TECANA AMERICAN UNIVERSITY

ACCELERED DEGREE PROGRAM

DOCTORATE OF SCIENCE IN BIOLOGY- PARASITOLOGY &
MEDICAL ENTOMOLOGY

INFORME N 1
HELMINTOLOGA MDICA
Revisin de aspectos relevantes de la enterobiosis humana

M. Sc. Dalmiro Jos Cazorla Perfetti.

Por la presente juro y doy fe que soy el nico autor del presente informe y que su
contenido es fruto de mi trabajo, experiencia e investigacin acadmica.

Coro, 14 de Octubre de 2.007

NDICE GENERAL
Pgina
LISTA DE FIGURAS Y CUADROS....

INTRODUCCIN.

CAPTULOS
I

AGENTE ETIOLGICO: Enterobius vermicularis.

Aspectos biolgicos generales....

7
7

Status taxonmico; E. vermicularis y E. gregorii, dos

especies crpticas o sinonimias?...................................... 15
II

MTODOS DE DIAGNSTICO.

18

Mtodos parasitolgicos y mtodos moleculares; cundo

recomendar su implementacin. 18
III

PATOGNESIS Y MANIFESTACIONES CLNICAS. 22

E. vermicularis y la Hiptesis de la higiene; se encuentra asociada la enterobiosis a las enfermedades
atpicas?............................................................................. 24
Afecta la enterobiosis la capacidad intelectual-cognitiva
del nio?............................................................................ 27
E. vermicularis y desnutricin; afecta la enterobiosis la
absorcin de oligoelementos............................................... 29

IV

EPIDEMIOLOGA Y TRATAMIENTO 32
Aspectos epidemiolgicos.. 32
Situacin en Venezuela... 35
La enterobiosis en el estado Falcn.. 37

Aspectos del tratamiento quimioteraputico... 39

CONCLUSIONES.. 43
REFERENCIAS BIBLIOGRFICAS 45

LISTA DE FIGURAS Y CUADROS

FIGURAS

Pgina

Ejemplares adultos de Enterobius vermicularis..

Corte transversal de adulto E. vermicularis.

Extremo ceflico de adulto de Enterobius vermicularis .

Extremo posterior de ejemplar macho de E. vermicularis

Huevo de E. vermicularis.

12

Ciclo biolgico de E. vermicularis...

14

Mtodo de la cinta adhesiva de Graham modificado

19

Corte histopatolgico de apndice con adultos de oxiuros

24

Inmunomodulacin de alergias por geohelmintos.

26

10

Estructura qumica de los imidazoles antihelmnticos.

41

11

Estructura qumica de la piperazina.

42

CUADROS
1

Ubicacin taxonmica de E. vermicularis.

Clasificacin de helmintos segn su mecanismo de transmisin 14

Prevalencias de enterobiosis en pases tercermundistas.

32

Drogas actuales para el tratamiento de la enterobiosis...

40

INTRODUCCIN

10

Las infecciones por parsitos intestinales, incluyendo las protozoosis y las

helmintiasis, han representado histricamente un relevante problema de salud
pblica, tanto desde el punto de vista de su morbilidad como de su mortalidad,
realidad esta a la cual no escapa Venezuela. El hecho de que exista una relacin
directa entre condiciones socio-econmicas de pobreza y la prevalencia de las
enteroparasitosis, cuya persistencia es favorecida igualmente por la desnutricin,
especialmente la infantil, impulsa la necesidad de disear e implementar
programas de salud para su vigilancia epidemiolgica y control.
En el presente trabajo se hizo una revisin de los aspectos ms relevantes sobre
una de las enterohelmintiasis que mayormente se subestima, y por lo dems poco
estudiadas, en Venezuela: la enterobiosis, cuya notificacin, como la mayora de
las helmintiasis intestinales, no es obligatoria para las autoridades sanitarias. Con
este estudio se tratar de desmitificar que la infeccin por Enterobius vermicularis
no solamente provoca en los humanos, particularmente en los nios, un simple
pruritus anis, como jocosa y peyorativamente se reconoce a la enterobiosis,
inclusive muchas veces a nivel del gremio mdico, sino que potencialmente puede
producir otras manifestaciones clnicas de mayor relevancia.
La presente investigacin se estructur en cuatro captulos. En el Captulo I
contiene los detalles sobre la biologa de E. vermicularis, especialmente los que
poseen mayor importancia desde el punto de vista mdico-epidemiolgico. En el
Captulo II, se abord todo lo relacionado con los mtodos de diagnstico de la
enterobiosis, hacindose hincapi sobre cundo decidir su implementacin. Por su
parte, en el Captulo III se har un anlisis de los efectos patolgicos de los
oxiuros sobre la salud humana, especialmente sobre los infantes. Finalmente, en el
Captulo IV se discutir todo lo relacionado con los aspectos epidemiolgicos y
dinmica de transmisin de la enterobiosis, hacindose nfasis en la situacin
venezolana, dedicndose una seccin especial a la realidad falconiana. As mismo,
en este Captulo se analiz todo lo relacionado con el tratamiento
quimioteraputico de esta enterohelmintiasis.
En virtud de lo planetado, se cumplieron con los siguientes objetivos:

General:
Analizar los aspectos ms relevantes de la oxiurosis humana.
Especficos:
-

Precisar la posicin taxonmica especfica de E. vermicularis.

Describir los aspectos de la biologa de E. vermicularis ms importantes

desde el punto de vista mdico-epidemiolgico.
-

Precisar los mecanismos de transmisin del oxiuro humano.

Describir sus mtodos de diagnstico, y determinar su implementacin.

-

Describir los principales efectos patolgicos de E. vermicularis y sus

orgenes.
-

Determinar el cumplimiento de la Hiptesis de la Higiene en la

oxiuriosis humana.

Analizar el efecto de la infeccin por E. vermicularis sobre la capacidad

cognitiva y el status nutricional de los nios.

Estudiar los aspectos ms relevantes de la epidemiologa y dinmica de

transmisin de la enterobiosis en Venezuela y particularmente el estado
Falcn.
-

Describir la farmacopea actual de la enterobiosis.

CAPITULO I

AGENTE ETIOLGICO: Enterobius vermicularis (Linneo, 1.758) Leach,

1853
Aspectos biolgicos generales
Los helmintos que presentan forma redondeada, o gusanos cilndricos, se
ubican en el Phylum NEMATODA (nemtodos o nematelmintos), los cuales
poseen cuerpos alargados, delgados y extremos aguzados con tubo digestivo
completo, sexos separados con dimorfismo sexual bien acentuado. Asimismo, este
grupo de animales metazoarios con simetra bilateral y pseudoceloma, se
caracterizan por presentar una cutcula envolvente, con sistemas muscular,
excretor y nervioso, siendo la gran mayora de los mismos dioicos (Barnes, 1977).
Numerosas especies poseen vida parasitaria en virtualmente todos los grupos de
plantas y animales, y otras son de vida libre. Las especies que parasitan al hombre
presentan bsicamente dos tipos de evolucin en sus ciclos vitales: monoxnicos,
necesitan solamente un hospedador para completar sus ciclos vitales y
heteroxnicos, necesitan dos ms hospedadores para completar sus ciclos
vitales; condicin sta que permite agruparlos (sensu Skyabin & Schultz en 1931,
citado por Pessoa & Vianna-Martins, 1977) en geohelmintos, monoxnicos que
requieren de las condiciones microclimticas del suelo, particularmente algunos
de sus estadios inmaduros, y biohelmintos, heteroxnicos que no necesitan que sus
estadios juveniles se desarrollen en el suelo, y las correspondientes parasitosis que
ocasionan en geohelmintiasis y biohelmintiasis, respectivamente (Barnes, 1977;
Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Kour, Basnuevo & Sotolongo, 1982).
E. vermicularis fue descrita originalmente por el fundador de la taxonoma
moderna, el naturalista sueco Carlos Linnaeus, en 1758, quien la nombr Ascaris
vermicularis. En 1819, Bremser la coloc en el gnero Oxyuris, nombre por el
cual se le conoci durante mucho tiempo (O. vermicularis Stiles, 1905), y Seurat,
1916 en el gnero Fusatella, hasta que en 1916 Railliet & Henry la transfirieron
finalmente al gnero Enterobius (Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Kour et al.,
1982; Lotfy, 2004).
E. vermicularis (Fig. 1) es un verme pequeo, filiforme y de color blanco naca-

Figura 1. Ejemplares adultos de Enterobius vermicularis.

Fuente: tomado de [http://www.parasitologa.uchile.cl/]
rado, con cutcula finamente estriada de manera transversa, y que presenta en las
partes laterales y a lo largo del cuerpo dos crestas o aristas triangulares (Fig. 2). A
los lados de la abertura bucal, posee salientes laterales convexas, que da el aspecto
de dos pequeas alas, que comnmente se denominan aletas ceflicas.

Figura 2. Corte transversal de adulto de Enterobius vermicularis.

Fuente: tomado de [www.fujita-hu.ac.jp]

A pesar de que no existe concenso entre los investigadores acerca de la

taxonoma de los nemtodos, E. vermicularis (enteron= intestino, y bios= vida,
vida intestinal) pertenece al Orden Oxiurida (=Rhabdiasida ), familia Oxiuridae, y
a la subfamilia Enterobiinae (Cuadro 1) junto a los dems oxiuros de primates,
subfamilia que presenta las siguientes caractersticas: dimorfismo sexual de las
aletas laterales (con una cresta en los machos y doble en las hembras) (Fig.3); ade-

Figura 3. Extremo ceflico de adulto de Enterobius vermicularis.

Fuente: tomado de [www.parasitologa.uchile.cl/.../Tabla%201.htm]
ms, los machos exhiben un par adicional de papilas genitales rodeados de anillos
muy quitinizados (Fig. 4) y las hembras el tubo uterino dividido en dos partes
(Hugot, Gardner, & Morand, 1996; Hugot, 1999; Hugot, Reinhard, Gardner &
Morand, 1999).

Figura 4. Extremo posterior de ejemplar macho de Enterobius vermicularis.

Fuente: tomado de [http://www.parasitologa.uchile.cl/]
E. vermicularis, comnmente llamado en lengua hispana oxiuro (oxiuro= cola
aguda, caracterstica morfolgica propia del gusano) y pinworm (gusano en
alfiler), threadworm o seatworm ( (gusano de los asientos) en lengua sajona, es el
agente causal de la enterobiosis humana (=oxiuriosis) (=enterobiasis u oxiuriasis)
(Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Kour et al., 1982), de acuerdo a como lo
recomienda en la actualidad la World Association for Advancement of Veterinary
Parasitology (WAAVP) en su Standardized Nomenclature for Animal Parasitic
Disease (SNOAPAD) y que fue adoptado por el Council of the World Federation
of Parasitologist (WFP) (Kassai y cols., 1988; Ashford, 2001) .

Cuadro 1. Ubicacin taxonmica de Enterobius vermicularis

CATEGORA TAXONMICA
REINO
PHYLUM
CLASE
SUBCLASE
ORDEN

ANIMAL
NEMATODA
PHASMIDIA
SECERNENTEA
OXYURIDA

SUPERFAMILIA
FAMILIA
SUBFAMILIA
GNERO
ESPECIE

OXYURIDAE
ENTEROBIINAE
Enterobius
Enterobius vermicularis

SECERNENTEA
RHABDIASIDA
OXYUROIDEA

Fuente: Adaptado segn [Botero y Restrepo., 1984],

[http://wikipedia.sapere.alice.it/wikipedia/wiki/Secernentea],
[http://www.path.cam.ac.uk/~schisto/Taxonomy/Taxonomy.htmly] y [Chitwood
B. G. & M. B. Chitwood. 1950].
Como todos los Oxiurida, E. vermicularis es una especie que tiene un patrn de
organizacin de su capa muscular de tipo meromiaria, con pocas clulas
musculares muy achatadas o aplastadas (Fig. 2); as mismo, el verme posee en su
esfago un bulbo posterior muy conspcuo en contraste con su parte anterior

10

cilndrica (Fig. 1) (Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Kour et al., 1982; Botero &
Restrepo., 1984; Hmez, Soto, Tarazn de Soto, Mndez & Mrmol, 1990). El
macho, que posee una regin caudal encorvada y con espcula copulatriz, mide de
3 a 5mm (i.e, aproximadamente la mitad de la hembra) y la hembra 8-12 mm de
largo por 0,3 a 0,4 mm de dimetro. Esta ltima, tiene una cola afilada y alargada,
que le dan la forma de alfiler (pinworm) caracterstica y que se debe tener en
cuenta a la hora de su identificacin macroscpica; as mismo, sta tiene una
vagina relativamente larga, dos teros que se continan con dos oviductos y dos
ovarios que se ubican en la porcin media del cuerpo, la hembra cuando se
encuentra grvida presenta un aspecto como si fuera un saco de huevos, los
cuales son ovoides, alargados y aplanados en su cara ventral, y miden de 50 a 60
micras de largo por 20 30 micras de ancho, y poseen una envoltura formada por
una capa externa albuminoidea, hialina y una cpsula propiamente dicha,
compuesta de dos capas de quitina una membrana embrionada interna lipoide
(Fig. 5) (Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Kour et al., 1982; Botero & Restrepo.,
1984; Hmez et al., 1990).
Como bien lo sealan Reinhard, Gardner & Hugot (2004), un hecho
significativo en los parsitos que con xito co-evolucionaron junto a los humanos,
es su capacidad de parasitarlos en cualquier parte del mundo, inclusive cuando el
hombre emigr a travs del estrecho de Bering hacia el Nuevo Mundo. El
hallazgo de huevos de E. vermicularis en momias y coprolitos prehistricos de
Amrica (Araujo, Ferreira, Confalorieri, Nez, Ribeiro, 1985; Horne, 1985),
apoya la tesis de que los oxiuros son una de las especies de nemtodos humanos
ms exitosas. Debido a su alta especificidad, al igual que los dems integrantes de
la familia Oxiuridae, E. vermicularis desarroll una estrategia diferente a la de los

11

Figura 5. Huevo de Enterobius vermicularis.

