Cmo las estrategias de adquisicin de luz y agua

afectan la seleccin de especies durante la sucesin

secundaria en los bosques tropicales hmedos?
Resumen: las especies pioneras arbreas tienen caractersticas de las hojas adquisitivos
asociados con la alta demanda de luz y agua, y se espera que sean sombra y sequa
intolerante. El uso de los rasgos de las hojas funcionales (rea foliar especfica, tasa
fotosinttica, contenido relativo de agua y la conductancia estomtica) y el rendimiento del
rbol (tasa de mortalidad) en el campo, se evalu la forma en sombra y tolerancia a la
sequa de las hojas estn relacionados con las posiciones de la especie a lo largo de un
gradiente sucesional en el bosque tropical hmedo en Chiapas, Mxico. Hemos
cuantificado los indicadores de la hoja de sombra y la tolerancia a la sequa morfolgicas
y fisiolgicas durante 25 especies dominantes que caracterizan diferentes etapas de
sucesin. Encontramos que la demanda de la luz disminuye con la sucesin, lo que
confirma la importancia de la disponibilidad de luz para las especies de filtrado durante las
primeras etapas de la sucesin. Adems, los niveles de transporte de agua en las hojas
disminuyeron con la sucesin, pero el transporte de agua de alta no aumentaron la
vulnerabilidad de la hoja a la sequa. De hecho, las especies sucesionales tardas
mostraron una mayor mortalidad en los aos secos que los de sucesin temprana, en
contra de las sugerencias de los rasgos de tolerancia a la hoja de sequa. Es probable
que las especies pioneras tienen otras estrategias sequa evitar, como los sistemas de
races profundas y almacenamiento de agua en las races y tallos. Se necesita ms
investigacin sobre la fisiologa de las plantas bajo tierra para entender cmo las plantas
se adaptan a los cambios del entorno, lo que es crucial para anticipar los efectos del
cambio climtico en los bosques secundarios.
Palabras clave: Chiapas; filtrado del medio ambiente; Por evaporacin mtodo de flujo;
rasgos funcionales; tolerancia a la sequa de la hoja; tolerancia a la sombra de la hoja;
Mxico; sucesin secundaria; bosque hmedo tropical; vulnerabilidad
1. Introduccin
Se ha propuesto que la rotacin de especies durante la sucesin secundaria en los
bosques tropicales hmedos es impulsado principalmente por la disminucin de la
disponibilidad de luz [1]. Cambios en la composicin de especies durante la sucesin de
predominio de especies que tienen una "estrategia de captacin de recursos adquisitiva",
que crecen rpido y requieren altos niveles de luz, a las especies que tienen una
"estrategia de captacin de recursos conservadora", que crecen lento y persistir en el
sotobosque sombreado [2-4]. Sucesional temprana, adquisitivos, especies desarrollan
barato, hojas de vida corta con alta rea especfica foliar (SLA) y las tasas de fotosntesis
(A) para lograr un rpido crecimiento (por ejemplo, [1,5,6]). A finales de sucesin,
conservador, especies persisten por tener hojas duras que son de larga vida y utilizar de
manera eficiente la luz. Este continuo est en lnea con el espectro de la hoja de la
economa (LES) [5] y el espectro de la economa planta de [7,8]. El LES se destacan los
rasgos foliares asociados con la adquisicin de la luz, rasgos crticos de los saldos de la
hoja de carbono, pero de hoja asociados con la adquisicin de agua permanecen en gran

parte indiscutida. Deja formar un cuello de botella importante en el sistema de transporte

