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1405-0889

CUADERNOS

ISSN

FUNSALUD
Nmero

36

Las parasitosis intestinales en Mxico


Cecilia Ximnez Garca

www.funsalud.org.mx

FUNDACIN MEXICANA PARA LA SALUD, AC


INSTITUCIN PRIVADA AL SERVICIO DE LA COMUNIDAD

FUNDACIN MEXICANA PARA LA SALUD, AC


INSTITUCIN PRIVADA AL SERVICIO DE LA COMUNIDAD

CUADERNOS

FUNSALUD
Nmero

36

Las parasitosis intestinales en Mxico


Cecilia Ximnez Garca*

FUNDACIN MEXICANA PARA LA SALUD, AC


INSTITUCIN PRIVADA AL SERVICIO DE LA COMUNIDAD

* Con la participacin de Alejandro Gmez, Emma I. Melendro, Flix Rangel, Manuel Ramiro, Fernando Ramos y Patricia Morn

LAS PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO Primera edicin DR Fundacin Mexicana para la Salud Perifrico Sur 4809 Col. El Arenal, Tepepan, Tlalpan 14610 Mxico, DF E-mail cvolmedo@funsalud.org.mx http//www.funsalud.org.mx Impreso y hecho en Mxico Made and printed in Mexico ISBN 968-5018-66-9

ndice

Presentacin 7 Introduccin 13 Estado actual de las parasitosis intestinales 17 Incidencia de las infecciones por parsitos intestinales en Mxico de acuerdo al nivel de desarrollo regional 35 Tendencias de las parasitosis intestinales en Mxico 45 Clculo del peso que representan las enfermedades debidas a helmintos transmitidos por el suelo y protozoarios intestinales 49 Tratamiento en las enfermedades intestinales debidas a parsitos 55 Desarrollo de vacunas contra protozoarios y helmintos intestinales 67

Medidas de control de las parasitosis intestinales recomendadas por organismos internacionales (OMS, PAHO) 69 Conclusiones 73 Referencias 77

Presentacin

Con el propsito de definir sus campos de actuacin, la Fundacin Mexicana para la Salud (FUNSALUD) ha llevado a cabo, desde 1989,1 diversos estudios del estado del arte sobre tpicos relevantes para la salud en nuestro pas, con el fin de orientar la seleccin de las solicitudes de apoyo a proyectos de investigacin que a nivel personal o institucional reciba la Fundacin. El propsito primordial de ese ejercicio consista en lograr que la capacidad de la Fundacin no se dispersara en proyectos aislados, sino que el quehacer de sta, en el mediano y largo plazo, impactara con eficiencia y eficacia en aspectos concretos de la salud de los mexicanos. FUNSALUD ha podido establecerse como un instrumento institucional por el cual el sector privado mexicano coadyuva en el mejor conocimiento y en la bsqueda de opciones de solucin para problemas sociales apremiantes que afectan al pas. En el trabajo que desarrolla la Fundacin confluyen y se armonizan esfuerzos de los sectores pblico, privado y social, as como los de instituciones acadmicas y de organismos internacionales. De hecho, la capacidad de convocatoria es uno de los principales logros de FUNSALUD.
1 Guillermo Sobern, Cuauhtmoc Valds Olmedo, Gregorio Martnez Narvez y Octavio de Caso. Ncleos de Coordinacin de Programas Estratgicos de Salud. Documento interno.

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A lo largo de sus 17 aos de vida, la Fundacin Mexicana para la Salud ha desarrollado diversas modalidades de accin institucional. Estas modalidades identifican a FUNSALUD como una institucin de carcter cientfico y tecnolgico, como una institucin para impulsar el alcance de consensos y difundirlos a sectores sensibles de la sociedad, como centro de estudios y de opinin del sector privado, como institucin de consultora, como institucin de administracin financiera, como una entidad impulsora del desarrollo institucional y como institucin promotora de la filantropa. De hecho, dichas modalidades se acomodan en tres perfiles bien definidos de actividad profesional, a saber: 1. El perfil que denota a FUNSALUD como institucin que contribuye al fortalecimiento de capacidades personales e institucionales en beneficio de la sociedad. 2. El perfil que identifica a FUNSALUD como un centro independiente de anlisis estratgico sobre cuestiones trascendentes de la salud. 3. El perfil que nos caracteriza por la prestacin de servicios especficos como la movilizacin de recursos financieros y las consultoras. Desde sus inicios, FUNSALUD se ha mantenido en contacto con universidades, instituciones de salud, centros de investigacin y asociaciones profesionales. Una de las consecuencias de tal interaccin fue el cmulo de solicitudes de apoyo, de naturaleza diversa, a proyectos personales o institucionales. La situacin rebas, en su momento, la capacidad de gestin y canalizacin de fondos, produjo una lenta respuesta a las expectativas, no hubo recursos para apoyar las solicitudes y, en consecuencia, propici malestar, frustracin y desnimo en los solicitantes e instituciones. Para contender con el problema y ordenar el creciente nmero de solicitu-

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des se instrument un mecanismo para sistematizarlas y poder tomar decisiones sobre la mejor forma de aplicar los recursos que, para este fin apoyo a proyectos de investigacin pueda captar la Fundacin. Las reas estratgicas estn orientadas a coadyuvar en la solucin de problemas de inters nacional en el campo de la salud, y en los cuales es viable incidir mediante la investigacin, el desarrollo tecnolgico y la formacin de recursos humanos de alto nivel. De esta manera, a fin de definir su campo de accin FUNSALUD realiz, entre 1989 y 1991, diez estudios sobre el estado del arte para precisar un diagnstico situacional en reas seleccionadas, para decidir en cul o cules habra de concentrar su esfuerzo. Las reas seleccionadas fueron biotecnologa, cncer crvico-uterino, diabetes, infecciones gastrointestinales, investigacin en servicios de salud, nutricin, paludismo, salud ambiental, salud reproductiva y sndrome de inmunodeficiencia adquirida. Algunos de ellos fueron punto de partida para establecer ncleos de coordinacin de grupos multicntricos en infecciones gstricas y entricas, nutricin, salud materno-infantil, y las bases de la lnea de trabajo alrededor de sistemas y polticas de salud, antecedente del estudio de economa y salud. El proceso que se ha establecido busca: Identificar y sistematizar, en cada caso, lo que no se hace y debiera hacerse y cules son las limitaciones que impiden su realizacin; quin, con qu medios y en el cul institucin. Constituir una cartera de proyectos viables con el propsito de seleccionar aqullos en los que la Fundacin se puede involucrar directamente y cules pueden presentarse a la consideracin de organismos y fundaciones nacionales e internacionales interesados en su patrocinio.

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Implantar ncleos de coordinacin y apoyo a los grupos de investigacin en el mbito de las reas seleccionadas, con objeto de contar con un mejor conocimiento del problema, impulsar un slido desarrollo acadmico y generar medidas para la atencin y solucin de problemas de salud. Una vez constituidos los grupos FUNSALUD asume la gestin, la aplicacin y la administracin de fondos para apoyar a grupos operativos de los programas en los temas seleccionados, as como la supervisin y seguimiento de la marcha de dichos ncleos de coordinacin y de apoyo. De esta manera, la Fundacin lleva a cabo proyectos en temas de importancia nacional pues ha demostrado capacidad para hacer converger el inters de diversas instituciones y grupos de investigacin en la atencin y solucin de problemas concretos de salud. En un lapso relativamente breve se ha podido avanzar de la elaboracin de estudios del estado del arte a la conformacin de grupos multicntricos para la organizacin y realizacin de investigaciones conjuntas entre grupos destacados en campos especficos afines. De esta manera, la Fundacin ha podido funcionar en una doble vertiente: promoviendo la investigacin y realizndola directamente, para lo cual ha sido fundamental la capacidad de convocatoria que ha acumulado a lo largo de su trayectoria. Los ncleos de coordinacin y apoyo cuentan para su conduccin con un liderazgo acadmico y con el apoyo de la gestora de la Fundacin. Por medio de ellos se busca tener un mayor y mejor conocimiento del problema; impulsar un slido desarrollo tcnico y acadmico, y generar medidas para la atencin y solucin de problemas de salud. El estudio que a continuacin se expone resume la informacin ms reciente obtenida por la Organizacin Mundial de la Salud, relacionada con las enfermedades debidas a

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parasitosis intestinales y el impacto que tiene su morbilidad en indicadores de salud de las poblaciones en riesgo. Adems, se han analizado las tasas de morbilidad de las principales parasitosis intestinales en nuestro pas, algunas de las cuales se mantienen hasta la fecha dentro de las 20 primeras causas de enfermedad en Mxico. Por otro lado, la tendencia, a partir de 1995, de la mayora de las parasitosis intestinales analizadas permanece estable sin que se observe una inclinacin a la disminucin de las tasas de morbilidad. Este documento intenta aportar, primero, una visin general del estado actual de las parasitosis intestinales en el pas, a partir del anlisis de los datos oficiales publicados por la Secretara de Salud y segundo, sealar algunas de las reas en este campo que en nuestra opinin debieran abordarse con el objeto de revalorar la prevalencia de las parasitosis intestinales debidas tanto a protozoarios como a nemtodos y el impacto que stas tienen sobre la salud de las poblaciones en riesgo, lo que permitir el establecimiento de programas de control diseados para disminuir las tasas de morbilidad de estas parasitosis a niveles tales que no representan un problema de salud pblica en Mxico.

Jos Cuauhtmoc Valds Olmedo Coordinador General

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Introduccin

Los parsitos intestinales son los agentes infecciosos ms comunes en los humanos. stos se encuentran ampliamente diseminados alrededor del mundo, sin embargo, los pases tropicales y subtropicales renen las caractersticas geogrficas y climatolgicas que favorecen la prevalencia de la mayora de estos organismos. Se calcula que alrededor de 3,500 millones de habitantes alrededor del mundo estn parasitados y aproximadamente 450 millones padecen de alguna enfermedad parasitaria, de ellos, la proporcin mayor corresponde a la poblacin infantil. Segn datos recientes aportados por la Organizacin Mundial de la Salud (OMS) 65,000 muertes anuales pueden ser atribuidas a infecciones por nemtodos, en particular a Schistosoma, Ancylostoma duodenale, Necator americanus, Trichiuris trichiura, y 60,000 muertes a infeccin por Ascaris lumbricoides. Por otro lado, el protozoario Entamoeba histolytica es causa de enfermedad invasora intestinal y extraintestinal en 48 millones de personas, de las cuales mueren alrededor de 70,000 enfermos anualmente. En pases en vas de desarrollo, debido a condiciones sociodemogrficas y socioeconmicas las infecciones por parsitos transmitidos por el suelo y la va fecal-oral son en su mayora multiparasitosis, las que se ven agravadas por la coexistencia de desnutricin o deficiencias en micronutrientes.

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Cerca de 44 millones de mujeres embarazadas infectadas por A. duodenale, Uncinaria vermicularis y T. trichiuria tienen sangrado crnico intestinal el cual favorece el desarrollo de anemia, sta en s constituye un problema adicional de salud pblica en estos pases. Clculos realizados por la OMS sealan que para el ao 2025 ms de la mitad de la poblacin en pases en vas de desarrollo o en franco subdesarrollo habr migrado a zonas urbanas; como consecuencia, un gran nmero de personas formarn parte de cinturones de miseria donde las condiciones para la transmisibilidad de infecciones por protozoarios y nemtodos intestinales sern altamente favorables. Las parasitosis intestinales son causa de morbilidad y mortalidad principalmente en la poblacin infantil y de adultos jvenes. Datos obtenidos muy recientemente por la OMS (1) alertan sobre una crisis de proporcin mundial provocada por las enfermedades infecciosas, que amenaza las ganancias obtenidas en dcadas anteriores tanto en salud como en esperanza de vida. Las enfermedades infecciosas producen 13 millones de defunciones al ao, de ellas, una de cada dos ocurre en pases en desarrollo, ms de la mitad de las defunciones mencionadas son en nios menores de 5 aos de edad, el resto son adultos jvenes en edad laboral quienes son los responsables nicos de la manutencin de la propia familia y de sus padres; lo anterior tiene en s un impacto directo en las posibilidades de desarrollo en los pases pobres. Los pases en desarrollo, aquellos con menos dinero para invertir en la atencin a la salud, son los ms afectados a consecuencia de las enfermedades por parsitos intestinales. La tercera parte de la poblacin en estos pases (130 millones de habitantes) viven con ingresos inferiores a un dlar por da y uno de cada 3 nios tiene diferentes niveles de desnutricin. Igualmente en sitios como el continente africano 1 de cada 5 nios no tiene acceso a la cobertura bsica

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de inmunizaciones previstas para el primer ao de vida y de igual manera, ms de un tercio de la poblacin mundial carece de acceso a medicamentos de uso en el primer nivel de atencin. No es raro que ante este escenario de pobreza y descuido, las enfermedades infecciosas mortales hayan ganado terreno particularmente en los pases ms pobres, aunque debemos mencionar que no exclusivamente. Uno de los factores que ha impactado fuertemente en el repunte de las parasitosis es el fenmeno migratorio en el ltimo decenio. A partir de 1966, 50 millones de personas (aproximadamente 1% de la poblacin mundial) ha dejado sus lugares de origen, estos individuos adems de constituir una poblacin en riesgo participan en la diseminacin de agentes infecciosos a nuevas reas geogrficas. Ejemplo de ello son los asentamientos humanos en ciudades densamente pobladas donde el acceso a servicios pblicos es prcticamente inexistente. Lo anterior ha hecho que pases industrializados enfrenten actualmente riesgos potenciales anteriormente descartados. Las enfermedades parasitarias intestinales no slo son un problema de salud, existen factores importantes que influyen en su incidencia, un ejemplo son la esquistosomiasis y las helmintiasis transmitidas por el suelo en donde los proyectos de riego y construccin de presas y embalses, la falta de sistemas de saneamiento y de higiene, la inexistencia de servicios de salud, la falta de coordinacin multisectorial, la falta de estrategias de prevencin y control y la falta de desarrollo de estrategias de inmunoprofilaxis son factores muy importantes que mantienen la incidencia de estas enfermedades. Los parsitos intestinales que causan enfermedad en el hombre son principalmente protozoarios y nemtodos; de ellos, a nivel mundial el protozoario E. histolytica y el nemtodo Schistosoma en sus diferentes especies son dos de las tres principales causas de enfermedad debidas a parsitos.