Fuente: tomado de [www.fujita-hu.ac.jp]
restantes geohelmintos humanos (e.g., A. lumbricoides, Trichuris trichiura), los
cuales

necesitan

un

periodo

relativamente

prolongado

de

maduracin

extracorporal. En efecto, los oxiuros humanos llegaron a ser muy contagiosos, i.e.,
de fcil transmisin, a travs del contacto persona-persona mediante la
eliminacin de un largo estadio extracorporal (las hembras), cuyos huevos tardan
4-6 horas en eclosionar y desarrollar larvas infectivas del tercer estadio despus de
ser ovipuestos en la regin perineal/perianal, donde encuentra las condiciones de
temperatura y humedad adecuadas que le brindan el mucus rectal y el ano, y se
adhieren a piel ayudados por polisacridos de su cubierta (Cram, 1943; Pessoa &
Vianna-Martins, 1977; Kour et al.,1982; Hmez et al., 1990; Hugot et al., 1996;
1999; Elston, 2003; Becerril & Romero, 2004; Reinhard et al., 2004). Esta fcil
transmisin de E. vermicularis persona- persona se debe a que durante su coevolucin con los humanos el entero-nemtodo desarroll cuatro modos diferentes
para la diseminacin de sus huevos, lo que explicara su amplia y ubicua
distribucin mundial, y su dificultad para controlarlo o eliminarlo. Primeramente,
al oviponer la hembra en la regin perianal secreta igualmente una sustancia que
causa prurito, lo que conlleva al individuo al rascado, con la subsiguiente
irritacin, y transfiriendo de este modo dentro de sus manos y sus uas, lo que

12

resulta en una trasmisin directa persona-persona, y sera un modo de transmisin

primitiva. Otro segundo mecanismo correspondera a la diseminacin aerosol,
mediante el cual los huevos, los cuales son muy livianos, al pulular por los
ambientes humanos, particularmente en sus viviendas, ayudados por las corrientes
de viento logran contaminar las superficies y comidas o fomites; ste mecanismo
es altamente evolucionado, y es nico para E. vermicularis dentro de los
oxiridos, pues la hembra una vez que sale del ano en horas nocturnas pierde
fluidos y se deshidrata, lo que hace que estalle diseminando por el aire sus huevos.
Como tercer mecanismo, se tiene que al tener los huevos la capacidad de
eclosionar inmediatamente que son ovipuestos en la regin perianal/perineal, les
da la ventaja a las larvas recin nacidas de poder penetrar directamente dentro del
hospedador humano, mediante un proceso que se denomina retroinfeccin. Y
por ltimo, o sea la cuarta forma de diseminacin, se tiene que los huevos pueden
penetrar e infectar a travs de la penetracin de la mucosa nasal, al inhalarse los
mismos (Hugot & Tourteschaffer, 1985; Hugot et al., 1996; 1999; Becerril &
Romero, 2004; Reinhard et al., 2004).
Una vez que el huevo larvado logra entrar al tracto gastro-intestinal (Fig. 6),
alcanza el estmago y luego al duodeno, se le ablandan las capas que lo recubren,
pudiendo eclosionar la larva; sta ltima migra por el intestino delgado, donde va
realizando sus mudas, para finalmente llegar como adultos al ciego, donde ambos
sexos copulan (Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Kour et al., 1982; Hmez et al.,
1990; Becerril & Romero, 2004).
Si los oxiuros humanos no necesitan de las condiciones microambientales del
suelo para desarrollarse, cabe preguntarse entonces: Debe considerarse

E.

vermicularis un geohelminto? De acuerdo al criterio del autor, debido a que es un

helminto monoxnico E. vermicularis debe permanecer como un geohelminto, de
lo contrario: deberamos modificar la clasificacin de geohelmintos/biohelmintos,
la cual es ampliamente aceptada? Dnde colocarlo entonces? Una propuesta de
clasificacin que pudiera ser viable, es la de Acua et al. (2003), quienes
proponen la siguiente, de acuerdo al mecanismo de transmisin de los helmintos
como se ilustra en el Cuadro 2.

13

Figura 6. Ciclo biolgico de Enterobius vermicularis.

Fuente: Tomado de
[http:www.philippzilles.de/biologie/nematoda/enterobius/ententwicklung.jp
g]

Cuadro 2. Clasificacin de helmintos segn su mecanismo de transmisin.

Geohelmintos

14

Helmintos de transmisin directa entre personas

Helmintos transmitidos por carnivorismo

Fuente: Elaboracin propia

Status taxonmico; Enterobius vermicularis y E. gregorii, dos especies crpticas

o sinonimias?
Desde su descripcin original en el siglo XVIII, en dcadas el status taxonmico
de E. vermicularis se ha mantenido prcticamente estable, aceptndose en la
actualidad que Homo sapiens sapiens es su nico hospedador natural, al cual ha
parasitado por ms de 10.000 aos (Fry & Moore, 1969; Totkova, Klobusicky,
Holkova. & Valent (2003); aunque es significativo sealar que existen reportes de
que el oxiuro humano puede infectar a chimpancs en cautiverio (Hasegawa &
Finjo, 1996). Sin embargo, Hugot (1983) describi mediante criterios
morfolgicos a E. gregorii como una especie similarmente de oxiuro humano
cercanamente emparentada con E. vermicularis, sealando que los machos de E.
gregorii poseen espculas en su genitalia ms cortas (70 a 80 micras) que las de
sus contrapartes de E. vermicularis (100 a 122 micras). Posteriormente, Hugot &
Tourte-Schaefer (1985) reafirmaron la descripcin original de Hugot (1983),
aumentando el rango de medidas de las espculas de E. vermicularis a 140
micras, y agregaron diferencias entre ambas especies a nivel de la ornamentacin
cuticular de la apertura cloacal del macho. Es significativo resaltar, tal como lo
seala Lotfy (2004), que estas diferencias morfomtricas de las espculas de E.
vermicularis eran claramente ilustradas en las imgenes de la literatura ms
antigua, lo cual est en contradiccin con la descripcin original de Hugot (1983),
las espculas de los ejemplares machos de E. vermicularis miden tpicamente de
70-80 micras; parece ser que las espculas masculinas de E. vermicularis crecen
gradualmente de 70-80 a 100-122 micras (Totkova et al., 2003; Lotfy, 2004).
Desde 1983, se reportaron infecciones mixtas de E. vermicularis y E. gregorii
en varios pases, incluyendo Inglaterra (Chittenden & Ashford, 1987), Italia y la

15

Repblica Centro Africana (Pampiglione, Canestri-Trotti & Rivasi, 1989), Papua

Nueva Guinea y Nueva Guinea (Barnish & Ashford, 1989), Japn (Hasegawa,
Kinjo, Urasaki, & Natoyama, 1991), Korea (Ahn, Cheng & Soh, 1992) e
Indonesia (Mangali et al., 1993).
Brooks & McLennan (1993) sugirieron que estas dos especies de Enterobius no
eran

gemelas o hermanas, proponiendo la Hiptesis del doble origen: E.

gregorii coevolucion con los seres humanos en frica, dispersndose con stos
hacia Asia; mientras que los humanos adquirieron a E. vermicularis a partir de
monos hylobtidos.
Hasegawa et al. (1998) estudiaron 87 ejemplares de E. vermicularis y 754 de E.
gregorii, incluidas 6 larvas y dos adultos sin espculas, expulsados por un hombre
japons de 69 aos de edad. Ellos notaron que

E. vermicularis era

significativamente ms largo y voluminoso que E. gregorii. La forma y la longitud

de la porcin distal tubular de las espculas de la genitalia eran idnticas en ambas
especies de helmintos, sin embargo, la porcin basal eran dismiles. En ejemplares
adultos de ambas especies prematuramente formados, inmediatamente despus de
la muda y aun durante el estadio IV, tenan solamente la porcin distal,
confirmando que la porcin basal de la espcula se forma en los estadios
avanzados del desarrollo. Se observaron varios estadios de transicin de las
espculas de E. gregorii, incluyendo su transformacin en las del tipo de E.
vermicularis. Tambin notaron que la porcin basal de las espculas de E.
vermicularis siguen desarrollndose aun en los estadios de desarrollo definitivo en
los tipos de E. gregorii. Basados en todos estos hechos, estos investigadores
asumieron que la descripcin de E. gregorii no era ms que parte del desarrollo
ontognico o estadios inmaduros de E. vermicularis. Esta asuncin fue apoyada
por los trabajos de Nakano, Fukui, Ikeda & Hasegawa (2005), Totkova et al.
(2003) y Lotfy (2004). En virtud de que regularmente se encontraban ejemplares
de oxiuros con caractersticas inusuales, se requera complementar los estudios
morfolgicos y morfomtricos con los de tipo molecular, para confirmar la
sinonimia entre E. vermicularis y E. gregorii. En este sentido, recientemente
Nakano, Okamoto, Ikeda & Hasegawa (2006) analizaron las secuencias de los
genes mitocondriales de la subnunidad 1de la citocromo c oxidasa (CO1), y del la

16

regin interna del espaciador (spacer) 2 (ITS2) del ADN ribosomal (rDNA)
nuclear y 5SrDNAm en ejemplares de oxiuros de chimpancs y de humanos. Los
resultados revelaron que E. vermicularis y E. gregorii son idnticos en la regin
ITS2 y entremezclados en los genes CO1, lo que apoya su sinonimia.
A la luz de lo comentado, es evidente en primer lugar que se deben hacer
esfuerzos por realizar estudios ms detallados del ciclo biolgico del verme,
especialmente a nivel de un modelo experimental, que incluya un primate no
homnido, e.g., chimpancs, en un intento por determinar la realidad e importancia
de los cuatro mecanismos de transmisin de E. vermicularis hacia sus
hospedadores humanos.
En relacin con la identificacin y clasificacin del oxiuro humano, se tiene que
aplicar los estudios moleculares a una mayor cantidad de ejemplares y/o
poblaciones de E. vermicularis y dentro de un rango geogrfico ms amplio, que
involucre todos los continentes del planeta y a todas las razas de humanos
posibles, e inclusive de primates no homnidos. Con datos de tipos biolgicos y
moleculares, se podr determinar categricamente las similitudes biolgicas y
taxonmicas entre ambos morfo-tipos de oxiuros humanos.

17

CAPITULO II
MTODOS DE DIAGNSTICO
Mtodos parasitolgicos y mtodos moleculares; cundo recomendar su
implementacin?
Para el diagnstico parasitolgico de la enterobiosis humana se pueden emplear
varios mtodos para buscar, ya sean los adultos y/o larvas del verme o sus
huevos. En este sentido, se puede recuperar los huevos en el material
subungueal o en la regin perianal/perineal. En tanto que los estadios larvales
y adultos de ambos sexos se pueden obtener despus de aplicar tratamiento
antihlemntico ad hoc, o de las hembras durante las noches en la regin
perianal/perineal (Costa, 1955; Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Kour et al.,
1982; Botero & Restrepo, 1984; Cimerman & Cimerman, 2005).
Debido a que la hembra de E. vermicularis posee un ritmo circadiano en el cual
debe salir por el ano para depositar sus huevos en la regin perianal/perineal,
los mtodos parasitolgicos coproscpicos convencionales utilizados para
otras helmintiasis intestinales, son imprcticos y poco sensibles para la
captura de los huevos, encontrndose una tasa de positividad que no
sobrepasa el 5% en la deteccin de la oxiuriasis (Cimerman & Cimerman,
2005). Lo ms recomendable es utilizar los mtodos parasitolgicos
oviscpicos, los cuales deben hacerse en horario matutino, antes de la
defecacin y el bao (Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Cimerman &
Cimerman, 2005). El mtodo de eleccin es el de la cinta adhesiva de celofn
o de la cinta engomada transparente, descrita originalmente por Graham
(Graham, 1941) [Federacin Latinoamericana de Parasitologa (FLAP),
2000] (Fig. 7), a la cual se le puede aumentar la capacidad de observar los
huevos transparentes del nemtodo mediante la adicin a la lmina
portaobjeto de una gota de azul de lactofenol (Parija, Sheeladevi,
Shivaprakash & Biswal, 2001). A la tcnica de Graham (1941) original, la

18

cual emplea la cinta adhesiva sobre una lmina de vidrio portaobjeto, se le

han realizado modificaciones, as Jacobs (1942), cuya modificacin es la ms
usulamente implementada en la actualidad, emple una paleta baja lengua de
madera para presionar la cinta adhesiva sobre la regin perianal, mientras que
Van Hofe (1944) adapt la cinta

Figura 7. Mtodo de la cinta adhesiva de Graham modificado

Fuente: Tomado de [http://www.clinicarotger.es/doc/]
sobre un tubo de ensayo. Otras tcnicas que se citan en la literatura, aunque poco
usadas en la actualidad, son: la denominada como vaselina-parafina
(VASPAR) o de Markey, la cual consiste en una tira de algodn embebida en
vaselina-parafina (Cimerman & Cimerman, 2005), y la tcnica propuesta por
Hall (1937), denominada NIH (Nacional Institute of Health), la cual consta de
una torunda de celofn no adhesiva introducida en un tubo de ensayo.
En un intento por aumentar la sensibilidad de los mtodos oviscpicos, se ha
diseado el denominado pin tape (Beltrn, Hara & Tello, 2005), el cual

19

consiste de una lmina de polivinlico con un extremo engomado que se

coloca en la regin anal toda la noche; sin embargo, Beltrn et al. (2005)
sealan que este mtodo es poco prctico e incmodo para el paciente,
adems de que estos autores sealados encontraron que la prueba de Graham
result ser ms efectiva, cuando se compar su implementacin en nios
peruanos.
De acuerdo a las recomendaciones de los expertos de la FLAP (FLAP, 2000), el
examen oviscpico debe realizarse durante 3 das consecutivos, y para la
evaluacin de quimioterapia anti-Enterobius por 7 das. Sin embargo,
Oothuman et al. (1992) no encontraron diferencias estadsticamente
significativas con la aplicacin de la cinta adhesiva durante 3 6 das
consecutivos, en pacientes de Malasia. Es lgico pensar que debido a que la
hembra del oxiuro humano no ovipone regularmente, se recomiende aplicar la
tcnica oviscpica seriadamente
Desafortunadamente en la prctica mdica peditrica, no se aplica de rutina las
tcnicas oviscpicas cuando se sospecha de enterobiosis, lo que hace pensar
que a esta helmintiasis se le subestime.
Los mtodos moleculares para la bsqueda de material gentico (ADN y/o
ARN) de E. vermicularis se han implementado principalmente a nivel de los
estudios de paleoparasitologa, en los cuales se buscan rastros de cidos
nucleicos en coprolitos (Iiguez et al., 2003; 2006). As mismo, como ya se
discuti, Nakano et al. (2006) emplearon esta metodologa para dilucidar el
status taxonmico de E. gregorii.
Siendo la enterobiosis una helmintosis que se encuentra estrechamente
relacionada con las condiciones socio-econmicas de pobreza, difcilmente
las poblaciones humanas endmicamente expuestas puedan sufragar los
gastos, que seguramente seran elevados, de un diganstico molecular para E.
vermicularis, y que por lo dems no se encuentra generalmente disponible en
los laboratorios bioanalticos pblicos ni privados. Por lo tanto, la aplicacin
de los mtodos parasitolgicos deben indicarse para la prctica mdica de

20

rutina, en la cual la tcnica de la cinta adhesiva posee un nivel de sensibilidad

aceptable, siendo, por lo dems muy especfica, de bajos costos y de
materiales ampliamente disponibles en las casas comerciales.
Existen casos muy particulares donde se requiere aplicar tcnicas moleculares
para hacer un diagnstico preciso de la enterobiosis, y por lo tanto conocer
con exactitud la realidad clnico- epidemiolgica de la situacin. En el caso
de los humanos adultos, especialmente en hombres homosexuales, los oxiuros
pueden estar asociados con una colitis eosinoflica, pudiendo presentar los
pacientes dolor abdominal, colitis hemorrgica e inflamacin eosinoflica del
leon y el colon (Liu, Chi, Upton & Ash, 1995; Cacopardo et al., 1997; De
Jong, Baan, Lommerse & van Gool., 2003; Elston, 2003; Jardine, Kokai &
Dalzell, 2006). Resulta que en muchos de estos casos, se han detectado
numerosas larvas de oxiuros, las cuales son difciles de identificar,
pudindose confundir especialmente con las larvas rhabditiformes de
Strongyloides stercoralis. Similarmente, en casos de diarrea crnica de nios
se han visto asociadas a larvas de E. vermicularis (Elston, 2003). Aunque las
larvas de los oxiuros y las de S. stercoralis se pueden diferenciar
morfomtricamente, no obstante, muchas veces se ha requerido de aplicar
tcnicas moleculares (PCR, con genes de RNA ribosomal) para confirmar los
hallazgos (Liu et al., 1995; Elston, 2003).
Como punto final a esta seccin del diagnstico de la enterobiosis, las futuras
lneas de investigacin deben realizar estudios para desarrollar tcnicas
oviscpicas con materiales que permitan aumentar la sensibilidad en la
captura de los huevos del nemtodo, pero que a la vez sean ms prcticas y de
fcil implementacin por parte del personal de salud y/o para el individuo
afectado. As mismo, los investigadores del rea deberan avocarse,
especialmente aquellos que trabajan en el de la biotecnolgica, a la bsqueda
de tcnicas que permitan la captura por ejemplo de copro-antgenos del
oxiuro, ya sea directamente sobre la cinta adhesiva o en las heces; eso s,
siempre con la idea de bajar los costos para su ejecucin de rutina.

