REVISTA PERUANA DE BIOLOGÍA v16n2

Universidad Nacional Mayor de San Marcos
Facultad de Ciencias Biolgicas

Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837
Revista
Peruana de
Biologa
Volumen 16
Diciembre, 2009
LIMA, PER
Nmero 2
Revista Peruana de Biologa
rgano Oficial de la Facultad de Ciencias Biolgicas de la

Universidad Nacional Mayor de San Marcos
Rector

Dr. Luis Izquierdo Vsquez
Vicerrectora de Investigacin

Dra. Aurora Marrou Roldn
Consejo Superior de Investigacin

Dr. Armando Yarleque Chocas
Decano de la Facultad de Ciencias Biolgicas

Dr. Jos Gomez Carrin
Director Instituto de Investigacin en Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi

Mag. Jaime Descailleaux
La Revista Peruana de Biologa es una publicacin cientfica arbitrada, editada por el Instituto de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi,
Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor
de San Marcos, Lima, Per, y auspiciada por el Consejo Superior de
Investigacin. La Revista aparece con una periodicidad semestral
(agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicacin de artculos
cientficos originales e inditos en las reas de Biodiversidad, Biotecnologa, Manejo ambiental, Ecologa y Biomedicina. La Revista publica
los trabajos realizados por acadmicos e investigadores nacionales y
extranjeros, en idioma espaol o ingls. Los trabajos recepcionados
son evaluados por rbitros segn criterios internacionales de calidad,
creatividad, originalidad y contribucin al conocimiento. La Revista es
publicada simultneamente en la pgina web de la Universidad.
Editor jefe
Leonardo Romero
Comit Editor
Csar Arana
Carlos Paredes
Rina Ramrez
Carlos Pea
Comit Consultivo
Sebastin Barrionuevo

Instituto de Herpetologa, Fundacin Miguel Lillo, Argentina
Carlos Frederico Duarte da Rocha

Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Brasil
Carlos A.A. Carbonel H.

Lab. Nacional de Computaco Cientfica, Brasil
Davor Vrcibradic

Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Brasil
Suzete Rodrigues Gomes

Instituto Butantan, Brasil
Jorge Luis Gutirrez Pajares

Universidad de Chile, Chile
Marcela A. Vidal Maldonado

Universidad de Chile, Chile
Orihuela Diaz, Pedro Alejandro

Universidad de Santiago de Chile, Chile
Gabriela Rouillon

Universidad del Pais Vasco, Espaa
Juan Rigoberto Tejedo Huaman

Universidad Pablo de Olavide, Espaa
Arnaud Bertrand

IRD. Institut de recherche pour le dveloppement, France
Francis Kahn

IRD. Institut de recherche pour le dveloppement, France
Philippe Barez

Musum National d'Histoire Naturelle
Maximilian Weigend

Freie Universitt Berlin, Germany
Edgard Lehr

SNSD, Museum fur Tierkunde, Germany
Harrie J. M. Sipman,

Freie Universitt Berlin, Germany
Mutsunori Tokeshi

Kyushu University, Japan
Alfredo Laguarda Figueras

Inst. Ciencias del Mar y Limnologa, UNAM, Mxico
Copyright 2009
Facultad de Ciencias Biolgicas, UNMSM
Hecho el Depsito Legal 98-3017
Edmundo Gonzalez

Instituto de Biologa, UNAM, Mxico
Jorge Llorente-Bousquets

Facultad de Ciencias, UNAM, Mxico
Gerardo Lamas

Museo de Historia Natural, UNMSM, Per
Diana Silva

Museo de Historia Natural, UNMSM, Per
Pablo Ramrez

Facultad de Ciencias Biologicas, UNMSM, Per
Ricardo Fujita

Universidad de San Martn de Porres, Per
Manuel Tantalen

Universidad Peruana Cayetano Heredia, Per
Csar Nquira

Instituto Nacional de Salud, Per
Marcel Gutirrez-Correa

Universidad Nacional Agraria La Molina, Per
Gretty K. Villena

Reynaldo Linares-Palomino

Mnica Romo

APECO, Per
Ross Robertson

Smithsonian Tropical Research Institute, Panam
Richard Bodmer

University of Kent, UK
Alan R. Smith

University Herbarium, University of California, USA
Keith R. Willmott

Florida Museum of Natural History, USA
Daniel H. Sandweiss

University of Maine, USA
Thomas S. Schulenberg

Field Museum of Natural History, USA
Blanca Len
University of Texas at ustin, USA
Kenneth Young

University of Texas at Austin, USA
Robert C. Lacy

Chicago Zoological Society, USA
Sergio Solari

Texas Tech University, USA
Lucia Luna

Universidad of Michigan, USA
Foto en cartula: Nasa sanagoranensis sp. nov. Cortesia: Asuncin Cano.
Revista Peruana de Biologa Rev. peru. biol. - ISSN 1561-0837

Rev. peru. biol. - ISSN 1727-9933 (on line)
http://www.unmsm.edu.pe/revperubiol
http://www.scielo.org.pe
Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:

Peridica (ndice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), LIPECS
(Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological Record
(BIOSIS), Scielo (Scientific Electronic Library Online), Index to
American Botanical Literature (The New York Botanical Garden),
BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS).
Informacin adicional a:
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
Ciudad Universitaria, Av. Venezuela Cdra. 34 s/n. Lima
Casilla Postal: 11-0058 Lima-11, Per.
Telfono 619-7000-1502 / Telefax 619-7000-1509
Editor Jefe, email: lromeroc@unmsm.edu.pe

II Semestre
Volumen 16
Diciembre, 2009
Nmero 2
Contenido
Editorial
145 Los 35 aos de la Revista Peruana de Biologa
Homenaje
147 Manuel Edmundo Tantalen Vidaurre
Trabajos originales
151 A new shrubby species of Nasa Weigend ser. Carunculatae (Urb. & Gilg) Weigend (Loasaceae) from the Amotape-Huancabamba Zone

Nueva especie arbustiva de Nasa Weigend ser. Carunculatae (Urb. & Gilg) Weigend (Loasaceae) de la Zona Amotape-Huancabamba
Tilo Henning, Asuncin Cano and Maximilian Weigend
157 Una nueva especie de Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae) del Norte de Per

A new species of Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae) from Northern Peru
Abundio Sagstegui y Eric F. Rodrguez
161 Astrocaryum ulei (Arecaceae) newly discovered in Peru

Astrocaryum ulei (Arecaceae), nuevo registro para el Per
Francis Kahn and Betty Milln
165 Lankesterella poeppigii n. sp. (Apicomplexa, Lankesterellidae) from Bufo poeppigii (Tschudi, 1845) from Peru

Lankesterella poeppigii n. sp. (Apicomplexa, Lankesterellidae) de Bufo poeppigii (Tschudi, 1845) del Per
Ilan Paperna, Patrick Bastien, Jean-Marc Chavatte and Irne Landau
169 Anlisis estructural e inmunohistoqumico de la atresia folicular de Vanellus chilenis (Charadriidae) e Himantopus melanurus (Recurvirostridae)

Structural and immunohistochemical analysis of the follicular atresia of Vanellus chilenis (Charadriidae) and Himantopus melanurus (Recurvirostridae)
Mirian Bulfon y Noem Bee de Speroni
175 Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae)

Distribucin de la cortarrama peruana Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae)
Jeremy N. M. Flanagan, Gunnar Engblom, Irma Franke, Thomas Valqui and Fernando Angulo
183 Dieta de Conepatus chinga (Carnvora: Mephitidae) en un bosque de Polylepis del departamento de Arequipa, Per

Diet of Conepatus chinga (Carnivore: Mephitidae) in an Polylepis forest of the Department of Arequipa, Peru
Csar E. Medina, Cynthia V. Daz, Freddy A. Delgado, Gheraldine A. Ynga y Herlam F. Zela
187 Dieta de murcilagos nectarvoros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes

Diet of nectarivorous bats from the National Park Cerros de Amotape, Tumbes
Edith Arias, Richard Cadenillas y Vctor Pacheco
191 Rendimiento reproductivo de hembras de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) mantenidas con alimento natural

Reproductive Performance of female of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) maintained with natural food
Magali Bazn, Silvia Gmez y Walter Eduardo Reyes
195 Caracterizacin isoenzimatica de seis poblaciones de Annona cherimola Mill. de la Regin La Libertad, Per

Isoenzymic characterization of six populations of Annona cherimola Mill. from La Libertad Region, Peru
Ftima Zavala, Radigud Fernndez, Edgardo Polo, Fernando Valderrama
203 Conservacin in vitro de Dioscorea alata L. clon caraqueo (Dioscoreaceae)

In vitro conservation of Dioscorea alata L. clon caraqueo (Dioscoreaceae)
Misterbino Borges Garca, Yaimara Alarcn Snchez, Bernard Malaurie, Yanet Hernandez Jerez y Juan Jose Silva Pupo
209 Actividad antifngica in vitro de extractos crudos de Piper tuberculatum

In vitro antifungal activity of crude extracts of Piper tuberculatum
Zahyda G.F. Palacios, Guillermo E. Delgado, Mario C. Moreno, Massuo J. Kato y Consuelo Rojas
(Contina...)
143
Notas cientficas
215 Flora vascular y vegetacin de los humedales de Puerto Viejo

Vascular flora and vegetation from Puerto Viejo wetland
Mara I. La Torre y Hctor Aponte
219 Primer registro de Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) (Mammalia: Didelphidae) para Loreto, Per

First record of Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) (Mammalia: Didelphidae) for Loreto, Peru
Liz Huaman, Richard Cadenillas y Vctor Pacheco
221 Adiciones a la avifauna de los Humedales de Ite, costa sur de Per

Additions to the avifauna of Ite Wetlands, south coast of Peru
Jhonson K. Vizcarra, Nataly Hidalgo y Elisban Chino
Comentarios
227 Los virus Influenza y la nueva pandemia A/H1N1

Influenza virus and the new Influenza A/H1N1 pandemics
Miguel Talledo y Kattya Zumaeta
239 Utilizacin de los actinomicetos en procesos de biofertilizacin

Use of actinomycetes in processes biofertilization
Marcela Franco-Correa
Obituario
243 Oscar Tovar Serpa
144
Rev. peru. biol. 16(2): 145 - 146 (Diciembre 2009)
Editorial
ISSN 1561-0837
EDITORIAL
Los 35 aos de la Revista Peruana de Biologa

Leonardo Romero
Editor Jefe, Instituto de Investigacin de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 11-0058,
Lima 11, Per. Email: lromeroc@unmsm.edu.pe
plementacin de una poltica que inclua diferentes herramientas

con el fin de desarrollar la investigacin. Una de esas herramientas era auspiciar la publicacin de una revista cientfica por cada
facultad. Entonces el Instituto de Ciencias Biolgicas Antonio
Raimondi decidi adoptar a la Revista Peruana de Biologa y es
as que la Revista comienza su segundo periodo.
El inicio
Su continuidad y perfeccin [de la Revista Peruana de
Biologa] estarn aseguradas, solamente, con la participacin
efectiva de todos nosotros (Cesar Acleto, Asociacin de Bilogos de la Universidad de San Marcos, Comit editor de la Rev
peru biol). Estas fueron las ltimas lneas de la presentacin del
primer nmero de la Revista Peruana de Biologa y que vieron
la luz en 1974. La Revista naci por iniciativa de los miembros
de la Asociacin de Bilogos de la Universidad de San Marcos
(ABUSM), en esa poca era el grupo ms organizado de bilogos
en todo el Per, las personas que decidieron este nacimiento lo
hicieron con conviccin acadmica y mstica. Sin embargo la
principal flaqueza se podra vislumbrar en el nmero de artculos
(5 trabajos originales y dos notas cientficas en el primer nmero). Entonces aquella ltima frase de la Presentacin tendra
que entenderse como una solicitud imperante y coactiva. Entre
el ao 1974 y 1997 haban transcurrido 23 aos y publicado
31 artculos, la mayora del rea de lo que ahora denominamos
biodiversidad, eran minuciosos, descriptivos y sentaban las bases para posteriores investigaciones. En el ao 1998 reapareci
la Revista, haba sido cedida por la ABUSM a la Facultad de
Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor de San
Marcos (UNMSM),
Dentro de la universidad las condiciones haban cambiado, se

haba pasado de un sistema departamentalista al de facultades,
la investigacin comenz a ser reconocida uno de los fines de
la universidad y los investigadores comenzaron a ser evaluados
segn su produccin cientfica. Tcitamente se esperaba que las
revistas de investigacin serian colmadas por articulos productos
de las investigaciones realizadas. Se creo un lugar oficial para
una revista cientfico y los editores y su labor comenzaron a ser
reconocidos, las actividades de la revista comenzaron a estar
presentes en los planes de trabajo y en las actividades. Econmicamente cada ao el Consejo Superior de Investigacin aporta
un apoyo parcial para la impresin de la revista y la Facultad se
compromete con su funcionamiento de la revista.
En el nivel nacional, empez el desarrollo de una poltica
de investigacin y se consolidaron planes para la difusin de
las investigaciones, y se realizaron peridicamente actividades
de promocin y capacitacin para editores con la finalidad de
mejorar la calidad de las revistas cientficas en el Per.
Dos escenarios, la diferencia con los pioneros
En el nivel internacional las revistas cientficas comienzan a

consolidarse como las proveedoras de indicadores de produccin
cientfica, la INTERNET es la tecnolgica que permite el acceso
a la informacin, los conceptos de sociedad de la informacin
y del conocimiento cobran vida y se hacen reales. Los avances
de la tecnologa obligan a cuestionar el status quo sobre la distribucin del conocimiento. Cada vez nos damos cuenta de la
existencia de una brecha tecnolgica y de conocimientos y del
tremendo esfuerzo que deben realizar pases como el nuestro para
cubrirla. Surgen los problemas con la erosin de la informacin,
Los editores en el primer volumen fueron Manuel Tantalen,