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Estado actual de las parasitosis intestinales

Las parasitosis intestinales causadas por protozoarios y nemtodos transmitidos por el suelo continun estando en nuestro pas dentro de las primeras 20 causas de enfermedad. La amibiasis, las helmintiasis, la ascariasis, giardiasis y oxiuriasis son las enfermedades debidas a parsitos intestinales ms frecuentes, con tasas/100,000 habitantes tan altas como >1,500 en el caso de la amibiasis en sus diferentes formas clnicas. La poblacin principalmente afectada es la de nios y jvenes entre 1 y 19 aos, por otro lado llama la atencin que los helmintos, ascaris y oxiuros siguen siendo causa importante de enfermedad a pesar de los programas de desparasitacin peridica a la poblacin infantil implementada a partir de 1995. Para poder homogeneizar la informacin publicada en los resmenes de informacin epidemiolgica de morbilidad del Sistema Unico de Informacin para la Vigilancia Epidemiolgica de la Secretara de Salud, utilizamos los cdigos de la lista detallada de la dcima revisin del Cdigo Internacional de Enfermedades (CIE) el cual se resume en el siguiente cuadro. (Cuadro 1) Para el propsito del presente estudio, analizaremos la informacin que ha publicado la Direccin General de Epidemiologa de la Secretara de Salud ya que sta es la fuente oficial del Estado Mexicano relacionada con la salud. Se analizarn los aos 1995 al ao 2000.

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Cuadro 1 Enfermedad Absceso heptico amibiano Amibiasis intestinal Disentera amibiana aguda Amibiasis intestinal crnica Colitis amibiana no disentrica Ameboma Amibiasis no especfica Ascariasis Cisticercosis Otras helmintiasis Infecciones debidas a tremtodos Difilobotriasis Infecciones por cstodos (himenolepiasis) Oncocercosis Triquinosis Anquilostomiasis y necatoriasis Estrongiloidosis Tricuriasis Helmintiasis intestinales sin especificar Gnatostomiasis Otras infecciones por protozoarios Balantidiasis Criptosporidiosis Enfermedad intestinal debida a protozoarios no especificada Oxiuriasis Teniasis debidas a T. solium o T. saginata Cdigo (CIE 10a. REV.) A06.4 A06.0 A06.1 A06.2 A06.3 A06.9 B7 B69 B66 B70 B71 B73 B75 B76 B78 B79 B82 B83 A07.0 A07.2 A07.9 B80 B68

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Infecciones por protozoarios intestinales Amibiasis


En el ao 1997, Mxico fue sede de la consulta de expertos en amibiasis auspiciada por la OMS, OPS y la UNESCO. Durante dicha reunin se redefinieron los conceptos que sobre este parsito se haban tenido hasta entonces. A partir de 1970 se comenzaron a acumular datos que reforzaban la hiptesis original de Emile Brumpt (1925) que sugera la existencia de dos especies de Entamoeba diferentes, una capaz de producir enfermedad y otra capaz de infectar pero no producir enfermedad, a esta ltima Brumpt la denomin E. dispar. La hiptesis de Brumpt fue duramente criticada por sus contemporneos, sin embargo los datos bioqumicos, inmunolgicos y genticos reunidos hicieron posible que en 1993 se redescribiera a la especie E. histolytica, filogenticamente separada de E. dispar. La confirmacin de la existencia de estas dos especies es tal vez el hecho reciente ms importante en el campo de la investigacin cientfica de la amibiasis. Estos conocimientos nuevos dieron lugar a la necesidad de reunir a investigadores para evaluar las implicaciones de estos hechos en diferentes aspectos del estudio del parsito y su epidemiologa a nivel mundial. En 1997 se logr este objetivo: se emiti un documento publicado por la OMS en donde se incluyeron conclusiones y recomendaciones sobre la nomenclatura del parsito, su diagnstico y tratamiento que deberan ser adoptados a partir de entonces por los pases miembros (Epidemiological Bulletin, PAHO, vol. 18, No. 1, marzo 1997) (2). El hombre es el husped principal de E. histolytica y su transmisin se hace de persona a persona por la va oro-fecal. La mayor parte de los individuos infectados por E. histolytica son portadores asintomticos y slo el 10% de los

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individuos que se infectan desarrollan enfermedad invasora intestinal o extraintestinal. No se ha establecido an qu factores determinan las consecuencia de la relacin huspedparsito, sin embargo, varios grupos hemos estado trabajando en la reevaluacin de la epidemiologa de la amibiasis utilizando tcnicas de biologa molecular. Nuestros resultados coinciden con los de otros grupos que sealan una mayor prevalencia de E. histolytica que de E. dispar en portadores asintomticos de algunas reas geogrficas especficas (3, 4, 5) y la frecuencia con que se presentan infecciones mixtas (E. histolytica y E. dispar). Por otro lado, se han producido resultados interesantes que sugieren la existencia de diferentes grupos o subgrupos de amibas dentro de la especie E. histolytica, que pudieran estar vinculadas a variabilidad en la virulencia de esta especie. La estrategia metodolgica utilizada para ello ha sido el anlisis del polimorfismo en la longitud de los fragmentos de restriccin, obtenidos de la amplificacin de secuencias altamente polimrficas de los genes de la quitinasa y la protena rica en serina de E. histolytica. Lo que hemos encontrado, y que coincide con los resultados obtenidos por otros grupos, es que el fenmeno de polimorfismo es real tanto en E. histolytica como E. dispar y que los patrones de restriccin obtenidos en los aislados de E. histolytica obtenidos de individuos con absceso heptico amibiano son diferentes a los de individuos con amibiasis intestinal (6, 7, 8). Esto permitir correlacionar patrones de restriccin especficos asociados con enfermedad o infecciones asintomticas. Lo anterior puede tener implicaciones importantes en cuanto a la deteccin y tratamiento de individuos con cepas altamente invasoras en reas con alta incidencia de enfermedad.

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Amibiasis intestinal En el caso de las estadsticas disponibles sobre la incidencia de las diferentes formas clnicas de amibiasis, es impactante la alta incidencia de esta enfermedad en Mxico. Los grupos de edad preferentemente afectados son los menores de 14 aos. Las tasas de morbilidad ms altas corresponden a los menores de 1 ao. El ao 1997 fue en el que se presentar el mayor nmero de casos (> 5,000/ 100,000); para el ao 2000 las tasas han disminuido en este grupo a tasas cercanas a 4,000 casos/100,000 habitantes. En el resto de los grupos de edad no parece haber grandes modificaciones en los valores los cuales se mantienen en alrededor de 1,000/100,000 habitantes durante los aos analizados. Sin embargo, habra que hacer una reflexin acerca de lo que pueden representar estas cifras, las cuales podran no reflejar la verdadera situacin de la infeccin o enfermedad amibiana en el pas. El diagnstico clnico y etiolgico de amibiasis (y otras parasitosis intestinales) es particularmente complejo, lo que se traduce en diagnsticos errneos, muy comunes en reas endmicas de esta infeccin. La presencia de quistes tetranucleados de entre 8 y 20 m en un examen coproparasitoscpico de muestras obtenidas de individuos sintomticos, no asegura que la causa de la sintomatologa sea una infeccin por E. histolytica invasora, adems es muy comn que frente a sintomatologa sugestiva de amibiasis no se considere la necesidad de hacer diagnstico etiolgico para instituir tratamiento antiamibiano, lo que lleva a dos condiciones: la sobrevaloracin de la incidencia de amibiasis intestinal o a la subvaloracin de esta condicin. Slo los estudios epidemiolgicos controlados de comunidades representativas pueden dar resultados confiables

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relacionados con la verdadera dimensin del problema; ejemplos de las estrategias metodolgicas para ello se sealan ms adelante. (Grfica 1)

Grfica 1 Amibiasis intestinal

Tasas por 100,000 habitantes

6000 1995 5000 4000 3000 2000 1000 0 1998 1996 1999 1997 2000

<1 ao

1-4

5-14

15-24

25-44

45-64

>65

Total

Absceso heptico amibiano El absceso heptico amibiano es un indicador de transmisibilidad de cepas de E. histolytica con alta capacidad invasiva. En los aos 95-2000 se encontraron valores de incidencias hasta de 39 casos /100,000 habitantes (1997) en algunos grupos de edad, sin embargo, las tasas promedio para el pas en los aos analizados fueron menores a 10/100,000 habitantes. Si observamos la figura correspondiente a la distribucin de casos por grupo de edad, encontramos que las tasas ms altas se presentan en nios menores de 5 aos

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(> de 10/100,000 habitantes); en el ao 1997 se produjo un repunte en el nmero de casos de absceso heptico amibiano en menores de 1 ao con una tasa de morbilidad de 39/100,000 habitantes y 16/100,000 habitantes en nios entre 1 y 4 aos. En general, comparando las tasas con los dems aos analizados, en el ao 1997 aument la incidencia en todos los grupos de edad. La causa podra estar relacionada con las condiciones meteorolgicas que caracterizaron a dicho ao. (Grfica 2)

Grfica 2 Amibiasis heptica

Tasas por 100,000 habitantes

40 1995 35 30 25 20 15 10 5 0 <1 ao 1-4 5-14 15-24 25-44 45-64 >65 Total 1998 1996 1999 1997 2000

El absceso heptico ha sido reportado en individuos de todas las edades, sin embargo, tiene un predominio en el grupo de edad entre los 20 -60 aos de edad. Es 3 veces ms frecuente en hombres que en mujeres y 10 veces ms comn en adultos que en nios.

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stos son datos que han sido referidos en incontables publicaciones, tanto nacionales como internacionales, algunas de ellas consideradas clsicas (9,10). Llama la atencin que los resultados del anlisis realizado por nosotros a partir de las notificaciones oficiales, sean totalmente a la inversa, ya que en los aos 1995-2000 los menores de 5 aos son los preferentemente afectados, sin que exista realmente una diferencia sustancial en la incidencia. Este dato lo seguiremos investigando por la importancia que tiene en relacin con el cambio del grupo de riesgo en nuestro pas.

Giardiasis y otras infecciones debidas a otros protozoarios


La giardiasis es otra de las infecciones con la ms alta prevalencia dentro de las enfermedades por protozoarios intestinales, aunque a diferencia de la amibiasis, en la que existen reas endmicas ms o menos definidas, en la giardiasis se observa una distribucin geogrfica ms homognea a nivel mundial. En general la enfermedad no es una causa de mortalidad importante, sin embargo, debido a su patofisiologa tiene graves implicaciones en el estado nutricional y en las tasas de crecimiento de la poblacin infantil. Los pases con ms altos ndices de infeccin son los anteriormente agrupados en la Unin Sovitica, Medio Oriente, pases del sur asitico, el continente africano, Mxico, Sudamrica y Estados Unidos (11). La giardiasis es una enfermedad transmitida por la va fecal-oral, las fuentes de infeccin ms importante son individuos infectados y acuferos contaminados con aguas negras. De hecho, los brotes importantes de esta enfermedad en diferentes partes del mundo se han relacionado con la contaminacin de las redes de suministro de agua potable.