21

CAPITULO III
PATOGNESIS Y MANIFESTACIONES CLNICAS
La patologa de la enterobiosis depende principalmente de la migracin, ya sea
normal o errtica, de los estadios adultos del entero-nemtodo a las diversas
regiones anatmicas, y de la oviposicin en la regin perineal/perianal,
teniendo las manifestaciones clnicas una relacin directa con la carga
parasitaria. Generalmente, la entero-helmintiasis es asintomtica, y en
aquellos casos con manifestaciones clnicas el sntoma ms frecuente es el
prurito anal, con el subsecuente rascado que causa, especialmente en los
nios, excoriaciones perianales y en los casos ms graves, hemorragias,
dermatitis y/o infecciones bacterianas secundarias. Aunque no se sabe con
certeza, se cree que no solamente el prurito anal se produce por la accin
mecnica del verme, sino que tambin por una reaccin de hipersensibilidad
local ocasionada por sus secreciones uterinas. En este mismo sentido, algunos
autores piensan que el pruritus anis es ms intenso en horas nocturnas,
debido a que la hembra del oxiuro sale a oviponer estimulada por el calor, no
obstante, no existe hasta el presente una explicacin certera al respecto
(Symmers, 1950; Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Botero & Restrepo, 1984;
Hmez et al., 1990; Requena-Certad et al., 2002; Mahomed, MacKenzie,
Carson & Jibril, 2003; Becerril & Romero, 2004). Las infecciones por E.
vermicularis tambin han sido asociadas con una frecuencia incrementada de
infecciones del tracto urinario y genital en nias. La causa de estas
infecciones es la migracin de las hembras grvidas hacia la vagina y uretra,
donde adems del prurito vulvar, que puede conllevar a la induccin precoz
de conductas onnicas, produce inflamacin de la vagina con produccin de
leucorrea (Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Jojart, 1978; Kropp, Cichocki &

22

Bansal, 1978; Botero & Restrepo, 1984; Gokalp, Gultekin & Ozdamar, 1991;
Ok, Ertan, Limoncu, Ece & Ozbakkaloglu, 1996; Becerril & Romero, 2004).
Se han descrito complicaciones ms serias, aunque poco frecuentes; en este
sentido, cuando las hembras grvidas del helminto migran errticamente por
la vulva, ascienden por la vagina, el tero, trompas de Falopio y ovarios,
pudiendo provocar granulomas peritoneales con salpingitis hasta adherencias
plvicas e infertilidad, e inclusive invadir los embriones humanos, y en los
varones afectar la prstata y el epiddimo (Symmers, 1950; Marsden, 1960;
Vural, Tahsinoglu, Girisken, Kalalar & stndag., 1966; Daz-Prez &
Cabrera, 1971; Saffos & Rhatigan, 1976; Nutting, Murphy & Inglis, 1980;
Beckman & Holland, 1981; Neri et al., 1986; Mendoza, Jorda, Rafael, Simon
& Andrada, 1987; Marteau et al., 1989; Sun, Schwartz, Sewell, Lieberman &
Gross, 1991; Erhan, Zekioglu, Ozdemir & Sen, 2000; Hong, Cho, Seo &
Yun, 2002; Becerril & Romero, 2004). Asimismo, raramente se han reportado
la presencia de granulomas en el perineo, mucosa nasal, pulmones, hgado,
epipln, vejiga, bazo, glndulas mamarias, urteres y rin, y en cncer
desencadenar

metstasis

(Symmers,

1950;

De

Ruiter,

Rijpstra

&

Swellengrebel, 1962; McDonald & Houriane, 1972; Beaver, Kritz & Lau,
1973; Little, 1973; Chandrasoma & Mendis, 1977; Daly & Baker, 1984;
Sinniah, Leopairut, Neafie, Connor & Voge, 1991; Thornieport, Disko,
Brandis & Barutzki, 1992; Kim & Chi, 2000; Macedo & Mac Carty, 2000;
Georgiev, 2001; Vasudevan, Rao & Das, 2003; Becerril & Romero, 2004).
Otros sntomas que se atribuyen a la presencia de E. vermicularis son
bruxismo o chasquido de dientes, enuresis nocturna, molestias digestivas,
dolores abdominales, clicos, colitis eosinoflica, nuseas, vmitos, diarrea,
hiporexia, sialorrea y prdida de peso (Pessoa & Vianna-Martins, 1977;
Botero & Restrepo, 1984; Gilman, Marquis & Miranda, 1991; Gokalp et al.,
1991; Liu et al., 1995; Cacopardo et al., 1997; Devera, 2001; Requena-Certad
et al., 2002; De Jong et al., 2003; Gargajo, Di Legami, Maresi & Restivo,
2003; Becerril & Romero, 2004; Jardine et al., 2006), sin embargo, la
demostracin causa-efecto clnico de algunas de estas sintomatologas es an
incierta, necesitndose por lo tanto estudios ms detallados y controlados.

23

La invasin del apndice cecal merece especial inters (Fig. 8), ya que E.
vermicularis puede ser causante o coadyuvante en casos de apendicitis, bien
sea por accin mecnica o por transporte de bacterias y/o hongos entricos,
as como tambin de obstruccin intestinal (Ajao et al., 1997; Makni, Makni,
Ayadi & Jlidi, 1998; Capaldi et al., 2000; Saxena, Springer, Tsokas & Willital,
2001; Debek Dzienis-Koronkiewicz, Hermanowicz & Nowowiejska, 2003;
Becerril & Romero, 2004).

Figura 8. Corte histopatolgico de apndice con adultos de oxiuros.

Fuente: Tomado de [http://www. pathmicro.med.sc.edu/parasitology/]

E. vermicularis y la Hiptesis de la higiene; se encuentra asociada la

enterobiosis a las enfermedades atpicas?
De acuerdo al estudio de la Internacional Study of Atshma And Allergies in
Chilhood (ISAAC) (1998), a nivel mundial se observa un inusitado incremento de
la prevalencia de enfermedades alrgicas, especialmente en pases industrializados
cuando se le compara con aquellos de economa agrcola, reportndose
prevalencias entre 1,6 y 36,8% (Yemaneberhan et al., 1997; Burney, Chinn,
Luczynska, Jarvis & Lal, 1996; ISAAC, 1998; Peat & Li, 1999; Capriles,

24

Giannoni & Capriles 2001; Capriles, Do Campo, Verde, Pluchino & Capriles
-Hulett, A. 2006) En los pases industrializados las enfermedades alrgicas
constituyen la causa ms comn de enfermedades crnicas, siendo la exposicin
ambiental (e.g., mascotas, nivel socio-econmico, dieta) uno de los factores ms
importantes para la sensibilizacin alrgica hacia los alergenos ambientales y la
expansin de la enfermedad alrgica (Perdomo de Ponce, 1988; Woolcock, Peat &
Trevilln 1995; Custovic, Murray, Gore & Woodcok, 2002; Capriles et al., 2006).
En efecto, entre 1989 y 1999 se ha registrado un aumento significativo del nmero
de consultas por asma, ocupando el segundo lugar entre las causas de consulta a
nivel ambulatorio desde el ao 1997, y estimndose que ocurren ms de 1 milln
de consultas anuales en los ambulatorios dependientes del Ministerio de Salud, los
cuales atienden a un 80% ms de la poblacin. Ms an, el Informe ISAAC
2003 para Venezuela (Aldrey, De Stefano & Carriles-Hulett., 2003) estim en 1
milln los asmticos crnicos (6-13 aos) a nivel urbano; por lo que estos datos
sugieren que estamos ante la presencia de una epidemia de asma (Perdomo de
Ponce, 1988; Capriles et al., 2001; Aldrey et al., 2003; Capriles et al., 2006).
Debido a que se ha observado que aquellos nios que viven en familias
numerosas o que conviven en casas con hacinamiento poseen un menor riesgo de
atopia, los investigadores del rea han lanzado la denominada Hiptesis de la
Higiene, sugiriendo que existe un efector protector o profilctico de los
microorganismos (virus, bacterias, hongos, parsitos) en la niez para desarrollar
enfermedades atpicas (Fig. 9) (Masters & Barret-Connor, 1985; Burney et al.,
1996; Holt, Sly & Bjorksten, 1997; Kemp & Bjrkstn, 2003; Palmas, Gabriela,
Conchedda, Bortoletti & Ecca, 2003; Romagnani, 2004; Mingomataj, Xhixha &
Gjata, 2006).
En relacin con las geohelmintiasis intestinales (Fig. 9), hacia los aos 70 del
siglo pasado se ha venido demostrando la existencia de una relacin inversa entre
la infeccin por helmintos y las pruebas cutneas para alergenos y otros
desrdenes atpicos. Sin embargo, otros investigadores no encontraron resultados
convincentes, por lo que hacia mediados de los aos 80 de ese mismo siglo hubo
refutaciones hacia esta Hiptesis. A pesar de esto, estudios ms recientes aportan
nuevas evidencias que dan sustento a la Hiptesis de la Higiene, especialmente en

25

las zonas rurales de los pases en desarrollo (Lynch et al., 1991; Lynch, 1992;
Pritchard y cols., 1997; De Almeida y cols., 1998; Capriles et al., 2001; Gale,
2002; Palmas et al., 2003; Mingomataj et al., 2006).
Uno de los helmintos donde mayormente se han centrado los estudios es en E.
vermicularis, existiendo igualmente resultados contrastantes. As, Herrstrom,
Raberg, Karlsson. & Hgstedt (2001) trabajando con nios suecos entre 4-10 aos
de edad, detectan una mayor prevalencia de oxiuriosis en el grupo de nios con

Figura 9. Inmunomodulacin de alergias por geohelmintos.

Fuente: Tomado de [http://vitae.ucv.ve/].
una historia de procesos alrgicos, en comparacin con un grupo de nios no
alrgicos. Por el contrario, Huang, Tsai & Yeh (2002) encontraron en nios de
Taiwn una asociacin negativa entre la infeccin por oxiuros, el asma y la rinitis,
lo que podra atribuirse al efecto protectivo de E. vermicularis sobre el desarrollo

26

de sntomas alrgicos. Por su parte, Bahceciler et al. (2007) no detectaron en nios

de Turqua diferencias estadsticamente significativas entre los grupos infectados
actualmente por oxiuros y los no parasitados, en relacin con las manifestaciones
de alergias y las pruebas drmicas con alergenos (skin-prick test), con excepcin
de las concentraciones sricas de IgE; sin embargo, estos investigadores
detectaron que haber presentado una infeccin previa por E. vermicularis potencia
los sntomas actuales de sibilancia. En este mismo orden de ideas, Delialioglu,
Aslan, Ozturk, Camdeviren & Emekdas (2005), similarmente en nios turcos, no
observaron diferencias estadsticamente significativas en los niveles sricos de
IgE, entre el grupo de nios infectados versus los no parasitados.
Como bien lo sealan Capriles et al. (2001), los estudios hechos en los pases
industrializados deben observarse con reserva para no caer en errores y falsas
expectativas o concepciones. En efecto, estos autores sealan por ejemplo el caso
de los trabajos hechos por Jimnez de Landaeta (1999), quien concluye que el
asma es ms prevalente en comunidades marginales de estratos IV y V de la
escala Graffar, donde se supone que los nios han estado ms en contacto con
microorganismos, existiendo, por lo tanto, una contradiccin con los estamentos
de la Hiptesis de la Higiene.
Para intentar acercarse a la realidad en este tpico y dar las respuestas adecuadas,
deberan homogenizarse los diseos y la seleccin de los sujetos en los diferentes
escenarios donde se realizan los muestreos; as como tratar en lo posible de
cuantificar las cargas geohelmnticas, mediante de la recuperacin de los vermes
despus del tratamiento antihelmntico ad hoc.

Afecta la enterobiosis la capacidad intelectual-cognitiva del nio?

Diversos estudios brindan evidencia sobre la asociacin entre altas cargas de
geohelmintos y el dficit de funciones cognitivas de los infantes, principalmente
con

infecciones debidas a T. trichiura, A. lumbricoides y las uncinarias

(Robertson, Crompton, Sanjur & Nesheim, 1992; Nokes & Bundy, 1994). Las
primeras evidencias en este sentido surgieron de los trabajos de Stiles (1915), en
un rea urbana de los Estados Unidos, con 2.116 nios, controlando variables de

27

gnero, posesin de alcantarillado y letrina. El autor report que la infeccin por

geohelmintos puede contribuir en pequea proporcin al deterioro de las
funciones cognitivas en presencia de otras variables de tipo socioeconmico y
ambiental. Otros investigadores contemporneos a Stiles, realizaron despus
estudios para relacionar la asociacin geohelmintiasis-capacidad cognoscitiva de
los nios. As, Waite & Neilson (1919) en Queensland, Australia, examinaron la
relacin entre la intensidad de la infeccin (i.e., carga parasitaria) y el coeficiente
de inteligencia (IQ) en preescolares, encontrando que el grado de retardo mental
se incrementa con relacin a la intensidad de la infeccin, y sugieren que puede
ser consecuencia de la prolongada anemia y toxemia. Sin embargo, variables tipo
confusin como status socio-econmico y hbitos higinicos no fueron tomados
en consideracin. En los aos 60, De Carnieri, Garofano & Gras (1968) en el
Norte de Italia, examinaron la relacin entre intensidad de geohelmintiasis (T.
trichiura), hbitos higinicos, prcticas sociales y habilidades mentales en nios
escolares. Los autores no encontraron relacin entre intensidad de infeccin y
dficit mental. Este resultado fue atribuido a la dominancia de los socioeconmicos y medioambientales, en ausencia de individuos con cargas
parasitarias muy altas. Desde comienzos de la dcada de los 90, existe un
renovado inters sobre el tpico, en los cuales las investigaciones hacen mayor
nfasis hacia la intervencin con tratamiento antihelmntico, un buen diseo
experimental y su correspondiente

grupo placebo,

tomando en cuenta las

variables de confusin, como las socio-econmicas (Pollit, Prez-Escamilla,

Wayne, Latham & Stephenson, 1991; Nokes et al., 1992; Simeon, Callender,
Wong, Grantham-McGregor & Ramdath, 1994; Simeon, Grantham-McGregor,
Callender

& Wong, 1995; Gadner, Grantham-McGregor & Baddeley, 1996;

