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O PAPEL DO SISTEMA DE RESISTNCIA

GUARDA NA INTERAO GENE A GENE EM
PLANTAS
Roberto Lanna Filho1 & Mrio Lcio Vilela de Resende1
Universidade Federal de Lavras, Departamento de Fitopatologia, CP 3037,
CEP 37200-000, Lavras-MG mlucio@ufla.br

RESUMO
As plantas apresentam uma rica fonte de aminocidos e aucares,
sendo alvo atrativo da ao de diversos microrganismos. No entanto, as
mesmas possuem um elaborado sistema de defesa contra patgenos,
conferindo resistncia ao ataque destes. Em contra partida, patgenos
possuem um arsenal de mecanismos de invaso para driblar as defesas da
planta. Assim, as interaes entre planta-patgeno culminam no processo coevolutivo, em que h uma constante mudana nos mecanismos de ataque e
defesa. Notadamente, acreditava-se que o reconhecimento eliciador-receptor
no contexto da interao gene-a-gene somente dava-se diretamente,
desencadeando a resposta de defesa da planta. Entretanto, recentes pesquisas
Mol.es tm mostrado que plantas apresentam mecanismos de defesa de
reconhecimento indireto contra patgenos. Estes, mediado por protenasguarda que desempenham importante papel na percepo da invaso de
patgenos, bem como, no impedimento dos mesmos. Assim, mantendo-se em
constante vigilncia no sistema de defesa inato da planta. Neste contexto, esta
reviso tem a proposio de levantar as recentes pesquisas no estudo dos
mecanismos de defesa em plantas, com destaque para as protenas-guarda.

SUMMARY
THE ROLE OF GUARDING RESISTANCE IN THE GENE FOR
GENE INTERACTION IN PLANTS
The plants present a rich source of amino acids and sugars, being
target attractive of the action of several microorganisms. However, they
present an elaborated defense system against pathogens, conferring resistance
to their attack. In against departure, pathogens possess an armory of invasion
mechanisms to dribble the defenses of the plant. Thereby, the plant-pathogen
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interactions culminate in the co-evolutionary process, in that there is a

constant change in the of mechanisms attack and defense. Notably, it was
believed that the recognition elicitor-receptor in the context of the gene-togene interaction was only given directly, triggering the plant defense response
of the plant. However, recent Mol. Res.es have been showing that plants
present mechanisms of defense of indirect recognition against pathogens.
These, mediated by proteins-guard that play important role in the perception
of the invasion of pathogens, as well as, in the prevention of them. Thus,
staying in constant surveillance in the innate defense system of the plant. In
this context, this Rev. has the proposition of raising the recent Res.es in the
study of the defense mechanisms in plants, focusing on the proteins-guard.

INTRODUO
A idia de que plantas podem detectar patgenos por mecanismos
indiretos de defesa relativamente recente (Van Der Biezen & Jones, 1998a)
e vai contra o dogma central da patologia de plantas, que tem perpetuado a
dcadas. Este dogma postula que plantas detectam patgenos usando
receptores que diretamente ligam-se a eliciadores Mol.es derivados do
patgeno (Gabriel & Rolfe, 1990). Esse modelo eliciador-receptor foi
caracterizado baseado em diversos trabalhos no mbito da gentica clssica
executados por Harold Henry Flor (1942, 1956, 1971). Flor, estudando o
patossistema linho (Linum usitatissimum L.) versus ferrugem do linho
(Melampsora lini), observou que a diferena entre as variedades de linho
resistentes para aquelas susceptveis a isolados especficos de M. lini estavam
na presena de um nico gene dominante de resistncia (R). Igualmente, o
mesmo percebeu que a diferena entre isolados de M. lini que foram
avirulentos, versus aqueles virulentos em especficas variedades de linho,
estava na presena de um nico gene dominante de avirulncia (Avr). Assim,
a resistncia foi observada somente quando o produto especfico do gene R na
planta combinava-se com o produto do gene Avr correspondente no patgeno.
Com base em suas anlises genticas, Flor comparou igualmente a interao
planta-patgeno com a interao antgeno-anticorpo em mamferos, e
postulou que, para cada gene de resistncia (R) presente na planta, h um gene
de avirulncia (Avr) correspondente no patgeno. Notadamente, a interao
gene-a-gene foi descrita subsequentemente em inmeros patossistemas, tanto
para plantas cultivadas e selvagens. No contexto desta interao h
mecanismos de reconhecimento planta-patgeno ainda obscuros, mas que
aparentemente esto sendo elucidado em diversos trabalhos, como o sistema
guarda que ser um dos enfoques desta reviso.
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ASPECTOS GERAIS DA RESISTNCIA EM PLANTAS

