ECOLOGA APLICADA

Revista del Departamento Acadmico de Biologa de la Universidad Nacional Agraria La Molina

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Volumen 4, nmeros 1 y 2

Diciembre 2005

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Contenido
Artculos originales
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Mnica Romo Retegui. Efecto de la luz en el crecimiento de plantulas de Dipteryx micrantha Harms "shihuahuaco" transplantadas a sotobosque, claros y plantaciones. Horacio De la Cruz Silva, Percy A. Zevallos Pollito y Graciela Vilcapoma Segovia."Status" de conservacin de las especies vegetales silvestres de uso tradicional en la Provincia de Canta, LimaPer. Toutcha Lebgue, Manuel Sosa y Ricardo Soto. La flora de las Barrancas del Cobre, Chihuahua, Mxico. Graciela Verzino, Jacqueline Joseau, Mnica Dorado, Edgardo Gellert, Sandra Rodrguez Reartes y Ral Nbile. Impacto de los incendios sobre la diversidad vegetal, Sierras de Crdoba, Argentina. Sidney Novoa, Aldo Ceroni y Consuelo Arellano. Contribucin al conocimiento de la fenologa del cactus Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae) en el valle del ro Chilln, Lima-Per. Pia Parolin. Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) as "pasture killer" ("matapasto") pioneer tree in Amazonian floodplains. Nery Santillana, Consuelo Arellano y Doris Ziga. Capacidad del Rhizobium de promover el crecimiento en plantas de tomate (Lycopersicon esculentum Miller). Maura Kufner, Daniela Tamburini, Liliana Giraudo y Vernica Briguera. Conservacin de mastofauna en fragmentos de bosque chaqueo en la regin de Mar Chiquita (Crdoba, Argentina). Cruz Mrquez, Jos Manuel Mora, Federico Bolaos y Solanda Rea. Aspectos de la biologa poblacional en el campo de Anolis aquaticus, Sauria: Polychridae en Costa Rica.

Pg. 1-8

Pg. 9-16

3 4

Pg. 17-23 Pg. 25-34

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Pg. 41-46 Pg. 47-51

Pg. 53-58

Pg. 59-69

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Ins Redolfi, Francisca Ruano, Alberto Tinaut, Felipe Pascual y Mercedes Campos. Distribucin espacial y permanencia temporal de hormigueros en el agrosistema del olivo en Granada, Espaa. Sidney Novoa, Ins Redolfi y Aldo Ceroni. Patrn de actividad diario de la hormigaCamponotus sp. en los botones florales del cactus Neoraimondia arequipensis subsp.roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza. Sidney Novoa, Ins Redolfi, Aldo Ceroni y Consuelo Arellano. El forrajeo de la hormigaCamponotus sp. en los botones florales del cactus Neoraimondia arequipensis subsp.roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae). Jos Iannacone y Lorena Alvario. Selectividad del insecticida Cartap empleando bioensayos con organismos no destinatarios. Beatriz Angeles y Jaime Mendo. Crecimiento, fecundidad y diferenciacin sexual del lenguado Paralichthys adspersus (steindachner) de la costa central del Per. Renato Salvatteci y Jaime Mendo. Estimacin de las prdidas bio-econmicas causadas por la captura de juveniles de anchoveta (Engraulis ringens, J.) en la costa peruana. Camelia Manrique Bravo y Martha Williams de Castro. Efectos de las mareas y de los perodos intra estacionales en el comportamiento de los cormoranes pelgicos (Phalacrocorax pelagicus Pallas, 1811) durante el buceo en cattle point, San Juan Island, Washington, U.S.A. Romn Felipe Serpa Ibez y Abelardo Caldern Rodrguez. Efecto del estrs por salinidad en cuatro cepas de Dunaliella salina Teod. en el Per. Francisco Fontrbel Rada. Indicadores fisicoqumicos y biolgicos del proceso de eutrofizacin del lago Titikaka (Bolivia). Artculos de revisin Miguel Angel Delfino. Inventario de las asociaciones fido-planta en el Per. Notas cientficas

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Aldo Pacheco y Antonio Garate. Bioincrustantes en estructuras de cultivo deArgopecten purpuratus en Baha Samanco, Per.

Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 25/10/2005 Aceptado: 20/11/2005

EFECTO DE LA LUZ EN EL CRECIMIENTO DE PLANTULAS DE Dipteryx micrantha Harms SHIHUAHUACO TRANSPLANTADAS A SOTOBOSQUE, CLAROS Y PLANTACIONES THE EFFECT OF LIGHT ON THE GROWTH OF SEEDLINGS AND SAPLINGS OF Dipteryx micrantha IN UNDERSTORY, GAPS AND PLANTATIONS
Mnica Romo Retegui1 Resumen Dipteryx ha sido mencionado como un gnero que depende de los claros para su crecimiento, aunque como la mayora de las especies de rboles de los bosques maduros, sta es tolerante a bajos niveles de luz en su estadio de plntula. Para explorar el efecto de la luz en el crecimiento durante los estadios iniciales de Dipteryx micrantha Harms se hicieron experimentos de transplante a lugares con diferentes niveles de luz. El crecimiento de plntulas transplantadas luego de un ao de edad a claros del bosque, es mayor que el crecimiento de plntulas transplantadas a la misma edad a sotobosque y est relacionado con la luz. Luego de tres a cuatro aos, los claros se cierran y los niveles de luz en estos regresan a niveles similares a los del sotobosque. El anlisis de regresin escalonada mostr que en claros, la luz es el factor ms determinante en el crecimiento en dimetro y altura de las plntulas, sin que influya en este crecimiento, ni el dimetro inicial de la planta ni el nmero inicial de hojas. A niveles ms altos de luz, como los individuos en plantaciones mixtas o puras, estos crecen comparativamente mucho ms que aquellos que crecen en claros. Se observa que la influencia de la luz en el crecimiento depende del nivel de sta, as existe una relacin entre la luz y el crecimiento a niveles de luz observados en los claros. Sin embargo no hay relacin en niveles de luz tan bajos como en el sotobosque o en ambientes de mucha luz como en las plantaciones puras. Palabras clave: Dipteryx micrantha, plntulas, crecimiento, claros, plantaciones. Abstract Dipteryx has been mentioned to be a gap dependent genus, however, most of the canopy tropical trees tolerate low light levels in their seedling/sapling stage. To explore the effect of light on growth during the early life of Dipteryx micrantha Harms, transplant experiments to different light levels were done. Growth in one-year-old seedlings transplanted to gaps and understory was higher in gaps, and related to light levels. For gaps, stepwise regression analyses showed that light is the most determinant factor on growth in diameter and height, while initial plant diameter or number of leaves were not influenced. Individuals in plantations grew much better than individuals in gaps with no notorious difference in their morphology compared to those in the forest. In general, the influence of light on growth depends on whether light levels are high, intermediate or low: it this study, growth was related to middle light levels such as those in the gaps, but it was not related to low light levels such as those of the understory or, to high light levels such as those in plantations. Key words: Dipteryx micrantha, seedlings, saplings light, growth, gaps, plantations

Introduccin En el bosque hmedo tropical en general, la luz es uno de los factores que ms afecta la supervivencia y crecimiento de las plntulas (tambin llamadas regeneracin natural). Sin embargo, los niveles de luz en el sotobosque donde se encuentran las plntulas son muy bajos, variando entre 0.5-30% de luz abierta. La mayora de las veces los niveles de luz se encuentran alrededor del 2% (Canham, 1989; Chazdon & Fetcher, 1984; Chazdon, 1988; Clark et al., 1993; Smith et al., 1992; Osunkoya et al., 1994; Zagt, 1997). Slo en los

claros del bosque los niveles de luz pueden llegar a 10-30% de luz (Canham, 1989; Osunkoya et al., 1993; Osunkoya et al., 1994; Van der Meer, 1998) permitiendo un considerable incremento en el crecimiento de los estadios jvenes. Sin embargo los claros se cierran o cubren en pocos meses (42-64 meses) (De Steven, 1988; Brokaw & Whitmore, 1992; Van der Meer, 1998; Fraver et al.,1998) retornando a niveles de luz similares a los del bosque circundante. No slo el tiempo de los claros es corto sino tambin su frecuencia. En Cocha Cashu, el promedio

CRECIMIENTO DE Dipteryx EN CLAROS Y PLANTACIONES Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ de mortalidad de rboles es de 1.6% (Gentry & Terborgh, 1990) sugiriendo que las oportunidades para que los rboles (o plntulas) crezcan ms que el promedio debido a la luz producida por un claro, son en realidad raras. As en el sotobosque, un ambiente de muy poca luz, el crecimiento de las plntulas es muy lento con eventos de crecimiento mayor slo segn la frecuencia de cadas de rboles y la existencia de claros de luz. En consecuencia, el crecimiento de un individuo antes de llegar a ser un rbol adulto del dosel es extremadamente lento y puede llegar a cientos de aos en muchas especies de rboles (Canhan, 1989), especialmente aquellas de maderas duras. Para el caso de Dipteryx panamensis (Pittier) Record & Mell. por ejemplo, una especie congenrica y muy similar a Dipteryx micrantha Harms shihuahuaco, la edad de una plntula de 4 cm de dimetro se calcula que es de 72 aos (Clark & Clark, 1992). El estudio anteriormente mencionado, que adems incluy otras 5 especies de rboles tropicales, demostr que la existencia de individuos en un bosque tropical es influenciada principalmente por la supervivencia y crecimiento cuando las plantas tienen menos de 4 cm de dimetro. Es entonces muy importante estudiar y comprender los factores que las afectan durante esta edad, especialmente el factor luz. En contraste con los ambientes naturales, la luz en ambientes deforestados y plantaciones forestales tiene niveles significativamente mayores. Aunque hay especies que no crecen en plantaciones con la misma morfologa o cualidades de la madera que los que crecen en bosques naturales, este no es el caso de Dipteryx, tanto D. panamensis (Lois et al., 2003) como D. odorata (Volpato et al., 1973), puesto que se reportan rboles normales en plantaciones. El objetivo de este estudio es comprender el efecto de la luz sobre el crecimiento de plntulas de Dipteryx micrantha transplantadas a lugares con diferentes niveles de sta. Especficamente, nos preguntamos: Hay diferencias en los efectos de la luz en el crecimiento de plntulas transplantadas al sotobosque, a claros, a plantaciones mixtas y a plantaciones puras?. Materiales y Mtodos Lugar de estudio, transplantes y plantaciones Transplante a claros.- El estudio fue realizado en la Estacin Biolgica de Cocha Cashu, Parque Nacional del Manu, Madre de Dios (S 1155 y O 7718, 280 msnm). Cocha Cashu se encuentra ubicado en la zona climtica lmite entre el bosque hmedo tropical y subtropical. El lugar es un bosque inundable con una precipitacin promedio anual de 2000 mm y una temperatura de 23 a 24 C. Normalmente, la lluvia se concentra durante los meses de Noviembre a Mayo, mientras que slo cae aproximadamente 100 mm durante la estacin seca. Eventos climticos drsticos que producen gran cantidad de lluvia pueden ocurrir 2 durante algunos aos, como El Nio de 1997 y 1998. Segn anlisis de los datos climticos de la Estacin ( www.duke/~manu), se observ que las estaciones secas del ao 1998 y 1999 tuvieron dos meses de sequa y no un mes como normalmente sucede otros aos. El experimento de transplante fue realizado en el bosque aluvial maduro de Cocha Cashu. Este bosque est entre las reas ms grandes de bosque maduro a lo largo del ro Man y entre los de mayor densidad de Dipteryx (Romo et al., 2004); de tal manera Cocha Cashu ha sido llamado un bosque de Dipteryx-Quararibea (Janson & Emmons, 1990). Una descripcin detallada del rea se encuentra en Gentry & Terborgh (1990) y Foster (1990). Para verificar el desarrollo de Dipteryx micrantha Harms en los claros se realiz un experimento de transplante de plntulas a estos ambientes. Las semillas que dieron origen a estas plantas fueron sembradas en Octubre de 1998 y colocadas dentro de dos jaulas de malla metlica para prevenir la depredacin por parte de roedores, adems de una malla de plstico (screen mesh) para prevenir el sol directo permitiendo la entrada de agua. Las jaulas estaban en un ambiente de gran cantidad de luz como es el claro de la Estacin Biolgica que tiene aproximadamente 20 m de dimetro. Luego de un ao (Octubre 1999) un total de 60 de las plntulas ms altas (promedio 422 mm de altura y 6 mm dimetro) procedentes de las jaulas fueron transplantadas a un sitio del sotobosque (20 plntulas) y a dos sitios en claros (20 plntulas en cada uno). Las plntulas transplantadas al sotobosque, claro 1 y claro 2 fueron igualmente escogidas entre las ms altas y eran de igual tamao tanto en dimetro como en altura (ANOVA dimetro en mm: F= 0.84, P=0.58, altura en mm: F=0.18, P=0.83). El claro 1 estaba situado a 250 m del borde del lago y meda alrededor de 20 m de dimetro por lo que puede considerarse un claro mediano (Brown, 1993). El claro 2 estaba cerca al lago y media alrededor de 20 x 10 m por lo que puede ser considerado un claro pequeo. Aunque algunos estudios demostraron que exista una variedad de microhbitats dentro de los claros (Brown, 1993; Dalling et al., 1999; Denslow et al., 1998), Cintra & Horna (1997) no encontraron diferencias en el desarrollo de las plntulas de Dipteryx micrantha Harms recin germinadas y transplantadas a un claro, entre aquellas cercanas al tronco y las de la zona de dosel del rbol cado. En este estudio, las plntulas fueron colocadas en dos lneas paralelas de 10 plntulas cada una separadas por 4 m entre s. Las lneas comenzaban en el borde del claro. Plantaciones puras y mixtas.- El sembrado de las plntulas luego de aproximadamente tres meses de germinadas fue realizado en un terreno en el ro Tambopata, Madre de Dios (300 msnm). Tambopata est situado en la zona de bosque hmedo subtropical. La precipitacin y temperatura son similares a las de

MNICA ROMO RETEGUI Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 1-8 __________________________________________________________________________________________ Cocha Cashu. La zona de trabajo en Tambopata est localizada en el bosque aluvial, similar al de Cocha Cashu, pero en donde la deforestacin y presencia de charcas a lo largo del ro son un rasgo general. La plantacin pura se realiz en una zona de bajo. El ambiente de bajo estaba situado en 12 39 23.22 S y 69 11 26.56 O y el ambiente de chacra agroforestal aproximadamente a 200 m del bajo y un poco ms lejos del ro en 12 39 40.25 S y 69 11 50.89 O. La siembra de plntulas recin germinadas en las plantaciones puras en el bajo fue realizada en Diciembre de 1998 y la siembra en el ambiente agroforestal en Diciembre de 1999. En el bajo, donde las plantas fueron sembradas distancias de 5 a 8 m entre si, un canal se encontraba muy cercano a la zona en que se sembraron las plntulas y ste se inundaba completamente durante gran parte de la poca de lluvia (Noviembre a Mayo). Las plntulas en la chacra agroforestal sin embargo no se inundaban tan drsticamente aunque la chacra poda tener charcos de agua si las lluvias eran intensas. La chacra agroforestal contena adems plantas de Musa paradisiaca L. pltano, Cedrela odorata L. cedro, Swietenia macrophylla King caoba, Bertholletia excelsa Humb & Bonpl. castaa y Bactris gasipaes Kunth pihuajo entre otras. Medidas de luz Las mediciones de luz fueron hechas con el mtodo de fotos hemisfricas. Para el caso de las plntulas transplantadas a claros, las fotos fueron tomadas en Noviembre de 1999, Noviembre de 2000 y Marzo de 2002. El nmero de fotos de un ao a otro fue reducindose debido a la mortalidad de las plntulas. Una plntula en el claro 1 fue destrozada entre el tiempo de transplante y toma de foto reduciendo la muestra a 19 plntulas. La luz en el ambiente de plantaciones puras se puede decir que era total ya que las plantas estaban muy distanciadas entre s, por lo que se considera estos niveles de luz como mximos o de o ms de 50% de luz. No se tomaron fotos hemisfricas a estos individuos que ya eran pequeos arbolitos de ms de 3 m cuando se midieron. En la chacra agroforestal en cambio las plantas podan estar cubiertas o mezcladas con otras especies por lo que se tomaron fotos hemisfricas en Enero de 2001, es decir dos aos luego de ser sembradas. Las fotos hemisfricas son un mtodo indirecto muy confiable para medir la luz y son particularmente adecuadas para este tipo de estudio. Las fotos fueron tomadas al nivel de las hojas superiores de las plntulas con una cmara Minolta y un lente ojo de pez que permite tener un ngulo de casi 180 y usando una pelcula blanco y negro de 400 ASA, Tri X Pan Kodak. Los negativos fueron escaneados a un nivel de 256 en la escala de grises. Las imgenes fueron manipuladas de tal forma que los grises de las hojas fueron convertidas a negro y el cielo en blanco, 3 convirtiendo las imgenes en solo dos colores, blanco y negro. El programa Winphot (Hans ter Steege, Utrecht University, www.bio.uu.nl/~herba/Guyana/winphot/wp_index.ht m) fue utilizado para calcular el % de luz (blanco) del rea de las fotos. Nos referimos a estas medidas como niveles de luz. Medidas de crecimiento Las medidas del dimetro y altura de las plntulas transplantadas a claros fueron realizadas al inicio en Noviembre de 1999 y remedidas en Noviembre de 2000 y Marzo de 2002. Estas medidas fueron realizadas slo una vez (Enero de 2001) para el caso de las plntulas en plantaciones puras y mixtas por lo que este caso slo expresa el crecimiento desde 1998 a 2001 para el caso de las plntulas en plantaciones puras y desde 1999 a 2001 para el caso de las plntulas en plantaciones mixtas. El dimetro fue medido a 1 cm del suelo a excepcin de los individuos en plantaciones puras que ya eran arbolitos, cuyo dimetro fue medido a 1 m del suelo aproximadamente, altura a la que el dimetro ya era uniforme. La altura fue medida desde el suelo hasta la base del peciolo de la hoja ms joven y el nmero de hojas contado. Dipteryx tiene hojas compuestas alternas. El dimetro fue medido con calibradores de plstico a 0.1 mm de aproximacin. La altura se determin con cinta de medir a 1 mm de aproximacin. Anlisis estadstico Para el caso del experimento de transplante a claros, se utiliz el Test de Mann-Whitney (no paramtrico) para comparar los niveles de luz recibidos por las plntulas en el sotobosque y claros. El mismo test se us para comparar el crecimiento en dimetro, altura y cambio en nmero de hojas de las plntulas en claros entre 1999-2000 y 2000-2002. Aunque en este caso, los intervalos de tiempo entre las medidas fueron diferentes (1 ao vs. 1 ao 4 meses) y se esperara que a mayor tiempo mayor crecimiento. Se utiliz la regresin escalonada (stepwise regresin) para ver cual de los factores (luz, dimetro inicial, nmero de hojas) es ms determinante para el crecimiento. Considerando que el dimetro y altura pueden ser funciones del tamao se grafico el crecimiento como: ln medida t2-ln medida t1. Para los individuos en plantaciones, se describe la relacin entre la luz y el tamao de la planta en dimetro y altura usando una regresin lineal. Se asume que los niveles de luz durante el primer ao fueron mayores que los registrados el segundo ao (2001). Se describe la relacin entre dimetro y altura de los individuos. Resultados Transplante a claros. Un total de 13 (65%) y 34 (85%) plntulas transplantadas en 1999 al sotobosque y claros

CRECIMIENTO DE Dipteryx EN CLAROS Y PLANTACIONES Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ respectivamente sobrevivi hasta la ltima vez que fueron medidos en Marzo de 2002. Los niveles de luz encontrados en los claros son en general ms altos que los encontrados en el sotobosque tanto en el primer ao (P<0.0001) como en el segundo ao (P<0.0001) pero en el tercer ao los niveles de luz en los claros han disminuido y no son ya estadsticamente diferentes de los encontrados en el sotobosque (Figura 1). Los niveles de luz recibidos por las plntulas al ser transplantadas tuvieron un rango entre 1.54 y 16.86% (promedio y DE:7.28+3.30). El valor mximo de niveles de luz encontrado es aparentemente el mximo valor posible ya que una foto tomada en el centro del claro grande a 1.20 m del suelo dio un nivel de luz de 20%. crecimiento en dimetro y altura de las plntulas de claros (Figura 3).

Figura 2. Comparacin del crecimiento en dimetro y altura de plntulas transplantadas a sotobosque y a claros. Comparacin del crecimiento en dimetro y en altura en dos aos consecutivos de plantas transplantadas a sotobosque y claros. Las barras muestran el promedio y el percentil en 95% *=P<0.05

Figura 1. Porcentaje de luz recibido durante tres aos por las plntulas de Dipteryx micrantha transplantas a sotobosque y claros. Los smbolos expresan la media y la desviacin estndar. ***=P<0.001, n.s.=no significativamente diferente. El crecimiento de las plntulas durante los dos aos fue mayor en los claros que el sotobosque tanto en dimetro (+DE= 2.8+ 2.3mm y 1.9 + 2.16mm vs. -0.09 + 0.9mm y -0.01 + 0.82mm) como en altura (+DE= 276+ 187mm y 339 + 277mm vs. -4.4+ 42mm y -6.00 + 10mm) (Figura 2). Alrededor de la tercera parte de las plntulas de los claros creci ms de 400 mm por ao. En los claros, el crecimiento en dimetro fue ligeramente mayor de 1999 a 2000 que del 2000 a 2002 (U=794, P=0.0165) pero no hubo diferencia en la tasa de crecimiento en altura entre ambos aos (Figura 2). El anlisis de regresin escalonada mostr que, en los claros, la luz es el factor mas determinante para el crecimiento en dimetro y altura, no teniendo influencia el dimetro inicial de la planta o el nmero inicial de hojas (Tabla 1). Los valores de r2 son de 0.26, 0.31 y 0.47 (P<0.01) para el crecimiento en dimetro el primer ao y en altura el primer y segundo aos respectivamente. Ya que la regresin escalonada mostr que la luz es el factor ms determinante, se grafic la regresin lineal entre % de luz y 4

Figura 3. Regresin lineal entre el % luz y el crecimiento en dimetro y altura en plntulas transplantadas al sotobosque y claros. Ecuacin de la regresin linear de b) r2=0.26 y=0.03804+0.04488x d) r2=0.31, y=0.1385+0.0458x y r2=0.29 , y=0.0087+0.0154x, El crecimiento es expresado como: (ln dimetro t2-ln dimetro t1) y (ln altura t2 -ln altura t1). *=P<0.05, ** P=<0.01, ***=P<0.001. Para las plntulas transplantadas al sotobosque, ni los niveles de luz, ni el dimetro inicial, ni el nmero de hojas mostr influencia en el crecimiento. Plantaciones puras y mixtas. No slo el nivel de luz es alto en las plantaciones puras sino tambin en las mixtas (+DE:25+9%, n=30, rango 9-52%) por lo que se sugiere que la luz no fue un factor limitante en ninguno de estos ambientes. La regresin lineal muestra que no hay relacin entre el dimetro y la luz (r2=0.00, P=0.67) o entre la altura y la luz de las plantas de la plantacin mixta (r2=0.002,

MNICA ROMO RETEGUI Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 1-8 __________________________________________________________________________________________

Tabla 1. Regresin escalonada del efecto de la luz, dimetro inicial y nmero de hojas en el crecimiento en dimetro, altura y cambio en nmero de hojas. El crecimiento es expresado como: ln medida t2-ln medida t1 ns= no significativo estadsticamente *=P<0.05, ** P=<0.01, ***=P<0.001.
Dependiente Crecimiento en dimetro Crecimiento en altura Cambio en el n.. de hojas Independiente % de luz dimetro inicial n. de hojas % de luz dimetro inicial n. de hojas % de luz dimetro inicial n. de hojas % de luz dimetro inicial n. de hojas % de luz dimetro inicial n. de hojas % de luz dimetro inicial n. de hojas N 18 18 17 Coeficiente R2 P N 10 14 Coeficiente R2 P

SOTOBOSQUE 1999 a 2000 0.09198 0.29 0.5155 -0.03751 0.4756 0.02892 0.0539 -0.17211 0.27 0.1594 -0.00510 0.9072 0.02064 0.0955 -5.74866 0.51 0.0664 -0.88850 0.3684 -0.58246 0.1123 0.0027 ** 0.5779 0.4191 0.0011 ** 0.7725 0.6060 0.0898 0.0369 * 0.0012 **

SOTOBOSQUE 2000 a 2002 0.00887 0.08 0.8179 -0.03337 0.6136 -0.00375 0.8620 -0.00792 0.06 0.8351 -0.02005 0.6546 -0.00792 0.7058

Crecimiento en dimetro Crecimiento en altura

35

CLAROS 1999 a 2000 0.04174 0.26 -0.02746 0.01916 35 0.04509 0.31 0.01388 -0.01189 0.22917 1.08698 -0.85275

32 32

CLAROS 2000 a 2002 0.01354 0.07 0.00863 0.00042 0.02755 0.47 0.01416 0.02348

0.2982 0.6841 0.9855 0.0068 ** 0.3687 0.1809

Cambio en el n.. de hojas

35

0.36

P=0.82). Comparativamente con las plantas en ambientes naturales o en claros, es notable el dimetro y altura alcanzados por las plantas en estos ambientes de niveles de luz altos: en la plantacin pura en bajo luego de dos aos, el dimetro fue cercano a 5 cm (+DS:47+16mm) y la altura de casi 5 m (+DE:5129+1985mm, n=17). En la plantacin mixta luego de tres aos el dimetro y la altura fueron comparativamente menores (dimetro +DE:13+5mm; altura 897+495 n=34). En la Figura 4 se muestra la relacin alomtrica de los individuos sembrados.

Figura 4. Relacin alomtrica de los individuos de Dipteryx micrantha de las plantaciones puras y mixtas.

Discusin Dipteryx panamensis, una especie congenrica muy estudiada en Centro Amrica y similar ecolgicamente a D. micrantha, ha sido clasificada como una especie que requiere de luz como adulto. Sin embargo en sus estados jvenes, las especies de bosque primario en general, son extremadamente tolerantes a la sombra (Fetcher et al.,1996). En efecto, casi todas las especies de rboles del dosel parecen ser tolerantes a la sombra en cierto grado (Clark & Clark, 1984; Clark & Clark, 1987), por lo que los conceptos de dependencia de claros y necesidades de la regeneracin requieren ser redefinidos. Los claros permiten un incremento en los niveles de luz y consecuentemente el crecimiento de las plantas pero al cerrarse en unos aos, se retorna a niveles de luz similares a los del sotobosque, como hemos visto en el presente trabajo y otros (De Steven, 1988; Brokaw & Whitmore, 1992; Van der Meer, 1998; Fraver et al., 1998). Por esto, se postula que las plntulas deberan estar presentes cuando se crea el claro para tener alguna ventaja de tamao y mejor oportunidad de supervivencia y crecimiento. Esto tal vez explica la diferencia de nuestros resultados con aquellos de Cintra & Horna (1997) que transplantaron 96 plntulas recin germinadas a claros donde sobrevivieron el 35%, mientras que si son transplantadas luego de un ao, como en este trabajo, pueden sobrevivir el 85%. Aunque los claros son lugares ventajosos para el crecimiento, la cada de rboles o creacin de claros, es por lo general un 5

CRECIMIENTO DE Dipteryx EN CLAROS Y PLANTACIONES Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ evento no muy comn. Por ejemplo, en Cocha Cashu el promedio de la mortalidad de rboles es de 1.6% (Gentry & Terborgh, 1990). Con relacin al efecto de luz en el crecimiento se observa que este depende de los rangos de luz estudiados: en los ambientes muy oscuros como el sotobosque (<5% luz) y en los ambientes donde la luz no es limitante como en las plantaciones puras o mixtas (>20%), la luz no es determinante en el crecimiento o posiblemente no es el factor ms importante que determina el crecimiento. Slo en los claros donde los niveles de luz son intermedios (aprox. 6-20%) se observa una relacin directa entre la luz y el crecimiento. Cuando la luz no es determinante en el crecimiento hacia arriba, otros factores como calidades intrnsecas de las semillas o plntulas o la presencia de agua entre otros, podra ser ms determinante. Este ltimo factor ha mostrado resultados diferentes en diversos estudios. Comparaciones de la disponibilidad de agua en claros y sotobosque han mostrado ms, menos o similar disponibilidad. Sin embargo es menos claro cmo esto se traduce en el estrs hdrico de la planta (Poorter & Hayashida, 2000). Veenendaal et al. (1995) encontraron ms estrs hdrico en plntulas del sotobosque que en plntulas en claros sometidas a diferentes regmenes de irrigacin. Aunque este estudio no ha medido el factor agua, se sugiere que este factor, podra ser la razn para el gran crecimiento observado en las plantaciones puras en bajo (o planicie de inundacin) ya que mucho del incremento en biomasa de hojas y altura para plntulas de otras tres especies de rboles estudiadas por Poorter & Hayashida (2000), ocurre durante la poca de lluvia. Para D. panamensis en particular la mayor foliacin ocurre durante la primera mitad de la poca de lluvia (Wright & VanShaik, 1994). Para el caso de las plantas en plantaciones, el hecho de haber sido sembradas a comienzos de la poca de lluvia puede tambin haber conferido una ventaja. La calidad del suelo, un factor que tambin puede haber influido en el crecimiento, no fue caracterizada en este estudio. Tampoco se estudio el crecimiento bajo suelo en estas especies aunque existen estudios de la relacin del crecimiento de la raz con la luz, para otras especies congenricas. Fetcher (1983) no encontr un efecto en el crecimiento en plntulas de D. panamensis transplantadas de sombra total o parcial a ambientes de luz total, como podran ser las plantaciones, pero s un incremento en el peso seco debido a una tasa ms alta de la proporcin raz:tallo, es decir una mayor inversin en raz. Una planta con raz ms profunda o sana, aunque no necesariamente sea alta, probablemente tiene ventajas en sobrevivencia y crecimiento futuros. El conocimiento de los factores que influyen en la regeneracin temprana de una especie en ambientes naturales es til para el manejo silvicultural. En el 6 caso de D. micrantha se observa que slo plantaciones en bajo tienen un ptimo crecimiento al menos en su fase temprana observada (<60mm dimetro). Sin embargo, el crecimiento posterior a esta fase as como las cualidades de la madera obtenida cuando el crecimiento es ms acelerado, no se ha estudiado. Algunos autores mencionan que, para el caso de algunas especies maderables, las cualidades de la madera en plantaciones no es adecuada. Aunque plantaciones y proyectos de reforestacin en reas de selva baja son todava pocos, se espera que mientras ms necesidad haya de secuestro de carbono stos aumentarn. Dipterx micrantha, una especie de madera de gran densidad, debera ser una buena candidata para plantaciones por el volumen de carbono que produce, aunque tal vez no desde el punto de vista maderable debido al largo tiempo que implicara alcanzar un tamao comercial. Estimaciones del stock de carbn en D. panamensis de 3.4 cm y 7.4 cm de dimetro dan 1.62. y 9.13 kg de carbn respectivamente (Lois et al., 2003). Sin embargo, comercialmente para fines maderables y a pesar de su crecimiento acelerado a temprana edad comparativamente con ambientes naturales, es probable que requiera de un tiempo muy largo para alcanzar dimetros comerciales. El crecimiento a mayor edad en plantaciones es un aspecto que se necesita estudiar. Conclusiones - El crecimiento de plantas de las especies del gnero Dipteryx en claros es mayor que bajo sombra de la copa de los rboles. - Los altos niveles de luz en los claros solo perduran por un par aos antes de regresar a niveles de luz cercanos a los del sotobosque. - La luz influye en el crecimiento de Dipteryx micrantha slo a niveles intermedios como en los claros; a niveles muy bajos de luz como en el sotobosque o a niveles muy altos como en plantaciones, otros factores parecen tener mas relevancia. - El crecimiento de Dipteryx en plantaciones puras en zonas inundables es extraordinariamente mayor que el registrado en plantaciones mixtas. - Especies del gnero Dipteryx seran buenas para proyectos de secuestro de carbono. Agradecimientos Mi agradecimiento al Departamento de Biologa de la Universidad de Turku donde analic parte de los datos mostrados y a la Fundacin de la Universidad de Turku que financi parte del trabajo de campo. A Gilbert Martinez quien me asisti en el campo con mucha dedicacin. Al Sr. Demetrio Bedregal quien amablemente me mostr sus plantaciones y me permiti hacer las mediciones necesarias. Al Dr. Carlos Reynel por revisar mi manuscrito.

MNICA ROMO RETEGUI Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 1-8 __________________________________________________________________________________________ Literatura citada
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______________________________ 1 University of Turku, Department of Biology, Turku 20014. Finland. Direccin actual: Av. Prez Aranibar 1730, Lima 27, Per.

Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 03/11/2005 Aceptado: 05/11/2005

STATUS DE CONSERVACIN DE LAS ESPECIES VEGETALES SILVESTRES

DE USO TRADICIONAL EN LA PROVINCIA DE CANTA, LIMAPER CONSERVATION "STATUS" OF THE WILD VEGETAL SPECIES OF TRADITIONAL USE IN THE PROVINCE OF CANTA, LIMA-PERU
Horacio De la Cruz Silva1, Percy A. Zevallos Pollito2 y Graciela Vilcapoma Segovia3 Resumen Se determin el status de conservacin de 104 especies de uso tradicional de la provincia de Canta-Lima. El estudio se desarrollo en los aos de 2003, 2004 y 2005, siguiendo la metodologa del CDC (1991) y UICN (1998 & 2002) modificadas para las condiciones de la regin y del Per. Las variables tomadas en consideracin fueron: distribucin geogrfica, abundancia, antigedad de colecciones, localizacin en reas expuestas extrativismo, endemismo, confinamiento, presencia en unidades de conservacin y proteccin in situ. Los resultados muestran que 22 especies (21.2 %) son endmicas para el Per y una especie endmica para Canta. Asimismo, se encontr 35 especies (33.7%) bajo amenaza: de los cuales 24 especies (23.1%) estn en peligro crtico (CR), peligro (EN) 4 especies (3.9%) y vulnerable (VU) 7 especies (6.7%); casi amenazadas (NT) 43 especies (41.5%) y comunes y abundantes (LC) 25 especies (24.0%). Palabras clave: Flora-de-Canta, ro-Chilln, especies amenazadas, endemismo, biogeografa, uso tradicional. Abstract Conservation status of 104 species of traditional use from the Province of Canta, Lima were determined. This study was performed during 2003, 2004 and 2005, following the CDC (1991) and UICN (1998 & 2002) methodologies modified according to the requirements of the region and national conditions of Peru. The variables taken into consideration were: geographic distribution, abundance, antiquity of collections, location in exposed areas, extrativism, endemism, confinement; presence in conservation and protection units in situ. The results show that 22 species (21,2 %) are endemic for Peru and one is endemic for Canta. The following was also found: 35 are threatened species (33.7%) of which 24 species (23.1%) are in critical danger (CR), 4 species in danger (IN) (3.9%) and 7 species are in vulnerable condition (VU) (6.7%); 43 species are almost threatened (NT) (41.5%) and 25 species are common and abundant (LC) (24.0%). Key words: Flora of Canta, Chillon River, threatened species, endemism, biogeography, traditional use.

Introduccin El Per se localiza en Amrica del Sur, hacia la costa occidental del pacfico, est compuesto por ecosistemas altamente fragmentados, debido a gradientes altitudinales marcados que producen cambios en la temperatura, precipitacin, humedad y suelos; sin embargo, el impacto antrpico es uno de los principales modificadores de su ecologa (Dillon et al., 1995; Gentry, 1982; Young, 1991; Weberbauer, 1945; Brack, 2004). En la actualidad, los hbitats andinos presentan el ms alto grado de fragmentacin, de all la necesidad y prioridad para su conservacin (Chepstow-Lusty & Winfied, 2000; Young, 1994; Fahrig, 2003); Sin embargo existen pocos estudios realizados en estos aspectos, por lo que deben impulsarse investigaciones en todas las lneas a fin de tomar decisiones inmediatas en cuanto a la proteccin y al manejo adaptativo de los recursos (Berkes, 2004;

Chepstow-Lusty & Winfied, 2000; Pandey, 2003; INRENA, 2004). El presente trabajo se realiz en Canta, comprendida entre las coordenadas geogrficas 112000-121500 Latitud Sur y 762400-77 1000 Longitud Oeste, entre una altitud de 600-4800 msnm, con una superficie de 1687 Km2 aproximadamente. De clima variado, con temperaturas que van desde 19.9C en parte ms baja, hasta los 5 C en las ms altas, y precipitaciones totales entre 18.2 mm/ao, en la parte baja y 1000 mm/ao en las cumbres (SEDAPAL, 1997). La poblacin compuesta por 10996 habitantes, siendo el 60 % andina. La economa est sustentada principalmente por la agricultura, ganadera y ltimamente el turismo ecolgico. Estudios botnicos son escasos, sin embargo, se reportan colecciones de Hiplito Ruiz Lpez y Jos Antonio Pavn quienes recorrieron la parte central de

CONSERVACIN DE VEGETALES SILVESTRES DE USO TRADICIONAL EN CANTA, LIMAPER Diciembre 2005

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Figura 1. Localizacin de reas de muestreo ( ) en la provincia de canta y ubicacin del rea en estudio respecto el Per y Amrica Latina las vertientes occidentales y orientales de los Andes peruanos entre los aos 1777-1788, colecciones depositadas en el Herbario del Real Jardn Botnico de Madrid (RJB); colecciones de la expedicin Wilkes (1818) se encuentran en el Herbario Nacional de USA y los duplicados en el Herbario ASA GRAY de Cambridge (Vilcapoma, 1987). Tambin, existen colecciones de Augusto Weberbauer en los Herbarios de la Universidad Nacional Agraria La Molina (MOL) y del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (USM), reportadas en el El mundo Vegetal de los Andes Peruanos Weberbauer (1945), donde incluye colecciones de la zona. Flora of Peru de Francis Macbride (1936) reporta colecciones de la sierra peruana, chequeadas y ampliadas por Bracko & Zurucchi (1993) en Catalogue of the Flowering Plants and Gymnosperms of Per ltimo inventario de la flora peruana donde 10 considera especies de Canta, abordando de manera referencial el status de conservacin. Investigaciones botnicas especficamente para Canta, fueron realizadas por Vilcapoma (1987) quien estudi 57 especies de la familia Solanaceae; adems reporta plantas txicas para la zona (Vilcapoma, 2001); las Cactceas por Teixeira et al., (2004); asimismo, Flores (1997) describe 48 especies de la familia Fabaceae. Evaluacin sobre la situacin poblacional de las especies vegetales de la Cuenca del ro Chilln es escasa; sin embargo, existen estudios como el de Bracko & Zarucchi (1993) en Catalogue of the Flowering Plants and Gymnosperms of Per, inventario de la flora peruana, donde incluye especies de la flora de Canta, abordando de manera referencial, el status de conservacin. As mismo Flores (1997) considera a Senna malaspinae como endmica para el

HORACIO DE LA CRUZ SILVA, PERCY ZEVALLOS POLLITO Y GRACIELA VILCAPOMA SEGOVIA Ecol. Apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 9-16 __________________________________________________________________________________________ valle del Chilln lo que no encontr registros en otras localidades del pas. La presente investigacin tiene por objetivo determinar el status de conservacin de las especies silvestres de uso tradicional de Canta, en funcin a la metodologa propuesta por la Unin Internacional para la Conservacin de la Naturaleza (1998-2002) y la del Centro de Datos para la Conservacin de la Naturaleza (1991), que permita tomar decisiones en proteccin y manejo. Material y Mtodos El estudio se realiz en la provincia de Canta, la que se encuentra ubicada al este de la Provincia de Lima en la Regin Lima (Figura 1), donde se muestreo 14 localidades, desde Abril 2003 a Marzo 2005; asimismo, revisaron y chequearon un total de 10449 registros de exsicatas de los herbarios: USMUniversidad Mayor de San Marcos (496), MOLUniversidad Nacional Agraria La Molina (683), UTUniversidad Nacional de Trujillo (228), HAOUniversidad Privada Antenor Orrego (293), PRGUniversidad Nacional Pedro Ruiz Gallo (78); tambin, los sites: MO-Missouri Botanical Garden y NYBGNew York Botanical Garden (7957); adems, bibliografa especializada (714) (Bracko & Zarucchi, 1993; Macbride, 1936; Weberbauer, 1945; Sagstegui et al., 1995; Snchez & Briones, 1992; Ferreyra, 1986; Vilcapoma, 1987; Flores, 1997; Tovar, 1993; Lpez, 1998; Mostacero et al., 2002 ). La vegetacin nativa estudiada se encuentra por lo general en bosquetes bajos, caminos de herradura, chacras en barbecho o abandonadas, as como en cerco vivo La determinacin del status de conservacin o situacin poblacional se realiz para 104 especies en funcin a la metodologa del Centro de Datos para la Conservacin (1991) y UICN (1998 & 2002), modificada para las condiciones de la regin y del pas. Se consider: distribucin geogrfica, abundancia y antigedad de colecciones, localizacin en reas expuestas, extrativismo, endemismo, confinamiento, presencia en unidades de conservacin y proteccin in situ. Las categoras consideradas fueron: extinguida (EX); extinguida en estado silvestre (EW); en peligro crtico, que enfrenta riesgo muy extremo de extincin en estado silvestre en un futuro inmediato (CR); en peligro, enfrenta un alto riesgo de extincin o deterioro poblacional en estado silvestre en un futuro prximo (EN); vulnerable (VU); amenazada, que puede calificarse como vulnerable en un futuro prximo (NT); menor preocupacin o sin peligro, comunes y abundantes (LC); sin datos suficientes para ser evaluada (DD), y no evaluada (NE). Resultados y Discusin Se report, para Canta, la ocurrencia de 104 especies silvestres de uso, de las cuales se revisaron y chequearon 10 449 registros de exsicatas (Tabla 1). Tabla 1. Nmero de registros de las especies en tres fuentes de consulta Fuentes de consulta Herbarios Sites de Internet Bibliografa de referencia Registros Nmero 1778 7957 714 Porcentaje (%) 17.02 76.15 6.83

De las 104 especies registradas con uso tradicional en Canta, 22 especies (21.2 %) son endmicas para el Per aunque con distribucin en otras regiones andinas del pas, y una especie endmica para la cuenca como es el caso de Senecio cantensis; las dems especies se encuentran distribuidas en otros pases principalmente de Amrica Latina (Tabla 2). Tabla 2. Nmero de especies endmicas para el Per. Endemismo Endmicas de Per No endmicas Sin datos suficientes Especies Porcentaje Nmero (%) 22 81 1 21.15 77.88 0.96

Se verific la escasez de colecciones de las 104 especies estudiadas: 755 exsicatas (7.2%) para Canta, 2850 exsicatas (27.3%) para el resto del pas; sin embargo, 6844 exsicatas (65.5 %) fueron reportadas en el extranjero, incluyndose material colectado en el Per cuyos registros se encuentran en: Bracko & Zurucchi (1993); Gentry & Forsyth (1998); Macbride (1936), por lo que es necesario ampliar e intensificar las recolecciones en la zona de estudio y en otras regiones andinas que ayuden a categorizar adecuadamente cada especie (Anexo 1). La antigedad de las colecciones encontradas de las muestras botnicas en los 5 herbarios, registro de 2 sites de la Internet y bibliografa especializada determinaron que: 82 especies (78.9%) fueron colectadas antes de 1990, 20 especies (19.3%) entre 1990-2000 y 2 especies (1.9%) despus de 2000. Situacin, que indica evidentemente la escasez de informacin actualizada, lo que implica, tomando en cuenta el prrafo anterior y la metodologa de la UICN (1998; 2002) la necesidad de incluirlas en categoras 11

CONSERVACIN DE VEGETALES SILVESTRES DE USO TRADICIONAL EN CANTA, LIMAPER Diciembre 2005

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de mayor riesgo, como principio de prediccin, para la conservacin de las especies (Anexo 1). En cuanto a la distribucin mundial de las especies se report que 70 especies (67.31%) se encuentran en menos de tres pases, por lo general pertenecientes a la subregin andina; 19 especies (18.27%) entre 4-9 pases bsicamente de la regin Neotropical, y 14 especies (13.46 %) se encuentran ampliamente distribuidos en ms de 10 pases con carcter cosmopolita, como por ejemplo: Asclepias curassavica, Chenopodium ambrosioides, Chamaesyce hirta, Mikania micrantha, entre otras, y una especies con poca informacin como es el caso de Sessea confertiflora. En el Per la distribucin de las especies se reportan principalmente en los departamentos que cuentan con contrafuertes andinos como Puno, Cusco, Apurmac, Lima, Cajamarca, La Libertad, Pasco entre los ms importantes. 40 especies (38.76%) ocurren en menos de tres departamentos, 62 especies (59.62%) entre 4 y 10 departamentos, que comprenden ecosistemas de costa y sierra, y 2 (1.92%) en casi todos los departamentos, inclusive en aquellos con ecosistemas hmedos tropicales coincidente con estudios semejantes (Bracko & Zurucchi, 1993; Sagstegui & Leiva, 1993; Snchez & Briones, 1992; Vilcapoma, 1987; Flores, 1997; Tovar, 1993; Lpez, 1998; Gentry & Forsyth, 1998; Gentry, 1982; Cerrate, 1979; INRENA, 1995) (Anexo 1). Del total, 11 especies (10.58%) se localizan en reas expuestas y 93 especies (89.42%) en reas ms restringidas; sin embargo, las especies se encuentran en cercos vivos, bordes de chacras, borde de caminos, base de andenes antiguos, as como en reas de barbecho agropecuario en valles interandinos, laderas y punas, donde estn localizadas las zonas expuestas a una intensa actividad agrcola y ganadera, y sumado a la escasez de lea y la inestabilidad del suelo debido a las condiciones fisiogrficas, muchas de ellas estn desapareciendo progresivamente (INRENA, 2004; Dillon et al., 1995; Young, 1991; CDC, 1991; Chepstow-Lusty & Winfield, 2000; Valencia et al., 2000; Sagstegui & Leiva, 1993; Snchez & Briones, 1992; Cerrate, 1980; Vilcapoma, 2001). De las 104 especies se aprovechan las hojas, flores, frutos, tallos, cortezas, y muchas veces la raz y rizomas lo que implica daos severos a la planta ocasionando su muerte, sin reparar que su propagacin es espontnea, no habiendo un aprovechamiento y/o manejo adecuado como tambin ocurre en otros lugares (Martnez et al., 2000; Alarcn & Mena, 1994; Khler et al., 2005; Muoz, 1987; Conner, 2001; Morales, 1996; Miraldi et al., 2001). Se ha determinado 14 especies (13.46) con alto grado de extrativismo como Equisetum bogotense, Krameria lappacea, Muehlenbeckia volcanica, Perezia coerulescens, Senecio canescens, Senecio rhizomatus, Plantago major, Gnaphalium lacteum, entre otras; 36 12 especies (34.62%) con nivel medio como: Acanthoxanthium spinosum, Ageratina stembergiana, Aristeguietia discolor; 42 especies (40.38%) baja, cuyo aprovechamiento es solo de hojas y/o flores, y 12 especies (11.54%) sin datos suficientes que dificulta la categorizacin en este aspecto (Anexo 1). El cultivo de plantas medicinales en la zona no es practicado por los agricultores tradicionales, las mejores tierras estn dedicadas a los cultivos agrcolas y pastos, mientras que las plantas medicinales se colectan de su estado silvestre. Sin embargo el cultivo de plantas medicinales es de gran potencial econmico para las zonas pobres de la provincia de Canta como tambin lo indican Martnez et al. (2000); Muoz, (1987); Harsha et al. (2002); Cceres, 1991; Conner, 2001; Gary, 1995; Hammond et al, 1998). En cuanto a la distribucin de las especies en reas relativamente pequeas se encontr que 16 especies (15.38%) estn confinadas en el sentido longitudinal y 3 especies (2.88%) en el sentido latitudinal, colocndolas en una situacin de extrema vulnerabilidad y que puede resultar en su extincin si sus hbitats continan siendo destruidas por la accin antrpica y una especies sin datos suficientes para su anlisis como la categorizan la UICN (1998), CDC (1991), Zavala & Zevallos (1996) y Valencia et al. (2000) (Anexo 1). La probabilidad de encontrar las especies silvestres de Canta en el sistema de unidades de conservacin muestra ciertas variaciones, siendo 35 especies (33.65%) con menos del 25% de probabilidad; 44 especies (42.31%) entre 25 y 50 % y solamente 25 especies (24.04%) con ms del 50% de probabilidad de estar protegidas en las unidades de conservacin del Per; sin embargo a pesar de encontrarlas en reas protegidas estn bajo la amenaza constante de invasiones por agricultores migratorios, explotacin ilegal, incendios como tambin lo comentan Berkes (2004); Fahring (2003); Pandey (2003) y se comprob con el trabajo de campo. Los resultados del anlisis de correlacin obtenidos en el anexo 1 y anexo 1 involucra diferentes parmetros como: (i) nmero de registros de las especies, (ii) antigedad de las colecciones botnicas, (iii) localizacin en reas expuestas, (iv) extrativismo, (v) caractersticas de endemismo, (vi) confinamiento de especies, (vii) presencia en unidades de conservacin y presencia en otros pases. 35 especies fueron encontradas bajo amenaza: 24 especies (23.08%) en peligro crtico (CR), 4 especies (3.85%) en peligro (EN) y 7 especies (6.73%) vulnerable; 43 especies (41.35%) casi amenazadas (NT); 25 especies (24.04%) con preocupacin menor (LC) y una (1) especies sin datos suficientes (DD). Los resultados obtenidos del diagnstico del status de las especies usadas tradicionalmente por los pobladores de Canta y que se hizo a travs de revisin bibliogrfica, revisin de herbarios, Sites de Internet y

HORACIO DE LA CRUZ SILVA, PERCY ZEVALLOS POLLITO Y GRACIELA VILCAPOMA SEGOVIA Ecol. Apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 9-16 __________________________________________________________________________________________ trabajo de campo, no son necesariamente categoras fijas, pueden variar por factores ambientales, sociales, as como en la medida que se disponga de mayor informacin. Es necesario en el Per establecer un mtodo general, unificado y coherente para determinar las categoras de status de las especies silvestres donde intervengan instituciones pblicas y privadas que tengan que ver con la actividad de la conservacin de la biodiversidad. Conclusiones y Recomendaciones Se determin 22 especies endmicas para el Per, siendo slo Senecio cantensis endmica para la Cuenca del Ro Chilln. Tambin se encontr 14 especies comospolitas: Asclepias curassavica, Chenopodium ambrosioides, Chamaesyce hirta, Mikania micrantha entre otras. Existen 14 especies con alto grado de extrativismo: Equisetum bogotense, Krameria lappacea, Muehlenbeckia volcanica, Perezia coerulescens, Senecio canescens, Senecio rhizomatus, Plantago majo y Gnaphalium lacteum; 36 especies (34.62%) nivel medio; 42 especies (40.38%) nivel bajo. Confinadas en el sentido longitudinal 16 especies (15.38%) y confinadas en sentido latitudinal 3 especies (2.88%). Se encontr 35 plantas (33.65%) bajo amenaza: de los cuales 24 especies (23.08%) estn en peligro crtico (CR), peligro (EN) 4 especies (3.85%) y vulnerable (VU) 7 especies (6.73%); casi amenazadas (NT) 43 especies (41.35%) y comunes y abundantes (LC) 25 especies (24.04%). Debe continuarse con estudios de evaluacin del status de conservacin de otras especies en el valle del Chilln y se haga extensiva a otros valles del Per Debe establecerse en el Per un mtodo general, unificado y coherente para determinar las categoras de status de las especies silvestres donde intervengan instituciones pblicas y privadas involucradas con la actividad de la conservacin de la biodiversidad. Debe de iniciarse estudios de agrotecnologa de las especies estudiadas que nos permitan determinar su plan de cultivo para la produccin de los elementos que contengan los alcaloides promisorios. Lo que permitir evitar la migracin de la poblacin a la capital. Agradecimientos A los pobladores de la provincia de Canta; al Dr. Marcel Gutirrez Correa por sus sugerencias, A los curadores de los herbarios consultados: USM, MOL, UT, HAO y PRG por su apoyo en revisin de las exsicatas de las especies estudiadas y a INCAGRO (Innovacin y Competitividad para el Agro Peruano) por el financiamiento de la presente investigacin.
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Anexo 1. Status de conservacin de las especies de uso tradicional en medicina y biocida en la Cuenca del rio Chilln. (i) Nmero de registros; (ii) antigedad de colectas: A=colectas antes de 1990, B=colectas entre 1990-2000, C=colectas recientes despues del 2000; (iii) localizacin en reas expuestas: X=intensa actividad agropecuaria, XX=actividad agropecuaria moderada; (iv) grado de extraivismo: A=alta, M=me(ia, B=baja,S=sin datos; (v) endemismo: X=endmicas, XX=no endmicas; (vi) nmero de paises donde se reporta la especie; (vii) confinamiento: X=confinada, N=no confinada; (viii) probabilidad de encontrarla en unidades de conservacin (0..1); (ix) categorizacin: EX=extinguida, EW=extinguida en estado silvestre, CR=en peligro crtico, EN=en peligro, VU=vulnerable, NT=amenazada, LC=comunes y abundantes, DD=sin datos, NE=no evaluada.
Caractersticas de endemismo (v) Antigedad de las colectas (ii) Localizacin en reas expuestas (iii) Grado de extrativismo (iv) Nmero de pases donde se reporta (vi) Presencia en unidades de conservacin (viii) Categorizacin (ix) 0.24 0.49 0.76 0.22 0.23 0.69 0.55 0.53 0.63 0.82 0.15 0.64 0.67 0.70 0.16 0.52 0.22 0.33 0.52 0.80 0.81 0.13 0.35 0.36 0.45 0.46 0.31 0.15 0.48 0.47 0.48 0.45 0.25 0.17 0.43 0.26 0.30 0.16 0.24 0.65 0.23 0.20 0.32 0.20 0.28 0.48 0.54 0.50 0.48 LC LC LC NT NT NT LC NT NT LC VU VU LC LC CR LC CR CR LC NT LC CR NT NT NT NT LC LC LC VU NT NT NT EN NT NT CR NT CR LC NT NT CR CR NT NT CR CR NT Nmeros de registros de especies (i) Especies Per Canta Acanthoxanthium spinosum (L.) Fourr. Acnistus arborescens (L.) Schltdl. Achyrocline alata (Kunth) DC. Agave americana L. Ageratina sternbergiana (DC.) R.M. King & H. Rob. Alnus acuminata Kunth Ambrosia arborescens Mill. Argemone subfusiformis G.B. Ownbey Aristeguietia discolor R.M. King & H. Rob. Asclepias curassavica L. Astragalus garbancillo Cav. Azorella crenata (Ruiz & Pav.) Pers. Baccharis genistelloides (Lam.) Pers. Baccharis latifolia (Ruiz & Pav.) Pers. Baccharis odorata Kunth Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers. Berberis flexuosa Ruiz & Pav. Berberis monosperma Ruiz & Pav. Bidens pilosa L. Buddleja incana Ruiz & Pav. Caesalpinia spinosa (Molina) Kuntze Caiophora carduifolia C. Presl Calceolaria bicolor Ruiz & Pav. Calceolaria lobata Cav. Cestrum auriculatum L'Hr. Conium maculatum L. Chamaesyce hirta (L.) Millsp. Chamaesyce hypericifolia (L.) Millsp. Chenopodium ambrosioides L. Chuquiraga spinosa Less. Descurainia myriophylla (Willd. ex DC.) R.E. Fr. Dicliptera peruviana (Lam.) Juss. Drymaria grandiflora Bartl. Equisetum bogotense Kunth Erodium cicutarium (L.) L'Hr. ex Aiton Foeniculum vulgare Mill. Fuertesimalva peruviana (L.) Fryxell Fumaria capreolata L. Furcraea occidentalis Trelease Gamochaeta purpurea (L.) Cabrera Gnaphalium lacteum Meyen & Walp. Hypochaeris taraxacoides (Meyen & Walp.) Ball Iochroma umbellatum (Ruiz & Pav.) Hunziker ex D'Arcy Jaltomata bicolor (Ruiz & Pav.) Mione Jungia paniculata (DC.) A. Gray Justicia sericea Ruiz & Pav. Krameria lappacea (Dombey) Burdet & B.B. Simpson Lantana zahlbruckneri Hayek Lepechinia meyenii (Walp.) Epling 8 12 15 2 12 3 3 3 15 2 15 4 9 9 17 6 4 4 18 3 13 7 20 13 5 6 5 18 4 21 5 5 8 4 10 5 7 6 3 4 8 5 4 9 13 4 2 6 2 Otros 2 90 104 3 48 23 23 12 34 67 52 24 98 104 23 42 12 13 66 67 51 18 15 19 32 17 21 23 75 54 31 20 15 51 19 13 16 23 18 30 11 11 23 15 47 20 33 8 18 10 138 91 30 27 17 69 20 0 1423 18 23 134 165 12 128 0 1 247 36 68 0 0 4 14 85 493 292 380 0 20 9 1 252 86 47 0 6 1 88 2 18 0 0 7 4 10 0 7 20 240 210 35 87 43 95 35 49 1492 85 51 241 278 52 176 16 18 331 106 132 25 35 36 51 108 519 333 459 75 56 34 24 307 115 65 23 35 22 122 21 34 27 24 67 28 45 14 27 Otros Total pases Confinamiento (vii)

Long. N N N N N N N N N N N N N N N N X N N N N X X N N N N N N X N N N N N N X N N N N N X X N N N X N

Altit. N N N N N N N N N N N N N N X N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N

C B A A B A B A A A A A A A A A A B B A A A B A A A B A B A A A B A A B B B A A A A A A A A A A A

X XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX X XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX X XX XX XX XX XX

S B M B M B B B M B S S M M M M M M B B B B B B B S B B B B B B B A M M M B M M S M S B B S A M M

N N N N N N N N X N N N N N N N X N N N N X X N N N N N N X N N N N N N X N N N N N X X N N N X N

2 12 5 6 1 2 2 3 0 21 3 2 4 5 2 11 0 1 15 13 4 0 0 1 1 8 17 13 21 0 3 1 1 7 6 8 0 2 1 4 1 2 0 0 1 1 3 0 2

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Lobelia decurrens Cav. Lolium multiflorum Lam. Lupinus condensiflorus C.P. Sm. Lycopersicon hirsutum Dunal Margyricarpus pinnatus (Lam.) Kuntze Marrubium vulgare L. Mikania micrantha Kunth Minthostachys mollis (Kunth) Griseb. Muehlenbeckia volcanica (Benth.) Endl. Mutisia acuminata Ruiz & Pav. Nasa cymbopetala (Urb. & Gilg) Weigend Nicotiana glutinosa L. Nicotiana rustica L. Oenothera rosea L'Hr. ex Aiton Onoseris odorata (D. Don) Hook. & Arn. Ophryosporus peruvianus (J.G. Gmel.) R.M. King & H. Rob. Oreomyrrhis andicola (Kunth) Endl. ex Hook. f. Otholobium pubescens (Poir.) J.W. Grimes Perezia coerulescens Wedd. Perezia multiflora (Bonpl.) Less. Perezia pinnatifida (Bonpl.) Wedd. Plantago lanceolata L. Plantago major L. Plantago myosuros Lam. Polylepis racemosa Ruiz & Pav. Ruellia floribunda Hook. Rumex conglomeratus Murray Rumex peruanus Rech. f. Salvia cruikshanksii Benth. Salvia sagittata Ruiz & Pav. Sambucus peruviana Kunth Schinus molle L. Senecio canescens (Bonpl.) Cuatrec. Senecio cantensis Cabrera Senecio collinus DC. Senecio comosus Sch. Bip. Senecio nivalis (Kunth) Cuatrec. Senecio rhizomatus Rugby Senecio richii A. Gray Senecio yauyensis Cabrera Sessea confertiflora Francey Siphocampylus biserratus (Cav.) A. DC. Solanum americanum Mill. Solanum excisirhombeum Bitter Solanum nitidum Ruiz & Pav. Solanum pentlandii Dunal Spartium junceum L. Spilanthes leiocarpa DC. Tagetes elliptica Smith Tagetes filifolia Lag. Tagetes gracilis DC. Tropaeolum tuberosum subsp. silvestre Sparre Werneria caespitosa Wedd. Xenophyllum decorum (S.F. Blake) V.A. Funk Xenophyllum poposum (Phil.) V.A. Funk 7 3 15 10 4 3 7 14 7 19 3 5 3 11 12 12 5 4 4 6 4 5 4 2 3 7 5 3 12 9 5 10 3 13 11 2 6 1 13 8 6 11 20 4 6 10 4 1 2 2 3 14 2 2 2 21 34 40 29 23 26 69 53 73 43 17 28 18 22 27 25 32 31 18 25 14 20 13 7 39 23 17 13 15 22 35 26 15 0 6 23 7 10 7 13 14 17 16 13 50 17 16 6 12 17 7 11 12 7 2 17 100 0 16 117 96 451 42 70 15 1 18 46 282 0 3 95 14 8 54 1 102 206 34 2 17 6 2 0 18 51 160 17 0 0 6 9 0 0 0 sd 1 0 2 39 4 47 1 0 111 0 79 1 0 0 45 137 55 55 144 125 527 109 150 77 21 51 67 315 39 40 132 49 30 85 19 127 223 43 44 47 28 18 27 49 91 196 35 13 17 31 22 11 20 21 20 29 36 19 95 31 67 8 14 130 10 104 15 9 4 C A B B B A A A A A A A A A A A A A A A A B A A A A A A A A A A A A A A A A A B B B A A A A A A A A B A A A A XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX X X XX X X X X XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX XX X X B B S B B S B M A M B B B M M B B A A A A A A M B B A M M M B M A B M M A A A B M S B M B B M M M M S B M S M N N X N N N N N N N N N N N X N N N N N N N N N N N N N X N N N N X X N N X X X sd N X N N N N N X N X N N X X 2 10 0 1 4 5 14 4 6 2 1 2 3 12 0 1 3 1 2 3 1 9 14 4 1 1 4 2 0 1 6 10 3 0 0 2 1 0 0 0 sd 1 0 2 2 2 5 1 0 11 0 2 1 0 0 N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N X N N N N X X N N N X N sd X N N N N N N X N N N N X X N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N N X N N sd N N N N N N X N N N N N N N 0.15 0.18 0.22 0.25 0.44 0.49 0.71 0.55 0.57 0.38 0.37 0.41 0.63 0.58 0.40 0.45 0.43 0.40 0.37 0.46 0.43 0.43 0.33 0.36 0.51 0.43 0.43 0.38 0.31 0.24 0.43 0.68 0.35 0.24 0.28 0.22 0.13 0.20 0.13 0.11 0.2 0.22 0.65 0.33 0.62 0.20 0.40 0.26 0.13 0.22 0.16 0.50 0.13 0.09 0.09 VU NT VU NT LC LC LC LC NT NT NT LC LC LC NT NT NT EN CR CR VU NT LC NT NT NT NT NT EN NT NT LC CR CR CR CR CR CR CR CR DD VU NT NT NT NT LC NT CR LC EN NT CR CR CR

_____________________________ 1 Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo, Av. Juan XXIII 339, Lambayeque, Per, horaciodlc@hotmail.com 2 Universidad Nacional Agraria La Molina, apartado Postal 12-056 Lima 12, Per, pazpolli@lamolina.edu.pe 3 Universidad Nacional Agraria La Molina, apartado Postal 12-056 Lima 12, Per, gvilcapoma@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 24/10/2005 Aceptado: 02/12/2005

LA FLORA DE LAS BARRANCAS DEL COBRE, CHIHUAHUA, MXICO THE FLORA OF THE COPPER CANYON, CHIHUAHUA, MEXICO
Toutcha Lebgue1, Manuel Sosa2 y Ricardo Soto3 Resumen Las Barrancas del Cobre, es una zona de grandes depresiones en relieve dentro de la Sierra Madre Occidental, esto le da una singularidad tanto en aspectos fsicos como biolgicos, por lo que su importancia es resaltada a nivel mundial. El objetivo del estudio fue obtener informacin de tipo taxonmico de las especies vegetales. El rea de estudio tiene una superficie de 126 653 hectreas. Las Barrancas del Cobre, se extienden sobre los municipios de Batopilas y Urique, en la porcin suroeste del Estado de Chihuahua, colindando con los estados de Sinaloa y Sonora. Su clima es de tipo subtropical con temperaturas altas de Marzo a Julio y lluvias de Junio a Septiembre. Las comunidades vegetales estn constituidas principalmente por bosques tropicales caducifolios, cuyas especies dominantes son rboles y arbustos. El resultado del estudio el cual se realiz del ao 1998 al 2003 consisti en un listado florstico que consta de 770 especies repartidas en 184 gneros y 121 familias; de estas ltimas sobresalen: Poaceae con 134 especies, Asteraceae con 78, Fabaceae con 76, Solanaceae con 24, Euphorbiaceae con 20, Mimosaceae con 19, Malvaceae y Scrophulariaceae con 18 especies respectivamente. Se concluye que la biodiversidad de esta regin es altamente rica y que la mayora de las especies se concentr en el Bosque Tropical Caducifolio el cual representa la comunidad vegetal dominante en la regin comparada con el Bosque de Encinos y de Conferas encontrados en las partes ms altas. Palabras Claves: flora, Barrancas del Cobre, asociaciones vegetales, biodiversidad. Abstract Copper Canyon is a zone of deep geologic depressions within the Sierra Madre Occidental region. Its physical and biological features have singled it worldwide. The objective of this study was to obtain taxonomic information on the plant species. The study site has an area of 126 653 hectares, extending over the Batopilas and Urique Municipalities, on the southwestern portion of the State of Chihuahua, bordering the States of Sonora and Sinaloa. A subtropical type climate dominates the Copper Canyon providing high temperatures from March to July and rainfall from June to September. The plant communities are mainly Tropical Deciduous Forests, with dominant plant species. The 5 year study (1998 2003) resulted in a floristic check list of about 770 species, (184 genera and 121 families). The most dominant families in term of species were: Poaceae 134 species, Asteraceae 78 species, Fabaceae 76, Solanaceae 24, Euphorbiaceae 20, Mimosaceae 19, Malvaceae and Scrophulariaceae with 18 species each. It was concluded that the Copper Canyon biodiversity is highly rich and that the majority of the plant species were concentrated in the Tropical Deciduous Forest which is the dominant plant association compared to the Oak Forest and Coniferous Forest found in the higher areas of the region. Key Words: flora, Copper Canyon, plant association, biodiversity.

Introduccin Las Barrancas del Cobre estn dominadas por una Selva Baja Caducifolia (Bosque Tropical Caducifolio) caracterizada por un conjunto de bosques propios de regiones clidas dominadas por especies arborescentes que pierden sus hojas durante la poca seca del ao, que por lo general oscila alrededor de seis meses (Rzedowski, 1983). Esta selva ocupa una franja muy pequea pero importante para la biodiversidad para la entidad en la vertiente del Ocano Pacfico, en el suroeste del Estado de Chihuahua, tocando porciones de Sonora y Sinaloa, predominando en las laderas y fondos de los barrancos con una latitud que va de 300 a 2 000 msnm.