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En general, los brotes con caractersticas endmicas se dan en guarderas e instituciones tales como escuelas y reclusorios. El hombre es el principal reservorio de Giardia duodenalis pero se conocen mltiples reservorios animales, especialmente los domsticos y peridomsticos que se infectan con esta especie y que pueden funcionar como transmisores. La mayor parte de las infecciones humanas son asintomticas, sin embargo, no se conocen los mecanismos que determinan la patogenicidad de una cepa dada. Las investigaciones ms recientes parecen apuntar a que la patogenicidad de una cepa pudiera estar relacionada con la variabilidad gentica de este organismo ya que se conoce bin la variabilidad antignica que posee (12). Sin embargo, se sabe que el estado inmunolgico del husped puede estar participando en el resultado final de la relacin husped-parsito, ya que la giardiasis es muy comn en pacientes con hipogamaglobulinemia, y ms recientemente se ha podido detectar una mayor frecuencia de infeccin en individuos con el sndrome de inmunodeficiencia adquirida (sida) (13). Esta parasitosis a pesar de su elevada prevalencia no est considerada como materia de estudio epidemiolgico por la OMS, muy probablemente debido a su escasa mortalidad. Sin embargo, en pases como Estados Unidos se han estructurado e implementado estrategias de control muy estrictas que involucran la participacin de instancias fuera del sector relacionado con la salud, como es el caso de los programas de colaboracin entre el Centro para el Control de Enfermedades en Atlanta (CDC) y la Agencia para la Proteccin Ambiental (EPA). Se sabe que ms del 60% de los nios infectados con G. duodenalis desarrollan sintomatologa asociada con diarrea explosiva, flatulencia y dolor epigstrico. Se ha observado que las cargas parasitarias altas interfieren con los mecanismos de absorcin de grasas y vitaminas liposolubles, as como con la

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absorcin de lactosa, glucosa, xilosa vitamina A y B12 (14,15). El sndrome de malabsorcin puede persistir por periodos largos despus de haberse erradicado la infeccin. Tanto en la amibiasis como en la giardiasis se cuenta con mtodos de diagnstico morfolgico estandarizados, pero cabe mencionar que el examen microscpico de muestras fecales en condiciones ideales tiene no ms de un 80% de eficiencia cuando se analizan tres muestras fecales consecutivas. Sin embargo, en el caso de la giardiasis es an menos eficiente y requiere de otros mtodos invasivos como la biopsia duodenal. Actualmente se cuenta con pruebas diagnsticas para la deteccin de antgenos especficos de E. histolytica (Tech Lab. Inc., Blackburg, Virginia, USA) y G. duodenale (Meridian Diagnosis, Ohio, USA) basadas en el uso de anticuerpos monoclonales en ensayos inmunoenzimticos. Otros protozoarios intestinales causantes de enfermedad son el Ballantidium coli y Cryptosporidium parvum cuya infeccin produce confusin con la amibiasis y giardiasis. B. coli y C. parvum son protozoarios zoonticos, parsitos primarios de porcinos y bovinos a partir de los cuales se transmite la infeccin al hombre. La criptosporidiasis es una enfermedad actualmente emergente que ha encontrado un nicho en el grupo de individuos con sida en los cuales provoca diarrea persistente. La infeccin por E. histolytica puede causar invasin extraintestinal lo que no sucede con B. coli. Sin embargo, ambos protozoarios pueden causar disentera. En nuestro pas las tasas de morbilidad de la giardiasis en los aos analizados tienen un comportamiento muy homgeneo; tasas mayores se observan (1995-2000) en los grupos de menores de 5 aos, el punto mximo corresponde al grupo de nios entre 1 y 4 aos, con valores de incidencia > 200 casos/100,000 habitantes; el resto de los grupos no muestra diferencias significativas ya que las tasas se mantienen estables (< 100/100,000 habitantes) .

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Dentro de las otras infecciones intestinales debidas a protozoarios quedan incluidas las infecciones por B. coli, C. parvum y Blastomystis hominis. En este caso encontramos que el grupo donde se encuentra el mayor nmero de casos es el correspondiente a menores de 1 ao. Llama la atencin que en el ao 1995 las tasas de morbilidad de estas infecciones fueron < de 300/100,000 habitantes, sin embargo stas se incrementan hasta ms de 500/ 100,000 habitantes en el ao 1998. A partir de ese ao las tasas han disminuido a cerca de 370 en el ao 2000. En el caso de los grupos entre uno y 15 aos de edad las incidencias han aumentado anualmente. En el resto de los grupos de edad analizados no parece haber diferencias a travs de los aos. (Grficas 3 y 4)

Grfica 3 Giardiasis

Tasas por 100,000 habitantes

250 1995 200 1998 1996 1999 1997 2000

150

100

50

<1 ao

1-4

5-14

15-24

25-44

45-64

>65

Total

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Grfica 4 Otras infecciones intestinales por protozoarios

Tasas por 100,000 habitantes

600 1995 500 400 300 200 100 0 1998 1996 1999 1997 2000

<1 ao

1-4

5-14

15-24

25-44

45-64

>65

Total

Infecciones por helmintos transmitidos por el suelo


La intensidad de la infeccin, por ejemplo de A. lumbricoides y T. trichiura, llega a los niveles ms altos en el grupo de nios en edad escolar; en el caso de la infeccin por anquilostomas este grupo tambin es el ms afectado, sin embargo, es frecuente que la intensidad de la infeccin se mantenga hasta la edad adulta. Los nios parasitados por A. lumbricoides con cargas parasitarias altas tienen riesgo de presentar obstruccin intestinal, mientras que los adultos pueden tener diferentes complicaciones agudas cuando el gusano adulto migra de la luz del intestino delgado a otros sitios como las vas biliares (16). La tasas de mortalidad debida a estos nemtodos se encuentra actualmente alrededor de 200,000 muertes anuales (17).

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La importancia en la salud pblica de estas infecciones reside en el impacto crnico que tienen en la nutricin y la salud humana. Debido a la sintomatologa caracterstica de la ascariasis no ha sido sino hasta muy recientemente que se observ que la desparasitacin de nios infectados se acompaaba de una mejora muy evidente de la ingesta de alimentos. Estos nios ganaban ms peso que aquellos grupos de nios tratados con placebo. Los estudios realizados en India, Kenia, Indonesia, Myanmar y Tanzania demostraron que el estado nutricional medido en cuanto a talla y peso e incremento en el grosor de la piel, mejoraba despus de la desparasitacin. La infeccin por Ascaris se sabe que est asociada a digestin alterada de las grasas, reduccin de absorcin de vitaminas e intolerancia transitoria a la lactosa. Por otro lado, est el Ancylostoma duodenale, parsito que se alimenta de sangre y produce prdida crnica de sangre. Esta infeccin est fuertemente asociada a anemia por deficiencia de hierro, lo que afecta importantemente el crecimiento de los nios, el aprovechamiento escolar, el embarazo y la productividad en el trabajo (18). Los efectos de las anquilostomiasis en el husped dependen de la ingesta de hierro, de las reservas de hierro del husped y de la intensidad y duracin de la infeccin. En este tipo de infeccin las lneas de corte en cuanto a carga parasitaria que resultan tiles en otras parasitosis son muy variables, pues las cargas parasitarias dependen de la ingesta y las reservas de hierro en una comunidad y poblacin dada. En poblaciones con muy baja ingesta de hierro y reservas bajas, el husped no puede equilibrar o amortiguar la prdida crnica de sangre por va intestinal, lo que se traduce en cuadros de anemia severa aun cuando la carga parasitaria sea mnima. La desparasitacin acta primordialmente eliminando la prdida crnica de hierro particularmente en

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 29

aquellos individuos con un balance frgil debido a la escasa ingesta y pobres reservas de este metal. La anquilostomiasis y necatoriasis en mujeres en edad reproductiva constituyen factores de riesgo importantes para la evolucin y resultado del embarazo en pases en desarrollo. En 1994 se llev a cabo en Ginebra una Consulta informal en anquilostomiasis, necatoriasis y anemia en nias y mujeres (19), en donde se puso de manifiesto que la anemia por deficiencia de hierro (ADH) es la deficiencia nutricional ms comn a nivel mundial, la cual afecta a una gran parte de la poblacin en pases pobres. La ADH es tambin ms comn y severa en mujeres adolescentes y en edad reproductiva. Durante el embarazo la ADH contribuye a elevar las tasas de morbilidad y mortalidad y aumenta el riesgo de morbilidad y mortalidad fetal. La ADH es una de las causas de productos con bajo peso al nacimiento. En general ms de la mitad de las mujeres embarazadas en pases pobres padece anemia por deficiencias de hierro ocasionada por la infeccin por nemtodos intestinales. Los estudios sobre el efecto de la desparasitacin de mujeres embarazadas muestran que la expulsin de parsitos intestinales del tipo del anquilostoma es favorable para el curso de un embarazo normal. En reas endmicas de este tipo de parasitosis, la OMS recomienda el uso de drogas antihelmnticas para el caso de mujeres parasitadas y embarazadas en asociacin con el suministro de hierro y folatos. Otra de las parasitosis importantes como problema de salud pblica en pases tropicales y subtropicales es la tricurasis o tricocefalosis. El grupo de edad con mayor riesgo son los preescolares, millones de nios infectados tienen retraso en su crecimiento y desarrollo. Las consecuencias asociadas con cargas parasitarias altas de T. trichiura son el sndrome disentrico, disentera crnica, prolapso rectal y anemia por deficiencia de hierro y tasas de crecimiento muy

CUADERNOS FUNSALUD 30

reducidas (20). La prdida crnica de sangre a travs del intestino es comn, sin embargo, es menos severa que en el caso de la anquilostomiasis y necatoriasis. Slo durante los periodos disentricos y durante el prolapso rectal se presentan hemorragias considerables que pueden causar anemia la cual puede llegar a causar la muerte de los infantes. En reas endmicas de nemtodos transmitidos por el suelo no es infrecuente encontrar individuos parasitados por T. trichiura, Ancylostoma duodenale o Necator americanus.

Ascariasis, oxiuriasis y otras helmintiasis


La infeccin por estos nemtodos intestinales en nuestro pas sigue siendo un problema de salud pblica, como lo demuestra que esta infeccin junto con la amibiasis y las infecciones por helmintos sigan estando dentro de las 20 principales causas de enfermedad en Mxico. La distribucin de la ascariasis por grupos de edad se concentra en los grupos de individuos menores de 15 aos con un pico mayor en la poblacin de 1 a 4 aos. En este grupo ha habido una disminucin de las tasas de morbilidad de 1995 al ao 2000. Despus de los 15 aos, la infeccin disminuye a tasa menores a 500 casos/100,000 habitantes; por otro lado, no existen diferencias significativas en las tasas de morbilidad en el resto de los grupos de edad durante los aos analizados. Llama la atencin que a pesar de los programas de desparasitacin que lleva a cabo la Secretara de Salud, los cuales estn dirigidos al control de las parasitosis (helmintiasis ) en poblacin infantil, sea precisamente en estos grupos donde las tasas de morbilidad son ms altas. ste sera un campo en el que la investigacin epidemiolgica tendra mucho que aportar, utilizando algunas de las estrategias para medir el impacto de programas de

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 31

control en poblaciones endmicas en otros pases y que podramos adoptar y adaptar a las condiciones particulares de nuestro pas. En este anlisis notamos que el ao 1995 fue en el que se reportar un mayor nmero de casos de ascariasis en los nios, ao en el que se estableci el programa PROGRESA y la desparasitacin durante las semanas de vacunacin. A partir de este ao las tasas de morbilidad han ido disminuyendo, pasando de cerca de 2,000/100,000 en 1995 a 1,000/100,000 habitantes en el ao 2000. (Grfica 5).

