RPB v17n1

Rev. peru. biol.
ISSN 1561-0837
Universidad nacional Mayor de san Marcos
FacUltad de ciencias Biolgicas
volUMen 17 aBril, 2010 nMero 1
LIMA, PER
revista
PerUana de
Biologa
2
Rector
Dr. Luis Izquierdo Vsquez
Vicerrectora de Investigacin
Dra. Aurora Marrou Roldn
Consejo Superior de Investigacin
Dr. Armando Yarlequ Chocas
Decano de la Facultad de Ciencias Biolgicas
Mag. Martha Valdivia Cuya
Director Instituto de Investigacin en Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi
Mag. Jaime Descailleaux
La Revista Peruana de Biologa es una publicacin cientfca arbi-
trada, editada por el Instituto de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi,
Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor
de San Marcos, Lima, Per, y auspiciada por el Consejo Superior de
Investigacin. La Revista aparece con una periodicidad semestral
(agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicacin de artculos
cientfcos originales e inditos en las reas de Biodiversidad, Biotec-
nologa, Manejo ambiental, Ecologa y Biomedicina. La Revista publica
los trabajos realizados por acadmicos e investigadores nacionales y
extranjeros, en idioma espaol o ingls. Los trabajos recepcionados
son evaluados por rbitros segn criterios internacionales de calidad,
creatividad, originalidad y contribucin al conocimiento. La Revista es
publicada simultneamente en la pgina web de la Universidad.
Revista Peruana de Biologa -
Rev. peru. biol. - ISSN 1561-0837
Rev. peru. biol. - ISSN 1727-9933 (on line)
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revista PerUana de Biologa
rgano Ofcial de la Facultad de Ciencias Biolgicas de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos
Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:
Peridica (ndice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias),
LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological
Record (BIOSIS), Scielo (Scientifc Electronic Library Online),
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Editor jefe
Leonardo Romero
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Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Brasil
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Universidad de Chile, Chile
Marcela A. Vidal Maldonado
Universidad de Chile, Chile
Orihuela Diaz, Pedro Alejandro
Universidad de Santiago de Chile, Chile
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Universidad del Pais Vasco, Espaa
Juan Rigoberto Tejedo Huaman
Universidad Pablo de Olavide, Espaa
Arnaud Bertrand
IRD. Institut de recherche pour le dveloppement, France
Francis Kahn
IRD. Institut de recherche pour le dveloppement, France
Philippe Barez
Musum National d'Histoire Naturelle
Maximilian Weigend
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Edgard Lehr
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Harrie J. M. Sipman,
Freie Universitt Berlin, Germany
Mutsunori Tokeshi
Kyushu University, Japan
Alfredo Laguarda Figueras
Inst. Ciencias del Mar y Limnologa, UNAM, Mxico
Edmundo Gonzalez
Instituto de Biologa, UNAM, Mxico
Jorge Llorente-Bousquets
Facultad de Ciencias, UNAM, Mxico
Gerardo Lamas
Museo de Historia Natural, UNMSM, Per
Diana Silva
Museo de Historia Natural, UNMSM, Per
Pablo Ramrez
Facultad de Ciencias Biologicas, UNMSM, Per
Ricardo Fujita
Universidad de San Martn de Porres, Per
Manuel Tantalen
Universidad Peruana Cayetano Heredia, Per
Csar Nquira
Instituto Nacional de Salud, Per
Marcel Gutirrez-Correa
Universidad Nacional Agraria La Molina, Per
Gretty K. Villena
Reynaldo Linares-Palomino
Mnica Romo
APECO, Per
Ross Robertson
Smithsonian Tropical Research Institute, Panam
Richard Bodmer
University of Kent, UK
Alan R. Smith
University Herbarium, University of California, USA
Keith R. Willmott
Florida Museum of Natural History, USA
Daniel H. Sandweiss
University of Maine, USA
Tomas S. Schulenberg
Field Museum of Natural History, USA
Blanca Len
University of Texas at ustin, USA
Kenneth Young
University of Texas at Austin, USA
Robert C. Lacy
Chicago Zoological Society, USA
Sergio Solari
Texas Tech University, USA
Lucia Luna
Universidad of Michigan, USA
1

(Contina...)
Revista PeRuana de Biologa
Volumen 17 Abril, 2010 Nmero 1
Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837
Contenido
Editorial
3 El editorial del nmero de otoo
Leonardo Romero
Trabajos originales
5 Anfbios andinos del Per fuera de reas Naturales Protegidas: amenazas y estado de conservacin
Peruvian Andean amphibians outside Natural Protected Areas: Treats and conservation status
Csar Aguilar, Csar Ramrez, Dani Rivera, Karen Siu-Ting, Juana Suarez y Claudia Torres
29 Biota acutica en la Amazonia Peruana: diversidad y usos como indicadores ambientales en el Bajo Urubamba (Cusco Ucayali)
Aquatic biota in the Peruvian Amazon: diversity and uses as environmental indicators in the lower Urubamba (Cusco Ucayali)
Hernn Ortega, Luisa Chocano, Carlos Palma e Iris Samanez
37 Diversidad y variacin estacional de peces en la cuenca baja del ro Nanay, Per
Fishes species diversity and seasonal variation in the lower basin of Nanay River, Peru
Ericka Correa y Hernn Ortega
43 Glndula pediosa de moluscos terrestres y sus implicancias evolutivas, con nfasis en Megalobulimus
Pediose gland in land snails and its evolutionary implications, with emphasis on Megalobulimus
Victor Borda, Rina Ramrez y Pedro Romero
53 Analysis of the secondary structure of mitochondrial LSU rRNA of Peruvian land snails (Orthalicidae: Gastropoda)
Anlisis de la estructura secundaria del LSU rRNA mitocondrial de caracoles terrestres peruanos (Orthalicidae: Gastropoda)
Jorge Ramirez, Rina Ramrez
59 Identifcacin de Yarrowia lipolytica (Ascomycota: Hemiascomycetes) como contaminante en la obtencin de amplifcados del gen
28S rRNA de moluscos
Identifcation of Yarrowia lipolytica (Ascomycota: Hemiascomycetes) as a contaminant in obtaining amplifed 28S rRNA gene of
mollusks
Jenny Chirinos, Carlos Congrains, Rina Ramrez, Pablo Ramrez
65 La familia Conidae en el mar peruano
Te family Conidae from Peruvian Sea
Carlos Paredes, Franz Cardoso, Katherine Altamirano, Paul Baltazar y Leonardo Romero
75 Clave de gneros de larvas de Trichoptera (Insecta) de la Vertiente Occidental de los Andes, Lima, Per
Genera key to Trichoptera (Insecta) larvae from Western slope of the Andes, Lima, Peru.
Ana A. Huamantinco y Willington Ortiz
81 Characterization of leaf anatomy in species of Astrocaryum and Hexopetion (Arecaceae)
Caracterizacin de la anatoma foliar de especies de Astrocaryum y Hexopetion (Arecaceae)
Betty Milln y Francis Kahn
95 Flora y vegetacin de suelos crioturbados y hbitats asociados en la Cordillera Blanca, Ancash, Per
Flora and vegetation of cryoturbed soils and associated habitats in the Cordillera Blanca, Ancash, Peru
Asuncin Cano, Wilfredo Mendoza, Susy Castillo, Marybel Morales, Mara. I. La Torre , Hector Aponte, Amalia Delgado,
Niels Valencia y Nanette Vega
105 Flora vascular y vegetacin del humedal de Santa Rosa (Chancay, Lima)
Vascular fora and vegetation of Santa Rosa wetland (Chancay, Lima)
Damaso W. Ramirez, Hector Aponte y Asuncion Cano
111 Estado de la diversidad de la fora vascular de los Pantanos de Villa (Lima - Per)
State of vascular fora diversity from Pantanos de Villa (Lima - Peru)
Dmaso W. Ramirez y Asuncin Cano
2
115 Notas sobre tres especies de Gigartinaceae (Rhodophyta) del litoral peruano
Notes on three species of Gigartinaceae (Rhodophyta) from Peruvian coast
Martha Caldern, Mara Eliana Ramrez y Danilo Bustamante
123 Caracterizacin biolgica y accin de inhibidores de una fosfolipasa A
2
del veneno de Lachesis muta
Biological characterization and inhibitors action of Phospholipase A
2
from Lachesis muta venom
Rosalina Inga, Dan Vivas, Pedro Palermo, Julio Mendoza, Fanny Lazo y Armando Yarlequ
129 Aislamiento y caracterizacin de un pptido antibacteriano del veneno de Centruroides margaritatus
Isolation and characterization of antibacterial peptide from Centruroides margaritatus venom
Carlos Rivera, Lidia Flores, Carmen Pantigoso y Enrique Escobar
133 Biodegradacin de polietileno de baja densidad por accin de un consorcio microbiano aislado de un relleno sanitario, Lima, Per
Biodegradation of low density polyethylene by the action of a microbial consortium isolated from a landfll, Lima, Peru
Diego Uribe, Daniel Giraldo, Susana Gutirrez y Fernando Merino
137 Contaminacin producida por piscicultura intensiva en lagunas andinas de Junn, Per
Pollution produced by intensive fsh farming in Andean lagoons, Junn, Peru
Mauro Mariano, Pedro Huaman, Egma Mayta, Haydee Montoya y Magda Chanco
Fe de errata
141 Los virus Infuenza y la nueva pandemia A/H1N1
Infuenza virus and the new Infuenza A/H1N1
Miguel Talledo y Kattya Zumaeta
3

Editorial
Rev. peru. biol. 17(1): 003- 004 (April 2010)
Rev. peru. biol. 17(1): 003- 004 (Abril 2010)
ISSN 1561-0837
El editorial del nmero de otoo
EDITORIAL
Leonardo Romero
Editor Jefe, Instituto de Investigacin de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 11-0058,
Lima 11, Per. Email: lromeroc@unmsm.edu.pe
Publicado impreso: 20/10/2010
Publicado online: 29/09/2010
Lo evidente para un editor
Los primeros meses del ao 2010 surgieron diferentes publi-
caciones y pronunciamientos sobre el caso del doctor Ernesto
Bustamante Donayre, genetista, Vicedecano del Colegio de
Bilogos del Per, e importante cientfco peruano compro-
metido con el desarrollo de la biotecnologa en el Per (http://
en.wikipedia.org/wiki/Ernesto_Bustamante). Fue acusado y
sentenciado por injuria y difamacin, por emitir un juicio sobre
un trabajo de investigacin que afrmaba las presencias de un
promotor P34S y los transgenes NK603 y BT11 en 14 de 42
muestras de maz provenientes de la zona de Barranca. El tema
mereci una nota en Nature Biotechnology (Laursen, L., 2010.
Peruvian GM advocate faces criminal charges. Nat Biotech,
28(2), 110), la solidaridad de investigadores de varios pases y los
pronunciamientos a favor de Bustamante de la Academia Nacio-
nal de Ciencias del Per y del Colegio de Bilogos del Per. En
junio, con un mayor nmero de muestras, un informe revel que
no habra evidencias de maz transgnico en el valle de Barranca,
aunque an no se ha hecho visible (http://www.scidev.net/en/
news/gm-report-adds-twist-to-peruvian-defamation-case.html).
Los cientfcos tienen responsabilidades muy duras y serias
con la sociedad, el compromiso de nuestros resultados puede
pasar desapercibido pero existe siempre. Nuestra tarea cientfca
consiste en demostrar las afrmaciones realizadas sobre las ob-
servaciones, debemos ser claros y probarlas en todo nivel, sobre
todo en las posibilidades de cometer errores. Por lo general los
cientfcos utilizan las revistas como los medios ms adecuados
para presentar sus trabajos. En lo comentado arriba se excluyeron
dos aspectos bsicos del quehacer de las revistas cientfcas. (1)
El anlisis crtico de un trabajo es una tradicin en la ciencia,
y sus revistas lo practican y conocen como la revisin de pares;
interpretndose como una primera aceptacin de la comunidad
cientfca. (2) Pero adems la edicin de una revista cientfca
debe considerar diversos aspectos ticos como son los confictos
de intereses (revisar: http://www.icmje.org/urm_main.html);
esto es un segundo elemento ausente en el caso comentado.
Como investigador me solidarizo con Bustamante, y como
editor de una revista cientfca observo con preocupacin que,
adems en todo esto subyace en nuestras comunidades cientfcas
la falta de organizacin y la formacin necesaria para plasmar
nuestras investigaciones en artculos de revistas cientfcas; cons-
truir un circuito de investigacin - publicacin que produzca la
documentacin que cimiente la ciencia en el Per, asequible y
criticable por la sociedad. Son problemas importantes sobre los
que todos debemos trabajar.
Desde el ao 2006 al 2009
El ao 2009 el Instituto de Investigaciones en Ciencias Bio-
lgicas Antonio Raimondi (ICBAR) dedico su XVIII Reunin
Cientfca, a dos fechas importantes para ciencia en general y
en especial la biologa. El 12 de febrero de 2009 se celebr los
200 aos del nacimiento de Charles Darwin y el 24 de noviem-
bre los 150 aos de su libro El origen de las especies (On the
origin of species by means of natural selection or the preservation
of favoured races in the struggle for life). La Reunin Cientfca
fue organizada en base a simposios y mostr principalmente los
trabajos de investigacin del instituto, los cuales naturalmente
coinciden en investigaciones sobre biodiversidad, taxonoma y
su problemtica.
Los artculos en este nmero son parte de los trabajos expues-
tos. Esta es la segunda vez que se publican trabajos extensos de
los presentados a una Reunin Cientfca, considerando que las
reuniones son anuales, debemos entender que los organizado-
res juegan un rol importante en la intencin de llevar a cabo
la transformacin de un trabajo de investigacin previo a uno
extenso y completo artculo en revista cientfca. El nmero de
ponencias presentadas a las Reuniones Cientfcas est alrededor
de 150, con amplia cobertura y participacin de la comunidad
cientfca nacional y colaboradores internacionales (L. Romero.
2007. Desde una reunin cientfca a la publicacin de unos
avances de las ciencias biolgicas en el Per. Rev. peru. biol.
nmero especial 13(3): 147 - 149). Sin embargo en la primera
reunin slo 22 ponencias se convirtieron en artculos en un
nmero dedicado; en este nmero nicamente 18 trabajos.
No ha sido evaluado el porcentaje de las ponencias que se
convierten en artculos cientfcos, sin embargo puedo presumir
que es muy bajo. Si las ponencias a las Reuniones Cientfcas
son la discusin de nuestros primeros resultados, las expectati-
vas sobre hiptesis, sueos, posibilidades, etc. y los artculos en
revistas cientfcas son la produccin cientfca, la materia para
discusiones, los documentos para otras investigaciones, la infor-
macin formal que la sociedad leer, aprovechar y evaluar; Por
qu no es una preocupacin o poltica de nuestra comunidad
lograr que una mayor cantidad de ponencias se conviertan en
artculos? Percibo tambin aqu un problema en la organizacin
de una comunidad cientfca, en este caso del ICBAR, falta de
decisin en el desarrollo de investigaciones documentadas y
visibles a otras comunidades cientfcas.
Cambios en la Rev peru biol en el 2010
La Revista comenzar su vida cuatrimestral, tres nmeros al
ao, en abril, agosto y diciembre. El incremento en nmeros
por ao se debe principalmente a la demanda de publicaciones,
por un lado el nmero de trabajos recibidos por mes, que se
han incrementado en los ltimos aos; y por otro la exigencia
de los autores en la prontitud en la publicacin de los trabajos,
aspecto muy sensible para los investigadores y comprensible en el
ideario cienciomtrico de publicar o morir. Paradjicamente,
diferentes problemas han amontonado los nmeros de la Rev
4
Editorial
peru biol para el ltimo trimestre del ao, indicando lo frgil
que aun es su organizacin ante eventualidades.
Cambiar su soporte por INTERNET a Open Journal Sys-
tem. El ao 2010 se inici la migracin de la coleccin digital
de revistas de San Marcos a un sistema dinmico, y que adems
permitira a las revistas de la UNMSM tener una herramienta
de edicin con posibilidades de realizar los diferentes procesos
(revisin por pares, transparencia, comunicacin, alertas, etc.)
con una alta calidad. La Rev peru biol ser una de las primeras
en utilizar este soporte el cual se prev ser lanzado a fnes del
2010. La implementacin de los procesos editoriales ser reali-
zada durante el 2011.
La Rev peru biol ser difundido por ProQuest. Una de las
principales bases de datos del mundo ha acogido los trabajos
publicados por la Rev peru biol para difundirlas dentro de sus
productos. Estamos seguros que esto permitir aumentar la
visibilidad de la Revista, pero a su vez nos indica la calidad,
importancia y recepcin de los trabajos ya publicados, as
como la confanza en la seleccin editorial de los mismos y de
la comunidad cientfca de la que somos el medio de difusin.
Como se pude apreciar este nmero aparece con un retraso
bastante grande y esperamos haber superado las difcultades, por
lo menos la mayora de ellas, tal vez slo las ms importantes o
aunque sea las ms urgentes y continuar con los cambios que
est teniendo la Rev peru biol.
5

Anfibios andinos del Per fuera de reas Naturales Protegidas
ISSN 1561-0837
Anfbios andinos del Per fuera de reas Naturales Protegidas:
amenazas y estado de conservacin
Csar Aguilar*, Csar Ramrez, Dani Rivera, Karen Siu-Ting, Juana Suarez y
Claudia Torres
Peruvian Andean amphibians outside Natural Protected Areas: Threats
and conservation status
Museo de Historia Natural, Uni-
versidad Nacional Mayor de San
Marcos, Av. Arenales 1256, Jess
Mara, Apartado 14-0434, Lima
14, Per .
Email Csar Aguilar:
caguilarp@unmsm.edu.pe
Resumen
Presentamos una lista actualizada de los anfbios presentes en Per y para las especies andinas (con distri-
bucin altitudinal sobre los 1000 m de altitud) se informa sobre su categora segn la UICN, los endmicos
de Per, sus amenazas y su presencia dentro del SINANPE. Hasta el ao 2010 se conocen 538 especies de
anfbios; 110 especies fueron registradas entre el ao 2003 y el 2010; aproximadamente una especie descrita
por mes. De las 110 especies descritas desde el 2003, 77 fueron andinas y 64% de stas se encuentran fuera
del SINANPE. En total son reconocidas 235 especies andinas, el 80% son endmicas de Per y 58% de stas
se encuentran fuera del SINANPE. Noventaiun especies andinas estn en categoras de amenaza y en la
categora de Casi Amenazado, y 53% de stas se encuentran fuera del SINANPE. Los gneros Telmatobius
y Atelopus, as como las familias Centrolenidae y Strabomantidae, presentan los porcentajes ms altos de
especies andinas con categoras de amenaza y Casi Amenazado. Para 83 (36%) especies de anfbios andinos
presentes en Per, la principal amenaza es la prdida del hbitat. Otras amenazas que se presentan en menores
porcentajes son la quitridiomicosis, degradacin del hbitat y sobrexplotacin. Se recomienda el fomento de
reas de conservacin privadas para las especies de anfbios andinos presentes en Per con categoras de
amenaza, endmicas y que no estn dentro del SINANPE.
Palabras Clave: Anfbios andinos, UICN, endmicos, amenazas, SINANPE, Per.
Abstract
We present an updated list of amphibians occurring in Peru, and for Andean amphibians (those which are found
above 1000 m of altitude) IUCN categories, number of endemic species, threats and presence in SINANPE
(National System of Protected Areas of Peru) are mentioned. 538 species of amphibian are recognized in Peru
at 2010, 110 species were registered since 2003 to 2010, one species per month. Of those 110 species, 77
were Andean species and 64% of them occur outside SINANPE. A total of 235 Andean species are recognized,
80% are endemic to Peru and 58% of these endemic species are outside SINANPE. A total of 91 Andean spe-
cies are in threatened and Near Threatened categories, and 53% of them occur outside SINANPE. Genera
Telmatobius and Atelopus, as well as, families Centrolenidae and Strabomantidae occurring in Peru, show the
highest percentage of Andean species categorized as threatened and Near Threatened by the IUCN. For 83
(36%) Andean peruvian amphibians, the main threat is habitat loss. Other threats are chytridiomycosis, habitat
degradation and overexploitation, but they are present at lower percentages. We recommend the promotion of
private conservation areas for Andean peruvian amphibians, which are in threatened categories, are endemics
and occurs outside SINANPE.
Keywords: Andean amphibians, IUCN, Endemics, Threats, SINANPE, Peru.
Introduccin
El Per es uno de los pases con mayor diversidad de anfbios
en Sudamrica, ocupando hasta hace algunos aos el quinto lugar
con 398 especies (Young et al. 2004). ltimamente, el nmero
de especies de anfbios en el Per se ha incrementado debido a
la descripcin de nuevas especies y anlisis taxonmicos que son
resultado del incremento de colecciones de anfbios, as como
investigaciones cientfcas a lo largo del Per que han servido para
cubrir vacos de informacin. Aunque la diversidad de anfbios
en Per ha aumentado, a nivel mundial se reporta desapariciones
o disminuciones de las poblaciones de anfbios, as como nuevas
amenazas para los anfbios, que no eran conocidas en dcadas
anteriores (Young et al. 2004). Son pocos los estudios en el
Per sobre la disminucin poblacional y las amenazas que se
encuentran afectando a los anfbios. Los pocos estudios realizados
son de von May et al. (2008), quienes presentan un anlisis del
estado de conservacin de los anfbios peruanos amenazados,
y sugieren cambios en las categoras de la Unin Internacional
para la Conservacin de la Naturaleza (UICN) para especies
que estn experimentando disminuciones en parte de su rango
geogrfco, o amenazas como la quitridiomicosis. Ltters et al.
(2005) y Angulo (2008b) evaluaron el estado del conocimiento
sobre la conservacin de las ranas arlequines (Atelopus) y las ra-
nas altoandinas acuticas (Telmatobius), respectivamente. Ellos
sugirieron ms investigaciones sobre las especies y sus hbitats,
as como recomendaciones sobre su conservacin. Estos estudios
ms uno reciente sobre las ranas de la familia Strabomantidae en
Per (Duellman & Lehr 2009), indican que en estos grupos de
anfbios las especies que presentan categoras de amenaza segun
la UICN son precisamente habitantes de los Andes.
Existe abundante informacin disponible en pginas web
sobre las nuevas especies de anfbios que se describen para Per
o sobre sus amenazas (Frost et al. 2010, UICN 2010), pero no
contamos con un trabajo de investigacin, que compile toda la
informacin sobre las especies de anfbios andinos con sus cate-
goras de la UICN, sus amenazas y presencia o no en el Sistema
Nacional de reas Naturales Protegidas del Per (SINANPE).
La informacin sobre la presencia o no de anfbios en el SI-
NANPE es importante en trminos de conservacin, debido a
las amenazas antrpicas como son la prdida y degradacin de
hbitat que estaran experimentando los anfbios que residen en
reas fuera del SINANPE.
En este sentido, el objetivo del presente estudio es actualizar
la lista de especies de anfbios de Per para luego analizar las
especies andinas que han sido recientemente descritas, tenien-
do en cuenta si son endmicas, sus categoras segun la UICN
y su presencia dentro del SINANPE. Tambin se presenta
Trabajo presentado a la XVIII
Reunin Cien tfca del Instituto de
Investigaciones en Ciencias Biol-
gicas Antonio Raimondi, 200 aos
del nacimiento de Charles Darwin y
el 150 aniversario de la publicacin
de On the Origin of Species by
Means of Natural Selection. Del
19 al 21 de agosto de 2009.
6
Aguilar et al.
informacin sobre los grupos de anfbios andinos con mayor
riesgo y sus amenazas, y se discuten las recomendaciones para
su conservacin.
Material y mtodos
La actualizacin de las especies de anfbios presentes en el
territorio peruano se hizo utilizando a Frost (2010) y Perez-Pea
et al. (2010). No se incluyeron aquellas especies cuya distribucin
en Per es considerada como probable segn la pgina web del
Amphibian Species of the World (ASW) (Frost 2010). Tam-
poco se incluy a Rhinella arequipensis (Vellard 1959) porque
es considerado un sinnimo de R. spinulosa (Crdova 1999,
Aguilar & Gamarra 2004).
Para los anlisis posteriores se separaron aquellas especies
que se distribuyen en los Andes peruanos, cuyo rango altitudi-
nal es de, y/o arriba de, 1000 m de altitud. Esto se realiz con
la informacin obtenida de pginas web (Frost 2010, UICN
2010) y publicaciones que incluyen informacin sobre el rango
altitudinal de las especies (Perez-Pea et al. 2010, y las que se
mencionan para cada especie en el ASW (Frost 2010)). Para
algunas especies no fue posible conseguir la informacin sobre
su distribucin altitudinal, sealandolas con ?. La lista de es-
pecies de anfbios presentes en Per con sus nombres completos
y su rango altitudinal se muestra en la Tabla 1. Las especies sin
distribucin altitudinal o sin certeza no fueron incluidas en los
anlisis posteriores. El criterio para tomar 1000 m como lmite
altitudinal inferior de las especies presentes en los Andes, se bas
en una evaluacin preliminar de los grupos de anfbios que se
encuentran en categoras de amenaza por la UICN (Ltters et
al. 2005, Angulo 2008b, Duellman & Lehr 2009). Los resul-
tados de esta evaluacin indicaron que varias de las especies
de Atelopus, Telmatobius y Strabomantidae, en categoras de
amenaza, se distribuyen en los Andes y por encima de los 1000
m. Para el presente trabajo, son andinos aquellos anfbios cuya
distribucin altitudinal es de o arriba de 1000 m.
A partir de esta seleccin de especies andinas, se determin
cuales son las especies endmicas de Per y las que tienen su
distribucin restringida a un solo departamento; as como sus
categoras en la UICN, sus amenazas y su presencia o ausencia
dentro del SINANPE. Para este fn se utiliz tambin pginas
web (Frost 2010, UICN 2010) y se complet con informacin
procedente de la literatura (Perez-Pea et al. 2010) y las que
se mencionan para cada especie en el ASW (Frost 2010). Las
categoras de la UICN se abrevian de la siguiente manera: En
Peligro Crtico (CR), En Peligro (EN), Vulnerable (VU), Casi
Amenazado (NT), Preocupacin Menor (LC) y Datos Def-
cientes (DD). Las especies andinas no evaluadas por la UICN
fueron sealadas con ?. Se consideraron especies dentro del
SINANPE, no solamente aquellas que estn registradas ah,
sino tambin aquellas que por su distribucin probablemente
estn dentro del SINANPE (UICN 2010). Las especies andinas
con sus categoras de la UICN, endmicas de Per o que se
conocen para un solo departamento, as como su presencia en
el SINANPE se muestran en la Tabla 2. Las especies andinas y
sus amenazas fueron ordenadas en una matriz. Las amenazas que
mencionadas por la UICN (2010) fueron resumidas en 5 grupos
(prdida de hbitat, quitridiomicosis, degradacin de hbitat,
sobrexplotacin, introduccin de especies, y otros). Cuando
la informacin sobre una amenaza estaba disponible para una
especie se codifc con 1. Si la amenaza para una especie era
probable se codifc con 1*. Si la informacin sobre la ame-
naza para una especie no estaba disponible, no estaba indicada
explcitamente, o si la especie todava no ha sido evaluada por
la UICN, se codifc con 0.
Hyalinobatrachium lemur se considera conespecfco de H.
pellucidum (Cisneros-Heredia & McDiarmid 2007). Hasta antes
de este cambio taxonmico, H. pellucidum no estaba presente
en Per y H. lemur era endmico de Per, y en este estado
taxonmico fue evaluado por la UICN (2010). Sin embargo,
este cambio todava no ha sido incluido en la pgina web de
la UICN (2010) y son tratados como especies distintas. En el
presente trabajo, la informacin sobre la distribucin altitudinal,
estado de conservacin y amenazas para las poblaciones de H.
pellucidum presentes en Per son las que se encuentran en la
UICN (2010) para H. lemur.
Resultados
Especies nuevas
El ltimo recuento de especies de anfbios para el Per, dio
como resultado un total de 538 especies, de las cuales 110 fue-
ron descritas despus del ao 2003 (Tabla 1). Desde el 2003
hasta el presente, la riqueza de especies de anfbios del Per se
ha incrementado a una tasa de una especie descrita por mes.
De las 110 especies recientemente descritas, 77 (70%) son
andinas. De stas 77 especies, 49 (64%) corresponden a loca-
lidades fuera del SINANPE. La mayor parte de estas especies
andinas y recientemente descritas (69%), pertenecen a la familia
Strabomantidae (Tabla 1), grupo de anuros con desarrollo di-
recto (sin estadio larval).
Especies endmicas andinas
De las 538 especies registradas actualmente para el territorio
peruano, 235 especies son andinas (Tabla 2). De estas 235, 187
especies (80%) son endmicas de Per. Del total de las 187 es-
pecies endmicas, 108 (58%) se encuentran fuera del SINANPE
(Tabla 2). Cuando se incluyen datos de distribucin por depar-
tamentos, los porcentajes de los anlisis se elevan. De las 187
especies andinas endmicas de Per, 148 (79%) especies tienen
una distribucin que se restringe a un solo departamento. De
estas 148 especies, 96 (65%) se encuentran fuera del SINANPE.
Los departamentos donde habitan la mayor cantidad de especies
cuya distribucin geogrfca se restringe a un solo departamento,
son Pasco (27 especies), Cusco (21), Hunuco (20), Amazonas
(18), San Martn, Piura y Cajamarca (11 especies cada uno).
Anfibios andinos con categoras de amenaza
segn la UICN
De las 235 especies de anfbios andinos presentes en Per,
91 (39%) estn en categoras de amenaza (CR, EN y VU) y en
NT. Este porcentaje es mayor que las especies que se encuen-
tran en LC (11%) (Tabla 2). Sin embargo, 99 (42%) especies
estn categorizadas como DD y 19 (8%) todava no han sido
evaluadas por la UICN.
De los 91 anfbios andinos presentes en Per con categoras
de amenaza y en NT, 22 (24%) se encuentran en CR, 31 (34%)
en EN, 31 (34%) como VU y slo 7 (8%) como NT. De estas
91 especies, 48 (53%) estn fuera del SINANPE.
De los anfbios andinos endmicos de Per (187 especies),
74 (39%) de stos, estn en categoras de amenaza y en NT. De
7

estas 74 especies, 20 (27%) estn en CR, 28 (38%) en EN, 21
(28%) en VU y slo 5 (7%) como NT. Adems, de estos 74
endmicos de Per que estn en categoras de amenaza o casi
amenazados, 35 (47%) estn fuera del SINANPE.
Si slo se considera a las especies andinas cuya distribucin
se restringe a un solo departamento (153 especies), se tiene que
49 (32%) anfbios estn con categoras de amenaza. De estas 49
especies, 14 (29%) estn en CR, 22 (45%) en EN, 13 (27%) en
VU y ninguno como NT. Adems, 30 (61%) de estos anfbios
que slo se conocen para un solo departamento y que estn
amenazados, no forman parte del SINANPE.
Grupos de anfbios andinos ms amenazados
Los grupos de anfibios andinos con mayor nmero de
especies amenazadas o en NT son las ranas andinas acuticas
(Telmatobius), las ranas arlequines (Atelopus), las ranas de cristal
(Centrolenidae) y las ranas de la familia Strabomantidae (Tabla
2). Veintiuno (84%) de las 25 especies de Telmatobius, 11 (79%)
de las 14 especies andinas de Atelopus, 9 (45%) de las 20 especies
andinas de centrolenidos, y 38 (32%) de las 118 especies andi-
nas de strabomantidos; estn en categoras de amenaza y en la
categora de NT (Tabla 2). Especies de la familia Microhylidae,
tienen varios representantes en la cuenca amaznica, pero las
dos nicas especies andinas (Melanophryne barbatula como VU
y M. carpish como EN) estn con categoras de amenaza. Otros
grupos de anfbios tienen pocas especies andinas con categoras
de amenaza. Por ejemplo, la mayora de las ranas de la familia
Hylidae se distribuyen por debajo de los 1000 m, y slo ocho
especies son andinas, de estas una est categorizada como NT
(Scinax oreites), y otra como EN (Phyllomedusa baltea). De las 19
especies andinas de la familia Dendrobatidae, slo una especie se
encuentra dentro de una categora de amenaza (Ameerega planipa-
leae como CR). Del mismo modo, de las 19 especies andinas del
gnero Gastrotheca (familia Hemiphractidae), solamente tres se
encuentran dentro de la categorizacin de especies amenazadas:
G. excubitor como VU, G. stictopleura como EN y G. zeugocystis
como CR. Dentro de los anfbios andinos de la familia Bufo-
nidae, los gneros Rhinella y Nannophryne presentan especies
amenazadas. En el caso de Rhinella, de las siete especies andinas
tres estn amenazadas: Rhinella chavin como EN, R. manu y R.
yanachaga como VU. El gnero Nannophryne, cuenta con dos
especies andinas, donde N. corynetes se encuentra categorizada
como VU y N. cophotis, en LC.
Amenazas para los anfbios andinos
De todas las amenazas para los anfbios andinos, la prdida de
hbitat es compartida por 83 (36%) especies, pero si se incluyen
aquellos que tienen a esta amenaza como probable, el nmero
se eleva a 111 (48%) (Tabla 3).
Otra amenaza importante, observada principalmente en las
ranas arlequn y andinas acuticas es la quitridiomicosis. Sin
embargo, slo una especie de anfbio andino presente en Per
tiene reportada esta enfermedad. La pgina web de la UICN
(2010) menciona 34 (15%) especies andinas probablemente
con est enfermedad, pero se necesita su confrmacin (Tabla 2).
Despus de la quitridiomicosis, la degradacin del hbitat es
la tercera amenaza ms importante para 33 (14%) de los anfbios
andinos peruanos (Tabla 3). Esta degradacin est relacionada
principalmente con las contaminacin producida por actividades
agrcolas y mineras (UICN 2010).
Otra amenaza que afecta especialmente a las ranas andinas
acuticas, es la sobreexplotacin como alimento para el consumo
humano (Tabla 3). En total 10 (4%) de las especies de anfbios
andinos tienen reportada esta amenaza, pero si se incluye a las
especies que tienen esta amenaza como probable el nmero se
eleva a 16 (7%). En el caso particular de las ranas acuticas, 8
de las 25 especies de Telmatobius tienen reportada esta amenaza,
pero si se incluye a las especies que tienen esta amenaza como
probable el nmero se eleva a 13.
Slo una especie de anfbio andino (Telmatobius macrostomus)
presenta como amenaza la introduccin de especies exticas.
Este nmero aumenta a 3 si se incluyen las especies que tienen
esta amenaza como probable.
Discusin
Especies amenazadas y amenazas
El nmero de especies amenazadas de Atelopus puede aumen-
tar si se incluyen las especies recientemente descritas como A.
eusebiodiazi y A. patazensis. Estas especies no han sido categori-
zadas todava por la UICN, pero se ha sugerido su inclusin en
categoras de especies amenazadas (Venegas et al. 2008).
Aunque Nannophryne cophotis no est en una categora de
amenaza por la UICN, ha sido observada en nmeros de no
ms de dos individuos posmetamrfcos en tres localidades de
las regiones de La Libertad (en el ao 2003), Ancash (2004) y
Cajamarca (2005) (Aguilar et. al. en preparacin). Estas tres
localidades fueron otra vez evaluadas en el 20052007 (Ancash),
2006-2007 (Cajamarca) y el 2008 (La Libertad), pero en nin-
guno de los casos ha vuelto a ser registrada (Aguilar et. al. en
preparacin). Una de las principales amenazas de N. cophotis,
es la prdida de hbitat y la contaminacin de los cuerpos de
agua por actividades mineras (Aguilar et. al. en preparacin).
Estas amenazas se deben a la presencia, en casi todo su rango de
distribucin, de concesiones mineras formales pero extensas; o
extraccin minera de menor escala, pero informal (Aguilar et.
al. en preparacin). Sin embargo, no se descarta la posibilidad
que otras amenazas (quitridiomicosis y calentamiento global)
hayan actuado en sinergia.
Varios anfbios descritos recientemente habitan regiones don-
de la prdida de hbitat es una amenaza constante. Los hbitats
de varias especies nuevas del gnero Pristimantis (Strabomanti-
dae) que se descubrieron en concesiones mineras en proceso de
exploracin, estaban rodeadas de pastizales y campos agrcolas
que anteriormente fueron bosques montanos. Las ranas arlequn
y ranas de cristal descritas en los ltimos aos (Guayasamin
et al. 2006, Venegas et al. 2008), proceden de reas donde la
destruccin de hbitat es una amenaza sin control (Venegas et
al. 2008; observacin personal de CA, JS y CT).
La quitridiomicosis es producida por el hongo Batracho-
chrytium dendrobatidis. Este quitridio es el nico miembro del
phylum Chytridiomycota que parasita vertebrados (Kriger y
Hero 2006). Este hongo infecta la parte queratinizada de la piel
de los adultos, y partes queratinizadas del disco oral de los rena-
cuajos (Kriger & Hero 2006). Cuando un anuro posmetamrfco
presenta quitridiomicosis muestra signos de letargo y prdida de
refejos (Daszak et al. 1999). Uno de los casos ms dramticos
son las ranas arlequn. Por ejemplo, Atelopus patazensis, una
8
Aguilar et al.
especie descrita en el 2008 a partir de material depositado en
el Museo de Historia Natural de la Universidad de San Mar-
cos y conocida slo para el departamento de La Libertad, fue
observada por ltima vez en el 1999. Varios de los individuos
observados de esta especie ya estaban muertos o casi muertos,
y en dos individuos a los que se les hizo un examen histolgico
de la piel, se observaron esporangios de B. dendrobatidis (Ve-
negas et al. 2008). Otras desapariciones de ranas arlequn son
enigmticas, aunque es probable que la propagacion del hongo
est involucrado con los cambios de temperatura y precipitacin
relacionados al calentamiento global (Pounds et al. 2006)
La presencia del quitridio tambin se ha reportado en una
especie de rana acutica (Telmatobius marmoratus) a altitudes de
casi 5300 m, en la cordillera de Vilcanota, Cusco (Seimon et
al. 2007). Telmatobius marmoratus junto con Rhinella spinulosa
y Pleurodema marmoratum aprovecharon, para reproducirse,
los nuevos cuerpos de agua formados por los deshielos de los
glaciales (producidos por el calentamiento global) (Seimon et
al. 2007). De las tres especies, P. marmoratum y T. marmoratus
dieron positiva la presencia del quitridio, pero slo T. marmo-
ratus mostr la enfermedad y la dramtica disminucin en el
nmero de renacuajos y posmetamrfcos (Seimon et al. 2007).
Entre agosto de 2003 y julio de 2004, el nmero de renacuajos
disminuyo en ms del 85% en una de las localidades del rea
de estudio, y en otra el 100% de renacuajos y 90% de posmeta-
mrfcos. Otro resultado interesante del estudio de Seimon et al.
(2007) fue el registro del quitridio a ms de 5000 m de altitud
sobrepasando las predicciones sobre su distribucin altitudinal
realizadas en base a modelos de nicho ecolgico (Ron 2005).
Otras especies de Telmatobius pueden tambin estar infectadas
por quitridiomicosis. Al menos una poblacin de T. mayoloi
mostr renacuajos sin partes queratinizadas en el disco oral y no
se ha vuelto a encontrar esta especie en la localidad tipo (Obser-
vacin personal de CA y JS). Asimismo, las ranas acuticas que
son vendidas en el mercado de Cusco estaran infectadas con el
quitridio (Comunicacin personal de T. Koch y A. Catenazzi).
La degradacin del hbitat debido al uso de fertilizantes
qumicos y pesticidas es extendida en los Andes de Per, espe-
cialmente en los bosques montanos (observacin personal de
CA). Sin embargo, son pocos los estudios que han demostrado
un impacto negativo directo o indirecto de los fertilizantes y
pesticidas sobre los anfbios presentes en los Andes peruanos. Las
actividades mineras tambin son muy difundidas en los Andes
peruanos y es inevitable la contaminacin de los cuerpos de agua
donde se reproducen los anfbios. En aquellos casos cuando se
han realizado evaluaciones herpetolgicas consecutivas en reas
con actividades mineras, se ha observado disminucin de anfbios
(Aguilar et al. en preparacin). Esto ha ocurrido especialmente
en los anfbios andinos que tienen un estadio de larva acutica
y que utilizan cuerpos de agua con corriente lenta como las
especies de Telmatobius, Nannophryne, Rhinella y Pleurodema
(Aguilar et al. en preparacin).
La sobrexplotacin es una de la amenazas ms intensas para
las dos especies del gnero Telmatobius: la rana del lago Junn
(T. macrostomus) y la del lago Titicaca (T. culeus). La sobrex-
plotacin de la rana del lago Junn ha llegado a un punto tal,
que es difcil encontrarla en su hbitat natural, y su demanda
ha sido sustituida por la rana del Titicaca. La sobrexplotacin
de la rana del Titicaca empieza con su captura por pescadores
artesanales y venta la 0,10 soles (aproximadamente US$ 0,03)
por individuo a los distribuidores mayoristas. Varios cientos de
ranas son transportadas en cajas de madera desde Puno hasta su
destino fnal, uno de los cuales es Lima (observacin personal
de CA). En Lima, una rana puede costar alrededor de 2,5 soles
(aproximadamente US$ 0,9) y las ranas son usadas para preparar
caldos o extractos (Lehr 2000, observacin personal de CA).
La explotacin de las ranas acuticas tambin ha sido reportada
en las regiones de Cusco, Ancash y Apurmac (Angulo 2008a,
Lehr 2000, observacin personal de CA). En un mercado de
Cusco, por ejemplo, una vendedora de caldo de rana y rana
frita usa aproximadamente 180 ranas diarias (posiblemente
T. culeus o T. marmoratus) de las 1200 o 2400 que ordena a la
semana (Angulo 2008a). Otra especie de rana andina acutica
(T. jelskii) tambin es consumida directamente por comuneros
locales en el departamento de Apurmac. Las ranas son consu-
midas como una fuente de protena. Esta caza de ranas ocurre
principalmente en los ros o riachuelos cerca de asentamientos
humanos donde tambin suele haber reiterada introduccin de
la trucha (Oncorhynchus sp.).
Aunque slo es evidencia circunstancial la depredacin de
los renacuajos de Telmatobius por la trucha, la introduccin de
este pez extico podra ser otra de las amenazas para las ranas
andinas acuticas. Estudios sobre el declive de Telmatobius en
Ecuador y Argentina sugieren que la introduccin de especies
exticas de salmnidos (comnmente conocidas como truchas)
puede ser una de las causas de su declive (Merino-Vitteri et al.
2005, Barrionuevo y Ponssa 2008).
reas no protegidas y recomendaciones
La introduccin de especies exticas y la sobrexplotacin
son amenazas que han ocurrido incluso en algunos tipos de
reas protegidas, como la Reserva Nacional de Junn y la del
lago Titicaca. Como en estas reservas est permitido el uso de
los recursos naturales, esto ha generado una presin sobre las
ranas acuticas hasta el punto de llevar a la extincin a la rana
de Junn y en un futuro prximo, al probable declive de la rana
del Titicaca. Peor an, la quitridiomicosis y el calentamiento
global son amenazas que pueden ocurrir indistintamente en
reas Naturales Protegidas o no. Probablemente, el efecto ms
importante de las reas protegidas en Per sobre los anfbios
andinos que las habitan, ha sido evitar la prdida y degradacin
de sus hbitats. Sin embargo, como se ha visto en prrafos ante-
riores, slo la mitad o menos de los anfbios andinos (endmicos
y/o amenazados) estn en este tipo de reas.
Frente a esta situacin se han planteado algunas propuestas
para evitar las amenazas de los anfbios endmicos y en categoras
de amenaza en las reas no protegidas. Dos propuestas sugeridas
por von May et al. (2008) son fomentar las concesiones de reas
privadas de conservacin y de extensas redes de reservas muni-
cipales. Esta ltima opcin puede ser difcil de alcanzar cuando
la medida de establecer reservas no es polticamente popular y
las autoridades municipales en vez de proteger reas naturales
poco impactadas, terminan cedindolas a las presiones de sus
electores para transformarlas en terrenos para la agricultura y
ganadera, o sometindolas a intereses econmicos para llevar a
cabo actividades extractivas de gran escala. Por el contrario, las
concesiones de reas privadas para conservacin estaran exentas
de estas presiones y son una mejor opcin para proteger a los
anfbios andinos endmicos y amenazados, y que actualmente
9

no forman parte del SINANPE. Estas reas de conservacin de-
beran basarse, en la medida de lo posible, en el anlisis de vaco,
es decir, en el uso de la informacin geogrfca para determinar
las reas donde estn las especies endmicas y amenazadas, y que
no coinciden con las reas protegidas ya establecidas, mejorando
una de las limitaciones de las reas protegidas que forman parte
del SINANPE. Con excepcin de las ltimas reas que han sido
incorporadas al SINANPE, las anteriores fueron establecidas para
proteger principalmente la diversidad de ecosistemas en Per
(Dourojeuanni 2009), pero sin la informacin fundamental de
la diversidad de especies que las albergan.
Para las especies peruanas amenazadas como las de Atelopus y
Telmatobius se han recomendado medidas de conservacin que
incluyen 1) estudios taxonmicos con herramientas moleculares,
ya sea para delimitar las especies conocidas y para descubrir
nuevas especies, 2) expediciones de campo en reas con vacos
de informacin, 3) monitoreo de especies y poblaciones as
como la evaluacin de sus amenazas, 4) conservacin ex-situ
y 5) compromiso de los pobladores locales en su conservacin
(Ltters et al. 2005, Angulo 2008b).
Los pobladores locales han sido testigos de excepcin del
declive de los anfbios andinos peruanos. Ante la falta de recursos
de los herpetlogos nacionales para realizar monitoreos a largo
plazo, los pobladores andinos han sido prcticamente la nica
fuente de informacin disponible. Aunque su participacin en
la conservacin de los anfbios es ms bien controversial. Por un
lado, muestran bastante preocupacin por la ausencia de anf-
bios, que ha sido uno de sus principales reclamos frente a, por
ejemplo, las empresas mineras. Por otro lado, algunos pobladores
andinos explotan indiscriminadamente a los anfbios (como las
ranas de Junn y del Titicaca) o destruyen sus hbitats cuando
los convierten en campos para la agricultura y ganadera. Estos
aspectos negativos pueden solucionarse proponiendo alterna-
tivas donde los pobladores locales sean los principales actores
del cambio. Su participacin en las actividades de las reas de
conservacin privadas as como en las del turismo ecolgico
o vivencial, puede disminuir la presin por el consumo y la
destruccin de los hbitats de los anfbios andinos. Tambin
se propone la participacin de la poblacin en talleres educa-
tivos o la inclusin de estos temas en los currculos escolares y
universitarios.
Otras medidas de conservacin como los estudios taxon-
micos bsicos, incluyendo el uso de caractersticas moleculares,
exploracin de reas con vacos de informacin, monitoreo de las
poblaciones y conservacin ex-situ; necesitan de la participacin
tanto del sector estatal como del privado. Los recursos para estas
actividades de conservacin pueden provenir de los organismos
no gubernamentales conservacionistas, de la cooperacin con
instituciones cientfcas extranjeras y las empresas privadas. Por
otro lado, el sector estatal (representado principalmente por los
ministerios del Ambiente y Agricultura) debe fomentar las inves-
tigaciones taxonmicas, flogeogrfcas y flogenticas a nivel mo-
lecular, cuyos resultados seran sustentarian las decisiones sobre
la conservacin de la biodiversidad en general y de los anfbios
andinos en particular. Actualmente, estos estudios tienen severas
limitaciones por las restricciones que le impone el Reglamento
de Acceso a los Recursos Genticos. Estas restricciones han ge-
nerado la disminucin de los estudios sobre biodiversidad que
implican el uso de recursos genticos (Comunicacin personal
de K. Ramirez). Esto a su vez han tenido como consecuencia la
falta de estudios sistemticos destinados a evaluar rigurosamente
los lmites precisos entre especies relacionadas, sus relaciones de
parentesco y toda la informacin relevante para la conservacin
de la biodiversidad que se desprende de este tipo de estudios. Los
estudios de sistemtica documentan patrones de especiacin que
sealan los procesos evolutivos que dan origen a estos patrones
y por lo tanto a la biodiversidad, y permiten descubrir especies
cripticas, adems de suministrar informacin sobre el potencial
evolutivo de la biodiversidad que se planea conservar (Maclaurin
& Sterelny 2008).
Nota
Despus de la aceptacin y antes de recibir la prueba de
este artculo se describieron 4 especies nuevas de anfbios ms
para Per: Hybsiboas aguilari Lehr, Faivovich & Jungfer, 2010,
Bryophryne abramalagae Lehr & Catenazzi, 2010, Bryophryne
fammiventris Lehr & Catenazzi, 2010 y Atelopus podocarpus
Coloma, Duellman, Almendariz, Ron, Tern-Valdez y Guaya-
samin, 2010. Las cuatro especies son andinas, y todas excepto
A. podocarpus son endmicas de Per (Coloma et al. 2010, Lehr
& Catenazzi 2010, Lehr et al. 2010).
Hybsiboas aguilari probablemente est presente en el Parque
Nacional Yanachaga-Chemilln (observacin personal de CA) y
B. abramalagae se encuentra en un rea de conservacin privada
(Lehr & Catenazzi 2010). Atelopus podocarpus est considerada
como posiblemente extinta, y los ltimos individuos de esta
especie en Per fueron registrados en 1980 (Coloma et al. 2010).
Agradecimientos
Los autores agradecen de manera especial a Rina Ramrez por
la invitacin al simposio Enfoques Biolgicos sobre Ecosistemas
Costeros y Andinos de la XVIII Reunin Cientfca del Instituto
de Investigacin en Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi a
partir del cual naci la iniciativa de publicar este trabajo. A Jess
Crdova por brindar espacio para la realizacin de este trabajo.
A Vctor Morales, Carlos Paredes, Roco Gamarra y un revisor
annimo por sus comentarios al manuscrito. Margarita Medina,
Juan Carlos Jordn, Floro Ortiz, Carlos Miranda y Daniel Ro-
drguez apoyaron en el trabajo de campo y/o con informacin
indita. El trabajo de campo en reas no protegidas y la comu-
nicacin con los pobladores andinos no habra sido posible sin
la invitacin a los proyectos de Golder Associates Per S.A. La
Asociacin Peruana para la Conservacin de la Naturaleza/Con-
servacin Internacional-Per Iniciativa de Especies Amenazadas
Mara Koepcke otorg becas a CA, KST, JS y CT. La visita de
CA a la Estacin Biolgica Lechucita Bigotona de la Asociacin
de Ecosistemas Andinos (ECOAN) inspir algunas ideas sobre
el rol de las reas de conservacin privadas.
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Especies de anfbios presentes en Per Elevacin (m)
Orden Anura
Familia Aromobatidae
1. Allobates alessandroi (Grant & Rodriguez, 2001) 820-1480
2. Allobates conspicuus (Morales, 2002) 250
3. Allobates craspedoceps (Duellman, 2004) 500
4. Allobates femoralis (Boulenger, 1884) 300-1000
5. Allobates fuscellus (Morales, 2002) 60-250
6. Allobates marchesianus (Melin, 1941) 0-800
7. Allobates melanolaemus (Grant & Rodriguez, 2001) <200
8. Allobates ornatus (Morales, 2002) 350-680
9. Allobates sumtuosus (Morales, 2002) <1000
10. Allobates trilineatus (Boulenger, 1884) 100-250
11. Allobates zaparo (Silverstone, 1976) <550
Familia Bufonidae
12. Atelopus andinus Rivero, 1968 1000-2000
13. Atelopus bomolochos Peters, 1973 2500-2800
14. Atelopus dimorphus Ltters, 2003* 1650-1800
15. Atelopus epikeisthos Ltters, Schulte, & Duellman, 2005* 2010
16. Atelopus erythropus Boulenger, 1903 1800-2500
17. Atelopus eusebiodiazi Venegas, Catenazzi, Siu-Ting, & Carrillo, 2008* 2950
Tabla 1. Lista de especies de anfbios reportados para Per y su distribucin altitudinal. Las especies marcadas con un asterisco son aquellos
anfbios andinos descritos entre el 2003-2010 y que se encuentran fuera del SINANPE.
Ltters S., R. Schulte, J. Crdova & M. Veith. 2005. Conservation
priorities for harlequin frogs (Atelopus spp.) of Peru. Oryx
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(contina....)
11

18. Atelopus oxapampae Lehr, Ltters, & Mikael, 2008* 1700-2200
19. Atelopus patazensis Venegas, Catenazzi, Siu-Ting, & Carrillo, 2008 2500-3000
20. Atelopus peruensis Gray & Cannatella, 1985 2800-4200
21. Atelopus pachydermus (Schmidt, 1857) 2600
22. Atelopus pulcher Boulenger, 1882 600-900
23. Atelopus pyrodactylus Venegas & Barrio, 2006* 2860
24. Atelopus reticulatus Ltters, Haas, Schick, & Bhme, 2002 1600
25. Atelopus seminiferus Cope, 1874 1000
26. Atelopus siranus Ltters & Henzl, 2000 2000-2400
27. Atelopus spumarius Cope, 1871 0-600
28. Atelopus tricolor Boulenger, 1902 600-2500
29. Dendrophryniscus minutus (Melin, 1941) 0-1000
30. Nannophryne cophotis (Boulenger, 1900) 3160-4100
31. Nannophryne corynetes (Duellman & Ochoa, 1991) 2000-3200
32. Nannophryne variegata Gnther, 1870 0-2000
33. Rhaebo glaberrimus (Gnther, 1869) 300-1400
34. Rhaebo guttatus (Schneider, 1799) 50-860
35. Rhinella arborescandens (Duellman & Schulte, 1992) 2400
36. Rhinella castaneotica (Caldwell, 1991) <1000
37. Rhinella ceratophrys (Boulenger, 1882) <1350
38. Rhinella chavin (Lehr, Khler, Aguilar, & Ponce, 2001) 2600-3072
39. Rhinella dapsilis (Myers & Carvalho, 1945) 100-300
40. Rhinella festae (Peracca, 1904) 200-1700
41. Rhinella fssipes (Boulenger, 1903) 800-2500
42. Rhinella inca (Stejneger, 1913) 900-1900
43. Rhinella iserni (Jimnez de la Espada, 1875) ?
44. Rhinella limensis (Werner, 1901) 70-2830
45. Rhinella manu Chaparro, Pramuk, & Gluesenkamp, 2007 2700-2800
46. Rhinella margaritifera (Laurenti, 1768) 0-2400
47. Rhinella marina (Linnaeus, 1758) 0-3000
48. Rhinella multiverrucosa (Lehr, Pramuk, & Lundberg, 2005)* 2600-3000
49. Rhinella nesiotes (Duellman & Toft, 1979) 600-2000
50. Rhinella poeppigii (Tschudi, 1845) 350-2000
51. Rhinella proboscidea (Spix, 1824) ?
52. Rhinella roqueana (Melin, 1941) 200-1000
53. Rhinella spinulosa (Wiegmann, 1834) >1000
54. Rhinella vellardi (Leviton & Duellman, 1978) >1000
55. Rhinella veraguensis (Schmidt, 1857) 500-2100
56. Rhinella yanachaga Lehr, Pramuk, Hedges, & Crdova, 2007 2600
57. Truebella skoptes Graybeal & Cannatella, 1995 2742-3283
58. Truebella tothastes Graybeal & Cannatella, 1995 2438
Familia Centrolenidae
59. Centrolene azulae (Flores & McDiarmid, 1989) 1500
60. Centrolene buckleyi (Boulenger, 1882) 2100-3300
61. Centrolene fernandoi Duellman & Schulte, 1993 1080
62. Centrolene hesperium (Cadle & McDiarmid, 1990) 1500-1800
63. Centrolene lemniscatum Duellman & Schulte, 1993 2000
64. Centrolene muelleri Duellman & Schulte, 1993 2000
65. Cochranella croceopodes Duellman & Schulte, 1993 730-800
66. Cochranella euhystrix (Cadle & McDiarmid, 1990) 1800-2610
67. Cochranella mariae (Duellman & Toft, 1979) 1550-2000
68. Cochranella midas (Lynch & Duellman, 1973) 200-300
69. Cochranella ocellata (Boulenger, 1918) 1200-1700
70. Cochranella resplendens (Lynch & Duellman, 1973) 300-400
71. Cochranella ritae (Lutz in Lutz & Kloss, 1952) <1000
72. Hyalinobatrachium bergeri (Cannatella, 1980) 300-2000
73. Hyalinobatrachium carlesvilai Castroviejo et al. 2009 200-1080
74. Hyalinobatrachium iaspidiense (Ayarzagena, 1992) 95
75. Hyalinobatrachium pellucidum Lynch & Duellman, 1973 1080
76. Hyalinobatrachium ruedai Ruiz-Carranza & Lynch, 1998 400-800
(contina....)
Orden Anura
12
Aguilar et al.
77. Nymphargus chancas (Duellman & Schulte, 1993) 1080
78. Nymphargus mixomaculatus (Guayasamin, Lehr, Rodrguez, & Aguilar, 2006)* 2625-2750
79. Nymphargus phenax (Cannatella & Duellman, 1982) 1840
80. Nymphargus pluvialis (Cannatella & Duellman, 1982) 1820-2000
81. Nymphargus posadae (Ruiz-Carranza & Lynch, 1995) 1100-2800
82. Nymphargus siren (Lynch & Duellman, 1973) 1310-1700
83. Nymphargus truebae (Duellman, 1976) 1700
84. Rulyrana erminea (Torres-Gastello, Surez-Segovia, & Cisneros-Heredia, 2007) 370
85. Rulyrana mcdiarmidi Cisneros-Heredia, Venegas, Rada, & Schulte, 2008* 1100-1200
86. Rulyrana saxiscandens (Duellman & Schulte, 1993) 700-800
87. Rulyrana spiculata (Duellman, 1976) 1200-1700
88. Rulyrana tangarana (Duellman & Schulte, 1993) 1080
89. Teratohyla midas (Lynch & Duellman, 1973) <1000
90. Vitreorana oyampiensis (Lescure, 1975) 90-900
Familia Ceratophryidae
91. Ceratophrys cornuta (Linnaeus, 1758) 0-400
92. Ceratophrys stolzmanni Steindachner, 1882 0-100
93. Telmatobius arequipensis Vellard, 1955 2000-4000
94. Telmatobius atahualpai Wiens, 1993 2600
95. Telmatobius brachydactylus Peters, 1873 4000
96. Telmatobius brevipes Vellard, 1951 2000-3520
97. Telmatobius brevirostris Vellard, 1955 2000-3600
98. Telmatobius carrillae Morales, 1988 3950-4000
99. Telmatobius colanensis Wiens, 1993 2410
100. Telmatobius culeus (Garman, 1876) 3810
101. Telmatobius degener Wiens, 1993 3290
102. Telmatobius hockingi Salas & Sinsch, 1996 2700
103. Telmatobius ignavus Barbour & Noble, 1920 1840-3080
104. Telmatobius intermedius Vellard, 1951 3300
105. Telmatobius jelskii (Peters, 1873) 2700-4500
106. Telmatobius latirostris Vellard, 1951 2620
107. Telmatobius macrostomus Peters, 1873 3200-4300
108. Telmatobius marmoratus (Dumril & Bibron, 1841) 3000-5000
109. Telmatobius mayoloi Salas & Sinsch, 1996 3515-4150
110. Telmatobius necopinus Wiens, 1993 2050
111. Telmatobius peruvianus Wiegmann, 1834 3300
112. Telmatobius punctatus Vellard, 1955 2300-3000
113. Telmatobius rimac Schmidt, 1954 2000-4000
114. Telmatobius sanborni Schmidt, 1954 3100-3800
115. Telmatobius thompsoni Wiens, 1993 3290
116. Telmatobius timens De la Riva, Aparicio, & Ros, 2005 3450-3750
117. Telmatobius truebae Wiens, 1993 2150-3470
Familia Dendrobatidae
118. Ameerega altamazonica Twomey & Brown, 2008 401
119. Ameerega bassleri (Melin, 1941) 270-1200
120. Ameerega cainarachi (Schulte, 1989) <600
121. Ameerega hahneli (Boulenger, 1884) 400-1500
122. Ameerega ignipedis Brown & Twomey, 2009 240
123. Ameerega labialis (Cope, 1874) <1000
124. Ameerega macero (Rodriguez & Myers, 1993) <500
125. Ameerega parvula (Boulenger, 1882) 200-1200
126. Ameerega pepperi Brown & Twomey, 2009 380-980
127. Ameerega peruviridis Bauer, 1986 ?
128. Ameerega petersi (Silverstone, 1976) 274-800
129. Ameerega picta (Bibron in Tschudi, 1838) 200-1200
130. Ameerega planipaleae (Morales & Velazco, 1998) 2100
131. Ameerega pongoensis (Schulte, 1999) 1000
132. Ameerega rubriventris (Ltters, Debold, Henle, Glaw, & Kneller, 1997) 300-550
133. Ameerega silverstonei (Myers & Daly, 1979) 1330
134. Ameerega simulans (Myers, Rodriguez, & Icochea, 1998) 300-600
Orden Anura
(contina....)
13

135. Ameerega smaragdina (Silverstone, 1976) 400
136. Ameerega trivittata (Spix, 1824) 500
137. Ameerega yoshina Brown & Twomey, 2009 261-310
138. "Colostethus" poecilonotus Rivero, 1991 500-1000
139. Epipedobates anthonyi (Noble, 1921) 153-1769
140. Adelphobates quinquevittatus (Steindachner, 1864) <1000
141. Excidobates captivus (Myers, 1982) 213-600
142. Excidobates mysteriosus (Myers, 1982) 900-1100
143. Ranitomeya amazonica (Schulte, 1999) 200
144. Ranitomeya benedicta Brown, Twomey, Pepper, & Sanchez-Rodriguez, 2008 150-405
145. Ranitomeya biolat (Morales, 1992) 200-300
146. Ranitomeya cyanovittata Perez-Pea, Chvez, Twoney & Brown, 2010 206-257
147. Ranitomeya duellmani (Schulte, 1999) 200-500
148. Ranitomeya fantastica (Boulenger, 1884) 200-600
149. Ranitomeya favovittata (Schulte, 1999) 120
150. Ranitomeya ignea (Melin, 1941) <1000
151. Ranitomeya imitator (Schulte, 1986) 200-700
152. Ranitomeya intermedia (Schulte, 1999) 200
153. Ranitomeya lamasi (Morales, 1992) 400-1200
154. Ranitomeya reticulata (Boulenger, 1884) <200
155. Ranitomeya rubrocephala (Schulte, 1999) 600-1500
156. Ranitomeya sirensis (Aichinger, 1991) 750-1000
157. Ranitomeya summersi Brown, Twomey, Pepper, & Sanchez-Rodriguez, 2008 684
158. Ranitomeya uakarii (Brown, Schulte, & Summers, 2006) 100-220
159. Ranitomeya vanzolinii (Myers, 1982) <300
160. Ranitomeya variabilis (Zimmermann & Zimmermann, 1988) 900-1200
161. Ranitomeya ventrimaculata (Shreve, 1935) <400
162. Ranitomeya yavaricola Perez-Pea, Chvez, Twoney & Brown, 2010 120
163. Hyloxalus aeruginosus (Duellman, 2004)* 1980-2180
164. Hyloxalus argyrogaster (Morales & Schulte, 1993) 400-1700
165. Hyloxalus azureiventris (Kneller & Henle, 1985) 700
166. Hyloxalus chlorocraspedus (Caldwell, 2005) <210
167. Hyloxalus elachyhistus (Edwards, 1971) 600-1800
168. Hyloxalus eleutherodactylus (Duellman, 2004) 360
169. Hyloxalus idiomelus (Rivero, 1991) 1620
170. Hyloxalus insulatus (Duellman, 2004)* 1260-2600
171. Hyloxalus leucophaeus (Duellman, 2004)* 2400
172. Hyloxalus littoralis (Pfaur, 1984) 665-2180
173. Hyloxalus mittermeieri (Rivero, 1991) 1620
174. Hyloxalus nexipus (Frost, 1986) 500-1550
175. Hyloxalus patitae (Ltters, Morales, & Proy, 2003) 210-800
176. Hyloxalus peruvianus (Melin, 1941) 600-1000
177. Hyloxalus pulcherrimus (Duellman, 2004) 2620
178. Hyloxalus sordidatus (Duellman, 2004) 500
179. Hyloxalus spilotogaster (Duellman, 2004)* 2326
180. Hyloxalus sylvaticus (Barbour & Noble, 1920) 2469-3100
181. Hyloxalus utcubambensis (Morales, 1994) 2391
Familia Eleutherodactylidae
182. Adelophryne adiastola Hoogmoed & Lescure, 1984 200
Familia Hemiphractidae
183. Gastrotheca abdita Duellman, 1987 2970-3330
184. Gastrotheca antoniiochoai (De la Riva & Chaparro, 2005) 2800-3300
185. Gastrotheca atympana Duellman, Lehr, Rodrguez, & von May, 2004* 1540
186. Gastrotheca carinaceps Duellman, Trueb, & Lehr, 2006 2200
187. Gastrotheca excubitor Duellman & Fritts, 1972 2000-3000
188. Gastrotheca galeata Trueb & Duellman, 1978 1740-2130
189. Gastrotheca griswoldi Shreve, 1941 3000-4200
190. Gastrotheca lateonota Duellman & Trueb, 1988 2770
191. Gastrotheca longipes (Boulenger, 1882) 250-1200
192. Gastrotheca marsupiata (Dumril & Bibron, 1841) 1500-4230
Orden Anura
(contina....)
14
Aguilar et al.
193. Gastrotheca monticola Barbour & Noble, 1920 1900-3130
194. Gastrotheca ochoai Duellman & Fritts, 1972 2700-2800
195. Gastrotheca ossilaginis Duellman & Venegas, 2005* 3000-3100
196. Gastrotheca pacchamama Duellman, 1987 3710-4600
197. Gastrotheca peruana (Boulenger, 1900) 2300
198. Gastrotheca phalarosa Duellman & Venegas, 2005* 3435
199. Gastrotheca rebeccae Duellman & Trueb, 1988 2620
200. Gastrotheca stictopleura Duellman, Lehr, & Aguilar, 2001 2500-3090
201. Gastrotheca testudinea (Jimnez de la Espada, 1870) 400-2000
202. Gastrotheca weinlandii (Steindachner, 1892) 1100-2370
203. Gastrotheca zeugocystis Duellman, Lehr, Rodrguez,& von May, 2004* 2920
204. Hemiphractus bubalus (Jimnez de la Espada, 1870) 300-2000
205. Hemiphractus helioi Sheil & Mendelson, 2001 300-2000
206. Hemiphractus proboscideus (Jimnez de la Espada, 1870) 100-1200
207. Hemiphractus scutatus (Spix, 1824) <1000
Familia Hylidae
208. Dendropsophus acreanus (Bokermann, 1964) 200-1200
209. Dendropsophus allenorum (Duellman & Trueb, 1989) <200
210. Dendropsophus aperomeus (Duellman, 1982) 1330-1850
211. Dendropsophus bifurcus (Andersson, 1945) 200-1200
212. Dendropsophus bokermanni (Goin, 1960) 100-800
213. Dendropsophus brevifrons (Duellman & Crump, 1974) 340
214. Dendropsophus coffeus (Khler, Jungfer, & Reichle, 2005) 550-800
215. Dendropsophus haraldschultzi (Bokermann, 1962) <300
216. Dendropsophus koechlini (Duellman & Trueb, 1989) 200-280
217. Dendropsophus leali (Bokermann, 1964) <450
218. Dendropsophus leucophyllatus (Beireis, 1783) <600
219. Dendropsophus marmoratus (Laurenti, 1768) <1000
220. Dendropsophus minutus (Peters, 1872) <1800
221. Dendropsophus miyatai (Vigle & Goberdhan-Vigle, 1990) <300
222. Dendropsophus parviceps (Boulenger, 1882) <1300
223. Dendropsophus rhodopeplus (Gnther, 1858) 200-1200
224. Dendropsophus riveroi (Cochran & Goin, 1970) 100-200
225. Dendropsophus rossalleni (Goin, 1959) <700
226. Dendropsophus sarayacuensis (Shreve, 1935) <1200
227. Dendropsophus schubarti (Bokermann, 1963) <300
228. Dendropsophus triangulum (Gnther, 1869) <800
229. Ecnomiohyla tuberculosa (Boulenger, 1882) 200-600
230. Hyloscirtus albopunctulatus (Boulenger, 1882) 300
231. Hyloscirtus armatus (Boulenger, 1902) 1000-2500
232. Hyloscirtus phyllognathus (Melin, 1941) 410-1810
233. Hypsiboas andinus (Mller, 1924) 500-3000
234. Hypsiboas balzani (Boulenger, 1898) 450-2210
235. Hypsiboas boans (Linnaeus, 1758) 0-1000
236. Hypsiboas calcaratus (Troschel, 1848) 400-1000
237. Hypsiboas cinerascens (Spix, 1824) 500-1000
238. Hypsiboas fasciatus (Gnther, 1858) <450
239. Hypsiboas geographicus (Spix, 1824) 500-1200
240. Hypsiboas lanciformis Cope, 1871 <1500
241. Hypsiboas melanopleura (Boulenger, 1912) 1900
242. Hypsiboas microderma (Pyburn, 1977) 100-250
243. Hypsiboas nympha Faivovich, Moravec, Cisneros-Heredia, & Khler, 2006 <600
244. Hypsiboas palaestes (Duellman, De la Riva, & Wild, 1997) 1005-1840
245. Hypsiboas punctatus (Schneider, 1799) <1400
246. Nyctimantis rugiceps Boulenger, 1882 200-1200
247. Osteocephalus buckleyi (Boulenger, 1882) <1200
248. Osteocephalus cabrerai (Cochran & Goin, 1970) <700
249. Osteocephalus castaneicola Moravec, Aparicio, Guerrero-Reinhard, Caldern, Jungfer, & Gvodk, 2009 <1000
250. Osteocephalus deridens Jungfer, Ron, Seipp, & Almendriz, 2000 200-450
251. Osteocephalus elkejungingerae (Henle, 1981) 300-1100
252. Osteocephalus heyeri Lynch, 2002 100-200
Orden Anura
(contina....)
15