Julio Paz, Carlos Paredes, Cesar Acleto y Juana Coha, en los
siguientes volmenes, del dos al cuatro, los editores fueron Cesar
Acleto y Carlos Paredes. A lo largo de esos 23 aos, en los interiores de casi todas, se puede leer Este numero fue financiado
por los autores y en uno este nmero fue financiado por el
CONCYTEC. El esfuerzo por dar a conocer las investigaciones
que realizaban era parte de lo que se comunicaba en esas revistas.
Posteriormente, desde el ao 1998 la UNMSM empieza la im-
30
28
26
20
10
10 10
10
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17 17 16
21 20
17
16(1) 2009
16(2) 2009
15(2) 2009
15(1) 2008
15(S1)2008
14(2) 2008
14(1) 2007
13(3) 2007
13(2) 2007
13(1) 2006
12(2) 2005
12(3) 2006
2003
12(1) 2005
2002
9(2)
11(2) 2005
2002
9(1)
11(1) 2004
2001
8(2)
10(1) 2003
10(2) 2004
2001
8(1)
1992
2000
1990
7(2)
1989
3(2)
7(1)
1988
3(1)
2000
1987
2000
vol-Ext
1985
1999
1984
6(2)
1982
2(2)
1999
1981
2(1)
6(1)
1980
1998
1979
5(2)
1978
1997
1977
5(1)
1976
1995
1975
1974
10 10
5
1994
4(1-2) 1993
1974
11
1(2)
10
15
1(2)
nmero de rticulos
163
160
volumen(nmero)-ao
La figura muestra la cantidad de articulos por cada numero de Rev peru biol, nmeros sobre las barras. Se consideran los aos en que fueron
publicados y los volmenes y numeros respectivos. La primera etapa de la Revista a cargo de la Asociacin de Bilogos de la Universidad de
San Marcos, en la segunda etapa podemos distinguir un primer momento con un nmero de artculos alrededor de 10. Un segundo momento
con una produccin alrededor de 15 artculos y recientemente alrededor de 20 articulos.
145
Editorial
el desconocimiento es ms patente en las nuevas generaciones,

a pesar que ellas disponen de nuevos medios y tecnologas ms
potentes, pero a su vez ms restrictivas con respecto al acceso
de la informacin. Cobra fuerza la filosofa del Open Access
como una actitud ante la brecha del conocimiento y el acceso a
l, una brecha la mas de veces injusta y que podra perjudicar a
toda la sociedad humana.
Hacia una revista de excelencia o emprendiendo una
guerra por nuestro conocimiento
Un conocimiento que es descubierto o generado por una
institucin del estado, porqu debe quedar aislado de la sociedad?
Es una pregunta que planteada, en la ultima dcada, en muchos
lugares y con diferentes matices. Para algunos pases se refiere
a los altsimos costos (alrededor de millones de dlares) que
tienen que pagar las bibliotecas para mantenerse actualizadas, y
que paradjicamente lo hacen para satisfacer a los investigadores
que han producido el conocimiento, es decir compran lo que
produjeron. En otros pases es simplemente desconocer la especie
descubierta, el sistema resuelto, el compuesto que salva las vidas,
detalles de nuestro pasado, y otras tantas cosas que suceden en
nuestro territorio, nuestros recursos y nuestra sociedad. Muchas
veces que son producidos por nuestros investigadores y al que
tal vez nunca tendremos acceso.
La Rev peru biol necesita consolidarse dentro de las batallas por
documentar el conocimiento biolgico generado en el Per, ponerlo a disposicin de la sociedad, la actual y todas las siguientes
generaciones; que las paginas de la Revista sean las bases de las
siguientes investigaciones y estas a su vez de otras publicaciones.
Es por eso vital para la Revista contar con medios tecnolgicos
modernos, que satisfagan las necesidades de los investigadores
y de la sociedad. Esta batalla la ganaremos cambiando a estndares de publicaciones de mayor uso, a formatos con mayores
posibilidades de difusin e intercambio, participando en la
socializacion de la informacin.
146
La batalla por la documentacin y preservacin de la informacin es difcil; pero a la larga mas fcil de resolver que la
batalla contra la perversidad de los investigadores. Esta batalla
fue librada en la primera poca de la Revista y la actitud de alejamiento e indiferencia de los investigadores provoco el colapso
y la Revista perdi. Los pioneros de la Revista no contaron
con un medio ambiente como el actual, la mstica cedi ante
otros intereses. Aunque, en la actualidad el escenario permite
cierto optimismo, observamos una amenaza similar a la de la
primera poca de la Revista, por un lado los investigadores no
se cohesionan como una comunidad cientfica, suficientemente
activa y trascendente como para impulsar la Revista a los niveles
internacionales esperados.
Solamente, con la participacin efectiva de todos nosotros
La formacin de una comunidad cientfica debe convertirse
en parte sustancial de la poltica de investigacin del Instituto
de Ciencias Biolgicas y de toda la universidad. Si bien los incentivos como una poltica de investigacin pueden redundar
sobre la cantidad de invetigacion, la calidad e innovacin de las
investigaciones dependern de la consolidacin de un grupo
de individuos interactuantes, criticos, creadores e identificados
con una comunidad cientfica. Las comunidades cientficas
con redes complejas de individuos que se extienden mas alla
de pases y han demostrado que al intercambiar conocimientos
e informacin desarrollan la ciencia y tecnologa. Aprovechar
los trabajos con investigadores extranjeros y nacionales para
incrementar y fortalecer una red social que permita expandir
nuestra comunidad cientfica pueden ser metas que permitirn
impulsar la Revista.
La Revista es un medio para comunicacin, preservacin,
difusin y tambin para integracin, si en los prximos aos logramos consolidar y extender la comunidad cientfica, podremos
sobrevivir y lograr la excelencia de las revistas del main stream,
pero sobretodo estaremos contribuyendo a preservar el acceso
de los conocimientos para las generaciones que vendrn.
Rev. peru. biol. 16(2): 147- 150 (Diciembre 2009)
Homenaje a Manuel
Tantalen
ISSN 1561-0837
HOMENAJE
Manuel Edmundo Tantalen Vidaurre
Las siguientes lneas son un homenaje al doctor Manuel

Tantalen, un gran acadmico, maestro y ser humano.
Manuel Edmundo Tantalen Vidaurre naci en el Callao el
16 de noviembre de 1942. Realiz sus estudios secundarios en el
colegio 2 de Mayo y el grado de Bachiller lo obtuvo en la Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor
de San Marcos en el ao 1964. El grado de Doctor en Ciencias
Biolgicas, lo obtuvo en el ao 1973 con la tesis Nuevo gnero
y nuevas especies de monogeneos de peces de algunas reas de
la costa peruana. Con redescripcin de una especie conocida,
trabajo que asesor su maestra la doctora Luz Sarmiento.
El doctor Tantalen es un acadmico de gran prestigio y brillante trayectoria. Ha dedicado su labor acadmica al estudio de
los parsitos abarcando la parasitologa mdica, animal, marina,
y de animales de vida silvestre, pero su rea de mayor inters
fue la helmintologa. Sus trabajos sobre helmintos parsitos de
peces fueron pioneros en el Per, especialmente, los helmintos
que pueden infectar al hombre.
El ha diseminado sus conocimientos e investigaciones desde
el ao 1965, fecha en que inici el ejercicio de la docencia universitaria, con ms de 30 aos ininterrumpidos en la Facultad
de Medicina de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.
Posteriormente ha enseado en la Universidad Ricardo Palma,
y recientemente en la Universidad Peruana Cayetano Heredia.
La calidad de sus investigaciones le ha valido el ser invitado a
dictar clases y conferencias en universidades extranjeras y en la
actualidad tambin es profesor de la Unidad de Postgrado de la
Facultad de Ciencias Biolgicas de la UNMSM.
Su inters acadmico se volc tambin en la difusin de su
rea de investigacin, participando activamente en sociedades
cientficas. Es as que en el ao 1974, como miembro de la
Asociacin de Bilogos de la Universidad Nacional mayor
de San Marcos, fue miembro del primer Comit Editor de la
Revista Peruana de Biologa, y en la actualidad es an colabora
con sta revista como miembro del Comit Consultivo. Fue

miembro del Comit Editor de la Revista Peruana de Medicina
Tropical, as como editor de la Revista Biotempo publicada por
la Universidad Ricardo Palma. Recientemente, tambin fue
uno de los fundadores y editor asociado de la revista Neotropical Helminthology de la Asociacin Peruana de Helmintologa
e Invertebrados Afines.
Ha sido distinguido como Miembro Honorario de la Sociedad Peruana de Parasitologa y el ao 2009 fue nombrado
Profesor Emrito de la Universidad Nacional Mayor de San
Marcos.
Sus cualidades le permitieron ocupar cargos como el de Jefe
de la Seccin Cientfica de Parasitologa e Inmunopatologa, Jefe
del Laboratorio de Diagnstico Parasitolgico y Jefe del Laboratorio de Helmintologa en el Instituto de Medicina Tropical
Daniel A. Carrin de la UNMSM, lugar donde forj gran parte
de sus investigaciones.
En su produccin acadmica podemos contar varios manuales
de prcticas y tcnicas y por lo menos 118 publicaciones en
revistas cientficas nacionales y extranjeras.
Por otro lado, muy pocos conocen las cualidades artsticas del
Dr. Tantalen. Desde muy joven fue talentoso para la msica
clsica, paralelamente a sus estudios universitarios integr los
primeros violines de la Orquesta Filarmnica de Lima (fundada
en el ao 1959) bajo la direccin del maestro Leopoldo La Rosa.
Tambin, form parte del cuarteto de cuerdas Aquarius y de
otros conjuntos de cmara del que fue su director. Actualmente,
dirige el coro polifnico Nab, perteneciente a la parroquia de
Los Desamparados, Lima.
Como alumnos y discpulos del doctor Tantalen debemos
mencionar como caractersticas de su persona la honestidad, la
sencillez y modestia. Como Maestro destaca su generosidad, su
puntualidad, energa, su carcter exigente y minucioso, sobre
147
Homenaje a Manuel Tantalen
todo en las investigaciones, elaboracin de escritos y direccin

de tesis, en fin todas las caractersticas que se esperan encontrar
en los maestros de la talla del Dr. Tantalen. Los colegas Alina
Huiza, Rufino Cabrera, Lily Arrojo, Asucena Naupay, Hermes
Escalante y la que suscribe el presente, nos sentimos orgullosos de
tener a un gran maestro y poder considerarnos sus discpulos.
Rosa Martinez Rojas
Publicaciones cientficas del doctor Manuel Edmundo Tantalen Vidaurre

La presencia de larvas de Anisakis sp. en peces comerciales del mar
peruano. Revista Peruana de Medicina Tropical UNMSM.
1: 38-43; 1972.
Prevalencia de enteroparsitos en los distritos de San Juan y
Magdalena (Departamento de Cajamarca) 1971. Revista
Peruana de Medicina Tropical UNMSM. 2: 37-41; 1971.
Monogeneos de la familia Microcotylidae Taschenberg, 1879
parsitos de peces del mar peruano con descripcin de una
especie nueva. Biota 10: 120-127; 1974.
Parabatrachostrongylus lumbrerasi n.g., n.sp. (Nematoda: Trichostrongylidae) parsito de anfibio de Arequipa. Biota 10:
159-163; 1974.
Dos nuevas especies de Monogeneos parsitos de peces comerciales
del mar peruano. Biota 10: 235-242; 1974.
Los hospederos intermediarios de Fasciola hepatica en el Per. 1.
Estudio de la infeccin natural y experimental de Lymnaea
viator, Lymnaea diaphana y Physa venustula. Biota 10:
243-250; 1974.
Monoecocestus parcitesticulatus Rego, 1960 (Anoplocephalidae) un
nuevo cestodo para el Per. Revista Peruana de Biologa
1: 81; 1974.
La presencia de Fasciola hepatica en la localidad de Huinco. Comprobacin experimental. Revista Peruana de Biologa 1:
136-146; 1974.
La infeccin de cangrejos procedentes del valle de Condebamba
(Cajamarca) por metacercarias de Paragonimus. Revista
Peruana de Biologa 1: 192-193; 1974.
La va de penetracin de la larva de Paragonimus peruvianus en
animales de experimentacin. Revista do Instituto de
Medicina Tropical Sao Paulo 16: 332-336; 1974.
Pseudoeurysorchis sarmientoi n.g., n.sp. (Monogenea: Diclidophoridae) parsito de pez comercial del mar peruano. Revista
Brasilera de Biologa 34: 253-258; 1974.
Lesiones histopatolgicas en pulmn de gato domstico inoculado experimentalmente con Paragonimus peruvianus.
Revista Peruana de Medicina Tropical UNMSM. 3-4:
32-41; 1975.
Estudio de algunos tremtodos del Per. Revista Peruana de Medicina Tropical UNMSM 3-4: 46-56; 1975.
Monogeneos de peces de las costas del Per. I. Axine ibaezi n.sp.
parsito de un pez volador (Exocoetus volitans). Revista
de Biologa Tropical 22: 211-215; 1975.
Hallazgo de larvas plerocercoides de Diphyllobothriidae Lhe, 1910
(Cestoda) en peces del mar peruano. Boletn Chileno de
Parasitologa 330: 18-20; 1975.
Contribucin al conocimiento de los helmintos de vertebrados del
Per. Biota 10: 437-443; 1976.
Los hospederos intermediarios de Fasciola hepatica en el Per. 2.
Infeccin experimental de Lymnaea columella Say. Biota
11: 34-37; 1976.
La paragonimiasis en la poblacin de los distritos de San Juan y
Magdalena (Cajamarca) 1971. Biota 11: 23-33; 1976.
148
Observaciones sobre la biologa del cisticercoide de Hymenolepis

diminuta. Boletn Peruano de Parasitologa 2: 89; 1976.
Estudio de algunos nemtodos de "cucarachas" del Per. Boletn
Peruano de Parasitologa 2: 51-56; 1980.
Estudio sobre los helmintos de peces elasmobranquios de la costa
peruana. 1. Nuevos registros de Tetraphyllideos. Boletn
Peruano de Parasitologa 2: 71-75; 1980.
Estudio de la larva de cestode parsito de Mesodesma donacium L.
"macha" de la costa peruana. Boletn Peruano de Parasitologa 3: 22-27; 1981.
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A newISSN
species
of Nasa
1561-0837
A new shrubby species of Nasa Weigend ser. Carunculatae (Urb. &