Grfica 5 Ascariasis

Tasas por 100,000 habitantes

2000 1995 1500 1998 1996 1999 1997 2000

1000

500

<1 ao

1-4

5-14

15-24

25-44

45-64

>65

Total

En nuestra opinin debiera disearse un proyecto dirigido a evaluar la cobertura, la disponibilidad de antihelmnticos, el compromiso de la poblacin en riesgo con el tratamiento, el clculo de la eficiencia de los frmacos uti-

CUADERNOS FUNSALUD 32

lizados en el programa de desparasitacin infantil, con el objeto de determinar la necesidad o no de un replanteamiento del programa actual. La infeccin por oxiuros afecta principalmente al grupo de individuos menores de 15 aos, sin embargo, las tasas ms altas se encuentran en al grupo de edad entre 1 y 4 aos, en este caso la tasa llega a los 500 casos/100,000 habitantes, tasa observada en el ao 1995; a partir de ese ao se observa una disminucin en la tasa hasta 300 casos/100,000 habitantes en el ao 2000. En el resto de los grupos de edad la distribucin es muy homognea mantenindose en < 100/ 100,000 habitantes. (Grfica 6)

Grfica 6 Oxiuriasis

Tasas por 100,000 habitantes

500 1995 400 1998 1996 1999 1997 2000

300

200

100

<1 ao

1-4

5-14

15-24

25-44

"45-64

>65

Total

Dentro del grupo de enfermedades clasificadas como otras helmintiasis, de acuerdo con el Cdigo Internacional

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 33

de Enfermedades (CIE 10a REV) quedaran la estrongiloidosis, necatoriasis, anquilostomiasis, tricurasis, uncinariasis e himenolepiasis. En este caso las tasas de morbilidad en nuestro pas son an ms altas que las observadas en ascariasis pero menores que las correspondientes a la amibiasis. El comportamiento de la distribucin de la infeccin por grupos de edad nuevamente se concentra en los grupos de edad <15 aos, lo que coincide con lo encontrado en la amibiasis intestinal y la ascariasis. En este caso las tasas promedio de morbilidad a nivel nacional en los 6 aos analizados estn entre 700 y 1,000 casos/100,000. Las tasas de morbilidad del resto de los grupos de edad no se han modificado a travs de los aos estudiados cuyas tasas se mantienen en alrededor de 500 casos /100,000 habitantes. (Grfica 7)

Grfica 7 Otras helmintiasis

Tasas por 100,000 habitantes

2500 1995 2000 1998 1996 1999 1997 2000

1500

1000

500

<1 ao

1-4

5-14

15-24

25-44

"45-64

>65

Total

CUADERNOS FUNSALUD 34

Incidencia de las infecciones por parsitos intestinales en Mxico de acuerdo al nivel de desarrollo regional

Para determinar la prevalencia de las infecciones por parsitos intestinales en diferentes reas geogrficas en el pas, deducida de los datos publicados oficialmente por la Secretara de Salud, utilizamos la regionalizacin global de Kunz y colaboradores. En ella se divide al pas en 8 diferentes regiones de acuerdo a las caractersticas demogrficas, econmicas, sociales y de salud de cada uno de los estados (21). Para fines de este estudio hemos reagrupado a los estados en cuatro regiones que fueron representativas de un nivel de desarrollo alto, medio alto, medio bajo y bajo. Para la modificacin de la regionalizacin global se tomaron en cuenta las variables ms significativas que Kunz ha sugerido para modificar la regionalizacin original. Tales variables fueron en este caso: el analfabetismo, grado de escolaridad, condiciones de vida, mortalidad preescolar, mortalidad materna, mortalidad por enfermedades transmisibles, poblacin econmicamente activa, poblacin urbana y disponibilidad de atencin primaria (mdicos generales), con lo cual cada regin qued integrada de la siguiente manera: Nivel de desarrollo alto Regin 1 Distrito Federal, Baja California Norte, Baja California Sur, Coahuila, Nuevo Len, Sonora y Tamaulipas.

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 35

Nivel de desarrollo medio alto Regin 2 Aguascalientes, Colima, Chihuahua, Jalisco, Estado de Mxico, Durango, Morelos, Nayarit, Sinaloa, Campeche, Quintana Roo y Yucatn. Nivel de desarrollo medio bajo Regin 3 Guanajuato, Michoacn, Quertaro, San Luis Potos, Tabasco, Tlaxcala, Veracruz, Zacatecas. Nivel de desarrollo bajo Regin 4 Guerrero, Hidalgo, Puebla, Chiapas, Oaxaca. A continuacin se incluyen las grficas correspondientes a las tasas de morbilidad de las enfermedades por parsitos intestinales ms prevalentes en cada una de las cuatro regiones mencionadas. Se construyeron dos grficas por cada ao analizado, las cuales incluyen los datos de las enfermedades con rangos de tasas de morbilidad comparables. (Grficas 8 a 19)

CUADERNOS FUNSALUD 36

Grfica 8 / Distribucin por regiones en 1995


Tasas por 100,000 habitantes

3500 3000 2500 2000 1500 1000 500 0

Regin 1

Regin 2
Absceso heptico amibiano Cisticercosis Otras infec. intest. protozoarios Amibiasis intestinal Giardiasis Oxiuriasis

Regin 3
Ascariasis Otras helmintiasis Teniasis

Regin 4

Grfica 9 / Distribucin por regiones en 1995


Tasas por 100,000 habitantes

250

200

150

100

50

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 37

Grfica 10 / Distribucin por regiones en 1996


Tasas por 100,000 habitantes

2500

2000

1500

1000

500

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

Absceso heptico amibiano Cisticercosis Otras infec. intest. protozoarios

Amibiasis intestinal Giardiasis Oxiuriasis

Ascariasis Otras helmintiasis Teniasis

Grfica 11 / Distribucin por regiones en 1996


Tasas por 100,000 habitantes

250

200

150

100

50

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

CUADERNOS FUNSALUD 38

Grfica 12 / Distribucin por regiones en 1997


Tasas por 100,000 habitantes

2500

2000

1500

1000

500

Regin 1

Regin 2

Regin 3
Ascariasis Otras helmintiasis Teniasis

Regin 4

Absceso heptico amibiano Cisticercosis Otras infec. intest. protozoarios

Amibiasis intestinal Giardiasis Oxiuriasis

Grfica 13 / Distribucin por regiones en 1997


Tasas por 100,000 habitantes

250

200

150

100

50

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 39

Grfica 14 / Distribucin por regiones en 1998


Tasas por 100,000 habitantes

2500

2000

1500

1000

500

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

Absceso heptico amibiano Cisticercosis Otras infec. intest. protozoarios

Amibiasis intestinal Giardiasis Oxiuriasis

Ascariasis Otras helmintiasis Teniasis

Grfica 15 / Distribucin por regiones en 1998


Tasas por 100,000 habitantes

250

200

150

100

50

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

CUADERNOS FUNSALUD 40

Grfica 16 / Distribucin por regiones en 1999


Tasas por 100,000 habitantes

3000 2500 2000 1500 1000 500 0

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

Absceso heptico amibiano Cisticercosis Otras infec. intest. protozoarios

Amibiasis intestinal Giardiasis Oxiuriasis

Ascariasis Otras helmintiasis Teniasis

Grfica 17 / Distribucin por regiones en 1999


Tasas por 100,000 habitantes

250

200

150

100

50

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 41

Grfica 18 / Distribucin por regiones en 2000


Tasas por 100,000 habitantes

2500

2000

1500

1000

500

Regin 1

Regin 2

Regin 3
Ascariasis Otras helmintiasis Teniasis

Regin 4

Absceso heptico amibiano Cisticercosis Otras infec. intest. protozoarios

Amibiasis intestinal Giardiasis Oxiuriasis

Grfica 19 / Distribucin por regiones en 2000


Tasas por 100,000 habitantes

200

150

100

50

Regin 1

Regin 2

Regin 3

Regin 4

CUADERNOS FUNSALUD 42

Con base en los resultados presentados en las grficas pudimos observar que la amibiasis intestinal y las enfermedades producidas por parsitos clasificados como otras helmintiasis y la ascariasis son infecciones parasitarias con tasas de morbilidad > de 1,000/100,000 habitantes, y los estados con la morbilidad ms alta son los agrupados en las regiones 2, 3 y 4 con algunas variaciones a travs de los aos que se analizaron. Particularmente en el caso de la amibiasis intestinal, la morbilidad en las regiones 2, 3 y 4 se ha mantenido con tasas por arriba de 1,500/100,000 habitantes. Los valores ms altos corresponden a las regiones 2 y 4 en los aos 1995-1998, a partir de los cuales se observa un claro repunte en las regiones 3 y 4. En 1995 la ascariasis, se localiz preferentemente en los estados de la regin 2 (> 1,000/100,000 habitantes), contrastando con lo observado en las regiones 3 y 4 donde a partir de 1996 los valores de incidencia fueron muy similares en las regiones 2, 3 y 4 . En el resto de las infecciones como la giardiasis, oxiuriasis, otras infecciones debidas a protozoarios intestinales, absceso heptico amibiano, teniasis y cisticercosis, las tasas de morbilidad se encontraron por debajo de 250 casos por 100,000 habitantes. Las tasas mayores corresponden, como es obvio, a las regiones 3 y 4, sin embargo, en el caso de la giardiasis llama la atencin que la incidencia disminuye en las regiones 3 y 4 en relacin con los valores observados en las regiones 1 y 2. En nuestra opinin este dato podra relacionarse con las deficiencias inherentes a las tcnicas utilizadas para el diagnstico etiolgico en dichas regiones.

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 43

CUADERNOS FUNSALUD 44

Tendencias de las parasitosis intestinales en Mxico

Analizando los datos de incidencia de las parasitosis reportadas en el listado anual de morbilidad de la Direccin General de Epidemiologa de la Secretara de Salud, podemos observar que la amibiasis intestinal contina siendo la infeccin por parsitos con la tasa de morbilidad ms alta en los aos analizados (1995-2000); su tendencia permanece estable hasta el ao 1998, a partir del cual inicia una ligera disminucin an no significativa. Por otro lado, la ascariasis y las otras helmintiasis tambin siguen teniendo una tasa de morbilidad muy alta (>400/100,000 habitantes) y la tendencia observada es estable con muy ligeras variaciones. (Grfica 20) El resto de las parasitosis tienen un comportamiento homogneo con tasas incidencia < de 200/100,000 habitantes. La oxiuriasis tiende a disminuir a partir de 1995 de 150 casos/100,000 habitantes a 115 casos/100,000 habitantes en el ao 2000. Sin embargo, la tasa de morbilidad de las infecciones clasificadas como otras infecciones intestinales debidas a protozoarios ha aumentado de 63 casos/100,000 habitantes a cerca de 120/100,000 en el ao 2000. La giardiasis se ha mantenido prcticamente igual en el periodo estudiado (800-1000/1000,000 habitantes). Lo que es evidente es la gran disminucin de las tasas de morbilildad en la teniasis y cisticercosis; para el ao 1995 ya se haban alcanzado tasas de morbilidad en ambos casos entre 0 y 3 casos/

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 45

Grfica 20 Tendencias

2000

Amibiasis intestinal

Ascariasis

Otras helmintiasis

1500

1000

500

1995

1996

1997

1998

1999

2000

100,000 habitantes, mismas que se han mantenido hasta ahora. Nuevamente se pone de manifiesto que los datos oficiales (Grfica 21) no muestran una reduccin sustancial como la que se esperara tomando en cuenta la operatividad del programa de desparasitacin de la Secretara de Salud, aunque se observa un impacto moderado en la incidencia de estas parasitosis en la poblacin infantil. Desafortunadamente no encontramos datos publicados de estudios relacionados con la eficiencia del tratamiento antihelmntico con albendazol en la poblacin escolar, ni la proporcin de nios que reciben el tratamiento en Mxico. Por otro lado, el sistema de notificacin de enfermedades a nivel nacional tiene serias limitaciones, especialmente en lo relacionado con las enfermedades transmisibles. El Catlogo Internacional de Enfermedades no se est utilizando adecuadamente y muy probablemente se deba a que de

CUADERNOS FUNSALUD 46

Grfica 21 Tendencias

200

Cisticercosis Teniasis

Giardiasis Oxiuriasis

Otras infec. intest. protozoarios

150

100

50

1995

1996

1997

1998

1999

2000

inicio el documento del expediente clnico no seala claramente el diagnstico. Ms del 90% de los diagnsticos etiolgicos se basan en la observacin microscpica y macroscpica de muestras fecales, cuya eficiencia radica en la habilidad y experiencia del observador y en la calidad de la muestra de estudio, lo que resulta en una limitante para la adecuada notificacin de los casos. De acuerdo con los estudios de desparasitacin que se han realizado en otros pases, especialmente en frica subsahariana, se sabe que para que un programa de desparasitacin tenga un impacto sobre los indicadores de salud mencionados en pginas anteriores en reas endmicas, se deben alcanzar coberturas de al menos el 75% de la poblacin escolar, sin embargo, la OMS sugiere extender los tratamientos a nios que no tienen acceso a la escuela independientemente que se tenga o no evidencia de infeccin (21).