Las especies arbustivas y arbreas se encuentran dentro de los gneros: Lysiloma, Ceiba, Ficus, Bursera, Celtis, Acacia, Senna, Caesalpinia, Haematoxylon, Quercus, Ipomoea, Tecoma, Prosopis, Mimosa, Fouquieria, Agave, Opuntia, Stenocereus, Pachycereus, entre otros, mientras que el estrato herbceo est dominado por especies de Panicum, Paspalum, Eragrostis, Lassiacis, Muhlenbergia, Bouteloua, Setaria, Ambrosia, Bidens, Zinnia, Ipomoea, Cyperus, Euphorbia, Dalea, Desmodium, entre otros. Florsticamente hablando, se han realizado ms estudios en la Alta Tarahumara debido a su accesibilidad. Dentro de estos trabajos, se pueden

LA FLORA DE LAS BARRANCAS DEL COBRE, CHIHUAHUA, MXICO Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ citar: Vegetation of the Mountain Pima Village of Nabogame, Chihuahua, realizado por Laferriere (1994) reportando algunas 600 especies de plantas vasculares, las cuales son dominadas por especies de los gneros Pinus y Quercus generando as los Bosques de Pino o Pino-Encino. Un estudio similar fue llevado a cabo por Spellenberg et al. (1996) en el cual se reportan ms de 800 especies de plantas que incluyen partes de las barrancas (Barrancas de Candamea). Lebgue & Valerio (1991) citan los gneros Bromus, Agrostis, Muhlenbergia, Elytrigia, Aegopogon, Aristida, Schizachyrium, Bouteloua, entre otros, como los ms dominantes dentro de la familia de las gramneas, constituyendo especies que crecen debajo de los rboles de pinos y encinos, ocupando las zonas de aclareos en los bosques. Aunque no directamente relacionados con las barrancas de Chihuahua, los estudios realizados por Felger et al, (2001) hacen una clasificacin de los tipos mayores de vegetacin que dominan en la zona incluyendo el Bosque Tropical Caducifolio, como una vegetacin tpica de las barrancas. El precursor de los estudios en el Estado de Sonora fue Howard S. Gentry quien realiz una investigacin exhaustiva de 1933 hasta 1951, sus resultados fueron publicados por Martn et al, (1998) donde reconoce la presencia de tres tipos de vegetacin en las barrancas: Vegetacin Riberea, Bosque Tropical Caducifolio y Bosque de Encino. Siendo el estado ms grande de Mxico, la Flora de Chihuahua, an se encuentra en la fase de compilacin de datos. Existen varios estudios ya terminados, pero la mayora de ellos estn dirigidos hacia los aspectos taxonmicos, y pocos tratan los componentes ecolgicos de la vegetacin de la entidad. Asimismo, la realizacin de un trabajo tanto taxonmico como ecolgico, aunque dirigido hacia una sola regin, como las Barrancas del Cobre, es de mucho inters ya que aporta informacin necesaria para hacer de la Flora de Chihuahua un elemento ms estudiado, y se genere un documento que ser de mucha utilidad para la comunidad cientfica, tanto de esta misma entidad federativa como para el pas en general. El objetivo principal fue de inventariar las especies de las plantas vasculares de las Barrancas del Cobre. Materiales y Mtodos Localizacin. La Baja Tarahumara o regin de las Barrancas del Cobre, con una superficie de 126 653 hectreas, est ubicada entre las coordenadas geogrficas 27:14:42 Lat. N. Mxima, 26:42:44 Lat. N. Mnima y 108:02:01 Long. W. Mxima, 107:32:56: Long. W. Mnima. Se ubica fsicamente en la parte suroeste del Estado de Chihuahua, colindando con los Estados de Sonora y Sinaloa. Clima. La regin est dominada por un clima semiseco muy clido y clido de tipo A(c) de acuerdo con Koppen modificado por Garca (1974 ), el cual genera una vegetacin que exhibe caractersticas tropicales, en el sentido de que sus especies botnicas estn adaptadas a regmenes de temperaturas altas, con ausencia de temperaturas cercanas a cero grado centgrado durante casi todo el ao, y adems estas especies pierden sus hojas durante un perodo del ao, generando as lo que se conoce como Bosque Tropical Caducifolio. La precipitacin oscila entre los 1 200 mm en las partes altas, a los 2 000 msnm (Pueblo de Kirare) y ms, y los 550 mm en las partes bajas, a los 300 msnm (Pueblo de Tubares). La temperatura varia de 10.5 C (mnima) y 29 C (mxima) en los Bosques de Pino-Encino a los 2 000 msnm hasta 17 C (mnima) y 39 C (mxima) en los Bosques Tropicales Caducifolios, a los 300 msnm o menos, con promedios anuales de 20 C y 28 C respectivamente. Suelos. Los suelos de la zona de estudio se dividen en dos categoras: el feozem haplico y el cambisol cromico dominan en las partes bajas de las barrancas en donde prevalece un clima ms calido, mientras que el litosol y el rigosol eutrico son encontrados en las partes ms altas donde dominan los Bosques de Pino-Encinos. El feozem haplico es un suelo caracterizado en tener una superficie oscura, suave y rica en materia organica y nutrientes. El cambisol cromico es un suelo joven, poco desarrollado y se caracteriza en tener una capa de terrones que presentan un cambio con respecto al tipo de roca subyacente con alguna acumulacin de arcilla, calcio, etc. El litosol es un suelo sin desarrollo con profundidad menor de 10 cm, y con caractersticas muy variables segn el material que lo forma. El rigosol eutrico es un suelo de capas distintas, de color claro y se parece a las rocas que lo forman. En forma general, todos estos suelos son de formacin in-situ, delgados, poco profundos, con muy poca materia orgnica, de textura pedregosa, debido a que casi todas las partculas estn arrastradas por las aguas resultando de las pendientes pronunciadas de las formaciones geolgicas en la regin (SPP, 1981). Geologa. Las Barrancas del Cobre se encuentran ubicadas en la parte norcentral de la Provincia Fisiogrfica de la Sierra Madre Occidental, en la porcin suroeste del Estado de Chihuahua donde se colinda con los Estados de Sonora y Sinaloa. Esta Provincia se extiende por el noroeste desde la lnea internacional con los Estados Unidos (Arizona Sonora) hacia el interior de Mxico con una direccin sureste, abarcando porciones de Sonora, Chihuahua, Durango, Sinaloa y parte del Estado de Jalisco, con una longitud de 1 240 km y un promedio de 200 km de ancho. Colinda en el noreste con la Provincia Fisiogrfica de Cuencas y Sierras Paralelas; en el sureste y sur con la Meseta Central y el Eje Volcnico

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TOUTCHA LEBGUE, MANUEL SOSA Y RICARDO SOTO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 17-23 __________________________________________________________________________________________ Transmexicano; en el oeste y suroeste con la Planicie Costera del Golfo de Baja California y del Pacfico. La Provincia Fisiogrfica de la Sierra Madre Occidental se subdivide en tres subprovincias: las subprovincias de las Cuencas Altas y Sierra, las subprovincias del Altiplano y las subprovincias de Barrancas de Este y Oeste respectivamente. El rea de estudio se ubica en las subprovincias de las Barrancas de Este y Oeste, con un desnivel de casi 2 000 m. Esta zona est caracterizada por laderas muy escarpadas en sus partes superiores. Las mesetas que ah se formaron estn constituidas por rocas piroclsticas y en menor proporcin flujos de lava y conglomerados. El patrn de drenaje es dendrtico rectangular y todas las corrientes se encuentran en la etapa juvenil. La parte inferior de las Barrancas del Cobre est constituida principalmente por rocas andesticas, las cuales son erosionadas por numerosos arroyos tributarios de los dos ros principales: ro Batopilas y ro Urique. Los cauces principales de estos dos ros y todos los arroyos secundarios disectan la regin produciendo una topografa sumamente abrupta, llena de caones o barrancos profundos. Entre las barrancas ms importantes que aqu encontramos (entre parntesis se anota su profundidad en metros) podemos citar a la de Urique (1 879 m), Sinforosa (1 830 m), Batopilas (1 800 m), lCandamea (1 750 m), Ro Mayo (1 680 m), Hupoca (1 620 m), Chnipas (1 600 m), Septentrin (1 600 m) y Oteros (1 520 m), y esto slo por citar las ms hondas, las que rebasan al famoso Can del Colorado. El sistema debe su nombre a la Barranca del Cobre, un ramal de la Barranca de Urique que alcanza los 1 300 metros de hondura, y que se hizo notorio por sus minas de cobre. Hidrologa. El Sistema Hidrolgico de las barrancas pertenece a la Regin Hidrolgica 10 (RH10-SINALOA) caracterizada por las corrientes de agua que nacen en la vertiente oeste de la Sierra Madre Occidental y corren hacia el Oeste para verter sus aguas en el Ocano Pacfico pasando por el Golfo de California (INEGI, 1999). La RH 10 es una de las grandes regiones hidrolgicas del pas, abarcando los municipios de: Guadalupe y Calvo, Guachochi, Batopilas, Urique, Chinipas y Morelos. La RH 10 comprende tres cuencas: Cuenca del Ro Fuerte, Cuenca del Ro Sinaloa y Cuenca del Ro Culiacn. Todas las aguas de las Barrancas del Cobre forman parte de la Cuenca del Ro Fuerte, la cual est constituida por 7 afluentes: Ro Verde, Ro San Miguel, Ro Batopilas, Ro Urique, Ro Septentrin, Ro Chinipas-Otero, y Ro Fuerte. Mediante la Cuenca del Ro Fuerte, el Estado de Chihuahua suministra al Estado de Sinaloa un volumen de agua equivalente a 3 473.73 millones de m3 equivalente a una lamina de agua de 140.96 mm. La zona de estudio se extiende sobre dos subcuencas: la subcuenca del ro Batopilas y la del ro Urique. El ro Batopilas nace al Sur del Rancho San Miguel recorre en direccin suroeste, pasando por Basigochi, La Bufa y el pueblo de Batopilas, una distancia de 140 km para unirse luego con el Ro San Miguel. Mientras que el ro Urique tiene una longitud de 227 km y desde su nacimiento en la regin de San Juanito, recorre la sierra pasando por el pueblo de Norogachi, Umir, despus entra a la regin de las barrancas unindose luego con el ro San Miguel pasando por el pueblo de Urique. Ambos ros son caracterizados por corriente permanente de agua, ya que gracias a sus numerosos tributarios, sus aguas corren durante todo el ao, aunque el nivel del caudal baja un poco durante el perodo sin lluvias. Vegetacin. La vegetacin de las barrancas va variando desde los Bosques de Encinos encontrados en las partes ms altas (ms de 2 000 msnm), donde dominan las especies de rboles como Quercus arizonica, Q. toumeyi, Q. oblongifolia, Pinus leiophylla, P. engelmannii, entre otras, pasando por los matorrales de huizaches (Acacia farnesiana) a los 250 o 300 msnm; asociados con especies tales como Acacia cochliacantha, Ipomoea chilopsidis, Randia thurberi, Rhus tepetate, Quercus chihuahuensis, entre otras y los Bosques de mauto (Lysiloma divaricatum) formado por las asociaciones de especies de rboles y arbustos adaptados en los ambientes con temperaturas altas como: Lysiloma wootonii, Ceiba pentandra, Guazuma ulmifolia, Senna atomaria, Ipomoea arborescens, Caesalpinia platyloba, Pachycereus pecten-arboriginum, Stenocereus thurberi, Bursera lancifolia, B. pinicillata, B. grandiflora, Cordia sonorae, Buddleja marrubifolia, Quercus albocincta, Q. tuberculata, Prosopis palmeri, P. articulata, Chloroleucon mangense, Fouquieria mcdougalii, entre muchas otras; para llegar hasta los Bosques Ribereos de higueras (Ficus petiolaris, F. pertusa, F. conitifolia), de guamuchil (Pithecellobium dulce) y de tempisque (Sideroxylon tepicense) formados sobre las orillas de los ros Batopilas y Urique, juntos con especies de Brongniartia alamosana, Coccoloba goldmanii, Tabenuia chrysantha, T. Impetiginosa, Platimiscium trifoliolatum, Vitex mollis, V. pyramidata, entre otras. La gran mayora de estas especies, tiene un comportamiento tpico de un clima subtropical, permanecen sin hojas por un periodo de casi seis meses durante el ao (Rzedowski, 1983), excepto las especies de los bosques de las partes ms altas. Asimismo, la vegetacin se manifiesta en su forma exuberante durante la poca de lluvias, apreciable en los meses de Julio hasta Enero o Febrero. Metodologa Materiales y fuentes de datos. Para la realizacin de este estudio, se utiliz un sistema de posicionamiento 19

LA FLORA DE LAS BARRANCAS DEL COBRE, CHIHUAHUA, MXICO Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ global (GPS), el cual se utiliz para georeferenciar cada especie de plantas recolectadas y un mapa topogrfico a escala 1:250 000 para ubicar los sitios de colecta de especimenes. Colecta de especimenes de plantas. Se establecieron fsicamente 18 grandes sitios de colecta en el rea de estudio: 8 de ellos en la barranca de Batopilas y 10 en la de Urique. Dichos sitios fueron escogidos por a) el gradiente altitudinal, b) el tipo de vegetacin dominante y c) su accesibilidad. Los sitios de colecta de la Barranca de Batopilas son los siguientes: Sitio 1: 4 km norte de Kirare. Altitud: 2 100 2 200 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque de pino-encino. Coordenadas: 107:32:44 / 27:11:16 Sitio 2: Pueblo de Kirare. Altitud: 2 000 2 100 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque de Pino-encino. Coordenadas: 107:33:45 / 27:09:44. Sitio 3: 3 km sur de Kirare. Altitud: 1 800 1 900 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque de encinos. Coordenadas: 107:34:18 / 27:08:36. Sitio 4: La casita. Altitud: 1 500 1 650 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:33:55 / 27:07:55 Sitio 5: Bacuseachi. Altitud: 1 000 1 100 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:37:10 / 27:07:01 Sitio 6: Arroyo de Santiago. Altitud: 500 650 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:41:54 / 27:04:13 Sitio 7: Pueblo de Batopilas. Altitud: 450 500 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:44:17 / 27:01:38 Sitio 8: Pueblo de Satevo. Altitud: 300 500 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:42:48 / 26: 59:01 Los sitios de colecta de la Barranca de Urique son los siguientes: Sitio 1: Pueblo de Guadalupe. Altitud: 450 550 msnm. Tipo de Vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:52:45 / 27:14:43 Sitio 2: Pueblo La Laja de Rodrguez. Altitud: 450 500 msnm. Tipo de vegetacin: bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:53:00 / 27:09:29 Sitio 3: Pueblo de Urique. Altitud: 400 500 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:54:32 / 27:13:16 Sitio 4: La Pinosa. Altitud: 1 300 1 450 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:56:07 / 27:13:17 Sitio 5: Camino a La Lajas de Rodrguez. Altitud: 500 550 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:53:06 / 27:10:06 Sitio 6: Divisadero Urique. Altitud: 2 000 2 100 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque pino-encino. Coordenadas: 107:56:25 / 27:14:07 Sitio 7: Interseccin Camino a Guadalupe con el ro Urique. Altitud: 550 a 650 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:54:12 / 27:13:29 Sitio 8: rea del Sauzal. Altitud: 300 350 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:52:52 / 26:59:28 Sitio 9: rea del Sauzal: Altitud: 700 850 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:57:20 / 26:57:47 Sitio de colecta 10: Pueblo el Triguillo. Altitud: 1 900 2 000 msnm. Tipo de vegetacin: Bosque de pinoencino. Coordenadas: 107:59:19/ 27:05:18. La recolecta de los especimenes se realiz desde el mes de Noviembre de 1998 hasta el mes de Septiembre de 2001. Todos los sitios fueron visitados por lo menos una vez. Los sitios de Kirare, la Casita, Arroyo de Santiago y Satev localizados en la Barranca de Batopilas as como los localizados en el Divisadero, La Lajas de Rodrguez, Guadalupe y el Sauzal, del lado de la Barranca de Urique, fueron visitados de 3 a 5 veces durante los 3 aos del estudio. Sin embargo, debido a los factores ambientales que afectan la accesibilidad de la regin, las colectas ms fuertes se llevaron a cabo en los meses de Agosto, Septiembre, Octubre, Marzo y Abril de cada ao. Las tres cuartas partes de la colecta total del proyecto se realiz en el ao de 1999, en los meses de Agosto y Septiembre. Como se puede apreciar, la colecta de las plantas se realiz desde las partes ms altas (Barranca Batopilas: regin de Kirare a 2 100 msnm y Barranca Urique: Divisadero tambin a 2 100 msnm) hasta los 300 msnm en el fondo de ambas. Se us el GPS para registrar la informacin espacial de cada especie de plantas recolectadas. Este registro se reporta tanto en coordenadas geogrficas (Latitud y Longitud) como en UTM. Identificacin y manejo de los especimenes. Por carecer de informacin taxonmica de referencia fiel y digna sobre la vegetacin de las Barrancas del Estado de Chihuahua, gran parte de los especimenes recolectados fueron enviados a expertos extranjeros y nacionales, especialistas en diferentes grupos taxonmicos para ser clasificados. Asimismo, se mandaron plantas a New Mexico State University, Las Cruces, NM, a CIIDIR, Durango, y al Instituto de Biologa, Mxico DF. El resto de las colectas fue identificado en la Universidad Autnoma de Chihuahua. Se realiz un viaje especial a la Cd. de Mxico a fin de consultar las colectas relacionadas con las barrancas de Chihuahua depositadas en el Herbario Nacional (MEXU). El resultado no fue satisfactorio ya que se encontraron muy pocos especimenes en el MEXU. Todos los especimenes recolectados fueron secados, fumigados, etiquetados y montados sobre cartulinas para ser depositados luego en el Herbario de 20

TOUTCHA LEBGUE, MANUEL SOSA Y RICARDO SOTO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 17-23 __________________________________________________________________________________________ la Universidad Autnoma de Chihuahua (CHIH), localizado en la Facultad de Zootecnia. Resultados y Discusin Las colectas de especimenes en el campo y la subsiguiente identificacin de los mismos, revelaron la riqueza en biodiversidad de la zona de las Barrancas del Cobre, como se puede apreciar en los resultados obtenidos. La Tabla 1, reporta la relacin de esta biodiversidad vegetal segn las categoras de clasificacin. Analizando la informacin del cuadro anterior, de las 121 familias, 28 de ellas son monotpicas y monognericas o sea que slo tienen un gnero con una sola especie, como es el caso de la Ebenaceae con Diospyros sonorae, Fouquieriaceae con Fouquieria Mcdougalii, Potamogetonaceae con su especie Potamogeton illinoensis, entre otras. Algunas familias tienen dos o ms especies pero son monognericas. Tal es el caso de la familia Chenopodiaceae con dos especies del nico gnero Chenopodium; familia Bombacaceae tiene dos especies de su gnero Ceiba; familia Platanaceae tiene dos especies del gnero Platanus, familia Fagaceae con un solo gnero (Quercus) presente y 13 especies, entre otras. Sin embargo, la mayora de las familias estn constituidas con ms de dos gneros o especies. Tabla 1. La relacin de la biodiversidad vegetal y taxa del Can del Cobre. TAXA Familias Gneros Especies Nmero de elementos 121 184 766 POACEAE Tabla 2. La relacin entre los tipos de vegetacin y el nmero de especies. Tipos de Vegetacin Bosque de Conferas Bosque de Encinos Bosque Tropical Caducifolio Nmero de especies 92 76 598 ASTERACEAE FABACEAE SOLANACEAE EUPHORBIACEAE MIMOSACEAE MALVACEAE SCROPHULARIACEAE Fabaceae, Poaceae, Solanaceae, entre otras, tienen especies esparcidas tanto en las partes bajas, medias como altas; y 3) otras como las familias Pinaceae, Begoniaceae, Cupressaceae, Garryaceae, entre otras, prefieren las partes ms altas donde las temperaturas son ms templadas (rango de 10.5 a 29 C) y con mayor cantidad de precipitacin (con promedio de 1200 mm). La Tabla 2, muestra la relacin de especies con los tipos de vegetacin mayores, observables en la colecta realizada desde las partes altas (ms de 2 000 msnm) hasta los fondos de los barrancos, a los 300 msnm. De acuerdo a este cuadro, al parecer existen 6 veces ms especies de plantas en el Bosque Tropical Caducifoliio que en el Bosque de Conferas o Bosque de Encinos; pero la realidad es que muchas de las especies encontradas en dicho bosque tambin crecen en los otros dos, pero por medio de los agentes de transporte como el agua, el viento o los animales, sus semillas son depositadas ah y luego se adaptaron en las condiciones tropicales. La mayora de ellas son hierbas o pastos perteneciendo a los gneros Muhlenbergia, Bouteloua, Bidens, Cyperus, Ipomoea, Commelina, Lobelia, Gnaphalium, Stevia, Zinnia, Eryngium, Euphorbia, Dalea, Phaseolus, Salvia, Sida, Panicum, Cenchrus, Eragrostis, Aristida, Digitaria, Mimulus, Solanum, entre otros. Este resultado coincide con el listado florstico del Parque Nacional Cascada de Basaseachi en donde se reportaron muchas de las mismas especies encontradas en las barrancas. Tabla 3. La relacin de las familias sobresaliente y el nmero de especies. Familias sobresalientes Nmero de especies 134 78 76 24 20 19 18 18

Cuando se toma en cuenta la elasticidad de las familias, se encuentra lo siguiente: 1) la mayora de las familias tienen especies confinadas exclusivamente en las partes medias o bajas de las barrancas como el caso de la Moracaeae con el gnero Ficus con todas sus especies, familia Bignoniaceae con el gnero Tabebuia y sus especies, familia Sterculiaceae con los gneros Guazuma y Waltheria y sus especies, entre otras; 2) algunas de ellas como las familias Fagaceae,

La Tabla 3, seala las familias sobresalientes en cuanto a su diversidad en la zona de estudio y se puede observar que la flora de las Barrancas del Cobre, est dominada por las gramneas o pastos (Poaceae) aportando casi la sexta parte de todas las especies encontradas. Existe una simple razn que explica esta dominancia de las gramneas: son plantas polinizadas por el viento, sus semillas pueden ser transportadas tanto por el viento como por el agua, son 21

LA FLORA DE LAS BARRANCAS DEL COBRE, CHIHUAHUA, MXICO Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ las fuentes de alimentacin de muchos animales y se adaptan fcilmente a los medios donde llegan. Despus de las gramneas siguen dos familias con un nmero similar de especies: 1) las compuestas (Asteraceae) que son plantas cosmopolitas, pero ms adaptables a climas ms templados y representadas por 78 especies, e igual que en el caso de los pastos, la mayora de estas especies son hierbas cuyos diseminulos son acarreados desde arriba por los mismos agentes de transporte y depositados en las barrancas; y 2) las leguminosas (Fabaceae), plantas tpicas de los trpicos ocupan el tercer lugar, pero a diferencia de las dos primeras, tienen ms arbustos y rboles. Muchas de sus especies herbceas llegaron tambin de las partes templadas. Combinando las tres familias de leguminosas (Fabaceae, Mimosaceae y Caesalpiniaceae), se suman 110 especies, haciendo de este grupo el segundo ms grande en las barrancas. Las otras 4 familias (Solanaceae, Euphorbiaceae, Malvaceae, y Scrophulariaceae) son plantas muy comunes cuyas especies son encontradas en diversos tipos de habitats ocupando diferentes estratos vegetales aunque la mayora de ellas son herbceas. Existen dos familias en la barrancas que se hacen notar, no tanto por el nmero de especies que tienen, sino por tener especies muy particulares de este ecosistema: la familia de los encinos (Fagaceae) y la familia de las cactceas (Cactaceae). Los encinos son plantas muy comunes de la Sierra Madre occidental, con especies templadas que se asocian con especies de pinos ocupando un gradiente altitudinal desde los 1 500 hasta ms de 3 000 msnm. La misma familia se encuentra representada por especies tropicales (Quercus albocincta y Q. tuberculata) que se desarrollan desde los 1 000 hasta los 300 msnm. Por otro lado, la familia de las cactceas est reconocida como una de las familias tpicas de los desiertos; sin embargo, se desarrolla perfectamente bien en los trpicos por medio de sus especies: Ferocactus pottsii (Biznaga), Pilosocereus alensis (Cardn barbn), Stenocereus thurberi (Pitaya), Pachycereus pectinarboriginum (Etcho), Opuntia robusta (Civiri), Mammillaria standleyi (Biznaguita), entre otras. Conclusiones En su contexto ecolgico, la regin de las Barrancas del Cobre representa un corredor importante para la biodiversidad en la Sierra Madre Occidental, caracterizada por la presencia de especies de plantas y animales que se encuentran en forma natural en los gradientes altitudinales y latitudinales diversos. Los resultados obtenidos fueron satisfactorios a pesar de las condiciones fisiogrficamente difciles encontradas en el medio. Sin embargo, por las mismas condiciones, an existen lugares que no fueron explorados, as que el listado florstico arrojado en el presente estudio representa el 95% de la flora de la zona de estudio. En cuanto al impacto ambiental, hoy en da, todas las barrancas son accesibles por vehculos, circulando por los diversos caminos construidos en la zona, ya sea para llegar a Batopilas, Urique, Chinipas, Moris, o a algunos otros asentamientos humanos. Existen diversos tipos de actividades que van desde la agricultura de subsistencia, de los indgenas mismos hasta las actividades mineras y tursticas en el rea. A pesar de sus pendientes muy pronunciadas y con presencia de pocas mesetas planas, las barrancas son lugares algo llenos de humanos (los raramuris juntos con los mestizos), los cuales encontraron maneras de sobrevivir en ellas. En esta forma, son zonas altamente impactadas por el ser humano. Y tomando en cuenta todas estas actividades ms lo delgado del horizonte A del suelo, las pendientes muy pronunciadas, y las condiciones climticas cambiantes, se corre el riesgo de perder en un futuro no muy lejano algunos registros de plantas taxonomicamente importantes para la ciencia. Se recomienda, gestiones polticas de parte del Gobierno del Estado ante la SEMARNAT para generar programas de conservacin y proteccin a la biodiversidad de las Barrancas del Cobre. Los indgenas as como los mestizos, habitantes de las barrancas utilizan muchas plantas como fuentes medicinales y muchas de ellas crecen en la entidad. Asimismo, se recomienda la realizacin de estudios de tipo etnobotnico para documentar estas plantas tiles en la vida del hombre. Literatura citada
Felger, R.S., M.B. Johnson & M.F. Wilson. 2001. The Trees of Sonora, Mexico. Oxford University Press. New York. Garca, E. 1974. Modificaciones al sistema de clasificacin climtica de Koppen; UNAM. Instituto de Geografa. INEGI . 1999. Estudio Hidrolgico del Estado de Chihuahua. INEGI. Aguascalientes, Ags. Laferriere, J.E. 1994. Vegetation and Flora of the Mountain Pima Village of Nabogame, Chihuahua, Mxico. Lebgue K., T. & A. Valerio V. 1991. Gramneas de Chihuahua. Coleccin de Textos Universitarios. Universidad Autnoma de Chihuahua, Chihuahua, Chih. Mxico. Martin, Paul S., D. Yetman, M. Fisbein, P. Jenkins, T. R. Van Devender & R.K. Wilson. 1998. Gentrys Ro mayo Plants: The Tropical Deciduous Forest & Environs of Northwest Mexico. The University of Arizona Press. Tucson, Az. Rzedowski, J. 1983. Vegetacin de Mxico. Editorial Limusa. Mxico DF. Secretaria de Programacin y de Presupuesto. 1981. Carta Edafolgica. Direccin General de geografa del Territorio Nacional. Mxico DF Spellenberg, R., T. Lebgue K., & R. I. Corral Daz. 1996. A Specimen.based, Annotated Checklist of the Vascular Plants of Parque Nacional Cascada de Basaseachi and Adjacent Areas, Chihuahua, Mexico. Instituto de Biologa. UNAM. Mxico DF.

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TOUTCHA LEBGUE, MANUEL SOSA Y RICARDO SOTO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 17-23 __________________________________________________________________________________________

____________________________ Universidad Autnoma de Chihuahua, Facultad de Zootecnia, Perifrico Fco R. Almada Km. 1.Telfono (614) 4 340303 Fax 4 340345, tlebgue@uach.mx 2 Universidad Autnoma de Chihuahua, Facultad de Zootecnia, Perifrico Fco R. Almada Km. 1.Telfono (614) 4 340303 Fax 4 340345 msosac@uach.mx 3 Universidad Autnoma de Chihuahua, Facultad de Zootecnia, Perifrico Fco R. Almada Km. 1.Telfono (614) 4 340303 Fax 4 340345 rsoto@uach.mx
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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 05/09/2005 Aceptado: 30/11/2005

IMPACTO DE LOS INCENDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD VEGETAL, SIERRAS DE CORDOBA, ARGENTINA. IMPACT OF FIRES ON PLANT DIVERSITY, SIERRAS OF CRDOBA, ARGENTINA.
Graciela Verzino1, Jacqueline Joseau2, Mnica Dorado3, Edgardo Gellert4, Sandra Rodrguez Reartes5 y Ral Nbile6 Resumen Si bien se conoce que los incendios de campos ejercen impacto negativo sobre el bosque serrano, no existen antecedentes de trabajos que cuantifiquen la incidencia de los incendios sobre la diversidad vegetal de la regin. El objetivo de este trabajo fue determinar el efecto de los incendios forestales sobre la composicin florstica, la estructura y la diversidad de la vegetacin del Bosque Serrano en la provincia de Crdoba. El rea de estudio se localiz sobre la ladera occidental de las Sierras Chicas de Crdoba. Se seleccionaron tres bosques quemados de distinta antigedad, adyacentes a bosques sin quemar de caractersticas similares donde se aplic un diseo de grupo de experimentos con cuatro repeticiones. En cada parcela se midieron rboles adultos y regeneracin, cobertura y espesor del mantillo. Si bien la riqueza de especies arbreas no se observ modificada por el incendio, la de arbustivas fue sustancialmente menor an nueve aos despus de ocurrido el evento y las herbceas aumentaron al ao siguiente del incendio pero luego se equilibraron con el bosque testigo. La estructura vertical del bosque fue completamente alterada al desaparecer o reducirse drsticamente el estrato arbreo. La abundancia de la regeneracin de las especies arbreas y arbustivas, as como su diversidad, resultaron menores en los sitios incendiados. Estos resultados permitieron cuantificar el grado de alteracin de la diversidad y la estructura del Bosque Serrano a causa de los incendios, la que se mantiene nueve aos despus de ocurrido el siniestro. Palabras clave: incendios forestales, biodiversidad, regeneracin, Chaco Serrano, composicin florstica, estructura. Summary Although it is well known that forest fires exert a negative impact upon forests in the Sierras de Crdoba, there is a lack of information regarding impact quantification which could help to assess the effect of fires on plant composition, structure and diversity. The objective of this work was to determine the effect of forest fires on plant composition, structure and diversity in the Bosque Serrano, Crdoba province. The study area was located on the west hillside of the Sierras Chicas, Crdoba. Three forests which had burned at different times were selected, adjacent to non-burned controls, using a group of experiments designed with 4 replicates. Adult trees and shrubs were measured, as well as regeneration, cover distribution and litter thickness. Although adult trees richness was not modified by fires, shrubs richness was substantially reduced even nine years after the event and herbs richness grew immediately after the fire but afterwards leveled with the control forest. The forests vertical structure was completely disturbed due to the dramatic reduction of the arboreal stratum. Abundance in the trees and shrubs regeneration, as well as diversity, were significantly lower in burned sites. These results allow us to quantify the degree of biodiversity and structure alteration in the Bosque Serrano due to forest fires, which remains even nine years after the event. Key-words: forest fires, biodiversity, regeneration, Chaco Serrano, plant composition, structure.

Introduccin Las laderas de las sierras de Crdoba presentan, entre los 500 y 1300 m de altitud, una vegetacin arbrea de particular fisonoma: el Bosque Serrano, componente orogrfico de la regin fitogeogrfica del Parque Chaqueo. El Bosque Serrano ha sufrido en los ltimos cincuenta aos, una notable reduccin en la superficie

total y en su riqueza florstica (Luti et al., 1979). Las actividades extractivas de madera, lea, minerales, hierbas medicinales, aromticas y fauna, conjuntamente con el sobrepastoreo, los incendios de campos, provocados o accidentales y el turismo han conducido a un deterioro marcado de la vegetacin original, contribuyendo a modelar el paisaje actual

IMPACTO DE LOS INCENDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD VEGETAL, SIERRAS DE CORDOBA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ (Programa MAB-UNESCO, 1986; Cabido & Zak, 1999). Entre todos los factores mencionados los incendios son quizs, los que inciden ms profundamente sobre el ambiente de sierras, al actuar con marcada intensidad sobre los componentes del sistema y sus relaciones. Las Sierras del norte y noroeste se incluyen entre las reas de mayor ocurrencia de incendios de la provincia. All, el fuego es utilizado como herramienta de manejo de pastizales sobrepastoreados los que, consecuentemente, son invadidos por especies herbceas y arbustivas no deseables (Abril & Gonzlez, 1999). En las Sierras de Comechingones, al suroeste de la provincia de Crdoba, Beguet et al., (1989) observaron que reas quemadas peridicamente, a medida que transcurre el tiempo, se van haciendo florsticamente ms dismiles de las reas sin quemar. En otras zonas del pas se dan situaciones similares. As, las quemas repetidas en un matorral de Larrea divaricata Cav., provocaron una prdida importante de especies, cambios en la estructura y composicin florstica y en la capacidad de sustento del sistema natural (Martnez Carretero, 1995). Igualmente, en la Reserva Natural Villavicencio (Mendoza, Argentina), los incendios son responsables de cambios sustanciales en la composicin florstica y en la fisonoma del paisaje original as como de la prdida de especies vegetales (Dalmaso et al., 1999). Sin embargo, los estudios realizados por Gobbi (1991) en bosques puros de Austrocedrus chilensis (D.Don) Florin Boutleje, no mostraron cambios significativos en la diversidad como consecuencia del fuego sobre la regeneracin de los estratos arbustivo y herbceo. En los bosques mediterrneos, Trabaud (1998) observ que la riqueza florstica aumentaba tras el incendio alcanzando los valores mximos entre el primero y tercer ao (debido sobre todo a las especies anuales que tendan a ocupar los espacios incendiados). A lo largo de los dos a tres aos siguientes el nmero de especies disminua progresivamente y a partir del quinto ao la riqueza tenda a estabilizarse. Tampoco se encontraron diferencias importantes en diversidad y riqueza de especies en comparacin con las reas quemadas despus de 30 aos de proteccin en el rea protegida de Los Llanos, Venezuela (Medina & Bilbao, 1991) . Si bien se conoce que los incendios de campos ejercen un impacto sobre el bosque serrano, no existe una cuantificacin de dicho impacto que permita valorar la incidencia de estos eventos sobre la biodiversidad vegetal de la regin. Los cambios en los parmetros estructurales, as como en la riqueza y diversidad de la comunidad boscosa han mostrado ser valiosas herramientas para medir el impacto de un evento sobre la misma. El objetivo de este trabajo fue determinar el efecto de los incendios forestales sobre la composicin florstica, la estructura y la diversidad de la vegetacin del Bosque Serrano en la provincia de Crdoba. Materiales y Mtodos El rea de estudio se localiz en el Bosque Serrano ubicado sobre la ladera occidental de las Sierras Chicas de Crdoba, aproximadamente a 30 50 de latitud Sur y 64 30 de longitud Oeste, en las inmediaciones de la localidad de Capilla del Monte, sobre el faldeo de los cerros Las Gemelas y Uritorco. Para el estudio se seleccionaron tres bosques quemados de distinta antigedad, adyacentes a bosques sin quemar de caractersticas similares en cuanto a altitud sobre el nivel del mar, exposicin, composicin especfica, y estructura. Se adopt un diseo de grupo de experimentos con cuatro repeticiones sin restricciones a la aleatorizacin. La estructura de tratamientos fue un factorial 3 x 2, donde el primer factor fue la antigedad desde el incendio, con tres niveles: Antigedad 1 : 1 ao desde el incendio, Antigedad 2 : 2 aos desde el incendio, Antigedad 3 : 9 aos desde el incendio; y el segundo factor la ocurrencia de incendios, con dos niveles: quemado y sin quemar (testigo). Dentro de cada uno de los 6 tratamientos resultantes se efectuaron muestreos sistemticos delimitndose 4 parcelas permanentes (repeticiones) rectangulares de 20 m por 10 m de lado (200 m) para la medicin de los rboles y arbustos adultos (DAP 10 cm). El recuento de renovales y plntulas forestales (DAP<10 cm) se efectu en subparcelas de 10 m por 10 m de lado, ubicados en las cabeceras de las parcelas principales. La cobertura vegetal se determin mediante el mtodo de lneas interceptadas (Mateucci & Colma, 1982) sobre los ltimos 10 m de la parcela principal. Dado que la reduccin en el espesor de mantillo es una de los principales consecuencias de los incendios de campo (Steinaker et al., 1999; Fisher et al., 1999) se midi, dentro de cada parcela principal, el espesor del mantillo a travs de 8 mediciones al azar. Anlisis de la informacin: Se efectuaron anlisis descriptivos y grficos con el objeto de visualizar el comportamiento general de las variables. Se estimaron los siguientes parmetros de la poblacin: Riqueza florstica: Parmetro que refleja la presencia o ausencia de especies en una comunidad vegetal. Se enumeraron todas las espermatfitas y pteridfitas presentes en las parcelas, agrupadas por estratos (arbreo, arbustivo y herbceo) y discriminadas segn antigedad y ocurrencia del incendio. La mayora de los individuos se identificaron hasta nivel de especie, y unos pocos hasta nivel de gnero o familia. Cobertura vegetal: Es la proporcin de terreno ocupado por la proyeccin perpendicular de las partes 26

VERZINO, JOSEAU, DORADO, GELLERT, RODRGUEZ REARTES Y NBILE Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 25-34 __________________________________________________________________________________________ areas de los individuos considerados (Mateucci & Colma, 1982). Se expres en porcentaje de la superficie total. En leosas adultas: Parmetros estructurales: Se determinaron abundancia absoluta y relativa y frecuencia absoluta y relativa de las especies leosas arbreas y arbustivas ms importantes, siguiendo la metodologa de Braun Blanquet (1979). Diversidad: Se estim la diversidad vegetal del bosque sin quemar mediante el ndice de ShanonWeaver, como valor nico que combina riqueza especfica y equitatividad (Somarriba, 1999), aplicado sobre los ejemplares adultos de especies leosas arbreas y arbustivas. En la regeneracin: Parmetros estructurales: Se determinaron abundancia absoluta y relativa y frecuencia absoluta y relativa de la regeneracin de las especies leosas arbreas y arbustivas ms importantes, siguiendo la metodologa de Braun Blanquet (1979). Se analiz la distribucin de la regeneracin segn su origen (semilla o rebrote de cepa) y su altura. Diversidad: Se compar la diversidad vegetal del bosque quemado con la del bosque sin quemar utilizando como variable el ndice de Shanon-Weaver aplicado sobre la regeneracin de especies leosas arbreas y arbustivas. Para ello se utiliz anlisis de la varianza de acuerdo al modelo: yijk = + i +j + k + ()ij + ijk donde yijk = es el (ijk) simo valor de ISW; = es la media general, comn a todos los tratamientos, i= efecto del i-simo nivel del factor antigedad desde el incendio; j= efecto del j-simo nivel del factor ocurrencia de incendios; k= efecto de la k-sima parcela, ()ij = interaccin de los niveles i y j de los factores y , ijk= error experimental asociado a la yijk-sima observacin, independiente y distribudo N(0, 2) Espesor de mantillo: Se estim el espesor medio del mantillo en cada parcela de prueba. Resultados Y Discusin Riqueza florstica: En el bosque testigo se registraron 93 especies, pertenecientes a 31 familias taxonmicas. De las especies presentes 11 fueron arbreas-subarbreas, 24 arbustivas y 58 herbceas (Figura 1). En la zona de 1 ao de antigedad del incendio se hallaron 36 especies en el sitio quemado y 31 en el sitio sin quemar. En la zona de dos aos de antigedad, la riqueza florstica fue de 39 especies en el sitio quemado y 43 especies en el sitio sin quemar. En la zona de nueve aos de antigedad del incendio se registraron 19 especies en el sitio quemado y 29 en el sitio sin quemar. La riqueza de especies arbreas fue similar en los sitios quemados y sin quemar (o testigo); mientras que la riqueza de arbustivas fue mayor en sitios testigo que 27 en los quemados (Figura 1). Estos resultados, aparentemente contradictorios se explican por el carcter del parmetro analizado y por las caractersticas intrnsecas de las especies afectadas. La riqueza se mide por la presencia de especies distintas cualquiera sea su tamao o edad. As, la riqueza de los sitios testigo, con rboles adultos sin quemar, resulta similar a la de sitios incendiados con rboles adultos quemados y posteriormente rebrotados, porque se registran las especies arbreas vivas, aunque slo sea un rebrote. En cambio, la riqueza de arbustivas es menor en sitios con incendios recientes con respecto a los testigos porque algunas especies arbustivas ms delicadas son destruidas totalmente por el fuego y tardan en reinstalarse. En cuanto a las herbceas se observ mayor riqueza en los sitios recientemente quemados (1 y 2 aos desde el incendio) que en el sitio con 9 aos desde el incendio; esto debido a que las especies de ciclo anual responden ms rpidamente y tienden a ocupar los claros producidos por el fuego (Donoso, 1981). Dicha dinmica guarda similitud con lo descripto por Prodon et al. (1984) y Trabaud (1998), para los bosques mediterrneos. Cobertura: Los incendios afectaron en algunos casos hasta el 100% del dosel arbreo y arbustivo, situacin que se mantuvo nueve aos luego del evento. En la zona quemada de un ao la cobertura de Lithrea molleoides molle de beber fue del 11 % y Schinopsis haenkeana horco quebracho el 4 %. En el sitio testigo, Lithrea molleoides ocup el 37 % y Schinopsis haenkeana el 0,5 %. En el primero se observ una alta proporcin de piedras (11 %) y suelo desnudo (15 %). El segundo mostr un alto porcentaje de paja brava, Melica macra (38.25 %). En la zona quemada de dos aos se observ una importante presencia de Clematis montevidensis (26 %) y 7 % de suelo desnudo. En general el porcentaje de participacin de las distintas especies en este sitio no alcanza al 10 %, incluyendo arbreas y arbustivas, salvo cabello de angel Clematis montevidensis., amor seco Bidens pilosa L. (11 %) y rama negra Conyza bonariensis (11 %), estas ltimas consideradas malezas en campos de laboreo. En el sitio testigo se registr una cobertura arbrea constituida en un 47 % por Lithrea molleoides y un 20 % de Schinopsis haenkeana, ausentes en el sitio quemado. La zona quemada de 9 aos present un bajo porcentaje de cobertura arbrea (2 %) con Lithrea molleoides., en tanto la zona no incendiada mostr una buena cobertura arbrea compuesta por Lithrea molleoides (26 %) y Schinopsis haenkeana. (18 %). Si bien no es significativa la diferencia en la riqueza florstica entre sitio quemado y testigo (Figura 1en Apndice), el estrato arbreo no se ha recuperado an nueve aos despus del incendio. En la zona quemada se observ un 7 % de suelo desnudo mientras que en

IMPACTO DE LOS INCENDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD VEGETAL, SIERRAS DE CORDOBA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ el testigo lleg al 4 %. Los valores de cobertura obtenidos ratifican que los incendios inciden negativamente sobre la cobertura arbrea, aumentando significativamente la proporcin de suelo desnudo Tabla 1. Parmetros estructurales de individuos adultos en bosques sin quemar, considerando las especies arbreas y arbustivas ms frecuentes.
Antigedad 1 Sin quemar
100 90 80 70

Especie Lithrea molleoides Schinus fasciculatus Acacia sp Schinopsis haenkeana Condalia montana Kagenekia lanceolata TOTALES

Abunda Abundancia Abundancia Frecuencia Frecuencia. ncia absoluta Relativa absoluta Relativa 22 1 2 5 5 3 38 275.00 50.00 100.00 83.33 125.00 150.00 783.33 35.11 6.38 12.77 10.64 15.96 19.15 100.00 100.00 25.00 25.00 75.00 50.00 25.00 33.33 8.33 8.33 25.00 16.67 8.33 100.00

Cobertura (%)

60 50 40 30 20 10 0 Quem ado (1 ao Testigo (1 ao desde el desde el incendio) incendio) Quem ado (2 aos desde el incendio) Testigo (2 aos desde el incendio) Quem ado (9 aos desde el incendio) Testigo (9 aos desde el incendio)

Lithrea molleoides

Schinopsis haenkeana

Suelo desnudo

Antigedad 2 Sin quemar Especie Lithrea molleoides Acacia caven Acacia sp Schinopsis haenkeana TOTALES Abunda Abundancia Abundancia Frecuencia Frecuencia. ncia absoluta Relativa absoluta Relativa 28 1 19 18 66 350.00 50.00 237.50 225.00 862.50 40.58 5.80 27.54 26.09 100.00 100.00 25.00 100.00 100.00 30.77 7.69 30.77 30.77 100.00

(Fisher et al., 1999) (Figura 2). Figura 2. Cobertura de Lithrea molleoides (Vell.) Engl. , Schinopsis haenkeana Engl. y suelo desnudo en las tres zonas del estudio, en sitios quemados y testigos sin quemar. Anlisis de leosas adultas: Parmetros estructurales: Dada la destruccin casi total del estrato leoso adulto en los bosques quemados se efectu el anlisis de los parmetros estructurales slo en bosques sin quemar (testigos). En los tres sitios muestreados Lithrea molleoides fue la especie de mayor abundancia relativa y absoluta, y mayor frecuencia relativa y absoluta. Esta especie es la ms representativa del Bosque Serrano (Luti et al., 1979). Otras especies registradas fueron Acacia caven espinillo, A. atramentaria espinillo negro y Schinopsis haenkeana (Tabla 1). Diversidad: El ndice de diversidad de Shanon Weaver, obtenido sobre individuos adultos de rboles y arbustos en los bosques sin quemar fue de 1.3 en cerro Uritorco y 1.12 1.02 en las dos zonas en Las Gemelas. Este ndice, utilizado mayormente en selvas tropicales y subtropicales, vara entre valores de 1.5 y 3.5 y raramente sobrepasa 4.5 (Magurrant, 1988; Somarriba, 1999). Los valores estimados en el presente estudio fueron menores que aquellos de selvas tropicales y subtropicales, confirmando los resultados de Wallace (1898), Dobzhansky (1950) y Fisher (1960) (citados por Mc Naughton & Wolf, 1984), en el sentido de que los ecosistemas templados presentan comunidades mucho menos diversas que los tropicales.

Antigedad 3 Sin quemar Especie Lithrea molleoides Acacia caven Schinopsis haenkeana Ximenia americana Acacia aroma TOTALES Referencias: Abundancia: Nmero de individuos de una especie registrados en la muestra. Abundancia absoluta: nmero de individuos de una especie por unidad de superficie, en individuos/ha. Abundancia relativa: relacin entre el nmero de individuos de una especie y el nmero de individuos totales por unidad de superficie, en %. Frecuencia absoluta: ocurrencia de una especie en una unidad experimental en relacin al nmero total de unidades experimentales, en %. Frecuencia relativa: relacin de las frecuencias absolutas de la isima especie respecto al total de las frecuencias absolutas, en %. Abunda Abundancia Abundancia Frecuencia Frecuencia. ncia absoluta Relativa absoluta Relativa 19 6 1 2 1 29 237.50 75.00 50.00 50.00 50.00 462.50 51.35 16.22 10.81 10.81 10.81 100.00 100.00 100.00 25.00 50.00 25.00 33.33 33.33 8.33 16.67 8.33 100.00

Anlisis de la Regeneracin: Parmetros estructurales: Los bosques sin quemar presentaron abundante regeneracin de leosas arbreas y arbustivas, destacndose: Lithrea molleoides, durazno del campo Kageneckia 28

VERZINO, JOSEAU, DORADO, GELLERT, RODRGUEZ REARTES Y NBILE Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 25-34 __________________________________________________________________________________________ lanceolata y Schinopsis haenkeana. La abundancia absoluta de la regeneracin en sitios incendiados fue, en promedio, la mitad de la de los sitios testigos. En la zona con incendio ms reciente (1 ao) fue escasa, mientras que en las zonas de 2 y 9 aos desde el incendio la regeneracin de los espinillos (Acacia caven y Acacia atramentaria) y de la chilca (Flourensia campestris.) fue importante, dando muestras de su adaptacin a los incendios (Tabla 2). Cabido & Zak (1999) observaron un comportamiento similar de estas especies frente a los incendios. importantes del Chaco Serrano se regeneran por rebrotes de yemas en la base de los troncos. En cuanto a su altura, en general se observ un mayor nmero de individuos en los sitios testigo, cualquiera fuera la categora de altura, salvo en la zona de 2 aos desde el incendio, donde hubo ms rebrotes mayores de 50 cm de altura en los sitios quemados que en los testigo.

Diversidad de especies: El anlisis de la varianza, utilizado para comparar los ISW de la regeneracin de todas las parcelas de la muestra, permiti detectar diferencias significativas entre la diversidad de los Tabla 2. Abundancia absoluta de la regeneracin de rboles y bosques quemados y los bosques testigo (Tabla 3). En general, la diversidad de los bosques arbustos ms frecuentes. testigo fue mayor que la de los bosques Antigedad 1 Antigedad 2 Antigedad 3 Especies quemados, no resultando significativa la Quemado Testigo Quemado Testigo Quemado Testigo 100.00 200.00 533.33 433.33 1650.00 925.00 diferencia puesta de manifiesto por el grfico en Acacia spp* la zona de 1 ao desde el incendio (Figura 4). Celtis spp** 200.00 500.00 200.00 375.00 Estos resultados coinciden con los de Martnez Condalia 650.00 650.00 600.00 300.00 200.00 Carretero (1995) y los de Dalmaso et al. (1999). spp*** El primero seala una prdida importante de Fagara coco 200.00 100.00 Flourensia 196.87 201.60 73.33 530.00 890.00 especies, cambios en la estructura y composicin campestris florstica y en la capacidad de sustento del sistema Jodina 200.00 rhombifolia natural debido a quemas repetidas en un matorral Kageneckia 233.33 1600.00 2750.00 de Larrea divaricata, mientras que el segundo lanceolata Lithrea 200.00 200.00 100.00 266.67 1725.00 1350.00 describe similares consecuencias como resultado molleoides de incendios en la Reserva Natural Villavicencio Maytenus 100.00 100.00 100.00 (Mendoza, Argentina). Asimismo, se detectaron spinosa Ruprechtia 433.33 750.00 diferencias entre la zona de 1 ao de antigedad apetala del incendio (falda del cerro Uritorco), por un Schinopsis 100.00 133.33 825.00 950.00 600.00 haenkeana lado, y las zonas de 2 y 9 aos de antigedad del Schinus 100.00 475.00 375.00 350.00 366.67 incendio, en Las Gemelas, por el otro, atribuible a fasciculatus Ximenia 200.00 condiciones ambientales levemente distintas y a americana distintas caractersticas del incendio (intensidad y 2213.53 3225.00 2765.00 5201.60 4656.66 6705.00 duracin), que pueden afectar en forma Totales diferencial la capacidad de recuperacin del *A.caven y A.atramentaria **Celtis tala y C. pallida ***Condalia microphylla y C. ecosistema (Hodgson & Heislers, 1972).
montana Referencias: Antigedad 1: Incendio 1 ao; Antigedad 2: Incendio 2 aos; Antigedad 3: Incendio 9 aos

La regeneracin se agrup en tres categoras segn su origen (por semilla o por rebrote de la base) (Figura 3 en Anexo), lo que permiti visualizar regeneracin por semilla significativamente mayor en los sitios testigo con respecto a los quemados. En los sitios quemados, la regeneracin fue predominantemente por rebrote de la base en las zonas de 1 y 2 aos de antigedad del incendio, o indistintamente por rebrote de la base y semillas en la zona de 9 aos desde el incendio. Se manifiestan aqu estrategias de sobrevivencia basadas principalmente en la multiplicacin vegetativa, ampliamente difundidas en zonas con incendios recurrentes (Trabaud, 1992, 1998; Vallejo & Alloza, 1998) o en zonas ridas, con condiciones poco favorables para la regeneracin por semillas (Moglia & Jofr, 1998) En este caso puede observarse que las especies arbreas y arbustivas ms 29

Espesor de mantillo: La proporcin de suelo desnudo alcanz a 15% en el sitio quemado ms recientemente. Los suelos de escaso espesor y poco desarrollo de las Sierras de Crdoba al perder la vegetacin por accin del fuego recurrente, quedan expuestos a insolacin, accin del viento y escorrenta, ampliando las condiciones mecnicas de degradacin de las pendientes lo que profundiza la destruccin del bosque serrano (Herrera et al., 1978; Beguet et al., 1987). El mantillo, al cabo de 1 y 2 aos del incendio, fue cinco veces ms delgado que en los bosques testigos (Figura 5). Aqu, tambin, como lo manifestaran Steinaker et al. (1999) el espesor del mantillo resulta ser una variable valiosa para estimar el impacto del incendio sobre el sistema natural.

IMPACTO DE LOS INCENDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD VEGETAL, SIERRAS DE CORDOBA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Tabla 3. Anlisis de la varianza del Indice de Shannon Weaver de cada parcela de la muestra. R Aj 0.44 CV 18.07
Espesor (mm)

5 4 .5 4

Anlisis de la varianza Variable N R indiceshannon 23 0.60 Datos desbalanceados en celdas.

3 .5 3 2 .5 2 1 .5 1

Cuadro de Anlisis de la Varianza (SC tipo I) F.V. SC gl CM F p-valor Modelo 1.17 6 0.19 3.93 0.0133 zona 0.50 2 0.25 5.01 0.0204 sitio 0.32 1 0.32 6.35 0.0227 parcela 0.36 3 0.12 2.40 0.1062 Error 0.79 16 0.05 Total 1.96 22 Test:Tukey Alfa:=0.05 DMS:=0.29384 Error: 0.0496 gl: 16 zona Medias n 1.00 1.10 8 A 2.00 1.17 8 A B 3.00 1.45 7 B Letras distintas indican diferencias significativas (p<= 0.05) Test:Tukey Alfa:=0.05 DMS:=0.19702 Error: 0.0496 gl: 16 sitio Medias n 1.00 1.10 11 A 2.00 1.35 12 B Letras distintas indican diferencias significativas (p<= 0.05)
1.6 1.4 1.2 1 Diversidad (ISW) 0.8 0.6 0.4 0.2 0 1 ao 2 aos Tiempo desde el incendio 9 aos Adultos test. Reg.testigo Reg.quemado

0 .5 0 1 ao 2 aos
i n c e n d io

9 aos
te s tig o

T ie m p o d e s d e la p e rtu rb a c i n

Figura 5. Espesor promedio del mantillo en tres zonas con 1, 2 y 9 aos desde la ocurrencia del incendio, respectivamente. Las barras a la derecha representan el espesor de mantillo en los sitios testigo (sin quemar). Conclusiones Si bien la riqueza de especies arbreas no se vio modificada por el incendio, la de arbustivas fue sustancialmente menor an 9 aos despus de ocurrido el evento y las herbceas aumentaron al ao siguiente del incendio pero luego se equilibraron con el bosque testigo. La estructura vertical del bosque se vio completamente alterada al desaparecer el estrato arbreo en dos de las zonas estudiadas (Las Gemelas) y al reducirse marcadamente en la tercer zona (Uritorco). La abundancia de la regeneracin de las especies arbreas y arbustivas ms frecuentes, as como su diversidad, resultaron significativamente menor en los sitios incendiados. Estos resultados permitieron cuantificar el grado de alteracin de la diversidad y la estructura de la vegetacin del Bosque Serrano a causa de los incendios forestales, la que se mantiene, en este caso, hasta nueve aos despus de ocurrido el siniestro. Asimismo, contribuirn a valorar la incidencia de los incendios sobre las funciones de produccin, proteccin y estticas de estos bosques. Agradecimientos: El presente proyecto se realiz con fondos provistos por la Secretara de Ciencia y Tecnologa de la Universidad Nacional de Crdoba. Los autores agradecen al Complejo Turstico Agua de los Palos, donde se instalaron algunas parcelas de muestreo, a la Municipalidad de Capilla del Monte, a la Asociacin Bomberos Voluntarios de Capilla del Monte y a la Asociacin Rumbos, especialmente a Esteban Tato Espinosa, por el valioso apoyo brindado para la seleccin y muestreo de los sitios. A la Dra Mara del Pilar Daz, por su contribucin en el diseo del experimento. A todos los estudiantes de Silvicultura que participaron en el muestreo y procesamiento de la informacin.

Figura 4. Diversidad, expresada por el ndice de Shannon-Weaver, en tres zonas del Bosque Serrano, considerando individuos adultos del bosque testigo, regeneracin del bosque testigo y regeneracin del bosque quemado.

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VERZINO, JOSEAU, DORADO, GELLERT, RODRGUEZ REARTES Y NBILE Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 25-34 __________________________________________________________________________________________ Literatura citada
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IMPACTO DE LOS INCENDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD VEGETAL, SIERRAS DE CORDOBA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

ANEXOS Figura 1. Riqueza florstica ordenada por estrato y discriminada segn antigedad y ocurrencia de los incendios. Referencias: Antigedad 1: Incendio 1 ao; Antigedad 2: Incendio 2 aos; Antigedad 3: Incendio 9 aos. Especie ARBOREAS Acacia aroma Gillies ex Hook.&Arn. Acacia atramentaria Benth. Acacia caven (Molina) Molina Acacia sp Celtis tala Gillies ex Planch. Fagara coco (Gillies)Engl. Jodina rhombifolia (Hook. & Arn.) Reissek Lithrea molleoides (Vell.) Engl. Prosopis sp Ruprechtia apetala Wedd. Schinopsis haenkeana Engl. Suma parcial ARBUSTIVAS Aloysia gratissima (Gillies & Hook.) Tronc. Baccharis articulata (Lam.) Pers. Baccharis flabellata Hook. & ArmBudleja cordobensis Griseb. Caesalpinia gilliesii (Wall. ex Hook.) D. Dietr. Celtis pallida Torr. Cestrum parqui LHr Colletia spinosissima J.F. Gmel. Condalia microphilla Cav. Condalia montana A. Cast. Croton sarcopetalus Muell. Arg. Dicotilednea arbustiva Euforbiacea Eupatorium buniifolium Hook. & Arn. Eupatorium sp Flourensia campestris Griseb. Kageneckia lanceolata Ruiz & Pav. Lantana balansae Briq. f. Lippia sp Lippia turbinata Griseb. Maytenus spinosa (Griseb.) Lourteig & ODonell Schinus fasciculata (Griseb) I.M. Johnst. Schinus sp Ximenia americana L. Suma parcial HERBACEAS Abutilon sp Achyrocine tomentosa Rusby Amarantacea Asteracea Bidens pilosa L. Briza sp Cactacea Caliceracea Clematis montevidensis Spreng. Commelina virginica (L.)var angustifolia (Mich.) C.B. Clarkee Conyza bonaerensis (L.) Cronquist Desmodium sp Deuterocohnia longipetala (Baker) Mez Antig.1 Antig. 2 Quemado Antig. 3 Antig.1 Antig. 2 Antig. 3 Sin Quemar

11

13

14

13

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VERZINO, JOSEAU, DORADO, GELLERT, RODRGUEZ REARTES Y NBILE Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 25-34 __________________________________________________________________________________________
Dichondra microcalys (Hallier f.) Fabris Dichondra sericea Sw. Dicliptera tweediana Ness. Dicot. Enredadera Dicotilednea (1) Dicotilednea(2) Dicotilednea(3) Euforbicea Fabcea Filicnea Galium sp Holochellus sp Hyalis argentea Hook. & Arn. Iresine diffusa Humb.& Bonpl. ex Willd. Lepechinia floribunda (Benth.) Epling. Lepechinia sp Lorantcea Malvcea Melica macra Nees. Mikania urticacifolia Hook. & Arn. Minthostachys verticillata Griseb. Monocotilednea Nothoscordum gracile (Dryand. ex Aiton) Stearn. Oxalidcea Oxalis conorrhiza Jacq. Paspalum dilatatum Poir. Piptochaetium sp Pocea(1) Pocea(2) Polygala sp Salpichroa origanifolia (Lam) Thell. Schizachyrium sp Senecio pampeanus Cabrera Setaria sp Sida rhombifolia L. Sida spinosa L. Sphaeralcea cordobensis Krapov. Stevia satureiifolia (Lam.)Sch.Bip. Stipa sp Tagetes minuta L. Taraxacum officinale Weber ex F.H.Wigg. Tillamdsia sp Wedelia glauca (Ortega)O. Hoffm.ex Hicken Wissadula densiflora R. E. Fr. Zinnia sp Suma parcial Sumatoria total

19 36

25 39

7 19

12 31

22 43

10 29

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IMPACTO DE LOS INCENDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD VEGETAL, SIERRAS DE CORDOBA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Figura 3. Regeneracin de especies arbreas y arbustivas, clasificada por tipo y por altura de la regeneracin Referencias: Tipo de regeneracin: 1: semilla, 2: rebrote de la base (- de 5 renuevos), 3: rebrote de la base (+de 5 renuevos). Clase de altura: a: <50 cm, b: >50cm a <100 cm, c: >100cm
4000 3500 3000 Indv./ha
Indv./ha

Q u e ma d o Te s tig o

4000 3500 3000 2500 2000 1500 1000 500 0

Q u e ma d o Te s tig o

2500 2000 1500 1000 500 0 1 2 T ip o d e r e g e n e r a c i n 3

b C la s e s d e a lt u r a

Zona 1: Incendio de 1 ao, Uritorco

4000 3500 3000 Indv./ha Q u e ma d o Te s tig o

4000 3500 3000 Indv./ha 2500 2000 1500 1000 500 0

Quemado Tes tigo

2500 2000 1500 1000 500 0 1 2 T ip o d e r e g e n e r a c i n 3

b C las e s d e altu r a

Zona 2 Incendio de 2 aos, Las Gemelas

4000 3500 3000 Indv./ha Indv./ha 2500 2000 1500 1000 500 0 1 2 T ip o d e r e g e n e r a c i n 3 Q u e ma d o Te s tig o 4000 3500 3000 2500 2000 1500 1000 500 0 1 2 C la s e s d e a lt u r a 3 Q u e ma d o Te s tig o

Zona 3: Incendio de 9 aos, Las Gemelas

_______________________________ 1 : Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Crdoba. C.C. 509 (5000) Crdoba ARGENTINA. gverzino@agro.uncor.edu 2 Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Crdoba. C.C. 509 (5000) Crdoba ARGENTINA jajoseau@agro.uncor.edu 3 Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Crdoba. C.C. 509 (5000) Crdoba ARGENTINA mdorado@agro.uncor.edu 4 Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Crdoba. C.C. 509 (5000) Crdoba ARGENTINA ovejaedg@yahoo.com.ar 5 Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Crdoba. C.C. 509 (5000) Crdoba ARGENTINA saroreartes@yahoo.com.ar 6 Teraputica Vegetal, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Crdoba. C.C. 509 (5000) Crdoba ARGENTINA ranobile@agro.uncor.edu 34

Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 03/11/2005 Aceptado: 21/11/2005

CONTRIBUCIN AL CONOCIMIENTO DE LA FENOLOGA DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae) EN EL VALLE DEL RO CHILLN, LIMA-PER CONTRIBUTION TO THE KNOWLEDGE OF THE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostalaza (Cactaceae) CACTUS PHENOLOGY IN THE CHILLON RIVER VALLEY, LIMA, PERU
Sidney Novoa1, Aldo Ceroni1 y Consuelo Arellano2 Resumen Se realiz un estudio sobre la fenologa del cactus Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora en el cerro Umarcata, ubicado en la cuenca baja del ro Chilln, Lima, Per. Se marcaron en forma aleatoria 15 plantas adultas donde se evalu el estado fenolgico presente en diferentes pocas del ao. Las observaciones fueron mensuales desde Octubre del 2003 hasta Septiembre del 2004. Mediante un Anlisis de Correspondencias se estableci patrn hipottico de la secuencia de los estadios fenolgicos de la planta. Los resultados indican la presencia de dos variables fenolgicas bien marcadas, la Floracin entre Noviembre y Abril y la Fructificacin desde Mayo hasta Octubre. La fenologa se present como un evento irregular, con ocho estadios. El estadio fenolgico de botones florales (Noviembre) es el que se presenta en mayor proporcin (59.44%) durante todo el ao, seguido del estadio fruto inmaduro (35.36%) en Mayo y Septiembre, el de botones abortados (32.78%) en Diciembre, Febrero y Marzo, el de frutos maduros (27.78%) en Agosto, los de dispersin y floracin total (12.78%) en Julio y Abril, las flores marchitas (10%) en Enero, los frutos apareciendo (6.77%) en Octubre y el estadio vegetativo (8.33%) en Junio. Palabras clave: cactcea, fenofases, fenologa, Neoraimondia arequipensis subsp. Roseiflora Abstract A phenology study of the Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora cactus was conducted at Umarcata hills, located in the lower Chillon river basin, Lima, Peru. Fifteen fully grown plants were randomly selected and marked in order to evaluate their phenological status through the different seasons over a year period. Observations were registered monthly from October 2003 to September 2004. Correspondence analysis was used to hypotesize about the pattern sequence of the cactus plant phenophases. Results indicate that two well marked phenological variables are present: Flowering between November and April, and fructification from May to October. Phenology appears as an irregular event, with eight phases. The phenophase of flowering buttons (November) was present more frequently (59.44%) across the whole year; followed by inmature fruits (35.36%) in May and September; aborted buttons (32.78%) in December, February and March; mature fruit (27.78%) in August; dispersion and total flowering (12.78%) in July and April; dead flowers (10%) in January; initiating fruits (6.77%) in October and vegetative stage (8.33) in June. Keywords: cactaceae, phenophases, phenology, Neoraimandia arequipensis subsp. roseiflora

Introduccin Las cactceas cumplen un rol importante en los ecosistemas constituyendo un elemento esencial en el paisaje, gracias al sistema radicular amplio y superficial que forma una malla que interviene en los procesos de erosin y desertificacin de los suelos y puesto que las races poseen pelos absorbentes caducos se constituyen como una fuente continua de materia orgnica que se incorpora al suelo (Magallanes, 1997). Los cactus interaccionan con diversos organismos en el ecosistema. Frente a las inclemencias del medio ambiente desarrollan estrechas

relaciones con otras especies vegetales denominadas plantas nodrizas que ofrecen las condiciones de humedad y temperatura para el establecimiento de nuevas plntulas (Turner et al., 1966; Valiente et al., 1991a b; Valiente & Ezcurra, 1991; Nobel, 1998; De Viana et al., 2000) y algunas veces crean las condiciones necesarias para el establecimiento de otros cactus (McAuliffe, 1984). Los tallos son la nica fuente de fibra y agua para los animales silvestres en los ecosistemas desrticos (Nobel, 1998; Gibson & Rundel, 2001; Mrquez et al., 2003). Algunas aves utilizan a los tallos de los cactus como

FENOLOGA DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora LIMA-PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ un inmejorable refugio frente a potenciales depredadores haciendo sus nidos sobre e incluso dentro de la planta (McAuliffe & Hendricks, 1988; Rivera & Rodriguez, 1998). Las flores y frutos son fuente de alimento de numerosas aves como colibres y palomas, mamferos como roedores y murcilagos, destacndose de estos grupos dos especies que se encuentran en peligro de extincin en el Per como lo son la pava aliblanca (Penelope albipennis) y el murcilago longirostro peruano (Platalina genovesium) (Lerner et al., 2003; Sahley, 1996). Asimismo, una gran gama de insectos visitan estas plantas, de los cuales destacan las especies de los ordenes Lepidoptera, Diptera e Hymenoptera (Keopcke, 1973; Valiente et al., 1996; Valiente et al., 1997; Fleming & Holland, 1998; Fleming et al., 2001; Godnez et al., 2002; Holland & Fleming, 1999, 2002; Scobell & Scout, 2002). Los estudios de fenologa son de suma importancia no slo en la comprensin de la dinmica de las comunidades vegetales, sino tambin como un indicador de la respuesta de estos organismos a las condiciones climticas y edficas de una zona en particular (Fournier, 1969). Los estados fenolgicos de una especie pueden afectar a la planta a mltiples niveles, incluyendo los sucesos reproductivos individuales de la planta, interacciones con otros organismos (afectando la variacin y abundancia espacio-temporal de polinizadores y dispersores), dinmicas poblacionales vegetales y el funcionamiento del ecosistema (Bronstein, 1995; McIntosh, 2002). Los estudios acerca de la fenologa de las cactceas son muy escasos, destacndose los trabajos recientes sobre la fenologa reproductiva de tres especies simptricas de cactus columnares, Stenocereus griseus (Haw.) Buxb, Pilosocereus repandus (L.) Backeberg y Pilosocereus lanuginosus (L.) Byles & G.D. Rowley en la isla de Curaao (Petit, 2001) y los de fenologa floral en las dos especies de cactus: Ferocactus cylindraceus (Engelm.) Orcutt y Ferocactus wislizenii (Engelm.) Britton & Rose en Tuczon, Arizona (McIntosh, 2002). Por otra parte, la fenologa de cactceas ha sido ampliamente considerada en otros procesos ecolgicos tales como la polinizacin por murcilagos y polillas y dispersin de murcilagos (Sahley, 1996; Nassar, et al., 1997; Valiente et al., 1996, 1997; Fleming & Holland, 1998; Rojas et al., 1999; Holland & Fleming, 1999, 2002; De Viana et al., 2001; Molina et al., 2004, IbarraCerdea et al., 2005). La especie Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora conocida como gigantn es un cactus de crecimiento arbustivo o arborescente como un candelabro, la subespecie roseiflora es nombrada as por el color de la flor que puede variar entre un rojizo a un rosado intenso a diferencia de la especie tipo que posee flores blancas. Su distribucin abarca todos los valles y quebradas del departamento de Lima desde los Valles de Supe (lmite Norte), Huaura, Chancay, Chilln, Rmac, 36 Lurn, Mala, Chilca, Omas, Caete, y por el sur hasta Chincha y Pisco en el departamento de Ica. Altitudinalmente se distribuye entre los 500 y 2000 msnm. El nico registro fenolgico mencionado son las observaciones realizadas por Ostolaza (1982), acerca de la poca de floracin que se presenta de Julio a Noviembre. Por lo tanto, el presente trabajo tiene el objetivo de contribuir al conocimiento del comportamiento fenolgico de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, en el cerro Umarcata, cuenca baja del ro Chilln. Materiales y mtodos Ubicacin: El rea de la investigacin es en el cerro Umarcata, el cual se encuentra a una distancia de 6 kilmetros de Santa Rosa de Quives, a la altura del kilmetro 69 de la carretera Lima Canta, a una altitud de 1260 msnm a 113739 L.S. y 76469 L.O. en el valle del ro Chilln, Departamento de Lima, en la Provincia de Canta. Vegetacin en la zona de vida de la cuenca del ro Chilln: La cuenca baja del ro Chilln est conformada por una sola zona de vida correspondiente al Matorral Desrtico Subtropical (md-ST) el cual se ubica entre los 800 y 2100 msnm. Abarca un rea de 2030 km2. El clima es rido y semiclido. La precipitacin promedio anual es mayor a los 125 mm y la temperatura promedio anual es 18C. La vegetacin natural est constituida en la parte ms baja por un piso de cactceas columnares y otra vegetacin reducida. El monte ribereo est formado por: Salix humboldtiana, Acacia macracantha, Baccharis salicifolia, Arundo donax, Schinus molle y Caesalpinia spinosa. En el piso de cactceas predominan: Neoraimondia arequipensis, Cereus amazonicus, Calymmanthium sp., Melocactus sp., Jatropha macrantha, Orthopterygium huancui y Viguiera sp. Estas plantas aumentan su densidad hacia los 1000 msnm (ONERN, 1976; Weberbauer, 1945). Determinacin del estado fenolgico de Neoraimondia arequipensis subsp. Roseiflora: Se realizaron visitas mensuales desde Octubre del 2003 hasta Septiembre del 2004 en la que se marcaron 15 plantas adultas al azar donde se evaluaron el o los estados fenolgicos presentes en diferentes pocas del ao siguiendo la escala de Campbell (1970) citado por Rondn (1994) modificada para esta especie, considerando a los botones abortados como un estadio fenolgico por presentarse en gran cantidad (Petit, 2001; McIntosh, 2002). Los datos sobre los estadios fenolgicos fueron tomados bajo el criterio de presencia-ausencia utilizando un cdigo de numeracin que representa los ocho estadios reproductivos y un estadio vegetativo (Tabla 1; Figura 1). Posteriormente, se analizaron los datos obtenidos de las evaluaciones mensuales mediante un

SIDNEY NOVOA, ALDO CERONI Y CONSUELO ARELLANO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 35-40 __________________________________________________________________________________________ Anlisis de Correspondencias, en su versin del programa estadstico R 2.0 (R Development Core Team, 2005) el cual se basa en una ordenacin simultnea de filas y columnas de una matriz de datos (Greennacre, 1984; McCune & Grace, 2002). A partir de una tabla de contingencia que en este caso fue la tabla que muestra el nmero de individuos que presentaron una o ms de las distintas nueve fenofases durante los meses de evaluacin, se cre una matriz de disimilitud transformada empleando la distancia Chi-cuadrado, la cual dar una mayor ponderacin a los estados fenolgicos cuyas abundancias hayan sido muy bajas dentro de la matriz original. Dicho anlisis permiti establecer las posibles relaciones entre los estados fenolgicos y los meses del ao (tiempo) e identificar patrones de ocurrencia conjunta de estos estados fenolgicos. Finalmente se construyeron fenogramas (Rondn, 1994) para ilustrar estos estados en el tiempo.
Tabla 1. Estados fenolgicos de Neoraimondia arequipensis subsp. Roseiflora.
ESTADIO FENOFASE FENOLGICO Botones florales Botones abortados FLORACIN Floracin total Flores marchitas Frutos apareciendo FRUCTIFICACIN Frutos inmaduros DISPERSIN VEGETATIVO Frutos maduros Frutos dehiscentes VALOR FENOLGICO ASIGNADO 1 2 3 4 5 6 7 8 9

Figura 1. Estadios fenolgicos de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora. 1a y 1b botones florales, 2 botones abortados, 3 floracin total, 4 flores marchitas, 5 frutos apareciendo, 6 frutos inmaduros o verdes, 7 frutos maduros y 8 frutos dehiscentes (dispersin de semillas) (Dibujo:S.Novoa). RESULTADOS Determinacin del estado fenolgico de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Se encontraron ocho estadios fenolgicos de los cuales el estadio botn floral (59.44%) fue el ms abundante, seguido del estadio fruto inmaduro (35.36%), botones abortados (32.78%), frutos maduros (27.78%), dispersin y floracin total (12.78%), flores marchitas (10%), frutos apareciendo (6.77%) y vegetativo (8.33%) (Tabla 2; Figuras 2 y 3). Debido a la irregularidad - aparente - de su fenologa, en la que una sola planta puede presentar hasta cuatro estadios diferentes (Tabla 3) en un solo mes y que muchos de estos estadios se repetan con igual magnitud en diversos meses del ao se procedi a analizar los datos a travs de un Anlisis de Correspondencias. Se constat la presencia de dos variables fenolgicas bien marcadas a lo largo del periodo de evaluacin, floracin y fructificacin (Figuras 2 y 3). Sin embargo, cada una de estas se encuentra formada por cuatro estadios fenolgicos que se hacen presentes a lo largo del ao, que en el caso

Tabla 2. Nmero de individuos que presentaron cada una de las nueve fenofases durante Octubre 2003 - Setiembre 2004.
FENOFASES MESES
1

FLORACIN
2 6 7 7 3 2 0 2 2 7 5 8 8 59 4.92 3 5 2 0 3 0 3 0 1 0 1 1 4 23 1.92 4 3 0 1 2 1 0 0 1 1 2 3 0 18 1.50 10.00

FRUCTIFICACIN DISP. VEG.