de agua de la planta, ya que la resistencia de evaporacin de agua a travs de los
estomas es mucho mayor que la resistencia del flujo de savia en el xilema [9,10]. Por
tanto, es notable que la funcin de la disponibilidad de agua como un factor determinante
de la sucesin sigue siendo poco estudiada [11]. Se espera que las hojas de las especies
pioneras que ser grande y delgada para permitir la intercepcin de luz eficiente, tener
altas tasas de fotosntesis que permite el crecimiento rpido, y tener alto contenido
relativo de agua que es cree que est asociada con grandes prdidas de agua
[8,12]. Como resultado, estos pioneros no slo no se requiere una considerable afluencia
de luz, sino tambin de alta disponibilidad de agua y que se espera que tengan bajo
sequa la tolerancia [13]. Adems, de baja densidad de la madera pionero probablemente
implica una menor resistencia a embolias inducida por la sequa [14,15]. Por lo tanto, se
espera que los pioneros de mostrar una mayor mortalidad en seco episodios en
comparacin con las especies sucesionales tardas en las mismas condiciones. Estas
expectativas implican una transicin de la luz y de la demanda de agua a principios de la
sucesin, a la alta tolerancia a la sombra y la sequa ms adelante en la sucesin
[12,16,17]. La apertura de los estomas para el intercambio de gas durante la fotosntesis
se acopla directamente con la prdida de agua.
El movimiento del agua en toda la planta se define por la conductancia hidrulica de las
hojas (K hoja) Y de la hoja conductancia estomtica (gs), Mientras que la regulacin
estomas depende del nivel de hidratacin de la hoja [18]. LA hoja bien hidratado tiene alta
conductancia estomtica, facilitando fluidez savia de flujo del xilema a la hoja venas
durante la fotosntesis. Hoja de hidratacin se indica con el potencial hdrico foliar ( hoja)
O relativo de agua contenido (RWC) [18,19-21]. Una hoja de deshidratacin
(disminuyendo hoja y RWC) exhibir una disminucin de hoja de la conductancia
hidrulica y estomas hasta el cierre de los estomas o cavitacin se produce [16]. La
sensibilidad de la planta a la deshidratacin difiere entre las especies y depende de la
capacidad de la especie para mantener hidrulico y la conductancia estomtica
suficientemente alta durante la deshidratacin [10,20,22]. Estudios recientes muestran
que especies tolerantes a la sequa de bosques secos reaccionan de forma ms gradual a
la sequa y toleran prdidas de agua ms grandes en comparacin con las especies
intolerantes a la sequa de los bosques hmedos [20,23,24]. En los bosques secundarios,
durante sucesin, pequeos rboles en regeneracin compiten por el agua con los
rboles ms grandes que exhiben alta transpiracin tasas (por ejemplo, [25]). Esperamos
que tolerancia a la sequa est determinada principalmente por el funcionamiento de la
hoja y que se aumenta con el estado de sucesin. Para ello se midi la conductancia
estomtica de deshidratacin de las hojas, y analizado el cambio en la tasa de mortalidad
en seco frente a los aos hmedos.
En este trabajo, evaluamos la importancia de la hoja de sombra y tolerancia a la sequa
en la explicacin de la abundancia y la mortalidad de las especies de rboles a travs de
un gradiente sucesional en un bosque tropical hmedo en el sur de Mxico.
Abordamos estos temas mediante la combinacin de un enfoque morfolgico y fisiolgico
en el nivel de hoja (medicin de la hoja de caractersticas morfolgicas y los flujos de
agua) con un enfoque demogrfico de campo, que fue utilizado para cuantificar la tasa de
la abundancia y la mortalidad de 25 especies de rboles durante los primeros 30 aos de
la sucesin.
Cambios Adems, se documenta en la disponibilidad de luz del sotobosque y la
disponibilidad de agua del suelo durante la sucesin.

Este estudio se llev a cabo en Marqus de Comillas en Chiapas, Mxico, parte de la

Mesoamericano tesoro de biodiversidad. La biodiversidad se encuentra amenazada por la
deforestacin en curso, la degradacin de los bosques y el clima cambiar [26]. El rea de
estudio se caracteriza por altas tasas de precipitacin anual (3.000 mm / ao), pero un
lugar seco temporada de febrero a abril puede plantear la sequa severa, posiblemente
influir en la seleccin de especies durante la sucesin. Asignamos un estatus sucesional a
un conjunto de 25 especies comunes, en funcin de su abundancia relativa durante los
primeros 30 aos de la sucesin secundaria. Definimos el medio abitico en trminos de
luz y de la disponibilidad de agua para los bosques secundarios de diferentes
edades. Para cada especie, se valores cuantificados rasgo medios que indican la luz y el
agua de la demanda. Finalmente nos vinculamos hoja sombra y hoja de tolerancia a la
sequa a su desempeo especies durante la sucesin. La hiptesis de que (I) la luz y
disponibilidad disminucin de agua durante la sucesin; (II) los rasgos de adquisicin de
luz (por ejemplo, el rea foliar especfica, tasa fotosinttica, y compensacin de luz
puntual) y la adquisicin de agua rasgos (por ejemplo, agua relativa contenido, la
conductancia estomtica y la mxima sensibilidad a la sequa) disminuir con la sucesin; y
(III) en aos secos, la tasa de mortalidad de las especies de sucesin temprana aumenta
con ms fuerza que la de finales especies de sucesin.
2. Mtodos
2.1. Localizacin y seleccin de especies
El trabajo de campo se llev a cabo en la zona de Loma Bonita (16 01 'N, 90 55' W), un
pueblo situado en el Regin de Marqus de Comillas, en el sureste de Mxico. La
temperatura media anual es de 24 C, y la anual precipitacin media es de 3.000 mm,
con un perodo seco (<60 mm por mes) entre febrero y abril [27].
La vegetacin dominante es el bosque hmedo tropical, que vara en su estructura y
composicin en funcin del tipo de suelo y la topografa [28]. Bosque maduro ocupa
aproximadamente el 34% del paisaje, el 24% es cubierta por bosque secundario de
diferentes edades, y el 42% se dedica a la agricultura [29].
2.2. Estudio cronosecuencia
Alrededor de Loma Bonita, se seleccionaron 17 parcelas de bosque secundario,
desarrollado por la regeneracin natural en campos de maz abandonados, y con mayor o
menor edad barbecho entre los 4 y 29 aos. En cada bosque, un 0,1 ha
(20 50 m) se estableci parcela permanente. Cada parcela se dividi en dos 10 50 m
subparcelas. Se identificaron y midieron todos los individuos con DAP 1 cm en una
trama secundaria y todos los individuos DAP 5 cm en el otro. Todas las variables a nivel
del tallo se ampliaron de acuerdo con el esfuerzo de muestreo por tamao de la clase, por
lo que el nmero relativo de individuos y rea basal relativa por especie, as como
soportar basal rea (m 2 / ha) se corrigen para el umbral de DBH diferencial en las
subparcelas. Veinticinco especies de rboles fueron seleccionados para mediciones de
sombra y tolerancia a la sequa en base a su alta abundancia en el parcelas secundarias
y su propagacin a travs de diferentes etapas de sucesin. De estos 25 especies, 9 eran
caducifolios y 16 especies eran de hoja perenne.
2.3. Sucesin de clasificacin de las especies durante la Sucesin
Se estim la posicin de sucesin de cada especie usando su abundancia relativa a lo
largo de diferentes las edades de la sucesin. Para cada especie, abundancia relativa en
cada parcela se multiplic por el soporte correspondiente rea basal (m 2 / estos valores

