Académique Documents
Professionnel Documents
Culture Documents
Abstract
There is a growing interest in identifying plant speciation processes of Mexican arid biomes that
originated its high flora richness, including cacti. Population genetics and phylogeography analysis
allow to infer ecological and historical processes related to origin and distribution of diversity
and speciation at infra specific level. We provide a review of knowledge of genetic structure that
contributes to explain cacti speciation. We described the relative role of the different microevolutive
mechanisms (e.g., natural selection, genetic drift) in the diversification process of cactus and we
discuss how future phylogeography studies are likely to shed light on vicariance and dispersal, as
well as Pleistocene climatic fluctuations on lineage divergence and speciation.
Key words: Cactaceae, genetic structure, phylogeography, evolutive mecanisms, speciation,
historical events.
Introduccin
La familia Cactaceae representa una de las
radiaciones evolutivas ms llamativas de
Alejandro Zavala
con ciclo de vida corto y crecimiento globoso el flujo gnico restringido sea un factor
que promueva la especiacin (Mandujano
et al. 2010).
Con respecto a los eventos histricos,
se conoce poco sobre el efecto de eventos
biogeogrficos, evolucin geomorfolgica
y fluctuaciones climticas en la estructura
gentica de cactceas y su diversificacin
(Nason et al. 2002). A lo largo del tiempo,
los eventos histricos modifican la distribucin espacial propiciando el desarrollo
de diferencias genticas entre poblaciones
como resultado del aislamiento espacial y
reproductivo, as como de la seleccin local
adaptativa, los cuales a largo plazo pueden
llevar a la especiacin (Fox et al. 2001).
En Norte Amrica a lo largo del Plioceno
y Pleistoceno los eventos biogegraficos
y climticos configuraron la distribucin
actual de los biomas ridos, de manera que
estos eventos pudieron tener un fuerte
impacto en la distribucin de la variacin
gentica de cactus y su especiacin. Dado
que en algunas cactceas cercanamente
emparentadas prevalece la distribucin
segregada, particularmente en aqullas de
las regiones ridas y semiridas del norte de
Mxico, se ha planteado que la especiacin
aloptrica puede ser el modo dominante
de especiacin en las cactceas de Norte
Amrica, aunque es necesario poner a prueba esta hiptesis (Gibson & Nobel 1986;
Hernndez & Gmez-Hinostrosa 2011).
En la presente revisin se analiza la
informacin disponible sobre estructura
gentica y filogeografa en cactceas a fin de
evaluar los principales patrones y procesos
microevolutivos que contribuyen a explicar
la especiacin. Mxico es un sitio clave en
la radiacin evolutiva de cactceas, pues
representa el principal centro de diversi-
Alejandro Zavala
Resultados
Los estudios sobre estructura gentica y
filogeografa que contribuyen a explicar
la evolucin a nivel infraespecfico en la
David Bravo
10
CUADRO 1. Cactceas estudiadas con el enfoque de la gentica de poblaciones y filogeografa. Las especies
estn ordenadas de acuerdo a la subfamilia y tribu dentro de Cactoideae (Brcenas et al. 2011). Se indica
distribucin regional y continental. Fotos 1-7.