5 0 0 0 0 0 3 0 0 0 4 0 0 12 1.00 6.67 6 3 2 2 7 5 9 7 4 4 2 7 6 64 5.33 35.56 7 3 1 1 3 6 6 7 8 6 0 2 0 50 4.17 27.78 8 0 0 0 0 1 3 7 2 1 0 1 0 23 1.92 12.78 9 0 0 0 1 0 1 1 1 1 1 0 0 15 1.25 8.33

Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Septiembre Octubre Noviembre Diciembre TOTALES PROMEDIO %

11 9 11 8 6 2 6 8 9 11 12 13 107 8.92

59.44 32.78 12.78

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FENOLOGA DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora LIMA-PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ especfico de este cactus, no permite establecer un Variable Fenolgica: Floracin patrn secuencial de los mismos. La floracin se 14 desarrolla en los meses de Noviembre a Abril y la fructificacin en Mayo y Octubre. El patrn 12 hipottico propuesto sobre el patrn secuencial de la 10 fenologa de N. arequipensis es: a Noviembre le 8 corresponde el estadio botn floral; a Diciembre le corresponde el de botn abortado al igual que a 6 Febrero y Marzo; al mes de Enero le corresponde el 4 estadio fenolgico de flor marchita; al mes de Abril, el 2 estadio floracin total; Mayo y Septiembre, el estadio 0 fenolgico de fruto inmaduro o - verde -; Agosto con fruto maduro; Julio con dispersin de semillas mediante la dehiscencia del fruto; y Octubre con los frutos apareciendo. Finalmente el mes de Junio queda 2003 2004 como el correspondiente al estadio vegetativo (Figura Meses 4). Un evento tan desigual como lo es la fenologa de esta especie puede ser confundido y equivocado especialmente cuando se tiene un tamao de muestra Figura 2. Fenograma de las etapas de la floracin de pequeo o se opta por el conteo de las estructuras Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora. Octubre , reproductivas, lo que puede llevar a pensar que no 2003 - Setiembre 2004. (Botones florales , Floracin total , Flores existira una secuencia clara de los estadios Botones abortados fenolgicos. Cabe resaltar que lo ms notorio de esta marchitas ). secuencia estacional fue la constante produccin de botones florales en gran parte del ao, que podra hallar su explicacin en Tabla 3. Valores fenolgicos asignados de Neoraimondia arequipensis subsp. base a sus caractersticas anatmicas. roseiflora durante Octubre 2003 - Setiembre 2004. N. arequipensis es un cactus que se ramifica desde la base, sus tallos no MESES son articulados lo cual significa que a INDIVIDUO ENE FEB MAR ABR MAY JUN JUL AGO SEP OCT NOV DIC diferencia de otras especies de 1 2 2 4 1,4 1,4 6 2,8 1,4 1,7,8 2,4 2,4 2 cactceas, su reproduccin vegetativa 2 3,4 2 1,2 6 6 6,7 1,8 1,2 1,2,6 2,4 1,2,4 1,2 es muy poco probable. Esta 3 1,2 2 2 1 1,6 3,6 2 2 2,6 1,2 1,6 1,2 4 1,7 1,2 1 9 1,7 7,8 1 1 7 1 1 1,6 caracterstica particular obliga a la 5 1,3,6 1,2 1,2 6,7,1 6,7 3,7 6,7,8 3,6,7 2,7 1,6 1,3,7,6 1 planta a tener que reproducirse 6 1,4 9 2 1,3,6 7 7,8 1 2,6 1,2 1,2 1,6 1,2 sexualmente y generar nuevas 7 2 2 1,6 3,4 1 6,7 1,7,6 1,6,7 1,2 1,5 1,6 1,3 plntulas mediante la germinacin de 8 1,2 3,6 7 6,7 7 1 7 7 1 1,5 6,7 1,3,6 sus semillas. Otra caracterstica a 9 1,3 1 1 1 1 5,6 7,8 7,8 1,2 1 1,2,4 1,2,6 tomar en cuenta es el crecimiento 10 1,7 1 1,2 1,2 6 5,6 6,7,8 7 1,2,7 1,5 1,2 1,3,6 elongado de las areolas, las plantas 11 1,2,7 1,7 1,2 6,7 7,8 3,7 6,7,8 1,7 1,7 1,3 1,2,6 1,3,6 siempre muestran el dilema de 12 1,6 1 1 1,2 2 5,6 1,6 1,7,8 1,4,6 1,6 1,8 1,6,2 distribuir los escasos recursos entre la 13 1,6 1,6 1 6 9 9 9 9 9 9 2 1 14 3,4 1,3 1,6 6,3 6,7 8,6 6,7,8 1,6,7 1,6,7 1,5 1,2,6 1,2 produccin de estructuras florales o 1,2,3 1,2 1,2 1,2 1 1,6 1,6 1,2 1 2 1,2 2 15 estructuras vegetativas (crecimiento del tallo de las ramas). La elongacin de las areolas se muestra como una buena alternativa para reducir el Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento a los costo de produccin de flores al mnimo, adems de estudiantes de Biologa de la UNALM que que cada areola puede producir una o ms flores ao colaboraron en la toma de datos. Al Dr. Alfonso tras ao a diferencia de la mayora de los cactus que producen una sola flor al ao (Mauseth & Kiesling, Valiente Banuet de la Universidad Autnoma de 1997; Mauseth et al., 2002). Esto ltimo, sumado al Mxico (UNAM) y al Dr. Carlos Ostolaza de la nmero de ramas (que puede variar entre 1 y ms de Sociedad Peruana de Cactus y Suculentas (SPECS), 20) y estas a su vez poseen areolas generadoras de por facilitarnos parte de la bibliografa. Esta estructuras reproductivas en potencia, hacen que el investigacin fue financiada por el Fondo Especial de evento de produccin de botones florales sea masivo y Desarrollo Universitario (FEDU) de la Universidad Nacional Agraria La Molina. significativo a lo largo del ao.
Nro de individuos Noviem bre M arzo M ayo Septiem bre Diciem bre Febrero Octubre Agosto Enero Junio Julio Abril

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SIDNEY NOVOA, ALDO CERONI Y CONSUELO ARELLANO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 35-40 __________________________________________________________________________________________ Literatura citada
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10 9 8 7 6 5 4 3 2 1 0

N ro d e In divid u o s

2003 Meses

2004

Figura 3. Fenograma de las etapas de la fructificacin de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora. Octubre 2003 - Setiembre 2004. (Frutos apareciendo , Frutos inmaduros , Frutos maduros , Dispersin )

Figura 4. Resultado del Anlisis de Correspondencia entre las nueve fenofases y los meses Octubre 2003 a Setiembre 2004.

S e p tie m b re

N o vie m b re

F e b re ro

E n e ro

A b ril

D icie m b re

O ctu b re

A g o sto

Ju n io

M a rzo

M a yo

Ju lio

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FENOLOGA DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora LIMA-PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________
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____________________________ 1 Jardn Botnico Octavio Velarde Nez. Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, Apartado Postal 12056, Lima100. Per, 2000084@lamolina.edu.pe, aceroni@lamolina.edu.pe 2 Gabinete de Investigacin en Ecologa Cuantitativa. Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina, carellano@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 12/10/2005 Aceptado: 05/11/2005

Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) AS PASTURE KILLER (MATAPASTO) PIONEER TREE IN AMAZONIAN FLOODPLAINS Senna reticulata (Willd.) H.S.Irwin & Barneby (Fabaceae) "MATAPASTO", RBOL PIONERO EN LAS PLANICIES INUNDABLES AMAZNICAS
Pia Parolin1 Abstract Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) is a pioneer tree which colonizes open areas in Amazonian floodplains. It is very abundant throughout Amazonia along the nutrientrich whitewater rivers, and can be considered to be one of the most efficient colonizers of open areas. It possesses a very high tolerance towards flooding of the roots and stem, and performs extremely high photosynthetic assimilation and fast growth despite prolonged waterlogging. Efficient seed dispersal and the ability of resprouting after a period of unfavourable conditions add to its effectiveness. These features led the local people to consider Senna reticulata a noxious woody weed called matapasto (pasture killer) although in the successional sequence it represents a short-lived woody stage which enhances the establishment of highly diverse forests. Key words: Amazonia, floodplain forest, Senna reticulata, succession, vrzea, waterlogging, woody weed. Resumen Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) es un rbol pionero que coloniza reas abiertas en las planicies inundables de la amazona. Es muy abundante a lo largo de los ros de aguas claras y nutritivas y puede considerarse uno de los ms eficientes colonizadores de reas abiertas. Las races y tallos poseen una alta tolerancia a la inundacin y presenta una alta asimilacin fotosinttica y rpido crecimiento a pesar de la inundacin prolongada; adems la eficiente dispersin de la semilla y la habilidad para rebrotar despus de un periodo de condiciones desfavorables, la hacen muy efectiva. Estas caractersticas llevan a la poblacin local a considerar a Senna reticulata como una nociva maleza leosa, llamada matapasto (pasture killer) aunque en la secuencia sucesional represente una etapa leosa de corta duracin, la cual permite el establecimiento de bosques altamente diversos. Palabras clave: Amazona, planicie inundable, Senna reticulata, sucesin, vrzea, inundacin, maleza leosa.

Introduction Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) (Figure 1) is a pioneer woody species which is common in nutrient-rich disturbed floodplain sites (seasonal vrzea, Prance, 1979) of the Amazon and its tributaries. It occurs mainly close to river channels and on abandoned pastures in the floodplains. It is restricted to the higher sites in the flooding gradient which get waterlogged for up to 7 months every year (Wittmann et al., 2002; Figure 2). The duration of the high-water period is not crucial since this species is extremely flooding tolerant as long as it maintains some leaves above the water surface. It is fast-growing and outcompetes grasses and other woody pioneers by its fast growth. Since pastures which have been left without cattle for some months get overgrown by S. reticulata, the local farmers called this species pasture killer (matapasto). Figure 1. Senna reticulata: A mature stand on the Costa do Catalo (Manaus, AM, Brazil); B flowers.

Senna reticulata AS PASTURE KILLER PIONEER TREE IN AMAZONIAN FLOODPLAINS Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ and Ilha do Careiro, river islands some 10-15 km upstream from the confluence of the Amazon (Solimes) River with the Rio Negro, northeast of Manaus, Brazil (0315S, 5958W, Figure 3). The climate is hot and humid. Mean monthly temperature is 26.6C (Ribeiro & Adis, 1984) and mean annual precipitation about 2105 mm, with 75 % falling in the rainy season from December to May. The seasonality of precipitation in the catchment area of the Amazon (Solimes) River results in an annual cycle of river discharge; water levels near Manaus change with a mean amplitude of 9.90 m per year (Figure 4). Germination experiments were performed in the city of Manaus, at the Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA).

Figure 2. Flooding gradient in the vrzea with sites which are colonized by S. reticulata, where the trees are able to protrude parts of their crowns at high water levels. The present paper aims at explaining why this species is interesting in the first place, why it deserves the local name matapasto (pasture killer) and how it can be so efficient to dominate over other fastgrowing woody and herbaceous species of the same ecosystem. Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) can reach a height of 12 m but trees exceeding 4 to 8 m are seldom found because they are cut by the local people for maintainance of their pastures. Sometimes S. reticulata occurs only in shrubby form of maximum 3 m height (Drury, 1873). Maximum recorded diameter at breast height (dbh) was 13 cm (Parolin, 2001a), but the average dbh of adult, six-year old trees with a height of 5 m is 5.2 cm (Parolin, 1998). Leaves of mature trees are compound with 8-14 pairs of leaflets which are obovate-oblong, obtuse, mucronate, glabrous on both sides, and thin. Flowers are large, yellow, fruits are long legumes, enlarged on each side with a broad crenulated wing. Branches are many, spreading, irregularly angled, with bifurcation starting low on the stem. The canopy is very dense and wide. The trees of 4-8 m height have the densest canopies with diameters reaching 4-6 m. The species is rich in secondary compounds. In India, Senna reticulata was cultivated for medical uses: the juice of the leaves, mixed with lime juice, was used as a remedy for ringworm (Drury, 1873). The plant is said to be a cure in poisonous bites and cutaneous affections like fungal diseases (Parolin, 2001a). The original geographical distribution is throughout Amazonian floodplains of whitewater rivers (Ducke, 1949; De Menezes, 1978; Kalliola et al., 1991) but it also grows on wet sites on the terra firme, e.g. in the city of Manaus. It is typically found in sites which are wet and with high nutrient supply (Parolin, 2001a). Study area The studies were performed in Central Amazonia, mainly on the Ilha de Marchantaria, Costa do Catalo, 42

Figure 3. Study sites in Central Amazonia, with Ilha de Marchantaria, Costa do Catalo, and Ilha do Careiro, river islands some 10-15 km upstream from the confluence of the Amazon (Solimes) River with the Rio Negro, northeast of Manaus, Brazil (0315S, 5958W).
30 28 Wateer level Rio Negro asl 26 24 22 20 18 16
1987 2000

Figure 4. Water level of the Rio Negro near Manaus, Brazil. Parameters studied Phenology and photosynthetic activity were measured directly in the field, on marked individuals which were maximum 20 m from the river margin when it is at its lowest level. Only adult trees were

PIA PAROLIN Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 41-46 __________________________________________________________________________________________ chosen, with heights of 4-6 m. At high water, the stems were flooded up to 5 m high. The tree crowns were not or only partially submerged. The phenological events were recorded at bimonthly intervals and included presence of leaves, leaf flush, flowering and fruiting. For measurements of photosynthetic CO2-uptake, fully exposed non-flooded sun leaves from five marked individuals were taken. Gas exchange was measured with an infra-red gas analyser (IRGA, ADC LCA-2, Analytical Development Co. Ltd., Hoddesdon, Herts, UK). Germination and initial seedling growth, as well as adaptations against waterlogging were analysed under semi-natural conditions at the INPA, Manaus. Seeds were collected in the floodplains of the Amazon river near Manaus. During the rising period of the rivers up to 50 mature seeds were collected directly from five different trees. Seeds were placed in plastic bags, transported to the Amazon Research Institute (INPA) in Manaus and brought to an experiment site which was sunny in the morning and in the afternoon, but shady between 11.00 and 14.00 h. Seeds were placed in plastic bags containing 2 l of vrzea soil for germination and seedling production. Waterlogging experiments were performed in tanks at the experiment site using ground water from the INPA which was changed at weekly intervals. The vegetation analyses were performed in stands of different ages on the study islands. Species were identified in the field with the help of Jos F. Ramos from INPA (Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia, Manaus) and Leandro V. Ferreira (INPA/Smithsonian Institution, Manaus). Identifications were checked in the herbarium of the INPA. All woody species (including lianas) with dbh > 1 cm or a height > 1 m were inventoried in seven plots of 25 x 25 m each. Results Phenology. Leaf shedding and replacement occurred continuously. The production of new leaves occurred during the whole year, but was reduced for 2-4 mo in the period of the highest water level. S. reticulata produces flowers and mature fruits starting at an age of 9-12 months, in the first period of flooding after establishment. It flowers in the high water period, from May to July. Fruits are mature in the high water phase, and seeds are released between June and August. Photosynthetic activity. CO2-uptake ranged between a minimum of 9.8 mol m-2 s-1 and a maximum of 24.5 mol m-2 s-1. On average, CO2-uptake was 8% lower during the aquatic phase (18.4 4.3 mol m-2 s1 ) than in the non-flooded terrestrial phase (20.0 4.0 mol m-2 s-1), although single measurements showed that waterlogged plants could have CO2-uptake values that exceeded those of the terrestrial phase. 43 Germination and initial seedling growth. The seeds germinate within six days, but only if not submerged. Germination rate of non-flooded seeds was 85 %, compared to 0 % in submerged seeds. In the 8 months before the first flooding, the seedlings reached a height of 4 m in sunny places (Figure 5).

Figure 5. Height growth in the first year in S. reticulata and Cecropia latiloba, another common fast-growing pioneer tree of the same environment. Adaptations against waterlogging. S. reticulata forms high amounts of adventitious roots and lenticels in waterlogged seedlings and adult trees (Figure 6). Tipped over trees have a very high capacity of resprouting (Figure 7). Waterlogged individuals produce significantly smaller leaves thus reducing the transpirational surface (Borchert, 1994; Parolin, 2002a).

Figure 6. Formation of adventitious roots (A) and lenticels (B) in waterlogged individuals. Vegetation analyses in stands with different ages. The stands of 2 years of age were almost monospecific with 86 % of all trees being individuals of S. reticulata. The crown in 4-5 m height was built exclusively by S. reticulata (Figure 8). With

Senna reticulata AS PASTURE KILLER PIONEER TREE IN AMAZONIAN FLOODPLAINS Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ increasing age there was an increasing number of species: in the 6 year old stands only 28 % of all trees were individuals of S. reticulata. The crown in 7-8 m height was built by 12 species. - pasture killer. How can it be so efficient? This species has several adaptations against periodical waterlogging, as have many other common Amazonian floodplain trees (Parolin et al., 2004), e.g. the formation of adventitious roots and lenticels and leaf size adjustment (Parolin, 2002a). These adaptations, together with the extremely high photosynthetic capacity of this woody species, allow it to grow despite prolonged waterlogging with high water columns. In flooding experiments, seedlings survived periods of up to two years with consecutive waterlogging in standing water (2/3 of the plant submerged) which still reached 80% of the photosynthetic rates. Waterlogging even may cause accelerated seedling growth in this species (Parolin, 2001b) and increased photosynthetic rates. The strategy that makes S. reticulata so efficient is a combination of this very high photosynthetic activity, as long as some cm of the plant are above the water surface, together with a high productivity of small seeds for several weeks, very fast germination (Parolin, 2001c) and extreme height growth in the first year (Parolin, 2002b). Its high capacity of resprouting and intense lateral growth make it even more efficient in its subsequent years after establishment. The lateral growth leads to a very dense crown which is responsible for the outshading of competitors (Figure 8). S. reticulata has a very efficient strategy of escape from submergence (Parolin, 2002b) characterized by high shoot elongation, leaf protrusion above the water surface and responses to waterlogging directed towards gaining oxygen. As contrast to this strategy, other species have the strategy of submergence tolerance, with slow seedling growth, dormancy during submergence, preservation of starch reserves by lower metabolism, leaf shedding or leaf maintenance with the postulated capacity to photosynthesize under water (Schlter & Furch, 1992; Schlter et al., 1993). When compared to another evergreen fast-growing pioneer tree, Cecropia latiloba Miq., which also colonizes open areas very successfully and forms monospecific stands in the whitewater floodplains of the Amazon river (Figure 5, 9) two distinct strategies may be found (Parolin, 1999). Senna reticulata has fast initital growth and intense lateral growth, and outshades plants competing for space and light, but does not tolerate total submersion. Cecropia latiloba grows more slowly but constantly, and its high flood tolerance allows vertical evasion from concurring species. The strategy of Cecropia latiloba is efficient in vrzea environments with average to long periods of flooding. With shorter periods of flooding, and high nutrient availability (e.g. on abandoned pastures), the strategy of Senna reticulata is more efficient and leads to its complete dominance.

Figure 7. S. reticulata detail showing its capacity of resprouting.

Figure 8. Stands of S. reticulata of different ages and vitality: A, 2 years old; B, 6 years old. Discussion Senna reticulata is one of the most fast-growing and productive trees of the Amazon floodplains. It is so efficient that justifiably it has the name matapasto

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PIA PAROLIN Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 41-46 __________________________________________________________________________________________ Acknowledgments These studies were possible by financing from Deutscher Akademischer Austauschdienst (DAAD), Capes, CNPq and the INPA/Max-Planck project. I want to thank the local fishermen and barqueiros of the INPA for help and advice received during my field work. References cited
Borchert R. 1994. Water status and development of tropical trees during seasonal drought. Trees. 8: 115-125. Menezes E.M. de. 1978. Contribuio morfologia comparativa de espcies daninhas do gnero Cassia L. (Leguminosae Caesalpinioideae). I: Estudo das Figure 9. Typical successional sequences in the vrzea (after Worbes et al., plantas jovens. Rev. Brasil. Biol. 1992) and possible sequence with S. reticulata as initial phase. 38(3): 537-548. Drury H. 1873. The useful plants So the final question is: How to get rid of of India. Cassia alata. William H. Allen & Co., `matapasto`? The local farmers have their efficient London. : 119-120. strategy to maintain their pastures clean from S. Ducke A. 1949. Notas sobre a flora neotrpica II. As reticulata: first they cut the trees, then they burn the leguminosas da Amaznia brasileira. Instituto remaining stumps and finally they wait for the flood to Agronomico do Norte, 2 ed., Belm Par , Brasil. cover the roots and the combination of these three 18: 112-125. Kalliola R., Salo J., Puhakka M. & Rajasilta M. 1991. measures kills the trees. New site formation and colonizing vegetation in On the other hand, if the aim is not an open pasture primary succession on the Western Amazon but the return to a highly diverse forest, the easiest floodplains. J. Ecol. 79: 877-901. strategy is to wait. In fact, the vitality of S. reticulata Parolin P. 1998. Floristic composition and structure of decreases rapidly with increasing age (Parolin, 1998): two stands of Senna reticulata differing in age. the trees get higher but the crowns get lighter, with Amazoniana 15: 113-124. few leaves (Figure 8), and species diversity increases ________ . 1999. Growth strategies of Senna reticulata with species common to higher successional and Cecropia latiloba, two pioneer tree species of sequences dominating after few years. The typical Central Amazonian floodplains. Bielefelder kologische Beitrge. 14: 272-277. successional sequences in the vrzea (Worbes et al., ________ . 2001a. Senna reticulata, a pioneer tree from 1992) start after an initial phase dominated by the Amazonian vrzea floodplains. The Botanical grass Paspalum fasciculatum Willd. ex Flgg with Review. 67(2): 239-254. monodominant stands of Salix martiana Leyb ________ . 2001b. Morphological and physiological (formerly called S. humboldtiana var. martiana adjustments to waterlogging and drought in (Leyb.) Anders.) and Cecropia latiloba. S. reticulata seedlings of Amazonian floodplain trees. Oecologia. may take the place of Salix martiana / Cecropia 128: 326-335. latiloba stands and lead to highly diverse forests as ________ . 2001c. Seed germination and early well (Figure 9). establishment in 12 tree species from nutrient-rich and nutrient-poor Central Amazonian floodplains. Concluding, Senna reticulata is a `hated` woody Aquatic Botany. 70: 89-103. weed in Amazonian floodplains, and therefore it is ________ . 2002a. Seasonal changes of specific leaf called matapasto. But its dominance is clearly limited mass and leaf size in trees of Amazonian in time: S. reticulata represents the initial phase of a floodplains. Phyton. 42: 169-186. successional sequence which leads to similarly ________ . 2002b. Submergence tolerance vs. escape structured and diverse forests as in areas which were from submergence: two strategies of seedling not disturbed. establishment in Amazonian floodplains. Environmental and Experimental Botany. 48: 177186.

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Senna reticulata AS PASTURE KILLER PIONEER TREE IN AMAZONIAN FLOODPLAINS Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________
Parolin P., De Simone O., Haase K., Waldhoff D., Rottenberger S., Kuhn U., Kesselmeier J., Schmidt W., Piedade M.T.F. & Junk W.J. 2004. Central Amazon floodplain forests: tree survival in a pulsing system. The Botanical Review. 70(3): 357-380. Prance G.T. 1979. Notes on the vegetation of Amazonia. III. Terminology of Amazonian forest types subjected to inundation. Brittonia. 31(1): 2638. Ribeiro M. de N.G. & Adis J. 1984. Local rainfall variability - a potential bias for bioecological studies in the Central Amazon. Acta Amazonica. 14(1/2): 159-174. Schlter U.-B. & Furch B. 1992. Morphologische, anatomische und physiologische Untersuchungen zur berflutungstoleranz des Baumes Macrolobium acaciaefolium, charakteristisch fr die Wei- und Schwarzwasserberschwemmungswlder bei Manaus, Amazonas. Amazoniana. XII(1): 51-69. Schlter U.-B., Furch B. & Joly C.A. 1993. Physiological and anatomical adaptations by young Astrocaryum jauari Mart. (Arecaceae) in periodically inundated biotopes of Central Amazonia. Biotropica. 25(4): 384-396. Wittmann F., Anhuf D. & Junk W.J. 2002. Tree species distribution and community structure of Central Amazonian vrzea forests by remote sensing techniques. Journal of Tropical Ecology. 18: 805820. Worbes M., Klinge H., Revilla J.D. & Martius C. 1992. On the dynamics, floristic subdivision and geographical distribution of Vrzea forests in Central Amazonia. Journal of Vegetation Science. 3: 553-564.

____________________________ 1 Max Planck Instiute for Limnology, Tropical Ecology, P.O. Box 165, 24302 Pln, Germany.

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 17/11/2005 Aceptado: 22/12/2005

CAPACIDAD DEL Rhizobium DE PROMOVER EL CRECIMIENTO EN PLANTAS DE TOMATE (Lycopersicon esculentum Miller) PGPR CAPACITY OF Rhizobium ON Lycopersicon esculentum Miller. (TOMATO)
Nery Santillana1, Consuelo Arellano2 y Doris Ziga3 Resumen El presente estudio se realiz con el objetivo de evaluar el efecto de 19 cepas de Rhizobium en la germinacin y en el crecimiento de plantas de Lycopersicon esculentum. El efecto de los rizobios sobre la germinacin de las semillas se determin inoculando las semillas con suspensiones densas de rizobio y dejndolas germinar en arena esterilizada. El efecto sobre el crecimiento del cultivo se estudi en condiciones de cmara de crecimiento, utilizando suelo franco arenoso, con pH 7.3. El diseo utilizado fue completamente al azar con 21 tratamientos (19 cepas, un control sin inocular y un control con fertilizacin qumica) y cuatro repeticiones. Las cepas PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 y PEPSM17 estimularon la germinacin de las semillas de tomate, mientras que las cepas PEVF01, PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEVF05, PEVF08 y PEPSM14 promovieron el crecimiento de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum). Las cepas PEVF02 y PEVF08 tuvieron un efecto significativo positivo en la germinacin y en el crecimiento de las plantas de tomate, por lo cual podran recomendarse como potenciales PGPR en este cultivo, como alternativa para reducir el uso de fertilizantes qumicos. Palabras claves: Rhizobium, rizobacterias promotoras del crecimiento de plantas (PGPR), Lycopersicon esculentum. Abstrac The aim of the present study was to evaluate the effect of 19 Rhizobium strains on seed germination and growth of Lycopersicon esculentum plants. The effect of Rhizobium on germination was determined by inoculating the seeds with dense suspensions of Rhizobium and germinating them in sterilized sand. The effect of Rhizobium on tomato plants was studied in growth chamber conditions using a sandy loam soil, with pH 7.3. A completely random design was used with 21 treatments (19 strains, a control without inoculating nor chemical fertilization and a control with only chemical fertilization) and four repetitions. Strains PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 and PEPSM17 stimulated the germination of tomato seeds, whereas strains PEVF01, PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEVF08 and PEPSM14 promoted the growth of tomato plants (Lycopersicon esculentum). Strains PEVF02 and PEVF08 had a significant positive effect on germination and growth of tomato plants; thus these strains could be recommended as potential PGPR for this crop, as an alternative for reducing the use of chemical fertilizers. Key words: Rhizobium, plant growth promoting rhizobacterias (PGPR), Lycopersicon esculentum.

Introduccin Es bien conocido que un considerable nmero de especies bacterianas asociadas con la rizsfera de las plantas son capaces de ejercer un efecto benfico en el crecimiento de plantas. Este grupo de bacterias llamadas rizobacterias promotoras del crecimiento en plantas (PGPR) incluye el gnero Rhizobium (Sessitsch et al., 2002). Estas bacterias se caracterizan por su habilidad de facilitar directa o indirectamente el desarrollo de la raz y del follaje de las plantas. La estimulacin indirecta del crecimiento de plantas incluye una variedad de mecanismos por los cuales la bacteria inhibe la accin fngica sobre el crecimiento y desarrollo de la planta (Hassan et al., 1997; Essalmani & Lahlou, 2003). La estimulacin directa

puede incluir la fijacin de nitrgeno (Sessitsch et al., 2002), la produccin de hormonas (Perrine et al., 2004), de enzimas (Mayak et al., 2004) de siderforos (van Rossum et al., 1994; Carson et al., 2000) y solubilizacin de fosfatos (Rodriguez & Fraga, 1999). La capacidad PGPR de Rhizobium ha sido estudiada por varias dcadas (Chakravarty & Purkayastha, 1984; Chabot et al., 1996; Hassan et al., 1997; Rodriguez & Fraga, 1999), sin embargo, en los ltimos aos este estudio ha sido intensificado (Yanni et al., 2001; Essalmani & Lahlou, 2003; Dey et al., 2004; Mhadhbi et al., 2004; Perrine et al., 2004) porque la agricultura sustentable demanda mejorar la eficiencia de la fijacin de nitrgeno a travs del uso de bacterias competitivas capaces de extender la ventaja de la

PGPR DEL Rhizobium EN PLANTAS DE TOMATE (Lycopersicon esculentum Miller) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ simbiosis a otros cultivos no leguminosas. En tal sentido se realiz el presente estudio con el objetivo de evaluar el efecto de 19 cepas de Rhizobium en la germinacin y en el crecimiento de plantas de Lycopersicon esculentum en condiciones de invernadero. Materiales y mtodos Microorganismos Se utilizaron 19 cepas de Rhizobium, aisladas previamente de diferentes lugares y plantas hospederas tales como haba (Vicia faba) y holantao (Pisum sativum macrocarpum) (Tabla 1). Tabla 1. Origen, planta hospedera y coleccin procedencia de cepas de Rhizobium.
Cdigo Cepas Origen Altitud (msnm) 3.500 3.500 3.500 3.500 3.500 3.500 200 2.750 2.750 2.750 2.750 39 39 39 39 39 252 252 252 Planta Hospedera Vicia faba Vicia faba Vicia faba Vicia faba Vicia faba Vicia faba Pisum sativum Vicia faba Vicia faba Vicia faba Vicia faba Pisum sativum macrocarpum Pisum sativum macrocarpum Pisum sativum macrocarpum Pisum sativum macrocarpum Pisum sativum macrocarpum Pisum sativum macrocarpum Pisum sativum macrocarpum Pisum sativum macrocarpum Coleccin UNSCHAyacucho(1) UNSCH-Ayacucho UNSCH-Ayacucho UNSCH-Ayacucho UNSCH-Ayacucho UNSCH-Ayacucho Argentina UNSCH-Ayacucho UNSCH-Ayacucho UNSCH-Ayacucho UNSCH-Ayacucho LEMYB Marino Tabusso (2) LEMYB Marino Tabusso LEMYB Marino Tabusso LEMYB Marino Tabusso LEMYB Marino Tabusso LEMYB Marino Tabusso LEMYB Marino Tabusso LEMYB Marino Tabusso

) de cada una de las 19 cepas de Rhizobium a evaluarse. Para el tratamiento control, las semillas fueron sumergidas en agua destilada esterilizada. Todas las semillas fueron colocadas en recipientes que contenan arena esterilizada y humedecida. Se consider 2 repeticiones por tratamiento. A los 10 das, se determin el porcentaje de germinacin. Los resultados fueron analizados mediante la tabla de anlisis de variancia y la prueba de rangos mltiple de Duncan (P=0.05) para comparaciones entre promedios de tratamientos. Efecto de Rhizobium sobre el crecimiento de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum) El experimento se realiz en condiciones de de cmara de crecimiento, utilizando suelo procedente del campus de la Universidad Nacional Agraria La Molina, cuyo anlisis se indican en la Tabla 2. Tabla 2. Caracterizacin de suelo del Campus Universitario de la UNALM.
Anlisis pH Materia Orgnica % Fsforo (ppm) Potasio (ppm) Clase Textural Resultados 7.3 1.5 49.5 Mtodo Suelo:Agua relacin 1:1 Walkley y Black

PEVF01 Huancavelica PEVF02 Huancavelica PEVF03 Huancavelica PEVF04 Huancavelica PEVF05 Huancavelica PEVF06 Huancavelica PEVF07 PEVF08 PEVF09 PEVF10 PEVF11 Argentina Ayacucho Ayacucho Ayacucho

Mtodo del Olsen modificado Extraccin con acetato 242 de amonio Franco arenoso Mtodo del hidrmetro

Ayacucho Lima PEPSM12 (Caete) Lima PEPSM13 (Caete) Lima PEPSM14 (Caete) Lima PEPSM15 (Caete) Lima PEPSM16 (Caete) Lima (Nuevo PEPSM17 Imperial) Lima (Nuevo PEPSM18 Imperial) Lima (Nuevo PEPSM19 Imperial)
(1)

(2)

Laboratorio de Rizobiologa, Universidad Nacional de San Cristbal de Huamanga, Ayacucho Per. Laboratorio de Ecologa Microbiana y Biotecnologa Marino Tabusso. Dpto. de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina (Tesis doctoral Nery Santillana)

El suelo fue colocado en vasos de 300 g de capacidad. Las semillas, desinfectadas previamente, fueron inoculadas con suspensiones densas de las cepas de Rhizobium a evaluarse (concentraciones celulares a nivel de 108 ufc.mL-1). Las semillas control (no inoculadas) fueron tratadas con agua destilada esterilizada. El diseo utilizado fue completamente al azar con 21 tratamientos (19 cepas, un control sin inocular y sin fertilizacin qumica y un control con solo fertilizacin qumica (60-60-60 Unidades de NPK) y cuatro repeticiones. Al inicio de floracin, se procedi a la evaluacin de la altura de la planta, el peso de la materia seca de la parte area, el peso de la materia seca de la raz, peso de la materia seca total de la planta y el ndice de efectividad de la inoculacin (IEI) expresado en porcentaje (Davies et al, 2005), calculado mediante la siguiente expresin,
Trat Inoculaci n Control Sin Inoculaci n IEI = 100 Control Sin Inoculaci n

Efecto de Rhizobium sobre la germinacin de semillas de tomate (Lycopersicon esculentum) Se emplearon semillas de tomate de la variedad Ro Grande, desinfectadas e inoculadas con suspensiones densas (concentraciones de 108 ufc.mL-

Se realizaron el anlisis de variancia y la prueba de Rangos Mltiples de Duncan (P=0.05) para determinar las diferencias entre tratamientos. Los promedios para las tres variables agronmicas (altura, materia seca de la parte area y materia seca de la raz) se ordenaron de mayor a menor y el 48

NERY SANTILLANA CONSUELO ARELLANO Y DORIS ZIGA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 47-51 __________________________________________________________________________________________ promedio de estos rdenes se utiliz para establecer el valor de orden global (ranking) de los tratamientos estudiados. Resultados Efecto de Rhizobium sobre la germinacin de semillas de tomate (Lycopersicon esculentum) Se observaron diferencias significativas entre cepas y el control (Tabla 3). Las semillas inoculadas con las cepas PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 y PEPSM17 presentaron 100% de germinacin, superando significativamente al control que present 80% de germinacin. El resto de cepas no fueron estadsticamente diferentes frente al control. Los resultados obtenidos muestran el efecto positivo de la aplicacin de las cepas de Rhizobium a las semillas de tomate. Tabla 3. Porcentaje de germinacin de semillas de Lycopersicon esculentum var. Ro Grande inoculadas con cepas de Rhizobium.
Cepas PEVF01 PEVF02 PEVF03 PEVF04 PEVF05 PEVF06 PEVF07 PEVF08 PEVF09 PEVF10 PEVF11 Control % Germinacin Cepas semillas1 90 a b 100 a 100 a 60 d 100 a 80 b c d 80 b c d 100 a 100 a 100 a 70 c d 80 b c d PEPSM12 PEPSM13 PEPSM14 PEPSM15 PEPSM16 PEPSM17 PEPSM18 PEPSM19 % Germinacin semillas1 100 a 90 a b 90 b c 100 a 90 b c 100 a 70 c d 70 b c

total en 81% respecto al control. Las plantas tratadas con las cepas incrementaron la materia seca de la parte area entre 56 y 58% y la materia seca total entre 64 y 70% respecto al control (Figura 1).

Figura 1. Efecto de rizobios en el crecimiento de Lycopersicon esculentum. La materia seca de la raz muestra diferencias significativas entre las plantas inoculadas con las cepas PEVF01 y PEVF08 frente al control sin inocular, con incrementos de 159%, sin embargo, se observ que las cepas PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEPSM12 y PEPSM19 presentaron incrementos entre 49 a 124% de la materia seca radicular frente al control sin inocular aunque sin diferencias significativas. Discusin En la actualidad, la agricultura sustentable, plantea mejorar la eficiencia de la fijacin del nitrgeno mediante el uso de plantas leguminosas y rizobios competitivos, capaces de ser usados en biorremediacin y fitorremediacin y de esta manera extender las ventajas de la simbiosis a otros cultivos; en tal sentido, las investigaciones se han orientado al estudio del rizobios como promotor del crecimiento de plantas leguminosas y no leguminosas, proceso conocido como capacidad PGPR. Previamente se demostr que algunas de las cepas de Rhizobium utilizadas en este estudio mejoraron el rendimiento del cultivo de haba (P. sativum) a nivel de campo (Nuez et al., 2005). En el presente trabajo, se verifica que ciertas cepas de Rhizobium, pueden estimular la germinacin de semillas de tomate y promover su crecimiento. El 47% de las cepas de rizobios (cepas PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 y PEPSM17) presentaron efecto estimulante sobre las semillas de tomate, resultando en una mejor germinacin, posiblemente debido a la habilidad de los rizobios para producir hormonas como el cido indol actico, cido giberlico y citoquininas, sustancias reguladoras del crecimiento de las plantas (Dey et al., 2004; Yanni et al., 2001). Perrine et al. (2004) encontraron cepas de Rhizobium 49

1 datos transformados a arcoseno de la proporcin (porcentaje/100) de germinacin antes de anlisis. Tratamientos seguidos por la misma letra no difieren significativamente de acuerdo a la prueba de Rangos Mltiples de Duncan (P=0.05)

Efecto de Rhizobium sobre el crecimiento de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum) La variable altura de planta no present diferencias significativas entre tratamientos (Tabla 4), mientras que la materia seca de la parte area y materia seca total si presentaron diferencias entre tratamientos. Se observ que el tratamiento con fertilizacin qumica y con las cepas PEVF01, PEVF02 y PEVF08 superaron significativamente al control sin inocular, el tratamiento con fertilizacin qumica increment la materia seca de la parte area en 88% y la materia seca

PGPR DEL Rhizobium EN PLANTAS DE TOMATE (Lycopersicon esculentum Miller) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ nitrgeno (Wang et al., 2002). Antoun et al. (1998), reportaron algunas evidencias directas de la colonizacin de races y la actividad PGPR de rhizobios con no leguminosas. Se observ tambin, mayores Tabla 4. Altura, materia seca de parte area, materia seca de raz, materia seca incrementos de la materia total e ndice de efectividad de la inoculacin de plantas de tomate seca de la raz con relacin a (Lycopersicon esculentum) con cepas de Rhizobium. la materia seca de la parte area, incrementos que Materia superaron a la fertilizacin Materia seca Materia seca seca qumica. Dichos resultados Cepas Altura IEI parte area1 IEI raz1 IEI total1 IEI Orden concuerdan con autores como (mg/macet Mayak et al. (2004) quienes (cm) % (mg/maceta) % (mg/maceta) % a) % hacen mencin sobre la PEVF01 56 110.0 a 159 602.5 ab 69 5 41 - 492.5 ab habilidad de las cepas de PEVF02 42.7 - 492.5 ab 56 95.0 ab 124 587.5 a-c 64 4 rizobio para producir ACC PEVF03 43.5 diaminasa, compuesto que - 372.5 b-e 18 75.0 a-c 76 447.5 b-e 25 6 PEVF04 reduce el nivel de etileno en 3 43.7 - 427.5 bc 36 70.0 a-c 65 497.5 a-d 39 las races de las plantas, PEVF05 44.5 - 365.0 b-e 16 57.5 a-c 35 422.5 c-e 18 7 incrementndose de esta PEVF06 manera la longitud y el 43.2 - 340.0 c-e 8 60.0 a-c 41 400.0 de 12 11 PEVF07 43.5 crecimiento de las races. - 347.5 c-e 10 60.0 a-c 41 407.5 de 14 10 Mientras que Chabot et al. PEVF08 44.7 - 497.5 ab 58 110.0 a 159 607.5 ab 70 1 (1996), Yanni et al. (2001) y PEVF09 44.5 - 302.5 c-e 57.5 a-c 35 360.0 de 1 12.5 Perrine, et al. (2004) entre PEVF10 otros, sostienen que las 44.2 - 347.5 c-e 10 57.5 a-c 35 405.0 de 13 9 PEVF11 39.7 molculas promotoras del - 307.5 c-e 55.0 bc 29 362.5 de 1 20 crecimiento como el cido PEPSM12 42.2 - 272.5 de 63.30 a-c 49 327.5 de 17.5 indol actico, las giberelinas y PEPSM13 43 - 322.5 c-e 2 55.0 bc 29 377.5 de 6 15 las citoquininas producidas PEPSM14 46 2 407.5 b-d 29 50.0 bc 18 457.5 b-e 28 8 por los rizobios, presentes ya PEPSM15 44.2 - 265.0 de 22.5 c 287.5 e 19 sea en la rizsfera o en los PEPSM16 40.2 tejidos de las plantas - 257.5 e 50.0 bc 18 307.5 e 21 PEPSM17 46.5 estimulan el mayor desarrollo 3 307.5 c-e 50.0 bc 18 357.5 de 12.5 de la raz y realizan la PEPSM18 44.2 - 312.5 c-e 37.5 c 350.0 de 17.5 capacidad de absorcin de PEPSM19 40.5 - 290.0 c-e 70.0 a-c 65 360.0 de 16 nutrientes de la raz en Control beneficio de la planta no 42.5 bc 357.5 de 14 45.2 - 315.0 c-e leguminosa. Gutirrez & 2 Fert.Qum. 47.5 5 592.5 a 88 55.0 bc 29 647.5 a 81 Martnez (2001) encontraron 1 En cada columna, promedios de tratamientos seguidos por la misma letra no difieren incrementos de 42% de la significativamente de acuerdo a la prueba de Rangos Mltiples de Duncan (P=0.05). materia seca de la parte area y de 49% de la materia seca de raz en plantas de maz El 37 % de las cepas de Rhizobium evaluadas inoculadas con R. etli . Dichos autores mencionan que (cepas PEVF01, PEVF02, PEVF03, PEVF04, el efecto benfico de R. etli en plantas de maz puede PEVF05, PEVF08 y PEPSM14) estimularon el deberse a los mecanismos descritos anteriormente. crecimiento de las plantas de tomate. Al respecto Las cepas PEVF02 y PEVF08 tuvieron un efecto numerosos estudios han demostrado el uso del rizobio positivo significafvo en la germinacin y en el como bacterias fijadoras del N2 y como promotoras crecimiento de las plantas de tomate, por lo cual del crecimiento de plantas no leguminosas. Por podran recomendarse como potenciales PGPR en este ejemplo R. leguminosarum bv trifolii y cepas de cultivo como alternativa para reducir el uso de Bradyrhizobium se han encontrado en races de arroz fertilizantes qumicos. y R. etli en races de maz. Los rizobios pueden productoras de altas concentraciones de cido indol actico que estimularon el crecimiento de semillas de arroz. Indican que su efecto es similar al cido indol actico exgeno. tambin introducirse y colonizar otras plantas, tal como sucede con Azorhizobium caulinodans en las races de la oleaginosa Brassica napus. Estas asociaciones entre rizobios y plantas no leguminosas pueden mejorar el crecimiento de las plantas aunque no se ha demostrado que sea mediante la fijacin de 50 Conclusiones 1. Nueve cepas de rizobios (PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 y PEPSM17) estimularon la

NERY SANTILLANA CONSUELO ARELLANO Y DORIS ZIGA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 47-51 __________________________________________________________________________________________ germinacin de las semillas de Lycopersicon esculentum. 2. Siete cepas de rizobios (PEVF01, PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEVF05, PEVF08 y PEPSM14) promovieron el crecimiento de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum). 3. Las cepas PEVF02 y PEVF08 estimularon significativamente la germinacin de semillas y promovieron el crecimiento de plantas de Lycopersicon esculentum. Literatura citada
Antoun H. Beauchamp Ch. & Goussard N. 1998. Potential of Rhizobium and Bradyrhizobium species as plant growth promoting rhizobacteria on non legumes. Effect on radishes (Raphanus sativus L.). Plant and Soil. 204: 57-67 Carson K., Meyer J.M. & Dilworth M. 2000. Hydroxamate siderophores of root nodule bacteria. Soil Biology & Biochemistry. 32: 11-21. Chabot R., Antoun H., Kloepper J.W. & Beauchamp C.J. 1996. Root colonization of maize and lettuce by bioluminescent Rhizobium leguminosarum biovar. phaseoli. Appl. Environ. Microbiol. 62: 2767-2772. Chakravarty U. & Purkayastha R.P. 1984. Role of Rhizobitoxine in protecting soybean roots from Macrophomina phaseolina infection. Can. J. Microbiol. 30: 285-289. Davies F.T., Caldern C.M. & Huamn Z. 2005. Influence of Arbuscular Mycorrhizae Indigenous to Peru and a Flavonoid on Growth, Yield and Leaf Elemental Concentration of Yungay Potatoes. Hort Science. 40(2): 381-385 Dey R., Pal K., Bhatt D.M. & Chauhan S.M. 2004. Growth promotion and yield enhancement of peanut (Arachis hypogaea L.) by application of plant growth-promoting rhizobacteria. Microbiological Research. 159: 371-394. Essalmani H. & Lahlou H. 2003. Mcanismes de bioprotection des plantes de lentile par Rhizobium leguminosarum contre Fusarium oxysporum sp. Lentis. C.R. Biologies. 326 : 1163-1173. Gutierrez A. & Martinez E. 2001. Natural endophytic association between Rhizobium ettli and maize (Zea mays L.). Journal of Biotechnology. 91: 117-126.
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_____________________________ Laboratorio de Rhizobiologa. Universidad Nacional de San Cristbal de Huamanga, Ayacucho. nerysantillana@yahoo.es 2 Dpto de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima. carellano@lamolina.edu.pe 3 Laboratorio de Ecologa Microbiana y Biotecnologa. Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima. dzuniga@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 14/10/2005 Aceptado: 18/10/2005

CONSERVACIN DE MASTOFAUNA EN FRAGMENTOS DE BOSQUE CHAQUEO EN LA REGIN DE MAR CHIQUITA (CRDOBA, ARGENTINA). STUDY OF MAMMAL FAUNA IN CHACOAN FOREST FRAGMENTS OF THE MAR CHIQUITA REGION (CRDOBA, ARGENTINA) FOR CONSERVATION PURPOSES.
Maura Kufner1,2, Daniela Tamburini1, Liliana Giraudo3 y Vernica Briguera1. Resumen La reserva Baados del Ro Dulce y Laguna Mar Chiquita (Dpto. Ro Seco, Crdoba, Argentina) y zonas aledaas presentan remanentes de Bosque Chaqueo significativos a nivel provincial, que deben conservarse. Se estudi la fauna de mamferos terrestres y su hbitat en fragmentos dentro (La Caada) y fuera (Villa Candelaria) del rea protegida. El hbitat se describi en base a los estratos de cobertura vegetal. Composicin y riqueza estacional de mamferos se estimaron mediante captura muerta en trampas dispuestas en lneas y por observacin directa en recorridos fijos. La estructura vegetal difiri entre localidades, aunque no estacionalmente, probablemente debido al aumento de precipitaciones. Fuera de la reserva el bosque chaqueo present una estructura de hbitat ms completa (alta cobertura arbustiva y arbrea y dosel superior a 7m). La fauna de mamferos estuvo representada por 22 especies de las cuales 12 fueron comunes a ambos sitios, aunque la dotacin taxonmica y numrica estuvo mejor representada fuera de la reserva. El nmero de individuos por especie vari estacionalmente. La pampizacin favoreci a los mridos, diferenciando la composicin de micromamferos e influenciando su diversidad que fue mayor en la reserva. Los animales de tamao mediano estuvieron mejor representados fuera de la misma, la mayora de stos vulnerables para la provincia. La composicin de la mastofauna denota influencia de las modificaciones antrpicas de su hbitat ms que de la tpica estacionalidad chaquea. Los fragmentos de bosque colindantes con la reserva cobran relevancia ante la continua expansin de la superficie agrcola y deberan ser incorporados en el sistema de proteccin provincial. Palabras claves: mamferos, bosque chaqueo cordobs, fragmentacin, conservacin. Abstract Baados del Ro Dulce Laguna Mar Chiquita is a provincial reserve with remnants of Chacoan Forest in its surroundings, that must be conserved. The study was carried out in the Ro Seco Department, Crdoba Province, Argentina. Forest fragments were located inside (La Caada) and outside (Villa Candelaria) the reserve. Habitat descriptors were distribution and cover of vegetation layers. Seasonal composition and richness of mammals in fragments were estimated by dead capture (CM) in 40 traps located along four 100m lines, in each location. Mammals directly observed (OD) along fixed transects, were also registered. Vegetation structure differed among localities but not among seasons. Main habitat features in inside fragments were: higher proportion of nude ground, abundant herbaceous covering and absence of strata superior to 7m. Outside the reserve, high shrub and arboreal cover and canopy over 7m high, portray a more typical Chacoan environment. Richness and abundance of mammals were smaller in the reserve (14 species, 2 exclusive; N = 81) than outside (20 species, 7 exclusive; N = 179). Twelve common species, over 22, indicated fragment relationships. Similarity was low since outside the reserve, medium sized animals most vulnerable at the provincial level- reached higher representation. Small mammal composition was different in both localities. Specific diversity of small mammals was higher in the reserve. Modification of habitat to "pampas" favored Murids colonization. Mammal composition denoted influence of human modifications on the habitat, more than that of Chacoan seasonality. Marginal forests collaborate to biological flow, exchanges and relationships that feedback and maintain the biological value of the protected area. Key words: mammals, Crdoba Chacoan forest, fragmentation, conservation. Introduccin La riqueza de la mastofauna de los bosques de la regin chaquea cordobesa ha sido mencionada por distintos autores (Bucher & valos, 1979; Morando & Polop, 1997; Kufner & Giraudo, 2001). Actividades humanas sin regulacin han provocado reduccin de

MASTOFAUNA EN RELICTOS DE BOSQUE CHAQUEO CORDOBS. Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ este ecosistema a menos del 20% de su extensin original. Su fragmentacin y reemplazo han generado mosaicos de bosques y matorrales secundarios, tierras de cultivo y campos abandonados (Zak & Cabido, 2002). Esta condicin afecta la distribucin y diversidad de la fauna, que encuentra en esos relictos de bosque los ltimos hbitats chaqueos disponibles a nivel provincial (Chbez, 1994; Kufner & Giraudo, 2001). Los Baados del Ro Dulce y Laguna de Mar Chiquita conforman un rea bajo proteccin en la provincia de Crdoba (ACA, 2004). En su zona de influencia cuenta con remanentes significativos de Bosque Chaqueo, que mantendran flujos, intercambios y relaciones fundamentales para la conservacin del ecosistema. De ah que su proteccin aumentara el valor biolgico de la reserva a travs de incorporacin de mayor superficie de hbitat, sitios de biodiversidad, endemismos y especies en riesgo. Este trabajo se propone estudiar la relacin entre los parches dentro y fuera del rea protegida, en referencia a la fauna de mamferos terrestres y su hbitat. Materiales y Mtodos rea de Estudio: El estudio se llev a cabo en la margen W de la Reserva de Uso Mltiple Baados del Ro Dulce y Laguna de Mar Chiquita (Dpto. Ro Seco, Crdoba), en su zona de influencia comprendida en la llanura chaquea oriental (Figura 1). El clima es templado; la amplitud trmica es marcada, con temperaturas mxima y mnima absolutas de -5C y 46C (Capitanelli, 1979). El perodo lluvioso se extiende de Octubre a Marzo y concentra alrededor del 80% de las precipitaciones anuales (580 mm). Si bien la semiaridez y estacionalidad pluvial son caractersticas del Chaco, en las ltimas dcadas existe evidencia de variacin climtica (INTA, 2002). Biogeogrficamente el rea se enclava en el Bosque Chaqueo donde la especie ms importante es el quebracho colorado (Schinopsis quebrachocolorado) (Luti et al., 1979). Otros representantes fisonmicos arbreos y arbustivos destacados son Aspidosperma quebracho-blanco, Celtis tala, Prosopis sp. y Geoffroea decorticans. El bosque aqu se encuentra en aceptable estado de conservacin, si bien fragmentado y reducido por uso humano (Cabido & Zak, 1999). Las actividades econmicas principales son la ganadera bovina y la agricultura, en especial de soja. Metodologa: El estudio se desarroll en dos localidades de la regin: La Caada y Villa Candelaria, dentro y fuera del rea protegida, respectivamente. El muestreo se realiz en dos aos consecutivos de condicin climtica similar (datos del CIM Servicio Meteorolgico Nacional, 2005), desde el invierno de 2000 hasta el otoo de 2001 en Villa Candelaria y 54 desde la primavera de 2001 hasta el invierno de 2002 en La Caada. La investigacin se refiri a los perodos seco (invernal) y hmedo (estival).

Referencias Bosque Chaqueo reas de baados con matorral halfilo Matorral de sustitucin y bosque secundario Laguna Mar Chiquita rea serrana Lmite reserva Fragmentos estudiados

50 km

Figura 1. rea de estudio. Bosque chaqueo en el oeste del sistema de Mar Chiquita (modificado de Cabido & Zak, 1999). En base a cartografa de la distribucin del bosque chaqueo (Cabido & Zak, 1999), previa verificacin de campo mediante un GPS, se establecieron en reas homogneas cuatro sitios de muestreo, dos por localidad. La estructura del hbitat se describi a partir de la cobertura vegetal por estratos y la altura del dosel, estimadas segn la metodologa de Canfield (Hays et al., 1981). Se definieron como muestras mnimas dos transectas fijas de 20 y 30 m en cada sitio, ocho en total. Para comparar la vegetacin de los sitios de estudio, se aplic el ndice Chi Cuadrado de Pearson (Siegel, 1980). La composicin y riqueza de mamferos pequeos se estimaron en ocho lneas de 100 m, dos por sitio de muestreo, coincidentes con las de vegetacin. Cada una constaba de 10 trampas de cada o captura muerta (CM) ubicadas cada 10 m (80 en total). En cuanto a los mamferos de tamao mediano con mbito de vida

MAURA KUFNER, DANIELA TAMBURINI, LILIANA GIRAUDO Y VERNICA BRIGUERA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 53-58 __________________________________________________________________________________________ mayor, se consignaron aqullos detectados por observacin directa (OD) en recorridos fijos equivalentes en ambas localidades. La frecuencia de muestreo fue trimestral en ambos casos. La composicin de la mastofauna se compar entre ambas localidades mediante el test de mxima verosimilitud G2 (Kent & Coker, 1992) aplicado al aporte de individuos de las especies comunes, obtenido mediante captura muerta. La diversidad especfica de las comunidades se estim mediante el ndice de diversidad conjunta de Shannon-Wiener (H) y se compar aplicando el test t de diferencias significativas de la diversidad entre localidades y estaciones (Moreno, 2001). La diversidad de micro y mesomamferos se analiz en base a los datos de captura muerta y de observacin directa, respectivamente. Resultados La condicin climtica similar considerando los promedios anuales de precipitacin durante el estudio (t =0.35; P =0.731) permiti soslayar la discordancia temporal y comparar las variables biolgicas entre los campos. Caractersticas del hbitat en las localidades de estudio fueron: dentro del rea protegida (La Caada) mayor proporcin de suelo desnudo, estrato herbceo (hasta 50 cm) relativamente con mayor cobertura y ausencia de estratos superiores a 7 m. Fuera de la reserva (Villa Candelaria) la cobertura arbustiva y arbrea entre 2 y 3 m, fue mayor y el dosel super los 7 m (Tabla 1). La estructura de la vegetacin as conformada, difiri entre las localidades (X2 Pearson =36.88; g.l. =9; P <0.001) pero no entre perodo seco y hmedo fuera ni dentro del rea protegida. En total se registraron 22 especies de mamferos y 260 individuos a lo largo del estudio. La riqueza de mamferos y el nmero de individuos fueron mayores fuera del rea protegida (Villa Candelaria: 20 especies y N =179) que dentro de la misma (La Caada: 14 especies y N =81) (Tabla 2). Doce especies fueron comunes a ambos lugares, de las cuales nueve fueron roedores (41% del total). Fuera de la reserva estuvieron mejor representados los rdenes Didelphimorphia, Cingulata, Carnivora y Rodentia, en general con animales de tamao mediano y grande. Siete especies fueron registradas slo aqu: D. albiventris, M. dimidiata, C. vellerosus, T. matacus, C. chinga, P. cancrivorus y P. concolor; la mayora vulnerable para la provincia (Kufner & Giraudo, 2001). Por su parte, slo en La Caada se presentaron dos especies raras (Kufner & Giraudo, en proceso editorial): N. benefactus y S. brasiliensis (Tabla 2). En general, si bien el nmero de individuos de los micromamferos fue ms abundante en el perodo seco (n =174) que en el hmedo (n =40), la riqueza de especies no acus variacin estacional (Tabla 3a). Sin 55 embargo, la contribucin numrica de las especies difiri entre ambas localidades (MV-G2 =76.2; g.l. =7; P <0.001) (Tabla 3 a y b). Tabla 1. Cobertura vegetal promedio (%) por estratos del bosque, dentro (La Caada) y fuera (Villa Candelaria) de la reserva.
Estrato (metros) 0-0.10 0.11-0.50 0.51-1.00 1.01-2.00 2.01-3.00 3.01-4.00 4.01-5.00 5.01-6.00 6.01-7.00 + de 7.00 La Caada 14.873 32.426 7.455 13.654 5.434 8.968 9.849 5.731 1.611 0.000 Villa candelaria 5.836 9.167 10.668 21.107 15.608 6.754 9.284 6.042 4.065 11.469

Por su parte, los mesomamferos estuvieron representados por 10 especies en Villa Candelaria y cinco en La Caada. Durante el perodo hmedo se registr el doble del nmero de individuos (Tabla 3b). La diversidad especfica de las comunidades de micromamferos result ms elevada dentro que fuera de la reserva (La Caada H =1.722952, Villa Candelaria H =1.035941, t =-5.0289; P <0.001); esta diferencia entre localidades se mantuvo tanto en perodo seco como hmedo (Tabla 4a). La variacin estacional de la diversidad por localidad mostr en La Caada un ndice mayor durante el perodo hmedo (Tabla 4a); en Villa Candelaria las caractersticas de los nmeros no permitieron este anlisis. Con respecto a la diversidad de mesomamferos, no se encontraron diferencias entre ambas localidades (La Caada H =1.459482 y Villa Candelaria H =1.850644), ni estacionales (Tabla 4b). Discusin En el Chaco oriental de la provincia la escasa variacin de la cobertura de la vegetacin entre perodos seco y hmedo se relacionara con cambio climtico en la ltima dcada (INTA, 2002), que disminuira la tpica estacionalidad Chaquea. Por otra parte, el bosque present mejor condicin fuera de la reserva, mantenindose la estructura de estratos de vegetacin chaquea caracterstica. En la reserva, el raleo y la tala favoreceran el desarrollo del estrato herbceo. Es decir que las diferencias halladas en la estructura vegetal de ambos sitios de estudio, seran debidas principalmente a factores antrpicos.

MASTOFAUNA EN RELICTOS DE BOSQUE CHAQUEO CORDOBS. Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ El uso de diferentes mtodos de relevamiento faunstico fue positivo porque permiti un registro diferencial de especies y aument las probabilidades de observacin.
Tabla 2. Composicin de la mastofauna en el Bosque Chaqueo del norte de Crdoba. Nmero de individuos por especie dentro (La Caada) y fuera (Villa Candelaria) de la reserva. Orden Especies (Autores) TM LC VC OD CM CM OD OD OD OD OD OD 2 1 1 1 11 2 2 2 3 1 1 Thylamys elegans Akodon dolores Akodon azarae Calomys musculinus Calomys laucha Calomys venustus Oligoryzomys flavescens Graomys griseoflavus Necromys benefatus Galea musteloides N Individuos N Especies b)Mesomamferos (OD) Especie Didelphis albiventris Microcavia australis Ctenomys sp. Chaetophractu s vellerosus Tolypeutes matacus La Caada 3 1 2 2 V. Candelaria 1 Total 1 3 8 9 1 1 7 1 1 3 34 9 1 6 4 40 10 1 3 Perodo seco Tabla 3. Contribucin estacional de individuos por especie de la mastofauna del Bosque Chaqueo del norte de Crdoba, dentro (La Caada) y fuera (Villa Candelaria) de la reserva. Referencias: OD observacin directa, CM captura muerta. a) Micromamferos (CM) Especie Thylamys elegans Monodelphys dimidiata Akodon dolores Akodon azarae Calomys musculinus Calomys venustus Oligoryzomys flavescens Galea musteloides N Individuos N Especies La Caada V. Candelaria 8 1 7 21 103 1 13 1 32 5 142 7 174 8 1 Total

Didelphis albiventris Lund, Didelphimorphia 1840 Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) Thylamys elegans (Waterhouse, 1839) Chaetophractus vellerosus Cingulata (Gray, 1865) Tolypeutes matacus (Desmarest, 1804) Lycalopex gymnocercus Carnivora (Fischer, 1814) Conepatus chinga (Molina, 1782) Procyon cancrivorus (Cuvier, 1798) Puma concolor (Linnaeus, 1771) Mazama gouazoubira (Fischer, 1814) Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus,1758) Akodon azarae (Fischer, 1829) A. dolores (Thomas, 1916) Necromys benefactus (Thomas, 1916) Oligoryzomys flavescens (Waterhouse, 1837) Calomys laucha (Fischer, 1814) C. musculinus (Thomas, 1913) C. venustus (Thomas, 1894) Graomys griseoflavus (Waterhouse, 1837) Galea musteloides Meyen, 1832 Microcavia australis (Geoffroy y dOrbigny, 1833) Ctenomys sp. Blainville, 1826

6 6 6

Artiodactyla

OD

Lagomorpha Rodentia

OD CM CM CM CM CM CM CM CM CM OD OD

1 14 9 1 20 1 1 15 103 1 1 4 6 3 1 1 1 3 14 21 7

Total 81 179 TM tipo de muestreo, OD observacin directa, CM captura muerta, LC La Caada y VC Villa Candelaria

56

Periodo seco

Perodo hmedo

MAURA KUFNER, DANIELA TAMBURINI, LILIANA GIRAUDO Y VERNICA BRIGUERA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 53-58 __________________________________________________________________________________________ Aunque se constat un 50% de especies comunes, los bosques externos a la Reserva tuvieron una La V. Total dotacin taxonmica y numricamente mejor Caada Candelaria representada, posiblemente en relacin con una Lycalopex 1 2 gymnocercus estructura de hbitat ms completa. Conepatus chinga 1 El elenco de micromamferos no vari Mazama 1 1 estacionalmente, probablemente en relacin con la gouazoubira escasa variacin de la vegetacin antes mencionada. Este grupo present similar composicin especfica en N INDIVIDUOS 6 9 15 N ESPECIES 4 6 8 ambas localidades, aunque en V. Candelaria la contribucin numrica fue superior. En ello influy C. Microcavia 3 3 musculinus protagonista de un pico numrico local australis que incidi adems en otros parmetros de la Ctenomys sp. 2 14 comunidad. Bilenca & Kravetz (1995) sealan que la Lycalopex 1 gymnocercus proporcin de este gnero en agro-ecosistemas es Conepatus chinga 2 mayor que en reas naturales por lo tanto su notable Procyon 1 presencia indicara la influencia de la matriz cultivada. cancrivorus Esta especie pampeana es asimismo reservorio de la Puma concolor 1 Mazama 2 1 fiebre hemorrgica argentina, de epidemiologa gouazoubira importante en el pas (Polop et al., 1982). Sylvilagus 1 En la composicin de la comunidad de brasiliensis micromamferos de ambas localidades los roedores ocuparon un lugar importante. En ello incidira la N INDIVIDUOS 9 22 31 N ESPECIES 5 6 8 pampizacin antrpica del hbitat merced a la eliminacin de estratos intermedios y superiores del Tabla 4. Diversidad especfica (H) estacional de bosque y al aumento de cobertura del estrato herbceo mamferos dentro (La Caada) y fuera (Villa entre 0 y 50 cm. Esta condicin del hbitat facilita la Candelaria) de la reserva. colonizacin por mridos e incide en la diversidad relativamente ms alta en La Caada. a) Micromamferos (CM) Los mesomamferos, la mayora raros y de Indice H condicin vulnerable en la provincia, estuvieron La Caada Villa Canearia mejor representados en los bosques externos al rea t protegida, confirindoles mayor valor biolgico. Las -3.51444* Periodo g.l. =90.51 1.415861 0.930694 especies medianas y grandes, con reas de campeo y seco 0.01>P>0.001 requerimientos de hbitat mayores son ms susceptibles de extincin, si bien sus amplios rangos -2.66786* Periodo g.l. =7.04 de accin facilitaran su movilidad entre parches 1.860961 0.950271 Hmedo 0.05>P>0.02 (Kufner & Giraudo, 2001). As, M. australis y M. gouazoubira tuvieron presencia continua en las dos -2.60538* -0.06002 g.l. =62.29981 g.l. =5.89983 localidades, beneficiadas probablemente el primero t 0.02>P>0.01 P >0.05 por su hbito colonial y el segundo por su especificidad de hbitat (Kufner et al., 1992; Kufner, b) Mesomamferos (OD) 2002). Por su parte, S. brasiliensis -con lmite austral Indice H de distribucin en el Chaco cordobs (ACA, 2004)- es una especie sensible que constituye un indicador de La Caada Villa Candelaria t buena condicin del bosque. 1.342463 Periodo La antropizacin ha empobrecido la reserva en lo g.l. =11.25 1.242453 1.735126 Seco que se refiere a diversidad de la mastofauna, P >0.05 favoreciendo a los roedores y desplazando los 1.0465 mesomamferos hacia remanentes de bosque vecinos. Periodo 1.522955 1.198818 g.l. =27.81 Hmedo En sntesis, los fragmentos de bosque chaqueo en P >0.05 campos privados colindantes con la reserva -debido a -0.76468 1.73035 su mejor estado de conservacin, mayor riqueza de g.l. =11.23926 g.l. =27.78311 t especies e inclusin de taxones vulnerables- deberan P >0.05 P >0.05 ser incorporados en el sistema de proteccin provincial ya que colaboraran a mantener los flujos e OD observacin directa y CM captura muerta. intercambios importantes para la conservacin y recuperacin de la biodiversidad chaquea. Estos
Continuacin tabla 3 Especie Perodo hmedo Periodo seco

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MASTOFAUNA EN RELICTOS DE BOSQUE CHAQUEO CORDOBS. Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ remanentes cobran relevancia ante la continua expansin de la superficie agrcola. Agradecimientos A los directores de las escuelas rurales de Villa Candelaria y La Caada que nos brindaron albergue y apoyo. A los entonces estudiantes Sobral A., Amelotti I., Crespn I. y Ocampo M. que participaron en el trabajo de campo y laboratorio. Al Centro de Informacin Meteorolgica (CIM) del Servicio Meteorolgico Nacional, Fuerza Area Argentina, por proporcionar los datos climticos de la regin. A la SECYT de la Universidad Nacional de Crdoba por subsidiar el estudio. Literatura Citada
Kent M. & P. Coker. 1992. Vegetation description and anlisis. A practical approach. Belhaven Press, London. 363 Pp. Kufner M.B., Sbriller A.P.& S. Monge. 1992. Relaciones trficas de una comunidad de herbvoros del desierto del Monte durante la sequa invernal. Iheringia, 72: 112121. Kufner M.B. & L. Giraudo. 2001. Distribucin de la diversidad y las extinciones de mamferos de Crdoba en relacin con la reduccin del bosque y los cambios paleoclimticos. Boletn de la Academia Nacional de Ciencias, 66: 109-116. Kufner M.B. 2002. Aportes de los estudios de herbivora al manejo de ecosistemas ridos y semiridos del Monte mendocino y el Chaco cordobs. En: Seleccin de dietas por grandes herbvoros mamferos (Cid et al. Eds.). Contribuciones del MACN, N 1: 189-191. Kufner M.B. & L. Giraudo (Coord.). Los mamferos de la provincia de Crdoba. Sistemtica, corologa y estado de conservacin. Boletn de la Academia Nacional de Ciencias. En proceso editorial. Luti R., Beltrn de Solis M.A., Galera F.M., Mller de Ferreira N., Berzal M., Nores M., Herrera M.A. & J.C. Barrera. 1979. Vegetacin. 297-367 en: J. B. Vzquez, R. Miatello y M. Roque (Eds.). Geografa Fsica de la Provincia de Crdoba. Ed. Boldt, Buenos Aires. 463 Pp. Morando M. & J. Polop. 1997. Annotated checklist of mammal species of Crdoba Province, Argentina. Mastozoologa Neotropical, 4(2): 129-136. Moreno C.E. 2001. Mtodos para medir la biodiversidad. M&T- Manuales y Tesis SEA, Volumen I. Zaragoza. 84 Pp.

