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BAG.JournalofbasicandappliedgeneticsVariabilidadepigenticaenplantasyevolucin

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DNAMethylation

Evolucin

Plantasespecies

TextArt

BAG.Journalofbasicandappliedgenetics
versinOnlineISSN18526233

BAG,J.basicappl.genet.vol.22no.1CiudadAutnomadeBuenos
Airesene./jun.2011

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Variabilidadepigenticaenplantasyevolucin

Referenciasdelart
culo

RicardoW.MasuelliyCarlosF.Marfil
InstitutodeBiologaAgrcolaMendoza(IBAM),FacultaddeCienciasAgrarias,
UniversidadNacionaldeCuyo.A.Brown500(M5528AHB)ChacrasdeCoria,Mendoza
eInstitutoNacionaldeTecnologaAgropecuaria,E.E.A.LaConsulta,Argentina.
rmasuelli@fica.uncu.edu.ar

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Unodelosmecanismosmsimportanteenlaevolucindelasplantaseslahibridacin
interespecfica.Estemecanismoinducecambiosenelgenomaqueabarcantanto
alteracionesgenticascomoepigenticas.Estudiosrecientesmuestranqueloscambiosepigenticosgeneranvariantesallicas
llamadas"epialelos"quepuedentenerconsecuenciasmorfolgicas,fisiolgicasyecolgicasdeimportanciaenlaevolucindelas
plantas.Losepialelosconstituyenunanuevafuentedevariabilidadquesesumaalavariabilidadgentica.Desdeunpuntode
vistaevolutivolavariabilidadgeneradapormecanismosepigenticosamplalavariabilidadgenticayaqueaparecennuevos
epialelosquepuedenserseleccionadosenpoblacionesnaturales.Adems,lasvariantesepiallicassonpotencialmente
reversiblesygeneraranfenotiposmsfexiblescapacesdeadaptarseaambientescambiantes.Elobjetivodelapresenterevisin
esdescribirlosmecanismosepigenticosconocidosyanalizarsurelacinconlahibridacininterespecficaysuinfuenciaenla
evolucindelasplantas.
Palabrasclave:EpigenticaEvolucinVariabilidad.
ABSTRACT
Interspecifichybridizationisanimportantmechanisminangiospermevolution.Hibridizationinducesashockinthegenome
resultingingeneticsandepigeneticchanges.Epigeneticchangesgeneratenewallelicvariantscalledepialleleswithmorphological,
physiologicalandecologicalconsequences,relevantfortheplantevolution.Epiallelesconstituteanewsourceofvariation
potentiallyreversiblethatproducesfexiblegenotypeswithadaptationtochangingenvironmentalconditions.Theaimofthisreview
istosummarizetheknownepigeneticmechanismsinplantsandanalyzethepossibleconnectionswithinterspecifichybridization
andplantevolution.
Keywords:EpigeneticsEvolutionVariability.