Apesar dos avanos substanciais nas estratgias de manejo de
doenas em plantas, muitas perdas ainda so ocasionadas devido ocorrncia
de fitomolstias. Neste contexto, muito se tm feito para o entendimento dos
mecanismos de resistncia inato em plantas, que desencadeiam mltiplos
componentes de respostas de defesa a invaso de patgenos (Luderer et al.,
2001; De Wit, 2002; Van Der Hoorn et al., 2002; Mcdowell & Woffenden,
2003; Innes, 2004;). Estes mltiplos componentes de resposta requerem um
compromisso substancial de recursos, incluindo abrangente reprogramao
gentica e redistribuio de metablitos (Somssich & Hahlbrock, 1998).
Assim, as respostas de defesa so conservadas sob estreito controle gentico e
so ativadas somente se a planta detecta um invasor em potencial.
As plantas no apresentam clulas memria contra agentes
patognicos, ento, as clulas automaticamente mantm constante vigilncia
contra patgenos, pela grande expresso ordenada de genes R (Dangl & Jones,
2001; Jones, 2001). Os genes R codificam putativos receptores que
respondem a produtos dos genes Avr, expressados pelos patgenos durante a
infeco. Em muitos casos, a transferncia de um nico gene de resistncia
(R) dentro de uma espcie de planta, pode fornecer resistncia completa a um
ou mais isolados de um patgeno em particular. Isso confirma o uso por
dcadas de genes R em programas convencionais de melhoramento de plantas
(Pink, 2002). Outro aspecto a ressaltar, a explorao de fentipos elite e
variabilidade natural de lcus R que vm sendo estudado por geneticistas
Mol.es, com o intuito de clonar os genes R e investigar seu modo de ao
Mol..
Os genes R, que mediam a expresso da resposta de defesa em
plantas, apresentam diversas caractersticas no controle de enfermidades.
Desta maneira, quando os mesmos so induzidos no momento certo, as
respostas de defesa atuam conjuntamente com o intuito de, eficientemente,
impedir a invaso do patgeno, proporcionando o mnimo de dano planta.
Assim, no seria necessria qualquer interveno do agricultor com o uso de
agroqumicos, no causando deste modo, efeitos danosos ao meio ambiente.
Infelizmente, os genes R, na maioria das vezes, so suplantados pela coevoluo dos patgenos (Dangl & Jones, 2001). E em alguns casos, muitos
genes R reconhecem somente um nmero limitado de isolados patognicos e,
consequentemente, no fornecem o amplo espectro de resistncia. Alm disso,
a insero de genes R dentro de cultivares elite, pelo programa de
melhoramento gentico convencional, consiste em um processo moroso.
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Entretanto, recentes percepes em nvel Mol. da funo de protenas R e o

caminho de transduo do sinal downstream, podem fornecer estratgias para
remediar estas deficincias. Para tal, recentes avanos tm ocorrido para o
entendimento bsico da resistncia dependente dos genes R, e muito tem sido
elucidado sobre os mecanismos naturais de resistncia em plantas. Assim,
abrindo possibilidades futuras para usar esta base de conhecimento em muitas
perguntas ainda sem respostas. Certamente, com o intuito de obter plantas de
importncia econmica resistentes contra patgenos, e que esta resistncia
apresente maior durabilidade.

PRODUTOS DOS GENES R

Mesmo com os diversos estudos realizados por Flor (1942, 1947,
1955, 1956, 1971), ainda pairavam no ar muitas dvidas sobre a interao
gene-a-gene. Assim, muitos estudos foram realizados posteriores ao mesmo, a
fim de elucidar e corroborar a mesma teoria em outros patossistemas. Neste
contexto, uma, das muitas perguntas frequentes era, como os produtos dos
genes R desempenhavam as suas funes? Desta forma, constatou-se que as
protenas codificadas pelos genes R, operavam utilizando uma gama limitada
de mecanismos bioqumicos. E estas so preditas desempenharem duas
funes bsicas: reconhecerem os produtos dos genes Avr correspondentes e,
aps o reconhecimento, ativar os mecanismos de sinalizao para um rpido
disparo das vrias respostas de defesa da planta (Hammond-Kosack & Jones,
2002).
Em relao interao fsica, duas protenas R, Pto do tomateiro e
Pi-ta do arroz, j foram comprovadas interagindo com protenas efetoras do
patgeno, AvrPto e AvrPi-ta, respectivamente (Luderer et al., 2001). No
entanto, sabido que o reconhecimento AvrPto-Pto, propicia a sinalizao de
outras protenas de defesa (ditas guardas) (Hammond-Kosack & Jones, 2002),
que sero tratadas mais a frente nesta reviso. A existncia dessas ligaes
fsicas no uma regra, haja vista a interao indireta que ocorre com as
protenas Cf-9 e Avr9, no patossistema Cladosporium fulvum versus tomate
(Luderer et al., 2001). Havendo ento, a existncia de outras interaes que
possibilitem o reconhecimento de molculas efetoras do patgeno, no
contexto da interao gene-a-gene (Schneider, 2002).
Para maior entendimento dessas interaes, entre protenas R e
Avr, muitos genes R conferindo resistncia a uma srie de patgenos j foram
clonados. Assim, a grande maioria desses genes pertencem a classe NBS-LRR
(Figura 1) (Hammond-Kosack & Jones, 2002), que costumam ser divididos
nas subclasses TRI-NBS-LRR e CC-NBS-LRR (Ellis et al., 2000). No
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entanto, alguns genes NBS-LRR no apresentam motivos TIR ou CC/LZ, mas