253. Osteocephalus leoniae Jungfer & Lehr, 2001 730-1000
254. Osteocephalus mimeticus (Melin, 1941) 260-1650
255. Osteocephalus mutabor Jungfer & Hdl, 2002 200-1200
256. Osteocephalus pearsoni (Gaige, 1929) 200-1000
257. Osteocephalus planiceps Cope, 1874 200-700
258. Osteocephalus taurinus Steindachner, 1862 <1250
259. Osteocephalus verruciger (Werner, 1901) ?
260. Osteocephalus yasuni Ron & Pramuk, 1999 100-250
261. Pseudis paradoxa (Linnaeus, 1758) <1000
262. Scarthyla goinorum (Bokermann, 1962) 50-200
263. Scinax chiquitanus (De la Riva, 1990) <450
264. Scinax cruentommus (Duellman, 1972) 340
265. Scinax funereus (Cope, 1874) 1100
266. Scinax garbei (Miranda-Ribeiro, 1926) <1000
267. Scinax ictericus Duellman & Wiens, 1993 200
268. Scinax iquitorum Moravec et al. 2009 120
269. Scinax oreites Duellman & Wiens, 1993 1600-2400
270. Scinax pedromedinae (Henle, 1991) 200
271. Scinax ruber (Laurenti, 1768) 0-2600
272. Sphaenorhynchus carneus (Cope, 1868) 50-140
273. Sphaenorhynchus dorisae (Goin, 1957) 50-300
274. Sphaenorhynchus lacteus (Daudin, 1800) 0-300
275. Sphaenorhynchus platycephalus (Werner, 1894) ?
276. Trachycephalus coriaceus (Peters, 1867) 0-300
277. Trachycephalus jordani (Stejneger & Test, 1891) 0-1000
278. Trachycephalus resinifctrix (Goeldi, 1907) 0-450
279. Trachycephalus venulosus (Laurenti, 1768) 0-800
280. Agalychnis hulli (Duellman & Mendelson, 1995) <450
281. Cruziohyla craspedopus (Funkhouser, 1957) 50-600
282. Phyllomedusa atelopoides Duellman, Cadle, & Cannatella, 1988 <200
283. Phyllomedusa baltea Duellman & Toft, 1979 1280
284. Phyllomedusa bicolor (Boddaert, 1772) 0-800
285. Phyllomedusa camba De la Riva, 1999 450
286. Phyllomedusa coelestis (Cope, 1874) <800
287. Phyllomedusa duellmani Cannatella, 1982 1850-1910
288. Phyllomedusa palliata Peters, 1873 100-400
289. Phyllomedusa tarsius (Cope, 1868) 0-450
290. Phyllomedusa tomopterna (Cope, 1868) 0-500
291. Phyllomedusa vaillantii Boulenger, 1882 0-450
Familia Leiuperidae
292. Edalorhina nasuta Boulenger, 1912 220-1000
293. Edalorhina perezi Jimnez de la Espada, 1870 100-1100
294. Engystomops freibergi (Donoso-Barros, 1969) ?
295. Engystomops petersi Jimnez de la Espada, 1872 89-1200
296. Engystomops pustulatus (Shreve, 1941) 0-325
297. Pleurodema cinereum Cope, 1878 1600-4200
298. Pleurodema marmoratum (Dumril & Bibron, 1840) 3200-4480
299. Pseudopaludicola ceratophryes Rivero & Serna, 1985 100-300
Familia Leptodactylidae
300. Hydrolaetare schmidti (Cochran & Goin, 1959) 0-200
301. Leptodactylus andreae Mller, 1923 0-400
302. Leptodactylus bolivianus Boulenger, 1898 <1400
303. Leptodactylus didymus Heyer, Garca-Lopez, & Cardoso, 1996 <450
304. Leptodactylus diedrus Heyer, 1994 <400
305. Leptodactylus discodactylus Boulenger, 1884 100-1150
306. Leptodactylus elenae Heyer, 1978 <500
307. Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) <1700
308. Leptodactylus griseigularis (Henle, 1981) 100-1800
309. Leptodactylus hylaedactylus (Cope, 1868) 0-800
310. Leptodactylus knudseni Heyer, 1972 0-1800
311. Leptodactylus labrosus Jimnez de la Espada, 1875 0-400
Orden Anura
(contina....)
16
Aguilar et al.
312. Leptodactylus latrans (Steffen, 1815) <1000
313. Leptodactylus leptodactyloides (Andersson, 1945) 15-700
314. Leptodactylus lineatus (Schneider, 1799) <1800
315. Leptodactylus macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926 10
316. Leptodactylus mystaceus (Spix, 1824) <1000
317. Leptodactylus ocellatus (Linnaeus, 1758) 0-1400
318. Leptodactylus pascoensis Heyer, 1994 780-2500
319. Leptodactylus pentadactylus (Laurenti, 1768) 0-1200
320. Leptodactylus petersii (Steindachner, 1864) <600
321. Leptodactylus rhodomystax Boulenger, 1884 0-500
322. Leptodactylus rhodonotus (Gnther, 1869) 200-2050
323. Leptodactylus rhodostima (Cope, 1874) <1000
324. Leptodactylus riveroi Heyer & Pyburn, 1983 90-450
325. Leptodactylus stenodema Jimnez de la Espada, 1875 <1200
326. Leptodactylus ventrimaculatus Boulenger, 1902 0-1400
327. Leptodactylus wagneri (Peters, 1862) 200-1800
Familia Microhylidae
328. Altigius alios Wild, 1995 <200
329. Melanophryne barbatula Lehr & Trueb, 2007 2500
330. Melanophryne carpish (Lehr, Rodriguez, & Crdova, 2002) 2750-2960
331. Syncope antenori Walker, 1973 200-1000
332. Syncope carvalhoi Nelson, 1975 <200
333. Syncope tridactyla (Duellman & Mendelson, 1995) 190-350
334. Chiasmocleis anatipes Walker & Duellman, 1974 200-400
335. Chiasmocleis bassleri Dunn, 1949 <300
336. Chiasmocleis devriesi Funk & Cannatella, 2009 102
337. Chiasmocleis magnova Moravec & Khler, 2007 120
338. Chiasmocleis ventrimaculata (Andersson, 1945) <400
339. Ctenophryne geayi Mocquard, 1904 0-600
340. Elachistocleis ovalis (Schneider, 1799) <500
341. Hamptophryne boliviana (Parker, 1927) <400
Familia Pipidae
342. Pipa pipa (Linnaeus, 1758) <400
343. Pipa snethlageae Mller, 1914 ?
Familia Ranidae
344. Lithobates bwana (Hillis & de S, 1988) 300-700
345. Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802) ?
346. Lithobates palmipes (Spix, 1824) 0-1000
Familia Strabomantidae
347. Bryophryne bustamantei (Chaparro, De la Riva, Padial, Ochoa, & Lehr, 2007)* 3555-3950
348. Bryophryne cophites (Lynch, 1975) 3400
349. Bryophryne gymnotis Lehr & Catenazzi, 2009* 3272-3354
350. Bryophryne hanssaueri Lehr & Catenazzi, 2009 3266-3430
351. Bryophryne nubilosus Lehr & Catenazzi, 2008 2712
352. Bryophryne zonalis Lehr & Catenazzi, 2009* 3129-3285
353. Noblella duellmani (Lehr, Aguilar, & Lundberg, 2004)* 2900
354. Noblella heyeri (Lynch, 1986) 1700-3000
355. Noblella lochites (Lynch, 1976) 1138
356. Noblella lynchi (Duellman, 1991) 2870
357. Noblella myrmecoides (Lynch, 1976) 100-1200
358. Noblella peruviana (Noble, 1921) 2800-3500
359. Noblella pigmaea Lehr & Catenazzi, 2009 3025-3190
360. Psychrophrynella bagrecito (Lynch, 1986) 2740
361. Psychrophrynella boettgeri (Lehr, 2006)* 3466
362. Psychrophrynella usurpator De la Riva, Chaparro, & Padial, 2008 2800-3500
363. Hypodactylus araiodactylus (Duellman & Pramuk, 1999) 3370
364. Hypodactylus fallaciosus (Duellman, 2000) 3160
365. Hypodactylus lucida (Cannatella, 1984) 3710
366. Hypodactylus lundbergi (Lehr, 2005)* 1800-2760
367. Hypodactylus nigrovittatus (Andersson, 1945) 200-900
Orden Anura
(contina....)
17

368. Lynchius favomaculatus (Parker, 1938) 2215-3200
369. Lynchius nebulanastes (Cannatella, 1984) 2770
370. Lynchius parkeri (Lynch, 1975) 2770-3100
371. Oreobates cruralis (Boulenger, 1902) 200-2000
372. Oreobates granulosus (Boulenger, 1903) 1829
373. Oreobates lehri (Padial, Chaparro, & De la Riva, 2007) 2430-2800
374. Oreobates pereger (Lynch, 1975) 2460-2650
375. Oreobates quixensis Jimnez de la Espada, 1872 100-1000
376. Oreobates saxatilis (Duellman, 1990) 360-680
377. Phrynopus auriculatus Duellman & Hedges, 2008 2600
378. Phrynopus ayacucho Lehr, 2007* 3411
379. Phrynopus barthlenae Lehr & Aguilar, 2002 3680
380. Phrynopus bracki Hedges, 1990 2300-2700
381. Phrynopus bufoides Lehr, Lundberg, & Aguilar, 2005* 3850-4100
382. Phrynopus dagmarae Lehr, Aguilar, & Khler, 2002 3070-3380
383. Phrynopus heimorum Lehr, 2001 3420-3430
384. Phrynopus horstpauli Lehr, Khler, & Ponce, 2000 3030
385. Phrynopus juninensis (Shreve, 1938) 2800-3820
386. Phrynopus kauneorum Lehr, Aguilar, & Khler, 2002 2600-3020
387. Phrynopus kotosh Lehr, 2007 2950
388. Phrynopus lechriorhynchus Trueb & Lehr, 2008* 2740-2800
389. Phrynopus miroslawae Chaparro, Padial, & De la Riva, 2008 3363
390. Phrynopus montium (Shreve, 1938) 2600-2750
391. Phrynopus nicoleae Chaparro, Padial, & De la Riva, 2008 3589
392. Phrynopus oblivius Lehr, 2007* 3210-3220
393. Phrynopus paucari Lehr, Lundberg, & Aguilar, 2005* 3600
394. Phrynopus peruanus Peters, 1873 3825
395. Phrynopus pesantesi Lehr, Lundberg, & Aguilar, 2005* 4280-4390
396. Phrynopus tautzorum Lehr & Aguilar, 2003* 3770
397. Phrynopus thompsoni Duellman, 2000 3290
398. Phrynopus tribulosus Duellman & Hedges, 2008 2600
399. Pristimantis aaptus (Lynch & Lescure, 1980) <200
400. Pristimantis achuar Elmer & Cannatella, 2008 239
401. Pristimantis acuminatus (Shreve, 1935) 100-900
402. Pristimantis adiastolus Duellman & Hedges, 2007* 1200
403. Pristimantis albertus Duellman & Hedges, 2007* 1970
404. Pristimantis altamazonicus (Barbour & Dunn, 1921) 200-1200
405. Pristimantis altamnis Elmer & Cannatella, 2008 680
406. Pristimantis amydrotus (Duellman & Lehr, 2007)* 1500
407. Pristimantis anemerus (Duellman & Pramuk, 1999) 2770
408. Pristimantis aniptopalmatus (Duellman & Hedges, 2005) 2300-2600
409. Pristimantis aquilonaris Lehr, Aguilar, Siu-Ting, & Jordn, 2007* 2000-2500
410. Pristimantis ardalonychus (Duellman & Pramuk, 1999) 680-1200
411. Pristimantis atrabracus (Duellman & Pramuk, 1999) 2963-3330
412. Pristimantis avicuporum (Duellman & Pramuk, 1999) 1700-2030
413. Pristimantis bearsei (Duellman, 1992) 500-730
414. Pristimantis bellator Lehr, Aguilar, Siu-Ting, & Jordn, 2007 1900-3100
415. Pristimantis bipunctatus (Duellman & Hedges, 2005) 2060-2120
416. Pristimantis bromeliaceus (Lynch, 1979) 1500-2622
417. Pristimantis buccinator (Rodriguez, 1994) 350-850
418. Pristimantis caeruleonotus Lehr, Aguilar, Siu-Ting, & Jordn, 2007* 2500-2900
419. Pristimantis cajamarcensis (Barbour & Noble, 1920) 1800-3100
420. Pristimantis caliginosus (Lynch, 1996) 1650
421. Pristimantis carvalhoi (Lutz in Lutz & Kloss, 1952) <1000
422. Pristimantis ceuthospilus (Duellman & Wild, 1993) 1500-1840
423. Pristimantis chimu Lehr, 2007* 3000-3100
424. Pristimantis citriogaster (Duellman, 1992) 600-800
425. Pristimantis colodactylus (Lynch, 1979) 2195-3140
426. Pristimantis condor (Lynch & Duellman, 1980) 1500-1975
427. Pristimantis conspicillatus (Gnther, 1858) 0-600
Orden Anura
(contina....)
18
Aguilar et al.
428. Pristimantis cordovae (Lehr & Duellman, 2007)* 3400-4010
429. Pristimantis coronatus Lehr & Duellman, 2007* 2850
430. Pristimantis corrugatus (Duellman, Lehr, & Venegas, 2006)* 3000-3300
431. Pristimantis cosnipatae (Duellman, 1978) 1580-1700
432. Pristimantis croceoinguinis (Lynch, 1968) 200-400
433. Pristimantis cruciocularis (Lehr, Lundberg, Aguilar, & von May, 2006) 1330-1850
434. Pristimantis cryptomelas (Lynch, 1979) 2470-3100
435. Pristimantis cuneirostris (Duellman & Pramuk, 1999) 1700
436. Pristimantis danae (Duellman, 1978) 200-1800
437. Pristimantis delius (Duellman & Mendelson, 1995) 183
438. Pristimantis diadematus (Jimnez de la Espada, 1875) <1000
439. Pristimantis divnae Lehr & von May, 2009 250-300
440. Pristimantis eurydactylus (Hedges & Schlter, 1992) 800-1380
441. Pristimantis exoristus (Duellman & Pramuk, 1999) 665-1830
442. Pristimantis fenestratus (Steindachner, 1864) <1900
443. Pristimantis favobracatus (Lehr, Lundberg, Aguilar, & von May, 2006) 1770
444. Pristimantis galdi Jimnez de la Espada, 1870 1000-1975
445. Pristimantis imitatrix (Duellman, 1978) 200
446. Pristimantis incomptus (Lynch & Duellman, 1980) 1300-1910
447. Pristimantis infraguttatus (Duellman & Pramuk, 1999) 2000-2180
448. Pristimantis lacrimosus (Jimnez de la Espada, 1875) 100-900
449. Pristimantis lanthanites (Lynch, 1975) 200-1630
450. Pristimantis leucorrhinus Boano, Mazzotti, & Sindaco, 2008 2500
451. Pristimantis lindae (Duellman, 1978) 1700
452. Pristimantis lirellus (Dwyer, 1995) 470-1200
453. Pristimantis lucasi Duellman & Chaparro, 2008* 2790
454. Pristimantis luscombei (Duellman & Mendelson, 1995) 185-312
455. Pristimantis lymani (Barbour & Noble, 1920) 1600-3200
456. Pristimantis lythrodes (Lynch & Lescure, 1980) 20
457. Pristimantis malkini (Lynch, 1980) 100-500
458. Pristimantis martiae (Lynch, 1974) 100-1300
459. Pristimantis melanogaster (Duellman & Pramuk, 1999) 3300-3470
460. Pristimantis mendax (Duellman, 1978) 200-2200
461. Pristimantis meridionalis (Lehr & Duellman, 2007)* 2290
462. Pristimantis metabates (Duellman & Pramuk, 1999) 525
463. Pristimantis minutulus Duellman & Hedges, 2007 300-1200
464. Pristimantis muscosus (Duellman & Pramuk, 1999) 1800-2000
465. Pristimantis nephophilus (Duellman & Pramuk, 1999) 1080-2180
466. Pristimantis ockendeni (Boulenger, 1912) 100-2000
467. Pristimantis olivaceus (Khler, Morales, Ltters, Reichle, & Aparicio, 1998) 350-1300
468. Pristimantis orcus (Lehr, Catenazzi & Rodriguez, 2009) 158
469. Pristimantis ornatus (Lehr, Lundberg, Aguilar, & von May, 2006)* 2400-3000
470. Pristimantis pardalinus (Lehr, Lundberg, Aguilar, & von May, 2006)* 2640
471. Pristimantis pataikos (Duellman & Pramuk, 1999) 3470
472. Pristimantis pecki (Duellman and Lynch, 1988) 1138-1700
473. Pristimantis percnopterus (Duellman & Pramuk, 1999) 1138-2400
474. Pristimantis peruvianus (Melin, 1941) 200-1750
475. Pristimantis petrobardus (Duellman, 1991) 1800-2500
476. Pristimantis phalaroinguinis (Duellman & Lehr, 2007)* 1800
477. Pristimantis pharangobates (Duellman, 1978) 1180-2750
478. Pristimantis phoxocephalus (Lynch, 1979) 1800
479. Pristimantis pinguis (Duellman & Pramuk, 1999) 3050-3760
480. Pristimantis platydactylus (Boulenger, 1903) 950-3470
481. Pristimantis proserpens (Lynch, 1979) 1750
482. Pristimantis quaquaversus (Lynch, 1974) 200-1900
483. Pristimantis reichlei (Padial et al, 2009) 220
484. Pristimantis rhabdocnemus (Duellman & Hedges, 2005) 2600-2900
485. Pristimantis rhabdolaemus (Duellman, 1978) 1000-2400
486. Pristimantis rhodoplichus (Duellman & Wild, 1993) 2770-3050
487. Pristimantis rhodostichus (Duellman & Pramuk, 1999) 1080
Orden Anura
(contina....)
19

488. Pristimantis royi (Morales, 2007) 330
489. Pristimantis rufoculis (Duellman & Pramuk, 1999) 1138-2180
490. Pristimantis sagittulus (Lehr, Aguilar, & Duellman, 2004) 2200
491. Pristimantis salaputium (Duellman, 1978) 1700
492. Pristimantis schultei (Duellman, 1990) 2400-2850
493. Pristimantis scitulus (Duellman, 1978) 2620
494. Pristimantis seorsus Lehr, 2007* 3350
495. Pristimantis serendipitus (Duellman & Pramuk, 1999) 1700-1850
496. Pristimantis simonsii (Boulenger, 1900) 3200
497. Pristimantis skydmainos (Flores & Rodriguez, 1997) 200-300
498. Pristimantis spectabilis Duellman & Chaparro, 2008 3300
499. Pristimantis sternothylax (Duellman & Wild, 1993) 1735-1840
500. Pristimantis stictoboubonus (Duellman, Lehr, & Venegas, 2006)* 3000-3130
501. Pristimantis stictogaster (Duellman & Hedges, 2005) 2600
502. Pristimantis tantanti (Lehr, Torres-Gastello, & Surez-Segovia, 2007) 321
503. Pristimantis tanyrhynchus Lehr, 2007* 2050
504. Pristimantis toftae (Duellman, 1978) 200
505. Pristimantis variabilis (Lynch, 1968) 100-600
506. Pristimantis ventriguttatus Lehr & Khler, 2007* 1800
507. Pristimantis ventrimarmoratus (Boulenger, 1912) <1700
508. Pristimantis versicolor (Lynch, 1979) 665-1750
509. Pristimantis vilarsi (Melin, 1941) <250
510. Pristimantis vilcabambae Lehr, 2007* 2050
511. Pristimantis w-nigrum (Boettger, 1892) 1000-3300
512. Pristimantis wagteri (Venegas, 2007)* 2870-3000
513. Pristimantis wiensi (Duellman & Wild, 1993) 1600-1735
514. Pristimantis zeuctotylus (Lynch & Hoogmoed, 1977) 10-300
515. Pristimantis zimmermanae (Heyer & Hardy, 1991) 10
516. Yunganastes mercedesae (Lynch & McDiarmid, 1987) 1690-1950
517. Strabomantis sulcatus (Cope, 1874) 200-950
Orden Caudata
Familia Plethodontidae
518. Bolitoglossa altamazonica (Cope, 1874) <1500
519. Bolitoglossa digitigrada Wake, Brame, & Thomas, 1982 1000
520. Bolitoglossa peruviana (Boulenger, 1883) 200-800
Orden Gymnophiona
Familia Caeciliidae
521. Caecilia attenuata Taylor, 1968 200-1000
522. Caecilia bokermanni Taylor, 1968 <200
523. Caecilia corpulenta Taylor, 1968 <1000
524. Caecilia disossea Taylor, 1968 300
525. Caecilia gracilis Shaw, 1802 ?
526. Caecilia inca Taylor, 1973 ?
527. Caecilia mertensi Taylor, 1973 ?
528. Caecilia tentaculata Linnaeus, 1758 <1000
529. Oscaecilia bassleri (Dunn, 1942) 100-800
530. Oscaecilia koepckeorum Wake, 1984 200
531. Siphonops annulatus (Mikan, 1820) <800
532. Nectocaecilia petersii (Boulenger, 1882) 100
533. Potomotyphlus kaupii (Berthold, 1859) <500
534. Typhlonectes compressicauda (Dumril & Bibron, 1841) 0-200
Familia Rhinatrematidae
535. Epicrionops bicolor Boulenger, 1883 1750-2000
536. Epicrionops lativittatus Taylor, 1968 ?
537. Epicrionops peruvianus (Boulenger, 1902) 2000-2500
538. Epicrionops petersi Taylor, 1968 2000
Orden Anura
20
Aguilar et al.
Anfbios Andinos presentes en Per
Categora
UICN
Endmico de
Per
Distribuido en un solo
Departamento
Presente en el
SINANPE
Orden Anura
Familia Bufonidae
1. Atelopus andinus CR S No S
2. Atelopus bomolochos CR S No S
3. Atelopus dimorphus EN S S (Hunuco) No
4. Atelopus epikeisthos CR S S (Amazonas) No
5. Atelopus erythropus CR S No S
6. Atelopus eusebiodiazi ? S S (Piura) No
7. Atelopus oxapampae EN S S (Pasco) No
8. Atelopus pachydermus CR No No S
9. Atelopus patazensis ? S S (La Libertad) No
10. Atelopus peruensis CR S No S
11. Atelopus pyrodactylus CR S S (Amazonas) No
12. Atelopus reticulatus CR S S (Ucayali) S
13. Atelopus seminiferus CR S S (San Martn) S
14. Atelopus siranus DD S S (Hunuco) S
15. Nannophryne cophotis LC S No No
16. Nannophryne corynetes VU S S (Cusco) S
17. Rhinella arborescandens DD S S (Amazonas) No
18. Rhinella chavin CR S S (Hunuco) No
19. Rhinella manu VU S S (Cusco) S
20. Rhinella multiverrucosa DD S S (Pasco) No
21. Rhinella spinulosa LC No No S
22. Rhinella vellardi DD S S (Cajamarca) No
23. Rhinella yanachaga VU S S (Pasco) No
24. Truebella skoptes DD S S (Junn) No
25. Truebella tothastes DD S S (Ayacucho) S
26. Centrolene azulae EN S S (Hunuco) S
27. Centrolene buckleyi VU No No No
28. Centrolene fernandoi EN S S (San Martn) No
29. Centrolene hesperium VU S S (Cajamarca) No
30. Centrolene lemniscatum DD S No S
31. Centrolene muelleri DD S No S
32. Cochranella euhystrix DD S S (Cajamarca) No
33. Cochranella mariae EN S S (Hunuco) S
34. Cochranella ocellata NT S No S
35. Hyalinobatrachium pellucidum DD No No No
36. Nymphargus chancas DD S S (San Martn) No
37. Nymphargus mixomaculatus DD S S (Hunuco) No
38. Nymphargus phenax DD S S (Ayacucho) No
39. Nymphargus pluvialis DD No No S
40. Nymphargus posadae VU No No No
41. Nymphargus siren VU No No No
42. Nymphargus truebae DD S S (Cusco) S
43. Rulyrana mcdiarmidi DD No No No
44. Rulyrana spiculata NT S No S
45. Rulyrana tangarana DD S S (San Martn) No
46. Telmatobius arequipensis VU S No S
47. Telmatobius atahualpai DD S No S
48. Telmatobius brachydactylus EN S No S
49. Telmatobius brevipes EN S No No
50. Telmatobius brevirostris EN S S (Hunuco) No
51. Telmatobius carrillae VU S No S
52. Telmatobius colanensis EN S S (Amazonas) S
53. Telmatobius culeus CR No No S
54. Telmatobius degener EN S S (La Libertad) No
Tabla 2. Estado de conservacin de los anfbios andinos presentes en Per. En Peligro Crtico (CR), En Peligro (EN), Vulnerable (VU), Casi
Amenazado (NT), Preocupacin Menor (LC), Datos Defcientes (DD). Las especies andinas no evaluadas por la UICN fueron sealadas con ?.
(contina....)
21

55. Telmatobius hockingi VU S S (Ancash) No
56. Telmatobius ignavus EN S S (Piura) No
57. Telmatobius intermedius DD S S (Ayacucho) S
58. Telmatobius jelskii NT S No S
59. Telmatobius latirostris EN S S (Cajamarca) S
60. Telmatobius macrostomus EN S No S
61. Telmatobius marmoratus VU No No S
62. Telmatobius mayoloi EN S S (Ancash) S
63. Telmatobius necopinus EN S S (Amazonas) No
64. Telmatobius peruvianus VU No No No
65. Telmatobius punctatus CR S S (Hunuco) No
66. Telmatobius rimac LC S No No
67. Telmatobius sanborni VU No No No
68. Telmatobius thompsoni EN S S (La Libertad) No
69. Telmatobius timens DD No No No
70. Telmatobius truebae EN S S (Amazonas) No
71. Ameerega planipaleae CR S S (Pasco) S
72. Ameerega pongoensis DD S S (San Martn) No
73. Ameerega silverstonei DD S S (Hunuco) S
74. Hyloxalus aeruginosus ? S S (San Martn) No
75. Hyloxalus idiomelus DD S S (Amazonas) No
76. Hyloxalus insulatus ? S S (Amazonas) No
77. Hyloxalus leucophaeus ? S S (Amazonas) No
78. Hyloxalus mittermeieri DD S S (San Martn) No
79. Hyloxalus pulcherrimus ? S S (Cajamarca) S
80. Hyloxalus spilotogaster ? S S (Amazonas) No
81. Hyloxalus sylvaticus DD S No No
82. Hyloxalus utcubambensis DD S S (Amazonas) No
83. Gastrotheca abdita DD S No S
84. Gastrotheca antoniiochoai DD S S (Cusco) S
85. Gastrotheca atympana DD S S (Junn) S
86. Gastrotheca carinaceps DD S S (Pasco) S
87. Gastrotheca excubitor VU S S (Cusco) S
88. Gastrotheca galeata DD S S (Piura) No
89. Gastrotheca griswoldi LC S No No
90. Gastrotheca lateonota DD S S (Piura) No
91. Gastrotheca marsupiata LC No No S
92. Gastrotheca monticola LC No No S
93. Gastrotheca ochoai DD S S (Cusco) S
94. Gastrotheca ossilaginis DD S S (San Martn) No
95. Gastrotheca pacchamama DD S S (Ayacucho) No
96. Gastrotheca peruana LC S No S
97. Gastrotheca phalarosa DD S S (San Martn) No
98. Gastrotheca rebeccae DD S S (Ayacucho) No
99. Gastrotheca stictopleura EN S No No
100. Gastrotheca weinlandii DD No No No
101. Gastrotheca zeugocystis CR S S (Hunuco) No
Familia Hylidae
102. Dendropsophus aperomeus LC S No S
103. Hyloscirtus armatus LC No No S
104. Hypsiboas melanopleura DD S S (Pasco) No
105. Hypsiboas palaestes DD S S (Ayacucho) No
106. Scinax funereus LC No No S
107. Scinax oreites NT S No S
108. Phyllomedusa baltea EN S S (Hunuco) S
109. Phyllomedusa duellmani DD S S (Amazonas) S
Familia Leiuperidae
110. Pleurodema cinereum LC No No S
Categora
UICN
Endmico de
Per
Departamento
Presente en el
SINANPE
(contina....)
22
Aguilar et al.
111. Pleurodema marmoratum LC No No S
112. Melanophryne barbatula VU S S (Pasco) S
113. Melanophryne carpish EN S No No
114. Bryophryne bustamantei EN S S (Cusco) No
115. Bryophryne cophites EN S S (Cusco) S
116. Bryophryne gymnotis ? S S (Cusco) No
117. Bryophryne hanssaueri ? S S (Cusco) S
118. Bryophryne nubilosus ? S S (Cusco) S
119. Bryophryne zonalis ? S S (Cusco) No
120. Noblella duellmani ? S S (Pasco) No
121. Noblella heyeri DD No No No
122. Noblella lochites NT No No No
123. Noblella lynchi DD S S (Amazonas) S
124. Noblella peruviana DD S S (Cusco) S
125. Noblella pigmaea ? S S (Cusco) S
126. Psychrophrynella bagrecitoi VU S S (Cusco) No
127. Psychrophrynella boettgeri EN S S (Puno) No
128. Psychrophrynella usurpator EN S S (Cusco) S
129. Hypodactylus araiodactylus DD S S (Amazonas) No
130. Hypodactylus fallaciosus DD S S (Amazonas) No
131. Hypodactylus lucida CR S S (Ayacucho) No
132. Hypodactylus lundbergi DD S S (Pasco) No
133. Lynchius favomaculatus VU No No No
134. Lynchius nebulanastes DD S S (Piura) No
135. Lynchius parkeri EN S No S
136. Oreobates granulosus ? S S (Puno) S
137. Oreobates lehri LC S S (Cusco) S
138. Oreobates pereger CR S S (Cusco) S
139. Phrynopus auriculatus DD S S (Pasco) S
140. Phrynopus ayacucho DD S S (Ayacucho) No
141. Phrynopus barthlenae VU S S (Hunuco) No
142. Phrynopus bracki EN S S (Pasco) S
143. Phrynopus bufoides DD S S (Pasco) No
144. Phrynopus dagmarae CR S S (Hunuco) No
145. Phrynopus heimorum CR S S (Hunuco) No
146. Phrynopus horstpauli VU S S (Hunuco) S
147. Phrynopus juninensis CR S No No
148. Phrynopus kauneorum CR S S (Hunuco) No
149. Phrynopus kotosh DD S S (Hunuco) No
150. Phrynopus lechriorhynchus ? S S (Hunuco) No
151. Phrynopus miroslawae ? S S (Pasco) S
152. Phrynopus montium EN S No No
153. Phrynopus nicoleae ? S S (Pasco) S
154. Phrynopus oblivius DD S S (Junn) No
155. Phrynopus paucari DD S S (Pasco) No
156. Phrynopus peruanus DD S S (Junn) No
157. Phrynopus pesantesi DD S S (Pasco) No
158. Phrynopus tautzorum CR S S (Hunuco) No
159. Phrynopus thompsoni DD S S (La Libertad) No
160. Phrynopus tribulosus DD S S (Pasco) S
161. Pristimantis adiastolus DD S S (Pasco) No
162. Pristimantis albertus DD S S (Pasco) No
163. Pristimantis amydrotus DD S S (Cajamarca) No
164. Pristimantis anemerus DD S S (Piura) No
165. Pristimantis aniptopalmatus DD S S (Pasco) S
166. Pristimantis aquilonaris LC S S (Piura) No
167. Pristimantis atrabracus DD S S (Amazonas) S
168. Pristimantis avicuporum DD S S (Amazonas) No
Categora
UICN
Endmico de
Per
Departamento
Presente en el
SINANPE
(contina....)
23

169. Pristimantis bellator LC S No S
170. Pristimantis bipunctatus DD S S (Pasco) S
171. Pristimantis bromeliaceus VU No No S
172. Pristimantis caeruleonotus DD S S (Piura) No
173. Pristimantis cajamarcensis LC No No S
174. Pristimantis caliginosus DD S S (Hunuco) S
175. Pristimantis ceuthospilus VU S S (Piura) No
176. Pristimantis chimu DD S S (Cajamarca) No
177. Pristimantis colodactylus VU No No S
178. Pristimantis condor VU No No S
179. Pristimantis cordovae VU S S (La Libertad) No
180. Pristimantis coronatus DD S S (Piura) No
181. Pristimantis corrugatus LC S No No
182. Pristimantis cosnipatae EN S S (Cusco) S
183. Pristimantis cruciocularis LC S No S
184. Pristimantis cryptomelas EN No No S
185. Pristimantis cuneirostris DD S S (Amazonas) S
186. Pristimantis favobracatus DD S S (Pasco) No
187. Pristimantis galdi NT No No S
188. Pristimantis incomptus VU No No No
189. Pristimantis infraguttatus DD No No S
190. Pristimantis leucorrhinus ? S No S
191. Pristimantis lindae DD S No S
192. Pristimantis lucasi DD S No S
193. Pristimantis lymani LC No No S
194. Pristimantis melanogaster DD S No S
195. Pristimantis meridionalis DD S S (Ancash) No
196. Pristimantis muscosus DD No No S
197. Pristimantis nephophilus VU No No No
198. Pristimantis ornatus LC S S (Pasco) No
199. Pristimantis pardalinus DD S S (Junn) No
200. Pristimantis pataikos VU No No No
201. Pristimantis pecki DD No No S
202. Pristimantis percnopterus NT S No S
203. Pristimantis petrobardus DD S S (Cajamarca) No
204. Pristimantis phalaroinguinis DD S S (Cajamarca) No
205. Pristimantis pharangobates ? No No S
206. Pristimantis phoxocephalus LC No No S
207. Pristimantis pinguis DD S S (Cajamarca) No
208. Pristimantis proserpens EN No No S
209. Pristimantis rhabdocnemus DD S S (Pasco) S
210. Pristimantis rhabdolaemus LC S No S
211. Pristimantis rhodoplichus EN No No No
212. Pristimantis rhodostichus VU No No No
213. Pristimantis rufoculis DD S No S
214. Pristimantis sagittulus ? S S (Pasco) S
215. Pristimantis salaputium DD S S (Cusco) S
216. Pristimantis schultei VU No No No
217. Pristimantis scitulus DD S S (Ayacucho) No
218. Pristimantis seorsus DD S S (Junn) No
219. Pristimantis serendipitus VU No No S
220. Pristimantis simonsii CR S No No
221. Pristimantis spectabilis DD S S (Pasco) S
222. Pristimantis sternothylax DD S No No
223. Pristimantis stictoboubonus DD S S (San Martn) No
224. Pristimantis stictogaster DD S S (Pasco) S
225. Pristimantis tanyrhynchus DD S S (Junn) No
226. Pristimantis ventriguttatus VU S S (Cajamarca) No
227. Pristimantis vilcabambae DD S S (Junn) No
228. Pristimantis w-nigrum LC No No S
Categora
UICN
Endmico de
Per
Departamento
Presente en el
SINANPE
(contina....)
24
Aguilar et al.
Amenazas
Destruccin
de habitat
Quitridiomicosis
Degradacin
de habitat
Sobre
explotacin
Especies
Exticas
Otros
Orden Anura
Familia Bufonidae
1. Atelopus andinus 0 1* 0 0 0 0
2. Atelopus bomolochos 0 1* 0 0 1* 0
3. Atelopus dimorphus 0 1* 0 0 0 0
4. Atelopus epikeisthos 1 1* 0 0 0 0
5. Atelopus erythropus 0 1* 0 0 0 0
6. Atelopus eusebiodiazi 0 0 0 0 0 0
7. Atelopus oxapampae 1 1* 0 0 0 0
8. Atelopus pachydermus 1 1* 0 0 0 0
9. Atelopus patazensis 0 0 0 0 0 0
10. Atelopus peruensis 0 1* 1 1 0 0
11. Atelopus pyrodactylus 1 0 0 0 0 0
12. Atelopus reticulatus 1* 1* 0 0 0 0
13. Atelopus seminiferus 0 1* 0 0 0 0
14. Atelopus siranus 0 0 0 0 0 0
15. Nannophryne cophotis 0 0 0 0 0 0
16. Nannophryne corynetes 0 0 0 0 0 0
17. Rhinella arborescandens 0 0 0 0 0 0
18. Rhinella chavin 1 0 1 0 0 0
19. Rhinella manu 0 0 0 0 0 Turismo
20. Rhinella multiverrucosa 1 0 0 0 0 0
21. Rhinella spinulosa 0 0 1 1 0 0
22. Rhinella vellardi 0 0 0 0 0 0
23. Rhinella yanachaga 0 0 0 0 0 0
24. Truebella skoptes 0 0 0 0 0 0
25. Truebella tothastes 0 0 0 0 0 0
26. Centrolene azulae 1 0 0 0 0 0
27. Centrolene buckleyi 0 0 0 0 0 0
28. Centrolene fernandoi 1 0 0 0 0 0
29. Centrolene hesperium 1* 1* 0 0 0
Cambio
climtico
30. Centrolene lemniscatum 1* 1* 0 0 0 0
31. Centrolene muelleri 1* 1* 0 0 0 0
32. Cochranella euhystrix 1* 0 0 0 0 0
33. Cochranella mariae 1 0 0 0 0 0
34. Cochranella ocellata 1 0 1 0 0 0
35. Hyalinobatrachium pellucidum 1*
36. Nymphargus chancas 1* 0 0 0 0 0
37. Nymphargus mixomaculatus 0 0 0 0 0 0
Tabla 3. Amenazas de los anfbios andinos presentes en Per. Informacin sobre una amenaza disponible=1. Amenaza probable= 1*. Amenaza
no disponible, no era explcita, o no evaluada por la UICN= 0.
229. Pristimantis wagteri DD S S (San Martn) No
230. Pristimantis wiensi DD S S (Piura) No
231. Yunganastes mercedesae DD No No No
Orden Caudata
232. Bolitoglossa digitigrada DD S S (Ayacucho) No
Orden Gymnophiona
Familia Caeciliidae
233. Epicrionops bicolor LC No S (Cusco) S
234. Epicrionops peruvianus DD S No No
235. Epicrionops petersi LC No No S
Categora
UICN
Endmico de
Per
Departamento
Presente en el
SINANPE
(contina....)
25

38. Nymphargus phenax 1* 0 0 0 0 0
39. Nymphargus pluvialis 0 0 0 0 0 0
40. Nymphargus posadae 1 0 1 0 0 0
41. Nymphargus siren 1 0 1 0 0 0
42. Nymphargus truebae 0 0 0 0 0 0
43. Rulyrana mcdiarmidi 1 0 0 0 0 0
44. Rulyrana spiculata 1 0 0 0 0 0
45. Rulyrana tangarana 1 0 0 0 0 0
46. Telmatobius arequipensis 0 1* 1 1 0 0
47. Telmatobius atahualpai 0 1* 0 1* 0 0
48. Telmatobius brachydactylus 0 0 0 1 0 0
49. Telmatobius brevipes 0 1* 1 0 0 0
50. Telmatobius brevirostris 0 1* 1 0 0 0
51. Telmatobius carrillae 0 1* 1 1* 0 0
52. Telmatobius colanensis 1 1* 0 0 0 0
53. Telmatobius culeus 1 0 1 1 1* 0
54. Telmatobius degener 0 1* 0 0 0 0
55. Telmatobius hockingi 1* 1* 0 0 0 0
56. Telmatobius ignavus 0 1* 1* 0 0 0
57. Telmatobius intermedius 0 1* 0 0 0 0
58. Telmatobius jelskii 0 1* 1 1 0 0
59. Telmatobius latirostris 1* 1* 1 0 0 0
60. Telmatobius macrostomus 0 0 1 1 1 0
61. Telmatobius marmoratus 0 1 1 1 0 0
62. Telmatobius mayoloi 0 1* 1 1 0 0
63. Telmatobius necopinus 0 1* 0 0 0 0
64. Telmatobius peruvianus 1 1* 1 1 0 0
65. Telmatobius punctatus 1 0 1 1* 0 0
66. Telmatobius rimac 0 1* 1 1* 0 0
67. Telmatobius sanborni 0 0 0 1* 0 0
68. Telmatobius thompsoni 0 1* 0 0 0 0
69. Telmatobius timens 0 1* 0 0 0 0
70. Telmatobius truebae 0 1* 0 0 0 0
71. Ameerega planipaleae 1 0 0 0 0 0
72. Ameerega pongoensis 0 0 0 0 0 0
73. Ameerega silverstonei 1 0 0 1 0 0
74. Hyloxalus aeruginosus 0 0 0 0 0 0
75. Hyloxalus idiomelus 0 0 0 0 0 0
76. Hyloxalus insulatus 0 0 0 0 0 0
77. Hyloxalus leucophaeus 0 0 0 0 0 0
78. Hyloxalus mittermeieri 0 0 0 0 0 0
79. Hyloxalus pulcherrimus 0 0 0 0 0 0
80. Hyloxalus spilotogaster 0 0 0 0 0 0
81. Hyloxalus sylvaticus 1 0 0 0 0 0
82. Hyloxalus utcubambensis 1 0 0 0 0 0
83. Gastrotheca abdita 1* 0 0 0 0 0
84. Gastrotheca antoniiochoai 0 0 0 0 0 0
85. Gastrotheca atympana 0 0 0 0 0 0
86. Gastrotheca carinaceps 0 0 0 0 0 0
87. Gastrotheca excubitor 1 0 0 0 0 Turismo
88. Gastrotheca galeata 1* 0 0 0 0 0
89. Gastrotheca griswoldi 0 0 0 0 0 0
90. Gastrotheca lateonota 1* 0 0 0 0 0
91. Gastrotheca marsupiata 1* 0 0 1* 0 0
92. Gastrotheca monticola 1 1* 1 0 0 0
Amenazas
Destruccin
de habitat
Quitridiomicosis
Degradacin
de habitat
Sobre
explotacin
Especies
Exticas
Otros
(contina....)
26
Aguilar et al.
93. Gastrotheca ochoai 1 0 0 0 0 0
94. Gastrotheca ossilaginis 0 0 0 0 0 0
95. Gastrotheca pacchamama 0 0 0 0 0 0
96. Gastrotheca peruana 0 0 0 0 0 0
97. Gastrotheca phalarosa 0 0 0 0 0 0
98. Gastrotheca rebeccae 0 0 0 0 0 0
99. Gastrotheca stictopleura 1 0 0 0 0 0
100. Gastrotheca weinlandii 1 0 1 0 0 0
101. Gastrotheca zeugocystis 1 0 0 0 0 0
Familia Hylidae
102. Dendropsophus aperomeus 1* 0 0 0 0 0
103. Hyloscirtus armatus 1 1* 1 0 0 0
104. Hypsiboas melanopleura 0 0 0 0 0 0
105. Hypsiboas palaestes 0 0 0 0 0 0
106. Scinax funereus 0 0 0 0 0 0
107. Scinax oreites 1* 0 0 0 0 0
108. Phyllomedusa baltea 1 0 0 0 0 0
109. Phyllomedusa duellmani 1* 0 0 0 0 0
Familia Leiuperidae
110. Pleurodema cinereum 0 0 0 0 0 0
111. Pleurodema marmoratum 0 0 0 0 0 0
112. Melanophryne barbatula 1 0 0 0 0 0
113. Melanophryne carpish 1 0 0 0 0 0
114. Bryophryne bustamantei 1 0 0 0 0 0
115. Bryophryne cophites 1 0 0 0 0 0
116. Bryophryne gymnotis 0 0 0 0 0 0
117. Bryophryne hanssaueri 0 0 0 0 0 0
118. Bryophryne nubilosus 0 0 0 0 0 0
119. Bryophryne zonalis 0 0 0 0 0 0
120. Noblella duellmani 0 0 0 0 0 0
121. Noblella heyeri 1 0 1 0 0 0
122. Noblella lochites 0 0 0 0 0 0
123. Noblella lynchi 1* 0 0 0 0 0
124. Noblella peruviana 0 0 0 0 0 0
125. Noblella pigmaea ? ? ? ? ? ?
126. Psychrophrynella bagrecitoi 1 0 0 0 0 0
127. Psychrophrynella boettgeri 1 0 0 0 0 0
128. Psychrophrynella usurpator 1 0 0 0 0 0
129. Hypodactylus araiodactylus 1* 0 0 0 0 0
130. Hypodactylus fallaciosus 0 0 0 0 0 0
131. Hypodactylus lucida 1 0 0 0 0 0
132. Hypodactylus lundbergi 0 0 0 0 0 0
133. Lynchius favomaculatus 1 0 1 0 0 0
134. Lynchius nebulanastes 1 0 0 0 0 0
135. Lynchius parkeri 1 0 0 0 0 0
136. Oreobates granulosus 0 0 0 0 0 0
137. Oreobates lehri 0 0 0 0 0 0
138. Oreobates pereger 1 0 0 0 0 0
139. Phrynopus auriculatus 0 0 0 0 0 0
140. Phrynopus ayacucho 0 0 0 0 0 0
141. Phrynopus barthlenae 0 0 1* 0 0 0
142. Phrynopus bracki 1 0 0 0 0 0
143. Phrynopus bufoides 0 0 0 0 0 0
144. Phrynopus dagmarae 1 0 0 0 0 0
145. Phrynopus heimorum 1 0 0 0 0 0
146. Phrynopus horstpauli 1 0 0 0 0 0
147. Phrynopus juninensis 1 0 0 0 0 0
Amenazas
Destruccin
de habitat
Quitridiomicosis
Degradacin
de habitat
Sobre
explotacin
Especies
Exticas
Otros
(contina....)
27

148. Phrynopus kauneorum 1 0 0 0 0 0
149. Phrynopus kotosh 0 0 0 0 0 0
150. Phrynopus lechriorhynchus 0 0 0 0 0 0
151. Phrynopus miroslawae 0 0 0 0 0 0
152. Phrynopus montium 1 0 0 0 0 0
153. Phrynopus nicoleae 0 0 0 0 0 0
154. Phrynopus oblivius 1 0 0 0 0 0
155. Phrynopus paucari 0 0 0 0 0 0
156. Phrynopus peruanus 0 0 0 0 0 0
157. Phrynopus pesantesi 0 0 0 0 0 0
158. Phrynopus tautzorum 1 0 0 0 0 0
159. Phrynopus thompsoni 1* 0 0 0 0 0
160. Phrynopus tribulosus 0 0 0 0 0 0
161. Pristimantis adiastolus 0 0 0 0 0 0
162. Pristimantis albertus 0 0 0 0 0 0
163. Pristimantis amydrotus 0 0 0 0 0 0
164. Pristimantis anemerus 1 0 0 0 0 0
165. Pristimantis aniptopalmatus 0 0 0 0 0 0
166. Pristimantis aquilonaris 0 0 0 0 0 0
167. Pristimantis atrabracus 1* 0 0 0 0 0
168. Pristimantis avicuporum 1* 0 0 0 0 0
169. Pristimantis bellator 0 0 0 0 0 0
170. Pristimantis bipunctatus 0 0 0 0 0 0
171. Pristimantis bromeliaceus 1 0 1 0 0 0
172. Pristimantis caeruleonotus 0 0 0 0 0 0
173. Pristimantis cajamarcensis 1 0 0 0 0 0
174. Pristimantis caliginosus 0 0 0 0 0 0
175. Pristimantis ceuthospilus 1 0 0 0 0 0
176. Pristimantis chimu 0 0 0 0 0 0
177. Pristimantis colodactylus 1 0 0 0 0 0
178. Pristimantis condor 1 0 1 0 0 0
179. Pristimantis cordovae 1 0 1 0 0 0
180. Pristimantis coronatus 1 0 0 0 0 0
181. Pristimantis corrugatus 0 0 0 0 0 0
182. Pristimantis cosnipatae 1 0 0 0 0 0
183. Pristimantis cruciocularis 1 0 0 0 0 0
184. Pristimantis cryptomelas 1 0 0 0 0 0
185. Pristimantis cuneirostris 1* 0 0 0 0 0
186. Pristimantis favobracatus 1 0 0 0 0 0
187. Pristimantis galdi 1 0 0 0 0 0
188. Pristimantis incomptus 1 0 0 0 0 0
189. Pristimantis infraguttatus 1 0 1 0 0 0
190. Pristimantis leucorrhinus 0 0 0 0 0 0
191. Pristimantis lindae 0 0 0 0 0 0
192. Pristimantis lucasi 0 0 0 0 0 0
193. Pristimantis lymani 1 0 0 0 0 0
194. Pristimantis melanogaster 0 0 0 0 0 0
195. Pristimantis meridionalis 0 0 0 0 0 0
196. Pristimantis muscosus 1* 0 0 0 0 0
197. Pristimantis nephophilus 1 0 0 0 0 0
198. Pristimantis ornatus 1 0 0 0 0 0
199. Pristimantis pardalinus 1 0 0 0 0 0
200. Pristimantis pataikos 1 0 0 0 0 0
201. Pristimantis pecki 1 0 1 0 0 0
202. Pristimantis percnopterus 1 0 1 0 0 0
203. Pristimantis petrobardus 1* 0 0 0 0 0
204. Pristimantis phalaroinguinis 0 0 0 0 0 0
205. Pristimantis pharangobates ? ? ? ? ? ?
206. Pristimantis phoxocephalus 1 0 0 0 0 0
Amenazas
Destruccin
de habitat
Quitridiomicosis
Degradacin
de habitat
Sobre
explotacin
Especies
Exticas
Otros
(contina....)
28
Aguilar et al.
207. Pristimantis pinguis 1* 0 0 0 0 0
208. Pristimantis proserpens 1 0 1 0 0 0
209. Pristimantis rhabdocnemus 0 0 0 0 0 0
210. Pristimantis rhabdolaemus 0 0 0 0 0 0
211. Pristimantis rhodoplichus 1 0 0 0 0 0
212. Pristimantis rhodostichus 1 0 0 0 0 0
213. Pristimantis rufoculis 0 0 0 0 0 0
214. Pristimantis sagittulus 0 0 0 0 0 0
215. Pristimantis salaputium 0 0 0 0 0 0
216. Pristimantis schultei 1 0 0 0 0 0
217. Pristimantis scitulus 0 0 0 0 0 0
218. Pristimantis seorsus 0 0 0 0 0 0
219. Pristimantis serendipitus 1 0 0 0 0 0
220. Pristimantis simonsii 1 0 0 0 0 0
221. Pristimantis spectabilis 0 0 0 0 0 0
222. Pristimantis sternothylax 1* 0 0 0 0 0
223. Pristimantis stictoboubonus 0 0 0 0 0 0
224. Pristimantis stictogaster 0 0 0 0 0 0
225. Pristimantis tanyrhynchus 0 0 0 0 0 0
226. Pristimantis ventriguttatus 0 0 0 0 0 0
227. Pristimantis vilcabambae 0 0 0 0 0 0
228. Pristimantis w-nigrum 0 0 0 0 0 0
229. Pristimantis wagteri 1* 0 0 0 0 0
230. Pristimantis wiensi 1* 0 0 0 0 0
231. Yunganastes mercedesae 1 0 0 0 0 0
Orden Caudata
232. Bolitoglossa digitigrada 0 0 0 0 0 0
Orden Gymnophiona
Familia Caeciliidae
233. Epicrionops bicolor 0 0 0 0 0 0
234. Epicrionops peruvianus 0 0 0 0 0 0
235. Epicrionops petersi 0 0 0 0 0 0
Total de especies por amenaza probable 29 34 2 6 2 3
Total de especies por amenaza 112 35 33 16 3 3
Amenazas
Destruccin
de habitat
Quitridiomicosis
Degradacin
de habitat
Sobre
explotacin
Especies
Exticas
Otros
29

Biota acutica: usos como indicadores ambientales en el Bajo Urubamba
ISSN 1561-0837
Biota acutica en la Amazonia Peruana: diversidad y usos como
indicadores ambientales en el Bajo Urubamba (Cusco Ucayali)
Aquatic biota in the Peruvian Amazon: diversity and uses as environmen-
tal indicators in the lower Urubamba (Cusco Ucayali)
1 Departamento de Ictiologa.
Museo de Historia Natural. Uni-
Marcos (UNMSM). Av. Arenales
1256, Jess Mara. Lima, Per.
Email Hernn Ortega:
hortega@terra.com.pe
Resumen
En el presente trabajo se aplican ndices biolgicos de calidad ambiental y conservacin, basados en el moni-
toreo biolgico realizado entre ao 2003 y 2009, en cinco localidades del ro Bajo Urubamba. Fueron estudiadas
las comunidades del plancton, bentos y peces. La diversidad del plancton comprendi 170 especies, basadas
principalmente en Chlorophyta y Bacillariophyta. El bentos incluy 112 especies, principalmente larvas y adultos
de Arthropoda (Insecta). La diversidad de peces, incluye 176 especies, representadas por 26 familias y seis
rdenes. El ndice Ephemeroptera + Plecoptera + Trichoptera (%EPT), califco el rea de estudio entre normal
a muy buena calidad. El ndice de Integridad Biolgica (IBI) que determina el estado de conservacin de los
ambientes acuticos, dio los mayores valores en Miara y Sepahua. La elevada diversidad de las comunidades
estudiados estara relacionada a la heterogeneidad de hbitats y mayores recursos observados en la parte
baja del rea de estudio.
Palabras claves: comunidades biolgicas, peces, riqueza, ambientes acuticos, conservacin
Abstract
In this paper we apply biological indices of environmental quality and conservation, based on biological monitor-
ing conducted between 2003 and 2009 in fve localities of the Bajo Urubamba River. Communities of plankton,
benthos and fshes were studied. The diversity of plankton was 170 species, mainly based on Chlorophyta
and Bacillariophyta. The benthos included 112 species, mainly larvae and adults of Arthropoda (Insecta). 176
fsh species were recorded, represented by 26 families and six orders. The quality of the study area ranged
from normal to very good, according to the index %ETP. The conservation index of aquatic environments (IBI)
gave the higher values for Miari and Sepahua. The high diversity of the communities studied could be related
to the heterogeneity of habitats and greater resources than are observed in the lower part of the study area.
Palabras claves: biological communities, richness, fshes, aquatic habitats, conservation
Introduccin
Los cuerpos de agua dulce constituyen un recurso natural
invalorable en diversos aspectos: econmico, cultural, esttico,
cientfco y educacional; en la actualidad, estos ecosistemas estn
experimentando cambios en su biodiversidad, calidad y cantidad
por diversas actividades humanas que ocasionan contaminacin,
destruccin y degradacin de hbitats.
La cuenca amaznica es el reservorio de la biota acutica ms
diversa del mundo, pero a su vez los cuerpos de agua dulce son
ecosistemas muy sensibles y amenazados, y considerados en
peligro en todo el mundo, por lo que se debe incidir en el cono-
cimiento de su biodiversidad. Se reconoce que el conocimiento
de la biodiversidad acutica amaznica en nuestras latitudes es
incompleto (Dudgeon et al. 2005), y prioritario para cumplir los
programas internacionales como los declarados por el Decenio
Internacional para la Accin, El agua, fuente de vida, 2005-
2015 de la UNESCO.
Uno de los grupos mejor conocidos son los peces, recono-
cindose 4500 especies en las aguas neotropicales continentales
(Lvque et al. 2007); para las aguas continentales peruanas
son registradas mil especies (Ortega & Hidalgo 2008). Algunas
zonas del Per estn mejor estudiadas, por ejemplo la ictiofauna
del ro Biabo (De Rham et al. 2001), el ro Yavari (Ortega et al.
2003), el ro Bajo Urubamba (Ortega et al., 2001) y la regin
sureste del Per (Barthem et al. 2004, Goulding et al. 2004).
Otros grupos de los cuerpos de agua amaznicos estudiados
son los del plancton de Madre de Dios (Samanez & Zambrano
1995, Riofrio et al. 2003), microalgas de Pucallpa (Samanez
1979) y San Martn (Drouet et al. 1966), los rotferos de Ucayali
(Samanez 1988, Samanez & Riofrio 1995, Samanez 2002) y
Loreto (Samanez 1991).
Tambin han contribuido al conocimiento de la biodiversidad
en la cuenca Amaznica evaluaciones generales de biodiversidad
en el ro Camisea (Ortega 1996), en el Bajo Urubamba (Salcedo
et al. 1998) y sobre temas de conservacin (Ortega et al. 2007)
y protocolos limnolgicos (Ortega et al. 1998).
El presente trabajo informa los resultados del monitoreo
biolgico realizado entre el ao 2003 y 2009, en las comunida-
des de plancton, bentos y peces, de cinco localidades del Bajo
Urubamba, y aplica ndices biolgicos de calidad ambiental y
conservacin.
Material y mtodos
rea de estudio
El estudio comprendi ambientes acuticos lticos y lnticos
de cinco localidades (Tabla 1) en el sistema del ro Bajo Uru-
bamba (Ucayali-Cusco). En cada localidad se establecieron tres
estaciones de muestreo.
Localidades X Y
Shivankoreni 18L 0725843 8704492
Kirigueti 18L 0703749 8720403
Miara 18L 0718774 8750414
Sepahua 18L 0713458 8766918
Timpia 18L 0737076 8663648
Tabla 1. Ubicacin de las localidades de estudio en Coordenadas
UTM .
30
Ortega et al.
Shivankoreni: Ubicada en la margen derecha de los ros
Camisea y Urubamba. Estaciones: 1) a 300 m aguas arriba del
puerto principal, 2) a 300 m aguas abajo y 3) a 500 m cerca de
la desembocadura en el ro Urubamba.
Kirigueti: Ubicada en el margen izquierdo del ro Urubamba.
Las estaciones: 1) tramo fnal del ro Picha, 2) un brazo del ro
Urubamba, denominado laguna temporal porque parte del
ao se encuentra aislada y aun en creciente conserva su carcter
lntico y 3) Quebrada Pitoniari, afuente en el margen izquierdo
del ro Urubamba, aguas abajo de la comunidad.
Miara: Ubicada en el margen izquierdo del ro Urubamba.
Estaciones: 1) Quebrada Charapa, afuente de la margen iz-
quierdo del ro Urubamba 2) Quebrada Shimbillo, afuente de
la margen derecha del ro Urubamba y 3) ro Miara, tributario
de la margen izquierda y evaluado cerca de su desembocadura
en el ro Urubamba.
Sepahua: Ubicada entre los mrgenes derechos de los ros
Sepahua y Urubamba. Estaciones: 1) ro Mishahua, afuente de
la margen derecha del ro Urubamba, aguas arriba de Sepahua;
2) ro Sepahua, margen izquierda y 3) Quebrada Kumarillo,
tributario del margen izquierdo del Urubamba, aguas arriba
de Sepahua.
Timpia: Ubicada en el margen derecho del ro Urubamba
y comprende los ros Timpia y Shihuaniro. Estaciones: 1) ro
Shihuaniro, sector fnal antes de su unin con el ro Timpia 2)
ro Timpia, a 300 m antes de conectarse con el ro Urubamba y
3) ro Urubamba, mrgenes del ro o playas de la isla, frente al
casero de la comunidad.
En el campo se procedi a la descripcin fsica y ecolgica
del hbitat, segn Ortega et al. (1998), incluyendo el registro
de parmetros fsicoqumicos bsicos: oxigeno disuelto, tempe-
ratura, transparencia, CO
2
, pH, STD y conductividad.
El plancton se colect fltrando 20 litros de agua con una
red estndar de 45 micras de abertura. La muestra fue fjada
con formol 5%.
Para el muestreo del bentos se us la red Surber (marco me-
tlico de 30 x 30 cm, malla de 1 mm), colocndola en posicin
inversa a la corriente. Se realizaron tres rplicas en cada estacin
y la muestra fue fjada de inmediato con etanol 70%.
Los peces se colectaron utilizando redes de arrastre a la orilla
de 10 x 3 m y malla 5 mm. La colecta se realiz efectuando cinco
lances en cada estacin. El material fue fjado directamente en
una solucin de formol 10% por 48 horas, pasando luego a una
solucin de etanol 70% y para su transporte en bolsas plsticas
envueltas en gasa hmeda de etanol.
Cada muestra obtenida llevo adjunto los datos de campo
propios y el anlisis respectivo fue realizado en el Museo de
Historia Natural de la UNMSM.
Las muestras fueron analizadas empleando un microscopio y
estereoscopio. Las muestras de peces fueron separadas y lavadas
por lotes, identifcadas, preservadas en etanol 70%, rotuladas,
y depositadas en la Coleccin Ictiolgica (MUSM). La clasi-
fcacin sigui el orden segn Reis et al. (2003) y Ortega &
Hidalgo (2008).
Para el anlisis de la informacin biolgica y determinacin
del estado de conservacin de comunidades y ecosistemas acu-
ticos se emplearon los ndices ecolgicos: %EPT (El ndice
Ephemeroptera + Plecoptera + Trichoptera). Es la relacin
existente entre la cantidad de organismos que son indicadores
de aguas limpias o de buena calidad, exigentes en altos valores
de oxgeno. De acuerdo al porcentaje observado en las diferentes
muestras de la presencia y magnitud de estos grupos indicado-
res se obtendr una califcacin del estado de conservacin del
ambiente acutico en estudio, segn Roldan (1997)
IBI (ndice de Integridad Biolgica). Sistema de califcacin
de hbitat diseado por Karr (1981) para evaluar la condicin
de los cursos de agua en el hemisferio norte, adaptado a la com-
posicin y estructura de las poblaciones de peces amaznicos, y
aplicado en una evaluacin ictiolgica entre Tarapoto (San Mar-
tn) y Yurimaguas (Loreto), de acuerdo con Ortega et al. (2007).
Se emplean consideraciones de Riqueza (criterio 1), nmero
de especies registradas en cada localidad y la composicin (cri-
terios 2, 3 y 4) que involucra rdenes representativos (Chara-
ciformes, Siluriformes y Gymnotiformes). En los criterios 5 y
6, presencia de peces perifricos (origen marino) y secundarios
(tolerantes). En la categora de estructura trfca (criterios 7, 8
y 9), presencia de peces omnvoros, detritvoros y carnvoros,
respectivamente. Finalmente, la abundancia (criterio 10), n-
mero de ejemplares colectados, buena apariencia (criterio 11) y
condicin saludable de los peces (criterio 12).
Resultados
Derivados del monitoreo biolgico que comprende 14 eva-
luaciones, desde septiembre 2003 hasta abril 2009.
Descripcin fsica de los ambientes acuticos
Agrupados por el tipo de agua y ambiente ltico, tenemos:
Figura 1. Cuenca del Bajo Urubamba y localidades de estudio.
Cusco Ucayali, Per.
31

Ros de agua blanca: Urubamba, Timpia, Miara, Mishahua
y Sepahua. Presentan transparencia entre 0,02 y 0,15 m. Am-
plitud de cauce de 30 a 80 m y profundidad desde 0,4 a 4,5 m,
entre vaciante y creciente. Orillas amplias, desprotegidas o con
moderada cobertura vegetal. De sustrato duro: arcilla, arena,
grava, canto rodado y rocas; presenta rpidos y remansos, como
tambin micro hbitats formados por troncos sumergidos.
Ros de agua clara: Camisea, Picha y Shihuaniro. Presentan
transparencia entre 0,15 m y total; color verde claro a esmeralda,
con variaciones entre la poca lluviosa y seca, amplitud de cauce
entre 15 y 70 m, profundidad variable de 0,2 a 5 m. Orillas de
estrechas a amplias, desprotegidas o con cobertura vegetal mo-
derada. De sustrato mixto, compuesto por arena, limo, canto
rodado, piedras y rocas y, presenta hbitats formados por playas
arenosas, remansos y rpidos.
Quebradas de agua clara: Kumarillo, Charapa, Pitoniari.
Transparencia entre 0,05 m y total. Amplitud de cauce de 4 a
20 m y profundidad de 0,5 a 1,5 m, entre vaciante y creciente.
Con orillas amplias, desprotegidas, con escasa cobertura vegetal.
De sustrato mixto, formado por canto rodado, grava, arena y
limo, con hojarasca y mesohbitats formados por rpidos, pozas
y vegetacin sumergida.
Laguna temporal, brazo del ro Urubamba, con agua blanca,
transparencia entre 0,05 y 0,45 m. Con amplitud de cauce de
27 a 80 m, y profundidad entre 0,8 y 2,4 m, entre vaciante y
creciente. Presenta orillas moderadas, con cobertura vegetal
herbcea y arbustiva. De sustrato mixto, con arena, limo y
adems de canto rodado; con hojarasca y vegetacin sumergida.
Quebrada de agua blanca-clara: Shimbillo. Transparencia
entre 0,05 y 0,50 m. Amplitud de cauce de 4 a 10 m y profun-
didad de 0,3 a 2,5 m, entre vaciante y creciente. Presenta orillas
estrechas, moderadamente protegidas, con cobertura vegetal
de bosque secundario. Cauce con sustrato mixto, compuesto
por canto rodado, grava, arena y limo, presenta micro hbitats
formados por rpidos, pozas, troncos y vegetacin sumergida.
La vegetacin observada en las mrgenes de los ros fue de
bosque ribereo compuesto principalmente por Tessaria integri-
folia (pjaro bobo), Gynerium spp. (caa brava), Cecropia spp.
(cetico) y Ficus spp. (oj).
Plancton
El ftoplancton registr 170 especies reunidas en seis Di-
visiones. La mayor diversidad fue observada en Chlorophyta,
seguido por Bacillariophyta y Cyanophyta, mientras que
Rhodophyta, Pyrrhophyta y Chrysophyta presentaron valores
mnimos (Tabla 2).
Los resultados obtenidos por localidades, sealan que la
riqueza total fue mayor en Miara y menor en Kirigueti y Tim-
pia. Por divisiones el mayor registro de Chlorophyta fue en
Sepahua, el de Bacillariophyta en Timpia y el de Cyanophyta
en Kirigueti y Miara. Las Euglenophyta fueron ms diversas
en Sepahua (Tabla 3).
Durante las evaluaciones hubo fuctuaciones de la riqueza,
relacionados con las pocas de vaciante y creciente. Sin embargo,
entre localidades como Miara y Timpa aunque se registra una
leve tendencia al incremento de especies, la riqueza acumulada
es muy diferente (Fig. 2).
Division Riqueza total
Bacillariophyta 35
Chrysophyta 5
Chlorophyta 86
Cyanophyta 34
Euglenophyta 6
Pyrrhophyta 3
Rodophyta 1
Total 170
Tabla 2. Riqueza total del plancton por Division. Bajo Urubamba.
Junio 2004 - abril 2009
D
i
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i
s
i
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n
S
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K
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N
I
T
I
M
P
I
A
Bacillariophyta 25 33 21 26 35
Chrysophyta 3 0 2 2 1
Chlorophyta 50 49 39 42 37
Cyanophyta 21 25 27 24 27
Euglenophyta 6 5 4 3 2
Pyrrhophyta 1 2 2 2 2
Rodophyta 0 1 1 1 1
Total 106 115 96 100 105
Tabla 3. Riqueza (S) del plancton por Division y localidades. Bajo
Urubamba. Junio 2004 - abril 2009.
0
20
40
60
80
100
120
140
Jun-
04
Sep-
04
Ene-
05
Abr -
05
Oct -
05
Feb-
06
Ago-
06
Mar-
07
Oct -
07
Abr -
08
Oct -
08
Abr -
09
Evaluaciones
N
o
.

d
e

e
s
p
e
c
i
e
s
Miaria S Miaria Ac
Timpia S Timpia Ac
Figura 2. Riqueza (S) del plancton por evaluaciones en Miaria y
Timpia. Bajo Urubamba. Junio 2004 - abril 2009.
Bentos
La riqueza total del bentos llega al registro de 112 especies,
representando a 14 rdenes en tres phyla (Annelida, Arthropoda
y Mollusca). Entre los ordenes son mas diversos los Trichoptera,
seguido por Coleoptera y Ephemeroptera y resultando escasa
la diversidad para los Oligochaeta, Megaloptera, Plecoptera y
Unionoida (Tabla 4).
La mayor riqueza por rdenes fue registrada en Miara y la
menor en Timpia. Trichoptera, Coleoptera y Ephemeroptera
fueron muy diversos en todas las localidades (Tabla 5).
32
Ortega et al.
De acuerdo a las evaluaciones realizadas hubo fuctuaciones
en la riqueza, relacionadas a las temporadas de vaciante y cre-
ciente. Destacndose que en las localidades de Miara y Timpa
se registra una leve tendencia al incremento de especies aunque
la riqueza acumulada difere notablemente (Fig. 3).
En relacin al ndice Ephemeroptera + Plecoptera + Tri-
choptera (%EPT), entre 2003 y 2009 aplicado en 51 de 210
evaluaciones, los valores fueron ubicadas en el rango superior
(75 100) indicando la presencia de aguas de calidad optima
y adems, 41 evaluaciones (50 75) indicando aguas de buena
calidad (normal) (Tabla 6).
Peces
La riqueza total durante la evaluacin fue de 176 especies,
resultando mas diversos los Characiformes, y los Siluriformes,
siendo escasamente representados los peces de origen marino:
Myliobatiformes, Beloniformes y Synbranchiformes (Tabla 7).
ORDENES Riqueza total
Oligochaeta 1
Decapoda 3
Coleoptera 18
Diptera 13
Ephemeroptera 16
Hemiptera 12
Lepidoptera 2
Megaloptera 1
Odonata 13
Orthoptera 2
Plecoptera 1
Trichoptera 22
Unionoida 1
Basomatophora 7
Total 112
Tabla 4. Riqueza total del bentos por Ordenes. Bajo Urubamba. Se-
tiembre 2003 - abril 2009.
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i
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a
Oligochaeta 0 1 1 1 0
Decapoda 1 2 0 1 1
Coleoptera 10 13 9 13 5
Diptera 5 12 6 8 6
Ephemeroptera 13 13 10 10 10
Hemiptera 7 10 7 5 7
Lepidoptera 2 2 2 2 2
Megaloptera 1 1 1 0 1
Odonata 8 9 6 5 9
Orthoptera 1 1 1 2 0
Plecoptera 1 1 1 1 1
Trichoptera 15 20 14 11 16
Unionoida 1 0 0 0 0
Basomatophora 3 4 2 2 1
Total 68 89 60 61 59
Tabla 5. Riqueza (S) del bentos por Ordenes y localidades. Bajo
Urubamba. Setiembre 2003 - abril 2009.
%EPT
Sepahua Miaria Kirigueti Shivankoreni Timpia
M
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h
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a
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K
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a

1
C
a
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a

2
C
a
m
i
s
e
a

3
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i
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a
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a
m
b
a
Sep-03 96 62 36 84 15 52 40 90 46 13 97 46 88 0 100
Dic-03 40 12 46 43 86 19 0 0 37 39 0 0 58 0 97
Jun-04 86 100 49 43 58 12 0 94 8 12 22 37 46 0 43
Sep-04 36 17 22 60 100 74 12 86 20 13 55 14 42 16 0
Ene-05 93 93 0 45 40 34 99 25 106 0 0 0 91 100 0
Abr-05 0 53 40 13 32 87 32 0 6 0 100 54 48 100 0
Oct-05 82 79 56 21 0 66 50 92 16 0 11 100 19 0 52
Feb-06 0 100 8 50 0 51 0 100 64 50 100 100 83 0 0
Ago-06 44 58 44 79 57 30 15 88 42 8 59 100 77 12 99
Mar-07 0 0 97 64 67 25 67 67 0 61 0 17 68 42 63
Oct-07 54 57 65 64 68 88 50 27 74 67 90 67 93 72 63
Abr-08 15 100 97 96 90 100 100 12 85 21 0 10 0 0 0
Oct-08 92 17 63 12 65 17 78 12 59 86 64 48 0 58 0
Abr-09 0 0 92 66 24 0 0 0 45 0 0 0 0 0 100
Tabla 6. Valores del Indice Ephemeroptera + Plecoptera + Trichoptera (%EPT) por evaluaciones y estaciones. Bajo Urubamba. Septiembre
2003 - abril 2009.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Sep-
03
Dic-
03
Jun-
04
Sep-
04
Ene-
05
Abr-
05
Oct-
05
Feb-
06
Ago-
06
Mar-
07
Oct-
07
Abr-
08
Oct-
08
Abr-
09
Evaluaciones
N
o
.

d
e

e
s
p
e
c
i
e
s
Miaria S Miaria Ac
Timpia S Timpia Ac
Figura 3. Riqueza (S) y riqueza acumulada (AC) del bentos por
evaluaciones en Miaria y Timpia. Bajo Urubamba, Septiembre 2003
- abril 2009.
33