Gilg) Weigend (Loasaceae) from the Amotape-Huancabamba Zone
Nueva especie arbustiva de Nasa Weigend ser. Carunculatae (Urb. & Gilg)
Weigend (Loasaceae) de la Zona Amotape-Huancabamba
Tilo Henning1, Asuncin Cano2,3 and Maximilian Weigend1
1 Institut fr Biologie Systematische Botanik und Pflanzengeographie, Freie Universitt Berlin,
Altensteinstr. 6, 14195 Berlin,
Germany.
2 Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San
Marcos, Avenida Arenales 1256,
Jess Mara, Apdo. 14-0434, Lima
14, Per. E-Mail: acanoe@unmsm.
edu.pe
3 Instituto de Investigacin de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi,
Facultad de Ciencias Biolgicas,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos.
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
02/09/2009
09/11/2009
12/01/2010
Abstract
Nasa is the largest genera in the Loasaceae family and it is particularly speciose in the Amotape-Huancabamba
Zone of northern Peru. Nasa ser. Carunculatae is a group of four species, three of them endemic to the AmotapeHuancabamba Zone. Species in this group are characterized by their shrubby habit, deciduous leaves, and
typical tilt-revolving flowers with white to greenish petals. In this work, we describe a new species of Nasa ser.
Carunculatae from the southern limit of Amotape-Huancabamba area, La Libertad, Peru. The species differs
from others in having much smaller and notably narrower leaves. Unlike all the other species of ser. Carunculatae, the entire distal portion of the stem is densely glandular. It is apparently most closely related to Nasa
carunculata, a species known from inter-Andean valleys of Ancash and Ayacucho.
Keywords: Nasa sanagoranensis, Loasaceae, new species, La Libertad, Peru
Resumen
Nasa es uno de los gneros ms numerosos de la familia Loasaceae y en particular uno de los ms especiosos
en la zona de Amotape-Huancabamba. Nasa ser. Carunculatae es un grupo con cuatro especies, tres de las
cuales son endmicas de la zona de Amotape-Huancabamba. Las especies de este grupo estn caracterizadas por su hbito arbustivo, hojas deciduas y flores con ptalos blancos a verdosos del tipo con escamas
florales que encierran al nctar y que obligan al polinizador a inclinarlas (tilt-revolver flowers). En el presente
trabajo, nosotros describimos una nueva especie del grupo Nasa ser. Carunculatae, procedente del lmite sur
de la zona de Amotape-Huancabamba, La Libertad, Per. La especie difiere por presentar hojas mucho ms
pequeas y notablemente ms angostas. A diferencia de las otras especies de la ser. Carunculatae, la porcin
distal del tallo es densamente glandular. Aparentemente est estrechamente relacionada a Nasa carunculata,
una especie conocida de los valles interandinos de Ancash y Ayacucho.
Palabras clave: Nasa sanagoranensis, Loasaceae, nueva especie, La Libertad, Per
Introduction
Nasa is the largest genus of the family Loasaceae and comprises ca. 100 species (Weigend et al. 2006). It has its centre of
diversity in Peru and especially in northern Peru and southern
Ecuador, the so-called Amotape-Huancabamba Zone, where
a particularly large number of narrow endemics occur, often
known only from single localities (Dostert & Weigend 1999;
Rodriguez & Weigend 2007; Weigend 2000, 2002; Weigend
& Rodriguez R. 2002, 2003;Weigend et al. 1998, 2003). The
infrageneric systematics of Nasa remain largely obscure and
the morphological groups may not represent natural entities
(Weigend & Gottschling 2006).
However, while the majority of taxa represent herbaceous
plants, there are three morphologically comparatively welldefined species groups which include shrubby representatives.
Two of them, Nasa ser. Grandiflorae (Urb. & Gilg) Weigend
and Nasa ser. Alatae (Urb. & Gilg) Weigend have orange or
yellow, campanulate corollas. The third shrubby group, Nasa
ser. Carunculatae (Urb. & Gilg) Weigend has the typical tiltrevolver-flowers with white or bicolorous petals, which are
common across the subfamily Loasoideae.
The representatives of ser. Carunculatae are much-branched
from the base and have ovate, lobed leaves. Unlike all other
species of Nasa, they are deciduous and loose most or all of
their leaves at the end of the wet season (usually May/June).
Nasa ser. Carunculatae was last revised in 2003 (Weigend et al.
2003), and four species were recognized, with a northernmost
representative in the extreme South of Ecuador (N. connectans
Weigend), two species in the Amotape-Huancabamba Zone
[N. macrothyrsa (Urb. & Gilg) Weigend and Nasa usquiliensis
Weigend, T.Henning & C.Schneid.] and another, widespread

species in inner-andean valleys from northern Ancash to Ayacucho [N. carunculata (Urb. & Gilg) Weigend].
Material examined
One of us (AC) collected yet another species clearly belonging to this group in the Amotape-Huancabamba Zone in the
Department La Libertad in June 2008 (Figure 1). The species
was collected in the Sanagoran District (Prov. Sanchez Carrin,
Depto. La Libertad) and is clearly closely allied to N. carunculata (Figure 5), but also clearly falls outside the range of that
species and is here described as a species new to science. Nasa
sanagoranensis sp. nov. can be easily distinguished from the previously known species of the group by its smaller leaves which
are only shallowly lobulate, faintly serrate and shortly petiolate
and its distinctly smaller flowers. To describe the new species
a taxonomic treatment is given as well as an updated key for
Nasa ser. Carunculatae.
Characteristics
The five species of the Nasa carunculata complex can be readily distinguished by morphological characters. The most easily
observed characters are lamina shape and size, indumentum,
flower (nectar scales, petals) and fruit morphology.
Growth habit. Nasa sanagoranensis is a deciduous, perennial
shrub like the other members of Nasa ser. Carunculatae. It is
the smallest species of this group, with its numerous erect to
ascending stems reaching a height of only 5060 cm (versus
100200 cm in the other taxa).
151
Henning et al.
Leaf morphology. Lamina shape and size are often taxonomically informative in Nasa ser. Carunculatae. Leaf margins are
deeply lobulate with 47 coarsely serrate lobules on each side
(N. macrothyrsa, N. usquiliensis and N. carunculata) or only shallowly lobulate (N. connectans). The lamina of N. sanagoranensis
is ovate with a truncate to subcordate base and an acuminate
apex. Nasa sanagoranensis has the narrowest leaves in the whole
complex (and some of the narrowest in the genus), which are
intermediate in lobule depth between the two types described
above. With a leaf size of ca. 40110 x 1015 mm the leaves
are also the smallest known from Nasa Ser. Carunculatae (the
other species have leaves 80170 (up to 400 in N. macrothyrsa)
x 25110 mm). The petioles are very short (45 mm versus
1080 mm in the other species) and the bracts and upper leaves
are subsessile.
Inflorescence morphology. Nasa sanagoranensis has terminal
mono- or dichasia or few-branched thyrsoids with 58 pendent
flowers as typical for N. ser. Carunculatae. More complex inflorescence branching as reported from N. macrothyrsa is absent.
Indumentum. In Nasa three basic types of trichomes are
found (Doster & Weigend 1999): uniseriate gland-tipped
trichomes, scabrid/glochidiate trichomes and stinging hairs
(setae). Nasa sanagoranensis has dense indumenta of glochidiate
trichomes on almost all parts of the plant. Scabrid trichomes
are restricted to stem and adaxial leaf surface. Setae are generally scarce compared to other members of the complex. Reddish brown setae are found on stem, adaxial leaf surface and
especially calyx and fruit. White setae are restricted to the
abaxial leaf surfaces and distal parts of the stem. Uniseriate
gland-tipped trichomes, usually rare and restricted to the petals in Nasa ser. Carunculatae, very densely cover all distal parts
of Nasa sanagoranensis. The dense cover with glochidiate hairs
and the abundance of uniseriate, gland-tipped trichomes in the
inflorescence are unique in Nasa ser. Carunculatae.
Flower morphology. Nasa ser. Carunculatae has the typical
tilt-revolver flowers morphology of Nasa, as described elsewhere
(Weigend & Gottschling 2006: p. 125, Fig. 1) Overall morphology, shape and colouration of the flowers of Nasa sanagoranensis
differ only marginally from the other species of the group.
However, the flowers are strikingly small (ca. 20 mm in diam.)
and are the smallest in the group and some of the smallest in
the genus.
Distribution. Nasa sanagoranensis was collected close to the
southernmost limit of the so called Amotape-Huancabamba
Zone (Berry 1982, Ayers 1999, Young & Reynel 1997, Weigend
2002, 2004). This phytogeographical zone reaches from the Rio
Jubones system in Ecuador to the Rio Chamaya system in Peru
(Weigend 2004) and is a species rich area with an exceptional
percentage of endemism (Young & Reynel 1997, Weigend et
al. 2005a, b). Nasa sanagoranensis is the fourth species of Nasa
ser. Carunculatae from the Amotape-Huancabamba Zone, only
one species, N. carunculata, occurs outside this region. Nasa Ser.
Carunculatae thus conforms to a pattern observed in numerous
species groups such as Nasa ser. Grandiflorae, N. ser. Alatae and
the N. stuebeliana group, but also in entirely unrelated plant
groups such as Ribes, Passiflora, Urtica (Skrabal et al. 2001,
Weigend 2002, 2004, Weigend et al. 2005b, Weigend et al.
2006). Figure 1.
Figure 1. Distribution map of the species of Nasa ser. Carunculatae. N. connectans (white circle), N. macrothyrsa (white stars), N. usquilliensis
(black star), N. sanagoranensis sp. nov. ( black circle) and N. carunculata (white rhomboids).
152
A new species of Nasa
Figure 2. Nasa sanagoranensis sp. nov. Drawing.

(A) Habit, (B) Leaf, (C) Flower, (D) Petal, (E) Sepal,
(F) Staminode, (G) Floral scale, lateral view, (H) Floral scale, dorsal view, (J) Fruit. Drawn from A. Cano
& N. Valencia 18448. Drawing: K. Hardtge.
153
Henning et al.
Figure 3. Habitat and habit of Nasa sanagoranensis sp. nov. (A. Cano & N. Valencia 18448) Photo by Asuncin Cano.
Figure 4. Flower of Nasa sanagoranensis sp. nov. (A. Cano & N.

Valencia 18448). Photo by Asuncin Cano.
154
Figura 5. Flower of Nasa carunculata (Urb. & Gilg) Weigend (M.

Weigend et al. 5035). Photo by Maximilian Weigend.
A new species of Nasa
Key to the species of Nasa ser. Carunculatae

1. Petioles less than 7 mm long, lamina 49 (12) cm long (on vegetative shoots
and below inflorescence).
2
2. Leaves always at least slightly rugose, narrowly triangular to ovate (> 25 mm
wide); petals 1419 mm long.
N. carunculata
2. Leaves flat, shallowly lobulate and narrow (< 20 mm wide); petals 811 mm
long.
N. sanagoranensis sp. nov
1. Petioles 1540 (80) mm long, lamina 1020 cm long (on vegetative shoots
and below inflorescence).
3
3. Floral scales 56 mm long, red and dark yellow; petals 1217 mm long;
fruiting pedicels ca. 10 mm; only S Ecuador.
N. connectans
3. Floral scales 811 mm long, red and white or greenish white; petals 2030
mm long; fruiting pedicels 2030 mm, only N Peru.
4
4. Petals ca. 9 mm deep, claw ca. 7 mm long; floral scales dorsally with two
red transversal stripes (scale neck, callus); leaves abaxially whitish from scabrid
trichomes ca 0,50,75 mm long.
N. macrothyrsa
4. Petals 57 mm deep, claw ca. 4 mm long; floral scales dorsally with three red
transversal stripes (scale neck, callus, nectar sacs distally); leaves abaxially green
with glochidiate trichomes ca 0,250,5 mm long.
N. usquiliensis
Formal Taxonomy
Nasa sanagoranensis T. Henning, M. Weigend & A.
Cano, sp. nov.
(Figs. 2 AJ, 3, 4)
TYPE: Peru. Dept. La Libertad. Prov. Sanchez Carrin.
Ditrito Sanagoran. Rocky slope, 27272739 m, 08136259137456, 05.06.2008, A. Cano & N. Valencia 18448 (holotype:
USM, Isotypes BSB, HUT).
Haec species N. carunculatae affinis, sed ab ea foliis multo angustioris, indumento glanduloso, atque corolla minora differt.
Coarse perennial shrub 5060 cm tall, with numerous stems
from base, these basally decumbent, up to > 6 mm thick near
base, sparsely covered with reddish brown setae 1,52 mm long
and densely covered with glochidiate trichomes. Petioles 45 mm
long, sparsely setose, upper leaves subsessile; lamina elongate,
40110 mm long, 1015 mm wide, base cuneate to rounded,
margin entire to shallowly lobulate with 47 lobules on each
side, each 25 mm long and 510 mm wide, coarsely serrate;
abaxial surface covered with few pale setae 11,5 mm long and
very densely covered with glochidiate trichomes 0,250,5 mm
long, adaxial surface covered with reddish brown setae 22,5
mm long, scabrid trichomes 0,50,75 mm long and shorter
glochidiate trichomes.
Flowers in a terminal mono- or dichasia or few-branched
thyrsoids up to 35 cm long overall, with 13 monochasial
branches and 58 pendent flowers per branch; bracts lanceolate, shallowly serrate, approximately 510 mm long, 23 mm
wide; pedicels ca. 58 mm long; calyx very densely covered with
glochidiate trichomes and reddish brown setae , tube conical,
3 x 3 mm, calyx lobes acuminate from widely ovate base, ca. 4
mm long, ca. 2 mm wide; petals deeply cymbiform, 811 mm
long, 34 mm deep, base unguiculate and abruptly widened
into two small, triangular teeth 23 mm from base, densely
covered with glochidiate hairs and uniseriate gland-tipped
trichomes on back, pure white; nectar scales ovate, narrowed
above, ca. 4 mm long, ca. 3 mm wide, base incurved, back
with two elliptical, confluent nectar sacs at base, these distally