Watkins, Cruz & Pollit, 1996; Hutchinson, Powell, Walker, Chang & GranthamMcGregor, 1997). El mecanismo por cual se explica dicha asociacin no est
totalmente dilucidado, siendo sealados varios factores: el dficit de hierro con o
sin anemia, el dficit de otros micronutrientes secundario a la malabsorcin
intestinal, la desnutricin y la morbilidad asociada a las helmintiasis que
condiciona el ausentismo escolar (Stephenson, Lathan & Ottesen 2000). Parece
interesante resaltar los trabajos de Simeon & Grantham-McGregor (1990),

28

quienes proponen varios mecanismos mediante los cuales la desnutricin podra

afectar el rendimiento escolar, incluyendo, i) cambios anatmicos o bioqumicos
en el sistema nervioso central, en este sentido se ha postulado que la deficiencia
de hierro altera la conducta debido al deteriorado catabolismo de las
catecolaminas, transporte de electrones y sntesis de porfirinas; ii) se teoriza que la
estimulacin crnica del sistema inmune en las helmintiasis podra tener un efecto
directo sobre el sistema nervioso central como ocurre con la influenza; iii)
asimismo, las parasitosis geohelmnticas pueden reducir la actividad del nio y
por lo tanto, reducir la exposicin a estmulos y oportunidades de aprender; y, iv)
la enfermedad puede alterar la conducta del nio de manera que condicione un
rechazo, o abandono por parte de sus maestros (Simeon & Grantham-McGregor
1990).
Siendo E. vermicularis un helminto, se debera esperar similares resultados en
la correlacin negativa entre las cargas helmnticas y la capacidad intelectual de
los nios. A pesar de que en otros helmintos, como ya se ha reseado arriba, se
han hecho este tipo de estudios, es poco lo investigado sobre la enterobiosis. En
este sentido, Bahader, Ali, Salan, Khalil & Kahlil (1995) encontr en nios
egipcios

que

el

coeficiente

intelectual

de

aquellos

parasitados

fue

significativamente menor que los de sus pares no infectados. Por otra parte, el
prurito anal nocturno, el sntoma cardinal de la enterobiosis, altera el ritmo normal
de sueo de los nios, lo que les ocasiona que estos se irriten, se pongan nerviosos
y cansados y desatiendan las clases por la somnolencia producto del insomnio
(Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Devera et al., 1998; Becerril & Romero, 2004).
Acosta et al. (2002 b) no encontraron en nios escolarizados diferencias en la
aplicacin del test psicomtrico de Raven entre un grupo con ascariasis y otro no
parasitado.
E. vermicularis y desnutricin; afecta la enterobiosis la absorcin de
oligoelementos?
A pesar de que los elementos minerales constituyen una pequea proporcin de
los tejidos corporales, no obstante, resultan esenciales tanto estructural como

29

fisiolgicamente en muchos fenmenos vitales, especialmente en los nios

(Gibson & cols., 1989; Anderson, Dibble, Mitchell & Turkki, 1990). Algunos
minerales, como el zinc, hierro, cobre y magnesio, intervienen como catalizadores
en sistemas enzimticos o como parte de componentes orgnicos fundamentales,
mientras que otros como el potasio y el sodio son electrolitos de gran relevancia
en el control osmtico del metabolismo hdrico; por lo tanto, las deficiencias de
oligoelementos por lo comn se encuentran asociadas estrechamente al deterioro
del crecimiento y desarrollo pondoestatural, la respuesta inmune y de la capacidad
intelectual (Danks, 1988; Gibson et al., 1989; Anderson et al., 1990; Milner, 1990;
Bahader et al., 1995; Pegelow et al., 1997; Stephenson et al., 2000; Olivares,
Fernndez, Fleta, Ruiz & Clavel, 2002; Olivares, Fernndez, Fleta, Rodrguez &
Clavel 2003). El proceso de absorcin de estos minerales, as como de otros
nutrientes, a nivel del intestino delgado puede verse alterada por diversos factores,
entre los que se encuentran las parasitosis intestinales (Stephenson et al., 2000;
Olivares et al., 2002; 2003). Usualmente no se le atribuye a E. vermicularis
efectos deletreos sobre el estado nutricional de los nios, sin embargo, Kour et
al. (1982, p. 120), quienes posean una amplia experiencia en parasitologa clnica,
en su texto sobre Helmintologa Humana refieren que la enfermedad no
atendida, se hace cada vez ms intensa, los trastornos digestivos se acentan, los
fenmenos nerviosos progresan, el estado general se afecta considerablemente y
la desnutricin, adelgazamiento y anemia profundos, se apoderan del organismo
del paciente.
Existen estudios refiriendo que nios del Viejo Mundo (Espaa y Turqua)
infectados con E. vermicularis exhiben en promedio concentraciones sricas de
oligoelementos (Fe, Zn, Cu, Mg) significativamente menores cuando se comparan
con un grupo control de nios no infectados (Koltas, Ozcan, Tamer. & Aksungur,
1997; Olivares et al., 2002; 2003). Por contraste, Sanabria (2001) no obtuvo
diferencias estadsticamente significativas entre las concentraciones serolgicas de
Zn, Cu y Mg, en 100 escolares con enterobiasis respecto a un grupo control no
infectado. La comparacin, en un intento por buscar una explicacin razonable,
con los estudios sealados anteriormente no resulta fcil, debido a que con la
tcnica oviscpica modificada de Graham no se pueden determinar las cargas

30

parasitarias helmnticas, por lo que no es posible inferir aproximaciones acerca del

porqu de tales diferencias. Sin embargo, se sugiere que los resultados
contrastantes detectados en los escolares pudieran ser variaciones locales de la
problemtica de la enterobiosis, que muchas veces posee matices y componentes
genticos, culturales y conductuales muy particulares para cada regin y cultura.
No obstante, se necesita en primera instancia realizar estudios clnicos ms
controlados en el tiempo con una muestra mayor, para llegar a conclusiones y
aproximaciones ms certeras y valederas.
E. vermicularis tambin ha sido sealado de estar involucrado en la
disminucin de niveles sricos de otros nutrientes en nios espaoles, incluyendo
cido flico y vitaminas del complejo B, tal como lo refieren Olivares et al.
(2002), cabiendo la posibilidad que la infeccin induzca a la carencia de ambos
nutrientes, afectando la produccin del moco intestinal (Becerril & Romero,
2004).
Es significativo indicar, que adems de la malabsorcin gastrointestinal de
nutrientes, los helmintos intestinales tambin pueden afectar el estatus nutricional
de los infantes mediante la disminucin del apetito mediada por citokinas y la
respuesta inflamatoria inducida por los gusanos (Northrop-Clewes, Rousham,
Mascie-Taylor & Lunn, 2001).
De la discusin de los eventos clnicos atribuibles a la infeccin oxiuriana, se
puede

acotar que para poder llegar a conclusiones o aproximaciones

definitivas, los estudios con seres humanos se deben realizar bajo una
perspectiva del Metanlisis, es decir, la Medicina basada en la evidencia,
donde se realicen cohortes con estudios caso-control e intervenciones con
desparasitacin, y al menos con un ao de duracin.

31

CAPITULO IV
EPIDEMIOLOGA Y TRATAMIENTO
Aspectos epidemiolgicos
Debido a que E. vermicularis es un helminto cosmopolita que se encuentra
distribuido desde las zonas rticas hasta las regiones tropicales, con toda
probabilidad la enterobiosis representa la helmintiasis humana ms comn
alrededor de todo el globo terrqueo, estimndose que 200 millones el
nmero de personas infectadas; esto incluye a las naciones industrializadas,
donde por ejemplo en algunas zonas de los Estados Unidos (EUA) y el Oeste
de Europa se han registrado tasas de hasta un 100% (20-40 millones en EUA)
(Elston, 2003). Generalmente se ha aceptado que la enterobiosis es
mayormente prevalente en los pases con clima templado y fro, en las zonas
urbanas, debido al uso constante y frecuente de ropas y a la menor frecuencia
del bao (Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Botero & Restrepo, 1984;
Requena-Certad et al., 2002); no obstante, como bien lo indican Haswell,
Elkins, Manjula, Michael & Anderson (1987), E. vermicularis es un verme
altamente prevalente en las zonas tropicales, siendo detectadas en los pases
del denominado Tercer Mundo tasas variables de infeccin, que dependen de
las caractersticas locales de los grupos humanos estudiados y el muestreo, tal
como se exhibe en el Cuadro 3.
Cuadro 3. Prevalencias de enterobiosis en pases tercermundistas..

Pas

Prevalencia (%)

Autor

Chile

20,1 39,9

Mercado, Aravena, Arias,

32

Sandoval, Schenone, 1989;

Mejas, 1993; Mercado &
Garca, 1996
Per

24 - 74

Botero & Restrepo, 1984;

Gilman et al., 1991;
Rodrguez & Caldern,
1991

Mxico

20,6

Martnez y cols., 1998

Argentina

29,1- 43,4

Guinard Arienti, Freyre, Lujan

& Rubistein, 2000;
Pezzani et al., 2004

Brasil

26,1- 65

Ferreira, Camargo, Moitinho

& de Azevedo, 1991;
Pessoa & Vianna-Martins,
1977

Colombia

2,5-20

Botero & Restrepo, 1984;

Knudson et al., 2003

Cuba

13- 28

Nez, Hernndez & Finlay,

1996; Ramrez & Ramrez,
1997

Tailandia

38,8 45,4

Nithikathkul,
Changsap,Wannapinyoshe
ep, Poister & Boontan,
2001; Tukaew et al., 2002

Korea

9,2 92,5

Cho & Kang, 1975; Hong,

Cho, Seo, & Yun, 1980;
Lee, Lee & Kyung., 2000;
Yoon et al., 2000

33

China

30,4-61

Oothuman et al., 1989; Chang,

Huang, Chen, Hu, 1990

Taiwn

16,3

Fan, 1998; Sung, Lin, Huang,

Wang & Lu, 2001

Malasia

40,4 56,9

Norhayati et al., 1994;

Oothuman et al., 1989

India

28,3

Parija et al., 1999

Costa de Marfil

7,2

Evi, Yavo, Barro-Kiki, Menan

& Kone, 2007

Nigeria

7,5

Otu-bassey, Ejezie,
Epoke,Useh, 2005

Turqua

15,6-23,3

Celisz , Acioz, Degerli, Alim

& Aygan, 2005; Bahceciler
et al., 2007

Egipto

43,8

Bahader et al., 1995

Irn

2592

Daryani, 2004

Palestina

20,9

Astal, 2004

Filipinas

33,1

Baldo, Belisario, De len,

Kong, Chng, 2004

Uzbekistn

>80%

Gungoren, Latipov, Regallet,

Musabaev, 2007

Fuente: Elaboracin propia.

La edad es un factor determinante en la transmisin, siendo los nios en edad
preescolar y/o escolar (2- 15 aos) los ms afectados, los cuales poseen hbitos,
muchas veces antihiginicos, propios de esta etapa de desarrollo: onicofagia,
geofagia, chuparse el dedo u otros objetos, rascado de regin perianal/perineal, y
luego llevan la mano a la boca sin habrselas lavado adecuadamente, ya sea antes

34

o despus de comer; el jugar con mascotas, las cuales pueden transportan en sus
pelos los huevos de E. vermicularis (Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Botero &
Restrepo, 1984; Atas & Negme, 1991; Becerril & Romero, 2004; Cazorla et al.,
2006 a, b). Sin embargo, otros investigadores han encontrado que la enterobiosis es
ms comn en nios en edad escolar que en los preescolares, y consideran que los
primeros mencionados poseen mayor contacto con el sucio y el polvo, ya que los
nios en edad preescolar reciben mayores cuidados y atenciones por parte de sus
maestros y cuidadores, y sus horas de recreo se limitan a una merienda dentro del
saln de clases (Cook, 1994; Song et al.., 2003; Norhayati et al., 2004).
En relacin con el sexo o gnero de los individuos, existen resultados
contrastantes. En este sentido, varios investigadores encuentran que los varones
exhiben mayores tasas de infeccin que sus pares del sexo femenino,
posiblemente debido a que stas desarrollan ms tempranamente hbitos
higinicos (Yoon et al., 2000; Kim, Yeon & Ock, 2001). Contrariamente, otros
estudios no revelan diferencias estadsticamente significativas de las prevalencias
entre sexos, lo que pudiera ser debido a que todos los individuos se encuentran
similarmente expuestos a los mismos factores de riesgo (Pezzani et al., 2004;
Cazorla et al, 2006 a, b).
Dentro de los factores que facilitan el mantenimiento y diseminacin de la
enterohelmintiasis, se tienen, as mismo, el hacinamiento familiar, escolar o de
recintos como asilos, lo que facilita el contacto persona-persona (Pessoa &
Vianna-Martins, 1977; Botero & Restrepo, 1984; Requena-Certad et al., 2002;
Becerril & Romero, 2004). Un factor que deben tener siempre presente los
individuos, es que los huevos del helminto pululan fcilmente en todos los
ambientes, exparcidos por el polvo donde pueden permanecer viables hasta por 3
semanas, de all que el aseo, tanto personal, familiar y hasta comunitario, es un
factor relevante en el mantenimiento endmico de la oxiuriosis, incluyndose la
deficiencia con el lavado de lencera y ropa, as como compartirlas entre varios
individuos. En este mismo sentido, se ha comprobado, de all el trmino gusano
de los asientos (threadworm), que a travs de los inodoros ocurre la transmisin
de los huevos de E. vermicularis, al posarse sobre los mismos un individuo
infectado (Botero & Restrepo, 1984; Becerril & Romero, 2004; Pesan et al., 2004;

35

Cazorla et al., 2006 a, b). Desconocer estas premisas condiciona su persistencia,

principalmente en asentamientos humanos donde predominan las condiciones
socio-econmicas precarias, con hacinamiento y falta de educacin en salud,
persistan altas tasa de infeccin. Sin embargo, por su facilidad de transmisin al
poseer hasta 4 mecanismos de transmsin, E. vermicularis puede ser altamente
prevalente, como ya se indic, aun en los pases desarrollados.
La situacin en Venezuela.
A pesar de que la enterobiosis fue descrita por primera vez en Venezuela por
Enrnst en 1877 (Hmez et al., 1990), y de que existen numerosos estudios sobre
parasitosis intestinales, son tcitamente escasos los trabajos que han utilizado la
tcnica de la cinta adhesiva de Graham modificada, por lo que, como bien lo
sealan Devera et al. (1998) y Requena-Certad et al. (2002), existe un virtual
subregistro de casos, como en la mayora de los pases en Latinoamrica. Aunado
a sto, la entero-helmintiasis no es de obligatoria resea por las personas
encargadas de administracin de la salud (Devera et al., 1998). Esto sugiere que la
enterobiosis en Venezuela se subestima como un problema de salud pblica.
Los porcentajes de infeccin, incluyendo preescolares y escolares, reportados
para nuestro pas varan de acuerdo a las regiones. As, en la regin andina,
especficamente en el estado Mrida, se han registrado prevalencias entre 4,8 y
24,7%, correspondiendo las cifras ms bajas en la regin de los pramos (Scorza
et al., 1974); mientras que para el estado Zulia, las mismas se ubican entre 8,6 y
55% (Romero de Olaria, 1979; Pez de Mourad & Calchi, 1994; Simoes et al.,
2000; Rivero et al., 2001; Bracho et al., 2005). Para la regin de la Guayana
venezolana, se han detectado porcentajes de infeccin que van desde 8 hasta 25,6
% (Hernndez y Guevara, 1984; Segovia, 1991; Devera et al., 1998; RequenaCertad et al., 2005; Ariza & Molina, 2007). En el estado Anzotegui, en la regin
oriental, Greatty et al. (1994) y Gonzlez et al. (1995) refieren haber encontrado
ms del 49% de los escolares infectados.
La mayora de los trabajos hechos en Venezuela sobre oxiuriosis, han utilizado
la tcnica de Graham (1941) modificada por Jacobs (1942), la cual es por lo
dems de bajos costos, aunque su sensibilidad no es total (Scorza et al., 1974;