INTRODUCCIN
Unconceptocentraldelneodarwinismoesquesinvariabilidadnoesposiblelaevolucin.Paraquela
seleccinnaturalacteesimprescindiblequeexistavariabilidadgenticasilavariacingenticade
determinadapoblacindisminuyeyaumentalahomocigosis,stasedirigiraauncaminoevolutivosin
salida.Sinembargo,laspoblacionestienenengeneralunaltogradodeheterocigosis.Unadelas
principalesfuentesdevariabilidadsonlasmutacionesgenticasalazarquedanlugaracambios
heredablesenlassecuenciasdenucletidos.Lasvariantesallicasqueseoriginandentrodeuna
poblacinpormutacionesyqueserecombinanenlameiosisdanlugarafenotiposquesonlabasedela
microevolucinadaptativa.Porotrolado,esllamativocomogenomasquecompartenmsdel90%desus
secuencias,comoeldelhombreyelchimpanc,presentenfenotipostandiferentes.Recientesavancesen
elreadelabiologaygenticamolecularhandemostradoqueexisteotrafuentedevariacinllamada
epigentica.Laepigenticaeselestudiodecambiosheredablesenlaexpresinyfuncingnicaqueno
puedenserexplicadosporcambiosenlasecuenciadeADN(Richards,2006).Seencontrquela
variacinheredablenonecesariamentesebasaencambiosdesecuencias,sinoqueexistencambios
heredablesenlaexpresingnicaentotalausenciadevariabilidadgentica.Unacaracterstica
fundamentaldelfenmenoepigenticoesqueestinfuenciadoporelambienteyunmismogenotipo
puedemostrarfenotiposalternativos.Diferentesestresespuedeninducircambiosepigenticosenun
individuo,enplantassemencionan,entreotros,elataquedepatgenos,elcultivoinvitroylahibridacin
interespecfica(McClintock,1984).Elobjetivodelapresenterevisinesdescribirlosmecanismos
epigenticosyanalizarsurelacinconlahibridacininterespecficaascomosuinfuenciaenlaevolucin
delasplantas.
MECANISMOSEPIGENTICOS
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MECANISMOSEPIGENTICOS
Sehandescriptodiferentesmecanismosrelacionadosconelfenmenoepigentico,talescomo:
metilacindecitocinas,modificacindehistonas(acetilacinymetilacin)ymicroypequeosARNsde
interferencia.Elmecanismomascomnenplantaseslametilacinenlaposicin5delanillodecitosina
(5mC),losmotivosquepredominantementeseencuentranmetiladossondinucletidosCGytrinucletido
CNG(siendoNcualquieradeloscuatronucletidos)(MartienssenyColot,2001).Sudistribucinenel
genomanoesalazaryvaradependiendodeltejidoyelestadodedesarrollodelaplanta.Lasenzimas
ADNmetiltransferasascatalizanlaformacinde5mCportransferenciadelgrupometilodelaSadenosil
metioninaalascitosinasdelADN(ColotyRossignol,1999)(Figura1A).SereconocendostiposdeADN
metiltransferasas:a)lasde"denovo",queaadengruposmetiloasitiosnometiladosdeladoblehebrade
ADNyb)lasde"mantenimiento",quemetilansitiosenbasea5mCdeunahebramolde.EnArabidopsis
thalianalasenzimascromometilasa3(CMT3)ymetiltransferasa1(MET1)sonlasresponsablesdemetilar
lossitiosCNGyCG,respectivamente(Kankeletal.,2003).TantoCMT3comoMET1seencargande
mantenerlospatronesdemetilacinluegodelareplicacindelADN,reconociendocadenas
hemimetiladas(5mCG/CG5mCNG/CNG)eincorporandogruposmetiloenlascitosinasnometiladas.De
estamaneralospatronesdemetilacinseheredantantomitticacomomeiticamente.

Figura1.A.Agregadodelgrupometiloalcarbono5delacitosina.B.Pasajedelestadodecromatinacondensadaysilenciada,
pordesacetilacindehistonasehipermetilacindelADN,alestadodescondensadoyactivadoenelquelacromatinaest
desmetiladayacetilada.