red, with 3 vertical grooves below neck and with 3 united or
separate carunculae (fragmented callus) ca 1,5 mm from scale
neck, neck conspicuously thickened, slightly recurved, without
filaments, laterally protracted into two small erect wings ca. 1
mm long and 0,5 mm wide; staminodia 2 per scale, ca. 5 mm
long, base slightly dilated, filiform above, sparsely papillose to
epapillose white; stamens with filaments 79 mm long, white,
anthers 0,5 mm long and wide, yellowish brown. Fruit a widely
cylindrical capsule with persistent calyx lobes, pedicel erect,
ca. 25 mm long, capsule 815 mm long and ca. 8 mm wide at
apex. Figure 2, 3 and 4.
Acknowledgments
We thank Golder Associates Peru S. A. and the Barrick Lagunas Norte Mining Company for the logistic support during field
work. Similarly, we thank Niels Valencia, Blanca Len, Mnica
Arakaki and Mara I. La Torre for reviewing the manuscript.
Also, we thanks to Jos Roque for your help with the figure 1.
Financial support for the first author (TH) by the NaFG is
gratefully acknowledged. We want to express our gratitude to
Kristin Hardge for providing the drawing.
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Nueva especie
de1561-0837
Pentacalia
ISSN
Una nueva especie de Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae) del

Norte de Per
A new species of Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae) from Northern
Peru
Herbarium Truxillense (HUT), Universidad Nacional de Trujillo. Jr.
San Martn 392. Trujillo, Per.
Email Abundio Sagstegui:
abundiosag@hotmail.com
Email Eric F. Rodrguez:
efrr@unitru.edu.pe
Resumen
Es descrita e ilustrada una nueva especie de Pentacalia Cassini (Senecioneae: Asteraceae) procedente del
Departamento de La Libertad, Per, y aparentemente endmica de la Provincia de Santiago de Chuco, denominada Pentacalia vallejiana Sagst. & E. Rodr. sp. nov. Esta nueva especie es suigneris entre las especies
peruanas y dentro del gnero. Se compara con sus relacionados y adicionalmente se presentan datos sobre
su distribucin geogrfica y ecolgica.
Palabras clave: Pentacalia, Asteraceae, especie nueva, Santiago de Chuco, La Libertad, Per.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
22/10/2009
26/12/2009
12/01/2010
Pentacalia vallejiana Sagst. & E. Rodr. sp. nov. is described as a new species of Pentacalia Cassini
(Senecioneae: Asteraceae) from the Department of La Libertad, Peru. This new species is apparently endemic to
the province of Santiago de Chuco. Pentacalia vallejiana is a remarkable Peruvian species and peculiar within
the genus. It is compared with its closest relative and data on its geographical distribution and ecology are
provided.
Keywords: Pentacalia, Asteraceae, new species, Santiago de Chuco, La Libertad, Per.
Introduccin
El gnero americano Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae)
fue descrito por Cassini en 1827 en alusin a la presencia de
cinco costillas en los aquenios. Robinson y Cuatrecasas (1978)
restablecieron el gnero olvidado por mas de 150 aos, y en la
actualidad presenta alrededor de 217 especies, distribuidas la
mayora en Sudamrica y en particular al norte de este continente
(Daz-Piedrahita y Cuatrecasas 1999).
Para la flora del Per se han registrado alrededor de 50
especies, distribuidas en casi todos los hbitats, desde los bosques montanos, andinos, amaznicos, hasta las elevaciones
altoandinas de la jalca y puna (Cuatrecasas 1981, 1994; Brako
y Zarucchi 1993; Ulloa Ulloa et al. 2004), de ellas 32 son endmicas (Beltrn et al. 2006). El Per ocupa el segundo lugar de
especiacin y diversificacin por el nmero elevado de especies
(Daz-Piedrahita y Cuatrecasas 1999). Los ltimos trabajos en
este gnero para el Per son los efectuados por Robinson &
Cuatrecasas (1993), quienes describieron 9 especies nuevas y
una nueva combinacin para la especie cusquea P. vargasiana
(Cabrera) H. Rob. & Cuatrec.; Cuatrecasas (1994) realiz las
nuevas combinaciones P. miniaurita (Sagst. & M.O. Dillon)
Cuatrec. y P. pleniaurita (Cuatrec.) Cuatrec.; as mismo, Beltrn
(1999) efectu la nueva combinacin P. petiolincrassata (Cabrera
& Zardini) Beltrn.
Revisando crticamente tanto el material de herbario como
el de las ltimas colecciones procedentes de los andes peruanos,
en particular del Norte con nfasis en la Regin La Libertad
(Prov. Santiago de Chuco), se ha encontrado una nueva especie, que denominamos Pentacalia vallejiana Sagst. & E. Rodr.
sp. nov. perteneciente a Pentacalia subgenero Pentacalia sensu
Cuatrecasas (1981); cuya descripcin, ilustracin y discusin es
el objetivo de este trabajo.
Material y mtodos
El estudio est basado en la revisin de material nico y observaciones directas de hbito y hbitat en el campo, efectuadas
en el ao 2009 en la localidad de Huayatn en la Provincia de
Santiago de Chuco, La Libertad; a 3098 m de altitud. Las colecciones se realizaron de acuerdo con la metodologa y tcnicas
convencionales de herborizacin. Adicionalmente al trabajo de
campo se fij y conserv material en lquido (alcohol etlico al
70% o AFA) para estudiar la estructura floral.
El material botnico del tipo fue depositado en los siguientes
herbarios: F, HUT, MO, US y USM. Son presentadas, la descripcin, discusin, delineacin y mediciones de la especie (Fig.
1AJ). Tambin se adicionan datos de su ecologa y distribucin
geogrfica en la zona de Amotape-Huancabamba de elevada
riqueza endmica (Weigend 2002; 2004). Los acrnimos de los
herbarios son citados segn Holmgren et al. (1990).
Taxonoma
Pentacalia vallejiana Sagst. & E. Rodr. sp. nov.
(Fig. 1 AJ)
Tipo: PER. Dpto. La Libertad, Provincia Santiago de Chuco, Huayatn (Stgo. de Chuco), 3098 m,
80844,2S-781122,9W, 23 Mayo 2009, A. Sagstegui A.,
E. Len & M. Flix 17669 (Holtipo: HUT; Istipos: F, HUT,
MO, US, USM).
Frutex ramosus ca. 2 m altus. Ramis fuscescentibus, glabrescentibus, irrigulariter 4-gonis, longe sulcatis, fistulosis, ca. 10 mm
crassis. Folia alterna, petiolata (petiolis glabris, purpurescentibus, 2,53,5 cm longis), ovato-lanceolata, basi hastata, apice
acuto-acuminata, irregulariter dentato-mucronulata, 1316,5
cm longa, 2,53,5 cm lata. Auricula caduca, semicircular, ca.
1 cm. Capitulescentiae cymoso-corymbiformes laxe terminales.
Capitula multa, radiata, pedicelata (pedicellis 0,51,0 cm
longis). Involucrum breviter conicum, 67 mm altum por 45
mm crassum. Caliculum 56 bracteolatum, bracteolis linearis,
subaequalis, 1,52 mm longis, 0,5 mm latis. Phyllaria 13,
2-seriata; externis 5, linearis, acuminatis, 56 mm longis,
0,51 mm latis; internis 8, oblongo-linearis, acuminatis, 56
mm longis, 11,2 mm latis. Flores marginales 8, feminei, ligulae
157
Sagstegui & Rodrguez
Figura 1. Pentacalia vallejiana Sagst. & E. Rodr. sp. nov. A. Rama florfera; B. Hoja; C. Captulo; D. Bracteola del calculo; E. Filaria externa; F. Filaria interna; G. Flor femenina ligulada; H. Flsculo; I. Antera; J. Ramas estigmticas. Delineado por R. Aguirre T. de el holtipo A.
Sagstegui A. et al. 17669 (HUT).
158
Nueva especie de Pentacalia
oblongo-ellipticae, 4-nervatae, glabrae, 3-dentatae, 45 mm

longae, 22,5 mm latae. Flores disci 2628, hermaphroditi;
corolla tubulosa, glabra, 7,58 mm, in tertio inferiore anguste,
limbus quinquelobus. Achenia (immatura) oblanceolata, atrofuscescentes, glabra, 5-costata, 1,52,5 mm longa, 1 mm lata.
Pappus uniseriatus, aristae 56 mm longae.
Arbusto apoyante, de unos 2 m de longitud. Tallos ramificados, irregularmente tetrgonos, surcados longitudinalmente,
color marrn claro, glabrescentes, fistulosos, hasta 10 mm de
dimetro. Hojas alternas, pecioladas (pecolos ligeramente acanalados, purpreos, glabros, 2,53,5 cm de largo), membranceas;
limbos desde ovados hasta ovado-lanceolados, hastados en la
base, agudo-acuminados en el pice, irregularmente dentadomucronulados, retinervados (nervadura central purprea), los
mas grandes 1316,5 cm de largo por 2,53,5 cm de ancho;
aurculas 2, subcirculares, en la base del peciolo y rodean ligeramente al tallo, ca. 1 cm largo, caducas. Capitulescencias
terminales en cimas corimbiformes laxas, blanco-tomentulosas
(tomento caedizo), de hasta 17 cm de largo, bracteadas, brcteas angosto-lineares, 57 mm de largo. Captulos numerosos,
radiados, pedicelados (pedicelos delgados, marrones, de 0,51,0
cm de longitud), 0,81,0 cm alto, 0,50,7 cm de dimetro.
Involucro ligeramente cnico, verde plido, de 67 mm de alto
por 45 mm de dimetro. Calculo con 56 bracteolas lineares,
subiguales, 1,52 mm de largo por 0,5 mm de ancho, dorso ligeramente blanco-lanuginoso. Filarias 13, 2-seriadas, 5 externas,
lineares, cuspidadas y agudsimas, membranceas, ligeramente
engrosadas en el centro, mrgenes tenuemente escariosos,
porcin apical penicelada, 56 mm de largo por 0,51 mm de
ancho; 8 internas, oblongo-lineares, cuspidadas y agudsimas,
engrosadas en el dorso, mrgenes anchos y escariosos, porcin
apical penicilada, 56 mm de largo por 11,2 mm de ancho.
Flores marginales 8, femeninas, liguladas, 810 mm de largo y
22,5 mm en su parte mas ancha, tubo glabro de 45 mm de
largo por 1 mm de ancho, lgula amarilla, 4-nervada, glabra,
oblongo-elptica, angostada y 3-dentada en el pice, de 45 mm
de largo por 22,5 mm de ancho; estilo exerto, 55,5 mm largo,
ramas estigmticas incurvadas, 1,52 mm largo; ovario oblongo,
glabro, de 12 mm de largo papus blanco-piloso, setas 5 mm de
largo, estrigosas. Flores del disco 2628, hermafroditas, 7,58
mm de longitud, corola tubulosa, glabra, amarilla, estrecha en el
tercio inferior, porcin tubular 2,53 mm de largo por 1 mm de
ancho, limbo 4,55 mm largo por 1,2
1,5 mm ancho, 5-lobulado, lbulos triangulares de 0,7 mm de longitud por 0,5 mm de

ancho, penicilados en el pice; ovario oblongo, glabro, 12 mm
de largo, papus blanco-piloso, setas 5 mm de largo, estrigosas;
estilo brevemente exerto, 7,58,5 mm de largo, estigma bfido,
ramas estigmticas obtusas, truncadas, con corona de pelos
dispersos en el pice, 1,5 mm de largo; anteras exertas, 6,57,5
mm de longitud, tecas 33,5 mm de largo por 1 mm de ancho,
apndice apical oblongo 0,6 mm de largo, agudo-sagitadas en la
base, caudas de 0,5 mm de largo, cuello lageniforme engrosado
hacia la base, 0,50,7 mm, porcin libre del filamento 33,5
mm de largo. Aquenios inmaduros, oblanceolados, castaos
(atroparduscos), glabros, de 1,52,5 mm de longitud por 1 mm
de ancho, 5-costados; papus uniseriado, blanco-amarillento,
cerdas de 56 mm de longitud.
Discusin taxonmica
Pentacalia vallejiana es una especie escandente, slo conocida
de la coleccin del tipo. Pertenece a Pentacalia subgnero Pentacalia sensu Cuatrecasas (1981), y suigneris entre las especies
peruanas y del gnero en general. Presenta calculos coniformes,
hojas hastadas en la base, dos aurculas subcirculares caducas
en la base del peciolo, combinacin de caracteres no presentes
en otras especies. Las especies con la presencia de aurculase se
encuentran en Colombia (e.g.: P. genuflexa (Greenm.) Cuatr., P.
rugosa (Cuatr.) Cuatr., P. favillosa (Cuatr.) Cuatr.); sin embargo
difieren notablemente de la nueva especie.
Distribucin, ecologa y fenologa
Se conoce de la localidad de donde procede el tipo, aparentemente endmica de esta regin, creciendo a 3098 m de
altitud en suelos negros de humificacin variable; perteneciente
a la denominada zona de Amotape-Huancabamba de elevada
riqueza endmica y en su lmite sureo (Weigend 2004). Especie
apoyante asociada con otras Asteraceae y Agave americana, con
quienes vegetan, generalmente a lo largo de los cercos de las
chacras de cultivos.
Florece y fructifica entre mayo y julio despus de las lluvias.
Es visitado por abejas y otros insectos (planta melfera).
Etimologa
Los autores tienen el honor y a la vez el placer y privilegio
de dedicar este hallazgo al Dr. Csar Abraham Vallejo Mendoza
(18921938), asociando de este modo al Vate Universal con
una entidad florstica igualmente universal y ambos nativos de
la provincia Andina de Santiago de Chuco, Regin La Libertad,
Per.
Estado de Conservacin
Utilizando los criterios de la Lista Roja UICN (UICN 2001),
esta especie endmica debera ser incluida en la categora VU
(Vulnerable), debido a que el rea de presencia y ocupacin es
pequea y sin proteccin por el Estado; as mismo, por el reducido nmero y tamao de sus poblaciones que actualmente se
encuentran afectadas por la ampliacin de la frontera agrcola.
Agradecimientos
Agradecemos a los doctores Enrique Len y Miguel Flix, de
la Universidad Privada Norbert Wiener de Lima, Per, por su
colaboracin en los trabajos de campo, y a la Biloga Roxana
Aguirre por la preparacin de la excelente ilustracin que forma
parte de esta investigacin.
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Astrocaryum ulei newly discovered

in Peru
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Astrocaryum ulei (Arecaceae) newly discovered in Peru

