Oecol. Aust.

, 16(1): 43-62, 2012

Oecologia Australis
16(1): 43-62, Maro 2012
http://dx.doi.org/10.4257/oeco.2012.1601.05
MODELOS MATEMTICOS PREDADOR-PRESA E APLICAES AO MANEJO
INTEGRADO DE PRAGAS
Ana Paula M. B. Battel
1*
, Rafael A. Moral
1,2
& Wesley A. C. Godoy
1
1
Universidade de So Paulo (USP), Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz (ESALQ), Departamento de Entomologia e Acarologia. Avenida
Pdua Dias, n
o
:11, Piracicaba, So Paulo, Brasil. CEP: 13418-900.
2
Universidade de So Paulo (USP), Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz (ESALQ), Departamento de Cincias Exatas. Avenida Pdua Dias,
n
o
:11, Piracicaba, So Paulo, Brasil. CEP 13418-900.
E-mails: ap_mb@hotmail.com, rafa_moral2004@yahoo.com.br, wacgodoy@usp.br
RESUMO
A modelagem matemtica de sistemas predador-presa e hospedeiro-parasitide uma ferramenta
importante para descrever as interaes entre pragas e inimigos naturais em programas de controle
biolgico. Os modelos predador-presa desenvolvidos por Lotka e Volterra vm sendo aprimorados, com
a insero de parmetros relevantes a cada tipo de estudo. Dentre as inseres realizadas em modelos,
abordagens direcionadas para o manejo integrado de pragas tm sido implementadas para avaliar o efeito
de inseticidas sobre a dinmica predador-presa. possvel inserir os efeitos da aplicao de inseticidas
e avaliar o comportamento dinmico resultante dessa aplicao em presas e predadores ou hospedeiros
e parasitides. Tambm se pode atribuir estocasticidade aos parmetros do modelo, a fim de se obter
simulaes mais prximas realidade, levando em conta os efeitos das variaes no-controlveis. O
desenvolvimento de novos modelos encorajado nesta reviso, a fim de que os efeitos dos principais
fatores que influenciam as dinmicas em agroecossistemas sejam modelados mais precisamente.
Palavras-chave: Modelagem matemtica de manejo de pragas; modelos predador-presa.
ABSTRACT
PREDATOR-PREY MATHEMATICAL MODELS AND APPLICATIONS ON INTEGRATED
PEST MANAGEMENT. Mathematical modeling of predator-prey and host-parasitoid systems is an
important tool for describing the interactions among pests and natural enemies in biological control
programs. Predator-prey models developed by Lotka and Volterra have been improved with the insertion
of relevant parameters for each type of study. Among the insertions made in models, approaches directed
towards the integrated pest management have been implemented to evaluate the effect of insecticides in
the predator-prey dynamics. It is possible to infer the effects of insecticide application and evaluate the
dynamic behavior resultant of this application in prey, predator or host and parasitoid. One could also
add stochasticity to the models parameters, in order to obtain dynamic behavior simulations which are
closer to reality, with the non-controllable variation effects taken into account. The development of new
models is encouraged in this review, so as to the effects of the main factors which influence the dynamics
in agroecosystems are more precisely modeled.
Keywords: Pest management mathematical model; predator-prey models.
RESUMEN
MODELOS MATEMATICOS PREDADOR-PRESA Y APLICACIONES EM LOS PLANES
DE MANEJO INTEGRADO DE PLAGAS. El modelado matemtico de sistemas predador-presa y
hospedero-parasitoide es una herramienta importante utilizada para describir las interacciones entre plagas
y enemigos naturales en programas de control biolgico. Los modelos predador-presa desarrollados por
Lotka y Volterra han sido mejorados con la insercin de parmetros relevantes para cada tipo de estudio.
BATTEL, A.P.M.B. et al.
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
44
Dentro de las inserciones realizadas en los modelos, los abordajes direccionados para el manejo integrado
de plagas tambin han sido implementados para evaluar el efecto de insecticidas sobre la dinmica
predador-presa. Es posible inferir los efectos de la aplicacin de insecticidas y evaluar el comportamiento
dinmico resultante de esa aplicacin en presas y predadores u hospederos y parasitoides. Tambin se
puede atribuir estocasticidad a los parmetros del modelo a fin de obtener simulaciones ms prximas
a la realidad, teniendo en cuenta los efectos de las variaciones no controlables. El desarrollo de nuevos
modelos es alentado en esta revisin, a fin de que los efectos de los principales factores que influencian
las dinmicas en los agroecosistemas, sean modelados con mayor precisin.
Palabras-clave: Modelo matemtico de manejo de plagas; modelos predador-presa.
INTRODUO