Por localidades, la riqueza total fue mayor en Sepahua y
Miara y menor en Shivankoreni y Timpia.
Durante las evaluaciones hubo fuctuaciones de la riqueza,
relacionados con las pocas de vaciante y creciente. Sin embargo,
entre localidades como Miara y Timpa, aunque se registra una
leve tendencia al incremento de especies, la riqueza acumulada
entre ambas localidades es muy diferente (Tabla 8, Fig. 4).
Sobre el ndice de Integridad Biolgica (IBI). Los valores
obtenidos durante la evaluacin oscilan entre 33 y 52. Los
mayores valores corresponden a Sepahua y Miara, mientras
que los menores se registran para Timpia. Por otro lado, los
valores intermedios corresponden a Kirigueti y Shivankoreni.
Tambin fuctan en relacin a los periodos de vaciante y cre-
ciente (Tabla 9).
Discusin
Los ambientes acuticos estudiados fueron en su mayora
lticos, excepto la estacin Laguna temporal (Kirigueti) que
presenta caractersticas de aguas lnticas parte del ao. En
general, las temperaturas fueron similares; existen variaciones
en las profundidades, transparencia y en el tipo de sustrato y
Ordenes Riqueza total
Myliobatiformes 1
Beloniformes 1
Characiformes 102
Clupeiformes 2
Gymnotiformes 4
Perciformes 8
Pleuronectiformes 2
Siluriformes 55
Synbranchiformes 1
Total 176
Tabla 7. Riqueza total del necton por Ordenes. Bajo Urubamba.
Septiembre 2003 - abril 2009.
O
r
d
e
n
e
s
S
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a
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M
i
a
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i
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a
n
k
o
r
e
n
i
T
i
m
p
i
a
Myliobatiformes 0 0 0 0 1
Beloniformes 1 1 1 1 1
Characiformes 76 74 57 44 49
Clupeiformes 2 1 2 2 1
Gymnotiformes 4 2 1 0 0
Perciformes 7 7 2 3 0
Pleuronectiformes 2 0 0 0 1
Siluriformes 38 37 23 22 22
Synbranchiformes 1 0 0 0 0
TOTAL 131 122 86 72 75
Tabla 8. Riqueza (S) del necton por Ordenes y localidades. Bajo
Urubamba. Setiembre 2003 - abril 2009.
IBI Sepahua Miaria Kirigueti Shivankoreni Timpia
M
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a
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a

1
C
a
m
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a

2
C
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a
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a
m
b
a
Sep-03 44 44 48 48 50 44 40 46 40 48 46 50 38 34 38
Dic-03 40 44 44 44 50 46 46 44 46 46 44 46 40 36 36
Jun-04 44 42 46 48 48 42 36 36 44 40 42 36 50 32 32
Sep-04 52 48 48 42 38 52 48 50 40 46 48 42 40 40 36
Ene-05 52 50 52 44 40 44 52 46 36 44 42 46 40 36 36
Abr-05 52 44 50 44 38 52 42 40 42 44 40 38 38 42 34
Oct-05 52 42 50 46 42 50 40 42 34 44 46 38 40 38 40
Feb-06 50 44 48 42 48 44 40 38 34 42 36 38 36 36 30
Ago-06 44 42 42 40 44 38 42 46 32 40 42 38 34 36 32
Mar-07 50 32 48 46 48 44 38 38 40 30 42 38 44 34 44
Oct-07 46 42 43 40 38 38 35 37 39 38 43 42 40 38 38
Abr-08 40 33 39 39 35 31 31 34 34 39 31 35 37 32 30
Oct-08 43 52 44 41 45 47 36 36 37 42 44 41 37 40 36
Abr-09 42 37 38 48 39 44 39 40 29 39 40 29 44 36 36
Tabla 9. Valores del Indice de Integridad Biologica (IBI) por evaluaciones y estaciones. Bajo Urubamba. Septiembre 2003 - abril 2009.
0
20
40
60
80
100
120
140
Sep-
03
Dic-
03
Jun-
04
Sep-
04
Ene-
05
Abr-
05
Oct-
05
Feb-
06
Ago-
06
Mar-
07
Oct-
07
Abr-
08
Oct-
08
Abr-
09
Evaluaciones
N
o
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d
e

e
s
p
e
c
i
e
s
Miaria S Miaria Ac
Timpia S Timpia Ac
Figura 4. Riqueza (S) y riqueza acumulada (AC) del Necton por
evaluaciones en Miaria y Timpia. Bajo Urubamba, Septiembre 2003
- abril 2009.
34
Ortega et al.
diferencias ms notorias en relacin al declive y la ubicacin
geogrfca (altitud) de las localidades en evaluacin. Timpa
y Shivankoreni, ubicadas aguas arriba presentaron ambientes
con mayor declive y torrencialidad, mientras que Sepahua y
Miaria, aguas abajo, presentaron ambientes con menor declive y
caudal con velocidad moderada a lenta, lo cual podra sustentar
la existencia de mayor variedad de hbitats acuticos, aspecto
tambin conocido como mayor heterogeneidad de espacio y
recursos (Welcomme 1985).
La diversidad registrada del plancton se sustenta en la variedad
de Chlorophyta (algas verdes), Bacillariophyta (diatomeas) y
Cyanophyta (algas azul-verdes), aun cuando la transparencia fue
mnima y marcada velocidad en la mayora de ambientes acu-
ticos evaluados. Destacando como mas diversos los ambientes
de Miara y Sepahua, probablemente por la mayor transparencia
en las quebradas y existencia de mayor variedad de hbitats,
confrmado por la riqueza acumulada en Miara y Timpa. En
Chlorophyta el resultado fue cercano al registrado en Pucallpa
(Samanez 1979).
En el bentos, la mayor riqueza la present Arthropoda, domi-
nada por larvas y adultos de insectos acuticos. Entre localidades,
una mayor riqueza en Miara por presentar mayor heteroge-
neidad y la menor en Timpia. Entre los ordenes de insectos
registrados destacan: Trichoptera, Coleoptera y Ephemeroptera.
En el necton, la riqueza total es comparable al registrado en el
Bajo Ro Huallaga (Ortega et al. 2007) se basa en la diversidad
de peces con escamas (Characiformes), y los peces de cuero
(Siluriformes), como sucede en distintos lugares de la Amazo-
nia (Ortega et al. 2007, Goulding et al. 2004) y la mayora de
tamao menudo a mediano. La mayor diversidad observada en
Sepahua tendra relacin directa con la mayor heterogeneidad
de hbitats y la disponibilidad de recursos favorables en la parte
baja del sistema estudiado.
Entre las microalgas, las diatomeas son indicadoras de cali-
dad de sistemas lticos, pero exige un conocimiento al nivel de
especies para ser aplicado (Lobo et al. 2004).
Los valores encontrados de %EPT indicaron aguas de muy
buena calidad en 51 estimaciones (24%), y en 44 evaluaciones
(21%) confrman aguas normales. Por otro lado, considerando
que los valores mnimos fueron registrados en la poca lluviosa,
cuando es difcil localizar los insectos indicadores, los valores de
%EPT obtenidos no implicaran necesariamente que la calidad
de las aguas fuera muy distinta a la normal.
En cuanto al estado de conservacin basado en los peces y
los valores del IBI, los valores obtenidos por localidad y por
evaluacin demuestran que en el Bajo Urubamba, especialmente
en Miara y Sepahua, existen condiciones entre buena y muy
buena, que demuestra mejores condiciones de conservacin
que los obtenidos para los ambientes acuticos evaluados entre
Tarapoto y Yurimaguas (Ortega et al. 2007).
Agradecimientos
Esta evaluacin, ha sido posible gracias a la colaboracin
importante de B. Rengifo, M. Velsquez, R. Quispe, V. Palacios,
Isabel Corahua y Alex Mendoza; miembros del Departamento de
Ictiologa del MHN-UNMSM. Nuestro especial reconocimiento
a los Gerentes de ERM PERU S.A. por las facilidades recibidas
y a PLUSPETROL por el auspicio de la investigacin.
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Ortega et al.
37

Diversidad de peces en la cuenca baja del ro Nanay
ISSN 1561-0837
Diversidad y variacin estacional de peces en la cuenca baja del
ro Nanay, Per
Ericka Correa
1
y Hernn Ortega
1
Fishes species diversity and seasonal variation in the lower basin of Nanay
River, Peru
1 Departamento de Ictiologa.
Museo de Historia Natural, Uni-
Marcos, Av. Arenales 1256, Jess
Mara, Apartado 14-0434 Lima
14, Per.
Email Ericka Correa:
evanessa.correa@gmail.com
Resumen
El presente trabajo informa sobre la diversidad de peces en la cuenca baja del rio Nanay, tributario del ro
Amazonas. Esta zona est sometida a la extraccin indiscriminada de peces con usos ornamentales y de
consumo directo. Utilizando redes de arrastre (10 x 2,5 m, 5 mm de luz de malla), se realizaron capturas en
poca de vaciante (agosto y setiembre de 2007) y creciente (febrero de 2008), en tres lugares del rio Nanay.
Se colectaron 1626 individuos, correspondientes a 86 especies, de 23 familias y cinco rdenes. El nmero de
especies vario entre 13 y 21 en poca de vaciante y entre 18 y 26 especies en poca de creciente. Predomi-
naron los Characiformes, Siluriformes y Perciformes. El 76% de los individuos con tamaos menores de 10
cm. El 65% de las especies registradas tienen uso ornamental.
Palabras clave: Peces ornamentales, Amazona, estacionalidad, pesca, Loreto.
Abstract
This paper reports on the diversity of fsh in the lower basin of the Nanay River, a tributary of the Amazon River.
This area is subjected to indiscriminate harvesting of fsh for ornamental purposes and for direct consumption.
Using trawl nets (10 x 2.5 m, 5 mm mesh), we fshed in the dry season (August and September 2007) and wet
season (February 2008) in three places in the Nanay River. 1626 individuals were collected, corresponding to
86 species of 23 families and fve orders. The number of species varied between 13 and 21 in the dry season
and between 18 and 26 species during the growing season. Characiformes, Siluriformes and Perciformes were
the dominant orders. 76% of individuals had small sizes. 65% of the recorded species have ornamental use.
Keywords: Ornamental fsh, Amazon, seasonality, fshing, Loreto.
Introduccin
Uno de los principales tributarios del ro Amazonas en terri-
torio peruano es el ro Nanay, ubicado en el departamento de
Loreto, caracterizado por ser un ro de agua negra (Roldn 1992,
Sioli 1984, Ortega & Castro 1998), y comprende muchos tipos
de microhbitats que albergan gran diversidad de peces impor-
tantes para el consumo humano y de uso ornamental, adems
de presentar en las reas cercanas (riberas y planicies inundables)
con un alto nivel de endemismo (Hidalgo & Willink 2007).
Entre los problemas que se han observado en relacin al
ro Nanay, se encuentra la extraccin indiscriminada de peces
ornamentales, alentado por el comercio acuarista existente en la
zona y que satisface las grandes demandas provenientes de pases
de Europa, Norteamrica y Asia. As, el centro de exportacin
de peces de acuario en el Per es Iquitos, donde el comercio ha
estado activo desde la dcada de 1950 (Gerstner et al. 2006). La
presin en cuanto a la extraccin de peces ornamentales en el ro
Nanay es elevada, sobretodo en la parte baja (Tello & Cnepa
1991, Souza et al. 2004, Gerstner et al. 2006).
En el presente trabajo se informa de la composicin taxo-
nmica y la estructura comunitaria de peces de la cuenca baja
del ro Nanay, en pocas de creciente y vaciante; y se actualiza
la informacin de la diversidad de peces del ro Nanay, conco-
cimiento que permitir reforzar las medidas de conservacin.
Materiales y mtodos
El rea de estudio se localiza en el Departamento de Loreto,
provincia de Maynas, cerca a la ciudad de Iquitos. Se colectaron
las muestras en la cuenca baja del ro Nanay, que comprende
desde el casero de Salvador de Pava hasta su desembocadura
en la margen izquierda del Ro Amazonas (IIAP, 2002). Se
eligieron las localidades Las Camelias, Pampachica, Nina Rumi
y Puerto Almendras cercanas a la ciudad de Iquitos (0345S,
7314W, entre 84 y 92 m altitud), ubicadas en el distrito de
San Juan Bautista, las dos ltimas con acceso desde la carretera
Iquitos-Nauta, a la altura del kilometro siete, al suroeste de la
ciudad de Iquitos.
Las colectas fueron realizadas en los lugares frecuentados
por los pescadores de peces ornamentales, como son las orillas,
palizadas (formada por ramas); rboles sumergidos y vegetacin
fotante, que se entrelazan en las curvas de los meandros, de los
canales de los ros o en las tahuampas (Souza et al., 2004);
gramalotales, comunidades de gramneas herbceas robustas
compuestas por varias especies que ocupan los bordes de las
playas y bancos de arena planos o de suave declive (Kahn et al.
1993). Estos lugares presentan diferentes niveles de presin de
extraccin de peces ornamentales, segn Souza et al. (2004).
Tambin se colect en el hbitat de sustrato arenoso.
En cada localidad se realizaron cinco lances por estacin,
en poca de vaciante, agosto y setiembre de 2007 y creciente,
febrero de 2008. Se utiliz una red de arrastre a la orilla de 10
x 2,5 m y 5 mm de apertura de malla. Los peces fueron fjados
en formol al 10% y preservados en etanol al 70% en el campo.
Fueron identifcados, catalogados y depositados en la coleccin
cientfca del Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional de San Marcos (UNMSM).
Se realiz la descripcin de los hbitats, con informacin de
temperatura del aire, temperatura del agua, pH, transparencia,
conductividad y oxgeno disuelto.
Se determin la composicin taxonmica y abundancia
relativa de la comunidad de peces. Los valores de abundancia
relativa, se obtuvieron en base a la presencia y frecuencia de
ocurrencia (Ortega, 2007).
38
Correa & Ortega
Se realiz un anlisis de similaridad comparando los lugares de
estudio y las pocas de muestreo (Manly, 1985). Se uso las la Dis-
tancia Euclidiana entre los casos, y se elaboro un dendrograma.
El ndice de abundancia fue estimado de acuerdo al esfuerzo
realizado, es decir por lances y estaciones, teniendo en cuenta
que fueron 5 lances por estacin (n de individuos/lance) y
4 estaciones por pocas (n de individuos/estacin) (Ortega
2007). Se compararon tambin las abundancias relativas entre
estaciones, hbitat, pocas y zona de estudio, considerando las
proporciones obtenidas en cada orden y familia.
Resultados
Los parmetros fsicoqumicos muestran cuerpos de agua con
caractersticas propias de ambientes acuticos de agua negra, de
ligera acidez a excepcin de una de las estaciones-, baja conduc-
tividad, temperatura de 28,5 C en promedio, transparencia de
0,5 m y bajo oxgeno disuelto. En la descripcin de los hbitats,
observamos que las estaciones estuvieron caracterizadas por dis-
tintos microhbitat: ambientes lticos con orillas arenosas, gra-
malotales y palizadas, as como el ambiente de cocha con sustrato
areno-fangoso y fangoso; con diferencias entre pocas (Tabla 1).
Fueron colectados 1626 individuos, correspondientes a
86 especies, pertenecientes a 60 gneros, 21 familias y cinco
rdenes, de los cuales los rdenes Characiformes y Siluriformes
conforman ms del 75% tanto en nmero de individuos como
en nmero de especies, gneros y familias (Tabla 2).
Del total de especies identifcadas, se registran tres nuevos
gneros para la cuenca del rio Nanay, Dysichthys, Pseudoloricaria
(Siluriformes) y Laetacara (Perciformes), en total fueron 17
especies registradas por primera vez para la zona. En el Tabla 3
se presenta la lista de especies para la cuenca baja del ro Nanay,
tanto para poca de vaciante como para poca de creciente; las
familias fueron ordenadas segn Reis et al.(2003) y los gneros
y especies en orden alfabtico dentro de las familias.
Moenkhausia af. ceros, Curimatella sp. y Hemiodus sp. del
orden Characiformes (52,5%) y Amblydoras nauticus del orden
Siluriformes (9%) conforman el 61,5% de la abundancia total
encontrada. En poca de vaciante predomina Amblydoras nau-
ticus, constituyendo el 28,5% de los individuos en dicha poca,
mientras que las especies Moenkhausia af. ceros y Curimatella
sp. destacan en poca de creciente, con un 65,8%.
El orden con mayor riqueza especfca fue Characiformes, con
el 66% del nmero de especies, siguiendo Siluriformes, con 18%.
La familia con el mayor nmero de especies fue Characidae,
representando el 36%, seguida por Cichlidae (14%), Curima-
tidae (10%), Loricariidae (6%), para luego dar paso a las otras
18 familias que juntas conforman aproximadamente el 34%.
En cuanto a la abundancia, el orden con el mayor nmero
de individuos fue Characiformes, que obtuvo un 80% del total
Caractersticas
Vaciante Creciente
Pampachica
Las
Camelias
Puerto
Almendras
Ninarumi Pampachica Las Camelias
Puerto
Almendras
Ninarumi
Cuerpo de agua Lotico Lentico Lotico Lotico Lotico Lotico Lotico Lotico
Hbitat Playa arenosa Laguna Playa arenosa Playa arenosa Gramalotal
Laguna con
macroftas
Palizada Gramalotal
Velocidad de Corriente Moderada Nula Lenta Lenta Lenta Nula Nula Nula
Tipo de agua Negra Negra Negra Negra Negra Negra Negra Negra
Color de agua T oscuro T oscuro T oscuro T oscuro T oscuro T oscuro T oscuro T oscuro
Amplitud de cauce 80 40 70 60 115 20 110 100
rea de muestreo (m) 400 200 400 400 300 200 200 300
Profundidad (m) 1,1 0,8 1,5 1,5 1,5 1,55 1,55 1,35
Substrato Arenoso
Areno-
fangoso
Arenoso Arenoso Arenoso
Areno-
fangoso
Areno-
fangoso
Areno-
fangoso
Vegetacin Arbustiva
Herbcea-
arbustiva
Herbcea-
arbustiva
Herbcea Herbcea Herbcea
Herbcea-
arbustiva
Herbcea
T. del aire (C) 29 31 32 31 34,5 34 32 32
T. del agua (C) 27,5 28,5 29,4 28,5 28,75 30,5 26,8 28
pH 6,98 7,06 6,53 6,74 6,4 6,54 7,03 8,27
Conductividad (S/cm) 7,65 8 7,03 8,2 9,1 8,16 8,03 11,3
Transparencia (cm) 15 14 16 16 15 15 15 15
Oxgeno disuelto (ppm) 4 3,82 3,8 3,86 3,7 3,58 3,63 3,5
Tabla 1. Descripcin de hbitat y parmetros fsicoqumicos de los cuerpos de agua evaluados en la cuenca baja del Ro Nanay.
Orden Familias Gneros Especies Individuos
Characiformes 12 34 56 1297
Siluriformes 6 13 16 205
Perciformes 1 11 12 108
Beloniformes 1 1 1 3
Clupeiformes 1 1 1 13
Total 21 60 86 1626
Tabla 2. Nmero de familias, especies e individuos por rdenes
registrados en la cuenca baja del ro Nanay.
39

OrdenFamilia Especies Pampachica Las Camelias Pto. Almendras Nina Rumi Total Usos NR
V Cr V Cr V Cr V Cr
Characiformes
Curimatidae Curimata vittata 6 3 9 O-C
Curimatella meyeri 21 21 OP X
Curimatella sp. 5 9 2 2 192 120 330 O
Curimatopsis macrolepis 1 1 O-C
Cyphocharax spilurus 6 14 16 36 OP
Psectrogaster sp. 5 5 C
Psectrogaster essequibensis 4 6 5 15 C X
Steindachanerina aff. guentheri 5 5 OP
Steindachnerina sp. 15 15 C
Prochilodontidae Prochilodus nigricans 3 3 O-C
Semaprochilodus theraponura 12 12 O-C
Anostomidae Anostomus sp. 6 6 O
Leporinus agassizi 4 4 O-C
Leporinus friderici 1 1 1 3 O-C
Chilodontidae Chilodus punctatus 5 5 O
Chilodus sp. 5 1 6 OP
Crenuchidae Characidum etheostoma 9 2 11 O
Hemiodontidae Hemiodus sp. 42 13 4 32 7 2 100 C
Gasteropelecidae Carnegiella myersi 2 2 O
Characidae Astyanax bimaculatus 2 2 O
Brycon pesu 1 1 O
Bryconops melanurus 4 4 C
Bryconops sp. 2 2 O-C
Chalceus sp. 1 1 2 2 6 O
Cheirodon ortegai 3 3 OP X
Ctenobrycon sp. 1 10 11 O
Hemigrammus hyanuari 8 8 O
Hemigrammus levis 30 30 O
Hemigrammus pulcher 1 7 2 10 O
Iguanodectes spilurus 1 1 O-C
Knodus sp. 9 9 O
Moenkhausia aff. ceros 70 10 2 212 130 424 O
Moenkhausia aff. collettii 7 7 O
Moenkhausia aff. comma 3 4 7 14 O
Moenkhausia aff. cotinho 1 1 6 5 13 O
Moenkhausia aff. dichroura 34 34 O
Moenkhausia aff. intermedia 1 1 2 O
Moenkhausia chrysargyrea 3 3 O
Moenkhausia colletti 2 2 O
Moenkhausia dichroura 2 2 O
Moenkhausia intermedia 2 2 4 O
Moenkhausia jamesi 1 1 2 O X
Moenkhausia lepidura 3 3 14 6 3 29 O
Moenkhausia oligolepis 3 1 4 O
Moenkhausia sp. 39 39 O
Myleus rubripinnis 4 4 O-C
Serrasalmus aff. rhombeus 3 3 O-C
Serrasalmusaff. nattereri 1 1 O-C
Tetragonopterus argenteus 1 1 O
Triportheus elongatus 1 1 O
Acestrorhynchidae Acestrorhynchus falcirostris 2 1 3 O-C
Erythrinidae Hoplerythrinus unitaeniatus 1 1 O-C
Hoplias malabaricus 9 8 1 1 1 20 C
Lebiasinidae Pyrrhulina brevis 1 1 O
Ctenolucidae Boulengerella cuvieri 1 1 1 1 4 O X
Boulengerella maculata 1 1 1 3 OP
Siluriformes
Aspredinidae Dysichthys sp. 1 1 OP X
Trichomycteridae Ochmacanthus sp. 1 1 OP X
Callichthyidae Megalechis thoracata 1 1 OP X
Loricariidae Limatulichthys punctatus 11 11 OP X
Limatulichthys sp. 13 13 OP X
Oxyropsis sp. 2 2 4 OP X
Pseudoloricaria sp. 2 2 OP X
Rineloricaria morrowi 2 2 4 OP
Heptapteridae Pimelodella cristata 6 6 OP X
Pimelodella gracilis 1 1 OP
Pimelodidae Goeldiella aff. eques 1 1 O
Pimelodus maculatus 1 1 O X
Pimelodus tetramerus 1 3 4 O-C X
Doradidae Amblydoras nauticus 4 142 146 O .
Nemadoras trimaculatus 1 1 OP .
Physopixys lyra 4 4 8 O .
Perciformes
Cichlidae Acaronia nassa 7 1 6 5 19 O X
Aequidens sp. 16 1 17 O-C
Tabla 3. Lista Sistemtica y abundancia total de las especies de peces de la cuenca baja del ro Nanay por estaciones y pocas (V: Vaciante,
Cr: Creciente; C: Consumo, O: Ornamental, OP: Con Potencial Ornamental, NR: Nuevos Registros).
continua...
40
Correa & Ortega
Aequidens tetramerus 6 6 1 13 O-C
Apistogramma luelingi 6 6 OP X
Biotodoma cupido 3 3 O
Cichla monoculus 1 1 2 O-C
Cichlasoma amazonarum 2 2 4 O
Crenicichla anthurus 2 2 4 O
Heros apendiculatus 1 1 O
Laetacara thayeri 2 2 OP
Mesonauta mirifcus 3 7 1 11 O
Satanoperca jurupari 3 7 8 1 7 26 O-C
Beloniformes
Belonidae Potamorrhaphis sp. 3 3 O
Clupeiformes
Engraulididae Anchoviella sp. 1 7 1 4 13 C
5 21 86 138 147 248 73 72 568 54 326 1626 17
Tabla 3.
de individuos colectados; seguido de Siluriformes con un 13%,
Perciformes con el 7%, Clupeiformes con el 1% y fnalmente
Beloniformes. Characidae fue tambin la familia con el mayor
porcentaje en el nmero de individuos (42% del total).
En poca de vaciante se capturaron 512 individuos pertene-
cientes a 58 especies, 45 gneros, 19 familias y cinco rdenes,
mientras que en poca de creciente fueron colectados 1114
ejemplares, identifcndose 48 especies, 34 gneros, 13 familias y
cuatro rdenes. En poca de vaciante, los rdenes Characiformes,
y Siluriformes fueron los predominantes en cuanto a riqueza de
especies, mientras que en creciente los Characiformes y Perci-
formes fueron los ordenes resaltantes, con 31 y 11 especies. En
relacin al nmero de individuos, los Characiformes tambin
fueron los que tuvieron los mayores valores, con 256 individuos
en poca de vaciante y 1041 en poca de creciente. Las familias
Characidae y Cichlidae fueron las mejor representadas en poca
de vaciante; mientras que Characidae y Cichlidae presentaron
los mayores valores en nmero de especies. Doradidae presento
ms individuos en poca de vaciante, y Characidae en poca de
creciente. Variantes con respecto a riqueza y abundancia entre
pocas y estaciones las podemos observar en la Figura 1.
El dendrograma en la Figura 2 rene a todas las estaciones en
todas las pocas, en el que podemos dar cuenta de la formacin
de un grupo claro de las estaciones en Pampachica, Puerto Al-
mendras y Nina Rumi en poca de vaciante y Las Camelias en
poca de creciente. La estacin en la localidad de Pampachica
en poca de creciente tendra similitud con el grupo formado
anteriormente. Se observ similitud entre las estaciones de Nina
Rumi y Puerto Almendras en poca de creciente, y hallamos que
la ms diferente entre todas las locaciones fue la estacin en Las
Camelias, en poca de creciente.
Discusin
En general se confrma la predominancia de Characiformes
y Siluriformes (Super Orden Ostariophysi en la cuenca baja del
ro Nanay), la cual sigue el patrn perteneciente a las aguas con-
0
100
200
300
400
500
600
0
5
10
15
20
25
30
Pampachica Las Camelias Puerto
Almendras
Nina Rumi
N
m
e
r
o

d
e

i
n
d
i
v
i
d
u
o
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(
N
)
N
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r
o

d
e

e
s
p
e
c
i
e
s

(
S
)
S - Vaciante
S - Creciente
N - Vaciante
N - Creciente
Figura 1. Riqueza (S) y abundancia (N) de peces en la cuenca baja
del ro Nanay.
Linkage distance
20 40 60 80 100 120 140 160
Pampachica -vaciante
Las Camelias -vaciante
Puerto Almendras -vaciante
Nina Rumi - vaciante
Pampachica -creciente
Las Camelias -creciente
Puerto Almendras -creciente
Nina Rumi -creciente
0
Figura 2. Dendrograma de los grupos formados por todas las estaciones de muestreo en ambas pocas (Distancia Euclidiana). Cuenca baja
del ro Nanay (2007-2008).
41

tinentales de la Regin Neotropical (Lowe-McConnell, 1987).
Las familias Characidae y Cichlidae son las predominantes en
riqueza y conforman el 50% de las especies. Estos resultados
coinciden con aquellos publicados por el IIAP (2002). La
predominancia de carcidos puede ser explicada por la varie-
dad de microhbitat encontrados en el ro Nanay; los hbitos
alimenticios y los diferentes tipos de dientes entre las especies
y sus diversos hbitos reproductivos estaran adecuados a dicha
variedad de microhbitat. La presencia de varias especies de
cclidos se debera a sus hbitos reproductivos, su territorialismo
y cripticismo -importante en agua negra.
La lista de especies (Tabla 3) actualiza la informacin sobre
los peces de la cuenca baja del ro Nanay. As, el 27,9% de las
especies identifcadas fueron nuevos registros y el 8,14% del
total de las especies fueron reportadas por primera vez, es decir
el 19,8% de las especies identifcadas en el presente trabajo
fueron nuevos registros.
La estructura comunitaria est basada en especies de porte
pequeo (<10cm), representando el 61,5% de los individuos,
en su mayora Characiformes; esto puede deberse a que dichas
especies tienen una relacin ms estrecha con las orillas, remansos
de los ros y los ambientes de baja velocidad creados en poca de
creciente, en los que tambin se forman diversos microhbitat.
Resultados parecidos obtuvo el IIAP (2002).
La representatividad de familias Characiformes en abundan-
cia, se explicara por la variedad y disponibilidad de alimento,
como al material en semidescomposicin, propio de ros de agua
negra, encontrado en el fondo del ro sobre el material arenoso;
adems de los hbitos de formacin de asociaciones entre las
especies de dichas familias (Gry 1977).
El mayor nmero de individuos en poca de creciente (1114),
podra responder a la formacin de ambientes lnticos tempo-
rales y a las planicies inundables donde se albergan juveniles de
muchas especies (Gry 1977).
El dendrograma muestra que la estacin de Las Camelias, en
poca de creciente, es similar a las otras tres estaciones en poca
de vaciante, esto podra ser explicado por el aporte y al intercam-
bio de especies existente entre el ro y el cuerpo lntico existente
en poca de creciente; la composicin, estructura, y abundancia
relativa de especies fundamentan dicho agrupamiento. Por otro
lado durante la poca de creciente las diferencias en composicin
y estructura se hacen ms notables entre los lugares estudiados.
El ndice de abundancia (41 individuos/lance en promedio),
obedece tanto a caractersticas etolgicas de los peces tales como
el gregarismo (Gry 1977), as como a factores ambientales tales
como el ciclo hidrolgico. As, podemos ver que en las estaciones
con un mayor nmero de especies Characiformes, especialmente
de las familias Characidae, Curimatidae y Hemiodontidae, son
aquellas en las que la abundancia fue mayor, lo que se debera a
sus hbitos gregarios. Se encontraron diferencias entre pocas,
siendo la poca de creciente la que muestra una mayor abun-
dancia relativa tanto en sumatoria como en promedio.
La estacin de Las Camelias presento la diversidad ms baja
en la poca de creciente, lo que podra atribuirse principalmente
a la intensa pesca de peces de uso ornamental, en especial de
Symphysodon aequifasciatus, actividad que se realiza tanto en
poca de vaciante como en poca de creciente.
La captura de peces de uso ornamental se realiza en toda la
cuenca baja y media del ro Nanay, especialmente desde aquellos
lugares cercanos a la ciudad de Iquitos, con acceso desde la carre-
tera Iquitos-Nauta. La captura se realiza con malla mosquitera,
de 1 a 3 mm de abertura; capturando indiscriminadamente peces
ornamentales y juveniles de peces de consumo. Esta captura es
realizada de pequea a mediana escala por las empresas acuaristas
e informalmente por pobladores de caseros asentados a orillas del
ro. El proceso de comercializacin fue descrito en su totalidad
por Tello y Cnepa (1991). En la Tabla 3 podemos observar que
la mayora de las especies tienen uso ornamental (56 especies
solo ornamentales, indicados con O en la lista, y 19 especies
tanto ornamentales como de consumo, representadas por O-C).
Tambin se identifcaron peces con potencial ornamental (OP),
que renen caractersticas tales como el porte pequeo, colores
brillantes o vistosos, comportamiento o hbitos especiales y
fciles de criar en espacios pequeos. Gran parte de las familias,
en este estudio, incluyen a peces ornamentales, siendo solo tres
aquellas que no incluyen a este tipo de peces (Tabla 3).
Agradecimientos
A los Doctores Mark Sabaj (Academia de Ciencias Naturales
de Filadelfa) y Flavio Lima (Museo de Zoologa de la Universi-
dad de Sao Paulo) por su ayuda en la identifcacin de especies
de las familias Doradidae y Characidae, respectivamente. Al
Departamento de Ictiologa del Museo de Historia Natural de
la Universidad Nacional Mayor de San Marcos por el ambiente
y equipos prestados.
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43

Morfologia de la glndula pediosa de MegalobuliMus
ISSN 1561-0837
Glndula pediosa de moluscos terrestres y sus implicancias
evolutivas, con nfasis en Megalobulimus
Victor Borda
1,2
, Rina Ramrez
1,2
y Pedro Romero
1,2
Pediose gland in land snails and its evolutionary implications, with
emphasis on Megalobulimus
1 Instituto de Investigacin de Cien-
cias Biolgicas Antonio Raimondi
(ICBAR). Facultad de Ciencias
Biolgicas, Universidad Nacional
Mayor de San Marcos.
2 Museo de Historia Natural, Uni-
Marcos. Av. Arenales 1256, Aparta-
do 14-0434, Lima-14, Per.
Email Victor Borda:
vic_bp@yahoo.es
Email Rina Ramrez:
rina_rm@yahoo.com
Resumen
Se describe la anatoma de la glndula pediosa de cinco especies de Megalobulimus (Megalobulimidae), y
son comparadas con gastrpodos pulmonados Succineidae, Orthalicidae, Helicidae y Veronicellidae. Una
sinapomorfa considerada para el clado Stylommatophora es la presencia de una membrana que asla a la
glndula pediosa de la cavidad visceral. Las especies estudiadas mostraron un grado variable de sujecin de
la glndula al pie, desde apenas sujeta por escasa fbras (Megalobulimus) hasta aquella totalmente aislada por
una membrana (Cantareus) pasando por grados intermedios (Succinea y Bostryx). La glndula pediosa en la
seudobabosa Heterovaginia limayana (Systellommatophora) no est adherida al piso de la cavidad visceral.
En Megalobulimus, la parte glandular es voluminosa y pende del techo de la cpsula, a diferencia de las otras
especies en que los acinos glandulares estn uniformemente adosados a la pared interna de la cpsula. Se
describen nuevos caracteres para la glndula pediosa que mejoran la diagnosis del gnero Megalobulimus y
su evaluacin flogentica.
Palabras claves: Megalobulimidae, Succinea peruviana, Bostryx conspersus, Heterovaginina limayana,
sinapomorfa.
Abstract
We describe the anatomy of pediose gland in fve species of Megalobulimus (Megalobulimidae) and contrast
them with those of succineid, orthalicid and helicid gastropods. The presence of a membrane that isolates the
pediose gland from the visceral cavity is a synapomorhy of the Stylommatophora clade. A variable range of
fxation of the gland to the muscular foot is observed in studied species, from a gland barely held by few fbers
(Megalobulimus) to a totally isolated gland (Cantareus), passing through different intermediate grades (Succinea
and Bostryx). The pediose gland in Heterovaginina limayana (Systelomatophora) is not attached to the bottom of
the visceral cavity. The glandular portion is a voluminous structure that dangles from the capsule roof in Mega-
lobulimus, whereas in other species it is attached to the capsule internal wall. We describe new pediose gland
characteristics that reinforce diagnosis of the genus Megalobulimus and provide more phylogenetic information.
Keywords: Megalobulimidae, Succinea peruviana, Bostryx conspersus, Heterovaginina limayana, synapo-
morphy.
Introduccin
Las dos sinapomorfas que sustentan al clado Stylomma-
tophora son los tentculos retrctiles y la presencia de una
membrana que asla la glndula pediosa de la cavidad visceral.
En contraste, los Systellommatophora presentan tentculos
contrctiles y la glndula pediosa libre en la cavidad visceral
(Dayrat & Tillier 2002 y 2003).
La glndula pediosa, tambin llamada glndula pedal o
suprapediosa (Barker 2001), es un rgano propio de los gastr-
podos, de origen ectodrmico (Chandra 1962). Corresponde
a una glndula del tipo exocrino; est encargada de producir la
baba, sustancia mucosa que le ayuda en la locomocin y adems
provee al animal de proteccin frente a la prdida de humedad
(Barr 1926). La baba de caracol est compuesta por alantona,
vitaminas, colgeno, elastina, cido gliclico (Bascuan 1992,
apud Cceres 2006), mucopolisacridos y agua (Levene 1925).
En los ltimos tiempos, la baba de caracol ha tomado gran
importancia comercial, por supuestas propiedades cosmticas,
con comprobado efecto humectante (Cceres 2006).
La morfologa e histologa de esta glndula es poco conocida.
La referencia ms detallada proviene de Andr (1894), es para
especies europeas. En Amrica del sur, la nica descripcin
detallada corresponde a Hylton-Scott (1939) realizada en
Megalobulimus lorentzianus; otras descripciones se referen a la
apariencia externa (Tom et al. 1994, Pena et al. 2004).
El objetivo del presente trabajo es evaluar las caractersticas
morfolgicas de la glndula pediosa de cinco especies de Mega-
lobulimus y compararlas con otras de cuatro especies de diferente
posicin evolutiva (Succinea, Bostryx, Cantareus y Heterovagini-
na), en la bsqueda de caracteres que mejoren la diagnosis y el
anlisis flogentico del gnero Megalobulimus.
Materiales y mtodos
Se utilizaron especmenes adultos de cinco especies de Me-
galobulimus de distintos departamentos de Per. La especie M.
capillaceus (Pfeifer, 1885) (Fig. 1A) es la que presenta la concha
de menor tamao (altura: 5877 mm); tiene el labio rojo por
lo que es conocido con el nombre vulgar de pucashimi en
el Departamento de San Martn (Ramrez & Cceres 1991).
La siguiente en tamao es M. lichtensteini (Albers, 1854) (Fig.
1B) (altura: 72-86 mm), procedente del Dpto. Amazonas. Las
restantes tres especies tienen las conchillas ms grandes y son
conocidas con el nombre vulgar de congompe: M. maxi-
mus (Sowerby, 1825) (Fig. 1C) (altura: 106154 mm) y M.
thammianus (Martens, 1876) (Fig. 1D) (altura: 88116 mm)
procedentes del Dpto. Madre de Dios y M. popelairianus (Nyst,
1845) (Fig. 1E) (altura: 110163 mm) de los Dptos. Madre de
Dios y San Martn.
Tambin se emplearon especmenes adultos de Succinea pe-
ruviana (Philippi, 1867) (Fig. 1F) y Bostryx conspersus (Sowerby,
1833) (Fig. 1G) procedentes del ecosistema de Lomas del Dpto.
44
Borda et al.
Figura 1. Conchas e individuos de las especies estudiadas. (A) Megalobulimus capillaceus. (B) M. lichtensteini. (C) M. maximus. (D) M.
thammianus. (E) M. popelairianus. (F) Succinea peruviana. (G) Bostryx conspersus. (H) Cantareus aspersus. (I) Heterovaginina limayana.
Lima y de Cantareus aspersus (Mller, 1774) (=Helix aspersa) (Fig.
1H) y la seudobabosa Heterovaginina limayana (Lesson, 1829)
(Fig. 1I) procedentes del jardn del Museo de Historia Natural
de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM)
(Tabla 1). El material estudiado se encuentra custodiado en la
Coleccin Malacolgica del Departamento de Malacologa y
Carcinologa del MUSM.
Los ejemplares fueron sacrifcados por ahogamiento en re-
cipientes con agua hermticamente cerrados por 24 horas. Los
ejemplares fueron fjados y preservados en etanol 96. Algunos
especmenes fjados fueron inyectados con azul de metileno
por la abertura externa de la glndula pediosa, para una mejor
visualizacin de las estructuras. Las disecciones se iniciaron,
en el caso de caracoles, mediante un corte longitudinal en el
lado derecho de la pared del cuerpo. En la cavidad visceral, se
levant el bulbo bucal y se separ cuidadosamente las ramifca-
ciones de los ganglios cerebroides (Beaumont & Cassie 1970),
visualizndose as la glndula pediosa. En las seudobabosas, las
disecciones fueron realizadas a partir de un corte por el surco
pedal del lado derecho (Tom & Lopes 1973). La parte in-
terna de la glndula se dej al descubierto mediante un corte
longitudinal en su pared lateral derecha. Las estructuras fueron
analizadas al estereomicoscopio y fotografadas con una cmara
digital. Se tomaron las medidas del largo y ancho mximo de la
glndula pediosa, adems de algunas caractersticas internas de
la glndula, as como del largo y ancho del pie de los individuos
analizados, empleando un calibrador vernier.
Resultados
En las especies estudiadas, la glndula pediosa se abre al exte-
rior mediante una abertura ubicada en el fondo de un repliegue
45

Especie No. ind. Procedencia Coordenadas
Altitud
(m)
Colector
Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Pulmonata, Orden Eupulmonata, Suborden Stylommatophora
Infraorden Sigmurethra, Familia Megalobulimidae
Megalobulimus capillaceus 5 Dpto. San Martn: Juan Guerra
063516S,
761850W
237
R. Ramrez, C. Caldern & V.
Borda. 2008
Megalobulimus lichtensteini 2 Dpto. Amazonas: Naranjillo
054919,2S,
781630,6W
489 V. Borda & C. Caldern. 2008
Megalobulimus thammianus 2
Dpto. Madre de Dios: Reserva Amaznica
INKATERRA
1235S, 6905W 200
R. Ramrez, V. Borda & P.
Romero. 2008 2009
Megalobulimus maximus 2
INKATERRA
1235S, 6905W 200 V. Borda & P. Romero. 2008
Dpto. Madre de Dios: Comunidad Nativa
El inferno
124615,10S,
691428,70W
198 C. Daz. 1988
Megalobulimus popelairianus 3
INKATERRA (ex Cuzco Amaznico) (2 ind)
1235S, 6905W 200 R. Ramrez. 1988
Dpto. San Martn: Saposoa-Chambira (1 ind)
065607,2S
764616,2W
311 A. Ruiz & R. Ramrez. 2008
Infraorden Sigmurethra, Familia Orthalicidae
Bostryx conspersus 4 Dpto. Lima: Lomas El Paraiso
120820S,
765523W
500 R. Ramrez. 2001
Infraorden Sigmurethra, Familia Helicidae
Cantareus aspersus 5
Dpto. Lima: Jardn del Museo de Historia
Natural
120438,3S,
770212.6W
122 V. Borda. 2009
Infraorden Elasmognatha, Familia Succineidae
Succinea peruviana 4 Dpto. Lima: Lomas El Lcumo
121522S,
764716W
400 R. Ramrez. 2001
Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Pulmonata, Orden Eupulmonata,
Suborden SystellommatophoraFamilia Veronicellidae
Heterovaginina limayana 5
Dpto. Lima: Jardn del Museo de Historia
Natural
120438,3S,
770212,6W
122 V. Borda. 2009
Tabla 1. Datos de colecta y material biolgico analizado en el presente estudio
Especie
Largo del
pie (mm)
Largo de la
glndula
(mm)
Ancho de
la glndula
(mm)
Surco del techo
de la glndula
(mm)
Cresta del piso
de la glndula
(mm)
Surco del
piso de la
glndula
(mm)
Megalobulimus capillaceus (n=5) 38,77 6,82 23,45 2,37 4,38 0,887 14,41 3,72 4,71 0,217
M. lichtensteini (n=2) 56,79 6,92 24,6 0,537 6,68 1,159 14,86 3,082 6,83 2,05
M. thammianus (n=2) 64,42 4,58 18,88 1,301 6,35 0,947 6,36 0,961
M. maximus (n=2) 52,27 2,76 22,66 3,62 7,02 1,103 4,56 0,509 7,02 0,141
M. popelairianus (n=3) 83,17 11,95 24,19 2,866 6,54 1,981 4,94 1,276 8,09 3,353
Succinea peruviana (n=4) 8,09 1,02 3,66 0,603 1,22 0,517 1,83
Bostryx conspersus (n=4) 14,76 1,92 7,71 0,721 2,2 0,65 3,855
Cantareus aspersus (n=5) 32,29 2,87 18,56 2,211 2,54 0,245 12,46
Heterovaginina limayana (n=5) 44,7 6,57 8,17 0,932 1,97 0,15
Tabla 2. Medidas bsicas de la glndula pediosa en las diferentes especies de moluscos terrestres estudiadas.
46
Borda et al.
entre la boca y el extremo anterior del pie. Se ubica en el eje
anteroposterior del animal, debajo del bulbo bucal, entre dos
ramas de nervios que provienen de los ganglios cerebroides. Entre
el bulbo bucal y la glndula pediosa, en la posicin ms anterior,
se encuentran dos haces musculares oblicuos que van de lado a
lado de la pared del cuerpo y que cubren parte del tercio anterior
de la glndula. Presenta las tres partes tpicas de una glndula
exocrina: cpsula, lumen y cuerpo glandular propiamente dicho.
Caractersticas de la glndula pediosa por especies
Megalobulimus capillaceus (Figs. 2A y B)
La glndula pediosa en M. capillaceus se caracteriza por ser una
estructura alargada, deprimida y su longitud (23,45 mm) (Tabla
2) abarca todo el largo de la cavidad visceral. Presenta forma trian-
gular alargada y bordes ondulados. El tercio anterior es de ancho
constante que va disminuyendo hacia el extremo posterior, que
es delgado y romo. Tan solo la parte dorsal de su tercio anterior,
entre los dos haces de msculos oblicuos y el primer par de ramas
nerviosas en relacin a los ganglios cerebroides, se encuentra cu-
bierto por un delgado tejido conectivo, quedando el resto libre
hasta su extremo posterior. Su tercio posterior est sujeto al pie
por escasas fbras que provienen de sus bordes laterales. Los dos
haces musculares oblcuos son de menor espesor en comparacin
a las de otras especies de Megalobulimus aqu estudiadas.
La cpsula de la glndula es semitransparente, por lo que el
cuerpo glandular puede ser apreciado desde el exterior. El lumen
es reducido, abarca toda la longitud de la glndula y su ancho
varia segn el ancho de sta.
El cuerpo glandular (Fig. 2A) propiamente dicho es tan pro-
minente que oblitera casi todo el lumen; pende del techo de la
cpsula por 1416 proyecciones sujetas al techo y sus superfcies
lterales (Fig. 2B). Es de color cremoso y superfcie lisa, presenta
un surco longitudinal medio que se extiende a todo lo largo.
La profundidad del surco disminuye hacia la parte posterior.
En cuatro de los cinco individuos estudiados, se observ que el
surco se extenda en todo el largo de la glndula, mientras que
en el otro individuo estaba interrumpido a la mitad quedando
como dos surcos, uno a continuacin de otro.
En el interior del cuerpo glandular se observan acinos glan-
dulares separados por las proyecciones del techo de la cpsula.
El piso de la cpsula es liso y presenta un pequeo levanta-
miento a lo largo de la lnea media de su tercio anterior (Fig.
2A), coincidiendo con el surco del cuerpo glandular.
Megalobulimus lichtensteini (Figs. 3)
La glndula pediosa en M. lichtensteini es alargada, deprimida
y con bordes ondulados, su largo (24,6 mm) (Tabla 2) abarca
casi toda la longitud de la cavidad visceral. Su ancho mayor
se ubica entre los tercios anterior y medio de la glndula y su
extremo posterior es romo y delgado. Una delgada membrana
transparente cubre dorsalmente su tercio anterior, entre los dos
haces de msculo oblicuo y el primer par de ramas nerviosas en
relacin a los ganglios cerebroides. Su tercio posterior est sujeto
al pie por escasas fbras que provienen de sus bordes laterales.
La cpsula es semitransparente, que permite ver el cuerpo
glandular propiamente dicho desde el exterior. El lumen tiene
un ancho reducido, pero abarca toda la longitud de la glndula.
El cuerpo glandular propiamente dicho es prominente y est
sujeto al techo y paredes laterales de la cpsula por delgadas
proyecciones, cuyos puntos de insercin se intercalan en el
borde libre colindante con la cpsula, formando entre 11 y 17
aberturas estrechas (Figs. 3). Es de color cremoso y superfcie
lisa, presenta un surco longitudinal que se extiende en los dos
tercios anteriores de la glndula y su profundidad disminuye
conforme avanza al extremo posterior. En el interior se observan
acinos glandulares separados por las proyecciones del techo de
la cpsula. Estas separaciones son incompletas ya que los acinos
pueden llegar a tener contacto.
La porcin ventral de la cpsula es delgada, pero ms gruesa
con respecto a la de M. capillaceus. El piso de la cpsula es liso y
presenta a lo largo de la lnea media un pequeo levantamiento
que va desde la abertura hasta el tercio medio de la glndula.
sta coincide con el surco del cuerpo glandular.
Megalobulimus maximus (Figs. 4A y B)
La glndula pediosa de M. maximus es alargada, tiene forma
de daga, con el extremo posterior romo, es deprimida y tiene
bordes irregulares. Su longitud (22,66 mm) (Tabla 2) abarca casi
toda la longitud de la cavidad visceral, el ancho mayor se ubica
Figura 2. Glndula pediosa de Megalobulimus capillaceus. (A) Gln-
dula parcialmente abierta, (B) Detalle del cuerpo glandular.
(A)
(B)
Regin posterior
Cuerpo
glandular
Surco
Pie
Piso de la
cpsula
Apertura
Cresta
5 mm
Cuerpo
glandular
Techo de
la cpsula
Proyecciones
de la cpsula
Surco
Piso de la cpsula
1 mm
47

en su tercio anterior. La pared de la glndula es relativamente
gruesa y no permite visualizar el interior. Dorsalmente, el tercio
medio de la glndula se encuentra cubierto por una delgada
membrana transparente, asociada y limitada posteriormente a
las dos primeras ramas nerviosas provenientes de los ganglios
cerebroides, mientras que el tercio posterior se encuentra libre,
por su cara dorsal, en la cavidad visceral, pero sujeta al pie por
escasas fbras desde sus bordes laterales.
El cuerpo glandular propiamente dicho est sujeto por
proyecciones emitidas desde el techo y los lados del piso de la
cpsula, que se presentan en nmero de 9 a 11. La superfcie del
cuerpo glandular es lisa, de color amarillento cremoso, y en el
centro existe un surco longitudinal ancho y poco profundo que
se extiende en el tercio anterior de la glndula (Fig. 4B). En sus
bordes laterales se observan entre 9 y 11 aberturas grandes. En el
interior existen acinos glandulares, los cuales estn separados por
las proyecciones del techo de la cpsula. El lumen ocupa todo el
largo de la glndula y su ancho es reducido, pero es proporcio-
nalmente mayor al lumen de M. lichtensteini y M. thammianus.
El piso de la cpsula es liso y presenta un levantamiento
longitudinal que se extiende desde la abertura hasta la mitad del
tercio anterior de la glndula (Fig. 4A); coincide con el surco
de la parte glandular.
Megalobulimus popelairianus (Figs. 5A y B)
La glndula pediosa de M. popelairianus tiene forma de daga,
alargada, deprimida y bordes irregulares. Su longitud (24,19
mm) (Tabla 2) abarca casi toda la longitud de la cavidad visceral.
El ancho mayor se ubica en el tercio anterior.
Dorsalmente, el tercio medio de la glndula se encuentra
cubierto por una delgada y transparente membrana, asociada
posteriormente a las dos primeras ramas nerviosas y limitada
Figura 3. Glndula pediosa de Megalobulimus lichtensteini. El piso de la cpsula est abierto, dejando ver el cuerpo glandular en su interior.
Figura 4. Glndula pediosa de Megalobulimus maximus. (A) Glndula abierta por la pared lateral, (B) Detalle de regin anterior del cuerpo
glandular.
(A) (B)
Regin posterior
Cuerpo glandular
Orifcios
Surco
5 mm
Piso de la cpsula
Cuerpo
glandular
Surco 5 mm
Techo de
la cpsula
Piso de la
cpsula
Cresta
Orifcios
Cuerpo glandular
Surco
Orifcios
Proyecciones
1 mm
48
Borda et al.
anteriormente por los dos haces musculares oblicuos ubicados
por encima de su extremo anterior. Tales haces musculares son
los ms gruesos dentro de las cinco especies de Megalobulimus
estudiadas. Su tercio posterior est libre en la cavidad visceral,
por su cara dorsal, pero sujeta al pie por escasas fbras que
provienen de sus bordes laterales. La cpsula de la glndula es
ms gruesa que la de M. maximus, que no permite apreciar su
interior (Fig. 5A). El lumen es reducido, abarca toda la longitud
de la glndula y es el ms estrecho entre las cinco especies de
Megalobulimus aqu descritas.
El cuerpo glandular propiamente dicho est sujeto por pro-
yecciones emitidas del techo y de los lados del piso de la cpsula,
las proyecciones del piso son proporcionalmente ms cortas que
en las otras especies de Megalobulimus, de modo que las aberturas
(entre 10 y 13) a lo largo de sus bordes laterales colindantes con
la cpsula se ven muy estrechas, a manera de hojales (Fig. 5B).
La superfcie del cuerpo glandular es lisa, de color amarillento
cremoso, y en el centro existe un surco longitudinal que se ex-
tiende en el tercio anterior de la glndula. El interior del cuerpo
glandular est formado por acinos glandulares separados por las
proyecciones del techo de la cpsula.
El piso de la cpsula es liso y presenta un levantamiento de
longitud variable (514 mm) a lo largo de la lnea media de su
porcin anterior. sta coincide con el surco del cuerpo glandular.
Megalobulimus thammianus (Fig. 6)
La glndula pediosa de M. thammianus es alargada, deprimida
y con bordes lisos. Su longitud (18,8 mm) (Tabla 2) abarca casi
toda la cavidad visceral. El ancho es constante en casi todo su
largo y presenta el extremo posterior romo. El tercio medio de la
glndula se encuentra cubierto por un delgado tejido conectivo
asociado a las ramas nerviosas, mientras que el tercio posterior,
por su cara dorsal, se encuentra libre en la cavidad visceral. Es-
casas fbras la sujetan al pie, desde sus bordes laterales. La pared
de la glndula es relativamente gruesa y no permite visualizar
su interior.
El cuerpo glandular propiamente dicho es prominente con
slo parte de su cara ventral libre y el resto sujeto a la cpsula
por proyecciones, por ende, el lumen es muy reducido. Las
proyecciones ventrales son ms gruesas y largas en la regin
anterior que en la posterior. Los puntos de insercin de las
Figura 6. Glndula pediosa de Megalobulimus popelairianus var. thammianus Martens en vista ventral.
Figura 5. Glndula pediosa de Megalobulimus popelairianus en vista ventral. (A) Detalle del interior de la glndula con el piso de la cpsula
abierto. (B) Detalle de la regin anterior del cuerpo glandular
(A) (B)
Orifcios
Cuerpo
glandular
Regin
posterior
Piso de la
cpsula
Surco
5 mm
Orifcios
Cuerpo
glandular
Surco
1 mm
Cuerpo
glandular
Regin
posterior
Piso de la
cpsula
Orifcios Surco
Proyecciones
de la cpsula
5 mm
49

proyecciones del piso se intercalan con los puntos de insercin
de las proyecciones del techo, formando entre 8 y 13 aberturas
estrechas, a lo largo de los bordes laterales colindantes con la
cpsula. La superfcie del cuerpo glandular es lisa, de color
amarillento, en el centro existe un surco longitudinal que se
extiende en el tercio anterior de la glndula. La profundidad
del surco disminuye conforme avanza al extremo posterior. En
uno de los especmenes el surco se present hasta el extremo
posterior, interrumpido en la parte central (Fig. 6). En el interior
se observan acinos glandulares. El piso de la cpsula es liso y no
presenta el levantamiento longitudinal de las otras especies de
Megalobulimus, sino un casi imperceptible engrosamiento en la
lnea media de su tercio anterior.
Succinea peruviana (Fig. 7)
La glndula pediosa de S. peruviana es alargada, deprimida
cuya longitud (3,66 mm) (Tabla 2) abarca casi todo el piso de
la cavidad visceral del animal. El ancho se mantiene constante
en toda su longitud. El extremo de la regin posterior es romo.
Presenta una consistencia algodonada. Se encuentra sujeta por
algunas fbras procedentes de sus bordes laterales. Dos haces
musculares oblicuos pequeos y poco conspicuos, cubren parte
del tercio anterior de la glndula.
La cpsula es bastante delgada exponiendo claramente los
acinos glandulares, que le dan a la glndula su apariencia algo-
donosa. La parte glandular est adosada a la cpsula; en la mitad
anterior se presenta como una capa delgada, mientras que en
la mitad posterior la masa del cuerpo glandular se incrementa
conformando un cuerpo ms compacto. El lumen presenta un
ancho constante hasta la mitad de la glndula en que disminuye
drsticamente y se prolonga as hasta el extremo posterior. En
el piso de la glndula se observa un surco conspicuo, angosto y
profundo (Fig. 7). El techo es liso.
Bostryx conspersus (Figs. 8A y B)
La glndula pediosa en B. conspersus es alargada (7,71 mm)
(Tabla 2), delgada, presenta bordes ligeramente lobulados y se
extiende en casi toda la longitud de la cavidad visceral. La regin
anterior es ligeramente ms ancha que la posterior. Su extremo
posterior es romo. Su consistencia es algodonosa, como la de S.
peruviana. Fibras la sujetan por sus lados al pie (Fig. 8a). Los dos
haces musculares transversales son conspicuos y cubren el tercio
anterior de la glndula (Fig. 8A). Estos pueden ser levantados
con facilidad por su parte media, mientras que los laterales se
encuentran adheridos a la superfcie dorsal de la glndula.
La cpsula es bastante delgada y transparente. El cuerpo
glandular propiamente dicho est adosado a la cpsula; puede
ser observado desde el exterior por la transparencia de la cpsula,
y es la que le da a la glndula su apariencia algodononosa. En la
mitad anterior de la glndula, el cuerpo glandular se presenta
como una capa delgada, mientras que en la mitad posterior la
masa del cuerpo glandular se incrementa conformando un cuer-
po ms compacto. El lumen es amplio en la mitad anterior de la
glndula, en la mitad posterior el ancho se reduce bruscamente
y contina as hasta el extremo posterior. Se observa un surco
Figura 7. Interior de la glndula pediosa de Succinea peruviana abierta parcialmente por su lado derecho.
Figura 8. Glndula pediosa de Bostryx conspersus. (A) Detalles
de la glndula sujeta al piso de la cavidad visceral, (B) Interior de la
glndula abierta parcialmente a lo largo del lado izquierdo.
Regin
posterior
Piso de la
cpsula
Surco
Techo de
la cpsula
1 mm
Techo de
la cpsula
1 mm
Regin
posterior
Surco
Piso de la
cpsula
Glndula pediosa
Bandas musculares
Fibras
1 mm
50
Borda et al.
conspicuo y poco profundo en la mitad anterior del piso de la
glndula (Fig. 8B). El techo es liso.
Cantareus aspersus (Figs. 9A y B)
La glndula pediosa de C. aspersus est situada en la base
de la cavidad visceral y no es vista inmediatamente luego del
primer plano de diseccin, ya que est completamente aislada
de la cavidad visceral, como si estuviera embebida en el pie (Fig.
9A). Una membrana muy delgada, conformada por numerosas
fbras, se adosa a toda su superfcie dorsal as como al pie. Los
dos haces musculares transversales oblicuos observados por
encima de la regin anterior de la glndula en otras especies,
aqui son inconspcuos y estn adheridos a la superfcie dorsal
de la glndula.
La glndula pediosa de C. cantareus no es compacta, para
evidenciarla mejor fue necesario inyectarle azul de metileno. Es
una estructura sacular, aplanada, se extiende en toda la longi-
tud de la cavidad visceral. Su longitud promedio es 18,56 mm
(Tabla 2). La cpsula es muy delgada y transparente, permite
observar los acinos. El cuerpo glandular propiamente dicho est
adosado a la cpsula; se presenta como una lmina delgada. El
lumen es amplio y se extiende hasta casi el extremo posterior
de la glndula. En la lnea media de la mitad posterior del piso
presenta un surco longitudinal que se prolonga hasta el extremo
posterior de la glndula (Fig. 9B). Tanto el techo como el piso
de la glndula presentan una superfcie ligeramente rugosa.
Heterovaginina limayana (Figs. 10A, B y C)
La glndula pediosa de H. limayana es de apariencia vermifor-
me y su longitud promedio (8,17 mm) (Tabla 2) corresponde a
menos de la quinta parte del largo de la cavidad visceral. Existen
unas delgadas fbras que sujetan la superfcie ventral media de la
glndula al pie, pero son tan pocas y delgadas que suelen pasar
desapercibidas; fuera de esto, no existe otro tipo de unin con
el pie. La regin posterior de la glndula, junto con los ganglios
cerebroides y el esfago, se encuentran cubiertos por abundante
conectivo laxo semitransparente (Fig. 10A). Se presentan dos
haces musculares oblicuos que van de lado a lado de la pared
del cuerpo y cubren el tercio anterior de la glndula.
En la regin anterior de la glndula se nota por transparencia
una pequea rea triangular, con un vrtice posterior, y sin apa-
riencia secretora (Figs. 10B y C). La parte glandular propiamente
dicha est adherida a toda la superfcie interna de la cpsula.
Discusin
Dayrat y Tillier (2002) emplearon la glndula pedal como
carcter para la reconstruccin flogentica de gastrpodos
eutineuros; la presencia de una membrana que separa a la gln-
dula pediosa de la cavidad visceral fue el carcter designado a
todos los Stylommatophora, entre ellos Succinea y Cantareus.
En el presente trabajo pudimos corroborar la existencia de una
membrana propiamente dicha slo en Cantareus aspersus. En
el caso de las especies de Megalobulimus, Succinea y Bostryx
aqu estudiadas, se observ un grado creciente de sujecin de
la glndula pediosa al pie, sin llegar a formar en ningn caso
una membrana de separacin total. Barr (1926) enfatiz que en
Milax sowerbii, otro estilomatforo, la glndula pediosa no est
embebida al pie sino que est sujeta a l por pequeos msculos.
La sinapomorfa en los Systellommatophora es que la glndula
est libre (Dayrat y Tillier 2002); en el presente trabajo se ob-
serv que efectivamente la glndula pediosa de Heterovaginina
limayana no est separada de la cavidad visceral, ni sujeta al pie,
pero tampoco es un rgano que fota libremente.
La porcin glandular de la glndula pediosa en pulmonados
terrestres es de estructura variable, como lo demostr Andr
(1894) para diversas especies europeas. Para las cinco especies de
Megalobulimus aqu estudiadas, la parte glandular es voluminosa
y presenta un surco longitudinal medio, carcter observado slo
(A)
(B)
Figura 9. Glndula pediosa de Cantareus aspersus. (A) Vista del
piso de la cavidad visceral. La glndula pediosa, inyectada con azul
de metileno, se ubica debajo de una membrana que la separa de la
cavidad. (B) Vista interna de la glndula pediosa, abierta a lo largo
del lado derecho.
Glndula
pediosa
3 mm
1 mm
Piso de la cpsula
Techo de
la cpsula
Surco
51

en otra especie de Megalobulimus (M. loretzianus) (HyltonScott
1939), por lo que podra constituir una sinapomorfa para el
gnero Megalobulimus. Otro carcter observado en Megalobuli-
mus es la presencia de un pequeo levantamiento a lo largo de
la lnea media del piso de la cpsula, denominado cresta por
(HyltonScott 1939). Por el contrario, en Bostryx conspersus,
Succinea peruviana y Cantareus aspersus, colectados en el De-
partamento de Lima (Per), se observa un surco de longitud
variable en la lnea media del piso de la cpsula, carcter que fue
descrito para Cantareus aspersus de Europa por Andr (1894).
En la flogenia molecular de los Stylommatophora (Wade et
al. 2006), los Orthalicoidea (Bostryx) y Elasmongnata (Succinea)
forman un clado; esa relacin evolutiva cercana parece estar
refejada tambin en la glndula pediosa. Se ha encontrado
similitud en la distribucin del cuerpo glandular, el lumen y
el grado de sujecin de la glndula pediosa al pie de Bostryx
conspersus y Succinea peruviana.
Figura 10. Glndula pediosa de Heterovaginina limayana. (A) Posicin
de la glndula en la cavidad visceral, (B) Vista dorsal de la glndula,
(C) Vista interna de la porcin anterior de la glndula.
Las diferencias macroscpicas de las glndulas pediosas de
las especies aqu estudiadas se correlacionaran con diferencias
a nivel histolgico y con las caractersticas qumicas de la baba,
cuyas diferencias a nivel interespecfco ya han sido observadas
en otros caracoles pulmonados (Skingsley 2000).
Agradecimientos
El material biolgico utilizado en el presente trabajo fue
obtenido en la realizacin de proyectos fnanciados por la Uni-
versidad Nacional Mayor de San Marcos (VRI-PEM2007B28;
VRI-CSI-091001041) y la ONG Inka Terra Asociacin.
Agradecemos al Dr. W.E. Duellman, Director del Progama
BIOTROP, Universidad de Kansas, Laurence, USA, por el
apoyo brindado en Cuzco Amaznico. Al INRENA por los
permisos para trabajo en reas reservadas. A J. Purisaca y H.
Mndez por el apoyo logstico en INKATERRA, a C. Caldern
y L. Ruiz en San Martn y a F. Ramrez, N. Medina y T. Ramos
en las lomas de Lima. Quedamos agradecidos a C. Daz por el
material biolgico cedido; a M. Quispe y D. Fernndez por el
cuidado de los caracoles vivos y a J. Ramrez por facilitarnos
material bibliogrfco.
Literatura citada
Andr E. 1894. Recherches sur la glande pedieuse des Pulmones.
Rev. Suisse Zool. 2 : 291-353.
Barker G.M. 2001. Gastropods on Land: Phylogeny, Diversity and
Adaptive Morphology. In G.M. Barker, eds. The biology
of terrestrial molluscs. CABI Publishing, Oxon, UK.
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Quarterly Journal of Microscopical Science 70(2): 647-
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animale. DUNOD. 480pp.
Cceres P.A. 2006. Estudio comparativo de la Capacidad Humectante
de la piel de activos cosmticos naturales respecto al aceite
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para obtener el Ttulo de Qumico Farmacutico de la
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Dayrat B. & S. Tillier. 2003. Goals and limits of phylogenetics: the
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Museo de La Plata, nueva serie, 1(7): 217-278.
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Ramrez R. & S. Cceres. 1991. Caracoles terrestres (Mollusca,
Gastropoda) comestibles en el Per. Boletn de Lima
(77): 67-74.
(A)
(B)
(C)
Regin
posterior
Glndula
pedal
Pie
Nervios 1 mm
1 mm
1 mm
Piso de la cpsula
Techo de
la cpsula
Regin
posterior
Apertura
Apertura
52
Borda et al.
Skingsley D.R., A.J. White & A. Weston. 2000. Analysis of pul-
monate mucus by Infrared Spectroscopy. J. Mollus. Stud.
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among the Pulmonate land snails and slugs (Pulmonata,
Stylommatophora). Biological Journal of the Linnean
Society 87(4): 593-610.
53

Secondary structure of mitochondrial LSU rRNA of land snails
ISSN 1561-0837
Analysis of the secondary structure of mitochondrial LSU rRNA of
Peruvian land snails (Orthalicidae: Gastropoda)
Jorge Ramirez
1, 2
, Rina Ramrez
1, 2
Anlisis de la estructura secundaria del LSU rRNA mitocondrial de cara-
coles terrestres peruanos (Orthalicidae: Gastropoda)
1 Facultad de Ciencias Biolgicas,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos.
Marcos. Av. Arenales 1256, Aparta-
do 14-0434, Lima-14, Per.
Email Jorge Ramirez:
jolobio@hotmail.com
Abstract
The alignment of ribosomal genes is diffcult due to insertion and deletion events of nucleotides, making the
alignment ambiguous. This can be overcome by using information from the secondary structure of ribosomal
genes. The aim of this study was to evaluate the utility of the secondary structure in improving the alignment of
the 16S rRNA gene in land snails of the family Orthalicidae. We assessed 10 Orthalicid species (fve genera).
Total DNA was isolated and the partial 16S rRNA gene was amplifed and sequenced using internal primers.
The sequences were aligned with ClustalX and manually corrected, in DCSE format, using the 16S rRNA
secondary structure of Albinaria caerulea (Pulmonata: Clausiliidae). The sequences obtained ranged from 323
to 345 bp corresponding to parts of both domains IV and V of the 16S rRNA gene. The secondary structure
was recovered by homology using RnaViz 2.0. Most stems are conserved, and in general the loops are more
variable. The compensatory mutations in stems are related to maintenance of the structure. The absence of a
bulge-stem-loop in domain V places the family Orthalicidae within the Heterobranchia.
Keywords: 16S rRNA, Mollusca, Bulimulinae, DCSE, Compensatory Mutations.
Resumen
El alineamiento de genes ribosomales es difcultoso debido a eventos de insercin y delecin de nucletidos,
convirtiendo el alineamiento en ambiguo; esto puede ser superado utilizando la informacin de la estructura
secundaria. El objetivo del presente trabajo es evaluar la utilidad de la estructura secundaria en mejorar el
alineamiento del gen 16S rRNA de caracoles terrestres de la familia Orthalicidae. Se evaluaron 10 especies
de Orthalicidos (5 gneros). El ADN total fue aislado y parte del gen 16S rRNA fue amplifcado y secuenciado
usando primers internos. Las secuencias fueron alineadas con ClustalX y corregidas a mano, en formato DCSE,
usando la estructura secundaria del 16S rRNA de Albinaria caerulea (Pulmonata: Clausiliidae). Las secuen-
cias obtenidas variaron de 323 a 345 pb correspondiendo a partes del dominio IV y V del gen 16S rRNA. Se
pudo recuperar por homologa la estructura secundaria para los Orthalicidos usando RnaViz 2.0. La mayora
de las hlices son conservadas, siendo en general los bucles ms variables. El fenmeno de mutaciones
compensatorias en las hlices, estara relacionado con la conservacin de la estructura. La ausencia de un
bulge-stem-loop en el dominio V ubica a la familia Orthalicidae dentro de Heterobranchia.
Palabras claves: 16S rRNA, Mollusca, Bulimulinae, DCSE, Mutaciones Compensatorias.
Introduction
Phylogenetic molecular studies aim to recover the historical
signal stored along the evolution in the sequences of nucleotides
or amino acids. Te alignments of these sequences are hypotheses
that allow us to infer phylogenetic relationships among a set of
species. Correct alignment is essential for the reconstruction and
recovery of phylogenetic signals leading to a correct evolutionary
hypothesis. Te alignment of many genes with abundant phy-
logenetic information, such as 16S rRNA, becomes difcult by
the presence of insertion and deletion events which increase in
number with the inclusion of more divergent species, making
the alignment ambiguous (Lydeard et al. 2000). Tese difculties
can be overcome by using additional information, such as the
secondary structure of rRNA. Ribosomal RNA sequences form
complex secondary structures based on complementarity of the
bases along the molecule (Lydeard et al. 2002). Most models of
known secondary structure of rRNA have been determined by
comparative sequence analysis (Woese et al. 1980; Noller et al.
1981; Gutell et al. 1994).
Te molecule of the large subunit rRNA (LSU rRNA or 16S
RNA) can be divided in the 5' and 3' sections, each with three
main structural domains (labeled I-VI) (Gutell et al. 2002) and
in turn the stems are listed with letters and numbers (Wuyts et
al. 2001). Several studies have shown the phylogenetic value of
the rRNA secondary structure (Titus & Frost 1996; Lydeard et
al. 2000; 2002), one of the most signifcant being the absence
or reduction of three regions of the 16S rRNA for all Hetero-
branchia (Lydeard et al. 2000; 2002). Tese regions include a
stem of domain II, the entire domain III (reduced to a single
stem in some mollusks) and part of a stem in Domain V (G16)
(Lydeard et al. 2002).
Heterobranchia is one of the main clades of gastropods,
containing the largest number of species, which includes Pulmo-
nata, Opisthobranchia and the Lower Heterobranchia (Bouchet
& Rocroi, 2005). Te Family Orthalicidae (Heterobranchia:
Pulmonata: Stylommatophora) is the most diverse group of
endemic land snails from Peru and South America. Other genera
of the superfamily Orthalicoidea are also found in Oceania and
Africa (Herbert & Mitchell 2009). Based on the 16S rRNA mi-
tochondrial marker, Ramirez et al. (2009) found this family to
be a monophyletic group,of the non-achatinoid clade within
a global phylogeny of Stylommatophora, demonstrating the
efciency of this marker to resolve evolutionary relationships.
Te aim of this study was to evaluate the utility of the in-
formation provided by the secondary structure to improve the
alignments of the 16S rRNA gene in several species of land snails
of the family Orthalicidae.
Materials and methods
We used 10 species of the family Orthalicidae (belonging to
fve diferent genera) from diferent ecosystems of Peru (Table
1 and Fig. 1). Voucher specimens are deposited in the scientifc
54
Ramirez & Ramrez
Species Localities Department Coordinates Collectors Accession number
Bostryx aguilari Weyrauch 1967 Atocongo Lima
121223.8"S,
765343"W
C. Congrains, J. Ramirez, A.
Chumbe.
HM057172
Bostryx conspersus (Sowerby, 1833) Atocongo Lima
121223.8"S,
765343"W
Chumbe.
HM057173
Bostryx modestus (Broderip, 1832) Atocongo Lima
121223.8"S,
765343"W
Chumbe.
HM057174
Bostryx turritus (Broderip, 1832) Santa Eulalia Lima
1152'58"S,
76 39'12"W
D. Fernndez, C. Congrains, J.
Ramirez, P. Matos, A. Chumbe
HM057175
Bostryx scalariformis (Broderip, 1832) Pasamayo Lima
113836.2"S,
771211.9"W
P. Romero. HM057181
Bostryx sordidus (Lesson, 1826) Iguanil Lima
112355S,
771401.5W
N. Medina, P. Romero, J.
Ramirez, A. Chumbe.
HM057176
Scutalus versicolor (Broderip, 1832) Manzano Lima
121143.2S,
765003.2W
D. Fernndez, J. Ramirez, A.
Chumbe.
HM057177
Drymaeus sp. Juan Guerra San Martn
063518.8S,
761859W
V. Borda, C. Caldern. HM057178
Neopetraeus sp. Piurog Ancash
0911'50.6"S,
7657'25.1"W
R. Ramrez, A. Cano. HM057179
Naesiotus sp. Juan Guerra San Martn
0634'54,4"S,
7618'50,6"W
V. Borda, C. Caldern. HM057180
Table 1. Pulmonate land snail species, collection data and Genbank accession number for the sequences of the 16S rRNA used.
5 mm
Figure 1. Species of Peruvian Orthalicidae. A: Bostryx aguilari. B: B. conspersus. C: B. modestus. D: B. sordidus. E: B. scalariformis. F: B. tur-
ritus G: Scutalus versicolor. H: Drymaeus sp. I: Neopetraeus sp. J: Naesiotus sp. Photos: A, H and I: J. Ramirez. B-G: A. Chumbe. J: V. Borda.
55