Francis Kahn1 and Betty Milln2
1 IRD, UMR188-DIAPC, DYNADIV,
Casilla 18-1209, Lima, Per. Email
Francis Kahn: francis.kahn@ird.fr
2 Museo de Historia Natural,
San Marcos, Avenida Arenales
1256, Jess Mara, Apdo. 14-0434,
Lima 14, Per. Email Betty Milln:
bmillans@gmail.com
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
12/08/2009
30/11/2009
12/01/2010
Abstract
Astrocaryum ulei, previously known from Brazil and Bolivia, is here reported from Madre de Dios in Peru. Based
on the new material collected it has been possible to write an amended description of this species, which is
presented here.
Keywords: Palms, Astrocaryum, Peru
Resumen
Se registra para la flora peruana a la especie Astrocaryum ulei presente en Madre de Dios, conocida antes
para Brasil y Bolivia. Se presenta una descripcin actualizada de la especie.
Palabras clave: Palmeras, Astrocaryum, Per
The genus Astrocaryum is represented in the western and subandean regions of the Amazon basin by 14 species in Peru, two
species (Astrocaryum ciliatum and A. ferrugineum) in Colombia
and one (Astrocaryum ulei) in Brazil and Bolivia (Kahn 2008).
Astrocaryum ulei was originally described from Brazil, where
it is frequent in the States of Acre and Rondnia and extends
northwards in the State of Amazonas to the southern margin
of Rio Solimes (illustrations: Kahn and Milln 1992; Lorenzi
et al. 1996). It also grows in Bolivia (Boom 4154, NY), where
it was identified as Astrocaryum huicungo (Boom 1988) or
synonymized together with A. gratum and A. chonta under A.
murumuru (Moraes 2004).
Astrocaryum ulei was recently found in Madre de Dios, Peru,

where it is common along the road Puerto MaldonadoIapari,
continuously present from the northern margin of the river Madre de Dios to the Brazilian border (Fig. 1). The species forms
small stands on poorly-drained soils; it is usually caespitose with
a trunk 18 m high, and with several suckers from the base. It
is also found in terra firme forest and in open areas and pastures
(Fig. 2), where it usually grows as a solitary palm. The local name
of the palm is huicungo. Liquid endosperm of unripe fruit is
commonly drunk in Peru; the mesocarp of the ripe fruit is fleshy
and eaten by the Natives in Bolivia (Boom 1988).
Brasil
Iapari
4459
Iberia
San Lorenzo
4460
Bolivia
Ro Las Piedras
Madre de Dios
Ro
Madre de D
4470
4462
io s
R
Cusco
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4469 4461
4463
a
In
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4465
do
ona
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Ma
ta
pa
o
mb
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km
Puno
20
Figure 1. Astrocaryum ulei in Peru. Black circles: collecting sites (number refers to material conserved at USM, see text). Black squares: points
where we observed and identified A. ulei in the field.
161
Kahn & Milln
Figure 2. Astrocaryum ulei, the palm.
We did not encounter Astrocaryum ulei on the southern side

of the river Madre de Dios, where it is replaced by Astrocaryum
gratum that is distributed all the way to the Andean foothills in
Cusco and Puno Departments and in Bolivia. The two species
are easy to distinguish on the basis of the following characters:
(i) pistillate flower, the calyx is cup-shaped and much shorter
than the corolla in Astrocaryum ulei; it is pitcher-shaped and
longer than the corolla in A. gratum; (ii) perianth in fruit, with
a staminodial ring forming a regular disk slightly crenulate in
A. ulei; staminodial ring lobed and 6-toothed in A. gratum; (iii)
Astrocaryum gratum is never caespitose and the trunk frequently
reaches up to 15 m in height.
Figure 3. Astrocaryum ulei, pistillate flowers at anthesis.
162
Botanical vouchers collected in Peru are conserved at the herbarium (USM) of the Museo de Historia Natural, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Peru.
Astrocaryum ulei Burret
(Fig. 25)
Repert. Spec. Nov. Regni Veg., 35:114, 1934.
Type: Ule 106, Acre River, Brazil (MG?).
Medium-sized, caespitose or solitary palm. Trunk up to 8 m
high and 30 cm in diameter, bare and conspicuously marked
with leaf scars, unarmed, covered in the upper part with leaf
sheaths. Leaves 812, up to 600 cm long; sheath and petiole up
to 120 cm long, armed with flattened, grey to brown floccose,
black spines, up to 30 cm long and 1 cm wide in the proximal
part; rachis up to 510 cm long, armed with black spines; pinnae 85106 per side, regularly arranged in one plane; proximal
pinnae 7075 cm long, 22,5 cm wide; middle pinnae 100105
cm long, 56 cm wide; distal pinnae 2747 cm long, sometimes
several connate, 22,5 cm wide. Inflorescence erect; prophyll
55 cm long, densely brown setose; peduncular bract to 95 cm
long, proximal part covered with brown, 24 mm long bristles,
these usually not persistent, and grey floccose, flattened, black
spines, distal part with flattened, black, up to 5 cm long spines;
peduncle to 130 cm long, 3,2 x 4,1 cm in cross section, proximal
part tomentose, distal part spiny; rachis 2338 cm long; rachillae many, to 14 cm long, proximal part 15 cm long, glabrous,
distal part bearing the pistillate flowers, 3,59 cm long, covered
with minute, clavate, hyaline hairs, only one pistillate flower
inserted 0,21,5 cm from the rachis. Staminate flower with 3
sepals 0,50,7 mm long; petals 3, 2,53 mm long, connate in
the proximal part; stamens 6, anthers 11,2 mm long, filaments
Astrocaryum ulei newly discovered in Peru
1,5 mm long; pistillode minute, 3-parted. Pistillate flower 1117

mm long including stigmas; calyx glabrous, pergaminaceous,
cup-shaped, tridenticulate, 2,53 mm long; corolla oblong to
cask-shaped, more or less asymmetrical, 710 mm long, armed
with many short and brown spines; staminodial ring entire,
2,55 mm long; pistil cone-shaped, tomentose, covered with
bristles, these soft, zigzag, whitish in the proximal part, black
in the distal part; stigmas 3, 3,56 mm long. Fruit subglobose,
obovoid to turbinate, laterally flattened, 2,53,5 cm x 1,72,6
cm wide, 3,16,2 cm long including a 24 mm long beak, with
a pedicel (base of the rachilla) to 3 cm long; exocarp yellow to
brown, covered with black bristles 13 mm long; mesocarp
yellow, fleshy, fibrous, 25 mm thick; endocarp 2,14 cm long,
asymmetrical, ovoid to turbinate and acute basally. Fruiting
perianth with corolla 914 mm long, cup-shaped, deeply crenate, brown setose in the distal part; staminodial ring shaped as
a regular disk, minutely crenulate, 58 mm long; calyx 39 mm
long, glabrous, divided in 35 lobes, limb usually ivory-white,
brown distally.
Material collected from Peru (USM) F. Kahn 4459, 1
Nov. 2008, 276 m, 105854S, 693333W; 4460, 306
m, 113351S, 691726W; 4461, 2 Nov. 2008, 179
m, 123148S, 690444W; 4462, 264 m, 121309S,
690806W; 4463, 165 m, 123214S, 690828W; 4465,
22 Feb. 2009, 170 m, 123021S, 684805W; 4469, 210
m, 123216S, 690822W; 4470, 26 Feb. 2009, 237 m;
121043S, 690649W.
Figure 4. Astrocaryum ulei, staminate flowers at anthesis.
Acknowledgments
This work was done under the agreement between UNMSM/
Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Peru and IRD/
Institut de Recherche pour le Dveloppement (UMR DIAPC),
France, and supported by the PALMS project funded by the
European Community, 7th Framework Programme, Grant
Figure 5. Astrocaryum ulei, ripe fruits fallen on the ground.
163
Kahn & Milln
Agreement N212631. We thank Henrik Balslev and J.-C.

Pintaud for their comments on the manuscript.
Literature cited
Boom B. M. 1988. The Chcobo indians and their palms. Adv. Econ.
Bot., 6: 91-97.
Kahn F. 2008. The genus Astrocaryum (Arecaceae). Rev. peru Biol.
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Kahn F. & B. Milln. 1992. Astrocaryum (Palmae) in Amazonia.
A preliminary treatment. Bull. Inst. fr. t. and. 21 (2):
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Lorenzi H., H.M. de Souza, J.T. de Medeiros-Costa, L.S.C. de Cerqueira & N. von Behr. 1996. Palmeiras no Brasil: nativas e
exticas. Editora Plantarum, Nova Odessa, So Paulo.
Moraes M. 2004. Flora de palmeras de Bolivia. Universidad Mayor
de San Andrs. La Paz.
164
Lankesterella poeppigii n. sp. from

Bufo
poeppigii
ISSN
1561-0837
Lankesterella poeppigii n. sp. (Apicomplexa, Lankesterellidae) from

Bufo poeppigii (Tschudi, 1845) from Peru
Lankesterella poeppigii n. sp. (Apicomplexa, Lankesterellidae) de Bufo poeppigii
(Tschudi, 1845) del Per
1 Department of Animal Sciences,
Faculty of Agricultural, Food and
Environmental Sciences, of the
Hebrew University of Jerusalem,
Rehovot 76100, Israel.
2 Universit Montpellier 1, CNRS
UMR 2724, Laboratoire de Parasitologie - Mycologie, 163 rue
Auguste Broussonet, 34090 Montpellier, France. patrick.bastien@
univ-montp1.fr
3 Parasitologie Compare et Modles Exprimentaux (USM 307),
Musum National dHistoire Naturelle, 61 rue Buffon, CP52, 75231
Paris Cedex 05, France. chavatte@
mnhn.fr
4 Parasitologie Compare et
Modles Exprimentaux (USM
307), Musum National dHistoire
Naturelle, 61 rue Buffon, CP52,
75231 Paris Cedex 05, France. Tel.: +33140793500 ; Fax:
+33140793499. landau@mnhn.fr
() Author deceased
* Author to send correspondence
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
09/08/2009
03/11/2009
12/01/2010
Ilan Paperna1 (), Patrick Bastien2, Jean-Marc Chavatte3 and Irne Landau4*
Abstract
Lankesterella poeppigii n. sp. is described from Bufo poeppigii (Tschudi, 1845) from Peru. Merogony and oogony
occur in the capillary endothelium and the macrophages in the liver, spleen and kidneys. Meronts are oval,
25,229,4 x 15,716,8 m in size and yield 3546 merozoites. Oocysts are 26,329,4 x 15,117,6 m in size;
sporozoites 9,2-9,8 x 4,25,0 m in size, assemble in macrophages. Released 8,79,8 x 2,83,1 m sporozoites
enter erythrocytes. L. poeppigii is compared with Lankesterella petiti Lainson & Paperna, 1995 infecting Bufo
marinus (Linnaeus, 1758) in Brazil. The above mentioned specific characters, added to differences in hosts and
geographical location warrant the description of Lankesterella poeppigii from B. poeppigii as a new species.
Keywords: Lankesterella poeppigii n. sp., Bufo poeppigii, shizonts, oocysts, sporozoites.
Resumen
Lankesterella poeppigii n. sp. es descrita de Bufo poeppigii (Tschudi, 1845) del Per. La merogonia y oogonia
se producen en el endotelio capilar y los macrfagos en el hgado, el bazo y los riones. Los esquizontes son
ovalados, 25,229,4 x 15,716,8 micras de tamao y producen 3546 merozoitos. Los ooquistes miden 26,329,4
x 15,117,6 micras de tamao; los esporozoitos, reunidos en los macrfagos, miden 9,2-9,8 x 4,2-5,0 micras de
tamao. Liberados, los esporozoitos miden 8,79,8 x 2,83,1 micras y entran en los eritrocitos. Lankesterella
poeppigii es comparada con L. petiti Lainson y Paperna, 1995, que infecta a Bufo marinus (Linnaeus, 1758) en
Brasil. Los caracteres especficos citados, sumados a las diferencias entre los huespdes y en la localizacin
geogrfica justifican la clasificacin de la Lankesterella de B. poeppigii como una nueva especie.
Palabras clave: Lankesterella poeppigii n. sp., Bufo poeppigii, esquizontes, ooquistes, esporozoitos.
Introduction
Life history of Lankesterella minima (Chaussat, 1850) Labb,
1899, parasite of Rana esculenta Linnaeus, 1758, was studied by
Nller (1912, 1920). Later studies include light and electron
microscopic accounts on L. minima (Desser et al., 1990) and
additional species of both frogs (Stehbens, 1966a,b; Paperna &
Ogara, 1996; Paperna & Martin, 2001) and toads: by Mansour
& Mohammed (1962) from Bufo regularis Reuss, 1833 and by
Lainson & Paperna (1995) from B. marinus.
In the present communication we describe a new species of
Lankesterella from a Peruvian toad.
Material and methods
The toads were caught in February 1987, in a forest area of
North Peru, department Tumbes and were given to us by the
Museum of Natural History of Lima, Peru by courtesy of Dr.
Luz Sarmiento and Dr. Nelly Carrillo.
Twenty one Bufo poeppigii (Tschudi, 1845) were examined in
Lima, 14 toads were found infected with a Lankesterella. Only
three toads were brought to Paris for autopsied and examined
for parasitic protozoans description in blood and tissue.
Thin blood films and touch preparations from the liver, spleen
and kidneys were fixed in absolute methanol and stained with
phosphate buffered (pH 7,4) 10% Giemsa for one hour.
Tissue samples were fixed in Carnoy fluid, 5 m sections of
paraffin embedded tissue were stained with Giemsa-Collophonium method (Bray & Garnham, 1962). All measurements are
in micrometers (m).
Lankesterella poeppigii n. sp.