Modelos matemticos aplicados a sistemas
ecolgicos podem ser vistos como caricaturas
idealizadas a partir da abstrao de biossistemas,
desenhadas para descrever padres geralmente de
difcil visualizao apenas pela inspeo visual de
dados (Lima et al. 2009). Os modelos que buscam
a descrio de interaes entre espcies tm como
meta capturar a essncia dos processos biolgicos
envolvidos no sistema, utilizando para tanto
formalismos matemticos que incluem funes
adequadas para explicitar a dimenso correta
do comportamento das populaes em sistemas
dinmicos (Kot 2001). As funes utilizadas
geralmente incluem desde simples relaes
lineares at complexos formatos de natureza no-
linear (Prout & McChesney 1985, Cushing et al.
2003). Os modelos que incorporam interaes
interespecficas incluem proposies interessantes
para descrever a dinmica de sistemas envolvendo
diferentes espcies, tais como, competidores,
predadores, presas, hospedeiros, parasitides
e parasitas (Kot 2001). Tomando como base o
formalismo terico clssico, natural que, no
contexto de agroecossistemas, o foco da ateno
esteja sobre os modelos do tipo predador-presa ou
hospedeiro-parasitide, sobretudo quando se pensa
em enfatizar estratgias de controle biolgico de
pragas (Murdoch et al. 1985).
Nesta reviso, alguns modelos matemticos
so apresentados de forma a historiar a trajetria
do pensamento sobre modelagem ecolgica
aplicada ao manejo de pragas. O estudo relata
desde as bases ecolgicas que inicialmente deram
sustentao aos modelos do tipo predador-presa,
at a combinao com funes matemticas
capazes de inserir diferentes estratgias de controle
de pragas nas formulaes. A reviso finalizada
com detalhada anlise do formalismo proposto por
Hassell (1984), com vistas comparao de quatro
cenrios de manejo de pragas, os quais pressupem
a ao de inseticidas sobre a dinmica predador-
presa ou hospedeiro-parasitide em diferentes
instantes de aplicao e atingindo parcialmente
ou integralmente os componentes do modelo
interativo. A fundamentao terica inerente dos
modelos de Lotka-Volterra foi apresentada como
estrutura bsica para a proposio de formalismos
tericos voltados para o controle de pragas.
Contudo, a teoria ecolgica foi revisitada visando
o aprimoramento da abordagem terica aplicada
modelagem do manejo integrado de pragas.
MODELOS PREDADOR-PRESA
Lotka (1925) e Volterra (1926) foram os
precursores da idia de investigar as relaes
entre predadores e presas assumindo, inicialmente,
premissas extremamente simples, porm capazes
de produzir visualizao do que primordial para
o sistema. A proposio pressupunha que, exceto
pela presena de predadores, presas poderiam
sobreviver satisfatoriamente em ambientes
desprovidos de limitaes de recursos e, por sua
vez, predadores seriam limitados somente pela
disponibilidade de presas. O modelo preliminar
foi assim proposto para descrever um sistema
que se autosustentaria por tempo indeterminado
somente com estas simplificaes, gerando ciclos
peridicos (Figura 1). Contudo, para viabilizar este
processo outras pressuposies foram feitas, como
por exemplo, a reproduo contnua de predadores
e presas produzindo indivduos idnticos e a taxa
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
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Figura 1. Recorrncia temporal para o modelo predador-presa em tempo contnuo. Valores dos parmetros usados na simulao: r = 0.9, f =0.1, m=0.6,
n=0.5, p = 10, P = 10.
Figure 1. Recurrence plot for the time series generated by the continuous time predator-prey model. Parameter values used in the simulation: r = 0.9,
f =0.1, m=0.6, n=0.5, p = 10, P = 10.
A incluso da dependncia da densidade no
modelo descrito pelas equaes (1) e (2) pode ser
obtida pela modificao da equao (1) resultando
em:
Com a dependncia da densidade inserida
na equao da presa, o sistema estabilizado,
deixando de exibir as oscilaes peridicas
(Figura 2). Voltando s equaes (1) e (2), resta
ainda investigar os aspectos relacionados
resposta funcional. A resposta funcional uma
relao que estima a saturao do consumo de
presas pelo predador (Holling 1965), podendo
convencionalmente assumir trs formatos (Figura
3), linear (tipo I), assinttico (tipo II) e sigmide
(tipo III). Os formatos mais comuns encontrados
em agrossistemas, enfatizando a dinmica
populacional de pragas, so o assinttico e o
sigmide (De Clercq et al. 2000). Assumindo que
p
a
determina o nmero de presas atacadas, postula-
se que este termo depende essencialmente da
taxa de ataque de um nico predador sobre suas
presas (a), do tempo de procura por presas (T