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____________________________ 1 CONICET, 2CERNAR y 3Ctedra de Diversidad Animal II, F.C.E.F. y N., U.N.C. Direccin postal: Vlez Sarsfield 299, 5000, Crdoba, Argentina. Direccin electrnica: bkufner@com.uncor.edu

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 07/09/2005 Aceptado: 15/12/2005

ASPECTOS DE LA BIOLOGA POBLACIONAL EN EL CAMPO DE Anolis aquaticus, Sauria: Polychridae EN COSTA RICA FIELD POPULATION BIOLOGY OF Anolis aquaticus, Sauria: Polychridae IN COSTA RICA
Cruz Mrquez1, Jos Manuel Mora2, Federico Bolaos2 y Solanda Rea1, Resumen Se estudi Anolis aquaticus (Taylor, 1956) en la quebrada La Palma de Puriscal (945N, 8427O). Mtodos de muestreo sistemticos mensuales en captura, recaptura y medidas fueron desarrollados durante el estudio. El color de ambos sexos de los A. a. es marrn con bandas verde claro verticales en el cuerpo y la cola; cuando salieron de las grietas presentaron color marrn oscuro sin bandas. El macho es de mayor tamao que la hembra en las 13 regiones corporales medidas. Los machos mantienen en su territorio de una a tres hembras, las hembras no toleran el ingreso de otra hembra a su territorio. La proporcin de sexo en la poblacin, no vari de 1:1. Las hembras alcanzan la madurez sexual entre los 4 y 6 meses y los machos entre los 5 y 7 meses, despus del nacimiento. Luego de un desove hembras menores de 64 mm de Longitud Hocico Ano (LHA), recuperan su peso fcilmente, mientras que hembras mayores de 64 mm de LHA, no lo recuperan, algunas no lo logran y mueren por inanicin. Las tasas de crecimiento en LHA y peso, son aproximadamente iguales en ambos sexos adultos y difieren significativamente, de la, de los juveniles. Existe una sustancial diferencia entre las tasas de crecimiento de animales creciendo en cautiverio con los que crecen en condiciones naturales. En el porcentaje de reclutamiento, los sexos no son diferentes. Informacin es discutida ms adelante. Palabras Claves: Biologa Poblacional, Anolis aquaticus Sauria: Polychridae. Abstract The lizard Anolis aquaticus (Taylor 1956) was studied at the La Palma de Puriscal Canyon, Costa Rica (945N, 8427O). A monthly sampling methodology for captures, recaptures and body measurements was developed during the study. The color of both sexes of A. aquaticus is brown, with pale green bands on the body and tail; when they emerge from the crevices they are dark brown without bands. Males are larger than females in the 13 body measurements taken. Males maintain a territory of one to three females; females do not tolerate other females within their territory. The sex ratio in the population does not vary from 1:1. Females reach sexual maturity between 4 and 6 months and males between 5 and 7 months after hatching. Following egg laying females less than 64mm SVL recovered weight readily, while those of less than 64mm SVL did not, some did not recover and died of starvation. Growth rates in SVL and weight are approximately equal for both sexes in adults and significantly different for the sexes in juveniles. There is a substantial difference in growth rates between captive animals and those in natural conditions. Recruitment rate was the same for both sexes. Findings are discussed in the paper. Key words: population biology, Anolis aquaticus, Sauria: Polychridae.

Introduccin Las especies del gnero Anolis (Sauria: Polychridae), comnmente conocido como anoles, se distribuyen desde Estados Unidos hasta Brasil, desde el nivel del mar hasta los 2000 msnm (Williams, 1976; Duellman, 1978; Guyer & Savage, 1986; Frost & Etheridge 1989; Savage & Guyer, 1989). Anolis est entre las lagartijas ms pequeas y numerosas del infraorden Iguania, ocupan una amplia variedad de microhabitats en todo el neotrpico, desde el arbreo al terrestre, y an el semiacutico. Pocas especies han sido estudiadas con detalle (Campbell, 1973; Hertz, 1975; Rand & Rand, 1976). Los anoles son de hbitos diurnos y se alimentan durante el da de invertebrados que capturan en la hojarasca y arbustos. Las presas de

los adultos de A. limifrons (Cope, 1862), A. polylepis y A. garmani (Stejneger, 1899), tienen una longitud de 8-9 mm en promedio (Andrews, 1971; Sexton et al., 1972; Campbell, 1973; Andrews & Rand, 1990). La longitud del cuerpo de los Anolis de Costa Rica, vara desde 41 mm (A. humilis Peters, 1863), hasta 160 mm (A. insignis Cope, 1871), (Savage & Villa, 1986). En las 27 especies dimorfas del gnero Anolis de Costa Rica analizadas por Taylor( 1956), Fitch (1970), y Savage & Villa (1986), a la poblacin de este estudio se la consider como una subespecie de Anolis aquaticus (Taylor, 1956). Esta especie tiene subespecies en Espaola, Cuba y al menos en dos sitios en Amrica Central (Savage & Guyer, 1989; Leal et al., 2002). Por lo general, los A. aquaticus (A.

BIOLOGA POBLACIONAL DE Anolis aquaticus, COSTA RICA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ a.), tienen extremidades largas, particularmente las traseras y colas comprimidas en sentido lateral, para facilitar su locomocin en el agua (Irschick, 1999). Las subespecies de Amrica Central, tienen una sola forma de adaptacin; son bastante similares en todas las variables morfolgicas; en contraste, las dos subespecies acuticas del Caribe, presentan varias formas de adaptacin, y son sustancialmente diferentes entre ellas (Leal et al., 2002). En la historia natural de los A. a. en la isla de Barro Colorado, Panam, en Colombia, en la mayora de las especies de las islas del caribe (La Espaola, Cuba, Puerto Rico, etc.) el 75% de su dieta es de invertebrados; todas son terrestres de rivera y no se documentan especies acuticas como pequeos camarones y peces (Leal et al., 2002). Son lagartijas que se encuentran cerca de corrientes de agua, y no se alejan ms all de 5 m fuera de ella. La mayora de los A. a., usan variedad de sustrato; troncos cados, roca y vegetacin colgante permanente de rivera, donde se perchan, para cazar y huir fcilmente sumergindose rpidamente bajo el agua en ataques de depredadores, (Mrquez, 1994; Bitt et al., 1995; Beuttell & Losos, 1999; Leal & Losos, 2000; Birt et al., 2001). Por lo general, los A. a., prefieren y estn restringidos a la sombra para mantener temperaturas corporales bajas entre 24.2 y 28.4oC (Beuttell & Losos, 1999; Losos et al., 2002). La evolucin del dimorfismo sexual en tamao fue uno de los primeros problemas explicados por la teora de seleccin sexual (Darwin, 1871). En la mayora de los gneros y especies de la familia Polychridae, el macho es ms grande que la hembra. En general, esta diferencia se debe a seleccin sexual sobre los machos para ganar pleitos con otros machos. Diferencias en tamao entre machos y hembras pueden tambin reducir la competencia por alimento u otras necesidades entre ellos (Rand, 1967). Acerca del dimorfismo sexual de A. a. en Costa Rica, no existe informacin detallada. En este estudio se investiga el crecimiento de las cras en cautiverio y en el campo, tasas de crecimiento en condiciones naturales, supervivencia de las cras, reclutamiento de juveniles en el campo, variacin en los pesos en las hembras luego de los desoves, numero de huevos por nidos dependiendo del tamao de la hembra, relacin del abanico gular con la longitud corporal, grado de dimorfismo sexual, el tamao corporal del animal con relacin a varias regiones corporales. Materiales y Mtodos rea de Estudio Se estudiaron los A. a. en la quebrada La Palma de Puriscal, Provincia de San Jos, Costa Rica (9o45'N, 84o27'O), a una altitud de 910 msnm en una rea a lo largo de la quebrada de aproximadamente 8000 m2, (Figura1a-b). En la estacin seca el cauce de la

Figura 1a-b. a = Ubicacin del sitio de estudio y distribucin de Anolis aquaticus en Costa Rica. b = rea de estudio quebrada La Palma, de Puriscal (a-t = distribucin de las cascadas). quebrada midi 0.89 0.30m en promedio (de 0.30 1.44 n = 15 mediciones); en la poca lluviosa, su cauce mide 1.09 0.34m en promedio (0.50 1.64 n = 15 mediciones). A lo largo de la quebrada existe un bosque ripario, arbreo-arbustivo y herbceo que comienza desde el borde del agua hasta 50-100m fuera de la quebrada, seguido por potreros en ambos mrgenes. El sitio de estudio se encuentra localizado, 60

CRUZ MRQUEZ, JOS MANUEL MORA, FEDERICO BOLAOS Y SOLANDA REA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 59-69 __________________________________________________________________________________________ segn el sistema de zonas de vida de Holdrige, en el bosque hmedo Premontano (Valerio, 1991). Segn los tipos de vegetacin de Costa Rica (Gmez, 1986), se clasifica entre las formaciones estacionales con un bosque tropical hmedo de altura media. Esta es una regin de clima hmedo con estacin lluviosa moderada y una estacin seca corta (Herrera, 1985) (Figura 1a-b). La investigacin se llev a cabo de Marzo, 1991 a Marzo de 1993. Se trabaj con 292 individuos incluido machos, hembras y juveniles. Se diferenciaron los machos y las hembras en condiciones naturales (sin capturar) con base a las siguientes caractersticas fsicas: En los machos, la regin gular es de color caf claro con bandas marrn y se puede percibir rasgos de su abanico gular. La regin gular de la hembra es clara, sin lnea longitudinal caf, no se le observa rasgos de abanico gular (Figura 2a-c).

Figura 2a-c. a = Diferenciacin de la regin ventrogular entre machos y hembras en la etapa juvenil en A. aquaticus,( A. a.); a = Regin ventrogular. b = Vista dorsal de un A. a. macho adulto, mostrando sus bandas transversales en el cuerpo y cola respectivamente. c = A. aquaticus macho y hembra vista su regin ventrogular. Al macho se le puede apreciar el cndilo gular levantado y la hembra no lo muestra por no tenerlo. Para conocer el dimorfismo sexual se utilizaron todos los parmetros corporales medidos, y el peso de los machos mayores de 55 mm y hembras mayores de 52 mm de longitud desde el hocico hasta el ano (LHA.) Para el grado de dimorfismo sexual (GDS) e ndice de dimorfismo sexual (IDS), se consider la metodologa usada por Selander & Giller (1963), en donde se usa la diferencia de los promedios dividido por la suma de los promedios en donde: Xh = promedio de hembras Xm = promedio de machos. hm IDS = 200 ------------------h+ m

Ralls (1976) y Fitch (1981), plantean que, cuando uno de los sexos es ms grande que el otro, se debe utilizar el promedio simple de tamao de hembras dividido por el tamao de machos y esto podra ser considerado como el grado de dimorfismo sexual (GDS): Tamao del sexo grande GDS = -----------------------------------Tamao del sexo pequeo Para analizar el dimorfismo sexual de A. a. se utiliz el IDS de Selander y Giller y el GDS de Gibbons & Lovich (1990). Se registr la actividad diaria de los anoles, por ms de 60 horas durante todo el estudio, y se registraron algunos aspectos del comportamiento en el ambiente natural, como defensa de territorio, interacciones macho entre macho, macho con 61

BIOLOGA POBLACIONAL DE Anolis aquaticus, COSTA RICA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ hembras, machos con juveniles y machos con otros organismos pequeos o grandes que se acercaron a ellos. Morfometra Se midieron los siguientes parmetros corporales: 1) La longitud hocico ano (LHA), desde la escama mentoniana hasta el borde anterior de la cloaca; 2) El largo de la cola, desde el borde posterior de la cloaca hasta su extremo apical; 3) El dimetro dorsal de la cola a 1 cm posterior de la cloaca desde la regin dorsal a la ventral; 4) El dimetro lateral de la cola a 1 cm posterior de la cloaca, desde el lado derecho al izquierdo de la cola; 5) Longitud del hmero derecho, desde la unin clavicular hasta el cndilo humeral; 6) Longitud del cbito-radio, desde la unin humeral hasta el cndilo tarsal; 7) Longitud de la tibia derecha, desde la unin femoral hasta el cndilo tarsal; 8) El largo de la cabeza, desde la escama rostral hasta el occipital; 9) El ancho de la cabeza, desde el borde supraocular derecho al izquierdo; 10) Largo del 2do y 5to dedo de la pata posterior izquierda, y el 3er dedo de la pata anterior derecha, desde la base de la ua hasta la membrana que une los dedos; 11) El peso de cada individuo, se obtuvo al colocarlo en una bolsa plstica de peso conocido y suspenderlo con una pesola de 10 y 50 g. Se midi tambin el dimetro del abanico gular (papada) extendido, los testculos de los machos y los oviductos de las hembras. Se disectaron 11 hembras y 12 machos que medan entre 37.45-77.0 mm de LHA respectivamente, para determinar la madurez sexual de machos y hembras. Las gnadas fueron observadas y medidas en un estereoscopio Reichert Zoom. Para estimar la tasa de crecimiento se dividi el incremento de crecimiento en milmetros por el tiempo en das desde la primera hasta la ltima captura. El reclutamiento fue cuantificado mediante las capturas y recapturas de los individuos juveniles. El anlisis estadstico se llev a cabo por medio del paquete estadstico, SPSS; con Ji-cuadrado, se compar la proporcin sexual de los Anolis, El dimorfismo sexual por Anlisis de Varianza y Kruskal Wallis, involucrando todos los parmetros medidos. Se utiliz un anlisis de correlacin y regresin lineal para la relacin del tamao del testculo y la longitud del cuerpo y la relacin tamao del cuerpo asociado con el dimetro del abanico gular (papada) y algunas regiones corporales medidas (Zar, 1999). Resultados Di-cromatismo Sexual El color de ambos sexos de los A. a. fue marrn con bandas verde claro en el cuerpo y la cola. Los machos presentaron en el cuerpo 7-8 bandas verde claro, y 10-12 bandas del mismo color en la cola (n = 21). Las hembras mostraron en el cuerpo el mismo color y nmero de bandas que los machos, pero 9-11 62 bandas en la cola (n = 23). Sin embargo, el color poda cambiar. Cuando se captur un Anolis en las grietas o fisuras, el color del cuerpo era marrn sin bandas, pero luego de 30-50 seg. de estar afuera las bandas de color verde claro volvieron visibles. El abanico gular del macho, es oscura su regin ventrogular; la regin ventrogular de la hembra es clara, y sin abanico gular. Los machos fueron ms grandes en el tamao corporal, cola y peso que las hembras (Figura 2a-c). Grado (GDS) e ndice (IDS) de Dimorfismo Sexual El grado de dimorfismo sexual (GDS) de A. a. machos y hembras en LHA y peso fue de 0.88 y 0.76, respectivamente, y el ndice de dimorfismo sexual fue 12.96 % en LHA y 27.50 % en peso. As las hembras fueron ms pequeas que los machos. En ms de 60 horas de observacin, se vio que un macho mantuvo en su territorio de 1 a 3 hembras, distantes (2.0 a 2.5 m) una de otra. Ningn macho adulto o subadulto pudo acercarse a menos de 2 m de distancia al territorio de otro macho. Un macho adulto territorial, si permiti el acercamiento de juveniles a su territorio. Siempre que se acerco una hembra, otro macho, un juvenil o una pequea ave reinita guarda rivera (Manacus candei) al territorio de un macho; el macho siempre realiz movimientos de flexiones de pecho. Las hembras tambin mostraron territorialidad, ninguna hembra tolero el acercamiento de otra a menos de 2.0 de distancia. La comparacin morfomtrica de las distintas regiones corporales de A. a., en machos mayores de 55 mm en LHA y hembras mayores de 52 mm de LHA, mostraron que los machos y las hembras difieren en todas las regiones corporales medidas (Tabla 1). Se correlacion la LHA con 4 parmetros corporales, e indic que los machos difieren significativamente de las hembras; se exceptu la longitud del hmero, las pendientes no fueron diferentes (Figura 3a-d). Tabla 1. Anlisis de varianza de 13 parmetros corporales comparando machos y hembras.
Variables Razn de sexo 0.07 0.11 0.07 0.82 0.78 0.66 0.95 0.75 0.58 0.72 0.73 0.22 0.97 g. l. Probabilidad

Longitud cuerpo Longitud cola Ancho cabeza Longitud hmero Longitud dedo largo R. Interna Longitud dedo largo R. Externa Peso (g) Tibia derecha Dedo Central Radio derecho Dedo posterior derecho Cola lateral Cola dorsal

167 167 139 136 130 135 167 30 * 27 * 27 * 30 * 26 * 26 *

0.001 0.008 0.004 0.002 0.005 0.003 0.007 0.001 0.002 0.001 0.001 0.001 0.001

* = Anlisis con una prueba de Kruskal-Wallis, por ser muestras pequeas, R = Regin

CRUZ MRQUEZ, JOS MANUEL MORA, FEDERICO BOLAOS Y SOLANDA REA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 59-69 __________________________________________________________________________________________ 1993, que no fueron diferentes (X2 = 13.45, g. l. = 10, P > 0.25); en Mayo y Junio, no se recapturaron juveniles (Figura 4). Madurez Sexual de Machos y Hembras: Los Machos Se disectaron 12 machos de 38.2 77.2 mm en LHA. En cinco machos menores de 50.02 mm de LHA, los testculos midieron de 1.5 2.5 X 1.4 1.9 mm y sus tubos seminales solo presentaron una lnea de color caf ubicada sobre el rin, la cual midi 55.9 X 0.05-0.10 mm. No se observ hemipenes (Figura 5a-b). Los testculos de un macho de 56.10 mm de LHA, midieron 4.8 X 3.4 mm, sus tubos seminales tuvieron una longitud de 7.2 X 0.4 mm; y presentaron forma serpentinada de color caf claro y punteado, en el extremo apical de los tubos seminales, se encuentran presentes los hemipenes (Figura 5a-b). A este animal y otros machos mayores de 56 mm de LHA se les extrajo por los hemipenes lquido seminal de color blanquecino, el cual fue examinado al microscopio. Se encontr testculos presentes en la revisin de las gnadas de los machos mayores de 38 mm en LHA. Existe una relacin directa proporcional significativa entre la longitud corporal y el tamao de los testculos de los Anolis (r2 = 0.98, P < 0.001). Se observ que el tamao de los testculos corresponde al 6.9 - 8.8% de la longitud corporal del animal (Figura 6).

Figura 3a-d. Relacin de la longitud hocico ano con otros parmetros corporales medidos 29 machos y 34 hembras de A. aquaticus de la quebrada La Palma de Puriscal = Largo de la cabeza. b = Ancho de la cabeza. c = Longitud hmero. d = dimetro dorsal de la cola. Las proporciones y razn de sexo en los 167 individuos adultos observados, no variaron de 1:1 (83 machos, 84 hembras). No hubo diferencia en las proporciones de sexo entre meses y estaciones del ao 2 (X = 4.48, g. l. = 6, P > 0.75. En cuanto a los porcentajes de recapturas, los machos fueron mayormente recapturados y diferentes de hembras y juveniles (X2 = 54.94, g. l. = 32, P < 0.01). Se exceptan los meses de Julio de 1991, febrero de 1992, Septiembre a Noviembre de 1992 y Febrero de 63

Figura 4. Porcentaje de A. aquaticus machos, hembras y juveniles recapturados segn mes en la quebrada La Palma de Puriscal. En el conjunto de medidas dimetro del abanico gular (papada) de los machos, se observ que el tamao del mismo corresponde al 35.4% en promedio (8.47 42.1%), con relacin a la longitud corporal del animal. Existe una relacin directamente proporcional significativa entre la longitud hocico ano (LHA) y el tamao del abanico gular (r2 = 0.91, P < 0.001, Figura 7a-b).

BIOLOGA POBLACIONAL DE Anolis aquaticus, COSTA RICA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ peso en promedio; y cuatro hembras al desovar dos huevos disminuyeron un 21.7% del peso en promedio, con un rango entre (17.6-24.0%). En condiciones naturales se encontraron algunas hembras que haban disminuido su peso de un mes a otro o de una captura a otra, cuyo porcentaje fue prximo al anterior indicado. En la palpacin de los huevos en el vientre de las hembras, se observo tambin que hembras grandes tenan de 2 a 3 huevos y las pequeas, de 1-2 en las bolsas oviductales.

Figura 6. Longitud de los testculos con relacin al largo del cuerpo de A. aquaticus Macho.

70 Y = 0.6322x - 36.962 2 R = 0.9106, P < 0.001

60

Figura 5a-b. a = Madurez sexual de gnadas de A. aquaticus machos (a) Testculos, (b) Tubos seminferos, (c) Rin, (d) Hemipenes, (e) Cloaca. b = Gnada de A. aquaticus macho, vista ventral. Las Hembras Se pesaron las hembras capturadas en condiciones naturales, antes y despus de la diseccin. Al retirarles un huevo del oviducto, la hembra perdi un 13.7% del peso en promedio (N = 8), con rangos desde 11.5 - 16.7%; y al sacarle dos huevos de los oviductos, disminuyeron un 21.5% del peso en promedio (N = 3). Al pesar dos hembras cautivas antes y despus del desove perdieron un 13,8% del 64

50

40 Papada (mm)

30

20

b
20.00 40.00 60.00 80.00 100.00 120.00 140.00 160.00

10

0 0.00 -10

Largo de Cuerpo (mm)

Figura 7a-b. a = A. aquaticus macho en despliegue de abanico gular. b = Relacin entre la Longitud del cuerpo y el dimetro del abanico gular (papada).

CRUZ MRQUEZ, JOS MANUEL MORA, FEDERICO BOLAOS Y SOLANDA REA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 59-69 __________________________________________________________________________________________ Las 11.hembras disectadas fluctuaron entre 36.7 y 65.8 mm en LHA. En las hembras menores de 48.02 mm de LHA, los oviductos an no estaban definidos. Solamente se observ una lnea blanca transparente extendida a lo largo y sobre el rin. Los tamaos de los oviductos fueron de 5.8 - 6.2 x 0.6 - 1.1 mm. El tamao de los ovarios fue de 1.2 - 1.8 x 0.6 -0.9mm compuesto por 3 - 4 lbulos (Figura 8a-c). Una hembra de 52.32 mm de LHA, present un huevo en desarrollo en su oviducto derecho, el cual midi 10.5 x 1.8 mm, y sus ovarios 1.5 x 1.20 mm, con 3 - 4 lbulos. Las gnadas de las hembras con tallas de 52.38 - 65.82 mm de LHA, en general, estaban bien desarrolladas. Sus ovarios estaban formados por 3 - 4 lbulos y siempre tuvieron 1 2 huevos en proceso de formacin. Los oviductos de dos hembras de 51.3 - 51.4 mm en LHA, midieron 7.0 7.20 x 1.0 - 1.1 mm, sus ovarios de 2.20 - 2.30 x 1.0 1.1mm con 3 - 4 lbulos en etapa de premadurez, ya que no estaban bien definidas. No se disectaron hembras de los tamaos 48.03 - 51.2 mm de LHA (Figura 8a-c). En el conjunto de medidas de los oviductos de las hembras disectadas, se observ que el tamao de ellos, corresponde al 12.2% en promedio (11.0 15.1%), de la longitud corporal del animal. Se encontr que existe una relacin proporcional significativa entre la longitud hocico ano (LHA) y el largo de los oviductos (r = 0.389, P < 0.05). Nacimiento y tamao de las cras Dos neonatos (un macho y una hembra), nacieron en cautiverio, con un LHA de 25.3 y 25.3 mm y 0.7 g. de peso. La cola de la hembra fue de 38.32 mm de largo y la del macho 37.24 mm. En condiciones naturales se capturaron y midieron solo dos individuos de ese tamao (ambos 26 mm de LHA y 0.6 g de peso). De acuerdo al peso que perdieron y la talla que ganaron los 2 neonatos en 9 das en cautiverio, se estima que las cras capturadas en el campo tenan aproximadamente entre 10 a 15 das de eclosionados. Tasas de Crecimiento de las cras Despus de eclosionar, se mantuvieron ambas cras encerradas en la misma incubadora por 9 das y se les ofreci pequeas mariposas y moscas para su alimentacin; sin embargo, ninguno de los dos neonatos comi. La hembra en 9 das increment 2.5% mm en LHA y el macho 1.5% mm con relacin al LHA inicial. La hembra tuvo una tasa de crecimiento de 0.07 mm/da y el macho 0.04 mm/da. Ambos animales perdieron 14.29% de su peso inicial en los 9 das de observacin. De los 76 animales, 22 (12 machos y 10 hembras) midieron menos de 32 mm de LHA, cuando se los captur por primera vez. Al revisar las gnadas, de una muestra de 23 individuos, se encontr que las hembras cuando han logrado una talla mayor a los 52 mm en LHA, a una edad de 4 - 6 meses, son sexualmente maduras. Mientras que los machos son 65 maduros sexualmente, cuando han ganado un tamao mayor a 55 mm en LHA, a una edad de 5-7 meses.

Figura 8 a-c. Madurez sexual de gnadas de A. aquaticus hembras (a) ovarios, (b) oviductos, (c) rin, (d) cloaca, (e) huevo en desarrollo. En condiciones naturales, 34 machos de A. a. fueron recapturados de 3 a 8 veces, y 28 hembras de 3 a 7 veces (23 y 35) y 14 juveniles de 3 a 6 veces. = Los machos presentaron tasas de crecimiento 0.05 mm/da y 0.01g/da. Las hembras mostraron tasas de crecimiento = 0.04 mm/da y 0.01g/da. Las hembras juveniles, menores de 52 mm en LHA = 0.11 mm/da presentaron tasas de crecimiento de y 0.02g/da. Mientras que los machos juveniles menores de 54 mm en LHA mostraron tasas de crecimiento de 0.23 mm/da y 0.02g/da. Estas tasas, fueron mayores que la que presentaron los 2 neonatos en cautiverio y las de los adultos de ambos sexos mencionados anteriormente (Tabla 2). No hubo diferencia en las tasas de crecimiento entre las hembras y los machos adultos (t = 1.39, g. l. = 118, P

BIOLOGA POBLACIONAL DE Anolis aquaticus, COSTA RICA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ cuerpo y cola. Las hembras de 9-11 en la cola, el cuerpo presenta el mismo patrn de color de los machos. Segn Young (1977), el color de los anoles, puede cambiar de acuerdo con el ambiente, en respuesta a la temperatura y otras variaciones Tabla 2. Tasas de Crecimiento (TC) promedio de longitud ambientales. Este mismo autor indica, que corporal y peso por da, de Anolis aquaticus machos mayores probablemente en estas lagartijas, no existen de 54, hembras mayores de 52 y hembras juveniles menores nervios que vayan a los melanforos, los cuales de 52 y machos juveniles menores de 54 mm en LHA son controlados mediante hormonas producidas recapturados durante 17 meses (1991-1993), en la quebrada por el lbulo posterior de la hipfisis y otras La Palma de Puriscal. glndulas; como ocurre en los camaleones. No Rango N Sexo Rango es claro si un cambio tan rpido como el de los TC/da TC/da A. a. puede deberse a cambios hormonales. (g) > 0.10); pero las tasas de crecimiento de los machos y hembras juveniles, fueron mayores y diferentes que las de las hembras y machos adultos (Tukey = P < 0.05).
( mm ) 34 28 23 35 >54mm >52mm J<52mm J<54mm 0.050.04 0.040.03 0.110.04 0.230.14 0.020.16 0.010.11 0.010.21 0.040.28 0.010.01 0.010.01 0.020.01 0.020.01 0.01-0.03 0.01-0.03 0.01-0.04 0.03-0.04

Las curvas de crecimiento mostraron diferencias de forma y tamao entre los sexos (Figura 9a-b). Al correlacionar cada valor de LHA de 10 hembras y 10 machos con el peso, se obtuvieron curvas de crecimiento, mostrando que machos con tamaos mayores a 69 mm, ganan longitud pero pierden del 5 al 10% de su peso (r = 0.98, P < 0.001). Un comportamiento similar se observ en las hembras, las cuales al llegar a una talla mayor de 59 mm de LHA, perdieron del 13.7 a 21.7% de su peso (r = 0.92, P < 0.001), el cual fue recuperado luego de algunos das y meses. Pero cuando los machos han sobrepasado los 70mm, el peso es muy variable; es decir, disminuyen y nivelan el peso entre un mes a otro. Condicin similar ocurri con las hembras, cuando sobrepasaron los 60mm en LHA (Figura 9a-b y 10a-j). Reclutamiento y permanencia de juveniles, machos y hembras en el sitio de estudio El reclutamiento de machos jvenes fue 37% y el de las hembras 25.4%, durante los 18 meses de muestreo. No hubo una diferencia significativa entre machos y hembras en el porcentaje de reclutamiento 2 (X = 3.48, g. l. = 1, P > 0.05). La probabilidad de volver a ser capturado un individuo en el rea de estudio fue, para juveniles y machos adultos de 51.6% y de hembras jvenes y adultas fue de 40.1%. La permanencia mnima para machos y hembras fue de un mes (2 recapturas). El nmero mximo de recapturas fue de 8 veces en 17 meses, para los machos y de 7 veces para las hembras. Discusin Di-cromatismo Sexual Cuando los A. aquaticus machos y hembras son sacados de los refugios, luego de 30-50 seg. de estar afuera aparecen bandas de color verde claro en el

Figura 9a-b. Curvas de crecimiento en LHA de diez machos y tres hembras, de acuerdo al nmero de das, despus de la primera captura de los A. a. de la quebrada La Palma de Puriscal. (M = machos, H = hembras, LHA = longitud hocico ano). Grado e ndice de Dimorfismo Sexual Los valores del anlisis del grado de dimorfismo sexual de A. a., es 0.88 mm en LHA y 0.76 mm en peso. Las 13 regiones corporales medidas mostraron que los machos son ms grandes que las hembras; el ndice de dimorfismo sexual, tambin sugiri que los machos son ms grandes que las hembras. En las 27 especies de anole de Costa Rica, y en la mayora de las especies de la familia Polychridae, el macho es ms grande que la hembra (Savage & Villa, 1986; Leal et al., 2002). Lo antes dicho contrasta con lo afirmado por Price (1984) y Carothers (1984), quienes indican que en algunos reptiles, las hembras son ms grandes que los machos por el requerimiento de llevar los huevos y tener mejor xito reproductivo. Gibbon 66

CRUZ MRQUEZ, JOS MANUEL MORA, FEDERICO BOLAOS Y SOLANDA REA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 59-69 __________________________________________________________________________________________ & Lovich (1990), afirman que en los anoles, los machos son ms grandes que las hembras, por ventajas competitivas en los encuentros machomacho en presencia de una hembra. Las diferencias en tamaos, entre machos y hembras, reduce la competencia entre los sexos, por comida y otras necesidades (Price, 1984; Carothers, 1984; Selander, 1972). En los A. a. machos, el tamao del abanico gular, es proporcional a la longitud corporal, y es ms que el 35% con relacin al tamao del cuerpo. Los machos mediante despliegues de el abanico gular, anuncian su presencia ante otros machos, ante otros animales pequeos o grandes que se acerquen a l, ante las hembras para atraerlas e incitarlas a copular. Crews (1973), observ que al cortar el cartlago hioideo a machos cautivos de A. carolinensis, stos no levantaron su abanico gular al cortejar a una hembra, y que stas no respondieron sexualmente a los despliegues de cortejo de los machos. Andrews (1971), indica que las manifestaciones de despliegue de abanico gular, los machos lo usan, para anunciar su presencia ante hembras y otros machos y para cortejar a las hembras. Los machos maduros de A. a. presentan testculos esfricos grandes del 8.6 % con relacin al tamao corporal, y un tubo seminal serpentinado, sin estirar es del 12.9% y estirado es prximo a la longitud corporal del mismo. Rueda (1989) encontr que los machos de A. megalopithecus presentaron testculos esfricos y bien desarrollados. En las hembras, la longitud de los oviductos es el 12% con relacin a la longitud corporal del animal, existe una relacin proporcional entre la longitud corporal, el tamao de los oviductos y la cantidad de huevos que una hembra puede desovar. Las hembras de A. a. despus de haber eclosionado, alcanzan la madurez sexual entre los 4-6 meses; cuando han alcanzado una talla > 52 mm en LHA. Los machos despus de haber eclosionado, logran la madurez sexual entre los 5-7 meses; cuando han logrado una talla > 55mm en LHA. Otras especies como las lagartijas semiacuticas A. lionotus, o Norops oxylophus (Cope, 1861, 1875) y A. poecilopus (Cope, 1862), alcanzan la madurez sexual entre los 2-3 meses despus de eclosionados (Campbell, 1973). La razn de sexos en esta poblacin de lagartija durante los meses del ao no es variable y siempre se mantiene cerca al 1:1. Esto sugiere que no existe un fuerte limitante como efecto negativo de depredacin en los tres estratos de la poblacin de esta lagartija, en ambas estaciones del ao, que permitan disminuirlos y desbalancear la abundancia de individuos en la poblacin. Las proporciones de sexo de las capturas y recapturas no son diferentes entre los sexos, corroboran indicando que tanto machos como hembras se exponen al ambiente en igual nmero. 67

Figura 10a-j. Relacin de la longitud hocico ano con el peso de diez machos y diez hembras de A. aquaticus, ms frecuente recapturados en la quebrada La Palma de Puriscal. Cada grfico corresponde a un macho y una hembra (M = machos, H = hembra).

BIOLOGA POBLACIONAL DE Anolis aquaticus, COSTA RICA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Tasas de Crecimiento Los A. a., incluido los tres estratos de la poblacin, muestran tasas de crecimiento promedio de 0.04 a 0.23 mm/da (con mbitos de 0.02 a 0.28mm/da) y peso promedio de 0.02 a 0.04 g/da. Los valores encontrados en A. poecilopus (Cope, 1862; 0.300.48mm/mes) por Campbell (1973), caen por debajo de los mbitos de este estudio. Sin embargo, en los machos y las hembras adultas mayores de 74 y 64 mm en LHA respectivamente, el crecimiento es lento y tiende a cero. En la iguana verde, la tasa de crecimiento en LHA es 0.23 mm/da y disminuye por el alto nivel de actividad territorial en los machos, y por el desove en las hembras (Werner & Rey, 1994). Las tasas de crecimiento diarias en longitud de cuerpo de la iguana verde, es superior a las obtenidas en los anoles de este estudio en la misma dimensin corporal. Las tasas promedio de crecimiento entre ellos, no son diferentes, excepto la de los juveniles, que son diferentes de la de los machos y hembras adultos. Los anoles en condiciones naturales, presentan tasas de crecimiento mayores, pero no diferente a los que se desarrollan en cautiverio. La relativa diferencia en las tasas de crecimiento entre los animales de cautiverio y los de condiciones naturales, puede tener relacin con presencia de estrs, por la reduccin de espacio ambiental, que no le permite libertad para buscar y elegir perchas estratgicas para capturar libremente sus presas preferidas, y por la no disponibilidad de corrientes de agua, que le facilite la huida del depredador. Los niveles de corticosterona en el plasma de los reptiles, es usado a menudo como indicador de estrs fisiolgico en poblaciones que viven en estado salvaje. Es posible que la captura, manipulacin y encierro son estresantes intensos para estos animales (Romero & Wikelski, 2001). Los machos mayores de 69 mm en LHA, de un mes a otro ganan longitud de cuerpo, pero pierden entre el 5 y 10% de su peso. Las hembras mayores de 59 mm de LHA, de un mes a otro ganan longitud de cuerpo, pero pierden entre el 13.7 al 21.8% de su peso; la biomasa se recupera luego de algunos das o meses posteriores al desove siempre y cuando las hembras sean menores a los 63 mm de LHA. Las hembras mayores de 63 mm de LHA, no recuperan el peso luego del desove y siguen perdindolo hasta llegar a ser esquelticas; mueren por inanicin probablemente por ser muy viejas. Los machos pierden peso por apareamiento, por disminucin de la actividad de forrajeo, por mala salud, por efectos ambientales como El Nio o por falta de comida. Las hembras pierden peso por desoves, mala salud, efectos ambientales y falta de comida. El mismo comportamiento es observado en iguanas marinas y terrestres en condiciones naturales y en cautiverio (Wikelski, 2000; Mrquez, datos no publicados). Conclusiones - Los machos de A. a. son ms grandes que las hembras en todas las regiones corporales medidas. - Ningn macho adulto o subadulto se puede acercar a menos de 2 m de distancia al territorio de otro macho, pero si permite el ingreso de juveniles y hembras. - Las hembras alcanzan la madurez sexual entre los 4-6 meses; cuando han logrado una talla > 52 mm en LHA. Los machos logran la madurez sexual entre los 5-7 meses; cuando han alcanzado una talla > 55mm en LHA. - Los machos juveniles presentan tasas de crecimiento de 0.23 mm/da y las hembras 0.11 mm/da, superior a la de las hembras y machos adultos. - Los machos se reclutan en mayor nmero y superviven ms que las hembras. - Luego de un desove, las hembras por debajo de los 59 mm de LHA, recuperan el peso en poco tiempo; arriba de esa talla, el peso lo superan en forma gradual. Los machos, por debajo de los 69 mm en LHA, la prdida de peso es recuperada en poco tiempo; arriba de los 69 mm de LHA, el peso lo superan en forma lenta. Agradecimientos Nuestra sincera gratitud a las familias Robinson y Porras por permitir vivir y realizar todo el estudio en sus propiedades, a Lady y Jefferson Mrquez por su ayuda en la toma de los datos en el campo. A William Eberhard, Julieta Carranza, y a cada una de las personas que ayudaron en la correccin de este documento, y de una u otra manera a terminar esta investigacin. A Omar Achi por la elaboracin de los dibujos. Literatura citada
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Estacin Cientfica Charles Darwin, Casilla 1701 3891 Quito, Isla Santa Cruz, Galpagos-Ecuador. Fax: 593-4564-636, Telfono: 526-146 147. Correo electrnico: Cruz Mrquez marquez@fcdarwin.org.ec / Solanda Rea: solanda@fcdarwin.org.ec 2 Universidad de Costa Rica, Casilla 2060, San Pedro de Montes De Oca, Costa Rica. Fax: 506-207-4216, Telfono: 207-4043. Correo electrnico Jos Manuel Mora: jmmora@biologia.ucr.ac.cr / Federico Bolaos bolanosv@ns.biologia.ucr.ac.cr

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 11/10/2005 Aceptado: 28/11/2005

DISTRIBUCIN ESPACIAL Y PERMANENCIA TEMPORAL DE HORMIGUEROS EN EL AGROSISTEMA DEL OLIVO EN GRANADA, ESPAA ANT NESTS SPATIAL DISTRIBUTION AND TEMPORARY PERMANENCE IN OLIVE ORCHARDS AT GRANADA, SPAIN.
Ins Redolfi1, Francisca Ruano2, Alberto Tinaut3, Felipe Pascual3 y Mercedes Campos2 Resumen El estudio se realiz en tres olivares con diferente manejo agronmico, a 20 km de la ciudad de Granada. En cada olivar se observ el rea correspondiente a 60 rboles (seis hileras contiguas de 10 rboles) y cinco transectos de 100 m de longitud por un metro de ancho en las calles, entre las hileras de rboles. En el suelo bajo la copa de cada rbol y en las calles se determin la ubicacin de los hormigueros, en un rea total de 540 m2 (9 m2/rbol) y 500m2 (100 m2/calle) respectivamente. Se procedi al mapeo de los nidos durante los meses de Mayo, Julio y Septiembre de 1997 y Mayo de 1998 y a medir la distancia entre nidos en los tres meses de 1997. La determinacin de la distribucin de los hormigueros se realiz por medio del mtodo del vecino ms prximo. Los resultados indican que la distribucin de los nidos de las principales especies (Aphaenogaster senilis, Messor barbarus, Crematogaster auberti, Crematogaster sordidula, Solenopsis latro, Tetramorium semilaeve, Tapinoma nigerrima, Plagiolepis pygmaea, Cataglyphis rosenhaueri) y del total de los nidos en el olivar, corresponde en general a una distribucin regular que pasa al azar cuando la densidad disminuye. Los Indices de Permanencia intraanual de los hormigueros fueron bajos (0.0 a 57.1%) y los interanual con valor cero. Los Indices de Renovacin de los nidos variaron entre 0% y 100%. Palabras claves: Formicidae, distribucin espacial, permanencia temporal de nidos, olivar, diferente manejo agronmico Abstract Ant nests were studied in three olive orchards under different agricultural managements located 20 km from Granada City. In each orchard, the area covered by 60 trees -six 10 trees contiguous rows- and five 100m long and 1m wide transects in the alleyways among the rows were monitored. In the ground under each tree crown and in the alleyways, the position of the nests were determined covering an area of 540 m2 (9 m2/tree) and of 500 m2 (100 m2/alley) respectively. Nest positions were assessed during May, July and September of 1997 and May of 1998. The distance between ant nests was mapped in the three 1997 months. Ant nests distribution was obtained with the distance to the nearest neighbour method. Results show regular nests distributions for the main ant species Aphaenogaster senilis, Messor barbarus, Crematogaster auberti, Crematogaster sordidula, Solenopsis latro, Tetramorium semilaeve, Tapinoma nigerrima, Plagiolepis pygmaea, Cataglyphis rosenhaueri- and for all of the species in the orchards but it may turn into a random distribution when the nest density is decreased. The intraannual nest permanence indeces were low (0.0 % to 57 %) and the inter-annual nests permanence indeces were 0%. The nest renovation indeces ranged from 0.0 % to 100 %. Keys words: Formicidae, nests spacial distribution, temporary permanence, olive orchards, different agricultural management.

Introduccin Las hormigas ocupan un importante lugar en los ecosistemas porque se estima que el flujo de energa en sus poblaciones excede la de los vertebrados homeotermos que conviven en el mismo habitat (Petal, 1978), y el amplio rango de dimensiones en los nichos les permiten intervenir en el ciclo de nutrientes en la naturaleza, en el enriquecimiento de los suelos, en una gran diversidad de interacciones trficas y funcionar como agentes en el control biolgico natural de plagas, como bioindicadores y como elementos

para indicar la biodiversidad integral (Adlung, 1966; Majer, 1972, 1983, 1994; El Haidari, 1981; Andersen, 1990; Detrain, 1990; Burbidge et al., 1992; Paulson & Akre, 1992; Way & Khoo, 1992; Weseloh, 1993, 1996; Tinaut et al., 1994; Majer & Beeston, 1996; Peng et al., 1997; Rabitsch, 1997; Morris, 1997; Redolfi, 1999; Morris et al., 1998 a; Morris et al., 2002). El estudio de las hormigas se desarroll en ecosistemas naturales, incluyendo posteriormente los agrosistemas de rboles (Majer, 1972; Majer & Delabie, 1993; Fiala et al., 1994; Majer & Delabie,

HORMIGUEROS EN EL AGROSISTEMA DEL OLIVO EN GRANADA, ESPAA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ 1994; Perfecto & Vandermeer, 1994; Perfecto & Snelling, 1995). La importancia de las hormigas en el cultivo de olivo (Oleae europeae L.), fue inicialmente mencionada por Morris (1997) y Morris et al. (1998 a b). Posteriormente estos trabajos fueron continuados por Redolfi (1999), Morris et al. (2000), Redolfi et al. (2003, 2004). El presente trabajo complementa los dos ltimos mencionados y tiene como objetivos determinar la distribucin espacial y la permanencia temporal de los hormigueros en tres olivares con diferente manejo agronmico, con la finalidad de poder apreciar la respuesta de la comunidad de hormigas a la perturbacin producida por el laboreo en el olivar. Material y Mtodos Zona de estudio La zona de estudio se encuentra a 20 Km al norte de la ciudad de Granada (Andaluca). Las observaciones se realizaron en tres olivares diferenciados fundamentalmente por las prcticas agronmicas: un olivar ecolgico (Arenales), uno con aplicacin de plaguicidas (Colomera 1) y un olivar abandonado durante 10 aos y con inicio de laboreo en Julio de 1997 (Colomera 2). Datos complementarios de la zona de estudio, variedad de olivo y de las variables abiticas pueden ser consultados en Redolfi et al. (1999, 2003, 2004). Distribucin espacial y permanencia temporal de los hormigueros La distribucin espacial intraespecfica y la permanencia temporal de los hormigueros se realiz considerando slo las 11 especies de Formicidae ms abundantes de las 27 registradas en el olivar de Granada (Morris, 1997; Redolfi, 1999). Las hormigas estudiadas fueron: Aphaenogaster gibbosa (Latreille, 1798); A. senilis Mayr, 1853; Messor barbarus (Linneo, 1767); Crematogaster auberti Emery, 1869; C. sordidula (Nylander, 1849); Solenopsis latro Forel, 1894; Tetramorium semilaeve Andr, 1883; Tapinoma nigerrima (Nylander, 1856); Plagiolepis pygmaea (Latreille, 1798); Camponotus sylvaticus (Olivier, 1792) y Cataglyphis rosenhaueri Santschi, 1925. Para la distribucin espacial del total de los nidos se consideraron las 20 especies de hormigas con nidos en el suelo mencionadas por Redolfi et al. (1999, 2004), ya que el resto tienen sus nidos en los rboles, lo que da lugar a otras pautas en la distribucin. En cada olivar se observ el rea correspondiente a 60 rboles (seis hileras contiguas de 10 rboles) y los cinco transectos de 100 m de longitud por un metro de ancho en las calles, entre las hileras de rboles. En el suelo bajo la copa de cada rbol y en las calles se determin la ubicacin de los hormigueros en actividad, en un rea total de 540 m2 (9 m2/rbol) y 500m2 (100 m2/calle) respectivamente. La observacin tuvo una duracin de 15 minutos por rbol y por transecto entre las 9:00 y 14:00 horas 72 Distribucin espacial: Se procedi al mapeo de los nidos en actividad y a medir la distancia entre nidos en los meses de Mayo, Julio y Septiembre de 1997. Permanencia temporal: Se utiliz el mapeo realizado para la distribucin espacial y se agreg las observaciones en el mes de Mayo de 1998 para determinar la Permanencia interanual de los nidos. Anlisis de los datos La distribucin espacial de los hormigueros se realiz por medio del mtodo del vecino ms prximo (Clark & Evans, 1954) y la correccin de Donnelly propuesta por Sinclair (1979, en Sinclair, 1985): rA (x) = r /N rE(x) = 0,5 (A /n)1/2 + (0.051 + 0.041 /n1/2 ) L /n R = rA /rE SE(x)c = [0.07 A + 0.037 L (A /n) ] /n Cc = (rA - rE) /SE r = distancia de un hormiguero a su vecino ms prximo N = nmero de medidas A = rea de la zona de estudio n = nmero de hormigueros en el rea L = permetro del rea de estudio El grado de variacin temporal del nmero de hormigueros fue determinado por medio de los ndices de permanencia y de renovacin (Cerd, 1989; Fernndez-Escudero, 1994): -Indice de permanencia (IP): representa el porcentaje de hormigueros que se mantienen respecto al muestreo anterior : IPi = NP i /NTi - 1 x 100 NPi = nmero de hormigueros que permanecen del muestreo i-1 en el muestreo i. NTi-1 = nmero total de nidos censados en el muestreo anterior. IPi = porcentaje de nidos que permanecen en el muestreo i. -Indice de renovacin (IR): representa el porcentaje de hormigueros nuevos que aparecen en un muestreo : IRi = NNi /NTi x 100 NNi = nmero de hormigueros que aparecen en el muestreo i y no aparecieron en el anterior (i - 1) NTi = nmero de hormigueros censados en el muestreo i IRi = porcentaje de renovacin de los hormigueros en el muestreo Se consider la permanencia de hormigueros cuando se observ actividad en ellos. Los hormigueros inactivos (comprobados mediante perturbacin) se consideraron como ausentes. Resultados y Discusin El mayor nmero de nidos se present en el olivar Colomera 2 (abandonado), seguido por Arenales y Colomera 1, ste ltimo con un escaso nmero de nidos debido probablemente a la aplicacin de plaguicidas (Redolfi, 1999; Redolfi et al., 2004) (Tablas 1 a 3). La mayora de los nidos estaban ubicados en el rea bajo la copa del rbol y slo M.

INS REDOLFI, FRANCISCA RUANO, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 71-76 __________________________________________________________________________________________ ocasiones (n=7) utilizaron la presencia de una piedra para cubrir parte de la entrada del nido a una distancia de 1-1.5 m de la base del tronco. T. nigerrima mostr mayor versatilidad y la entrada de sus nidos Tabla 1. Valores del anlisis de la distribucin intraespecfica de se presentaron indistintamente entre los pies los hormigueros por el mtodo del vecino ms prximo en de tronco hasta 1.5 m de estos. La especie A. senilis present una situacin preferencial, en Arenales, 1997. el borde del cuadrado bajo la copa, en el R P Mes Especie n rA(x) ( D.S.) lmite con la calle en el lugar ms soleado debajo de la copa, en posicin S-O. Mayo barbarus en el olivar abandonado present numerosos nidos en las calles debido a la ausencia de laboreo en esta zona (Tabla 3). Distribucin espacial intraespecfica de los hormigueros Julio La distribucin intraespecfica de los A. senilis 23 1.79 0.0001 13.50 9.0 hormigueros fue regular y al azar, bajo la T. nigerrima 8 1.11 =0.5 15.10 7.8 copa del rbol y en las calles en los tres P. pygmaea 20 1.66 <0.0001 13.50 8.4 olivares (Tablas 1-3). Estos resultados Septiembre concuerdan en parte con los de Bernstein & A. senilis 5 1.31 =2 23.75 11.6 C. sordidula 7 1.35 =0.1 19.90 9.2 Gobbel (1979), quienes mencionan que la S. latro 10 1.10 =0.6 13.20 5.3 distribucin regular de los nidos parece ser la T. semilaeve 6 1.25 =0.3 20.20 8.9 ms comn entre los formcidos. Igualmente, Levings & Traniello (1981) recogieron Tabla 2. Valores del anlisis de la distribucin intraespecfica de los informacin sobre el patrn de hormigueros por el mtodo del vecino ms prximo en los olivares distribucin intraespecfica en nidos de 136 especies de hormigas. El patrn Colomera 1 y Colomera 2, 1997. mayoritario encontrado fue un R P Zona Mes Especie n rA(x) ( D.S.) espaciamiento regular de los nidos. Una revisin posterior realizada por Ryti & Colomera 1 Mayo T. nigerrima 5 1.10 =0.7 20.00 8.6 Case (1992) ratific este patrn P. pygmaea 5 1.12 =0.6 20.25 8.2 mayoritario. Julio P. pygmaea 7 1.55 =0.002 22.75 8.5 Las especies A. senilis, M. barbarus, Colomera 2 Mayo C. auberti 14 1.58 =0.0006 15.60 7.6 S. latro, T. semilaeve, T. nigerrima y P. T. nigerrima 53 1.90 <0.00001 9.30 3.3 pygmaea, mostraron una distribucin C. rosenhaueri 5 1.39 =0.18 22.10 17.8 Julio C. auberti 10 1.53 =0.008 18.30 7.1 intraespecfica regular de los nidos que T. nigerrima 15 1.19 =0.2 11.30 7.9 pas a al azar cuando la densidad Sept. S. latro 12 1.56 =0.002 16.80 9.7 disminuy. Mientras que C. sordidula y T. semilaeve 58 1.78 <0.0001 8.30 3.2 C. rosenhaueri, con un escaso nmero de nidos presentaron distribucin al azar y C. auberti con 14 y 10 nidos tuvo una distribucin Tabla 3. Valores del anlisis de la distribucin regular en el olivar Colomera 2, con anterioridad al de los hormigueros de M. barbarus por el inicio del laboreo en esta zona (Tablas 1-3). mtodo del vecino ms prximo en los La distribucin del total de los nidos en Arenales y transectos (n=5). Colomera 2, 1997. Colomera 2 correspondi a una distribucin regular. R P Transecto n rA(x) ( D.S.) En cambio, en Colomera 1 apareci slo regular en el mes de Mayo, con un nmero mayor de nidos (n=13), 1 10 9.80 6.3 4.73 <0.00001 pero pas a al azar en Julio y Septiembre con un 2 13 6.90 6.9 4.04 <0.00001 nmero menor (n=9, n=3) (Tabla 4). 3 8 5.02 <0.00001 12.40 8.9 Estos resultados han sido mencionados por varios 4 4 1.09 =0.7 5.00 2.6 autores en otras especies (Waloff & Balckith, 1962; 5 11 8.25 1.8 4.77 <0.00001 Bernstein & Gobbel, 1979; Hlldobler & Lumsden, 1980; Levings & Traniello, 1981; FernndezLa ubicacin de los hormigueros bajo la copa del Escudero, 1994). La mayora de estas especies son rbol fue de preferencia en posicin Norte y Este para territoriales, por lo que al aumentar la densidad, la la mayora de las especies. Las hormigas de menor competencia intraespecfica es mayor y la distribucin tamao (P. pygmaea, S. latro y T. semilaeve) tiende a hacerse regular (Greenslade, 1975; Harrison construyeron sus nidos bajo piedra y a una distancia & Gentry, 1981; Ryti & Case, 1984, 1986; Cushman no mayor de 50 cm de la base del tronco, mientras que et al., 1988). En el olivar, el paso de una distribucin las especies de mayor tamao, slo en algunas 73
A. senilis T. nigerrima P. pygmaea 16 8 24 15.03 8.6 17.28 9.9 9.42 8.7 1.63 1.27 1.27 <0.0001 =0.2 0.02

HORMIGUEROS EN EL AGROSISTEMA DEL OLIVO EN GRANADA, ESPAA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ espacial (Hlldobler & Lumsden, 1980). La confirmacin de esta relacin, entre un patrn de distribucin regular de nidos de una especie y un comportamiento territorial, implica conocer diversos parmetros de su biologa (Gmez & R P Zona Mes n rA(x) ( D.S.) Espadaler, 1996). Por otro lado, si los lugares para anidar son Arenales Mayo 62 1.55 <0.00001 7.0 5.9 escasos, la distribucin de stos puede influir en Julio 64 2.15 <0.0001 9.8 8.5 la de los hormigueros (Levings & Traniello, Septiembre 36 1.33 =0.0002 8.8 5.3 1981). En el caso del olivar, con un marco de Colomera 1 Mayo 13 160 =0.0006 16.5 12.6 plantacin regular de 10 x 10 m entre pie de Julio 9 1.40 =0.06 17.8 10.9 rbol, un intenso laboreo en las calles y con una Septiembre 3 1.61 =0.09 41.0 16.2 vegetacin bajo su copa, el rbol es un Colomera 2 Mayo 86 1.88 <0.00001 7.2 3.7 importante recurso alimenticio y el suelo bajo su Julio 44 1.82 <0.00001 9.8 7.4 copa un lugar apropiado de anidacin por las Septiembre 153 2.12 <0.00001 6.0 2.8 condiciones microclimticas favorables. El rea bajo la copa (540 m2 /60 rboles) es Tabla 5. ndices de permanencia y de renovacin de nidos durante escasa2en comparacin con el rea total (4 929 m /60 rboles) y sin embargo en ella 1997 en el olivar Arenales. se encontraron los nidos de la mayora de las especies, mientras que en las calles Zona Especie Mes NT NP NN ND IP IR principalmente los nidos de M. barbarus en el olivar abandonado. Arenales A. gibbosa Mayo 2 Tabla 4: Valores del anlisis de la distribucin del total de los hormigueros por el mtodo del vecino ms prximo en los tres olivares, durante 1997. Permanencia temporal de los hormigueros 5 18 11 31.2 78.2 Intraanual- La ubicacin de los nidos 1 4 20 4.3 80.0 C. sordidula de las diferentes especies vari de una 0 0 0 0.0 0.0 manera dinmica y la mayora de los 0 7 0 0.0 100 nidos no permanecieron a lo largo de la T. semilaeve 0 2 3 0.0 100 estacin (Tablas 5 y 6). Los ndices de 0 6 2 0.0 100 permanencia de los nidos fueron muy T. nigerrima bajos (Arenales: 2.7%, Colomera 1: 0 8 8 0.0 100 10.0% y Colomera 2: 11.2%), mientras 0 3 8 0.0 100 que los ndices de renovacin fueron P. pygmaea 2 18 22 8.3 90 generalmente altos (78.2% a 100%), lo 0 1 20 0.0 100 que se observ mejor en los olivares con C. sylvaticus un mayor nmero de especies (Arenales y 0 2 2 0.0 100 0 2 2 0.0 100 Colomera 2), lo cual indica que ha C. existido complementariedad de los ndices rosenhaueri de permanencia y renovacin, y los Julio 2 0 2 2 0.0 100 hormigueros que desaparecan eran Septiembre 2 0 2 2 0.0 100 sustituidos por otros de nueva creacin. Esta dinmica podra ser sumamente x D.S: IP = 2.7 7.9. IR = 84.3 33.7 importante para el sistema considerando las ventajas que representan para el suelo NT : hormigueros existentes en el muestreo, NP : hormigueros que permanecen del muestreo anterior, NN : hormigueros nuevos aparecidos respecto al muestreo anterior, los hormigueros, como son la aireacin ND : hormigueros desaparecidos respecto al muestreo anterior, IP : ndice de por el movimiento del suelo e permanencia, IR : ndice de renovacin. incorporacin de materia orgnica. En el olivar de Arenales, P. pygmaea con 24 de los nidos al azar a una distribucin regular al nidos en el mes de Mayo, disminuy a 20 en el mes de aumentar la densidad, podra deberse tambin a la competencia intraespecfica. Sin embargo, la simple Julio, pero stos representaron slo el 8.0 % de los informacin espacial no puede ser usada por s sola, nidos del mes de Mayo, desapareciendo estos nidos en como prueba de interacciones competitivas (Pielou, el mes de Septiembre. Igualmente, A. senilis no 1960; Brown & Orians, 1970; Ryti & Case, 1992). La mostr permanencia de sus nidos y T. nigerrima afirmacin o no de la existencia de territorio, depende present 31.5%-12.5% (Tabla 5). C. auberti, con el ms de la demostracin de diferentes mecanismos mayor ndice de permanencia (57.1%) entre Mayo y conductuales que de un tipo u otro de distribucin Julio en Colomera 2, tuvo un bajo ndice de
A. senilis Julio Septiembre Mayo Julio Septiembre Mayo Julio Septiembre Mayo Julio Septiembre Mayo Julio Septiembre Mayo Julio Septiembre Mayo Julio Septiembre Mayo 1 0 16 23 5 1 0 7 3 2 6 8 8 3 24 20 1 2 2 2 1 0 0 1 0 2 0 0.0 0.0 100 0.0

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INS REDOLFI, FRANCISCA RUANO, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 71-76 __________________________________________________________________________________________ renovacin (20%) en ese mes y 0.0% para ambos ndices entre Julio y Septiembre, debido al laboreo en la zona a partir del mes de Julio. Igualmente, T. nigerrima, slo mantuvo el 10.9% de los nidos entre Mayo y Julio. En el mes de Septiembre, una vez concluido el laboreo en este olivar, se comprob que aparecen de nuevo nidos de esta especie, pero en las calles. En ocasiones, se pudo observar directamente formacin de nuevos hormigueros en las calles por fisin de nidos situados bajo la copa. Estos resultados indican una dinmica muy intensa a causa del disturbio producido por las diferentes faenas del laboreo en el cultivo. Agradecimientos El presente trabajo se ha realizado con el financiamiento de la Junta de Andaluca y la Beca de la AECI (Mutis) a I. Redolfi. Literatura citada

Adlung K.G. 1966. A critical evaluation of the european research on use of red wood ants (Formica rufa group) for the protection of forests against harmful insects. Dpto. Agricultural Research Service, Pars. 57: 167-189. Andersen A.N. 1990. The use of ant communities to evaluate change: in Australian terrestrial ecosystem review and a recipe. Proc. Ecol. Soc. Aust. 16: 3-57. Bernstein R.A. & Gobbel M. 1979. Partitioning of space in communities of ants. J. Anim. Ecol. 48: 931942. Tabla 6. ndices de permanencia y de renovacin de nidos durante 1997 Brown J.L. & Orians G.H. 1970. Spacing patterns in mobile animals. Ann. Rev. Ecol. en Colomera 1 y Colomera 2. Syst. 1: 239-262. Burbidge A.H., Leicester K., McDavitt S. & Zona Especie Mes NT NP NN ND IP IR Majer J.D. 1992. Ants as indicators of disturbance at Yanchep National Park, Western Colomera 1 T nigerrima Mayo 5 Australia. J. Roy. Soc. West. Aus. 75: 89-95. Julio 2 1 1 4 20.0 50.0 Cerd X. 1989. La policladia y el transporte Septiembre 3 0 3 2 0.0 100 mutuo en la hormiga Cataglyphis iberica P. pygmaea Mayo 5 (Emery, 1906) Tesis doctoral. Universidad Julio 7 1 6 4 20.0 85.7 Septiembre 0 0 0 7 0.0 0.0 Autnoma de Barcelona. Espaa. Cushman J.H., Martinsen G.D. & Mazeroli x D.S.: IP = 10.0 11.5, IR = 58.9 44.6 A.I. 1988. Density and size dependent spacing of ant nests: evidence for intraspecific Colomera 2 C. auberti Mayo 14 competition. Oecologa. 77: 522-525. Julio 10 8 2 6 57.1 20 Clark P.J. & Evans F. 1954. Distance to Septiembre 0 0 0 0 0.0 0.0 nearest neighbour as a measure of spatial T. nigerrima Mayo 46 relantionships in populations. Ecology. 35(4): Julio 9 5 4 41 10.9 44.4 445-453. Septiembre 1 0 1 1 0.0 100 Calles: M. barbarus Mayo 12 Detrain C. 1990. Field study on foraging by Julio 10 0 10 12 0.0 100 the polymorphic ant species, Pheidole Septiembre 46 3 43 7 30.0 93.5 pallidula. Ins. Soc. 37(4): 315-332. T. nigerrima Mayo 7 El Haidari H.S. 1981. The use of predator ants Julio 7 1 6 6 14.2 85.7 for the control of date palm insect pests in the Septiembre 12 0 12 7 0.0 100 Yemen Arab republic. Date Palm J. 1(1): 1295 C. rosenhauer Mayo 132. Julio 1 0 1 5 0.0 100 Fernndez-Escudero J. 1994. Estudio de la Septiembre 2 0 2 1 0.0 100 biologa de Proformica longiseta Collingwood, 1978 (Hymenoptera: Formicidae). Tesis x D.S.: IP = 11.2 18.9, IR = 74.4 38.2 Doctoral. Universidad de Granada. Espaa. Fiala B., Grunsky H., Maschwitz U. & NT : hormigueros existentes en el muestreo, NP : hormigueros que permanecen del Linsenmair K.E. 1994. Diversity of ant-plant muestreo anterior, NN : hormigueros nuevos aparecidos respecto al muestreo anterior, interactions: protective efficacy in Macaranga ND : hormigueros desaparecidos respecto al muestreo anterior, IP : ndice de permanencia, IR : ndice de renovacin. species with different degrees of ant association. Oecologa. 97: 186-192. Interanual- El ndice de permanencia de los Gomez C. & Espadaler X. 1996. Distancias de forrageo, hormigueros de todas las especies, tanto bajo los reas de forrageo y distribucin espacial de nidos de rboles como en las calles, entre 1997 y 1998 fue cero, Aphaenogaster senilis Mayr (Hym. Formicidae). lo cual era de esperar en este agroecosistema, muy Miscelnia Zoolgica. 19 (2): 19-25. diferente a lo que ocurre en un habitat natural, en Greenslade P.J.M. 1975. Dispersion and history of a population of the meat ant Iridomyrmex purpureus. donde los nidos pueden tener un IP interanual, tal Aust. J. Zool. 23: 495-510. como menciona Fernndez-Escudero (1994) para Proformica longiseta Colligwood, con un IP del 60% Harrison J.S. & Gentry J.B. 1981. Foraging pattern, colony distribution and foraging range of the Florida harvester en el Valle del Ro San Juan en el macizo de Sierra ant Pogonomyrmex badius. Ecology. 62(6): 1467-1473. Nevada. Hlldobler B. & Lumsden C.J. 1980. Territorial strategies in ants. Science. 210: 732-739.