ha), y se suman para obtener el promedio ponderado soportar rea basal donde la
especie es relativamente ms abundante [30]. Prese rea basal es una estructura
variables de la sucesin, indicativos de la estructura del bosque y sotobosque condiciones
ambientales [31] como as como las interacciones competitivas [32,33]. Utilizamos
soportar rea basal como indicador para la sucesin y nmero de los individuos como
indicador de la abundancia de las especies, porque (I) una relacin logartmica entre
soporte rea basal y de pie edad facilita cambios distintivos en la composicin de
especies durante la sucesin, y (II) la influencia de posibles rboles remanentes de la
poblacin no es exagerado cuando se utiliza el nmero de individuos, lo que sera el caso
cuando se utilizan especies de rea basal.
2.4. Luz y Disponibilidad de Agua
Para evaluar las condiciones de luz durante la sucesin, la apertura del dosel (%) en el
sotobosque (1 m por encima de suelo) se estim en 15 de las 17 parcelas de bosque
secundario con un densimetro esfrica (modelo A, Bosque Densiometers, Rapid City,
Dakota del Sur, Estados Unidos) en un transecto a lo largo de la longitud media del sitio.
Cada 5 m, se tomaron dos medidas, una orientada hacia el norte y uno mirando hacia el
este. Esto dio lugar a un total de 20 mediciones por sitio, que se promediaron. Las
mediciones se llevaron a cabo en 2008 y 2012.
La humedad del suelo se midi en las parcelas como un indicador de la disponibilidad de
agua, tanto en el seco (marzo 2009) y hmeda (diciembre de 2013) temporada en 60 mm
de profundidad utilizando la sonda ML2x Theta combinado con HH2 Humedad dispositivo
de lectura metros (dispositivos DeltaT). La humedad del suelo se midi en nueve puntos
que se extendieron de forma sistemtica. Las mediciones se repitieron en dos das
consecutivos cuando el clima condiciones durante los das de muestreo fueron
constantes.
2.5. Rasgos morfolgicos
Caractersticas de las plantas se midieron siguiendo protocolos estandarizados
[34,35]. Los rasgos foliares relacionadas con la luz adquisicin comprenda: (i) el rea
foliar (LA, m 2 ; incluyendo el pecolo), medida utilizando un escner de superficie plana y
software de procesamiento de imgenes (ImageJ); hojas compuestas fueron escaneados
incluyendo el raquis [34]. Deja demasiado grande para se cortaron el escner y escanea
en pedazos. (ii) El rea foliar especfica (SLA, m 2 /kg) calculada dividiendo el rea foliar
en peso seco al horno; (iii) la hoja de tenacidad (MN / m 2) Se midi con un penetrmetro,
un clavo de extremo plana unida a la parte interior de una jeringa, y una cuenca de agua
en la parte superior. Dureza se midi mediante la adicin de agua a la cisterna de agua
hasta que la ua se rompi la hoja, despus de lo cual el peso aadido se convirti en
Mega Newton [36]. Los rasgos de la hoja relacionados con la adquisicin de agua incluye:
(i) la hoja de contenido de materia seca (CMSH,%), se calcul como peso seco dividido
por el peso fresco (completamente hidratado) ( 100%) y (ii) contenido relativo de agua
(RWC,%), calculado como 100% CMSH menos.
2.6. Rasgos fisiolgicos y Medidas de la Tolerancia
Por tanto sombra y tolerancia a la sequa, hemos incluido un rasgo fisiolgico que mide
directamente los flujos de recursos. Estos dan una buena indicacin de la respuesta
fisiolgica de la hoja a las condiciones cambiantes. Los rasgos de la hoja que se refieren
a la luz incluyen tasa fotosinttica (A, mol / m 2 / s) y compensacin de luz punto (LCP,
mol / m 2 / s). Esto ltimo indica la intensidad de la luz que se necesita para llegar a la
fotosntesis tasa que coincide exactamente con la tasa de respiracin. Punto de
compensacin de luz es un indicador de tolerancia a la sombra de modo que las especies

de rboles tolerantes a la sombra tendrn un punto de compensacin de poca luz, es

decir, los bajos niveles de luz son suficiente para compensar la respiracin. Se calcula
utilizando la frmula dada inJohnson y Thornley [37], configurando el lado de la derecha
de la ecuacin a cero:

donde I es la intensidad de luz, qy es el rendimiento cuntico de una especie arbrea,

mide y se calcula utilizando Instantnea clorofila fluorescencia [38], Amax es la tasa
mxima de fotosntesis de un rbol especies, y es la curvatura, que est parametrizado
en el 0,5. Se midi la tasa fotosinttica usando LCpro-SD (ADC biocientfico
Limited). Ajustes eran estandarizado que se aproxime lo ms posible las condiciones
ptimas para las plantas en esta regin: 1000 PAR irradiancia, 400 ppm CO 2 y 27
C. Por especie, se seleccionaron cinco buscan, pequeos rboles adultos sanos eso fuera
lo ms posible expuesta al sol, en cualquier parte del paisaje. Se tomaron mediciones en
dos hojas por individuo y diez mediciones por hoja, a disminuir el efecto de los valores
atpicos en la media. Tiempos de medicin fueron de entre 8,00 y 12,00 para reducir la
variacin de las condiciones climticas durante el da y para evitar una posible depresin
medioda en las tasas de fotosntesis debido a la sobrecarga de la irradiancia. Las
mediciones se realizaron en diciembre de 2012, al final de la temporada de lluvias, esto
fue para evitar el agua deficiencia que puede influir en las tasas fotosintticas. Los
individuos de una especie se muestrearon sobre el todo el perodo para reducir el efecto
de la variabilidad climtica en los datos a nivel de especie. Conductancia estomtica (gs)
se consider como un flujo hidrulico y midi utilizando la recientemente desarrollada
mtodo de evaporacin de flujo (EFM) [24]. El EFM tiene la ventaja de seguir de cerca la
va natural del agua a travs de la hoja, ya que se basa en el movimiento de agua por
transpiracin en virtud alta radiacin [24]. Se midi la conductancia estomtica de las
hojas de deshidratacin, para probar la especificidad de especie vulnerabilidad a un
aumento de la sequa. Seguimos el protocolo dado en Sack y Scoffoni [24], pero
utilizamos contenido relativo de agua como medida de nivel de hoja de hidratacin, en
lugar de potencial hdrico foliar segn lo prescrito en el protocolo. Por especie, se
midieron al menos 5 hojas de un individuo, cada hoja en una diferente nivel de hidratacin
hoja. Utilizando el flujo de agua medido, se calcul la conductancia estomtica. Sequa
curvas de respuesta fueron creados por el trazado de la conductancia estomtica
normalizado (gs/ g Smax) Contra relativa contenido de agua (RWC). Conductancia
estomtica normalizada se utiliza para eliminar el efecto de g Smax en el pendiente de la
curva. Usando regresin lineal, la pendiente de la curva de respuesta a la sequa de cada
especie fue estimado (pendiente B). Slope B se us como un indicador para tolerancia a
la sequa.
2.7. El anlisis estadstico
Lineal, se utilizaron modelos de regresin logartmica y exponencial para probar cmo la
apertura del dosel y contenido de humedad del suelo cambian con la edad sucesional
(aos) y representan el rea basal (m 2 / ha). El mejor ajuste curva fue elegido sobre la
base de la AIC ms bajo. Hemos retrocedido rasgos funcionales de especies (SLA, A max
y LCP, y la RWC max G, Smax y B pendiente) en contra de la posicin de sucesin
especie (stand rea basal, m2/ ha). Aevaluar acoplamiento entre la hoja de la sombra y la
sequa rasgos dependientes, se calcul el rango de Spearman correlaciones para todos

los pares rasgo. Para probar si deciduousness estaba relacionado con especies de la
posicin de sucesin, se utiliz la regresin logstica binaria (de hoja
perenne vs. deciduousness). Para evaluar si los pioneros son ms vulnerables a la sequa
que las especies sucesionales tardas, lo primero calculado la tasa de cada especie media
anual de mortalidad (m) en todas las parcelas durante un perodo de 10 aos (2001-2010)

donde Nt -1 es tamao de la poblacin en t-1, y N t es tamao de la poblacin en el ao