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G3
G6
G7
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IV
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[0-1]
[0-2]
[0-1]
[0-4]
[1-3]
[0-4]
[1-12]
[3-10]
[9-14]
[0-4]
[1-2]
[1-6]
[0-5]
[0-3]
G1
G17
E
2
1

-

E
1
8

E24
E
2
6
Figure 2. A consensus secondary structure of the partial LSU rRNA
based on ten Orthalicid species. Nucleotides in uppercase letters
correspond to conserved sites, lowercase letters are conserved in 9
or 8 sequences, solid circles are conserved in 7 sequences, and open
circles are conserved in less than 7 sequences. Positions with indels
are shown with arcs; the arc labels indicate the number of nucleotides
within the variable region. The stems are numbered after Wuyts et al.
(2001). Gray numbers indicate position of stems not formed here due
to the small size of the analyzed fragment.
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G3
G6
G7
G9
G16
V
Figure 3. Two-dimensional structure of the 16S rRNA gene of Bostryx
aguilari obtained by homology with the structure of Albinaria caerulea
(Lydeard et al., 2000). The shaded parts correspond to the conserved
segments in shape and size.
collections of the Natural History Museum of San Marcos Uni-
versity. DNA was isolated by a modifed CTAB method (Doyle
& Doyle 1987; Ramrez 2004). Amplifcation was carried out
using polymerase chain reaction (PCR) (Saiki et al. 1988). Prim-
ers developed by Ramrez (2004) were used for amplifcation of
a segment of the 16S rRNA gene: 16SF-104 (5'-GACTGTGC-
TAAGGTAGCATAAT-3') and 16SR-472 (5'-TCGTAGTC-
CAACATCGAGGTCA-3'). Te PCR products were purifed
and sequenced for both strands using the commercial services
of MACROGEN USA (www.macrogen.com).
Te sequences obtained were edited and proofread using
chromatograms with Chromas (McCarthy, 1996). Consensus
sequences were obtained with CAP3WIN (Huang & Madan,
1999). Sequences were deposited in GenBank (Accession num-
bers HM057172-HM057181). Global alignment was carried
out with ClustalX 2.0 (Larkin et al. 2007). Te alignment was
corrected using as template the secondary structure of the 16S
rRNA of Albinaria caerulea (Pulmonata: Clausiliidae) (Lydeard
et al. 2000). We employed the DCSE format, which incorpo-
rates special symbols indicating the secondary structure in an
RNA sequence alignment (De Rijk & De Wachter, 1993) in a
text editor. We checked the formation of each of the stems by
homology between the template and the other sequences in the
alignment. Te structure was plotted using the program RnaViz
2.0 (http://rnaviz.sourceforge.net) (De Rijk et al. 2003).
Results
Te sequences obtained ranged from 323 to 345 base pairs
and the alignment had 373 positions. It corresponds to part of
domains IV and V of the 3' end of the 16S rRNA gene (position
557 - 873 in the Albinaria caerulea sequence), including stems
E27, E28, F1, G2, G3, G6, G7, G9 and G16. Stems E26, E24,
E21, E18, G1 and G17 did not form due to the small size of
the fragment analyzed (Fig. 2).
Te secondary structure was recovered by homology for the
10 species studied (Fig. 2). Te structure of the partial 16S rRNA
sequence of B. aguilari is shown in Figure 3. Most of the stems
are preserved and in general the loops are more variable (Figs.
2 and 3). Te more conserved stems were E27 and E28. Stems
F1, G2, G6, G7, G9 and G16 were variable but kept their size
and shape; these stems present the phenomenon of compensa-
tory mutations, and form the main phylogenetic information of
this gene (Fig. 4). Stem G3 and its loop were extremely variable,
with numerous unconventional bonds and variation in loop
size from 2 to 10 bases. Te loops formed by stems E28 and
F1 showed minimal variation (one base) in the sequence. Loop
G6 was preserved while loop G7 showed variation of 9 to 19
bases. Stem G16 (which is small in Heterobranchia) showed a
23-24 bases size with great variability in the area of the loop.
Discussion
Te importance of alignment in phylogenetic reconstruction
has been highlighted by various authors (Gatesy et al. 1993; Kjer
1995; Hickson et al. 1996). Te use of information provided by
the secondary structure of rRNA, combined with bioinformatic
packages, results in better recovery of the phylogenetic signal
56
Ramirez & Ramrez
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Bostryx aguilari B. conspersus Scutalus versicolor
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B. modestus B. scalariformis B. sordidus
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Drymaeus sp. Naesiotus sp. Neopetraeus sp.
B. turritus
Bsca_K11583 TGCTGGGGCGGCAAAGCTTCA--------AATTTTAACAAGCTT
Bsor_Ig14a TGCTGGGGCGGCAAAGCTTCA---------AAATTAACAAGCTT
Bmod_Atoc74f TGTTGGGGCGGCAAAACTTCA---------AATATAACAAGTTT
Dry_SM59e TGTTGGGGCGACAAAGCATCA-----------TATAACATACTT
Naes_Jgue18g TGCTGGGGCAGCAAAGTATCA--------AAGATTAATATATTT
Neo_RA62e TGTTGGGGCGACAAAGTATCA-------ATTTGTTAACATACTT
Sver_Mon41 TGTTGGGGCGACACGGTATCA-------ATTGATTAACATACCC
Btur_Seu1f TGTTGGGGCGACATAGTATCA----CTGAAGGTGGAACATACTA
Bcons_Ato23f TGTTGGGGCGACATTGTATCAAATACTATAACATTAACATACAT
Bag_atoc25f TGTTGGGGCGACACCGATTCA---GCTATAAC-TTAACAATCGG
-G6-------G6'--G7-----------------------G7'-
Figure 4. A. Two-dimensional structure for the stems G6 and G7 of the
16S rRNA for ten Orthalicid species. B. Alignment of the sequences
of the partial 16S rRNA gene, only the region of stems G6 and G7 is
shown; shaded bases indicate compensatory mutations.
compared with the alignments obtained only by bioinformatic
programs (Titus & Frost, 1996). We reached the same conclu-
sions in our analysis for Orthalicidae land snails.
During the evolution of rRNA, due to its function, its struc-
ture is more conservative than the sequence itself (Gutell et al.
1994). Compensatory mutations in stems are related to the
maintenance of the structure. In contrast, the unpaired regions
depend specifcally on its sequence, making them more difcult
to accept mutations (Smit et al. 2007). It is true that highly
conserved regions tend to be unpaired, but unpaired regions are
not always conserved; in eukaryotic rRNA, loops evolve faster
than stems (Smit et al. 2007). Tis same pattern was observed for
the 16S rRNA gene in our analysis for Orthalicidae land snails.
Despite using the secondary structure as a guide for align-
ment, stem G3 was extremely variable, complicating the align-
ment. Studying diferent taxa of molluscs, Lydeard et al. (2000)
showed a variation from 8 to 96 bases in this stem. Tis would
demonstrate heterogeneity between rates of evolution of dif-
ferent structures (stems, loops, bulges, etc.) (Smit et al. 2007).
Absence of a bulge-stem-loop in stem G16 (domain V) is a
synapomorphy for all Heterobranchia, with a reduced stem size
of 20 to 30 bases, while stem size for the rest of mollusks is 41
to 43 bases. Tis indel has been reported previously in phylo-
genetic studies (Tollesson 1999, Lydeard et al. 2000). Absence
of this bulge-stem-loop in the G16 stem placed Orthalicidae
within Heterobranchia, consistent with the current classifcation
(Bouchet & Rocroi 2005). Loss and reduction of these structures
explains why Heterobranchia have the shortest mitochondrial
genome among the metazoans (Kurabayashi & Ueshima 2000).
Acknowledgments
We thank A. Chumbe, C. Congrains, D. Fernndez, J.
Chirinos, N. Medina, P. Matos, P. Romero, V. Borda and C.
Caldern for assistance during laboratory and feld work. We are
grateful to P. Ramrez for his molecular logistic help and to E.
Cano for his logistic help in Ancash. Tis study is part of Project
061001071 funded by Vicerrectorado de Investigacin de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos (VRI). Field work
in San Martn was carried out as part of Project PEM2007B28
(VRI) and in Ancash with Project 051001041 (VRI). Dr. Lamas
provided critical comments that helped to improve the fnal
version of the manuscript.
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58
Ramirez & Ramrez
59

Identificacin in silico de hongo contaminante en amplificados del gen 28S rRNA
ISSN 1561-0837
Identifcacin de Yarrowia lipolytica (Ascomycota: Hemiascomycetes)
como contaminante en la obtencin de amplifcados del gen 28S rRNA
de moluscos
Jenny Chirinos
1,2
, Carlos Congrains
1,2
, Rina Ramrez
1,2
, Pablo Ramrez
3
Identifcation of Yarrowia lipolytica (Ascomycota: Hemiascomycetes) as a
contaminant in obtaining amplifed 28S rRNA gene of mollusks
1 Laboratorio de Sistemtica Mole-
cular y Filogeografa. Facultad de
Ciencias Biolgicas, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos.
2 Departamento de Malacologa y
Carcinologa, Museo de Historia Na-
tural, Universidad Nacional Mayor
de San Marcos. Av. Arenales 1256,
Apartado 14-0434, Lima-14, Per.
3 Laboratorio de Microbiologa
Molecular y Biotecnologa, Facultad
de Ciencias Biolgicas, Universidad
Email Jenny Chirinos:
jennymartha.2609@gmail.com,
Email Rina Ramrez:
rina_rm@yahoo.com
Resumen
En el presente trabajo se identifca una secuencia de DNA no esperada proveniente de los amplifcados del
gen 28S rRNA de moluscos terrestres. Las extracciones de DNA se realizaron del tejido del pie de caracoles
terrestres por el mtodo del CTAB modifcado. Las PCRs fueron llevadas a cabo con primers universales para
el gen COI e iniciadores diseados para moluscos, para el marcador 16S rRNA, 28S rRNA y la regin ITS-2.
Los tamaos aproximados de las bandas de los amplifcados de moluscos fueron de 706 pb para el COI, 330
pb para el 16S rRNA, 900 pb para el ITS-2 y 583 pb para el 28S rRNA; un amplifcado del ltimo marcador fue
de una longitud inesperada, ~340 pb. Las secuencias de DNA fueron comparadas con la base de datos del
GenBank mediante el programa BLASTn y la muestra con la banda de tamao inesperado result en un 100%
de identidad y cobertura del 99% con el gen 26S rRNA de la levadura Yarrowia lipolytica. El anlisis flogentico
con Neighbour-Joining y los valores de divergencia confrmaron la identifcacin, proporcionando resultados
que apoyan la ubicacin taxonmica de la especie dentro del clado de los Hemiascomycetes.
Palabras claves: 26S rRNA, Gastropoda, fungi, cdigo de barras de DNA.
Abstract
In this paper we identify an unexpected DNA sequence from the amplicons of 28S rRNA gene of terrestrial
mollusks. DNA extractions were performed from foot tissues of land snails using a modifed CTAB protocol.
PCRs were carried out with universal primers for COI gene and oligonucleotides designed for molluscs, for the
markers 16S rRNA, 28S rRNA, and ITS-2. Amplifed lengths were 706 pb for COI, 330 pb for 16S rRNA, 900 pb
for ITS-2, and 583 pb for 28S rRNA. One amplicon of the last marker was of an unexpected length, ~340 pb. DNA
sequences were compared in the GenBank database through the BLASTn program and the sample, with the
unexpected length, resulted in 100% identity and 99% query coverage with 26S rRNA gene of the yeast Yarrowia
lipolytica. Phylogenetic analysis with Neighbour-Joining and the divergence values confrmed the identifcation,
providing results that support the taxonomic placement of the species within the Hemiascomycetes clade.
Keywords: 26S rRNA, Gastropoda, fungi, DNA barcode.
Introduccin
Las tcnicas moleculares basadas en el anlisis del DNA con-
stituyen herramientas muy poderosas que permiten establecer
las relaciones flogenticas y la identifcacin de especies. La
tcnica de PCR emplea primers universales y especfcos para
amplifcar genes o segmentos de genes, siendo los primeros muy
conservados en un amplio rango de especies (Liew et al. 1998,
Palumbi 1996).
El gen RNA ribosomal (rRNA) est presente en todas las
especies existentes y presumiblemente se remonta a las primeras
formas de vida, por lo tanto, refejara la historia evolutiva de la
vida y dilucidara las relaciones evolutivas entre todas las espe-
cies de la tierra (Pace 1997). La unidad repetitiva del rDNA
presenta diferentes regiones que varan en su tasa de mutacin,
proporcionando informacin para el anlisis flogentico de po-
blaciones, especies y niveles taxonmicos superiores (Jorgensen
& Cluster 1988, Schaal & Learn 1988). Las regiones codifcantes
constituyen secuencias muy conservadas y poseen la tasa ms
baja de divergencia. Los ITS muestran un nivel intermedio de
variabilidad, mientras que los IGS presentan las regiones de
evolucin ms rpida (Zhou et al. 1996). El rRNA constituye
el componente estructural de los ribosomas. En moluscos, la
subunidad mayor del rRNA nuclear es el 28S, mientras que en
hongos es 25S-28S. Estudios realizados por Markmann y Tautz
(2005), proponen a la regin D3D5 del 28S rRNA como
marcador adecuado en la discriminacin de una amplia gama
de taxa. Los primers empleados en dicho estudio parecen ser
universalmente aplicables a todos los taxa eucariotas. Sugieren
adems, que la regin que comprende los dominios D1 y D2
podra discriminar taxa muy estrechamente relacionados.
El tipo de RNA ms abundante en las clulas es el ribosomal.
Los hongos poseen cien o ms copias de genes ribosomales en su
genoma (Maleszka & Clark-Walker 1993). Esta caracterstica,
aunada a la naturaleza altamente conservada de la molcula y a
la alta sensibilidad de la tcnica de PCR, puede conducirnos a
resultados falso-positivos, en casos de contaminacin con DNA
de levaduras.
En el presente trabajo, mediante mtodos in silico, es identi-
fcada una secuencia de DNA no esperada en los amplifcados
del gen 28S rRNA de moluscos.
Materiales y mtodos
Entre los meses de enero y junio de 2009, en el laboratorio de
Sistemtica Molecular y Filogeografa de la Facultad de Ciencias
Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos
(Lima-Per), se obtuvieron amplifcados de DNA nuclear y
mitocondrial de distintas especies de moluscos terrestres de la
familia Scolodontidae y de los gneros Megalobulimus (Mega-
lobulimidae) y Bostryx (Orthalicidae).
Se realizaron extracciones de DNA empleando una modif-
cacin del mtodo del CTAB (Ramrez 2004). Para la remocin
de las protenas se utiliz cloroformo-alcohol isoamlico (96:4).
El DNA fue precipitado usando etanol absoluto fro y acetato
de amonio. El pellet obtenido fue lavado en alcohol absoluto y
secado a temperatura ambiente. Luego se resuspendi en agua
bidestilada y fnalmente fue conservado a -20 C.
La amplifcacin de las secuencias sigui el mtodo de reac-
cin en cadena de la polimerasa (PCR) (Saiki et al. 1988). Las
PCRs fueron realizadas con primers universales para el gen mito-
60
Chirinos et al.
condrial COI (Folmer 1994) e iniciadores diseados especfca-
mente para moluscos, para el marcador de los genes ribosomales
mitocondrial, 16S rRNA (Ramrez 2004) y nucleares, 28S rRNA
y la regin ITS-2 (Wade & Mordan 2000).
La deteccin de los productos de amplifcacin se realiz
mediante electroforesis submarina en geles de agarosa al 1% en
bufer TBE 0,5X. Las bandas se visualizaron por tincin con
bromuro de etidio en un transiluminador y sus tamaos fueron
determinados por comparacin con un marcador de tamao
molecular GeneRuler 100bp DNA Ladder (Fermentas).
Los amplificados fueron purificados y secuenciados en
Macrogen USA (http://www.macrogenusa.com/). La muestra
problema, codifcada como cP13, fue secuenciada con el primer
LSU4. Dicha secuencia se obtuvo de un amplifcado con los
primers LSU2 y LSU4, para el 28S rDNA de un individuo
de Systrophia eatoni (Gastropoda, Scolodontidae), una especie
procedente del bosque tropical lluvioso del Departamento de
Madre de Dios (Per); posteriormente se obtuvo de este mismo
espcimen un segmento amplifcado del tamao esperado. Los
electroferogramas, obtenidos en formato AB1, fueron evalua-
dos con ayuda del programa Chromas (McCarthy 1996). Las
secuencias editadas fueron comparadas con la base de datos
del GenBank en el programa BLASTn (Altschul et al. 1997).
La secuencia en estudio est depositada en el GenBank con
el nmero de accesin HQ148659, as como la del molusco
Systrophia eatoni (HM116229).
Para el anlisis flogentico, se levant un total de 24 se-
cuencias de especies de levaduras (Tabla 1) de la base de datos
del GenBank. Las secuencias fueron sometidas a alineamiento
mltiple usando el programa ClustalX2 (Larkin et al. 2007).
Para la presentacin de alineamientos de las fguras 2 y 3 se us
el programa BOXSHADE 3.21 (http://www.ch.embnet.org/
software/BOX_form.html). El programa MEGAv4.0 (Tamura
et al. 2007) se us para la obtencin de la frecuencia de bases
nucleotdicas, distancias genticas, reconstruccin flogentica
por el mtodo Neighbour-Joining (NJ) con correccin de dis-
tancias genticas con el modelo de substitucin nucleotdica
Kimura 2-parmetros (Kimura 1980), y el mtodo de bootstrap
con 1000 rplicas para evaluacin de la consistencia del rbol
flogentico. Los gaps no fueron considerados en la obtencin
de la flogenia; el rbol fue enraizado con una secuencia del
archiascomyceto Schizosaccharomyces pombe, siguiendo a Kurtz-
man y Robnett (1998).
Resultados
Los tamaos de las bandas obtenidas en la amplifcacin
de marcadores mitocondriales, fueron de 706 pb para el COI
y alrededor de 330 pb para el 16S rRNA. Para los marcadores
nucleares, se amplifcaron segmentos de alrededor de 900 pb para
el ITS-2 y 583 pb para el 28S rRNA, evidenciando para este
ltimo marcador una muestra de tamao inesperado con ~340pb
(Fig. 1). Luego de contrastar las secuencias con la base de datos
del GenBank, slo la muestra con la banda de tamao inesperado
Especie Pas N accesin Gen rRNA
Fungi, Ascomycetes:
Clado Hemiascomycetes (Orden Saccharomycetales)
Candida albicans Espaa FJ627956 26S
Candida deformans Australia EF405984 26S
Candida glabrata Blgica FN393990 26S
Candida tropicalis Bulgaria HM627137 26S
Clavispora lusitaniae China GQ179987 26S
Debaryomyces hansenii
Reino
Unido
FM200044 26S
Kluyveromyces marxianus China GU565207 26S
Lachancea thermotolerans China HM191681 26S
Pichia angusta EE.UU. U75524 26S
Pichia anomala U74592 26S
Saccharomyces cerevisiae Tanzania FJ972219 26S
Saccharomyces servazzii China GQ227689 26S
Yarrowia lipolytica China AJ616903 26S
Yarrowia lipolytica Pases Bajos AM268436 26S
Yarrowia lipolytica Francia AM268457 26S
Yarrowia lipolytica Rusia AM268458 26S
Yarrowia lipolytica Antartica EU304244 26S
Yarrowia lipolytica
Reino
Unido
FM212452 26S
Yarrowia lipolytica China FJ357148 26S
Yarrowia lipolytica China GQ121611 26S
Yarrowia lipolytica Bulgaria HM627078 26S
Zygoascus hellenicus Tailandia AB557757 26S
cP13 * Per HQ148659 26S
Fungi, Ascomycetes: clado Archiascomycete
Schizosaccharomyces pombe AY048171 26S
Mollusca, Gastropoda, Scolodontidae
Systrophia eatoni *
Per: Dpto.
Madre de
Dios
HM116229 28S
*Secuencias obtenidas en el presente estudio.
Tabla 1. Especies de levaduras ascomicetas y caracol terrestre, con
pais de procedencia y nmero de accesin en el GenBank, para
secuencias de LSU rDNA empleadas en el presente estudio.
Figura 1. Electroforesis en gel de agarosa de amplifcados de cara-
coles terrestres de la familia Scolodontidae. En el carril 1 se observa
una banda de DNA correspondiente al amplifcado del gen 28S rRNA
con 583 pb, el carril 2 es el marcador de tamao molecular, el carril
3 corresponde a secuencias de la regin ITS-2 de aproximadamen-
te 900 pb, y el carril 4 corresponde a amplifcados de la secuencia
reportada con aproximadamente 340 pb.
61

Figura 2. Alineamiento en ClustalX2 de dos secuencias obtenidas con los primers espcfcos para el gen 28S rRNA de moluscos, junto con
secuencias del gen 26S rRNA de la levadura ascomiceta Yarrowia lipolytica obtenidas del GenBank. El recuadro corresponde al primer
forward LSU2 en la secuencia en estudio (cP13) y en el caracol terrestre. Los sitios variables estn sombreados. Los cdigos corresponden
a nmeros de accesin de las secuencias en el GenBank.
Yarrowia lipolytica F J 2 1 9 5 9 7 GAGTTGTTTGGGAATGCAGCTCAAAGTGGGTGGTAAACTCCATCTAAAGC
Yarrowia lipolytica EU3 0 4 2 4 4 GAGTTGTTTGGGAATGCAGCTCAAAGTGGGTGGTAAACTCCATCTAAAGC
Yarrowia lipolytica GQ1 2 1 6 1 1 GAGTTGTTTGGGAATGCAGCTCAAAGTGGGTGGTAAACTCCATCTAAAGC
Yarrowia lipolytica F J 3 5 7 1 4 8 GAGTTGTTTGGGAATGCAGCTCAAAGTGGGTGGTAAACTCCATCTAAAGC
Yarrowia lipolytica AJ 6 1 6 9 0 3 GAGTTGTTTGGGAATGCAGCTCAAAGTGGGTGGTAAACTCCATCTAAAGC
Yarrowia lipolytica HM6 2 7 0 7 8 GAGTTGTTTGGGAATGCAGCTCAAAGTGGGTGGTAAACTCCATCTAAAGC
cP13 HQ148659 GGGTTGTTTGGGAATGCAGCTCAAAGTGGGTGGTAAACTCCATCTAAAGC
Systrophia eatoni HM1 1 6 2 2 9 GGGTTGTTTGGGAATGCAGCCCAAAGCGGGTGGTAAACTCCATCTAAGGC
Yarrowia lipolytica F J 2 1 9 5 9 7 AATCCAC- - - CCATTTCACCCGTCTTGAAG- ACGGACCCAAAATATGTAA
Yarrowia lipolytica EU3 0 4 2 4 4 AATCCAC- - - CCATTTCACCCGTCTTGAAACACGGACC- - - - - - - - - - - -
Yarrowia lipolytica GQ1 2 1 6 1 1 AATCCAC- - - CCATTTCACCCGTCTTGAAACACGGACC- - - - - - - - - - - -
Yarrowia lipolytica F J 3 5 7 1 4 8 AATCCAC- - - CCATTTCACCCGTCTTGAAACACGGACCAAA- - - - - - - - -
AJ 6 1 6 9 0 3 AATCCAC- - - CCATTTCACCCGTCTTGAAACACGGACCAAGGAGTCTAAT
Yarrowia lipolytica HM6 2 7 0 7 8 AATCCAC- - - CCATTTCACCCGTCTTGAAACACGGACCAAGGAGTCTAAT
cP13 HQ148659 AATCCAC- - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -
Systrophia eatoni HM1 1 6 2 2 9 TGTCGGCATTCCACCCGACCCGTCTTGAAACACGGACCAAGGAGTCTAAC
Yarrowia lipolytica
Figura 3. Alineamiento en ClustalX2 de dos secuencias obtenidas con los primers especfcos para el gen 28S rRNA de moluscos, junto con
secuencias del gen 26S rRNA de la levadura ascomiceta Yarrowia lipolytica obtenidas del GenBank. El recuadro corresponde a la reversa
complementaria del primer reverse LSU4 en la secuencia del caracol terrestre; el amplifcado cP13 fue secuenciado con este primer por lo
que falta nucletidos de su extremo 3. Los sitios variables estn sombreados. Los cdigos corresponden a nmeros de accesin de las
secuencias en el GenBank.
(cP13) no fue identifcada como gastrpodo, mostrando un
porcentaje de identidad del 100% y cobertura del 99% con el
gen 26S rRNA de la levadura Yarrowia lipolytica (GQ121611).
Los primers que fanquean tal fragmento se ubican en los sitios
252271 (LSU2) y 599580 (LSU4) de la secuencia completa
del gen 26S rRNA de Yarrowia lipolytica (AJ616903); ambos
primers diferen en un solo nucletido de sus extremos 5 con
esta secuencia de Y. lipolytica (Figs. 2 y 3).
La secuencia de 583 pb del gen 28S rRNA del molusco
terrestre Systrophia eatoni (HM116229) tiene sus extremos
coincidentes con dos regiones conservadas del gen 26S rRNA
de la levadura ascomiceta Yarrowia lipolytica, 138 sitios en su
extremo 5 y apenas 40 sitios en su extremo 3 (Figs. 2 y 3).
El alineamiento de la secuencia problema junto con otras 24
secuencias del gen 26S rRNA de levaduras ascomicotas obtenidas
del GenBank const de 342 sitios (slo incluye el primer LSU2),
con 157 sitios conservados y 178 sitios variables, de los cuales
138 correspondieron a sitios parsimoniosamente informativos.
En cuanto al contenido nucleotdico, la secuencia cP13 presenta
20,2% de timina, 20,5% de citosina, 29% de adenina y 30% de
guanina, semejante al de Y. lipolytica, con un alto contenido de
C+G (51%) para el gen 26S rRNA, a diferencia de la de otras
levaduras (Tabla 2).
El rbol flogentico NJ mostr un clado muy robusto que
agrup las secuencias de la especie Yarrowia lipolytica y la se-
cuencia en estudio con un valor de bootstrap del 99% (Fig. 4).
En relacin a la distancia gentica, la secuencia cP13 presenta
una mnima divergencia (0,3%) con la especie Yarrowia lipolytica
y un 10,7% con Candida deformans; con las dems tiene una
alta divergencia que vara de 36,2% (Candida albicans) a 45,5%
(Schizosaccharomyces pombe) (Tabla 3).
T C A G Total
cP13 HQ148659 * 20,2 20,5 29,0 30,3 307
Yarrowia lipolytica AM268457 20,2 20,5 29,3 30,0 307
Yarrowia lipolytica EU304244 20,2 20,5 29,3 30,0 307
Yarrowia lipolytica AJ616903 20,5 20,5 29,2 29,9 308
Yarrowia lipolytica HM627078 20,1 20,5 29,2 30,2 308
Yarrowia lipolytica GQ121611 20,2 20,5 29,3 30,0 307
Yarrowia lipolytica FJ357148 20,2 20,5 29,3 30,0 307
Yarrowia lipolytica FM212452 20,2 20,5 29,3 30,0 307
Candida deformans EF405984 23,4 17,5 31,4 27,7 303
Clavispora lusitaniae GQ179987 20,8 18,8 29,2 31,3 288
Zygoascus hellenicus AB557757 25,5 14,5 32,4 27,7 318
Candida albicans FJ627956 23,6 17,1 27,0 32,3 322
Candida tropicalis HM627137 27,1 14,6 27,4 30,8 321
Debaryomyces hansenii FM200044 27,6 15,2 27,6 29,7 323
Pichia anomala U74592 28,9 14,5 28,0 28,6 325
Pichia angusta U75524 28,3 14,5 28,3 28,9 318
Candida glabrata FN393990 22,1 18,8 27,3 31,8 330
Saccharomyces cerevisiae FJ972219 25,9 15,1 29,0 29,9 324
Saccharomyces servazzii GQ227689 24,2 17,1 28,0 30,7 322
Kluyveromyces marxianus GU565207 25,3 14,8 29,0 31,0 297
Lachancea thermotolerans HM191681 24,1 16,4 28,4 31,2 324
Schizosaccharomyces pombe AY048171 25,6 15,0 29,4 30,0 340
*Secuencia obtenida en el presente estudio.
Tabla 2. Frecuencias nucleotdicas (%) y tamao de secuencias del
gen 26S rRNA de levaduras ascomicetas empleadas en el presente
estudio.
62
Chirinos et al.
Discusin
Yarrowia lipolytica es el nico taxn conocido del gnero.
Segn estudios realizados con el gen 18S rRNA (Barns et al.
1991) y el gen 26S rRNA (Kurtzman y Robnett 1998; Kurtzman
y Robnett 1995) se ha demostrado que la especie se encuentra
dentro del linaje Hemiascomycetes, que contiene grupos de
levaduras ascomicotas muy divergentes, las cuales diferen en
varias propiedades, tales como el alto contenido de C+G en el
DNA nuclear (Kurtzman & Fell 1998), y en la organizacin
genmica nica de los genes del rRNA (Fournier et al. 1986).
Sin embargo, posee regiones conservadas coincidentes con el
gen 28S rRNA de moluscos, lo que permiti su amplifcacin
con los primers LSU2 y LSU4 (Wade & Mordan 2000), como
lo aqu reportado.
En el anlisis flogentico NJ, la secuencia problema (cP13)
se ubic en el clado de Yarrowia lipolytica. Ello indicara que el
segmento de 340 pb obtenido de entre amplifcados del marca-
dor 28S rRNA de moluscos terrestres corresponde al gen 26S
rRNA de Yarrowia lipolytica. Al mismo tiempo, este segmento
que corresponde parcialmente a los dominios D1 y D2 del gen
26S rRNA, ha sido sufciente como para agrupar a las especies
utilizadas en los mismos clados que formaron en una flogenia
de los dominios D1/D2 de levaduras ascomicetas, con ~600 pb
(Kurtzman & Robnett 1998).
cP13 HQ148659
Yarrowia lipolytica EU304244
Yarrowia lipolytica HM627078
Yarrowia lipolytica FM212452
Yarrowia lipolytica FJ219597
Yarrowia lipolytica AM268436
Yarrowia lipolytica GQ121611
Yarrowia lipolytica AJ616903
Candida deformans EF405984
Clavispora lusitaniae GQ179987
Zygoascus hellenicus AB557757
Candida albicans FJ627956
Candida tropicalis HM627137
Debaryomyces hansenii FM200044
Pichia anomala U74592
Pichia angusta U75524
Candida glabrata FN393990
Saccharomyces cerevisiae FJ972219
Saccharomyces servazzii GQ227689
Kluyveromyces marxianus GU565207
Lachancea thermotolerans HM191681
Schizosaccharomyces pombe AY048171
66
42
54
92
96
63
66
51
63
31
22
99
99
0,05
Clado A
Clado B
Clado C
Figura 4. rbol flogentico NJ basado en un segmento de los dominios D1/D2 del gen 26S rRNA de levaduras ascomicetas, enraizado con
S. pombe. Se muestran los valores de bootstrap; la escala representa 5% de distancia. El taxon al que corresponde la secuencia reportada en
este estudio (cP13 HQ148659) forma parte del clado de la especie Yarrowia lipolytica. Los clados A-C corresponden a grupos monoflticos
formados con las secuencias completas de los dominios D1/D2 (Kurtzman & Robnett 1998).
[ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18
[ 1] cP13 HQ148659 0,003 0,003 0,003 0,107 0,373 0,403 0,362 0,397 0,394 0,436 0,369 0,38 0,389 0,38 0,391 0,377 0,455
[ 2] Yarrowia lipolytica EU304244 1 0 0 0,104 0,367 0,397 0,356 0,391 0,387 0,43 0,363 0,374 0,383 0,374 0,385 0,371 0,448
[ 3] Yarrowia lipolytica AJ616903 1 0 0 0,104 0,372 0,401 0,36 0,395 0,392 0,434 0,367 0,378 0,387 0,378 0,389 0,375 0,452
[ 4] Yarrowia lipolytica HM627078 1 0 0 0,104 0,367 0,397 0,356 0,391 0,387 0,43 0,363 0,374 0,383 0,374 0,385 0,371 0,448
[ 5] Candida deformans EF405984 30 29 29 29 0,383 0,366 0,34 0,38 0,365 0,359 0,362 0,357 0,372 0,369 0,372 0,37 0,448
[ 6] Clavispora lusitaniae GQ179987 80 79 80 79 81 0,198 0,189 0,198 0,193 0,216 0,221 0,226 0,234 0,22 0,221 0,237 0,279
[ 7] Zygoascus hellenicus AB557757 92 91 92 91 85 48 0,244 0,24 0,187 0,225 0,206 0,218 0,213 0,232 0,209 0,219 0,312
[ 8] Candida albicans FJ627956 86 85 86 85 81 47 65 0,1 0,126 0,17 0,191 0,183 0,185 0,186 0,161 0,201 0,299
[ 9] Candida tropicalis HM627137 92 91 92 91 88 49 64 30 0,138 0,186 0,18 0,184 0,166 0,151 0,149 0,165 0,281
[10] Debaryomyces hansenii FM200044 91 90 91 90 85 48 52 37 40 0,146 0,172 0,144 0,18 0,177 0,153 0,16 0,284
[11] Pichia anomala U74592 99 98 99 98 85 53 61 48 52 42 0,14 0,202 0,192 0,218 0,188 0,212 0,297
[12] Pichia angusta U75524 86 85 86 85 84 53 57 53 50 48 40 0,185 0,138 0,154 0,161 0,15 0,322
[13] Candida glabrata FN393990 90 89 90 89 85 56 60 52 52 42 57 52 0,11 0,097 0,094 0,099 0,29
[14] Saccharomyces cerevisiae FJ972219 91 90 91 90 87 56 59 52 47 51 54 40 33 0,052 0,075 0,083 0,316
[15] Saccharomyces servazzii GQ227689 89 88 89 88 86 53 63 52 43 50 60 44 29 16 0,088 0,062 0,318
[16] Kluyveromyces marxianus GU565207 87 86 87 86 83 54 53 43 40 41 49 42 26 21 24 0,094 0,25
[17] Lachancea thermotolerans HM191681 89 88 89 88 87 57 60 56 47 46 59 43 30 25 19 26 0,309
[18] Schizosaccharomyces pombe AY048171 103 102 103 102 101 67 81 79 75 76 79 83 79 83 83 63 82
Tabla 3. Distancia gentica por delecin a pares de secuencias del marcador 26S rRNA de hongos ascomicetos, debajo de la diagonal en
nmero de diferencias y encima con el modelo de substitucin nucleotdica Kimura-2p. Las celdas sombreadas corresponden a las compa-
raciones de la secuencia en estudio (cP13) con Yarrowia lipolytica
63

Las estrategias de identifcacin basadas en secuencias cons-
tituyen el nuevo gold standard en la identifcacin de especies
(Hebert et al. 2003, Hajibabaei et al. 2006). El DNA barcoding
es una nueva tcnica de diagnstico molecular que emplea una
corta secuencia de DNA para la identifcacin a nivel de especie
(CBOL: www.barcoding.si.edu). En el presente, la metodologa
que emplea esta tcnica se basa en la asignacin de identidad
referida a una mnima distancia gentica con la secuencia con-
sultada (Ratnasingham & Hebert 2007). En este contexto, se
han propuesto valores estimativos para el mtDNA del 12% de
variacin intraespecfca y valores mayores para separar especies.
Estudios utilizando la regin D1/D2 del gen 26S rRNA para
identifcar especies de Candida mostraron un rango de variacin
de 0 a 2 nucletidos (Kurtzman & Robnett, 1997), menos
del 1% de divergencia en Issatchenkia, Pichia y Saccharomyces
(Peterson & Kurtzman, 1991). Aunque al presente aun no hay
consenso en el marcador universal para obtener cdigo de
barras de DNA en hongos, la regin D1/D2 del 26S rDNA
ofrece buena resolucin en anlisis flogenticos (Kurtzman &
Robnett 1998), y sirvi, en este trabajo, tambin para identif-
car un fragmento de 307 pb, que fue prcticamente idntico al
de Yarrowia lipolytica, con apenas 0,3% de divergencia. Cabe
mencionar que la especie Candida deformans se mostr muy
relacionada a Yarrowia lipolytica y a la secuencia problema, tanto
en el rbol flogentico NJ, como en los valores de divergencia
(10,4 y 10,7%, respectivamente). Mediante comparaciones feno-
tpicas, Candida deformans fue considerada como un sinnimo
de Y. lipolytica (Kurtzman & Fell 1998; Barnett et al. 2000). Los
resultados del presente estudio demuestran que Y. lipolytica y
C. deformans forman taxa diferentes aunque muy relacionados,
coincidente con lo obtenido por Bigey et al. (2003) y Knutsen et
al. (2007). Adems, sugieren un claro ejemplo de la utilidad del
DNA Barcoding en la identifcacin de especies pertenecientes
a taxa difcilmente diagnosticables sobre la base morfolgica.
Yarrowia lipolytica es un habitante comn de materia en
descomposicin y tiene una amplia distribucin geogrfca y de
hbitats, tal como lo evidencia el trabajo realizado por Knutsen et
al. (2007). Su poblacin puede verse incrementada en condiciones
de humedad elevada. Aunque este factor pudo haber infuenciado
en los resultados obtenidos en este estudio, no fue determinante, ya
que de un total de 60 amplifcados empleando DNA de moluscos
terrestres, 10 de ellos designados para el marcador 28S rRNA,
slo se detect un caso de contaminacin. Sin embargo, cabe la
posibilidad de que haya sido un contaminante que estuvo en el pie
del caracol (Systrophia eatoni), y que aun luego de los lavados con
etanol 96 no fue removido. Un caso semejante ha sido reportado
entre amplifcados de las regiones ITS y 5,8S del rDNA de bambs
(Bambuseae) con hongos no-ascomycetos, por lo que los autores
remarcan la posibilidad de amplifcaciones por PCR de DNAs
contaminantes en estudios flogenticos, particularmente cuando
son usados primers universales (Zhang et al. 1997).
Agradecimientos
Este trabajo fue parte del proyecto 091001041, fnanciado
por el Vicerrectorado de Investigacin de la Universidad Na-
cional Mayor de San Marcos. Agradecemos a V. Borda por la
edicin de las fguras.
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65

Familia Conidae en el mar peruano
ISSN 1561-0837
La familia Conidae en el mar peruano
Carlos Paredes
1,2
, Franz Cardoso
1,2
, Katherine Altamirano, Paul Baltazar y
Leonardo Romero
1
The family Conidae from Peruvian Sea
1 Laboratorio de Biologa y Siste-
mtica de Invertebrados Marinos,
Facultad de Ciencias Biolgicas,
San Marcos, Apdo. 11-0058, Lima,
11, Per. Email Carlos Paredes:
cparedesq@unmsm.edu.pe
2 Departamento de Malacologa,
Museo de Historia Natural, Univer-
sidad Nacional Mayor de San Mar-
cos, Apdo. 14-0434, Lima 14, Per.
Introduccin
La Familia Conidae ( Prosobranchia: Neogastropoda) est
constituida actualmente por 546 taxa especfcos y subespecfcos
del gnero Conus, que se distribuyen en la zona tropical de los
ocanos del mundo, la mayora en el Indopacfco y el Pacfco
Occidental (Rckel et al. 1995, Tucker 2004). La forma y la
coloracin de una especie de Conus puede variar de una localidad
a otra, pero manteniendo algunos caracteres relativamente uni-
formes (Keen 1971, Keen & Coan 1975), lo cual ha ocasionado
mucha confusin y confictos taxonmicos (Daz et al. 2005),
as como difcultades en la caracterizacin de especies nuevas,
e innumerables casos de sinonimia. Tomlin (1937) incluy en
su catlogo ms de 2700 nombres para las especies vivientes y
fsiles; ahora hay ms de 2000 nombres para la designacin de
las especies vivientes de Conus y otro tanto para las fsiles (Tucker
2004). Lpez (2001) seala que Conus es el gnero de invertebra-
dos marinos con el mayor nmero de especies vivientes, lo que es
consecuencia de su gran xito evolutivo, basado principalmente
en el sofsticado mtodo de alimentacin depredadora que les
permite cazar la presa, paralizarla y en muchos casos, engullirla
casi instantneamente utilizando la rdula toxoglosa provista de
dientes marginales que tienen forma de arpn e inyectan veneno.
No obstante el gran nmero de especies de la familia, los inten-
tos para establecer una clasifcacin genrica han fracasado debido
a la relativa uniformidad de la forma de las conchas, y hay muchas
clasifcaciones propuestas, faltando informacin anatmica que
posibilite la revisin del gnero (Rosenberg 1992).
La tendencia actual es mantener al gnero como una unidad
indivisible (Walls 1979, Khon 1990), considerando que las
subdivisiones propuestas se basan en caracteres externos sin valor
flogentico. Los estudios de biologa molecular contribuirn a
la solucin de este problema (Daz et al. 2005).
Los cnidos como integrantes del bentos marino, habitan
diversos tipos de sustrato, incluyendo fondos rocosos, arenosos,
fangosos, arrecifes de coral, fondos cubiertos de vegetacin, etc.,
desde la zona intermareal hasta los 1000 m de profundidad
(Dance & Cosel 1977), alimentndose en la noche de moluscos,
gusanos y peces (Keen 1971).
Se ha sugerido una clasifcacin basada en el tipo de presa,
considerndose especies vermvoras (poliquetos, equiuridos, y
hemicordados), las cuales son mayora (unas 300), especies mo-
luscvoras y piscvoras (unas 50); entre estas ltimas estn las que
son peligrosas para el hombre como Conus geographus, del Indo
Resumen
En el presente trabajo se describe y proporciona informacin sobre las especies del gnero Conus (Neogas-
tropoda: Conidae) mantenidas en el Laboratorio de Biologa y Sistemtica de Invertebrados Marinos de la
Facultad de Ciencias Biolgicas (LaBSIM) y en el Departamento de Malacologa y Carcinologa del Museo de
Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM). Se estudi material colectado en
9 localidades del Departamento de Tumbes, y 16 del Departamento de Piura. La colecta intensiva se llev a
cabo en abril del ao 2007 y fue espordica en los aos posteriores. De las 16 especies reportas para Per
hasta antes de este estudio, se cuenta con material correspondiente a 11 de ellas: Conus (Conus) gladiator
Broderip, 1833; Conus (Asprella) arcuatus Broderip & Sowerby, 1829; Conus (Cylinder) lucidus Wood, 1828;
Conus (Leptoconus) poormani Berry, 1968; Conus (L.) recurvus Broderip, 1833; Conus (Pyruconus) fergusoni
Sowerby, 1873; Conus (P.) patricius Hinds, 1843; Conus (Ximeniconus) mahogani Reeve, 1843; Conus (X.)
perplexus Sowerby, 1857; Conus (X.) tornatus Sowerby II, 1833; y Conus (X.) ximenes Gray, 1839. No se tiene
material de Conus (C.) princeps Linnaeus, 1758; Conus (C.) tiaratus Sowerby, 1833; Conus (Chelyconus) pur-
purascens Sowerby, 1833; Conus (Leptoconus) regularis Sowerby, 1833; y Conus (L.) virgatus Reeve, 1849.
Conus kohni MacLean & Nybakken, 1979 y Conus xanthicus Dall, 1910 son reportadas por primera vez, con
lo cual aumenta a 18 el nmero de especies registradas para el mar tropical del Per.
Palabras claves: Mollusca, Gastropoda, Caenogastropoda, Conoidea, nuevos registros, Per.
Abstract
This paper describes and provides information on the species of the genus Conus (Neogastropoda:Conidae)
preserved in the Laboratorio de Biologa y Sistemtica de Invertebrados Marinos de la Facultad de Ciencias
Biolgicas (LaBSIM) y el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de San Marcos (MUSM). The
material was collected at the Department of Tumbes (9 locations) and Piura (16 locations). Intesive collect was
realized in April 2007 and occasional in posterior years. Of the 16 reported species it is counted with material
corresponding to 11 of them: Conus (Conus) gladiator Broderip, 1833; Conus (Asprella) arcuatus Broderip &
Sowerby, 1829; Conus (Cylinder) lucidus Wood, 1828; Conus (Leptoconus) poormani Berry, 1968; Conus (L.)
recurvus Broderip, 1833; Conus (Pyruconus) fergusoni ;Sowerby, 1873; Conus (P.) patricius Hinds, 1843; Conus
(Ximeniconus) mahogani Reeve,1843; Conus (X.) perplexus Sowerby, 1857; Conus (X.) tornatus Sowerby,
1833 and Conus (X.) ximenes Gray, 1839. There are no material of Conus (C.) princeps Linnaeus, 1758; Conus
(C.) tiaratus Sowerby, 1833; Conus (Chelyconus) purpurascens Sowerby, 1833; Conus (Leptoconus) regularis
Sowerby, 1833 and Conus (L.) virgatus Reeve, 1849. Conus kohni MacLean & Nybakken, 1979 and Conus
xanthicus Dall, 1910, are reported for the frst time, wich increases to 18 the number of species registered for
the tropical sea of Peru.
Keywords: Mollusca, Gastropoda, Caenogastropoda, Conoidea, new records, Per.
66
Paredes et al.
Pacfco (Daz et al. 2005). Los dientes radulares de cada uno
de estos grupos presentan un morfologa similar, lo cual pudo
ser un punto de partida para la creacin de otros gneros. Sin
embargo Nybakken (1970), quien estudi la rdula de muchas
especies, encontr posteriormente cambios ontogenticos en
los tipos de rdula, otorgndoles signifcado en sistemtica y
ecologa (Nybakken 1988, 1990). Cabe aqu sealar que se debe
tener mucho cuidado al coger con la mano ejemplares vivos de
cnidos, por razones obvias.
En el Pacfco Oriental Tropical, dentro de los lmites de la
Provincia Panamea, se han registrado 29 especies de Conus
(Keen 1971; Abbott 1974), y ms recientemente 40 especies
(Skoglund 2002). En el Per se conocen 16 especies del gnero
Conus para el mar tropical peruano (Pea 1970, Alamo & Val-
divieso 1987, 1997, Rivadeneira & Injoque 1990, Paredes et
al. 1999, Mogolln & Vargas 1999).
Actualmente hay mucho inters en el estudio de las conotoxi-
nas presentes en el veneno de estos gasterpodos depredadores, el
cual es inyectado cada vez por un nico diente desechable y en
forma de arpn de la rdula toxoglosa, que tambin sirve para la
captura de la presa. Las conotoxinas son herramientas ideales en
los estudios de neurofsiologa debido a su elevada especifcidad
y posibilidad de sintetizarlas qumicamente; y se considera que
en el futuro prximo podran ser de utilidad en el tratamiento
de enfermedades del sistema nervioso (Lpez 2001).
En el presente trabajo se describe y proporciona informacin
sobre las especies del gnero Conus mantenidos en el Laboratorio
de Biologa y Sistemtica de Invertebrados Marinos de la Facultad
de Ciencias Biolgicas (LaBSIM) y el Museo de Historia Natural
de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM).
Material y mtodos
El material analizado fue colectado mediante buceo autno-
mo con el apoyo de buzos artesanales en abril del ao 2007, en
los Departamentos de Tumbes (9 localidades) y Piura (16 loca-
lidades). Los especimenes de Conus kohni y C. xanthicus fueron
colectados en septiembre 2008. Adems se revisaron muestras
colectadas antes del 2007 y en el ao 2009, depositadas en las
colecciones del Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos (MUSM). Las muestras fueron
fjadas en formol al 7% neutralizado con brax, y conservadas
en alcohol etlico al 70%. El ordenamiento supraespecfco est
basado en Skoglund (2002), y la determinacin taxonmica se
realiz con la bibliografa especializada. Las fotografas fueron
tomadas utilizando una cmara digital. El material fue deposita-
do en el Laboratorio de Biologa y Sistemtica de Invertebrados
Marinos de la Facultad de Ciencias Biolgicas (LaBSIM) y el
Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor
de San Marcos (MUSM).
Resultados y discusin
La Coleccin de Referencia del gnero Conus, en la Univer-
sidad Nacional Mayor de San Marcos est constituida por 14
especies, distribuidas en 48 lotes y 130 especmenes. Conside-
ramos que el inventario del genero Conus en el Per an est
incompleto debido a las difcultades para colectar en el sublito-
ral. Las especies que faltan en el Coleccin de Referencia son:
Conus (Conus) princeps Linnaeus, 1758; Conus (Conus) tiaratus
Sowerby, 1833; Conus (Chelyconus) purpuracens Sowerby, 1833;
Conus (Leptoconus) regularis Sowerby, 1833; y Conus virgatus
Reeve, 1849. Conus xanthicus Dall, 1910 y Conus kohni MacLean
& Nybakken, 1979 se registran por primera vez para la fauna
malacolgica marina del Per, con lo cual se incrementa a 18
el nmero de especies del gnero Conus que viven en nuestro
mar tropical.
Taxonoma
Superfamilia Conoidea
familia Conidae
Gnero ConuS linnaeuS, 1758
SubGnero Conus, S. S.
Conus (Conus) gladiator Broderip, 1833
Figura 1
Conus gladiator Broderip, 1833. Proc. Zool. Soc. Lond., p. 54;
Abbott, 1974:258.
Conus (Conus) gladiator, Pea, 1970; Keen, 1971: 661, fg. 1493;
Alamo & Valdivieso, 1987: 81; Paredes et al., 1999: 29; Sko-
glund, 2002: 161.
Concha con espira baja y amplia abertura, ms abierta en el
extremo anterior; vuelta corporal con coronaciones dbiles en los
hombros, las que se pueden reconocer en las vueltas de la espira,
y lneas espirales dbiles, ms conspicuas en el extremo anterior;
color del fondo blanco con dos bandas espirales de color pardo
claro; periostraco fbroso en el sentido longitudinal y de color
pardo oscuro; el interior de la abertura es blanco. Longitud 43,2
mm; dimetro 27,4 mm.
Distribucin: Baha Magdalena, Baja California, Golfo de
California; Ecuador a Paita, Per (Alamo & Valdivieso 1987).
Hbitat: Mediolitoral rocoso (Alamo & Valdivieso 1987).
Localidades: Tumbes (Zorritos, El Abejal).
Material examinado: 3 lotes, 5 ejemplares; fondo arenoso
en el intermareal (Keen 1971).
SubGnero AsprellA SChaufuSS, 1869
Conus (Asprella) arcuatus Broderip & Sowerby, 1829
Figura 2
Conus arcuatus Broderip & Sowerby, 1829. Zool. Jour., 4: 379;
Hendrickx & Toledano, 1994: 59; Daz et al., 2005: 77.
Conus (Asprella) arcuatus, Keen, 1971: 663, fg. 1496; Mogolln &
Vargas, 1999: 21-26; Skoglund, 2002: 161.
Conus (Lithoconus) arcuatus, Abbott, 1974: 258.
La altura de la espira es algo ms de un tercio que la de la
vuelta corporal, termina aguzada y su perfl es cncavo; vuelta
corporal con hombros carinados y el rea bajo la sutura es lige-
ramente cncava; abertura con canal posterior profundo, labio
externo curvado sobre la abertura y refejado dorsalmente en su
extremo anterior; el amplio canal sifonal se levanta ligeramente
hacia el lado derecho; la escultura presenta costillas espirales
evidentes en toda la vuelta corporal; la coloracin es blanca con
tres zonas de manchas pardas, el interior de la abertura es blanco
con manchas oscuras en el borde; el periostraco es fno y de
color amarillo verdoso. Longitud 40,9 mm; dimetro 18,7 mm.
Distribucin: Baha de San Carlos, Sonora, Mxico; Esme-
raldas, Ecuador, y hacia el sur hasta Punta Mal Pelo, Tumbes,
Per (Skoglund 2002).
67

Figuras 1 - 8. (1) Conus (Conus) gladiator; (2) Conus (Asprella) arcuatus; (3) Conus (Cylinder) lucidus; (4) Conus (Leptoconus) poormani;
(5) Conus ( Leptoconus) regularis; (6) Conus (Pyruconus) fergusoni; (7) Conus ( Pyruconus) patricius; (8) Conus (Ximeniconus) mahogani.
(1) (2)
(3) (4)
(5) (6)
(7) (8)
68
Paredes et al.
Figuras 9 13. (9) Conus (Ximeniconus) perplexus; (10) Conus
(Ximeniconus) tornatus; (11) Conus (Ximeniconus) ximenes; (12)
Conus kohni; (13) Conus xanthicus.
(9)
(10)
(11)
(12)
Hbitat: Sublitoral arenoso. Entre 61 y 109 m de profundi-
dad (Hendrickx & Toledano 1994).
Localidades: Tumbes (Quebrada Seca, Las Salinas), Piura
(El uro).
Material examinado: 3 lotes, 3 ejemplares; fondo areno-
fangoso, 24 30 m de profundidad.
SubGnero Cylinder montfort, 1810
Conus (Cylinder) lucidus Wood, 1828
Figura 3
Conus lucidus Wood, 1828. Ind. Test. Suppl. p.8, pl. 3, fg. 4; Dall,
1909: 207; Abbott, 1974: 258, pl. 15, fg. 2825.
Conus (Cylindrus) lucidus, Keen, 1971: 664, fg. 1503; Alamo &
Valdivieso, 1987: 81, fg. 170.
Conus (Cylinder) lucidus, Paredes et al. 1999: 29; Skoglund, 2002:
162.
Espira alta de perfl recto, vuelta corporal con los hombros
redondeados; abertura con seno posterior somero, ms abierta
en el canal anterior, borde del labio externo ligeramente crenu-
lado; escultura consiste en costillas espirales bien separadas por
interespacios ligeramente cncavos, en casi la mitad anterior
de la vuelta corporal, las que alcanzan el labio interno; color de
la conchilla violeta plido, con una malla de lneas espirales y
axiales irregulares de color pardo oscuro, que recuerda los dise-
os de la antigua China; manchas grandes irregulares de color
pardo oscuro forman una banda espiral en el centro de la vuelta
corporal; la espira con manchas tipo fama y de color pardo os-
curo; interior de la abertura de color violeta plido brillante; el
periostraco es delgado, sedoso y de color pardo claro. Longitud
32,0 mm; dimetro 19,6 mm.
Distribucin: Baha Magdalena, Baja California, Golfo de Cali-
fornia; Ecuador a Punta Capones, Per (Alamo & Valdivieso 1987).
Hbitat: Sublitoral rocoso, 1 a 5 m de profundidad (Cantera
et al. 1979; Cosel 1984; Blanco & Cantera 1994).
Localidades: Piura (Pea Parada).
Material examinado: 2 lotes, 2 ejemplares fondo arenoso
con rocas pequeas, 13 m de profundidad.
(13)
69

Localidades: Tumbes (Puerto Pizarro, ensenada El Bravo,
Quebrada Seca, Las Salinas), Piura (Mncora, La Bocana del
Estero).
Material examinado: 6 lotes, 22 ejemplares; fondo fango
arenoso, 24 30 m de profundidad. El ejemplar de Puerto
Pizarro, varado.
SubGnero pyruConus olSSon, 1967
Conus (Pyruconus) fergusoni Sowerby, 1873
Figura 6
Conus fergusoni Sowerby, 1873. Proc. Zool. Soc. Lond. p. 145, pl.
15, fg. 2; (Dall, 1909): 207; McLean & Nybakken, 1979: 135-139,
fgs. 5-12, text. fgs. 1-2; Kerstitch, 1989: 52, fg. 110; Hendrickx
& Toledano, 1994: 59.
Conus (Lithoconus) fergusoni, Pea, 1970: 169; Keen, 1971: 667,
fg. 1511; Abbott, 1974: 258, pl. 15, fg. 2829; Alamo & Valdivieso,
1987: 82; Paredes et al., 1999:29 .
Conus (Pyruconus) fergusoni, Skoglund, 2002: 164.
La concha muy pesada tiene la espira baja comparado con
los ejemplares de Panam; vuelta corporal con hombros carina-
dos, los espacios bajo la sutura ligeramente cncavos; abertura
amplia con seno posterior no muy profundo, el labio externo
suavemente redondeado en su extremo posterior se abre en su
tercio distal para formar un amplio canal anterior; coloracin
de la concha blanco, algunos ejemplares presentan dos bandas
amarillentas rodeando la base de la vuelta corporal; periostraco
aterciopelado muy adherente y de color pardo opaco; interior
de la abertura blanco. Longitud 142,6 mm; dimetro 82,4 mm.
Distribucin: Baha Bartolom, Baja California, Golfo de
California; Santa Elena, Ecuador a Cherres, Per (Alamo &
Valdivieso 1987).
Hbitat: Infralitoral areno fangoso (Alamo & Valdivieso
1987). Entre 4,6 y 152,4 m de profundidad (Kerstitch 1989).
Localidades: Tumbes (Cancas), Piura (Los rganos, Sechura,
Parachique, Las Delicias, y frente a Lobos de Tierra).
Material examinado: 7 lotes, 14 ejemplares; fondo arenoso,
3 10 m de profundidad.
Observaciones: Esta especie es la que alcanza mayor tamao
entre los cnidos del Pacfco Oriental.
Conus (Pyruconus) patricius Hinds, 1843
Figura 7
Conus patricius Hinds, 1843. Ann. Mag. Nat. Hist., 11, p.256; Daz
et al., 2005:79.
Conus (Pyruconus) patricius, Keen, 1971: 667, fg. 1513; Abbott,
1974: 258, pl. 15, fg. 2813; Alamo & Valdivieso, 1987: 82, fg.
173; Paredes et al., 1999: 29; Skoglund, 2002: 164.
La espira es baja y aguzada en los ejemplares pequeos y
muy baja en los adultos; vuelta corporal en forma de pera con
hombros subcarinados en los juveniles y carinados en los adultos;
abertura amplia con seno posterior profundo en los adultos y
poco desarrollado en los juveniles; el canal anterior se levanta
ligeramente hacia el lado derecho; escultura con suaves costillas
espirales en la vuelta corporal de los juveniles; conchilla de color
blanquecino en los adultos y anaranjado plido en los juveniles;
el interior de la abertura es ligeramente azulado y el borde del
SubGnero leptoConus SwainSon, 1840
Conus (Leptoconus) poormani Berry, 1968
Figura 4
Conus (Leptoconus) poormani Berry, 1968. Notices of new eastern
Pacifc Mollusca-VII. Leafets in Malacol., 1(25): 156; Keen, 1971:
665, fg. 1505; Abbott, 1974: 258, N 2812; Alamo y Valdivieso,
1987: 81; Skoglund, 2002: 163.
La espira es baja, aguzada y de perfl cncavo, con una altura
algo menor a la novena parte de la longitud total; la sutura es
acanalada y la superfcie bajo la misma es cncava en las tres
ltimas vueltas y an ms en la vuelta corporal, la cual tiene
los hombros carinados y los lados ligeramente cncavos que
terminan rectos en los hombros; la abertura presenta un canal
posterior profundo, no es muy amplia y en su mitad anterior
se abre terminando en un canal anterior muy amplio, debido a
que el labio externo curvado se refeja hacia dorsalmente; color
del fondo blanquecino brillante con estras axiales y espirales,
estas ltimas ms fuertes en el tercio anterior de la conchilla, hay
gruesas manchas irregulares de color pardo claro amarillento, no
muy densas en la vuelta corporal y en la espira, el color interior
de la abertura es blanco opaco; periostraco delgado color pardo
claro y piloso en los hombros y el area bajo la sutura de la vuelta
corporal.Longitud 57,5 mm; dimetro 28,4 mm.
Distribucin: Sonora, Mexico; Baha Octavia, Colombia
(Keen 1971) a Paita, Per (Alamo & Valdivieso 1987).
Hbitat: Infralitoral areno fangoso en profundidades de 55 a
70 m (Keen 1971) y hasta 165 m (Shasky 1997).
Localidades: Tumbes (Puerto Pizarro).
Material examinado: 1 lote, 1 ejemplar varado en el inter-
mareal arenoso.
Conus (Leptoconus) recurvus Broderip, 1833
Figura 5
Conus recurvus Broderip & Sowerby, 1833. Proc. Zool. Soc. Lond.
p. 54; Dall, 1909: 207; Hendrickx & Toledano, 1994: 59.
Conus (Leptoconus) recurvus, Keen, 1971: 665, fg. 1506; Alamo
& Valdivieso, 1987: 81, fg. 171; Paredes et al., 1999: 29; Sko-
glund, 2002: 163.
Conus (Lithoconus) recurvus, Abbott, 1974: 258, pl.15, fg. 2831.
La espira es ligeramente alta, de perfl cncavo y aguzada, el
rea bajo la sutura es cncavo; vuelta corporal con los lados algo
cncavos, los hombros fuertemente carinados hasta angulares;
abertura amplia con in profundo canal posterior; labio externo
oblicuo y fexionado por lo que la abertura es mas amplia en su
tercio anterior, formando un canal muy abierto y algo fexio-
nado dorsalmente; color del fondo blanco con bandas axiales
irregulares pardo oscuras; interior de la abertura blanco violaceo;
el periostraco delgado y liso, es de color pardo claro. Longitud
65,4 mm; dimetro 34,6 mm.
Distribucin: Baha Magdalena, Baja California, Golfo de
California; Colombia a Banco de Mncora, Per (Alamo &
Valdivieso 1987).
Hbitat: Sublitoral areno-fangoso (Alamo & Valdivieso
1987). Entre 0 y 91 m de profundidad (Hendrickx & Toledano
1994).
70
Paredes et al.
labio externo es liso; periostraco de color pardo claro, con un
patrn de arrugas entrelazadas, ms notorio en los juveniles.
Longitud 35,2 mm; dimetro 19,3 mm, en un juvenil; 92,8
mm y 58,6 mm en un adulto.
Distribucin: Nicaragua; Ecuador a banco de Mncora, Per
(Alamo & Valdivieso 1987).
Hbitat: Sublitoral arenoso, fangoso, rocoso; 5 a 25 m de
profundidad (Cosel 1984, Blanco & Cantera 1994).
Localidades: Piura (Sechura, Plataforma Cabo Blanco,
Lobos de Tierra).
21 m de profundidad. Los dos ejemplares de Lobos de Tierra,
varados.
SubGnero XimeniConus emerSon & old, 1962
Conus (Ximeniconus) mahogani Reeve, 1843
Figura 8
Conus mahogani Reeve, 1843. Proc. Zool. Soc. Lond. p. 169; Keen,
1971; Daz et al., 2005: 79.
Conus ( Ximeniconus) mahogani, Keen, 1971: fg., 1517; Skoglund,
2002: 164.
La concha es ms esbelta que en Conus ximenes , casi bicnica
por la mayor altura de la espira, cuyo perfl vara entre recto y
ligeramente cncavo con una altura aproximada a un tercio de
la longitud total de la conchilla; vuelta corporal con hombros
redondeados; abertura ancha sin canal posterior y con amplio
canal anterior; la escultura de la vuelta corporal se inicia como
en Conus ximenes, algo bajo la mitad de la vuelta, y el nmero
de surcos o mas bien canales, es similar, ms anchos cerca del
extremo anterior, donde los surcos estn muy juntos; la espira
presenta manchas irregulares de color pardo oscuro en cada
vuelta, y un patrn similar de hileras de manchas rectangulares y
cuadradas en la vuelta corporal, el tamao de estas motas o pun-
tos vara segn lo ejemplares pudiendo ser desde regularmente
espaciados hasta muy densos cuando las manchas son pequeas;
tambin se presentan, por lo general, manchas irregulares axia-
les de color pardo oscuro en la vuelta corporal y una hilera de
puntos se ubica tpicamente bajo los hombros; el interior de la
abertura es blanco azulado y el color de fondo de la conchilla es
blanquecino. Longitud 49,2 mm; dimetro 22,7 mm.
Distribucin: Golfo de California a Panam (Keen 1971) y
las islas Galpagos, Ecuador (Finet 1991), hasta Mncora, Per
(Pea 1970, como Conus ximenes).
Hbitat: En el intermareal y sublitoral arenoso. Hasta 17 m
de profundidad (Hutsell 1993).
Localidades: Tumbes (Zarumilla), Piura (Sechura, Parachi-
que, Vichayo).
10 m de profundidad. El ejemplar de Zarumilla, varado.
Observaciones: Segn Tucker (2007) algunos tienen dudas
sobre la identidad especfca de sta especie y Conus (X.) ximenes,
pero se ratifca en su posicin de que son dos especies relaciona-
das pero fciles de diferenciar, no solamente por la morfologa
y coloracin de la conchilla, sin tambin porque C. ximenes
carece de oprculo y C. mahogani si lo tiene. Adems seala que
hay diferencias estadsticas signifcativas en los parmetros de la
conchilla, luego de medir 38 ejemplares de C. mahogani y 35 de
C. ximenes, coincidiendo con los resultados de Chaney (1987).
Nosotros hemos diferenciado las dos especies solamente por
la forma y coloracin de la conchilla.
Conus (Ximeniconus) perplexus Sowerby, 1857
Figura 9
Conus perplexus Sowerby, 1857. Thes. Conch., vol. 3, p. 20, pl.
200 [Conus pl. 14], fg. 324; Abbott, 1974: 58, pl. 15, fg. 2820;
Daz et al., 2005: 79.
Conus (Ximeniconus) perplexus, Keen, 1971: 669, fg. 1515; Alamo
& Valdivieso, 1987: 82; Paredes et al., 1999: 29; Rivadeneira &
Arias, 1999: 88-92; Skoglund, 2002: 164.165.
La espira es baja con los espacios bajo la sutura suavemente
cncavos; vuelta corporal con los hombros subcarinados; abertu-
ra con seno posterior profundo y amplio canal anterior excavado
dorsalmente hacia la izquierda, el labio externo es delgado, liso y
transluce en su borde las manchas de la concha; vuelta corporal
lisa, pero en el tercio anterior presenta costillas espirales anchas
separadas por surcos, las cuales alcanzan el labio interno; color
de la concha blanco violceo con numerosas hileras espirales
de manchas rectangulares y cuadradas de color pardo oscuro,
grandes manchas irregulares del mismo color se localizan bajo
los hombros y tambin en las vueltas de la espira; interior de
la abertura violeta oscuro o claro; periostraco delgado, liso y
de color pardo claro. Longitud 28,5 mm; dimetro 16,6 mm.
Distribucin: Baha Magdalena, Baja California, Golfo
de California; Golfo de Guayaquil e islas Galpagos, Ecuador
(Finet 1985; Cruz 1992), hasta El Rubio, Tumbes, Per (Alamo
& Valdivieso 1987).
Hbitat: Infralitoral en fondo de arena gruesa, 36 a 73 m
(Shasky 1997).
Localidades: Tumbes (Punta Mero, Punta Sal, Las Salinas),
Piura (Bocana del Estero, Mncora, Cerro del Encanto).
Material examinado: 12 lotes, 23 ejemplares; fondo arenoso
y areno fangoso, 11 30 m de profundidad .
Observaciones: Segn Kameya et al. (1991), esta especie
puede encontrarse formando parte de la fauna acompaante de
los langostinos litorales del Per. Cruz (1992) lo encontr en el
Golfo de Guayaquil (48 ejemplares en 5 estaciones) en sedimento
de arena fna entre 10 y 15 m de profundidad.
Conus (Ximeniconus) tornatus Sowerby II, 1833,
ex Broderip MS.
Figura 10
Conus tornatus Sowerby, 1833. The Conch. Illust. pt. 29, fg. 25;
Dall, 1909:207; Abbott, 1974: 258; Hendrickx & Toledano, 1994:
59; Rivadeneira & Injoque, 1990: 35-36, fg. 1.
Conus (Ximeniconus) tornatus, Keen, 1971: 669, fg. 1516; Rivade-
neira & Arias, 1999: 88; Skoglund, 2002:165.
Concha relativamente pequea y frgil. La espira aguzada y de
perfl recto alcanza una altura de, aproximadamente, un tercio de
la longitud total; los espacios bajo la sutura son cncavos; vuelta
corporal con hombros carinados, rasgo que se puede apreciar
71