a sua maioria se enquadra em uma das seis classes/subclasses dos genes de
resistncia em plantas. As classes/subclasses so: 1) TRI-NBS-LRR:
codificam protenas citoplasmticas com stios de ligao a nucleotdeos
(NBS), regies ricas em repeties leucina (LRR) e o domnio TIR
(homologo ao domnio Toll de Drosophila, com receptor interleucina-1) de
mamferos. Como genes importantes includos nesta subclasse esto os genes
N do fumo, L6 do linho, RPS4, RPP1 e RPP5 de Arabidopsis; 2) CC-NBSLRR: codificam protenas citoplasmticas com LRR, NBS e uma espiral
enrolada (CC) ou zper de leucina (LZ), entre o N-terminal e o domnio NBS.
Pertencentes a essa subclasse esto os genes RPS2 e RPM1 de Arabidopsis,
Rx e Gpa2 da batata, Prf, Sw5 e Mi do tomateiro e Mla da cevada; 3) LRR
quinase: codificam protenas com receptores LRR extracelulares, domnios
transmenbrnicos (TM) e domnio quinase (serina/treonina) citoplmatica.
Nesta subclasse encontra-se o gene Xa21 de arroz, este gene considerado o
mais evoludo por conter o receptor LRR (extracelular) e um domnio quinase
(citoplasmtico); 4) eLRR: codificam protenas com LRR extracelular e
transmembrnico. Nesta classe esto os genes Cf-9, Cf-4, Cf-2 e Cf-5 do
tomate e Vf da macieira; 5) Pto: codifica protena quinase (serina/treonina)
citoplasmtica. O nico membro desta subclasse o gene Pto e 6) AS-CC:
codificam protenas com uma ancora sinal (AS) para insero na membrana e
o domnio do tipo espiral enrolada (CC). Compondo esta subclasse encontrase os genes RPW8.1 e RPW8.2 de Arabidopsis.

IMUNIDADE INATA
Para que a planta possa apresentar resposta de defesa efetiva contra
patgenos, como supramencionado, a mesma tem que apresentar genes R que
codifiquem protenas para o reconhecimento do produto do gene Avr do
patgeno. No tocante a interao entre vrus-planta, alguns constituintes
proticos da partcula viral podem funcionar como molculas eliciadoras,
como a protena da capa (CP), a replicase (Rep) e a protena de movimento
(MP) (Hammond-Kosack & Jones, 2002; Soosaar et al., 2005). Na interao
compatvel planta-patgeno a molcula eliciadora do patgeno no
reconhecida pelo produto do gene R da planta, levando ao desenvolvimento
da doena (Figura 2a). No caso de haver uma interao incompatvel, o
produto do gene Avr do patgeno reconhecido pelo produto do gene R da
planta, provocando uma cascata de reaes de defesa (Figura 2b). Em outro
aspecto, o produto do gene Avr tem como alvo uma protena do hospedeiro,
que sinaliza para o reconhecimento do produto do gene R, caracterizando o
sistema guarda de defesa em plantas (Figura 2c).
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Figura 1: Representao esquemtica dos domnios preditos de protenas R