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 47

CUADERNOS FUNSALUD 48

Clculo del peso que representan las enfermedades debidas a helmintos transmitidos por el suelo y protozoarios intestinales

En octubre de 2001 se realiz la primera reunin conjunta del Comit de expertos en la prevencin y control de esquistosomiasis y helmintiasis transmitidos por el suelo. Desde 1986 no se haba reunido un grupo de expertos para estudiar las infecciones por parsitos intestinales. Actualmente se asume que la infeccin por nemtodos transmitidos por el suelo es un problema importante de salud pblica que afecta a grandes reas en el mundo, particularmente a los pases en vas de desarrollo ms pobres. Cabe mencionar que en este caso especfico existen soluciones costeables que pueden dar respuesta efectiva a este problema. Durante la reunin de octubre de 2001 se analizaron conjuntamente tanto la esquistosomiasis y las helmintiasis transmitidas por el suelo, proponiendo estrategias combinadas para la prevencin y control en ambos casos, ya que las herramientas de control de morbilidad y grupos de riesgo son similares (21). Para efectos de este estudio hemos dejado de lado lo referente a esquistosomiasis por no constituir un problema de salud en Mxico. Uno de los puntos abordados durante la reunin mencionada fue el relacionado con el clculo del peso que representan las enfermedades debidas a helmintos transmitidos por el suelo. El peso en este caso se calcul clasificando el espectro de las posibles consecuencias de la infeccin en estadios definidos de la enfermedad.

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 49

Esta clasificacin de enfermedad est basada en dos puntos de corte de la carga parasitaria: un punto de corte bajo sobre el cual quedaran aquellos valores de carga parasitaria que tienen efectos deletreos en el desarrollo fsico y en el aprovechamiento escolar de los jvenes infectados, los cuales pueden ser temporales o permanentes. Un segundo punto de corte alto es aquel sobre el cual quedan aquellas cargas parasitarias que constituyen un riesgo para el desarrollo de la enfermedad. Usando un modelo matemtico se puede calcular el total de la prdida de aos de vida saludable por incapacidad (disability-adjusted life-years lost [DALYs]), los AVISA a partir de la extrapolacin de los datos epidemiolgicos disponibles sumndolos a los valores nacionales, regionales y globales (Chan MS. The global burden of intestinal nematode infections-fifty years on. Parasitology Today, 1997,13:438-443) (22). Los datos globales de la prdida de AVISA debida a helmitiasis transmitidas por el suelo y esquistosomiasis comparadas con otras infecciones seleccionadas se resumen en el siguiente cuadro. (Cuadro 2)

Cuadro 2 Infeccin Helmintiasis intestinales Anquilostomiasis Ascariasis Tricuriasis Esquistosomiasis Sarampin Malaria Tuberculosis
Chang y col. (1997); AVISA calculados para el ao 1990
AVISA

(millones) 39.0* 22.1* 10.5* 6.4* 4.5* 34.1 35.7 46.5

CUADERNOS FUNSALUD 50

Los clculos del nmero total de infecciones, morbilidad y mortalidad debida a helmintos transmitidos por el suelo se incluyen en el siguiente cuadro. (Cuadro 3)

Tabla 3 Nmero global de infecciones, morbilidad y mortalidad debida a helmintos intestinales Helmintos No.de infecciones (millones) 1450 1300 1050 Morbilidad (casos, millones) 350 150 220 Mortalidad (muertes, miles) 60 65 10

A. lumbricoides Ancylostoma T. trichiura

Para 1998 la OMS calcul que la esquistosomiasis y las helmintiasis transmitidas por el suelo fueron responsables de ms del 40% del peso de las enfermedades dentro del grupo de enfermedades tropicales exceptuando la malaria (17). Una de las razones principales por la que el clculo de prdida de AVISA en las helmintiasis es tan alto en relacin con la esquistosomiasis, es que en las helmintiasis es posible relacionar, por ejemplo, las infecciones por anquilostomas con la anemia, o la ascariasis con retardo en el crecimiento y a la tricuriasis con la disminucin del aprovechamiento escolar. Actualmente se est llevando a cabo un nuevo clculo del peso global de las enfermedades (Global Burden of Disease) dirigido por la OMS; para ello se hizo un nuevo listado de 14 subregiones a nivel mundial en relacin con la mortalidad infantil y de los adultos, incluyendo tambin los datos de la pandemia por vih/sida. Este estudio permitir comparar en

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 51

cada grupo de pases los pesos de las enfermedades y las consiguientes prioridades en salud pblica entre pases con panoramas similares de salud. Para ello se estn utilizando tecnologas de evaluacin modernas tales como el modelaje matemtico y los sistemas de informacin geogrfica (Brooker S y col. Tools from Ecology: Useful for Evaluating Infection Risk Models? Trends in Parasitology, 2002, 18:70-74) (23). Ello permitir obtener clculos epidemiolgicos ms precisos. A la fecha se tiene ya informacin adicional en anquilostomiasis y la anemia relacionada con esta infeccin, datos que sern publicados por la OMS a finales del presente ao (comunicacin personal), sin embargo falta actualizar los datos sobre ascariasis, tricuriasis y uncinariasis. En el caso de las enfermedades causadas por protozoarios intestinales (amibiasis, giardiasis, balantidiasis, criptosporidiasis), no se han hecho estudios epidemiolgicos recientes en los cuales se reevale el peso que tienen las enfermedades por protozoarios en el panorama general de morbilidad a nivel mundial, y es probable que sta sea una de las causas por las que enfermedades como la amibiasis y giardiasis no estn incluidas como prioridades en los programas de prevencin y control de la OMS. Como mencionamos anteriormente, se requiere de nuevos estudios epidemiolgicos que puedan poner de manifiesto la prevalencia actual de estas infecciones y determinar cmo impactan la salud de las poblaciones en riesgo. Se tienen datos aislados de cules son los grupos de edad con tasas de incidencia ms altas. En las enfermedades por protozoarios como la amibiasis, los grupos menores de 24 aos son los ms afectados, sin embargo, en la giardiasis no parece haber un grupo de edad particularmente afectado. En el caso de poblaciones como las del continente africano la criptosporidiasis es muy frecuente y va de la mano con el crecimiento de la epidemia de sida.

CUADERNOS FUNSALUD 52

A diferencia de los trabajos realizados en enfermedades como la esquistosomiasis y las helmintiasis transmitidas por el suelo, en las infecciones por protozoarios intestinales no se han hecho estudios relacionados con el clculo de la prdida total de aos saludables por incapacidad (ver clculo del peso que representan las enfermedades debidas a helmintos transmitidos por el suelo) (22). Tampoco se conoce qu valor representan las enfermedades por protozoarios intestinales en el contexto de las enfermedades diarreicas, lo que permitira hacer inferencias para la toma de decisiones teraputicas y para la canalizacin de recursos para programas de control y prevencin de las infecciones. En pases subdesarrollados o con economas mixtas, en donde coexisten poblaciones en franco subdesarrollo y poblaciones similares a las de pases altamente industrializados, es importante poder definir el impacto que tienen estas infecciones en el crecimiento y desarrollo infantil, aprovechamiento escolar, niveles de nutricin, desarrollo cognoscitivo, etctera. Por otro lado, la implementacin de tales estudios permitir tener la referencia necesaria para despus poder realizar estudios de impacto del tratamiento antiparasitario sobre los indicadores de salud referidos en el prrafo anterior. Los estudios epidemiolgicos existentes, en su conjunto indican que existe una subvaloracin del problema en muchas reas geogrficas en el mundo y que se requieren estudios diseados ex profeso para poder obtener resultados confiables que permitan a la comunidad cientfica demostrar la importancia de estas enfermedades en las diferentes regiones endmicas. Los resultados de tales estudios podran convencer a los organismos internacionales de promover la inversin en el diagnstico del estado actual de las enfermedades parasitarias y en el diseo de estrategias de control.

PARASITOSIS INTESTINALES EN MXICO 53

Impacto de las helmintiasis transmitidas por el suelo en el aprovechamiento escolar


ste es un tema que sigue siendo un punto de debate que requiere ms investigacin. No cabe duda de que un pobre suministro de hierro y la anemia en s estn fuertemente unidos a la disminucin en el aprovechamiento escolar por razones simplemente fisiolgicas y bioqumicas. Una forma muy ilustrativa de cmo las helmintiasis intestinales pueden minar el aprovechamiento escolar se observ en un estudio realizado en nios jamaiquinos entre 9 y 12 aos de edad, en quienes el tratamiento de la infeccin por T. trichiura se acompa de una mejora significativa en los resultados de pruebas de memoria auditiva de corto plazo y en el sondeo y rescate de memoria de largo plazo. Los exmenes se hicieron nueve semanas despus del tratamiento comparando los resultados con un grupo no infectado encontrando diferencias estadsticamente no significativas (24). Otro parmetro explorado fue el ndice de ausentismo escolar, el cual fue significativamente mayor en los nios infectados comparado con nios no infectados. Se observ que existe una correlacin directa entre la carga parasitaria de un nio y el ndice de ausentismo, llegando ste a niveles del 50% del tiempo escolar programado en los nios parasitados (24).

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Tratamiento en las enfermedades intestinales debidas a parsitos

Tratamiento de infecciones por protozoarios intestinales


Se cuenta con antiparasitarios luminales y tisulares, los cuales tienen actividad contra las diferentes especies de protozoarios intestinales patgenos y no patgenos para el hombre. Dentro de los antiparasitarios luminales eficientes en el tratamiento de la amibiasis se encuentra la diyodohidroxiquinolena (650 mg/oral 3 veces al da/20 das), el furoato de diloxanida (500 mg/oral 3 veces al da/10 das) y la paramomicina (500 mg/oral 3 veces al da/5-10 das) (19). Dentro de los amebicidas tisulares ms efectivos estn la emetina y la dehidroemetina que actan en las formas invasoras intestinales y extraintestinales de amibiasis. La cloroquina es eficiente slo en el caso de absceso heptico amibiano. Desafortunadamente, la emetina que es un excelente amebicida tiene efectos secundarios severos cuando se administra por va intramuscular debido a su efecto cardiotxico, por lo que se ha dejado de utilizar en la mayora de los pases (19). Otros de los antiamibianos que actan tanto en el lumen intestinal como en los tejidos son el metronidazol y los derivados de los nitroimidazoles tales como el tinidazol y el ornidazol; estos medicamentos tienen la ventaja de ser ad-

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ministrados por va oral, son muy eficientes y en general bien tolerados. Desde hace varios aos son la droga de eleccin en el tratamiento de la amibiasis invasora. La posologa en el caso del metronidazol para amibiasis intestinal invasora es de 500-800 mg/3 veces al da/5 das, y para las formas extraintestinales (absceso heptico amibiano) el tratamiento se prolonga entre 5 a 10 das (15). El tinidazol y ornidazol se administran tambin por va oral a razn de 2 g una vez al da/1-3 das. No se conocen datos bien documentados de resistencia a las drogas antiamibianas. Se tienen algunos reportes de falla del tratamiento en casos avanzados de formas invasoras de amibiasis, en los que el dao tisular era considerable y el tratamiento se instituy demasiado tarde. Existe un reporte de ensayos de eficacia de antiamibianos en Entamoebas aisladas de portadores asintomticos y enfermos en los que se incluyeron cepas de E. histolytica mantenidas en cultivo axnico donde se demostr la susceptibilidad de los aislados al tratamiento antiamibiano con diferentes drogas (Burchard y Mirelman 1998) (25). A nivel experimental se logr obtener una clona resistente a emetina, la cual se produjo mediante mutagnesis inducida (Orozco y col. 1995) (26). Este mismo grupo identific varios genes que determinan multirresistencia a drogas los cuales tienen identidades entre el 38-41% con las secuencias de aminocidos predichos para la glicoprotena-P (26). En el caso de la giardiasis, las drogas utilizadas son el metronidazol (250 mg/3 veces al da/7 das) en tabletas para administracin oral en los adultos y 5 mg/kg de peso/3 veces al da/7 das en nios (27). La quinacrina parece ser la ms eficiente ya que se obtienen tasas de curacin hasta del 95%, las dosis recomendadas son 100 mg/3 veces al da/7 das en adultos, y 2 mg/kg de peso/3 veces al da/7 das en nios. Desafortunadamente tiene efectos secundarios serios, dentro de los cuales estn

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nusea, vmito, diarrea, clicos abdominales, fiebre y en el 1.5% de adultos tratados se pueden presentar cuadros psicticos, depresin o excitacin. La furazolidona es otro de los antigiardisicos tiles, sin embargo, las tasas de curacin obtenidas estn slo entre el 75-90%; las dosis en adultos es de 2 g dosis nica y en nios 30-35 mg/kg de peso, tambin dosis nica. Otros antigardisicos que pueden se utilizados son el tinidazol, el ornidazol y el nimorazol a las dosis recomendadas anteriormente. En el caso de la balantidiasis, el tratamiento de eleccin es el metronidazol a las dosis referidas previamente, y en el caso de la criptosporidiasis se est utilizando la paramomicina con buenos resultados. Cabe mencionar que en este campo se requiere hacer una gran inversin en el desarrollo de nuevos frmacos con toxicidad baja y con menos efectos secundarios en el husped, ya que los antiparasitarios para tratamiento de protozoarios intestinales actualmente disponibles son poco tolerados por los pacientes y tienen una toxicidad considerable.