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HORMIGUEROS EN EL AGROSISTEMA DEL OLIVO EN GRANADA, ESPAA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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_____________________________ Estacin Experimental del Zaidn, Profesor Albareda 1, Granada, Espaa (1996-1999). Universidad Nacional Agraria La Molina, Av. La Molina s/n, La Molina, Lima, Per. rhi@lamolina.edu.pe 2 Estacin Experimental del Zaidn (CSIC) Granada, Espaa. fruano@ugr.es, mcampos@eez.csic.es. 3 Universidad de Granada, Campus Universitario Fuentenueva. 18071. Granada. Espaa. hormiga@ugr.es, fpascual@ugr.es.
1

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 14/10/2005 Aceptado: 17/12/2005

PATRN DE ACTIVIDAD DIARIO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza DAILY ACTIVITY PATTERN OF THE Camponotus sp. ANT ON THE FLOWERING BUTTONS OF THE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza CACTUS
Sidney Novoa1, Ins Redolfi2 y Aldo Ceroni1 Resumen Con el propsito de monitorear la actividad diaria de la hormiga Camponotus sp. sobre el cactus Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza se realiz un estudio en el cerro Umarcata, cuenca baja del ro Chilln, Lima, Per. Las tres visitas al lugar fueron en los meses de Setiembre del 2003, Enero y Agosto del 2004. Se realiz un conteo de las obreras cada hora (durante 24 horas) en el instante en el que el observador fijaba su vista en el botn floral (n=7, en botones en cada una de las 10 plantas). Los resultados muestran que el patrn de actividad de Camponotus sp. en los tres momentos de visita fue unimodal, con un mximo entre las 6 y 7 pm y un mnimo entre las 6 y 7 am. Igualmente Camponotus sp. present un mayor dinamismo durante las horas de la noche. La actividad diaria de la hormiga no se encuentra relacionada con la temperatura y la humedad relativa y estara ms ligada al fotoperiodo y a la oferta de alimento del cactus, el cual podra estar alcanzando sus picos de produccin de nctar ms altos durante la noche al igual que muchos otros cactus de floracin nocturna. Palabras clave: Camponotus sp., ecosistema rido, hormiga-cactcea, Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, patrn de actividad diario. Abstract Monitoring of the daily activity of the Camponotus sp. ant over the Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza cactus was investigated at Umarcata hills, lower Chillon river basin, Lima, Peru. There were three visits to this site: on September 2003, January and August 2004. In each visit, hourly, for a 24-hour period, the number of working-ants on the button surface on the moment that the observer set his or her eyes on the floral button (n=7 buttons on each of 10 plants) was registered. Results show that the activity pattern of Camponotus sp. on these three visits was unimodal, with a maximum between 6 and 7 pm, and a minimum between 6 and 7 am. Similarly, Camponotus sp. presented greater dynamism during night hours. Ant daily activity is not related to temperature, nor relative humidity, but it might be related to photoperiod and the cactus-food offer, which might be reaching its highest nectar production peak during the night, similarly to many other nocturnal flowering cacti. Keywords: Camponotus sp., arid ecosystem, ant-cactaceae, Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, daily activity pattern.

Introduccin Los formcidos se encuentran entre los organismos que dominan la tierra, con una biomasa del entorno del 10 al 15% del total de la biomasa animal en la mayora de los ecosistemas (Hlldobler & Wilson, 1990). El lugar que ocupan en los ecosistemas es muy importante, interviniendo en el ciclo de nutrientes en la naturaleza, en el enriquecimiento de los suelos y en una gran diversidad de interacciones trficas, tanto que se considera que el flujo de energa que pasa a travs de ellas es superior al que pasa a travs de los vertebrados endotrmicos que viven en el mismo hbitat (Jaisson, 2000; Redolfi et al., 2003). El cactus Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora

constituye el eje de los procesos areos en el ecosistema rido del valle del ro Chilln. En este lugar, se destaca la importancia de la relacin significativa de una especie de hormiga (Camponotus sp.) forrajeando el nctar que secretan hacia el exterior los botones florales del cactus N. arequipensis subsp. roseiflora, en una asociacin entre el nmero de botones florales producidos y el nmero de hormigas visitantes. La visita de las hormigas presenta un pico mximo en el mes de Abril, en respuesta al estadio fenolgico, a la temperatura y humedad relativa. El comportamiento agresivo por parte de Camponotus sp. frente a insectos fitfagos (Diptera y Lepidoptera), como la persecucin de estos hasta su alejamiento del

ACTIVIDAD DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis Diciembre de 2005 __________________________________________________________________________________________ botn o flor, son un determinante de beneficio para el cactus. El nctar segregado podra ser la recompensa que reciben las hormigas por la proteccin frente a los herbvoros (Novoa et al., 2003, 2005 a b). Considerando la importancia de esta relacin, el presente trabajo tiene la finalidad de profundizar en el conocimiento de la misma y determinar el patrn de actividad diario de la hormiga en los botones florales del cactus. Materiales y Mtodos Ubicacin El rea de la investigacin se ubica en el cerro Umarcata, el cual se encuentra a una distancia de 6 kilmetros de Santa Rosa de Quives, a la altura del kilmetro 69 de la carretera Lima Canta, a una altitud de 1260 msnm a 113739 L.S. y 76469 L.O. en el valle del ro Chilln, Departamento de Lima, en la Provincia de Canta (Novoa et al., 2003, 2005). Determinacin del patrn de actividad diario de la hormiga Camponotus sp. Se realizaron tres visitas al lugar en los meses de Setiembre del 2003, Enero y Agosto del 2004 con el propsito de monitorear la actividad diaria de la hormiga en diferentes momentos del ao. En cada visita se evalu durante 24 horas continuas la actividad de la hormiga sobre N. arequipensis subsp. roseiflora mediante el conteo de las mismas cada hora, en el instante en el que el observador fijaba su vista en el botn floral. Para esto se marcaron 7 botones o pimpollos florales elegidos al azar en cada una de las 10 plantas adultas (estas cantidades fueron escogidas en proporcin al esfuerzo por bsqueda de botn). Paralelamente a estas evaluaciones se tomaron datos de temperatura y humedad relativa con un termohidrmetro digital. Resultados y Discusin Los resultados muestran que el patrn de actividad diario de Camponotus sp. en los tres momentos de visita fue unimodal, con un mximo entre las 6 y 7 pm y un mnimo entre las 6 y 7 am. Igualmente Camponotus sp. present un mayor dinamismo durante las horas de la noche al igual que otras hormigas de ecosistemas ridos (Pickett & Clark, 1979). Aunque en la evaluacin de Enero las temperaturas fueron ms bajas de lo normal adems de que lleg a precipitar, la hormiga Camponotus sp. no cambi su patrn de actividad aunque la proporcin de hormigas por botn descendi (Figuras 1, 2 y 3). Por otra parte, la temperatura y la humedad no se encuentran relacionadas con la actividad diaria de la hormiga (temperatura: Setiembre R2=0.0013, Enero R2=0.0047, Agosto R2=0.002; humedad relativa: Setiembre R2=0.0035, Enero R2=0.0011, Agosto R2=0.151) (Figuras 4, 5 y 6) lo que muestra que dicho comportamiento estara ms ligado al fotoperiodo y a la oferta de alimento del cactus, el cual podra estar 78 alcanzando sus picos de produccin de nctar ms altos durante la noche al igual que muchos otros cactus de floracin nocturna (Valiente et al., 1997; Holland & Fleming, 1999; De Viana et al., 2001; Clark & Molina, 2004; Molina et al., 2004). Sin embargo, el nmero de hormigas visitantes se redujo en el mes de Enero en el que las temperaturas descendieron hasta los 18C durante las horas de evaluacin y la humedad relativa se increment llegando incluso hasta precipitar. Por lo que concluimos que la temperatura y la humedad relativa no afecta el patrn de actividad diario de la hormiga, pero si pueden ser factores que influyan en el nmero de hormigas que suele visitar normalmente al cactus (Figura 7). El patrn de actividad de las hormigas depende principalmente de la permanencia del recurso alimenticio de su preferencia en el medio y los rangos ptimos de las diferentes variables ambientales (Cerd & Retana, 1988; Cerd et al., 1989; Farji-Brener, 1993; Morris, 1997; Redolfi et al., 2003). En observaciones adicionales, se constat el tiempo de la apertura floral desde las 6 pm hasta las 7 am, horas que coinciden con la llegada de algunos visitantes florales como las polillas de la familia Pyralidae que tambin consumen los azcares que secretan los botones florales pero que son rpidamente ahuyentadas por la hormiga. Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento a los estudiantes de Biologa de la UNALM que colaboraron en la toma de datos. Esta investigacin fue financiada por el Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) de la Universidad Nacional Agraria La Molina.
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Figuras citadas en el texto:

a)a)
60 50 40 30 20 10 0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Hor a s

b)b)
40 35 30 25 20 15 10 5 0
16 14 12 10 8 6 4 2 0 1 2 3 4 5 6 7 8

Pat r n de act ividad diar io

9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Hor as

Figura 1. Variacin de la temperatura ( ) y humedad relativa ( ) en el cerro Umarcata, cuenca baja del ro Chilln (a) y patrn de actividad diario de la hormiga Camponotus sp. sobre N. arequipensis subsp. roseiflora (b). 20 de Setiembre 2003.

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ACTIVIDAD DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis Diciembre de 2005 __________________________________________________________________________________________

a)
120 100 80 60 40 20 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 2122 23 24 H or a s 30 25 20 15 10

b)
Patr n de acti vi dad di ar i o 8 7 6 5 4 3

5 0

2 1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Hor as

Figura 2. Variacin de la temperatura ( ) y humedad relativa ( ) en el cerro Umarcata, cuenca baja del ro Chilln (a) y patrn de actividad diario de la hormiga Camponotus sp. sobre N. arequipensis subsp. roseiflora (b). 31 de Enero 2004.

a) a)
60 50 40

30

b)b)
16 14

Patr n de acti vi dad di ar i o

25

20

12
30 15

10 8 6

20

10

10

4 2 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Hor as

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Hor as

Figura 3. Variacin de la temperatura ( ) y humedad relativa ( ) en el cerro Umarcata, cuenca baja del ro Chilln (a) y patrn de actividad diario de la hormiga Camponotus sp. sobre N. arequipensis subsp. roseiflora (b). 20 de Agosto 2004.
Setiembre 2003

a)
16 14 12 Hormigas 10 8 6 4 2 0 0 5 10

y = 0.0201x + 10.179 R2 = 0.0013

b)
16 14 Promedio de Hormigas 12 10 8 6 4 2 0 0 20

Setiembre 2003

y = -0.0211x + 11.405 R2 = 0.0035

15

20 Temperatura

25

30

35

40

40

60

80

100

Hum edad Relativa (%)

Figura 4. Relacin entre la temperatura (a) y la humedad relativa (b) con la actividad de la hormiga Camponotus sp. sobre los botones florales. 20 de Setiembre 2003.

80

Sidney Novoa, Ins Redolfi y Aldo Ceroni Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 77-81 __________________________________________________________________________________________

a)
8 Promedio de Hormigas 7 6 5 4 3 2 1 0 0 5 10

Enero 2004

y = 0.0332x + 4.8118 R2 = 0.0047

8 7 Promedio de hormigas 6 5 4 3 2 1 0

b)

Enero 2004

y = -0.0029x + 5.7056 R2 = 0.0011

15 Temperatura

20

25

30

20

40

60

80

100

Humedad relativa (%)

Figura 5. Relacin entre la temperatura (a) y la humedad relativa (b) con la actividad de la hormiga Camponotus sp. sobre los botones florales. 31 de Enero 2004.

a)
8 7 6 5 4 3 2 1 0 0 5 10 Promedio de hormigas

Agosto 2004

y = -0.0184x + 5.877 R2 = 0.002

b)
8 7 Promedio de hormigas 6 5 4 3 2 1 0 0 20

Agosto 2004

y = 0.0865x + 1.9475 R2 = 0.151

15 Temperatura (C)

20

25

30

40

60

80

100

Humedad relativa (%)

Figura 6. Relacin entre la temperatura (a) y la humedad relativa (b) con la actividad de la hormiga Camponotus sp. sobre los botones florales. 20 de Agosto 2004.
16 14

promedio de hormigas

12 10 8 6 4 2 0 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23

setiembre enero agosto

horas

Figura 7. Patrn de actividad de la hormiga Camponotus sp. sobre N. arequipensis subsp. roseiflora durante los das 20 de Setiembre del 2003, y 31 de Enero y 20 de Agosto del 2004. ___________________________ 1 Jardn Botnico Octavio Velarde Nez. Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, Apartado Postal 12056, Lima100. Per, 2000084@lamolina.edu.pe, aceroni@lamolina.edu.pe 2 Laboratorio de Control Biolgico y Ecologa de Artrpodos. Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, rhi@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 14/10/2005 Aceptado: 17/12/2005

EL FORRAJEO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae) Camponatus sp. ANT FORAGING ON FLOWERING BUTTONS OF THE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae) CACTUS
Sidney Novoa1, Ins Redolfi2, Aldo Ceroni1 y Consuelo Arellano3 Resumen A fin de determinar la secuencia estacional del forrajeo de la hormiga Camponotus sp. en los botones florales del cactus Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae), se realiz un estudio en el cerro Umarcata, cuenca baja del ro Chilln, Lima, Per. Se marcaron en forma aleatoria 15 plantas adultas del cactus y se evalu durante un ao el nmero de botones totales producidos por la planta hasta un mximo de 50 botones y el nmero total de hormigas sobre cada uno de los botones florales. Las observaciones fueron mensuales desde Octubre del 2003 hasta Setiembre del 2004. Las matrices de similitud entre meses estudiados basadas en produccin de botones florales y visitas de hormigas a los botones florales respectivamente, se sometieron a la tcnica de ordenacin de escalamiento multidimensional no paramtrico (NMDS) y las configuraciones de similitud entre meses obtenidas se compararon mediante la tcnica Procrustes de rotacin de ejes, e igualmente se examin la significancia de la asociacin (no randomizada) entre ambas configuraciones mediante la prueba randomizada de Procrustes (Protest) con 1000 permutaciones. La hormiga forrajea el nctar secretado sobre los botones florales desde que estos an se encuentran tapados por los pelos afelpados de las areolas hasta que se abren en flores rosadas. La visita de las hormigas presenta un pico durante los meses de Marzo, Abril y Mayo, con un punto mximo en el mes de Abril en respuesta al estadio fenolgico, a la temperatura y humedad relativa. Existe una asociacin entre el nmero de botones florales producidos y el nmero de hormigas visitantes que se intensifica durante los meses de Abril, Julio, Octubre y Noviembre y esta se hace ms dbil durante los meses restantes, y que podra responder a la oferta de alimento y a factores abiticos como la temperatura y la humedad relativa. Palabras clave: Camponotus sp., ecosistema rido, forrajeo hormiga-cactcea, Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, secuencia estacional. Abstract The seasonal foraging sequence of the Camponatus sp. ant on the flowering buttons of the Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae) cactus was the subject of a study at Umarcata hills, lower Rio Chillon basin, Lima, Peru. Fifteen mature cacti plants were marked randomly and the number of total buttons, up to a maximum of 50 buttons, produced by each plant was registered monthly, during twelve months, and the observed total number of ants in each flowering button was simultaneously recorded. Observations were taken monthly from October 2003 to September 2004. Similarity matrices between these months, based on phenological and ant-related data, were compared by the Procrustes technique of rotational axis. A randomized test, Procrustes test or Protest with 1000 permutations, was used to analyze the significance of (non random) association between the configurations obtained by non parametric multidimensional acaling (NMDS) ordenation technique. Ants forage the nectar secreted over the flowering buttons, from the time they are covered by the areoles plush hair till they open as pink flowers. Ant visits show a peak during the months of March, April and May, reaching their maximum in April in response to the recurrent cactus phenophase, temperature and relative humidity. There is an association between the number of flower buttons produced and the number of visiting ants, which is intensified during April, July, October and November, and becomes weaker during the remaining months, which might respond to food offer and abiotic factors such as temperature and relative humidity. Keywords: Camponotus sp., arid ecosystem, foraging, ant-cactaceae, Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, seasonal sequence.

FORRAJEO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

Introduccin La relacin hormiga-cactcea ha sido estudiada en diversas zonas desrticas del mundo, desde las primeras observaciones de Lloyd (1908) de grupos de hormigas que se aglomeraban en los jvenes brotes de una especie de Cylindropuntia sp. La relacin entre la hormiga Crematogaster opuntiae Buren y la cactcea Opuntia acanthocarpa Engelmann & Bigelow en el noreste de Phoenix, Arizona (Pickett & Clark, 1979). Las once hormigas visitantes sobre Ferocactus gracilis Gates (Blom & Clark, 1980). Algunas observaciones de hormigas sobre Opuntia basilaris Engelm. & J.M. Bigelow, Opuntia bigelovii Engelm., Opuntia echinocarpa Engelm. & J.M. Bigelow y Ferocactus acanthodes (Lemaire) Britton & Rose (Pemberton,1988). Dos especies de hormigas, Crematogaster depilis Wheeler e Iridomyrmex pruninosus Royer en Ferocactus cylindraceus (Engelmann) Orcutt (Ruffener & Clark, 1986; Hunt, 1999). Las hormigas Camponotus planatus Royer y Crematogaster brevispinosa Mayr en Opuntia stricta (Haw.) Haw (Rico, 1993). La visita de hormigas a nectarios extraflorales en O. stricta en el desierto de Sonora (Mxico) y la proteccin de la hormiga al cactus (Oliveira et al., 1999). En el Per, los estudios de esta relacin son escasos. Ostolaza et al. (1985) mencionan acerca de una hormiga negra que se encontraba sobre los botones florales de Neoraimondia arequipensis. La relacin que se da en los jardines de las hormigas Camponotus femoratus y Azteca cf. traili en la cual estas incorporan semillas de las heces de algunos vertebrados beneficiando al cactus epfito Epiphyllum phyllanthus (L.) Haw y a la vez aprovechando sus frutos y segregacin de azcares a travs de sus nectarios (Davidson, 1988; Davison & Epstein, 1989). El estudio de la interaccin de la hormiga Camponotus sp. y una comunidad de cactceas en el valle del ro Chilln, determina una relacin altamente significativa entre esta hormiga y los botones florales de N. arequipensis, por lo que podra considerarse a Camponotus sp. como un bioindicador de nectarios externos en este cactus (Novoa et al., 2003). Con la finalidad de profundizar en el conocimiento del forrajeo de la hormiga Camponotus sp. en N. arequipensis, el presente trabajo tiene por objetivo determinar la secuencia estacional del forrajeo de la hormiga en los botones florales y la relacin con la fenologa del cactus. Por otro lado, al determinar la secuencia estacional de la actividad de la hormiga sobre el cactus se podra tener un indicador indirecto de la produccin de nctar de la planta a lo largo del tiempo.

Materiales y Mtodos Ubicacin: El presente estudio fue llevado a cabo en el cerro Umarcata, el cual se encuentra a una distancia de 6 kilmetros de Santa Rosa de Quives, a la altura del kilmetro 69 de la carretera Lima Canta, a una altitud de 1260 msnm a 113739 L.S. y 76469 L.O. en el valle del ro Chilln, Departamento de Lima, en la Provincia de Canta. La vegetacin en la Zona de Vida de la cuenca baja del ro Chilln corresponde al matorral desrtico Subtropical (md ST) (Novoa et al., 2005). Determinacin de la secuencia estacional de la actividad de la hormiga Camponotus sp. forrajeando en Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Se realizaron visitas mensuales desde Octubre del 2003 hasta Setiembre del 2004 donde se marcaron 15 plantas adultas al azar. Se evaluaron el nmero de botones totales producidos por la planta y el nmero total de hormigas sobre cada uno de los botones florales; el conteo se realiz en el instante en el que el observador fijaba la mirada sobre la estructura floral. Se tom en cuenta un mximo de 50 botones florales (n=50). Finalmente, en base a la informacin anterior, se construyeron curvas de actividad de las hormigas (y de produccin de botones) para ilustrar la secuencia estacional en el periodo de estudio. Determinacin de la relacin entre la hormiga Camponotus sp. y el estado fenolgico de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Disimilitud entre cada par de meses en trminos de la produccin mensual de botones florales o de presencia de hormigas sobre los botones florales se calcularon utilizando la distancia euclidiana normalizada (Okasanen, 2004). Esta medida reduce la influencia de valores de frecuencia extremos. Las matrices de disimilitud se sometieron a un anlisis de ordinacin (McCune & Grace, 2002) mediante la tcnica de escalamiento multidimensional no mtrico (NMDS, Nonmetric MultiDimensional Scaling). Este anlisis produce una representacin bidimensional de las distancias entre meses, hacindose corresponder la disimilitud observada entre dos meses cualesquiera a la distancia en el plano entre estos dos meses, preservndose el ordenamiento (ranking) de las disimilitudes originales. Ambas configuraciones bidimensionales (NMDS-hormigas, NMDS-botones) se compararon mediante la tcnica Procrustes (PeresNeto & Jackson, 2001; Okasanen, 2004) de rotacin de ejes, utilizando el programa estadstico R, versin 2.0. Esta tcnica busca aproximar al mximo de similaridad una de las configuraciones (NMDShormigas) a la configuracin base (NMDS-botones) mediante procesos de rotacin, traslacin y expansin y permite establecer el grado de asociacin entre ambas configuraciones. Mediante un anlisis de Protest con 1000 permutaciones se examin la 84

SIDNEY NOVOA, INS REDOLFI, ALDO CERONI Y CONSUELO ARELLANO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 83-90 __________________________________________________________________________________________ significancia de la asociacin (no randomizada) entre ambas configuraciones (Peres-Neto & Jackson, 2001; Okasanen, 2004). El nmero de botones florales y el nmero de hormigas fueron relacionados con los datos fenolgicos de N. arequipensis segn Novoa et al. (2005). Paralelamente a estas evaluaciones se tomaron datos de temperatura y humedad relativa con un termohidrmetro digital colocado a la sombra, al pie del cactus. Determinacin de tejido secretor en botones florales y flores Se realizaron cortes longitudinales a mano alzada (Ceroni, 1998) de botones florales y flores para determinar qu estructuras producan la secrecin de nctar. Estos fueron teidos con zafranina y observados al microscopio ptico a 400X. Resultados y Discusin Determinacin de la secuencia estacional de la actividad de la hormiga Camponotus sp. forrajeando en Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora La hormiga Camponotus sp. forrajeaba sobre los botones florales de N. arequipensis subsp. roseiflora desde que estos an se encontraban tapados por los pelos afelpados de las areolas hasta que se abran en flores rosadas. A pesar de no encontrarse un ensamble secuencial entre todas las plantas respecto a la visita de la hormiga es notoria la presencia de un pico de mayor nmero de visitantes durante los meses de Marzo y Abril, con un mximo de visitantes totales en el mes de Marzo (Figura 1, Tabla 1). A dichos meses les corresponden los estadios fenolgicos de botones abortados y floracin total. Pese a que los meses que van desde Noviembre hasta Enero fueron ms abundantes para el estadio fenolgico de botones florales (Figura 2, Tabla 1), este mximo de visitas de hormigas en el mes de Abril podra explicarse debido a que durante los meses anteriores la humedad relativa se increment sobre el 65%, por otra parte la temperatura disminuy hasta los 19 C de promedio (Figura 3). Las hormigas que se alimentan de comida lquida en los desiertos responden a cambios en el contenido de agua de su alimentacin (Ruffener & Clark, 1986). El incremento de la humedad permite que la planta desarrolle una mayor cantidad de estructuras florales y tambin es la causante de que la concentracin de los azcares en el nctar disminuya, esto sumado al descenso de la temperatura se constituyen en los principales factores que afectan a la secuencia estacional de la actividad de la hormiga Camponotus sp. Por otra parte durante los meses de Abril y Mayo las temperaturas se mantienen estables bordeando los 24 C en promedio y 45% de Humedad Relativa y en el mes de Abril junto con la floracin total se da una nueva campaa de botones florales los cuales seran ms atractivos a la hormiga al presentar una mayor concentracin de nctar adems de que las condiciones ambientales son ms clidas. Los valores 85 ms bajos de visita se dieron entre los meses de Diciembre y Enero, meses en los que se resaltan los estadios botones abortados y flores marchitas los cuales no fueron atractivos a la hormiga. Determinacin de la relacin entre la hormiga Camponotus sp. y el estado fenolgico de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Las matrices de disimilitud entre meses segn visitas de hormigas (Tabla 2) y produccin de botones (Tabla 3) se utilizaron para hallar mediante el anlisis no-mtrico de escala dimensional mltiple (NMDS) las configuraciones NMDS-hormigas (Figura 4) y NMDS-botones (Figura 5) de los meses del ao que muestran los meses con respuesta similar (distancias menores) segn la produccin de botones florales o las visitas de hormigas a los botones florales. El coeficiente de correlacin entre ambas configuraciones result igual a 0.5783 en una rotacin Procrustes simtrico, con un nivel de significacin observado igual a 0.034 para 1000 permutaciones, lo cual permite concluir que existe asociacin ( =0.05) entre los patrones de similitud de los meses del ao segn la produccin de botones florales y segn el nmero de hormigas observadas forrajeando sobre los botones florales. Los Meses de Enero, Mayo y Agosto muestran las mayores discongruencias entre el comportamiento de hormigas y botones, mientras que es Octubre donde ocurre la mayor congruencia de comportamiento (Figura 6); corrrespondiendo Mayo y Agosto a meses con alta variabilidad relativa, mientras que Enero presenta baja correlacin entre el nmero de hormigas y la produccin de botones florales por planta (r=0.023); en Octubre relativamente menor variabilidad y una correlacin media (r=0.637). Los resultados muestran que existe una asociacin entre el nmero de hormigas sobre los botones florales y la produccin de los mismos durante el periodo Marzo-Agosto que se intensifica durante los meses de Abril, Mayo y Agosto (r > 0.85, P<0.001) y sta se hace ms dbil durante los meses Diciembre, Enero, Febrero (correlacin de Pearson r< 0.32, P>0.05), siendo los meses de mayor intensidad de visita (mayor promedio de hormigas por planta, mayor ratio de visitas) Abril y Marzo (Tabla 1). Los meses donde la relacin se hace ms fuerte (r > 0.60, ratio > 1) corresponden a estadios fenolgicos donde la produccin de botones florales es escasa. Igualmente estos meses coinciden con los valores ms altos de temperatura y ms bajos de humedad por lo que al parecer, la presencia de la hormiga Camponotus sp. responde a la oferta de alimento y a factores abiticos, a mayor cantidad de alimento habr una mayor distribucin de la hormiga por botones florales en la poblacin del cactus muestreada haciendo que la probabilidad de encontrar una o ms hormigas por botn floral disminuya. Asimismo la disminucin de la temperatura y aumento de humedad relativa

FORRAJEO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ afectar al nmero de hormigas que visiten al cactus durante el tiempo de estudio. En los meses de Abril a Octubre la humedad relativa es baja y permite que la planta concentre mayor cantidad de azcares. Se ha demostrado que las hormigas prefieren nctares que son ricos en azcares (glucosa, fructosa y sacarosa) y aminocidos y que son capaces de discriminar entre nctares pobres y ricos en estas sustancias (Pickett & Clark, 1979; Rico, 1993). Por otra parte, en los meses de Diciembre hasta Febrero donde hubo una gran produccin de botones florales la presencia de la hormiga es ms dbil concordando con la hiptesis de la distribucin de hormigas por recurso y calidad del mismo. Igualmente, en los meses de Mayo y Junio se desarrollaron los estadios de fruto inmaduro y estado vegetativo, los cuales no le son atractivos a la hormiga por ser muy bajos en produccin de botones florales, pero la asociacin tambin se hace fuerte, esto debido a que los pocos botones florales que se encontraron en estos meses fueron visitados por ms de una hormiga. La explicacin de la relacin de la hormiga con el cactus se debe a la arquitectura de N. arequipensis subsp. roseiflora. Este cactus posee pocas costillas, entre 4 7 bien distanciadas entre si, lo cual facilita a las hormigas a llegar a los botones florales ms que en otros cactus de la comunidad con gran densidad de espinas y estrechez entre costillas. Pero la razn ms importante es la sobreproduccin de estructuras florales que deberan proveer de alimento constantemente a la hormiga. Novoa et al., (2003) realizaron la prueba de xito de colecta de alimento lquido el cual dio un resultado positivo encontrndose una gran abundancia de alimento lquido transportado por las hormigas. Para determinar qu estructuras del cactus producan este alimento se hicieron cortes longitudinales a los botones florales y flores de N. arequipensis, encontrndose que en el interior de estas exista una cmara nectarfera pero esta era estril, es decir que no produca ningn azcar lquido que le pudiese atraer a la hormiga. Sin embargo, las observaciones de los botones florales en el campo permitieron detectar que externamente los botones exudaban numerosas gotitas dulces que ante la ausencia de la hormiga se cristalizaban en pequeos cubitos de azcar. En los cortes transversales de estas estructuras se observa la presencia de un parnquima muy vascularizado, atravesado por canales mucilaginosos, cuyos haces conductores terminan en la zona apical de los tpalos petaloides de flores y botones (Figura 7), caracterstica que se ha reportado en Neobuxbaunia polylopha (Buxbaum, 1953) y que podra explicar porque se da esa exudacin externa sin encontrarse una estructura definida. La estrecha relacin que se observ durante la secuencia estacional en la oferta de alimento por el cactus a la hormiga y el comportamiento agresivo por parte de Camponotus sp. frente a insectos fitfagos (Diptera y Lepidoptera), como la persecucin de estos hasta su 86 alejamiento del botn o flor, son un determinante de beneficio para el cactus. El nctar segregado podra ser la recompensa que reciben las hormigas por la proteccin frente a los herbvoros, a pesar que la hormiga no present un comportamiento depredador. Numerosos estudios han demostrado que las hormigas son atradas por el nctar que secretan las plantas y esta relacin tiene como finalidad la exclusin de fitfagos u otros beneficios para la planta (Deuth, 1977; Inouye & Taylor, 1979; Koptur, 1979, Pickett & Clark, 1979; Schemske, 1980; Keeler, 1981; Stephenson, 1982; Horvitz & Schemske, 1984; Barton, 1986; Davidson & McKey, 1993; Fonseca, 1999; Oliveira et al., 1999). Adems las plantas brindan condiciones favorables como sombra y temperatura que intervienen en el establecimiento de los nidos de las hormigas bajo el cactus, aireando las races a travs de las galeras subterrneas e incrementando los nutrientes a travs de la acumulacin de sus desechos, a un suelo pobre en elementos esenciales (Teixeira et al., 2004). Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento a los estudiantes de Biologa de la UNALM que colaboraron en la toma de datos. Igualmente, a los dos revisores convocados, cuyas sugerencias hicieron posible mejorar el manuscrito original. Esta investigacin fue financiada por el Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) de la Universidad Nacional Agraria La Molina. Literatura citada
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FORRAJEO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Tablas y figuras citadas en el texto.
Tabla 1. Resumen descriptivo de la actividad de hormigas sobre botones florales y la produccin de botones florales de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora durante Octubre 2003-Setiembre 2004.
Hormigas Ao Mes Octubre 2003 Noviembre Diciembre Enero Febrero Marzo Abril 2004 Mayo Junio Julio Agosto Setiembre 1) Rango 0-41 0-34 0-13 1-27 6-32 2-60 0-51 0-32 0-43 0-58 0-49 2-31 Mediana 15 15 6 9 16 17 23 13 9 11 11 11 Media
1

Botones C.V. (%) 68.78 55.08 70.24 74.86 53.03 80.17 64.03 70.98 88.60 99.04 103.22 65.13 Rango 1-50 1-49 9-50 1-50 2-36 3-50 0-38 0-45 0-21 0-50 0-42 2-50 Mediana 20 23 35 26 20 21 19 10 9 16 14 21 Media 23.53 25.00 31.20 28.00 19.73 21.33 19.80 13.33 8.93 17.73 14.07 23.80 C.V. (%) 58.94 59.96 52.00 42.47 43.15 64.65 65.91 97.82 66.56 73.51 79.18 59.55

Ratio de visita

C.V . (%) del ratio 90.58 81.42 87.39 86.07 68.37 102.99 91.89 120.86 120.44 123.34 130.09 77.46

17.80 17.20 5.87 10.60 15.40 24.67 23.73 13.53 12.80 15.27 15.40 14.00

0.756 0.688 0.188 0.379 0.780 1.156 1.200 1.015 1.433 0.861 1.095 0.588

promedio de nmero de hormigas observadas en planta; 2) ratio de visitas =Total mensual de hormigas observadas sobre botones florales entre el total de botones florales observados en el mes correspondiente; 3) Lmite superior del valor estimado del CV del ratio de visita, C.V.(ratio) = CV ( X Y ) = [CV ( X )2 + CV (Y )2 ]1 2 .

Figura 1. Secuencia estacional de produccin de botones florales en cada unos de los 15 individuos marcados de N. arequipensis, durante Octubre 2003 a Setiembre 2004

Tabla 2. Matriz de disimilitudes1 entre meses segn visitas de hormigas a botones florales
10a 11 0.521 12 0.727 0.516 1 2 3 4 5 6 7 8 9 0.661 0.792 0.755 0.583 0.615 0.612 0.537 0.543 0.566 0.800 0.666 0.505 0.548 0.542 0.716 0.760 0.720 0.717 0.594 0.659 0.875 0.790 0.816 0.818 0.505 0.808 0.794 0.836 0.598 0.726 0.785 0.784 0.672 0.797 0.661 0.747 0.809 0.685 0.760 0.771 0.887 0.577 0.669 0.530 0.706 0.948 0.581 0.605 0.826 0.885 0.887 0.631 0.403 0.556 0.737 0.578 0.580 0.525 0.335 0.526 0.681 0.734 0.736 11 12 1 2 3 4 5 6 7 8

Figura Figura 2. 2. Secuencia Secuencia estacional estacional de de visitas visitas de de la la hormiga Camponotus Camponotus sp. sp. en en cada cada uno uno de de los los 15 15 hormiga individuos individuos marcados marcados de de N. N. arequipensis arequipensis, , durante durante Octubre 2003 a Setiembre 2004. Octubre 2003 a Setiembre 2004.

Tabla 3. Matriz de disimilitudes1 entre meses segn produccin de botones florales.

10a 11 0.320 12 0.549 0.672 1 2 3 4 5 6 7 8 9
1

11

12

0.463 0.505 0.377 0.507 0.520 0.538 0.298 0.556 0.530 0.654 0.403 0.431 0.550 0.523 0.688 0.613 0.535 0.724 0.616 0.641 0.859 0.737 0.712 0.940 0.554 0.539 0.497 0.649 0.511 0.546 0.745 0.531 0.452 0.620 0.616 0.611 0.551 0.593 0.639 0.712 0.859 0.688 0.643 0.638 0.709 0.644 0.670 0.692 0.792 0.869 0.770 0.311 0.326 0.359 0.589 0.446 0.361 0.514 0.544 0.661 0.553 0.673 0.719

Disimilitud corresponde a la distancia euclidiana entre pares de meses segn los valores normalizados del nmero de botones florales en cada planta a 10: octubre 2003, 1: enero 2004, 9: setiembre 2004

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SIDNEY NOVOA, INS REDOLFI, ALDO CERONI Y CONSUELO ARELLANO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 83-90 __________________________________________________________________________________________

100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0 Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep

30

25

20

15

10

0 HR(%) T C

Figura 3 Variacin de la humedad relativa (%) y la temperatura (C) promedios, en el cerro Umarcata durante el periodo Octubre 2003 - Setiembre 2004.

Figura 4. Configuracin NMDS de las distancias entre meses segn produccin de botones florales.

Figura 5. Configuracin NMDS de las distancias entre meses segn visitas de Camponotus sp. a botones florales de Neoraimondia arequipensis.

Figura 6. Magnitud de las diferencias de la configuracin NMDS ajustada para hormigas con respecto a la configuracin NMDS para botones mediante la tcnica de Procrustes.

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FORRAJEO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

B C D

Figura 7. Corte longitudinal del botn floral de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora. A. canales de muclago, B. parnquima, C. epidermis, D. pelo, E. haz conductor. (Dibujo: S. Novoa, 2005) _______________________________ :Jardn Botnico Octavio Velarde Nez. Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, Apartado Postal12056, Lima100. Per, 2000084@lamolina.edu.pe, aceroni@lamolina.edu.pe 2 Laboratorio de Control Biolgico y Ecologa de Artrpodos. Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, rhi@lamolina.edu.pe 3 Gabinete de Investigacin en Ecologa Cuantitativa. Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina, carellano@lamolina.edu.pe
1

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 05/09/2005 Aceptado: 18/11/2005

SELECTIVIDAD DEL INSECTICIDA CARTAP EMPLEANDO BIOENSAYOS CON ORGANISMOS NO DESTINATARIOS SELECTIVITY OF THE CARTAP INSECTICIDE EMPLOYING BIOASSAYS WITH NON TARGET ORGANISMS
Jos Iannacone1 y Lorena Alvario2 Resumen El objetivo de la presente investigacin fue evaluar la ecotoxicidad del cartap (Bala 50 PS) sobre ocho organismos animales no destinatarios: 1) Melanoides tuberculata (Mller, 1774) (Mollusca), 2) Emerita analoga (Stimpson, 1857) (Crustcea), 3) Chironomus calligraphus Goeldi, 1805 (Diptera), 4) Cyprinus carpio (Linn, 1758) (Osteichyties), 5) Eisenia foetida (Savigny, 1826) (Annelida), 6) Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Hemiptera), 7) Trichogramma fuentesi Torre, 1980 (Hymenoptera) y 8) Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja, 1979 (Hymenoptera), y evaluar la selectividad de este insecticida. Los parmetros de toxicidad aguda evaluados fueron la concentracin letal media (CL50) (mg o g L-1), la dosis letal media (DL50) (mg o g kg-1) y el tiempo letal medio (TL50) (h). La secuencia de sensibilidad al cartap en el ambiente acutico en trminos de CL50 a 24 h de exposicin fue: E. analoga > C. carpio > Ch. calligraphus > M. tuberculata. Para E. foetida, se encontr un incremento de la mortalidad con las dosis crecientes del cartap en el suelo, y a partir de 257 mg IA de cartap kg-1, se observ una disminucin del peso hmedo. En las ninfas II de P. nigrispinus, el efecto de contacto produjo mayor mortalidad que el de inmersin. T. bactrae present mayor sensibilidad en la emergencia de huevos que T. fuentesi. El cartap mostr selectividad sobre siete de las ocho especies analizadas. Solo E. analoga present un riesgo a nivel del ambiente acutico. Palabras claves: ecotoxicologa, bioensayos, Cyprinus, Chironomus, Eisenia, Emerita, Melanoides, Podisus, Trichogramma, Trichogrammatoidea. Abstract The aim of the current research was to evaluate cartap (Bala 50 SP) ecotoxicity on eight non target animal organisms: 1) Melanoides tuberculata (Mller, 1774) (Mollusca), 2) Emerita analoga (Stimpson, 1857) (Crustacea), 3) Chironomus calligraphus Goeldi, 1805 (Diptera), 4) Cyprinus carpio (Linn, 1758) (Osteichthyies), 5) Eisenia foetida (Savigny, 1826) (Annelida), 6) Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Hemiptera), 7) Trichogramma fuentesi Torre, 1980 (Hymenoptera) and 8) Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja. 1979 (Hymenoptera), and to evaluate selectivity of this insecticide. Acute toxicity parameters were mean lethal concentration (LC50) (mg o g L-1), mean lethal dose (LD50) (mg o g kg-1) and mean lethal time (TL50) (h). The sequence of sensibility to cartap in the aquatic environment in terms of LC50 at 24 h exposure was: E. analoga > C. carpio > Ch. calligraphus > M. tuberculata. For E. foetida, with higher cartap soil doses mortality was increased, and from 257 mg AI of cartap kg-1 onwards, diminishing wet weights were observed. In P. nigrispinus nymphs II, contact effects produced higher mortality than immersion effects. T. bactrae showed higher egg emergence sensibility than T. fuentesi. Cartap showed selectivity on seven of the eight species analyzed. Only E. analoga showed risks at the aquatic environmental level. Key words: ecotoxicology, bioassays, Cyprinus, Chironomus, Eisenia, Emerita, Melanoides, Podisus,, Trichogramma, Trichogrammatoidea.

Introduccin Los organismos no destinatarios del control qumico pueden servir para determinar si existen secuelas negativas del uso de plaguicidas en el ambiente (Vargas & Ubillo, 2001). Se han desarrollado diferentes protocolos de bioensayos para determinar el efecto de plaguicidas sobre distintos componentes biolgicos (Calow, 1993; Vega et al., 1999; Werner et al., 2000). Los parmetros de

toxicidad aguda ms comnmente empleados son la concentracin letal media (CL50) (mg o g L-1), la dosis letal media (DL50) (mg o g kg-1) y el tiempo letal medio (TL50) (h). El caracol dulceacucola Melanoides tuberculata (Mller, 1774) (Prosobranchia: Thiaridae) originario del Asia, es una especie dioica, y con dimorfismo sexual caracterizado por el mayor tamao del macho. Presenta viviparismo y una reproduccin rpida. Su

SELECTIVIDAD AL CARTAP Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ hbitat son las lagunas fangosas y pedregosas. Se alimenta de microalgas y plantas, y en algunos casos requiere detritus. Puede resistir altas fluctuaciones de alcalinidad del agua. En el Per, se ha empleado esta especie como herramienta ecotoxicolgica para evaluar detergentes domsticos (Alquil Aril sulfonato de sodio lineal = LAS) (Iannacone & Alvario, 2002 b). Emerita analoga (Stimpson, 1857) (Decapoda: Hippidae) muy muy es un crustceo macrozoobentnico caracterstico del intermareal e infralitoral arenoso de las Costas del Pacfico Sur de Amrica, a la vez que es un componente importante en las tramas trficas de este sistema. Pese a su gran importancia pocos son los estudios tendientes a conocer aspectos de su ecologa. E. analoga ha sido empleada como especie bioindicadora de importancia ecotoxicolgica para el monitoreo de algunos metales pesados, de efluentes pesqueros y de ficotoxinas en el ecosistema marino (Iannacone & Alvario, 2003). Chironomus calligraphus Goeldi, 1805 (Diptera: Chironomidae) es una especie de distribucin predominantemente neotropical, que tambin se presenta en la regin nertica, muy comn en los ambientes acuticos epicontinentales de la ciudad de Lima, Per. Esta especie ha demostrado una alta sensibilidad a metales pesados y plaguicidas (Iannacone & Alvario, 2004a). La carpa, Cyprinus carpio (Linn 1758) (Teleostei: Cyprinidae), un pez originario de China, tpico de embalses y lagos de tierras bajas; es decir de aguas calmadas o de dbil corriente, clidas y de fondos fangosos. Es capaz de soportar bajas concentraciones de oxigeno (0.5 mL L-1), temperaturas muy altas, ambientes ricos en vegetacin y con contaminacin orgnica significativa. Es un pez omnvoro bien valorado por los pescadores por las grandes tallas que alcanza y por ser de crecimiento rpido. Hay multitud de variedades de colores diversos, apreciadas como peces ornamentales para estanques y grandes acuarios. La carpa ha sido empleado como bioindicador de contaminacin por metales pesados y pesticidas (Dautremepuits et al., 2004; Drastichova et al., 2004; Satyanarayan et al., 2004). Las lombrices de tierra (Oligoquetos), han sido utilizadas en bioensayos ecotoxicolgicos para evaluar metales pesados (Conder & Lanno, 2000; Dallinger et al. 2000; Oste et al., 2001), plaguicidas (Helling et al., 2000; Vermeulen et al., 2001; Iannacone & Alvario 2004 b) y adems, como organismos centinelas (Scott-Fordsmand & Weeks, 2000; Beeby, 2001). Los oligoquetos lumbrcidos Eisenia foetida (Savigny, 1826) y Eisenia andrei (Bouch, 1972) han sido empleadas en bioensayos ecotoxicolgicos (Calow, 1993; Robidoux et al.,1999; Fisher et al., 2001), debido a que son fciles de cultivar en el laboratorio, presentan tiempos generacionales relativamente ms cortos que otros oligoquetos, utilizan menores 92 volmenes de suelo en la cra y en el laboratorio y son ecolgicamente ms representativos en el ambiente terrestre (Van Gestel et al., 1988; Keddy et al., 1995; OECD, 2000; Robidoux et al., 2001). E. foetida es un oligoqueto que ha demostrado ser adecuado para la evaluacin de la toxicidad de plaguicidas empleando los criterios de la OECD (1984, 2000) y las recomendaciones de Calow (1993). E. foetida es una especie clave en el ecosistema terrestre, esta es una de las razones por las que estas lombrices de tierra han sido propuestas extensivamente en estudios ecotoxicolgicos (ScottFordsmand & Weeks, 2000). Por este motivo, en aos recientes se han usado otras respuestas biolgicas (biomarcadores), como la alteracin del ADN, induccin de protenas ligantes a metales, inhibicin de la actividad enzimtica, estabilidad de la membrana liposomal, respuestas inmunolgicas, cambios en el conteo espermtico, entre otras (Dallinger et al., 2000; Scott- Fordsmand & Weeks, 2000). Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Heteroptera: Pentatomidae) es un chinche, que en todos sus estados de vida es depredador de larvas de lepidpteros u otras presas ocasionales. Se han evaluado algunos parmetros ecolgicos como la temperatura y requerimientos nutricionales en P. nigrispinus (Mohaghegh et al., 1999; Oliveira et al., 2002; Vivan et al., 2002; Medeiros et al., 2003; Evangelista et al., 2004). Esta especie, es muy vorz en el tercer estado ninfal (Tillman & Mullinix, 2004). Se ha determinado la susceptibilidad a insecticidas en formas adultas e inmaduras de P. nigrispinus (Zacarias et al., 1998; Evangelista et al., 2002; Torres et al., 2002, 2003). Las especies de Trichogramma Westwood, 1833 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) contribuyen al control de huevos de plagas de lepidpteros de importancia agrcola (Castro et al., 1997; Velasquez & Tern, 2003). Trichogramma fuentesi Torre, 1980 y Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja, 1979 son especies consideradas eficientes controladores de huevos de varias especies de lepidpteros considerados plagas agrcolas (Whu, 1985; Fuentes, 1994; Whu & Valdivieso, 1999). T. fuentesi se le ha encontrado parasitando a Helicoverpa zea (Boddie 1850) (Noctuidae), a Spodoptera frugiperda (Smith, 1797) (Noctuidae) en el cultivo de maz, a Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) (Pyralidae) en el cultivo de caa de azcar, a Heliothis virescens (Fabricius, 1977) (Noctuidae) y a Anomis texana Riley, 1885 (Noctuidae) en el cultivo de algodn (Querino & Zucchi, 2003; Velsquez & Tern, 2003). La avispita T. bactrae, ha sido introducida de los campos algodoneros de Australia al Per, y ataca al gusano rosado del algodn Pectinophora gossypiella (Saunders, 1844) (Gelechiidae) en la costa peruana, as como una gran variedad de huevos de insectos perjudiciales, especialmente microlepidptera de la

JOS IANNACONE Y LORENA ALVARIO Ecol. apl. Vol. 4 N 1, y 2, pp. 91-104 __________________________________________________________________________________________ familia Gelechiidae, Pyralidae, Olethreutidae y Noctuidae, en los cultivos de arroz, algodn, caa de azcar, frutales, hortalizas y maz (Malik, 2001 a b). Estos parasitoides son de fcil reproduccin y son una herramienta en el control biolgico de plagas (Reddy & Guerrero, 2001). El hidrocloruro de cartap, es un insecticida anlogo sinttico de una forma de oxidacin de la nereistoxina (NTX) y es un bloqueador de canales inicos de receptores de acetilcolina nicotnico (Nagata et al., 1999; Lee et al., 2003; Liao et al., 2003; Delpech et al., 2003; Choi et al., 2004; Lee et al., 2004). El cartap es un plaguicida carbmico usado a nivel mundial en el control de plagas agrcolas como la polilla minadora del tomate Tuta absoluta (Meyrick, 1917) (Lepidoptera: Gelechiidae) (Bezerril et al., 1992; Picano et al., 1998; Reis & Souza, 1998), la polilla minadora de los ctricos Phyllocnistis citrella Stainton, 1856 (Lepidoptera: Gracillariidae) (Rae et al., 1996), la polilla de la col Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) (Lepidoptera: Plutellidae) (Reddy & Guerrero, 2001; Mohan & Gujar, 2003; Ninsin, 2004) y la polilla de la papa Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae) (Iannacone & Lamas, 2003 a). Adems se ha utilizado como molusquicida sobre el gasterpodo dulceacucola Oncomelania hupensis Gredler, 1881 para el control del hospedero intermediario de Schistosoma japonicum (Katsurada, 1904) (Digenea: Schistosomatidae) (Xia et al., 1992). En el Per, el cartap se usa en diversos cultivos agrcolas de la costa peruana como el tomate, la papa, el maz, hortalizas y frutales. El cartap presenta alta toxicidad en el ambiente acutico, debido a que es empleado como un molusquicida contra caracoles de agua dulce. Los caracoles de agua dulce Physa acuta Draparnaud, 1805, Cipangopaludina malleata (Reeve, 1863) e Indoplanorbis exustus (Deshayes, 1832) mostraron una alta contraccin corporal como un efecto subagudo y posteriormente altas mortalidades despus de 72 a 96 h de exposicin bajo la accin de cartap, en la revisin de Xia et al. (1992). Moina macrocopa (Straus, 1820) (Crustacea: Cladocera) result ser altamente sensible a cartap (Iannacone & Alvario, 2002 a). Toia et al. (1981), Komala (1982, 1985), encontraron una alta toxicidad del cartap a diferentes organismos acuticos como los peces Salmo trutta Linnaeus, 1758, C. carpio, Poecilia reticulata (Peters, 1859), la pulga del agua Daphnia magna Straus, 1820, el mosquito Aedes aegypti (Linnaeus, 1762), plantas acuticas como Azolla spp. y el protozoo Paramecium primaurelia Linnaeus, 1758. Sin embargo, los estudios de destino ambiental de cartap sealan una alta biodegradabilidad en ambientes acuticos (Komala, 1995). Scott et al. (1991) y Geden et al. (1992) sealaron en un ensayo comparativo de insecticidas sobre Muscidifurax raptor Girault & 93 Sanders, 1910, una especie congenrica de Muscidifurax raptorellus Kogan & Legner, 1976 (Hymenoptera: Pteromalidae), una mayor sensibilidad en comparacin con su plaga hospedera M. domestica. Los estudios con parasitoides sobre plagas de importancia econmica son escasos, y aquellos con depredadores muestran resultados variables con relacin a la toxicidad del cartap. As, el escarabajo depredador Curinus coeruleus (Mulsant, 1850) (Coleoptera: Coccinellidae) y la microavispa parasitoide Trichogramma dendrolimi Matsumura, 1925 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) fueron altamente sensibles (Diraviam & Viraktamath, 1993; Takada et al., 2001), en cambio el caro depredador Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, 1957 (Acarina: Phytoseidae) fue poco sensible (Blmel et al., 1993). Cartap mostr una alta degradabilidad aerbica y anaerbica bacteriana y fngica en el suelo (Endo et al., 1982). Para Porcellio laevis Latreille, 1804 (Crustacea: Isopoda), se encontr, un impacto leve y moderadamente txico de cartap (Iannacone & Alvario, 2002 a). Aunque los ensayos crnicos para un plaguicida son muy importantes en la evaluacin de Evaluacin de Riesgos Ambientales (ERA), Danfa et al. (1998) sealaron para la microavispa parasitoide Bracon hebetor (Say, 1836), que la mortalidad aguda es un buen parmetro predictivo y sensible para la determinacin de la toxicidad, y por ende de la ERA. La mortalidad es un parmetro ecotoxicolgico de gran importancia para determinar la selectividad del cartap (Iannacone & Alvario, 2002a). En el Per, Iannacone & Alvario (2002 a) evaluaron el riesgo ambiental del cartap en bioensayos con tres invertebrados: M. macrocopa, P. laevis y M. raptorellus. Se ha determinado la selectividad del cartap empleando al depredador Chrysoperla externa (Hagen, 1861) y a los parasitoides Trichogramma pintoi Voegel, 1982, Copidosoma koehleri Blanchard, 1940 y Dolichogenidea gelechiidivoris (Marsh, 1979) (Iannacone & Lamas, 2002, 2003 b). Sin embargo, se requiere un mayor nmero de especies de diferentes nichos ecolgicos para determinar adecuadamente la selectividad del cartap. El objetivo del presente trabajo fue evaluar la ecotoxicidad del cartap sobre ocho organismos no destinatarios de la biota animal: 1) el caracol de agua dulce M. tuberculata, 2) el muy muy E. analoga, 3) el insecto Ch. calligraphus, 4) el pez C. carpio, 5) la lombriz de tierra E. foetida, 6) el insecto depredador P. nigrispinus, y las microavispas 7) T. fuentesi y 8) T. bactrae, y a partir de estos resultados evaluar la selectividad de este insecticida. Materiales y Mtodos Los bioensayos con el cartap se realizaron en el Laboratorio de Ecofisiologa Animal de la Facultad de

SELECTIVIDAD AL CARTAP Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Ciencias Naturales y Matemticas de la Universidad Nacional Federico Villarreal (FCCNM, UNFV), Lima, Per. Organismos no destinatarios Ambiente acutico Melanoides tuberculata Se colectaron con la ayuda de un cucharn de las orillas arenosas de los humedales de las Lagunas artificial de La Molina (15 5LS; 75 57LO), Lima, Per. Esta especie se distribuye en humedales dulceacucolas naturales y artificiales de la costa central del Per, cercanos a campos agrcolas. Posteriormente fueron trasladados al laboratorio en recipientes plsticos de 4000 ml, con sustrato en el fondo. Los caracoles fueron criados en acuarios de vidrio de 30 cm x 20 cm x 20 cm de capacidad y aclimatados por una semana previa al bioensayo empleando agua filtrada a 0.54 u de abertura procedentes de la laguna de colecta y agua de grifo hervida fra (1:1 v/v) segn recomendacin de Calow (1993). La longitud total promedio de M. tuberculata empleada en los ensayos ecotoxicolgicos fue de 7 a 9 mm (Iannacone & Alvario, 2002b). Las pruebas estuvieron compuestas de un control y cinco concentraciones de Ingrediente Activo (IA) del cartap. Las concentraciones empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 0.5 mg L-1; 2.5 mg L-1; 5 mg L-1; 25 mg L-1 y 50 mg L-1. En cada envase de 250 ml de capacidad se emplearon 10 individuos de M. tuberculata que se distribuyeron al azar en cada una de las cuatro repeticiones. Las lecturas se realizaron a las 12 h, 24 h, 36 h y 48 h de exposicin. Al inicio del ensayo se ajust a un pH de 5.0 y de 7.0 con una solucin de HCl 1M o H2SO4 1N. Las cinco concentraciones siguieron un incremento alternado de x 5 y x 2. Para la discriminacin de la mortalidad se us el criterio propuesto por Iannacone & Alvario (2002 b). Se consider muerto el individuo incapaz de realizar algn tipo de movimiento en la placa de recuento, como mover el pie, la concha los tentculos ceflicos durante 15 s de observacin al estereoscopio. La temperatura se mantuvo en una incubadora fluctuante entre 18 C 2 C. Emerita analoga Esta especie se localiza en las orillas arenosas de la costa peruana bajo la accin de la ecorregin del mar fro de la corriente peruana. Se procedi a la coleccin y cra estandarizada de E. analoga. Cuarenta hembras de E. analoga con presencia de masas ovgeras fueron colectadas de una playa arenosa adjunta al Terminal Pesquero de Chorrillos de Lima, Per. Posteriormente fueron trasladados al Laboratorio en recipientes plsticos de 2000 ml, con arena en el fondo. Los muy muy hembras fueron criados en acuarios de vidrio de 30 cm x 20 cm x 20 cm de capacidad y 94 aclimatados por una semana previa al bioensayo empleando agua de mar filtrada a 0.54 u de abertura procedentes del lugar de colecta y arena (4:1 v/p) segn recomendacin de Calow (1993). Los ensayos ecotoxicolgicos con E. analoga se iniciaron con larvas o zoeas de primer estadio dentro de 24 h de haber eclosionado de las masas ovgeras. Diez larvas de primer estadio se distribuyeron al azar en cada una de las cinco concentraciones ms el control evaluadas en cada una de las cuatro repeticiones del ensayo experimental. Las concentraciones empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 0,01 ug L-1; 0,1 ug L-1; 1 ug L-1; 10 ug L-1 y 100 ug L-1. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 10. Las larvas se consideraron muertas si no fueron capaces de moverse coordinada y normalmente cuando fueron pinchadas ligeramente con un alfiler luego de 24 h y 48 h de exposicin. Se emplearon un total de 240 larvas por ensayo. El bioensayo esttico se realiz en envases plsticos de 0.5 l. La temperatura se mantuvo en una incubadora fluctuante entre 20 C 2 C (Iannacone & Alvario, 2003). Chironomus calligraphus Esta especie se localiza en humedales naturales o artificiales costeros dulceacucolas peruanos (Iannacone et al., 2002). El procedimiento de coleccin, identificacin y cra estandarizada de C. calligraphus, as como el protocolo de bioensayo sigui el procedimiento detallado descrito por Iannacone et al. (2002). Las concentraciones empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 0.01 ug L-1; 0.1 mg L-1; 1 ug L-1; 10 ug L-1 y 100 ug L1 . Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 10. Las lecturas se realizaron a las 24 h y 48 h de exposicin. La temperatura se mantuvo regulada a 20C 3 C. Cyprinus carpio Esta especie ha sido introducida en ambientes naturales o artificiales costeros dulceacucolas peruanos. Los especimenes de C. carpio fueron obtenidos de un cultivo del Laboratorio de Acuicultura de la Facultad de Oceanografia, Pesquera y Ciencias Alimentarias (FOPCA), UNFV de Santa Eulalia, Lima, Per. Se trasladaron al Laboratorio en baldes de plstico de 4 l de capacidad. Antes de la aclimatacin en el laboratorio se descartaron los individuos que hubieran sufrido dao mecnico durante el transporte. Los adultos fueron colocados dos semanas previas a las pruebas ecotoxicolgicas, en dos acuarios de vidrio de 90 cm x 40 cm x 30 cm, en un medio a base de una solucin amortiguadora (buffer- fosfato) con agua destilada y agua de grifo reposada en igual cantidad (3 l de cada una). Se introdujeron ad libitum en el acuario plantas acuticas para evitar el estrs de los peces (Elodea sp.) y fueron alimentados ad libitum con hojuelas para peces

JOS IANNACONE Y LORENA ALVARIO Ecol. apl. Vol. 4 N 1, y 2, pp. 91-104 __________________________________________________________________________________________ (Tetramin). Las carpas usadas en los bioensayos se extrajeron del cultivo a partir de la segunda semana de aclimatacin. Los peces seleccionados presentaron una apariencia saludable para su uso en los ensayos ecotoxicolgicos. Los peces empleados en los bioensayos presentaron un peso de 1.34 0.59 g y una longitud estndar de 4.35 0.56. Las pruebas de toxicidad se realizaron con cinco rplicas y cinco concentraciones ms el control. Las concentraciones empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 4,68 mg L-1; 9,37 mg L-1; 18,75 mg L-1; 37,5 mg L-1 y 75 mg L-1. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 2. Las lecturas de la pruebas ecotoxicolgicas se realizaron a los 10 min; 20 min; 30 min; 1; 2; 4; 18; 24 h de exposicin. Los peces no se alimentaron durante el ensayo. Se usaron 120 peces por cada prueba de ecotoxicidad. Cada grupo de cuatro peces se coloc al azar en un recipiente de plstico con una capacidad de 250 ml. Se utiliz la mortalidad como punto final de lectura. La temperatura bajo el cual fue realizado el bioensayo fue de 20 2C. Ambiente terrestre Eisenia foetida Las formas adultas del oligoqueto, E. foetida, se obtuvieron de cultivos masivos procedentes del rea de Lombricultura de la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM) Lima-Per, en un sustrato de compostaje al 100%. La especie fue identificada a nivel del estado adulto usando las caractersticas morfolgicas especficas. E. foetida fue criada masivamente en el laboratorio de Ecofisiologa Animal de la FCCNM-UNFV en lechos plsticos de 4000 ml de capacidad en un medio formado por tierra obtenida de los jardines de la FCCNM-UNFV previamente cernida usando una malla con dimetro de 2.5 mm. La aclimatacin de E. foetida se realiz durante 14 d, con el fin de obtener individuos de una talla determinada fluctuante entre 4 1 cm de longitud, bajo una temperatura de laboratorio de 20C 2C y 30% de humedad relativa. Las pruebas ecotoxicolgicas con los oligoquetos se realizaron con cohortes de 160 especmenes de E. foetida de 4 1 cm de longitud que se obtuvieron del envase de cultivo masivo, sin considerar el grado de maduracin. Al inicio del bioensayo, las lombrices fueron colocadas en envases de plstico de un litro de capacidad y de 12 cm de alto, con cuatro divisiones. Cada divisin se us para una lombriz. Los bioensayos se realizaron bajo condiciones de oscuridad para evitar el efecto de fotlisis. Las lombrices fueron lavadas en agua destilada y luego secadas en papel absorbente para eliminar el exceso de agua durante la lectura. Se emple aproximadamente 600 g de suelo como sustrato en ensayos estticos a 7 d de exposicin. El anlisis granulomtrico del suelo 95 se presenta en la Tabla 1, indicando un suelo de tipo predominantemente arenoso. El pH del suelo empleando una solucin amortiguadora de cloruro de potasio (1M) y con cloruro de calcio (0.01M) fue de 7.9. Los ensayos fueron considerados vlidos cuando la mortalidad de E. foetida no sobrepas al 10%. El indicador de la prueba aguda fue la mortalidad de los especmenes que al ser pinchados con un alfiler entomolgico, durante 10 s de observacin no realizaron ningn movimiento coordinado. Debido a que las lombrices tienden a desintegrarse rpidamente despus de la muerte, las lombrices ausentes se consideraron que haban muerto (Maboeta et al., 2004). Para la prueba subaguda, se evalu la variacin del peso hmedo (en %) a 7 d de exposicin, el cual se determin con una aproximacin de 0.01 mg en una balanza semianaltica. Las siete dosis empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 16.06 mg kg-1; 32.12 mg kg-1; 64.24 mg kg-1; 128.5 mg kg-1; 257 mg kg-1; 514 mg kg-1 y 1028 mg L-1. Las siete dosis siguieron un incremento de x 2. Los bioensayos se realizaron bajo condiciones no controladas de temperatura, pero aproximadamente a 20 C 2 C. Tabla 1.- Anlisis granulomtrico del suelo empleado en el bioensayo con Eisenia foetida. Malla (mm) Peso (g) % 2 7.6 8.75 1.6 6.6 7.60 1 8.8 10.14 0.25 37.8 43.55 0.08 25.4 29.27 < 0.08 0.6 0.69 Ambiente areo Podisus nigrispinus Los huevos (< de 48 h de edad) se obtuvieron de cultivos estandarizados del Programa Nacional de Control Biolgico, Servicio Nacional de Sanidad Agraria (PNCB-SENASA), a partir de los cuales se realizaron las crianzas masivas en condiciones de laboratorio, con el fin de obtener ninfas de II estado para los bioensayos de susceptibilidad. Las ninfas de primer estado recin emergidas (< 24h), se aclimataron masivamente en el laboratorio en envases cuadrangulares de plstico de 12 cm x 30 cm x 20 cm. Estas ninfas se alimentaron con larvas de Spodoptera eridania (Stoll, 1782) (Lepidoptera: Noctuidae), obtenidos del PNCB-SENASA. La crianza se llev a cabo bajo condiciones no controladas de temperatura y humedad relativa. Sin embargo la temperatura fluctu entre 21 y 27 C (Promedio = 24 C) y la humedad relativa entre 65 % y 90 %. La crianza se realiz bajo un fotoperiodo 13:11 (L:O). Para los bioensayos, fueron empleadas ninfas de II < de 48 h debido a que

SELECTIVIDAD AL CARTAP Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ es considerado un estadio altamente susceptible a la accin de plaguicidas (Evangelista et al., 2002). Las ninfas fueron criadas individualmente en envases de plstico de 25 ml de capacidad y alimentadas ad libitum con larvas de S. eridania. Las pruebas de sensibilidad se realizaron bajo condiciones de oscuridad, para evitar el efecto de fotlisis. Los indicadores para las pruebas fueron, la mortalidad, considerada como la inmobilizacin de los especmenes y la desadherencia a la superficie interna del vial de vidrio al ser pinchados con un alfiler entomolgico, durante 15 s de observacin bajo la accin del microscopio estereoscopio de 10X. Las concentraciones empleadas de Ingrediente Activo (IA) de cartap fueron en orden creciente: 4.68 mg L-1; 9.37 mg L-1; 18.75 mg L-1; 37.5 mg L-1 y 75 mg L-1. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 2. Se trataron 16 ninfas por cada concentracin (4 especmenes / repeticin). Despus de las aplicaciones, los envases se mantuvieron cerrados en oscuridad bajo condiciones de cra, realizndose las lecturas a 1 h, 2 h, 3 h, 6 h, 12 h, 24 h y 48 h de exposicin. Las ninfas se consideraron vivas si realizan algn tipo de movimiento coordinado y adherencia con las patas a la superficie interna del vial de vidrio durante 15 s de observacin al microscopio estereoscopio a 10 de aumento, con la ayuda de un alfiler entomolgico. Ecotoxicidad por inmersin. Se realizaron las aplicaciones en ninfas de P. nigrispinus por inmersin durante 5 s en placas de petri, en las diluciones de la sustancia y en agua destilada. Despus de la inmersin, las ninfas fueron colocadas en papel Tissue por 10 min para absorber lo restante de las soluciones acuosas y permitir el secado ambiental. Ecotoxicidad por contacto. Estos ensayos se llevaron a cabo para las ninfas de segundo estadio, alimentadas previamente con larvas de S. eridania. El cartap disuelto en agua destilada se aplic en viales de vidrio (25 uL por cada vial de vidrio grande). En cada vial de vidrio se esparci homogneamente en sus paredes y base, con la ayuda de un hisopo de base de madera, los uL determinados de la sustancia qumica colocada en su interior y posteriormente se permiti el secado de los viales a temperatura ambiente durante 2 h con sus respectivos tapones de algodn. Trichogramma fuentesi y Trichogrammatoidea bactrae Las formas adultas (hembras y machos) de T. fuentesi y T. bactrae se obtuvieron a partir de cras estandarizadas del Programa Nacional de Control Biolgico (PNCB)-SENASA. Los criterios de seleccin de ambas especies fueron la disponibilidad de material biolgico bajo cra estandarizada y su representatividad como parasitoides en cultivos donde se aplica el cartap. La especie se determin a nivel del estado adulto usando las claves de Pinto et al. (1983). 96 La crianza sigui las recomendaciones de Fuentes (1994), utilizando como hospedero a S. cerealella. Se aplic el ensayo de toxicidad por contacto para las microavispas adultas solo para T. fuentesi y el de aplicaciones por inmersin para los huevos parasitados de S. cerealella para ambas especies. Se aplicaron las siguientes concentraciones crecientes del cartap en agua destilada en mg (IA) L-1: 4.68; 9.37; 18.75; 37.5 y 75. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 2. La temperatura ambiental de los ensayos fueron de 20 2C. Toxicidad por inmersin: Se efectu las aplicaciones tpicas por inmersin usando huevos de S. cerealella parasitados por T. fuentesi y T. bactrae, adheridos a pequeos cuadrados de cartulina de 6 mm x 6 mm, siguiendo las recomendaciones de Brunner et al. (2001). Despus de la inmersin, fueron colocados en papel Tissue por 10 min para absorber lo restante de las soluciones acuosas, permitiendo el secado ambiental por 1 h. Esto est en conformidad con el procedimiento de la Organizacin Internacional en Control Biolgico e Integrado (IOBC) (Hassan, 1992). Se trataron huevos (1 cuadrado de cartulina /repeticin). Los huevos fueron aislados en viales de vidrios grandes (Iannacone & Lamas, 2003 b). Los viales fueron dispuestos en posicin horizontal en una caja de plstico (Danfa et al., 1998). Despus de las aplicaciones tpicas, los viales se mantuvieron tapados en oscuridad bajo condiciones de cra, realizndose las lecturas hasta la eclosin de los adultos de los huevos. El porcentaje de emergencia de adultos de T. fuentesi y T. bactrae se calcul contando el nmero de huevos que tenan al menos un orificio de emergencia de adultos, dividindolo entre el nmero total de huevos parasitados y multiplicndolo por 100. Toxicidad por contacto: Estos ensayos se llevaron a cabo para los adultos de T. fuentesi. Las pruebas toxicolgicas se realizaron con cohortes de hembras y machos colocados al azar y menos de 24 h de emergidos de los huevos de S. cerealella. Los bioensayos se efectuaron bajo condiciones de oscuridad. Las lecturas se hicieron en viales tapados con una torunda de algodn en ensayos estticos. El indicador de la prueba de mortalidad fue la inmobilizacin de los especmenes, durante 10 s de observacin bajo el microscopio estereoscopio (Danfa et al., 1998; Brunner et al., 2001). Los adultos no se alimentaron antes de los bioensayos toxicolgicos. El cartap y el agua destilada se aplicaron en viales de vidrio esparciendo 25 uL por viales. Sin embargo, este protocolo no previene que los insectos se adhieran a la superficie no tratada (torunda de algodn) (Danfa et al., 1998). Posteriormente se permiti el secado de los viales a temperatura ambiente durante 2 h con sus respectivos tapones o torundas de algodn. Para cada una de las pruebas se utiliz 120 individuos, los cuales se consideraron muertos cuando no se posaron sobre

JOS IANNACONE Y LORENA ALVARIO Ecol. apl. Vol. 4 N 1, y 2, pp. 91-104 __________________________________________________________________________________________ el vial de vidrio y se encontraron en el fondo del recipiente con las patas dirigidas hacia arriba, durante 10 s de observacin al microscopio estereoscopio. El tratamiento control consisti en agua destilada. Se utilizaron cuatro repeticiones (1 vial = 1 repeticin) por tratamiento. Se condujeron ensayos de toxicidad aguda estticos de residuos en oscuridad. Los viales se mantuvieron en condiciones de cra y se observaron la mortalidad acumulada a diferentes h de exposicin: 10 min, 20 min, 30 min, 1 h, 3 h, 6h y 12 h (Hassan, 1992). Las lecturas se continuaron siempre y cuando la mortalidad en el control no fue mayor al 60 %, considerndose este valor alto debido a que las microavispas no se alimentaron durante el bioensayo. Se colocaron cinco adultos al azar por vial. Cartap El formulado utilizado fue Bala 50 PS, con las siguientes propiedades fisicoqumicas del cartap: solubilidad en agua = 178 g L-1 a 20 C y 200 g L-1 a 25 C; punto de ebullicin = 179181 C; tiempo de vida media en el agua = 10 min a pH 7 y 25 C. Para los ensayos la sustancia qumica se disolvi al 1 % en agua destilada (pH = 7.2; conductividad especfica = 70 umhos cm-1). En los ensayos se aplicaron concentraciones de ingrediente activo (IA) en u(m)g L-1. Para el bioensayo con E. foetida, las mezclas de cartap con tierra emplearon la misma calidad de tierra usada para los cultivos, previamente fue cernida con el fin de obtener una textura uniforme. La dosis de aplicacin de cartap para el control de plagas en agricultura es de 1000 mg IA L-1. Diseo experimental y tratamiento estadstico Las pruebas de toxicidad se realizaron empleando cinco concentraciones ms el control, con cuatro repeticiones, en un diseo en bloque completamente aleatorio (DBCA). Solo en el caso de E. foetida se usaron siete concentraciones. En todos los casos, la eficacia de los tratamientos y las repeticiones se evalu a travs de un anlisis de varianza (ANDEVA) de dos vas, previa transformacin de los datos a raz cuadrada del arcoseno. La CL(E)50, DL50 y TL50 se calcularon usando el programa computarizado Probit versin 1.5. El modelo de regresin fue verificado usando el estadstico Chi-cuadrado. Se emple el paquete estadstico SPSS, versin 7.5 para Window 98 para el clculo de los estadsticos descriptivos e inferenciales. Selectividad Se emple esta tcnica para determinar la naturaleza y magnitud de riesgo ambiental del cartap, empleando los escenarios ms crticos y de mayor exposicin, utilizando ocho organismos no destinarios: M. tuberculata, E. analoga, Ch. calligraphus y C. carpio para determinar el riesgo en organismos acuticos; E. foetida como modelo 97 biolgico terrestre y P. nigrispinus, T. fuentesi y T. bactrae como artrpodos areos no objetivo del control qumico. Con los resultados de toxicidad aguda (CL50 o DL50) al mximo periodo de exposicin con estas ocho especies y con los niveles de exposicin o concentraciones ambientales esperadas predichas (CEEs), calculados a partir de la dosis de aplicacin media del cartap o su equivalente en mg L1 , se determinaron los cuocientes de riesgo (RQs). Para el clculo de la CEE acutica se asumi una profundidad del cuerpo de agua de 30 cm y para la CEE terrestre una profundidad y densidad del suelo de 15 cm y 1.5, respectivamente. Para las medidas de mitigacin se consider 0.1 % de depsito de cartap a una distancia de 30 m del cuerpo de agua. Estos resultados se compararn con el nivel crtico respectivo de 0.5 propuesto por la EPA para ensayos agudos con organismo no destinatarios y de 1 para ensayos subagudos. Resultados Ambiente acutico Se determin el efecto toxicolgico agudo del cartap a pH 5 y 7 sobre M. tuberculata (Tablas 2 y 3). La CL50 del cartap fluctu entre 0.68 a 10.80 mg L-1 entre 12 h y 48 h de exposicin. No encontrndose diferencias entre los valores de CL50 a ambos valores de pH (Tablas 2 y 3). Se observ un incremento promedio en el valor de CL50 en 582 % entre las 24 h y las 36 h de exposicin para ambos valores de pH (Tablas 2 y 3). Tabla 2. Efecto del cartap en la mortalidad de Melanoides tuberculata a pH 5.
Mg L-1 Control 0.5 2.5 5 25 50 CL50 (mg L-1) 12 h 0 26.66 10 43.33 76.66 80 7.28 24 h 0 0 0 40 63.33 100 10.80 36 h 0 36.66 30 93.33 100 100 1.47 48 h 0 26.66 33.33 90 100 100 1.76

Tabla 3. Efecto del cartap en la mortalidad de Melanoides tuberculata a pH 7.