en las vueltas de la espira; la abertura es estrecha y el borde del
labio externo es delgado; seno posterior somero y canal anterior
ligeramente levantado hacia la derecha: escultura consiste en
costillas espirales separadas por surcos, que cubren los dos tercios
distales de la vuelta corporal; el color es blanquecino y est mo-
teado por manchas pardo oscuras rectangulares espirales grandes
y pequeas, una hilera de las manchas grandes se localiza en los
hombros carinados de la vuelta corporal y tambin permanece
en las vueltas de la espira por encima de la sutura; abertura con
seno posterior somero y canal anterior algo levantado hacia la
izquierda, el interior es blanquecino y el labio externo trasluce
las manchas externas. Longitud 25,5 mm; dimetro 11,0 mm.
Distribucin: Islas Cedros, Baja California, a travs del
Golfo de California y sur de Ecuador (Keen 1971), y Bocapn,
Tumbes, Per (Rivadeneira & Injoque 1990).
Hbitat: Sublitoral en fondo areno fangoso a 24 m de profun-
didad (Rivadeneira & Injoque 1990). Segn Mulliner (1996),
entre 50 y 60 m de profundidad.
Localidades: Tumbes (Las Salinas), Piura (La Bocana del
Estero).
Material examinado: 2 lotes, 2 ejemplares; fondo fango
arcilloso y areno fangoso, 24 30 m de profundidad.
Conus (Ximeniconus) ximenes Gray, 1839
Figura 11
Conus ximenes Gray, 1839. Zool. Beecheys Voyage : p. 119, pl.
3, fg. 2; Dall, 1909: 207; Abbott, 1974: 258, pl. 15, fg. 2823;
Kerstitch, 1989: 53, fg.113; Hendrickx & Toledano, 1994: 59.
Conus (Chelyconus) ximenes, Pea, 1970: 169.
Conus (Ximeniconus) ximenes, Keen, 1971: 669, fg. 1517; Alamo
& Valdivieso, 1987:82; Paredes et al., 1999: 29; Rivadeneira &
Arias, 1999: 88; Skoglund, 2002: 165.
Concha algo ms baja que en C. mahogani, la espira de perfl
ligeramente cncavo, mide aproximadamente la cuarta parte
de la longitud de la conchilla; vuelta corporal con hombros no
carinados; abertura amplia sin seno posterior y con amplio canal
anterior; vuelta corporal presenta siete surcos anchos espirales
espaciados que nacen en el labio columelar y terminan en el
borde del labio externo, el resto de la concha es liso, espira con
una serie de manchas irregulares, y el color de fondo de la con-
chilla es blanco violceo con algunas bandas irregulares de color
pardo oscuro, y en toda la vuelta corporal se distinguen hileras
espirales de manchas pequeas cuadradas y rectangulares, una
hilera de manchas cuadradas algo ms grandes, en los hombros
y tambin bajo la sutura la sutura; interior de la abertura color
lavanda plido. Longitud 54,8 mm; dimetro 27,3 mm.
Distribucin: Golfo de California; Panam (Keen, 1971):
islas Galpagos y Provincia del Guayas, Ecuador (Finet 1985,
Cruz 2007) a Sechura, Per (Alamo & Valdivieso 1987).
Hbitat: Infralitoral areno-fangoso (Alamo & Valdivieso
1987). Hasta los 91,4 m de profundidad (Kerstitch 1989).
Localidades: Tumbes (Zarumilla, Bocapn), Piura (Sechura,
Vichayo).
10 m de profundidad.
Gnero Conus, S.l.
Conus kohni MacLean & Nybakken, 1979
Figura 12
Conus kohni MacLean & Nybakken, 1979. The Veliger Vol. 22 (2):
135-144, fgs. 24-29, text fg. 4. ; Skoglund, 2002: 165; Tucker,
2008: 7-10, fgs. 1-3, 2a, text fg. f.
Concha ms esbelta y con la espira ms alta y aguzada que
C. xanthicus, perfl de la espira ligeramente cncavo, superfcie
de las tres ltimas vueltas suavemente cncavos, sutura bajo los
hombros marcadamente acanalada; vuelta corporal con lados
casi rectos, ligeramente convexos bajo los hombros que son
subcarinados; abertura ms ancha que en C. xanthicus, canal
posterior de mediana profundidad, el labio columelar deprimido
en su mitad distal ampla la abertura, y el labio externo se refeja
dorsalmente; la concha es lisa y slo presenta estras vestigiales
en el tercio distal de la vuelta corporal, no hay estras en las
vueltas de la espira; el color general es amarillo anaranjado con
dos bandas discontinuas blanquecinas irregulares y un crculo
de pequeas motas claras en los hombros de la vuelta corporal,
las mismas que se amplan en las vueltas de la espira, el interior
de la abertura es blanco; no se observan restos de periostraco.
Longitud 42,6 mm; dimetro 19,7 mm.
Distribucin: Isla Espritu Santos, Golfo de California. Baja
California sur, Mexico (Tucker 2008), Islas Galpagos, Ecuador
(MacLean & Nybakken 1979).
Hbitat: En una variedad de tipos de fondo, en profun-
didades entre 18 y 100 m, conjuntamente con C. xanthicus
(MacLlean & Nybakken 1979).
Nueva localidad: Tumbes (0334,5385S 8111,309W).
Material examinado: Un lote, un ejemplar, fondo rocoso a
121 m de profundidad (LaBSIM). Colector: Edgardo Enrquez
(Lab. de Bentos Marino, IMARPE). Fecha: 10.09.2008.
Observaciones: Conus kohni MacLean & Nybakken, 1979,
fue considerado sinnimo de C. xanthicus (Walls 1980), pero
Tucker (1985) sostuvo que es una especie vlida, y fnalmente
Tucker (2008) estableci claramente las diferencias entre las dos
especies. El hallazgo de Conus kohni MacLean & Nybakken,
1979, es un nuevo registro para la malacofauna marina del Per.
Conus xanthicus Dall, 1910
Figura 13
Conus xanthicus Dall, 1910. Pro. U. S. Nat. Mus. Vol. 38 (1741):
225; Keen,1971: 667, fg. 1511, derecha (como sinnimo de C.
fergusoni); Skoglund,2002: 165; Tucker, 2008: 7-10, fgs. 5, 5a,
6; fgs. de texto, B, C.
Concha slida, con espira baja de perfl ligeramente cncavo;
lados de la vuelta corporal casi rectos, ligeramente convexos
cerca de los hombros que son subcarinados; superfcie de las
tres ltimas vueltas de la espira algo cncavas, la sutura bajo
los hombros poco hundida; abertura con seno anal de mediana
profundidad y labio externo curvado, ms abierto en su extremo
anterior; escultura con suave estriacin espiral en las vueltas de
la espira, y con estras en, aproximadamente, el tercio anterior
de la vuelta corporal, las estras rodean la vuelta desde el labio
interno hasta el borde del labio externo, el resto de la concha
72
Paredes et al.
es liso; coloracin de la conchilla es anaranjada oscura con dos
bandas amarillentas irregulares interrumpidas y un crculo de
motas del mismo color bajo los hombros, el interior de la aber-
tura es blanco, la espira presenta un color ms oscuro que el de
la vuelta corporal debido a la presencia de manchas axiales de
color pardo oscuro; periostraco pardo aterciopelado, ms grueso
en la espira. Longitud 39,4 mm; dimetro 19,4 mm.
Distribucin: Morro Colorado, Sonora, Mxico, hasta Co-
lombia; islas Revillagigedo, Mxico; islas Galpagos, Ecuador;
incluye isla Danzante, Golfo de California, Mxico (Skoglund
2002).
Hbitat: Infralitoral rocoso hasta 162 m de profundidad
(Mulliner 1996).
Nueva localidad: Tumbes (0334,5385S 8111,309W).
Material examinado: Un lote, Un ejemplar; fondo rocoso, a
121 m de profundidad. (LaBSIM). Colector Edgardo Enrquez
(Lab. de Bentos Marino, IMARPE). Fecha: 10.09.2008.
Observaciones: Dall (1910) describi la especie colectada
frente a Guaymas, Mexico, a 71 brazas de profundidad en fondo
arenoso. Conus chrysocestus Berry, 1968 es ahora sinnimo de
Conus xanthicus Skoglund, 2002). Conus kohni MacLean &
Nybakken, 1979, tambin fue considerado sinnimo (Walls
1980), pero Tucker (1985) aclar que es una especie vlida. El
hallazgo de Conus xanthicus Dall 1910, es un nuevo registro para
la malacofauna marina del Per.
Agradecimientos
Los autores agradecen al Instituto del Mar del Per por haber
propiciado la participacin de Katherine Altamirano en la expe-
dicin a la costa norte del pas el ao 2007, dentro del Proyecto
Caballito de Mar, actividad de la Unidad de Investigaciones en
Biodiversidad, lo cual posibilit la colecta de parte del material
estudiado. Igualmente expresamos nuestro reconocimiento al
Doctor Dimitri Gutirrez Jefe del Laboratorio de Bentos Marino
del Instituto del Mar del Per, y al Blgo. Edgardo Enrquez, por
habernos proporcionado los ejemplares de cnidos que fueron
determinados como nuevos registros para el mar peruano. Asi-
mismo, agradecemos al Consejo Superior de Investigaciones
de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos por el apoyo
econmico a los estudios sobre la diversidad de los moluscos
marinos del Per.
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Gneros de larvas de Trichoptera en la Vertiente Occidental de los Andes
ISSN 1561-0837
Clave de gneros de larvas de Trichoptera (Insecta) de la Vertiente
Occidental de los Andes, Lima, Per
Genera key to Trichoptera (Insecta) larvae from Western slope of the
Andes, Lima, Peru.
Laboratorio de Ecologa, Facultad
Apartado 11-0058, Lima 11, Per.
Email Ana Huamantinco:
ahuamantincoa1@unmsm.edu.pe
Email Willington Ortiz:
wil_om07@hotmail.com
Resumen
Se presenta una clave para identifcacin de larvas de Trichoptera en el ltimo estadio de desarrollo. El material
biolgico fue colectado en quebradas situadas en la cuenca media y alta de ros del departamento de Lima,
Vertiente Occidental de los Andes. Se presenta una sinopsis de los gneros y especies para el Per de las
familias encontradas en este estudio.
Palabras clave: insectos acuticos, taxonoma, Andes occidentales.
Abstract
A key for identifcation of Trichoptera larvae of the last development instar is proposed. The biological material
was collected in streams located in the middle and high river basins of Lima, Western Slope of the Andes. A
synopsis for genera and species for Peru is presented for each family found in this study.
Keywords: Aquatic insects, taxonomy, western Andes.
Introduccin
Las larvas del orden Trichoptera son importantes componen-
tes de la fauna de invertebrados bentnicos de ros y quebradas.
Cumplen un importante rol intermediario en las cadenas trfcas
de ros y arroyos (Wiggins & Mackay 1978). En las ltimas dca-
das han recibido mayor atencin debido a que diversos estudios
han demostrado su sensibilidad a las alteraciones ambientales,
en especial a contaminacin orgnica, lo que las hace buenas in-
dicadoras de calidad de agua (Rosenberg & Resh 1993, de Moor
1999). Recientemente han sido estudiadas como indicadoras de
la degradacin estructural en cursos de agua infuenciados por
prcticas agrcolas inadecuadas y por deforestacin (Chakona
et al. 2009).
Existen aproximadamente 13000 especies de Trichoptera a
nivel mundial (Holzenthal et al. 2007) y 2196 especies en la
Regin Neotropical (Flint et al. 1999). La regin Oriental y Neo-
tropical muestran la mayor diversidad de especies, evidenciando
que este orden diversifco ampliamente en regiones tropicales
sobretodo montaosas y de alta pluviosidad. En relacin a
endemismos de gneros de Trichoptera, la regin Neotropical
ocupa el segundo lugar a nivel mundial con 69% de gneros
endmicos (de Moor & Ivanov 2008).
Pocos estudios de la fauna de Trichoptera han sido realizados
en el Per. El primero fue el realizado por Martynov (1912),
donde describe 24 especies, 12 de ellas nuevas para la ciencia.
Posteriormente, Flint (1975, 1980) public el registro de especies
de las expediciones realizadas al sur del Per. El nico trabajo
sobre Trichoptera de la Vertiente occidental de los Andes del
Per, La libertad, fue realizado por Flint y Reyes (1991). En
1996, Flint publico el mayor trabajo de registro de especies de
Trichoptera para el Per donde reporta 77 especies de Cuzco y
Madre de Dios.
Flint, Holzenthal & Harris (1999) publican el primer cata-
logo de Trichoptera para la regin Neotropical, en este trabajo
consignan 185 especies para Per. Posteriores publicaciones
(Calor & Holzenthal 2008; Harris & Flint 2002; Harris et al.
2002a 2002b; Prather 2003, 2004; Robertson & Holzenthal
2008) incrementan el numero de especies a 210, ubicadas en
47 gneros y 11 familias. La mayora de las especies registradas
fueron del sudeste de Per.
La presente clave pretende servir de ayuda para los interesados
en la entomofauna acutica como base en estudios de taxonoma
y ecologa de ste orden, as como tambin para quienes hacen
evaluaciones de calidad de agua basados en macroinvertebrados
acuticos.
Morfologa y biologa de las larvas
Las larvas de Trichoptera presentan pequeo tamao, entre
pocos milmetros hasta 30 mm. Tienen la cabeza esclerosada
y presentan tres pares de patas torcicas, estos dos caracteres
sin embargo pueden confundirla con larvas de Coleoptera. El
carcter diagnostico ms importante para larvas de Trichoptera
es la presencia de un par de falsas patas anales (Wiggins 1996),
que segn las familias, muestran diversos tamaos pero siempre
estn presentes. El pronoto siempre est esclerosado mientras que
el mesonoto y metanoto presentan grado variable de esclerosac-
in, cuando las branquias estn presentes se ubican a veces en
el trax pero casi siempre en el abdomen, que es membranoso.
Las larvas de Integripalpia construyen estuches transportables
y se desplazan siempre con l, usualmente son tubulares hechos
de granos de arena, piedritas o material vegetal. Las larvas de An-
nulipalpia construyen refugios con una red de captura, el refugio
suele tener forma de embudo o de bolsa y est construido de
arena y material vegetal. Muy importante es la presencia de la red
de captura con abertura de malla de variados tamaos, donde es
atrapado el detrito y organismos pequeos transportados por la
corriente. La larva pasta, cada cierto tiempo, el material atrapado.
Un tercer grupo de larvas Spicipalpia presentan familias que
construyen estuches fjos o transportables, mientras que otras
son de vida libre y apenas tejen un hilo de seda para anclarse y
evitar ser arrastradas por la corriente.
Las larvas de la familia Hydroptilidae (Spicipalpia), los Tri-
choptera ms pequeos (alrededor de 1,5 5,0 mm ), presentan
un desarrollo hipermetamrfco (Angrisano 1995), por el cual,
slo construyen estuches transportables o adheridos al substrato,
en el ltimo estadio larval (quinto). Adems durante sta ltima
76
Huamantinco & Ortiz
etapa larval, agrandan el abdomen y disminuyen el tamao de
las falsas patas anales tomando una apariencia diferente a la de
los estadios precedentes.
Las larvas de Trichoptera suelen preferir ambientes lticos en
ros y arroyos de montaa, pero tambin se les encuentra en las
pozas de los ros o en lagunas y pantanos.
Sinopsis de las familias y gneros encontrados en
la Vertiente Occidental de los Andes, Lima
En colectas realizadas en la sierra de Lima, entre 2172 3700
m de altitud, en quebradas de pequeo orden, fueron identif-
cados diez gneros de Trichoptera: Helicopsyche Siebold (Heli-
copsychidae), Mortoniella Ulmer (Glossosomatidae), Atopsyche
Banks (Hydrobiosidae), Cailloma Ross & King (Hydrobiosidae),
Smicridea McLachlan (Hydropsychidae), Metrichia Ross (Hy-
droptilidae), Neotrichia Morton(Hydroptilidae), Nectopsyche
Mller (Leptoceridae), Anomalocosmoecus Schmid (Limnephi-
lidae) y Chimarra Stephens (Philopotamidae).
La familia Glossosomatidae es cosmopolita, segn Holzenthal
et al. (2007) el estudio de la diversidad de esta familia en la regin
Neotropical es todava muy incompleto. Prcticamente los 13
gneros neotropicales son endmicos de sta regin. Las larvas con-
struyen estuches transportables con forma de caparazn de tortuga
y se alimentan raspando el perifton de la superfcie de las rocas.
Estuvieron registrados tres gneros en Per (Flint et al. 1999):
Mexitrichia, Protoptila y Mortoniella. Recientemente Blahnik
& Holzenthal (2008) sinonimizaron Mexitrichia a Mortoniella.
Mortoniella est distribuido desde Mxico hasta Argentina
y tiene registradas cuatro especies para Per (Flint et al. 1999;
Blahnik & Holzenthal 2008). La larva considerada en esta clave
presenta una seta muy engrosada en la base de la ua tarsal
anterior. Este es un carcter apomorfco que podra pertenecer
solamente al grupo de especies de Mortoniella bilineata Ulmer
1906 o a todo el gnero (Blahnik & Holzenthal 2008) esta con-
frmacin aguarda mas estudios de asociacin larva-adulto. Estas
larvas son escasas en las quebradas estudiadas, fueron encontradas
en reas de rpidos en substrato de piedras de diverso tamao.
La familia Helicopsychidae es una familia primariamente
tropical. El gnero Helicopsyche es de distribucin cosmopolita.
Todas las larvas conocidas construyen estuches transportables
con forma de concha de caracol y usan en su construccin
granos de arena. Probablemente sean raspadoras de perifton
en quebradas tanto en rpidos como en pozas. Para el Per se
han descrito 7 especies de ste gnero. En ste estudio las larvas
fueron encontradas en rpidos y pozas, en substrato de piedras
pequeas a medianas.
La familia Hydrobiosidae presenta larvas de vida libre y
depredadoras. Muy caracterstico en ellas es la pata anterior que
est modifcada para formar una quela, til para sujetar la presa.
Para el Per se han registrado dos gneros Atopsyche y Cailloma.
Atopsyche es el gnero con mayor nmero de especies en la
familia, en el Per se han registrado 11 especies de ste gnero.
En el presente estudio se encontraron gran nmero de estas larvas
en reas de rpidos tanto en musgos como en piedras.
Segn Flint (1974) el gnero Cailloma es el nico Hydro-
biosidae distribuido tanto en la subregin Chilena como en la
Brasilea donde pertenece Per. Solo ha sido descrita una especie
de Cailloma para el Per. Las larvas fueron encontradas en rea
de rpidos en substrato piedras ocupando el mismo hbitat que
Atopsyche pero en menor nmero.
La familia Hydropsychidae es de distribucin mundial,
presenta una gran cantidad de especies, ocupa el tercer lugar en
razn al nmero de especies descritas (Holzenthal et al. 2007).
Son tpicas de reas de rpidos y a menudo muy abundantes.
En el Per se han registrado 6 gneros de esta familia: Centro-
macronema, Leptonema, Macronema, Macrostemum, Smicridea
y Synoestropsis. El gnero Smicridea es uno de los ms ricos en
especies, construye refugios de seda con una red de captura para
obtener su alimento. Para el Per se han registrado 16 especies
de ste gnero. Las larvas en ste estudio, fueron encontradas
en reas de rpidos con similar preferencia por substratos de
musgos y piedras.
La familia Hydroptilidae se encuentra en todas las regiones
faunales del mundo. Se han registrado 1679 especies de sta
familia, siendo la ms diversa dentro del orden (de Moor &
Ivanov 2008). Construyen refugios de seda o arena en el ltimo
estadio larval. Para el Per se han registrado 13 gneros de sta
familia: Alisotrichia, Bredinia, Ceratotrichia, Costatrichia, Flinti-
ella, Hydroptila, Metrichia, Neotrichia, Ochrotrichia, Orthotrichia,
Oxyethira, Rhyacopsyche y Zumatrichia.
El gnero Metrichia fue considerado hasta hace poco, un
subgnero de Ochrotrichia debido a que aparentemente careca de
diagnosis larval congruente. Wiggins (1996) propone una diag-
nosis para este gnero, donde se defnen caracteres que son usados
en ste trabajo. Las larvas se encuentran en reas de rpidos y
asociadas a algas flamentosas, construyen un estuche aplanado
oval de seda asociado con arena o material vegetal. Para el Per
este gnero tiene registradas 7 especies. En el presente estudio,
se encontraron abundantes larvas en zonas de rpidos tanto en
piedras como musgos, pero con una marcada preferencia por
ste ltimo substrato donde suelen anclar sus estuches pupales.
Neotrichia, es uno de los gneros neotropicales con mayor
nmero de especies. Las larvas construyen pequeos estuches
tubulares de granos de arena y viven en rpidos de quebradas o
ros. Para el Per se han descrito 9 especies de ste gnero. En
este estudio se encontraron pocas larvas de ste gnero, se les
colect tanto en piedras como en musgos en zonas de rpidos.
La familia Leptoceridae es de distribucin cosmopolita y
ocupa el segundo lugar en nmero de especies (1549) dentro
del orden (de Moor & Ivanov 2008). Las larvas construyen es-
tuches tubulares de variedad de materiales minerales y vegetales
o completamente de seda y se alimentan principalmente como
detritvoros u omnvoros. Para Per se han registrado 9 gneros
de sta familia: Achoropsyche, Amphoropsyche, Grumichella, Nec-
topsyche, Notalina, Oecetis, Osfintia, Triaenodes y Triplectides.
El gnero Nectopsyche es rico en especies, restringidas al nuevo
mundo. Las larvas habitan ambientes tanto loticos como lenticos,
se les clasifca segn su modo de alimentacin, como cortadoras
y colectoras de deposito. Este gnero tiene registradas 12 especies
en Per. En el presente estudio, las larvas fueron encontradas
en reas de rpidos y pozas siendo mayor la abundancia en este
ltimo hbitat.
La familia Limnephilidae, es el grupo dominante en la mayor
parte del Hemisferio Norte, muestra su mayor diversidad en las
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reas temperadas de la regin Holartica y es tambin la familia
de Trichoptera con mayor diversidad ecolgica (Holzenthal et
al. 2007). En el Per solo se ha registrado el gnero Anomalocos-
moecus que es endmico de Sudamrica y conocido de grandes
elevaciones en los Andes, desde Argentina hasta Colombia
(Flint 1982). En Per, se conocen tres especies de ste gnero.
En este estudio, se evidenci que su distribucin parece estar
fuertemente infuenciada por la altitud, se les encontr en rpidos
con substrato de piedras.
La familia Philopotamidae se encuentra en todas las regiones
del mundo, la larva construye redes tubulares largas usualmente
ancladas a objetos por debajo de la superfcie, estas redes fltran
materia orgnica fna del agua la cual le sirve de alimento. Para
Per se han descrito 3 gneros de esta familia: Chimarra, Chi-
marrhodella y Wormaldia.
El gnero Chimarra se encuentra en todas las regiones del
mundo, es uno de los gneros ms grandes en el orden Tri-
choptera (Holzenthal et al. 2007). Para el Per se han descrito
23 especies de Chimarra. En ste estudio, se encontraron pocos
ejemplares de estas larvas, colectadas en rpidos tanto en musgo
como en piedras.
En esta sinopsis se han considerado las ocho familias encon-
tradas en la zona de estudio. Existen adems otras tres familias
registradas para el Per Anomalopsychidae, Calamoceratidae y
Polycentropodidae.
Las larvas de Anomalopsychidae se caracterizan porque la
cabeza posee una carena que rodea el vertex hasta el margen
anterior del frontoclipeo. En el pronoto tambin existe una
carena cerca al margen posterior, que se prolonga anterolater-
almente como un lbulo redondeado o en punta. La ua anal
posee numerosos dientes accesorios ubicados en un lbulo que
emerge de la ua. Construyen estuches transportables tubulares
(Holzenthal & Flint, 1995). Para el Per solo ha sido registrado
el gnero Contulma (Flint et al., 1999).
Las larvas de Calamoceratidae se caracterizan porque el labro
presenta una hilera transversal de aproximadamente 16 setas
largas y gruesas. El pronoto presenta a veces lbulos anterolate-
rales prominentes, mientras que el mesonoto esta mayormente
cubierto por placas esclerosadas usualmente pigmentadas. El
abdomen presenta branquias individuales o ramifcadas y algunos
gneros se distinguen por una banda de fnos flamentos laterales.
Construyen estuches transportables de material vegetal (Wiggins,
1996). En el Per han sido registrados los gneros Banyallarga
y Phylloicus (Flint et al., 1999).
En Polycentropodidae, las larvas se distinguen por que el
trocantin anterior es puntiagudo y fusionado al episterno. Slo
el pronoto esta esclerosado. Construyen redes de captura con
forma de embudo (Wiggins, 1996). Cuatro gneros de esta
familia han sido registrados para el Per Cernotina, Cyrnellus,
Polycentropus y Polyplectropus (Flint et al., 1999).
Material y mtodos
El material biolgico para el estudio fue colectado en diversas
quebradas de la sierra de Lima (2172-3700 m altitud), sin apa-
rente impacto antropognico. Las quebradas de menor altitud,
se encuentran en la zona de vida Estepa espinosa - Montano
Bajo Tropical (ee-MBT) caracterizada por la presencia de valles
y laderas de la vertiente occidental entre 2000 3000 m de
altitud. El clima es semirido templado clido con tempera-
tura media anual 17 12 C y promedio anual de precipitacin
pluvial de 250 450 mm. La vegetacin tpica es de herbceas,
arboles como Schinus molle y cactceas. Durante la poca de
lluvias veraniegas emergen hierbas efmeras, que se asocian con
la vegetacin arbustiva y algunas cactceas que existen perma-
nentemente. Las quebradas de mayor altitud se encuentran en
la zona de vida Estepa Montano Tropical (e-MT) ubicada
entre 3000 4000 m. El clima es subhmedo templado frio
con temperatura media anual de 12 6C y promedio anual de
precipitacin pluvial de 350 500 mm. La cobertura vegetal
consiste de vegetacin graminal de pradera altoandina asociado
con cactceas del gnero Opuntia (Inrena, 2000). Las colectas
fueron realizadas entre el ao 2005 al 2009, en los siguientes
sitios de estudio: tributario de segundo orden 18L 0281443
UTM 8845669, 3700 m y de tercer orden 18L 0278280 UTM
8850251, 2902 m en la cuenca del ro Pativilca (Cajatambo).
Tributario de tercer orden 18L 0351835 UTM 8577827, 2912
m; tributario de segundo orden 18L 0343270 UTM 8684690,
2172 m y tributario de primer orden 18L 0352434 UTM
8688316, 3144 m en la cuenca del ro Rmac (Huarochir).
Tributario de tercer orden 18L 0347841 UTM 8674068, 3010
m en la cuenca del ro Lurn (Huarochir). Los tributarios de
segundo orden de la cuenca del Rmac y de tercer orden de la
cuenca del Lurn fueron muestreados mensualmente durante un
ao, mientras que los otros tributarios lo fueron estacionalmente
tambin por un periodo anual.
Fueron analizadas 8,520 larvas de Trichoptera de substrato
preferentemente piedras en reas de rpidos, eventualmente
tambin se colect en correderas y pozas y en substratos de na-
turaleza orgnica como hojas retenidas en la corriente, musgos,
races de berro y algas. Se uso una red Surber (180 m, 30x30
cm) y el material fue fjado en alcohol al 80%. Fueron observa-
dos, siempre que fue posible, un mnimo de diez especmenes
de cada gnero.
Los caracteres usados en esta clave se seleccionaron atendi-
endo a su fcil visualizacin y defnicin y estn basados en los
trabajos de Wiggins (1996), Flint (1963, 1974) y Fernndez
& Domnguez (2001). Para las ilustraciones, los especmenes
completos y estructuras de valor taxonmico, fueron fotogra-
fados con una cmara digital acondicionada a un microscopio
estereoscpicoo compuesto. El trazo fnal en tinta china, fue
realizado sobre una mesa de luz en papel Canson de dibujo
colocado sobre la foto impresa.
Clave para familias de larvas de Trichoptera
1 Estuche transportable de forma helicoidal. Ua anal con varios dientes
que le da un aspecto de peine. Fuera del estuche, la larva presenta el abdomen
enrollado dorsoventralmente. Helicopsychidae
Helicopsyche. Mandbulas fuertes de forma triangular. Pro y meso noto con
placas esclerosadas, metanoto con pequeas escleritas dbilmente pigmentadas.
Placa de pequeas espinas a ambos lados del primer segmento abdominal (Fig.1).
Estuche transportable no helicoidal o no construye estuche 2
2 (1) Los tres notos torcicos esclerosados 3
Pronoto esclerosado, meso y meta noto con variados grados de esclerosac-
in. 4
3 (2) Con branquias en la superfcie ventral del abdomen, mechn de setas
largas cerca al pice de la pata anal. No construyen estuches transportables pero
si refugios con red de captura. Hydropsychidae
78
Huamantinco & Ortiz
Smicridea. Dorso del abdomen con setas aplanadas. Los flamentos bran-
quiales emergen de un tallo central poco evidente (Fig.2).
Branquias ausentes. Larvas pequeas, 2 3 mm longitud. En el ltimo
estadio construyen estuches transportables de variadas formas, en la ms tpica
est constituida de dos valvas de seda que pueden incorporar arena u otros
materiales del medio. Hydroptilidae
4 (2)Mesonoto con placas esclerosadas, estuche transportable cilndrico adel-
gazndose hacia el extremo posterior. 5
Mesonoto sin placas o con pequeas escleritas poco esclerosadas. Sin estuche
transportable, o cuando presente en forma de caparazn de tortuga. 6
5 (4) Cuerno prosternal presente. Abundantes setas gruesas y negras en el primer
segmento abdominal. Con branquias abdominales individuales o mltiples.
Limnephilidae
Anomalocosmoecus. Cabeza con carena dorsolateral y pice de la mandbula
sin dientes (Fig.3).
Cuerno prosternal ausente. Patas posteriores ms largas que las anteriores.
Primer segmento abdominal con escleritas espinosas en las jorobas laterales.
Leptoceridae
Nectopsyche. Esclerita espinosa en el primer segmento abdominal con un
rea circular y barra esclerosada (Fig.4).
6 (4) Pronoto en vista dorsal mas ancho en su parte media. Mesonoto con
pequeas escleritas poco esclerosadas. Mitad basal de pata anal ampliamente
unida con el segmento IX. Ua anal con al menos una ua accesoria. Estuche
transportable en forma de caparazn de tortuga. Glossosomatidae
Mortoniella. Ua de la pata anal con 4 uas accesorias. Seta corta lobular
en la base de las uas tarsales (Fig.5).
Pronoto en vista dorsal no es mas ancho en su parte media. Meso y meta
noto no esclerosados. Pata anal libre del segmento IX. Ua anal sin ua accesoria.
No construye estuche transportable. 7
7 (6)Primer par de patas torcicas forman un apndice quelado. Son de vida
libre. Hydrobiosidae
Primer par de patas torcicas no forman un apndice quelado. Labro membra-
noso, que cuando est proyectado tiene forma de T. Philopotamidae
Chimarra. Con una muesca notoria en el margen anterior del apotoma
frontoclipeal. Proceso largo, como espina, en la coxa de la pata anterior (Fig.6).
Clave para gneros de larvas de Hydroptilidae
1 Cabeza piriforme alargada anteriormente. Patas torcicas medias y posteriores
mas largas que las anteriores, seta basal en todas las uas tarsales. Patas anales
relativamente largas, se proyectan libremente por fuera del cuerpo. Estuche
transportable tubular adherido de granos de arena (Fig.7). Neotrichia
Cabeza no alargada. Patas torcicas aproximadamente de la misma longi-
tud, seta basal solo en la ua tarsal media y posterior. Patas anales cortas no
proyectadas por fuera del cuerpo. Estuche constituido de dos valvas de seda a
veces adherido de arena, algas flamentosas o brcteas de musgos (Fig.8).
Metrichia
Clave para gneros de larvas de Hydrobiosidae
1 Tibia y tarso de la pata anterior fusionados, extensin distal del fmur
delgada. Esclerita prosternal angosta (Fig.9). Cailloma
Tibia y tarso de la pata anterior no fusionados, extensin distal del fmur
ancha. Esclerita prosternal ancha (Fig.10). Atopsyche
Agradecimientos
Agradecemos a Jorge L. Nessimian y Allan P. Santos (De-
partamento de Zoologa, Instituto de Biologa, Universidad
Federal de Ro de Janeiro, Brasil) y a tres revisores annimos por
la lectura crtica del manuscrito. Tambin agradecemos a Diana
Alcntara, Juan Carlos Cusi, Rosmery Huaman, Gissela Pascual,
Jorge Peralta Argomeda, Ernesto Razuri, Edwin Sifuentes y
Darwin Valcrcel, por la ayuda en las colectas.
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79

1a
1c
2
3
4
5a
6
Figuras 1 6. (1a) Helicopsyche sp. (Helicopsychidae), larva de ltimo estadio. (1b) Estuche transportable. (1c) Ua anal, vista lateral. (2)
Smicridea sp. (Hydropsychidae), larva de ltimo estadio, vista lateral. (3) Anomalocosmoecus sp. (Limnephilidae), larva de ltimo estadio,
vista lateral. (4) Nectopsyche sp. (Leptoceridae), larva de ltimo estadio, vista lateral. (5a) Mortoniella sp. (Glossosomatidae), larva de ltimo
estadio. (5b) Ua tarsal, vista lateral. (5c) Ua anal, vista lateral. (6) Chimarra sp. (Philopotamidae), larva de ltimo estadio, cabeza y pronoto,
vista dorsal.
5b
5c
1b
80
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7
8
9a
9b
10a
10b
Figuras 7 10. (7) Neotrichia sp. (Hydroptilidae), larva de ltimo estadio, vista lateral. (8) Metrichia sp. (Hydroptilidae), larva de ltimo esta-
dio, vista lateral. (9a) Cailloma sp. (Hydrobiosidae), pata anterior en vista lateral. (9b) Esclerita prosternal, vista ventral. (10a) Atopsyche sp.
(Hydrobiosidae), pata anterior, vista lateral. (10b) Esclerita prosternal, vista ventral.
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81

Leaf anatomy of Astrocaryum and Hexopetion
ISSN 1561-0837
Characterization of leaf anatomy in species of Astrocaryum and
Hexopetion (Arecaceae)
Betty Milln
1
y Francis Kahn
2
Caracterizacin de la anatoma foliar de especies de Astrocaryum y
Hexopetion (Arecaceae)
1 Museo de Historia Natural. Uni-
1256, Jess Mara. Lima, Peru.
Email Betty Milln:
bmillans@unmsm.edu.pe
2 IRD, UMR188-DIAPC, DYNA-
DIV, Casilla 18-1209, Lima, Peru.
Email Francis Kahn: francis.
kahn@ird.fr
Abstract
Leaf anatomy of 23 species of the genus Astrocaryum and of the two species of the genus Hexopetion is
described. A total of 109 characters with at least one difference between species are reported from the lamina
(83), main rib (11), petiole (9) and sheath (6). An identifcation key to species is given based on leaf anatomy.
Distribution of the characters is discussed in order to evaluate their taxonomic relevance.
Keywords: palms, leaf, stomata, vessels, fbers.
Resumen
Se describe la anatoma foliar de 23 especies del gnero Astrocaryum y de las dos especies del gnero Hexo-
petion. Se identifcan 109 caracteres diferenciales del limbo (83), de la nervadura principal (11) del pecolo (9)
y de la vaina (6). Se elabora una clave de identifcacin de las especies a partir de los caracteres anatmicos
de hoja. Se discute la distribucin de los caracteres en los grupos infragenricos de Astrocaryum a partir de
las especies estudiadas para evaluar su importancia taxonmica.
Palabras clave: palmeras, hoja, estomas, haces conductores, fbras.
Introduction
Astrocaryum and Hexopetion are two closely related palm ge-
nera (Burret 1934a, b). Te former with 40 species is found in
most ecosystems in Tropical South-America; it is well diversifed
in habit, either caespitose or solitary, and develops either large
palms, or medium-sized to short-trunked palms with large leaves,
or slender palms with medium-sized leaves, or acaulescent palms
with large or with short leaves (Kahn 2008). Te latter includes
only two slender species with medium-sized leaves (Pintaud
et al. 2008). Tere are few data available on leaf anatomy of
these genera. Tomlinson (1961) described the leaf anatomy of
Astrocaryum rostratum (=Hexopetion mexicanum), including the
fbers near the hypodermis and the large vascular vessels in the
mesophyll towards each surface. He also described the leaf ana-
tomy of Astrocaryum sclerophyllum (considered a species dubia by
Burret 1934a). Schlter et al. (1993) pointed out that both leaf
sides of the riparian Astrocaryum jauari are covered with a heavy
wax layer that protects them from fooding. Henderson (2006)
gave a frst description of leaf anatomy of Astrocaryum alatum
(=Hexopetion alatum). Te most recent study on evolutionnary
trends in lamina anatomy based on 161 palm genera does not
include Astrocaryum (Horn et al. 2009). Pintaud et al. (2008)
used morphological and anatomical characters to diferentiate
the two species of Hexopetion (H. alatum y H. mexicanum) from
those of Astrocaryum.
We present the major features of leaf anatomy of 23 species
of Astrocaryum and of the two species of Hexopetion. Diferential
characters are listed to illustrate the high diversity of leaf anatomy
and to emphasize the diferences among species, as well as bet-
ween the two genera. A key for identifcation of the species based
on leaf anatomy is given. Anatomical character distribution in
Astrocaryum species is evaluated by using similarity methods and
discussed in relation to the infrageneric classifcation.
Material and methods
Five individuals of each of the two species of Hexopetion and
23 species of Astrocaryum were sampled for the study. Materiel
was collected from bifd leaves of seedlings or from juvenile leaves
divided into a few pinnae; leaf material from an adult plant
was used in Astrocaryum minus, a very rare species, only known
from two living individuals and from the type specimen (Kahn
& Granville 1998); fruit and seedlings of this species are still
unknown. Flowering and/or fruiting individuals were collected
for identifying the species. Vouchers are deposited in the herbaria
USM (Lima, Peru), CAY (Cayenne, French Guiana) and UFA
(Acre, Brazil). Material from Hexopetion was collected in the
Fairchild Tropical Botanical Garden, Miami, USA.
Botanical references and material used Astrocaryum: A.
huaimi (F. Kahn 4464, Bolivia, USM; from juvenile); A. jauari
(B. Milln 422, 423, 424, Peru, USM; from seedling); A. stand-
leyanum (B. Milln 407, 408, Ecuador, USM; from seedling);
A. vulgare (J.-J. de Granville 10004, French Guiana, CAY;
from seedling); A. chambira (B. Milln 411, Ecuador, USM; B.
Milln 412, 413, Peru, USM; from seedling); A. gynacanthum
(J.-J. Granville 8223, French Guiana, CAY; from seedling); A.
minus (J.-J. de Granville and F. Kahn 12921, French Guiana,
CAY; from adult); A. paramaca (J.-J. de Granville and F. Kahn
5407, French Guiana, CAY; from juvenile); A. rodriguesii (J.-J.
de Granville and F. Kahn 11199, French Guiana, CAY; from
seedling); A. sciophilum (Oldeman 1088, French Guiana, CAY;
from juvenile); A. carnosum (B. Milln and F. Kahn 631, 634,
638, Peru, USM; from seedling); A. ciliatum (B. Milln and F.
Kahn 1315, Colombia, USM; from seedling). A. faranae (B.
Milln and F. Kahn 648, Peru, USM; from seedling); A. scopa-
tum (B. Milln and F. Kahn 531, 532, 536, Peru, USM; from
seedling); A. huicungo (B. Milln and J.-C. Pintaud 448, Peru,
USM; from seedling); A. javarense (B. Milln 414, 416, 417,
418, Peru, USM; from seedling); A. macrocalyx (B. Milln 428,
429, 430, Peru, USM; from seedling); A. gratum (B. Milln and
J. Lingn 499, 500, Peru, USM; from seedling); A. perangusta-
tum (B. Milln, J.-C. Pintaud, C. Vegas and R. Montfar 831,
834, 842, Peru, USM; from seedling); A. urostachys (B. Milln
409, 410, Ecuador, USM; from seedling); A. chonta (B. Milln
420, 421, 425, Peru, USM; from seedling); A. murumuru (J.-J.
de Granville and F. Kahn 11201, French Guiana, CAY; from
seedling); A. ulei (J. Ribamar and E. Ferreira, Acre, Brazil, UFA;
82
Milln & Kahn
F. Kahn 4459, 4460, 4461, Peru, USM; from seedling). Hexope-
tion: H. alatum (J.-C. Pintaud 92350A, cultivated, Miami, FTG;
from juvenile); H. mexicanum (J.-C. Pintaud 0653A, cultivated,
Miami, FTG; from juvenile).
Optical microscopy. Fresh portions of 0.51 cm taken from
apical, middle and basal portions of the bifd leaf of seedling
or of pinnae of juvenile, and portions of 1 cm from petiole
and sheath were conserved in FAA solution (formalin-acetic-
ethanol). For Astrocaryum minus, a fresh portion of 1 cm was
taken from the midpart of medial pinnae of adult leaves. Ten
histological slides were prepared from each sample. Transverse
sectioning was done by hand and processed using a modifca-
tion of the standard procedure (Johansen 1940). Microscope
preparations were made of either unstained sections or sections
bleached for 1520 min in 50% commercial bleach (sodium
hypochlorite), washed in water, and stained with safranin and
cresil violet (1%); temporary preparations were mounted in
gelatin-glycerin. Microphotographs were taken with Canon
PS 5.5 mp equipment at 4x, 10x y 40x using a Leica binocular
microscope. Te images were adjusted for contrast and color
level in Adobe Photoshop CS. Optical microscopy was used
for describing transerve sections of the lamina, main rib, petiole
and sheath. Te petiole was not described in Hexopetion alatum
and H. mexicanum, nor was the sheath in Astrocaryum minus, A.
paramaca, A. sciophilum, H. alatum and H. mexicanum. Some
quantitative characters were not taken into account because they
increase with age; these include: adaxial and abaxial prominency
of the main rib, number of layers of parenchyma cells, of fbrous
strands under the adaxial and above the abaxial hypodermis, of
layers of sclereids, of chlorenchyma and spongious parenchyma.
Scanning electron microscope. Portions of 1 cm of bifd
seedling leaf or pinnae conserved in FAA solution were used to
extract the adaxial and abaxial epidermis. Wax of the abaxial side
was frst eliminated with petroleum ether. Material was fxed in
Carnovski, post fxation in osmium, dehydratation in alcohol,
dessicating in a critical point dryer with carbon dioxide, and
coated with gold-palladium. Observations at 100x, 250x, 500x y
1000x were made with SEM Philips XL 30 at Geological School
of San Marcos University. SEM was used to describe the shape of
epidermal cells as well as stomata (shape of guard cells, number,
location and form of subsidiary cells, and stomata arrangement
in the epidermis).
Analysis of phenotypic data . For cluster analysis, the data
including 109 diferencial characters (Tab. 1) were converted
into a binary matrix, where the digit 1 represents the presence
of a phenotypic character, and the digit 0 its absence. Te
similarity matrix was generated by Euclidean distances, which
were used to build a tree with the unweighted pair group mean
averages (UPGMA) algorithm. Analysis of phenotypic data was
performed using the software PAST (Hammer et al. 2001).
One thousand resamplings were used to evaluate robustness of
the inferred trees.
Results
Characters common to all the species. Several anatomical
characters are common to all the species studied:
Lamina. Leaf surface with epidermal cells and guard cells of
stomata polygonal in shape, stomata only present on abaxial
side; in tranverse section, adaxial epidermis cells more or less
rectangular in shape with inner wall thin, hypodermis with
only one layer of cells; non-vascular fbers with estegmata, silica
bodies cap-shaped; presence of chlorenchyma and spongious
parenchyma in mesophyll; major vascular bundle with small
vessels of protoxylem towards the adaxial side; vascular bundles
of the sheath with only one layer of parenchymatic cells.
Main rib. Cells of adaxial and abaxial hypodermis similar to
that of the lamina; colorless parenchyma located in the inner
part with the collateral vascular bundles, these including xylem,
vessels of protoxylem and metaxylem, xylematic parenchyma and
fbers; phloem is composed of sieve cells and phloematic fbers.
Petiole and sheath. Inner wall of epidermic cells are thin;
parenchyma composed of polyhedral cells; collateral bundles
with a set of sclerenchyma fbers are located at the periphery,
each collateral bundle includes two lateral strands of phloem, a
central bundle composed of small strands of phloem surrounded
with phloematic fbers, a large vessel of metaxylem, several small
vessels of protoxylem and xylematic parenchyma.
Diferential characters. 109 characters with at least one
diference among species are described. Te number given in
parenthesis in the text below refers to the numeration of the
characters in Appendix 1.
1. Astrocaryum
Lamina (Figs. 13). 83 binary-coded characters from epi-
dermis, hypodermis, mesophyll, and vascular tissues: Epidermis
Diferences are found in the shape and thickness of outer and
inner wall of the cells; epidermal cells on adaxial side with outer
wall thin (1) or thick (2); abaxial epidermis with cells round in
outline (3), rectangular (4), or oval (5), with outer wall thin (6)
or thick (7); epidermal indumentum is absent (8) or present,
either papillate (9) or composed of cone-shaped hairs with
pluricellular base (10). Stomata present six structural patterns.
Te frst is made of only 2 lateral subsidiary cells around the two
guard cells, no terminal cells at the ends of guard cells(11). Te
other fve include 6 subsidiary cells,4 of them laterally disposed
(2 on each side: lateral inner and lateral outer) and two terminal
cells (13): (i) the two terminal cells are superimposed only on
the extremities of the outer lateral subsidiary cells and rise above
them (25, 30); they are shortly triangular (14), round in outline
(15), long kidney-shaped (17); (ii) the two terminal cells are
superimposed on the major part of the outer lateral subsidiary
cells (28); they are long V-shaped (19) and their extremities
do not rise above them, or rise above them (33); they are short
kidney-shaped (18) and their extremities do not rise above
them, or rise above them (33); (iii) the two terminal cells are
superimposed on the major part of the inner lateral subsidiary
cells (29) and rise above them (34), they are lobed (21); (iv) the
two terminal cells are superimposed on the extremities of both
outer and inner lateral subsidiary cells (27)and their extremities
do not rise above them; they are short V-shaped (20); or their
extremities rise above them (32), they are then either long Y-
shaped (23), or short Y-shaped (22), or short V-shaped (20), or
round in outline (15), or oval (16); (v) the two terminal cells are
superimposed on the extremities of the inner lateral subsidiary
cells (26) and their extremities rise above them (31); they are
short V-shaped (20), or long V-shaped (19). Te stomata are
laid out regularly or irregularly in the epidermis (35, 36). Hi-
podermis with cells variable in size (3739) and in thickness of
83

Figure 1. Lamina: (A) Astrocaryum jauari, (B) A. gynacanthum, (C) A. huaimi, (D) A. minus, (E) A. rodriguesii, (F) Hexopetion alatum. Abbre-
viations ad.e.: adaxial epidermis; ad.h.: adaxial hypodermis; ab.h.: abaxial hypodermis; m.v.b.: minor vascular bundles; p.c.: palisade cells;
st.: stegmata. Shape of fbrous strands a.f.: arrosetate, c.f.: column-shaped, r.f.: raceme-shaped, ro.f.: round in outline.
inner and outer walls (4047). Fibrous strands located under the
adaxial hypodermis have only one shape (48 columned-shaped,
49 arrosetate, 50 raceme-shaped variable in size), or several
shapes (51 column-shaped with raceme-shaped, 52 arrosetate
with raceme-shaped, 53 arrosetate with column-shaped and
raceme-shaped, 54 round in outline with raceme-shaped).
Fibrous strands located above the abaxial hypodermis are absent
(55) or present forming one or two rows with one or several
shapes (56 arrosetate, 57 round in outline variable in size, 58
raceme-shaped, 59 arrosetate mixed with round in outline);
chlorenchyma is continuous above abaxial hypodermis (60) or
discontinuous, then outer fbrous strands are directly above the
hypodermis. Vascular tissue Four shapes of major vascular
bundle are observed: ovoid (63), rhomboid (64), elliptical (65),
round in outline (66); one or more vessels of metaxylem are lo-
cated either in the central part or in the lower part of the major
vascular bundle (67, 68); location of phloem, only in the lower
part of xylem (69), or surrounding it partially, either U-shaped
(70) or half-moon shaped (71); fbers in major vascular bundle
are either mostly located at the bottom (72), or located at the
two extremities with a few laterally (73), or exclusively located
at the extremities (74). Bundle sheath extension is absent (77)
or present and composed of parenchyma cells and/or with fbers
forming columns (75). Five shapes of minor vascular bundles
are found: arrosetate (78), round in outline (79), elliptical
(80), ovoid (81), or mixed round in outline and elliptical (82);
idioblasts with rachids are present or absent (83).
(A) (B) (C)
(D) (E)
(F)
84
Milln & Kahn
Main rib (Fig. 4). Eleven diferential characters are identifed.
Tese include: hypodermis with expansion cells in only one or
in the two angles with the lamina, on abaxial and adaxial sides
(84, 85); vascular tissue without (86) or with discontinuous
perivascular sheath of sclerifed fbers, either rhomboid (87) or
triangular (88), or divided in two cap-shaped parts located in
adaxial and abaxial position, respectively (89); fbrous strands
with stegmata (91); aeripherous parenchyma absent (92) or
present and located under the vascular bundles (93) or in the
central part of the main rib (94).
Petiole. Nine diferential characters: epidermal cells rectangu-
lar (95), oval (96), round in outline (97), with outer wall thick
or thin (98, 99); hypodermis with parenchyma (100), sclereids
(101) or septate fbers (102); fbrous strands with stegmata (103).
Sheath. Six diferential characters: epidermal cells rectangular
(104), oval (105) or round in outline (106) with outer wall
thick (107) or thin (108); hypodermis with sclereid cells (109).
2. Hexopetion
Te two species are distinguished using several characters of
stomata, lamina and vascular vessels: (i) stomata with terminal
cells like dumbbells (24, Hexopetion mexicanum), or like short
V (20, Hexopetion alatum); (ii) adaxial epidermis cells with thin
outer wall (1, Hexopetion mexicanum), with thick outer wall (2,
Hexopetion alatum); (iii) under the adaxial hypodermis, fbrous
strands are arrosetate and raceme-shaped (52, Hexopetion mexi-
canum), or round in outline and raceme-shaped (54, Hexopetion
alatum); (iv) minor vascular bundles ovoid (81, Hexopetion
mexicanum) or round in outline (79, Hexopetion alatum).
Figure 2 Stomata. (A) Astrocaryum chambira with two lateral subsidiary cells. (B) Hexopetion mexicanum with four subsidiary cells (two lateral,
two terminal). (C) Astrocaryum jauari, with six subsidiary cells (four lateral, two terminal), terminal cells superimposed only on the extremities
of the outer lateral cells. (D) Astrocaryum ulei, terminal cells superimposed only on the extremities of the inner lateral cells; (E) Astrocaryum
macrocalyx, terminal cells superimposed on the extremities of inner and outer lateral cells; (F) Astrocaryum minus, terminal cells superimposed
on the major part of the outer lateral cells. Abbreviations: g.c.: guard cells, l.s.: lateral subsidiary cells, o.c.: occlusive cells, t.c.: terminal cells.
(A) (B)
(C) (D)
(E) (F)
85

3. Astrocaryum versus Hexopetion
Four anatomical characters separate the 23 species of Astro-
caryum from the two species of Hexopetion: (i) stomata (Fig. 2)
with 2 or 6 subsidiary cells around guard cells in Astrocaryum,
4 in Hexopetion (1113); (ii) chlorenchyma with palisade cells
composed of short cells in Hexopetion and of long cells in As-
trocaryum (6162); (iii) fbers of bundle sheath extension (Fig.
5) forming a short beak in Hexopetion (76), when present in
Astrocaryum extension forms a column composed of parenchyma
cells and/or fbers (75); (iv) Hexopetion develops a continuous
sclerifed perivascular sheath in the main rib (90, Fig. 4), while
this sheath is either discontinuous, or divided in two parts, or
absent in Astrocaryum (8689, Fig. 4).
4. Result of phenetic analysis
Te phenogram is shown in Fig. 6. Te species are distributed
in two clusters, corresponding to Astrocaryum and Hexopetion,
respectively. Astrocaryum is divided into two main clusters: one
groups A. gynacanthym, A. paramaca, A. rodriguesii, A. minus and
A. sciophilum, the other is divided into two groups, one with A.
vulgare, A. chambira, A. jauari, A. standleyanum, and A. huaimi;
the other group includes two clusters, one with A. chonta, A.
murumuru and A. ulei, the other with three subgroups: (i) A.
urostachys and A. macrocalyx, (ii) A. javarense, A. perangustatum,
A. gratum and A. huicungo, (iii) A. scopatum, A. ciliatum, A.
faranae and A. carnosum.
Figure 3. Major vascular bundle: (A) Astrocaryum scopatum, ovoid; (B) Astrocaryum standleyanum, rhomboid; (C) Astrocaryum murumuru,
elliptical; (D)Astrocaryum gynacanthum, round in outline. Abbreviations: f: fbers, mx: metaxylem, px: protoxylem, ph: phloem, s.e.: sheath
extension.
(A) (B)
(C) (D)
86
Milln & Kahn
Figure 4. Main rib, sclerifed perivascular sheath: (A) Astrocaryum huicungo, sheath absent; (B) Astrocaryum minus, sheath discontinu-
ous (d.p.s), rhomboid; (C) Astrocaryum sciophilum, sheath divided in two cap-shaped parts (p.s.); (D) Hexopetion alatum, sheath continuous
(c.p.s.). Other abbreviations: f: fbers, mx: metaxylem, p: parenchyma, ph: phloem, px: protoxylem, v.b.: vascular bundles.
Figure 5. Hexopetion alatum (A) and
H. mexicanum (B), short palisade cells
and bundle sheath extension com-
posed of fbers forming a short beak.
Abbreviations f: fbers, p.c.: palisade
cells, mx: metaxylem, px: protoxylem,
s.e., sheath extension.
(A) (B)
(C) (D)
(A) (B)
87

5. Key to Astrocaryum and Hexopetion species
based on anatomical characters of the leaf
1a. Stomata with 4 subsidiary cells; sclerifed perivascular sheath continuous
2
1b. Stomata with 2 or 6 subsidiary cells; sclerifed perivascular sheath discon- with 2 or 6 subsidiary cells; sclerifed perivascular sheath discon-
tinuous 3
2a. Adaxial epidermal cells with outer wall thin; under the adaxial hypodermis,
fbrous strands arrosetate and raceme-shaped; minor vascular bundles ovoid;
stomata with subsidiary cells like dumbbells Hexopetion mexicanum
2b. Adaxial epidermal cells with outer wall thick; under the adaxial hypodermis,
fbrous strands round in outline and raceme-shaped; minor vascular bundles
round in outline; stomata with subsidiary terminal cells short V-shaped
Hexopetion alatum
3a. Stomata with 2 lateral subsidiary cells, no terminal cells
Astrocaryum chambira
3b. Stomata with 6 subsidiary cells, two of them terminal 4
4a. Terminal cells superimposed on both outer and inner lateral subsidiary
cells 5
4b. Terminal cells superimposed on outer or on inner lateral subsidiary cells
15
5a. Extremities of the terminal cells do not rise above the lateral cells
6
5b. Extremities of the terminal cells rise above the outer and inner lateral
cells 8
Similarity
ALA
MEX
CAR
FAR
SCO
MUR
CIL
ULE
HUI
GRA
PER
JAV
MAC
JAU
STA
VUL
CHA
HUA
URO
CHO
GYN
PAR
ROD
MIN
SCI
0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0
99
44
10
9
5
26
38
48
9
39
38
51
6
39
64
18
69
42
68
59
78
43
71
Figure 6. Phenogram based on leaf characters (Appendix 1). Genus
Astrocaryum HUA: Astrocaryum huaimi, JAU: A. jauari, STA: A.
standleyanum, VUL: A. vulgare; CHA: A. chambira, GYN: A. gynan-
canthum, MIN: A. minus, PAR: A. paramaca, ROD: A. rodriguesii, SCI:
A. sciophilum, CAR: A. carnosum, CIL: A. ciliatum; FAR: A. faranae;
HUI: A. huicungo; JAV: A. javarense; SCO: A. scopatum, GRA: A.
gratum; MAC: A. macrocalyx; PER: A. perangustatum; URO: A.
urostachys, CHO: A. chonta; MUR: A. murumuru; ULE: A. ulei. Genus
Hexopetion ALA: H. alatum; MEX: H. mexicanum.
6a. Major vascular bundle ovoid Astrocaryum faranae
6b. Major vascular bundle romboid 7
7a. Fibrous strands round in outline, no layer of chlorenchyma above the abaxial
hypodermis Astrocaryum huicungo
7b. Fibrous strands raceme-shaped, with a layer of chlorenchyma above the
abaxial hypodermis Astrocaryum javarense
8a. Under the adaxial hypodermis, fbrous strands raceme-shaped only, or
raceme-shaped and column-shaped 9
8b. Under the adaxial hypodermis, fbrous strands arrosetate and raceme-
shaped 10
9a. Terminal cells not oval (short V-shaped, short or long Y-shaped, round in
line); under the adaxial hypodermis, fbrous strands raceme-shaped only
11
9b. Terminal cells oval; under the adaxial hypodermis, fbrous strands raceme-
shaped and column-shaped Astrocaryum huaimi
10a. Above the abaxial hypodermis, fbrous strands round in outline
Astrocaryum scopatum
10b. Above the abaxial hypodermis, fbrous strands arrosetate and round in
outline Astrocaryum carnosum
11a. Terminal cells short V-shaped 12
11b. Terminal cells not V-shaped 13
12a. Above the abaxial hypodermis, fbrous strands round in outline
Astrocaryum ciliatum
12b. Above the abaxial hypodermis, fbrous strands arrosetate
Astrocaryum perangustatum
13a. Without a discontinuous layer of chlorenchyma above the abaxial hypo-
dermis; terminal cells long Y-shaped; major vascular bundle ovoid
Astrocaryum urostachys
13b. With a continuous layer of chlorenchyma above the abaxial hypodermis;
terminal cells short Y-shaped or round in outline; major vascular bundle not
ovoid 14
14a. Terminal cells short Y-shaped; major vascular bundle elliptical
Astrocaryum macrocalyx
14b. Terminal cells round in outline; major vascular bundle rhomboid
Astrocaryum gratum
15a. Terminal cells superimposed on the outer lateral cells 16
15b. Terminal cells superimposed on the inner lateral cells 22
16a. Terminal cells superimposed on the major part of the outer lateral cells
17
16b. Terminal cells superimposed only on the extremities of the outer lateral
cells 20
17a. Terminal cells long V-shaped 18
17b. Terminal cells shortly kidney-shaped 19
18a. Terminal cell extremities rise above the lateral cells; under the adaxial
hypodermis, fbrous strands raceme-shaped and column-shaped; above the
abaxial hypodermis, fbrous strands round in outline; major vascular bundle
elliptical Astrocaryum minus
18b. Terminal cell extremities do not rise above the lateral cells; under the
adaxial hypodermis, fbrous strands arrosetate; above the abaxial hypodermis,
fbrous strands absent; major vascular bundle round in outline
Astrocaryum gynacanthum
19a. Terminal cell extremities rise above the lateral cells; under the adaxial
hypodermis, fbrous strands arrosetate, column-shaped and raceme-shaped
Astrocaryum rodriguesii
19b. Terminal cell extremities do not rise above the lateral cells; under the
adaxial hypodermis, fbrous strands arrosetate and raceme-shaped
Astrocaryum paramaca
20a. Major vascular bundle romboid 21
20b. Major vascular bundle ovoid Astrocaryum jauari
88
Milln & Kahn
21a. With fbrous strands raceme-shaped under the adaxial hypodermis
Astrocaryum vulgare
21b. With fbrous strands arrosetate under the adaxial hypodermis
Astrocaryum standleyanum
22a. Terminal cells lobed, superimposed on the major part of the inner lateral
cells Astrocaryum sciophilum
22b. Terminal cells short or long V-shaped, superimposed only on the extremities
of the inner lateral cells 23
23a. Terminal cells short V-shaped; above abaxial hypodermis, fbrous strands
round in outline 24
23b. Terminal cells long V-shaped; above the abaxial hypodermis, fbrous strands
arrosetate and round in outline Astrocaryum murumuru
24a. Without a layer of chlorenchyma above the abaxial hypodermis
Astrocaryum chonta
24b. With a layer of chlorenchyma above the abaxial hypodermis
Astrocaryum ulei
Discussion
A good diagnostic character is one shared exclusively by all
the elements of a taxon. Te character closely related to envi-
ronmental factors cannot be a good diagnostic character because
it appears in diferent groups under the same contraints. Te
leaves are parts of the plant immediately in contact with the
environment. Tey constitute the interchange surfaces where
light is absorbed and water is lost. Te leaf can be reasonably
thought to be more reactive to a changing environment, and its
structure more variable as a result, than organs that appear over
a short period, such as the perianth of the fruit or the calyx and
corolla of the fowers. Horn et al. (2009) conclude that evolution
of the lamina anatomy of palms is highly homoplasious, but not
at random as indicated by the recurrent evolution of diferent
cohorts of correlated character states. Tat fact also suggests that
leaf anatomy should be able to provide some characters useful for
identifying species and for supporting a typological classifcation.
Te anatomical description of vegetative parts of palms was
formerly proposed by von Mohl (1824), Solereder and Meyer
(1928), Zawanda (1890) and Pfster (1892). More recently,
Cheadle and Uhl (1948) highlighted the presence of two
characteristic types of vascular vessels in Roystonea regia and
Acoelorrhaphe wrightii. Tomlinson (1959) described sclereids
in several palm genera. By examining 250 species of 137 ge-
nera, he concluded that the great sub-groups of palms could
be distinguished by a combination of anatomical characters
(Tomlinson 1961). Stebbins and Khush (1961) analyzed the
variation of stomata in species of Calamus and Caryota. Read
(1968) pointed out similarities between Pseudophoenix and Ce-
roxylon. Barfod (1988, 1991) studied leaf anatomy of the genera
Ammandra, Palandra, Phytelephas and identifed two groups:
the frst includes Ammandra decasperma and Aphandra natalia,
with small guard cells, thick cuticle and sclerenchyma sheath
around vacular bundles; the second joins together Palandra
(=Phytelephas) aequatorialis and Phytelephas karstenii, P. micro-
carpa, P. macrocarpa, P. schottii, P. seemanni y P. tumacana, with
large guard cells, thin cuticle and thin sheath around vascular
bundles. Anatomical characters were also used in cladistics of
the Euterpeinae (Henderson 1999). Dransfeld et al. (2008)
used leaf anatomy to describe Tahina, a new palm genus from
Madagascar, known from one species, T. spectabilis; Tahina dif-
fers from the other genera of Chuniophoeniceae (Coryphoideae)
by having non-vascular fbers, frequently solitary, always free
in the mesophyll and located alongside the abaxial side of the
lamina. Hexopetion shares the continuous sclerifed perivascular
sheath with the genera Acrocomia, Aiphanes, Bactris and Des-
moncus, while Astrocaryum is an exception in Bactridinae with a
discontinuous perivascular sclerifed sheath or without sclerifed
sheath (Pintaud et al. 2008). Te present study shows that the
23 Astrocaryum species difer from Hexopetion species by three
other diferential characters.
Glassman (1972) dealing with 51 species of Syagrus provi-
ded the most extensive species-level analysis of leaf anatomy in
palms. He separated the species by combining forms and orga-
nization of several tissus; these included: non-vascular fbrous
strands, vascular bundles, expansion tissue, abaxial and adaxial
hypodermis and epidermis. Read (1975) in Trinax found that
anatomical characters of the lamina can be used to distinguish
the species, such as the presence of palisade tissue and the shape
of guard cells. Uhl (1978) pointed out diferential characters in
terminal subsidiary cells, intermediate veins, fbrous strands and
hypodermis, as well as combinations of characters to separate
Hyophorbe verschafeltii, H. indica, H. lagenicaulis, H. amaricau-
lis, H. vaughanii. Te two species of Hexopetion difer in outer
wall thickness of adaxial epidermal cells, in the shape of fbrous
strands under the adaxial hypodermis, of minor vascular bundles
and of subsidiary terminal cells.
Some trends can be drawn from the distribution of anatomical
characters of the leaf in relation to infrageneric classifcation in
Astrocaryum (Kahn 2008). Te sample of 23 species includes
(Appendix 1): (i) 5 of 16 species in subgenus Astrocaryum 4 of
15 species from section Astrocaryum, 1 species of the monotypic
section Euchambira; (ii) all of the 4 species of subgenus Munbaca
the 2 species of section Munbaca, and the 2 species of section
Mumbacusu; (iii) 14 of 20 species of subgenus Monogynanthus
1 of 3 from section Monogynanthus, 13 of 15 from section
Huicungo (with 6 of 7 from subsection Huicungo, 4 of 5 from sub-
section Sachacungo, and the 3 species of subsection Murumuru);
no species were studied from the monotypic sections Ayri and
Guatinajo. Only a few characters, essentially those of stomata,
are distributed according to the infrageneric classifcation. Te
four species of subgenus Munbaca present the same pattern (28,
subsidiary terminal cells superimposed on the major part of the
outer lateral cells). In subgenus Monogynanthus, the three species
of subsection Murumuru develop the same pattern (26, subsidiary
terminal cells superimposed only on the extremities of the inner
lateral cells), while another pattern is shared by the species of
the two subsections Huicungo and Sachacungo (27, subsidiary
terminal cells superimposed only on the extremities of the inner
and outer lateral cells). Tis pattern is also found in one species of
subgenus Astrocaryum (A. huaimi); the other species of subgenus
Astrocaryum develop two diferent patterns: (i) 25, subsidiary
terminal cells superimposed only on the extremities of the outer
lateral cells, found in three species of section Astrocaryum, and
(ii) 11, only two lateral subsidiary cells, no terminal cells, found
in the monotypic section Euchambira. Te other anatomical
characters of lamina, main rib, petiole and sheath cannot be
related to infrageneric groups. However, combinations of several
characters make it possible to separate the species as shown in
the key. Besides the characters of the stomata, the combinations
include: fbrous strands disposition and shape under adaxial
and above abaxial hypodermis, presence of chlorenchyma above
abaxial hypodermis, and shape of the major vascular bundle.
89

Te phenetic analysis based on leaf anatomy only partially
recognizes the infrageneric classifcation, which is essentially
based on fower and fruit characters. Te species of Astroca-
ryum are distributed in two main clusters: (i) One is divided
in two groups that join together the fve species of subgenus
Astrocaryum and the 13 species of section Huicungo (subgenus
Monogynanthus). In this section, the three species of subsection
Murumuru form a group apart, while the species of the two other
subsections, Huicungo and Sachacungo, are distibuted in three
subgroups, one with two closely related species of subsection
Sachacungo (Astrocaryum macrocalyx and A. urostachys, Pintaud
& Kahn 2002, Vargas & Pintaud 2008), one with four species of
subsection Huicungo, and the third group with four species, two
of each subsection. (ii) Te other main cluster is composed of the
four species of subgenus Munbaca associated with Astrocaryum
sciophilum (subgenus Monogynanthus, section Monogynanthus).
Tis similarity in leaf anatomy between subgenus Munbaca and
A. sciophilum can be related to the similarity in leaf morphology.
Pinnae are plicate in subgenus Munbaca (except for A. para-
maca), as well as in the three species of section Monogynanthus
(of which only A. sciophilum is studied here), while they are not
plicate in the species of section Huicungo, nor in the species of
subgenus Astrocaryum.
Acknowledgments
Tis work was supported by the agreement between San
Marcos National University, Peru and IRD-Research Institute
for Development (UMR DIAPC), France. Data were formerly
presented by B. Milln in a doctoral dissertation at San Marcos
National University, Lima, Peru. We thank J.-C. Pintaud and
Kenneth Young for their helpful comments on the manuscript,
and Nancy Rojas for the preparation of specimens for SEM.
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90
Milln & Kahn
Characters
A
a
a
-
H
U
A
A
a
a
-
J
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Lamina
Adaxial epidermis
1- cells with outer wall thin 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 1
2 cells with outer wall thick 1 1 1 1 0 0 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 1 1 1 1 0
Abaxial epidermis
3 - cells round in outline 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
4 cells rectangular 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1
5 cells oval 1 0 0 0 0 1 1 0 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0
6 cells with outer wall thin 1 0 0 0 0 1 1 1 1 1 0 0 0 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0 1 1
7 cells with outer wall thick 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 0 1 1 0 0 0 0 0 1 1 0 0
Epidermal indumentum
8 - absent 1 0 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1
9 - papillate 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
10 - cone-shaped hairs with pluricellular base 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Number of subsidiary cells around guard cells
11 - two lateral subsidiary cells, no terminal
cells
0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
12 - four subsidiary cells: two lateral and two
terminal cells
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1
13 - six subsidiary cells: two outer lateral, two
inner lateral, two terminal cells
1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0
Shape of terminal cells
14 - short triangular 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
15 - round in outline 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
16 - oval 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
17 - long kidney-shaped 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
18 - short kidney-shaped 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
19 - long V-shaped 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0
20 - short V-shaped 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 1 0 1 1 0
21 - lobed 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
22 - short Y-shaped 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Appendix 1. Leaf anatomy: list of differential characters. Genus Astrocaryum A: Subgenus Astrocaryum; aa: section and subsection Astro-
caryum HUA: A. huaimi, JAU: A. jauari, STA: A. standleyanum, VUL: A. vulgare; e: section Euchambira CHA: A. chambira; M: Subgenus
Munbaca, m: section Munbaca GYN: A. gynancanthum, MIN: A. minus; c: section Mumbacusu PAR: A. paramaca, ROD: A. rodriguesii;
N: subgenus Monogynanthus, n: section Monogynanthus SCI: A. sciophilum; hh: section and subsection Huicungo CAR: A. carnosum;
CIL: A. ciliatum; FAR: A. faranae; HUI: A. huicungo; JAV: A. javarense; SCO: A. scopatum; s: subsection Sachacungo GRA: A. gratum;
MAC: A. macrocalyx; PER: A. perangustatum; URO: A. urostachys; u: subsection Murumuru CHO: A. chonta; MUR: A. murumuru; ULE: A.
ulei. Genus Hexopetion ALA: H. alatum; MEX: H. mexicanum.
91

23 - long Y-shaped 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
24 - dumbbell-shaped 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Location of terminal cells
25 - superimposed only on the extremities of
outer lateral subsidiary cells
0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1
26 - superimposed only on the extremities of
inner lateral subsidiary cells
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0
27 - superimposed on the extremities of inner
and outer lateral subsidiary cells
1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
28 - superimposed on the major part of outer
lateral subsidiary cells
0 0 0 0 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
29 - superimposed on the major part of inner
lateral subsidiary cells
0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
30 - terminal cell extremities rise above those of
outer lateral subsidiary cells
0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
inner lateral subsidiary cells
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0
outer and inner lateral subsidiary cells
1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
33 - terminal cell extremities rise above the
major part of outer lateral subsidiary cells
0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
34 - terminal cell extremities rise above the
major part of inner lateral subsidiary cells
0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Stomata arrangement in epidermis
35 - regularly laid out in lines 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0
36 - irregularly laid out in lines 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1
Hypodermal cells
37- cells of adaxial hypodermis larger than
those of abaxial hypodermis
1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
38 - adaxial and abaxial hypodermis cells with
same size
0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 1 0 1 1
39 - cells of adaxial hypodermis smaller than
those of abaxial hypodermis
0 0 1 1 1 1 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 0 1 0 0 0 1 0 0
40 - outer cell wall thick on adaxial side 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 1 1 0 0 0 1 1 1 0
41 - outer cell wall thin on adaxial side 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 1 1 1 0 0 0 1
42 - inner cell wall thin on adaxial side 0 0 0 1 1 1 0 0 1 1 1 0 0 1 0 1 1 0 1 1 1 0 0 1 1
43 - inner cell wall thick on adaxial side 1 1 1 0 0 0 1 1 0 0 0 1 1 0 1 0 0 1 0 0 0 1 1 0 0
44 - outer cell wall thick on abaxial side 1 1 1 1 0 1 0 1 1 1 0 1 1 0 1 0 1 0 1 0 0 1 1 0 0
45 - outer cell walls thin on abaxial side 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 1 0 1 1 0 0 1 1
46 - inner cell wall thin on abaxial side 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 1 0 1 1 0 1 1 1
47 - inner cell wall thick on abaxial side 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0
Shape of fbrous strands under the adaxial
hypodermis
48 - column-shaped 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Characters
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Appendix 1. (Continuation)
92
Milln & Kahn
49 - arrosetate 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
50 - raceme-shaped, same or different sizes 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 0
51 - column-shaped and raceme-shaped 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
52 - arrosetate and raceme-shaped 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1
53 - arrosetate, column-shaped and raceme-
shaped
0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
54 - round in outline and raceme-shaped 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Presence and shape of fbrous strands above
the abaxial hypodermis
55 - no fbers 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
56 - arrosetate 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
57 - round in outline 0 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 1 0 1 0 1 1 1 0 1 1 0 1 0 0
58 - raceme-shaped 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
59 - arrosetate and round in outline 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1
60 - presence of a continuous layer of
parenchyma between hypodermis and fbers
strands
1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 1 0 1 1 1 0 0 1 1 1 1
Chlorenchyma with palisade cells
61 - with very short cells 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1
62 - with long cells 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0
Major vascular bundle
63 - ovoid 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0
64 - rhomboid 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 1 0 1 0 0 0 1 0 0
65 - elliptical 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 1 0 1 1
66 - round in outline 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Location of xylem in major vascular bundle
67- one or more vessels of metaxylem in central
part of the bundle
1 1 0 1 1 0 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 1
68 - one or more vessels of metaxylem in lower
part of the bundle
0 0 1 0 0 1 1 1 0 0 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1 1 0 0
Location of phloem in major vascular bundle
69 - only in the lower part of xylem 0 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 1 0 0 1 1 1 0 1 0 0 0
70 - with shape of a U surrounding xylem
partially
1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 1 0 0 0 0 1 0 1 1 1
71 - with shape of an half-moon surrounding
xylem partially
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Fibers in major vascular bundle
Characters
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93