t, menos el recin reclutado individuos, en el ao t. Luego retrocedido mortalidad media
anual contra el estado sucesional utilizando lineal y modelos exponencial. Para identificar
las especies vulnerables a la sequa, es decir, especies que exhiben
desproporcionadamente mayor mortalidad en aos secos, se seleccionaron los tres aos
ms hmedos (2001, 2004, 2006) y los tres aos ms secos (2002, 2005, 2010),
utilizando el ndice de gravedad de la sequa de Palmer (PDSI) como indicador de la
sequa (Figura S3) [39]. Por cada especie eliminamos esos aos en los que la poblacin
consista en menos de 5 personas. Slo las especies que se incluyeron en al menos 2
hmedo y 2 aos secos se analizaron, que eran 21 de los 25 especies. Posteriormente
hemos probado si la mortalidad especie fue mayor en los aos secos que en aos
hmedos con un Wilcoxon prueba de pares, donde la mortalidad en seco y la mortalidad
en los aos hmedos para cada especie se considera un par. Se calcul por especie la
relacin (m proporcin ) Entre la mortalidad en mojado y en aos secos:
donde m proporcin es la tasa de mortalidad entre los aos secos y hmedos, m seco es
la mortalidad de una especie en el ms seco aos (2002, 2005, 2010) y m mojado es la
mortalidad de una especie en los aos ms hmedos (2001, 2004, 2006) [39]. La relacin
tiene valores de 0 a 1, donde valores cercanos a 0 indican una menor mortalidad en los
aos secos que en aos hmedos (tolerante a la sequa), los valores de 0,5 indican que
no hay diferencias en la mortalidad entre los aos hmedos y secos, y valores cercanos a
1 indican una mayor mortalidad en los aos secos que en aos hmedos (intolerantes
sequa). Se correlacionaron la relacin (m proporcin) Al estado de sucesin de la especie
mediante el anlisis de correlacin de Spearman, para probar si las especies
sucesionales tardas fueron ms tolerantes a la sequa que las especies de sucesin
temprana. Todos los anlisis estadsticos se realizaron en SPSS 20.0 (Armonk, Nueva
York, EE.UU., IBM Corp.).
3. Resultados
Las 25 especies seleccionadas ocurrieron en 8,3 3,4 fuera de las 15 parcelas, con slo
el speciosa Luehea y Trichospermum mexicanum que ocurrieron en todas las parcelas. El
estado de sucesin de la especie se encuentra entre 1,4 m 2 / ha y 33,3 m 2 / ha, con una
gran proporcin de las especies que tienen su mximo en parcelas de 20-25 m 2 / ha
(Figura 1). Deciduousness no se relacion significativamente con el estado sucesional
(Binary regresin logstica, p = 0,44, Figura 1)

Figura 1. estado sucesional de 25 especies de rboles de las parcelas tropicales de

sucesin secundaria de la selva tropical en Marqus de Comillas, Chiapas, Mxico.
Estado de sucesin se define como el posicin rea basal promedio de las parcelas
donde se produce la especie, ponderados por la abundancia relativa (en nmero de
personas). Las especies estn ordenadas por principios o finales de sucesin. Las lneas
verticales indican el error estndar de la media. Los smbolos abiertos corresponden a
especies de hoja caduca, cerrado smbolos para las especies de hoja perenne. Los
nmeros en el eje x indican el nmero de parcelas, de un total de 15, en el que la especie
est presente.
Apertura del dosel disminuy exponencialmente con la sucesin, tanto en trminos de la
edad del rodal (Figura S2) y de pie rea basal (Figura 2a). Contenido de agua del suelo
era mucho ms bajo durante la estacin seca a la hmeda temporada (Figuras 2b y
S2). Adems, era independiente de la sucesin en la estacin seca, pero disminuido con
el soporte rea basal en la estacin hmeda (p = 0,011; Figura 2b). La disminucin no fue
significativa para la edad del rodal de sucesin.
Rasgos relacionados con la adquisicin de luz (rea especfica foliar (SLA), tasa
fotosinttica (A max ) Y la luz punto de compensacin (LCP)) disminuy significativamente
con la sucesin, as como contenido relativo de agua (RWC) (Figura 3). Conductancia
estomtica mxima (g Smax) Y la respuesta de la hoja de la sequa (pendiente B) mostr
tendencias no significativas (Figura 3). Como era de esperar, A max y LCP se
correlacionaron con RWC max G, Smax y la pendiente B (Tabla 1). SLA era altamente
correlacionado con RWC max pero sin relacin con g Smax y la pendiente B. Hoja dureza
no se correlacion con los tres rasgos relacionados con el agua.

Figura 2. Cambios en la luz y la disponibilidad de agua durante la sucesin en

secundaria tropical bosque en el sur-este de Mxico. (A) Los cambios en la apertura del
dosel en funcin de soportar rea basal; (B) Los cambios en el contenido de agua del
suelo en funcin de pie rea basal. Los smbolos en negro corresponden para mediciones
en la estacin hmeda (2013) y los crculos abiertos a las mediciones en la estacin seca
(2009). Lneas de regresin se dan si significativo. Las mejores curvas de ajuste se
representan (la prueba de lineal, exponencial y logartmica) con R 2 valor. * = P <0,05, **
= p <0,01. Parcelas que muestran la relacin entre la apertura del dosel y el contenido de
agua en el suelo con la edad soporte se puede encontrar en los materiales
complementarios (Figura S2)

Figura 3. Cambios en los rasgos funcionales ligeras relacionados (a - c) y en los rasgos

funcionales relacionados con el agua (D - f) contra el estado sucesional especie. Especies
de estado sucesional se defini como la soporte valor promedio rea basal a la que una
especie fue ms abundante. Las abreviaturas son SLA, rea foliar especfica; RWC max,
Contenido relativo de agua de una hoja completamente hidratado; LA max, tasa de
fotosntesis; g Smax , La conductancia estomtica mxima; LCP, punto de compensacin
de luz; Pendiente B; pendiente de la curva de respuesta a la sequa ((g s / g Smax ) /
RWC). Una pendiente ms pronunciada indica menor tolerancia a la sequa. Las lneas
continuas muestran una regresin significativa y se indican con R

Tabla 1. Correlaciones (rho de Spearman) entre los rasgos relacionados con la

adquisicin de luz (columna izquierda: SLA, rea foliar especfica; LA max, Tasa
fotosinttica mxima; y la hoja de la dureza) y agua rasgos relacionados con la
adquisicin (fila superior: RWC max, El contenido mximo de agua en relacin; g
Smax, conductancia estomtica mxima a plena hidratacin; pendiente B, pendiente de la
curva de respuesta a la sequa).