Especie
Subfamilia/Tribu
Distribucin
Pereskia guamacho
Opuntia echios
Astrophytum asterias
C/Cac
Mammillaria crucigera
C/Cac
Mammillaria napina
C/Cac
Mammillaria sphacelata
C/Cac
Carnegiea gigantea
C/Pac
Cephalocereus columna-trajani
C/Pac
Cephalocereus totolapensis
C/Pac
Endmica de Oaxaca
Lophocereus schottii
C/Pac
Neobuxbaumia macrocephala
C/Pac
Neobuxbaumia mezcalaensis
C/Pac
Neobuxbaumia tetetzo
C/Pac
Pachycereus pringlei
C/Pac
Stenocereus eruca
C/Pac
Stenocereus griseus
C/Pac
Amplia, en Venezuela
Stenocereus gummosus
C/Pac
Stenocereus stellatus
C/Pac
Stenocereus thurberi
C/Pac
Cereus repandus
C/Cer
Amplia, Venezuela
Melocactus concinnus
C/Cer
Amplia, Brasil
Melocactus curvispinus
C/Cer
Melocactus glaucescens
C/Cer
Endmica de Brasil
Melocactus paucispinus
C/Cer
Pilosocereus lanuginosus
C/Cer
Pilosocereus machrisii
C/Cer
Pilosocereus tillianus
C/Cer
Endmica de Venezuela
Praecereus euchlorus
C/Cer
David Bravo
12
Salvador Arias
14
Salvador Arias
16
Alejandro Zavala
Pereskia guamacho
0.239
0.2111
Cactceas1,
816
0.1201, a
0.305
17
0.202a
0.152
Pereskioideae
0.189a
0.2111,
0.2280.2602
0.112b
0.0991, a,
0.2802
0.0841, a,
0.2502
0.2422
G STa, F STb,
RSTc, d
Hes
0.2881, a,
0.3502
0.151,
0.2142
No.
pobs.
Grupo o especie
A/E/AI/Me
FV/SC/C/SP
Fuerza evolutiva
Referencia
Proceso histrico
CUADRO 2. Valores promedio de diversidad y diferenciacin gentica en cactceas, columnares y en las especies de tres subfamilias de cactceas. Datos basados
en isoenzimas (), microsatlies (*) y RAPD (). Se indica Forma de vida/Sistema de Cruzamiento/Compatibilidad/Sndrome de polinizacin (FV/SC/C/SP),
datos obtenidos de Mandujano et al. 2010. Fuerzas evolutivas y procesos histricos que explican la estructura observada.
18
0.226
0.3353
0.3484
120
147
16
22
Mammillaria sphacelata*
Carnegia gigantea1,
Cephalocereus columna-trajani
Cephalocereus totolapensis
Lophocereus schottii
Lophocereus schottii
Neobuxbaumia macrocephala,
100
102
106
864
0.145
0.229
0.310
0.129
0.699
0.722
0.555
Mammillaria napina*
64
0.63-0.81
0.63-0.77
Mammillaria crucigera*
142
444
22
Astrophytum asterias*
Cactoideae
Opuntia echios*
Opuntioideae
0.0173, a
0.2294, b ,
0.1064, d
0.302
0.130a
0.144d
0.287
b
0.075a
0.103b
0.09b
0.591c
0.05b
0.036,
0.038b
Endogamia
Glo/M/?/?
Palleiro-Dutrenit
2008
Co/?/Q/?
Co/E/AI/Q
A/E/AI/F
3
Esparza-Olgun
2005;
4
Alejos 2002
Vzquez-Montiel
2005
Co/E/AI/Q
A/E/AI/F
Tapia 2011
A/?/Q/?
Flujo gnico
Glo/?/?/?
Tapia 2011
Ibarra 2009
Glo/?/?/?
Glo/M/AC,
AI/Me
Ar/E,A/?/?
Vol. 58 No. 1 2013 19
0.242
600659
648
64
864
10-12
20
14
18
Stenocereus gummosus
Stenocereus stellatus
Stenocereus thurberi 1,
Melocactus concinnus
Melocactus curvispinus
Cereus repandus
0.201
717
15
Stenocereus griseus
0.154
436
Stenocereus eruca
147
0.212
19
Pachycereus pringlei1,
0.145
0.066
0.247
0.261
0.182
0.307
103
Neobuxbaumia tetetzo3,
0.4023
0.2805
103
Neobuxbaumia mezcalaensis,
0.193d
0.349b
0.126
a
0.128a
0.106d
0.102d
0.092a
0.076a
0.193a
0.0423, a
0.230 5, b ,
0.0815, d
Glo/M/
AC/O
Glo/?/?/O
Co/E/AI/Q
Co/?/?/
Co/E/AI/Q
Ar/?/AI/F
A/?/?/Q
Ci/E/AI/
Co/?/?/?