36

Romero de Olaria, 1979; Hernndez & Guevara, 1984; Segovia, 1991; Greatty,
Gonzlez, Snchez & Morocoima, 1994; Gonzlez, Greatty & Snchez, 1995;
Devera, Prez & Ramos, 1998; Simoes et al., 2000; Requena- Certad, Lizardi,
Meja, Castillo & Devera, 2005; Acosta et al., 2002 a; Cazorla et al., 2006 a, b).
Rivero-Rodrguez et al. (2001) emplearon esta tcnica junto con la VASPAR
(Markey) en nios de Maracaibo, estado Zulia, Venezuela, y luego Bracho et al.
(2005) compararon sus sensibilidades similarmente en escolares de Maracaibo,
demostrando que la de Graham es ms efectiva en recuperar los huevos que la de
Markey, aunque recomiendan aplicar la cinta adhesiva dos veces de manera
seriada.
Una pregunta que surge en relacin con la Hiptesis de la Higiene, se
puede aplicar esta Hiptesis al caso de Venezuela? En este sentido, en nios de
bajo estrato socio-econmico de un barrio de Caracas, D.F., Lynch et al. (1992)
encontraron una relacin directa entre las cargas geohelmnticas y el grado de
bronconstriccin, mientras que Lynch et al. (1993) detectaron una respuesta
supresora de las enterohelmintiasis en la hipersensibilidad cutnea frente a
aeroalergenos, en poblaciones venezolanas de bajos estratos socio-econmico.
Es lamentable que siendo los nios el grupo etario ms vulnerable, y la etapa
preescolar-escolar fundamental para el aprendizaje y formacin futura de stos,
sean escasos, por no decir inexistentes, en Venezuela los estudios sobre el posible
efecto que pudieran tener las infecciones por E. vermicularis nios venezolanos;
por lo que queda abierto este campo de investigacin en nuestro pas.
La enterobiosis en el estado Falcn
Como parte de un proyecto global para el estudio y control de las parasitosis
intestinales humanas, incluyendo las de inters zoontico, en el estado
Falcn, regin nor-occidental de Venezuela, desde el ao 2.000 se ha
conformado un equipo multidisciplinario en el Laboratorio de Entomologa,
Parasitologa y Medicina Tropical (LEPAMET) de la Universidad Nacional
Experimental Francisco de Miranda (UNEFM), ubicado en la ciudad de
Coro, de la misma regin falconiana. Dentro de las entero-parasitosis, el

37

equipo ha estudiado con especial nfasis la problemtica de la oxiuriosis,

particularmente a nivel de los nios. Los estudios han demostrado que la
enterobiosis es altamente prevalente en esta zona del pas, registrndose
porcentajes de infeccin en hasta ms del 60% en nios preescolares y/o
escolares de la regin semirida, y de 19,1% para la sierra falconiana (Acosta
et al., 2002a; Garca et al., 2002; Cazorla et al., 2006 a, b).
En relacin con el mtodo de diagnstico oviscpico de Graham, un hecho que
siempre ha llamado la atencin durante estos estudios es que realizar 3
exmenes seriados, tal como comnmemente se aconseja (FLAP, 2000), en
un trabajo epidemiolgico, especialmente en el rea rural, no es fcil, debido
en primer lugar por la abulia de los padres y/o representantes, los cuales
muchas veces son de estratos socio-econmicos bajos; as mismo, stos no
siempre dan el consentimiento informado por escrito por representar la zona
perineal/anal un rea tab. Adems, movilizarse al rea endmica, muchas
veces de accesibilidad limitada, por 3 das consecutivos no siempre es posible
desde el punto de vista logstico. Por otra parte, generalmente los trabajos de
enterobiosis se realizan en nios, mientras que los adolescentes, adultos
jvenes o mayores y los gerontes son renuentes a realizarse ellos mismos la
prueba de Graham en una zona anatmica culturalmente considerada tab.
Resulta interesante detenerse a discutir, en un intento por resaltar lo importante
de estudiar cada foco de enterobiosis a nivel local, el caso particular de la
zona semirida falconiana. En efecto, la mayora de los trabajos reseados
anteriormente en Venezuela acerca de esta helmintiasis, han encontrado una
asociacin significativa entre el prurito anal y las prevalencias. En un trabajo
hecho en Taratara, poblacin rural falconiana de la regin semirida Cazorla
et al. (2006b) sorprendentemente, no evidenci una relacin estadsticamente
significativa (P>0,05) entre el prurito anal y las conductas antihiginicas
(chupar dedo, onicofagia, lavarse las manos, etc.) de 100 preescolares y
escolares. Lo que sugiere que la va usual de transmisin mano-ano-boca,
no debe representar la manera ms importante de E. vermicularis para

38

propagarse dentro de la poblacin infantil de Taratara, Estado Falcn,

Venezuela, sino la diseminacin aerosol, nasal y la retroinfeccin.
En todos los estudios hechos hasta el presente, llama la atencin que todos los
grupos etarios y los gneros no presentan diferencias estadsticamente
significativas entre sus porcentajes de infeccin por E. vermicularis, lo que
pudiera deberse a que todos los nios se encuentran expuestos a similares
factores de riesgo (e.g., hacinamiento, conductas antihiginicas, condiciones
socio-econmicas de pobreza, baos, tanto escolar, comunitario como
familiar con poca frecuencia de lavado antisptico etc.).
Otro estudio interesante en nios escolarizados urbanos, (resultados no
publicados), es que por vez primera en el pas se hizo un trabajo acerca de la
enterobiosis y las enfermedades atpicas, en un intento por demostrar la validez
de la Hiptesis de la Higiene en la regin falconiana. Los resultados revelaron
que, en primer lugar, no existen diferencias estadsticamente significativas (P
>0,05) entre nios en edad preescolar y escolar infectados por E. vermicularis y
otro grupo no parasitado, con respecto a niveles sricos de IgE, eosinofilia, as
como tampoco se detect relacin entre la positividad a la cinta adhesiva y la
prueba drmica para alergenos, ni a la presencia de asma y sibilancia.
Finalmente, se resalta los hallazgos de Zrraga (2004), en relacin con la
posible influencia de la infeccin por E. vermicularis sobre la absorcin de
oligoelementos, en una muestra aleatoria de 27 nios con enterobiosis vs. 32 nios
no parasitados de Taratara, estado Falcn, en la regin semirida de Venezuela. En
este trabajo no se encontr diferencias estadsticamente significativas entre los
valores promedio de las concentraciones en suero de Fe, Zn, Cu, Mg, K y Na
entre ambos grupos.
Aspectos del tratamiento quimioteraputico
Es resaltante el hecho de que la enterobiosis se mantiene altamente prevalente
en la poblacin infantil de nuestro pas, as como en todo el globo terrqueo
esto a pesar de que constantemente se aplica de forma masiva terapia
antihelmntica (e.g., Mebendazol) a los escolares, tanto de parte de las

39

autoridades sanitarias como de las educativas, y de que la farmacopea

existente es amplia. Como una posible explicacin a este evento, adems de
las caractersticas biolgicas propias del parsito y de las condiciones socioeconmicas y culturales propias de los humanos, se debe tener presente en
primer trmino, que los huevos de E. vermicularis tardan 14 das en alcanzar
el estadio adulto, y que el parsito posee un periodo prepatente de 1 mes
(Pessoa & Vianna-Martins, 1977; Botero & Restrepo, 1984; Atias & Negme,
1991; Becerril & Romero, 2004; Cazorla et al., 2006 a, b). Por otra parte, se
debe tener presente que por ejemplo si se administra el Mebendazol, es un
frmaco derivado del benzimidazol que nicamente acta sobre los adultos
del nemtodo, siendo inefectivo contra huevos y larvas (Kastner, Selvaggi &
Cowper, 1992; Cook, 1994; Lohiya, Tan-Figuero, Crinella & Lohiya., 2000;
Cazorla et al., 2006 a, b). Como resulta lgico pensar, los huevos y larvas
sobrevivientes de la accin quimioteraputica madurarn hasta adultos en 14
das, por lo que se necesita de una segunda dosis, 14 das despus de
instaurada la primera, para eliminar aquellos. De lo explicado se deriva que
una segunda dosis suministrada mucho antes de los 14 das podra dejar vivos
los nuevos adultos recin mudados (Kastner et al., 1992; Cook, 1994; Lohiya
et al., 2000; Cazorla et al., 2006 a, b). Sino se tiene presente lo discutido, se
podra caer en errores bsicos, com la de olvidar la administracin del
antihelmntico a las dos semanas despus de la primera dosis.
Dentro de la amplia gama de drogas disponibles en la actualidad para el
tratamiento quimioteraputico de la enterobiosis, tenemos las siguientes:
Cuadro 4. Drogas actuales para el tratamiento de la enterobiosis.

Nombre
Mebendazol

Dosis

Mecanismo de accin

Dosis nica de 500 mg

Inhibe formacin de

(imidazoles)

microtbulos y
formacin de ATP

Albendazol
Dosis nica de 400 mg

40

Inhibe formacin de

(imidazoles)

microtbulos y
formacin de ATP

Tiabendazol
25 mg/kg dos veces al
(imidazoles)

da

Inhibe formacin de
microtbulos y
formacin de ATP

Fluobendazol

500 mg dosis nica

Inhibe formacin de
microtbulos y
formacin de ATP

Pamoato de pirantel
11-10 mg/kg (max. 1 g)
(tetrahidropirimidina)
Piperazina

en toma nica
100 mgs/Kg/da por 5-7

(dietilendiamina)

das

Inhibe placa neuromotora

Acta como agonista de
receptores GABA que
producen
hiperpolarizacin de
membrana

Fuente: Elaboracin propia.

Dentro de los derivados de los imidazoles (benzimidazoles) (Fig. 10), los cuales
poseen una alta eficacia y un amplio espectro de accin, lo que los hace
elegibles especialmente para los casos de infecciones mltipes o mixtas, son
ms recomendables los no absorbibles (e.g., Mebendazol) que los absorbibles
(e.g., Albendazol) para el tratamiento de los nemtodos de localizacin
intestinal, adems de que tienen menores efectos colaterales, aunque se
recomienda precaucin en embarazadas. El pamoato de pirantel es
qumicamente tetrahidropirimidina, no se absorbe a nivel intestinal siendo por
lo tanto menos txico, y posee la ventaja de que al inhibir la placa neuromotora del verme no permite su potencial migracin, adems de que se
administra fcilmente. De las drogas antihlemnticas sealadas, la piperazina
es la de ms antiguo uso; es efectiva contra E. vermicularis en hasta un 100%,
as como contra A. lumbricoides, siendo qumicamente dietilendiamina (Fig.
11), que se presenta en forma de jarabe. Su toxicidad es baja, aunque en
individuos con insuficiencia renal se limita su administracin (Pessoa &

41

Vianna-Martins, 1977; Botero & Restrepo, 1984; Hmez et al., 1990; Becerril
& Romero, 2004).
No obstante lo discutido, la implementacin del esquema quimioteraputico
anti-oxiuro por parte del mdico, especialmente de los pediatras, depender
de la disponibilidad y accesibilidad de los medicamente para los individuos
afectados en su localidad en particular, especialmente en los pases
subdesarrollados.

Figura 10. Estrucutura qumica de los imidazoles antihelmnticos.

Fuente: [http://132.248.60.110/farmacologia/imagenes/albendazol.jpg]

Figura 11. Estrucutura qumica de la piperazina

Fuente: [http://132.248.60.110/farmacologa/imgenes/piperazina.jpg]

42

Como corolario final a esta Monografa de Revisin sobre la epidemiologa

y tratamiento quimioteraputico de la oxiuriosis humana, las autoridades
encargadas de administrar los programas de salud deben aplicar a los diseos
de las campaas antihelmnticas los conocimientos bsicos sobre la biologa
de los helmintos, las conductas propias regionales y las condiciones socioeconmicas de las poblaciones humanas. En este sentido, se debe tener en
cuenta que los helmintos humanos, incluyendo a E. vermicularis, se
distribuyen en la poblacin de hospedadores de forma agregada o contagiosa
(distribucin binomial negativa), donde unos pocos individuos albergan las
mayores cargas parasitarias, mientras que la mayora exhiben cargas ligeras
(Haswell et al., 1987). Este tipo de investigacin permite identificar los
individuos blanco (wormy people) que albergan las mayores cargas
helmnticas, los cuales deberan ser el centro de atencin desde un punto de
vista quimioteraputico y epidemiolgico sin la aplicacin irracional de
tratamientos masivos a ciegas, lo que redundar en el ahorro de recursos y
la disminucin de las cargas helmnticas. Por ltimo, las intervenciones de los
organismos oficiales para el control de las geohelmintiasis intestinales, deben
incluir globalmente: programas de promocin de salud con adopcin de
prcticas y actitudes/aptitudes sanitarias, as como de mejoramiento del
espacio fsico del medio ambiente, tanto en las viviendas como en las
escuelas, y facilitando las prcticas sanitarias y el suministro de agua potable.

CONCLUSIONES
De la revisin, anlisis y estudio hechos en la presente investigacin de los
aspectos ms relevantes de la enterobiosis como problema de salud pblica,
se pueden sacar las siguientes conclusiones:
E. vermicularis es un verme altamente contagioso con unas propiedades
biolgicas muy particulares, que se transmite persona-persona al presentar
hasta cuatro posibles mecanismos de transmisin.

43

E. gregorii no es ms que un estadio inmaduro de E. vermicularis, por lo tanto,

esta ltma es la nica especie de oxiuro que parasita el tracto gastrointestinal del hombre.
Por su aceptable sensibilidad, su facilidad de implementacin, su amplia
disponibilidad de materiales a nivel comercial y sus bajos costos, el mtodo
parasitolgico de la cinta adhesiva de Graham modificado, es el mtodo
oviscpico de preferencia para la deteccin de la infeccin por E.
vermicularis, especialmente en los pases del denominado Tercer Mundo.
Los mdicos practicantes, especialmente los de la consulta peditrica, deben
realizar de rutina su implementacin ante cualquier sospecha de la
sintomatologa por oxiuros. Esto ltimo dicho es relevante, debido a que se
necesita demostrar que adems del prurito anal, a nivel clnico las
infecciones por E. vermicularis pueden ocasionar otros sntomas que
generalmente se le atribuyen (e.g., enuresis nocturna, sialorrea).
Dependiendo de la poblacin humana local, los oxiuros pueden afectar: i) la
respuesta inmune de aqullas, previniendo la exacerbacin de la respuesta
inflamatoria (Hiptesis de la Higiene) en el caso de las enfermedades
atpicas. ii) el desarrollo y formacin intelectual de los nios, y iii) la
absorcin de micronutrientes.
Se deben realizar ms estudios de investigacin y controlados, para demostrar
la influencia y la relacin de las infecciones por E. vermicularis sobre las
enfermedades atpicas, la capacidad cognoscitiva/desarrollo intelectual y la
desnutricin en los nios de Venezuela.
La eficacia de los programas de aplicacin masiva de las medidas
quimioteraputicas, dependen del suministro de una segunda dosis de la
droga antioxiuro, 14 das despus de la primera aplicacin.
A pesar de que la enterobiosis se puede tratar con drogas ampliamente
disponibles y efectivas, se debe tener presente en un programa de control
que adems de las propiedades biolgicas propias del parsito, las

44

condiciones socio-econmicas y las conductas de las poblaciones humanas

tambin condicionan su transmisin y endemicidad.
Las autoridades encargadas del Ministerio de Salud, as como tambin las
educativas y el personal de salud, incluida la comunidad en general, debe
comprender que la oxiuriosis es un problema de salud potencialmente
severo, especialmente para la poblacin infantil.