(Figures 112)
Type material: blood smear, fine section of liver and impression smear of liver from Bufo poeppigii, deposited under the
number: PXX 160165, in the collection of the Laboratoire
de parasitologie compare et modles experimentaux, Musum
National dHistoire Naturelle, Paris, France.
Diagnosis
Meronts as well as oocysts develop apparently in capillary
endothelial cells or in macrophages of the liver, spleen and
kidneys.
Premature schizont with 6 nuclei reach a size of 28,0 x
15,4 (Fig. 1). Ripe meronts are oval, 25,229,4 x 15,716,8,
enclosed in a conspicuous border and contain either numerous
(~46) nuclei (Fig. 2) or fully formed merozoites ~35 (Fig. 3).
Numerous elongate 8,110,6 x 1,72,2 zoites with a median
round nucleus are apparently the merozoites released from ripe or
collapsed meronts by the smear action (Fig. 4). These presumed
merozoites were consumed by macrophages; macrophages 21,6
x 20,2 in size contained ~10 merozoites (Fig. 5). Macrogametocytes and microgametocytes were not detected. The oocysts are
oval, 26,329,4 x 15,117,6, enclosed in a conspicuous border
(envelope, limiting wall), the undifferentiated oocyst contents
are vacuolated (foamy) and show a denser central mass (Figs. 6,
7). Oocysts with formed sporozoites were not found. Sporozoites 9,29,8 x 4,25,0, with traceable refractile body, released
from the oocysts accumulate in macrophages (monocytes);
their numbers varied from one (Fig. 8) or few ~6 (Fig. 9, 10)
in macrophages expanding to size of 21,625,5 x 15,921,8
165
Paperna et al.
Figures 16. Impression smears with different stages of Lankesterella poeppigii n. sp. in the liver of Bufo poeppigii from Peru, scale (for all
figures) 10m. (1) Premature schizont. (2) Schizont with divided nuclei. (3) Schizont with differentiated merozoites. (4) Merozoites released
from the ripe schizont. (5) Merozoites accumulated in a macrophages (ABC). (6) Non differentiated oocyst.
and up to 16, causing the macrophage to expand up to a size

of 28 x 19,6 (Fig. 11).
Only few melaninaccumulating macrophages accumulate
sporozoites (Fig. 12). Sporozoites finally enter erythrocytes,
the infection is heavy and multiple. Up to 3 sporozoites are
commonly observed in one erythrocyte. Intraerythrocytic
sporozoites are 8,79,8 x 2,83,1 in size, the nuclear chromatin
is conspicuous only on the sporozoite margins and the refractile
body is faintly visible (Figs. 11, 12).
166
Discussion
The criteria for specific differentiation of Lankesterella are
limited. The most frequently encountered stages of Lankesterella
are the sporozoites found in the peripheral blood erythrocytes. In
spite the considerable structural divergences observed among the
sporozoite shapes (Paperna & Landau, unpublished), a system
for taxonomic differentiation has not been developed. Descriptions of the stages developing in the viscera are less available, as
they require necropsy of the host.
Lankesterella poeppigii n. sp. from Bufo poeppigii
Figures 712. Impression smears with different stages of Lankesterella poeppigii n. sp. from the liver of Bufo poeppigii from Peru, scale (for
all figures) 10m. (7) Non differentiated oocyst showing distinct wall. (8) Monocyt with a single sporozoite. (9) Macrophage with ~ 6 sporozoites.
(10) Macrophages accumulating from 6 to over 16 sporozoites. (11) Erythrocytes (E) with 13 ripe sporozoites and macrophages (M) with
accumulated few and numerous sporozoites. (12) Melanomacrophages with accumulated sporozoites.
The revealed life history of L. poeppigii is similar to that

reported by Mansour and Mohammed (1962) for L. bufonis
parasitizing Bufo regularis in Egypt. Here too, released sporozoites accumulated in macrophages or endothelial cells, prior
their establishment in circulating erythrocytes. Invasion of
macrophages prior establishment in the circulating erythrocyte is
not unique to Lankesterella of toads, and has been observed also
in frog species. The sporozoites invade liver parenchyma, tissue
macrophages (Paperna & Martin, 2001) and even circulating

macrophages (Paperna & Ogara, 1996).
In the other Lankesterella reported from South America
toads, L. petiti infecting Bufo marinus in Brazil (Lainson &
Paperna 1995), the oocysts in the viscera were 1922 x 1214,
with sporozoites numbers ranging from 12 to 30 and 7,09,0 x
1,01,4 in size. Authors did not provide an image of sporozoite
infected erythrocyte. By comparison, oocysts of L. poeppigii are
167
Paperna et al.
larger, the intraerythrocytic sporozoites are of a same length but

considerably stouter. We were unable to obtain the number of
sporozoites formed in the oocyst.
In our opinion the above mentioned specific characters added
to differences in hosts and geographical location are warrant
ranking the Lankesterella from B. poeppigii as a new species.
Acknowledgements
We wish to thank Dr. Luz Sarmiente and Dr. Nelly Carrillo
of the Museum of Natural History of Lima, Peru for donating
us the toads.
Literature cited
Bray, R.S. & P.C.C. Garnham. 1962. The GiemsaColophonium
method for staining protozoa in tissue section. Indian J.
Malariol. 16: 153155.
Desser, S.S., M.E. Siddal & J.R. Barta. 1990.
Ultrastructural observations on the developmental stages of Lankesterella
minima (Apicomplexa) in experimentally infected Rana
catesbiana tadpoles. J. Parasitol. 76(1): 97103.
Lainson, R. & I. Paperna. 1995. Light and electron microscope study
of a Lankesterella petiti n. sp. (Apicomplexa: Lankesterellidae) infecting Bufo marinus (Amphibia: Anura) in Par,
Northern Brazil. Parasite. 2(3): 307313.
168
Mansour, N.S. & A.H.H. Mohammed. 1962. Lankesterella bufonis

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J. Protozool. 9(2): 243248.
Nller, W. 1912. ber eine neue Schizogonie von Lankesterella
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(Zugleidh vorlufige) Mitteilung ber die Befruchtung und
Sporogonie von Lankesterella minima (Chaussat). Archiv.
Protistenk. 41: 169189.
Paperna, I. & C. Martin. 2001. The development and fine structure
of Lankesterella cf. dicroglossi (Apicomplexa: Lankesterellidae) infecting frogs in Niger, West Africa. Folia
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Stehbens, W.E. 1966a. Observation on Lankesterella hylae. J. Protozool. 13(1): 5962.
Stehbens, W.E. 1966b. The ultrastructure of Lankesterella hylae. J.
Protozool. 13(1): 6373.
Atresia folicular de Vanellus chilenis e Himantopus

melanurus
ISSN 1561-0837
Anlisis estructural e inmunohistoqumico de la atresia folicular de

Vanellus chilenis (Charadriidae) e Himantopus melanurus (Recurvirostridae)
Structural and immunohistochemical analysis of the follicular atresia of
Vanellus chilenis (Charadriidae) and Himantopus melanurus (Recurvirostridae)
Mirian Bulfon 1 y Noem Bee de Speroni1
1 Departamento de Diversidad
Biolgica y Ecologa, Facultad de
Ciencias Exactas Fsicas y Naturales, Universidad Nacional de Crdoba. Correspondencia: Ctedra
de Anatoma Comparada. Facultad
de Ciencias Exactas, Fsicas y
Naturales. Universidad Nacional
de Crdoba. Avda. V.Srsfield
299, Crdoba CP-5000, Repblica
Argentina. Email Mirian Bulfon:
mbulfon@com. uncor. edu
Resumen
Se estudiaron los aspectos estructurales e inmunohistoqumicos de la atresia folicular en el ovario de Vanellus chilenis e Himantopus melanurus. Fueron utilizadas cinco hembras adultas de cada especie en fase de
recrudescencia gonadal; las gnadas se extrajeron, pesaron, fijaron y procesaron con la tcnica de inclusin
en parafina. Las secciones se colorearon con hematoxilina-eosina, tricrmico de Mallory, reaccin nuclear de
Feulgen y para la marcacin de clulas apoptticas se us la tcnica de TUNEL. De acuerdo a las caractersticas morfohistolgicas de los folculos atrsicos analizados, en ambas aves fueron identificados dos tipos
de atresia: a) no bursting o pared folicular intacta que comprende la atresia lipoidal (ovocitos primordiales)
y lipoglandular (folculos previtelognicos y vitelognicos pequeos) y b) bursting con ruptura de la pared
folicular (folculos vitelognicos mayores de 500 mm). En la fase gonadal estudiada se observaron folculos
atrsicos lipoidales y lipoglandulares, siendo escasos los folculos bursting. La apoptosis, se detect al inicio
de la involucin en las clulas granulosas de los folculos atrsicos lipoglandulares con la reaccin de Feulgen
y se corrobor con la tcnica de TUNEL. Por el contrario los estadios finales de los diferentes tipos involutivos
de las dos especies se caracterizaron por una notoria necrosis. En base a estos resultados se infiere que, la
muerte celular es un mecanismo fisiolgico normal en la remodelacin del ovario de las aves estudiadas y
que los procesos de apoptosis y necrosis estn estrechamente relacionados con la involucin de los folculos
ovricos de estas aves.
Palabras claves: Ovario, estructura e inmunohistoqumica, regresin folicular, muerte celular.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
12/12/2008
30/08/2009
12/01/2010
We studied the structural and immunohistochemical aspects of the follicular atresia and interpreted the process
of cell death in the ovary of Vanellus chilenis and Himantopus melanurus. We used five female adults of each
species at the stage of gonadal recrudescence. The gonads were removed, weighed, fixed and processed with
the technique of inclusion in paraffin. The sections were stained with Hematoxylin - Eosin, Trichromic Mallory,
Nuclear Reaction Feulgen. The technique TUNEL was employed for marking apoptotic cells. According to the
morphohistologic characteristics of analyzed atretic follicles we identified two kinds of atresia in both bird species:
a) Non-bursting atresia, where follicular walls remain intact, including lipid atresia of primordial oocytes and lipid
glandular atresia of previtellogenic and small vitellogenic follicles and b) Bursting atresia, characterized by the
breakdown of the follicular walls of vitellogenic follicles higher than of 500 m. In the gonadal phase, we observed lipid and lipid-glandular follicles, while bursting follicles were scarce. Apoptosis was detected at the start
of involution in the granulosa cells of the lipid glandular follicles by employing the nuclear reaction of Feulgen,
and was corroborated with the TUNEL technique. However, a notorious necrosis marked the final stages of the
different types of involutive follicles of the two species. Based on these results, we infer that cell death is a normal
physiological mechanism in the remodeling of ovaries in V. chilenis and H. melanurus and that the processes
of apoptosis and necrosis are closely related to the involution of the ovarian follicles of these birds.
Keyword: Ovary, structure and immunohistochemical, follicular regression, cell death.
Introduccin
El ovario de las aves es una estructura compleja constituida
por numerosos folculos en diferentes estadios de desarrollo,
cuya principal funcin es la de proveer, desarrollar y optimizar
el nmero de vulos viables que asegurarn la propagacin de
la especie.
Gran cantidad de folculos inician su crecimiento y diferenciacin pero slo unos pocos llegan a ovular debido a que la mayora
degeneran por atresia folicular, este es un proceso degenerativo
normal en el ovario de las aves y juega un importante papel
en el balance, entre la proliferacin celular, el desarrollo de los
folculos y la involucin de los mismos. Con distinta intensidad,
el mecanismo regresivo se produce durante todo el ciclo reproductivo aviario (Gilbert et al. 1983; Forg et al. 1988; Bulfon
y Bee de Speroni 2001, 2003; Bulfon 2008).
El papel que desempea la atresia folicular en la economa
reproductiva de las aves, y la naturaleza de los factores que la
regulan an no han sido explicadas totalmente. Gilbert et al.
(1983), analizando el ciclo ovulatorio de Gallus domesticus,
Rev. peru. biol. 16(2): 169- 174 (December 2009)
postularon que la atresia estara involucrada en la jerarqua