Co/?/?/?
A/E/AI/Q
Rivera 2003
Cornejo-Romero
2004
Molina-Freaner &
Clarck-Tapia 2005
Mota-Lambert et al.
2006a
Aislamiento geo- Nassar et al. 2001
grfico (en poblaciones menos
diversas)
Contracciones
y expansiones
(~18,000 aos)
Vicarianza y dispersin
Molina-Freaner &
Clarck-Tapia 2005
20
256
91
430
94
80
10
10
Melocactus paucispinus
Praecereus euchlorus
Pilosocereus lanuginosus
Pilosocereus machrisii
Pilosocereus tillianus
0.352
0.380
0.274
0.443
0.031
0.03-0.08
0.028b
0.281d
0.043a
0.484d
0.504b
0.045b
Co/?/AC/Q
Ar/?/?/
A/E/AI/Q
E/?/?/Q
Glo/M/
AC/O
Glo/?/?/O
Mota-Lambert et al.
2006b
N=tamao poblacional; Hes diversidad gentica o heterocigosis esperada en equilibrio de Hardy-Weinberg [un valor igual a 0 indica que no existe variacin gentica en la especie y tiende a 1 si la diversidad es alta]; Gst , Fst y Rst=proporcin de la diversidad gentica debida a diferencias entre poblaciones; =diferenciacin
interpoblacional (equivalente a la Fst de Wrigth). Estos ndices son considerados anlogos e indican la prdida de heterocigosidad en funcin del incremento de los
homcigos. Si tienden a 1 sealan que las poblaciones son muy distintas genticamente y si se acercan a 0 indican que las poblaciones estn poco diferenciadas
y comparten la mayor parte de la variacin.
Forma de vida: rbol, A; Arbusto, Ar; Cilndrica, Ci; Columnar, Co; Expansivo, E; Globosa, Glo. Sistema de Cruza: Entrecruzamiento, E; Mixto M. Compatibilidad: Autoincompatibilidad, AI; Autocompatibilidad, AC. Sndrome de Polinizacin: Melitofilia, Me; Ornitofilia, Or; Quiropterofilia, Q; Fanelofilia, F; ms
de un polinizador . Se desconoce (?).
98
Melocactus glaucescens
Vol. 58 No. 1 2013 21
22
Discusin
Los estudios de gentica de poblaciones
y filogeografa realizados hasta ahora son
escasos lo cual dificulta la posibilidad de
establecer patrones sobre su evolucin a
nivel infraespecfico y expliquen la alta
diversidad. La mayor parte de los estudios
de gentica de poblaciones no incluyen
el componente histrico, a pesar de que
existe evidencia de que dicho componente
ha moldeado la estructura gentica, ha dirigido la especiacin y ha originado un alto
endemismo en biomas ridos(Riddle et al.
2000; Byrne 2008). Considerando que este
trabajo representa un anlisis exploratorio,
se discuten posibles tendencias de la evolucin en cactus, y se proponen los sistemas
mexicanos que podran utilizarse para analizar en detalle los procesos microevolutivos.
La evolucin de las cactceas se ha
explicado fundamentalmente como un
proceso adaptativo a las condiciones de
aridez, mediado por la seleccin natural.
Paradjicamente, no se han reportado estudios que muestren que la seleccin natural
ha sido la principal fuerza promotora de la
especiacin. Varias especies de cactceas
que muestran distribucin restringida a
hbitats especficos pueden emplearse con
este fin. En la regin semirida del vtc
algunas columnares y mammillarias se distribuyen en afloramientos litolgicos, tipos
de suelo, altitud y pendiente particulares
(Peters 2000). stas podran utilizarse para
inferir si estos factores ambientales dirigen
la seleccin natural y cul es su influencia
en la evolucin de miembros de la tribu
24
Beheregaray, LB. 2008. Twenty years of phylogeography: the state of the field and the
challenges for the Southern Hemisphere.