REFERENCIAS BIBLIOGRFICAS
Acosta, M., Cazorla, D. & Garvett, M. (2002a). Enterobiasis en escolares de una
poblacin rural del Estado Falcn, Venezuela y su relacin con el nivel socioeconmico. Investigacin Clnica, 43 (3): 173 181.
Acosta, M., Garvett, M. & Coello, A. (2002 b). Relacin entre geohelmitiasis
intestinales, estado nutricional y Desarrollo intelectual en nios de la Escuela
Bsica Miguel Armas Adamesde Sabaneta, Municipio Miranda-Estado Falcn,
Venezuela. Tesis de grado indita. Universidad Nacional Experimental Francisco
de Miranda, Coro, Estado Falcn, Venezuela.

45

Acua, A., Calegari, L., Curto, S., Lindner, C., Rosa, R., Savio, M. & Zanetta, E.
2003. Helmintiasis intestinales. Manejo de las geohelmintiasis. Consultado el da
10

de

Agosto

de

2007

de

World

Wide

Web:

http://www.higiene.edu.uy/guihelmint.pdf.
Ahn, Y., Cheng, P. & Soh, C. (1992). Enterobius gregori Hugot, 1983 reco-. vered
from school children Kangwon - Do, Korea. Kisaengchunghak. Chapchi, 30 (3):
163167.
Ajao, O., Jastaniah, S., Malatani, T., Morad, N., el Tayeb, E., Saif, S. & alGhamdi, A. (1997). Enterobius vermicularis (pinworm) causing symptoms of
appendicitis. Tropical Doctor, 27 (3): 182-183.
Aldrey, O., De Stefano, M., Capriles -Hulett, A. (2003). Prevalencia del asma
infantil en Venezuela, ISAAC Venezuela 2003. Revista Venezolana de Alergia,
Asma e Inmunologa, 5 (2):33-42.
Anderson, L., Dibble, M., Mitchell, H. & Turkki, P. (1990). Nutricin y dieta. (17
a. edicin). D.F., Mxico: Editorial Interamericana.
Araujo, J., Ferreira, L., Confalorieri, E., Nez, L., Ribeiro, B. (1985). The
finding of Enterobius vermicularis eggs in pre-columbian coprolites. Memoria del
Instituto Oswaldo Cruz, 80 (2): 141 143.
Ariza, M. y Molina, O. (2007). Infeccin por Enterobius vermicularis en nios del
preescolar de la comunidad de Santa Mara de Wonken y de los nios de las
comunidades Karuayken y Mawayen del Municipio Gran Sabana, estado Bolvar.
Consultado

el

da

10

de Agosto

de

2007

de

World

Wide

Web:

http://www.wonken.com/index.php?
option=com_content&task=blogcategory&id=32&Itemid=57.
Ashford, R. (2001). Current usage of nomenclature for parasitic diseases, with
special reference to those involving arthropods. Medical & Veterinay
Entomolology, 15 (2):121-125.
Astal, Z. (2004). Epidemiological survey of the prevalence of parasites among
children in Khan Younis governorate, Palestine. Parasitology Research, 94 (6):
449-451.
Atas, A. & Negme, A. (1991). Parasitologa Clnica. 3 Edicin. Santiago de
Chile: Publicaciones Tcnicas Mediterrneo.

46

Bahceciler, N., Ozdemir, C., Kucukosmanoglu, E., Arikan, C., Over, U.,
Karavelioglu, S., Akkoc, T., Yazi, D., Yesil, O., Soysal, A., Bakir, M. & Barlan I.
(2007). Association between previous enterobiasis and current wheezing:
evaluation of 1018 children. Allergy Asthma Proceedings, 28 (2):174-182.
Bahader, S., Ali, G., Salan, A., Khalil, H. & Kahlil, N. (1995). Effects of
Enterobius

vermicularis

infection

on

intelligence

quotient

(IQ)

and

anthropometric measurements of Egyptian rural children. Journal of the Egyptian

Society of Parasitology, 25 (1): 183 194.
Baldo, E., Belisario, V., De Leon, W., Kong, H. & Chung, D. (2004). Infection
status of intestinal parasites in children living in residential institutions in Metro
Manila, the Philippines. The Korean Journal of Parasitolology, 42 (2):67-70
Barnes, R. 1977. Zoologa de los Invertebrados.

3era Edicin. Mxico: Ed.

Interamericana, S.A.
Barnish, G. & Ashford, R. (1989). Occasional parasitic infections of man in Papua
New Guinea and Irian Jaya (New Guinea). Annals of Tropical Medicine &
Parasitology, 83 (2): 121- 135.
Beaver, P., Kritz, J. & Lau, T. (1973). Pulmonary nodule caused by Enterobius
vermicularis. American Journal of Tropical Medicine & Hygiene, 22 (6): 711
713.
Becerril, M. & Romero, R. (2004). Parasitologa Mdica. 1. Edicin. Mxico,
DF: Editorial. McGraw-Hill Interamericana.
Beckman, E.

& Holland, J. (1981). Ovarian enterobiasis- a proposed

pathogenesis. American Journal of Tropical Medicine & Hygiene, 30 (1): 74 76.

Beltrn, M., Hara, T. & Tello, R. (2005). Evaluacin de los mtodos de Graham y
pin tape en el diagnstico de Enterobius vermicularis. Revista Peruana de
Medicina Experimental y Salud Pblica, 22 (1): 76-78.
Botero, D. & Restrepo, M. 1984. Parasitosis humanas. 1a edicin. Medelln,
Colombia: Corporacin para Investigaciones Biolgicas.
Bracho, A., Daz, I., Acurero, E., Rivero, Z., Maldonado, A. & Medori, B.(2005,
Noviembre). Comparacin de tcnicas para el diagnstico de enterobiasis.
Artculo presentado en la XXIX Jornadas Venezolanas de Microbiologa Dr.
Vidal Rodrguez Lemoine. Cuman, estado Sucre, Venezuela.

47

Brooks, D. & Mac Lennan, D. 1993. Parascript-Parasites and the languege of

evolution. Washington: Smithsonian Institution Press.
Burney, P., Chinn, S., Luczynska, C., Jarvis, D. & Lal, E. (1996). Variations in the
prevalence of respiratory symptoms, seifreported asthma attacks, and use of
asthma medication in the European Community Respiratory Health Survey
(ECRHS). European Respiratory Journal, 9 (4): 687-695.
Cacopardo, B., Onorante, A., Nigro, L., Patamia, I., Tosto, S., Romano, F.,
Zappal, C., Bruno, S. & Nunnari A. (1997). Eosinophilic ileocolitis by
Enterobius vermicularis: a description of two rare cases. Italian Journal of
Gastroenterology & Hepatolgy, 29(1):51-53.
Capaldi, M., Roncolini, G., Calabrese, P., Giordani, M., Mendicini, A. & Gatto, A.
(2000). Appendiceal oxyuriasis: a case report and review of the literature.
Chirurgia Italiana, 52 (1): 87-89.
Capriles, A., Giannoni, L., Capriles, E. (2001). El por qu del incremento del
asma y las alergias en Venezuela en los 25 aos. Archivos Venezolanos de Pediatr
a y Puericultura, 64 (Suppl. 1): S42-S46.
Capriles, E., Do Campo, A., Verde, O., Pluchino, S. & Capriles Hulett, A. (2006).
Children's asthma and the third world: an approach. Journal of Investigational
Allergology and Clinical Immunology, 16 (1):11-18.
Cazorla, D., Acosta, M., Garca, E., Garvett, M. & Ruiz, A. (2006 a). Enterobius
vermicularis infection in preschool and schoolchildren of six rural communities
from a semiarid region of Venezuela: A clinical and epidemiological study.
Helminthologia, 43 (2): 81-85.
Cazorla, D., Acosta, M., Zarraga, A. & Morales, P . (2006 b) Estudio clnicoepidemiolgico de enterobiasis en preescolares y escolares de Taratara, Estado
Falcn, Venezuela. Parasitologa Latinoamericana, 61(1/2): 43-53.
Celiksz, A., Aciz, M., Deerli, S,, Alim, A. & Aygan, C. (2005). Egg positive
rate of Enterobius vermicularis and Taenia spp. by cellophane tape method in
primary school children in Sivas, Turkey. The Korean Journal of Parasitolology,
43 (2): 61-64.
Chandrasoma, P. & Mendis, K. (1977). Enterobius vermicularis in ectopic sites.
American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 26 (4): 644-649.

48

Chang, J., Huang, W., Chen, E.

& Hu, C. (1990). Survey of Enterobius

vermicularis infection among children in Tainan City. Gaoxiong Yi Xue Ke Xue

Za Zhi, 6 (1): 587 593.
Chittenden, A. & Ashford, R. (1987). Enterobius gregorii Hugot 1983; first
report in the U.K. Annals of Tropical Medicine & Parasitology, 81 (2): 195198.
Cho, S. & Kang, S. (1975). Significance of scoth-tape anal swab technique in
diagnosis of Enterobius vermicularis

infection.

The Korean Journal of

Parasitology, 13 (2): 102 114.

Cimerman, S. & Cimerman, B. (2005). Enterobiase. Revista Panamericana de
Infectologa, 7 (3): 27 30.
Cook, G. (1994). Enterobius vermicularis. Gut, 35 (9): 1159-1162.
Costa, O. (1955). Incidencia de Enterobius vermicularis en 359 escolares de
Belm, Par. Revista do Servio Especial de Sade Pblica, 8 (1): 221 - 229,
Cram, E. (1943). Studies on oxyuriasis. XXVIII. Summaries and conclusions.
American Journal of Disease of Child, 65(1): 46 59.
Custovic, A., Murray, C., Gore, R. & Woodcok, A. (2002). Controlling indoor
allergens. Annals of Allergy, Asthma & Immunology, 88 (5): 432-441.
Daly, J. & Baker, G. (1984). Pinworm granuloma of the liver. American Journal of
Tropical Medicine and Hygiene, 33 (1): 62-64.
Danks, D. (1988). Cooper deficiency inhumans. Annual Review of Nutrition, 8
(3): 235 237.
Daryani, A. (2004, mayo). Study of Enterobius vermicularis infection among
kindergarten children in Ardabil, Iran. Artculo presentado en la 14 th European
Congreso of Clinical Microbiology and Infectious Diseases, Praga, Repblica
Checa.
De Almeida, M., Arede, C., Marta, C., Pinto, P., Daniel, I., Peres, I., Nogueira, J.
& Pinto, J. (1998). Atopy and enteroparasites. Allergy Immunology (Paris), 30
(9): 291-294.
Debek, W., Dzienis-Koronkiewicz, E., Hermanowicz, A. & Nowowiejska, B.
(2003). Oxyuriasis-induced intestinal obstruction in a child -case report. Roczniki
Akademii Medycznej W Bialymstoku (Bialystok), 48 (2):115-117.

49

De Carnieri, I., Garofano, M. & Gras, L. (1968). The role of trichuriasis in the
physical and mental retardation of children based on a quantitative study

in

Basso Logidiano. Rivista di Parassitologia, 28: 103 122.

De Jong, M., Baan, J., Lommerse, E. & van Gool, T. (2003). Severe diarrhea and
eosinophilic colitis attributed to pinworms (Enterobius vermicularis). Nederlands
Tijdschrift voor Geneeskunde, 147(17):813-815.
Delialioglu, N., Aslan, G., Ozturk, C., Camdeviren, H. & Emekdas, G. (2005).
Total serum IgE levels in children with enterobiasis. Trkiye Parazitoloji Dergisi,
29 (3):180-182.
De Ruiter, H., Rijpstra, A. & Swellengrebel, N. (1962). Ectopic Enterobius
vermicularis. Variations in its pattern. Tropical and Geographical Medicine, 14:
375-380.
Devera, R., Prez, C. & Ramos, Y. (1998). Enterobiasis en escolares de Ciudad
Bolvar, Estado Bolvar, Venezuela. Boletn Chileno de Parasitologa, 53 (1-2):
14-18.
Devera, R. (2001). Enterobius vermicularis y enuresis. Enfermedades Infecciosas
y Microbiologa Clnica, 19 (8): 411 412.
Daz-Prez,

R. & Cabrera, E. (1971). Granuloma producido por Enterobius

vermicularis en el fondo de saco recto vaginal. Archivos de la Fundacin RouxOcefa, 5 (1):135-138.

Erhan, Y., Zekioglu, O., Ozdemir, N. & Sen, S. (2000). Unilateral salpingitis due
to Enterobius vermicularis. International Journal of Gynecoly and Pathology, 19
(2): 188 189.
Elston, M. (2003). What's eating you? Enterobius vermicularis (pinworms,
threadworms). Cutis, 71 (4):268-270.
Evi, J., Yavo, W., Barro-Kiki, P., Menan, E. & Kon, M. (2007). Intestinal
helminthosis in school background in six towns of South West Cte d'Ivoire.
Bulletin de la Societe de Pathologie Exotique, 100 (3):176-177.
Fan, P. (1998). Review of enterobiasis in Taiwan and offshore islands. The Journal
of Microbiology, Immunology and Infection, 31 (4): 203-210.
Federacin Latino-Americana de Parasitlogos. 2000. Comit de Expertos.
Informe tcnico de un comit de expertos. Normas para evaluar medicamentos en

50

parasitosis del tubo digestivo y anexos del hombre. Parasitologa al da, 24 (3-4):
127-133.
Ferreira, C., Camargo, L., Moitinho, M. & de Azevedo, R. (1991). Intestinal
parasites in Iaualapiti Indians from Xingu Park, Mato Grosso, Brazil. Memorias
del Instituto Oswaldo Cruz, 86 (4): 441 442.
Fry, G. & Moore, J. (1969). Enterobius vermicularis: 10.000- year-old human
infection. Science, 166 (913):1620.
Gale, E. (2002). A missing link in the higiene hiptesis? Diabetologa, 45(4): 588
594.
Garca, E., Cazorla, D., Acosta, M., Gonzlez, C., Daz, M. & Ruiz, A. (2002,
noviembre). Estudio clnico-epidemiolgico sobre enterobiasis en nios de 5
caseros de la sierra de Falcn, Venezuela. Artculo presentado en la LII
Convencin Anual AsoVAC, San Cristbal, Estado Tchira, Venezuela.
Gardner, J., Grantham-McGregor, S. & Baddeley, A. (1996). Trichuris trichiura
infection and cognitive function in Jamaican school children. Annals of Tropical
Medicine & Parasitology, 90 (1): 55 63.
Gargano, R., Di Legami, R., Maresi, E. &
sialoadenitis

caused

by

Enterobius

Restivo, S. (2003). Chronic

vermicularis:

case

report.