72 - mostly located at the bottom 0 0 0 0 0 1 1 1 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1 1
73 - mostly located at the two extremities, with
a few laterally
1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0
74 - exclusively located at the two extremities 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 1 0 1 1 0 0 0 0 0
Bundle sheath extension
75 - composed of parenchyma and/or fbers
forming a column
0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0
76 - composed of fbers forming a short beak 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1
77 - without extension 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 0
Minor vascular bundles
78 - arrosetate 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
79 - round in outline 0 1 1 0 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 0 1 0 0 1 0
80 - elliptical 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 0
81 - ovoid 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
82 - round in outline and elliptical 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
83 - presence of ideoblasts with raphids 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Main rib
Hypodermis
84 - adaxial side, presence of expansion cells
in the angle with the lamina on only one or on
each side of the rib
1 1 1 1 1 0 0 1 1 0 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 1 1 1 0 0
85 - abaxial side, presence of expansion cells
in the angle with the lamina on only one or on
each side of the rib
0 0 0 0 1 0 1 0 0 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 1 1 1 1 1
Vascular tissue
86 - without perivascular sheath 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0
87 - sclerifed perivascular sheath
discontinuous, rhomboid
0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
88 - sclerifed perivascular sheath
discontinuous, triangular
0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
89 - sclerifed perivascular sheath divided into
two cap-shaped parts located in abaxial and
adaxial position
0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
90 - sclerifed perivascular sheath continuous 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1
Fibrous strands
91 - presence of stegmata 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0
Aeripherous parenchyma
92 absent 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 0 0 0 1 1
Characters
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Milln & Kahn
Characters
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93 - located under the vascular bundles 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
94 - located in the center of the main rib 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 1 1 0 0
Petiole
Epidermal cells
95 - rectangular 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 ? ?
96 - oval 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 ? ?
97 - round in outline 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 ? ?
98 with outer wall thick 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 1 1 ? ?
99 with outer wall thin 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 1 0 0 ? ?
Hypodermis
100 - presence of parenchyma 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 ? ?
101 - presence of sclereids 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 1 ? ?
102 - presence of septate fbers 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 ? ?
Fibrous strands
103 - presence of stegmata 1 1 0 1 0 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 ? ?
Sheath
Epidermal cells
104 - rectangular 0 0 0 1 1 0 ? ? 1 ? 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 1 1 ? ?
105 - oval 0 0 0 0 0 1 ? ? 0 ? 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 ? ?
106 - round in outline 1 1 1 0 0 0 ? ? 0 ? 0 0 0 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 ? ?
107 with outer wall thick 0 0 0 1 1 1 ? ? 1 ? 1 1 1 1 1 0 0 1 1 0 0 1 1 ? ?
108 with outer wall thin 1 1 1 0 0 0 ? ? 0 ? 0 0 0 0 0 1 1 0 0 1 1 0 0 ? ?
Hypodermis
109 - with sclereid cells 0 0 0 0 0 1 ? ? 0 ? 1 0 1 0 1 0 1 1 1 0 1 0 1 ? ?
95

Flora y vegetacin de suelos crioturbados
ISSN 1561-0837
Flora y vegetacin de suelos crioturbados y hbitats asociados en
la Cordillera Blanca, Ancash, Per
Asuncin Cano
1,2
, Wilfredo Mendoza
1
, Susy Castillo
1
, Marybel Morales
1
, Mara. I.
La Torre
1,3
, Hector Aponte
1
, Amalia Delgado
1
, Niels Valencia
1,2
y Nanette Vega
1
Flora and vegetation of cryoturbed soils and associated habitats in the
Cordillera Blanca, Ancash, Peru
1 Museo de Historia Natural. Uni-
1256, Jess Mara.
(ICBAR). UNMSM. Email Asuncin
Cano: acanoe@unmsm.edu.pe,
ashuco@yahoo.com
3 Facultad de Ciencias Naturales y
Matemtica. Universidad Nacional
Federico Villarreal.
Resumen
Entre los aos 2006 y 2008, se llevaron a cabo estudios forstico y de vegetacin de los suelos crioturbados
y hbitats asociados en cuatro localidades de la Cordillera Blanca (Ancash, Per) localizadas por encima de
los 4500 m. Se realizaron recolectas botnicas adems de transectos de interseccin-lnea, en los cuales se
midi el espacio (en cm) ocupado por cada especie. Fueron determinadas 136 especies de plantas vasculares,
agrupadas en 65 gneros y 26 familias. Las Magnolipsida (dicotiledneas) fueron las ms diversas con 97
especies, seguidas de las Lilipsidas (Monocotiledneas) con 36. La mayor diversidad est concentrada en las
familias Asteraceae y Poaceae (40,63%). Los gneros con mayor riqueza de especies fueron Senecio (18) y
Calamagrostis (12). Se registraron 76 especies (54,82%) en suelos crioturbados y hbitats asociados; mientras
que 60 especies (44,11%) fueron colectadas en la vegetacin adyacente. El 95,56% de las especies reportadas
fueron hierbas perennes. Se caracterizaron cuatro tipos de comunidades vegetales: a) comunidad de suelos
crioturbados propiamente dicha, b) comunidad de suelos crioturbados asociada a pajonal, c) comunidad de
suelos crioturbados asociada a roquedal seco y d) comunidad de suelos crioturbados asociadas a roquedal
hmedo. Se indcan las especies caractersticas de cada comunidad.
Palabras claves: fora, suelos crioturbados, Cordillera Blanca, Ancash, Per.
Abstract
Since 2006 to 2008, foristic and vegetational studies on cryoturbed soils and its associated habitats were carried
out in four sites above 4500 m, at Cordillera Blanca (Ancash, Peru). Botanical collections and intersection-line
transects were made. The space (in cm) occupied by each species were measurement. A total of 136 species,
in 65 genera and 26 families, were recorded. Magnoliopsida (Dicots) were the most diverse (97 spp.), followed
by the Liliopsida (Monocots) (36 spp.). The highest species richness was found in the Asteraceae and Poaceae
families (40,63%). The most diverse genera was Senecio (18) and Calamagrostis (12 ). We registered 76 species
(54,82%) in cryoturbed soils and associates habitats, while 60 species (44,11%) were recorded for the adja-
cent vegetation. From the total, 95,56% of the species were perennials herbs. Four types of plants comunities
were characterized: a) community of cryoturbed soil proper, b) community of cryoturbed soil associated with
grassland, c) community of cryoturbed soil associated with dry rocky areas, and d) community of cryoturbed
soil associated with humid rocky areas. Species associated to each community are given.
Keywords: Flora, Cryoturbed soil, Cordillera Blanca, Ancash, Peru.
Introduccin
La cordillera de los Andes proporciona una gran variedad
de hbitats y diversidad biolgica al Per. Entre los ecosistemas
andinos de gran inters estn la puna y la jalca situados por en-
cima de los 3300 m de altitud (Young et al. 1997) y el pramo,
entre los 3800 y los 4000 m (Cabrera 1968, Weberbauer 1945).
Suelos crioturbados son aquellos sometidos a una secuencia
de hielo y deshielo; fenmeno que ocurre diariamente en la parte
alta de los Andes tropicales y que provoca el desplazamiento de
partculas, modifcando su distribucin en las capas del suelo.
Esta condicin, sumada a las bajas temperaturas, la intensa
radiacin solar, y otros factores edfcos y climticos, hacen
que la vegetacin que colonizan estos suelos sea diferente a la
encontrada en hbitats circundantes, principalmente respecto a
su diversidad, estructura, fsiologa y ecologa.
El calentamiento global est afectando actualmente la capa
congelada del suelo (permafrost), lo que repercute en la distribu-
cin del carbono en el suelo y sus propiedades fsicas y qumicas
(Tarnocai 2002). Estos procesos estn muy relacionados a las
poblaciones vegetales que habitan estos ambientes, esperando
cambios en su composicin, adaptaciones y estrategias biogeo-
grfcas.
Diversos estudios acerca de estos ambientes han sido realiza-
dos en la regin rtica (Gough et al. 2000, Cannone & Gerdol
2003, Hodkinson et al. 2003, Epstein et al. 2004). En Suda-
mrica la informacin disponible se encuentra principalmente
referida a las regiones Antrtica y Subantrtica (Brancaleoni et
al. 2003, Gidekel et al. 2003, Bockheim & Hall 2002). Los
Andes son considerados uno de los centros criognicos ms
importantes de Sudamrica (Bockheim 2005); a pesar de ello,
son escasos los estudios de las comunidades vegetales de estos
habitats. Podemos mencionar los de Pavlich y Tovar (1977),
que estudiaron la ecomorfologa de algunas plantas de la puna,
sin hacer nfasis en el tipo de suelos en los que crecan; y re-
cientemente, Tupayachi (2008) que present una breve lista de
plantas sobre suelos crioturbados, en un estudio sobre la fora
de la Cordillera de Vilcanota.
El presente trabajo tuvo como objetivo estudiar la fora y
vegetacin que se desarrolla en los suelos crioturbados de los
Andes centrales del Per, especfcamente en el departamento
de Ancash.
Area de estudio
Durante los aos 2006 y 2008 se realizaron recolectas y toma
de datos en las siguientes localidades: Punta Olmpica (Asun-
cin), Abra de Cahuish (Recuay), Antamina (Huari) y Abra de
Yanashallash (Bolognesi) (Fig. 1, Tabla 1).
1. La Punta Olmpica, a 4900 m, es el abra situada a mayor
altitud en la Cordillera Blanca, por donde atraviesa la carretera
96
Cano et al.
que une a la provincia de Carhuaz (Callejn de Huaylas) y
Asuncin (Callejn de Conchucos). El estudio se realiz en
la ladera que pertenece al distrito de Chacas (provincia de
Asuncin). La zona estudiada se encuentra entre los 4800 y
4940 m, caracterizada por un gran macizo rocoso, con grandes
rocas sueltas, piedras y pequeas reas de suelo crioturbado. La
vegetacin es muy rala y frecuentemente asociada a vegetacin
de roquedales, la que asciende hasta los 5000 m. Tambin hay
partes muy hmedas, debido al deshielo, con vegetacin seme-
jante a la de oconales (Fig. 2a).
2. El Abra de Cahuish, situado en la provincia de Recuay. Se
encuentra atravesado por un tnel que comunica el Callejn de
Huaylas con el de Conchucos (con la provincia de Huari en el
extremo sur). La zona de estudio se situ entre los 4500 y 4700m.
En esta localidad se pudo encontrar pequeas extensiones de
suelos crioturbados, intercalados con pajonal ralo y algunos
arbustos de Loricaria, oconales y vegetacin de roquedal, la que
asciende por lo menos hasta los 4800 m (Fig. 2b).
3. Antamina. Esta localidad de muestreo se encuentra en la
provincia de Huari (distrito de San Marcos), sobre las cumbres
cercanas al campamento de la Compaa Minera Antamina S.
A. Las recolectas botnicas y los transectos de evaluacin se ubi-
caron por encima de los 4500 m en laderas rocoso-pedregosas;
intercalados con suelos crioturbados de regular extensin. Estos
suelos estn rodeados por un pajonal ralo (Fig. 2c). Tambin hay
grandes aforamientos rocosos en la cumbre, donde destaca la
presencia de Ranunculus macropetalus DC.
4. El Abra Yanashallash, situados entre los distritos de Chi-
quian y Huallanca, en la provincia de Bolognesi. Los muestreos
fueron realizados entre los 4600 y los 4900 m, sobre cumbres,
de pendientes moderadas, que presentan las mayores extensiones
de suelos crioturbados, intercalados con aforamientos rocosos.
Se encuentra un pajonal en la parte inferior y se puede observar
plantas aisladas hasta los 4950 m en los intersticios de las rocas
(Fig. 2d).
Metodos
Estudio de la composicin forstica
Para la colecta, herborizacin y manejo posterior de especi-
menes de plantas vasculares se emplearon tcnicas estndares
(Bridson & Forman 1992). Para determinar la diversidad total
se realiz una bsqueda completa en el rea de muestreo. La
determinacin taxonmica de los taxa (familias, gneros y espe-
cies) se realiz mediante claves y descripciones disponibles en la
literatura botnica, teniendo como base el trabajo de Macbride
et al. (1936 y siguientes). Tambin se realizaron consultas en
las colecciones del Herbario San Marcos (USM) del Museo de
Historia Natural y de otros herbarios nacionales, asi como se
recurri a diversos especialistas en los diferentes taxa.
Estudio de Comunidades Vegetales
Se realizaron un total de 15 transectos lineales de 50 metros,
los cuales fueron ubicados de forma sistemtica en las diferentes
comunidades de plantas sobre suelos crioturbados. En cada
transecto se utiliz el mtodo de interseccin - lnea, en el cual
se registr el espacio (en centmetros) que ocupa una especie
determinada en el transecto (Matteucci & Colma 1982). En
los casos en que fue imposible determinar las especies de pastos
por la ausencia de foracin o por que se encontraban muy
mezclados, este conjunto fue registrado como "gramneas. Los
musgos no fueron determinados, sin embargo, fueron registrados
en los transectos como "musgos".
ANCASH
09S
10S
79W 77W
O
c
a
n
o

P
a
c
f
i
c
o
Huaraz
Huari
Bolognesi
Asuncin
Yungay
Carhuaz
Recuay
1
2
3
4
Figura 1. Mapa de ubicacin de las localidades de estudio. 1. La Punta
Olmpica, 2. El Abra de Cahuish, 3. Antamina y 4. El Abra Yanashallash
Fechas Provincia Localidad Transectos Altitud (m) Coordenadas UTM
Mayo 2006 Huari Antamina, 1, 2, 3 4699 - 4761 277520, 8940386, 277317, 8936530
Noviembre 2006 Recuay Abra de Cahuish 4, 5, 6 4524 - 4712 252817, 8928544, 252919, 8928758
Noviembre 2006 Asuncin Punta Olmpica 7 4800 - 4940 223917, 8989254
Mayo 2008 Recuay Abra de Cahuish 8, 9, 10 4585 - 4658 252439, 8929656, 252632, 8928960
Mayo 2008 Bolognesi Abra Yanashallash 11, 12, 13, 14 4694 - 4867 272175, 8909398, 269330, 8911400
Mayo 2008 Asuncin Punta Olmpica 15 4800 - 4899 224033, 8989170
Tabla 1. Localidades de estudio, indicando fecha, transectos, rango altitudinal y coordenadas (UTM).
97

Tabla 3. Familias y especies registradas (en orden alfabtico) en el estudio, indicando adems la forma de crecimiento, presencia en suelos
crioturbados (C) y las registradas en la vegetacin asociada, Pa: pramo, Ro: roquedal, RoHu: Roquedal hmedo
Familia Especie
Forma de
crecimiento
Especies
en suelos
crioturbados
Especies
en
vegetacin
asociada
Alstroemeriaceae Bomarea dulcis (Hook.) Beauverd Hierba Pa, Ro
Apiaceae Azorella multifda (Ruiz & Pav.) Pers. Hierba C Pa, RoHu
Apiaceae Niphogeton scabra (H. Wolff) J.F. Macbr. Hierba C Pa
Apiaceae Oreomyrrhis andicola (Kunth) Endl. ex Hook. f. Hierba C Ro
Asteraceae Baccharis caespitosa (Ruiz & Pav.) Pers. Subarbusto C Pa
Asteraceae Belloa longifolia (Cuatrec. & Aristeg.) Sagst. & M.O. Dillon Hierba C Pa
Asteraceae Chaetanthera cochlearifolia (A. Gray) B.L. Rob. Hierba Ro
Asteraceae Chaetanthera stuebelii Hieron. Hierba Ro
Asteraceae Chersodoma antennaria (Wedd.) Cabrera Hierba C Pa, Ro
Asteraceae Chersodoma deltoidea M.O. Dillon & Sagst. Hierba C Pa, RoHu
Asteraceae Chersodoma ovopedata (Cuatrec.) Cuatrec. Hierba C RoHu
Asteraceae Erigeron sp.1 Hierba C Ro
Asteraceae Loricaria ferruginea (Ruiz & Pav.) Wedd. Arbusto C Pa, RoHu
Asteraceae Lucilia kunthiana (DC.) Zardini Hierba C Pa, RoHu
Asteraceae Misbrookea strigosissima (A. Gray) V.A. Funk Hierba RoHu
Asteraceae Mniodes pulvinata Cuatrec. Hierba C Ro
Asteraceae Novenia acaulis (Benth. & Hook. f. ex B.D. Jacks.) S.E. Freire & F.H. Hellw. Hierba Pa
Asteraceae Oritrophium hieracioides (Wedd.) Cuatrec. Hierba Ro
Asteraceae Oritrophium sp.1 Hierba C RoHu
Asteraceae Perezia coerulescens Wedd. Hierba C Pa
Asteraceae Senecio adenophyllus Meyen & Walp. Subarbusto C Ro
Asteraceae Senecio bolivarianus Cuatrec. Hierba C Ro
Asteraceae Senecio calvus Cuatrec. Hierba Ro
Asteraceae Senecio campanellifer Cuatrec. Hierba Ro
Asteraceae Senecio canescens (Bonpl.) Cuatrec. Hierba Pa, Ro
Asteraceae Senecio comosus Sch. Bip. Hierba Ro
Asteraceae Senecio danai A. Gray Hierba C Ro
Asteraceae Senecio evacoides Sch. Bip. Hierba C Pa
Asteraceae Senecio expansus Wedd. Hierba Ro
Asteraceae Senecio hypsiandinus Cuatrec. Hierba C Ro
Asteraceae Senecio nivalis (Kunth) Cuatrec. Hierba C Ro
Asteraceae Senecio nutans Sch. Bip. Hierba C Ro
Asteraceae Senecio rufescens DC. Subarbusto C Ro
Asteraceae Senecio sanmarcosensis H. Beltrn Hierba Pa
Asteraceae Senecio scrobicarioides DC. Hierba C RoHu
Asteraceae Senecio serratifolius (Meyen & Walp.) Cuatrec. Hierba C RoHu
Asteraceae Senecio sp.1 Hierba C RoHu
Asteraceae Senecio sublutescens Cuatrec. Hierba C Ro, RoHu
Asteraceae Werneria aretioides Wedd. Hierba Ro
Asteraceae Werneria nubigena Kunth Hierba C Pa , RoHu
Asteraceae Werneria pumila Kunth Hierba C Pa
Asteraceae Werneria pygmaea Gillies ex Hook. & Arn. Hierba RoHu
Asteraceae Xenophyllum dactylophyllum (Sch. Bip.) V.A. Funk Hierba C RoHu
Asteraceae Xenophyllum decorum (S.F. Blake) V.A. Funk Hierba C
Boraginaceae Hackelia sp.1 Hierba C Ro
Brassicaceae Brayopsis alpaminae Gilg & Muschl. Hierba Pa
Brassicaceae Brayopsis calycina (Desv.) Gilg & Muschl. Hierba Pa
Brassicaceae Brayopsis sp.1 Hierba C
Brassicaceae Catadysia rosulans O.E. Schulz Hierba Ro
Brassicaceae Descurainia athroocarpa (A. Gray) O. E. Schulz Hierba C Ro
Brassicaceae Draba argentea O.E. Schulz Hierba C Ro
Brassicaceae Draba brackenridgei A. Gray Hierba Ro
Brassicaceae Draba cryptantha Hook. f. Hierba C Ro
Continua...
Anlisis de datos
Los datos fueron colocados en una matriz transecto/especie
y analizados mediante un Anlisis de Correspondencia (CA).
Asimismo se determin el valor de dominancia y cobertura
en cada transecto. Para ello se utiliz el software PAST 1.89
(Hammer et al. 2001).
Resultados
Diversidad forstica
Se registraron un total de 136 especies de plantas vasculares
que crecen en zonas de alta montaa, sobre suelos crioturbados
y vegetacin asociada (circundante); agrupadas en 65 gneros
y 26 familias. Tabla 2 y 3. Los pteridftos estn representados
solamente por dos especies en igual nmero de gneros y fami-
lias. Para las gimnospermas, nicamente registramos a Ephedra
rupestris Benth. Las magnoliopsidas (dicotiledneas) fueron el
F
a
m
i
l
i
a
s
G
n
e
r
o
s
E
s
p
e
c
i
e
s
Pteridftos 2 2 2
Gimnospermas 1 1 1
Magnoliopsidas (dicotiledneas) 19 47 97
Liliopsidas (monocotiledneas) 4 15 36
Total 26 65 136
Tabla 2. Resumen de la diversidad de familias, gneros y especies
registradas para los diferentes grupos de plantas vasculares en
suelos crioturbados y hbitats asociados en la Cordillera Blanca,
Ancash, Per.
98
Cano et al.
Brassicaceae Draba ochropetala O.E. Schulz Hierba C Pa
Brassicaceae Draba sp. 1 Hierba C Ro
Brassicaceae Draba sp. 2 Hierba Ro
Brassicaceae Draba sp. 3 Hierba Ro
Brassicaceae Englerocharis peruviana Muschl. Hierba Ro
Brassicaceae Weberbauera sp. Hierba Ro
Brassicaceae Weberbauera spathulifolia (A. Gray) O.E. Schulz Hierba Pa, Ro
Bromeliaceae Puya sp. Subarbusto Ro
Campanulaceae Lysipomia sphagnophila Griseb. ex Wedd. Hierba RoHu
Caryophyllaceae Arenaria boliviana R.O. Williams Hierba C RoHu
Caryophyllaceae Paronychia weberbaueri Chaudhri Hierba C Ro
Caryophyllaceae Plettkea cryptantha Mattf. Hierba C Ro
Caryophyllaceae Pycnophyllum aschersonianum Muschl. Hierba C Ro
Caryophyllaceae Pycnophyllum glomeratum Mattf. Hierba C Ro
Caryophyllaceae Pycnophyllum molle Remy Hierba C Pa , Ro
Caryophyllaceae Silene thysanodes Fenzl Hierba C Ro
Ephedraceae Ephedra rupestris Benth. Subarbusto C Ro
Ericaceae Vaccinium foribundum Kunth Arbusto Ro
Fabaceae Astragalus micranthellus Wedd. Hierba C Pa
Fabaceae Astragalus uniforus DC. Hierba C Pa
Gentianaceae Gentianella dombeyana (Wedd.) Zaruchhi Hierba C Pa
Gentianaceae Gentianella thyrsoidea (Hook.) Fabris Hierba Pa
Gentianaceae Gentianella weberbaueri (Gilg) Fabris Hierba C RoHu
Geraniaceae Geranium jaekelae J.F. Macbr. Hierba Pa
Grammitidaceae Melpomene fabelliformis (Poir.) A.R. Sm. & R.C. Moran Hierba Ro
Juncaceae Distichia muscoides Nees & Meyen Hierba RoHu
Juncaceae Luzula chilensis Nees & Meyen ex Kunth Hierba Ro
Juncaceae Luzula racemosa Desv. Hierba C Pa, RoHu
Malvaceae Nototriche antoniana M. Chanco Hierba C
Malvaceae Nototriche artemisioides Hill Hierba C Ro
Malvaceae Nototriche coccinea Hill. Hierba Ro
Malvaceae Nototriche pinnata (Cav.) Hill Hierba C Pa, Ro
Orobanchaceae Bartsia adenophylla Molau Hierba Ro
Orobanchaceae Bartsia diffusa Benth. Hierba C Ro
Orobanchaceae Bartsia elachophylla Diels Hierba Ro
Orobanchaceae Bartsia patens Benth. Hierba Ro
Poaceae Agrostis breviculmis Hitchc. Hierba Pa
Poaceae Agrostis tolucensis Kunth Hierba C Pa, RoHu
Poaceae Anatherostipa hans-meyeri (Pilg.) Peailillo Hierba Pa
Poaceae Bromus lanatus Kunth Hierba C Pa
Poaceae Calamagrostis chrysantha (J. Presl) Steud Hierba C Pa, RoHu
Poaceae Calamagrostis eminens (J. Presl) Steud. Hierba Pa
Poaceae Calamagrostis fuscata (J. Presl) Steud. Hierba Pa
Poaceae Calamagrostis macrophylla (Pilg.) Pilg. Hierba C Pa
Poaceae Calamagrostis minima (Pilg.) Tovar Hierba C Pa
Poaceae Calamagrostis nitidula Pilg. Hierba C Pa
Poaceae Calamagrostis ovata (J. Presl) Steud. Hierba Pa
Poaceae Calamagrostis pungens Tovar Hierba C Pa
Poaceae Calamagrostis rauhii Tovar Hierba C Pa, RoHu
Poaceae Calamagrostis recta (Kunth) Trin. ex Steud. Hierba Pa
Poaceae Calamagrostis rigida (Kunth) Trin. ex Steud. Hierba C Pa, RoHu
Poaceae Calamagrostis tarmensis Pilg. Hierba C Pa
Poaceae Dielsiochloa foribunda (Pilg.) Pilg. Hierba C Ro
Poaceae Dissanthelium macusaniense (E.H.L. Krause) R.C. Foster & L.B. Sm. Hierba C Pa
Poaceae Dissanthelium peruvianum (Nees & Meyen) Pilg. Hierba Pa
Poaceae Festuca dolichophylla J. L. Presl. Hierba C Pa
Poaceae Festuca rigidifolia Tovar Hierba Pa
Poaceae Festuca subulifolia Benth. Hierba Pa
Poaceae Festuca weberbaueri Pilg. Hierba Pa
Poaceae Muhlenbergia peruviana (P. Beauv.) Steud. Hierba Pa
Poaceae Nassella brachyphylla (Hitchc.) Barkworth Hierba Pa
Poaceae Poa brevis Hitchc. Hierba C Pa
Poaceae Poa gilgiana Pilg. Hierba C Pa
Poaceae Poa humillima Pilg. Hierba Pa
Poaceae Poa pratensis L. Hierba C Pa
Poaceae Poa spicigera Tovar Hierba Pa
Poaceae Trisetum spicatum K. Richt. Hierba C Pa
Portulacaceae Calandrinia acaulis Kunth Hierba Pa
Pteridaceae Eriosorus sp. Hierba Ro
Ranunculaceae Krapfa sp.1 Hierba Ro
Ranunculaceae Ranunculus macropetalus DC. Hierba Ro
Rosaceae Lachemilla frigida (Wedd.) Rothm. Hierba Pa
Rosaceae Lachemilla pinnata (Ruiz & Pav.) Rothm. Hierba Pa
Rubiaceae Galium corymbosum Ruiz & Pav. Hierba Pa
Saxifragaceae Saxifraga magellanica Poir. Hierba C RoHu
Scrophulariaceae Ourisia muscosa Benth. Hierba RoHu
Valerianaceae Phyllactis rigida (Ruiz & Pav.) Pers. Hierba Pa
Valerianaceae Stangea henrici Graebn. Hierba C
Valerianaceae Valeriana globularis A. Gray Hierba Ro
Valerianaceae Valeriana nivalis Wedd. Hierba C Ro
Valerianaceae Valeriana sp. 1 Hierba C Ro
Valerianaceae Valeriana sp. 2 Hierba Ro
Valerianaceae Valeriana weberbaueri Graebn. Hierba C Ro
Tabla 3.
99

grupo con mayor riqueza, con 97 especies, distribuidas en 47
gneros y 19 familias. Las familias mas diversas son Asteraceae
(15 gneros/ 40 especies), Brassicaceae (6/15) y Caryophylla-
ceae (5/7). Tabla 4. El gnero que tiene un mayor nmero de
especies fue Senecio (Asteraceae) con 18 especies. Tabla 5. Para
las liliopsidas (monocotiledneas) registramos 36 especies, en
15 gneros y 4 familias, correspondiendo la mayora de ellas a
las Poaceae (11/31). Los gneros ms diversos en esta familia
fueron Calamagrostis (12), Poa (5) y Festuca (4) (Tabla 5). Las
diez familias con tres o ms especies albergaron el 73,84% al
nivel de gneros y el 86,03% en especies. Las familias Asteraceae
y Poaceae, en conjunto, representaron el 40,63% (26) del total
de gneros reportados y el 52,59% (71) de las especies (Tabla 3).
Los 12 gneros con tres o ms especies representan en 52,59%
del total reportado en este estudio (Tabla 5).
De las 136 especie registradas, 76 (56,29%) estn presentes
en los suelos crioturbados y muchos de ellos tambin en la
vegetacin asociada. Pero solamente cuatro especies (5,26%)
han sido registradas solamente sobre suelos crioturbados. Estas
especies son: Stangea henrici Graebn., Xenophyllum decorum (S.F.
Familia Gneros Especies
Asteraceae 15 40
Poaceae 11 31
Brassicaceae 6 15
Caryophyllaceae 5 7
Valerianaceae 3 7
Malvaceae 1 4
Orobanchaceae 1 4
Apiaceae 3 3
Juncaceae 2 3
Gentianaceae 1 3
Total 48 117
Tabla 4. Familias con mayor nmero de gneros y especies en
suelos crioturbados y hbitats asociados en la Cordillera Blanca,
Ancash, Per.
Gneros Especies
Senecio 18
Calamagrostis 12
Draba 7
Poa 5
Valeriana 5
Bartsia 4
Festuca 4
Werneria 4
Brayopsis 3
Chersodoma 3
Gentianella 3
Pycnophyllum 3
Total 71
Tabla 5. Gneros con mayor nmero de especies en la Cordillera
Blanca, Ancash, Per.
Figura 2. Localidades de estudio: a) Punta Olmpica (Chacas - Asuncin), b) Abra de Cahuish (Recuay), c) Antamina (San Marcos Huari)
y d) Abra de Yanashallash (Bolognesi).
100
Cano et al.
Figura 3. Especies propias de suelos crioturbados: a) Stangea henrici (Valerianaceae), b) Xenophyllum decorum (Asteraceae), c) X. dacty-
llophyllum y d) Nototriche antonina (Malvaceae).
Blake) V.A. Funk, Nototriche antoniana M. Chanco, y Brayopsis
sp. (Figs. 3a, 3b y 3d). Una especie que estuvo muy bien repre-
sentada en este tipo de suelos fue Xenophyllum dactylophyllum
(Sch. Bip.) V.A. Funk (Fig. 3c), aunque tambin fue observada
en roquedales. Las restantes 60 (44,11%) especies fueron regis-
tradas en la vegetacin asociada. La vegetacin de los roquedales
tuvo la mayor diversidad con 55 especies, seguidas por el pajonal
con 47 (Tabla 3).
En lo que se refere a las formas de crecimiento, el 95,56% de
las especies registradas fueron hierbas perennes, el 3,70% fueron
subarbustos y 1,48% arbustos (S) (Tabla 3).
Comunidades Vegetales
El anlisis de comunidades (Tabla 6) muestra que la cantidad
de taxones, la dominancia y la cobertura en cada transecto fueron
variables; registrndose hasta 16 taxones por transecto, siendo el
transecto 3 (Antamina) el que present mayor diversidad. Un
Transecto Taxones %Cobertura Dominancia
1 14 61,26 0,66
2 12 62,42 0,57
3 16 18,74 0,22
4 5 6,44 0,38
5 3 5,82 0,60
6 4 4,04 0,42
7 1 8,8 1,00
8 11 24,62 0,21
9 6 7,98 0,45
10 5 4,34 0,34
11 6 4,94 0,24
12 6 5,88 0,39
13 3 4,68 0,82
14 5 4,84 0,73
15 12 10,26 0,21
Promedio 7,27 15,67 0,48
Tabla 6. Nmero de taxones, cobertura y dominancia en los 15
transectos analizados sobre comunidades vegetales de suelos
crioturbados.
101

transecto registr 60 especies lo que representa el 44,12% del
total de especies. En su mayora los transectos muestran baja
dominancia (promedio de dominancia 0,48), siendo pocos los
transectos de alta dominancia (transectos 7, 13 y 14). La cober-
tura fue igualmente un parmetro variable, en cada transecto
siendo en promedio 15,67% de cobertura para los transectos
analizados y llegando a un mximo de 62,42% de cobertura
para el transecto 2 (Antamina).
El resultado obtenido a partir del anlisis de correspondencia
y las observaciones de campo podemos diferenciar cuatro tipos
de comunidades (Fig. 2):
a. Comunidad de crioturbados propiamente dicha: Esta
comunidad se caracteriza por encontrase en suelos crioturbados
con escasa cobertura vegetal y presentar especies de porte bajo
(postradas). Esta compuesta principalmente por especies como
Calamagrostis nitidula Pilg., Nototriche antoniana M. Chanco,
Poa brevis Hitchc. y Stangea henrici Graebn. Entre las principales
especies acompaantes se tiene a Calamagrostis chrysantha (J.
Presl) Steud., Descurrainia athroocarpa (A. Gray) O. E. Schulz,
Dielsiochloa foribunda (Pilg.) Pilg., Senecio evacoides Sch. Bip.,
y Senecio rufescens DC. Esta comunidad es la ms comn y
ocupa las mayores extensiones en el Abra de Yanashallash. (Fig.
2d y Fig. 4).
b. Comunidad de crioturbados asociada al pajonal: Esta
comunidad se caracteriza por presentar reas de pajonal de puna
y zonas descubiertas (suelos crioturbados), donde la crioturba-
cin se hace ms evidente. Las especies ms frecuente de esta
comunidad son: Calamagrostis pungens Tovar, C. tarmensis Pilger,
Festuca dolichophylla J. L. Presl, Gentianella dombeyana (Wedd.)
Zaruchhi, Perezia coerulescens Wedd., Pletckea cryptantha Mattf.
y Senecio rufescens DC. Esta comunidad est presente en la loca-
lidad de Antamina (transectos 1 y 2). (Fig. 2c y Fig. 4).
c. Comunidad de crioturbados asociada a roquedal: Esta es
una comunidad que se caracteriza por presentar reas de suelos
crioturbados asociados a suelos rocosos. Las principales especies
registradas en esta comunidad son: Baccharis caespitosa (Ruiz &
Pav.) Pers., Dielsochloa foribunda (Pilg.) Pilg., Draba argentea
O.E. Schulz, Ephedra rupestris Benth., Niphogeton scabra (H.
Wolf) J.F. Macbr., Paronychia Weberbaueri Chaudhri, Senecio
nivalis (Kunth) Cuatrec., S. nutans Sch. Bip. y Xenophyllum de-
corum (S.F. Blake) V.A. Funk. Esta comunidad ha sido registrada
en la localidad de Antamina (transecto 3). (Fig. 2c y Fig. 4).
Figura 4. Resultados del anlisis de correspondencia utilizando los transectos realizados en las diferentes localidades de estudio. Se apre-
cian los ejes 1 y 2 por contener la mayor variabilidad. Los nmeros de 1 al 14 corresponden a los transectos realizados en las diferentes
localidades. Se aprecian la comunidad de crioturbados asociada al pajonal (rectngulo), comunidad de crioturbados asociado a roquedal
(crculo), comunidad de crioturbados propiamente dicha (paralelogramo) y la comunidad de crioturbados asociado a roquedal hmedo (trin-
gulo). Las especies relacionadas a cada transecto estn codifcadas de la siguiente forma: AT= Agrostis tolucensis; AB=Arenaria boliviana;
AM1=Astragalus micranthellus; AU=Astragalus uniforus; AM2=Azorella multifda; BC=Baccharis caespitosa; BD=Bartsia difussa; BL=Belloa
longifolia; BY1=Brayopsis sp.1; BRL=Bromus lanatus; CC=Calamagrostis chrysantha; CM=Calamagrostis macrophylla; CN=Calamagrostis
nitidula; CP=Calamagrostis pungens; CR=Calamagrostis rauhii; CRI=Calamagrostis rigida; CT=Calamagrostis tarmensis; CHA=Chersodoma
antenaria; CHD=Chersodoma deltoidea; CHO=Chersodoma ovopedata; DA=Descurainia athroocarpa; DF=Delsiochloa foribunda; DAR=Draba
argntea; DCR=Draba cryptantha; DO=Draba ochropetala; DR=Draba sp.1; ER=Ephedra rupestris; ES1=Erigeron sp.1; FD=Festuca dolichophy-
lla; GD=Gentianella dombeyana; GW=Gentianella weberbaueri; HS1=Hackelia sp1; LF=Loricaria ferruginea; LK=Lucilia kunthiana; LR=Luzula
racemosa; NS=Niphogeton scabra; NA=Nototriche antoniana; OS1=Oritrophium sp1; PW=Paronichia weberbaueri; PC=Perezia coerulescens;
PCY=Plettkea cryptantha; PB=Poa brebis; SM=Saxifraga magellanica; SE=Senecio evacoides; SN=Senecio nivalis; SNU=Senecio nutans;
SR=Senecio rufescens; SCR=Senecio scrobicarioides; SS1=Senecio sp.1; SS=Senecio sublutescens; ST=Silene thysanodes; SH=Stangea
henrici; TS=Trisetum spicatum; VS1=Valeriana sp.1; WN=Werneria nubigena; WP=Weneria pumilla; XD=Xenophyllum dactylophyllum;
XD=Xenophyllum decorum.
DR,
ES1,
FD,
HS1
VS1,
PC,
PCY,
DO,
CT,
BY1
BD
DA
PW
SM
PAJ
1 2
GD
CP
AT
AB
AM1
AU
AM2
BC
BL
BRL
CC
CM
CN
CR
CRI
CHA
CHD
CHO
DF
DAR
DCR
ER
GW
LF
LK
LR
NS
NA
OS1
PB
SE
SN
SNU
SR
SCR
SS1
SS
ST
SH
TS
WN
WP
XD
XDE
-0,9 -0,6 -0,3 0 0,3 0,6 0,9 1,2 1,5
0,8
0,4
0
-0,4
-0,8
-1,2
-1,6
-2
-2,4
-2,8
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
102
Cano et al.
d. Comunidad de crioturbados asociada a roquedal hme-
do: Esta comunidad se caracteriza porque los suelos crioturbados
alternan o son contiguos a zonas rocosas de mayor humedad,
debido al deshielo y las fltraciones. En los roquedales hmedos,
debido a la presencia constante de agua, se forma una vegetacin
a manera de un micro-oconal. En esta comunidad las especies
ms frecuentes son: Agrostis toluscensis Kunth, Calamagrostis
chrysantha (J. Presl) Steud, C. rauhii Tovar, C. rigida (Kunth)
Trin. ex Steud., Chersodoma deltoidea M.O. Dillon & Sagst.,
Ch. ovopedata (Cuatrec.) Cuatrec., Dielsochloa foribunda (Pilg.)
Pilg., Gentianella weberbaueri (Gilg) Fabris, Luzula racemosa
Desv., Senecio rufescens DC., S. sublutescens Cuatrec. y Xenophy-
llum dactylophyllum (Sch. Bip.) V.A. Funk. Esta comunidad ha
sido reportada para las localidades de Punta Olmpica y Abra
de Cahuish (Figs. 2A, 2B, y Fig. 4).
Discusin y conclusiones
El presente estudio reporta un total de 136 especies de plan-
tas vasculares, creciendo en suelos crioturbados y vegetacin
asociada, en altitudes por encima de los 4500 m. Siendo aun
escasos los estudios, en el Per, que aborden en forma particular
la fora y vegetacin de las altas cumbres, consideramos que
los resultados son un aporte importante y referente para otros
estudios. Particularmente en el caso de la vegetacin en suelos
crioturbados, nuestro estudio es prcticamente es el pionero a
nivel de pas, ya que no solo hemos evaluado la composicin
forstica, sino que se ha caracterizado la vegetacin mediante
un anlisis cuantitativo. Reportamos 76 especies de plantas
vasculares que crecen en suelos crioturbados; de las cuales solo
cuatro especies se pueden considerar propias o exclusivas de este
hbitat; las dems especies (72) ocurren en uno o ms tipos de
la vegetacin asociada. El nmero de especies registradas en el
presente trabajo en suelos crioturbados en la Cordillera Blanca
(Ancash) es bastante mayor a las 18 especies reportadas por Tu-
payachi (2005) para la Cordillera de Vilcanota (Cusco), para este
mismo hbitat. La diferencia encontrada entre ambas localidades
pueden deberse a varios factores, entre los que se puede sealar
la distribucin latitudinal de las especies, el factor geolgico y
el diseo del estudio. Ambas foras comparten siete especies:
Ephedra rupestris, Xenophyllum dactylophyllum, Senecio canescens,
Draba cryptantha, Calamagrostis ovata, Saxifraga magellanica y
Valeriana nivalis. Pero entre estas especies compartidas no se
encuentra a ninguna de las cuatro especies que reportamos como
exclusivas de suelos crioturbados.
Tambin nuestros resultados confrman un patrn biogeogr-
fco para la fora altoandina, como es la importancia de algunas
familias. Gentry (1993) mencion que las Asteraceae (20%) y
Poaceae (7 14%) son la familias dominantes y ms especiosas
sobre el lmite superior de los bosques; as mismo seal que ms
de la mitad de las especies de las foras altoandinas perteneden a
las 10 familias ms ricas en especies. En este estudio reportamos
la presencia de 40 especies de Asteraceae y 31 de Poaceae, que
representan el 29,42% y 22,79%, respectivamente; adems
entre ambas familias representan el 52,59% del total reportado.
As mismo las 10 familias ms especiosas en nuestro estudio,
presentan el 86,03% del total de las especies.
Respecto a la vegetacin, con los resultados obtenidos, ha sido
posible apreciar la variabilidad de las comunidades de acuerdo
a la zona de colecta y a las caractersticas del rea. De las cuatro
localidades estudiadas, se han logrado identifcar cuatro comuni-
dades distintas, siendo el Abra de Cahuish y Punta Olmpica las
localidades que presentaron mayor similitud en la composicin
de especies de los transectos. Se trata de comunidades que en
su mayora ocupan reas reducidas, por la difciles condiciones
topogrfcas. El muestreo en ms localidades permitir conocer
mejor la estructura de las comunidades en suelos crioturbados.
Con el estudio de transectos podemos confrmar algunas
de las caractersticas fsionmicas que poseen las comunidades
en suelos crioturbados. Tanto la cobertura como el nmero de
especies son bajas en las comunidades de suelos crioturbados
propiamente dichos, y aumentan de forma signifcativa en los
transectos cercanos al pajonal, roquedal y roquedal hmedo.
Los recientes cambios climticos podran ocasionar la prdida
del ciclo hielo deshielo, lo cual afectara el ciclo de nutrientes.
Algunos estudios muestran que este tipo de cambios en el ciclo
de nutrientes favorece la presencia de algunas especies, teniendo
consecuencias sobre la estructura de las comunidades de estas
zonas. Es as que, la dinmica de estas comunidades se convierte
en un indicador potencial de cambios ambientales (Kelley &
Epstein, 2009) y son un factor a considerar en futuros estudios
en zonas altoandinas.
Concluimos que la vegetacin sobre suelos crioturbados
presenta una diversidad, dominancia y cobertura baja, con so-
lamente cuatro especies que consideramos exclusivas este tipo de
hbitats, las dems especies son propias de la vegetacin asociada
al pajonal, roquedal y roquedal hmedo
Agradecimientos
Expresamos nuestro reconociendo al Vicerrectorado de In-
vestigacin de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos
por el apoyo econmico a travs de los Estudios de Investigacin
061001011 y 081001161. Tambin expresamos nuestra sincera
gratitud a nuestro colega Jos Roque por la preparacin del mapa
de la zona de estudio y las fguras; a Mnica Arakaki, Blanca
Len y Kenneth R. Young por la revisin del manuscrito y sus
valiosas sugerencias al mismo.
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104
Cano et al.
105

Flora vascular y vegetacin del humedal de Santa Rosa
ISSN 1561-0837
Flora vascular y vegetacin del humedal de Santa Rosa (Chancay, Lima)
Damaso W. Ramirez
1
, Hector Aponte
1
y Asuncion Cano
1, 2
1 Museo de Historia Natural La-
boratorio de Florstica. Universidad
Nacional Mayor de San Marcos. Av.
Arenales 1256 Jess Mara. Lima-
Per. Email Damaso Ramirez:
wilsonxviii@Gmail.com
(ICBAR), Facultad de Ciencias
Biologicas, Universidad Nacional
Resumen
El presente trabajo muestra los resultados de un estudio de la fora y vegetacin del humedal de Santa Rosa
(Chancay, Lima) realizado entre los aos 2007 y 2009. La fora vascular estuvo conformada por 66 especies
agrupadas en 57 gneros y 26 familias. Las Poaceae (16), Cyperaceae (6) y Asteraceae (6) fueron las familias
ms diversas y constituyeron el 42% de la fora total. En comparacin con los principales humedales de Lima,
Santa Rosa presenta un mayor nmero de especies (Pantanos de Villa (65), Paraso (26) y Medio Mundo (16)).
El anlisis de similitud forstica muestra que Santa Rosa es ms semejante a Los Pantanos de Villa (Lima). El
Anlisis de Correspondencia (AC) determin tres comunidades vegetales predominantes: a) Comunidad de
acuticas fotantes, b) Totoral y asociadas y c) Vega Mixta. Se considera que los cambios en la estructura de
las comunidades vegetales y el nmero de especies introducidas son indicadores del impacto antrpico al que
est sometido este ecosistema. Se identifcan las fuentes de impacto humano y se considera a la agricultura
como la principal amenaza del humedal.
Palabras clave: Acuticas, Antropizacin, desierto costero, Agricultura, Per.
Abstract
The present work shows the results of fora and vegetation study made between 2007 and 2009 on Santa
Rosa wetland (Chancay - Lima). The vascular fora was composed for 66 species, grouped on 57 genus and
26 families. The Poaceae (16), Cyperaceae (6) and Asteraceae (6) are the more diverse families and represent
the 42% of the fora. A comparison between the principal wetlands of Lima shows that Santa Rosa has more
plant species (Pantanos de Villa (65), Paraso (26) and Medio Mundo (16)). The analysis of foristic similarity
between those localities shows that Santa Rosa is more similar to Pantanos de Villa (Lima) than the other locali-
ties. Using a Correspondence Analysis (CA), it was possible to recognize just three kinds of plant communities:
a) Floating aquatic plants community, b) Totoral with associated species and c) Mixed Vega. It is considered
that the changes on the plant community structure and the quantity of invasive species are indicators of the
anthropic impact on the area. Human impact sources were identifed and agriculture is considered the most
important menace of this ecosystem.
Keywords: Aquatics, anthropization, coastal desert, agriculture, Peru.
Introduccin
Los humedales son ecosistemas en constante relacin con
masas de agua donde se encuentran plantas adaptadas a estas
condiciones (Mitsch & Gosselink 1993). Estos ecosistemas
son considerados entre los ms importantes del mundo por las
funciones medio ambientales que realizan, como controlar los
cursos de las corrientes de agua, participar en la regulacin del
carbono global, proporcionar hbitat a centenares de especies
animales y vegetales, y poseer un importante valor cultural y
recreacional (Clarkson et al. 2004). Comprender cmo estos
ecosistemas han evolucionado frente al impacto humano ha sido
objeto de mltiples investigaciones (Young 1998, USDA 2000,
Christophenson 1994, Clarkson et al. 2004, Cooke et al. 1990).
Los humedales de Lima son parte de un corredor biolgico
a lo largo del desierto costero del Per. La mayor parte de estos
ambientes tienen recursos que son explotados, como por ejem-
plo el junco Schoenoplectus americanus que es utilizado para la
fabricacin de diversas artesanas (Len & Young 1996, Len et
al. 1998). La coexistencia de los humedales con las poblaciones
humanas ocasionan su deterioro, tanto por las actividades que
se realizan en ellos como por la contaminacin (vertimiento de
efuentes domsticos, depsitos de basura) (Young 1998). Varias
investigaciones acerca de estos ecosistemas costeros han sido
realizados (Cano et al. 1998, Len et al. 1995, Len et al. 1997,
Montoya 1998, Arana & Salinas 2003), sin embargo, estudios
de las comunidades vegetales y del estado de conservacin en
los humedales no protegidos son escasos.
El presente trabajo estudia la fora y la composicin de las
comunidades vegetales del humedal de Santa Rosa, uno de los
humedales no protegidos, ubicado al norte de la ciudad de Lima.
rea de estudio
El humedal de Santa Rosa (113601,4S 771554,0W)
se encuentra al norte de la ciudad de Lima, Provincia de Huaral,
distrito de Chancay (Fig. 1); tiene un rea aproximada de 32
hectreas, con un cuerpo de agua en la zona central, una pe-
78W 77W
12S
11S
Supe
Huacho
Chancay
Callao
Medio mundo
Paraiso
Santa Rosa
Pantanos
de Villa
Ocano Pacfico
rea de estudio
Figura 1. Mapa del rea de estudio, Humedal de Santa Rosa. Se
indica la ubicacin de los humedales costeros de Paraso, Medio
Mundo, Pantanos de Villa y Santa Rosa.
106
Ramirez et al.
quea laguna al lado oeste y un canal principal que lo abastece
de agua, proveniente del ri Chancay. El humedal se encuentra
rodeado por varias fuentes de impacto antropognico. Al sur
(Peralvillo y Salinas Alta) se encuentran campos de cultivo de
algodn, camote, fresas y zapallo. Al oeste podemos encontrar
botaderos de basura y criaderos de cerdos. Al este y norte se
encuentran la zona urbana de Santa Rosa. La zona este del
humedal es utilizada frecuentemente como rea de pastoreo
ovino y vacuno.
Materiales y mtodos
Estudio de la fora del humedal
Entre marzo del 2007 y enero del 2009, fueron realizadas
colectas en los diferentes hbitats del humedal utilizando tcnicas
estandarizadas (Bridson & Forman 1992). Se registr la forma
de crecimiento (Wittaker 1975).
Las determinaciones taxonmicas fueron realizadas en el
Laboratorio de Florstica del Museo de Historia Natural de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos, empleando claves
y descripciones publicadas en literatura especializada (Sagas-
tegui 1973, Len 1993, Tovar 1993), adems de consultas a
especialistas. Las muestras fueron contrastadas con especmenes
depositados en el Herbario San Marcos (USM). Se consider
como especies introducidas a todas aquellas provenientes de otros
habitas que no estn naturalizadas, e invasoras a los provenientes
de los campos de cultivos. Los ejemplares colectados fueron
depositados en el Herbario San Marcos (USM).
Estudio de las comunidades vegetales del humedal
Con la fnalidad de determinar la composicin y dominancia
de las distintas comunidades vegetales del humedal, se realizaron
un total de 15 transectos en enero del 2009. Los transectos se
ubicaron de forma sistemtica sobre las comunidades vegetales
del humedal, identifcadas por su fsonoma (Cano et al. 1998).
En cada transecto se aplic el mtodo de interseccin de puntos
modifcado (BOLFOR et al. 2000); que caracteriza la vegeta-
cin a partir de mediciones de cobertura y es adecuado para
comunidades vegetales donde es difcil discriminar individuos
(hierbas, pastizales, bofedales, csped de puna). Cada transecto
tuvo una longitud de 10 m. Se tomo un total de 50 puntos por
transecto, en cada punto se registraron las especies que tocaron
una varilla de 1,5 m. Asimismo se anot la cantidad de veces que
cada especie era tocada por una varilla a fn de obtener una idea
de la cobertura total en el punto y la sumatoria de los 50 puntos
se consider como su medida de cobertura. Si no se encontraba
nada en ese punto se consider vaco.
Los datos obtenidos de la evaluacin de transectos fueron
evaluados mediante un anlisis de correspondencia (CA) utili-
zando el software PAST 1.89 (Hammer et al. 2001).
Comparacin de la fora entre humedales
Se construy una matriz de presencia-ausencia de las especies
encontradas en el humedal de Santa Rosa (1135S, 7716W)
para compararla con otros humedales de la costa central Pan-
tanos de Villa (Lima, 1211S, 7659W); la laguna El Paraso
(Huacho, 1111S, 7735W) y la albufera de Medio Mundo
(Vegueta, 1055S, 7740W) (Cano et al. 1998). Con estos datos
se realiz un anlisis de agrupamiento haciendo uso del ndice de
Jaccard mediante el software PAST 1.89 (Hammer et al. 2001).
Resultados
Flora del humedal de Santa Rosa
Fueron determinadas un total de 66 especies, agrupadas en
57 gneros y 26 familias (Apndice 1). Las Liliopsidas (Mono-
cotiledneas) representaron el 53% de las especies, las Magno-
liopsidas (Dicotiledneas) el 44% y los Pteridftos el 3%. Las
familias con mayor nmero de especies fueron Poaceae (16),
Cyperaceae (6) y Asteraceae (6) que constituyen el 42% de la
fora. Cinco familias (Apiaceae, Chenopodiaceae, Lemnaceae,
Onagraceae y Polygonaceae) contienen tres especies cada una,
otras cuatro (Aizoaceae, Araceae, Lamiaceae y Verbenaceae)
presentan dos y el resto de familias presentan una especie cada
una. Es importante mencionar que el 50% (33 especies) de la
fora total fueron consideradas como introducidas.
La forma de crecimiento predominante fueron las hierbas, las
cuales constituyeron el 96% de la fora total (63 especies), los
arbustos slo representaron el 4% (3 especies), las hierbas acu-
ticas fotantes estn representadas con 6 especies, las emergentes
y las sumergidas con 2 y 1 especie respectivamente.
Anlisis de comunidades
El anlisis de correspondencia (CA) permiti identifcar tres
tipos de comunidades vegetales presentes en el humedal de
Santa Rosa (Fig. 2):
Comunidad de acuticas fotantes: Esta comunidad est
asociada a gran parte de los espejos de agua y canales de
la zona; la especie predominante es el repollito de agua
Pistia stratiotes, acompaado de Hydrocotyle ranunculoides,
que es una hierba arrigida emergente y raramente asociada
con otras especies. Mediante observaciones de campo, se
pudo apreciar que esta comunidad se encuentra asociada
a Eichhornia crassipes que forma pequeos camalotales
junto con esta comunidad.
Totoral y especies asociadas: Esta comunidad se desarrolla
en sustratos inundados hacia el lado sur oeste del hume-
dal. Las especies predominantes son Typha domingensis y
Enhydra sessilifolia, ambas especies emergentes y en los
alrededores encontramos Eichhornia crassipes una fotante
libre. Una especie emergente (Myriophyllum aquaticum)
tuvo una presencia importante en esta comunidad al inicio
del estudio, sin embargo, fue escasa al momento de hacer
los transectos.
Vega mixta: Esta comunidad se desarrolla en suelos panta-
nosos contiguos a los cuerpos de agua y se caracteriza por
su porte bajo, se encuentran asociadas a zonas de pasto-
reo. Esta compuesta por mltiples especies entre las que
predominan las ciperceas (Cyperus laevigatus, Eleocharis
geniculata, Schoenoplectus americanus), especies anfbias
(Baccopa monnieri, Hydrocotyle ranunculoides, Paspalum
vaginatum), y especies del gramadal (Distichlis spicata,
Sarcocornia nei). Tambin se encuentran gran parte de
las especies consideradas como introducidas (Apndice 1)
entre las que se encuentran Medicago lupulina, Oxalis cor-
niculatra y Eleusine indica. De igual manera hacia el borde
de esta comunidad es posible apreciar el crecimiento de
Colocasia esculenta y Tessaria integrifolia (pjaro bobo) que
forma pequeos grupos y representara una zona arbustiva
relicto a lado del canal principal en el lmite sur este.
107

Comparacin de la fora entre humedales
La Tabla 1 muestra un cuadro comparativo entre los hu-
medales de Santa Rosa, Pantanos de Villa, Paraso y Medio
Mundo. Las cuatro localidades presentan un patrn similar en
la composicin de familias, siendo las predominantes las Poceas
Cyperceas y Asterceas. Los dos humedales de mayor cantidad
de taxones son el humedal de Santa Rosa y los Pantanos de Villa.
La mayor similitud se observa entre Santa Rosa y los Panta-
nos de Villa (34%, ndice de Jaccard, Fig. 3) compartiendo 34
especies, que corresponde al 51% del total de especies registra-
das en el humedal de Santa Rosa (Tabla 1). Menor relacin se
encontr entre el humedal de Santa Rosa y los humedales de
Paraso y Medio Mundo, los cuales compartieron 16 y 9 especies
respectivamente con el humedal de Santa Rosa (Apndice 1).
Estas dos ltimas localidades forman un grupo aparte con un
54% de similitud y comparten un total de 13 especies.
Discusin
La fora vascular de Santa Rosa presenta un patrn similar a los
otros humedales costeros en relacin a las familias ms dominan-
Figura 2. Comunidades obtenidas mediante el anlisis de correspondencia (AC) utilizando el software PAST 1.89. Ec=Eichornia crassipes;
Es=Enydra sessifora; Td=Typha domingensis; Ps=Pistia stratiotes; Bm=Baccopa monnieri; Sa=Schoenoplectus americanus; Cd=Cynodon
dactylon; Ds=Distichlis spicata; Sf=Sarcocornia nei; Pv=Paspalum vaginatum; Ms=Mentha spicata; Cl=Cyperus laevigatus; Eg=Eleocharis
geniculata; Hr=Hydrocotyle ranunculoides; Ln=Lippia nodifora; Pm=Plantago major; Cf=Conmelinna fasciculata; Cs=Colocassia esculenta;
Ti=Tessaria integrifolia. Los nmeros del 1 al 15 corresponden a los transectos evaluados.
Familias
Santa
Rosa
Pantanos
de Villa
1
Paraso
1
Medio
Mundo
1
Poaceae 16 9 7 3
Cyperaceae 6 8 4 4
Asteraceae 6 6 4 0
Apiaceae 3 3 0 0
Chenopodiaceae 3 2 2 2
Lemmnaceae 3 4 0 0
Onagraceae 3 4 0 0
Poligonaceae 3 1 0 0
Resto de Familias 23 28 8 7
Total 66 65 25 16
Tabla 1. Comparacin del nmero de especies de las principales
familias en los humedales de Santa Rosa, Pantanos de Villa , Paraso
y Medio Mundo.
1
Basado en Cano, et al. (1998) corregido.
Figura 3. Dendograma de similitud entre la fora de los humedales
costeros de Paraso (PAR), Medio Mundo (MM), Pantanos de Villa
(PV) y Santa Rosa (SR) a partir de una matriz de presencia / ausencia
del total de las especies reportadas.
-1
-0,5
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
-0,8 -0,4 0 0,4 0,8 1,2 1,6 2 2,4
E
j
e

2
Eje 1
1
2 3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
Ec
Es
Td
Ps
Bm
Sa
Cd
Ds
Sf
Pv Ms
Cl
Eg
Hr
Ln
Pm
Cf Cs
Ti Td
15
2,8
PAR
MM
PV
SR
Similaridad (Jaccard)
1 0,9 0,8 0,7 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2
tes; Poaceae, Cyperaceae, y Asteraceae. Santa Rosa actualmente
presenta un nmero de especies elevado tomando en cuenta el
rea que ocupa es menor que los otros humedales estudiados;
Pantanos de Villa, Medio Mundo, y Paraso. Sin embargo, esto
no indica que sea el mas diverso en cuanto a fora nativa de hu-
medales, ya que varias de las especies presentes en este humedal
fueron consideradas invasoras de cultivo tales como; Chenopo-
dium ambrossoides, Killinga brevifolia, Echinochloa cruspavonis,
Echinochloa oryzoides, Eleusine indica, Rumex obtusifolius, entre
otras. La presin antrpica sobre este humedal puede asociarse
a la elevada proporcin de especies introducidas (50%).
Trabajos previos en Pantanos de Villa (Lima) sealan for-
maciones vegetales como el totoral, vega, gramadal, acuticas y
zona arbustiva (Young 1998; Cano et al 1998). En el humedal
de Santa Rosa solo se identifcaron tres formaciones vegetales
(acuticas fotantes, totoral, y vega mixta), lo cual indica una
reestructuracin de las comunidades originalmente presentes. La
reduccin de formaciones como el gramadal y vega dan origen a
lo que llamamos una vega mixta la cual es consecuencia directa
del impacto agrcola y ganadero. El pastoreo impide que las
108
Ramirez et al.
especies dominantes (p.e. Schoenoplectus americanus) ocupen su
extensin potencial, creando una competencia determinada por
la reproduccin clonal. La estructura en macollos de Eleocharis
geniculata y Cyperus laevigatus es resistente y permite regenerarse
y competir frente al ramoneo. Las especies acuticas aprovechan
los espacios vacos dejados por el consumo ganadero y despliegan
su hbito de corto tamao y de extensin clonal. Igualmente, las
especies oportunistas e invasoras ocupan estos nichos potenciales.
La actividad agrcola no solo ocasiona la presencia de especies
invasoras en el humedal, tambin afecta a la comunidad de plan-
tas acuticas, probablemente aportando nutrientes a la laguna,
los cuales llegaran por escorrenta desde los campos de cultivo
adyacentes, cuando estos son fertilizados y regados, causando
el incremento de las poblaciones de especies acuticas como;
Pistia stratiotes, Eichhornia crassipes y Lemna gibba los cuales
actualmente destacan por la alta densidad poblacional cubriendo
gran parte de los cuerpo de agua del humedal. Este fenmeno
no se presenta en los otros humedales costeros mencionados.
El presente estudio muestra que la composicin forstica y
la estructuracin de comunidades son indicadores que deben
considerarse dentro de los planes de manejo y conservacin de
reas naturales como esta.
Agradecimientos
Agradecemos a Efran Arana por su ayuda en las colectas in-
ciales. Queremos agradecer a Mara I. La Torre, Marybel Morales
y Jorge Lingn colegas del Museo de Historia Natural, quienes
nos ayudaron con la identifcacin de las especies colectadas.
Literatura citada
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109

ESPECIE FC I/N
ADIANTACEAE
1. Adiantum digitatum Hook. H I
AIZOACEAE
2. Sesuvium portulacastrum (L.) L. H N
3. Trianthema portulacastrum L. H I
APIACEAE
4. Hydrocotyle bonariensis Lam. H N
5. Hydrocotyle ranunculoides L.f. H N
6. Cyclospermun laciniatum (DC.) Constance H I
ARACEAE
7. Pistia stratiotes L. H(FL) N
8. Colocasia esculenta (L.) Schott H I
ASTERACEAE
9. Aster exilis Elliott H I
10. Ambrosia artemisiifolia L. H I
11. Conyza bonariensis L. H I
12. Eclipta prostrata (L.) L. H I
13. Tessaria integrifolia Ruiz & Pav. A N
14. Enydra sessilifolia (Ruiz & Pav.) Cabrera H N
AZOLLACEAE
15. Azolla fliculoides Lam. H(FL) N
BORAGINACEAE
16. Heliotropium curassavicum L. H N
BRASSICACEAE
17. Nasturtium offcinalle R. Br. H I
CHENOPODIACEAE
18. Chenopodium ambrossoides L. H I
19. Chenopodium murale L. H N
20. Sarcocornia neei (Lag.) M.A. Alonso & M.B. Crespo. H N
CONMELINACEAE
21. Commelina fasciculata Ruiz & Pav. H I
CYPERACEAE
22. Cyperus articulatus L. H N
23. Cyperus laevigatus L. H N
24. Torulinium odoratum (L.) S.S. Hooper H I
25. Eleocharis geniculata (L.) Roem. & Schult. H N
26. Killinga brevifolia Rottb. H I
27. Schoenoplectus americanus (Pers.) Volkart ex Schinz & R. Keller H N
FABACEAE
28. Medicago lupulina L. H I
HALORAGIDACEAE
29. Myriophyllum aquaticum (Vell.) Verdc. H(E) N
LAMIACEAE
30. Mentha aff. viridis H I
31. Mentha spicata (L.) H I
LEMNACEAE
32. Lemna gibba L. H(FL) N
33. Lemna minuta Kunth. H(FL) N
34. Wolffa columbiana H. Karst. H(FL) N
ONAGRACEAE
35. Ludwigia peploides (Kunth) P.H. Raven H N
36. Ludwigia peruviana (L.) Hara H N
37. Ludwigia octovalvis (Jacq.) P.H. Raven H N
OXALIDACEAE
38. Oxalis corniculata L. H I
PLANTAGINACEAE
39. Plantago major L. H I
Apndice 1. Lista de familias y especies de la Flora Vascular del Humedal Santa Rosa, indicando la forma de crecimiento (FC): H: Hierba;
A: Arbusto. Dentro de las hierbas acuticas se especifca si son Flotantes (FL); Emergente (E); Sumergida (S). Igualmente se especifca si
corresponde a una especie Introducida o Nativa (I o N) en humedales.
Contina...
110
Ramirez et al.
POACEAE
40. Arundo donax L. A I
41. Cynodon dactylon (L.) Pers. H I
42. Distichlis spicata (L.) Greene H N
43. Echinochloa cruspavonis (Kunth) Schult. H I
44. Echinochloa oryzoides (Ard.) Fritsch H I
45. Eleusine indica (L.) Gaertn. H I
46. Eriochloa procera (Retz.) H I
47. Leptochloa uninervia (J. Presl) Hitchc. & Chase H I
48. Paspalidium geminatum (Forssk.) Stapf H N
49. Paspalum conjugatum P.J. Bergius H I
50. Paspalum lividum Trin. ex Schltdl. H N
51. Paspalum vaginatum Swartz. H N
52. Polypogon elongatus Kunth H N
53. Polypogon semiverticillatus (Forssk.) Hyl. H I
54. Setaria geniculata (Willd.) P. Beauv. H I
55. Sporobolus virginicus (L.) Kunth H N
POLYGONACEAE
56. Rumex obtusifolius L. H I
57. Rumex crispus L. H I
58. Polygonum hydropiperoides Michx. H N
PONTEDERIACEAE
59. Eichhornia crassipes (Mart.) Solms_Laubach H(FL) N
SCROPHULARIACEAE
60. Bacopa monnieri (L.) Wettst. H N
SOLANACEAE
61. Solanum americanum Mill. H I
62. Acnistus arborescens (L.) Schltdl. A I
THYPHACEAE
63. Typha domingensis Pers. H(E) N
VERBENACEAE
64. Lippia nodifora (L.) Michx H N
65. Verbena bonariensis L. H I
ZANNICHELIACEAE
66. Zannichellia palustris L. H(S) N
Apndice 1.
111

Estado de la diversidad de la flora vascular de los Pantanos de Villa
ISSN 1561-0837
Estado de la diversidad de la fora vascular de los Pantanos de Villa
(Lima - Per)
Dmaso W. Ramirez
1
y Asuncin Cano
1, 2
1 Museo de Historia Natural La-
boratorio de Florstica. Universidad
Av. Arenales 1256, Jess Mara.
Lima Per. Email:Wilsonvxiii@
gmail.com
(ICBAR). Universidad Nacional
Resumen
Se presentan los resultados del estudio de la fora vascular de los Pantanos de Villa realizadas en el 2007 y
se analiza los cambios forsticos en los ltimos aos. Se registraron 47 especies silvestres comprendidas en
43 gneros y 27 familias. Las familias con mayor numero de especies fueron Poaceae (7), Cyperaceae (4)
y Asteraceae (4). Se reportan 7 especies silvestres como nuevos registros para el humedal: Alternanthera
pubifora, Alternanthera halimifolia, Limnobium laevigatum, Colocasia esculenta, Rumex obtusifolius, Elodea
potamogeton, Plantago major. Se encontraron 11 especies cultivadas en el ecosistema. En com paracin con
estudios anteriores, los resultados muestran una disminucin en la riqueza forstica, principalmente de las
especies acuticas. El anlisis de similitud con anteriores estudios indica un cambio en la composicin de la
fora en el tiempo.
Palabras claves: Humedal, nuevos registros, desierto costero, Ramsar, Per.
Abstract
This work shows the results of the vascular fora inventory of Pantanos de Villa carried out in 2007, also, the
foristic changes of the last years are analyzed. 47 wild species have been registered, included in 43 genus
and 27 families. The higher species number were found in Poaceae (7), Cyperaceae (4) and Asteraceae (4).
We reported 7 wilds species as new records for the wetland: Alternanthera pubifora, Alternanthera halimifolia,
Limnobium laevigatum, Colocasia esculenta, Rumex obtusifolius, Elodea potamogeton, Plantago major. Also
we found 11 cultivated species in the wetland. The results show a decrease in species richness compared with
previous studies, mainly of aquatic species. Similarity analysis with previous studies indicates a change in the
composition of the fora in time.
Keywords: Wetland, new records, coastal desert, Ramsar, Peru.
Introduccin
Los humedales son ecosistemas ricos en diversidad de especies,
altamente productivos, con diversas funciones ecosistmicas y
considerados importantes en la conservacin de la biodiversidad
(Pulido 1998, Ramsar 1989).
En los humedales, las caractersticas fsicas y qumicas del
agua determinan la variedad de habitas interiores y por lo tanto
su biodiversidad. Sin embargo, los impactos antrpicos como la
destruccin del hbitat (producido por el crecimiento urbano, la
agricultura, ganadera, etc.) la introduccin de especies exticas
y la contaminacin amenazan la existencia de estos ecosistemas.
En el Per a pesar del impacto antrpico sobre los hume-
dales costeros (Len & Young 1996) an existen humedales
importantes, de los cuales el ms estudiado y mejor conservado
es los Pantanos de Villa, ubicado dentro de la ciudad de Lima;
y reconocido desde el 20 de febrero de 1997 como humedal
de importancia internacional o sitio Ramsar. Actualmente la
administracin y conservacin de los Pantanos de Villa son
coordinados entre SERPAR (Servi cios de Parques de Lima
Metropolitana) administrado por PROHVILLA (Autoridad
Municipal de los Pantanos de Villa, de la Municipalidad Me-
tropolitana de Lima), SERNANP (Servicio Nacional de reas
Naturales Protegidas) y las municipalidades de Chorrillos, Surco,
San Juan de Mirafores y Villa el Salvador. En setiembre de 2006
mediante decreto supremo N 055-2006-AG se recategoriz a
los Pantanos de Villa como Refugio de Vida Silvestre.
Los Pantanos de Villa es uno de los humedales ms estudiados
del Per; y su diversidad biolgica ha sido bien documentada
por Cano & Young (1998). Cano et al. (1993) describieron su
fora y comunidades vegetales, identifcando 62 especies en base
a muestras de herbario, de las cuales solo 52 fueron encontradas
en campo en 1991; Len et al. (1995) reportaron 67 especies
silvestres documentadas con material de herbario de las cuales solo
55 fueron encontradas en campo; fnalmente Cano en un trabajo
recapitulativo (Cano & Young 1998) documenta 65 especies de
plantas silvestres, comprendidas en 57 gneros y 35 familias.
Una caracterstica interesante de la fora de los Pantanos de
Villa es que la mayora de gneros (59) y familias (26) presentan
una especie, y la mayor parte de ellas tiene una amplia distri-
bucin en otros pases pero una distribucin restringida en el
Per (Arana 1998).
Durante los ltimos doce aos no se han realizado estudios
documentados de la fora de los Pantanos de Villa, por este
motivo el presente trabajo informa del estado de la diversidad
de la fora vascular de los Pantanos de Villa y analiza los cambios
en los ultimos aos.
rea de estudio
El Refugio de Vida Silvestre, Los Pantanos de Villa est ubicado
en el Departamento y Provincia de Lima, en el distrito de Chorri-
llos, entre los kilmetros 18 y 21 de la antigua carretera paname-
ricana sur (121142 121318S y 765842 765942W);
se encuentra rodeado de zonas residenciales, un club campestre y
una universidad. Los Pantanos de Villa se ubican en una depresin
circundada de colinas que alcanzan entre 100 y 300 m de altitud
y frente al Ocano Pacfco, adquiriendo caractersticas microcli-
mticas propias (INRENA, 1998); comprende una superfcie de
276 ha (Resolucin Ministerial N 0909-2001); 5 espejos de agua
de diferentes tamaos; canales de agua alimentados por dos pu-
quios que abastecen al humedal; zonas pantanosas con abundante
materia orgnica de origen vegetal y terrenos calcreos-arenosos.
El agua que llega a los pantanos es parte del fujo subterrneo del
ri Rimac y su acufero (Elmore 1904).
112
Ramirez & Cano
Material y mtodos
Para el estudio de la fora, se realizaron colectas por cada tipo
de vegetacin: Totoral, Vega, Gramadal, Zona arbustiva y Acu-
ticas durante los meses de febrero - abril y octubre - diciembre de
2007. Se tomaron registro de la forma de crecimiento (Wittaker
1975). La tcnica de colecta y herborizacin fue siguiendo m-
todos estandarizados (Cerrate 1969). Los especmenes fueron
identifcados utilizando claves y descripciones (Sagastegui 1973,
Len 1993, Len et al. 1995, Tovar 1993), en el laboratorio
de Florstica del Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos. Tambin se consulto las colec-
ciones del Herbario San Marcos (USM). Todos los ejemplares
estudiados se encuentran depositados en el Herbario USM.
Con la fnalidad de conocer la similaridad de la fora en
diferentes momentos de los Pantanos de Villa, se construy
una matriz de presencia-ausencia de especies reportadas por
Cano et al. (1993), Len et al. (1995) y en el presente trabajo.
El anlisis se realizo con el software PAST 1.89 (Hammer et al.
2001) utilizando el ndice de Jaccard.
Se determinaron 47 especies comprendidas en 43 gneros
y 27 familias. Las Liliopsida comprendieron el 47% (22) de
los taxones, las Magnolipsida el 51% (24) y los Pteridftos
el 2%(1). Las familias dominantes fueron Poaceae (7 especies),
Cyperaceae (4) y Asteraceae (4) y juntas acumulan el 32% de
la fora. Una familia (Lemnaceae) contiene tres especies, otras
seis (Solanaceae, Apiaceae, Chenopodiaceae, Araceae, Hydro-
charitaceae, Amaranthaceae) presentan dos especies y el resto de
familias (17) una sola especie.
La forma de crecimiento predominante fueron las hierbas, las
cuales representan el 94% (44 especies) del total de los taxones,
los bambusiformes representaron el 4% (dos) y los arbustos el
2% con un solo taxn.
Siete especies fueron nuevos reportes para el rea de estudio;
cinco fueron encontradas en los canales, sumergidas o en los
bordes: Plantago major, Rumex obtusifolius, Limnobium laevi-
gatum, Elodea potamogeton, Colocasia esculenta, Alternanthera
haliimifolia, Alternanthera pubifora.
La riqueza forstica encontrada en este trabajo fue menor
a las reportadas anteriormente. Quince especies menos que las
55 mencionadas por Len et al. (1995) y 12 menos de las 52
registradas por Cano et al. (1993). Al comparar la riqueza de
especies a travs del tiempo (Fig. 2), se encuentra una tendencia
a la disminucin: encontrndose 52 especies en 1993, 55 en
1995 y 47 en 2007. De igual manera se observa que la similitud
forstica est disminuyendo atraves del tiempo, lo que indica
un cambio en la composicin de la fora. Se encontr una alta
similaridad forstica entre los Pantanos de Villa 1993-1995
(91%), probablemente por la cercana temporal. Sin embargo la
similaridad disminuye drsticamente (65%) cuando se compara
Villa 1995-2007 y llega a su punto ms bajo (60%) cuando se
confronta Villa 2007-1993.
Se observaron poblaciones muy pequeas de Eleocharis geni-
culata, Vigna luteola y Eclipta postrata con una distribucin muy
restringida. Leon et al. (1995) encontr pequeas poblaciones
de Eichornia crassipes, Pistia stratiotes y Paspalidium geminatum,
en este trabajo fueron ms frecuentes en algunos canales y
cuerpos de agua. Cladium jamaicense, caracterstica de la zona
arbustiva, tambin fue observado en algunos sectores del totoral
formando poblaciones muy densas. Schoenoplectus americanus,
caracterstico de la vega de ciperceas, fue observado en una zona
del gramadal frente al centro de interpretacin.
En los Pantanos de Villa pueden encontrarse 11 especies
cultivadas, cuatro reportadas por Len et al. (1995) y siete en
el presente trabajo: Casuarina equisetifolia, Myoporum acumi-
natum, Nerium oleander, Acacia aroma, Schinus terebinthifolius,
Eucalyptus sp., Prosopis sp., Washingtonia robusta, Phoenix dac-
tylifera, Mesembryanthemus sp. y Pinus sp.; la mayora de ellas
encontradas en el gramadal, rezagos de cercos vivos, fallidos
intentos de arborizar o cultivar en el humedal (Young 1998).
Algunas especies cultivadas se estn logrando naturalizar, tal es
el caso de Cassuarina equisetifolia en el gramadal (Len et al.
1995) y Schinus terebinthifolius cultivada alrededor de una laguna
artifcial y que actualmente se est expandiendo.
Actualmente hay 58 especies de fora vascular en los Pan-
tanos de Villa, 47 silvestres (81%) y 11 cultivadas (19%). El
porcentaje de especies cultivadas es un indicador de la presin
antropica a la que esta sometido el humedal. Con respecto al
registro histrico, para la fora de los Pantanos de Villa, hay 65
especies silvestres documentadas con especmenes de herbario,
stas ms los siete nuevos reportes del presente estudio, hacen
una lista de 72 especies silvestres (Apndice 1).
Las familias dominantes (Poaceae, Cyperaceae y Asteraceae)
siguen siendo las mismas que anteriores estudios; sin embargo
la riqueza forstica ha disminuido en comparacin con reportes
Figura 1. Mapa de ubicacin de los Pantanos de Villa.
Figura 2. Nmero de especies silvestres registradas en campo e
ndice de similitud de Jaccard evaluado en tres tiempos diferentes
en los Pantanos de Villa.
283000 282000 284000 285000 281000
8652000
8651000
8650000
8649000
8648000
Ocano Pacco
A
n
tig
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P
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a

S
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r rea
protegida
Zona de
amortiguamiento
Lima
1993-1995
1995-2007
2007-1993
42
44
46
48
50
52
54
56
1993 1995 2007
N
m
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r
o

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e
s
p
e
c
i
e
s
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
0,9
1,0
S
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m
i
l
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r
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a
d

d
e

J
a
c
c
a
r
d
Nmero de Especies ndice de Similaridad de Jaccard
113

Estado de la diversidad de la flora vascular de los Pantanos de Villa
anteriores, principalmente en las especies acuticas. Tambin ha
ocurrido una variacin en la composicin de la fora, la cual se
evidencia con la disminucin de la similaridad forstica en el
tiempo y la llegada de otras siete especies al humedal. Podemos
esperar que la fora siga cambiando mientras persistan o aumen-
ten los impactos causado por el hombre. Por lo cual es necesario
tomar medidas urgentes para su conservacin.
Agradecimientos
Agradecemos a los trabajadores de Prohvilla, seor Carlos
Bramon y guarparques de SERNANP (ex-INRENA), Julio y
Fernando, por la ayuda brindada y la informacin compartida
en el trabajo de campo, asimismo a las instituciones mencio-
nadas atraves de sus respectivos jefes Ing. Franco Fernndez
Santa Mara (Prohvilla) e Ing. Eduardo Ubillus (INRENA)
un agradecimiento por las autorizaciones para desarrollar el
presente estudio.
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Taxa Nombre vulgar FC
P
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E
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L
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.