que conferem resistncia especfica a patgenos (adaptado de
Hammond-Kosack & Parker, 2003). RRS1, resistncia a Ralstonia
solanacearum 1; L6, resistncia a ferrugem do linho 6; RPP5,
resistncia a Peronospora parasitica; RPM1, resistncia a
Pseudomonas syringae pv. maculicola expressando AvrRPM1 ou
AvrB; BS2, resistncia a Xanthomonas vesicatoria 2; Cf-2, 4, 5, 9,
resistncia a Cladosporium fulvum raas 2, 4, 5 e 9; Pto, resistncia a
P. syringae pv. tomato; PSB1 resistncia a P. syringae pv.
phaseolicola expressando AvrPhB; Xa21, resistncia a X. oryzae pv.
oryzae. As duas protenas Ve diferem ligeiramente em suas
estruturas. Ve1 contm um domnio CC no N-terminal, mas no
contem a seqncia PEST no C-terminal, enquanto a protena Ve2
no apresenta o domnio CC no N-terminal, mas contm uma
protena PEST no C-terminal. O domnio de protena que no tem
homologia significativa com protenas conhecidas indicado com
hexgono 1. As siglas ECS, NLS e PEST significam: sinal de
endocitose, seqncia de localizao nuclear e seqncia do tipo ProGlu-Ser-Thr.

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A imunidade inata um rpido mecanismo de defesa do

hospedeiro, o qual reconhece o produto do patgeno por ligao especfica ao
receptor citoplasmtico ou, ao receptor tipo Toll (TLR). Os TLRs reconhecem
padres conservados de protenas, lipoprotenas, dsRNAs, ou resduos C e G
no metilados no DNA. Estes traos caractersticos so frequentemente
referidos como padres Mol.es associados patgenos (PAMPs) (Soosaar et
al., 2005).
A primeira linha de defesa, na maioria das respostas de resistncia
mediada por genes R, a reao de hipersensibilidade (HR). A HR inclui a
morte celular programada (PCD), que ocorre no stio de infeco e manifestase como uma discreta leso necrtica. Em se tratando de vrus, o mesmo
geralmente fica confinado na leso, pois as clulas rapidamente cercam-no
evitando que o mesmo se espalhe para tecidos adjacentes sadios. A segunda
linha de resistncia mediada por genes R a resistncia sistmica adquirida
(SAR). Aps a infeco pelo patgeno a SAR disparada, sendo
caracterizada pelo aumento local e sistmico do nvel endgeno do cido
saliclico (AS), apresentando resistncia a um amplo espectro de patgenos
(Malamy et al., 1990; Metraux et al., 1990; Sticher et al., 1997; Soosaar et al.,
2005;). Outra resposta sistmica de defesa contra patgenos, pode ocorrer
pela resistncia sistmica induzida (ISR), mediada pelo cido jasmnico (AJ)
e etileno (ET). Estes podem acumular-se tanto localmente ou mediar
informaes a longas distncias (Van Loon et al., 1998).
Na resposta local que culmina em HR, tambm so encontradas
espcies ativas de oxignio (EAOs) ou ROS, que so perxido de hidrognio
(H2O2), superxido (O-2) e hidroxila livre (OH-), bem como, xido ntrico
(NO) (Baker & Orlandi, 1995; Mehdy et al., 1996; Lamb & Dixon, 1997;
Neill et al., 2003; Delledonne, 2005; Gabaldn et al., 2005; Neill, 2005; Wang
& Higgins, 2006).

A HIPTESE GUARDA
A hiptese guarda originalmente proposta por Van Der Biezen &
Jones (1998b) postula que, as protenas R (ditas guarda) so ativadas
indiretamente, pela interao direta da protena Avr (efetora) do patgeno,
com uma protena alvo do hospedeiro. Isso possvel, pois, o patgeno causa
modificaes na estrutura quaternria da protena do hospedeiro que,
consequentemente, so detectadas pelas protenas-guarda, oriundas do gene R.
Isto inicia uma cascata de sinalizao, culminando na resposta de defesa da
planta (Van Der Biezen & Jones, 1998b). Notadamente, a interao Avr-R
pode ocorrer tanto diretamente quanto indiretamente em resposta a invaso do
patgeno (Figura 3).
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Figura 2: Interaes entre protenas Avr do patgeno e protenas R da planta

(adaptado de McDowell & Woffenden, 2003). Um patgeno
hipottico (retngulo) causa o ataque na clula da planta e ento
so codificadas uma srie de protenas de virulncia. Estas
protenas so translocadas dentro da clula via sistema secretrio
tipo III (bactria) (Nimchuk et al., 2001) ou outros mecanismos no
conhecidos (Fungos e oomycetos). Uma vez dentro, elas alvejam
protenas que controlam as respostas de defesa, metabolismo ou
outros processos na planta que afetam a virulncia do patgeno. (a)
Nesta figura, a clula da planta no expressa uma protena R que
capaz de reconhecer algumas protenas de virulncia. Assim, a
planta no pode detectar eficientemente o patgeno e as defesas
so, na melhor das hipteses, fracamente induzidas. A doena ento
resulta da ao coletiva das protenas de virulncia. (b) Esta figura
mostra o clssico reconhecimento eliciador-receptor, em que uma
protena R diretamente liga-se a uma protena Avr. Este evento de
reconhecimento ativa uma complexa rede de transduo de sinal,
que em cascata, dispara as respostas de defesa. (c) Esta ultima
figura mostra o sistema guarda, pois a protena R (guarda) detecta a
modificao da protena do hospedeiro, formando um complexo
contra o ataque desta.