p
) e
tambm da densidade de presas (p). A equao que
representa esta dependncia pode ento ser escrita
como:
.
de predao sendo proporcional taxa de encontro
entre os componentes do sistema, com funo
aleatria da densidade populacional (Costa &
Godoy 2010). As equaes (1) e (2) descrevem
o processo de predao proposto por Lotka &
Volterra.
Nas equaes acima, a trajetria da populao
de presas (p) e de predadores (P) seguem em tempo
contnuo, de acordo com as equaes diferenciais.
A populao de presas (Equao 1) depende da sua
taxa intrnseca de crescimento (r) e do seu nmero
inicial de indivduos (p). A taxa de encontro entre
p e P governada por f, comumente denominada
de resposta funcional do predador. Assume-se,
para este caso simplificado, que essa constante
varia linearmente de acordo com a abundncia de
presas. A equao para predadores (Equao 2)
descreve o crescimento populacional pressupondo
que m a mortalidade da populao de predadores
na ausncia da populao de presas. A resposta
numrica, definida como a eficincia de converso
de presas em predadores, dada por n, que mede
a produo per capita de prole de predadores
tambm como uma funo da abundncia de
presas.
BATTEL, A.P.M.B. et al.
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46
Figura 2. Recorrncia temporal para o modelo predador-presa em tempo contnuo com dependncia da densidade includa. Valores dos parmetros
usados na simulao: r = 0.9, f =0.1, m=0.6, n=0.5, K = 25, p = 10, P = 10.
Figure 2. Recurrence plot for the time series generated by the continuous time predator-prey model with included density dependence. Parameter values
used in the simulation: r = 0.9, f =0.1, m=0.6, n=0.5, K = 25, p = 10, P = 10.
Figura 3. Resposta funcional do tipo linear (tipo I), assinttico (tipo II) e sigmide (tipo III).
Figure 3. Linear (type I), asymptotic (type II) and sigmoid (type III) functional responses.
Assumindo que cada presa consumida demanda
algum tempo de manipulao (T
m
), este perodo de
tempo deve ser subtrado do tempo total (T
t
),
.
Substituindo (5) em (4), tem-se:
que, rearranjada, resulta em:
.
Com base nisso, o nmero de presas atacadas por
unidade de tempo :
.
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
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47
Incluindo a resposta funcional nas equaes de
dinmica para presas e predador, obtm-se:
MODELOS HOSPEDEIRO-PARASITIDE
As formulaes tericas pioneiras para estudar a
dinmica de pragas em agrossistemas foram propostas
por Nicholson & Bailey (1935), que partiram de
pontos bsicos para investigar sistemas dinmicos
mais complexos. A teoria foi fundamentada em duas
simplifcaes: (1) o encontro (E) entre parasitides
ou predadores (P) com hospedeiros ou presas (p)
deveria ser proporcional densidade de hospedeiros
ou presas e (2) os encontros seriam aleatoriamente
distribudos entre as presas. Esta funo pode ser
descrita pelo termo zero da distribuio de Poisson,
escrita como
e o nmero de presas (ou hospedeiros) atacadas (ou
parasitadas) assume a forma:
.
Ento, o encontro entre predadores P e presas p
pode ser expresso por
,
onde a uma constante de proporcionalidade
denominada rea de captura pelo predador. Trata-
se de uma estimativa da eficincia de encontro.
Assim, E
c
/ p = aP e o nmero de presas consumidas
pode ser escrito como
.
A equao (14) denota que a predao ou
parasitismo aumentar at determinado ponto de
saturao aP, visto que a taxa de encontro entre
predadores e presas diminui medida que a efcincia
de encontro tambm aumenta. Isto vem da concluso
que o nmero de presas disponveis diminui em
decorrncia da boa efcincia de encontro de presas
pelo predador. O modelo geral para descrever
a dinmica predador-presa incluindo a resposta
funcional demonstrado pelas equaes (9) e (10)
e aparece no formato de equaes diferenciais para
representar um sistema contnuo. Contudo, muitos
sistemas como, por exemplo, aqueles em que os
indivduos se reproduzem sem sobreposio de
geraes, so melhores descritos por equaes em
tempo discreto. Nesse caso, as equaes recursivas
assumem o formato:
,
onde f(p,P) = exp(-aP) determina o nmero de presas
no atacadas ou de hospedeiros no parasitados.
O parmetro representa a taxa intrnseca de
crescimento geomtrico para presas. Com este
formato, a dinmica predador-presa seria descrita
por um padro linear de resposta funcional (tipo I).
Para descrever a dinmica do sistema com resposta
funcional assinttica (tipo II), basta assumir
.
Na equao (17) T
m
determina o tempo de
manipulao que um predador requer sobre a presa,
a