Drogas antihelmnticas
El albendazol, levamisol, mebendazol y pirantel son las drogas antihelmnticas incluidas en la lista de las drogas esenciales de la OMS para el tratamiento de nemtodos intestinales (WHO Essential Drug List) (28). La ivermectina ha sido recientemente registrada en Francia, EUA y Australia para el tratamiento de estrongiloidosis. Se ha visto que esta droga tambin es efectiva en la ascariasis y en menor grado contra la triquinosis. La eleccin de la mejor droga antihelmntica para un programa de control se debe basar en estudios de costo-beneficio, donde las principales determinantes a considerar

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debern ser la calidad del producto, su eficacia, seguridad y su costo. Adems del precio y la calidad del producto, otros aspectos que debe ser considerados en programas de control son los sistemas de distribucin. La OMS ha definido cuatro elementos clave que determinan la accesibilidad a un medicamento: precio razonable, sistema de distribucin confiable, financiamiento seguro y uso y seleccin racional de los medicamentos. Esto asegura el acceso a un tratamiento adecuado a las comunidades afectadas. Sin embargo, muchos pases no cuentan con los sistemas de distribucin necesarios para cubrir la demanda a nivel perifrico. Actualmente con la finalizacin de las patentes y el advenimiento de los productos genricos, los precios de los antihelmnticos se ha reducido considerablemente, por ejemplo, el albendazol de buena calidad (400 mg dosis nica en tabletas) o el mebendazol (500 mg dosis nica en tabletas) tienen precios en el mercado internacional de alrededor de $0.02 US/tableta. Sin embargo, se han podido detectar variaciones en el contenido del ingrediente activo, en su pureza, desintegracin, disolucin y biodisponibilidad que pueden afectar el valor terapetico de algunos genricos. En este caso las autoridades responsables de la salud son las encargadas de realizar las pruebas de control de calidad y eficacia de todos los medicamentos autorizados a nivel nacional. Dentro del campo de la farmacologa en antiparasitarios, recientemente se ha desarrollado un frmaco con amplio espectro y que parece ser eficiente en infecciones por helmintos y protozoarios intestinales (29). La nitazoxanida es un inhibidor de la ferredoxn xido reductasa descrita en 1984 para su utilizacin en el tratamiento de infecciones por Taenia saginata e Hymenolepis nana (29). Recientemente se hicieron estudios que probaron su

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eficacia contra protozoarios y bacterias anaerobias, especficamente Trichomonas vaginalis, E. histolytica y Clostridium perfringens y en el organismo microaeroflico Helycobacter pylori (30). La nitazoxanida se ha probado en diferentes estudios doble ciego en infecciones con E. histolytica/E. dispar y G. duodenalis (31, 32). Los resultados muestran que el 81% de los pacientes tratados con el frmaco controlan la diarrea y los sntomas asociados siete das despus del inicio del tratamiento, comparado con el 40% de los individuos tratados con placebo (P=0.0002). El frmaco tambin muestra actividad contra C. parvum (32). Las dosis recomendadas y probadas en los estudios mencionados fueron de 7.5 mg/kg de peso administrados cada 12 horas durante 3 das, lo que corresponde en adultos y adolescentes a 500 mg durante 3 das, 200 mg en nios de 411 aos y 100 mg en menores de 3 aos (32). Otra de las peculiaridades de la nitozoxanida es su actividad contra helmintos comunes. En Per se realiz un estudio clnico controlado en enfermos con ascariasis, donde se encontr que la nitozoxanida tiene efectos comparables a las dosis terapeticas del praziquantel en himenolepiasis, y mostr una tasa de curacin ms alta que el albendazol en la tricuriasis (33). En Mxico y Egipto se evalu tambin la eficiencia de la nitazoxanida en infecciones por protozoarios y helmintos en 246 y 546 pacientes, respectivamente, obteniendo tasas de curacin entre el 71 y 100% en protozoarios y 75 y 100% en helmintos, en este ltimo caso la tasa de reduccin del nmero de huevos excretados en muestras fecales fue de 99 a 100% (34, 35 ). Habr que realizar un anlisis de costo-beneficio comparativo con las drogas en uso, en relacin con la mejora de indicadores en la salud y desarrollo de comunidades endmicas, con el objeto de conocer la factibilidad de su uso en programas de control a largo plazo.

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Consideraciones terapeticas durante el embarazo y lactancia


Las infecciones debidas a N. americanus, A. duodenale y T. trichiuria, como se mencion anteriormente, son causa de anemia. Sin embargo, ha habido preocupacin acerca de la seguridad del uso de drogas antihelmnticas tanto para la madre como para el producto, lo que ha limitado los esfuerzos en el control de estas enfermedades como causa de anemia. En el documento surgido de la reunin para el estudio de infecciones por Anquilostoma, Necator y anemia en nios y mujeres realizada por la OMS (1994), se establece que en este caso era apropiado instituir tratamiento antihelmntico, dada la severidad de las consecuencias de la infeccin La recomendacin seala que la estrategia deber considerar el tratamiento antihelmntico (albendazol o mebendazol) en nias pberes y adolescentes con posibilidad de un potencial embarazo. La dosificacin junto con la farmacocinecia y el metabolismo de dichas drogas, hace improbable el riesgo para la mujer embarazada, en lactancia o para los lactantes. Por otro lado, en condiciones experimentales no se ha encontrado efecto teratgeno o genotxico en los benzimidazoles, levamisol o en el pirantel. Se han hecho investigaciones comparativas en ms de 7,000 mujeres tratadas con mebendazol durante el embarazo, encontrando que las tasas de las malformaciones al nacimiento en este grupo no son estadsticamente significativas con respecto al grupo de mujeres embarazadas no tratadas (36).

Uso de benzimidazoles en nios menores de dos aos


Existen evidencias acerca del impacto que las helmintiasis transmitidas por el suelo tienen sobre el crecimiento y de-

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sarrollo de los nios menores de dos aos. Por el contrario, existe poca informacin publicada acerca del uso de drogas antihelmnticas en este grupo de edad y los datos existentes no muestran razones contundentes para que estos grupos deban ser excluidos del tratamiento especfico. Es por ello que la OMS tiene planes a corto plazo de programar una Consulta Informal para discutir los aspectos y consecuencias del tratamiento de nios pertenecientes a este grupo con benzimidazoles antihelmnticos (24).

Eficacia y efectividad de las drogas antihelmnticas


La evolucin del impacto de las drogas antihelmnticas basadas en campaas de tratamiento en una comunidad dada, es un proceso complejo que merece atencin especial. Existe una sutil pero importante diferencia entre eficacia y eficiencia. La primera es el efecto que tiene una droga contra un agente infeccioso, en aislamiento y bajo condiciones ideales; la segunda es el efecto de la droga frente al agente infeccioso en condiciones operacionales. La eficiencia de un frmaco antihelmntico puede verse influenciada por variables tales como el compromiso del paciente, determinantes ecolgicos e inmunolgicos o determinantes epidemiolgicos tales como factores de confusin por el curso y comportamiento de la transmisin del parsito. Las medidas claves para medir la eficiencia de un programa de desparasitacin a gran escala son la mejora en el estado de salud de la poblacin en riesgo en relacin con parmetros tales como el costo de la distribucin de los frmacos, la accesibilidad, la aceptacin del tratamiento por el paciente y la continuidad del programa. La mayora de los estudios han evaluado el impacto del tratamiento a travs de medidas directas e indirectas de la infeccin por helmintos, como la prevalencia y la intensidad

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de la infeccin o el nmero de huevos eliminados en las muestras fecales. Estos indicadores parasitolgicos son relativamente fciles de medir ya que se dispone de mtodos estandarizados. Sin embargo, las medidas parasitolgicas dependen tanto de la tcnica utilizada como del tiempo en el cual se hacen las mediciones de prevalencia e intensidad de la infeccin despus del tratamiento. Dicha evaluacin no siempre refleja los cambios en la morbilidad, ya que stos pueden ocurrir mucho despus de lo esperado y pueden variar en relacin con la poblacin estudiada, lo que se ver reflejado en los costos de los mtodos diagnsticos, que cabe mencionar, actualmente rebasan con mucho el costo del tratamiento. La evaluacin de la eficiencia se est basando cada vez ms en la disminucin de la morbilidad que contempla la disminucin de anemia por deficiencia de hierro, la mejora de las tasas de crecimiento y desnutricin, en el aumento del aprovechamiento escolar en nios y en el desarrollo social de la poblacin tratada. Los aspectos insidiosos de las infecciones por helmintos pueden ser revertidos por el tratamiento peridico de una poblacin con los obvios beneficios en la salud. La eficacia y eficiencia se miden usando mtodos cuantitativos y cualitativos para deteccin de huevos y larvas en muestras de heces, a tiempos ptimos despus del tratamiento, dependiendo de la especie de helmintos. Los indicadores son: la tasa de curacin y la tasa de reduccin en la cuenta de huevos en las excretas, las cuales son medidas de prevalencia e intensidad de la infeccin. En el reporte emitido por la consulta informal relacionada con las helmintiasis de la OMS se enlistan aquellos factores que pueden dar lugar a una pobre eficiencia de una droga antihelmntica en particular (37):

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a) interaccin del husped y la droga (baja calidad del producto, absorcin y biodisponibilidad reducidas y un pobre compromiso del paciente). b) La relacin husped-parsito (carga parasitaria alta previa al tratamiento, variabilidad en la excrecin de huevos, la transmisibilidad alta que da lugar a la presencia de formas inmaduras del parsito menos susceptibles a los antihelmnticos). c) Tcnicas de diagnstico utilizadas (tiempo no adecuado despus del tratamiento para la realizacin de exmenes microscpicos y uso de tcnicas no estandarizadas). d) Variacin gentica de las cepas de parsitos (parsitos poco susceptibles o tolerantes y seleccin de cepas francamente resistentes a un antihelmntico). La resistencia a frmacos se ha definido como la prdida de la susceptibilidad a un frmaco transmitida genticamente en una poblacin parasitaria, la cual previamente se comportaba como sensible a dosis teraputicas (38). La resistencia a antihelmnticos se ha probado en borregos, cabras y otro tipo de ganado, ste es un problema bastante comn que tiene implicaciones econmicas importantes en pases ganaderos (39). La Asociacin Mundial para el Avance de la Parasitologa Veterinaria (WAAVP) recomienda mtodos para la deteccin de resistencia a antihelmnticos en nemtodos con importancia en veterinaria. Dichos mtodos son sencillos y efectivos y podran utilizarse en los laboratorios de parasitologa con el objeto de probar su eficiencia en la vigilancia de programas de tratamientos de desparasitacin en humanos. El conocimiento de la actividad antihelmntica de frmacos en los nemtodos ha favorecido el desarrollo de tcnicas de biologa molecular para la deteccin de resistencia. La sensibilidad y especificidad de sondas moleculares para la deteccin de resistencia a ivermectina, levamisol/ morantel estn actualmente en desarrollo.

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En el caso de los benzimidazoles, recientemente se disearon sondas de DNA capaces de identificar susceptibilidad o resistencia en gusanos individuales y en larvas o huevos de nemtodos. Los mtodos de laboratorio para deteccin de resistencia a frmacos en nemtodos intestinales son relativamente baratos y proveen informacin rpidamente. En opinin de los expertos, an pueden presentarse problemas en la extrapolacin de los resultados obtenidos en el laboratorio, ya que las poblaciones de nemtodos estudiadas podran contar slo con un pequeo conjunto de genes que representaran una limitada fraccin del repertorio gentico de la poblacin de parsitos en el campo. Por otro lado, los estudios de campo tienen la limitante de enfocarse a un tipo dado de relacin husped-parsito en circunstancias ambientales muy especficas. Sin embargo, la seleccin de poblaciones resistentes a una droga depende de variaciones genticas en el parsito y de las presiones selectivas que sobre ste estn actuando. Con respecto al status de la resistencia a drogas antihelmnticas de uso humano, se tiene conocimiento de dos reportes en los que se detect falla en el tratamiento en infecciones por anquilostomas que involucraron al mebendazol en un estudio realizado en Mali y en otro en el noroeste de Australia utilizando el pyrantel. En ambos estudios se encontr una baja eficiencia de los frmacos, sin embargo, los resultados deben tomarse con precaucin ya que los resultados no descartan que la baja eficacia de los frmacos pudiera estar relacionada con otros factores diferentes a la resistencia a frmacos (40). Lo anterior es una llamada de atencin ante la posibilidad de aparicin de resistencia en poblaciones de nemtodos parsitos del hombre, lo cual hace imperativo el incentivar el desarrollo de nuevos antihelmnticos ya que el tiempo para el diseo, prueba de su eficacia y eficiencia para el tratamiento en infecciones humanas es largo y la aparicin de cepas resistente a los frmacos en uso parece inevitable.