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Atualmente, a evidncia mais convincente do sistema guarda foi

encontrada no patossistema Arabidopsis thaliana versus Pseudomonas
syringae pv. tomato. A RIN4 foi identificada como uma protena celular
requerida na resistncia de plantas de Arabidopsis P. syringae pv. tomato.
Esta resistncia mediada pela protena-guarda RPM1. A fitobactria, para
sucesso da infeco, secreta protenas efetoras (AvrB, AvrRpm1 e AvrRpt2)
atravs do sistema secretrio tipo III (TTSS) (Axtell & Staskawicz, 2003;
Mackey et al., 2003). No entanto, a RIN4, alvo direto das protenas efetoras,
modifica-se conformacionalmente sinalizando para a ativao da protenaguarda RPM1. Assim, ocorre o disparo da resposta de defesa contra a invaso
da fitobactria nos tecidos. Neste patossistema, tambm ocorre a clivagem da
quinase PBS1 pela protease de cistena (AvrPphB) da fitobactria, que resulta
na ativao da resistncia mediada pela protena-guarda RPS5 (Shao et al.,
2003).
No tocante a vrus, as interaes que envolvem as protenas TCV
do Turnip crinkle virus (TCV) e HRT de A. thaliana, tambm levam a
sustentao do sistema guarda. Neste contexto, a protena TCV o
determinante Avr para a resposta de defesa mediada pela protena HRT,
quando aquela interage com o fator de transcrio TIP, do hospedeiro (Ren et
al., 2000; Soosaar et al., 2005). A interao TCV-TIP acarreta na inibio do
sinal de localizao nuclear da TIP (Belkhadir et al., 2004; Innes, 2004; Ren
et al., 2005). Isso ocasiona um desbalano da TIP no citoplasma, haja vista
que a sua expresso altamente dependente da interao com outros fatores
de transcrio no ncleo. Esse desbalano sinaliza para a ativao da protenaguarda HRT, que dispara a resposta de defesa contra a invaso do vrus TCV.
Interessantemente, neste sistema, no h interao entre a TIP e HRT para que
haja a resposta de defesa. Mas, sim, da percepo da concentrao da TIP no
citoplasma.
O estudo do sistema guarda de defesa nos traz a luz do
entendimento de como plantas podem superar a evoluo do patgeno. Pois
conta com um complexo mecanismo de percepo de sinais, no havendo a
interao direta entre protenas R e Avr. Neste contexto, a mesma protenaguarda (R) poderia reconhecer a presena de mltiplas protenas Avr,
interagindo com protenas do hospedeiro. Isto verdade para a protenaguarda RPM1, a qual ativada pelas protenas AvrB e AvrRpm1 em interao
com RIN4 (Mackey et al., 2002). Este paradigma pode tambm constituir-se
uma verdade para outras protenas R, e poderia explicar o inesperado nmero
reduzido de genes R na seqncia genmica de A. thaliana (Mackey et al.,
2003; Meyers et al., 2003). H aproximadamente 200 tipos de sequncias de
genes R no genoma de 120 Mp, que conferem resistncia a diversos patgenos
(Meyers et al., 2003).

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Figura 3: Representao esquemtica do sistema guarda em resposta ao

ataque de um patgeno hipottico (representado pelo retngulo).
(a) A protena-guarda do hospedeiro posicionada para ser alvo
direto da protena Avr, que interagem dinamicamente sinalizando
para a ligao da protena-guarda R e outras protenas. (b) A
protena-guarda (R) alvo direto da protena Avr, no entanto, o
disparo da resposta de defesa dependente de protenas do
hospedeiro.

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Alm disso, este modelo esclarece a divergncia funcional das protenas R

estruturalmente similares. No entanto, at o momento a hiptese guarda no
comprova a funo de virulncia das protenas guardas do hospedeiro
(Soosaar et al., 2005).