a taxa de ataque e T representa o tempo total.

Em altas densidades de presa, o tempo utilizado pelo
predador para consumir a presa deve ser otimizado,
o que pode levar saturao da resposta funcional,
traduzida pela resposta assinttica, conhecida como
do tipo II. Quando a e T
m
so constantes e a busca
por presas aleatria, a funo que determina a
sobrevivncia das presas
.
A resposta sigmide (tipo III) aparece quando
um ou mais parmetros associados captura de
presas (a, T, ou ambos) so funes crescentes da
densidade de presas. J a funo de sobrevivncia
das presas para a resposta do tipo III pode ser
escrita como:
..............................................................
BATTEL, A.P.M.B. et al.
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
48
Nesta funo, b
1
e b
2
so constantes, sendo
que b
2
denota a resposta numrica do predador,
ou seja, o nmero de presas convertidas em prole.
Em parasitides, comum atribuir 1 para b
2
, visto
que as fmeas do inseto geralmente obtm apenas
Figura 4. Recorrncia no tempo para a dinmica predador-presa com resposta funcional do tipo II. Valores dos parmetros usados na simulao: = 2,
T
m
= 0.1, T = 1, a = 0.1, p = 25, P =10.
Figure 4. Recurrence plot for the time series generated by the predator-prey dynamics with type II functional response. Parameter values used in the
simulation: = 2, T
m
= 0.1, T = 1, a = 0.1, p = 25, P =10.
um indivduo (em termos de prole) por hospedeiro.
A dinmica populacional de um sistema predador-
presa incluindo a resposta funcional assinttica
(tipo II) poderia ser descrita pela recorrncia que
aparece na Figura 4.
INCORPORANDO O EFEITO DE
INSETICIDAS
MODELOS DE HASSEL (1984)
O que foi demonstrado at a equao (19)
sintetiza de certa forma os fundamentos ecolgicos
para a aplicao de modelos matemticos do tipo
predador-presa em agroecossistemas, sobretudo
quando se pensa em controle biolgico de
pragas. Contudo, raramente em agroecossistemas
aplicam-se somente estratgias estritamente de
controle biolgico. Outros mtodos de controle
de pragas esto geralmente associados s prticas
de controle, trazendo tambm a dimenso de
manejo integrado de pragas MIP (Pedigo & Zeiss
1996) para o arcabouo terico aqui mencionado.
O manejo integrado de pragas consiste de uma
combinao de mtodos de controle de pragas,
usualmente desenvolvido para programas de longa
durao. O programa de controle inclui estratgias
capazes de combinar controle biolgico, cultural,
e aplicaes de produtos qumicos para reduzir
populaes de pragas a nveis tolerveis para a
agricultura (Pedigo & Zeiss 1996, van Lenteren
2000). Geralmente, os nveis so determinados
por monitoramento peridico com fundamento no
nvel de dano econmico (Pedigo & Zeiss 1996,
Lima et al 2009).
Um estudo pioneiro na combinao entre
modelo dinmico para hospedeiro-parasitide
e outro mtodo de controle de pragas, no
caso, aplicao de inseticida, foi proposto por
Hassell (1984). Em sua proposio, o autor
analisa, do ponto de vista terico, o equilbrio
e a estabilidade de um modelo que combina a
dinmica hospedeiro-parasitide com os efeitos da
aplicao de inseticida no sistema (Hassell 1984).
O sistema foi investigado considerando-se quatro
possibilidades: (1) inseticidas agindo antes do
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
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parasitismo e eliminando somente hospedeiros, (2)
inseticidas agindo aps o parasitismo e eliminando
somente hospedeiros, (3) inseticidas agindo aps o
parasitismo e eliminando tambm os hospedeiros
parasitados na mesma taxa que a possibilidade
anterior e, finalmente, (4) inseticidas agindo antes
do parasitismo e eliminando tambm parasitides
adultos.
O estudo proposto por Hassell (1984) manteve
a mesma estrutura terica empregada na funo
da resposta funcional tipo II (eq. 18). Contudo, a
dimenso de aleatoriedade dada pela distribuio
de Poisson apresentada na equao (11) foi
substituda pela dimenso de agregao dada pela
distribuio Binomial negativa, com mdia igual a
aP/(1+aT
m
p). A funo de sobrevivncia de presas
modificada pode ser escrita como:
.
O parmetro k (eq. 20) descreve o grau de
agregao de predadores/parasitides, sendo que
quando k tende zero obtm-se o maior nvel de
agregao populacional (Southwood & Henderson
2006). O processo de agregao espacial em
populaes biolgicas tem sido considerado
comum em diferentes espcies, com destaque para
parasitas e insetos (Hassell 1980, Evans & Toler
2007).
A insero do termo que caracteriza a aplicao
de inseticida antes da liberao de parasitides
que resulta na eliminao somente de hospedeiros
(possibilidade 1) produz as recurses:
(21)
,
onde i determina a probabilidade de um hospedeiro
(ou uma presa) sobreviver aplicao de inseticida.
Para tanto, a funo de sobrevivncia do hospedeiro
pode ser escrita como:
.
A incluso do efeito do inseticida no sistema
com ao aps o parasitismo e eliminando somente
hospedeiros (possibilidade 2) resulta em:
(24)

,
com f (p
t
,P
t
) definido na equao (20). Se a aplicao
de inseticida for feita aps o parasitismo, porm
eliminando tambm os hospedeiros parasitados na
mesma proporo que o caso anterior (possibilidade
3), as recurses sero escritas como:

,

com f(p
t
,P
t
) tambm definido pela equao
(20). Assumindo que o inseticida atue antes
do parasitismo, porm eliminando tambm os
parasitides adultos (possibilidade 4) obtm-se:

(28)
,
onde i
*
representa a probabilidade de um adulto
sobreviver aplicao de inseticida. Para este
caso, a funo de sobrevivncia do hospedeiro
escrita como
.
As recorrncias para os quatro tipos de efeitos
de aplicao de inseticidas podem ser vistas na
Figura 5.
(24)
(26)
BATTEL, A.P.M.B. et al.
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50
Figura 5. Recorrncia no tempo para a dinmica predador-presa com efeitos da aplicao de inseticidas. Valores dos parmetros comuns a todos os
casos: r =2, a =1, k =0.6, i =0.8, p=25, P= 10. Antes da liberao de parasitides resultando na eliminao somente de hospedeiros (A), =1; aps o
parasitismo e eliminando somente hospedeiros (B), T
m
= 0.05; aps o parasitismo, porm eliminando tambm os hospedeiros parasitados (C), T
m
= 0.05
e antes do parasitismo, porm eliminando tambm os parasitides adultos (D), i

=1.
Figure 5. Recurrence plot for the time series generated by the predator-prey dynamics with insecticide application effects. Parameter values common
to every case: r =2, a =1, k =0.6, i =0.8, p=25, P= 10. Before parasitoid release, resulting in elimination of only hosts (A), =1; after parasitism and
eliminating only hosts (B), T
m
= 0.05; after parasitism, however also eliminating parasitized hosts (C), T
m
= 0.05 and before parasitism, however also
eliminating adult parasitoids (D), i=1.
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
51
O parmetro i foi analisado no que diz respeito
sua sensibilidade s mudanas na sua magnitude.
A anlise foi feita empregando-se a teoria de
bifurcao (May & Oster 1976). O diagrama de
bifurcao d uma descrio global do espao
paramtrico, mostrando em um nico grfico,
todos os comportamentos possveis do sistema,
para todos os valores do parmetro.
Nota-se um crescimento irrestrito por parte
do predador e da presa em determinada faixa do
espectro paramtrico para as possibilidades 1
e 4 (Figura 6a, 6d). Isso devido formulao
original do modelo de Hassell (1984), que no
possui dependncia da densidade. Assim, mesmo
com a ao do inseticida antes do parasitismo a
populao cresce ilimitadamente. Algebricamente,
isso significa que quando o tamanho populacional
das presas tende ao infinito, tem-se:
implicando, para o parasitide, em extino, pois
.
Assim, sendo o parasitide o nico fator limitante
para o sistema e considerando que parte da populao
de hospedeiros, apesar de atingida pelo inseticida,
no sofre mortalidade integral, observa-se que o
crescimento da populao de praga (hospedeiro) no
tem conteno. Contudo, as formulaes propostas
no caracterizam a dinmica de um sistema real,
pois, conforme hospedeiros aumentam infnitamente,
parasitides so extintos. O evento esperado seria o
crescimento dos hospedeiros sendo acompanhado
pelo parasitide, por tratar-se do recurso exclusivo e
necessrio subsistncia populacional, como se v nas
possibilidades descritas pelas Figuras 5b, c, 6b e c.
Figura 6. Diagramas de bifurcao para anlise da relao entre tamanho populacional e sobrevivncia infuenciada pelo inseticida com presas exibindo
crescimento irrestrito (A, D). Valores dos parmetros so os mesmos dos utilizados na Figura 5.
Figure 6. Bifurcation diagrams for the analysis of the relationship between population size and survival infuenced by the insecticide with prey exhibiting
unrestricted growth (A, D). The parameter values are the same used in Figure 5.
BATTEL, A.P.M.B. et al.
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
52
INTRODUZINDO DEPENDNCIA DA
DENSIDADE
Ao investigar a dinmica com i = 0.52 (Figura
7), nota-se que a amplifcao do espectro aparece
na regio de transincia que se estende por mais
de 700 geraes. Isso, no contexto de manejo de
pragas deve ser considerado importante no tocante
ao planejamento de estratgias de controle (Kidd
& Amarasekare 2011). No incio da implantao
do controle, pode haver diferentes tipos de
comportamento dinmico, todos importantes para
que a estratgia implementada seja reavaliada e,
posteriormente, reestruturada.
Figura 7. Dinmica transiente indicando comportamento assinttico tendendo estabilidade para presa e predador. Parmetros: r =2,
a = 1, k = 0.6, T
m
=0.05, i = 0.52, p = 25, P =10.
Figure 7. Transient dynamics indicating asymptotic behavior which tends towards stability for the prey and the predator. Parameter
values: r =2, a = 1, k = 0.6, T
m
=0.05, i = 0.52, p = 25, P =10.
Para corrigir o efeito resultante da exploso
populacional de presas nos modelos propostos por
Hassel (1984), a dependncia da densidade pode ser
inserida, sob forma do parmetro K, que representa a
capacidade de suporte do agroecossistema. Assim, os
modelos so escritos da seguinte forma:
Possibilidade 1:
(31)