Acta

Otorhinolaryngologica Italica, 23 (4): 319-321.

Georgiev, V. (2001). Chemotherapy of enterobiasis (oxyuriasis). Expert Opinion
on Pharmacotherapy, 2 (2): 267-275.
Gibson, R., Vanderkooy, P., Macdonald, A., Godman, A., Ryan, B. & Berry, M.
(1989). A growth limiting, mild zinc deficiency syndrome in some Southern
Ontario boys with low heigtht percentiles. American Journal of Clinical Nutrition,
49 (6): 1266 1273.
Gilman, R., Marquis, G. & Miranda, E. (1991). Prevalence and symptoms of
Enterobius vermicularis infections in a Peruvian shanty town. Transaction of The
Royal Society of Tropical Medicine & Hygiene, 85 (6): 761 764.
Gokalp, A., Gultekin, E. & Ozdamar, S. (1991). Relation between Enterobius
vermicularis infestation and dysuria, nocturia, enuresis nocturna and bacteriuria in
primary school girls. Indian Pediatric, 28 (8): 948 950.

51

Gonzlez, C., Greatty, O. & Snchez, J. (1995). Estudio comparativo del rgimen
de dosificacin nica entre albendazol y pamoato de pirantel para tratamiento de
enterobiasis en poblacin infantil del Barrio "Jos A. Anzotegui" de la ciudad de
Puerto La Cruz. 1993. Actualidades en Infectologa (Caracas), 11(1/3):2-6.
Graham, C. (1941). A device for the diagnosis of Enterobius infection. American
Journal of Tropical Medicine, 21 (2): 159 161.
Greatty, O, Gonzlez, C., Snchez, M. & Morocoima, A. (1994). Incidencia de
enterobiasis de una poblacin del Estado Anzotegui: obtenido a travs del
mtodo de Graham. Acta Cientfica Venezolana, 43(Suppl. 1): 263.
Guinand, S., Arienti, H., Freyre, L., Lujan, H. & Rubistein, H. (2000). Prevalence
of enteropasites in a residence for children in the Cordove Province, Argentina.
European Journal of Epidemiology, 16 (3): 287 293.
Gungoren, B., Latipov, R., Regallet, G. & Musabaev, E. (2007). Effect of hygiene
promotion on the risk of reinfection rate of intestinal parasites in children in rural
Uzbekistan. Transactions of The Royal Society of Tropical Medicine & Higiene,
101 (6):564-569.
Hall, M. (1937). Studies on Oxyuriasis, I. Types of anal swabs and scrapers, with
description of an improved type of swab. American Journal of Tropical Medicine,
17 (3): 445 - 453.
Hasegawa, H., Kinjo, T., Urasaki, H. & Natoyama, K. (1991). Two types of male
pinworms found from an inhabitant of Okinawa, Japan. Japanese Journal of
Parasitology, 40 (2): 177-180.
Hasegawa, H. & Kinjo, T. (1996). Human pinworms collected from a chimpanc,
Pan troglodytes, in a zoo of Okinawa. Journal of the Helminthological Society of
Washington, 63 (2): 272 275.
Hasegawa, H., Takao, Y., Nakao, M., Fukuma, T., Tsuruta, O. & Ide, K. (1998). Is
Enterobius gregorii

Hugot, 1983 (Nermatoda: Oxyuridae) a distinct specis?.

Journal of Parasitology, 84 (1): 131 134.

Haswell-Helkins, M., Elkins, D., Manjula, K., Michael, E. & Anderson, R. (1987).
The distribution and abundance of Enterobius vermicularis in a South Indian
fishing community. Parasitology, 95 (2): 339 354.

52

Hernndez, I. & Guevara, R. (1984). Incidencia de Enterobius vermicularis en la

poblacin preescolar de Ciudad Bolvar. Acta Cientfica Venezolana, 43 (Supl.
1) : 380.
Herrstrm, H., Raberg, A., Karlsson, A. & Hgstedt, B. (2001). Allergic disease
and the infestation of Enterobius vermicularis in swedish children 4-10 years of
age. Journal of Investigational Allergology and Clinical Immunology, 11 (3): 157
160.
Holt, P., Sly, P.D. & Bjorksten, B. (1997). Atopic versus infectious diseases in
childhood: a question of balance? Pediatric Allergy and Immunology, 8 (2): 5358.
Hmez, J., Soto, R., Tarazn de Soto, S., Mndez, H. & Mrmol, P. (1990).
Parasitologa. Maracaibo, Estado Zulia: Editorial LUZ.
Hong, S., Cho, S., Seo, B.

& Yun, Ch. (1980). Chemotherapy control of

Enterobius vermicularis in orphanages. The Korean Journal of Parasitology, 18

(1): 37 44.
Hong, S., Choi, M., Chai, J., Kim, Y., Kim, M. & Kim, K. (2002). A case of
ovarian enterobiasis. The Korean Journal of Parasitology, 40 (3): 149 151.
Horne, P. (1985). A review of the evidence of human endoparasitism in the preColumbian New World through the study of coprolites. Journal of Archaeological
Science, 12 (2): 299 310.
Huang, S., Tsai, P. & Yeh, Y. (2002). Negative association of Enterobius
infestation with asthma and rhinitis in primary school children in Taipei. Clinical
and Experimental Allergy, 32(7): 1029 1032.
Hugot, J. (1983). Enterobius gregorii (Oxyuridae: Nematoda), a new human
parasite. Annales de Parasitologie Humaine et Comparee, 4 (4): 430 404.
Hugot, J.

& TourteSchaffer, C. (1985). Etude morphologique des oxyures

parasites de l`homme : Enterobius vermicularis and E. gregorii . Annales de

Parasitologie Humaine et Comparee, 60 (1): 57 64.
Hugot, J., Gardner, S.

& Morand, S. (1996). The Enterobiinae fam. Nov.

(Nematoda, Oxyurida), parasites of

primates and rodents. International Journal

of Parasitology, 26(2): 147 159.

53

Hugot, J. (1999). Primates and their pinworm parasites: the cameron hypothesis
revisited. Systematic Biology, 48 (3): 523-546.
Hugot, J., Reinhard, K., Gardner, S. & Morand, S. (1999). Human enterobiasis in
evolution: origin, specificity and transmission. Parasite, 6 (3): 201 208.
Huthchinson, S., Powell, C., Walker, S., Chang, S. & Grantham-McGregor, S.
(1997). Nutrition, anaemia, geohelminth infection and school achievement in rural
Jamaican primary school children. European Journal of Clinical Nutrition, 51
(11): 729 735.
Iiguez, A., Reinhhard, K., Araujo, A., Ferreira, L. &

Vicente, A. (2003).

Enterobius vermicularis: ancient DNA from North and South American human
coprolites. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 98 (suppl. I): 67-70.
Iiguez, A., Reinhard, K., Carvalho- Gonalves, M., Ferreira, L., Arajo, A.,
Paulo Vicente, A. (2006). SL1 RNA gene recovery from Enterobius vermicularis
ancient DNA in pre-Columbian human coprolites. International Journal of
Parasitology, 36 (13):1419- 1425.
Jacobs, A. (1942). Enterobiasis in children. Incidence, symptomatology and
diagnosis, with a simplified Scotch cellulose tape techinique. Journal of Pediatric,
21: 497 - 503.
Jardine, M., Kokai, G. & Dalzell, A. (2006). Enterobius vermicularis and colitis in
Children. Journal of Pediatric Gastroenterology and Nutrition, 43 (5):610-612.
Jimnez de Landaeta, M. (1999). Asma bronquial y situacin socioeconmica en
Venezuela. Revista de la Sociedad Venezolana de Alergia, Asma e Inmunologa,
1(1): 5-10.
Jojart, G. (1978). Enterobiasis and urinary tract infection. Orv Hetil, 119
(25):1543-1544.
Kastner, T., Selvaggi, K. & Cowper, R. (1992). Pinworm eradication in
community residential settings for people with developmental disabilities. Mental
Retardation, 30 (4): 237 240.
Kassai, T., Cordero del Campillo, M., Euzeby, J., Gaafar, S., Hiepe, T. &
Himonas, C. (1988). Standardized nomenclature of animal parasitic diseases
(SNOAPAD). Veterinay Parasitolology, 29 (4):299-326.

54

Kemp, A. & Bjrkstn, B. (2003). Immune deviation and the hygiene hypothesis:
A review of the epidemiological evidence. Pediatric Allergy and Immunology, 14
(2): 74-80.
Kim, S. & Chi, J. (2000). Perianal granuloma caused by a female pinworm
(Enterobius vermicularis) - A case report. The Korean Journal of Patholology, 34
(8): 605 607.
Kim, B., Yeon, J. & Ock, M. (2001). Infection rates of Enterobius vermicularis
and Clonorchis sinensis of primary school children in Hamyang-gun,
Gyeongsangnam-do (province), Korea. The Korean Journal of Parasitology, 39
(4): 323-235.
Knudson, A, Lemos, E., Ariza, Y., Salazar, M., Chaves, M., Reyes, P., Lpez, M.,
Quintana, C., Moncada, L., Lpez, G. & Snchez, R. (2003). Frequency of E.
vermicularis in a rural school population of Quipile, Colombia, 2001. Revista de
Salud Publica (Bogota), 5(1):87-99.
Koltas, I., Ozcan, K., Tamer, L. & Aksungur, P. (1997). Serum cooper, zinc and
magnesium levels in children with enterobiasis. Journal of Trace Elements in
Medicine and Biology, 11 (1): 49 52.
Kour, P., Basnuevo, J. & Sotolongo, F. (1982). Manual de Parasitologa. Tomo I.
Helmintologa Humana. 3era. Edicin. La Habana, Cuba: Edit. Pueblo y
Educacin.
Kropp, K., Cichocki, G. & Bansal, N. (1978). Enterobius vermicularis
(pinworms), introital bacteriology and recurrent urinary tract infection in children.
Journal of Urology, 120 (4): 480-482.
Lee, K., Lee, I. & Kyung, I. (2000). Enterobius vermicularis egg positive rate in
primay school in Chungchongnam-do (Province) in Korea. The Korean Journal
of Parasitolology, 38 (3): 177 178.
The International Study of Asthma and Allergies in Chilhood (ISAAC) (1998).
Steering Committee. Worldwide variation in prevalence of symptoms of asthma,
allergic rhinoconjunctivitis, and atopic eczema: ISAAC. Lancet, 351 (9111):
1225-1232.
Little, M. (1973). Granuloma of the liver due to Enterobius vermicularis report of
a case. American Journal of Tropical Medicine & Hygiene, 22 (4): 567 569.

55

Liu, L., Chi, J., Upton, M. & Ash, L. (1995). Eosinophilic colitis associated with
larvae of the pinworm Enterobius vermicularis. Lancet, 346 (8972): 410-412.
Lohiya, G., Tan-Figueroa, L., Crinella, F. & Lohiya, S. (2000). Epidemiology and
control of enterobiasis in a developmental center. West Journal of Medicine, 172
(5): 305-308.
Lotfy, W. (2004). On the reality of Enterobius gregorii. Experimental Pathology
and Parasitology, 7 (2) : 45 49.
Lynch, N., Hagel, I., Di Prisco, M., Lpez, R., Garca, N. & Prez, M. (1991).
Serum IgE levels, helminth infection and socioeconomic change. Parasitology
Today, 8: 166-167.
Lynch, N. (1992). Influence of socio-economic level on helminthic infection and
allergic reactivity in tropical countries. In: R. Moqbel (Ed.), Allergy and
Immunity to Helminths: Common Mechanisms or Divergent Pathways? (1era
Edicion, pp.51-62). London: Taylor & Francis.
Lynch, N., Hagel, I., Prez, M., Di Prisco, M., Alvarez, N. & Rojas E. (1992).
Bronchoconstriction in helminthic infection. International Archives of Allergy &
Immunology, 98 (1): 77-79.
Lynch, N., Hagel, I., Prez, M., Di Prisco, M., Lpez, R. & lvarez, N. (1993).
Effect of anthelminthic treatment on the allergic reactivity of children in a tropical
slum. Journal of Allergy & Clinical Immunology, 92 (3): 404-411.
Macedo, T. & MacCarty, R. (2000). Eosinophilic ileocolitis secondary to
Enterobius vermicularis: case report. Abdominal Imaging, 25 (5): 530-532.
Makni, S., Makni, F., Ayadi, A. & Jlidi, R. (1998). Appendicular enterobiasis.
Apropos of 205 cases. Annales de Chirurgie, 52(7): 668.
Mahomed, A., MacKenzie, R., Carson, L. & Jibril, J. (2003). Enterobius
vermicularis and perianal sepsis in children. Pediatric Surgical Internacional, 19
(11): 740-741.
Mangali, A., Sasabone, P., Syafruddin , Abadi K, Hasegawa H, Toma T,
Kamimura K, Miyagi I. (1993). Intestinal parasitic infections in Campalagian
district, south Sulawesi, Indonesia. Southeast Asian Journal of Tropical Medicine
& Public Health, 24 (2): 313-320.

56

Marsden, A. (1960). Report of a nematode worm, probably Enterobius

vermicularis, in the prostate. Medical Journal of Malaysia, 14:187-190.
Marteau, P., Flourie, B., Lavergne, A., Garin, F., Bertin, P. & Rambaud, J. (1989).
Granulome oxyures du msentre. Gastroenterologie Clinique et Biologique, 13
(8-9): 738-740.
Martnez, B., Vsquez, T., Fernndez, P. & Campos, R. (1998). Enterobiasis en
nios de la delegacin Iztapalapa, Distrito Federal, Mxico. Acta Pediatrica
Mexicana, 19 (5): 225.
Masters, S. & Barrett-Connor, E. (1985). Parasites and asthma- predictive or
protective? Epidemiological Review, 7: 49 58.
McDonald, G. & Houriane, O. (1972). Ectopic Enterobius vermicularis. Gut, 13
(8): 621-626.
Mejas, G. (1993). Intestinal parasite infections in rural students of Chiloe
archipelago, X Regin, Chile. Boletn Chileno de Parasitologa, 48 (1-2): 28 29.
Mendoza, E., Jorda, M., Rafael, E., Simon, A. & Andrada, E. (1987). Invasion of
human embryo by

Enterobius vermicularis. Archives of Pathology and

Laboratory Medicine, 111 (8): 761 762.

Mercado, R., Aravena, A., Arias, B., Sandoval, L. & Schenone, H. (1989).
Incidence of infection by intestinal parasites among school children in Santiago,
Chile, 1988-1989. Boletn Chileno de Parasitologa, 44 (3-4): 89 91.
Mercado, R. & Garca, M. (1996).Various epidemiological aspects of Enterobius
vermicularis infection in patients served at public outpatient clinics and hospitals
from the nothern section of Santiago, Chile, 1995. Boletn Chileno de
Parasitologa, 51 (3-4): 91 94.
Milner, J. (1990). Trace minerals in the nutrition of children. Journal of Pediatric,
117 (2 pt 2): S147 155.
Mingomataj, E., Xhixha, F. & Gjata, E. (2006). Helminths can protect themselves
against rejection inhibiting hostile respiratory allergy symptoms. Allergy, 61 (4):
400406.
Nakano, T., Fukui, D., Ikeda, Y. & Hasegawa, H. (2005). Effects of repeated
anthelmintic treatment on Enterobius vermicularis infection in chimpanzees.
Journal of Parasitology, 91(3): 679-682.