Mg L-1 Control 0.5 2.5 5 25 50 CL50 (mg L-1) 12 h 0 10 3.33 20 90 100 7.83 24 h 6.66 16.66 10 50 90 100 7.31 36 h 6.66 23.33 60 86.66 100 100 1.70 48 h 0 40 80 86.66 93.33 100 0.68

No se encontraron diferencias en los valores de CL50 del cartap sobre E. analoga a 24 h y 48 h de

SELECTIVIDAD AL CARTAP Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ exposicin (Tabla 4). En cambio para Ch. calligraphus, se observ diferencias numricas en la CL50 entre 24 h y 48 h de exposicin (Tabla 5). Tabla 4. Efecto del cartap en la mortalidad de Emerita analoga. 24 h 48 h ug L-1 Control 5 10 0.01 5 25 0,1 16.7 33.33 1 20 35 10 20 40 100 45 45 147 130 CL50 (ug L-1) Tabla 5. Efecto del cartap en la mortalidad de Chironomus calligraphus. 24 h 48 h ug L-1 Control 7.5 5.41 0.01 5 2.63 0.1 15 8.57 1 17.5 18.18 10 20 18.75 100 20 25 7.295 1.001 CL50 (ug L-1) Tabla 6. Promedios de peso (g) y talla (cm) de Cyprinus carpio evaluadas en bioensayos con cartap
mg L-1 Control 4.68 9.37 18.75 37.5 75 total Levene Sig. F Peso DE (Min-Mx) 1.34 0.73 (0.50-3.00) 1.15 0.56 (0.50-2.50) 1.47 0.46 (0.70-2.20) 1.34 0.56 (0.60-3.00) 1.42 0.63 (0.60-3.40) 1.41 0.63 (0.50-3.00) 1.34 0.59 (0.50-3.40) 1.03 0.39 0.79 Talla DE (Min- Max) 4.39 +/- 0.64 (3.50-6.10) 4.26 0.50 (3.50-5.30) 4.47 0.39 (4.00-5.30) 4.43 0.53 (3.50-5.50) 4.43 0.58 (3.50-6.20) 4.20 0.68 (2.20-6.00) 4.35 0.56 (2.20-6.20) 0.55 0.69 0.83

Tabla 7. Efecto del cartap en la mortalidad de Cyprinus carpio.

mgL-1 Control 4.68 9.37 18.75 37.5 75 CL50 (mgL-1) 10 min 0 15 10 5 15 35 973 20 min 0 20 30 25 25 40 942 30 min 0 35 45 35 40 45 1h 0 35 45 40 55 55 2h 0 35 45 70 95 100 8.78 4h 0 35 80 100 100 100 5.81 18h 0 90 95 100 100 100 1.27 24h 0 100 100 100 100 100 < 1.27 TL50(h) ND 02:11 01:05 00:53 00:36 00:25

1739 32.71

514 1028 DL50 (mg Kg-1)

100 100 278

Tabla 9. Efecto subletal del cartap en la variacin del peso (%) de Eisenia foetida a 7 d de exposicin. mg Kg-1 % Variacin Control 9.05 (-) 16.06 6.54 (-) 32.12 9.52 (-) 64.24 4.34 (-) 128.5 7.14 (-) 257 16.11 (-) 514 47.61 (-) 1028 63.23 (-) (-) = disminucin Tabla 10. Efecto de contacto del cartap en la mortalidad de ninfas II de Podisus nigrispinnus.
mg L-1 Control 4.68 9.37 18.75 37.5 75 CL50 (mg L-1) 1h 0 0 0 0 0 0 ND 2h 0 0 0 0 0 3.12 ND 3h 0 0 0 0 18.75 21.87 139 6h 0 0 0 3.12 18.75 31.25 110 12 h 0 3.12 0 9.37 21.87 31.25 151 24 h 0 3.21 0 9.67 19.34 29.02 145 48 h 0 3.16 0 9.61 22.52 28.98 159

Sig. 0.53 0.51 Sig. = Significancia. DE = Desviacin estndar. Levene = Prueba para evaluar homogeneidad de varianzas.

Tabla 8. Efecto del cartap en la mortalidad de Eisenia foetida. mg Kg-1 % Mortalidad Control 0 16.06 0 32.12 0 64.24 6.25 128.5 6.25 257 18.5 98

El promedio del peso y la longitud estndar (talla) de C. carpio empleadas en los bioensayos con cartap no variaron entre las concentraciones evaluadas (Tabla 6). Los valores de CL50 de 10 min a 24 h de exposicin decrecieron significativamente (Tabla 7). El TL50 fluctu entre 25 min a 02h y 11 min para las concentraciones ensayadas (Tabla 7). La secuencia de especies de mayor a menor sensibilidad al cartap en el ambiente acutico en trminos de CL50 a 24 h de exposicin fue: E. analoga > C. carpio > Ch. calligraphus > M. tuberculata.

JOS IANNACONE Y LORENA ALVARIO Ecol. apl. Vol. 4 N 1, y 2, pp. 91-104 __________________________________________________________________________________________ Ambiente terrestre Se encontr un incremento de la mortalidad de E. foetida con las dosis crecientes del cartap en el suelo (Tabla 8). Se observ a partir de 257 mg kg-1 de IA de cartap, una disminucin significativa del peso hmedo en comparacin con el control (Tabla 8). Tabla 11. Efecto por inmersin del cartap en la mortalidad de ninfas II de Podisus nigrispinnus.
Mg L-1 Control 4.68 9.37 18.75 37.5 75 CL50 (mg L-1) 1h 0 0 0 0 0 0 ND 2h 0 0 0 0 0 0 ND 3h 0 0 0 0 3.12 3.12 ND 6h 0 0 3.12 3.12 3.12 3.12 ND 12 h 0 0 3.12 3.12 3.12 3.12 ND 24 h 0 0 6.25 6.25 6.25 3.12 ND 48 h 6.25 9.37 9.37 6.25 6.25 3.12 ND

Tabla 12. Efecto del cartap en la mortalidad de adultos de Trichogramma fuentesi.

mg L-1 Control 4.68 9.37 18.75 37.5 10 min 0 25 55 60 85 20 min 0 40 75 80 95 30 min 0 50 75 90 100 1h 0 50 75 95 100 3h 10.5 55 75 100 100 6h 57.8 60 80 100 100 TL50 (h) ND 01:19 00:06 00:07 00:04

Ambiente areo Al evaluar el efecto de contacto y de inmersin del cartap sobre las ninfas II de P. nigrispinus, se encontr que no existieron efectos de mortalidad en ambos casos hasta las 2 h de exposicin (Tablas 10 y 11). En el caso del efecto de contacto, la CL50 vari entre 110 a 159 mg L-1 (Tabla 10). En cambio, a las cinco concentraciones evaluadas no existieron efectos de mortalidad significativos al compararse con el control para el bioensayo por inmersin con cartap sobre P. nigrispinus (Tabla 11). El efecto del contacto produjo mayor sensibilidad al cartap en trminos de mortalidad que el efecto por inmersin (Tablas 10 y 11). Los adultos de T. fuentesi entre 10 min a 6 h de exposicin presentaron valores de CL50 entre < 5.19 y 23.57 mg L-1 (Tablas 12 y 13). El TL50 fluctu entre 4 min a 01h 19 min para las concentraciones ensayadas (Tabla 12 y 13). Los valores de CE50 para la emergencia de T. fuentesi y T. bactrae de los huevos de S. cerealella fueron diferentes entre s, siendo T. bactrae de mayor sensibilidad en trminos de emergencia que T. fuentesi (Tabla 14). En todos los casos, los anlisis estadsticos mostraron que no existieron diferencias significativas entre las cuatro repeticiones (P > 0.05).

Selectividad La Tabla 15 muestra un resumen de la evaluacin 75 100 100 100 100 100 100 ND del riesgo ambiental (ERA) del cartap sobre ocho CL50 especies no destinatarias. Los resultados indicaron que (mg L-1) 10.17 5.74 4.89 4.93 5.19 <5.19 el cartap no mostr riesgo ambiental sobre siete de las ocho especies analizadas. Solo E. analoga mostr Tabla 13. Efecto del cartap en la mortalidad de adultos de un riegos a nivel del ambiente acutico, pues el Trichogramma fuentesi. riesgo fue alto en comparacin con el nivel crtico. 10 20 30 -1 Solo al considerar un depsito del 0.1 %, tomando min min min mg L 1h 3h 6h 12 h TL50 (h) en cuenta el cuerpo de agua a una distancia de 30 Control 0 0 0 0 0 50 60 ND m del campo agrcola de aplicacin, el RQ fue de 9.37 25.22 36.30 50 68.75 66.67 80 80 00:39 0.02, y por ende esta sera una medida de 18.75 25.22 41.61 98.89 98.75 98.67 100 100 00:16 mitigacin muy adecuada, para disminuir el efecto 37.5 73.29 89.38 100 100 100 100 100 00:07 del cartap en el ambiente acutico.
75 CL50 (mg L-1) 89.32 23.57 100 15.77 100 9.37 100 7.72 100 7.92 100 < 7.92 100 ND ND

Tabla 14. Efecto del cartap en la emergencia de Trichogramma fuentesi y Trichogrammatoidea bactrae. mg L-1 Control 4.68 9.37 18.75 37.5 75 CE50 (mg L-1)
% Emergencia T. fuentesi % Emergencia T. bactrae

46.83 42.48 29.54 27.23 22.05 18.35 31.52

73.89 9.02 5.26 3.37 1.55 1.30 0.28

Discusin El potencial de los organismos animales como bioindicadores en ensayos de toxicidad est ampliamente demostrado, la principal ventaja de emplearlos en investigacin ecotoxicolgica es la de mostrar los efectos del txico a nivel individual y sus consecuencias posteriores para niveles superiores de organizacin biolgica, poblacin y comunidad (Alayo & Iannacone, 2002). Se requiere evaluar especies de diferentes nichos ecolgicos para determinar adecuadamente la selectividad del cartap en el ambiente acutico, terrestre y areo (Iannacone & Alvario, 2002a). El cartap mostr selectividad sobre siete de las ocho especies analizadas pertenecientes a estas tres matrices ambientales. Solo el muy muy E. analoga, en la fase 99

SELECTIVIDAD AL CARTAP Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ de zoea mostr riesgo a nivel del ambiente acutico, pues fue alto en comparacin con el nivel crtico contrastado (Tabla 15). Iannacone & Alvario (2003) sealaron en una evaluacin comparativa global que E. analoga es una especie adecuada para ser empleada en bioensayos ecotoxicolgicos por su sensibilidad, facilidad de uso (simplicidad en el manipuleo y disponibilidad de material biolgico en el Per) y concordancia ecolgica en el ambiente acutico marino. Muchos insecticidas son txicos para los crustceos, lo que es comprensible dada la relacin filogentico que existe entre insectos y crustceos (Ferrero et al., 2001). No se ha encontrado bibliografa referente a la toxicidad del cartap sobre crustceos marinos. Las diferencias de toxicidad entre las especies revelan interacciones en los insecticidas evaluados y los principales sistemas enzimticos de detoxificacin (Ferrero et al., 2001). La baja sensibilidad del cartap encontrada sobre M. tuberculata en el presente estudio pudiera ser presumiblemente adscrita a diferencias en la bioqumica y fisiologa de este caracol en comparacin con otros organismos biolgicos (Tabla 15). As como a su amplia valencia y plasticidad ecolgica (Iannacone & Alvario, 2002b). El cartap present un bajo riesgo ambiental sobre el pez C. carpio como se ha observado en otros bioensayos ecotoxicolgicos (Iannacone & Alvario, 2002a). Rao & Kavitha (2004) observaron prdidas de pigmentacin en E. foetida expuestas a altas concentraciones del organofosforado monocrotofos. En el caso de las E. foetida expuestas al cartap, se ha observado prdida de pigmentacin sobre 64.24 mg IA kg-1 (Tabla 8). Se han realizado ensayos ecotoxicolgicos comparativos con E. foetida empleando papel filtro y suelo artificial, encontrndose resultados diferentes, siendo el suelo el que ms se acerca a la realidad ecolgica, aunque el empleo del papel filtro como sustrato permite evidenciar cambios patolgicos ms aparentes y reproducibles en E. foetida que el uso del suelo. En este estudio se emple suelo como sustrato para el bioensayo. Gimnez et al. (2004) indicaron que las lombrices presentan una variabilidad en la susceptibilidad a diferentes xenobiticos, segn su origen y condiciones de vida, lo que demuestra la importancia de realizar experimentos con organismos locales. Sin embargo, se debe tener cuidado al interpretar los resultados de CL50 obtenidos en el Laboratorio empleando suelo y usando a E. foetida como organismo prueba, debido a que las pruebas de toxicidad con mortalidad como punto final pueden tener baja relevancia ecolgica por la composicin fsica del suelo (textura, contenido de materia orgnica y algunos parmetros estacionales). Por ende, los cambios en la biomasa son ecolgicamente ms sensibles que el parmetro CL50 (Moboeta et al., 2004). En E. foetida expuesta al cartap, se ha encontrado sensibilidad similar entre ambos puntos finales de lectura (Tablas 8 y 9). En el caso de P. nigrispinus, Evangelista et al. (2002) encontraron que el lufenuron afecta a las ninfas de quinto estadio y adultos de este chiche por efectos de ingestin y residualidad. En contraste, Torres et al. (2002) al evaluar nueve plaguicidas agrcolas empleados en el cultivo de algodn, encontraron efectos selectivos de cuatro de ellos (espinosad, pimetrozine, dicofol y propargite). Estos resultados evidencian la selectividad de estos cuatro plaguicidas sobre las ninfas de este predator y como productos agroqumicos en potencia en el MIP, al no causar mortalidad significativa y riesgo. En el presente caso, se observ muy poco efecto de riesgo del cartap sobre ninfas de II estadio de P. nigrispinus, tanto por contacto y por inmersin (Tabla 15). Tabla 15. Resumen de la Evaluacin de Riesgos Ambientales (ERA) en ocho especies no destinatarias expuestas al cartap.
Especie M. tuberculata* E. analoga Efecto CL50 mg L1

Toxicidad (24h) 9.05 0.14 7.29

Exposicin 0.33 0.33 0.33

RQ 0.03 2.35 0.04

LOC 0.5 0.5 0.5

Riesgo No Si No

CL50 mg L
1 1

Ch. calligraphus CL50 mg L-

C. carpio E. foetida P. nigrispinus T. fuentesi** T. bactrae***

CL50 mg L-1 DL50 mg kg-1 CL50 mg L-1 CL50 mg L-1 CE50 mg L-1

1.27 278 145 6.55 0.28

0.33 0.44 0.10 0.10 0.10

0.25 0.001 0.0006 0.01 0.35

0.5 0.5 0.5 0.5 1

No No No No No

Exposicin = CEE = Concentracin efectiva ambiental. RQ = Cuociente de riesgo = Exposicin / Toxicidad. LOC = Nivel crtico. * = Se trabaj con un valor promedio de CL50 para valores de pH 5,0 y 7,0. ** = Se trabaj con un valor promedio de CL50 para ambos bioensayos a 6 h de exposicin. *** = Para este caso se trabaj con el valor de CE50 de emergencia de T. bactrae de huevos de S. cerealella, por lo que el valor de LOC solo en este caso fue de 1.

La sensibilidad a diferentes plaguicidas vara con las diferentes especies de Trichogramma evaluadas (Thomson et al., 2000; Youssef et al., 2004). Los organofosforados y los carbamatos en aplicaciones tpicas fueron altamente txicos para Trichogramma platneri Nagarkatti 1975. El Imidacloprid y la abamectina fueron altamente txicos cuando se aplicaron tpicamente, pero no fueron txicos en residuos de 1 h; en cambio los reguladores del crecimiento no causaron mortalidad, ni en aplicaciones tpicas, ni en residuos sobre T. platneri (Brunner et al., 2001). El organofosforado triclorfon, el organoclorado endosulfan y los piretroides deltametrina y lamdacihalotrina afectaron

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JOS IANNACONE Y LORENA ALVARIO Ecol. apl. Vol. 4 N 1, y 2, pp. 91-104 __________________________________________________________________________________________ significativamente la emergencia de los adultos de Trichogramma cordubensis Vargas & Cabello, 1985 (Vieira et al., 2001). T. pintoi present un valor de CL50 a 6 h de exposicin de 9.83 mg IA de cartap L-1 (Iannacone & Lamas, 2003 b), el cual fue ligeramente mayor al del T. fuentesi de < 7.92 mg IA de cartap L-1 (Tablas 12 y 13). Iannacone & Lamas (2003 b) encontraron en T. pintoi a una concentracin de 312.5 mg IA.de cartap L-1 un porcentaje de emergencia de 28.85 %, con menor efecto toxicolgico que los resultados con T. fuentesi y T. bactrae a 75 mg IA de cartap L-1, que mostraron 18.35 % y 0.28 % de emergencia, respectivamente (Tabla 14). El sustrato de aspersin empleado en los ensayos de toxicidad por contacto para plaguicidas, puede producir diferentes resultados. La toxicidad de cuatro fungicidas sobre Trichogramma cacoeciae Marchal, 1936 fue ms txica al emplear el sustrato placas de vidrio en comparacin a hojas de vid (Hafez et al., 1999). Este ltimo sistema de bioensayo que usa hojas es ms realista, ya que en la naturaleza la hoja es recorrida asiduamente por la microavispita, la cual inspecciona las hojas con sus antenas, lo cual posiblemente no ocurra sobre el sustrato vidrio. En adicin, en las hojas, las proyecciones en pelos y otros pueden minimizar la exposicin al producto. Sin embargo, debido a que las especies y variedades de las hojas de las plantas pueden ser sustratos muy variables; el bioensayo ha sido estandarizado por organismos internacionales empleando sustratos placas de vidrio, asumiendo el peor escenario de exposicin (Hafez et al., 1999). En el presente estudio el anlisis ecotoxicolgico de ocho especies animales con diferentes nichos ecolgicos para determinar la selectividad del cartap, podra contribuir a tomar las medidas ms apropiadas para su adecuado empleo en el MIP. Agradecimiento Al Blgo. Neil Salazar, a la Blga. Galia Manyari, a la Srta. Carmen Salcedo, a la Srta. Carmen Luna, al Sr. Jos Carlos Soto y al Sr. Jaime Mansilla por su apoyo en el manejo de las especies evaluadas en los bioensayos ecotoxicolgicos. El presente trabajo fue expuesto en la XIV Reunin Cientfica del Instituto de Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayo de San Marcos, ICBAR-UNMSM, 27 al 29 de abril del 2005, Lima, Per. Literatura citada
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____________________________ Laboratorio de Ecofisiologa Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemtica. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Pueblo Libre, Lima, Per. E-mail: joseiannacone@yahoo.es 2 Laboratorio de Ecofisiologa Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemtica. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Pueblo Libre, Lima, Per. E-mail: joselorena@terra.com
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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 14/10/2005 Aceptado: 26/10/2005

CRECIMIENTO, FECUNDIDAD Y DIFERENCIACIN SEXUAL DEL LENGUADO Paralichthys adspersus (Steindachner) DE LA COSTA CENTRAL DEL PER GROWTH, FECUNDITY AND SEXUAL DIFFERENTIATION OF THE FINE FLOUNDER Paralichthys adspersus (Steindachner) OF THE CENTRAL COAST OF PERU
Beatriz Angeles1 y Jaime Mendo2 Resumen El lenguado Paralichthys adspersus (Steindachner) es una especie de gran importancia para Chile y el Per por su abundancia y alto valor comercial, sin embargo muy poco se conoce sobre su potencial de cultivo en el Per. Este estudio determina el crecimiento y la fecundidad del lenguado y realiza un anlisis de caracteres externos que permita su separacin por sexos, tres aspectos importantes del cultivo de organismos acuticos. Se analizaron 5 caracteres mersticos y 10 morfomtricos de 150 ejemplares utilizados para determinar diferencias entre machos y hembras. La edad fue determinada en base a la lectura de anillos en los otolitos, estimando los parmetros de crecimiento de von Bertalanffy mediante el ploteo de Ford-Walford, en tanto la fecundidad se calcul mediante el conteo de ovocitos de gnadas en estadio IV de madurez. Los caracteres mersticos y morfomtricos analizados no permiten separar individuos por sexo, sin embargo, la diferencia observada en cuanto a los orificios anal, urinario y genital presentes en hembras (presenta los 3 separadamente) y machos (slo 2, anal y urogenital) , si permiten realizar dicha separacin en forma rpida y confiable. Las hembras del lenguado presentaron mayor crecimiento que los machos, as la ecuacin de von Bertalanffy tiene la forma de: Lt= 101.17(1-e -0.140 (t+ 0.584) ) en hembras y Lt= 60.53 (1-e -0.253 (t+ 0.310) ) en machos. El lenguado es un desovador parcial asincrnico con ovocitos maduros de un dimetro entre 0.665 y 0.805 mm, con una fecundidad total de 2 125 000 huevos por individuo y una relativa de 1 500 huevos por gramo de pez. Se discute el potencial de esta especie para su cultivo comparando el crecimiento y la fecundidad con otras especies de lenguados de ambiente natural y que se cultivan en el mundo. Palabras clave: aspectos biolgicos, lenguado Paralichthys adspersus, diferenciacin sexual, parmetros de crecimiento, fecundidad. Abstract The fine flounder Paralichthys adspersus (Steindachner) is a species of great importance for Chile and Peru by its abundance and high commercial value, however little is known about its potential for culture in Peru. This study determine growth and fecundity and analyzes external characters, which permit the sex differentiation in order to know about its potential for culture. Meristic (5) and morphometric (10) characters from 150 individuals were measured and analyzed using linear regressions in order to find differences between sex. Age was determined counting annual rings in otoliths and von Bertalanffy growth parameters were estimated using the FordWalford plot, meanwhile fecundity of females was estimated counting the number of ovocites of mature gonads (stage IV). The morphometric and meristic characters used in the determination of sexual differentiation, did not show significant differences that can be used in the separation of males from females in a easily and confidentially way. However, it was observed differences in relation to the genital, urinary and anal orifices; females show the 3 orifices separately but males show only two, anal and urogenital orifices. It was found that P. adspersus females growth faster than males. The von Bertalanffy equation for females was Lt= 101.17(1-e -0.140 (t+ 0.584) ), and Lt= 60.53(1-e -0.253 (t+ 0.310) ) for males. P. adspersus is a partial asynchronic spawner, with mature ovocites between 0.665-0.805mm. The total fecundity was estimated in 2 125 000 eggs per individual and the relative fecundity was 1500 eggs per gram of fish. The potential for culture of this species is discussed comparing growth and fecundity with other flatfish species from natural and cultured stocks.

ALGUNOS ASPECTOS BIOLGICOS DEL LENGUADO Paralichthys adspersus (Steindachner) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Key words: Peru, Paralichthys adspersus, flounder, sexual differentiation, age, growth parameters, fecundity.

Introduccin El lenguado Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) es una especie de gran importancia en trminos de abundancia y valor comercial, cuya distribucin abarca desde Paita (Per) hasta Lota e Islas Juan Fernndez (Chile) (Acua & Cid, 1995; Chirichigno, 1974). Su extraccin es realizada tanto por embarcaciones artesanales, como por embarcaciones comerciales arrastreras. Los datos de captura proporcionados por el IMARPE y por la FAO para esta especie indican un aumento escalonado de la extraccin de esta especie teniendo sus valores ms altos a partir de 1984 hasta 1992, reducindose significativamente en los aos posteriores, lo cual podra deberse a una intensa captura (Chinchayn et al., 1997; Flores et al. 1996, 1997, 1998a, 1998b, 2000a, 2000b) (Figura 1). Esta disminucin en las capturas ha incentivado a algunos investigadores y empresas privadas a pensar en la factibilidad de su cultivo, sin embargo es muy poco lo que se conoce sobre su biologa y su potencial para el cultivo.
Desembarque ( t )

evaluar el potencial de crecimiento y reproductivo de Paralichthys adspersus de la costa central del Per, a travs de la estimacin de parmetros de crecimiento, y la determinacin de la fecundidad total de esta especie, que sirva como base para determinar la factibilidad de cultivo de esta especie. Asimismo siendo la separacin de individuos hembras y machos en los estudios de dinmica poblacional y cultivo, se trata de identificar caracteres secundarios externos, morfomtricos o mersticos que faciliten la separacin de individuos por sexo. Materiales y mtodos El material biolgico para la determinacin de diferenciacin sexual, la edad y la fecundidad total, consisti en un total de 150 individuos, que fueron colectados en los puertos de Ancn (1144'S; 7712'W), Callao (1203'S; 7709'W), Chorrillos (1209.5'S; 7701.5'W) y Pucusana (1228'S; 7647.8'W) (Figura 2) durante Setiembre 1993 a Junio 1994, considerada como la poca de mayor actividad reproductiva de esta especie (Acua & Cid, 1995; Samam & Castaeda, 1999).

3000 2000 1000 0 1950 1960 1970 1980 1990 2000

Ao

Figura 1. Desembarques de lenguado Paralichthys adspersus en la costa peruana entre 1950 y 2003. (Fuente: 1950-1999 IMARPE, 2000-2003 FAO FIGIS). En el Per la escasa informacin biolgica sobre P. adspersus, se limita principalmente a algunos aspectos taxonmicos (Chirichigno, 1974) y sobre algunos aspectos biolgicos y pesqueros en la zona norte (Samam & Castaeda, 1999). La separacin de individuos por sexo, la fecundidad y el crecimiento son aspectos biolgicos importantes a ser tomados en cuenta para el cultivo de una especie. En el caso de P. adspersus la diferenciacin de machos y hembras es difcil de realizar por presentar, aparentemente, caractersticas externas muy poco diferenciales. En cuanto a la informacin existente sobre edad y crecimiento, sta se limita a la zona norte del pas, y en cuanto a la fecundidad no existe informacin publicada al respecto. El presente trabajo tiene como objetivo

Figura 2. Ubicacin de los lugares de muestreo de P. adspersus. En el laboratorio los lenguados fueron medidos, pesados, y se anotaron 5 caracteres mersticos y 10 morfomtricos con el fin de determinar diferencias

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BEATRIZ ANGELES Y JAIME MENDO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 105-112 __________________________________________________________________________________________ sexuales (Figura 3). Para la obtencin de datos mersticos se procedi al conteo del nmero de radios de las aletas dorsal (RAD), pectoral (RAP) y anal (RAA), as como del nmero de branquiespinas epibranquiales (BRE) y ceratobranquiales (BRC). Para determinar la existencia de diferencias entre machos y hembras en las variables mersticas y morfomtricas empleadas, se realizaron anlisis de correlacin y de comparacin de regresiones lineales. Asimismo se emple el anlisis de varianza (ANVA) para comparar las medias de los caracteres mersticos y morfomtricos de hembras y machos (Zar, 1984). Adicionalmente se observ cuidadosamente la anatoma externa para la identificacin de algn carcter diferencial entre hembras y machos. K= constante de crecimiento, L y P = longitud y peso asinttico, respectivamente, to= edad a la longitud 0, t = edad Los parmetros L , P y K fueron estimados mediante el ploteo de Ford-Walford : Lt+1 = a + b Lt y P t+1 = a + b Pt , donde Lt y Lt+1 corresponden a la longitud separada por un intervalo constante de tiempo. De esto se deriva: L = a/(1-b) y K= -ln b. La estimacin de to se llev a cabo despejando to de la ecuacin de von Bertalanffy (Sparre et al., 1989): to= t1 + 1 ln (1 - L ( t1) ) K L Con los parmetros de la frmula de von Bertalanffy se determin el ndice de rendimiento en crecimiento () para ejemplares machos y hembras: = log K + 2 log L , con el fin de comparar el crecimiento del lenguado comn con otros peces planos ya que la comparacin en base a K y L separadamente no es recomendable (Pauly & Munro, 1984).

Figura 3. Caracteres morfomtricos tomados en cada ejemplar de P. adspersus (LT= longitud total, LS= longitud Standard, LC= longitud de la cabeza, A= altura, LMS= longitud de la mandbula superior, LMI= longitud de la mandbula inferior, LIO= longitud interorbital, LO= longitud orbital, LPD= longitud predorsal). La edad fue determinada en base a la lectura de los otolitos (sagitta), los cuales fueron observados en un estereoscopio siendo sumergidos en glicerina sobre fondo negro y con luz dirigida desde arriba. La lectura de la edad se realiz en el otolito derecho por la cara externa y hacia la parte anterior, determinando el tiempo de formacin de los anillos mediante el examen de la variacin mensual en las dimensiones del borde hialino u opaco. El mtodo usado para el clculo de las longitudes medias por edad fue el retroclculo, para lo cual se registr, con ayuda del ocular micromtrico, el radio del otolito (R) y el radio de cada anillo (ri), y se estableci posteriormente la relacin entre la longitud del pez (L) y el radio (R) (Sparre et al., 1989) (Figura 4). La curva de crecimiento en longitud y peso fue ajustada a la ecuacin de von Bertalanffy: Lt = L (1- e -K (t-to)) y Pt = P (1- e -K (t-to)) donde: Lt y Pt = longitud y peso a la edad t, respectivamente, Figura 4. Foto de la cara externa del otolito izquierdo y derecho de P.adspersus indicando las mediciones tomadas para este estudio (D= dimetro, A= ancho, R= radio, r1,2 = anillos de crecimiento).

Figura 5. Foto orificio genital en hembras de lenguado P. adspersus.

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ALGUNOS ASPECTOS BIOLGICOS DEL LENGUADO Paralichthys adspersus (Steindachner) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ En la determinacin de la fecundidad total se emplearon las gnadas de hembras en estado IV de madurez definidas por Ramos (1982) como gnadas con ovocitos visibles, opacos de diferentes dimensiones y algunos transparentes sueltos, con coloracin anaranjada. Estas fueron colocadas independientemente en medio Gilson para la liberacin de los ovocitos del tejido ovrico (Jones, 1974). Los ovocitos liberados fueron tamizados a 150 m, descartando aquellos menores a esta talla dado que an no haban entrado a la segunda fase de crecimiento, pudiendo ser reabsorbidos; posteriormente fueron colocados en un vaso de precipitados y aforados a 1 litro con agua corriente. Esta solucin se mantuvo en constante agitacin, para la toma de 3 muestras de 1ml. Los ovocitos colectados fueron colocados en una cmara Newbauer bajo estereoscopio a 3X, para su conteo y medicin, promediando posteriormente los valores para obtener la fecundidad total y la distribucin de frecuencias de tallas de ovocitos de cada gnada. Resultados Diferenciacin sexual El anlisis de correlacin mltiple nos muestra que tanto en hembras como en machos todas las variables originales estn altamente correlacionadas, mientras que las variables estandarizadas con respecto a la longitud estndar (LS) muestran algunas correlaciones poco significativas (Tablas 1 y 2). Las mejores correlaciones de las variables estandarizadas se dieron entre la longitud de la mandbula superior (LMS), e inferior (r=0.779 para hembras y r=0.614 para machos), la longitud de la mandbula inferior (LMI) y la longitud preorbital (LPO) (r=0.690 hembras y r= 0.626 machos), la longitud interorbital (LIO) y el dimetro orbital (DO) (r= -0.513 hembras y r= 0.783 machos). La comparacin entre las regresiones lineales de los caracteres morfomtricos originales con respecto a la LS, para hembras y machos, present diferencias significativas para algunos caracteres como la longitud interorbital (LIO), la longitud orbital (LO), y la longitud predorsal (LPD), en tanto los caracteres mersticos presentaron diferencias significativas para el nmero de radios de la aleta anal (RAA), sin embargo los anlisis de correlacin y de varianza nos muestran que una separacin de individuos por sexo en base a estos caracteres es imposible (Tablas 3 y 4). La evaluacin de caractersticas externas permiti la identificacin de un carcter anatmico externo diferencial para hembras y machos con respecto a los orificios anal, urinario y genital. Los individuos machos solo presentan dos orificios (anal y el urogenital) en tanto las hembras presentaron los 3 orificios separadamente (Figura 5). Esta diferencia en el nmero de orificios permite realizar una separacin confiable de individuos por sexo.

Tabla 1. Matriz de coeficientes de correlacin entre los caracteres morfomtricos de hembras de P. adspersus. Sobre la diagonal: datos originales, bajo la diagonal: datos estandarizados a la LS. (r 0.05 ( 70) =0.232 ; r 0.01 ( 70) =0.307).
LT LT LS A LC LMS LMI LPO LIO DO LPD 1 LS A LC LMS LMI LPO LIO DO LPD 0.961 0.956 0.938 0.973 0.968 0.968 0.978 0.937 0.890 1 0.998 0.989 0.991 0.991 0.992 0.983 0.947 0.920 1 0.989 0.988 0.987 0.990 0.978 0.938 0.924 1 0.172 0.984 0.976 0.982 0.969 0.948 0.921 1 0.991 0.995 0.992 0.966 0.918 1 0.992 0.988 0.952 0.925 1 0.988 0.951 0.919 1 0.960 0.912 1 0.872 1

0.042 0.400

0.116 0.484 0.779

0.204 0.293 0.687 0.690

0.547 0.162 0.196 0.104 0.413

-0.196 0.190 0.397 0.406 0.087 -0.512

-0.151 0.318 0.603 0.645 0.592 0.065 0.416

Tabla 2. Matriz de coeficientes de correlacin entre los caracteres morfomtricos de machos de P. adspersus. Sobre la diagonal: datos originales, bajo la diagonal: datos estandarizados a la LS. (r 0.05 (57) =0.256 ; r 0.01 (57) =0.333).
LT LT LS A LC LMS LMI LPO LIO DO LPD 1 LS A LC LMS LMI LPO LIO DO LPD 0.70 0.69 0.71 0.75 0.68 0.72 0.75 0.51 0.40 1 0.998 0.993 0.995 0.992 0.993 0.989 0.969 0.962 1 0.992 0.993 0.992 0.991 0.987 0.965 0.967 1 -0.132 0.990 0.986 0.986 0.983 0.972 0.959 1 0.991 0.994 0.992 0.974 0.960 1 0.992 0.987 0.964 0.956 1 0.991 0.972 0.954 1 0.973 0.944 1 0.913 1

-0.322 0.465

-0.231 0.727 0.614

-0.041 0.622 0.456 0.627

0.640 -0.222 -0.366 -0.267 0.010

-0.469 0.483 0.464 0.495 0.193 -0.783

-0.084 0.610 0.354 0.526 0.527 -0.278 0.463

Longitud total (cm)

80 60 40 20 0 0 2 4 6 8 10
hembras machos

Edad (aos)
Figura 6. Datos de edad y longitud de P. adspersus estimados en base a la ecuacin de von Bertalanffy. Crecimiento El patrn de formacin de anillos en el lenguado comn muestra una zona opaca y una hialina por ao, la cual ocurre durante los meses de verano e invierno respectivamente. La relacin entre el radio del otolito (R, en micras) y la longitud del pez (L, cm) obtenida

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BEATRIZ ANGELES Y JAIME MENDO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 105-112 __________________________________________________________________________________________ para calcular la longitud por anillo de crecimiento obedece a la ecuacin: L= - 7.378+1.464 R para hembras (n=66) y L= - 4.978+1.261 R para machos (n=54) En la Tabla 3 se presentan las longitudes medias por anillo de crecimiento para individuos machos y hembras, e indica un mayor crecimiento de las hembras con respecto a los machos, tal como ocurre en la mayora de peces planos.
Tabla 3. Media, desviacin standard (ds) y valores de F de los caracteres morfomtricos (% de la longitud standard) de P. adspersus. Donde: A= altura, LC=Longitud de la cabeza, LMS= Longitud mandbula superior, LMI=longitud mandbula inferior, LPO=Longitud preorbital, LIO= Longitud interorbital, LO= longitud orbital, LPD= longitud predorsal.
Caracter Hembras media A LC LMS LMI LPO LIO LO LPD 44.95 27.36 12.67 15.18 6.25 2.41 5.48 6.74 ds 2.085 3.635 0.639 0.683 0.416 0.517 0.795 0.620 Machos media 45.08 28.17 12.51 15.10 6.26 2.14 6.20 7.05 ds 2.228 1.146 0.550 0.681 0.312 0.474 0.687 0.562 Valores de F 0.1333 2.6571 2.3544 0.3713 0.0342 9.3432* 30.817* 8.7305* ANILLO Demersal 1 2 3 4 5 6

adspersus toma la forma de: Lt= 101.169 (1- e -0.139 (t + ) para hembras y de Lt= 60.539 (1- e -0.253 (t + 0.310) ) para machos; en tanto para el peso se tiene: Pt= 16 412.72(1- e -0.139 (t + 0.584) ) 3.27 para hembras, y Pt= 3 145.54(1- e -0.253 (t + 0.310) ) 3.27 para machos. Como puede observarse en la Figura 6 las hembras y machos de lenguado comn (P. adspersus) alcanzan talla y peso comercial (40-47 cm, 770-1400 g), en el medio natural, entre los 3 y 4 aos, con una ligera ventaja de las hembras con respecto a los machos. Esta diferencia se acrecienta a partir del cuarto ao, para finalmente establecerse un dimorfismo sexual en crecimiento muy marcado.
0.584)

Tabla 5. Valores promedio de los radios (ri) de cada zona de crecimiento en los otolitos de P. adspersus.
MACHOS HEMBRAS n 50 66 60 44 20 10 4 ri 10.76 18.64 25.30 32.25 38.20 42.55 46.50 ds 0.981 2.146 3.619 2.081 1.399 1.383 1.291 n 41 53 41 29 7 4 2 ri 10.85 18.49 25.68 31.14 35.43 39.25 41.50 ds 1.174 2.035 1.968 1.642 0.976 0.957 0.707

Significativo para P= 0.05

Tabla 4. Rango, promedio (x) y desviacin standard (ds) de los caracteres mersticos de P. adspersus y valores de F obtenidos de la prueba de ANVA. Donde: RAD= nmero de radios aleta dorsal, RAA= nmero de radios aleta anal, RAP= nmero de radios de la aleta pectoral, BRE= branquiespinas epibranquiales, BRC= branquiespinas ceratobranquiales.
Muestra Parmetros RAD Hembras rango x ds rango x ds
65-76 70.79 2.390 67-77 70.345 2.107 1.126

Fecundidad La distribucin de frecuencias de tallas de ovocitos en los ovarios de lenguados en diferentes estados de madurez, muestra diferentes grupos modales (Figura 7), indicando que P. adspersus es un desovador parcial con ovocitos maduros de un dimetro entre 0.665 y 0.805 mm. Su fecundidad total promedio es de 2 125 000, con un promedio de 1 500 huevos por gramo de pez (Figura 8). Discusin Los resultados obtenidos en el presente estudio muestran que no es posible separar machos y hembras de P. adspersus en base a los caracteres mersticos y morfomtricos como se ha practicado en Solea solea (Ramos & Ramos, 1985), ni en base a otros caracteres sexuales secundarios accesorios tales como coloracin, reportado en el caso de Arapaima gigas (Copaira & Montalvo, 1972), abultamiento en la zona de la nuca en Aequidens rivulatus o transformaciones en las mandbulas en los machos Oncorhynchus sp. y Salmo sp. (Tresierra et al., 1984). Sin embargo, los individuos machos solo presentan dos orificios (anal y el urogenital) en tanto las hembras presentaron los 3 orificios separadamente, lo que permite realizar dicha separacin (Figura 5), tal como se practica en tilapias (Huet, 1983).

Caracteres Mersticos RAA RAP BRE

52-61 56.69 2.148 52-60 55.55 1.808 8.473 10-13 12.22 0.566 11-13 12.10 0.447 1.145 6-9 7.02 0.655 6-9 7.09 0.674 0.451

BRC
15-19 17.27 0.938 15-19 17.38 0.971 0.319

Machos

Valores de F Nivel de significancia Significativo para P= 0.01

n.s.

n.s.

n.s.

n.s.

Los parmetros de crecimiento de la ecuacin de von Bertalanffy obtenidos mediante el ploteo de FordWalford, empleando la longitud media por edad, se presentan en la Tabla 4. De esta manera la ecuacin de crecimiento en longitud de von Bertalanffy para el lenguado P.

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ALGUNOS ASPECTOS BIOLGICOS DEL LENGUADO Paralichthys adspersus (Steindachner) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________
Tabla 6. Longitudes (cm) por edad de P. adspersus calculados mediante la relacin radio del otolito-longitud total. Donde: N= individuos que presentaron esa edad, LT/R= longitud total calculada en base al radio del otolito.
Edad (aos) 1 2 3 4 5 6 Hembras N 66 60 44 20 10 4 LT/R 19.91 29.66 39.84 48.55 54.92 60.70 N 53 41 29 7 4 2 Machos LT/R 18.34 27.40 34.28 39.69 44.51 47.35

es casi el triple de los machos (hembras= 92, machos=36), los resultados de su ecuacin (L =87.8 cm, K= 0.2, to = 0.46 y P = 9 118 g) tienden a presentar valores ms cercanos a los encontrados para las hembras en este estudio. Por consiguiente el ndice de rendimiento en crecimiento que se puede obtener de sus datos de crecimiento (=3.188) es similar al obtenido en este estudio para las hembras (= 3.155). Es importante mencionar que las diferencias en edad y crecimiento entre machos y hembras registrados en el presente estudio, hace difcil una comparacin ms detallada con los resultados obtenidos por Samam & Castaeda (1999).
30.00 20.00 F 10.00 0.00 R
E C U E N C I A R E L A T I V A (%)

A n=291

Tabla 7. Parmetros de crecimiento y indice de rendimiento en crecimiento de 4 especies del gnero Paralichthys.
Especie LT max. (cm)
103 Paralichthys olivaceus 1 P. dentatus1 P. californicus1 P. adspersus2 94 152 152 84 85.9 (TL) 137 (TL) 148 (TL) 87.8 0.215 0.08 0.1 0.2 1.2 0.2 0.46 3.20 3.18 3.34 3.188 H H

L
117 (SL)

K
0.150

to

3.31

Sexo

30.00 20.00 10.00 0.00

n=230

Fuente: 1 FISHBASE, 2 Samam & Castaeda (1999)

La determinacin del tiempo de formacin de la zona hialina y opaca en los otolitos permite establecer si stas se forman una o ms veces por ao (Mendo, 1987). En el caso de P adspersus el patrn de formacin de anillos con una zona opaca en verano y una hialina en invierno por ao, concuerda con lo reportado para especies pelgicas y demersales de la costa peruana tales como la sardina (Sardinops sagax sagax) y la cachema (Cynoscion analis) (Mendo, 1987). Los anlisis realizados en este estudio permiten comprobar que esta especie presenta marcadas diferencias en el crecimiento de hembras y machos, las cuales se acentan a partir del 4to ao de vida. Resultados similares son encontrados por Samam y Castaeda (1999), quienes determinaron que en ejemplares del lenguado P. adspersus de la zona norte de Per, es posible apreciar dichas diferencias en crecimiento desde los 40 cm, longitud que alcanzaran entre el 3er y 4to ao de vida. Asimismo, los parmetros de crecimiento obtenidos en este estudio difieren de los reportados por Samam & Castaeda (1999) para la misma especie en la costa norte del litoral peruano. Dichos autores realizan el clculo de los parmetros de crecimiento en forma conjunta para hembras y machos, por no contar con un amplio rango en la distribucin de edades de los machos, sin embargo, dado que el nmero de hembras analizadas

30 20 10 0 0 105 210 315 420 525

C 630

n=162 735 840

Dimetro de ovocitos (um)

Figura 7. Histograma de la frecuencia relativa del tamao de los ovocitos de P. adspersus con respecto a su dimetro, en estados de madurante inicial (A), intermedio (B) y en desove (C). Si comparamos los parmetros de crecimiento obtenidos en este estudio con los de otras especies del mismo genero como P. olivaceus, P. californicus y P. dentatus, encontramos diferencias notorias; sin embargo los valores del ndice de rendimiento en crecimiento () de estas especies (entre 3.18 y 3.34) es similar al encontrado para las hembras (3.155) y ligeramente mayor que el de los machos (2.968) de este estudio (Tabla 7). Cabe mencionar que en estos estudios no se reporta el sexo de los ejemplares analizados. Los valores de longitud total mxima reportados para estas especies (84-152 cm) sobrepasan los valores de longitud infinita calculados para hembras y machos de P. adspersus en la costa peruana.

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BEATRIZ ANGELES Y JAIME MENDO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 105-112 __________________________________________________________________________________________

Frecuencia

4 3 2 1 0

1.75

8.75

15.8

22.8

29.8
5

36.8

203

1013

1823

2633

3443

Fecundidad total (n*10 )

Fecundidad relativa

Figura 8. Distribucin de fecundidad total y fecundidad relativa de 12 especies de peces planos. La flecha indica el valor para P. adspersus. El dimetro de los ovocitos maduros registrados en este estudio para P. adspersus no difieren de los obtenidos para otras especies del gnero Paralichthyidae (P. microps (0.68-0.85mm), P. californicus (0.74-0.82 mm), P. woolmani (0.82-0.90 mm)), en tanto que son ligeramente menores a Solea solea (0.98-1.58 mm) y Scophthalmus maximus (0.91.2 mm) (Ahlstrom et al., 1984; Silva, 1990, 1994; Futagawa com. pers.). Los datos de fecundidad proporcionados por la literatura para los peces planos muestran una gran variabilidad especfica, la cual est relacionada con las caractersticas de los individuos muestreados y el mtodo de estimacin empleado. Si comparamos la fecundidad total estimada para P. adspersus (2 124 766 huevos por individuo), con la de Scophthalmus maximus (3 658 740) (Jones, 1974) y Solea solea (425 000) (Ramos, 1982), encontramos que el lenguado presenta una fecundidad muy interesante desde el punto de vista de la produccin, habindose demostrado que su fecundacin en sistemas de cultivo es viable, y es posible obtener larvas y juveniles en un promedio de 2 meses y un nivel de sobrevivencia de 24% (Silva, 2001; Silva & Flores, 1989). Samam & Castaeda (1999) reportan que lo machos inician la evacuacin de productos sexuales a una talla de 34 cm de longitud con una talla de primer desove de 43.1cm, en tanto que las hembras iniciaran la evacuacin de vulos a los 50cm, siendo la talla de primer desove los 60.4cm. Teniendo en cuenta esta informacin y basados en los datos de crecimiento de este estudio, encontramos que el inicio de la reproduccin en machos de P. adspersus se dara a partir de los 3 aos, en tanto que en hembras se hallara entre el 4to y 5to ao, informacin que debera tenerse en cuenta en los planes de manejo de esta especie. Si bien en el medio natural el lenguado P. adspersus alcanzara talla comercial entre los 3 y 4 aos (770 - 1400 gr) las experiencias de cultivo realizadas a la fecha indican que alcanzara su talla comercial (1000 gr) en 2.8 aos (Silva, 2001). La produccin sucesiva de ejemplares adaptados al cautiverio, as como la tecnificacin de su cultivo podra contribuir al incremento de las tasas de crecimiento, tal como ocurri con el turbot (Scophthalmus maximus) que en la dcada del 90 requera de un periodo de 4 aos (1 ao de nursery + 3 de engorde) para alcanzar 1000g (Coll, 1991), y actualmente poco ms de dos aos (25 meses) (Vsquez et al., 2002). En lneas generales podemos indicar que esta es una especie con tasas de crecimiento similares a otros peces planos, con diferencias marcadas entre hembras y machos, siendo las hembras las que alcanzan los mayores valores de talla y peso, con diferencias sexuales reconocibles y un alto potencial de fecundidad. Conclusiones - Los caracteres mersticos y morfomtricos empleados para la determinacin de diferencias sexuales en el lenguado Paralichthys adspersus no mostraron diferencias que permitieran separar individuos por sexo en forma rpida y confiable. - Los individuos machos solo presentan dos orificios que corresponde al anal y el urogenital y las hembras presentaron los 3 orificios separadamente. Esta diferencia en el nmero de orificios permite realizar una separacin confiable de individuos por sexo. - Las hembras y los machos presentaron diferencias significativas en el crecimiento, siendo las hembras las que presentan un mayor crecimiento. - La ecuacin de von Bertalanffy tiene la forma de: Lt= 101.17(1-e -0.140 (t+ 0.584) ) en hembras y Lt= 60.53 (1-e -0.253 (t+ 0.310) ) en machos, en tanto que el ndice de rendimiento en crecimiento () presenta un valor de 3.155 para las hembras y de 2.968 para los machos. - El lenguado P. adspersus es un desovador parcial asincrnico con ovocitos maduros de un dimetro entre 0.665 y 0.805 mm, con una fecundidad total de 2 125 000 huevos por individuo y una relativa de 1 500 huevos por gramo de pez.

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ALGUNOS ASPECTOS BIOLGICOS DEL LENGUADO Paralichthys adspersus (Steindachner) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ En lneas generales podemos indicar que esta es una especie con tasas de crecimiento similares a otros peces planos, con diferencias marcadas entre hembras y machos, siendo las hembras las que alcanzan los mayores valores de talla y peso, con diferencias sexuales reconocibles y un alto potencial de fecundidad.
. 2000a. Estadsticas de los desembarques de la pesquera marina peruana 1998. Instituto del Mar del Per. Informe N 152. . 2000b. Estadsticas de los desembarques de la pesquera marina peruana 1999. Instituto del Mar del Per. Informe N 155. Huet M. 1983. Tratado de piscicultura. Ediciones MundiPrensa. Madrid. Jones A. 1974. Sexual maturity, fecundity and growth of the turbot Scophthalmus maximus L. Jounal of Marine Biological Association U. K. 54: 109-125. Mendo J. 1987. Contribucin a la edad y crecimiento de una especie de cachema Cynoscion analis de la zona frente a Paita. Boletn Instituto del Mar del Per. 11(1):1-39. Pauly D. & Munro J. 1984. Once more on the comparison of growth in fish and invertebrates. Fishbyte. 2(1): 21. Ramos J. 1982. Contribucin al estudio de la sexualidad del lenguado Solea solea (Linneo, 1758) (Pisces, Soleidae). Inv. Pesq. 46(2): 275-286. Ramos J. & Ramos E. 1985. Estudio del dimorfismo sexual en el lenguado, Solea solea (Linneo, 1758) (Pisces, Soleidae), de las costas de Castelln (Mediterrneo occidental). Investigacin Pesquera. 49(4): 537-544. Samam M. & Castaeda J. 1999. Biologa y pesquera del lenguado Paralichthys adspersus, con especial referencia al rea norte del litoral peruano, departamento de Lambayeque. Boletn Instituto del Mar del Per. 18 (1-2): 15-48. Silva A. 1990. Experiencias sobre la induccin al desove del lenguado (Paralichthys microps, Gunther, 1881) con hormona G.C.H. Red de Acuicultura, Bogot (Colombia). Boletn 4 (1):8-10. . 1994. Spawning of the chilean flounder Paralichthys microps (Gunther ,1881) in captivity. Journal of the World Aquaculture Society. 25(2): 342344. . 2001. Advanced in the culture research of smalleye flounder, Paralichthys microps, and Chilean flounder, P. adspersus in Chile. Journal of Applied Aquaculture. 11 (1-2):147-164. _________ & Flores H. 1989. Consideraciones sobre el desarrollo y crecimiento larval del lenguado (Paralichthys adspersus Steindachner, 1887) cultivado en laboratorio. Revista Pacfico Sur (Nmero Especial). Sparre P., Ursin E. & Venema S.C. 1989. Introduction to tropical fish assessment. Part 1. Manual. FAO. Fisheries Technical Paper N306/1. Roma. Tresierra A., Carvajal W., Oliva J. &. Culquichicon Z. 1984. Apuntes de biologa pesquera. Parte I. Trujillo (Per). Vsquez E., Fernndez-Pato, Martnez-Tapia C., Blanco G. & Snchez Prado J.A. 2002. Evolucin de las tasas de crecimiento en individuos diploides y triploides de rodaballo Scophthalmus maximus (L., 1758). Boletn Instituto Espaol de Oceanografa. 18 (1-4):239-243. Zar J.M. 1984. Biostatistical analysis. Second Edition. Prentice-Hall. Englewood Cliffs, New Jersey.

Agradecimientos Los autores agradecen al CONCYTEC por el apoyo econmico recibido para la compra del material biolgico utilizado en este estudio. Asimismo agradecen la colaboracin del Ing. Jaime Angeles en las salidas para la obtencin del material biolgico y al M.Sc. Francisco Pinilla por su apoyo en el trabajo de laboratorio, y revisin del manuscrito. Literatura citada
Acua E. & Cid L.1995. On the ecology of two sympatric flounders of the genus Paralichthys in the Bay of Coquimbo, Chile. Netherlands Journal of Sea Research. 34 (1-3): 7-18 Ahlstrom E.H, Amaoka D.A., Moser H.G. &. Sumida B. 1984. Pleuronectiformes: Development. In: H. G. Moser, editor. Ontogeny and systematics of fishes. American Society of Ichthyologists and Herpetologist. Special publication. N1: 640-670. Chinchayn M., Vera G., Cisneros R. & Carrera L. 1997. Notas sobre el cultivo de los lenguados Paralichthys adspersus y Etropus ectenes en ambiente controlado. Inf. Prog. Inst. Mar. Per. 64:34-51. Chirichigno N. 1974. Informe 44 "Clave para identificar los peces marinos del Per". Instituto del Mar del Per. Callao. Coll J. 1991. Acuicultura Marina Animal. Ediciones MundiPrensa. Madrid. Copaira M. & Montalvo C. 1972. Dimorfismo sexual en el paiche (Arapaima gigas, Cuvier, 1829). Rec. Inv. Pec. (IVITA). Universidad Nacional Mayor de San Marcos. 1(2): 203-207. Flores M., Vera S., Marcelo R. & Chirinos E. 1996. Estadsticas de los desembarques de la pesquera marina peruana 1992-1993-1994. Instituto del Mar del Per. Informe N 118. . 1997. Estadsticas de los desembarques de la pesquera marina peruana 1995-1996. Instituto del Mar del Per. Informe N 129. . 1998a. Estadsticas de los desembarques de la pesquera marina peruana 1970-1982 Instituto del Mar del Per. Informe N 134. . 1998b. Estadsticas de los desembarques de la pesquera marina peruana 1996-1997. Instituto del Mar del Per. Informe N 140.
1

_____________________________ Facultad de Pesquera, Universidad Nacional Agraria La Molina, Av. La Universidad s/n, Apartado 456. Lima 12- Per, bangeles@lamolina.edu.pe, angeles_pinilla@yahoo.com 2 Facultad de Pesquera, Universidad Nacional Agraria La Molina, Av. La Universidad s/n, Apartado 456. Lima 12- Per, jmendo@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 16/11/2005 Aceptado: 28/10/2005

ESTIMACIN DE LAS PRDIDAS BIO-ECONMICAS CAUSADAS POR LA CAPTURA DE JUVENILES DE ANCHOVETA (Engraulis ringens, J.) EN LA COSTA PERUANA ESTIMATION OF BIO-ECONOMIC LOSSES CAUSED BY THE CAPTURE OF JUVENILE ANCHOVY (Engraulis ringens, J.) IN THE PERUVIAN COAST
Renato Salvatteci1 y Jaime Mendo1 Resumen Durante muchos aos los desembarques de la pesquera pelgica en la costa peruana se han caracterizado por la presencia de un alto porcentaje de individuos juveniles, especialmente en el caso de la anchoveta (Engraulis ringens) durante el ao 2002 con consecuencias poco conocidas y estudiadas. En este trabajo se analizan las prdidas en biomasa y econmicas que la pesca de juveniles ocasiona basado en proyecciones de la composicin por tallas de los desembarques de los puertos de Paita, Chimbote, Callao y Pisco. Las proyecciones de biomasa, se realizaron mediante el modelo predictivo de Thompson y Bell utilizando parmetros de crecimiento de von Bertalanffy estimados para cada puerto mediante el programa ELEFAN I y de la tasa de mortalidad natural proporcionado por el Instituto del Mar del Per (IMARPE). Las biomasas fueron proyectadas hasta que la fraccin de individuos <12cm presentara un porcentaje menor o igual al 10%. Las prdidas econmicas fueron estimadas restando el valor de la biomasa proyectada y la captura. Los coeficientes de conversin, estimados usando informacin de la industria harinera, y los precios internacionales fueron usados para estimar la produccin y el valor de la harina y aceite de pescado. Los resultados muestran que al proyectar los desembarques reales las biomasas aumentaron en: 13.3% en Paita, 17.7% en Chimbote, 9.3% en Callao y 7.6% en Pisco y el valor de las biomasas proyectadas procesadas en harina y aceite aumentaron en 31.8% en Paita, 40.9% en Chimbote, 25.9% en Callao y 21.2% en Pisco. Relacionando el valor de la captura y la biomasa proyectada para el ao 2002 se obtuvo una diferencia de 91.8 millones de dlares. Se discute el impacto de esta estrategia de pesca sobre la dinmica poblacional y se sugieren algunas medidas de manejo para incrementar el rendimiento biolgico y econmico de esta especie. Palabras claves: anchoveta, Engraulis ringens, composicin por tallas, desembarque, modelos predictivos, harina y aceite de pescado. Abstract During many years the landings of the pelagic fishery off the Peruvian coast have been characterized by a high percentage of juvenile individuals, especially in the case of the anchovy (Engraulis ringens) during the year 2002 whose impacts are not well-known and studied. In this work we analyzed the biomass and economic loss due to the fishing of juveniles based on projections of the size composition of the landings in Paita, Chimbote, Callao and Pisco. The biomass projections were carried out by means of the Thompson and Bell model using the von Bertalanffy growth parameters estimated with the program ELEFAN I for each landing site and the natural mortality rate provided by the Peruvian Marine Institute (IMARPE). The biomasses were projected until the <12cm fraction of individuals presented a percentage lesser than 10%. The economic losses were estimated by subtracting the value of landing from the value of the projected biomass. Conversion coefficients were estimated using available data of the fish meal industry and international prices for fish meal and oil were used in order to estimate fish meal and oil production and value. The results show that when projecting the real landings the biomasses increase by: 13.3% in Paita, 17.7% in Chimbote, 9.3% in Callao and 7.6% in Pisco and the value of the processed biomasses by 31.8% in Paita, 40.9% in Chimbote, 25.9% in Callao and 21.2% in Pisco. In relation to landing value and biomass projected for the year 2002 a difference of 91.8 million dollars was obtained. We discuss the impact of this fishing strategy on the population dynamics and some management measures are suggested to increase the biological and economic yield of this species. Key words: anchoveta, Engraulis ringens, size composition, landing, predictive model, fish meal and oil.

PRDIDAS BIO-ECONMICAS CAUSADAS POR LA CAPTURA DE JUVENILES DE ANCHOVETA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

que tradicionalmente presentan los mayores Introduccin Los recursos pesqueros frente a las costas del desembarques en la costa peruana. Estos datos fueron Pacfico Sur-oriental y de manera especial los recursos proporcionados gentilmente por el Instituto del Mar pelgicos, son muy abundantes y su disponibilidad del Per (IMARPE). Un esquema general del proceso metodolgico est en relacin directa con la intensidad y persistencia de los procesos de afloramiento, que hacen de esta seguido en el presente estudio se muestra en la Figura rea una de las ms productivas del mundo (Ryther, 1. 1969). En el Per, la anchoveta (Engraulis Desembarques reales Parmetros de Desembarque % juveniles > 10% crecimiento Proyectado ringens) es la principal especie capturada y es Mortalidad natural % juveniles < 10% utilizada casi en su totalidad para la produccin de harina y aceite de pescado. Por otro lado, Prdida Biolgica debido a su posicin central en el ecosistema, es considerada como una especie clave (Pauly, Menor Mayor Produccin de Factores de 1987 b; Pauly & Tsukayama, 1987; Muck, Produccin de Harina y Harina y aceite de reduccin aceite de pescado 1989). pescado Es conocido que durante muchos aos la pesquera ha incidido fuertemente sobre Beneficio ejemplares menores de la talla mnima legal, Beneficio Econmico II especialmente durante el ao 2002, donde los Econmico I porcentajes de captura de juveniles son mayores Prdida que lo permitido legalmente (< 10% individuos Econmica menores de 12 cm.). Ello podra significar el Figura 1. Esquema del proceso utilizado en ese riesgo de una sobrepesca por crecimiento y trabajo para determinar el impacto biolgico y reclutamiento de la anchoveta y con ello una econmico de la captura de juveniles de anchoveta. reduccin del beneficio econmico de esta pesquera. Por otro lado se sabe que en el procesamiento de Proyecciones de biomasa harina el rendimiento pescado harina y por lo tanto Las proyecciones en biomasa basadas en la la rentabilidad es mayor cuando se utiliza como composicin por tallas de los desembarques de cada materia prima individuos adultos, por lo que dejar puerto fueron realizadas con el modelo predictivo de crecer a los juveniles incrementa el rendimiento Thompson y Bell (Thompson & Bell, 1934; Sparre & econmico y adems aumentara la biomasa de los Venema, 1997) hasta que el porcentaje de juveniles progenitores lo que podra significar un mejor (< 12 cm) en los desembarques sea menor o igual al reclutamiento en la poblacin. 10%. Para ello se estimaron los parmetros de Un anlisis exhaustivo de la estructura por tallas crecimiento de la ecuacin de von Bertalanffy: de los desembarques y como se vera afectada esta L = L * [1 exp (-K * (t to))] t ante la aplicacin de vedas, as como el posible Donde: L = Longitud en un tiempo t t impacto biolgico y econmico en la pesquera hasta L = Longitud infinita ahora no se ha publicado. Schaefer (1967) e IMARPE K = parmetro de curvatura (1970) sugiere que la proteccin de juveniles tendra t = edad dos efectos beneficiosos que se traducen en el to = t-cero, edad a una longitud cero incremento de la biomasa de progenitores y del Los parmetros de crecimiento de, K y Loo, rendimiento econmico. usados en la proyeccin fueron estimados para cada Es por ello que en el presente estudio se analiza en puerto mediante el programa ELEFAN I (Electronic trminos biolgicos y econmicos el impacto que LEngth Frecuency ANalysis) incluido en el paquete ocasiona la captura de juveniles con la finalidad de computacional FISAT (FAO-ICLARM Stock dar algunas pautas de manejo que contribuyan a Assessment Tools) (Pauly, 1987a). El valor de t se o optimizar los beneficios que ofrece la explotacin de obtuvo utilizando la ecuacin de crecimiento inversa la anchoveta en la costa norte peruana. de von Bertalanffy t(L) = t (1/K) * ln (1 L / Loo) Materiales y mtodos Para la realizacin de este trabajo se utiliz la composicin por tallas de los desembarques de la anchoveta peruana en el ao 2002 provenientes de los puertos de Paita (05 05S y 81 07W), Chimbote (9 4' 15" S, 78 35' 27''W), Callao (120242S, 770836W) y Pisco (13 48' 09'' S 76 17' 23'' W), y los valores de t(L)=21.9 das y L=14.1mm reportados por Palomares et al. (1987). La proyeccin del crecimiento se realiz con la ecuacin inversa de von Bertalanffy y se reestructur al intervalo de 0.5 cm inferior, El nmero de sobrevivientes se estim mediante la ecuacin de extincin exponencial Nt = N ( t-1 ) * exp [ - Z * (t (t-1)],
o

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RENATO SALVATTECI Y JAIME MENDO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 113-120 __________________________________________________________________________________________ Donde: Nt = Nmero de sobrevivientes Nt-1 = Nmero de sobrevivientes en un tiempo anterior t -1 = edad de los sobrevivientes Nt-1 t = edad de los sobrevivientes Nt Z = tasa de mortalidad total, Z = M La tasa de mortalidad natural (M) utilizada para la estimacin del nmero de sobrevivientes fue de M=0.8/ao, y la relacin Peso-talla usada para convertir el nmero en biomasa fue P = 0.00294 * L3.33. Ambos datos fueron proporcionados por IMARPE. El nmero de individuos en cada grupo de talla fue multiplicado por el peso promedio correspondiente y finalmente estas fueron sumadas para obtener la biomasa total o desembarque proyectado. Las prdidas en biomasa fueron estimadas por diferencia entre el volumen de desembarque real y la biomasa proyectada para cada mes y para cada puerto. Prdidas econmicas Las prdidas econmicas fueron estimadas restando el valor de la biomasa proyectada y el valor del desembarque real. La conversin pescado-harina y pescado-aceite fue realizada con datos de conversin correspondientes a los aos 2001 y 2002 proporcionados por la empresa Austral, los cuales debieron ser modificados considerando solo la conversin de anchoveta sin desperdicios ni otras especies y la variacin de la produccin de harina y aceite en relacin a la proporcin de juveniles en el proceso. Finalmente, los precios internacionales de harina y aceite de pescado, vigentes para el ao 2002 fueron tomados de Pesca (2003) para estimar el valor de la produccin de harina y aceite de pescado. Resultados y discusin Composicin de la captura La Tabla 1 muestra la proporcin y nmero de juveniles en la captura en los diferentes meses y puertos durante el 2002. En ella se puede apreciar que a excepcin de Paita los nicos meses en los cuales se presentan altos porcentajes de juveniles son Enero, Marzo, Abril, Mayo y Junio. Los meses de Febrero, Agosto y Septiembre no presentan desembarques porque son meses de veda reproductiva. Parmetros de crecimiento La Tabla 2 muestra los valores de los parmetros de crecimiento de la ecuacin de Von Bertalanffy estimados para la anchoveta peruana y para cada lugar de desembarque en el ao 2002. Estos valores son similares a los parmetros reportados por diversos autores como Palomares et al. (1987); Mendo (1991); Pauly & Tsukayama (1983); Aguayo (1976). Proyecciones en biomasa A manera de ejemplo la Fig. 2 muestra los resultados de la proyeccin de los desembarques de anchoveta en el puerto de Paita. La primera columna de cada proyeccin representa el desembarque real en toneladas y las restantes columnas las biomasas proyectadas mes a mes. Conforme los individuos van creciendo y el nmero disminuye por causas naturales la biomasa se incrementa. En algunos casos hubiese bastado 2 meses, como en la proyeccin del desembarque del mes de Mayo, para que la proporcin de juveniles se reduzca a menos del 10% como exige la normatividad vigente. En otros como en el mes de Junio, se necesitara hasta 3 meses para ello. El tiempo necesario para alcanzar un porcentaje de juveniles <10% depende de las tallas iniciales de estos en los desembarque reales.
Tabla 1. Porcentaje de juveniles de anchoveta (Engraulis ringens) registrado en los desembarques de Paita, Chimbote, Callao y Pisco en el ao 2002.
Mes Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Setiembre Octubre Noviembre Diciembre Paita 24.34 VEDA 46.99 51.15 41.57 49.2 33.03 VEDA VEDA 0.38 0 0 Chimbote 84.15 VEDA 75.37 78.66 43.12 13.41 3.23 VEDA VEDA 0.06 1.15 0.19 Callao 49.94 VEDA 77.25 76.26 34.24 14.17 0.33 VEDA VEDA 0 0.01 0.01 Pisco 54.07 VEDA 40.73 53.8 25.1 8.57 12.87 VEDA VEDA 0 0 0

Tabla 2. Parmetros de crecimiento de la ecuacin de Von Bertalanffy estimados para la anchoveta peruana (Engraulis ringens) en el ao 2002 utilizando el programa ELEFAN I.
PUERTO Paita Chimbote Callao Pisco Promedio K 0.99 1.00 0.85 1.00 0.96 Loo 19.9 19.0 19.4 19.1 19.35 t0 -0.014 -0.017 -0.029 -0.017 - 0.0193

La ganancia en biomasa obtenida de las proyecciones de los desembarques se muestra para cada puerto en la Tabla 3. Los valores negativos se presentan cuando las prdidas por mortalidad natural superan la ganancia por crecimiento somtico. Las proyecciones arrojan una ganancia total aproximada de 255 993 t en biomasa (13.2%) en los 4 puertos, y las ms altas corresponden al puerto de Chimbote en

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PRDIDAS BIO-ECONMICAS CAUSADAS POR LA CAPTURA DE JUVENILES DE ANCHOVETA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ donde la ganancia llega a las 154 mil toneladas que representa un incremento de 17.7% en relacin a los desembarques reales.
120 100 M iles de Toneladas 80 60 40 20 0 Desembarque Proy. Mes 1 Proy. Mes 2 Proy. Mes 3 Proy. Mes 4 0.7% 9,1% 2,9% 0,4% 3,7% Ene 24,3% Abr 51,2% Mar 46,9% Jun 49,2% May 41,6%

Tabla 3. Desembarques (miles de t) de anchoveta y biomasa proyectada (miles de t) en los puertos de Paita, Chimbote, Callao y Pisco durante el 2002.
Desembarques PUERTO Mes Enero Marzo PAITA Abril Mayo Junio Subtotal Enero Marzo CHIMBOTE Abril Mayo Junio miles de t 39 26 57 72 99 292 108 91 182 282 205 868 0 37 66 103 63 269 6 120 141 238 505 1 935 Abril Junio Julio Junio Abril Julio Agosto Julio Julio Junio Julio Agosto Agosto Julio Biomasa Proyectada Mes Mayo Julio Julio Julio Septiem miles de t 37 29 68 79 118 331 147 119 239 318 198 1021 0 46 81 107 60 294 7 134 163 240 544 2 191 3 3 3 1 3 4 4 2 1 5 4 4 3 1 Incremento % -3.48 12.47 18.77 10.15 19.2 13.3 37.19 31.34 31.59 12.4 -3.54 17.7 4.52 23.42 22.55 3.60 -3.47 9.3 13.85 11.66 15.88 0.49 7.6 13.2 miles Meses de t 4 4 3 2 3 -1 3 11 7 19 39 40 28 57 35 -7 154 0 9 15 4 -2 25 1 14 22 1 38 256

Figura 2. Proyecciones en biomasa (miles de toneladas) de anchoveta en el puerto de Paita desde Enero a Junio del 2002. Los porcentajes indican la proporcin de juveniles en los desembarques reales (columnas negras) y en la biomasa al final de la proyeccin El nmero de meses proyectado para alcanzar una proporcin de juveniles menor de 10% en la composicin por tallas de la biomasa vara entre 1 y 5 meses. Este nmero esta relacionado directamente al tamao promedio de la fraccin de juveniles en los desembarques, tal como es el caso de los desembarques de Junio en Chimbote, Callao y Pisco. Contrariamente, para el desembarque del mes de Enero en Chimbote fue necesario una proyeccin de 5 meses para alcanzar que la fraccin de individuos <12cm sea <10%. Las ganancias en biomasa podran tener otros beneficios relacionados con el potencial reproductivo y el reclutamiento as como en trminos ecotrficos. Una veda dependiente de la talla de los juveniles especialmente en el verano/otoo significara una mayor cantidad de adultos y por lo tanto una liberacin de productos sexuales y un mayor reclutamiento. El nmero total de individuos que pasan de juveniles a adultos segn las proyecciones realizadas (Tabla 4) fue 60 597 millones de individuos. Considerando una proporcin sexual de hembras y machos de 1:1 y la fecundidad de las hembras de 15 000 ovocitos (Miano, 1968; Santander et al., 1984), el nmero de ovocitos que se habran dejado de liberar fue de 454 x 1012. De esta manera los reclutamientos para el ao 2003 podran haberse afectado, tal como lo sugiere la disminucin de los volmenes de desembarque de 8.1 millones de t en el 2002 a 5.1 millones de t en el 2003.