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Estrategias que pueden evitar o retardar la aparicin de resistencia a antihelmnticos


Aunque la existencia de resistencia a antihelmnticos en infecciones por nemtodos en humanos an est en estudio, la evidencia de su existencia en el ganado y las estrategias utilizadas en veterinaria para el retraso de este fenmeno pueden ser ilustrativas para la infeccin humana. Las estrategias sugeridas por la OMS son las siguientes: Establecer campaas peridicas de tratamiento, evaluacin de tratamientos con combinacin de frmacos, produccin de nuevos antihelmnticos y desarrollo de vacunas. La primera es la estrategia de eleccin, de hecho la OMS recomienda la implementacin de programas de control de infecciones por nemtodos intestinales basados en administracin peridica de tratamiento helmntico, sin embargo, no se sabe si estos programas constituyan un riesgo para la seleccin de cepas de parsitos resistentes a los frmacos utilizados, por lo que este organismo sugiere incluir el monitoreo de la suscepibilidad farmacolgica de los parsitos como parte de los programas de tratamiento peridico en comunidades endmicas (37). La evaluacin de tratamientos con combinacin de frmacos se espera que reduzca o retrase el grado de presin selectiva ejercida por drogas nicas. Existen combinaciones de drogas que ya han sido probadas como el mebendazol y levamisol, el pyrantel y el oxantel y el albendazol ms la ivermectina. La reduccin de cargas parasitarias despus del tratamiento en una poblacin dada hace que los parsitos remanentes sean una pequea poblacin la que finalmente se vera expuesta a la presencia selectiva de los frmacos, disminuyendo la posibilidad de aparicin de forma resistentes. La necesidad de desarrollo de nuevos frmacos ha sido poco atendida debido a la falta de inters de las grandes

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compaas farmacuticas, a causa de lo limitado del mercado para drogas antihelmnticas para uso humano. Bsicamente la demanda de los antihelmnticos proviene de pases pobres, y aunque la OMS ha intentado promover el desarrollo de nuevos frmacos con bajo precio, el inters se ha dirigido al desarrollo de nuevos antihelmnticos para uso veterinario, por resultar este mercado mas lucrativo. Por otro lado, el desarrollo de vacunas efectivas en las infecciones por nemtodos transmitidos por el suelo tanto para uso humano como veterinario an se encuentra en fase experimental.

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Desarrollo de vacunas contra protozoarios y helmintos intestinales

ste es un campo de la investigacin en el que por la complejidad de los microorganismos involucrados en la patologa del husped, no se han producido los avances que se quisieran. En el mercado de la medicina veterinaria existe una vacuna producida por los laboratorios Fort Dodge Laboratories, Inc. (Fort Dodge Iowa, USA) contra G. lamblia la cual se administra a pequeas especies domsticas (gatos y perros) cuya eficiencia no ha sido probada en estudios formales. En el caso de la amibiasis se est trabajando en el diseo de una vacuna basada en la utilizacin de pptidos recombinantes de tres antgenos de E. histolytica: la protena rica en serina (SRPEH), la subunidad de 170 Kda de la lectina inhibible por galactosa y N-Acetilgalactosamina y el antgeno de 24 Kda rico en cistena (Stanley, 1996), los cuales parecen ser inmungenos prometedores (26). Sin embargo, se requiere primero definir si la infeccin humana realmente induce proteccin y memoria inmunolgica, y dilucidar cules son los mecanismos efectores de dicha inmunidad. stas son algunas de las preguntas que deben ser respondidas en estudios epidemiolgicos de seguimiento a largo plazo de individuos infectados y enfermos, y en estudios de investigacin bsica en la inmunologa de la infecin en el husped humano. Lo anterior es vlido para el resto de las parasitosis por otros protozoarios intestinales causantes de enfermedad.

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En el caso del desarrollo de vacunas contra helmintos, existen actualmente dos prospectos para uso en programa de vacunacin, uno para la esquistosomiasis y el otro para anquilostomiasis. Actualmente se estn realizando los estudios preclnicos. Las poblaciones que se beneficiaran de estas vacunas son los adultos de poblaciones en riesgo y que no participaron en programas de desparasitacin en edad escolar. stos requerirn tratamiento repetido con antihelmnticos para reducir su carga parasitaria. Sin embargo, aunque la investigacin en vacunas est en desarrollo no se prev que en los prximos 10 aos se pueda contar con vacunas antiparasitarias para uso en humanos (24). Cabe mencionar que recientemente se ha sugerido que las infecciones por helmintos pueden de alguna manera afectar los mecanismos efectores de los linfocitos T, facilitando el establecimiento de otros agentes infecciosos no relacionados como el virus de la inmunodeficiencia humana; no slo eso, sino que adems se sabe que la infeccin por helmintos puede afectar la respuesta inmune frente a los inmungenos utilizados en los programas de vacunacin (24).

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Medidas de control de las parasitosis intestinales recomendadas por organismos internacionales (OMS, PAHO)

Protozoarios
La transmisin de las infecciones intestinales por protozoarios se realiza a travs de la misma va: fecal-oral, aunque los factores de riesgo pueden ser muy variados. La fuente de infeccin ms importante son los portadores asintomticos que excretan gran cantidad de quistes a travs de las heces, los cuales permanecen viables en el medio durante dos a tres das en condiciones de humedad. La contaminacin de ros y depsitos de agua para uso humano con aguas negras constituye el factor de riesgo ms importante, aunque la transmisin de persona a persona tambin favorece la infeccin. La utilizacin de aguas negras para riego de frutas y hortalizas es otra de las actividades que participa en la transmisin de la infeccin. Recientemente hemos observado que en comunidades rurales el fecalismo al aire libre es la variable principal asociada con la infeccin por E. histolytica y E. dispar. Los estudios epidemiolgicos de prevalencia de infeccin por E. histolytica/E. dispar realizados por nuestro grupo revelan que alrededor del 60% de las infecciones por parsitos intestinales son multiparasitarias, en las cuales podemos encontrar mezclas de parsitos comensales y patgenos. Por alguna razn que an desconocemos, hemos encontrado una asociacin importante de infecciones de E. his-

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tolytica/E. dispar y Blastocystis hominis y E. histolytica/E. dispar y G. duodenalis, lo que nos habla del gran fecalismo existente en las comunidades estudiadas (3). La reduccin en las tasas de prevalencia de estas enfermedades en este tipo de comunidades, en las cuales vive por lo menos el 30% de la poblacin en pases subdesarrollados, se lograr diseando programas de control que incluyan el control de la infeccin a travs del tratamiento de la poblacin infectada, la implementacin de medidas sanitarias mnimas para asegurar la calidad del agua y la inclusin de programas de educacin para la salud.

Helmintos
La OMS recomienda como prioridad estructurar una estrategia de control de la morbilidad en las infecciones por helmintos transmitidos por el suelo, lo que significa que dicha estrategia de control deber disminuir las consecuencias derivadas de la infeccin a niveles tales que no constituyan un problema de salud pblica. Este objetivo puede alcanzarse a costos muy razonables, siempre y cuando se asegure el acceso a los frmacos antiparasitarios en todos los centros de salud involucrados y la regularidad del tratamiento de las poblaciones en riesgo de morbilidad. Debe tomarse en cuenta que en muchos pases endmicos el costo del diagnstico rebasa con mucho el costo del tratamiento; en estos casos la opcin deber ser el tratamiento basado en los datos de alta prevalencia y transmisibilidad. En todos los casos donde se pretenda dar una solucin permanente al problema se deber contemplar el mejoramiento de las condiciones sanitarias y el acceso a agua potable, e implementar programas adicionales de educacin para la salud. Sin embargo, aun en el caso de que estas lti-

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mas estrategias no pudieran ser econmicamente viables, las medidas teraputicas sostenidas han demostrado dar resultados benficos inmediatos y de larga duracin en la disminucin de la morbilidad. Los conocimientos obtenidos en programas previos desarrollados por la OMS sugieren que el tratamiento sostenido de grupos con alto riesgo en comunidades endmicas deber priorizarse ya que la deteccin de tales grupos y su tratamiento permite la reduccin de costos y ofrece resultados comparables a los obtenidos en programas de tratamiento abiertos a toda la poblacin. El desarrollo de programas de control (desparasitacin) de grupos con alto riesgo debe aprovechar las estructuras de salud existentes en las comunidades, as como los programas de salud en desarrollo, esto facilita la implementacin de estrategias de control de morbilidad y por otro lado resulta econmicamente ms atractivo para las autoridades encargadas de la toma de decisiones en materia de salud (40).

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Conclusiones

Basados en la informacin y el anlisis de los datos disponibles sobre el estado actual de las parasitosis intestinales en nuestro pas, pudimos detectar aspectos importantes que an no se han abordado y que requieren ser motivo de investigacin clnica y epidemiolgica. Los estudios que se han realizado y que se estn realizando se han enfocado a aspectos muy puntuales de la problemtica de las parasitosis intestinales en Mxico. stos van del estudio profundo de la biologa y gentica de protozoarios como G. intestinalis, E. histolytica y E. dispar hasta estudios de frecuencia de infeccin de parsitos en grupos muy selectos de individuos cuya nica estrategia metodolgica es el anlisis microscpico de muestras fecales. Otro foco de inters en el estudio de las parasitosis intestinales ha sido el relacionado con el tratamiento antiparasitario probando diferentes frmacos en estudios in vitro e in vivo, sin embargo, la mayor parte de ellos slo contemplan la evaluacin de la sensibilidad in vitro. Debo mencionar que, a diferencia del nmero de publicaciones que se producen en Mxico en relacin con el estudio de parasitosis intestinales, las relacionadas con protozoarios rebasan con mucho a las relativas al estudio de los nemtodos intestinales transmitidos por el suelo. En amibiasis se han consolidado grupos de investigacin muy slidos en diferentes instituciones de la Repblica, sin

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embargo, en el campo de los nemtodos intestinales no existen grupos de investigacin que hayan aportado conocimientos sustanciales en nuestro pas. Como excepcin estn los grupos de investigadores que han trabajado muy seria y activamente en el estudio de la teniasis (T. solium) y la cisticercosis, en donde se han hecho avances muy importantes en la biologa del parsito, el desarrollo de pruebas diagnsticas y ms recientemente en el diseo de vacunas para uso veterinario. Sin embargo, se requiere conjuntar grupos multidisciplinarios que incluyan mdicos, epidemilogos, bilogos moleculares, inmunlogos, matemticos, eclogos y actuarios, con el objeto de obtener resultados confiables que permitan la reduccin en la morbilidad y la mejora en el estado de salud de la poblacin.

Topicos sugeridos para investigacin


1. Clculo del peso que representan las infecciones parasitarias intestinales en el peso total de las enfermedades en Mxico. 2. Evaluacin del uso de las medidas de prevalencia en las parasitosis intestinales como indicadores indirectos de pobreza y enfermedades relacionadas con la pobreza. 3. Estudio del impacto de las parasitosis intestinales en indicadores como la anemia, el desarrollo fsico y cognoscitivo, el aprovechamiento escolar en nios y la productividad en el trabajo de jvenes y adultos. 4. Desarrollo de pruebas diagnsticas para la evaluacin rpida de prevalencia de enfermedades debidas a parasitosis intestinales en reas con alta endemicidad. 5. Desarrollo de pruebas ms sensibles y especficas de diagnstico para deteccin de infeccin parasitaria intestinal en reas con baja endemicidad.

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6. Desarrollo de estudios prospectivos a largo plazo para el estudio del comportamiento de las parasitosis intestinales en comunidades urbanas y rurales, con el objeto de detectar factores de riesgo de infeccin especficos en comunidades seleccionadas y deteccin de grupos blanco. 7. Evaluacin del impacto de programas de tratamiento contra protozoarios y nemtodos intestinales sobre indicadores de salud (AVISA). 8. Evaluacin del impacto sobre indicadores de salud a largo plazo de los programas de desparasitacin de nios en edad escolar con antihelmnticos administrados durante las semanas de vacunacin de la SS. 9. Estudios prospectivos del impacto del tratamiento antihelmntico repetido, en la susceptibilidad a infecciones virales y bacterianas y sobre la efectividad de las vacunas administradas en los programas de vacunacin.