Possibilidade 2:
(33)
Possibilidade 3:
(35)
Possibilidade 4:
(37)
As dinmicas simuladas para as equaes 31
38 mostram que a insero da capacidade suporte
gera estabilidade maior no sistema (Figura 8),
contornando o problema decorrente do crescimento
ilimitado de presas.
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
53
Figura 8. Recorrncia no tempo para a dinmica predador-presa incluindo dependncia da densidade e efeitos da aplicao de inseticidas antes da
liberao de parasitides resultando na eliminao somente de hospedeiros (A), aps o parasitismo e eliminando somente hospedeiros (B), aps o
parasitismo, porm eliminando tambm os hospedeiros parasitados (C) e antes do parasitismo, porm eliminando tambm os parasitides adultos (D).
Valores dos parmetros idnticos aos da Figura 5, exceto para r = 4. Nesta simulao foi includo o parmetro K = 200, correspondente capacidade
suporte.
Figure 8. Recurrence plots for the time series generated by the predator-prey dynamics including density dependence and insecticide application effects
before parasitoid liberation, resulting in the elimination of only hosts (A), after parasitism and eliminating only hosts (B), after parasitism, however
also eliminating parasitized hosts (C) and before parasitism, however also eliminating adult parasitoids (D). Parameter values identical to the ones
used in Figure 5, except for r = 4. In this simulation, the parameter K = 200 was included, which corresponds to the carrying capacity.
BATTEL, A.P.M.B. et al.
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54
A anlise de sensibilidade do parmetro i
revela equilbrio estvel para a espcie predadora e
comportamento dinmico caracterizado pela perda
da estabilidade com a diminuio da magnitude do
efeito do inseticida (i se aproxima de 1). O resultado
do efeito pode ser visto no diagrama de bifurcao
(Figuras 9a, d). Com alta infuncia do efeito do
inseticida sobre a sobrevivncia populacional, o
resultado observado o equilbrio estvel de um
ponto. Com o aumento do valor do parmetro, h uma
Figura 9. Diagramas de bifurcao para a anlise de sensibilidade da sobrevivncia infuenciada pelo inseticida (i). Valores dos parmetros idnticos
aos valores da Figura 8.
Figure 9. Bifurcation diagrams for the analysis of sensitivity of the survival infuenced by the insecticide (i). Parameter values identical to those of
Figure 8.
duplicao de perodo, resultando em ciclo limite de
dois pontos. Novas duplicaes de perodo ocorrem
em funo dos valores superiores de i, resultando em
comportamento catico (Figuras 9a, d). Nota-se que a
transincia tambm no foi completamente eliminada
para produzir os diagramas das Figuras 9b e 9c. Para
as possibilidades 2 e 3 (Figuras 9b, c), os diagramas
de bifurcao indicam um equilbrio estvel de um
ponto em quase todo o espectro de valores atribudos
ao parmetro i.
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
55
INTRODUZINDO ESTOCASTICIDADE
Os modelos at agora apresentados so
caracterizados como determinsticos, isto , todos
os parmetros so fxos durante todos os passos de
tempo. possvel introduzir um efeito estocstico em
um ou mais parmetros, fazendo-os variar ao longo
do tempo segundo alguma distribuio estatstica
(Serra et al. 2007). Isso retrataria efeitos do acaso ou
perturbaes ao longo do tempo que podem acontecer
no sistema. Ao deixar os parmetros referentes
sobrevivncia infuenciada pelo inseticida variarem
segundo uma distribuio normal, obtm-se os
seguintes modelos:
Limitando os possveis valores sorteados
para i e i
*
, segundo a distribuio normal,
entre 0 e 1, pode-se simular os efeitos de uma
eficincia instvel do inseticida aplicado. Assim,
observando-se as dinmicas apresentadas na
Figura 10, nota-se que a dinmica predador-presa
caracterizada por oscilaes instveis advindas
da estocasticidade.
Possibilidade 1:

(39)
Possibilidade 2:



(41)
Possibilidade 3:

(43)
Possibilidade 4:

(45)
BATTEL, A.P.M.B. et al.
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
56
Figura 10. Recorrncia no tempo para a dinmica predador-presa incluindo dependncia da densidade, estocasticidade, efeitos da aplicao de inseticidas
antes da liberao de parasitides resultando na eliminao somente de hospedeiros (A), aps o parasitismo e eliminando somente hospedeiros (B),
aps o parasitismo, porm eliminando tambm os hospedeiros parasitados (C) e antes do parasitismo, porm eliminando tambm os parasitides adultos
(D). Valores dos parmetros idnticos Figura 8. Estocasticidade em i e i

, seguindo distribuio normal com mdia igual 0.5 e varincia igual 0.01.
Figure 10. Recurrence plots for the time series generated by the predator-prey dynamics including density dependence, stochasticity, insecticide
application effects before parasitoid liberation, resulting in the elimination of only hosts (A), after parasitism and eliminating only hosts (B), after
parasitism, however also eliminating parasitized hosts (C) and before parasitism, however also eliminating adult parasitoids (D). Parameter values
identical to those of Figure 8. Stochasticity in i and i, which are normally distributed with mean equal to 0.5 and variance equal to 0.01..
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
57
INTRODUZINDO PERIODICIDADE DE
APLICAO DO INSETICIDA
Diversos estudos utilizaram funes para
introduzir efeitos peridicos em modelos (Banks
et al. 2008, Zhang et al. 2008). Supondo um
cenrio de aplicao peridica de inseticida, o
efeito residual resultante da aplicao diminui at
o momento da prxima aplicao. Um caso, no
qual o inseticida aplicado a cada 20 dias com
efeito residual variando de 1 (aplicao) at 0,5
(Figura 11), pode ser modelado com uma funo
trigonomtrica:
.
A funo introduzida no modelo no lugar do
parmetro i, de modo a gerar os modelos:
Possibilidade 1:

Possibilidade 2:
(50)
Possibilidade 3:
(52)

Possibilidade 4:
(54)

(48)
Figura 11. Periodicidade de aplicao de inseticidas no sistema.
Figure 11. Periodicity of insecticide application in the system.
A Figura 12 (a,b,c,d) descreve a dinmica do
sistema predador-presa incluindo a periodicidade de
aplicao de inseticida em modelo com capacidade
suporte. Das quatro possibilidades analisadas as
Figuras 12b e 12c descrevem as melhores trajetrias
para predador e presa. Isto refete oscilaes
recorrentes situando-se em tamanhos populacionais de
baixa magnitude, porm indicando sustentabilidade ao
sistema, o que caracteriza comportamento dinmico
representado por ciclos peridicos estveis.
A esses modelos pode ser introduzida
estocasticidade no efeito do inseticida, a partir da
reintroduo do parmetro i, distribudo normalmente
ao longo do tempo:
Possibilidade 1:

(56)
Possibilidade 2:


(58)

Possibilidade 3:

(60)
(61)
BATTEL, A.P.M.B. et al.
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
58
Possibilidade 4:

(62)

com
Figura 12. Dinmica do sistema predador-presa incluindo a periodicidade de aplicao de inseticida em modelo com capacidade suporte inserida.
Valores dos parmetros idnticos Figura 8.
Figure 12. Dynamics of the predator-prey system including periodicity of insecticide application in a model with included carrying capacity. Parameter
values identical to those of Figure 8.
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
59
Na Figura 13 (a,b,c,d) nota-se a dinmica
predador-presa com efeito peridico da ao
do inseticida sujeito estocasticidade, segundo
distribuio normal. interessante notar a similaridade
entre as possibilidades 1 e 4 em todas as simulaes,
bem como a similaridade entre as possibilidades
2 e 3. Isso devido ao parmetro i inserido dentro
do termo da resposta funcional do predador apenas
nas possibilidades 1 e 4. Isso implica em uma menor
densidade de presas disponveis para o predador,
resultando em densidade menor de predadores ao
longo do tempo. Nas possibilidades 2 e 3, o predador
tem toda a densidade de presas disponvel no termo
de resposta funcional, resultando em uma dinmica
na qual a densidade de predadores acompanha as
presas mais nitidamente.
Figura 13. Dinmica predador-presa com efeito peridico da ao do inseticida sujeito estocasticidade, segundo distribuio normal. Valores dos
parmetros idnticos Figura 10.
Figure 13. Predator-prey dynamics with stochastic periodic effect of the insecticide action, normally distributed. Parameter values identical to those
of Figure 10.
BATTEL, A.P.M.B. et al.
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
60
INCORPORANDO DIFERENTES
ESTRATGIAS
A despeito do estudo de Hassell (1984) ter
representado tima oportunidade para investigar a
combinao entre diferentes estratgias de controle
de pragas no contexto da ecologia terica, do ponto de
vista prtico, nenhum estudo com modelos ecolgicos
realizado nas ltimas dcadas incorporou estratgias
de manejo de pragas como fzeram recentemente
Zang et al. (2008) e Tang & Cheke (2008). O modelo
proposto por Tang & Cheke (2008) leva em conta as
bases ecolgicas apresentadas no presente estudo,
presentes atravs da descrio contida nas equaes
(1) (19). Tang & Cheke (2008) incorporaram
o conceito de manejo integrado s equaes de
Nicholson & Bailey (1935), considerando a poltica
de monitoramento peridico de pragas e levando em
conta a determinao do limiar e do nvel de dano
econmico (Pedigo & Zeiss 1996, Lima et al. 2010).
A idia original de Tang & Cheke (2008) foi
desenvolvida a partir de equaes diferenciais
similares s equaes (1) e (2) que aparecem no
presente estudo. O uso de equaes diferenciais para
descrever a dinmica hospedeiro-parasitide em
tempo contnuo foi proposto por estes autores para
casos em que o estudo da dinmica prev a anlise
tanto dentro como entre geraes. Alm disso, para
alguns sistemas, as geraes de hospedeiros podem
exibir sobreposio. As equaes de Tang & Cheke
(2008) descrevem, assim, o sistema hospedeiro-
parasitide que, no presente texto, para facilitar
o entendimento, so dadas por notao similar
utilizada previamente (Equaes 1 e 2):
.
Para introduzir a estratgia de manejo integrado
no sistema, Tang & Cheke (2008) consideraram
que, caso o tamanho da populao de pragas no
atingisse o limiar de dano econmico (LD), o
sistema hospedeiro-parasitide seria governado
apenas pelo formalismo terico proposto nas
equaes (66) e (67). Do contrrio, as populaes
seriam governadas pela extenso do modelo
descrito pelas equaes acima, que pode ser escrita
como:
Nas equaes acima, e representam
o nmero de hospedeiros e parasitoides,
respectivamente, aps determinada estratgia de
controle aplicada no tempo t assim como,
as densidades iniciais de hospedeiros e
parasitides. O termo z
1
que aparece na equao (68)
a proporo na qual a densidade da praga reduzida
por algum mtodo de controle que no envolva o
uso de parasitide ou predador, caso atinja o LD. A
magnitude do termo deve ser maior ou igual zero e
menor que 1. O termo z
2
que aparece na equao (69)
determina uma proporo para a taxa de liberao de
parasitides, com magnitude maior ou igual zero.
o nmero constante de parasitides liberados
no tempo t. O modelo proposto por Tang & Cheke
(2008) foi revisitado por Lima et al. (2009), que
propuseram uma extenso ao modelo, introduzindo
a dimenso do espao no sistema. Lima et al. (2009)
demonstraram, numericamente, a diferena entre o
modelo original proposto por Nicholson & Bailey
(1935), o formalismo terico de Tang & Cheke (2008)
e a proposio do modelo com a estratgia MIP (Tang
& Cheke 2008) recebendo a estrutura espacial por
meio de mapas acoplados em reticulados (Lima et
al. 2009). Os resultados indicam que a introduo da
estratgia MIP no modelo terico permite a interveno
no tamanho populacional da espcie praga quando se
estabelece um limiar de dano econmico. Alm disso,
o arcabouo terico pertinente dimenso de espao
introduzida no modelo de Tang & Cheke (2009) revela
que a estrutura espacial essencial para modelos
desta natureza, j que sua introduo no sistema
altera signifcativamente os valores de nvel de dano
econmico (Lima et al. 2009).