Subtotal Enero Marzo CALLAO Abril Mayo Junio Subtotal Enero Marzo PISCO Abril Mayo Subtotal TOTAL

Segn varios autores (IMARPE, 1973, 1974; Pauly & Tsukayama, 1987; Csirke et al., 1996; Csirke & Gummy, 1996) la fuerte presin de pesca a la que fue sometida la poblacin de anchoveta a finales de los sesenta e inicios de los setentas, adems de El Nio de 1972, fueron causas principales para el colapso de esta pesquera. Sin embargo, no hay que olvidar que, antes del colapso de la pesquera, los desembarques de anchoveta mostraron un alto porcentaje de juveniles tal como en el ao 2002 (Tabla 5), llegndose a capturar de Enero a Mayo 4.2 millones de t en 1970 (62.2%) y 2 millones de toneladas en 1971 (45.0%). Por otro lado buena parte de la mortalidad natural durante todo el tiempo de proyeccin ira a parar como alimento de otras especies como el jurel, la caballa, el bonito y la merluza entre otras. A mediano o largo plazo ello beneficiaria a estas poblaciones y por lo tanto a sus pesqueras. Muck (1989) al respecto sostiene que la anchoveta es el eje en el que interactan muchas especies claves en el ecosistema pelgico frente al Per por lo que del aumento o

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RENATO SALVATTECI Y JAIME MENDO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 113-120 __________________________________________________________________________________________ disminucin de la biomasa de anchoveta dependern el resto de especies. Finalmente es importante citar a Froese (2004) quien simplifica el manejo de una especie en solo tres frases: dejmos desovar a la especie, dejmos crecer a la especie y dejemos vivir a los megadesovadores. Tabla 4. Nmero de individuos juveniles (en millones) en los desembarques por puerto que llegaron a tallas mayores de 12 cm luego de la proyeccin realizada hasta alcanzar <10% de juveniles.
PUERTO PAITA CHIMBOTE CALLAO PISCO TOTAL A 10 245 45 845 11 973 15 271 83 335 B 2 167 10 443 2 385 2 262 17 257 C 8 079 35 402 9 588 13 009 66 078 D 218 2 017 1 485 1 760 5 481 E 7 860 33 385 8 103 11 248 60 597

Prdidas econmicas Las relaciones obtenidas entre el porcentaje de juveniles en los desembarques y el coeficiente de conversin pescado-harina y pescado-aceite presentan un buen ajuste (Fig. 3 y 4).
5.5 Factor de reduccin 5.0 4.5 4.0 3.5 3.0 0 20 40 60 80 % de juveniles en desem barques y = 0.01x + 4.23 R2 = 0.72

A= Nmero de juveniles en los desembarques; B= Nmero de individuos muertos en la proyeccin; C= Nmero de sobrevivientes; D= Nmero de juveniles en la proyeccin; E= Nmero de juveniles que alcanzaron tallas >12 cm.

Figura 3. Relacin entre el porcentaje de juveniles en los desembarques de anchoveta y el factor de reduccin de pescadoharina.
6.5 Factor de conversin 5.5 4.5 3.5 2.5 1.5 0 10 20 30 40 50 60 70 80 % juveniles en desembarques y = -0.05x + 5.42 R2 = 0.81

Tabla 5. Desembarques (millones de t) de anchoveta y porcentaje de juveniles durante los 5 primeros meses del ao entre 1968 1970
Ao Mes Enero Febrero 1968 Marzo Abril Mayo TOTAL Enero Febrero 1969 Marzo Abril Mayo TOTAL Enero Febrero 1970 Marzo Abril Mayo TOTAL Enero Febrero 1971 Marzo Abril Mayo TOTAL TOTAL Desembarque (mill. de t) 1.47 0.9 0.74 1.08 0.95 5.14 1.23 1.76 1.25 0.79 5.03 2 0.99 1 1.9 0.83 6.72 2.37 1.45 0.64 4.46 21.35 Juveniles mill. t 0.8 0.6 0.5 0.4 0.4 2.7 1.1 1.4 0.4 0.3 3.2 1.7 0.7 0.4 1.0 0.3 4.2 1.1 0.7 0.2 2.0 % 55.5 67.8 70.3 34.2 45.6 53.5 87.1 78.6 30.4 41.9 62.9 86.5 67.7 43.4 55.0 36.6 62.2 45.1 48.2 37.1 45.0

Figura 4. Relacin entre el porcentaje de juveniles en los desembarques de anchoveta y el factor de conversin de pescado-aceite. La Tabla 6 muestra los volmenes de harina producidos a partir de los desembarques y la biomasa proyectada, en la cual se puede observar un aumento de 413.4 a 512.7 miles de t, es decir un incremento de 99.4 miles de t (24%). En cuanto a la produccin de aceite, esta aumenta de 60.3 a 114.1 miles de t, lo cual significa un incremento de 53.8 miles de t (89.2%), el cual se explica por el bajo contenido de grasa de los individuos juveniles con relacin a los adultos. Los mayores incrementos se observan en el puerto de Chimbote en donde la harina de pescado producida a partir de los desembarques se incrementa de 183.3 mil toneladas a 239.6 mil toneladas luego de la proyeccin, lo que representa un incremento de 30.8%. En el caso del aceite de pescado la produccin se incrementa de 24.5 a 53.7 mil toneladas lo que representa un incremento de 119.5%. 117

PRDIDAS BIO-ECONMICAS CAUSADAS POR LA CAPTURA DE JUVENILES DE ANCHOVETA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Tabla 6. Produccin (miles de t) de harina y aceite de pescado estimada a partir de los desembarques y la biomasa proyectada para los puertos de Paita, Chimbote, Callao y Pisco durante el 2002.
PUERTO Produccin desembarques (miles de t) Mes Enero Marzo PAITA Abril Mayo Junio Subtotal Enero Marzo CHIMBOTE Abril Mayo Junio Subtotal Enero Marzo CALLAO Abril Mayo Junio Subtotal Enero Marzo PISCO Abril Mayo Subtotal TOTAL Harina 8.6 5.5 12.0 15.5 21.0 62.6 21.2 18.2 36.2 60.6 47.0 183.3 0.0 7.4 13.2 22.6 14.3 57.6 1.3 25.8 29.5 53.2 109.9 413.4 Aceite 1.6 0.8 1.6 2.4 2.9 9.4 1.3 1.5 2.7 9.2 9.7 24.5 0.0 0.6 1.1 3.8 3.0 8.4 0.2 4.1 3.8 9.9 18.0 60.3 Produccin biomasa proyectada (miles de t) Mes Mayo Julio Julio Julio Septiembre Subtotal Junio Julio Agosto Agosto Julio Subtotal Abril Julio Agosto Julio Julio Subtotal Abril Junio Julio Junio Subtotal Harina 8.8 6.8 15.9 18.3 27.9 77.7 34.7 27.8 56.3 74.6 46.1 239.6 0.0 10.6 18.8 24.9 14.1 68.4 1.7 31.4 38.3 55.6 127.0 512.7 Aceite 2.0 1.6 3.6 3.9 6.4 17.4 7.9 6.1 12.8 16.8 10.1 53.7 0.0 2.3 4.1 5.4 3.1 14.9 0.4 7.1 8.7 12.0 28.1 114.1 Harina 0.1 1.4 3.9 2.9 6.9 15.1 13.5 9.6 20.1 14.0 -0.9 56.4 0.0 3.2 5.6 2.3 -0.3 10.8 0.4 5.6 8.8 2.4 17.1 99.4 Incremento (miles de t) % 1.2 24.8 32.2 18.4 32.9 24.1 63.9 52.8 55.5 23.2 -2.0 30.8 18.8 43.0 42.1 10.1 -1.8 18.7 28.2 21.6 30.0 4.4 15.6 24.0 Aceite 0.3 0.8 1.9 1.5 3.4 8.0 6.6 4.6 10.1 7.6 0.3 29.2 0.0 1.7 3.0 1.6 0.1 6.4 0.2 3.0 4.8 2.1 10.1 53.8 % 20.2 97.5 118.9 63.7 116.9 85.2 504.7 309.7 372.7 82.5 3.4 119.5 100.0 295.0 284.3 41.3 4.1 76.3 126.3 74.1 125.6 20.9 56.2 89.2

En trminos econmicos el incremento total significa un ingreso adicional de 91.8 millones de dlares considerando los precios de harina y aceite de pescado vigentes en el ao 2002 (Tabla 7). El mayor beneficio econmico no solo se da por el aumento significativo de la biomasa proyectada, sino tambin por el mayor valor de la captura de individuos con tallas mayores destinados a la elaboracin de harina y aceite de pescado. Los resultados de este estudio nos llevan a analizar algunas medidas de manejo que podran ser consideradas para evitar estas prdidas o para obtener una mayor ganancia sin daar a la poblacin de anchoveta y a aquellos que dependen de ella. Es claro que una veda de 2 o 3 meses afectara a la flota pesquera, ya que durante este tiempo las empresas dejaran de percibir ingresos, sin embargo el mayor ingreso que se percibira por procesar anchoveta adulta podra ser destinado a aliviar los costos que surgiran ante una paralizacin de la flota o frente a

los mayores costos de operacin en pocas con mayor dispersin del recurso. Por otro lado, la pesca de juveniles mayormente se registra cerca de la costa donde habitan otras especies que son aprovechadas por la pesca artesanal y que son tambin extradas por la flota anchovetera. Ello reducira enormemente los constantes conflictos con la pesca artesanal. La suspensin de la pesquera solo se debe aplicar en los puertos o zonas de pesca donde se observan abundancia de juveniles, lo que no prohibira pescar en otras zonas con presencia de individuos adultos. El uso de un modelo predictivo basado en los desembarques de los diferentes puertos, tal como ha sido aplicado en este estudio, proporcionara la magnitud de la paralizacin de la pesca que est relacionada con los tamaos y los porcentajes de juveniles. Aun cuando la normatividad vigente permite solo un 10% de juveniles en los desembarques, en la prctica esta norma no se aplica rigurosamente. La pesca

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RENATO SALVATTECI Y JAIME MENDO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 113-120 __________________________________________________________________________________________ indiscriminada de juveniles merece ser analizada considerando las prdidas biolgicas y econmicas mostradas en el presente estudio con la finalidad de cumplir fielmente con los principios de pesca responsable. produccin de harina y aceite de pescado en relacin a los juveniles.

Agradecimientos Nuestro agradecimiento al Blgo. Miguel iquen del Instituto del Mar del Per (IMARPE) por la Tabla 7. Valor de la harina y aceite de pescado en millones de informacin proporcionada y por sus valiosas dlares estimado a partir de los desembarques (A) y de la biomasa sugerencias en el desarrollo de este estudio, as proyectada (B) para los puertos de Paita, Chimbote, Callao y Pisco como a la Dra. Claudia Wosnitza-Mendo por la revisin de una versin preliminar. Este estudio durante el 2002. fue financiado y desarrollado en el marco del Incremento A B proyecto CENSOR de la Union Europea (B-A) PUERTO (Climate Variability and El Nio Southern Mes mill. US$ Mes mill. US$ mill. US$ % Oscillation: implications for natural coastal Enero 6.2 Mayo 6.5 0.3 4.1 resources and management, contrato 511071) y Marzo 3.8 Julio 5.1 1.3 33.8 es la publicacin Nro. 0023 de CENSOR. Abril 8.2 Julio 11.7 3.5 42.3
Mayo Junio Subtotal Enero Marzo Abril CHIMBOTE Mayo Junio Subtotal Enero Marzo Abril CALLAO Mayo Junio Subtotal Enero Marzo Abril PISCO Mayo Subtotal TOTAL PAITA 10.8 14.4 43.4 13.6 11.9 23.5 42.1 34.2 125.4 0.0 4.8 8.6 16.0 10.4 39.9 0.9 18.0 20.1 38.1 77.1 285.9 Julio Septiembre Subtotal Junio Julio Agosto Agosto Julio Subtotal Abril Julio Agosto Julio Julio Subtotal Abril Junio Julio Junio Subtotal 13.4 20.6 57.3 25.7 20.5 41.6 55.1 33.8 176.7 0.0 7.8 13.8 18.3 10.3 50.2 1.3 23.2 28.3 40.7 93.5 377.7 2.6 7.4 15.1 12.1 8.6 18.1 13.0 -0.4 51.3 0.0 2.9 5.1 2.3 -0.1 10.3 0.4 5.1 8.2 2.7 16.3 91.8 Aguayo H.M. 1976. Edad y crecimiento de la anchoveta (Engraulis ringens, Jenyns) del norte de Chile (Arica-Iquique). Invest. Pesq., Santiago 23 (1): 25. Csirke J. & Gumy A. 1996. Anlisis bioeconmico de la pesquera pelgica peruana dedicada a la produccin de harina y aceite de pescado. Callao. Bol. Inst. Mar Per Callao. Csirke J., Guevara-Carrasco R., Crdenas G., iquen M. & Chipollini A. 1996. Situacin de los recursos anchoveta (Engraulis ringens) y sardina (Sardinops sagax) a principios de 1994 y perspectivas para la pesca en el Per, con particular referencia a las regiones norte y centro de la costa peruana. Callao, 3 pp. Bol. Inst. Mar Per Callao. Froese R. 2004. Keep it simple: three indicators to deal with overfishing. Fish and Fisheries. 5: 86-91. IMARPE. 1970. Panel de expertos informes sobre los efectos econmicos de diferentes medidas regulatorias de la pesquera de la anchoveta peruana. Callao, 20 pp. Inf. Inst. Mar Per-Callao. _______. 1973. Tercera sesin del panel de expertos sobre la dinmica de la poblacin de anchoveta peruana. Bol. Inst. Mar Per Callao. : 521-599 _______. 1974. Segundo panel de expertos. Informe sobre los efectos econmicos de diferentes medidas regulatorias de la pesquera de la anchoveta peruana. Callao. Bol. Inst. Mar Per Callao. Mendo J. 1991. Stock identification of Peruvian anchoveta (Engraulis ringens): morphometric, tagging/recapture, electrophoretic and ecological studies. Ph D. Thesis. Univ. Bremen, Alemania. Miano J.B. 1968. Estudio de la fecundidad y ciclo sexual de la anchoveta (Engraulis ringens J.) en la zona de Chimbote. Bol. Inst. Mar del Peru-Callao. 1 (9). Muck P. 1989. Major trends in the upwelling system off Peru and their implications for management, p. 386-403. In D. Pauly, P. Muck, J. Mendo and I. Tsukayama (eds.) The Peruvian upwelling ecosystem: dynamics and interactions. ICLARM Conference Proceedings 18, 438 p. Instituto del Mar del Per (IMARPE), Callao, Per; Deutsche Gesellschaft fr Technische Zusammenarbeit (GTZ), GMBH, Eschborn, Federal Republic of Germany; and International Center for living Aquatic 24.3 51.5 34.7 88.7 71.8 76.9 30.8 -1.1 40.9 25.5 60.7 59.5 14.5 -0.8 25.9 39.1 28.5 40.7 7.0 21.2 32.1

Literatura citada

Conclusiones - La biomasa proyectada tuvo un incremento de 256 mil t con respecto a los desembarques reales. - La harina producida por los desembarques reales fue de 413.4 mil t frente a 512.7 mil t producidas por la biomasa proyectada, es decir, se obtuvo un incremento de 99.4 mil t (24%). - El aceite de pescado producido por los desembarques reales fue de 60.3 mil t frente a 114.1 mil t producido por la biomasa proyectada, es decir, se obtuvo un incremento de 53.8 mil t (89.2%). - El incremento del valor de la biomasa proyectada en relacin al de los desembarques reales fue de 91.8 millones de dlares. - La biomasa se increment en un 13.2% y las ganancias en un 32.1%, lo que muestra claramente el mayor aporte de los individuos adultos en la

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PRDIDAS BIO-ECONMICAS CAUSADAS POR LA CAPTURA DE JUVENILES DE ANCHOVETA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________
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___________________________ 1 Facultad de Pesquera, Universidad Nacional Agraria La Molina, Apartado postal 12-056, Lima 12, Per

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 23/09/2005 Aceptado: 05/12/2005

TIDAL AND INSIDE-SEASON EFFECTS ON THE DIVING BEHAVIOR OF PELAGIC CORMORANTS (Phalacrocorax pelagicus Pallas, 1811) AT CATTLE POINT, SAN JUAN ISLAND, WASHINGTON, U.S.A. EFECTOS DE LAS MAREAS Y DE LOS PERODOS INTRA ESTACIONALES EN EL COMPORTAMIENTO DE LOS CORMORANES PELGICOS (Phalacrocorax pelagicus Pallas, 1811) DURANTE EL BUCEO EN CATTLE POINT, SAN JUAN ISLAND, WASHINGTON, U.S.A
Camelia Manrique Bravo1 and Martha Williams de Castro2 Abstract The influence of time of day, tidal depth, current and inside-season change on the diving behavior of pelagic cormorants, as well as the relationships between diving time and the preceding and the subsequent surface time were examined at Cattle Point, San Juan Island. Diving behavior was recorded using focal animal sampling. Dives and surfaces were timed to the nearest second. Correlations between dive time and the other variables were analyzed using regression analysis and t-test of significance. On a daily basis, dive times varied with time of day, tidal depth and current direction. Dive times were longer later in the day, showing a trend to be longer when height of the tide was higher and during ebb tides. However, dive times remained variable throughout the course of the season. No inside-season related variation on diving times was found, probably due to changes in prey availability. Mean dives and recovery times were 31.2 sec and 19.1 sec respectively showing that dive times were longer than surface times. Even so, positive relationships were found between dive time and the preceding surface time and between dive time and the subsequent surface time suggesting that cormorants utilize both anticipatory and reactive breathing according to the foraging environment. Key words: pelagic cormorant, diving time, resting periods, anticipatory breathing, reactive breathing, tidal depth, ebb tide, flood tide. Resumen En Cattle Point, San Juan Island, se investig la influencia de la hora del da, la profundidad de la marea, las corrientes y la variacin intra estacional en el comportamiento durante el buceo en cormoranes pelgicos, as como la relacin entre la duracin del buceo y los tiempos en la superficie previos y posteriores al mismo. Para registrar la duracin del buceo se utiliz un muestreo dirigido. La duracin del buceo se midi en segundos y se utilizaron la prueba de t y anlisis de correlacin para investigar la relacin entre su duracin y dems variables. Se encontr que la duracin del tiempo de buceo variaba con la hora del da, la profundidad de las mareas y la direccin de las corrientes. Los buceos eran de mayor duracin en horas vespertinas, tendiendo a ser ms prolongados cuanto mayor fuera la profundidad del mar y durante la marea entrante. Los tiempos de buceo fueron variables durante la estacin y no se encontraron diferencias intra estacionales, posiblemente debido a influencias en la disponibilidad de presas. La duracin promedio de los buceos fue de 31.2 s y los tiempos de recuperacin de 19.1 s, es decir que los buceos duraron ms que los tiempos en la superficie. Se encontraron relaciones positivas entre la duracin del buceo y el tiempo previo al mismo, as como entre la duracin del buceo y el tiempo posterior en la superficie. Esto sugiere que los cormoranes utilizan una respiracin anticipatoria y reactiva frente al ambiente de forrajeo. Palabras clave: cormorn pelgico, duracin de buceo, perodos de descanso, respiracin anticipatoria, respiracin reactiva, profundidad del mar, marea baja, marea alta.

Introduction The San Juan Archipelago is a complex, dynamic and rich marine ecosystem in which a great number of marine organisms live, from species of plankton to marine mammals. This complexity is due to environmental factors as well as strong stream flows

and oceanic influences. This ecosystem with high fish and plankton abundance favors the presence of numerous species of seabirds such as the Pelagic Cormorant (Phalacrocorax pelagicus). Cormorants are foot propelled pursuit divers that forage inshore (Ashmole, 1971; Cooper, 1986;

TIDAL AND INSIDE-SEASON EFFECTS ON THE DIVING BEHAVIOR OF PELAGIC CORMORANTS , WASHINGTON, U.S.A. Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Sapoznikow & Quintana, 2003; Gaston, 2004; Wanless et al., 1992; Punta et al., 1993) and have exceptional diving abilities (Croxall et al., 1991; Wanless, 1995). These birds typically alternate relatively short periods of active foraging fairly close to land with long periods of resting ashore or on water (Wanless & Harris, 1991). Like other avian divers, their diving performance is affected by different environmental variables such as water depth, bottom substratum and prey density due to food accessibility is directly related to these factors (Sapoznikow & Quintana, 2003; Croll et al., 1992; Hustler, 1992). Seasonal patterns affect fish abundance (Kato et al., 2001), so it can be expected that behavior of piscivorous birds is affected as well. Furthermore, according to some physiological constraints, long dives should be followed by long resting periods, in order to restore oxygen supplies (Cooper, 1986; Lea et al., 1996; Jodice et al., 1999; Wanless et al., 1992). In this way, it would be expected to have longer dives during higher tidal depths due to demersal species being deeper in the water and that cormorants follow the 1:1 of dive time to surface time showed by other diving birds (Kooyman & Ponganis, 1997). In this study, the time of the day and factors such as tidal depths and currents, as well as the insideseason influence on the diving behavior of Pelagic Cormorants were examined. Relationships between dive time and either the preceding or subsequent surface times as different breathing strategies were also investigated. Methods During October and November 2004, diving behavior of Pelagic Cormorants was observed at Cattle Point, San Juan Island (Figure 1). We followed each focal bird as long as possible from its detection until the bird flew away, swam too far out to be observed; disappeared from view; or when it joined up with another bird so it became difficult to identify which bird had surfaced. Observations were done using binoculars or with the naked eye. For each sampling event, we recorded date, time, weather, tide height plus current direction and speed. We also noted weather a fish or another prey item was brought to the surface. Data were collected by two people, one performing the observations and the other one recording the information to avoid losing site of the bird. Regression analysis and t-test of significance ( = 0.05) were used to analyze the relationships between dive time and the other variables. Results A total of 40 Pelagic Cormorants feeding bouts were observed in this study. From these, 891 dives and surfaces were analyzed. Dive times ranged from 7-87 seconds. Mean dive time was 31.2 + 11.7 s. Surface times were shorter than dives and more variable in duration, having a higher standard deviation. Surface times ranged from 6-90 seconds and the mean was 19.4 + 12.1 s. Daily patterns On a daily basis, a strong correlation between dive time and time of day was found (P < 0.0001). Figure 2a shows dives were longer as the day progressed. This strong correlation may be affected by the state of tide and currents as well. Tidal depth affected diving behavior of cormorants, such that dives were longer when the height of the tide was higher (P = 0.0362). However, some of the dives were longer and shorter than the trend (Figure 2b), indicating that the cormorants dive was affected by other factors. There was also a clear tidal current effect. During ebb tides, dive times increased as current increased (P = 0.0003). On the other hand, during flood tides dives decreased as current increased (P = 0.0049 respectively) (Figure 2c). Inside-season Overall, dive time did not change significantly throughout the course of the season (fall). Dives remained variable not showing a clear trend (P = 0.8688) (Figure 3). This result suggests that prey availability may not be influencing diving behavior of cormorants or prey abundance did not change. Dive and surface time relationships Cormorants dive were twice as long as surface times in some cases and for others were almost five times longer than surface times, going against the 1:1 of diving time to surface time expected for other diving birds (Kooyman & Ponganis, 1997). The latter means that the longer a diving animal stays underwater, the longer it must stay on the surface

Figure 1. Map of Cattle Point showing the location of the observation point.

Specifically, we measured the length of time that birds were submerged and how long they remained on the surface between dives using the focal animal sampling method (Altmann, 1974). Times of diving and reemerging were recorded to the nearest second.

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CAMELIA MANRIQUE BRAVO Y MARTHA WILLIAMS DE CASTRO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 121-125 __________________________________________________________________________________________ between dives in order to restore its oxygen supplies (Dewar, 1924). Figure 2. Daily variation of dive time related to time of day (a), height of the tide (b) and current velocity and direction (c).
a. Means of dive time with time of day (early 0900-1200, middle 1200-1400, late 1400-1700).
50 45 40 dive time (s) 35 30 25 20 15 10 5 0 early middle time of day late R2 = 0.8979

coefficients using t-tests. Twenty bouts (50%) had a positive relationship with the subsequent surface time (P = 0.0026), nineteen (47.5%) of them had a positive relationship with the preceding surface time (P < 0.0001), and one bout (2.5%) showed no correlation at all (r = 0.00004) (Figure 4). Figure 3. Inside-season change of dive time.
70 60 dive time (s) 50 40 30 20 10 0

10-Nov

15-Nov

16-Nov

18-Nov

19-Nov

22-Nov
80

dates

b. Means of dive time and in relation to height of the tide.

90.0 80.0 70.0 dive time (s) 60.0 50.0 40.0 30.0 20.0 10.0 0.0 0 0.5 1 1.5 height of tide (m) 2 2.5 3 R2 = 0.1339

Figure 4. Positive relationships between dive time and the preceding surface time (a) and the subsequent surface time (b). Blue lines show the predicted 1:1 of dive time to surface time. a. Regression of dive time and preceding surface time.
100 90 80 preceding surface time (s) 70 60 50 40 30 20 10 0 0 20 40 60 100 dive tim e (s)

R2 = 0.25

c. Ebb and flood tides effect.

ebb
dive time (s) 70 R2 = 0.51 60 50 40 30 20 10 R2 = 0.70

flood

b. Regression of dive time and subsequent surface time.

50 subsequente surface time (s)

0 -4 -3 -2 -1 0 current (kt) 1 2 3 4

45 40 35 30 25 20 15 10 5 0 0 10 20 30 40 dive time (s) 50 60

R2 = 0.03

Regression plots of dive and surface times showed a number of outliers, especially in surface times. The longest surface times were recorded when the birds brought prey items to the surface, probably because prey were too big to be swallowed under water. These outliers were deleted from the data set to avoid distortion of the trends. Dive and surface intervals were correlated for each bird to find out if either the preceding or the subsequent surface time was better related to the dives. These relationships were examined thoroughly comparing the regression

70

23-Nov
80

15-Oct

22-Oct

28-Oct

Discussion Daily variation and other factors affecting diving time According to Dorfman & Kingsford (2001) cormorants show diel feeding patterns. Furthermore,

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29-Oct

TIDAL AND INSIDE-SEASON EFFECTS ON THE DIVING BEHAVIOR OF PELAGIC CORMORANTS , WASHINGTON, U.S.A. Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ availability of prey may change with time of day and this could then affect diving behavior of cormorants. Thus longer dives later in the day may be a response to lower prey abundance. Cormorants diving behavior may also be related additionally to other factors such as tidal depth and currents. Water depth and tidal cycle influences cormorant diving behavior (Sapoznikow & Quintana, 2003; Dorfman & Kingsford, 2001; Jodice et al., 1999; Richne, 1995; Croll et al., 1992). A positive relationship between dive time and height of the tide would be explained by the fact that during high tides cormorants have to dive deeper. Even so, we found moderate number of dives under the trend (Figure 3b), suggesting that cormorants were feeding on epipelagic schooling fish instead of demersal species, therefore capturing prey in shallow waters during high tides. Hence changes in dive times could be related then to differences in prey distributions within the water column. With respect to currents, birds foraging close to shore with ebb and flood tides may benefit from tidal upwelling or tidal eddies (Irons, 1998). According to Dorfman & Kingsford (2001) and Richner (1995), who studied cormorants in Australia and Scotland respectively, cormorants feed more frequently during ebbing tides. However Zamon (2003) found in the San Juan Island area that prey is more available during flood tides. Thus birds are expected to have shorter dives during the floods, when the incoming current is bringing more prey, and longer dives during the ebbs, when the outgoing current is taking away the food available (Figure 3c). Therefore current direction is affecting diving times more than current velocity. Inside-season effect on diving time The lack of inside-season-related variation may be attributed to patterns in prey availability. Cormorants feed actively on demersal species such as sand lance (Kato et al., 2001). Sand lance are a stationary species (Zamon, 2003) that spend most of the winter buried in the sand rarely being caught in the water column (Robards & Piatt, 1999). According to Robards and Piatt (1999), several reports allude the possibility that sand lance migrate to deeper waters during winter. Due to these reasons, it could be expected that cormorants would dive longer to find prey throughout the season. However, given that cormorants are opportunistic feeders (Kato et al., 2001; Dorfman & Kingsford, 2001), they may also feed on epipelagic schooling fish when they are more available. Flexibility in prey choice may explain why insideseason change is not directly affecting diving behavior. The dive-surface relationship Comparative data on duration of dives and recovery periods on the surface between dives, suggests that different bird species may allocate their time in different ways depending on their foraging ecology (Wanless et al., 1992). Here cormorants demonstrated different dive-surface time relationships. A positive relationship between a dive and the preceding surface time suggests that the birds remain on the surface for a period of time prior to the dive loading their oxygen stores and will dive until their oxygen stores are depleted, this is called anticipatory breathing. On the other hand, a positive relationship between a dive and the subsequent surface time suggests that birds emerged from their dive and remain on the surface filling up again their oxygen stores; this is called reactive breathing (Lea et al., 1996). In this study the correlation coefficient for each of these relationships was not very strong. Dive times showed a weak dependence on surface time implying that birds store oxygen from one dive to another, presumably as Lea et al., (1996) found because the oxygen stores were not close to be depleted during the dive. A reason for this is that cormorants select either anticipatory or reactive breathing depending on the features of the foraging environment. In conclusion, on a daily basis, dives were affected not only by time of day, but tidal depth, direction of the current, and probably prey availability. Diving behavior of pelagic cormorants did not change over the course of the season. However, this study was very short and in a year long research study a seasonrelated variation might be found. Regarding the divesurface relationship, pelagic cormorant utilize both the preceding and the subsequent breathing as feeding strategies according to the environment that surrounds them. Further research involving a larger sample size, longer temporal scale, and new variables such as water depth, prey availability, and diet may be used to confirm these results. Acknowledgments We would like to thank the Fellow PEF Students, Dr. Breck Tyler, Dr. Jan Newton, Donors to Friday Harbor Laboratories, Washington Research Foundation, PEF classmates, Scott Schwinge, Lyndsey Lefebvre and Melissa Simon. Finally we wish to acknowledge the use of the Maptool program for analysis and graphics in this paper. Maptool is a product of SEATURTLE.ORG. (Information is available at www.seaturtle.org). References
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___________________________ 1. Laboratory of Animal Physiology and Bioremediation. La Molina National Agrarian University. Lima, Peru, camelia.mb@gmail.com 2 Professor. Faculty of Sciences. Department of Biology. La Molina National Agrarian University. Lima, Peru, mwilliams@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 06/07/2005 Aceptado: 08/08/2005

EFECTO DEL ESTRS POR SALINIDAD EN CUATRO CEPAS DE Dunaliella salina TEOD. EN EL PER SALT STRESS IN THREE Dunaliella salina TEOD. STRAINS IN PERU
Romn Felipe Serpa Ibez1 y Abelardo Caldern Rodrguez1 Resumen Se estudi el efecto de diferentes niveles de salinidad (1.5 M, 2.5 M, 3.5 M y 4.5 M) en el crecimiento y contenido de pigmentos de cuatro cepas de Dunaliella salina en el Per. Los resultados expresaron que hubo una correlacin negativa entre: a) La salinidad y la densidad celular a concentraciones mayores de 2.5 M y b) La salinidad y el contenido de pigmentos (mg/l). La cepa FV-002 present el ms alto contenido de pigmentos carotenoides y clorofilas. Palabras clave: salinidad, carotenos, clorofilas, densidad celular, Dunaliella. Astract The effect of different levels of salinity (1.5M, 2.5M, 3.5M y 4.5M) were studied on the growth and chlorophyll and carotenoid pigments contents in four Peruvian strains of Dunaliella salina. The results show a negative correlation between: a) The salinity and the cellular density at concentrations higher than 2.5M and b) The salinity and the pigments content (mg/l). The strain FV-002 showed the higher pigment content both for carotenoids and for chlorophylls. Key words: salinity, carotenoids, chlorophylls, cellular density, Dunaliella.

Introduccin Los estudios fisiolgicos de Dunaliella salina se han enfocado principalmente hacia su crecimiento y carotenogenesis, con nfasis en las condiciones que lo optimizan (Ben-Amotz et al., 1982; Borowitzka et al., 1984; Cifuentes et al., 1992). Adems de la produccin de glicerol, Dunaliella salina produce altas concentraciones de -caroteno como respuesta a la limitacin de nutrientes (Ben-Amotz et al., 1982; Ben-Amotz & Avron, 1983; Ben-Amotz & Morday, 1990), estrs salino (Borowitzka et al., 1990) y alta intensidad de luz (Ben-Amotz & Avron, 1983; BenAmotz & Avron, 1989; Ben-Amotz & Morday, 1990). Dunaliella salina en condiciones hipersalinas (1.5 M a 3 4 M de ClNa) tiene un declive en el crecimiento celular; sin embargo, el flujo de carbn es canalizado hacia el incremento intracelular de glicerol y a un concomitante aumento en la sntesis de isoprenoides plastdicos (Cowan et al., 1992). Bajo condiciones hipersalinas, el glicerol funciona en el citoplasma como un soluto compatible para mantener la integridad de la membrana y protenas. Al parecer las respuestas celulares al estrs salino son regulatorias y parecen depender de una diversidad de mecanismos ligados a la modificacin en el balance del cido abcsico. Gomez-Pinchetti et al. (1992) y Borowitzka et al. (1990) sostienen que el aumento de la concentracin de ClNa en el medio incide en el aumento de -caroteno. En el presente estudio se evalu la influencia de diferentes niveles de salinidad en la produccin de caroteno y clorofila en condiciones de laboratorio de

cuatro cepas silvestres de Dunaliella salina Teod. en el Per. Por otro lado, el crecimiento se evalu en trminos de densidad celular. Materiales y Mtodos Se usaron cuatro cepas de Dunaliella salina provenientes de las salinas de Los Chimus (FV-001), salinas de Huacho (FV-002), salinas de Chilca (FV003) y salinas de Otuma (FV-004), cultivadas en medio enriquecido (Tabla 1). Se prob cuatro diferentes niveles de salinidad 1.5 M, 2.5 M, 3.5 M y 4.5 M versus cuatro cepas. La salinidad del medio se obtuvo agregando sal industrial a un volumen de agua de mar hasta la concentracin deseada. Se consider que el agua de mar tiene una concentracin de sal de 35 g/l. Aguilar (1995). As, para llegar a una solucin 1.5 M (equivalente 87.55 g/l) se mezclo 52.75 gramos de sal industrial con agua de mar y se enras a un litro. La solucin experimental fue preparada con todos los nutrientes y a la misma concentracin del medio enriquecido variando solo la salinidad. Se us como fuente de nitrgeno al NO3NH4 a una concentracin de 2.5 mM/l; PO4HK2 a una concentracin de 0.2 mM/l; micronutrientes a la misma concentracin del medio Guillard, con una variacin en la concentracin del H3BO3. En cada tratamiento se us 150 ml de la solucin experimental y se inocul con 15 ml del cultivo stock mantenido en el mismo medio en fase estacionaria temprana. Cada tratamiento fue repetido tres veces en diferentes lapsos de tiempo (1x, 2x y 3x). Los

EFECTO DEL ESTRS POR SALINIDAD EN CUATRO CEPAS DE Dunaliella salina EN EL PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ tratamientos se expusieron a un fotoperodo de 12:12 (Luz: Oscuridad) y fueron mantenidos a una densidad de flujo fotnico de ~272 E/m2.s, con temperatura semicontrolada (19.9-30.4 C0) y con agitacin cada tres das durante 21 das. Los cultivos fueron peridicamente muestreados y analizadas para determinar la densidad celular y la concentracin de pigmentos. Para determinar la densidad celular cada muestra fue fijada con lugol. Los conteos se hicieron empleando una cmara Neubauer estndar de 0.1 mm de altura y 1 mm2 de rea. Para el anlisis estadstico de las curvas de crecimiento se realiz un anlisis de regresin del promedio de tres observaciones. Se consider aquella curva con un R2 ms grande. Las diferencias significativas en las tasas de crecimiento se hicieron mediante una prueba de t de student. Para llevar a cabo la extraccin de las clorofilas se tomaron alcuotas del cultivo y se dispusieron en tubos de centrfuga de plstico. Se centrifugo a 5000 g por una hora. El pellet fue lavado directamente con acetona pura (~3.2 ml) y agitado en vortex posteriormente. Se agreg 0.8 ml de agua destilada con el fin de llegar a la concentracin de acetona de 80 % v/v. La concentracin de carotenoides totales (caroteno como componente con la mayor concentracin en D. salina) fue cuantificada usando E1%480 nm (coeficiente de extincin) de 2273 a 480 nm. La concentracin de clorofila en mg/l fue cuantificada como lo describe Arnon (1949). Para determinar las diferencias significativas en las concentraciones de los diferentes pigmentos se hizo una prueba de anlisis de variancia con arreglo factorial. Las comparaciones se hicieron con la prueba de Tuckey. Tabla 1. Medio de Cultivo para Dunaliella salina. Macronutrientes
Na Cl Fuente de N KH2PO4 NaH2PO4 1.5 a 4.5M 5mM/l de N 0.2 Mm/l FeCl3 Cl2Mn.2H2O SO4Cu.5H2O Cl2Co.H2O Na2MoO4.H2 O SO4Zn.H2O H3BO3* 3.15 mg/l 180 g/l 9.8 g/l 10.5 g/l 6.3 g/l 22 g/l 4.45 g/l Los Chimus Chilca Huacho Otuma

Resultados Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre la densidad celular Se observa que hay una relacin inversa entre la densidad celular promedio y el nivel de salinidad en las cepas de Huacho y Otuma; sucede lo mismo en la fase exponencial en las cepas de Chilca y Los Chimus, pero en ambos casos la menor densidad final se produjo a 2.5 M (Figura 1a) En todos los casos la menor densidad final promedio en las cuatro cepas se produjo a la mayor salinidad (4.5 M) y la cepa de Otuma present la menor densidad. A la salinidad de 3.5 M se alcanz el siguiente nivel de densidad celular y en tres cepas se alcanz densidades celulares finales entre 1.5 x 105 y 2 x 105 clulas/ml. De esas tres cepas, la cepa de Otuma fue la que obtuvo la mnima densidad final promedio (Tabla 1.1). La mxima densidad celular final promedio se dio en la cepa de Huacho (> 7 x 105 clulas/ml). Le siguieron la cepa de Chilca (~ 5 x 105 clulas/ml), la cepa de Los Chimus (~ 3 x 105 clulas/ml) y la cepa de Otuma (1 x 105 1.5 x 105 clulas/ml) (Tabla 1.1). En las cepas de Chilca y Huacho, las mximas tasas de crecimiento o productividades celulares se produjeron a 2.5 M de salinidad (0.4323 0.507clulas/ml.da respectivamente) siendo la cepa de Chilca, la que no tuvo diferencias significativas entre las salinidades de 1.5 a 3.5 M (0.3318-0.3494 clulas/ml.da) Con respecto a las cepas de Los Chimus y Otuma las mximas tasas de crecimiento se produjeron a 1.5 M de salinidad; no habiendo en la cepa de Los Chimus diferencias significativas entre las salinidades de 2.5 y 3.5 M (0.2777-0.3037 clulas/ml.da) y en la cepa de Otuma entre las salinidades de 1.5 y 2.5 M (0.4323-0.4005 clulas/ml.da) (Tabla 1.1). Tabla: 1.1. Densidad celular (clulas/ml) en el dia 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades
prm 1.5 265000 351667 724467 129433 Prm 2.5 299467 520000 599433 112233 prm 3.5 177767 172200 227800 61100 prm 4.5 40000 51700 58333 13900

Micronutrientes
Na EDTA 4.36 mg/l

Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre el contenido de carotenoides totales La mayor concentracin de carotenoides totales promedio (mg/l) se produjo en la cepa de Huacho a la salinidad de 1.5 M (1.96563mg/l) y las menores concentraciones de carotenoides totales promedio se produjeron en el tratamiento de 4.5 M en las cuatro cepas. A esta ltima salinidad las cepas de Chilca y Huacho fueron las que obtuvieron la mayor 128

ROMN FELIPE SERPA IBEZ Y ABELARDO CALDERN RODRGUEZ Ecol. apl. aVol. 4 1 y 2, pp. 127-133 __________________________________________________________________________________________ concentracin final ( 0.75 mg/l), seguida por la cepa de los Chimus (~ 0.5 mg/l) y la cepa de Otuma (<0.25 mg/l), siendo esta ltima la que tuvo la menor concentracin de carotenoides totales a esa salinidad (Figura 1b, Tabla2). En los dems niveles de salinidad, la evolucin en la concentracin de carotenoides totales tuvo una alta correlacin con la curva de crecimiento celular de cada cepa (r= 0.7862). En casi todos los tratamientos (1.5 M, 2.5M, 3.5 M y 4.5 M) en las cepas de Chilca, Huacho y Otuma, las series de observaciones que presentaron menores concentraciones de carotenoides totales se dieron en aquellos cultivos que tuvieron temperaturas superiores a 29 C. Cabe destacar que las ms altas temperaturas se dieron durante los meses de verano. En el caso de la cepa de Los Chimus este comportamiento solo sucedi a 2.5 M y 4.5 M. ( Figura 1b,Tabla 2). Tabla: 2: Concentracion de carotenoides en mg/l en el dia 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades
prm 1.5 Los Chimus Chilca Huacho Otuma 1.3878 1.1975 1.9656 0.8841 Prm 2.5 1.7317 1.7408 1.3786 0.9253 prm 3.5 1.3552 1.7416 1.5889 0.5242 prm 4.5 0.5159 0.7526 0.8346 0.2402

Este ltimo tratamiento en el da 21 siempre produjo concentraciones promedio mayores al tratamiento con 3.5 M de salinidad. Tabla 2.1.: Concentracion de carotenoides en pg/clula en el dia 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades
prm 1.5 Los Chimus Chilca Huacho Otuma 5.409 3.6954 2.8427 8.1075 prm 2.5 5.9407 3.5579 2.5599 8.3072 prm 3.5 7.5733 10.098 6.8806 12.4661 prm 4.5 13.2561 16.3583 14.7039 17.8998

Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre el contenido de clorofila en mg/l Al igual que en la densidad celular y concentracin de carotenoides totales, la menor concentracin de clorofila se produjo en el tratamiento con la salinidad de 4.5 M en las cuatro cepas. A esa salinidad las cepas de Chilca y Huacho (~ 0.25 mg/l) tuvieron concentraciones finales ligeramente mas altas que la que obtuvo la cepa de Los Chimus, siendo la cepa de Otuma la que obtuvo la menor concentracin de clorofila (< 0.125) (Tabla 3, Figura 1c). Tabla: 3: Concentracin de clorofila en mg/l en el da 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades
prm 1.5 Los Chimus Chilca Huacho Otuma 1.4277 1.0018 2.0413 0.7507 prm 2.5 1.48 1.3332 1.7712 0.7743 prm 3.5 0.8718 0.8462 0.8114 0.1638 prm 4.5 0.1636 0.275 0.2586 0.1103

Las mayores tasas de produccin de carotenoides o productividades de carotenoides en la cepa de Chilca, Otuma y Chimus se produjeron a 2.5 M (0.2621-0.2122-0.2189 mg/l.da respectivamente) y en la cepa de Huacho a 1.5 M (0.2523mg/l.da).Con respecto a las productividades, en la cepa de Los Chimus la mayor productividad se produjo a 2.5 M sin embargo no hubo diferencias significativas entre las salinidades 1.5 M, 2.5 M y 3.5 M (0.1776-0.21890.2104 mg/l.da respectivamente). El mayor nivel de salinidad en todos los casos present las menores pendientes es decir tuvieron las menores productividades de carotenoides (Figura 1b). Cuando se compar las productividades de las cepas producidas a cada salinidad no hubo diferencia significativa en el intervalo entre 1.5 M a 3.5 M de salinidad (fue un excepcin la comparacin de la cepa de Los Chimus y Huacho a 1.5 M). Sin embargo si hubo diferencias significativas a 4.5 M de salinidad entre la cepa de Otuma y las cepas de Chilca y Huacho. La menor concentracin final promedio de carotenoides totales en pg/clula se produjo en los tratamientos con la salinidad de 1.5 M y 2.5 M. y las mayores concentraciones finales se produjeron a 4.5 M (Tabla 2.1). La salinidad de 4.5 M alcanz la mxima concentracin antes de los 10 das y en todo el cultivo su concentracin fue mayor a 10 pg/clula.

A salinidades superiores a 2.5 M se observ que las concentraciones de clorofila fueron siempre menores a la concentracin de carotenoides alcanzados a esa salinidad (Figura 1b y 1c, Tabla 2 y 3). En la cepa de Los Chimus, la evolucin en el contenido de clorofila en los cuatro niveles presenta una alta correlacin con las curvas de crecimiento respectivas manteniendo el mismo orden de las curvas (r= 0.9209). En la cepa de Huacho, en las tres salinidades hay una fase de adaptacin, pero despus la evolucin en el contenido de clorofila es similar a la realizada por la cintica de crecimiento. En la cepa de Chilca hubo una notoria fase de adaptacin, y despus un aumento en la concentracin de clorofila en los tres tratamientos (1.5 M, 2.5 M y 3.5 M) que fue similar al comportamiento de la densidad celular a esas mismas salinidades.

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EFECTO DEL ESTRS POR SALINIDAD EN CUATRO CEPAS DE Dunaliella salina EN EL PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ En la cepa de Otuma la evolucin en la concentracin de clorofila alcanzada por los tratamientos con las salinidades de 2.5 M y 1.5 M es similar (alta correlacin) a la evolucin de la concentracin de carotenoides totales (r= 0.8911). En todos los tratamientos realizados en las cepas, las concentraciones de clorofila en pg/clula tuvieron una tendencia decreciente en los tratamientos con las salinidades de 2.5 M, 3.5 M y 4.5 M. Las concentraciones en el tratamiento de 1.5 M tuvieron valores casi constantes, y si hubieron variaciones positivas o negativas, estas fueron muy leves (Tabla 3.1). En todos los casos las concentraciones de clorofila son siempre al final menores a 10 pg/clula (Tabla 3.1). La razn carotenoides totales y clorofila en los tratamientos con 3.5 M y 4.5 M en el da 21 es mayor a 1.5. Cuando se comparan las concentraciones de clorofila en pg/clula el da 21 en los medios con 1.5 M, 2.5 M, 3.5 y 4.5 M de salinidad no se encuentran diferencias significativas. Sin embargo, cuando se comparan las concentraciones de clorofila entre las cepas, todas tuvieron diferencias significativas ese da ( = 0.01). Tabla: 3.1: Concentracin de clorofila en pg/clula en el da 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades.
prm 1.5 Los Chimus Chilca Huacho Otuma 6.73 3.33 2.98 6.643 prm 2.5 5.157 2.78 3.41 7.457 prm 3.5 4.983 5.06 3.53 6.03 prm 4.5 4.75 5.773 4.723 7.115

Discusin Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre la densidad celular Se sabe que el factor salinidad, disminuye los procesos metablicos y la replicacin celular y aunque todas las variedades de una especie puedan presentar la misma tendencia de crecimiento, es necesario determinar el grado de esta tendencia por medio de la cintica de crecimiento, tasas de crecimiento u otros ndices. En general existe una correlacin inversa entre la salinidad y la densidad celular. En la cepa de Los Chimus y Otuma las mximas tasas de crecimiento se produjeron a 1.5 M de salinidad. Sin embargo en las cepas de Chilca y Huacho, las mximas tasas de crecimiento o productividades celulares fueron a 2.5 M de salinidad. Se ha determinado que la cepa de D. salina aislada del Mar Muerto tiene mayores tasas de crecimiento y densidades finales cuando se cultiva a bajas salinidades (Ben-Amotz & Avron, 1989). De las cepas

analizadas en el presente experimento, solo la cepa de Los Chimus se asemeja a ese reporte, dado que no hay diferencias significativas en las tasas de crecimiento cercanas. Este comportamiento fue tambin reportado por Aguilar (1995) en esta misma cepa. Otras cepas de D. salina como la aislada del Gran Lago Salado de Utah tuvo su crecimiento ptimo a la salinidad de 120 o/oo (~ 2 M); cabe aclarar que esta salinidad fue menor que la de su hbitat natural donde constituye la flora dominante, aunque crece en el mayor rango de salinidad de todas las especies del genero (20 350 o/oo; 0.3 M saturado) (Barbarena & Montoya, 1990). Diversas investigaciones de cepas de Dunaliella salina de Amrica del Sur usan en sus cultivos salinidades entre 2 y 3 M. En el presente experimento las cepas Chilca, Huacho y Otuma tuvieron crecimientos ptimos (tasa de crecimiento y densidad celular) a la salinidad de 2.5 M en forma similar al reporte de Cifuentes et al. (1992). Ocurre una disminucin en las densidades celulares finales cuando se aumenta la salinidad del medio de cultivo (Aguilar, 1995; Araneda et al., 1992; Barbarena & Montoya, 1990; Ben-Amotz & Avron, 1989; Borowitzka & Borowitzka, 1988; Carbajal, 1991; Cifuentes et al., 1992). Este estrs de salinidad influencia la capacidad de D. salina para adquirir las fuentes necesarias para su crecimiento y productividad. Tpicamente, la fijacin de carbono por fotosntesis se retarda en clulas expuestas a una variedad de estreses. A pesar de lo dicho anteriormente, en clulas de D. salina hay una estimulacin en la tasa de adquisicin de carbn inorgnico y se ha determinado la presencia de una anhidrasa carbnica adaptada a altas salinidades (Fisher et al., 1996). Una respuesta caracterstica de D. salina al estrs por salinidad es el ajuste en la concentracin intracelular de glicerol por regulacin del flujo de carbono entre la produccin de almidn en el cloroplasto y la sntesis de glicerol en el citoplasma. As, el flujo de carbono es canalizado del almidn hacia el glicerol con un concomitante incremento en la biosntesis de isoprenoides plastdicos. Desde el punto de vista energtico, sobre la base de un estudio terico de la cantidad de ATP necesaria para la sntesis de material celular en bacterias autotrficas no haloflicas (aproximadamente 30 mmol de ATP por cada 0.2 gramos de biomasa seca), el costo de producir solutos osmticos orgnicos en organismos haloflicos es enorme (Oren, 1999). Dado que la cantidad de energa necesaria para la produccin de solutos osmticos quizs exceda grandemente los requerimientos energticos para la biosntesis de protenas, cidos nucleicos, paredes celulares y otros compuestos, la energa disponible para el crecimiento se ve disminuida cuando uno incrementa la salinidad del cultivo.

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ROMN FELIPE SERPA IBEZ Y ABELARDO CALDERN RODRGUEZ Ecol. apl. aVol. 4 1 y 2, pp. 127-133 __________________________________________________________________________________________ Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre el contenido de carotenoides Las concentraciones de carotenoides totales en mg/l y las salinidades del cultivo tuvieron una correlacin negativa a salinidades superiores a 2.5 M. De las cuatro cepas, la cepa de Huacho fue la que obtuvo la mayor concentracin de carotenoides, adems fue la nica que obtuvo esa alta concentracin a la mas baja salinidad analizada (1.5 M). Mediante el anlisis de varianza de las concentraciones de carotenoides totales a los 21 das, se ha demostrado que a las salinidades 1.5 y 2.5 M, las concentraciones de carotenoides fueron ptimas. Este comportamiento se asemeja al presentado por la densidad celular. Dadas esas evidencias, cuando el fin de cultivo es obtener altas densidades celulares y/o altas concentraciones de carotenoides totales, las salinidades del cultivo ptimas serian de 1.5 M 2.5 M. En cuanto a las tasas de produccin de carotenoides (mg de carotenoides / litro de cultivo. da) entre las salinidades de 1.5 a 3.5 M y en algunos casos 4.5 M (cepa de Huacho) no hay diferencia significativa. En respuesta al aumento de la salinidad no solo hay una disminucin en la tasa de crecimiento (BenAmotz & Avron, 1983; Ben-Amotz & Avron, 1989), o en la tasa de fijacin de carbono sino una acumulacin de carotenoides, clorofila y un aumento en la actividad metablica del cido abcsico. Tambin hay una variacin en la concentracin de glicerol como un soluto compatible en respuesta a los cambios de salinidad (Brown & Borowitzka, 1979; Cowan et al., 1992). Las enzimas en D. salina involucradas en el metabolismo del cido abcsico se localizan en el cloroplasto. Se ha demostrado la interrelacin entre la actividad del ciclo de la xantofila y la capacidad de las clulas de D. salina de acumular beta-caroteno y producir cido abcisico. As, en clulas estresadas recientemente por el incremento de la salinidad hay un incremento en la epoxidacin de algunos componentes del ciclo de la xantofila que se correlaciona con bajos niveles de beta-caroteno y altos niveles de cido abcisico. Despus de un corto lapso de tiempo cuando hay una disminucin de la epoxidacin y disminucin de la concentracin de cido abcsico, se exalta la acumulacin de beta-caroteno (Cifuentes et al., 1995). En el presente anlisis, los cultivos expuestos a temperaturas altas produjeron las menores concentraciones de carotenoides en mg/l. El incremento de la temperatura puede afectar la absorcin de nutrientes como los nitratos, sin embargo la absorcin de amonio es ligeramente insensible a las variaciones de la temperatura (Reay et al., 1999). Dado que las temperaturas altas producen cambios cinticos en la toma de otros nutrientes limitantes, estos cambios en los procesos metablicos podran explicar mejor el menor contenido de carotenoides. Se sabe que altas temperaturas producen la liberacin de compuestos orgnicos al medio circundante. As mientras mas se incremente la temperatura del cultivo, mas se incrementa la probabilidad de que las clulas excreten sustancias orgnicas (Giordano et al., 1994). El aumento de esas sustancias y las temperaturas altas incrementan el nmero de bacterias. Se sabe que las bacterias inducen la nucleacin y precipitacin de las sales disueltas pudiendo provocar condiciones de deficiencia nutricional (Ventosa et al., 1998). La acumulacin de beta-caroteno hace ms fluidas las membranas plasmticas en el cloroplasto y favorece el proceso fotooxidativo. Sin embargo la exposicin a temperaturas altas y/o alta intensidad luminosa hiperfluidizan demasiado las membranas tilacoidales lo que provoca finalmente su mayor sensibilidad a daos peroxidativos (Havaux, 1998). Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre el contenido de clorofila La cantidad de clorofila es un indicador del proceso de fotosntesis. As, el hecho de que el contenido de clorofila en mg/l disminuya al aumentar la salinidad demuestra que la fotosntesis es inhibida por incremento de la salinidad del cultivo (Cowan et al., 1992). De las cepas analizadas, la cepa de Huacho present las mayores concentraciones de clorofila en el nivel de salinidad mas bajo (1.5 M) en forma similar a lo ocurrido en los carotenoides totales en mg/l. La variacin en el pH por el incremento de la salinidad (estrs inico) altera el flujo linear del fotosistema I haca el flujo cclico. Esta alteracin en el fotosistema I contribuye a la disminucin de la proporcin NADPH / NADP y a su vez indica una disminucin de las actividades biosintticas (incluida la sntesis de clorofila). El incremento de la salinidad tambin influye en la asimilacin del CO2 a pesar de la aparicin de las anhidrasa carbnicas (Fisher et al., 1996). As, la acumulacin de fotosistemas II inactivos podra ser debido a la fotoinhibicin causada por la fotosntesis en condiciones de limitada fijacin de CO2. No solo el incremento de la salinidad influye en la maquinaria fotosinttica, sino la intensidad luminosa puede inactivar o destruir las unidades del fotosistema II. Las cantidades de unidades de fotosistema II activas es un indicador de la actividad celular. As, una baja concentracin del fotosistema II implica una baja actividad metablica. Referencias Bibliogrficas.
Aguilar CP. 1995. Crecimiento y ciclo de vida del alga Dunaliella salina Teodoresco (Chlotophyta, Volvocales) de las salinas de los Chimus (Ancash) y las salinas de Chilca (Lima). Tesis para obtener el titulo de Licenciado en Biologa. Universidad Ricardo Palma. Lima-Per.

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EFECTO DEL ESTRS POR SALINIDAD EN CUATRO CEPAS DE Dunaliella salina EN EL PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________
Araneda P., Tapia I. & Gmez-Silva B. 1992. Microalgas del Norte de Chile II. Cultivos en medio de bajo costo de dos cepas de Dunaliella salina (Teodoresco, 1905) nativas del desierto de Atacama. Estud. Oceanol. 11:5359. Arnon DI. 1949. Copper enzymes in isolated chloroplast polyphenyloxidase in Beta vulgaris. Plant Physiol. 24: 115. Barbarena C. & Montoya H. 1990. Crecimiento, ciclo de vida y tolerancia a la salinidad de la microalga Dunaliella viridis Teodoresco. Rev. Fac. de Ocean. Pesq. y Cs. Alimentara. 2: 34-53. Ben-Amotz A., Katz A. & Avron M. 1982. Accumulation of beta-carotene in halotolerant algae: purification and caracterization of oof beta-carotene ric globules from Dunaliella bardawil (Chlorophyceae). J. Phycol. 25: 175-178. Ben-Amotz A & Avron M. 1983. On the factors which determine the massive beta-carotene accumulation in the halotolerant algae Dunaliella bardawil. Plant Physiol. 72: 593-597. Ben-Amotz A & Avron M. 1989. The biotechnology of mass culturing Dunaliella for products of commercial interest. In Algal and Cyanobacterial Biotechnology, ed. R.C. Creswell, T. A. Rees & N. Shah. Longman Scientific and Technical Press, Uk. : 90-114. Ben-Amotz A. & Morday A. 1990. The biotechnology of cultivating the halotolerant algae Dunaliella for industrial products. Trend in Biotechnol. 8: 121-126. Borowitzka L.J., Borowitzka M.A. & Moulton T.P. 1984. The mass culture of Dunaliella salina for fine chemical: the laboratory to pilot plant. Hidrobiologia. 116/117: 115-121. Borowitzka M.A. & Borowitzka L.J. 1988. Dunaliella. In Microalgal Biotechnology. MA Borowitzka and LJ Borowitzka (eds) Cambridge University Press, Cambridge.: 27-58. Borowitzka L.J., Borowitzka M.A. & Kessley D. 1990. Effects of salinity increase on carotenoid accumultion in the green algae Dunaliella salina. J. Applied Phycol. 2: 111-119. Brown A.D. & Borowitzka L.J. 1979. Halotolerance of Dunaliella. In Biochemistry and Physiology of Protozoa. M. Levandowsky and SH Hunter (eds.), 1, (2nd ed.). Acad. Press. New York. 139-190. Carbajal M.A. 1991. Estudio del ciclo de vida de una cepa chilena de Dunaliella salina (DUNAL) Teod. Tesis para obtener el grado de Magister en ciencias con mencin en botnica, Universidad de Concepcin. ConcepcinChile. Cifuentes A.S., Gonzales M., Conejeros M., Dellarosa V. & Parra O. 1992. Growth and carotenogenesis in eight strain of Dunaliella salina Teod. from Chile. J. Applied Phycol. 4: 111-118. Cifuentes A.S., Gonzalez M. & Parra O. 1995. Mtodo para el cultivo de microalgas de ambientes hipersalinos. En Manual de Mtodos Ficolgicos ; K. Alveal, M.E. Ferrario. E:C. Olivera y E. Sar (ed.) Universidad de Concepcin. Concepcin-Chile.: 251-274. Cowan A.K., Rose P.D. & Horne L.G. 1992. Dunaliella salina: a model system for studying the response of plant cell to stress. J. of Experimental Botany. 43: 15351547. Fisher M., Gokhman I., Pich U. & Zamir A. 1996. A saltresistant plasma membrane carbonic anhidrase is induced by salt in Dunaliella salina. J. Biol. Chem. 271: 17718-17723. Giordano M., Davis J. & Bowea G. 1994. Organic carbon release by Dunaliella salina (Chlrophyta) under different growth copndition of CO2, nitrogen and salinity. J. Phycol. 30: 249-257. Gomez-Pinchetti J.L., Ramanoz L.K., Fonter A. & GarciaReina G. 1992. Photosynthetic Characteristic of Dunaliella salina (Chhlorophyceae, Dunaliellales) in relation to beta carotene content. J. Applied Phycol. 4: 11-15. Havaux M. 1998. Carotenoids as membramne stabilizers in Chloroplasts. Trends in Plant Science. 3: 147-151. Oren A. 1999. Bioenergetic aspects of halophilism. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 63: 334-348. Reay D.S., Nedwell D.B., Priddle J. & Ellis-Evans J.C. 1999. Temperature dependence of inorganic uptake: Reduced affinity for nitrate at suboptimal temperatures in both algae and bacteria. Applied Environm. Microbiol. 65: 2577-2584. Ventosa A., Nieto J.J., & Oren A. 1998. Biology of moderately halophilic aerobic bacteria. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 62: 504-544.

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ROMN FELIPE SERPA IBEZ Y ABELARDO CALDERN RODRGUEZ Ecol. apl. aVol. 4 1 y 2, pp. 127-133 __________________________________________________________________________________________ Figuras citadas en el texto: CEPAS DE LAS SALIDAS DE LOS CHIMUS
a - D ensi dad ce l ul a r ( cl ul as / ml )

b- Car ot e noi de s t ot a l e s ( mg/ l )

c - Cl or of i l a t ot a l ( mg/ l )

700000 600000 500000 400000 300000 200000 100000 0 0 10 20 t (das)

0 0 10 20 1 2

0 t (das) 0 10 20 t (das)

CEPAS DE LAS SALINAS DE HUACHO

a - D e ns i da d c e l ul a r ( c l ul a s / ml )

b- Car ot enoi des t ot al es ( mg/ l )

c- Cl or of i l a ( mg/ l )

700000 600000 500000 400000 300000 200000 100000 0 0 10 20 t (das)

0 0 10 20 1 2

0
t (das)

10

20

t (das)

CEPAS DE LAS SALINAS DE OTUMA

a- Densi dad cel ul ar ( mg/ cl ul as) b- C ar ot enoi des t ot al es ( mg/ l )
c- Cl or of i l a t ot al ( mg/ l )

700000 600000 500000 400000 300000 200000 100000 0 0 10 20

2
2

0 t (das) 0 10 20 t (das)

0 0 10 20 t (das)

Figura 1. Efectos sobre el crecimiento (a-), contenido de carotenoides en mg/l (b-), contenido de clorofila en mg/l (c-) en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades. Cada curva corresponden al promedio de tres series de observaciones.
prm 1.5 prm 2.5 prm 3.5 prm 4.5

_____________________________ Laboratorio de Fisiologa Vegetal de la Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per. Apartado Postal 12-056 Lima 12 Per. Correo electrnico acalderon@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

Presentado: 11/10/2005 Aceptado: 12/10/2005

INDICADORES FISICOQUMICOS Y BIOLGICOS DEL PROCESO DE EUTROFIZACIN DEL LAGO TITIKAKA (BOLIVIA) PHYSICOCHEMICAL AND BIOLOGICAL INDICATORS OF THE EUTROPHICATION PROCESS AT TITIKAKA LAKE (BOLIVIA)
Francisco Fontrbel Rada1 Resumen Se evalu el grado de avance del proceso de eutrofizacin del lago Titikaka por medio de la evaluacin de las macrfitas (pleuston y limnfitas), de la diversidad de fitoplancton, de parmetros fisicoqumicos (pH, turbidez, DBO5, nitrgeno total y fsforo soluble) y microbiolgicos (coliformes fecales termotolerantes) en cuatro localidades del lago. Los resultados mostraron un avance diferencial en el desarrollo del proceso de eutrofizacin en cada sitio: se clasific un sitio como aguas de calidad mnima, un sitio como calidad baja y dos como calidad media. La conjuncin de turbidez, DBO5, nitrgeno y fsforo se manifiesta como un buen indicador del grado de avance del proceso de eutrofizacin, mientras que la evaluacin de macrfitas y fitoplancton proporcionan datos valiosos sobre la prdida de biodiversidad. Palabras clave: eutrofizacin, eutrofizacin localizada, lagos, indicadores, macrfitas, fitoplancton, nutrientes, diversidad. Abstract The degree of the advances in the Titikaka Lake eutrophication process was investigated by macrophytes (pleuston and limnophytes) assessment, phytoplankton diversity, physicochemical parameters (pH, turbidity, BOD5, total nitrogen and soluble phosphorus) and microbiological (thermotolerant fecal coliforms) parameters at four places of lake. Results showed differential advances in the development of the eutrophication process: one site was classified as minimum water quality, another as low quality water and two as average water quality. Turbidity, BOD5, nitrogen and phosphorus considered jointly are good indicators of the degree of advance of the eutrophication process, whereas macrophyte and phytoplankton assessment provide valuable information on biodiversity loss. Keywords: eutrophication, localized eutrophication, lakes, indicators, macrophytes, phytoplankton, nutrients, diversity.