Estrategias
Para poder incidir en el desarrollo de la investigacin en parasitosis intestinales en nuestro pas y que dicho desarrollo se traduzca en el diseo de programas de control de la morbilidad y erradicacin de las parasitosis intestinales ms prevalentes en nuestro pas, se requiere: 1. Deteccin de grupos de investigadores en disciplinas afines interesados en el desarrollo de investigacin multidisciplinaria de alto nivel en salud. 2. Promover la vinculacin de grupos de investigadores de las instituciones de educacin superior con las instituciones oficiales del sector salud de gobiernos estatales y federales.

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3. Concientizacin de sectores oficiales (Secretara de Salud y Educacin) acerca de la utilidad que representa la canalizacin de recursos econmicos y la utilizacin de la infraestructura existente para la planeacin y desarrollo de proyectos de investigacin en parasitosis intestinales. 4. Promocin de la participacin de la industria farmacutica y de alimentos en el desarrollo de proyectos especficos de evaluacin de la eficacia y eficiencia de nuevos frmacos para el tratamiento de parasitosis intestinales. 5. Estudios de costo-beneficio del tratamiento antihelmntico y contra protozoarios intestinales en programas de control, comparados con los costos que representan las consecuencias del desarrollo de enfermedades parasitarias y su impacto en el desarrollo de la poblacin afectada. 6. Bsqueda de fuentes de financiamiento nacionales e internacionales interesadas en el apoyo de programas de investigacin a largo plazo y en la promocin de formacin de recursos humanos de alto nivel en esta rea del conocimiento.

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Referencias

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Consejo Directivo 2001-2003

PRESIDENTE Antonio Lpez de Silanes Prez VICEPRESIDENTES Desarrollo de Recursos Humanos Jos Alfredo Santos Asseo Educacin para la Salud Carlos Fernndez Gonzlez Finanzas Rubn Goldberg Javkin Nuevos Desarrollos en Salud Olegario Vzquez Aldir Nutricin y Salud Eugenio Minvielle Lagos Polticas y Sistemas de Salud Ricardo Rosenkranz Stein CONSEJEROS Alfonso lvarez Pramo, Antonio Ariza Alduncin, Mara Luisa Barrera de Serna, Juan Carlos Braniff Hierro, Clemente Cabello Pinchetti, Jaime Chico Pardo, Alfonso de Angoitia Noriega, Frank Devlyn, Pablo Garca Sinz, Francisco Garza Zambrano, Alejandro Galindo Acosta, Emilio Gonzlez Lpez, Carlos Gonzlez Zabalegui, Flora Hernndez Pons de Merino, Jorge Juraidini Rumilla, Alejandro Legorreta Chauvet, Marina Matarazzo de Escandn, Alfredo Miguel Afif, Julio A. Milln Costabile, Jos Mora Hernndez, Adrin Pez Martnez, Jos Represas Prez, Xavier Reyes Ponce, Hctor Senosiain Aguilar, Mara del Carmen Servitje de Mariscal, Federico Terrazas y Alexander van Tienhoven. CONSEJO DE EX-PRESIDENTES Carlos Abedrop Dvila, Enrique Robinson Bours Almada, Pablo Escandn Cusi, Manuel Martnez Domnguez, Ernesto Rubio del Cueto, E. Guillermo Salas Peyr GRUPO ASESOR INTERNACIONAL Bernt Aasen, David Atkinson, Eduardo Cepeda, Heliodoro Daz Cisneros, John S. Donnell, Guillermo Fernndez, Karl Frei, Henri E. Jouval, Oliver Lafourcade, Luis Nio de Rivera, Gerhart Reuss, Alexander G. van Tienhoven, Ernesto Warnholtz PRESIDENCIA EJECUTIVA Presidente Ejecutivo Guillermo Sobern Coordinador General Jos Cuauhtmoc Valds Olmedo

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CONSEJO TCNICO ASESOR Manuel Campuzano, Alejandro Cravioto, Roberto Kretschmer, Ana Langer, Jaime Martuscelli Quintana, Adolfo Martnez Palomo, Jos R. Narro Robles, Jaime Seplveda Amor, Julio Sotelo, Misael Uribe Esquivel CENTRO DE ANLISIS ECONMICO Y SOCIAL (CASEsalud) Director Gustavo Nigenda Lpez FONDO NESTL PARA LA NUTRICIN HUMANA Coordinador Pedro Arroyo Acevedo INICIATIVA SIDALAC Coordinador Jos Antonio Izazola Licea EDUCACIN PARA LA SALUD Coordinador Mariano Garca Viveros CAPTULOS FORNEOS JALISCIENSE Presidente Vctor Sarqus Sad Coordinador Tcnico Alfredo Feria Velasco NUEVO LEN Presidente Jaime M. Benavides Coordinador Tcnico Hugo Barrera Saldaa PENINSULAR Presidente Fernando Ponce Garca Coordinador Tcnico Lizardo Vargas Ancona PUEBLA Presidente Rodolfo Budib Name Coordinador Tcnico Guillermo Ruiz Argelles SONORA Presidente Enrique Mazn Lpez Coordinador Tcnico Abraham Katase Tanaka ASOCIADOS FUNDADORES Carlos Abedrop Dvila Alejandro Aboumrad Gabriel Rubn Aguilar Monteverde Miguel Alemn Velasco Ernesto Amtmann Obregn Jernimo Arango Arias Manuel Arango Arias Ignacio Aranguren Castiello Francisco Arroyo Chvez Emilio Azcrraga Milmo

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Alberto Bailleres Gonzlez Guillermo Ballesteros Ibarra Jaime M. Benavides Gilberto Borja Navarrete Enrique R. Bours Almada Alfredo Brauer Bier Enrique Bremond Pellat Rodolfo Budib Name Jos Carral Escalante Pedro Cerisola Benvenutte Manuel Conde Palazuelos Jaime P. Constantiner Jorge A. Chapa Salazar Henry Davis Signoret Guillermo Elizondo Collard Pablo Escandn Cusi Manolo Fbregas Alejandro Garza Lagera Eugenio Garza Lagera Francisco Gmez Franco Antonio Gutirrez Prieto Max Gutman Lisfchutz Enrique Hernndez Pons Eduardo Ibarrola S. Moiss Itzkovich Sod Eduardo Legorreta Sandra Lpez Benavides Antonio Lpez de Silanes Antonio Lpez de Silanes, Sr. Prudencio Lpez Martnez

Nicols Madhuar Cmara Jos Madariaga Lomeln Jos Miguel Nader Juan E. Millet Cmara Mario Moreno Rmulo OFarrill Jr. Jalil Ocle Sarqus Arturo Peniche Alejo Peralta Fernando Ponce Garca Eduardo Prieto Lpez Abel Quezada Caldern Bernardo Quintana Isaac Gregorio Ramrez Gonzlez Pedro Ramrez Vzquez Carlos Eduardo Represas de Almeira Adrin Sada Gonzlez E. Guillermo Salas Peyr Alberto Santos de Hoyos Alfredo Santos Mazal Vctor Sarqus Sad Jean Claude Savoir Vilboef John P. Scott David Serur Edid Lorenzo Servitje Sendr Carlos Slim Hel Jaime Souza Galn Juan Suberville Jacobo Zaidenweber Cvilich Marcelo Zambrano Hellion

ASOCIADOS ACTIVOS Carlos lvarez Bermejillo Alfonso lvarez Pramo Ricardo lvarez Tostado Jaime Alverde Goya Antonio Ariza Alduncn Antonio Ariza Caadilla Pedro Aspe Armella Carlos F. Autrey Maza Gastn Azcrraga Andrade Juan Ballesteros Mara Luisa Barrera de Serna Rodolfo Barrera Villarreal Hans Barschkis Gonzalo Bautista OFarrill Mario Ramn Beteta Monsalve Juan Carlos Braniff Hierro Jorge Braniff Suinaga Pablo Brener Benito Bucay Faradji Clemente Cabello Pinchetti

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Jos Carral Cuevas Ramn X. Carren Arias Maldonado Giuseppe Castiglioni Bari Jos Antonio Cortina Surez Antonio Coso Ario Eduardo Cu Morn Antonio Chedraui Obeso Isaac Chertorivski Shkooman Jaime Chico Pardo Alfonso de Angoitia Noriega Alonso de Garay Gutirrez Frank J. Devlyn Jorge Dipp Murad Soumaya Domit de Slim Michel Domit Gemayel Javier Elguea Sols Mara Eugenia Espinosa de Lpez de Silanes Amparo Espinosa Rugarca Rafael Fjer Garca Carlos Fernndez Gonzlez Alejandro Galindo Acosta Juan Gallardo Silvio Garca Patto Pablo Garca Sinz Bernardo Garza Sada Francisco Garza Zambrano Rubn Goldberg Javkin Emilio Gonzlez Lpez Roberto Gonzlez Barrera Claudio X. Gonzlez Laporte Antonio Gonzlez Mendoza Carlos Gonzlez Nova Guillermo Gonzlez Nova Carlos Gonzlez Zavalegui Xavier Gonzlez Zirn Ricardo Guajardo Touch Jos Luis Guerrero lvarez Antonio Gutirrez Cortina Marita Gutirrez de Vrtiz Julio Gutirrez Trujillo Erick Hagsater Gartenberg Carlos Hank Rhon

Alfredo Harp Hel Ignacio Hernndez lvarez Flora Hernndez Pons de Merino Miguel Juregui Rojas Arturo Jimnez Bayardo Jorge Juraidini Rumilla Mario Laborn Gmez Vctor Lachica Bravo Fernando Pedro Landeros Verdugo Alejandro Legorreta Chauvet Jaime Lomeln Guilln Luis Maldonado Palomares Nicols Mariscal Toroella Manuel Martnez Domnguez Alejandro Martnez Gallardo Marina Matarazzo de Escandn Enrique Mazn Lpez Jos Mendoza Fernndez Alfredo Miguel Afif Julio A. Milln Costabile Eugenio Minvielle Lagos Jos Mora Hernndez Consuelo Morales de Tllez Ral Muoz Leos Mario Padilla Nicoln Adrin Pez Martnez Federico Patio Mrquez Juan Antonio Prez Simn Jos Carlos Prez y Prez Pedro Pinson Edelen Peter Rainartz Jos Represas Prez Xavier Reyes Ponce Carlos Roel Schreurs Carlos Rojas Enrique Rojas Alfonso Romo Garza Jorge Rosenkranz Weiner Ricardo Rosenkranz Stein Ernesto Rubio del Cueto Vctor Rubira Nez Guillermo Ruiz Reyes Manuel Saba Ades

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Carlos Snchez Navarro Jos Alfredo Santos Asseo Fernando Senderos Mestre Hctor Senosiain Aguilar Clemente Serna Alvear Mara del Carmen Servitje Saturnino Surez Fernndez Ignacio Sunderland Mndez

Federico Terrazas Torrez Misael Uribe Esquivel scar Uribe de la Sierra Alexander G. van Tienhoven Olegario Vzquez Aldir Luis Velasco Mancera Marcela Woodworth de Madariaga Ivn Zurita

ASOCIADOS HONORARIOS Carlos Abedrop Dvila Rubn Aguilar Monteverde Norman Bourlaug Jaime P. Constantiner Ramn de la Fuente Muiz Miguel de la Madrid Hurtado Harvey Fineberg Carlyle Guerra de Macedo David A. Hamburg Abraham Horwitz Jess Kumate Rodrguez Ryk Ward Salvador Zubirn Anchondo

ASOCIADOS INSTITUCIONALES Administracin del Patrimonio de la Beneficencia Pblica Cmara Nacional de la Industria Farmacutica Caterpillar Inc. Cervecera Cuauhtmoc-Moctezuma, SA de CV Compaa Nestl Mxico, SA de CV Consupharma, SA de CV Empresas ICA Sociedad Controladora, SA de CV Fundacin GlaxoSmithKline General Motors Grupo Araman, SA de CV Grupo CEMEX Mxico, SA de CV Grupo Empresarial Olmeca, SA de CV Grupo Industrial Bacard de Mxico, SA de CV Grupo Salas, SA de CV Hospital ngeles del Pedregal, SA de CV Hospital Metropolitano, SA de CV Hospitales Nacionales, SA de CV Laboratorios Bayer de Mxico SA Laboratorios Columbia, SA de CV Laboratorios Liomont, SA Laboratorios Sanfer, SA Laboratorios Silanes, SA de CV

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Laboratorios Wyeth, SA de CV Merck Sharp and Dome, SA de CV Meximed, SA de CV Ven-Salud NADRO, SA de CV Procter and Gamble de Mxico, SA Sistema de Transporte Colectivo Metro Televisa, SA de CV

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Las parasitosis intestinales en Mxico se termin de imprimir en el mes de junio de 2002 en los talleres de Grafia. Se tiraron 1,000 ejemplares ms sobrantes para reposicin. La edicin estuvo a cargo de la Coodinacin General. Diseo: Laura Novelo Q.

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