folicular del ovario, mientras Forg et al. (1988)mencionan
que son diversos los factores que intervienen en la regresin
folicular de Anser anser.
Las caractersticas del proceso de atresia folicular fue extensamente estudiado slo en aves domsticas (Gilbert et al. 1983;
Forg et al. 1988; Etches 1990; Kovcs et al. 1992), siendo en
especies silvestres escasa la informacin de la regresin folicular
(Gupta et al. 1988; Guraya 1989). No obstante, Bulfon y Bee
de Speroni (2003) estudiaron aspectos estructurales del ovario
de Spheniscus magellanicus y Bulfon (2008) analiz las caractersticas ultraestructurales de los folculos ovricos atrsicos, as
como tambin las variaciones histoqumicas que experimentan
las sustancias lipdicas durante el proceso regresivo en Myiopsitta
monachus y Zenaida auriculata, aves silvestres que comprometen
la produccin agrcola (Pergolani de Costa 1961; Bucher et al.
1977).
Un proceso estrechamente relacionado a la involucin folicular es el de muerte celular que representa la prdida irreversible
169
Bulfon & Bee de Speroni
de las funciones celulares y constituye un mecanismo normal

para el mantenimiento, regeneracin y crecimiento de tejidos y
rganos; asimismo es parte del proceso de maduracin y envejecimiento celular (Wyllie et al. 1980).
En la atresia folicular, la muerte celular se expresa en dos
procesos diferentes: necrosis y apoptosis. La primera se manifiesta en los seres vivos por una alteracin provocada por
un fenmeno patolgico, asociada a condiciones fisiolgicas
extremas, cambios de temperatura en el medio ambiente y exposicin a toxinas o injurias severas en los tejidos, entre otras.
Por el contrario la apoptosis es un proceso fisiolgico normal,
programado genticamente y parcialmente conservado a travs
de la evolucin de los vertebrados; siendo una de sus funciones
la activa participacin en la remodelacin de los tejidos adultos
(Steller 1995; Thompson 1995; Bulfon 2008).
Considerando que an es poco conocida la implicancia de la
apoptosis en el ovario de las aves, y sobre todo en el proceso de
atresia folicular, en este trabajo se analizaron las caractersticas
estructurales e inmunohistoqumicas de la gnada femenina a los
fines de interpretar el mecanismo de muerte celular en Vanellus
chilensis (Charadriidae) e Himantopus melanurus (Recurvirostridae) ambas aves representantes de la Fauna Neotropical y
ampliamente distribuidas en Sudamrica.
Materiales y mtodos
El material biolgico provino de cinco hembras adultas de V.
chilensis e igual nmero de H. melanurus, capturadas entre agosto
y noviembre de los aos 2006 y 2007, en el sistema del Arroyo
Chucul, (330752 S; 633505W), en Crdoba, Argentina.
En el laboratorio, las aves fueron anestesiadas y perfundidas
intracardacamente con formalina neutra 4%, luego se pesaron
y disecaron. La ausencia de la Bursa de Fabricius, observada bajo
microscopio estereoscpico (0,7 x), se utiliz como indicador del
estado adulto de las aves (Wight 1959). Las gonadas completas
fueron removidas y medidas con un calibrador vernier (0,05
mm) y pesaron con una balanza de precisin (0,1 mg).
Cuatro muestras de ovario de cada individuo, se postfijaron
en formol tamponado pH 7,0 y procesaron de acuerdo a la
tcnica de inclusin en parafina. Los cortes seriados de 6 m de
espesor se colorearon con hematoxilinaeosina y tricrmico de
Mallory (Romeis 1928). Para detectar el ADN en el ncleo de
las clulas foliculares tanto de los folculos en desarrollo como
de los atrsicos se utiliz la reaccin de Feulgen (Pearse 1960).
Los folculos atrsicos se distinguieron de los folculos normales
y postovulatorios de acuerdo al criterio empleado por Bulfon
y Bee de Speroni (2001, 2003). Todos los cortes histolgicos
fueron fotografiados.
Para revelar las clulas apoptticas se utiliz una muestra de
ovario de V. chilensis e igual nmero de H. melanurus ambas en
fase de recrudescencia gonadal, las que se procesaron de acuerdo
a la tcnica que aplica los fundamentos del mtodo de TUNEL
(Terminal deoxynucleotidyl transferase mediated dUTP-biotin
Nick End Labelling) descripto por Gavrieli et al. (1992) y se
utiliz el kit In situ cell death detection, POD (Boehringer Mannheim). Las muestras fueron fijadas en formaldehdo al 4% y
embebieron en parafina. Las secciones de 4 a 6 m se adhirieron
a portaobjetos pretratados con una solucin acuosa al 0,01% de
poly-l-lysina (Sigma Co., St. Luois, MO) y se desparafinaron,
hidrataron y lavaron dos veces con PBS. Luego se incubaron con
170
proteinasa K (20 g/mL en tampn fosfato 0,041M pH 7,5)

durante 15 minutos y se lavaron con agua destilada. Posteriormente, los cortes fueron incubados en una mezcla conteniendo
la enzima deoxinucleotidil transferasa terminal (TdT), dUTP
unida a una molcula de deteccin como digoxigenina y dATP
en cmara hmeda a 37 C durante una hora y luego se lav con
PBS. En los controles se omiti la enzima TdT. Las secciones
histolgicas se observaron con un microscopio ptico equipado
con un accesorio de fluorescencia de luz y filtros especiales y
fueron fotografiadas.
Resultados
Aspectos estructurales de la atresia folicular en
fase de recrudescencia gonadal
De acuerdo al tamao y madurez de los mismos, como as
tambin a los cambios estructurales detectados en estos folculos durante el proceso regresivo, se identifican dos tipos de
atresia.
1) Atresia no bursting (las paredes foliculares se mantienen
intactas y el vitelo se absorbe in situ). Comprende:
a) Atresia lipoidal. Es tpica de los Ovocitos primordiales.
Un signo evidente del inicio de la involucin es la separacin
de las clulas granulosas de la membrana basal y la aparicin
de vacuolas en el interior del citoplasma que le confieren a los
ovocitos primarios atrsicos una apariencia lipoide, con aspecto de burbuja, de la cual deriva el nombre de esta regresin
folicular (Fig. 1).
b) Atresia lipoglandular. Este proceso involutivo comprende a los folculos previtelognicos y folculos vitelognicos
blancos pequeos entre 1500 y 2000 m, y se caracteriza por
la fagocitosis del ovoplasma in situ. Macroscpicamente los
folculos atrsicos lipoglandulares se observan deformados, de
tonalidad griscea y con una notoria irrigacin sangunea en
las envolturas foliculares. Las observaciones histolgicas de los
folculos atrsicos lipoglandulares permiten diferenciar en este
proceso regresivo cuatro estadios de involucin, muy similares
en ambas especies aviarias.
Estadio 1: En el inicio, caracterizada por una marcada
hiperplasia del epitelio folicular y fragmentacin de la zona
radiada. Los signos de atresia tambin se evidencian en el
Figura 1. Ovario de Vanellus chilenis. Atresia lipoidal de los ovocitos

primordiales. Las flechas sealan las desorganizadas clulas foliculares mientras que las abundantes vacuolas (v) le confieren un aspecto
lipoide al ovoplasma. Ncleo (n). H/E. Barra: 20 m.
Atresia folicular de Vanellus chilenis e Himantopus melanurus
Figura 2. Ovario de Vanellus chilenis. Inicio de atresia lipoglandular

en un folculo previtelognico. Notoria hiperplasia de las clulas
foliculares (c.f) y presencia de vacuolas (v) en la zona cortical del
ovoplasma. H/E. Barra 150 m.
ovoplasma por la presencia de numerosas vacuolas de diferentes tamaos (Fig. 2).

Estadio 2: La hiperplasia del epitelio folicular es muy evidente, las clulas foliculares exhiben ncleos picnticos y el
ovoplasma disminuye de tamao a causa de la contraccin
de los folculos atrsicos (Fig. 3). En este estadio regresivo, la
teca interna se hipertrofia y las clulas presentan abundantes
vacuolas, en tanto la teca externa an no muestra cambios
importantes y se mantiene fibrosa.
Estadio 3: Las clulas foliculares se unen dbilmente entre
ellas y presentan gran cantidad de vacuolas que les provee al
folculo una apariencia glandular caracterstica. Estas clulas
se entremezclan con elementos de tejido conectivo y son
Figura 4. Ovario de Himantopus melanurus. Folculo vitelognico

blanco menor de 2 mm en estadio 3 de atresia lipoglandular. Se
incrementan las vacuolas (flechas) en las clulas del epitelio folicular
(e.f) y el folculo toma un aspecto glandular en este estadio regresivo.
Envolturas tecales (e.t). H/E. Barra: 200 m.
observadas de color azul con tricrmico de Mallory. Slo

quedan restos del ovoplasma debido a que sus componentes
son gradualmente fagocitados por las clulas foliculares. Las
hipertrofiadas envolturas tecales son notorias en este estadio,
la teca interna presenta abundante tejido conectivo que se
disopone alrededor del folculo involutivo mientras que la
externa an es muy fibrosa (Fig. 4).
Estadio 4: Durante el estadio atrsico ms avanzado, los
folculos disminuyen considerablemente de tamao y el tejido
conectivo cubre prcticamente toda la superficie folicular. Al
final de este estadio regresivo, el aspecto de los folculos es
similar a una cicatriz de tejido conectivo intensamente azulada con tricrmico de Mallory reducindose paulatinamente
de tamao hasta su completa reabsorcin en el parnquima
cortical del ovario.
2) Atresia bursting o por ruptura de la pared folicular
Este tipo de involucin es tpica de los folculos vitelognicos
mayores de 2 mm. El examen de las secciones histolgicas del
ovario de ambas especies de aves, coloreadas con hematoxilinaeosina revela que, en los primeros estadios de involucin de
los folculos atrsicos bursting de las dos especies de aves, el
hipertorfiado epitelio folicular ocupa paulatinamente el rea
de la cavidad folicular. Los ncleos de las clulas foliculares son
muy basfilos y con escasa actividad mittica, mientras que en
el citoplasma se destacan numerosas vacuolas.
Figura 3. Ovario de Himantopus melanurus. Folculo vitelognico

blanco menor de 2 mm en estadio 2 de atresia lipoglandular. En el
centro del folculo atrsico se visualizan las clulas foliculares (c.f)
rodeadas de las envolturas tecales (e.t) notoriamente hipertrofiadas.
H/E. Barra: 200 m.
Con el avance de la atresia se inicia la ruptura del epitelio

folicular, que culmina con la formacin de una apertura simple
y pequea en cualquier zona de la superficie folicular exceptuando el rea del estigma; este proceso afecta primero a las clulas
granulosas y a posteriori a las envolturas tecales (Fig. 5). A travs
de la zona de ruptura de las paredes foliculares, el ovoplasma
es liberado al exterior del folculo sobre el estroma del ovario o
en la cavidad peritoneal donde la masa ectpica ser digerida
posteriormente (Fig. 6). Finalmente la cavidad central del FAB
es ocupada por clulas muy vacuoladas, similares a las clulas
luteales, gran cantidad de fibroblastos y fibras colgenas.
171
Figura 5. Ovario de Himantopus melanurus. Atresia bursting o por

ruptura de las paredes foliculares de un folculo vitelognico amarillo
mayor de 2 mm. Las flechas indican el inicio de la abertura caracterstica de este tipo involutivo. Se observan clulas foliculares (c.f.)
necrosadas y restos de la zona radiada (z.r). Envolturas tecales (e.t);
vitelo (v). H/E. Barra 300 m.
Caractersticas morfolgicas de las clulas apoptticas

Algunas de las clulas apoptticas identificadas en el epitelio
folicular de los folculos atrsicos no bursting (lipoglandular
mayor de 2 mm, exhiben con la tincin hematoxilina y eosina
y la coloracin nuclear de Feulgen, ncleos picnticos con cromatina dispuesta en las mrgenes del mismo, mientras que otras,
ncleos densamente teidos. Slo ocasionalmente se observan
restos celulares con pequeos fragmentos nucleares en su interior
o cuerpos apoptticos (Fig. 7).
Figura 7. Ovario de Vanellus chilenis. Las flechas indican la presencia

de clulas apoptticas en el epitelio folicular de un folculo atrsico
lipoglandular. Coloracin nuclear de Feulgen. Barra 16 m.
172
Figura 6. Ovario de Himantopus melanurus. Atresia bursting de un

folculo vitelognico amarillo mayor de 2 mm. A travs de la zona de
ruptura de la pared folicular (p.f) el vitelo (v) es liberado fuera del
folculo. Clulas foliculares (c.f); zona radiada (z.r); envolturas tecales
(e.t) H/E. Barra: 300 m.
Valoracin de la apoptosis por la tcnica de TUNEL