SISTEMA GUARDA INATO EM TOMATE

No complexo de defesa de plantas contra a ao de patgenos, h
vrias estruturas preditas de protenas R que exercem sinalizao imediata na
transduo de sinais (Hammond-Kosack & Jones, 2002; Mcdowell &
Woffenden, 2003; Innes, 2004; Soosaar et al., 2005; Sacristn & GarcaArenal, 2008). Desta forma, uma importante protena que promove o
reconhecimento invaso de fitobactrias do gnero Pseudomonas
conhecida como Pto, uma protena quinase (Pedley & Martin, 2003). A
mesma faz parte do sistema de defesa inato em tomateiro (Solanum
lycopersicum L.) e interage diretamente com as protenas efetoras AvrPto e
AvrPtoB de P. syringae pv. tomato (Scofield et al., 1996; Tang et al., 1996;
Martin et al., 2003; Wu et al., 2004; Mucyn et al., 2006;). A fitobactria ao
entrar em contato com a planta inicia o processo de penetrao-infeco, que
envolve a direta liberao das protenas efetoras no citoplasma celular, atravs
do sistema secretrio tipo III (TTSS) (Barinaga, 1996; Galan & Collmer,
1999; Hammond-Kosack & Jones, 2002; Mucyn et al., 2006; Lin e Martin,
2007). Em seguida, a protena Pto interage fisicamente com a molcula
efetora, mas no sinaliza para o incio da resposta de defesa. Isso ocorre
porque a protena Pto dependente da protena Prf para iniciar a resposta
contra o invasor (Figura 4) (Salmeron et al., 1996: Martin et al., 2003;
Belkhadir et al., 2004). Notadamente, o gene Prf codifica uma protena com
similaridade as grandes classes de protenas R (Salmeron et al., 1996; Martin
et al., 2003), apresentando em sua estrutura as regies LZ, NBS e LRR (LZNBS-LRR), com um stio de ligao a protenas na interleucina 8 (IL-8)
(Salmeron et al., 1996; Van Der Biezen & Jones, 1998a; Martin et al., 2003;
Pedley & Martin, 2003).
Em se tratando da protena Prf, muitos pesquisadores ainda
questionam qual o seu verdadeiro papel. Conceitualmente, possvel que a
Prf atue em complexao com Pto ou, atue downstream como parte da rota de
sinalizao (Pedley & Martin, 2003). Para tal, trs linhas de evidencias
sugerem que a Prf atue no inicio da rota da Pto. Primeiro, a superexpresso do
gene Prf leva ao aumento da resistncia a Pseudomonas e a outros patgenos
(Oldroyd & Staskawicz, 1998; Tobias et al., 1999), mas essa resistncia
requer a Pto. Segundo, a superexpresso do gene Pto leva ao aumento da
resistncia, mas tambm requer a Prf (Tang et al., 1999; Xiao et al., 2003).
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Terceiro, uma compreensiva expresso do gene traa estudos completos da

identificao de 400 genes que so diferentemente expressados na interao
Pto-AvrPto, e a modificao da expresso destes genes (> 90%) requer ambas
Pto e Prf (Mysore et al., 2002). Com base nestas observaes, e na
similaridade da Prf frente a outras protenas R que apresentam papel no
reconhecimento do patgeno, a Prf muito provavelmente participa em uma
complexa interao com Pto (Pedley & Martin, 2003). E consistentemente,
com os passos iniciais downstream da Pto, havendo necessidade desta para
sua ativao.
As observaes supramencionadas sugerem uma estreita relao
entre as protenas Pto e Prf no controle da sinalizao da resposta de defesa.
Neste contexto, o evento de reconhecimento que ocorre entre AvrPto ou
AvrPtoB e Pto-Prf parece ser dirigida preferencialmente pelo patgeno do que
pelo hospedeiro (Pedley e Martin, 2003; Mucyn et al., 2006). Isso similar ao
sistema guarda (Van Der Biezen e Jones, 1998b; Belkhadir et al., 2004), em
que protenas NBS-LRR detectam uma protena alvo do hospedeiro que
alterada pela interao com molculas efetoras do patgeno. Entretanto, a Prf
no uma clssica protena-guarda, pois ela est presente em formas idnticas
em cultivares suscetveis e resistentes de tomate (Mucyn et al., 2006).
Diversas protenas presentes na planta que podem interagir com a
protena Pto foram identificadas via sistema de dois hbridos em leveduras
(Hammond-Kosack & Jones, 2002; Pedley & Martin, 2003). Todavia,
somente quatro protenas esto sendo investigadas, sendo uma quinase (Pti1)
e trs fatores de transcrio (Pti4, Pti5 e Pti6) (Hammond-Kosack & Jones,
2002; Martin et al., 2003). A Pti1 autofosforila in vitro os resduos serina e
treonina (Zhou et al., 1995) via mecanismos intraMol. (Sessa et al., 1998).
Mas no realiza a fosforilao da Pto, sugerindo que ela provavelmente
funcione downstream a Pto, in vivo. A interao fsica Pto-Pti1 necessita de
fosforilao, como exemplo, substituies no maior stio de fosforilao
(T233) da Pti1 ou mutaes que eliminaram a atividade da protena quinase
Pto interromperam a interao Pto-Pti1 (Sessa et al., 2000). Algumas
observaes hipotetizam a verdadeira funo desta protena (Zhou et al.,
1995; Bogdanove & Martin, 2000; Mysore et al., 2002). No entanto, ainda so
necessrios maiores estudos, talvez utilizando aproximaes da gentica
reversa.
Em relao aos trs fatores de transcrio (TFs) Pti4, Pti5 e Pti6,
os mesmos apresentam seqncias similares para fatores responsivos a etileno
(ERFs) (Zhou et al., 1997). Semelhante aos ERFs, os TFs se ligam a um
elemento cis, conhecido como GCC-box, que est presente em muitos genes
de protenas-PR (Zhou et al., 1997). Atualmente, no se sabe ao certo se os
TFs apresentam papeis similares ou distintos na ativao de genes de defesa
na resistncia mediada por Pto, mas diversas observaes vm sendo
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O Papel do Sistema de Resistncia guarda na interao Gene a Gene em Plantas 201