(
1
9
9
5
)
C
a
n
o

e
t

a
l
.

(
1
9
9
3
)
AIZOACEAE
1. Sesuvium portulacastrum (L.) L. H X X X
ALISMATACEAE
2. Sagittaria montevidensis Cham. & Schltdl. H * * *
AMARANTHACEAE
3. Alternanthera halimifolia (Lam.) Standl. ex Pittier H X
4. Alternanthera pubifora (Benth.) Kuntze H X
APIACEAE
5. Apium graveolens L. Apio H (EE) * X X
6. Hydrocotyle bonariensis Comm. ex Lam. Paraguita H (EE) X X X
7. Hydrocotyle ranunculoides L. f. Paraguita H (EE) X X X
ARACEAE
8. Colocasia esculenta (L.) Schott & Endl. Oreja de elefante H (EE) X
9. Pistia stratiotes L. Lechuga de agua H (FL) X X *
ASTERACEAE
10. Eclipta prostrata (L.) L. H X X X
11. Enydra sessilifolia (Ruiz & Pav.) Cabrera H (EF) X X X
12. Erigeron leptorhizon DC. H * *
13. Picrosia longifolia D. Don H X X X
14. Spilanthes leiocarpa DC. H X X X
BORAGINACEAE
15. Heliotropium curassavicum L. H X X X
BRASSICACEAE
16. Nasturtium aquaticum (L.) Hayek Berro H (EE) X X X
CERATOPHYLLACEAE
17. Ceratophyllum demersum L. H (ES) X X X
Apndice 1. Lista de la fora vascular de los Pantanos de Villa, indicando el nombre vulgar, la forma de crecimiento (FC): H: Hierba, Ar: Ar-
busto, B: Bambusiforme. Dentro de las hierbas acuticas se especifca si son: EE: Enraizada Emergente, FL: Flotante Libre, ES: Enraizada
Sumergida, EF: Enraizada Flotante. El asterisco (*) denota especies no registradas en campo y solo reportadas con especimenes de herbarios
tanto para el presente estudio como para Leon et al. (1995) y Cano et al. (1993). (X): indica especies registradas en campo.
(Contina...)
114
Ramirez & Cano
CONVOLVULACEAE
18. Calystegia sepium (L.) R. Br. H * X X
CYPERACEAE
19. Cladium jamaicense Crantz Corta-corta B X X X
20. Cyperus alternifolius L. H * X X
21. Cyperus laevigatus L. Junquillo H X X X
22. Eleocharis elegans (Kunth) Roem. & Schult. H (EE) * * *
23. Eleocharis geniculata (L.) Roem. & Schult. Junquillo H X X X
24. Scirpus californicus (C.A. Mey.) Steudel H * *
25. Schoenoplectus americanus (Pers.) Volkart ex Schinz & R. Keller Junco H X X X
26. Torulinium odoratum (L.) Hooper H (EE) * X X
CHENOPODIACEAE
27. Chenopodium macrospermum Hook. f. H X X X
28. Sarcocornia neei (Lag.) M.A. Alonso & M.B. Crespo. Salicornia H X X X
EQUISETACEAE
29. Equisetum giganteum L. H (EE) * * *
FABACEAE
30. Vigna luteola (Jacq.) Benth. Frejolillo H X X X
HALORAGIDACEAE
31. Myriophyllum aquaticum (Vell.) Verdc. H (EE) * X X
HYDROCHARITACEAE
32. Elodea potamogeton (Bert.) Espinosa Elodea H (ES) X
33. Limnobium laevigatum (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Heine Trebol de agua H (FL) X
JUNCAGINACEAE
34. Triglochin striatum Ruiz & Pav. H (EE) * X X
LAMIACEAE
35. Mentha aquatica L. H (EE) * X X
LEMNACEAE
36. Lemna gibba L. Lenteja de agua H (FL) X X X
37. Lemna minuta Kunth Lenteja de agua H (FL) X X X
38. Spirodela intermedia W. Koch H (FL) * * *
39. Wollfa columbina Karst. Lenteja de agua H (FL) X X X
LENTIBULARIACEAE
40. Utricularia gibba L. H (EE) * X X
LYTHRACEAE
41. Lythrum maritimum Kunth H * X X
MYRSINACEAE
42. Myrsine manglilla (Lam.) R. Br. Manglillo Ar X X X
NAJADACEAE
43. Najas guadalupensis (Sprengel) Magnus H (ES) * *
ONAGRACEAE
44. Ludwigia octovalvis (Jacq.) Raven H * X X
45. Ludwigia peploides (Kunth) Raven H X X X
46. Ludwigia peruviana (L.) H. Hara H * X X
PLANTAGINACEAE
47. Plantago major L. Llanten H X
POACEAE
48. Brachiaria mutica (Forsk.) Stapf. H * * *
49. Cynodon dactylon (L.) Pers. Pata de perdis H X X X
50. Distichlis spicata (L.) Greene Grama salada H X X X
51. Gynerium sagittatum (Aubl.) P. Beauv. B * *
52. Luziola peruviana J.F. Gmel. H * * *
53. Paspalidium geminatum (Forssk.) Stapf H X X *
54. Paspalum vaginatum Sw. Grama dulce H X X X
55. Phragmites australis (Cav.) Trin. ex Steud. Carricillo B X X X
56. Polypogon semiverticillatus (Forsk.) Hylander H X X X
57. Sporobolus virginicus (L.) Kunth Grama salada H X X X
POLYGONACEAE
58. Rumex obtusifolius L. H X
59. Polygonum hydropiperoides Michx. H (EE) * X X
PONTEDERIACEAE
60. Eichhornia crassipes (Mart.) Solms Lirio de agua H (FL) X X *
POTAMOGETONACEAE
61. Potamogeton pusillus L. H (ES) * X X
62. Potamogeton striatus Ruiz & Pav. H (ES) * X X
PRIMULACEAE
63. Samolus valerandi L. H (EE) X X X
RUBIACEAE
64. Galium hypocarpium (L.) Endl. ex Grisebach H * X X
RUPPIACEAE
65. Ruppia maritima L. H (ES) X X X
SALVINIACEAE
66. Azolla fliculoides Lam. Helecho de agua H (FL) X X X
SCROPHULARIACEAE
67. Bacopa monnieri (L.) Pennell H (EE) X X X
SOLANACEAE
68. Solanum americanum Mill. Papa silvestre H X X X
69. Solanum pimpinellifolium L. Tomate silvestre H X X X
THYPHACEAE
70. Typha domingensis Pers. Totora H (EE) X X X
VERBENACEAE
71. Lippia nodifora (L.) Michx. H X X X
ZANNICHELLIACEAE
72. Zannichellia palustris L. H (ES) X X X
115

Tres especies de Gigartinaceae del litoral peruano
ISSN 1561-0837
Notas sobre tres especies de Gigartinaceae (Rhodophyta) del litoral
peruano
Martha Caldern
1
, Mara Eliana Ramrez
2
y Danilo Bustamante
1
Notes on three species of Gigartinaceae (Rhodophyta) from Peruvian
coast
1 Facultad de Ciencias Biolgicas,
San Marcos. Ciudad Universita-
ria, Lima 1. Per. Email Martha
Caldern: marthacalderonrios@
gmail.com
2 Laboratorio Algas Marinas, rea
Botnica, Museo Nacional de His-
toria Natural. Casilla 787 Santiago,
Chile. Email Mara Eliana Ramrez:
mramirez@mnhn.cl
Resumen
La gran variabilidad morfolgica de la familia Gigartinaceae ha producido constantes cambios taxonmicos
en sus especies miembros. Tradicionalmente su taxonoma ha estado basada en caracteres de la morfologa
externa; sin embargo, recientes estudios morfolgicos, respaldados con trabajos moleculares, han delimitado
los gneros en base a al desarrollo del cistocarpo y de los tetrasporangios. El presente trabajo revisa y comenta
sobre las estructuras morfolgicas vegetativas y reproductivas de tres especies presentes en Per: Chondra-
canthus chamissoi, Mazzaella denticulata y Chondrus canaliculatus.
Palabras clave: Gnero, morfologa, reproductivo, distribucin, taxonoma
Abstract
Gigartinaceae family has been under constant taxonomic changes due to the high morphologic variability of the
species. Conventionally its taxonomy has been based in external morphology; nevertheless, recent morpho-
logic studies, supported in molecular studies, have delimited the genus of this family on the basis of cystocarp
development and the tetrasporangia. The vegetative and reproductive structures of three common species of
the family present in the coast of Peru are described and commented: Chondracanthus chamissoi, Mazzaella
denticulata and Chondrus canaliculatus.
Keywords: Genera, morphology, reproductive, distribution, taxonomy
Introduccin
La Familia Gigartinaceae est caracterizada por: 1) Talo
multiaxial con flamentos medulares y una corteza de pequeas
clulas. 2) El procarpo esta constituido por una clula de so-
porte, la rama carpogonial y un flamento lateral vegetativo. 3)
La rama carpogonial posee 3 clulas que nacen de una clula de
soporte la cual sirve de clula auxiliar. 4) Los flamentos goni-
moblsticos se ramifcan libremente a travs de la medula y de
flamentos secundarios, o penetran la envoltura del cistocarpo si
est presente. 5) El tetrasporangio est dividido cruciadamente
(Kylin 1932, Hommersand et al. 1993). Gigartinaceae incluye
a siete gneros Sarcothalia, Gigartina, Iridaea, Rhodoglossum,
Chondracanthus, Mazzaella y Chondrus.
La ms reciente clasifcacin genrica de las Gigartinaceae
sugerida por Hommersand et al. (1993), trajo consigo cambios
taxonmicos para las especies presentes en el Per.
Las especies del gnero Gigartina Stackhouse pasaron a formar
parte del reestablecido gnero Chondracanthus Ktzing por no
diferenciarse una hilera externa e interna en la envoltura que
rodea el cistocarpo, la formacin de grupos de carposporangios
a manera de racimos de uva y tetrasporangios formados en el
lmite entre la corteza y la mdula (Hommersand et al. 1993,
Hommersand et al. 1999).
Por otro lado, las especies pertenecientes al gnero Rhodo-
glossum pasaron al tambin al reestablecido gnero Mazzaella
G. De Toni.
La presencia de una envoltura alrededor de la clula auxiliar,
que luego es desplazada o reemplazada por los flamentos goni-
moblsticos irregularmente ramifcados, y la disposicin nica
de los tetrasporangios en hileras derechas, formadas a partir de
repetidas divisiones de clulas corticales superfciales hacia el
interior del talo, constituyen los dos principales caracteres de
diagnosis del gnero Rhodoglossum.
Mazzaella es distinguida por carecer de una envoltura alred-
edor del cistocarpo y por la presencia de flamentos tubulares que
conectan los flamentos gonimoblsticos con clulas medulares
y corticales internas.
Las especies pertenecientes a la familia Gigartinaceae presen-
tes en el Per son Chondracanthus chamissoi (C. Agardh) Ktzing,
Chondracanthus glomeratus (Howe) Guiry, Mazzaella hancockii
(Dawson) Fredericq, Mazzaella denticulata (Dawson, Acleto et
Foldvik) Fredericq y Chondrus canaliculatus (Homersand et
al. 1993).
Con excepcin de Chondrus canaliculatus (C. Agardh)
Greville, las Gigartinaceae, en el Per, han limitado sus carac-
terizaciones a descripciones del hbito y de la estructura vegeta-
tiva, sin considerar otros caracteres para su identifcacin, tales
como el desarrollo morfolgico de las estructuras reproductivas.
Por tal motivo, el presente estudio se enfoca en tres especies ,
Chondracanthus chamissoi, Mazzaella denticulata y Chondrus
canaliculatus, caracterizndolas morfolgicamente y en funcin
al desarrollo de las estructuras reproductivas.
Materiales y mtodos
El material estudiado proviene de la Coleccin de Algas del
Herbario del Museo Nacional de Historia Natural (SGO) de
Santiago de Chile pertenecientes a las localidades de Nazca (baha
de San Juan) y Pisco (playa Mendieta). Adems se realizaron
colectas en la localidad de Lima (playas San Francisco, Ancn
y playas de Barranco).
El anlisis morfolgico y morfoanatmico se realiz en mate-
rial herborizado y en muestras conservadas en formalina/agua
de mar 5%. Se realizaron cortes microscpicos hechas a mano
alzada, teidas con azul de anilina 1% y montadas en Syrup
Karo 30%. Las estructuras vegetativas y reproductivas fueron
observadas y fotografadas bajo un microscopio.
116
Caldern et al.
Resultados
Chondracanhus chamissoi (C. Agardh) Ktzing
Hbito
El talo es de consistencia membrancea a cartilaginosa, pre-
senta una coloracin que va desde rojo purpreo al verde oscuro,
puede alcanzar los 36 cm de largo y hasta 1 cm de ancho (Fig. 1 y
2). El talo esta constituido por un pequeo disco basal de fjacin
el cual puede llegar a medir 3 mm de dimetro, del cual emergen
uno o varios estpites cilndricos que van aplanndose hacia el
pice, el cual es agudo; puede ramifcarse subdicotmicamente
o no. En los mrgenes laterales, presenta proliferaciones cuyo
tamao varan entre 0,1 cm y 11 cm y que tambin presentan
pequeas proliferaciones secundarias, variando en tamao segn
la longitud de los diferentes ejemplares. Las proliferaciones pre-
sentan pequeas pinnas dispuestas de manera alterna u opuesta.
Los estpites de esta especie son variables en ancho, altura y gro-
sor. Los talos pueden presentar mrgenes dentados y pequeas
papilas en el centro del talo.
Al igual que los dems miembros de la familia, presenta un
ciclo de vida isomrfco y trifsico, con alternancia de game-
toftos y tetrasporoftos erectos. Los gametoftos son dioicos.
Estas plantas se distribuyen en el intermareal inferior y
submareal superior, adheridas al sustrato rocoso, conchas de
bivalvos y otros moluscos. Crece tanto en regiones expuestas al
oleaje como protegidas. Esta especie es endmica de la costa del
Pacifco Temperado Sudamericano, distribuyndose desde Piura,
en el norte del Per, hasta Chilo, al sur de Chile.
Morfologa vegetativa
El talo es multiaxial y su espesor es de 319 326 m. La corteza
esta constituida por 5 a 7 capas de clulas fuertemente pigmen-
tadas de funcin fotosinttica. Las primeras capas conformadas
por clulas corticales superfciales de forma elipsoidal de 1,2 2,4
m de ancho y 3,2 6,4 m de largo. Las capas restantes estn
constituidas por clulas corticales internas pequeas y redondas,
de 3,2 6,4 m de ancho y 3,6 4,4 m de largo. Estas clulas
estn interconectadas con clulas vecinas y con clulas medulares
a travs de conexiones primarias y secundarias, lo que les confere
una forma ms o menos estrellada. El grosor de la corteza vara
entre 25,2 46 m. La medula esta formada por flamentos
medulares de 12,8 34,8 m de largo y 3,2 6,4 m de ancho,
que se interconectan unas a otras por conexiones secundarias
formando una especie de malla laxa (Fig. 3).
Morfologa reproductiva
El gametfto femenino presenta las estructuras reproductivas
principalmente dispuestas en las pinnas de las proliferaciones
primarias y secundarias; los cistocarpos, esfricos y notorios, se
distribuyen en los mrgenes de dichas proliferaciones (Fig. 1).
El procarpo se forma por modifcacin de una clula cortical
interna para dar lugar a una clula de soporte que origina una
rama carpogonial, compuesta por 3 clulas, y una rama estril
o flamento lateral vegetativo. La clula de soporte, que cumple
la funcin de clula auxiliar, se fusiona con el carpogonio y
recibe el ncleo diploide, modifcando su forma y tamao. No
se observ la formacin de protuberancias. La clula auxiliar es
rodeada por flamentos medulares secundarios que formaran
la envoltura interna que rodea el cistocarpo y que aparecen en
estadios tempranos del desarrollo, inclusive antes de la aparicin
del primer flamento gonimoblsticos (Fig. 4). Ms adelante la
clula auxiliar da origen a los flamentos gonimoblsticos (Fig.
5). La envoltura interna, laxa y difusa, tiene un grosor aproxi-
mado de 8 15,6 m, y esta compuesta por una hilera externa
e interna. La hilera externa esta conformada por clulas grandes
ricas en citoplasma, que se tien fuertemente, y estn enlazadas
por conexiones secundarias a clulas corticales internas y me-
dulares. La hilera interna, a su vez, esta formada por clulas ms
delgadas y hialinas que se encuentran enlazadas directamente
a los flamentos gonimoblsticos que dan origen a los grupos
de carposporangios (Fig. 7). El cistocarpo maduro tiene forma
ovoide y mide aproximadamente 150,4 181,6 m de dimetro,
esta constituido por abundantes carposporas de 1,6 6,4 m de
dimetro y por dos ostiolos bien defnidos (Fig. 6).
En el tetrasporofto, al igual que el gametofto femenino,
las estructuras reproductivas estn confnadas a los mrgenes
de las proliferaciones, son de forma alargada y son ligeramente
sobresalientes (Fig. 2). Los tetrasporangios estn agrupados en
la corteza formando un soro tetrasporangial de forma esfrica,
que mide entre 135,3 198,9 m de dimetro (Fig. 8). Los
tetrasporangios estn divididos cruciada o decusadamente, y
se forman a partir de clulas corticales internas (Fig. 9 y 10).
Miden 43,5 63,2 m de dimetro.
No se observaron ejemplares masculinos.
Discusin
Chondracanthus chamissoi tiene una morfologa altamente
variable. Algunos autores (Dawson et al. 1964) optaron por
clasifcar las distintas formas en dos grupos morfolgicos, el
grupo lessonii que corresponde a la forma de talo estrecho
entre los 3 5 mm, y el grupo chauvinii referido a las formas
de talo ancho, de 25 mm o ms. Segn lo mencionado, los
especimenes estudiados en este trabajo corresponderan a una
forma intermedia; sugiriendo ms estudios para determinar su
posicin taxonmica.
El cistocarpo de Chondracanthus chamissoi es considerado como
de tipo intermedio (Hommersand et al., 1999; Hommersand et
al., 1993). En un cistocarpo de tipo primitivo (p.e. C. chapmanii
de Nueva Zelanda), las clulas no modifcadas de la envoltura
presentan el ncleo haploide pequeo y el diploide alargado. Un
cistocarpo de tipo avanzado (p.e. C. teedei de Europa) tiene la
clula auxiliar con un ncleo largo, niveles amplifcados de DNA
y clulas de la envoltura alargadas conteniendo numerosos ncleos
haploides. Sin embargo en este trabajo no se ha podido determinar
al cistocarpo de Chondracanthus chamissoi como caracterstico del
tipo intermedio.
Por otro lado, el cistocarpo de los especimenes estudiados, est
ms o menos compartimentalizado, siendo morfolgicamente
intermedio entre Chondracanthus, donde los carposporangios
forman un denso tejido (Hommersand et al. 1993, fg. 22- 24;
Hughey & Hommersand 2008, fg. 9- 16) y Gigartina, que
es completamente compartimentalizado (Hommersand et al.
1999, fg. 27).
Segn lo observado, la envoltura que rodea al cistocarpo no
es completamente compacta, los largos flamentos medulares
secundarios que la conforman se disponen de manera laxa y
117

difusa, no correspondiendo a lo descrito por Hommersand
et al. (1993), para el gnero Chondracanthus, sin embargo los
caracteres restantes caen dentro de dicha descripcin.
El gnero Gigartina difere principalmente de Chondracan-
thus, en que la envoltura no esta diferenciada en una hilera
externa e interna, la formacin de grupos de carposporangios
a manera de racimos de uva, los tetrasporangios se forman en
el limite entre la corteza y la medula, generalmente a partir de
flamentos secundarios, y las estructuras reproductivas femeninas
estn formadas sobre ramas secundarias, mientras que en Chon-
dracanthus, se forman sobre ramas ordinarias (Hommersand et
al. 1993; Hommersand et al. 1999).
Finalmente, se puede concluir en base al material analizado,
que Chondracanthus chamissoi presenta una envoltura laxa y di-
fusa que rodea el cistocarpo, dicha envoltura se puede diferenciar
en dos hileras segn el tamao y contenido de los flamentos que
Figuras 1 10. Chondracanthus chamissoi. (1) Hbito del gametofto femenino. (2) Planta tetrasporoftica. (3) Estructura vegetativa del talo
mostrando las clulas corticales externas (cce), clulas corticales internas (cci) y clulas medulares (cm). (4 y 5) Estadio temprano de desarrollo
de la clula auxiliar (ca) despus de la fertilizacin originando flamentos gonimoblsticos iniciales (gi). Ntese que se encuentra rodeada por
flamentos medulares primarios (fm). (6) Cistocarpo maduro rodeado de una envoltura (env), mostrando dos ostiolos (ost) y carposporas (cp)
agrupadas. (7) Filamentos gonimoblasticos (fg) que originan grupos de carposporas (cp) y se enlazan a las clulas de la hilera interna (hi)
de la envoltura; he: clulas de la hilera externa de la envoltura. (8) Formacin de tetrasporocitos a partir de flamentos primarios de clulas
corticales internas; trp1 y trp2: tetrasporocitos en diferentes estadios de desarrollo. (9 y 10) Soro tetrasporangial ubicado en la corteza interna.
118
Caldern et al.
la integran, y el cistocarpo es ms o menos compartimentalizado,
ya que los carposporangios forman pequeos grupos separados
por flamentos gonimoblsticos alargados y hialinos. Segn
lo analizado en el presente estudio, Chondracanthus chamissoi
exhibe caracteres intermedios entre los gneros Chondracanthus
y Gigartina, lo que motivar el desarrollo de futuros estudios,
morfolgicos y moleculares, que develen la posicin taxonmica
de esta especie.
Mazzaella denticulata (Dawson, Acleto et Foldvik)
Fredericq
Hbito
Talo solitario, de coloracin rojo vinoso purpreo a negruzco;
presenta un pequeo disco basal de fjacin menor de 1 mm de
dimetro, del cual deriva erguida una estpite cilndrica corta de
1 2 mm de largo, continuado en una lmina folicea en forma
de cinta de 15,9 47,8 cm de largo y 0,8 2,9 cm de ancho
(Fig. 11 y 12). Presenta ramifcacin irregular, dicotmicamente
o no, con proliferacin y ramas marginales en los bordes que
llegan a medir 13,4 cm de largo y 8 mm de ancho. El margen es
entero, la superfcie lisa y la consistencia cartilaginosa.
Esta planta se encuentra localizada en la zona de intermareal
inferior y submareal superior, en zonas expuestas fuertemente
al oleaje, lo que difculta su recoleccin. Se adhieren al sustrato
rocoso. En ocasiones pueden encontrarse algunos ejemplares
varados en las playas arenosas. Esta especie es endmica a la costa
del Pacifco Temperado Sudamericano. En la costa peruana solo
se han colectado ejemplares en las playas de Barranco, Lima,
localidad tipo de esta especie. En la costa chilena, esta especie
ha sido reportada, en la Isla Alacrn, en la regin de Arica. Por
lo tanto esta especie se distribuira desde Lima, en el centro del
Per, hasta Arica en el norte de Chile.
El talo es multiaxial, cuyo espesor es de 87,6 103,2 m.
Esta constituido por una corteza de 23,6 28,6 m de grosor,
con 4 7 capas de clulas. La corteza externa la conforman 4
5 capas de clulas isodiamtricas de 1,6 3,0 m de largo y
1,6 2,4 m de ancho, que van aumentando de tamao hacia
el interior del talo y adoptando una forma estrellada, por las
conexiones primarias y secundarias que tiene con clulas vecinas.
Estas clulas conforman la corteza interna con 2 3 capas de
clulas, de 1,6 2,4 m de largo y 3,2 3,4 m de ancho. La
mdula esta conformada por largas y pocas clulas flamentosas
de 21,6 31,2 m de largo y 0,6 1,0 m de ancho, enlazadas
unas con otras por conexiones secundarias, constituyendo as
una mdula laxa y suelta (Fig. 13).
Las estructuras reproductivas femeninas se encuentran distri-
buidas en toda la superfcie de la lmina sobresaliendo notoria-
mente de la misma (Fig. 11). El procarpo se forma a partir de
divisiones seriadas de una clula cortical interna, el cual da lugar
a la clula de soporte, la clula inicial de la rama carpogonial y
la clula inicial del flamento estril. La clula de soporte es la
de mayor tamao, ms basal y la ms teida. La rama carpogo-
nial esta formada por 3 clulas, siendo el carpogonio la clula
apical que origina un tricgeno largo y de contenido hialino
(Fig. 14). La clula de soporte, que cumple la funcin de clula
auxiliar, se fusiona con el carpogonio y recibe el ncleo diploide,
modifcando su forma y tamao observndose pequeas protu-
berancias que darn origen a los gonimoblastos iniciales (Fig.
15). A medida que se va desarrollando el cistocarpo, las clulas
gonimoblsticas dan origen a cadenas de carposporangios de dos
a tres clulas de largo. El cistocarpo no presenta una envoltura
que la rodea (Fig. 17); sin embargo se observa que los flamentos
gonimoblsticos, que son altamente ramifcados, se enlazan a las
clulas corticales y medulares internas por medio de flamentos
tubulares delgados, desde estadios tempranos del desarrollo del
cistocarpo (Fig. 16 y 18). Los cistocarpos maduros, de 149,2
189,6 m de dimetro, tienen forma elptica y se encuentran
inmersos en el talo. Estn constituidos de abundantes carpospo-
ras de 1,6 4,8 m de dimetro.
En el tetrasporofto, al igual que el gametofto femenino, las
estructuras reproductivas estn dispersas en la superfcie de la
lmina, sobresaliendo ligeramente (Fig. 12). Los tetrasporangios
estn agrupados en la medula formando un soro tetrasporangial,
de forma elptica que mide entre 94,6 134,8 m de dimetro,
y que se ubica en la medula (Fig. 20). Los tetrasporangios estn
divididos cruciada o decusadamente, formndose a partir de
flamentos corticales internos secundarios; adems, se encuentran
enlazados a otras clulas por conexiones secundarias (Fig. 19).
Los tetrasporangios miden 2,2 7,8 m de dimetro.
Discusin
El cistocarpo carece de envoltura; sin embargo, en algunas
ocasiones se presentan clulas medulares primarias que la
rodean parcialmente y que se forman en los ltimos estadios
del desarrollo del carposporofto. Por otro lado, los flamentos
gonimoblsticos de la periferia, se unen a estas clulas medula-
res primarias y a clulas corticales internas, que cumplen una
funcin nutritiva, a travs de flamentos largos hialinos de poco
contenido citoplasmtico, algunos delgados y otros tubulares.
Generalmente, los flamentos gonimoblsticos se enlazan a las
clulas corticales internas por medio de numerosos flamentos
delgados, mientras que cuando se enlazan a clulas medulares
lo hacer por medio de los flamentos tubulares.
Mazzaella denticulata, al igual que M. californica, especie
holotipo, no presenta flamentos gametoftitos secundarios;
a diferencia de M. splendens que si los presenta, sin embargo
coincide con este ultimo en el tamao del cistocarpo, siendo
pequeo en M. californica. Por otro lado, M. denticulata forma
los tetrasporangios slo a partir de flamentos corticales internos
secundarios, a diferencia de M. afnis que los desarrolla entera-
mente de flamentos corticales primarios, o de M. splendens que
los forma de flamentos primarios y secundarios. Esto concuerda
parcialmente con lo referido por Hommersand et al. (1999),
quienes mencionan que las especies de Sudamrica y Sudfrica
poseen el cistocarpo con escasos flamentos secundarios, y
los tetrasporangios son formados enteramente de flamentos
secundarios.
Los caracteres antes mencionados para M. denticulata, como
la falta de una envoltura alrededor del cistocarpo, flamentos
gonimoblsticos muy ramifcados, lmite distinguible entre
gonimoblastos y clulas vegetativas, y la presencia de cadenas
carpogoniales originadas de clulas gonimoblsticas, concuerdan
con los caracteres de diagnosis del gnero Mazzaella; sin em-
119

Figuras 11 20. Mazzaella denticulata. (11) Hbito del gametofto femenino. (12) Planta tetrasporoftica. (13) Estructura vegetativa del talo
mostrando la corteza y la medula flamentosa. (14) Procarpo formado por una clula de soporte (cs), un flamento estril (fe) y la rama car-
pogonial que contiene al carpogonio (c) que origina al tricgino (t). (15) Clula auxiliar (ca) que origina numerosas protuberancias que darn
lugar a los gonimoblastos iniciales (gi). (16) Cistocarpo en desarrollo mostrando clula auxiliar (ca) y flamentos gonimoblsticos (fg). (17)
Cistocarpo maduro con ausencia de una envoltura. (18) Filamentos que unen los flamentos gonimoblsticos a clulas de la corteza interna
(f1) y a clulas medulares (f2). (19) Tetrasporocitos (tpc) formados a partir de los flamentos corticales secundarios internos. (20) Soro tetra-
sporangial ubicado en la regin medular.
120
Caldern et al.
bargo, a diferencia de otras especies, posee pocas protuberancias
que originan gonimoblastos iniciales y carecen de flamentos
secundarios o flamentos gametoftitos secundarios.
Este es el segundo reporte en el Per desde su descripcin
(como Rhodoglossum denticulatum) y es el primero como Maz-
zaella denticulata.
Chondrus canaliculatus (C. Agardh) Grevile
Hbito
Talo membranceo y cartilaginoso, de color verde oscuro a
rojo purpreo; presenta un pequeo disco de fjacin de 1 2
mm de dimetro, que origina un pequeo estpite erecto y
cilndrico, de 1,6 2,4 mm de largo, que origina una fronda
aplanada (Fig. 21 y 22). El talo mide 11,2 24,1 cm de longitud
y 0,5 1,3 cm de ancho. Presenta ramifcacin subdicotmica
de hasta 10 rdenes, en algunas ocasiones sin patrn de ramif-
cacin defnido. Las ramas miden entre 5,8 10,8 cm de largo
y 0,6 1,1 cm de ancho y presentan pequeas proliferaciones en
los mrgenes enteros de las ramas. La morfologa de esta especie
es variable en largo, ancho y grosor.
Esta especie se encuentra ubicada en la zona intermareal infe-
rior y submareal superior, de zonas protegidas y poco expuestas
al oleaje. Se adhieren fuertemente al sustrato rocoso y valvas de
moluscos. Esta especie es endmica a la costa del Pacifco Tem-
perado Sudamericano, distribuyndose desde las islas Chincha,
en la costa central del Per, hasta Chilo, en el sur de Chile.
El talo es de construccin multiaxial, cuyo espesor es de
169,6 190,4 m; conformado por una corteza de 13,2 15,2
m de grosor, con 5 a 6 capas de clulas. Las clulas corticales
ms externas, de forma alargada, de 1,2 2,2 m de largo y
0,4 0,8 m de ancho, forman de 4 a 5 capas. Las clulas
corticales internas, de 1,0 1,6 m de largo y 2,0 3,2 m de
ancho, con 1 a 2 capas; adquieren una forma estrellada debido
a las conexiones secundarias con clulas vecinas. La mdula es
flamentosa y laxa, conformada por clulas de 10,8 24,4 m
de largo y 0,6- 0,8 m de ancho (Fig. 23).
Las estructuras reproductivas femeninas son globosas y sobre-
salientes, se encuentran distribuidas en la cara externa superfcie
de la fronda del gametofto (Fig. 21). El procarpo lo conforman
una clula de soporte, que ms adelante acta de clula auxiliar,
un flamento estril, y la rama carpogonial de tres clulas (Fig.
24). Una vez ocurrida la fertilizacin, el carpogonio se fusiona
con la clula auxiliar, que modifca su forma y tamao para dar
paso a la formacin de muchas protuberancias que originaran
los gonimoblastos iniciales que crecen y forman los flamentos
gonimoblsticos (Fig. 25). La clula auxiliar esta rodeada por
una envoltura ms o menos compacta, de 15,2 25,2 m orga-
nizada a partir de flamentos secundarios originados de las clulas
medulares vegetativas del gametofto (Fig. 26). Los flamentos
gonimoblsticos no penetran la envoltura ni se unen a las clulas
que la conforman. Las clulas gonimoblsticas originan cadenas
de carposporangios. Los cistocarpos maduros, de 117,2 183,2
m de dimetro, son elpticos y estn inmersos en la mdula.
Las carposporas miden 1,6 2,8 m de dimetro.
En el tetrasporofto las estructuras reproductivas, tambin
protuberantes y sobresalientes, se encuentran en las ramas cerca
de los pice (Fig. 22). Los tetrasporangios estn agrupados en
soros elpticos de 126,6 m de dimetro (Fig. 28). Los tetra-
sporangios, de 3,2 5,2 m de dimetro, se forman a partir de
flamentos medulares secundarios, en la medula externa y estn
divididos cruciada y decusadamente (Fig. 27).
Discusin
Esta especie fue tratada y estudiada ampliamente por Arakaki
et al. (1997), mencionando que Chondrus canaliculatus de
Chile y Per no corresponden con los caracteres de diagnosis para
el gnero Chondrus, basados sobre la especie holotipo Chondrus
crispus Stackhouse, ni a otros gneros de la familia. Hommersand
et al. (1999), referen que Ch. canaliculatus morfolgicamente
es intermedio entre Mazzaella y el clado Iridea/Sarchotalia de
Chile, Nueva Zelanda y Sudfrica, ya que los flamentos de la
envoltura desarrollan gradualmente y son ms difusos que en
Iridea o Sarcothalia, adems que el tetrasporangio se forma en
flamentos secundarios en la mdula externa, como en Sarco-
thalia. La presencia de una envoltura alrededor del cistocarpo y
el origen de los tetrasporangios a partir de flamentos secundarios
de la medula externa son los dos principales caracteres en con-
ficto que sugieren que Ch. canaliculatus debe ser removida
del gnero Chondrus y constituir un nuevo gnero dentro de la
familia Gigartinaceae.
Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia, Tecnologa e Innovacin
Tecnolgica (CONCYTEC) de Per y al Programa de Movilidad
Estudiantil del Vicerrectorado Acadmico de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos, por el fnanciamiento de viajes
y manutencin. Al Museo Nacional de Historia Natural de San-
tiago Chile por las facilidades otorgadas para la realizacin de
este trabajo. Un especial agradecimiento a la Prof. Olga Riofrio
por el incentivo y sugerencias.
Literatura citada
Arakaki N., M.E. Ramrez & C. Crdova. 1997. Desarrollo mor-
folgico y taxonoma de Chondrus canaliculatus (C. Ag.)
Greville (Rhodophyta, Gigartinaceae) de Per y Chile.
Bol. Mus. Nac. Hist. Nat. Chile 46:7-22
Dawson E.Y., C. Acleto & N. Foldvik. 1964. The seaweeds of Per.
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121

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Figuras 21 28. Chondrus canaliculatus. (21) Hbito del gametofto femenino (Ica: Pisco, leg. Csar Acleto 17- VIII- 1978, SGO 136498).
(22) Planta tetrasporoftica (Ica: Pisco, leg. Csar Acleto 17- VIII- 1978, SGO 136500). (23) Estructura vegetativa del talo mostrando las
clulas corticales externas (cce), clulas corticales internas (cci) y clulas medulares (cm). (24) Procarpo formado por una clula de soporte
(cs), un flamento estril (fe) y una celula inicial (c1) que dar origen a la rama carpogonial. (25) Cistocarpo en formacin mostrando la clula
auxiliar (ca). (26) Cistocarpo maduro rodeado de una envoltura (env). (27) Tetrasporocitos (cabeza de fechas) formados a partir de flamentos
medulares secundarios. (28) Soro tetrasporangial ubicado en la mdula.
122
Caldern et al.
123

Caractersticas de una fosfolipasa A2 del veneno de lachesis Muta
Rev. peru. biol. 17(1): 123 - 128 (April 2010)
Rev. peru. biol. 17(1): 123 - 128 (Abril 2010)
ISSN 1561-0837
Caracterizacin biolgica y accin de inhibidores de una fosfolipasa A
2

Rosalina Inga, Dan Vivas, Pedro Palermo, Julio Mendoza, Fanny Lazo y Armando
Yarlequ
2

Laboratorio de Biologa Molecular,
Facultad de Ciencias Biolgicas,
San Marcos. Apartado 11-0058,
Lima 11, Per.
Email Rosalina Inga:
rosalin_47@hotmail.com
Resumen
El presente trabajo informa de la purifcacin y caracterizacin bioqumica y biolgica de la fosfolipasa A
2

(PLA
2
) de Lachesis muta (Linnaeus, 1766). La purifcacin se realiz por cromatografa liquida (CL) usando
CM-Sephadex C-50 y Sephadex G-50, obtenindola al estado homogneo con un peso molecular de 18749
Da. Los ensayos con PLA
2
realizados sobre fosfolpidos de yema de huevo y lecitina comercial, mostraron que
los agentes EDTA, PMSF, glutatin y cistena, inhibieron la actividad con valores mayores al 50%. La PLA
2
de
L. muta produjo un notable efecto anticoagulante, observndose un retardo de 230 en el tiempo de coagu-
lacin con 9,6 g de la enzima. La hemlisis indirecta sobre eritrocitos humanos dio un equivalente de 4,35 g
como dosis hemoltica media (HD
50
). Los valores de dosis edemtica media y dosis miotxica mnima fueron
de 91,5 g y 125,89 g/mL respectivamente; valores por debajo de PLA
2
de otros venenos. No se registr
actividad hemorrgica directa. Las pruebas de inmunodifusin e inmunoelectroforsis revelaron que PLA
2
de
L. muta tuvo reactividad inmunognica contra el antiveneno lachsico monovalente (INS-Per). Sin embargo,
la neutralizacin por el antiveneno fue parcial.
Palabras claves: Fosfolipasa A
2
, enzima, ofdio, toxicidad, inhibicin
Abstract
In the present study, phospholipase A2 (PLA
2
) from Lachesis muta (Linnaeus, 1766), is isolated, purifed and
characterized biochemically and biologically. Purifcation was performed by liquid chromatography (LC) using
CM-Sephadex C-50 and Sephadex G-50, homogenized enzyme had a molecular weight of 18749 Da. Trials with
egg yolk phospholipids, and commercial lecithin showed that EDTA, PMSF, glutathione and cysteine inhibited
the activity with values greater than 50%. The PLA
2
had a signifcant anticoagulant effect, showing a delay of
2'30" on the coagulation time with 9.6 g of the enzyme. The indirect impact on human erythrocyte hemolysis
gave an equivalent of 4.35 g as HD
50
. Mean edematic dose and minimum myotoxic dose were 91.5 mg and
125.89 mg / mL respectively, these values were below enzymes phospholipase A2 from others poisons. There
was no hemorrhagic activity. Immunodiffusion tests and immunoelectrophoresis revealed that the PLA
2
of L.
muta was immunogenic reactivity against lachesic monovalent antivenom (INS-Peru). However, the neutraliza-
tion by the antivenom was partial.
Keywords: Phospholipase A2 , enzyme, snake, toxicity, inhibition.
Introduccin
Muchos de los envenenamientos ofdicos que ocurren en la
selva alta y baja del Per son causados por especies de la familia
Viperidae, siendo Lachesis muta Shushupe la serpiente Crota-
linae que ocasiona un cuadro clnico severo, con daos locales y
sistmicos como: clico abdominal, diarrea, edema, dolor local
intenso, nauseas, anormalidades hemostticas, hipotensin,
sangrado, necrosis, signos neurotxicos, coagulopatias, choque
cardiovascular e insufciencia renal aguda; todo ello atribuido
al complejo enzimtico del veneno.
Dentro de este complejo enzimtico se encuentran las fos-
folipasas (EC 3.1.1.4), enzimas hidrolazas de los fosfolpidos
que actan sobre los enlaces acil-ster de una gran variedad de
fosfoglicridos. La fosfolipasa A
2
(PLA
2
)conocida tambin como
fosfatidasa A o lectinasa A, es la fosfolipasa comun en venenos
de serpientes. Ms de cien fosfolipasas procedentes de serpientes
y de otras fuentes han sido caracterizadas y purifcadas (Kini &
Evans, 1989). Entre las caractersticas de esta enzima se conoce el
efecto anti-coagulante, hemorrgico, inhibidor de la agregacin
plaquetaria, neurotxico, convulsivo y miotxico, (Soares &
Giglio 2003, Kini 2003). Estas enzimas estn involucradas en los
procesos fsiopatolgicos del reumatismo, osteoartritis, psoriasis,
shock sptico, sindrome distress respiratorio y asma (Touqui &
Alaoui-El-azher 2001, Murakami & Kudo, 2002). Tambin se
conoce de efectos bactericidas, anti-HIV, anti-tumoral, anti-
parasitario y anti-malarico (Soares & Giglio 2003, Kini 2003).
Las homologas estructurales de las fosfolipasas de venenos
de serpientes no estn relacionadas con sus efectos biolgicos,
y puede existir isoformas de PLA
2
en un mismo veneno con
funciones biolgicas totalmente distintas, por lo que el estudio
de estas protenas adquiere singular importancia.
Las protenas aisladas y caracterizadas del veneno de L. muta
de Per son las enzimas similar a trombina (Yarleque et al.
1989), proteinasa (Rodrguez & Yarleque 1990), fbrinogenasa
(Escobar 1992) y fosfolipasa (Mejia et al. 2006). Considerando
la gran variabilidad de la accin biolgica e inmunolgica de las
fosfolipasas A
2
y tomando en cuenta el poco conocimiento de sus
inhibidores; en el presente trabajo realizamos un estudio de su
accin biolgica como: anticoagulante, hemoltica, hemorrgica,
miotxica y edemtica, as como estudios de la accin de sus
inhibidores y su reactividad inmunognica frente al antiveneno
especifco producido por el Instituto Nacional de Salud-Per.
Materiales y mtodos
Venenos y antiveneno. Se empleo veneno lioflizado de
Lachesis muta procedente de Satipo, Junn; mantenidos en cau-
tiverio en el serpentario Oswaldo Meneses de la UNMSM-Lima.
El antiveneno fue el suero antilachsico monovalente lquido,
producido por el Instituto Nacional de Salud-Lima.
La cuantifcacin de protenas fue estimada por el mtodo
de Warburg y Christian, (1941) y por el mtodo de Lowry et
al. (1951), utilizando como protena estndar albmina bovina.
124
Inga et al.
La Purifcacin de la enzima
Se realiz por el mtodo de Mejia et al. (2006) con variacio-
nes. Cien miligramos de veneno lioflizado fueron disueltos en 2
mL de bufer acetato de amonio 0,05M a pH 5,0; se centrifug
a 4000 rpm por 15 min para eliminar los residuos insolubles. El
sobrenadante fue aplicado en una resina de intercambio catinico
CM-Sephadex C-50 (45 x 1,2 cm), equilibrado con el mismo
bufer, colectndose fracciones de 3 mL a razn de 7 mL/h a
temperatura ambiente. La elucin de las protenas retenidas se
realiz con el mismo bufer conteniendo NaCl 0,3M y 0,6M
respectivamente.
Cada fraccin fue analizada, en cuanto a su actividad enzim-
tica (Fosfolipasa A
2
)

y las fracciones con mayor actividad fueron
reunidas, concentradas y aplicadas a una columna de fltracin
Sephadex G-50 (45 x 1,2cm), equilibrado en bufer acetato de
amonio 0,05M a pH 5,0 y colectndose fracciones de 1,5 mL
a razn de 7 mL/h a temperatura ambiente. Se analiz cada
fraccin en su actividad enzimtica reuniendo las fracciones con
mayor actividad para su posterior caracterizacin.
Actividad enzimtica de fosfolipasa A
2
. Se determin la ac-
tividad enzimtica empleando los mtodos de: Vidal y Stoppani
(1971), y el mtodo de De Oliveira y Palma (1998).
Propiedades bioqumicas de la enzima
Evaluacin de la pureza y peso molecular, se realiz una
electroforsis en gel de poliacrilamida con dodecil sulfato de
sodio (PAGE-SDS) al 12% en condiciones reductoras y no
reductoras de acuerdo al mtodo de Laemmli (1970). Se em-
pleo 20 g de la enzima purifcada y como patrones de peso
molecular: Lisozima (14300 Da), Inhibidor de tripsina (21500
Da), Ovoalbmina (45000 Da) y Albumina (66000 Da). Adi-
cionalmente la pureza tambin fue evaluada por inmunodifusin
e inmunoelectroforesis.
Efecto de inhibidores enzimticos. Se analizaron los efectos
de inhibidores enzimticos: PMSF, DTT, Iodoacetato, EDTA,
TLCK, 2-Mercaptoetanol, a concentraciones fnales de 2,5;
5; 10 y 20 mM. Igualmente se evalu el efecto de algunos ami-
nocidos: cistena, cido asprtico, cido glutmico y el pptido
glutation a las mismas concentraciones anteriormente sealadas.
Se preincub la enzima con cada inhibidor por 10 min a 37 C.
Propiedades biolgicas de la enzima
Determinacin de la actividad hemoltica
a) Actividad Hemoltica en Tubo
Se evalu la hemlisis directa al mezclar 0,8 mL de bufer
isotnico, 0,1 mL de glbulos rojos lavados (GRL) y 0,1 mL
de la enzima a diferentes concentraciones, fue incubado a 37
C por 2 horas, se detuvo la reaccin con 5 mL de NaCl al
0,9% pH 7,3 con EDTA 1 mM fra; luego fue centrifugada a
1000 rpm por 5 min y la hemoglobina liberada fue leda a 540
nm. El grado de hemlisis total se expres como porcentaje
de hemoglobina liberada de 0,1 mL de GRL hemolizados con
5,9 mL de agua destilada (Condrea et al. 1964). Se determino
la Dosis Hemoltica Media (DH
50
), la cual se defne como la
concentracin de veneno en g/mL que es capaz de lisar el 50%
de los glbulos rojos, (Castaon et al., 1993). Para la hemolisis
indirecta se adiciono adems 0,1 mL de fosfolpidos de yema
de huevo al 6,4% (Condrea et al., 1964).
b) Actividad hemoltica Indirecta en placa
Se prepararon placas de agar sangre (agar 1,5% en PBS a pH
7,4, GRL al 3%, yema de huevo al 5% y CaCl
2
10 mM) donde
se fabricaron pocillos colocndose las muestras de veneno y
enzima purifcada, usndose como control solucin salina. Se
midieron los halos hemolticos formados a las 0, 12 y 24 horas
(Gutirrez et al. 1988).
Actividad miotxica. Se determino por la prueba de cuan-
tifcacin de Creatina Kinasa (CK) srica. Inyectandose 0,1
mL de la fosfolipasa A
2
a diferentes concentraciones a ratones
albinos (18 22 g) en el msculo gastrocnemius; se uso como
control negativo solucin salina. Despus de 2 horas se obtuvo
el plasma. La actividad de creatina kinasa fue medida con 25
L del plasma sobre 1 mL del kit para creatina kinasa (Pointe
Scientifc, USA), midiendo los incrementos en la absorbancia a
340 nm por minuto. La actividad se expres en UI/L. (Gutirrez
et al. 1980). Se determin la Dosis Miotxica Mnima (DMM)
que corresponde a la cantidad de enzima que produce un valor
de CK 4 veces mayor al control negativo, (WHO 1981).
Actividad edemtica. Fue determinado por el mtodo de
Yamakawa et al., (1976), inyectndose 0,05 mL de fosfolipasa
A
2
a distintas concentraciones en el cojinete de la pata posterior
derecha de ratones albinos (18 22 g), y en la pata posterior
izquierda solucin salina (control negativo). Despus de 3 horas
se sacrifcaron los animales y las patas inyectadas fueron pesadas
comparndolas con su propio control negativo y evaluando la
diferencia de pesos entre ellos. La dosis edemtica media (DEM)
se expresa en microgramos de protena capaz de producir una
diferencia de peso entre el miembro tratado y no tratado, equi-
valente al 30%., (WHO 1981).
Determinacin de la actividad hemorrgica. Se realiz
segn el Mtodo de Kondo et al. (1960); ratones (18 22 g) fue-
ron inyectados intraperitonealmente con 0,1 mL de la muestra,
luego de 2 horas se sacrifcaron. Retirndose la piel y evaluando
el rea hemorrgica formada. La actividad hemorrgica se expres
como la dosis hemorrgica mnima (DHM), defnida como la
cantidad de veneno o enzima que induce un rea hemorrgica
de 10 mm de dimetro.
Actividad anticoagulante. Se determin por el mtodo des-
crito por Yarlequ et al. (1989). La mezcla de reaccin contena
0,2 mL de plasma humano y 0,1 mL de la enzima, se incubaron
a 37 C por 5 min para luego agregarles 0,1 mL de CaCl
2
25
mM midindose el tiempo de recalcifcacin. La actividad
anticoagulante se determin por el retardo en la coagulacin
o la incoagulabilidad del plasma con respecto al tiempo de
coagulacin del blanco.
Pruebas inmunolgicas y de neutralizacin
Inmunodifusin directa (IDD) e inmunoelectroforesis
La inmunogenicidad de la enzima purifcada fue determinada
siguiendo la metodologa de Ouchterlony y Nilsson (1967),
sobre geles de agarosa al 1% en PBS.
Ensayo de neutralizacin para la actividad enzimtica
Se utilizaron mezclas que contenan 4,35 g de la enzima en
estudio con diferentes concentraciones del suero antilachsico
monovalente equivalentes a 0,5; 1 y 2 dosis las cuales fueron
preincubadas a 37 C por 30 min para luego medir la actividad
125

de fosfolipasa. Una dosis neutralizante equivale a 10 mL de suero
que neutraliza 24 mg de veneno lachsico.
Ensayo de neutralizacin para la actividad hemoltica
Se prepar una solucin de agar al 1,5% en PBS a pH 7,4,
GRL al 3%, yema de huevo al 5% y CaCl
2
10 mM. Luego de
su gelifcacin se realizaron pocillos y se colocaron las muestras
del antiveneno y la enzima preincubadas a 37 C por 30 min a
concentraciones equivalentes a 0,5; 1 y 2 dosis, se evalu a las
12 y 24 horas observndose el grado de neutralizacin por la
reduccin del halo de hemlisis.
Resultados
Purifcacin de la enzima
El veneno crudo de Lachesis muta fue fraccionado en 4
picos al ser pasado por una resina de CM-Sephadex C-50, en
condiciones isocrticas, representando el 42,4% del total de la
protena colocada. Eluyeron adicionalmente 3 picos con NaCl
0,3 M y 2 picos con NaCl 0,6 M representando 42,6% y 15%
respectivamente. La actividad de fosfolipasa A
2
estuvo presente
en la cada del tercer pico del volumen isocrtico que represent
el 2,1% del total de protena. En el segundo pas cromatogr-
fco en Sephadex G-50, se resolvieron 2 picos, encontrndose
la fosfolipasa en el primero. Como se muestra en la Tabla 1, la
metodologa empleada nos permiti la purifcacin de la PLA
2

con un rendimiento del 34,1% y una purifcacin de 55,3 ve-
ces representando el 0,62% del total de protena. Al evaluar la
fosfolipasa A
2
por PAGE-SDS, bajo condiciones reductoras y
no reductoras, se observo en ambos casos que la enzima mostr
una sola banda homognea indicndonos que la protena es
monomrica con un peso molecular de 18749 Da.
Efecto de inhibidores enzimticos
El EDTA y el PMSF tuvieron un efecto inhibitorio mayor,
aunque no total; para que los otros agentes inhibitorios logren
un efecto similar es necesario el incremento de su concentracin.
Por otro lado, las pruebas con los aminocidos y el glutatin
dieron como resultado que este ultimo inhibe en mayor grado la
actividad de la enzima seguido por la cistena sin diferir mucho
de los otros aminocidos que presentan inhibicin parcial al
emplearse concentraciones altas.
Propiedades biolgicas de la enzima
En cuanto a las actividades biolgicas la enzima mostr una
elevada actividad hemoltica indirecta con una Dosis Hemoltica
media (DH
50
) de 4,35 g para la enzima purifcada y de 67,6
g para el veneno total (Fig. 1). Los valores de Dosis Miotxica
Mnima (DMM) y Dosis Edemtica Mnima fueron de 125,89
g/mL y de 91,5 g respectivamente. La enzima purifcada re-
tardo el tiempo de recalcifcacin del plasma humano como se
muestra en la Figura 2. Produciendo un retraso de 158 segundos
con 9,60 g de enzima. La enzima no present actividad hemo-
ltica directa sobre los eritrocitos humanos as como actividad
hemorrgica a las concentraciones de 5, 15 y 30 g, al inocularse
en piel de ratones albinos.
Pruebas inmunolgicas y ensayos de neutralizacin
Las pruebas de inmunodifusin e inmunoelectroforesis de-
mostraron la inmunogenicidad de la fosfolipasa A
2
purifcada
y del veneno de L. muta, al ser reconocidas por el suero anti-
lachsico monovalente comercial, observndose un solo arco
de precipitacin para la PLA
2
purifcada y varios arcos para el
veneno total.
Procedimiento
Proteina total
Actividad
especifca
Unidades
totales de
actividad
Rendimiento
%
Purifcacin
(veces)
mg %
Inicial
(Veneno crudo)
110,1 100 1,6 171,7 100 1
CM-SEPHADEX C-50 2,3 2,07 59,8 136,3 79,4 388,3
SEPHADEX G-50 0,68 0,62 86,3 58,5 34,1 55,3
Tabla 1. Purifcacin de la fosfolipasa A
2
del veneno de Lachesis muta. Actividad Especfca: min. de retardo/min. Incubacin/mg protena
0
20
40
60
80
100
120
0,00 0,50 1,00 1,50 2,00 2,50 3,00
Log. g
%

H
e
m
l
i
s
i
s
Veneno total Fosfolipasa A
Figura 1. Curva dosis-respuesta. Actividad hemoltica indirecta del
veneno total y la fosfolipasa A
2
de Lachesis muta.
Figura 2. Actividad anticoagulante de la fosfolipasa A
2
de Lachesis
muta.
41
60
95
158,5
1,6 3,2 6,4 9,6
g de fosfolipasa
T
i
e
m
p
o

d
e

r
e
c
a
l
c
i
f
i
c
a
c
i
n
175
150
125
100
75
50
25
0
126
Inga et al.
El suero antilachsico no neutraliz completamente la accin
enzimtica de la fosfolipasa A
2
purifcada reducindola hasta un
41,7% cuando se emplea la mayor dosis del antiveneno (Fig.
3). De la misma manera la actividad hemoltica indirecta de la
enzima solo fue neutralizada parcialmente con la dosis mayor
de antiveneno, hasta un 60% de accin hemoltica.
Discusin
Purifcacin de la enzima y determinacin del peso molecular
Una isoforma de fosfolipasa A
2
, aislada del veneno de la
serpiente peruana Lachesis muta, fue purifcada por medio de
dos pasos cromatogrfcos que involucraron secuencialmente el
empleo de una resina intercambio catinico CM sephadex C-50
y una resina de exclusin molecular Sephadex G -50. La enzima
es de carcter cido al ser eluda en el volumen isocrtico del
primer paso cromatogrfco. En trabajos previos realizados en
veneno de L. muta de Brasil han caracterizado cuatro isoformas
de PLA
2
, siendo dos cidas y dos bsicas (Fuly et al. 2002, Da-
mico et al. 2005), con caractersticas bioqumicas y biolgicas
distintas a las encontradas en la enzima purifcada en este trabajo.
Los anlisis por PAGE SDS as como las pruebas de inmuno-
difusin confrmaron la pureza de la protena. El peso molecular
de la enzima purifcada tanto en condiciones reductoras como no
reductoras fue de 18749 Da, peso similar fue encontrado para
la PLA
2
de L. muta de Brasil (Fuly et al. 2002), encontrndose
dentro del rango de fosfolipasas en venenos de serpientes (Kini
2003). La presencia de una sola banda en condiciones reductoras
indica que la protena es de naturaleza unicatenaria.
Efecto de inhibidores enzimticos
Como se muestra en la Tabla 2, el EDTA es el mayor inhi-
bidor de la actividad enzimtica porque es un agente quelante
que atrapa todos los cationes divalentes presentes en el medio,
dejando a la enzima sin su activador. Esto permite afrmar que la
enzima requiere de iones como calcio para potenciar su actividad
(Hseu et al. 1999). As mismo, debemos resaltar el hecho que
los cidos asprtico y glutmico logran inhibir a la PLA
2
a altas
concentraciones, por lo que se sospecha que el mecanismo de
accin comprendera la atraccin del ion ligado a la enzima por
tales aminocidos cidos, causando con ello un descenso en la
afnidad PLA
2
-fosfolipidos.
Los efectos del PMSF y TLCK evidenciaran la presencia de
los aminocidos serina e histidina y/o cistena como residuos
fundamentales en la estructura cataltica. Por otro lado, los
resultados de inhibicin con mercaptoetanol y el DDT indi-
can que los puentes disulfuros no parecen estar involucrados
en la conformacin del sitio activo de la enzima pero si son
necesarios en la estructura conformacional de la misma (Yang
& King 1980). Un efecto similar tiene el aminocido cistena el
cual logra inhibir a la enzima en 68,4% de su actividad; ambos,
glutation y cistena, modifcaran la estructura conformacional
de la enzima ya sea por ruptura de puentes disulfuros como es
el caso del glutation o por la formacin de nuevos puentes por
encontrarse cistena libre en el medio. Sin embargo son necesa-
rios estudios cinticos ms profundos para determinar el modo
probable de accin de los agentes mencionados
Caracterizacin biolgica
Las PLA
2
pueden actuar directamente sobre los eritrocitos
para causar hemolisis (Kemparaju et al. 1994). Trabajos pre-
vios han sugerido la presencia de componentes que permiten
esta actividad como el factor ltico directo, FLD (Martin et al.
1975) o el desoxicolato (Hendon & Fraenkel-Conrat 1971). Sin
embargo, el mecanismo responsable para esta actividad no est
del todo entendido. La enzima aislada no presenta una actividad
hemoltica directa, la hemolisis producida es el resultado de la
actividad de la lisolecitina liberada por la enzima al actuar sobre
los fosfolipidos libres, atribuyendo de esta manera una actividad
hemoltica indirecta que es superior al del veneno crudo y al
reportado por Castaon et al. (1993).
No se ha encontrado una actividad miotxica signifcante
por parte de la enzima aislada lo que sugiere que pertenecera al
grupo de las PLA
2
que presentan el residuo D-49 y no al grupo
que presenta el residuo K-49 (Ownby et al. 1999). Tampoco
fue identifcada una actividad edematizante signifcativa, la
cual si es producida por las PLA
2
de Lachesis muta stenophrys y
Crotalus durissus durissus (Lomonte 1985) y B. asper (Lomonte
y Gutierrez 1989), sin embargo esta actividad si est presente
en el veneno crudo de L. muta lo que sugiere la existencia de
otro componente en el veneno responsable para tal actividad.
Agente quimico
Actividad especfca (%)
2,5 mM 5 mM 10 mM 20 mM
Control 100%
DTT 90,3 73,0 65,0 62,0
2-Mercaptoetanol 89,5 81,7 72,4 59,4
Iodoacetato 92,6 81,0 63,7 55,3
TLCK 88,0 76,1 58,1 49,5
PMSF 68,1 53,0 42,4 39,9
EDTA 70,8 52,4 35,8 32,7
cido asprtico 98,0 77,5 64,4 62,1
cido glutmico 90,9 69,2 51,3 47,7
Cistena 80,3 54,9 41,6 31,6
Glutation 78,1 48,9 36,4 30,0
Tabla 2. Efecto de algunos agentes sobre la actividad de la fos-
folipasa A
2
del veneno de Lachesis muta. DDT: ditiotreitol, TLCK:
tosil-lisil-clorometil-cetona, PMSF:fenil metil solfonul fuoruro, EDTA:
Etilensiaminotetraacetico.
4,2
22,7
32,5
25,0
41,7 41,7
0,5 1
2
80
70
60
50
40
30
20
10
0
Dosis de suero antilachsico
%

d
e

n
e
u
t
r
a
l
i
z
a
c
i
n
Actividad hemoltica
Actividad enzimtica
Figura 3. Neutralizacin de la actividad enzimtica y hemolitica de
la fosfolipasa A
2
purifcada de Lachesis muta.
127

Una de las diferencias resaltantes de la isoforma aislada en
este trabajo con la reportada por Mejia et al. (2006) es la pre-
sencia del notable efecto anticoagulante, la cual alarga el tiempo
de recalcifcacin del plasma, probablemente por hidrlisis de
fosfolpidos, indispensable para que funcione la cascada de coa-
gulacin por la va intrnseca (Bofa et al. 1982) esta actividad
tambin esta presente en varias PLA
2
aisladas (Kemparaju et
al. 1994, Bofa & Bofa 1976, Condrea et al. 1981, Teng et al.
1984 y Prado-Franceschi et al. 1998).
Inmunogenicidad y neutralizacin
La reactividad inmunolgica de la PLA
2
indica que esta
protena, a pesar de su menor tamao, puede inducir la produc-
cin anticuerpos. Investigaciones previas dan a conocer que las
PLA
2
pueden llegar a alcanzar hasta el 68% del veneno crudo
(la crotoxina de C. durissus terrifcus) por lo que al neutralizar
al mayor componente del veneno, se estara neutralizando la
letalidad del mismo (Da Silva & Guilherme 1982). Los resul-
tados de neutralizacin muestran que, independientemente de
su inmunogenicidad, los anticuerpos anti-PLA
2
presentes en
el antiveneno comercial no son neutralizantes de su actividad
enzimtica. Por otro lado, los ensayos in vitro para probar la
potencia del antiveneno sobre la actividad de PLA
2
, existen
como alternativa con el objetivo de aminorar el uso de animales
para experimentacin (Habermann & Hardt 1972, Gutirrez
et al. 1988).
En conclusin se ha aislado una nueva isoforma de PLA
2
del
veneno de la serpiente peruana Lachesis muta, que presenta una
notable actividad anticoagulante y accin hemoltica indirecta,
los principales inhibidores son agentes quelantes y reductores
de aminocidos especfcos de sitio activo.
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129