La tasa de mortalidad anual (m) disminuy con el estado de sucesin de las especies
(Figura 4a) y fue generalmente ms alta en aos secos que en aos hmedos (prueba de
pares de Wilcoxon, p = 0,001; Figura 4b). En contraste a nuestra expectativa, sin
embargo, la proporcin de la mortalidad (m proporcin) En seco frente a los aos
hmedos (como indicador de la sequa la mortalidad inducida) aument significativamente
con la posicin de sucesin de especies (de Spearman rho = 0,468, p = 0,043), lo que
sugiere que las especies sucesionales tardas son ms vulnerables a la sequa que lo
haramos esperar de sus rasgos morfolgicos (Figura 4b).

Figura 4. Tasa de mortalidad de especies de rboles contra su estado sucesional. Estado

sucesional se defini como la abundancia ponderada rea basal promedio de las parcelas
donde fue la especie encontrado. (A) la tasa de mortalidad anual, calculado en 10 aos
(2001-2010) La media; (B) Relacin de la mortalidad ao seco, con respecto a la
mortalidad ao hmedo, calculado sobre los tres ms hmedo y tres ms seco aos. La
lnea de 0,5 representa la igualdad de mortalidad en mojado y en aos secos. Los valores
superiores al 0,5 lnea se corresponde con una mayor mortalidad en los aos secos que
en aos hmedos. Los valores por debajo de la lnea corresponden a reducir la mortalidad
en los aos secos que en aos hmedos. Realizado con Spearman rango (1 cola).

4. Discusin
Este estudio tuvo como objetivo evaluar la importancia de la hoja de sombra y tolerancia a
la sequa para explicar las especies rendimiento a travs de un gradiente sucesional en
un bosque tropical hmedo. Se evalu la relacin entre diferentes de luz y agua
relacionados con los rasgos de la hoja para las especies de bosque secundario que
dominan diferentes etapas de la sucesin forestal en el sur de Mxico. Hemos encontrado
que de hecho los primeros especies de sucesin tienen mayor hoja fotosntesis,
transporte de agua de la hoja y los niveles de conductancia estomtica, pero tolerancia a
la sequa hoja no cambiar significativamente durante la sucesin (Figura 3).
Sorprendentemente, se observ una mayor sequa relacionada la mortalidad en las
especies sucesionales tardas en comparacin con los primeros (Figura 4). Esperbamos
una disminucin en la disponibilidad de luz y agua durante la sucesin. En lnea con
nuestra expectativas, encontramos que la disponibilidad de luz disminuy con la sucesin
(figuras 2a y S2). El rpido disminucin de la disponibilidad de la luz a principios de la
sucesin es causada por los pioneros que invaden la tierra y rpidamente el cierre de la
cubierta [40]. Este patrn tambin se encuentra en los bosques templados y en los
bosques tropicales secos, aunque la disponibilidad de luz en los bosques tropicales
hmedos llega a niveles que son de 5% a 20%, incluso menor que en bosques secos,
debido a la alta densidad del dosel y la estratificacin [31]. En general, estas tendencias
confirman la fuerte potencial de la seleccin por la luz durante la sucesin. Como era de
esperar, la humedad del suelo disminuy significativamente con la sucesin cuando se
mide en la estacin hmeda, sin embargo, en la estacin seca todos los sitios eran
independientes por igual en seco de su edad en barbecho o rea basal (Figuras 2 y
S2b). Los estudios realizados en bosques ms secos encontraron vez que los aumentos
de humedad del suelo con la sucesin cuando se mide en la estacin seca, que se explica
por la evaporacin de agua de alta del suelo en apenas-con vegetacin bosques
sucesionales tempranos (cf. [17,41-43]). Por el contrario, Lebrija-Trejos et al. [31] encontr
una joroba en forma curva del agua en el suelo frente a la sucesin, ya que el aumento de
sombreado evita que el suelo de la excesiva evaporacin, mientras que ms tarde en la
serie, las altas tasas de transpiracin de la cubierta agota el agua del suelo de nuevo.
Los niveles de agua del suelo dependen, pues, en el balance del suelo evaporacin /
transpiracin vegetal. Los resultado de que el contenido de agua en el suelo mojado de la
temporada se redujo durante la sucesin podra explicarse por la densa dosel de los
bosques tropicales hmedos que tiene una capacidad de retencin de agua ms alta, lo
que resulta en menos agua que llega el suelo del bosque [44], y tambin para una gran
parte por la alta transpiracin de los rboles dominantes en adelante bosque de sucesin
[25]. La diferencia en el contenido de agua del suelo entre estacin hmeda y seca
sugiere que especies de rboles experimentan grandes fluctuaciones de humedad
durante el ao. En la temporada seca, la humedad del suelo niveles pueden disminuir
hasta en un 75% (de sucesin tarda) a 85% (a principios de sucesin) en comparacin
con wet los niveles de agua del suelo temporada. Esperbamos que los rasgos claros
relacionados (por ejemplo, el SLA y A max ), Y los rasgos relacionados con el agua (por
ejemplo, la RWC max y g Smax ) Disminuira durante la sucesin, ya que las especies de
sucesin temprana necesitan ms recursos (luz y el agua), que las especies sucesionales
tardas. SLA y A max de hecho disminuy significativamente con sucesin (Figura 3a, c),
lo que confirma el papel dominante de la luz para determinar el xito especies durante
sucesin [45,46]. Tambin RWC max disminuy con la sucesin, pero ninguna
disminucin significativa se encontr en g Smax (Figura 3b, d). Estos resultados
confirman que la estrategia adquisitiva de los pioneros es vlido para la luz, as como
agua [8]. Estos resultados estn apoyados por estudios en los tallos y toda la planta
conductancia hidrulica, en ambos secos [12] y hmedos bosques tropicales [43].