LametilacindelADNestdirectamenterelacionadaconelsilenciamientognico,lasregionesdelADN
altamentemetiladasengeneralseencuentransilenciadas.SedemostrqueanulandolosgenesCMT3y
MET1sedesmetilaelgenomaactivndoseelementostransponiblesygenesqueseencontraban
silenciados.Estosestudiosmostraronquelaprdidademetilacinproduceaberracionestalescomo
cambiosmorfolgicosenhojasyflores,ascomoeneltiempodeforacin.
Enplantasunprocesodeldesarrollocontroladoepigenticamente,eseldevernalizacin:lapromocinde
lafloracinporexposicindeunaplntulaaunperododebajatemperatura.LaexpresindeFLC,elgen
clavequemediaestarespuesta,esreprimidapormodificacindehistonasenA.thaliana.Lasupresinde
FLCenplantasvernalizadasestasociadaconunadisminucinenlaacetilacindelahistonaH3ycon
unincrementoenlametilacindelaslisinas9y27(Bastowetal.,2004).Elprocesodeutilizacinde
marcaspreexistentesqueguanlaincorporacindenuevasmarcas,descritoparaelmantenimientodela
metilacin,tambinesaplicableparalamaquinariademodificacindehistonas.Laisoformadelahistona
H3queestmetiladaenlalisina9,unamodificacindistintivadelacromatinasilenciada,reclutalisina9
histonasmetiltransferasasatravsdeprotenasintermediarias.Estemecanismoaseguraquelasmarcas
dehistonasapropiadasseanaadidasalosnuevosnucleosomasquesevanincorporandoalashebras
sintetizadastrasuneventodereplicacindelADN.
LoscambiosenlametilacindelADNafectanlaestructuradelacromatinayviceversa,sugiriendoque
lasdosprincipalesmarcasbioqumicaspropiasdelestadosilenciadodelacromatinaserefuerzan
mutuamente(Figura1B).La5mCsirvecomounaguaparaelestablecimientoyelmantenimientode
otroscdigosepigenticos,comosonlasmodificacionespostraduccionalesdelasprotenashistnicas
queempaquetanelADNenlosnucleosomas.LametilacindelADNhasidoasociadaconla
desacetilacindelahistonaH3yconlametilacindeestahistonaenlalisina9(Gendreletal.,2002),ya
partirdecomplejosproteicosconactividaddehistonasdesacetilasasohistonasmetiltransferasassehan
aisladoADNmetiltransferasas(Fuksetal.,2003).Finalmente,laconexinentrelametilacindelADNyla
estructuradelacromatinasevereforzadaporelhechodequelamutacinenlaprotenaremodeladorade
lacromatinaDDM1(DecreasedDNAMethylation1)provocaunamarcadareduccinenlametilacindel
ADN(BrzeskiyJerzmanowski,2003).
Enlosltimosaos,pequeosARNsnocodifcanteshanrecibidoespecialatencinporcontrolarmltiples
fenmenosepigenticos(BernsteinyAllis,2005).LainterferenciaasociadaaARN(iARN)esunproceso
desilenciamientopostranscripcionaldegenes,muyconservadoevolutivamente,porloqueunARNinduce
ladegradacinsecuenciaespecficadesecuenciasdeARNm(siARNs,dedoblecadena,exgenos)ola
represindelatraduccin(miARNs,ARNscortos,endgenos,codificadosenelgenoma).Estudios
recientesdemuestranqueARNspequeos,generadosporlamaquinariadelARNdeinterferencia,pueden
dirigirlametilacindecitosinasylamodificacindehistonasasociadasconlaquiescenciatranscripcional
deregionesgenmicasparticulares(Wassenegger,2005).Porotrolado,sibienlaactividadde
silenciamientognicopostranscripcionalmediadapormiARNsnopuedeconsiderarsedenaturaleza
epigentica,pornoejercerefectosdesilenciamientoalargoplazoyporquenosehapodidodeterminarsu
herenciaatravsdelasdivisionescelulares,suexpresindiferencialtieneefectosfenotpicossinalterarla
secuencialinealdenucletidos.
Lasinteraccionesentrelasvasmolecularesdescriptas,alestablecery/oreforzardiferentesestados
epigenticossobresecuenciasidnticasdeADN,alteranlaafinidaddeunindeprotenasquemedianla
activacintranscripcional.Deestaforma,lasmodificacionesepigenticasaniveldelADNydelos
nucleosomasafectanlaexpresingnicay,endefinitiva,elfenotipo.
EPIALELOSYVARIACINNATURAL
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EPIALELOSYVARIACINNATURAL
Losestudiossobreepigenticasonrecientesenlosltimosaoslastcnicasdebiologamolecularhan
permitidoprofundizarenelconocimientodelosmecanismosresponsablesdelosfenmenosepigenticos.
Diversosestudiossobremutantesnaturalesenplantascomotomate(Solanumlycopersicum),maz(Zea
mays),A.thalianahandemostradoquelosfenotiposobservadostienenbasesepigenticas.Alcomparar
secuenciasdealelossalvajesymutantessecomprobqueeranidnticas,sinembargoelnmeroy
distribucindelosgruposmetiloendichassecuenciasvariabanyexplicabanlosdiferentesfenotipos
observadosaestasmutacionesselasllama"epimutaciones"yalasvariantesallicas"epialelos".En
plantas,adiferenciadeloquesucedeenlosanimalesenquienes,durantelagametognesis,seborran
lospatronesparentalesdemetilacinyseestablecennuevospatrones,engenerallospatronesse
transmitenenformaestabledegeneracinengeneracin.LasADNmetiltransferasasdemantenimiento
seencargandeincorporarlosgruposmetilodurantelareplicacindelADNyporlotantolosepialelosson
tantomeiticacomomitticamenteestables(Kakutani,2002).
Enplantassehanencontradovariosepialelosestablesdeocurrencianatural.Unejemplointeresanteesel
mutantePelricadeLinariavulgaris,descriptoporCarlLinnaeusen1744,dondelasimetrabilateraldela
florcambiaaunasimetraradialenelmutante(Gustafsson,1979).Cubasetal.(1999)demostraronqueel
mutanteeraunepialelodelgenLcyc,quecontrolalasimetradorsoventraldelaflor,elcualestaba
altamentemetiladoysilenciadoenelmutante.Estamodificacineraheredableyelgradodemetilacin
delgenLcycsecorrelacionabaconelfenotipodelaflor,detalmaneraquelasplantastiposalvajeestaban
parcialmentemetiladas,mientrasquelaspelricaseintermediasestabanaltamentemetiladas.Esta
epimutacinnoeratotalmenteestablepresentandoreversionesyciertainestabilidadsomtica,unamisma
plantapodatenerunaramaconflorespelricasyotraconfloresintermedias.Estaesunacaracterstica
importantedelasepimutacionesqueladiferenciandelasmutacionesgenticasquesonestablesdurante