discutidas. Primeiro, o padro da expresso dos TFs varia com respeito ao

tipo de tecido e estdio de desenvolvimento. Por exemplo, somente o
transcrito Pti4 detectado em frutos vermelhos, que correlaciona com o fato
que o mesmo induzido por etileno, enquanto que Pti5/6 no so transcritos
(Gu et al., 2000). Segundo, estes genes tambm parecem ser diferentemente
expressados em resposta a patgenos. Ambos Pti4 e Pti5 so induzidos em
folhas de tomate inoculados com isolados virulentos de Pseudomonas,
enquanto que a expresso de Pti5 aumentada especialmente em folhas
contendo Pto inoculadas com um isolado avirulento de Pseudomonas,
expressando AvrPto (Thara et al., 1999). Terceiro, a expresso dos Pti4, Pti5
ou Pti6 em plantas de Arabidopisis leva a ativao de grupos distintos de
genes PR (Gu et al., 2002; Belkhadir et al., 2004; Innes, 2004). Assim,
conjuminando esses dados, os mesmos indicam que Pti4/5/6 funcionam via
mecanismo similar, mas apresentam distintos papeis na resposta de defesa.
Em plantios de tomate, para o controle de alguns insetos, utiliza-se
o produto Fenthion (Lebaycid). No entanto, este inseticida estava
promovendo a HR em plantas de tomate. Interessantemente, a proximidade
entre a sensibilidade ao fenthion e a resistncia a mancha bacteriana pequena,
foi fornecida pela caracterizao da regio Pto (Martin et al., 1994). O gene
Pto pertence a uma famlia multignica de ligantes e mostram 87% de
similaridade sequencial para um segundo gene de protena quinase, chamada
Fen. O mesmo confere sensibilidade para o inseticida Fenthion, resultando em
um tipo de morte celular programada (PDC) (Hammond-Kosack & Jones,
2002; Mackey et al., 2003; Pedley & Martin, 2003). Notadamente, as
protenas codificadas pelos genes Pto e Fen foram til para o
desenvolvimento de quimeras Pto-Fen em ordenada identificao das regies
da Pto envolvidas no reconhecimento AvrPto (Frederick et al., 1998).

SISTEMA GUARDA EM ARABIDOPSIS

No contexto do sistema guarda, plantas de Arabidopsis thaliana
apresentam resistncia ao patgeno Pseudomonas syringae, que atravs do
TTSS libera as trs protenas efetoras AvrB, AvrRpm1 e AvrRpt2 no
citoplasma celular da planta (De Wit, 2002; Mackey et al., 2003; Innes,
2004;). Notadamente, o alvo dessas molculas efetoras a protena do
hospedeiro RIN4, que interage fisicamente com a protena RPM1, uma
protena R (Mackey et al., 2002; Axtell & Staskawicz, 2003; Mackey et al.,
2003). Esta, por sua vez, desempenha o importante papel no reconhecimento
da interao AvrB-RIN4 ou AvrRpm1-RIN4, iniciando o disparo da
resposta de defesa contra a ao da fitobactria (Innes, 2004).