Esperbamos que las hojas de especies de sucesin temprana seran ms intolerantes a

la sombra y la sequa que las especies sucesionales tardas, lo que resulta en un punto de
compensacin de luz alta y ms extrema reaccin a la sequa (alta pendiente (B) de la
curva de la deshidratacin). Punto de compensacin de luz (LCP) significativamente
disminuy con la sucesin, lo que implica que la tolerancia a la sombra de hecho aumenta
con la sucesin. En contraste, la relacin entre la tolerancia hoja de la sequa y la
sucesin estuvo ausente en este estudio (Figura 3f). Para nuestro entender, este estudio
es el primero en relacionar tolerancia a la sequa de la hoja a la sucesin, lo que nos
impide comparar nuestros resultados con otros estudios. Estudios anteriores hicieron
mirar a la resistencia xilema contra la sequa, en lugar de tolerancia a la sequa de la hoja,
y no encontr patrones de tolerancia a la sequa durante la sucesin en bosques
subtropicales en China [43], y los bosques secos en Mxico [17]. Pero Markesteijn y
colegas [47] se encontr una relacin positiva entre la resistencia a la sequa xilema y la
sucesin en un bosque seco tropical en Bolivia. Estos resultados inconsistentes apuntan a
la cuestin de si otros mecanismos que los reportados son clave para mantener el
funcionamiento fisiolgico durante la sequa, lo que puede ocurrir a lo largo de todo el
gradiente sucesional. Por ejemplo, las estrategias de evitacin sequa tales como
desprendimiento de hojas, races profundas y capacidad de almacenamiento de agua en
los tallos [17] puede prevenir la mortalidad durante la sequa. Para obtener ms la
comprensin sobre el papel de la disponibilidad de agua a lo largo de la sucesin,
necesitamos mejorar nuestro conocimiento sobre estas diferentes estrategias de
afrontamiento de sequa [21,25,48]. Esperbamos una relacin positiva entre los rasgos
ms exigentes de luz exigentes y agua. Hemos hecho observ que la RWC max fue
altamente correlacionado con el SLA. LA max y LCP se correlacionaron con RWC max, g
Smax y la pendiente (B) (Tabla 1). Parcialmente, estos resultados confirman nuestra
hiptesis de que existe un vnculo entre luz relacionada y los rasgos relacionados con el
agua. Sin embargo, debido al hecho de que nuestros resultados anteriores revelan que la
hoja de tolerancia a la sequa no se correlaciona con la sucesin, la correlacin entre A
Max y LCP, y la pendiente (B) es sorprendente. Estas correlaciones no obstante muestran
que las especies de sucesin temprana de hecho utilizan un estrategia adquisitiva donde
las altas tasas de fotosntesis y las altas tasas de transporte de agua contribuyen a
alcanzar altas tasas de crecimiento (cf. [43,47,49]). Como no se encontr ninguna relacin
entre la tolerancia a la sequa y la sucesin, no podemos concluir que la tolerancia de la
hoja sombra y hoja de tolerancia a la sequa se acoplan, independientemente de la
correlacin positiva entre algunos de sus indicadores (cf. [43,49]). A pesar de que el rea
de estudio se caracteriza por altas tasas de precipitacin anual (3.000 mm / ao), la
estacin seca de febrero a abril pueden plantear estrs por sequa grave. Esperbamos
que, como consecuencia de la hoja de la sombra y de la hoja sequa intolerancia
pioneros, la morfolgica y rasgos fisiolgicos se reflejaran en el desempeo de estas
especies de rboles. En otras palabras, espera que las tasas de mortalidad de las
especies de sucesin temprana aumentaran con ms fuerza en los aos de sequa con
respecto a las tasas de mortalidad de las especies sucesionales tardas. Antes de probar
esta hiptesis, hemos querido confirmar algunas tendencias genricas. En primer lugar,
puso de manifiesto que a principios especies de sucesin de hecho tuvieron mayor
mortalidad global del rbol de las especies sucesionales tardas (Figura 4a). Esto est de
acuerdo con el ndice de rotacin ms alta observada en los sitios de sucesin temprana
en comparacin con finales los de sucesin [46,50], y con la idea de que una estrategia
adquisitiva con un crecimiento rpido llega en el costo de la alta mortalidad [51]. En
segundo lugar, en lnea con nuestras expectativas, se encontr que la mortalidad global
fue mayor en seco que en aos hmedos (Figura 4b), lo que sugiere que las especies
forestales hmedas de hecho sufren fromdrought. Aunque nuestros resultados implican