Mol Ecol 17:3754-3774.
Boyle TH & Anderson E. 2002. Biodiversity and
Conservation. En: Nobel P.S. Ed. Cacti. Biology and uses. University of California Press,
Los Angeles, 125-141.
Byrne M. 2008. Evidence for multiple refugia
at different time scales during Pleistocene
climatic oscillations in southern Australia
inferred from phylogeography. Quat Sci Rev
27:25762585.
Casas A, Otero-Arnaiz A, Prez-Negrn E &
Valiente-Banuet A. 2007. In situ management and domestication of plants in Mesoamerica. Ann Bot 100:1101-1115.
Clark-Tapia R & Molina-Freaner F. 2003. The genetic structure of a columnar cactus with a
disjunct distribution: Stenocereus sgummosus
in the Sonoran desert. Heredity 90:443-450.
Cornejo-Romero A. 2004. Diversidad gentica
y estructura clonal de Stenocereus stellatus
(Cactaceae) en una cronosecuencia edfica
del Valle de Tehuacn. Tesis de Maestra.
Instituto de Ecologa, UNAM. Mxico, D.F.
Cota-Snchez JH. 2008. Evolucin de cactceas
en la regin del Golfo de California. En:
Flores-Campaa, L.M. Ed. Estudios de las
Islas del Golfo de California. Universidad
Autnoma de Sinaloa-Gobierno del Estado
de Sinaloa-Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnologa, Mxico. 67-79.
Ellis AG, Weis AE & Gaut BS. 2006. Evolutionary
radiation of stone plants in the genus
Argyroderma (Aizoaceae): unraveling the
effects of landscape, habitat, and flowering
time. Evolution 6:39-55.
Esparza-Olgun LG. 2005. Estudio comparativo
de tres especies de cactceas columnares
del gnero Neobuxbaumia que difieren en
su nivel de rareza: un enfoque gentico-
26
demogrfico. Tesis doctoral, Facultad de
Ciencias, UNAM. Mxico, D.F.
Fehlberg SD & Ranker TA. 2009. Evolutionary
history and phylogeography of Encelia
farinosa (Asteraceae) from the Sonoran,
Mojave, and Peninsular Deserts. Mol Phylogenet Evol 50:326335.
Figueredo CJ, Nassar JM, Garca-Rivas AE &
Gonzlez-Carcaca JA. 2010. Population genetic diversity and structure of Pilosocereus
tillianus (Cactaceae, Cereeae), a columnar
cactus endemic to the Venezuelan Andes.
J Arid Environ 74:1392-398.
Fox CW, Roff DA & Fairbairn DJ. 2001. Evolutionary ecology. Oxfford University Press,
New York, USA.
Garrick RC, Nason JD, Meadows CA & Dyer RJ.
2009. Not just vicariance: phylogeography
of a Sonoran Desert euphorb indicates a
major role of range expansion along the Baja
peninsula. Mol Ecol 18:19161931.
Gibson AC & Nobel PS. 1986.The cactus primer.
Cambridge, MA. Harvard University Press.
Godnez-Alvarez H & Ortega-Baes P. 2007.
Mexican cactus diversity: environmental
correlates and conservation priorities. Bol
Soc Bot Mex 81:81-87.
Godnez-Alvarez H, Valverde T & Ortega-Baes
P. 2003. Demographic trends in the Cactaceae. Bot Rev 69:173-203.
Gorelick R. 2009. Evolution of cacti is largely
driven by genetic drift, not selection. Bradleya 27: 37-48.
Hamrick JL, Godt MJW & Sherman-Broyles SL.