elciclodevidadeunindividuo.ElmutanteentomateCnr(Colorlessnonripening)producefrutossincolor
ypericarpioharinoso.Manningetal.(2006)descubrieronqueeraunaepimutacinqueaparecienla
variedadLibertodetomateenformanatural.ElepialeloCnrenLibertoestabahipermetiladoenlazona
promotoradelgenyseencontrabasilenciado.AligualqueenelcasodelepialeloLcyc,laepimutacinCnr
presentareversionesconcambiosdecolorenelmismofruto.Sehandescriptootrosepialelosnaturales
enplantas,talescomoelaleloP1quealteralapigmentacinenmaz(Hollicketal.,1995),el
silenciamientodelgenpai2queafectalabiosntesisdetriptfano(BenderyFink,1995Melquistetal.,
1999)yelgenbalqueproduceenanismoyaumentodelaresistenciaapatgenosenA.thaliana(Stokes
etal.,2002).Losejemploscitadosindicanquelosepialelostienencaractersticasdistintivasdelas
mutacionesgnicasyqueconstituyenunfenmenodeimportanciadesdeelpuntodevistaevolutivo.
Lametilacinglobaldecitosinaspuedeserinferidaindirectamenteusandoenzimasderestriccin
sensiblesalametilacin.EltratamientoconlosisoesquizmerosHpaIIyMspI,quereconocensitios5
CCGG3,yposteriorligamientodeadaptadoresyamplificacinporPCR(MSAPMethylationSensitive
AmplificationPolymorphism)ohibridizacinconsondasespecficas(Southernblots)seusannormalmente
paramonitorearelniveldemetilacindentrodelgenoma.Estudiosrecientesutilizandoestastcnicas
demostraronquedentrodepoblacionesnaturalesdeplantasexistevariabilidadenlospatronesde
metilacin(Cerveraetal.,2002RiddleyRichards,2002).Marfiletal.(2009),estudiandounapoblacin
naturaldeSolanumruizlealii,observaronescasavariabilidadgenticamedidaporAFLP(Amplifed
FragmentLenghtPolymorphism)ydemostraronqueplantasquetenanmenosdeun4%devariabilidad
genticapresentabanun28%devariabilidadepigentica.Enalgodnseencontraronaltosnivelesde
polimorfismodemetilacinqueexcedeelpolimorfismomedidoporRFLP(RestrictionFragmentLength
Polymorfism)(Keyteetal.,2006).Delamismamanera,(RiddleyRichards,2002)determinaronque,
mientraslavariacinentrelneasdeArabidopsiseramnima,lavariacinnaturalparalossitiosmetilados
erasignificativamentesuperior.
HIBRIDACININTERESPECFICAYSHOCKGENMICO
Elgenomaestsometidoaestresesdediferentestipos.McClintock(1984)propusoeltrminoestrs
genmicoparareferirseatodasaquellasrespuestasnoprogramadasauncambioinusualqueconducea
unareestructuracinextensivadelgenoma.McClintocksereferebsicamenteacuatrocausasdeestrs:
1)cultivodetejidos,2)ataquedepatgenos,3)contaminantesdevariostiposy4)cruzamientos
interespecficos.
Lahibridacininterespecficatantoaniveldiploide(homoploide)comopoliploide(alopoliploide)esun
mecanismoimportanteenlaevolucinyespeciacindelasangiospermas(HegartyyHiscock,2005).
Launinenunncleohbridodedosgenomasdiferentespromueveunaseriederemodelacionesdel
genoma,tantogenticascomoepigenticas.Unaformadedeterminarelorigenhbridoesutilizar
marcadoresmoleculares,dondemarcadoresespecficosdelasespeciesparentalespuedenser
identifcadosenelhbrido.Sinembargo,estudiosrecientesdemuestranquetantoloshbridosdiploides
comopoliploidesexperimentanremodelacionesgenticasyepigenticasquepuedenllevaralaaparicin
denuevosfragmentosoladesaparicindemarcadoresparentalesenelhbrido.Enhbridospoliploides
entreA.thalianayA.arenosaseobservinestabilidadfenotpica,cambiosenlaexpresingnicayenlos
patronesdemetilacin(Comai,2000Madlungetal.,2002).EnautopoliploidessintticosdePaspalumy
Eragrostissedetectaronremodelacionesgenticasyalteracionesenlaexpresindegenes(Martelottoet
al.,2005Mecchiaetal.,2006).EnhbridossintticosentreSolanumkurtzianumyS.tuberosumse
encontraronreestructuracionesgenticasdetectadasporAFLPycambiosepigenticos,especficamente
enlospatronesdemetilacin,enhbridosF1yretrocruzas(Marfiletal.,2006).
Unadelasconsecuenciasmsinteresantesdelahibridacin,comodisparadordel"shockgenmico",es
laactivacinymovilizacindeelementostransponibles(ET),talescomotransposonesy
retrotransposones.SeobservunaactivacinmasivadeETenhbridosentreespeciesdeHelianthus
(Ungereretal.,2006).Trabajandoconcruzamientosintergenricosenarroz,sehadescriptounaamplia
activacindeETacompaadadeinestabilidadesepigenticas(Wangetal.,2009Liuetal.,1999).Nose
conocenlosmecanismosquepodranactivaralosET,sinembargoesposiblequeporefectodela
hibridacinseremuevanoremodelenmarcasepigenticasenregionespromotorasycomoconsecuencia
seproduzcaunamovilizacinmasivadeestos.Michalak(2009)afirmaquelaactivacindeETse
encuentrantimamenteligadaalaregulacinepigenticaydepequeosARNs.Lamayoradelos
elementosrepetitivosenelADNeucariotamoderadamenterepetitivoestcompuestoporETs.Engeneral
laactividaddetransposonesesdesfavorableyposiblementetantolametilacindelADNcomolos
pequeosARNssurgieroncomomecanismosdecontrolyrepresindeestoselementos.
EPIGENTICAYEVOLUCIN
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EPIGENTICAYEVOLUCIN
EnhbridossintticosynaturalesdeSolanumseencontrque:a)plantasquepresentabanflores
anormalescompartanunpatrndemetilacinsimilar,elcualasuvezeradiferentealdelasplantascon
floresnormales,b)ladesmetilacinqumicadeplantasconfloresnormalesdabalugarafloresanormales,
c)ciertassecuenciaseranparticularmentesensiblesaremodelarsumetilacin(Marfiletal,2006Marfilet
al,2009).Estosresultadosmuestranqueenpoblacionesnaturalesdepapasepuedenestargenerando
variacionesepigenticasporefectodelahibridacin.LaFigura2ilustracomoatravsdeunshock
genmicoporhibridacinseproducenalteracionesepigenticasquedanlugaravariacionesfenotpicas
que,enelcasodelasespeciesdepapa,puedenestarsujetasalaaccindelaseleccinnaturalaltener
laposibilidaddemantenerseporreproduccinclonal(tubrculos)porvariasgeneraciones.Esteproceso
podradarlugaralageneracindenuevasformas,ecotiposoespecies.