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Figura 4: Modelo da potencial rota de sinalizao da resistncia mediada por

Pto em tomate. A protena-guarda Prf est envolvida no
reconhecimento do complexo AvrPto-Pto, para que haja o incio da
resposta de defesa envolvendo a ativao dos fatores de transcrio
(Pti4, Pti5 e Pti6) e da protena Pti1. Assim, ocasionando a
expresso de protenas relacionadas patognese (PRPs).

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O Papel do Sistema de Resistncia guarda na interao Gene a Gene em Plantas 203

Assim, de acordo com o sistema guarda, a protena RPM1 seria a protenaguarda e a protena RIN4 o alvo das protenas efetoras do TTSS (Figura 5)
(De Wit, 2002; Mackey et al., 2002; Mackey et al., 2003; Belkhadir et al.,
2004).
A protena AvrRpt2, interessantemente, atua postranscrionalmente
na eliminao da RIN4, sendo uma protease de cistena (Belkhadir et al.,
2004). Com a perda da RIN4 ocorre a ativao de outra protena R envolvida
no complexo de defesa, a RPS2 (Axtell & Staskawicz, 2003; Innes, 2004).
Isso mostra que o reconhecimento da AvrRpt2 mediada pela RPS2, e no
por RPM1. Mas, a RPS2 tambm atua fisicamente com RIN4, sugerindo que
esta protegida por pelo menos duas protenas R diferentes (Belkhadir et al.,
2004; Innes, 2004).
Embora muitas coisas tenham sido elucidadas neste complexo de
defesa, ainda obscuro como as protenas efetoras do TTSS induzem
mudanas em RIN4, ou mesmo porque esta alvo (Innes, 2004). Outra dvida
que ainda persiste , como a RIN4 ativa as modificaes nas protenas RPM1
e RPS2? Assim, muitas pesquisas devem ser realizadas para maior elucidao
das rotas de sinalizao do sistema guarda em A. thaliana.

CONSIDERAES FINAIS
Muitos progressos foram alcanados nos ltimos anos para o
entendimento do sistema imune em plantas contra a ao de patgenos. No
entanto, h muito a ser elucidado para se chegar a uma inferncia de como as
interaes protena-protena podem desencadear a resposta de defesa em
plantas. Especialmente no sistema guarda, existem grandes lacunas para
serem preenchidas. Adicionalmente, a ampliao do entendimento do balano
da resistncia, mediada por protenas-guarda, pode nos levar a predizer como
plantas conseguem co-evoluir com as mudanas na variabilidade gentica dos
patgenos e quais so os fatores envolvidos nesse processo.
Outro aspecto relevante, que o sistema guarda pode
significativamente impor limites no emprego de genes R em culturas
transgnicas. Pois, mesmo que a maioria das protenas R pertena a famlias
conservadas, suas funes podem depender dos alvos de virulncia, que no
so necessariamente conservados em diferentes espcies de plantas.
Pensando-se desta maneira, isso diminui o potencial de uso de uma nica
espcie de planta modelo, como uma fonte natural ou artificial de genes R
para introduzir resistncia em outras espcies de plantas. Consequentemente,
a identificao de alvos de virulncia to crucial quanto identificao de

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genes R para aproximaes transgnicas da melhor resistncia doena em

culturas.
Por fim, o sistema guarda aponta novas diretrizes nas pesquisas da
interao gene-a-gene. Pois, aps a clonagem de um grande nmero de genes
R durante a dcada passada, a identificao de alvos de virulncia de fatores
Avr um novo desafio para o futuro. Desta forma, (bio)ensaios sensveis para
avaliar o papel dos fatores de virulncia sero desenvolvidos e uma
combinao de diferentes aproximaes bioqumicas e genticas permitiro
mostrar o reconhecimento de mecanismos mediados por protenas-guarda (R)
para esclarecimento de muitas dvidas.

Figura 5: Modelo adaptado de De Wit (2002), em que representa o sistema

guarda em A. thaliana. O mesmo mostra comparativamente a
resistncia e suscetibilidade P. syringae. A protena de
resistncia (R) a RPM1, e as protena de avirulncia so AvrB e
AvrRpm1, mas aqui somente representadas como Avr. A protena
RIN4 em contato com as protenas efetoras fosforila (circulo P) e
aumenta a regulao da sua concentrao e sua atividade como
um regulador negativo da resistncia basal da planta. a) Em
plantas suscetveis, o baixo grau de defesa da planta resulta no
alastre da fitobactria. b) As plantas resistentes fazem uso da
protena-guarda RPM1 para a percepo da interao Avr-RIN4,
desencadeando para a reao de hipersensibilidade que previne o
alastre da fitobactria.
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