1992. Factors influencing levels of genetic
diversity in woody plant species. New Forest
6:95-142.
Hamrick JL & Godt MJW. 1996. Effects of life
history traits on genetic diversity in plant
species. Phil Trans Biol Sci 351:1291-1298.
Hamrick JL, Nason JD & Fleming TH. 2002. Genetic diversity in columnar cacti. En: Fleming T.
tion to xeric environments: What can stem
and leaf anatomical characters tell us about
their phylogeny? Taxon 51:463-473.
Loveless MD & Hamrick JL. 1984. Ecological
Determinants of Genetic Structure in Plant
Populations. Annu Rev Ecol Syst 15:65-95.
Mandujano MC, Carrillo-Angeles I, MartnezPeralta C & Golubov J. 2010. Reproductive
biology of Cactaceae. En K.G. Ramawat (ed).
Desert Plants - Biology and Biotechnology.
Springer. 197-230 pp
Molina-Freaner F & Clark-Tapia R. 2005. Clonal
diversity and allelic relationships between
two closely related species of columnar
cacti from the Sonoran Desert: Stenocereus
eruca and Stenocereus gummosus. Int J Plant
Sci 166:257-264.
Moraes EM, Abreu AG, Andrade SCS, Sene FM
& Solferini VN. 2005. Population genetic
structure of two columnar cacti with a patchy distribution in eastern Brazil. Genetica
125:311-323.
Mota-Lambert S, Leite-Borba E, Camara-Machado M & Da Silva-Andrade SC. 2006a.
Allozyme diversity and morphometrics of
Melocactus paucispinus (Cactaceae) and evidence for hybridization with M. concinnus
in the Chapada Diamantina, north-eastern
Brazil. Ann Bot-London 97:389-403.
Mota-Lambert S, Leite-Borba E & CamaraMachado M. 2006b. Allozyme diversity
and morphometrics of the endangered
Melocactus glaucescens (Cactaceae), and
investigation of the putative hybrid origin
of Melocactus x albicephalus (Melocactus
ernestii x M-glaucescens) in north-eastern
Brazil. Plant Spec Biol 21:93-108.
Nason JD, Hamrick JL & Fleming TH. 2002.
Historical vicariance and postglacial colonization effects on the evolution of genetic
structure in Lophocereus, a Sonoran Desert
columnar cactus. Evolution 56:2214-2226.
28
Quaternary range dynamics and polyploid
evolution in an arid brushland plant species
(Melampodium cinereum, Asteraceae). Mol
Phylogenet Evol 54:594606.
Riddle BR, Hafner DJ, Alexander LF & Jaeger JR. 2000. Cryptic vicariance in the
historical assembly of a Baja California
Peninsular Desert biota. Pro Nat Acad Sci
97:1443814443.
Ritz CM, Martins L, Mecklenburg R & Goremykin V. 2007. The molecular phylogeny
of Rebutia (Cactaceae) and its allies demonstrates the influence of paleogeography on
the evolution of South American mountain
cacti. Am J Bot 9:13211332.
Rivera-Montoya I. 2003. Estudio de la variabilidad gentica de la cactcea columnar
Neobuxbaumia mezcalaensis mediante
RAPD. Tesis profesional, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Mxico.
Rojas-Martnez A & Valiente-Banuet A. 1996.
Anlisis comparativo de la quireptofauna
del Valle de Tehuacn, Puebla, Oaxaca. Acta
Zool Mex 67:1-23.
Rzedowski J. 1962. Contribuciones a la fitogeografa florstica e histrica de Mxico I Algunas consideraciones acerca del elemento
endmico en la flora mexicana. Bol Soc Bot
Mex 27:52-65.
semarnat [Secretara del Medio Ambiente y
Recursos Naturales]. 2002. Norma Oficial
Mexicana nom-059-ecol-2001, Proteccin
ambiental-Especies nativas de Mxico de
flora y fauna silvestres-Categoras de riesgo