Figura2.ModelohipotticodeevolucinepigenticaenelqueporefectodelahibridacininterespecficaenSolanumseinduce
unshockgenmicoqueproducecambiosepigenticos.Estoscambiosdanlugarafenotiposnuevossobrelosquepuedeactuarla
seleccinnatural,originandonuevasespecies.

Lahibridacininduceunaseriedecambiostantogenticoscomoepigenticosenelgenoma,estando
algunosdeestosmediadosporelementostransponibles(Chaseetal,2010).Estoscambiosresultanenla
generacindeepialelosquesonmetaestables(eventualmentereversibles)ypotencialmenteinfuenciados
porelambienteesinnegablequeestetipodevariacinepigenticaheredabletieneimplicancias
relevantesenlaevolucindelaspoblacionesnaturales.Lasnovedadesfenotpicasgeneradascomo:a)
cambioseneltiempodeforacin,b)alteracionesenlasestructurasforales(simetradelaflor,colordela
flor,aberracionesforales,etc),c)disminucinenlafertilidaddepolen,conduciranaunaislamiento
reproductivodeloshbridosenrelacinalasespeciesprogenitorassilaplantahbridaposeyeracierta
fertilidadpodranestablecersecomounanuevaespecie.Sinembargo,nosecuentaconsuficiente
informacinparaevaluarcomolaseleccinnaturalactasobreestetipodeepialelos,quepueden
potencialmenteresponderacambiosambientalesyrevertirsufenotipo.
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Received:20/05/2010
Accepted:29/08/2011

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