Un pptido antibacteriano del veneno de centruroides Margaritatus
ISSN 1561-0837
Aislamiento y caracterizacin de un pptido antibacteriano del
veneno de Centruroides margaritatus
Isolation and characterization of antibacterial peptide from Centruroides
margaritatus venom
Laboratorio de Bioqumica y Ge-
ntica Molecular. Facultad de
Ciencias Biolgicas. Universidad
Apartado 10058, Lima 11, Per.
Email Enrique Escobar:
eescobarg@unmsm.edu.pe
Resumen
En este trabajo se ha aislado y caracterizado parcialmente un pptido con actividad antibacteriana del veneno
del escorpin Centruroides margaritatus (Gervais, 1841) (Scorpiones: Buthidae). Este pptido fue aislado a partir
de 50 mg de veneno crudo, y la purifcacin fue inicialmente realizada por cromatografa de intercambio inico
en CM-Sephadex C-25, obtenindose siete picos de protena. El pico III de esta separacin fue purifcado por
cromatografa de fltracin en Sephadex G-75, obtenindose dos picos de protena, de los cuales el segundo
mostr ser el pptido antibacteriano. Este pptido representa aproximadamente el 3% de la protena total del
veneno y por PAGE-SDS, se determin que tiene un peso molecular de 7,3 kDa. El pptido antibacteriano inhibe
el crecimiento de Bacillus cereus, Staphylococcus aureus, Pseudomonas aeruginosa y Serratia marcencens,
en microplacas con medio mnimo de Davies, pero los ensayos en agar Mller-Hinton, no mostraron halos
de inhibicin signifcativos, concluyndose que el pptido tiene actividad bacteriosttica pero no bactericida.
Adems, no mostr accin sobre Enterococcus faecalis, Escherichia coli, Salmonella choleraesuis y Klebsiella
pneumoniae. El pptido antibacteriano tambin fue capaz de inhibir el crecimiento de Aspergillus nger y Candida
albicans durante 48 horas, pero no tiene actividad hemoltica sobre eritrocitos humanos.
Palabras claves: escorpin, antibacteriano, pptido
Abstract
In this work, from the venom of Centruroides margaritatus (Gervais, 1841) (Scorpiones, Buthidae), one pep-
tide with antibacterial activity was isolated and characterized. This peptide was isolated from 50 mg of whole
venom, the purifcation was initially performed by chromatography on CM-Sephadex C-25 obtaining protein
peaks seven. The peak III of this separation was purifed by gel fltration on Sephadex G-75, yielding protein
peaks two, the second of which proved to be the antibacterial peptide. This peptide represents about 3 % of
whole venom protein and by PAGE-SDS, was determinate it has 7,3 kDa of molecular weight. The antibacterial
peptide inhibits the growth of Bacillus cereus, Staphylococcus aureus, Pseudomonas aeruginosa y Serratia
marcencens, in microplates with minimal media Davies, but in assays in Muller-Hinton agar, showed no signifcant
inhibition halos; concluding that peptide has bacteriostatic activity but not bactericidal activity. In addition has
not activity on Enterococcus faecalis, Escherichia coli, Salmonella choleraesuis and Klebsiella pneumoniae.
Antibacterial peptide also inhibited the growth of Aspergillus nger and Candida albicans during 48 hours, but
has not hemolytic activity.
Keywords: scorpion, antibacterial, peptide
Introduccin
Los antibiticos son muy utilizados para combatir infecciones
bacterianas; sin embargo, el fenmeno de resistencia bacteriana
ha limitado su uso y ha generado la necesidad de hallar nuevos
agentes antibacterianos.
En diversas secreciones de organismos se han hallado pptidos
con actividad antimicrobiana que pueden actuar sobre bacterias,
virus, protozoarios, levaduras y hongos (Csordas & Michl 1969,
Steiner et al. 1981, Bulet et al. 1999, Broekaert et al. 1995, Ni-
colas & Mor 1995, Ganz y Lehrer 1998, Hofmann et al. 1999).
La mayora de estos pptidos son de naturaleza bsica, tienen
pesos moleculares entre 2 y 5 kDa y son capaces de formar poros
en la membrana celular afectando la permeabilidad y fsiologa
celular; adems, muchos de ellos tienen actividad hemoltica
(Torres-Larios et al. 2000, Sitaram & Nagaraj 2002).
En venenos de escorpiones se han encontrado pptidos
capaces de formar poros en las membranas de algunos micro-
organismos y daarlas, produciendo de esta manera un efecto
antimicrobiano. La mayora de estos pptidos carecen de cistena
y son de naturaleza -helicoidal, mientras que otros contienen
cistena y puentes disulfuro. Algunos de estos pptidos son la
parabutoporina de Parabuthus schlechteri (Verdonck et al. 2000),
la scorpina de Pandinus imperator (Conde et al. 2000), la hadru-
rina de Hadrurus aztecus (Torres-Larios et al. 2000), la IsCTs
de Opisthacanthus madagascariensis (Dai et al. 2001 y 2002) y
las pandininas 1 y 2 de Pandinus imperator (Corzo et al. 2001).
En algunos venenos de escorpiones del Per no slo se han
aislado algunas toxinas con accin sobre roedores e insectos
(Escobar et al. 2002, Escobar et al. 2003, Velsquez & Escobar
2004), sino adems tambin se han identifcado algunos pptidos
antibacterianos (Escobar et al. 2008).
En general, estos pptidos forman parte del sistema inmune y
actan como un mecanismo de defensa contra microorganismos
invasores, y su estudio es importante por su potencial uso en
el diseo de principios activos contra infecciones bacterianas
resistentes a antibiticos.
Material y mtodos
Veneno de escorpin.- Se colectaron escorpiones adultos
de ambos sexos de Centruroides margaritatus (Gervais, 1841)
(Scorpiones: Buthidae), en la provincia de Zarumilla (Tumbes).
En el laboratorio, los escorpiones fueron mantenidos aislados
en cubetas plsticas de 10 x 6 x 10 cm con agua ad libitum y
alimentados quincenalmente con grillos y araas (Candido y
Lucas 2004). El veneno fue obtenido por estimulacin elctrica
con 22 voltios y se desec al vaco, conservndose en refrigera-
cin hasta su uso.
130
Rivera et al.
Cepas bacterianas.- Gram positivas: Bacillus cereus ATCC
14579, Enterococcus faecalis y Staphylococcus aureus ATCC
25923. Gram negativas: Escherichia coli ATCC 25922, Pseudo-
mona aeruginosa ATCC 15442, Salmonella choleraesuis ATCC
14028, Klebsiella pneumoniae y Serratia marcencens.
Hongos.- Candida albicans ATCC 10231 y esporas de As-
pergillus niger ATCC 9372.
Cuantifcacin de protena.- Fue estimada por absorcin de
luz ultravioleta a 280 nm (Warburg & Christian 1941).
Fraccionamiento del veneno.- 50 mg del veneno de C. mar-
garitatus fueron disueltos en 2 mL de bufer acetato de amonio
0,05M a pH 7, y los restos insolubles fueron eliminados por
centrifugacin a 10000 rpm durante 15 minutos. Del sobrena-
dante, se aplic 1,6 mL a una columna de CM-Sephadex C-25
(1,1 x 17,4 cm) equilibrada con el mismo bufer y las protenas
retenidas fueron eluidas con el bufer conteniendo NaCl 0,25M
y 0,6M. Para continuar la purifcacin del pptido antibacteriano
de inters, se realiz una cromatografa de fltracin en Sephadex
G-75 (1,1 x 33 cm) tambin calibrada con bufer acetato de
amonio 0,05M a pH 7.
Electroforesis en gel de poliacrilamida.- La pureza y el peso
molecular del pptido aislado se evalu por electroforesis en
gel de poliacrilamida en condiciones denaturantes con dodecil
sulfato de sodio (PAGE-SDS) de acuerdo al mtodo de Schg-
ger y Von Jagow (1987). Como protenas estndares se usaron
lisozima (14,3 kDa) y aprotinina (6,5 kDa). La electroforesis
se realiz a voltaje constante (100V) durante 1,5 horas. La na-
turaleza bsica del pptido se verifc por electroforesis en gel
de poliacrilamida en condiciones nativas, segn el mtodo de
Reisfeld et al. (1962). En este sistema se emple voltaje constante
(120V) durante 5 horas.
Actividad antibacteriana.- La actividad antibacteriana se
ensay en microplacas de 96 pocillos, en los que se coloc 90
L del cultivo bacteriano en medio mnimo de Davies (con una
absorbancia inicial a 600 nm de 0,02) y 10 L de la fraccin res-
pectiva. Luego de 24 horas a 37 C se determin el crecimiento
bacteriano por la turbidez desarrollada en cada pocillo. El efecto
inhibidor se determin por la ausencia de turbidez.
El efecto bactericida se evalu en placas petri con medio
enriquecido (agar Mller-Hinton), donde se sembraron cultivos
bacterianos en la escala dos de Mc Farland, por diseminacin,
segn el protocolo estndar. Luego se colocaron discos de papel
fltro impregnados con el pptido antimicrobiano (hasta 10 g)
y se incub a 37 C por 24 horas. Este ensayo se realiz para
cada bacteria y por cuadruplicado. La actividad bactericida se
determin por la aparicin de halos de inhibicin alrededor del
cultivo bacteriano.
Actividad antimictica.- La actividad sobre A. niger, se
evalu en microplacas con pocillos, mezclando 10 L de una
suspensin de 2 x 10
5
esporas/mL

en agua destilada, 70 L de
Caldo Saboraud conteniendo 250 ppm de cloranfenicol y 20 L
del pptido antimicrobiano (Moerman et al. 2002). Se incub
a temperatura ambiente y el crecimiento se evalu a las 24, 48,
72 y 120 horas.
En el caso de C. albicans, la inhibicin del crecimiento tambin
se midi en microplacas con pocillos, mezclando 80 L de un
cultivo celular en fase logartmica diluido con caldo Saboraud
conteniendo 250 ppm de cloranfenicol, hasta una absorbancia a
600 nm de 0,002, ms 20 L del pptido antibacteriano. Todo
se incub a temperatura ambiente y la evaluacin se realiz a las
24, 48, 72 y 120 horas.
Actividad hemoltica.- Se ensay sobre glbulos rojos hu-
manos. Nueve mililitros de sangre se mezclaron con 1 mL de
citrato de sodio 3,8% y se centrifug a 3000 rpm durante 15
minutos. Se elimin el sobrenadante y el paquete de glbulos
rojos se lav 3 veces con bufer fosfato 0,05 M con NaCl 0,9%
a pH 7,4. Finalmente de una suspensin al 0,5%, se tom 0,9
mL y se incub con 0,1 mL de la fraccin respectiva durante 1
hora a 37 C, luego de lo cual se evalu la hemlisis producida.
Resultados
Separacin del pptido y actividad antibacteriana.- Al pasar
el veneno crudo de Centruroides margaritatus por la columna de
CM-Sephadex C-25, se obtuvo un perfl cromatogrfco con siete
picos proteicos, de los cuales los dos primeros eluyeron con el
bufer inicial de corrida; los 4 picos siguientes fueron eluidos con
el bufer conteniendo NaCl 0,25M y el ltimo pico se obtuvo
con NaCl 0.6M en el mismo bufer (Fig. 1).
Al evaluar la actividad antimicrobiana se encontr que, con
excepcin del primer pico, todos los dems inhibieron el creci-
miento de ciertas cepas bacterianas. En particular el tercer pico,
el cual tuvo el mayor porcentaje de protena (20%), inhibi el
crecimiento de las bacterias Bacillus cereus, Staphylococcus aureus,
Pseudomonas aeruginosa y Serratia marcencens. Este efecto se
detect con 3,84 g de protena.
0
0,65
1,3
1,95
2,6
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110
A

(
2
8
0
n
m
)
No. de tubo
I
II
III
IV
V
VI
VII
NaCl 0,25M NaCl 0,6M
Figura 1. Perfl cromatogrfco del veneno de Centruroides margaritatus en CM-Sephadex C-25. Se obtuvieron 7 picos (del I a l VII). Con
excepcin del primer pico, todos los dems mostraron actividad antibacteriana, siendo la asociada al pico III la que se continu purifcando.
131

Un pptido antibacteriano del veneno de centruroides Margaritatus
Al pasar este pico por la columna de Sephadex G-75, se
obtuvieron dos picos de protena (Fig. 2); de los cuales, el se-
gundo mostr actividad antimicrobiana sobre las mismas cepas
de bacterias indicadas (Tabla 1).
Al evaluar la actividad bactericida en placas petri con agar
Mller-Hinton, se encontr que el pptido antibacteriano pro-
dujo un ligero halo de inhibicin de 4 mm slo sobre S. aureus,
y no afect a Bacillus subtilis, Pseudomonas aeruginosa y Serratia
marcencens. Este resultado indica que el pptido posee un efecto
bacteriosttico, ms no bactericida.
Electroforesis en gel de poliacrilamida.- La PAGE-SDS
del pptido antibacteriano, segn el mtodo de Schgger y Von
Jagow (1987), mostr la presencia de una sola banda proteica
de 7,3 KDa de peso molecular. Adicionalmente, la electroforesis
en condiciones nativas mostr que el pptido corresponde a una
banda proteica de migracin catdica (Fig. 3).
Actividad antimictica.- El pptido antimicrobiano inhibi
totalmente el desarrollo de Candida albicans y Aspergillus nger
hasta las 48 horas de evaluacin. Sin embargo, a las 120 horas
de evaluacin se observ un desarrollo en los cultivos.
Actividad hemoltica.- El pptido aislado no mostr acti-
vidad hemoltica.
Discusin
Debido a que los venenos de escorpiones tienen un alto
contenido de pptidos de naturaleza bsica, y todos los pptidos
antimicrobianos hallados en estos venenos tambin lo son, la
cromatografa de intercambio catinico permite la separacin
de dichos pptidos. As por ejemplo en algunos venenos de
escorpiones se han purifcado diversos pptidos mediante una
combinacin de cromatografa de intercambio inico y cromato-
grafa de fltracin y/o HPLC (Conde et al. 2000, Torres-Larios
et al. 2000).
En este trabajo mediante dos pasos cromatogrfcos, uno de
intercambio catinico y otro de fltracin, se ha logrado aislar un
pptido antimicrobiano del veneno de C. margaritatus. Cuando
el veneno crudo de C. margaritatus se pas por la columna de
CM Sephadex C-25, se obtuvieron 7 picos proteicos, siendo
notable el hecho de que 6 de ellos tienen actividad antibacteriana.
Sin embargo slo la actividad antibacteriana asociada al pico 3
fue estudiada y adicionalmente purifcada en Sephadex G-75,
donde se obtuvo un perfl con dos picos proteicos: el primero
mas grande que el segundo. En este segundo pico se detecto la
actividad antibacteriana pero slo localizada en el pico mismo
y la fraccin siguiente.
Estos resultados ms los obtenidos de la electroforesis en
condiciones denaturantes, permiten deducir que luego del
primer paso de purifcacin en la columna de CM Sephadex
C-25, el pptido antibacteriano de inters tiene algunos conta-
minantes proteicos de mayor peso, que son separados luego de
la cromatografa de fltracin en Sephadex G-75. As, luego del
segundo paso de purifcacin, el primer pico que eluye contiene
las protenas contaminantes de mayor tamao, mientras que el
pptido antibacteriano sale en el segundo pico.
Los pptidos con actividad antimicrobiana, obtenidos de
venenos de escorpiones, son de bajo peso molecular, variando
entre 1,5 y 8,3 kDa. Adems todos los pptidos antimicrobianos
que se han aislado de venenos de escorpiones son de naturaleza
bsica, y entre ellos se pueden mencionar las pandininas de
Pandinus imperator (Corzo et al. 2001), la hadrurina de Ha-
drurus aztecus (Torres-Larios et al. 2000) y la parabutoporina de
Parabuthus schleteri (Verdonck et al. 2000). El pptido aislado
en este estudio tambin es de naturaleza bsica, por ello a pH 7
interacta mediante sus cargas positivas con las cargas negativas
del CM Sepahdex C-25, y slo se puede eluir al aplicar NaCl
0,2M. Asimismo, su naturaleza bsica queda en evidencia por
su migracin hacia el polo negativo en un campo elctrico en
condiciones nativas.
Bacteria Actividad
Gram-positiva
Bacillus cereus +
Staphylococcus aureus +
Enterococcus faecalis -
Gram-negativas
Pseudomona aeruginosa +
Serratia marcencens +
Escherichia coli -
Salmonella choleraesuis -
Klebsiella pneumoniae -
Tabla 1. Accin del pptido antibacteriano sobre algunas bacterias.
0
0,07
0,14
0,21
0,28
0 10 20 30 40 50 60
A

(
2
8
0

n
m
)
No. de tubo
Figura 2. Al pasar el tercer pico de protena del primer paso de puri-
fcacin por la columna de Sephadex G-75, se obtuvieron dos picos
de protena, de los cuales el segundo mostr actividad antibacteriana.
Figura 3. A la izquierda se muestra la PAGE-SDS del pptido anti-
bacteriano: el primer carril contiene las protenas estndares lisozyma
(14,3 kDa) y aprotinina (6,5 kDa), mientras que en el segundo carril
se tiene el pptido antibacteriano (7,3 kDa). A la derecha se muestra
el patrn electrofortico en condiciones nativas del pptido, obser-
vndose una banda proteica con migracin hacia el ctodo.
132
Rivera et al.
La accin antibacteriana del pptido aislado, en los ensayos
en microplacas con medio mnimo de Davies, fue evidente tanto
sobre bacterias Gram-positivas (Bacillus cereus y Staphylococcus
aureus), como Gram-negativas (Pseudomonas aeruginosa y Serra-
tia marcencens). Sin embargo en los ensayos en placas petri con
medio enriquecido (agar Mller-Hinton), no hubo ningn efecto
inhibitorio en el crecimiento de las mismas bacterias, lo cual indica
que este pptido tiene un efecto bacteriosttico pero no bactericida.
Otros pptidos de venenos de escorpiones tambin se caracterizan
por inhibir el crecimiento de bacterias Gram-positivas y Gram-
negativas, aunque algunos como el pptido IsCT aislado del
veneno de Opisthacanthus madagascariensis y las pandininas de
Pandinus imperator, tienen accin preferencial sobre bacterias
Gram-positivas (Dai et al. 2001, Corzo et al. 2001).
En relacin a los resultados de la accin antimictica, el pp-
tido aislado fue capaz de inhibir completamente el crecimiento
de Aspergillus niger y Candida albicans durante 48 horas. Ya que
a las 120 horas se observ un crecimiento de ambos microorga-
nismos, se puede decir que el efecto antimictico es temporal,
pues el desarrollo se retarda pero no se inhibe defnitivamente.
A diferencia de otros pptidos antimicrobianos de venenos de
escorpiones como la hadrurina, la pandinina 2 e IsCT, el pptido
estudiado no es hemoltico.
Respecto al mecanismo de accin de estos pptidos, se ha
propuesto que debido a su naturaleza catinica, pueden inte-
ractuar por afnidad electrosttica con la membrana plasmtica
de bacterias, hongos u otras clulas, y formar poros que daan
la permeabilidad celular (Hancock et al. 2006). Por otro lado el
pptido antibacteriano llamado scorpina, aislado del veneno de
Pandinus imperator, exhibe adems un potente efecto inhibitorio
sobre el desarrollo de los ookinetos y gametos de Plasmodium
berghei (Conde et al. 2000).
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133

Biodegradacin de polietileno de baja densidad
ISSN 1561-0837
Biodegradacin de polietileno de baja densidad por accin de un
consorcio microbiano aislado de un relleno sanitario, Lima, Per
Biodegradation of low density polyethylene by the action of a microbial
consortium isolated from a landfll, Lima, Peru
Laboratorio de Microbiologa y
Biotecnologa Microbiana, Facultad
Apartado 110058, Lima 11, Per.
Email Diego Uribe:
diegour24@yahoo.com
Resumen
En el presente trabajo describimos el aislamiento y la actividad de biodegradacin de microorganismos sobre
polietileno de baja densidad. Los microorganismos fueron aislados de materiales plsticos con evidencias de
deterioro procedentes de un relleno sanitario de Lima. Las muestras fueron fltradas y preseleccionadas en medio
de sales minerales a pH 5,5 y 7, para hongos y bacterias respectivamente. Se aislaron 6 cepas, identifcadas
como Pseudomonas sp. MP3a y MP3b, Penicillium sp. MP3a, Rhodotorula sp. MP3b, Hyalodendron sp. MP3c
y una levadura no identifcada. La accin degradativa del consorcio microbiano aislado fue evidenciada por
variaciones en el espectro infrarrojo del polietileno con respecto al polmero sin tratamiento, observndose la
reduccin del ndice de carbonilo (83,89% a pH 7 y 4,08% a pH 5,5) y de terminaciones con dobles enlaces
(19,77% a pH 7 y 6,47% a pH 5,5). Finalmente se determin el porcentaje de peso perdido por el polietileno
sometido a las cepas aisladas, observndose una disminucin de 5,4% a pH 7 y 4,8% a pH5,5.
Palabras claves: Espectroscopia, Polietileno, Plsticos, Biodegradacin, Polmeros.
Abstract
In this paper, we describe the isolation and biodegradation activity of microorganisms on low density polyethyl-
ene. The microorganisms were collected from plastic materials with evidence of deterioration from a landfll. The
samples were fltered and selected in a mineral salts medium at pH 5.5 and 7 for bacteria and fungi respectively.
Six strains were isolated, identifed as Pseudomonas sp. Hyalodendron sp., Penicillium sp. and Rhodotorula sp.
Microbial activity was evidenced by changes in the infrared spectrum of polyethylene with respect to the polymer
without treatment. Reduction of carbonyl index (83.89% at pH 7 and 4.08% at pH 5.5) and double bonds index
(19.77% at pH 7 and 6.47% at pH 5.5) were observed. Finally we determined the percentage of weight lost
by the polyethylene subjected to activity of the strains, with a decrease of 5.4% at pH 7 and 4.8% at pH5, 5.
Keywords: Spectroscopy, Polyethylene, Plastics, Biodegradation, Polymers.
Introduccin
En la actualidad, los plsticos son productos muy utilizados y
fabricados en grandes cantidades; sin embargo, debido a su difcil
mineralizacin son uno de los contaminantes ms importantes
de los suelos y ocanos (Allsopp et al. 2007).
Las investigaciones frente al problema de los plsticos, estn
dirigidas a la bsqueda de diferentes alternativas de reso o de-
gradacin. Han sido producidos variantes de plsticos que con-
tienen pro-oxidantes o polmeros biolgicamente degradables,
y que permiten su completa mineralizacin (Burgess-Cassler et
al. 1991; Scott 1990; Johnson et al. 1993). En la actualidad,
adquieren especial importancia las investigaciones de bacterias,
actinomicetos y hongos (Lee et al. 1990) que biodegradan de
manera ptima estos polmeros, o determinan las condiciones
que favoreceran esta accin en el medio ambiente (Bonhom-
mea et al. 2003; Orhan et al. 2004). Por otro lado, se investigan
microorganismos capaces de sintetizar polmeros biodegradables
para crear nuevos plsticos (Martins & Marconato 2006), y mi-
croorganismos que producen enzimas extracelulares que alteran
las propiedades fsicas y qumicas del polmero (Burgess-Cassler
et al. 1991; Pometto et al. 1992; Iman y Gould 1990; Ishigaki
et al. 2000).
El presente trabajo investiga muestras de material plstico
deteriorado, en la bsqueda de microorganismos con capacidad
biodegradativa sobre el polietileno de baja densidad (PEBD) y
evala en condiciones controladas su actividad.
Materiales y mtodos
Colecta.- Tres muestras de materiales plsticos con signos de
deterioro fueron colectados entre los 15 y 20 cm de profundidad,
fueron colectados de la plataforma N1 del Relleno Sanitario
Portillo Grande en Lurn, Lima. Las muestras fueron trasladadas
con material refrigerante al laboratorio para su procesamiento.
Enriquecimiento selectivo.- Las muestras fueron sumergidas
en solucin salina (0,85% NaCl) agitando vigorosamente el
contenido para resuspender los microorganismos adheridos al
plstico; posteriormente fueron fltradas con Papel Whatman
de diferente porosidad, fnalmente se concentr en un fltro de
membrana de 0,45 m; el cual sirvi de inculo para los medios
de enriquecimiento a pH 7,0 para el aislamiento de bacterias y
a pH 5,5 para la seleccin de hongos y levaduras.
Los microorganismos con capacidad biodegradativa fueron
preseleccionados en un medio de sales minerales (MSM) (Bon-
hommea et al. 2003), compuesto de (g.L
-1
) MgSO
4
(7H
2
O),
0,5 g; KH
2
PO
4
, 0,5 g; Na
2
HPO
4
(12H
2
O), 2,52 g; NH
4
Cl, 1 g;
CaCl
2
, 0,002 g; MnSO
4
(7H2O), 0,007 g; FeSO
4
(7H2O), 0,001
g y ZnSO
4
(7H2O), 0,007 g. Suplementado con extracto de leva-
dura 0,02% y con 20 g de perlas de polietileno de baja densidad
qumicamente puro (nica fuente de carbono), desinfectado en
una solucin de detergente e hipoclorito de sodio al 10% (v/v),
agua estril temperada a 80 C y alcohol etlico de 70.
Identifcacin.- Los cultivos se desarrollaron en recipientes
con cierre hermtico, ocupando menos del primer tercio del
volumen total del frasco (100 mL); incubados durante 45 das
a temperatura ambiente (20 C). Se consideraron controles sin
inoculacin para ambas condiciones (pH 7,0 y pH 5,5). Despus
de 45 das, 10 mL del cultivo de enriquecimiento fueron trasla-
dados a un nuevo medio MSM + PEBD, pero sin extracto de
levadura. Este cultivo fue desarrollado por 60 das.
134
Uribe et al.
Los microorganismos seleccionados en el enriquecimiento
fueron sembrados por agotamiento en agar nutritivo, los cultivos
a pH 7,0, y en agar glucosado Sabouraud los correspondientes
a pH 5,5. Los microorganismos obtenidos de cada aislamiento
fueron conservados en agar TSA y ASG en plano inclinado, para
los grupos microbianos encontrados.
Para la identifcacin de los gneros se realizaron pruebas
bioqumicas para microorganismos Gram positivos (catalasa,
tincin de esporas, motilidad, asimilacin de carbohidratos) y
API 20NE para Gram negativos aislados. Los hongos se identi-
fcaron mediante el desarrollo de microcultivos en ASG para el
reconocimiento de estructuras reproductivas.
Anlisis FTIR del polietileno de baja densidad.- Como un
paso previo a la evaluacin cuantitativa, se realiz un anlisis
por espectroscopia infra-roja de las perlas del PEBD utilizadas
en uno de los cultivos de enriquecimiento, con el objetivo de
constatar la existencia de un ataque microbiano por las cepas
durante el proceso de pre-seleccin. Se utiliz un equipo FTIR
(Fourier Transform Infrared Spectroscopy) donde se analiz el
PEBD para obtener los grupos funcionales caractersticos y los
ndices de reduccin de C-O y C=C que denotan efectos de
biodegradacin sobre el polmero.
Prueba cuantitativa de degradacin de PEBD.- La prueba
cuantitativa de la capacidad biodegradativa consisti en determi-
nar la cantidad de peso perdido en un periodo de incubacin de
2 meses, de una lmina de PEBD previamente pesada.
Para esto se realizaron suspensiones de clulas en solucin
salina, compatibles al tubo 2 de McFarland, con las cepas aisla-
das correspondientes a cada consorcio, las cuales se inocularon
en medio MSM (100 mL) con discos de PEBD previamente
esterilizados y pesados en una balanza analtica (0,001 g). Las
condiciones de incubacin fueron similares a las mencionadas,
durante 60 das. Al fnal de la incubacin se desinfect el PEBD
para eliminar el bioflm generado en la superfcie, se pesaron los
discos de plstico y se determin el porcentaje de peso perdido.
El pesado se realiz por triplicado.
Durante los ltimos 2 meses de incubacin, se observ en
la muestra nmero 3 (MP3) el desarrollo de micelas sobre la
superfcie de las perlas del PEBD y la aparicin de pelculas
muy tenues, como evidencia de un posible ataque microbiano.
Se aislaron dos cepas en el cultivo a pH 7,0 y 4 cepas a pH
5,5 del cultivo desarrollado para MP3 (Tabla 1).
El anlisis cualitativo del FTIR de las perlas de PEBD de los
cultivos MP3, denot variaciones en los picos correspondientes
a los grupos funcionales presentes en el polietileno (polmero de
etileno), los cuales son de naturaleza invariante (Fig. 1).
Los espectros mostraron variaciones signifcativas en los gru-
pos C-O (control 1726,17 cm
-1
; pH 5,5, 1727,97 cm
-1
; pH 7,0,
1721,10 cm
-1
) y C=C (control 1371,77 cm
-1
; pH 5,5, 1371,05
cm
-1
; pH 7,0, 1371,85 cm
-1
) (Figs. 2, 3 y 4). Este cultivo fue
elegido para esta prueba porque mostr evidencias de actividad
microbiana por la aparicin de micelas y pequeas biopelculas
en la superfcie. El FTIR permiti evidenciar una reduccin
del 83,89% de la fuente de carbono correspondiente al grupo
funcional C-O para pH 7,0 y de la misma forma para C=C con
un ndice de reduccin de 19,77% a pH 5,5 (Tabla 2).
Estos datos fueron obtenidos estableciendo una relacin entre,
la absorbancia del pico de los grupos funcionales C-O (cercano
Figura 1. Anlisis cualitativo de los espectros IR del PEBD de MP3,
por superposicin de grfcas.
Aislamiento
a pH 7,0
Cepas
aisladas
Microorganismo identifcado
MP3a Pseudomonas sp.
MP3b Pseudomonas sp.
Aislamiento
a pH 5,5
MP3a Penicillium sp.
MP3b Rhodotorula sp.
MP3c Hyalodendron sp.
MP4d Levadura no identifcada
Tabla 1. Identifcacin de las cepas obtenidas en el aislamiento del
consorcio MP3.
Ac-o / A cH2 % de Carbonilo Reduccin del ndice de Carbonilo
PEBD sin tratamiento 0,0132 / 0,2441 = 0,0540 100% -
PEBD + MP3
*
pH 5,5 0,0123/ 0,2373 = 0,0518 95,92% 4,08%
PEBD + MP3
*
pH 7,0 0,0021/ 0,2403 = 0,0087 16,11% 83,89%
Ac=c / A CH2 % de C=C Reduccin del ndice de C=C
PEBD sin tratamiento 0,0861 / 0,2441 = 0,0540 100% -
PEBD + MP3
*
pH 5,5 0,0783/ 0,2373 = 0,0518 93,53% 6,47%
PEBD + MP3
*
pH 7,0 0,0680/ 0,2403 = 0,0087 80,23% 19,77%
Tabla 2. Reduccin del ndice del grupo funcional carbonilo y del ndice de terminaciones con dobles, durante el periodo de enriquecimiento
de la muestra de plstico 3.
%
T
r
a
n
s
m
i
t
a
n
c
i
a
Wavenumbers (cm
-1
)
1000 2000 3000 4000
pH 5,5
pH 7,0
Polietileno (control)
Alcanos
(1645 cm
-1
)
Alquenos
(1340 - 1410 cm
-1
)
Carbonilos
(1700 - 1735 cm
-1
)
135

Biodegradacin de polietileno de baja densidad
el uso de glucosa u otra fuente de carbono, que es suprimida
del cultivo mediante pasajes sucesivos en determinados tiempos.
Ante esto, inferimos que el empleo de un precursor de creci-
miento en mnimas concentraciones ayudara a proponer el
desarrollo de un crecimiento moderado de los microorganismos
presentes en la muestra, para que luego estos sean recuperados
efcazmente en un posterior periodo de seleccin con la fuente de
carbono en prueba, en este caso el polietileno de baja densidad.
Durante la segunda etapa de enriquecimiento, en el cual se
empleo slo MSM + PEBD, se pudo observar el desarrollo de
micelas y una biopelcula formada en la superfcie de las perlas
del polmero, lo cual resalt la importancia de esta muestra
para el posterior aislamiento de sus consorcios. El desarrollo de
biopelculas o micelas en la superfce del polietileno indicara la
accin deteriorante o degradativa de microorganismos.
El FTIR corresponde a una alternativa rpida y de costo
moderado para evaluar la accin degradativa de algn agente
sobre los polmeros sintticos (Lucas et al. 2008), mediante la
cuantifcacin de la reduccin de los ndices de grupos funcio-
nales caractersticos del PEBD. El espectro infra-rojo (IR) se
analiza separando dos zonas referenciales; la primera es llamada
la regin de los grupos funcionales que va de 1200 a 3600 cm
-1
y
la segunda denominada regin de huella digital que se despliega
desde 600 a 1200 cm
-1
; esta ltima es una zona muy especfca,
donde los picos son invariantes para un polmero, a menos
que este haya sufrido el efecto de algn agente qumico, fsico
o biolgico (Gulmine 2002). Es por esto que, por una simple
superposicin de los espectros podemos observar el efecto de los
microorganismos sobre el polietileno tanto a pH 7,0 y pH 5,5. El
espectro IR denota cuantitativamente la reduccin de los ndices
de carbonilo (C-O) y de las terminaciones con doble enlace
(C=C). Durante el proceso de degradacin, el grupo funcional
carbonilo es liberado por accin de la luz UV y rpidamente
asimilado como fuente de energa por los microorganismos, que
a su vez podra permitir la mayor degradacin de la estructura
principal de la molcula del polietileno, tambin compuesta por
cadenas de enlaces dobles. Es por esto que la reduccin del ndice
de carbonilo obtenida en los cultivos a pH 7,0 guarda relacin
Figura 2. Anlisis FTIR del PEBD sin inoculacin, utilizado como
patrn inicial.
%
T
r
a
n
s
m
i
t
a
n
c
i
a
Wavenumbers (cm
-1
)
1000 2000 3000
4000
1465,32
1371,77
1726,17
T=57%
A=0,2441
C 2 H
CO
T=97%
A=0,0132
T=82%
A=0,0861
C=C
50
55
60
65
70
75
80
85
90
95
100
105
110
Polietileno
%
T
r
a
n
s
m
i
t
a
n
c
i
a
Wavenumbers (cm
-1
)
1000 2000 3000 4000
25
35
45
55
65
75
85
95
105
115
1465,03
1371,05
1727,97
T=57,9%
A=0,2373
C
2
H
CO
T=97,2%
A=0,0123
T=83,5%
A=0,0783
C=C
Figura 3. Anlisis FTIR del PEBD despus de 2 meses incubacin
con el consorcio MP3 a pH 5,5.
%
T
r
a
n
s
m
i
t
a
n
c
i
a
Wavenumbers (cm
-1
)
1000 2000 3000
4000
30
1465,59
1371,85
1721,10
T=57,5%
A=0,2403
C
2
H
CO
T=99,5%
A=0,0021
T=85,5%
A=0,0680
C=C
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
85
90
95
100
105
110
Figura 4. Anlisis FTIR del PEBD despus de 2 meses incubacin
con el consorcio MP3 a pH 7,0.
a 1700-1735 cm
-1
) y C=C (cercano a 1340-1410 cm
-1
), y la
absorbancia del pico de CH
2
(cercano a 1465).
Se obtuvo una reduccin de 5,4% del peso total de polietileno
bajo la accin del consorcio conformado solo por bacterias
(pH 7,0). El porcentaje de peso perdido obtenido mediante el
empleo de las levaduras y los hongos aislados fue de 4,8% (pH
5,5), que si bien es menor, es un resultado signifcativo para las
condiciones en las que se desarroll la prueba.
Las pruebas realizadas utilizaron una nica fuente de carbono
durante todo el periodo de incubacin, principal caracterstica
de toda prueba de biodegradacin. Esto se aplic desde la
pre-seleccin de las cepas para realizar el aislamiento. Para el
primer cultivo de enriquecimiento decidimos emplear adems
de la fuente de carbono, un porcentaje muy pequeo (0,02%)
de extracto de levadura en el medio; ya que anteriormente fue
probado con buenos resultados, aunque otros autores consideran
136
Uribe et al.
con la disminucin del ndice de terminaciones C=C, aunque
en esto tambin est involucrado el tipo de microorganismos
presentes en el cultivo.
Los gneros identifcados en los consorcios del cultivo para
MP3, son microorganismos mencionados en trabajos relaciona-
dos con biodegradacin y biodeterioro de plsticos; as tenemos a
diferentes especies Pseudomonas, que son capaces de ejercer activi-
dad degradativa sobre polmeros como el poliuretano (Howard
2002) y el cloruro de polivinilo, entre otras molculas, como el
polietilen-glicol (Obradors & Aguilar 1991), que tambin son
presa de la versatilidad metablica de esta cepa (Wasserbauer et
al. 1990). Diferentes especies de Bacillus son capaces de producir
una exoenzima que afecta al acetato de celulosa, material em-
pleado para los revelados de Rayos X en medicina (Ishigaki et al.
2000). Especies de Penicillium muestran su actividad degradativa
sobre polietileno en asociacin con Bacillus sp. (Seneviratne et
al. 2006). Tambin han sido reportado biodeterioro ejercido por
algas, y otras especies de microorganismos como Sphingomonas
sp., Arthrobacter sp. (Imam & Gould 1990), Streptomyces sp.
(Lee et al. 1990), Brevibacillus sp. (Hadad et al. 2005) y Fla-
vobacterium sp. (Koutny 2009). A esta lista, nuestro trabajo
reporta Hyalodendron sp.
La actividad microbiana sobre los plsticos est dada por
una accin enzimtica, muchos autores proponen que la misma
enzima iniciadora de la degradacin de hidrocarburos (alcano
monoxigenasa) es la responsable del ataque microbiano sobre la
superfcie de los polmeros sintticos (Seneviratne 2006).
Cabe recalcar que la recuperacin de una cepa en un consor-
cio de degradacin, no necesariamente indica que esta es capaz
de mineralizar por s sola el polmero en su plenitud. Se han
realizado estudios que indican que la presencia de hongos en
este tipo de consorcios, genera la posibilidad de una duda en
cuanto a su capacidad degradativa; y es que son tan verstiles
bioqumicamente, que podran estar tomando como fuente
de carbono, los productos de degradacin de las dems cepas
integrantes del consorcio, por lo cual, sera importante la elabo-
racin de pruebas de biodegradacin individualizadas para cada
microorganismo encontrado.
Agradecimientos
Los autores agradecemos al Dr. Pedro Castellanos, por la
ayuda en la identifcacin de los hongos.
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137

Contaminacin en lagunas andinas por piscicultura intensiva
ISSN 1561-0837
Contaminacin producida por piscicultura intensiva en lagunas
andinas de Junn, Per
Mauro Mariano
1
, Pedro Huaman
1
, Egma Mayta
1
, Haydee Montoya
2
y Magda Chanco
2
Pollution produced by intensive fsh farming in Andean lagoons, Junn,
Peru
1 Laboratorio de Fauna Dulce-
acucola, Facultad de Ciencias
Biolgicas, Universidad Nacional
Mayor de San Marcos. Apartado
postal 110058, Lima 11, Per.
Email Mauro Mariano:
mauroeg2002@yahoo.es
Marcos.
Resumen
Se reportan los cambios producidos por el cultivo intensivo de la trucha Oncorhynchus mykiss en siete lagunas
andinas. Las observaciones se realizaron en el ao 1996, y entre el 2002 2007 y permitieron observar el
proceso de deterioro de las lagunas, caracterizado por el incremento en las concentraciones de fosforo total y
la disminucin del oxigeno disuelto y la transparencia. La comunidad bntica fue evaluada en las siete lagunas
en el 2007, resultando el nmero de especies y los ndices de diversidad bajos (H<1,26; <8 spp.). La abundan-
cia vari entre 7 y 35 ind./0,04m
2
. La materia orgnica y carbonatos en fondo fueron altos (30,22 42,45%).
Palabras clave: contaminacin, lagunas andinas, cultivo de truchas, especies introducidas.
Abstract
We report the changes produced by intensive farming of rainbow trout Oncorhynchus mykiss in seven Andean
lagoons. The observations were made in 1996 and between 20022007 and allowed to observe the deteriora-
tion of the lakes, characterized by the increase in total phosphorus concentrations and decreased dissolved
oxygen and transparency. The benthic community was evaluated in seven lakes in 2007, resulting low number
of species and diversity indices (H '<1,26; <8 spp.). The abundance ranged from 7 to 35 ind. /0,04 m
2
. Organic
matter and carbonates were high in the bottom (from 30,22 to 42,45%).
Keywords: contamination, Andean lagoon, trout culture, alien species.
Introduccin
Las lagunas altoandinas son un rasgo fsiogrfco muy im-
portante de la regin Junn, en ellas se desarrollan diferentes
actividades econmicas. Algunas de ellas se han visto afectadas
como consecuencia de los cultivos intensivos de trucha arco iris
(Oncorhynchus mykiss) que en ellas se realizan.
Las lagunas Tranca Grande, Cucancocha, Ayhuin, Pomaco-
cha, Tipicocha, Habascocha y Huascacocha, localizados entre
las vertientes orientales de la cuenca alta del Perene y occiden-
tales de la cuenca del Mantaro, tuvieron un impacto humano
moderado hasta hace unos aos; sin embargo desde 1996 se
inici el cultivo de trucha en jaulas fotantes, y engordadas
con alimentos balanceados peletizados los cuales sumados a los
desechos fecales constituyen un importante aporte de materia
orgnica al ecosistema de las lagunas.
Cornell & Whoriskey (1993) y Buschmann (2001) repor-
taron casos de contaminacin de lagos donde se cultivaban
salmones y truchas arco iris en sistemas de jaulas y que resultaron
en la eutrofzacin del ecosistema y el fracaso de la empresa.
En el presente trabajo se describe el deterioro observado desde
1995 al 2007 en siete lagunas andinas donde se realiza cultivo
intensivo de trucha
reas de estudio
Siete lagunas andinas fueron estudiadas desde 1996 hasta el
2007. Las lagunas se sitan en el departamento de Junn, en los
Andes Centrales del Per, en la cuenca alta del Perene (Tranca
Grande, Habascocha, Pomacocha, Tipicocha, Huascacocha) y
del Mantaro (Cucancocha y Ayhuin). Alrededor de ellas se desar-
rolla una ganadera extensiva (ovino, vacuno y auqunido). Con
escasa vegetacin natural tanto en reas alejadas de las lagunas
como alrededor de stas. (Fig. 1; Tabla 1)
Todas las lagunas estn ubicadas entre 4310 y 4330 m de
altitud; el clima presenta dos periodos: lluvioso (octubreabril),
en el que alcanzan el mximo nivel y periodo seco (mayo se-
tiembre) (SEDAPAL, 1999). La precipitacin anual oscila entre
80 y 110 mm anuales, la temperatura vara desde los 2 hasta
16 C. La temperatura de las lagunas vara entre 10 y 12 C,
las profundidades son mayores de 10 m, turbidez baja y buena
Lago Junn
La Oroya
Jauja
Chupaca
Concepcin
Satipo
HUANCAYO
HUANCAVELICA
1142
7518
km
0 40
Cuenca
del Mantaro
Cuenca del Peren
Junn
1
2
3
4
5
6
7
Figura 1. Ubicacin de las cuencas del Perene y Mantaro mostrando
las lagunas estudiadas: 1) Tranca Grande, 2) Habascocha,3) Poma-
cocha, 4) Tipicocha, 5) Huascacocha, 6) Cucancocha y 7) Ayhuin.
138
Mariano et al.
oxigenacin, son lagunas polimicticas y su volumen y exten-
sin variables. En todas las lagunas se observ la presencia de
parches de macroftas en la zona litoral y un sedimento arenoso.
Se registraron peces nativos en varios muestreos; por ejemplo
Orestias agassii estuvo presente en las lagunas de Tranca Grande,
Cucancocha y Ayhuin.
El cultivo en jaulas fue iniciado en Tranca Grande en el ao
1995, y en las otras seis lagunas en 1996. Todas las lagunas
en estudio son administradas por particulares, excepto Tranca
Grande que lo es por la Direccin Regional de Produccin
(DIREPRO). Las jaulas tienen volmenes entre 56 m
3

(para
alevines y juveniles) y de 87,5 m
3

(engorde), se ubican en la zona
pelgica, con 6 a 20 m aproximadamente entre el fondo y la jaula.
Estn construidas con palos de eucaliptos o caa de Guayaquil,
redbolsa, mallas de nylon y cilindros de aluminio o plstico.
El nivel de produccin es de 10 a 20 Tm/ao. La conversin
alimenticia de 1,3:1; el tiempo de crianza en la laguna para ser
comercializado de diez meses promedio.
Las condiciones de cultivo para la fase de produccin de
engorde fueron: densidades de siembra (alevinaje) de 126 kg/
m
3
(153 truchas/kg de 8 cm), de 10 a 12 C de temperatura del
agua, 40 a 80 ppm de dureza, con valores mnimos de 7 mg/L de
oxgeno disuelto y pH de 7 a 8. Las tallas comerciales se lograron
a los 10 meses de cultivo con 250 g, observndose supervivencia
de 90 a 95% y una tasa de conversin alimenticia de 1,4.
Material y mtodos
Se realizaron colectas de agua para determinar fosforo total,
oxigeno disuelto, transparencia, y de sedimento para determinar
el tamao de grano, en febrero, mayo, agosto y octubre; de los
aos 1996 al 2007; en una estacin fja en la zona de mayor
profundidad de las lagunas (aproximadamente a 50 m de las
jaulas de cultivo).
Las mediciones del fsforo total se realizaron por el mtodo
del cido ascrbico luego de una digestin con persulfato de
potasio (APHA 1993). La concentracin del oxgeno disuelto
con el mtodo de Winkler modifcado por Carrit & Carpenter
(1966). La transparencia empleando el disco de Secchi. La
materia orgnica y los carbonatos se determinaron mediante el
mtodo de Dean (1974). El tamao de partcula del sedimento
(m) se analiz de acuerdo a Krumbein & Pettijohn (1938)
calculadas con las ecuaciones obtenidas a partir de la velocidad
de asentamiento de Stokes.
El macrobentos y materia orgnica total y carbonatos fueron
determinados en las siete lagunas solamente el ao 2007. Para la
colecta se utiliz una draga Ekman (0,04 m
2
), con tres replicas
por estacin; cada replica fue tamizada con mallas 0,5 mm y
conservados en formol al 10% en frascos para su posterior de-
terminacin taxonmica y anlisis cualitativos y cuantitativos
(Huamn et al. 2002). Una de las rplicas de sedimento fue
utilizada para determinar el tamao de grano, la materia orgnica
y los carbonatos.
Los recuentos de organismos fueron realizados bajo microsco-
pio estereoscopio en el laboratorio. Los valores de abundancia
del macrobentos fueron expresados en individuos/0,04 m
2
Los ndices de diversidad H' de Shannon, equitabilidad J'
de Pielou, el ndice de Margalef para la riqueza de especies y el
ndice de dominancia de BergerParker fueron calculados segn
Magurran (1988).
El anlisis de agrupamiento se realizo a partir de la matriz de
abundancia de macrobentos y utilizando la distancia Euclidiana
y el algoritmo UPGMA.
Las concentraciones del fosforo total se incrementaron desde
1996 al 2007; en el mismo periodo, el oxgeno disuelto y la
transparencia disminuyeron en todas las lagunas. Los rangos de
variacin fueron los siguientes: fosforo total de 1 152 g/L,
oxgeno disuelto en el fondo de 0,7 8 mg/L y la transparencia
de 0,4 7,4 m (Tabla 2).
Durante el periodo de estudio, el tamao de grano disminuy
de 960 m, en 1996, a menor de 62 m (cieno) en el 2007
(Tabla 2). El cieno fue de coloracin blanca y desprenda un
fuerte olor a cido sulfhdrico.
En las lagunas Habascocha, Pomacocha, Huascacocha y Tipi-
cocha la materia orgnica total y los carbonatos en el sedimento
se fueron 42,45 y 37,63% respectivamente. En las lagunas Tranca
grande, Cucancocha y Ayhuin tuvieron porcentajes menores, la
materia orgnica fue 30,22 y los carbonatos 26,20%.
La macrofauna estuvo conformada por diez especies: Dugesia
sp. (Turbellaria); Tubifex tubifex, Limnodrilus sp. (Oligochaeta);
Hellobdella sp. (Hirudinea); Insecta (Chironomus sp., Ephem-
eroptera, Trichoptera); Hyalella sp. (Amphipoda) y Physa
venustula (Gastropoda); Sphaerium sp. (Bivalvia); tolerantes al
enriquecimiento orgnico y concentraciones bajas de oxgeno, a
excepcin de los Amphipoda y los insectos con larvas tubicolas.
El nmero de individuos por laguna vari entre 7 y 35, y se
observ las mayores abundancias en las lagunas Tranca grande,
Cucancocha y Ayhuin al igual que el nmero de especies (7 a
8) y la diversidad (H') (1,22 a 1,26) (Tabla 3).
El anlisis de agrupamiento de las lagunas acuicolas (Fig. 2)
permite diferenciar dos grupos, de condiciones de mesotrofa y
eutrofa. El primer grupo estuvo formado por las lagunas Tranca
Grande, Cucancocha y Ayhuin, las cuales se encuentran en
Lagunas Posicin geogrfca Altitud (m)
rea de la laguna
(ha)
Profundidad
media (m)
Desarrollo de
lnea de costa
Tranca grande 114657S 751442W 4 320 164 25 2,28
Habascocha 114726S 751342W 4 330 80 12 1,30
Pomacocha 114450S 751340W 4 310 120 9 1,40
Huascacocha 114345S 751344W 4 330 110 11 1,60
Tipicocha 114340S 751508W 4 320 90 10 1,45
Cucancocha 120819S 753637W 4 320 110 15 2,05
Ayhuin 120639S 753801W 4 320 105 15 1,78
Tabla 1. Principales caractersticas morfomtricas de las lagunas altoandinas estudiadas, en Junn, Per.
139

Contaminacin en lagunas andinas por piscicultura intensiva
condiciones de mesotrofa y con profundidades mayores de 15
m. El segundo grupo estuvo formado las Lagunas Habascocha,
Tipicocha, Huascacocha y Pomacocha, las cuales se encuentran
en condiciones de eutrofa y profundidades menores de 15 m.
Un problema importante en lagos y lagunas de alta montaa
tropical, es el reciclado de la materia orgnica en los sedimen-
tos (Dejoux & Iltis 1991). En lagos andinos, con temperatura
media de 11 C, el reciclaje se procesa de manera mucha ms
lenta que en otros lagos tropicales. Callisto & Esteves (1996) y
Claude & Oporto (2000) mencionan que en los lagos tropicales
existe una rpida descomposicin de la materia orgnica por
las altas temperaturas de sus aguas (>20 C), favorecidas por la
turbulencia, sus cubetas pocas profundas, adems, que la mayor
parte de la materia orgnica es degradada en la columna de agua
antes de alcanzar el sedimento.
La piscicultura intensiva puede tener un impacto negativo
sobre el ecosistema lagunar, entre otras cosas por la acumulacin
de materia orgnica sobre los fondos, procedente de las excretas,
materia orgnica muerta y la fraccin de alimento no consumido
(Buschmann, 2001). El aumento de materia orgnica en los
fondos produce hipoxia y anoxia que conlleva a la disminucin
de la diversidad de las especies bentnicas y la predominancia
de otras ms tolerantes (Cornell & Whoriskey 1993).
En el caso del cultivo de salmones, alrededor de un 75%
del nitrgeno, fsforo y carbono que ingresa al sistema como
alimento, se pierde como alimento no ingerido, fecas y otros
productos de excrecin. Solo un 25% se convierte en carne
para comercio. El fsforo se acumula principalmente en los
sedimentos que se encuentran bajo las jaulas de cultivo, por lo
que resulta un buen indicador de contaminacin (Buschmann
& Fortt 2005).
El tamao de grano menor de 62 m del sedimento, en-
contrado en el presente estudio, guarda relacin con el tamao
Fsforo total (g/L)
1996 2002 2003 2004 2005 2006 2007
Tranca Grande 6 30 30 28 28 25 25
Habascocha 26 32 88 98 110 128 140
Pomacocha 12 32 86 98 110 126 136
Huascacocha 12 30 86 96 108 110 120
Tipicocha 26 140 143 143 148 152 152
Cucancocha 1 10 12 18 25 28 28
Ayhuin 1 10 14 20 28 28 28
Oxgeno disuelto (mg/L)
1996 2002 2003 2004 2005 2006 2007
Tranca Grande 4,8 4,5 4,3 4,0 2,1 0,9 0,9
Habascocha 7,0 1,2 1,0 1,0 0,9 0,7 0,7
Pomacocha 8,0 1,8 1,0 1,0 0,9 0,7 0,8
Huascacocha 4,8 2,0 1,0 1,0 0,9 0,7 0,7
Tipicocha 3,0 2,0 1,0 1,0 0,9 0,7 0,9
Cucancocha 6,9 4,9 4,3 4,0 2,1 2,1 1,6
Ayhuin 6,9 4,9 4,3 4,0 2,1 2,1 1,6
Transparencia (m)
1996 2002 2003 2004 2005 2006 2007
Tranca Grande 7,4 5,6 4,7 4,6 4,8 4,4 4,4
Habascocha 3,7 0,6 0,5 0,5 0,5 0,4 0,4
Pomacocha 4,1 1,1 0,5 0,5 0,5 0,4 0,4
Huascacocha 3,7 0,6 0,5 0,5 0,5 0,4 0,4
Tipicocha 3,7 0,6 0,5 0,5 0,5 0,4 0,4
Cucancocha 7,0 5,5 4,8 4,6 4,8 4,2 3,8
Ayhuin 6,8 5,8 5,0 4,6 4,8 4,0 3,4
Tamao de grano (m)
1996 2002 2003 2004 2005 2006 2007
Tranca Grande 960 100 90 80 76 <62 <62
Habascocha 600 100 90 80 76 <62 <62
Pomacocha 650 100 90 80 76 <62 <62
Huascacocha 550 100 90 80 76 <62 <62
Tipicocha 300 100 90 80 76 <62 <62
Cucancocha - 1050 900 560 110 <62 <62
Ayhuin - 1050 900 450 120 <62 <62
Tabla 2. Valores promedios (febrero, mayo, agosto y octubre) para
diferentes parmetros limnolgicos en las lagunas altoandinas con
cultivo intensivo de trucha, Junn, Per, entre el ao 1996 y el 2007.
Lagunas
S
p
p
/
0
,
0
4
m
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/
0
,
0
4
m
2
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p
p
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i
d
a
d

(
J
)
Tranca Grande 7 35 1,42 1,22 0,94 0,44
Habascocha 2 7 0,22 0,00 0,62 0,00
Tipicocha 2 15 0,12 0,01 0,37 0,43
Huascacocha 2 20 0,00 0,2 0,36 0,00
Pomacocha 1 10 0,14 0,00 0,40 0,20
Cucancocha 8 28 1,52 1,24 0,82 0,48
Ayhuin 8 32 1,84 1,26 0,92 0,52
Tabla 6. Caractersticas del macrobentos en las lagunas altoandinas
con cultivo intensivo de trucha, Junn, Per, ao 2007. ndice de rique-
za de especies de Margalef, Indice de diversidad de Shannon (H),
ndice de dominancia de BergerParker y equitabilidad (J') de Pielou.
0
5
10
15
L
1
L
2
L
3
L
4
L
5
L
6
L
7
D
i
s
t
a
n
c
i
a

E
u
c
l
i
d
i
a
n
a
Figura 5. Dendrograma correspondiente al anlisis de agrupamiento,
de las lagunas altoandinas, Junn, Per. Realizado con una matriz
de densidades de macrobentos, distancia Euclideana y UPGMA. (1)
Tranca grande, (2) Habascocha, (3) Tipicocha, (4) Huascacocha, (5)
Pomacocha, (6) Cucancocha y (7) Ayhuin.
140
Mariano et al.
fno del alimento balanceado tipo peletizado. Tacon & Cruz
(1998), Kiang (1999) y Buschmann (2001) reportan la acu-
mulacion en los sedimentos bajo jaulas de cultivo intensivo, la
presencia de los alimentos balanceados peletizados, atribuyendo
sus caracteristicas de rpido hundimiento, poca compactacin
y menor digestibilidad, representando un riesgo importante en
el desarrollo de la acuicultura.
Agradecimientos
El presente trabajo fue fnanciado por el Vicerrectorado
de Investigacin de la UNMSM (proyectos CSI 961001201,
021001201, 031001045, 051001121, 061001041, 071001081).
Igualmente nuestro agradecimiento a los Bilogos: Vctor
Manuel Raez Oyola, Manuel Bedriana Sosa, Milagros Ponce,
Martn Silvera Sols, Andrs Mendoza, de la Direccin Regional
de Produccin, Junn, por la asistencia en campo. Al Dr. Enrique
Vinatea Jaramillo por su invalorable colaboracin en los trabajos
de campo. Agradecemos a la Direccin Regional de Produccin
de Junn, por el prstamo de la embarcacin y del transporte
para los trabajos de campo.
Literatura citada
APHA, AWWA, WPCF. 1993. Mtodos Normalizados para el an-
lisis de agua potables y residuales. 17a ed. Ediciones Daz
de santos S.A. 11 a 10220 pp
Buschmann A.H. 2001. Impacto ambiental de la acuicultura. El
estado de la investigacin en Chile y el Mundo. Registro
de Problemas Pblicos N4. Terram Publicaciones. 67 pp.
Buschmann A.H. & A. Fortt. 2005. Efectos ambientales de la acuicul-
tura intensiva y alternativas para un desarrollo sustentable
Revista Ambiente y Desarrollo 21(3): 5864.
Callisto M. & F. A. Esteves. 1996. Composio granulomtrica do
sedimento de um lago amaznico impactado por rejeito de
bauxita e um lago natural. Acta Limnologica Brasiliensia
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Claude M. & J. Oporto. 2000. Salmonicultura en Chile: Aspectos
Sociales, economicos y ambientales. Coleccin Sin norte.
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(Oncorhynchus mykiss) cage culture on the water quality,
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Dejoux C. & A. Iltis. 1991. El Lago Titicaca. Sntesis del Cono-
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Grfcos Hisbol. La Paz Bolivia. 578 pp.
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ticaca. Manual de Capacitacin. Proyecto Padespa. Edic.
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Tacon, A., E. Cruz. 1999. Gestin de la Acuicultura Alimentacin
y Nutricin. En: Acuicultura Sostenible: Desarrollo y
Comercio. Lima, Per, 911 Junio, 1999. 36pp.
141

FE DE ERRATA
ISSN 1561-0837
Los virus Infuenza y la nueva pandemia A/H1N1
Miguel Talledo
1,2
y Kattya Zumaeta
2
1 Laboratorio de Fagotipia y Virolo-
ga General. Facultad de Ciencias
Biolgicas. Universidad Nacional
Email Miguel Talledo:
mtalledor@unmsm.edu.pe
2 Instituto Peruano de Biologa
Molecular. Email Kattya Zumaeta:
kattya_zumaeta@ipbiomol.com
FE DE ERRATA
El editor informa a los lectores a las siguientes erratas en el articulo mencionado arriba (Rev. peru.
biol. 16(2): 227 - 238 (Diciembre 2009)):
Dice:
En el texto se repite 148 veces la palabra: Infueza
Debe decir:
Infuenza
142
FE DE ERRATA
Colofn
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La Revista Peruana de Biologa aparece con una periodicidad semestral y esta dedicada a la publicacin de los resultados de investigaciones
originales e inditas en las reas de Biodiversidad, Biotecnologa, Manejo ambiental, Ecologa y Biomdicas. Los trabajos recibidos son evaluados
por rbitros segn criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribucin al conocimiento.
Te Revista Peruana de Biologa has a semester periodicity and publishes the results of original research in Biodiversity, Biotechnology, Environmental
management, Ecology and Biomedical areas. Papers in Spanish or English are peer-reviewed using international criteria of quality, creativity, originality
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PAUTAS PARA LA PRESENTACIN DE LOS ARTCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGA
Enero 2009
(Contina....)
1. La Revista Peruana de Biologa es una publicacin cientfca arbitrada y es editada por el Instituto de Investigaciones de Ciencias
Biolgicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Per. Tiene una
periodicidad semestral y los nmeros aparecen en agosto y diciembre, tanto en su versin impresa como Online.
2. La Revista Peruana de Biologa recibe artculos completos, originales e inditos en los temas de biodiversidad, biotecnologa,
ecologa, manejo ambiental y biomedicina, elaborados segn las normas indicadas en las presentes pautas.
3. Los artculos pueden ser presentados en idioma ingls o castellano.
4. Los artculos sern evaluados por rbitros segn criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribucin al
conocimiento. El artculo es aceptado luego del proceso de revisin por rbitros y las modifcaciones indicadas. El artculo aceptado
ser editado y una prueba enviada al autor para la aceptacin y consentimiento de publicacin.
5. El artculo deber ser presentado acompaado de una carta dirigida al Editor Jefe, frmada por el responsable del trabajo con
quien se tendr comunicacin, indicando adems el carcter indito, original y completo del artculo presentado y su disposicin
para que sea revisado y editado.
6. El artculo puede ser enviado por correo comn; en este caso por triplicado y adems los archivos digitales apropiados. El
artculo comprende el texto, con las pginas numeradas correlativamente. Las ilustraciones, en hojas aparte, comprenden las tablas
y fguras.
7. El artculo tambin puede ser enviado por email al Editor Jefe. Los archivos deben ser enviados de acuerdo a las pautas indicadas
en el presente documento.
8. EL TEXTO del artculo debe ser escrito en tipo Courier 12 puntos, doble espacio, en A4. En general todos los artculos deben de
tener: Ttulo (en ingls y castellano), nombre y apellido de los autores, institucin de los autores, direccin postal y correo electrnico
de los autores, Resumen no mayor de 250 palabras (en ingls y castellano), 5 palabras clave (en ingls y castellano).
9. EL TTULO no debe de exceder de 20 palabras y debe expresar el contenido real del trabajo, si incluye un nombre genrico o
especfco se indicarn los taxa de referencia.
10. LOS AGRADECIMIENTOS deben dedicarse solamente a las personas e instituciones que colaboraron directamente en la realizacin
del trabajo.
11. La Revista cuenta con las siguientes secciones:
a. TRABAJOS ORIGINALES. Son artculos primarios, inditos que exponen los resultados de trabajos de investigacin y constituyen
aportes al conocimiento. Deben contener las siguientes partes: Ttulo, autores, Resumen (en ingls y castellano), palabras clave
(en ingls y castellano), Introduccin, Material y mtodos, Resultados, Discusin, Agradecimientos y Literatura citada. Todo el
artculo debe tener un texto promedio de 20 pginas, las ilustraciones deben ser slo las necesarias para una mejor exposicin de los
resultados.
b. NOTAS CIENTFICAS. Son artculos primarios, reportes de resultados cuya informacin es de inters para la comunidad cientfca. La
extensin del texto no ser mayor de 8 pginas. Esta seccin debe tener las siguientes partes: Ttulo, autores, Resumen (en ingls y
castellano), palabras clave (en ingls y castellano), cuerpo de la Nota, Agradecimientos y Literatura citada.
c. ARTCULOS DE REVISIN. Son artculos primarios, en esta seccin se incluyen trabajos que constituyen una exhaustiva revisin
del tema de investigacin del autor, se incluyen aqu tesis, revisiones taxonmicas y recapitulaciones. Deben contar las siguientes
partes: Ttulo, autores, Resumen (en ingls y castellano), palabras clave (en ingls y castellano), Introduccin, cuerpo de la revisin,
Agradecimientos y Literatura citada. Todo el artculo debe tener un texto promedio de 35 pginas. Las ilustraciones deben ser slo
las necesarias para una mejor exposicin de los resultados.
d. COMENTARIOS. Son artculos donde se discute y exponen temas o conceptos de inters para la comunidad cientfca. Se incluyen
aqu ensayos de opinin y monografas. Deben contar con las siguientes partes: Ttulo, autores, cuerpo del comentario, y Literatura
Citada. Todo el artculo debe tener un texto promedio de 10 pginas.
e. COMENTARIOS DE LIBROS. Son artculos que comentan recientes publicaciones de inters para la comunidad cientfca.
Puede solicitarse al Comit Editor la elaboracin de un comentario enviando dos copias del libro a la direccin postal de la Revista
Peruana de Biologa.
12. Cuando el artculo exponga sobre experimentos con humanos y animales, los procedimientos deben de ceirse a la Declaracin
de Helsinki de 1975 y a las leyes peruanas vigentes (Ley 27265). Deben ser presentadas las declaraciones pertinentes y mencionadas
en el texto.
13. Cuando el artculo exponga sobre nuevas especies, nuevos registros, ampliaciones biogeogrfcas o inventarios taxonmicos debe
indicarse el depsito de los ejemplares en un centro de referencia taxonmico.
14. Cuando los especmenes hallan sido colectados en reas protegidas, debe de indicarse los respectivos permisos.
15. Los nombres cientfcos del gnero y especie irn en cursivas. La primera vez que se cita un organismo deber hacerse con su
nombre cientfco completo (gnero, especie y autor); posteriormente podr citarse solamente la inicial del nombre genrico y el
nombre especfco completo.
16. Deben usarse los smbolos de las unidades del Sistema Internacional de Medidas. Si fuera necesario agregar medidas en otros
sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser defnidas en el texto. Decimales con coma, no punto (ejemplo correcto: 0,5;
incorrecto: 0.5).
17. LAS CITAS EN EL TEXTO deben incluir el apellido del autor y ao (ejemplo: (Carrillo 1988) o ... de acuerdo a Snchez (1976)
o (Chvez y Castro 1998, Rios 1999, Piedra 2001)). Si hay varios trabajos de un autor en un mismo ao, se citar con una letra
en secuencia adosada al ao (ejemplo: Castro 1952a). Cuando hay ms de dos autores se citar al primer autor y se colocar et al.
(Ejemplo: (Smith et al. 1981) o segn Smith et al. (1981)).
18. La LITERATURA CITADA incluir todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabtico y sin numeracin.
La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuacin, sin coma, las iniciales del nombre con puntos y sin espacio. El
segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuacin el apellido. El ltimo autor se diferenciara por
que le antecede el smbolo &. Si hubiesen ms de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada
solamente se usa letra tipo normal, no itlica, no versalita. Ejemplos:
a. Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis
(Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85.
b. Buhrnheim C.M. & L.R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei: Characidae:
Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. Neotrop. ichthyol. 4 (2): 167-196.
c. Nogueira R.M.R., M.P. Miagostovich, H. G. Schatzmayr, et al. 1995. Dengue type 2 outbreak in the south of the State of Bahia,
Brazil: laboratorial and epidemiological studies. Rev. Inst. Med. trop. S. Paulo 37 (6): 507-510.
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archive/1545-7885/3/7/pdf /10.1371_journal.pbio.0030245-S.pdf >. Acceso 31/07/2005.
h. Food and Drug Administrations (FDA). 2001. Fish and Fishery Products Hazards and Controls Guidance. Tird Edition June
2001. <http://www.cfsan.fda.gov/~comm/haccp4.html> (acceso 24/12/07).
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j. IMARPE. 2002. (en lnea). Segundo informe del BIC Jos Olaya Balandra. Paita Salaverry. 24 febrero- 05 Marzo 2002. <http://
www.imarpe.gob.pe /imarpe/informeolaya02-032002.php>. Acceso 01/07/2005.
k. Solari S.A. 2002. Sistemtica de Tylamys (mammalia: didelphimorphia: marmosidae). Un estudio de las poblaciones asignadas
a Tylamys elegans en Per. Tesis, Magster en Zoologa, mencin Sistemtica y Evolucin. Facultad de Ciencias Biolgicas
Universidad Nacional Mayor de San Marcos. <http://www.cybertesis.edu.pe/sisbib/2002/solari_ts /html/indexframes.html>.
Acceso 31/07/2005
19. Las citas de artculos en prensa deben incluir el volumen, el ao y el nombre de la revista donde saldrn publicados; de lo
contrario debern ser omitidos.
20. Deben evitarse las citas a resmenes de eventos acadmicos (congresos y otros) y las comunicaciones personales.
21. Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, grfcos, fotos, etc.) sern numeradas correlativamente con nmeros arbigos;
de igual manera las Tablas. Las leyendas de las fguras deben presentarse en hoja separada del texto y deben ser sufcientemente
explicativas. Cada tabla debe llevar un ttulo descriptivo en la parte superior.
22. Cuando el trabajo es enviado por correo postal, las fguras sern presentadas en papel Canson y con tinta china, en un tamao
A4, montados sobre cartulina blanca. Los dibujos y fotos de estructuras y organismos deben llevar una escala grfca para facilitar
la determinacin del aumento. Los mapas deben llevar las respectivas coordenadas. Las fotografas deben tener 15x10 cm de tamao
como mnimo, en papel liso, con amplio espectro de tonos y buen contraste, montados sobre una cartulina blanca A4. Costos por
fotografas a color debern ser asumidos por el autor.
23. Si las fguras fuesen escaneadas, deben guardarse en un archivo TIFF, tamao natural, 600 dpi. Las grfcas de origen electrnico
deben de enviarse en formato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps). Los mapas en formatos SHP.
Fotos de cmaras digitales en formato JPGE mayor a 3Mpixel. Otros archivos independientes en formato TIFF, BMP, Ai, PSD.
Costos por ilustraciones a color sern asumidos por el autor.
24. Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivo
para las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imgenes insertadas
en otros archivos (por ejemplo no enviar imgenes pegadas en una hoja de MS-Word o Excel).
25. Slo se aceptan fotos e imgenes digitales de alta calidad.
26. El material enviado no ser devuelto, por lo que los autores deben tomar sus precauciones.
27. Una prueba del trabajo revisado, editado y diagramado adems del costo por impresin ser enviado al autor para su
aprobacin.
28. El autor principal podr solicitar cuatro ejemplares de la revista. Un nmero de separatas adicional podr ser solicitado antes
de la impresin teniendo en cuenta los costos respectivos.
Comit Editor
Email: lromeroc@unmsm.edu.pe
Correo postal: Leonardo Romero (Editor)
UNMSM-FCB
Apartado 11-0058
Lima 11
Per
(continacin...)
129 Aislamiento y caracterizacin de un pptido antibacteriano del veneno de Centruroides margaritatus
Isolation and characterization of antibacterial peptide from Centruroides margaritatus venom
133 Biodegradacin de polietileno de baja densidad por accin de un consorcio microbiano aislado de un relleno sanitario,
Lima, Per
Biodegradation of low density polyethylene by the action of a microbial consortium isolated from a landfll, Lima, Peru
137 Contaminacin producida por piscicultura intensiva en lagunas andinas de Junn, Per
Pollution produced by intensive fsh farming in Andean lagoons, Junn, Peru
Mauro Mariano, Pedro Huaman, Egma Mayta, Haydee Montoya y Magda Chanco
Fe de errata
141 Los virus Infuenza y la nueva pandemia A/H1N1
Miguel Talledo y Kattya Zumaeta
(Contina...)
Revista PeRuana de Biologa
Volumen 17 Abr il, 2010 Nmero 1
Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837
Contenido
Editorial
3 El editorial del nmero de otoo
Leonardo Romero
Trabajos originales
5 Anfbios andinos del Per fuera de reas Naturales Protegidas: amenazas y estado de conservacin
Peruvian Andean amphibians outside Natural Protected Areas: Treats and conservation status
Csar Aguilar, Csar Ramrez, Dani Rivera, Karen Siu-Ting, Juana Suarez y Claudia Torres
29 Biota acutica en la Amazonia Peruana: diversidad y usos como indicadores ambientales en el Bajo Urubamba (Cusco
Ucayali)
Aquatic biota in the Peruvian Amazon: diversity and uses as environmental indicators in the lower Urubamba (Cusco
Ucayali)
37 Diversidad y variacin estacional de peces en la cuenca baja del ro Nanay, Per
Fishes species diversity and seasonal variation in the lower basin of Nanay River, Peru
Ericka Correa y Hernn Ortega
43 Glndula pediosa de moluscos terrestres y sus implicancias evolutivas, con nfasis en Megalobulimus
Pediose gland in land snails and its evolutionary implications, with emphasis on Megalobulimus
Victor Borda, Rina Ramrez y Pedro Romero
53 Analysis of the secondary structure of mitochondrial LSU rRNA of Peruvian land snails (Orthalicidae: Gastropoda)
Anlisis de la estructura secundaria del LSU rRNA mitocondrial de caracoles terrestres peruanos (Orthalicidae: Gas-
tropoda)
Jorge Ramirez, Rina Ramrez
59 Identifcacin de Yarrowia lipolytica (Ascomycota: Hemiascomycetes) como contaminante en la obtencin de ampli-
fcados del gen 28S rRNA de moluscos
Identifcation of Yarrowia lipolytica (Ascomycota: Hemiascomycetes) as a contaminant in obtaining amplifed 28S
rRNA gene of mollusks
Jenny Chirinos, Carlos Congrains, Rina Ramrez, Pablo Ramrez
65 La familia Conidae en el mar peruano
Te family Conidae from Peruvian Sea
Carlos Paredes, Franz Cardoso, Katherine Altamirano, Paul Baltazar y Leonardo Romero
75 Clave de gneros de larvas de Trichoptera (Insecta) de la Vertiente Occidental de los Andes, Lima, Per
Genera key to Trichoptera (Insecta) larvae from Western slope of the Andes, Lima, Peru.
81 Characterization of leaf anatomy in species of Astrocaryum and Hexopetion (Arecaceae)
Caracterizacin de la anatoma foliar de especies de Astrocaryum y Hexopetion (Arecaceae)
Betty Milln y Francis Kahn
95 Flora y vegetacin de suelos crioturbados y hbitats asociados en la Cordillera Blanca, Ancash, Per
Flora and vegetation of cryoturbed soils and associated habitats in the Cordillera Blanca, Ancash, Peru
Asuncin Cano, Wilfredo Mendoza, Susy Castillo, Marybel Morales, Mara. I. La Torre , Hector Aponte, Amalia
Delgado, Niels Valencia y Nanette Vega
105 Flora vascular y vegetacin del humedal de Santa Rosa (Chancay, Lima)
Damaso W. Ramirez, Hector Aponte y Asuncion Cano
111 Estado de la diversidad de la fora vascular de los Pantanos de Villa (Lima - Per)
Dmaso W. Ramirez y Asuncin Cano
115 Notas sobre tres especies de Gigartinaceae (Rhodophyta) del litoral peruano
Notes on three species of Gigartinaceae (Rhodophyta) from Peruvian coast
Martha Caldern, Mara Eliana Ramrez y Danilo Bustamante
123 Caracterizacin biolgica y accin de inhibidores de una fosfolipasa A
2
2
Rosalina Inga, Dan Vivas, Pedro Palermo, Julio Mendoza, Fanny Lazo y Armando Yarlequ

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