CONSIDERAES E PERSPECTIVAS PARA
UM FUTURO PRXIMO
Modelar sistemas trfcos no uma tarefa
trivial, sobretudo no contexto de manejo de pragas.
MODELOS PREDADOR-PRESA EM AGROECOSSISTEMAS
Oecol. Aust., 16(1): 43-62, 2012
61
A complexidade inerente dos agroecossistemas
envolve questes multifatoriais que demandam muitas
vezes anlises pormenorizadas do sistema, a fm de
estabelecer conduta de parametrizao adequada,
realando os aspectos realmente importantes para o
processo de modelagem. O desafo ento selecionar
processos que descrevam, sucintamente, o sistema ao
qual se pretende modelar, porm sem perder elementos
bsicos que o governam (Schaalje et al. 1989). O
presente estudo serviu para apresentar e realar as
bases ecolgicas essenciais para a modelagem da
dinmica populacional de pragas e inimigos naturais,
valendo-se da teoria predador-presa direcionada ao
manejo integrado de pragas. Os estudos realizados
com formulaes matemticas aplicados ao contexto
de controle de pragas nem sempre tm combinado
diferentes estratgias para o manejo integrado
(Banks et al. 2008), como apresentado nesta reviso
e nas proposies de Tang & Cheke (2008) e Lima
et al. (2009). A introduo da dimenso de manejo
integrado na formulao terica aparece pela adio
de termos que representam a interveno atravs de
inseticidas e/ou pela incluso de polticas de manejo
expressas por monitoramento de nveis populacionais
crticos, intervenes peridicas e incluso da
dimenso estocstica no sistema. Os dois ltimos itens
mencionados aparecem como proposies no presente
estudo.
No h como estabelecer metas para a abordagem
terica de sistemas envolvendo controle de pragas
sem levar em conta alguns aspectos importantes
para os cenrios atuais e futuros em escala global de
agroecossistemas. Dentre eles destacamos o confronto
entre a demanda crescente de suprimento alimentar e os
surtos de pragas ocasionados por mudanas climticas,
os processos de invaso biolgica decorrentes da
alta mobilidade entre diferentes reas do planeta nos
tempos atuais, a variabilidade gentica decorrente do
perfl das populaes de pragas sujeitas altas taxas
de migrao, o histrico de polticas de controle de
pragas convencionalmente adotado e a necessidade de
implementao de metodologia alternativa para garantir
segurana e efccia em programas de manejo. Alm
desses aspectos, no se pode deixar de lado as infuncias
causadas por mecanismos biolgicos praticamente
ainda desconhecidos, advindos da modernizao e
introduo de aes direcionadas biotecnologia. Esse
cenrio diferenciado gera desafos de alta magnitude,
indicando a necessidade da implementao de
programas de aes multidisciplinares. Neste sentido, a
modelagem matemtica com nfase na teoria predador-
presa passa a constituir ferramenta indispensvel para
a elaborao de programas de manejo de pragas de
cunho multidisciplinar.
AGRADECIMENTOS: Os autores desta reviso agradecem o
suporte financeiro concedido atravs de bolsas de estudo e de
pesquisa concedidas pela FAPESP e pelo CNPq.
REFERNCIAS
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Submetido em 01/08/2011
Aceito em 03/10/2011