57

Nakano, T., Okamoto, M., Ikeda, Y. & Hasegawa, H. (2006). Mitochondrial

cytochrome c oxidase subunit 1 gene and nuclear rDNA regions of Enterobius
vermicularis parasitic in captive chimpanzees with special reference to its
relationship with pinworms in humans. Parasitology Research, 100 (1): 51-57.
Neri, Tadir, Y., Grausbard, G., Pardo, J., Ovadia, J. & Braslavsky, D. 1986.
Enterobius (Oxyuris) vermicularis of the pelvis perotoneum-infertility. European
Journal of Obstetric, Gynecology & Reproductive Biology, 23 (3-4): 239 241.
Nithikathkul, C., Changsap, B., Wannapinyosheep, S., Poister, C. & Boontan, P.
(2001). The prevalence of Enterobius vermicularis among

primary school

students in Samut Prakan Province, Thailand. Southeast Asian Journal of Tropical

Medicine & Public Health, 32 (Suppl. 2): 133 137.
Nokes, C., Grantham-McGregor, S., Sawyer, A., Cooper, E., Robinson, B. &
Bundy, D. (1992). Moderate to heavy infections of Trichuris trichiura affect
cognitive function in Jamaican school children. Parasitology, 104 (3): 539 547.
Nokes, C. & Bundy, D. (1994). Does helminth infection affect mental processing
and educational achievement? Parasitology Today, 10 (1):14 18.
Norhayati, M., Hayascti, M., Oothuman, P., Azizi, O., Fatmah, M., Ismail. &
Minudin, Y. (1994). Enterobius vermicularis infection among children aged 1-8
years in a rural area of Malaysia. Southeast Asian Journal of Tropical Medicine &
Public Health, 25 (3): 494 497.
Northrop-Clewes, C., Rousham, E., Mascie-Taylor, C. & Lunn, P. (2001)
Anthelmintic treatment of rural Bangladeshi children: effect on host physiology,
growth, and biochemical status. American Journal of Clinical Nutrition, 73 (1):
53-60.
Nez, F., Hernndez, M. & Finlay, C. A (1996). A longitudinal study of
enterobiasis in three day care centers of Havana City. Revista del Instituto de
Medicina Tropical de Sao Paulo, 38 (2):129-132.
Nutting, S., Murphy, F. & Inglis, F. (1980). Abdominal pain due to Enterobius
vermicularis. Canadian Journal of Surgery, 23 (3): 286-287.
Olivares, J., Fernndez, R., Fleta, J., Ruiz, M. & Clavel, A. (2002). Vitamin B12
and folic acid in children with intestinal parasitic infection. Journal of The
American College of Nutrition, 21 (2): 109 113.

58

Olivares, J., Fernndez, R., Fleta, J., Rodrguez, G. & Clavel, A. (2003). Serum
levels in children with intestinal parasitic infection. Digestive Disease, 21 (3): 257
260.
Ok, U., Ertan, P., Limoncu, E., Ece, A. & Ozbakkaloglu, B. (1996). Relationship
between pinworm and urinary tract infections in young girls. APMIS, 107 (5):
474-476.
Oothuman, P., Noor Hayati, M., Mastura, M., Rampal, L., Jeffery, J., Rubiah, M.,
Ismail, G. & Fatmah, M. (1992). Prevalence of Enterobius vermicularis amongst
adults living in hostels by six successive day examination. Southeast Asian
Journal of Tropical Medicine & Public Health, 23 (1): 82-86.
Otu-Bassey, I., Ejezie, G., Epoke, J. & Useh, M. (2005). Enterobiasis and its
relationship with anal itching and enuresis among school-age children in Calabar,
Nigeria. Annals of Tropical Medicine & Parasitology, 99 (6): 611-616.
Pez de Mourad, B. & Calchi, M. (1994). Prevalencia de parasitosis intestinales
en alumnos del pre-escolar INSP Jose Celestino Azuaje, El Policita, Municipio
Maracaibo, estado Zulia. Kasmera, 22 (1 /4): 51- 69.
Palmas, C., Gabriele, F., Conchedda, M., Bortoletti, G. & Ecca, A. (2003).
Causality or coincidence: may the slow disappearance of helminths be responsible
for the imbalances in immune control mechanisms? Journal of Helminthology, 77
(2): 147-153.
Pampiglione, S., Canestri-Trotti, G. & Rivasi, F. (1989). Enterobius gregorii
Hugot, 1983: Sua presenza nell'uomo in Italia e in Repubblica Centro Africana.
Patolgica, 81 (1074): 421-422.
Parija, S., Sheeladevi, C., Shivaprakash, M. & Biswal, N. (2001). Evaluation of
lactophenol cotton blue stain for detection of eggs of Enterobius vermicularis in
perianal surface samples. Tropical Doctor, 31 (4): 214-215.
Peat, J. & Li, J. (1999). Reversing the trend: reducing the prevalence of asthma.
Journal of Allergy Clinic & Immunology, 103 (1): 1-10.
Pegelow, K., Gross, R., Pietrzik, K., Lukito, W., Richards, A. & Fryauff, D.
(1997). Parasitological and nutritional situation of school children in the Sukaraja
district, West Java, Indonesia. Southeast Asian Journal of Tropical Medicine &
Public Health, 28 (1): 173 190.

59

Perdomo de Ponce, D. (1988, junio). Contaminacin atmosfrica. Visin

cientfica. Area Salud. Artculo presentado en 1 er. Simposio. Contaminacin
Atmosfrica exposicin y riesgo, Caracas, D.F., Venezuela.
Pessoa, S. & Vianna-Martins, A. (1977). Parasitologa Mdica. 10a edicin. Ro
Janeiro, Brasil: Guanabara Koogan.
Pezzani, B., Minvielle, M., de Luca, M., Cordoba, M., Apezteguia, M. &
Basualdo, J. (2004). Enterobius vermicularis infection among population of
General Mansilla, Argentina. World Journal of Gastroenterology, 10 (17): 25352539.
Pollitt, E., Prez-Escamilla, E., Wayne, W., Latham, M. & Stephenson, L. (1991).
Effects of infection with Trichuris trichiura, Ascaris lumbricoides and hookworm
on information processing among Kenyan school children. FASEB Journal, 5:
A1081.
Pritchard, D., Hewitt, C. & Moqbel, R. (1997). The relationship between
immunological responsivenesscontrolled by T helper 2 lymphocytes and
infections with parasitic helminths. Parasitology, 115 (Suppl.): 33-44.
Ramrez, E. & Ramrez, A. (1997). Estudio del parasitismo intestinal en zonas
urbanas y rurales de Cuba. Carta mdica A.I.S. Boliviana, 11(1):19-20.
Reinhard, K., Gardner, S. & Hugot, J. (2004). The pathoecology of Enterobiasis
in the prehistoric Southwest USA.Consultado el da 9 de Agosto de 2007 de la
Worl Wide Web: http//: www.unl.edu/Reinhard/pinworm.html.
Requena-Certad, I., Lizardi, V., Meja, L., Castillo, H. & Devera, R. (2002).
Infeccin por Enterobius vermicularis en nios de Ciudad Bolvar, Venezuela.
Revista Biomdica, 13 (4): 231-240.
Rivero, Z., Daz, I., Acurero, E., Camacho, M., Medina, M., Ros, L. (2001).
Prevalencia de parsitos intestinales en escolares de 5 a 10 aos de un Instituto
del Municipio Maracaibo, Edo. Zulia-Venezuela. Kasmera, 29 (2): 153-170.
Robertson, L., Crompton, D., Sanjur, D. & Nesheim, M. (1992). Haemoglobin
concentrations and concomitant infections of hookworm and Trichuris trichiura in
Panamanian primary school children. Transactions of the Royal Society of
Tropical Medicine & Hygine, 86 (6): 654- 656.

60

Rodrguez, J. & Caldern, J. (1991). Intestinal Parasitosis in pre-school children

from Tarapoto. Revista de Gastroenterologa del Per, 11 (3): 153 160.
Romagnani, S. (2004). The increased prevalence of allergy and the hygiene
hypothesis: missing immune deviation, reduced immune suppression, or both?
Immunology, 112 (3): 352-363.
Romero de Olaria, T. (1979). Estudios sobre la incidencia de enterobiasis en
nios del Hospital Universitario de Maracaibo, utilizando el mtodo de Graham
modificado por Jacobs. Kasmera, 7 (1/4): 95-115.
Saffos, R.

& Rhatigan, R. (1977). Unilateral salpingitis due to Enterobius

vermicularis. American Journal of Clinic Pathology, 87 (3): 296 299.

Sanabria, W. 2001. Relacin entre enterobiasis y niveles de zinc, cobre y
magnesio en escolares del colegio Aragua Estudiantil de Cagua, Estado Aragua.
Tesis de Pregrado indita, Facultad Ciencias de la Salud, Universidad de
Carabobo, Ncleo Aragua , Venezuela.
Saxena, A., Springer, A., Tsokas, J. & Willital, G. (2001). Laparoscopic
appendectomy in children with Enterobius vermicularis. Surgical Laparoscopy,
Endoscopy & Percutaneous Techniques, 11 (4): 284-286.
Scorza, J., Aez, N., Lpez, N., Prez, M., Rossell, O., Rodrguez, A., Aragort, R.
& Gottberg,

C. (1974). Postgrado de Parasitologa. Helmintiasis. Mrida,

Venezuela: Talleres Grficos de la Universidad de Los Andes.

Segovia, I. (1991). Parasitismo intestinal y su repercusin sobre el dficit
pondoestatural en pre-escolares del Plantel J.M. Siso Martnez. Residentes en la
Urbanizacin Aceiticos I. La sabanita, Ciudad Bolvar. Tesis de grado indita,
Universidad de Oriente. Estado Bolvar, Venezuela.
Simeon, D. & Grantham-McGregor, S. (1990). Nutritional deficiencies and
children's behavior and mental development. Nutritional Research Review, 3 (1):
1-24.
Simeon, D., Callender, J., Wong, M., Grantham-McGregor, S. & Ramdath, D.
(1994). School performance, nutritional status and trichuriasis in Jamaican
schoolchildren. Acta Paediatrica, 83 (11): 1188 1993.

61

Simeon, D., Grantham-McGregor, S., Callender, J.

& Wong, M. (1995).

Treatment of Trichuris trichiura infections improves growth, spelling scores and

school attendance in some children. Journal of Nutrition,125 (7): 1875 1883.
Simoes, M., Rivero, Z., Carreo, G., Lugo, M., Maldonado, A., Chacn, I., Parra,
M., Mndez, Y. & Marquina, M. (2000). Prevalencia de enteroparasitosis en una
Escuela Urbana en el Municipio San Francisco, Estado Zulia, Venezuela.
Kasmera, 28 (1): 27-43.
Sinniah, B., Leopairut, J., Neafie, R., Connor, D. & Voge, M. (1991).
Enterobiasis: a histopathological study of 259 patients. Annals of Tropical
Medicine and Parasitology, 85 (6): 625-635.
Song, H., Cho, C., Kim, J., Choi, M. & Hong, S. (2003). Prevalence and risk
factors for enterobiasis among school children in a metropolitan city in Korea.
Parasitology Research, 91 (1): 46-50.
Stephenson, I., Lathan, M. & Ottesen, E. (2000). Malnutrition and parasitic
helminth infections. Parasitology, 12 (Suppl): 23 38.
Stiles, C. (1915). The school grades attained by 2.166 white school children (1062
boys, 1104 girls) in the city of x, classified by age, sanitation, and intestinal
parasites. US Public Health Reports N 121.
Sun, T., Schwartz, N.S., Sewell, C., Lieberman, P. & Gross, S. (1991). Enterobius
egg granuloma of the vulva and peritoneum: review of the literature. American
Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 45 (2): 249-253.
Sung, J., Lin, R., Huang, K., Wang, S. & Lu, Y. (2001). Pinworm control and risk
factors of pinworm infection among primary-school children in Taiwan. American
Journal of Tropical Medicine & Hygiene, 65 (5): 558-562.
Symmers, W. (1950). Pathology of oxyuriasis. With special reference to
granulomas due to the presence of Oxyuris vermicularis (Enterobius vermicularis)
and its ova in the tissues. Archives of Pathology, 50 (3): 475-516.
Tornieporth, N., Disko, R., Brandis, A. & Barutzki, D. (1992). Ectopic
enterobiasis: a case report and review. Journal of Infection, 24 (1): 87-90.
Totkova, A., Klobusicky, M., Holkova, R. & Valent, M. (2003). Enterobius
gregorii- reality or fiction? , Bratislavsk lekrske listy, 104 (3): 130 133.

62

Tukaew, A., Chaisalee, T., Nithiuthai, S., Thiamtip, S., Suyaphun, A., Wiwanitkit,
V. & Suwansaksri, J. (2002). Enterobius vermicularis infection among pre-school
children in Karen hilltribe villages in Chiang Mai, Thailand. Southeast Asian
Journal of Tropical Medicine & Public Health, 33 (Suppl 3): 70-71.
Von Hofe, F. (1944). An improved method of demonstrating ova of Enterobius
vermicularis. J.A.M.A., 125: 27.
Vasudevan, B., Rao, B, Das KN, Anitha. (2003). Infestation of Enterobius
vermicularis in the nasal mucosa of a 12 yr old boy--a case report. Journal of
Communicable Disease, 35 (2): 138-139.
Vural, S., Tahsinoglu, M., Girisken, G., Kalalar, F. & stndag, N. (1966).
Granuloma in the pouch of Douglas caused by Enterobius vermicularis. Annals of
Tropical Medicine and Parasitology, 60 (1):125-128.
Waite, J. & Nelson, I. (1919). Study of the effects of hookworm infection upon
the mental development of North Queesland schoolchildren. Medical Journal of
Australia, 1 (1): 1 8.
Watkins, W., Cruz, J. & Pollit, E. (1996). The effects of deworming on indicators
in school performance in Guatemala. Transations of The Royal Society of
Tropical Medicine & Hygiene, 90 (2): 156 161.
Woolcock, A., Peat, J. & Trevillon, L. (1995). Changing prevalence of allergies
worldwide. Progress in Allergy and Clinical Immunology, 3: 167-171.
Yemaneberhan, H., Bekele, Z., Venn, A., Lewis, S., Parry, E. & Britton, J. (1997).
Prevalence of wheeze and asthma and relation to atopy in urban and rural
Ethiopia. Lancet, 350 (9071): 8590.
Yoon, H., Choi, Y., Lee, S., Park, H., Huh, S. & Yang, Y. (2000). Enterobius
vermicularis egg positive rate of pre-school children in Chunchon, Korea (1999).
The Korean Journal of Parasitolology, 38 (4): 279 281.
Zrraga, A. (2004). Estudio clnico-epidemiolgico de enterobiasis en
preescolares y escolares de una poblacin rural de la zona semirida del estado
Falcn, Venezuela. Tesis de grado indita, Universidad Nacional Experimental
Francisco de Miranda, Coro, estado Falcn, Venezuela.

63

64