que las especies de sucesin temprana y tarda no difieren en la hoja de la sequa

tolerancia (Figura 3f), diferencias significativas en la mortalidad relacionada con la sequa
(indicado por m proporcin) Eran todava visibles. Especies de sucesin temprana, a
pesar de tener mayores tasas de mortalidad general (Figura 4a), tenan una menor la
mortalidad relacionada con la sequa que hizo especies sucesionales tardas (Figura
4b). Muchos factores afectan la mortalidad durante la sucesin de los bosques tropicales
y el efecto de la sequa es ms difcil de detectar en la ya alta mortalidad de especies
pioneras. El elevado aumento relativo de la mortalidad en los aos secos de especies de
sucesin tarda fue Sin embargo inesperado, en base a sus rasgos foliares morfolgicas y
fisiolgicas. Tolerancia a la sequa Hoja no explica estos patrones de mortalidad, y esto
sugiere que las especies sucesionales tardas faltan estrategias para limitar el aumento
excesivo de la mortalidad cuando se expone a la sequa. Mecanismos posibles son
representada por los sistemas de races profundas, la hoja de desprendimiento y
capacidad de almacenamiento de agua en las races y xilema. Un profundo sistema
radicular permite que los rboles para alcanzar el agua subterrnea, siendo por lo tanto
menos dependiente de la precipitacin y sufren menos de los perodos secos. De hecho
otros estudios encontraron que las especies que requieren luz tienen ms profundo
sistemas de races que toleran la sombra especies [52,53]. Desprendimiento de la hoja, lo
que reduce el rea foliar y por lo tanto el agua prdida de [6,17], tambin se encontr
entre las especies en este estudio, pero deciduousness no fue significativamente
relacionada con el estado sucesional especie en nuestro estudio (Figura 1). Adems, el
aumento de almacenamiento de agua capacidad en las races o tallos puede permitir que
las especies para mantener la funcin en los niveles ms altos de la desecacin del suelo
[17,53]. Una alternativa para explicar la falta de cambios de direccin en la tolerancia a la
sequa por la sucesin es ha explicado el papel potencialmente subestimado de nutrientes
en la sucesin. Aunque este estudio considera la prdida de agua como una
consecuencia inevitable de la actividad fotosinttica [54], la transpiracin puede tambin
ser una mediador importante para la masa-transporte de nutrientes a travs del suelo,
hacia la rizosfera [55]. Esta puede ser una razn para no luchar por las prdidas de agua
mnimos [56]. De acuerdo al Reich [8], de crecimiento rpido especies pioneras pueden
maximizar su absorcin de agua para el uso mximo de nutrientes. Esta teora pone de
relieve la beneficios de contar con estrategias para evitar la sequa como las races
profundas, ms de las estrategias de tolerancia a la sequa como el cierre de los estomas,
que cerr el transporte de agua en toda la planta. El papel de los nutrientes durante la
sucesin est poco estudiada, y se necesita ms investigacin.
5. Conclusiones
En este estudio se evalu cmo los rasgos foliares relacionadas con la adquisicin de la
luz, tolerancia a la sombra, la adquisicin de agua, y tolerancia a la sequa estn
asociados a la sucesin secundaria. Los resultados de este estudio muestran que a
principios especies de sucesin son ms luz exigiendo que las especies sucesionales
tardas, lo que confirma la importancia de la luz en la seleccin de especies durante la
sucesin. Especies de sucesin temprana tambin tienen mayor niveles de transporte de
agua de las hojas, pero en contra de nuestras expectativas, esto no conduce a una mayor
vulnerabilidad de las hojas a la sequa, como no se encontraron diferencias significativas
en la tolerancia a la sequa de la hoja entre principios y especies sucesionales
tardas. Sorprendentemente, hemos visto que las especies sucesionales tardas muestran
una gran relacin aumento de la mortalidad en los aos secos, que no puede ser
explicado por los resultados basados en los rasgos de las hojas. En cambio, a finales
especies de sucesin pueden carecer de estrategias de sequa evitar, como los sistemas
de races profundas y agua almacenamiento en las races y tallos. La investigacin sobre

los procesos de la planta bajo el suelo puede conducir a una mejor comprensin de la
planta de adaptaciones a entornos cambiantes. Esta comprensin es esencial porque
sequa pronosticada en el futuro puede alterar el proceso de sucesin, con consecuencias
desconocidas para la biodiversidad de estos bosques invaluables.
Informacin suplementaria

Figura S1. Los cambios en el stand de rea basal sobre la edad de sucesin.

Figura S2. Los cambios en la apertura del dosel y el contenido de agua en el suelo
durante la edad parcela de sucesin.

Figura S3. ndice de Sequa de Palmer 2001-2010.