Introduccin La eutrofizacin o hipertrofia es un proceso mayormente de origen antrpico (Smith & Smith, 2001), que en las ltimas dcadas ha avanzado considerablemente por el crecimiento de los centros urbanos y el consiguiente aumento en la produccin de residuos slidos y lquidos (Dolbeth et al., 2003; Western 2001), los cuales aumentan la concentracin de ciertos nutrientes en cuerpos de agua lnticos (aguas en reposo), ocasionando una degradacin del ambiente que, muchas veces, es irreversible (Carpenter & Cottingham, 1997; Myrbo & Ito, 2003). El lago Titikaka no es ajeno a esta problemtica, puesto que considerando el acelerado crecimiento demogrfico de varias poblaciones ribereas y el aumento del turismo no planificado en la regin, se ha incrementado significativamente la cantidad de residuos slidos que se descargan a las aguas del Titikaka y lo contaminan, acorde con estudios de Fontrbel et al. (2003) y Fontrbel (2004b).

Un estudio de Norticote (1991) dio aviso sobre la proliferacin de macrfitas acuticas flotantes (principalmente Lemna gibba y Azolla sp.) en la parte peruana del Lago, y en Bolivia tambin se ha reportado la proliferacin de estas plantas en los ltimos aos, pero han sido escasos los estudios que han tratado el tema de la eutrofizacin, y ms an, de la eutrofizacin localizada (Fontrbel, 2004b). Pocos son los estudios que han tratado y documentado el tema para Bolivia, y si bien los procesos eutrficos se dan localizados en sitios puntuales (Fontrbel, 2003; Fontrbel, 2004b; Fontrbel et al., 2003), es apremiante la necesidad de realizar investigaciones sobre el estado y desarrollo de los mismos, especialmente en lugares muy contaminados con procesos eutrficos avanzados como es el caso de Baha Cohana (Fontrbel, 2004b). El objetivo del presente artculo fue estudiar comparativamente el estado de los procesos eutrficos localizados de cuatro localidades de la parte boliviana del Lago Titikaka por medio del anlisis de

INDICADORES DE EUTROFIZACIN EN EL LAGO TITIKAKA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ indicadores qumicos y biolgicos (Fontrbel 2003, 2004b; Schroll, 2002), que permitieron evaluar el estado actual de cada localidad, y clasificarlas en funcin al avance del proceso eutrfico y de la calidad de aguas (segn los Lmites Mximos Permisibles de la legislacin boliviana, Ley 1333 de Medio Ambiente). Materiales y mtodos rea de estudio Se muestrearon cuatro localidades de la parte boliviana del Lago Titikaka, cuyas ubicaciones geogrficas se detallan en la Tabla 1 y en la Figura 1. Tabla 1: Ubicacin geogrfica de los sitios de estudio.
Localidad Cohana Copacabana Tiquina Alaya Coordenadas geogrficas 68 39' 36,01''W, 1622' 15,52''S 69 05' 29,11''W, 16 09' 50,45''S 68 50' 03,98''W, 16 13' 21,90''S 68 48' 52,68''W, 15 56' 13,48''S Altitud [m] 3843 3855 3845 3825

Figura 1. Mapa de ubicacin de las reas de estudio (elaborado por Marco A. Tejada, Laboratorio de Geomtica, Escuela Militar de Ingenieria).

Diseo de muestreo En cada localidad, se seleccionaron tres reas de muestreo, cada rea de muestreo fue de 100 m2, definidos por un rectngulo de 20 m a lo largo de la orilla y 5 m (en perpendicular) hacia adentro del lago, con excepcin de Tiquina donde las facilidades del criadero de truchas de la Cooperacin Japonesa permitieron trabajar en un rea de 140 m2. Para los anlisis fsico-qumicos y biolgicos se tomaron aleatoriamente muestras por triplicado de cada rea de muestreo. Para la toma de datos se utilizaron formularios de campo previamente diseados. Anlisis de las macrfitas y del fitoplancton Se tomaron muestras de las macrfitas flotantes (pleuston) para su posterior identificacin en el Herbario Nacional de Bolivia y se estim la cobertura relativa en superficie en cada rea de muestreo. Tambin se tomaron muestras de las macrfitas sumergidas (limnfitas) y se estim la cobertura relativa de sustrato, as como el ndice de diversidad de ShannonWiener (Smith & Smith, 2001). Para el anlisis de fitoplancton se tomaron muestras de agua de cada rea de muestreo, mismas que fueron fijadas de inmediato mediante solucin de lugol y alcohol etlico, para posteriormente ser filtradas y concentradas en laboratorio con una malla de 25 m, para luego realizar el anlisis cuali y cuantitativo con ayuda de un microscopio compuesto, en el Laboratorio de Limnologa del Instituto de Ecologa de la Universidad Mayor de San Andrs. Se estim la abundancia relativa porcentual y el ndice de diversidad de ShannonWiener (Smith & Smith, 2001). Anlisis fisicoqumicos y microbiolgicos de aguas El muestreo de agua para medir el pH se realiz en campo mediante botellas estndar, tomando muestras por triplicado en cada rea de muestreo. La lectura de pH del agua se realiz en el Laboratorio de Calidad Ambiental (LCA) mediante el mtodo EPA 150.1. Se tomaron muestras en cada una de las reas de estudio para determinar turbidez, concentraciones de nitrgeno total (mtodo EPA 351.1), fsforo soluble (mtodo EPA 365.2) y DBO5 (mtodo EPA 405.1). El anlisis microbiolgico consisti en determinar la cantidad de coliformes termotolerantes (mtodo SM 9221E). Los valores obtenidos para cada caso, fueron comparados con los Lmites Mximos Permisibles fijados por el Reglamento de Contaminacin Hdrica de la Ley de Medio Ambiente de Bolivia (Anexo A del Reglamento en Materia de Contaminacin Hdrica de la Ley 1333 de Medio Ambiente). Anlisis estadsticos Se realizaron anlisis de varianza (ANOVA) para cada una de las variables mediante el software ESBStats 1.2.3.241 versin estndar, se elabor una matriz de correlacin de Pearson para todos los componentes qumicos y biolgicos mediante Excel 2003, y se llev a cabo un anlisis multivariable de

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FRANCISCO FONTRBEL RADA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 135-141 __________________________________________________________________________________________ anlisis normalizado de componentes principales (ACPn) para elaborar un diagrama de ordenacin con las variables como vectores dentro del crculo unitario, por medio de ADE4 para Windows (Thioluse et al., 1997). Resultados Los resultados del anlisis de macrfitas se muestran en la Tabla 2. Los resultados del anlisis de fitoplancton se muestran en la Tabla 3.
Tabla 2: Especies de macrfitas (pleuston y limnfitas) registradas en cada uno de los sitios de estudio. Se muestra el ndice de diversidad de ShannonWeiner (H) calculado para cada caso.
Pleuston Especie Cohana Lemna gibba Nasturtium officinale H' calculado 20,00% 20,00% 0,694 Cobertura relativa [%] Copacabana 0,00% 0,00% indet Tiquina 20,00% 0,00% 0,000 Alaya 0,00% 0,00% indet

Tabla 3. Gneros de fitoplancton registrados en cada uno de los sitios de estudio. Se muestra el ndice de diversidad de ShannonWeiner (H) calculado para cada caso.
Fitoplancton Gnero Cohana Anabaena Asterionella Ceratium Closterium Cosmarium Diatoma Diatomella Fragilaria Gomphosphaeria Microcystis Mougeotia Navicula Nodularia 0,00% 0,00% 0,00% 39,58% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 4,17% 2,08% 25,00% 6,25% 0,00% 6,25% 0,00% 2,08% 6,25% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 8,33% 1,552 Abundancia relativa [%] Copacabana 3,28% 1,64% 0,00% 4,92% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 6,56% 0,00% 9,84% 47,54% 0,00% 0,00% 1,64% 3,28% 4,92% 0,00% 0,00% 4,92% 11,48% 1,827 Tiquina 5,21% 0,00% 6,25% 11,46% 3,13% 11,46% 2,08% 1,04% 0,00% 15,63% 13,54% 3,13% 4,17% 12,50% 2,08% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 3,13% 1,04% 0,00% 4,17% 2,459 Alaya 0,00% 4,17% 0,00% 4,17% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 12,50% 45,83% 4,17% 0,00% 16,67% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 4,17% 0,00% 0,00% 0,00% 8,33% 1,525

Limnfitas Especie Cohana Chara fragilis Chorella sp. Cladophora sp. Elodea potamogeton Myriophyllum quitense Potamogeton pectinatus Schoenoplectus californicus ssp. Totora H' calculado 0,00% 0,00% 0,00% 0,00% 30,00% Cobertura relativa [%] Copacabana 0,00% 0,00% 45,00% 0,00% 5,00% Tiquina 15,00% 50,00% 0,00% 0,00% 10,00% Alaya 0,00% 0,00% 50,00% 2,00% 40,00%

Oscillatoria Peridinium Phacus Pinnularia Sphaerophea Spirogyra Synedra Tribonema

0,00%

1,00%

0,00%

0,00%

Ulothrix Zygnema

0,00%

0,00%

35,00%

0,00%

H' calculado

0,000

0,420

1,335

0,774

En la Tabla 4 se muestran los resultados de los anlisis fsico-qumicos realizados (se muestran valores promedio solamente), y tambin se muestran los resultados obtenidos para el anlisis de coliformes termotolerantes. En la Tabla 5 se resumen los resultados del ANOVA. En la Tabla 6 se muestra la matriz de correlacin de Pearson de todas las variables. En la Fig. 2 se presenta el diagrama de ordenacin con las variables como vectores dentro del crculo unitario.

Discusin Los resultados obtenidos para las cuatro localidades de estudio muestran diferentes grados de eutrofizacin debidos al menos en parte a las actividades productivas del lugar y cmo se llevan a cabo; En Baha Cohana se realiza la cra intensiva de ganado, en Tiquina se tiene el criadero de truchas ms grande de la parte boliviana del lago, en Copacabana existe intensa actividad turstica todo el ao y en Alaya existen cultivos hasta el borde de la orilla. Resulta evidente al comparar los datos obtenidos, que los problemas de contaminacin y de eutrofizacin ms severos se encuentran en la Baha de Cohana, en las otras tres estaciones experimentales los problemas son menores, pero no por ello de menor importancia.

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INDICADORES DE EUTROFIZACIN EN EL LAGO TITIKAKA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

Tabla 4. Valores medidos para los anlisis fisicoqumicos y microbiolgicos realizados. Solamente se muestran valores promedio. A la derecha se muestra la relacin con los Lmites Mximos Permisibles (LMP) de la Ley 1333 de Medio Ambiente, donde NE = parmetro no expresado en la legislacin.
Anlisis fisicoqumicos y microbiolgicos Parmetro Cohana pH DBO5 [mg/l] Fsforo soluble [mg/l] Nitrgeno total [mg/l] Turbidez [ABS@622nm] Coliformes fecales [NMP / 100ml] 7.2 159.300 1.953 31.900 0.088 2733 Valor promedio Copacabana 9.4 <0,200 <0,400 1.170 0.000 370 Tiquina 8.3 <0,200 0.001 1.010 0.000 1534 Alaya 7.7 <0,200 0.054 2.400 0.025 5510 Clase A 6,0 - 8,5 <2 0.4 5 NE < 50 LMP segn Ley 1333 Clase B 6,0 - 9,0 <5 0.5 12 NE < 1000 Clase C 6,0 - 8,5 < 20 1.0 12 NE < 5000 Clase D 6,0 - 9,0 < 30 1.0 12 NE < 50000

es necesariamente la proliferacin superficial de Lemna gibba la nica responsable de la reduccin de la diversidad de las limnfitas, ya que la degradacin de los ambientes y el desarrollo de los procesos eutrficos en toda su magnitud, tienen por consecuencia la reduccin de la diversidad y la heterogeneidad de las especies (Dolbeth et al., 2003; Fontrbel, 2004c; McCook, 1999).

Tabla 5. Resumen de los resultados de ANOVA obtenidos para los datos de anlisis fisicoqumicos y microbiolgicos.
Anlisis de varianza (ANOVA) Parmetro pH DBO5 P soluble N total Intervalo Valor F Valor F Confianza calculado tabulado 95% 95% 95% 95% 95% 95% 16,8053 17,8936 1,3059 4,9438 832,6982 1,6217 4,07 4,07 4,07 4,07 4,07 4,07 Criterio Existe diferencia significativa Existe diferencia significativa No existe diferencia significativa Existe diferencia significativa Existe diferencia significativa No existe diferencia significativa

Figura 2: Crculo de correlacin de ACPn de los factores fisicoqumicos analizados, obtenido mediante ADE4 para Windows (redibujado en CorelDRAW 11 por el autor). La proliferacin de macrfitas flotantes (pleuston) especialmente Lemna gibba en Cohana y en Tiquina es un claro indicador del avance del proceso eutrfico (Fontrbel, 2003; Fontrbel, 2004b; Fontrbel, 2004c), generalizado en el caso de Cohana y localizado en el caso de Tiquina La aparicin de esta flora caracterstica de los procesos eutrficos (Garca, 2003; Ramsar, 1999; Rodrguez 2002) es en gran parte la responsable de la prdida de las macrfitas sumergidas (limnfitas), que en el caso de Cohana estn prcticamente ausentes, con excepcin de unos pocos individuos superficiales de Myriophyllum quitense que tambin son extradas para usarse como forraje. Por los resultados mostrados en la Tabla 2, es posible evidenciar la reduccin de la diversidad de las macrfitas sumergidas en funcin a la contaminacin y al avance de los procesos eutrficos. El caso de Copacabana (con un ndice H = 0,42) sugiere que no

Turbidez Coliformes fecales

Tabla 6. Matriz de correlacin de Pearson calculada para los datos de anlisis fisicoqumicos y microbiolgicos. Se marcan con cursivas los valores de mayor correlacin calculada.
pH pH DBO5 N total P soluble Coliforme s fecales Turbidez 1,000 -0,669 -0,689 -0,690 -0,700 -0,804 1,000 0,999 0,999 0,059 0,959 1,000 0,998 0,098 0,970 1,000 0,070 0,959 1,000 0,333 1,000 DBO5 N total P solubl e Coliforme s fecales Turbide z

La reduccin de la cobertura relativa de Schoenoplectus californicus ssp. totora tambin es un indicador del avance y la degradacin acelerada de los

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FRANCISCO FONTRBEL RADA Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 135-141 __________________________________________________________________________________________ ecosistemas acuticos del lago Titikaka, ya que esta especie es responsable de gran parte de la capacidad de resiliencia del lago, ya que tiene un metabolismo capaz de absorber y filtrar los contaminantes del agua aumentando la capacidad de compensar los daos, aunque no de manera ilimitada (Barrn et al., 2003; Carpenter & Cottingham, 1997; De Leo & Levin, 1997; Janssen & Carpenter, 1999; Rockstrm et al., 1999). En el caso particular de la Baha de Cohana es la presencia remanente de esta especie la que todava mantiene algo de la productividad de la regin, ya que S. californicus subsp. totora permite reciclar una parte del aporte nutritivo orgnico. La reduccin de las limnfitas es un proceso que desestabiliza a todo el ecosistema acutico (McCook, 1999), sin embargo es difcil precisar una causa precisa para este fenmeno, ya que los resultados obtenidos sugieren que la reduccin de la cobertura relativa y de la diversidad de las limnfitas estara en funcin a la conjuncin de varios factores, como es la proliferacin de pleuston, el aumento de la turbidez, la inhibicin del crecimiento por exceso de nutrientes y materia orgnica, la reduccin de la concentracin de oxgeno disuelto y la incidencia diferencial de la PAR (radiacin fotosintticamente activa, por sus siglas en ingls), dentro del marco de lo que Western (2001) ha denominado un sndrome de estrs general del ambiente. En cuanto a los datos de fitoplancton (Tabla 3) es posible apreciar que en los lugares ms contaminados existe una menor diversidad de fitoplancton, que de acuerdo con Dolbeth et al. (2003) y Western (2001), sugieren el avance del proceso eutrfico de un nivel inicial a intermedio, o incluso de intermedio a avanzado del proceso eutrfico (Fontrbel, 2004c). De acuerdo con los indicadores biolgicos de Terrel & Bytnar (1996) existe una marcada predominancia de gneros de fitoplancton caractersticos de aguas estancadas, de sitios contaminados y de aguas superficiales (en orden de importancia, como por ejemplo Oscillatoria, Mougeotia o Spirogyra). Las variables fisicoqumicas y microbiolgicos se muestran como indicadores bastante certeros para la estimacin del avance del proceso eutrfico (Fontrbel, 2004; Valente et al., 1997). De acuerdo a lmites mximos permisibles de la legislacin boliviana (que establece cuatro categoras de cuerpos de agua: desde A, que corresponde a aguas de mxima calidad y aptas para el consumo humano, hasta D, que corresponde a aguas de mnima calidad y no aptas para el uso humano), se estableci la siguiente clasificacin para los sitios de estudio: Cohana: Clase D (mnima calidad, no apta para uso humano). Alaya: Clase C (baja calidad, potable slo con tratamiento fisicoqumico completo y desinfeccin). Copacabana y Tiquina: Clase B (calidad media, potable con tratamiento). En funcin a los valores de ANOVA, la matriz de correlacin de las Tablas 5 y 6 (respectivamente) y al anlisis multivariable que se presenta en la Fig. 2, se puede observar que los parmetros turbidez, DBO5, nitrgeno total y fsforo soluble estn relacionados y pueden ser usados en conjunto como indicadores del avance del proceso eutrfico. En funcin a los resultados mostrados en la Tabla 4, se sugiere el siguiente orden decreciente del grado de eutrofizacin para las localidades de estudio: Cohana > Alaya > Tiquina > Copacabana. En la Figura 3 se muestra el mapa factorial de las localidades de estudio, obtenido mediante anlisis multivariable ACPn.

Figura 3. Mapa factorial de localidades de estudio segn anlisis multivariable ACPn de parmetros fisicoqumicos y microbiolgicos, obtenidos mediante ADE4 para Windows (redibujado en CorelDRAW 11 por el autor). En el caso de Copacabana es necesario hacer una consideracin extra, ya que a pesar de ser un lugar sumamente intervenido y que recibe diariamente la descarga de las aguas servidas de toda la ciudad, es el menos eutrofizado de los cuatro sitios estudiados. Esto puede deberse a que Copacabana es una de las zonas de mayor profundidad de la parte del Lago Mayor, que por ende tiene mayor volumen de agua, permitiendo que la capacidad de resiliencia (por la mayor capacidad de dilucin de los contaminantes) sea mucho mayor que en las otras tres localidades, en los que el proceso eutrfico avanza ms rpidamente (comparando con datos de Northcote, 1991; Northcote et al., 1989). La evaluacin de coliformes termotolerantes no mostr una correlacin muy cercana con las otras variables, pero sirve de indicador de la influencia de la

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INDICADORES DE EUTROFIZACIN EN EL LAGO TITIKAKA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ descarga de aguas servidas en el lago. Llama la atencin el valor tan elevado registrado para Alaya, situacin que se puede explicar por la poca profundidad (menos de 5 m en promedio) de la zona. Conclusiones La aparicin y proliferacin de macrfitas flotantes (pleuston) muestra estar asociada con la reduccin de la diversidad de macrfitas sumergidas (limnfitas) y de fitoplancton. A mayor desarrollo del proceso eutrfico las limnfitas tienden a desaparecer, mientras que la composicin de las comunidades de fitoplancton se modifica, quedando uno o dos gneros predominantes (como por ejemplo Oscillatoria y Mougeotia). Los parmetros DBO5, nitrgeno total, fsforo soluble y turbidez mostraron un elevado grado de correlacin y se manifiestan en conjunto como buenos indicadores del grado de eutrofizacin. Los coliformes termotolerantes se manifiestan como un indicador indirecto relativamente bueno del aporte de aguas servidas al lago. Tanto los parmetros de macrfitas y fitoplancton como los parmetros fisicoqumicos y microbiolgicos mostraron ser buenos indicadores del avance del proceso eutrfico localizado en cada uno de los sitios de estudio. Mediante la informacin obtenida se caracteriz cada localidad segn la escala de clases de aguas de la Ley de Medio Ambiente de Bolivia establecindose el siguiente orden decreciente del grado de eutrofizacin: Cohana > Alaya > Tiquina > Copacabana. Los resultados obtenidos en la presente investigacin sugieren un avance de los procesos eutrficos en la parte boliviana del Lago Titikaka, debido principalmente a las actividades antropognicas y cmo stas se llevan a cabo, factor que se incrementa a su vez, por el crecimiento demogrfico de la regin. El creciente aporte de nutrientes a las aguas del lago debera ser controlado para evitar que el proceso de eutrofizacin siga avanzando, para ello resulta fundamental tomar medidas urgentes de mitigacin del problema (especialmente en los sitios ms contaminados) e implementar un Plan de Monitoreo Ambiental que sea integral y abarque todo el lago Titikaka. Agradecimientos A Carlos Molina y a la Unidad de Limnologa del IEUMSA por la ayuda brindada durante la fase de anlisis de muestras. A Enrique Richard por sus valiosos aportes al manuscrito y por su permanente gua a lo largo del proyecto. Literatura citada
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____________________________ Institucin donde se realiz el trabajo: Departamento de postgrado, Maestra en Ingeniera de medio ambiente y recursos naturales, Universidad Loyola (La Paz, Bolivia). Institucin actual: Investigador adjunto del Centro de Estudios de Postgrado e Investigacin (CEPI) de la Universidad Mayor Real y Pontificia de San Francisco Xavier de Chuquisaca (Sucre, Bolivia). Direccin de contacto del autor para correspondencia: Francisco Fontrbel R. Casilla postal # 180, La Paz, Bolivia C/ E. Villanueva # 574, Alto Obrajes Sector A, La Paz, Bolivia. Tel. +59122731822; +59172002766 Correo electrnico: fonturbel@gmail.com; fonturbel@yahoo.es

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

ARTICULO DE REVISIN Presentado: 14/11/2005 Aceptado: 30/11/2005

INVENTARIO DE LAS ASOCIACIONES FIDO-PLANTA EN EL PER CHECKLIST OF APHID-PLANT ASSOCIATIONS IN PERU

Miguel Angel Delfino1 Resumen La informacin sobre las asociaciones fido-planta conocidas en el Per y actualmente dispersas en la literatura entomolgica se agrup y orden sistemticamente. Teniendo en cuenta la biologa de los fidos involucrados en estas asociaciones, algunas fueron consideradas errneas y, por lo tanto, no consideradas. Los nombres cientficos de los fidos fueron actualizados. En total, se registran 460 asociaciones fido-planta en las que estn involucradas 66 especies de fidos y 238 de plantas. Palabras claves: inventario, fidos, plantas, asociaciones Abstract Information on aphid-plant associations in Peru, available in many different papers was collected and systematized. Based on the biology of the aphids involved, some of the associations reported in the literature were considered erroneous and set aside. When necessary, the scientific names of the aphids were updated. Altogether, 460 aphid-plants associations involving 66 aphid species and 238 plant species are reported. Key words: checklist, aphids, plants, associations

Introduccin Los fidos o pulgones, debido a sus caractersticas biolgicas e impacto econmico en los cultivos, son considerados en todo el mundo como uno de los grupos entomolgicos ms importantes desde el punto de vista agronmico. Adems de los daos directos que causan en los cultivos cuando aumentan sus poblaciones, tambin transmiten virus fitopatgenos que provocan disminucin en los rendimientos y calidad de las semillas (Holman, 1980; Blackman & Eastop, 2000). Desde ya, ellos pasan de un cultivo a otro mediante vuelos migratorios y generalmente, las mismas especies, colonizan tambin la vegetacin espontnea que forma parte de los distintos ambientes. Precisamente, estas plantas no cultivadas son fuente importante donde se originan los pulgones alados que colonizarn los respectivos cultivos y tambin suelen ser el reservorio de los virus que ellos mismos van a transmitir. Por otra parte, esta vegetacin espontnea puede desempear una funcin benfica, al constituir un importante reservorio de enemigos naturales de los pulgones, ya que las poblaciones de fidos que ellas albergan favorecen una intensa multiplicacin de parasitoides, predadores y agentes patgenos (Remaudiere & Autrique, 1985). Si bien los datos biolgicos de las distintas especies de fidos son muy tiles para su identificacin, donde el ms importante es la planta hospedante, tambin el conocimiento de aspectos ecolgicos de los fidos es necesario para el desarrollo de nuevas investigaciones que tendrn por objetivo la puesta a punto de sistemas de manejo

econmicamente razonables, aceptables para el ambiente y adaptadas a las condiciones del medio rural, lo que contribuir eficzmente a la proteccin de los cultivos. Por ello, el objetivo de este trabajo es agrupar sistemticamente las asociaciones fido-planta conocidas en el Per y actualmente dispersas en la literatura entomolgica, con el propsito de contribuir al conocimiento bioecolgico de los fidos. Aunque ardua y probablemente incompleta, ahora se estima necesaria su publicacin, ya que otros investigadores podrn mejorarla y tal vez servir de base para futuros estudios taxonmicos y ecolgicos de la afidofauna del Per. Materiales y Mtodos Para conocer las asociaciones fido-planta en el Per, se tuvieron en cuenta los artculos publicados sobre fidos encontrados en el Per donde, adems, se explicitan sus plantas hospedantes. Por ello, en los resultados no se dan a conocer todas las especies que componen la afidofauna peruana, ya que en algunos casos no se mencion a la planta hospedante. Los fidos se presentan ordenados alfabticamente por gneros y, dentro de ellos, por especies segn corresponda. Sus nombres cientficos fueron actualizados, por lo que en algunas especies, antes de mencionar las plantas hospedantes, se hace referencia al nombre cientfico tal como fue citado para el Per, especificando previamente el autor y ao de dicha cita. Las plantas hospedantes de cada especie tambin se mencionan en orden alfabtico por gneros y especies, seguidos de la correspondiente cita

INVENTARIO DE LAS ASOCIACIONES FIDO-PLANTA EN EL PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ bibliogrfica (autor y ao) que hace referencia a dicha asociacin. En algunos casos, se mencion slo el nombre vulgar de la planta hospedante, por lo que entonces se recogen estos nombres entre comillas, tambin ordenados alfabticamente, luego de la lista de nombres cientficos aludida. En algunos casos, se encontraron menciones de asociaciones errneas, teniendo en cuenta la biologa de la especie de fido involucrada, la que entonces no fue includa en este trabajo por considerar que se trataba de pulgones errantes que circunstancialmente se encontraron sobre la planta mencionada o bien podra tratarse de identificaciones incorrectas de los fidos. Para evitar la repeticin de la misma asociacin fido-planta, aunque proveniente de otra rea geogrfica del Per, generalmente se hace mencin a la cita bibliogrfica ms antigua. Todo ello, debido a cuestiones de espacio y que adems no es intencin efectuar un tratamiento cuantitativo de las mismas, sobre todo teniendo en cuenta que abundan en la literatura entomolgica del Per referencias de estas asociaciones donde estn involucradas con mucha frecuencia plantas introducidas como cultivos agrcolas u ornamentales. Resultados Se registran 460 asociaciones fido-planta en las que estn involucradas 66 especies de fidos y 238 de plantas. Acyrthosiphon bidenticola Smith, 1960 Bidens pilosa: Rubn de Celis & Ortz (1994). Acyrthosiphon kondoi Shinji, 1938 Leguminosas: Ortiz & Raven (1991). Acyrthosiphon malvae (Mosley, 1841)
Essig (1953): Aulacorthum pelargonii

(1980); Labiatae: Da Silva et al. (1980); Thorny legume: Essig (1953) Aphis fabae Scopoli, 1763
Wille (1952): Aphis papaveris

Asparragus officinalis: Celis & Ortz (1994); Chenopodium murale: Len Vicente (1992); Datura stromonium: Len Vicente (1992); Lens sculentum: Len Vicente (1992); Lycopersicum sculentum: Len Vicente (1992); Phaseolus lunatus: Celis & Ortz (1994); Rumex crispus: Len Vicente (1992); Solanum tuberosum: Len Vicente (1992); Solanum nigrum: Len Vicente (1992); Vigna unguiculata: Castillo Carrillo (1994); Culantro: Wille (1952). Aphis gossypii Glover, 1877 Annona sp.: Smith (1971); Baccharis glutinosa: Da Silva et al. (1980); Calycophyllum spruceanum: Couturier & Gonzales Tangoa (1994); Casuarina sp.: Essig (1953); Citrullus vulgaris: Valencia & Crdenas (1973); Citrus sp.: Smith (1971); Cucurbita maxima: Essig (1953); Cucurbita pepo: Valencia & Crdenas (1973); Cucurbita sp.: Smith (1971); Cydonia oblonga: Valencia & Crdenas (1973); Cymbopogon citratus: Celis & Ortz (1994); Eupatorium sp.: Smith (1971); Gossypium barbadense: Len Vicente (1992); Gossypium hirsutum: Da Silva et al. (1980); Gossypium sp.: Essig (1953); Hibiscus rosa-sinensis: Ortz (1980); Hibiscus sp.: Smith (1971); Lens sculenta: Celis & Ortz (1994); Lycopersicum sculentum: Len Vicente (1992); Medicago sativa: Celis & Ortz (1994); Mirabilis sp.: Valencia & Crdenas (1973); Nicotiana tabacum: Valencia & Crdenas (1973); Persea americana: Smith (1971); Phaseolus vulgaris: Len Vicente (1992); Plantago major: Da Silva et al. (1980); Plumaria rubra: Smith (1971); Prunus avium: Valencia & Crdenas (1973); Punica granatum: Essig (1953); Pyrus malus: Da Silva et al. (1980); Rumex acetosella: Velarde (1973); Senecio vulgaris: Guerra Turin (1975); Solanum andigenum: Valencia & Crdenas (1973); Solanum muricatum: Len Vicente (1992); Solanum topiro: Gil Bacilio & Guevara Hilario (1994); Solanum tuberosum: Essig (1953); Sorghum halepense: Smith (1971); Theobroma cacao: Smith (1971); Algodn: Smith (1971); Algodonero: Wille (1952); Araceae: Ortz (1980); Ctricos: Wille (1952); Chilco: Smith (1971); Cocona: Smith (1971); Cucurbitceas: Wille (1952); Gerbera: Smith (1971); Hierba Mora: Ortz (1980); Mango: Ortz (1980); Pallae: Smith (1971); Pepinillo: Ortz (1980); Tabaco: Ortz (1980); Verdolaga: Ortz (1980). Aphis nasturtii Kaltenbach, 1843 Rumex crispus: Ortiz & Raven (1991); Solanum tuberosum: Ortiz & Raven (1991) Aphis nerii Boyer de Fonscolombe, 1841

Geranium domesticus: Guerra Turin (1975). Geranium sp.: Essig (1953). Solanum sp.: Essig (1953) Acyrthosiphon pisum (Harris, 1776) Medicago hispida: Valencia et al. (1975); Medicago sativa: Smith (1971); Trifolium pratensis: Valencia et al. (1975); Frijol: Smith (1971). Amphorophora peruviana Essig, 1953 Coreopsis sp.: Smith (1971) Aphis craccivora Koch, 1854
Essig (1953): Aphis medicaginis

Astragalus sp.: Essig (1953); Cassia aphylla: Essig (1953); Cassia sp.: Essig (1953); Gossypium barbadense: Celis & Ortz (1994); Lens sculenta: Celis & Ortz (1994); Medicago sativa: Celis & Ortz (1994); Phaseolus lunatus: Celis & Ortz (1994); Prosopis spp.: Nez-Sacaras (1993); Prunus avium: Valencia & Crdenas (1973); Vicia faba: Essig (1953); ajonjol: Ortz (1980); caup: Ortz

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MIGUEL ANGEL DELFINO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 143-158 __________________________________________________________________________________________ Asclepias curassavica: Da Silva et al. (1980); Asclepias sp.: Essig (1953); Euphorbia sp.: Valencia & Crdenas (1973); Funastrum domboyanum: Da Silva et al. (1980); Asclepiadaceae: Ortz (1980). Aphis rumicis Linnaeus, 1758 Agave sp.: Essig (1953); Rumex sp.: Smith (1971); Compositae: Essig (1953). Aphis sarothamni Franssen, 1928 Cassia hokesiana: Valencia & Crdenas (1973). Aphis spiraecola Patch, 1914
Len Vicente (1992): Aphis citricola

"Habas": Smith (1971); "Pacte (Legume?)": Smith (1971); "Plum": Smith (1971); "Suncho": Smith (1971). Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) Brassica campestris: Smith (1971); Brassica napus: Smith (1971); Brassica nigra: Essig (1953); Brassica oleraceae: Essig (1953); Brassica oleracea var. capitata: Valencia & Crdenas (1973); Brassica rapa: Essig (1953); Brassica sinapsis alba: Valencia et al. (1975); Brassica sp.: Essig (1953); Capparis spinosa: Essig (1953); Capsella bursa pastoris: Valencia et al. (1975); Diplotaxis murales: Valencia et al. (1975); Physallis peruviana: Smith (1971); Raphanus raphanistrum: Valencia et al. (1975); Brassica: Smith (1971); "Cabbage": Smith (1971); Coles: Wille (1952); "Coliflor": Smith (1971); "Mustard (Black?)": Smith (1971); "Nabo": Smith (1971); "Pallae": Smith (1971). Capitophorus elaeagni (del Guercio, 1894) Cynara scolymus: Valencia et al. (1975). Carolinaia cyperi Ainslie, 1915 Cyperus esculentus: Valencia & Crdenas (1973); Cyperus sp.: Da Silva et al. (1980). Cavariella aegopodii (Scopoli, 1763) Zanahoria: Valencia et al. (1975). Cerataphis palmae (Ghesquire, 1934) Palma: Ortiz & Raven (1991). Chaetosiphon tetrarhodum (Walker, 1849) Smith (1971): Pentatrichopus tetrarhodus Rosa sp.: Smith (1971). Chaitophorus leucomelas Koch, 1854 Populus sp.: Rubin de Celis (1992). Dysaphis foeniculus (Theobald, 1923) Daucus carota: Ortiz & Raven (1991). Eriosoma lanigerum (Hausmann, 1802) Pyrus malus: Essig (1953); "Apple": Smith (1971); Manzano: Wille (1952); Peral: Wille (1952). Hyalopterus pruni (Geoffroy, 1762) Arundo donax: Smith (1971). Hyperomyzus lactucae (Linnaeus, 1758) Carduus sp.: Smith (1971); Chicorium endivia: Valencia & Crdenas (1973); Lactuca sativa: Smith (1971); Sonchus asper: Valencia & Crdenas (1973); Sonchus oleraceus: Valencia et al. (1975); Sonchus sp.: Smith (1971); "Cannacho": Smith (1971). Hysteroneura setariae (Thomas, 1878) "Grass": Smith (1971). Illinoia goldamaryae (Knowlton, 1938)
Da Silva et al. (1980): Masonaphis goldamaryae Smith (1971): Masonaphis goldamaryae

Acalypha hispida: Smith (1971); Aphelandra sp.: Smith (1971); Bidens sp.: Smith (1971); Calycophyllum spruceanum: Couturier & Gonzales Tangoa (1994); Citrus sinensis: Valencia & Crdenas (1973); Citrus sp.: Smith (1971); Cydonia oblonga: Valencia & Crdenas (1973); Cydonia sp.: Smith (1971); Erythrina sp.: Ortz (1980); Euphorbia sp.: Ortz (1980); Hibiscus sp.: Smith (1971); Lactuca sp.: Smith (1971); Magnolia sp.: Smith (1971); Malus bacata: Valencia & Crdenas (1973); Malus pumila: Smith (1971); Malus sp.: Len Vicente (1992); Mangifera indica: Valencia & Crdenas (1973); Prunus domestica: Valencia & Crdenas (1973); Pyrus malus: Smith (1971); Salix sp.: Smith (1971); Spondias purpureas: Da Silva et al. (1980); Chileo: Smith (1971); Cocona: Smith (1971); Compositae: Smith (1971); Magnolia: Smith (1971); Oleander: Smith (1971); Pallae: Smith (1971); Plum: Smith (1971); Tabaco: Ortz (1980). Aulacorthum circumflexum (Buckton, 1876) Brassica sinapsis alba: Valencia et al. (1975); Fragaria chiloensis: Valencia et al. (1975); Geranium domesticus: Valencia et al. (1975); Solanum excisishombeum?: Valencia et al. (1975). Aulacorthum solani (Kaltenbach, 1843)
Wille (1952): Macrosiphum solani

Eichornia sp.: Smith (1971); Geranium domesticus: Valencia et al. (1975); Geranium sp.: Smith (1971); Rosa sp.: Valencia et al. (1975); Rumex sp.: Smith (1971); Aj: Wille (1952); Compositae: Smith (1971). Brachycaudus helichrysi (Kaltenbach, 1843) Anthemis spp.: Valencia et al. (1975); Baccharis lanceolata: Smith (1971); Calceolaria pinnata: Smith (1971); Calendula officinalis: Essig (1953); Calendula sp.: Smith (1971); Chrysanthemum maximum (?): Essig (1953); Chrysanthemum sp.: Essig (1953); Erigeron sp.: Smith (1971); Piqueria peruviana: Smith (1971); Senecio vulgaris: Valencia et al. (1975); Senecio sp.: Smith (1971); Solanum sp.: Smith (1971); "Borragas": Smith (1971); "Chamilco": Smith (1971); "Chetincoya": Smith (1971); "Coreopsis": Smith (1971); "Flor de Muerto": Smith (1971);

Dahlia variabilis: Da Silva et al. (1980); Dahlia sp.: Smith (1971); "Malva rosa": Smith (1971).

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INVENTARIO DE LAS ASOCIACIONES FIDO-PLANTA EN EL PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Illinoia masoni (Knowlton, 1928)
Valencia & Crdenas (1973): Masonaphis masoni

Dahlia rosea: Valencia & Crdenas (1973). Lipaphis erysimi (Kaltenbach, 1843)
Essig (1953): Rhopalosiphum pseudobrassica Smith (1971): Lipaphis pseudobrassicae Wille (1952): Rhopalosiphum pseudobrassicae

Macrosiphum rosae (Linnaeus, 1758) Rosa sp.: Smith (1971); Rosa spp.: Valencia et al. (1975); Rosa: Wille (1952); Rosas cultivadas: Essig (1953). Melanaphis sacchari (Zehntner, 1897) Saccharum officinarum: Da Silva et al. (1980). Metopolophium dirhodum (Walker, 1849) Andropogon saccharoides: Valencia et al. (1975); Avena fatua: Valencia et al. (1975); Avena sativa: Smith (1971); Hordeum vulgare: Valencia et al.(1975); Hordeum sp.: Smith (1971). Myzaphis rosarum (Kaltenbach, 1843) Rosa sp.: Smith (1971); Rosa spp.: Valencia et al. (1975). Myzus ornatus Laing, 1932 Bidens pilosa: Valencia et al., (1975); Cicyos sp.: Guerra Turin (1975); Eupatorium glechnophyllum: Guerra Turin (1975); Euphorbia peplus: Smith (1971); Fuchsia sp.: Essig (1953); Hedera helix: Valencia et al. (1975); Medicago hispida: Valencia et al., (1975); Medicago lupulina: Valencia et al. (1975); Medicago sativa: Smith (1971); Mentha sp.: Smith (1971); Polygonum aviculare: Valencia et al. (1975); Rumex acetosella: Valencia et al. (1975); Rumex sp.: Smith (1971); Salvia sp.: Smith (1971); Solanum excisishombeum?: Valencia et al. (1975); Solanum sp.: Smith (1971); Stachys sp.: Valencia et al. (1975); Trifolium incarnatum: Smith (1971); Trifolium pratensis: Smith (1971); Verbena communis: Valencia et al. (1975); Vicia faba: Smith (1971); Viguiera pflanzii: Valencia et al. (1975); Flor de Muerto: Smith (1971); Palmareal: Smith (1971). Myzus persicae (Sulzer, 1776) Amaranthus sp.: Smith (1971); Anthirrinum majus: Valencia et al. (1975); Antirrhinum sp.: Smith (1971); Brassica napus: Len Vicente (1992); Brassica oleracea: Da Silva et al. (1980); Brassica oleraceae capitata: Smith (1971); Brassica sinapsis alba: Valencia et al. (1975);Brassica sp.: Smith (1971); Calendula officinalis: Smith (1971); Capparis spinosa: Essig (1953); Capsicum annuum: Len Vicente (1992); Capsicum frutescens: Da Silva et al. (1980); Carica papaya: Celis & Ortz (1994); Cataranthus rosea: Valencia & Crdenas (1973); Chenopodium quinoa: Valencia et al. (1975); Chenopodium sp.: Smith (1971); Cucurbita maxima: Len Vicente (1992); Cucurbita pepo: Valencia et al. (1975); Cymbopogon citratus: Celis & Ortz (1994); Dahlia variabilis: Valencia et al. (1975); Datura sp.: Essig (1953); Datura stramonium: Smith (1971); Daucus carota: Smith (1971); Diplotaxis murale: Valencia et al. (1975); Dunnalia campanulata: Da Silva et al. (1980); Eupatorium sp.: Smith (1971); Euphorbia peplus: Smith (1971); Geranium sp.: Smith (1971); Hedera helix: Valencia et al. (1975); Hibiscus

Brassica campestris: Smith (1971); Brassica napus: Valencia & Crdenas (1973); Brassica oleracea: Da Silva et al. (1980); Mathiola hederacea: Essig (1953); Mathiola incana: Smith (1971); Mathiola sp.: Essig(1953); Physalis peruviana: Smith(1971); Coles: Wille (1952); nabo: Ortz (1980); Pallae: Smith (1971); Rabanito: Ortz(1980). Macrosiphoniella sanborni (Gillette, 1908) Chrysanthemum sp.: Smith (1971). Macrosiphum edrossi Essig, 1953 Urtica sp.: Essig (1953). Macrosiphum euphorbiae (Thomas, 1878)
Essig (1953): Macrosiphum solanifolii Wille (1952): Macrosiphum solanifolii

Argemone mexicana: Valencia et al. (1975); Asclepias sp.: Essig (1953); Brassica campestris: Guerra Turin (1975); Brassica sinapsis alba: Valencia et al. (1975); Calendula officinalis: Essig (1953); Capsicum annuum: Smith (1971); Chenopodium quinoa: Valencia et al. (1975); Chenopodium sp.: Smith (1971); Chicorium endivia: Valencia & Crdenas (1973); Chrysanthemum frutescens: Essig (1953); Datura stramonium: Valencia & Crdenas (1973); Datura sp.: Essig (1953); Erodium cicutarium: Valencia et al. (1975); Glycine max: Smith (1971); Gossypium hirsutum: Da Silva et al. (1980); Gossypium sp.: Essig (1953); Ipomoea batata: Smith (1971); Ipomoea sp.: Smith (1971); Lactuca sativa: Smith (1971); Malva sp.: Essig (1953); Malvabiscus sp.: Smith (1971); Nasturtium sp.: Smith (1971); Nicandra physalodes: Len Vicente (1992); Nicotiana sp.: Essig (1953); Papaver argemone: Valencia & Crdenas (1973); Phaseolus lunatus: Celis & Ortz (1994); Phaseolus vulgaris: Essig (1953); Punica granatum: Essig (1953); Pyrus malus: Valencia et al. (1975); Raphanus raphanistrum: Valencia et al. (1975); Rosa sp.: Smith (1971); Ruta graveolens: Smith (1971); Senecio vulgaris: Valencia et al. (1975); Solanum andigenum: Valencia & Crdenas (1973); Solanum excisishombeum: Valencia et al. (1975); Solanum tuberosum: Essig (1953); Solanum sp.: Essig (1953); Aj: Wille (1952); Beans: Smith (1971); Camote: Sanchez (1988); Carnation: Smith (1971); Columbine: Smith (1971); Compositae: Smith (1971); Cotton: Smith (1971); Frijol bayo: Smith (1971); Manzano: Wille (1952); Mora Dilla: Smith (1971); Papa: Wille (1952); Sweet Potatoes: Smith (1971); Thorny shrub (Leguminosae): Essig (1953).

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MIGUEL ANGEL DELFINO Ecol. apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 143-158 __________________________________________________________________________________________ sp.: Smith (1971); Ipomoea aff. nations?: Valencia et al. (1975); Ipomoea batatas: Len Vicente (1992); Ipomoea sp.: Smith (1971); Lens sculentum: Len Vicente (1992); Lycopersicum sculentum: Len Vicente (1992); Magnolia sp.: Smith (1971); Malva parviflora: Valencia et al. (1975); Malva sp.: Smith (1971); Nicotiana sp.: Essig (1953); Phlox sp.: Essig (1953); Physalis peruviana: Smith (1971); Piqueria peruviana: Smith (1971); Pisum sp.: Smith (1971); Raphanus raphanistrum: Valencia et al. (1975); Rosa sp.: Len Vicente (1992); Rottsoelia exaltata: Ortz (1980); Rumex acetosella: Valencia et al. (1975); Rumex sp.: Smith (1971); Sesamum orientale: Valencia & Crdenas (1973); Solanum melongena: Smith (1971); Solanum muricatum: Smith (1971); Solanum sp.: Essig (1953); Solanum tuberosum: Essig (1953); Stachys sp.: Valencia et al. (1975); Triticum aestivum: Smith (1971); Vicia faba: Smith (1971); Aj: Wille (1952); Ajonjoli: Smith (1971); Apple: Smith (1971); Beet: Smith (1971); Chamilco: Smith (1971); Coles: Wille (1952); Coliflor: Smith (1971); Flor de Muerto: Smith (1971); Frijol: Smith (1971); Hiccha: Smith (1971); Malva Rosa: Smith (1971); Mustard: Smith (1971); Nabo: Ortz (1980); Papa: Wille (1952); Quita-liccha: Smith (1971); Thorny tree: Essig (1953); Tomate: Wille (1952). Nasonovia ribisnigri (Mosley, 1841) Crepis capilaris: Valencia et al. (1975). Neotoxoptera formosana (Takahashi, 1921) Allium cepa: Ortiz & Raven (1991). Pentalonia nigronervosa Coquerel, 1859 Musa sapientum: Smith (1971); Banana: Smith (1971); Pltanos: Ortz (1980). Phloeomyzus passerinii (Signoret, 1875) Populus sp.: Smith (1971). Picturaphis brasiliensis (Moreira, 1925) Phaseolus vulgaris: Ortiz & Raven (1991). Rhodobium porosum (Sanderson, 1900) Rosa sp.: Smith (1971). Rhopalosiphoninus staphyleae (Koch, 1854) Hedera helix: Valencia et al. (1975). Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856)
Wille (1952): Aphis maidis

Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758)

Wille (1952): Rhopalosiphum prunifoliae Essig (1953): Rhopalosiphum prunifoliae

Zea mays: Essig (1953); Cebada: Ortz, Rodriguez & Sarmiento M.(1981); Gras: Celis & Ortz (1994); Trigo: Wille (1952). Rhopalosiphum rufiabdominalis (Sasaki, 1899)
Essig (1953): Rhopalosiphum splendens

Oryza sativa: Da Silva et al. (1980); Tomate: Escajadillo & Ortz (1993). Schizaphis graminum (Rondani, 1852)
Wille (1952): Toxoptera graminum

Cebada: Ortz, Rodriguez & Sarmiento M. (1981); Trigo: Wille (1952); Maz: Wille (1952). Sipha flava (Forbes, 1884) Cymbopogum citratus: Da Silva et al. (1980); Sorghum halepense: Celis & Ortz (1994); Caa de Azcar: Wille (1952). Sitobion avenae (Fabricius, 1775)
Valencia et al. (1975): Macrosiphum avenea Fabricius (Sic)

Andropogon saccharoides: Valencia et al. (1975); Avena fatua: Valencia et al. (1975); Avena sativa: Valencia et al. (1975); Dactylis glomerata: Valencia et al. (1975); Hordeum vulgare: Valencia et al. (1975); Avena: Valencia et al. (1975); Cebada: Valencia et al. (1975); Trigo: Valencia et al. (1975). Sitobion salviae (Bartholomew, 1932)
Smith (1971): Macrosiphum (Sitobion) salviae

Salvia sp.: Smith (1971). Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki, 1899) Grass: Ortiz & Raven (1991). Therioaphis trifolii (Monell, 1882) Alfalfa: Ortz & Rubin de Celis (1992). Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe, 1841) Citrus aurantifolia: Celis & Ortz (1994); Ruta graveolens: Celis & Ortz (1994); Cafeto: Wille (1952); Ctricos: Ortz (1980); Ctrus: Wille (1952); Te: Wille (1952). Toxoptera citricidus (Kirkaldy, 1907)
Ortz (1980): Aphis citricidus Da Silva et al. (1980): Aphis citricidus Essig (1953): Aphis citricidus

Hordeum vulgare: Valencia & Crdenas (1973); Secale cereale: Da Silva et al. (1980); Sorghum halepense: Essig (1953); Sorghum vulgare: Valencia & Crdenas (1973); Zea mays: Essig (1953); Caa de Azcar: Wille (1952); Cebada: Ortz, Rodriguez & Sarmiento M.(1981); Maz: Wille (1952); Trigo: Wille (1952). Rhopalosiphum nymphaeae (Linnaeus, 1761) Canna sp.: Essig (1953).

Citrus aurantifolia: Celis & Ortz (1994); Citrus grandis: Valencia & Crdenas (1973); Citrus limon: Smith (1971); Citrus nobilis: Valencia & Crdenas (1973); Citrus sinensis: Valencia & Crdenas (1973); Citrus sp.: Ortz (1980); Citrus spp.: Essig (1953); Bread plant: Smith (1971); Ctricos: Beingolea (1967). Tuberolachnus salignus (Gmelin, 1790)
Wille (1952): Pterochlorus viminalis Essig (1953): Tuberolachnus saligna

Cydonia oblonga: Valencia et al. (1975); Cydonia sp.: Smith (1971); Pyrus communis: Smith (1971); Salix humboldtiana: Wille (1952); Salix sp.: Essig (1953); Manzano: Wille (1952); Peral: Wille (1952).

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INVENTARIO DE LAS ASOCIACIONES FIDO-PLANTA EN EL PER Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ Uroleucon ambrosiae (Thomas, 1878)
Essig (1953): Macrosiphum ambrosiae

Chrysanthemum sp.: Essig (1953); Encelia sp.: Essig (1953); Gerbera jamesonii: Essig (1953); Nicotiana sp.: Essig (1953); Picris sp.?: Essig (1953). Uroleucon erigeronensis (Thomas, 1878) Baccharis glutinosa: Da Silva et al. (1980); Sonchus oleraceus: Celis & Ortz (1994). Uroleucon sonchi (Linnaeus, 1767)
Smith (1971): Dactynotus sonchi

Ambrosia peruviana: Valencia & Crdenas (1973); Carduus sp.: Smith (1971); Lactuca sativa: Valencia & Crdenas (1973); Lactuca sp.: Smith (1971); Sonchus asper: Valencia & Crdenas (1973); Sonchus oleraceus: Da Silva et al. (1980); Spilanthes urens: Da Silva et al. (1980); Taraxacum officinale: Da Silva et al. (1980); Turre macho: Da Silva et al. (1980). Uroleucon (Lambersius) sp. Capsicum pubescens: Valencia et al. (1975). Uroleucon sp. Nuda uliginosa: Valencia & Crdenas (1973). Wahlgreniella nervata (Gillette, 1908) Rosa: Escajadillo & Ortz (1993). Agradecimientos A la Dra. Graciela Vilcapoma Segovia, Directora del Herbario Werbauer de la Universidad Nacional Agraria La Molina, Per, por su paciencia en el suministro de la informacin botnica de las plantas involucradas en las asociaciones mencionadas con los fidos. Literatura Citada
Blackman R.L. & Eastop V.F. 2000. Aphids on the Worlds Crops. An Identification and Information Guide. John Wiley & Sons, Ltd. Chichester, England. Castillo Carrillo P.S. 1994. Entomofauna asociada al cultivo de frijol caup (Vigna unguiculata) en Tumbes. XXXVI Convencin Nacional de Entomologa, Libro de Resmenes: 10. Iquitos, Per. Couturier G. & Gonzales Tangoa J. 1994. Insectos plaga del rbol la Capirona cultivada en Iquitos. XXXVI Convencin Nacional de Entomologa, Libro de Resmenes: 11. Iquitos, Per. Da Silva T.H., Ortz M.S. & Ojeda P.D. 1980. Aphididae (Homoptera) del Departamento de Lambayeque. Rev. per. Ent. 23 (1): 121-123. Escarjadillo C. & Ortz Petrel M. 1993. El fido Wahlgreniella nervata, nuevo registro para el Per y tres

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______________________________ 1 Miguel Angel Delfino, Ctedra de Entomologa, Facultad de C.E.F. y N., Universidad Nacional de Crdoba, Av. Vlez Sarsfield 299, 5000-Crdoba, Argentina, madelfino@arnet.com.ar

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Ecologa Aplicada, 4(1,2), 2005 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474 Departamento Acadmico de Biologa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima Per.

NOTA CIENTFICA Presentada: 12/092005 Aceptada: 16/09/2005

BIOINCRUSTANTES EN ESTRUCTURAS DE CULTIVO DE Argopecten purpuratus EN BAHA SAMANCO, PER BIOFOULING IN Argopecten purpuratus CULTURE STRUCTURES AT SAMANCO BAY, PERU
Aldo Pacheco1 y Antonio Garate2 Resumen Los bioincrustantes, son organismos que se adhieren sobre estructuras duras que se sumergen o estn en contacto continuo con el agua de mar. Con el objetivo de dar a conocer la composicin de especies bioincrustantes en el cultivo suspendido de Argopecten purpuratus, el da 20 de Octubre de 1998 se realiz un muestreo de diferentes materiales y sobre las valvas de las conchas, en la Concesin de Maricultura de la Universidad Ricardo Palma (Baha Samanco, Ancash, Per). Se identificaron un total de 33 especies pertenecientes a 10 grupos taxonmicos. Las diferentes especies correspondieron a ambientes, intermareales, submareales y pelgicos. Palabras clave: Bioincrustantes, Argopecten purpuratus, estructuras de cultivo, Baha Samanco. Abstract Biofouling are species that are attached to hard substrata that are immersed or in permanent contact with the sea water. With the objective of assessing the biofouling species composition in an Argopecten purpuratus suspended culture, organisms were sampled in October 20, 1998 at the Universidad Ricardo Palma sea farm (Samanco Bay, Ancash, Peru). A total of 33 species belonging to 10 taxonomical groups were identified. The species corresponded to intertidal, subtidal and pelagic habitats. Key words: Biofouling, Argopecten purpuratus, culture structures, Samanco Bay

Introduccin Dado que la pesquera de la concha de abanico Argopecten purpuratus ha declinado sus poblaciones, su cultivo ha cobrado una gran importancia en los ltimos aos (Avendao et al., 2001). Un factor que incide de manera importante en esta actividad, pero que ha recibido menos atencin en cuanto a estudios se refiere, son las especies bioincrustantes. Se denomina as a organismos de diferentes taxas, principalmente invertebrados, que colonizan diferentes estructuras duras artificiales que se mantienen en permanente contacto con el agua (por ejemplo; cascos de barcos, muelles, etc.). Estas especies pueden utilizar como sustrato las estructuras del cultivo suspendido de bivalvos; linternas, pearl nets, boyas, bolsas colectoras y cuerdas, as como tambin las mismas valvas (Perea et al., 1990; Lesser et al., 1992). Al desarrollarse en gran abundancia, estas especies pueden afectar al cultivo de manera negativa ya que desgastan y deterioran los materiales, reducindoles el tiempo de duracin til. Tambin afectan la flotabilidad, lo que representa un importante costo por mantenimiento de estos materiales (Claereboudt et al. 1994). Adems los bioincrustantes puede cubrir totalmente la superficie del material donde se encuentran alojadas las conchas, lo que modifica el flujo de agua, dejndolas sin el suministro de alimento, pudiendo afectar negativamente el crecimiento (Lesser et al., 1992; Claereboudt et al.,

1994; Uribe et al., 2001). Sin embargo Widman & Rodhes (1991) afirman que un incremento en la abundancia de los bioincrustantes no es un factor de mortalidad importante en cultivos de Argopecten irradians. Incluso, en reas en donde las corrientes son fuertes, los bioincrustantes puede favorecer el crecimiento, reduciendo la fuerza de las corrientes y facilitando la alimentacin (Ross et al., 2002). Otros autores como Thouzeau (1991) y Aguilar & Mendo (2002) analizan los bioincrustantes que asientan en las bolsas colectoras para estudiar las interacciones biticas, buscando optimizar la captacin de postlarvas de Pecten maximus y A. purpuratus respectivamente. Los bioincrustantes tambin se asientan en las mismas valvas, lo que afecta la formacin y crecimiento de la misma (Perea et al., 1990). En general no se ha evidenciado de manera concreta, la forma como los bioincrustantes puede afectar la produccin del cultivo de A. purpuratus, siendo importante conocer las especies que lo conforman, para posteriormente identificar los diferentes procesos que pueden mediar. La presente nota es un estudio preliminar que tiene como objetivo dar a conocer las especies y hbitos trficos de los bioincrustantes, que se desarrollan en el cultivo de A. purpuratus en Baha Samanco.

BIOINCRUSTANTES EN CULTIVO DE A. purpuratus Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________ valvas de A. purpuratus y 1 especie sobre Tubularia sp. De las 33 especies el 45.4% (N=15) fueron suspensvoros, 15.1% (N=5) carnvoras, 27.2% (N=9) herbvoras, 9.09% (N=3) omnvoras y 3.03% (N=1) depositvoras. Las especies de invertebrados que conforman los bioincrustantes, son propias de hbitats intermareales y submareales (Paredes et al., 1988; Paredes et al., 1999; Romero et al., 1988) que aprovechan la disponibilidad de estas estructuras para colonizarlas. Sin embargo Planes minutus es un cangrejo pelgico que usualmente puede asentarse sobre ballenas, tortugas, o algas que flotan en superficie (Johnson & Snook, 1955). Esta especie eventualmente aprovech las estructuras como hbitat. Este reporte de 33 especies, es nmero variable, ya que los muestreos se realizaron en los momentos en que las estructuras fueron cambiadas para su limpieza, por lo que la disponibilidad de estos sustratos vara en el tiempo de acuerdo al perodo en que permanece la estructura en contacto con el agua. En otros lugares de Latinoamrica se han reportado especies de bioincrustantes que se presentan tambin variables en nmero. Considerando solamente la fauna bioincrustantes tenemos; en baha Guanaqueros (Chile) 40 especies, Golfo de Cariaco (Venezuela) 12 especies, en la ensenada de Pinheira (Brasil) 16 especies, Baha Magdalena y Baha de la Paz (Mexico) 38 especies (Uribe et al., 2001). Los Phyla registrados en los diferentes pases son similares a los de este reporte, a excepcin de las dos especies de peces registradas en este estudio. Otra fuente de variacin en el nmero de especies puede atribuirse a que algunos individuos se desprenden del sustrato al ser trasladado al lugar de limpieza, as como tambin a diferentes tipos de esfuerzo de muestreo. En bolsas colectoras, pearl nets y linternas de cultivo se encontraron Tubularia sp. y Ciona intestinalis. Juveniles de A. purpuratus tambin fueron registrados asentados en Tubularia sp., tal como mencionan Aguilar & Stotz (2000), esta especie servira como lugar de asentamiento de esta especie. Las especies que correspondieron a los hbitats intermareales i.e. Austromegabalanus psittacus, Balanus laevis, Pollicipes elegans, se encontraron principalmente en las boyas las cuales se presentan mas cerca de la superficie (las de reflote), y en la misma superficie, como las boyas sealizadoras. Semimytilus algosus fue observado junto a Tubularia sp. La presencia de hidrozoos y mitilidos en las estructuras, tambin ha sido documentada en cultivo de Placopecten magellanicus en Baie des Chaleurs en Canad, donde se reportan Tubularia larynx y Mytilus edulis (Claereboudt et al., 1994). Estas especies son de hbitats submareales, debido a que estas estructuras se ubican entre 8 y 20m de profundidad en esta zona.

El Dorado
9.18

Playa Lancn

9.20

Vesique

9.22

9.24

Samanco
9.26

La Boquita
9.28

Escala 1:20 000

9.30 78.56 78.54 78.52 78.50 78.48

Figura 1. Ubicacin del sitio de estudio, Concesin de Maricultura de la Universidad Ricardo Palma en la Baha Samanco, Ancash, Per. Materiales y Mtodos El presente estudio se realiz en la Concesin Marina para la Maricultura de la Universidad Ricardo Palma, localizada en baha Samanco (9 12S, 78 30W), Ancash, Per (Figura 1). El da 20 Octubre de 1998 se tom una estructura de cultivo aleatoriamente que consisti en; una boya de reflote y sealizadora, una linterna, un pearl net, un cabo, proveniente de un long line que fue retirado para su limpieza. Se rasp con una esptula de metal cada uno de los materiales, teniendo cuidado en no daar los organismos. Adems se colectaron 10 ejemplares de concha de abanico los cuales presentaron bioincrustantes por encima de las valvas. Las especies colectadas, se fijaron en formalina al 10% en agua de mar para su posterior identificacin en laboratorio. En este trabajo solo se consider las especies de fauna. Resultados y discusin Se identificaron un total de 33 especies de bioincrustantes asociada a las diferentes estructuras de cultivo (Tabla 1). Las especies presentes correspondieron a 10 grupos taxonmicos: Crustacea (7), Bivalva (6), Gasteropoda (5), Polyplacophora (2), Brachiopoda (1), Echinodermata (4), Polychaeta (4), Hidroozoa (1), Hemichordata(1), Peces (2). El taxn mejor representado fue Crustacea (7 especies), seguida de Bivalva (6 especies) y Gasteropoda (5 especies). La estructura que tuvo mayor cantidad de bioincrustantes fue la boya (19 especies), seguida de la linterna (15 especies) y cuerdas (8 especies). Los bioincrustantes considerados como epibiontes estuvieron representado por 8 especies sobre cirripedos, 3 especies sobre las

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ALDO PACHECO & ANTONIO GARATE Ecol. Apl. Vol. 4 N 1 y 2, pp. 149-152 __________________________________________________________________________________________ Pimentel y desde Baja California hasta Paita en Per respectivamente. La presencia de ambos bivalvos en la zona de estudio, por debajo del limite sur de su distribucin, es atribuible al efecto producido por las corrientes clidas asociadas al evento el Nio, que se distribuyeron a lo largo de la costa durante 1997 y 1998 (Paredes & Cardoso, 1999). El poliqueto tubcola Hidroides elegans y el braquiopodo Discinisca lamellosa se encontraron asentados en las valvas de A. purpuratus, cubriendo ambas valvas en su totalidad. Aunque nuestras observaciones no permiten decir que tipo de interaccin hay entre estas especies y A. purpuratus, otros autores indican que los poliquetos (por ejemplo; Polydora sp.) han sido causantes de importantes mortalidades de A. purpuratus en Baha Tongoy, Chile (Uribe et al., 2001). Las observaciones muestran que las estructuras de cultivo suspendido de A. purpuratus, ofrecen sustratos para la colonizacin de bioincrustantes, las que llegan a desarrollar toda una comunidad. La mayora de estas especies son filtradoras, lo que puede significar competencia para A. purpuratus y afectar su crecimiento. Otras especies pueden afectar el cultivo porque son depredadores de las conchas, como los cangrejos carnvoros y otros grupos de especies afectan el material porque lo deterioran e incrementan el peso de los sistemas. Estudios a futuro debern enfocarse en medir de manera experimental el efecto de los bioincrustantes en la produccin de A. purpuratus. Agradecimientos Los autores desean agradecer al Dr. V. Alamo (Q.E.P.D.) por su colaboracin durante la realizacin del presente trabajo. A P. Huamn por su ayuda en la identificacin de especies y a J. Riascos por sus comentarios a la presente nota. Dos revisores annimos contribuyeron a la mejora del manuscrito final. Literatura citada
Avendao M., Cantillanez M., Le Pennec M., Lodeiros C. & Freites L. 2001. Cultivo de pectnidos de Iberoamericanos en suspensin. En: A.N. MaedaMartnez (Ed.): Los moluscos pectnidos de Iberoamrica: Ciencia y Acuicultura. Cap.10: 193-211. Alamo V. & Valdivieso V. 1997. Lista Sistemtica de Moluscos Marinos del Per. 2da. Edicin, Publicacin Especial. Inst. Mar Callao-Per. Aguilar S. & Mendo J. 2002. Anlisis de la comunidad asociada a bolsas colectoras de concha de abanico Argopecten purpuratus en la Baha Independencia. En: Mendo, J. & M. Wolff. (Eds.). Memorias I Jornada Cientfica. Bases Ecolgicas y Socioeconmicas para el Manejo de los Recursos Vivos de la Reserva Nacional de Paracas. 33-36 pp. Aguilar M. & Stotz W. 2000. Settlement sites of juveniles of scallop Argopecten purpuratus (Lamarck 1819) in the

Tabla 1. Principales especies de bioincrustantes indicando la estructura en que fueron encontradas y hbito trfico. B= Boya, L= Linterna, C= Cuerda, PN= Pearl net, BC= Bolsa Colectora, E1= Epibionte sobre A. purpuratus, E2= Entre y sobre cirripedos, E3= Epibionte sobre Tubularia sp.
Especie Crustacea Austromegabalanus psittacus Balanus laevis Pollicipes elegans Lepas sp. Pilumnoides perlatus Pachicheles grossimanus Planes minutus Bivalva Argopecten purpuratus Semimytilus algosus Lithophaga peruviana Barbatia gradata Pteria sterna Hiatela solida Crucibulum spinosum Stramonita haemastoma Stramonita biseralis Scurria viridula Fissurella limbata Polyplacophora Acanthopleura echinata Acanthopleura niger Brachiopoda Discinisca lamellosa Echinodermata Tetrapygus niger Arbacia spatuligera Caenocentrotus gibosus Cucumaria dubiosa Polychaeta Hydroides sp. Pomatoceros triqueter Nereis callaona Lepidonotus sp. Hidrozoa Tubularia sp. Hemichordata Ciona intestinalis Peces Hypsoblennius sordidus Pseudobalistes naufragium Estructura Hbito trfico Suspensvoro Suspensvoro Suspensvoro Suspensvoro Carnvoro Carnvoro Carnvoro Suspensvoro Suspensvoro Suspensvoro Suspensvoro Suspensvoro Suspensvoro Herbvoro Omnvoro Omnvoro Herbvoro Herbvoro Herbvoro Herbvoro Suspensvoro Herbvoro Herbvoro Herbvoro Suspensvoro Suspensvoro Suspensvoro Carnvoro Depositvoro Carnvoro Suspensvoro Omnvoro Herbvoro

B,L,C B,L,E1 L,C B,C L,E2 L,E2 B,E2 BC,E3 C,PN,L,E1,E2 C L L,C BC B B B B, E2 B,C B,E2 B,E2 E1,L,B L,B L,B L,B B E2 E2 E2 E2 BC,L,C,PN,B BC,L,C,PN,B B,E2 L

Tambin encontramos conchas horadadoras como Hiatella solida y Litophaga peruviana, habitando entre los nudos de las cuerdas. En la linterna se identificaron individuos de Pteria sterna y Barbatia gradata, estas especies segn Alamo & Valdivieso (1999), se distribuyen desde Baja California hasta

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BIOINCRUSTANTES EN CULTIVO DE A. purpuratus Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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____________________________ 1. Instituto de Investigaciones Oceanolgicas, Universidad de Antofagasta. Av. Angamos 601. Antofagasta, Chile. Telefono: 56(55)637-404, Email: apacheco@uantof.cl 2. Rainforest Expeditions. Av. Aramburu 166, Dpto. 4B, Lima 18. Email: balanusperu@yahoo.com.mx

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