Las marcaciones realizadas en los folculos ovricos atrsicos
de V. chilenis e H. melanurus revela que, las clulas apoptticas o
los cuerpos apoptticos, se observan en ambas especies, durante
los primeros estados de atresia lipoglandular en los folculos de
aproximadamente 2 mm. Estas clulas en diferentes estadios
de muerte celular programada se localizan en forma aislada o
formando pequeos grupos en el epitelio folicular junto a clulas
foliculares de apariencia normal (Fig. 8).
Figura 8. Ovario de Vanellus chilenis. Identificacin de apoptosis mediante inmunofluorescencia en el epitelio folicular de un folculo atrsico
lipoglandular. Las flechas indican las clulas con ncleo marcado
positivamente (ADNfragmentado-TUNEL). Barra 16 m.
Atresia folicular de Vanellus chilenis e Himantopus melanurus
Cabe acotar que, tanto en V. chilenis como en H. melanurus

no se observan clulas clulas apoptticas en las envolturas
tecales. La mayor densidad de clulas apoptticas se localiz en
los extremos apicales de los folculos atrsicos lipoglandulares,
de las dos especies analizadas.
Caractersticas morfolgicas de la necrosis en los
folculos atrsicos lipoglandulares y bursting
En los ltimos estadios de involutivos de los folculos no
bursting y bursting de las dos especies de aves, una notoria necrosis afecta la organizacin de los folculos atrsicos Este tipo
de muerte celular se evidencia con el microscopio ptico por la
presencia de abundantes vacuolas y gotas de aspecto lipdico en
las clulas foliculares. Adems de estas alteraciones morfolgicas
tambin se modifica el patrn normal de afinidad tintorial, a los
distintos colorantes empleados (Fig. 5).
Discusion
El anlisis estructural del ovario de V. chilenis e H. melanurus
en fase de recrudescencia gonadal, permite distinguir dos procesos complementarios uno de desarrollo y diferenciacin folicular
y el otro de atresia folicular que lleva a la involucin de una
gran cantidad de folculos ovricos, siendo muy escasos aquellos
seleccionados para el crecimiento, madurez y ovulacin.
La atresia folicular es ms frecuente en el ovario de las aves
que en el de los reptiles y segn Gupta y Mait, (1986) interviene
en la regulacin de la cantidad de folculos maduros en cada
ciclo para mantener, de ese modo, el patrn normal de postura
de cada especie.
Notables cambios estructurales se detectan en las envolturas
foliculares y en el ovoplasma de los folculos atrsicos de V. chilenis e H. melanurus al inicio del proceso regresivo. Un importante
papel es el desempeado por las clulas foliculares las cuales
fagocitan los diversos componentes ovoplsmicos, mientras que,
las clulas tecales realizaran una funcin menos relevante en la
remocin del vitelo. De acuerdo a la modalidad involutiva se
diferencian dos tipos de regresin: una es la atresia no bursting,
cuyo vitelo se digiere en el interior del folculo y la otra es la
atresia bursting o por ruptura, as denominada, porque a travs
de una abertura el vitelo es liberado a la cavidad abdominal
donde ser digerido posteriormente.
La atresia lipoglandular de los folculos previtelognicos y
folculos vitelognicos blancos pequeos de estas especies aviarias se denomina lipoglandular por el aspecto morfohistolgico
de las clulas vacuolizadas de las envolturas foliculares. Estas
caractersticas concuerdan con las descripciones de los folculos
ovricos de otras aves silvestres y domsticas realizadas por diferentes autores (Halse 1985, Gupta et al. 1988, Guraya 1989,
Bulfon y Bee de Speroni 2001, 2003, Bulfon 2008). Asimismo
este tipo de involucin fue descrito en el ovario de reptiles como
lagartos (Varma 1970) y colbridos (Betz 1973).
Con respecto a los folculos vitelognicos amarillos de mayor
tamao de V. chilenis e H. melanurus, atresian por ruptura de
las paredes foliculares o bursting; de esta manera, liberando al
exterior del ovario la gran cantidad de vitelo contenido en los folculos grandes se facilita la rpida involucin de los mismos.
En la literatura consultada slo Hugues y Goroscope (1991)
y Tilly et al. (1991), mencionan el proceso de la muerte celular
en el ovario de las aves. Por el contrario, ha sido extensamente
tratado en diferentes especies de mamferos por Gavrieli et al.

(1992); Palumbo and Yeh (1994); Jolly et al. (1997), los que
identifican numerosas clulas necrosadas y apoptticas en el
epitelio folicular de los folculos atrsicos.
Mientras que la apoptosis se detect slo en los primeros
estadios de involucin no bursting (lipoglandular) en el ovario de
Vanellus chilenis e Himantopus melanurus, en los ltimos estados
de involucin de los folculos atrsicos (no bursting y bursting)
de estas aves, se revel adems, abundantes clulas necrosadas.
A diferencia de la apoptosis, la necrosis no es un proceso fisiolgico, est causado por diferentes injurias y tambin exhibe
una degradacin en el ADN, no obstante, las observaciones
estructurales realizadas en este estudio y corroboradas con la
utilizacin de un mtodo de alta sensibilidad para la fragmentacin de ADN, validan la marcacin de las clulas apoptticas
en estas especies de aves.
Los cambios morfolgicos e inmunohistoqumicos de las
clulas apoptticas de V. chilenis e H. melanurus coinciden con
aquellos observados en el ovario de diferentes especies de mamferos (Murdoch 1995; Jolly et al. 1997).
En conclusin el anlisis comparado de la atresia folicular del
ovario de V. chilenis e H. melanurus muestra similitudes a nivel
estructural e inmunohistoqumico en estas especies aviarias.
As, la involucin folicular constituye un proceso dinmico
en el ciclo reproductivo contribuyendo al mantenimiento de la
homeostasis del ovario de estas aves. En este mecanismo regresivo
interviene activamente la necrosis y la apoptosis, promoviendo
la remocin de los folculos supernumerarios y la jerarqua de
los folculos dominantes.
De este modo, este trabajo es un aporte original al estudio
de la biologa reproductiva de las aves y constituye una contribucin al conocimiento de la atresia folicular en el ovario de
estas especies silvestres.
Agradecimientos
Los autores agradecen a la Dra. Mara Helena Samar por
las sugerencias y lectura crtica del manuscrito y a la SECYT
UNC, la financiacin de este trabajo, Resol. N 162/06. Una
mencin especial al Profesor Jorge Dongiovani por la inestimable
colaboracin en los trabajos a campo.
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Distribution of Phytotoma
raimondii
ISSN 1561-0837
Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii

(Passeriformes: Cotingidae)
Distribucin de la cortarrama peruana Phytotoma raimondii (Passeriformes:
Cotingidae)
Jeremy N. M. Flanagan1, Gunnar Engblom2, Irma Franke3, Thomas Valqui4 and
Fernando Angulo4
1 Calle Santa Clara 599, Urb. Santa
Rosa, Sullana. Email Jeremy Flanagan: jnm.flanagan@gmail.com
2 Kolibr Expeditions, Calle Luis
Arias Schreiber 192, oficina 300,
Urb. La Aurora, Miraflores, Lima.
Jess Mara, Apdo. 14-0434, Lima
14, Per.
4 CORBIDI, Santa Rita No 117
Urb. Los Huertos de San Antonio.
Lima.
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
27/08/2009
15/10/2009
12/01/2010
Abstract
The Peruvian Plantcutter, Phytotoma raimondii Taczanowski, 1883, is a restricted-range species endemic to
coastal northern Peru. Historically its range is given from Tumbes in the extreme north-western Peru, south
to the northern part of Lima Department. Although an increasing amount of information on the Peruvian
Plantcutter exists, from historical records to new locations, it has remained dispersed, sometimes unverified,
not systematized, and largely unpublished. A careful revision of museum collections as well as published and
unpublished records results in a total of 53 sites where the species has been recorded and that represent the
present knowledge of the distribution of the species.
Keywords: Phytotoma raimondii, Peruvian plantcutter, coastal north Peru, Peruvian endemic, restricted-range
species.
Resumen
La cortarrama peruana, Phytotoma raimondii Taczanowski, 1883, es una especie endmica y de distribucin
restringida a la costa norte del Per. Histricamente su rango ha sido considerado desde Tumbes en el extremo
noroeste del Per y hacia el sur hasta la parte norte del Departamento de Lima. Aunque existe mayor cantidad
de informacin sobre la cortarrama peruana, entre registros histricos y localidades nuevas, esta informacin
ha permanecido dispersa, a veces no verificada, no sistematizada y consecuentemente no publicada. Una
revisin meticulosa de ejemplares de museos as como de registros publicados y no publicados da como
resultado un total de 53 localidades donde la especie ha sido registrada y que representan el conocimiento
actual de su distribucin.
Palabras Clave: Phytotoma raimondii, Cortarrama peruana, costa norte del Per, endmico peruano, especie
de distribucin restringida.
Introduction
The Peruvian plantcutter Phytotoma raimondii Taczanowski,
1883 is a restricted-range species endemic to coastal northern
Peru (Ridgely and Tudor 1994). Historically its range is given
as extending from Tumbes in the extreme north-western Peru,
south to the northern part of Lima Department (Collar et al.
1992). The Peruvian Plantcutter inhabits open dry forest, desert
scrub, riparian thickets and low open woodland, from near sea
level to 550 m. (Collar et al. 1992). However, remaining habitat
is highly fragmented and the species is currently classified as
Endangered (IUCN 2009). Although an increasing amount of
information on the Peruvian Plantcutter exists, from historical
records to new locations, it has remained dispersed, sometimes
unverified, not systematized, and largely unpublished. With the
objective of providing an updated review of the species distribution the authors present the following article.
Material and methods
Collar et al. (1992) gave the first detailed review of the
distribution of the Peruvian plantcutter Phytotoma raimondii
Taczanowski, 1883 listing fourteen sites from Tumbes city in
Tumbes Department in the extreme north of coastal Peru to
Chilln in Lima Department. Most sites were based on information from museum specimens and only one record (from
1982) came from field observations. As most museum specimens
lacked coordinates Collar et al. (1992) assigned these based on
Stephens and Traylor (1983). This has lead to some confusion
for several records. In revising the distribution of the Peruvian
plantcutter the authors contacted all eight museum collections
mentioned in Collar et al. (1992) to verify information. This
exercise resulted in additional specimens being found in collections mentioned in Collar et al. (1992), three new collections
being located and new locations for the species. Collections and
specimens are detailed in Appendix 1.
The following list of locations for the Peruvian Plantcutter
combines museum records, published and unpublished records
and observations from the authors. Clarifications on information are dealt with by site. Coordinates are in UTM and altitude
in metres, followed by how the position was determined: by
authors with a GPS in the field; using maps at 1:100,000 scale
published by the Insituto Geogrfico Nacional (IGN) of Peru;
from a published source or museum label or using Google
Earth. Authors are abbreviated to their initials. Abbreviations
for specimen collections are given in Appendix 1. Sites are listed
geographically from north to south by department (now called
Regions in Peru) and within Regions.
Results
Tumbes Region
Tumbes: Konstanty Jelski is credited with the type-specimen
for the species which if correct would have been pre-1878 as
in this year he returned to Poland to become the curator of the
Krakow Museum. From 1874 to 1878 Jelski served as the curator of the Museo Raimondi in Lima, which was set up by the
Peruvian government based on the collections it purchased from
Antonio Raimondi. At some stage Raimondi sent parts of this
collection to Wladyslaw Taczanowski in Warsaw for identification, from where the species was formally named (Taczanowski
1883). A history of the Raimondi collection is given by Plenge
(1979) who notes that the type-specimen later disappeared,
presumed lost or destroyed, however it is not clear that the
type specimen was ever returned to Peru. The only information
as to the origin of this specimen is given in Taczanowski (1883)
175
Flanagan et al.
nd
Ho
Q.
.S
iche
s
(2) Lobitos (UTM 0469900 / 9507700, altitude 35 m): Of

historical interest are records from Fergus Milligan, a Scottish
explorer who worked in Lobitos (M. Starkey in litt. to BMNH,
2001). From 1905 to 1913 Milligan travelled overland from
Brazil to Peru, finally arriving at the oil fields of Lobitos where
he worked as a truck driver. During this time he collected eggs,
including five of the Plantcutter, although the exact date and
location are not known. In 1913 he returned to England with
his collection, which was finally deposited with BMNH in 2001.
From his notes Milligan also provides perhaps the first description of the Plantcutters call with fairly common in wooded
quebradas. Distinctive note as of a creaking hinge. Coordinates
assigned by authors.
a
a
Lobitos
ri
Q. P a
Q.
S
ad
a
al
Pa
nA
Talara
hig
Negritos
hw
ay
10
Q. A
nc
ha
11
12
20 Km
(3) Quebrada Siches (east of Lobitos) (UTM 0472000 /

9505000, altitude 30 m JNMF with IGN map): An area east
of Lobitos where the species was recorded in 2002 by IF and
probably an area where F. Milligan did his collecting.
Tumbes
TUMBES
(4) Quebrada Honda (UTM 0478568 / 9505932, altitude

40 m JNMF with GPS): A male seen and another individual
heard. Record from JNMF and FA, 19 October 2007.
ECUADOR
1
Talara
13
14
Sullana
16 15 17
18
20
Piura
21
PIURA
(5) Km 82, north of Quebrada Parias (UTM 0476476

/ 9501172, altitude 35 m JNMF with GPS): Next to the PanAmerican Highway the species was recorded near kilometre post
82. Record from JNMF, 1999.
19
23
22
24
25
26
CAJAMARCA
LAMABAYEQUE
27 28
29
30
31 33
32
34
35
37
Chiclayo
36
39
38
Trujillo
(6) Quebrada Parias (Casas Negras) (UTM 0484280 /

9500406, altitude 55 m JNMF with IGN map): One female
and one male collected 1 August 1967 by Raymond B. Huey.
An additional male was collected 29 October 1974 by Ned K.
Johnson. All specimens are held by the MVZ with identical
text as to the site (Parias, 7 km N and 15 km E of Talara),
which would place the site near the hamlet of Casas Negras.
While MVZ records are included in Collar et al. (1992) for
other species, these Plantcutter records were apparently overlooked. Visits to the area by JNMF in 2000 and 2006 did not
find the species.
LA LIBERTAD
40
41 42
43
45 44
47
46
Chimbote
Phytotoma raimondii sites
48
49
50
51
ANCASH
52
Cities
Huacho
LIMA
200
0
Km
Lima
Figure 1. Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii.
as Tumbez. However, whether this specimen was actually caught

in the vicinity of Tumbes city is not clear, and it is quite likely
that the specimen was labelled in Tumbes before transporting
back to Lima. Given the subsequent lack of records of the species
from Tumbes Region the authors consider it prudent to exclude
Tumbes from the known distribution.
Piura Region
(1) Quebrada Angolo (Sauce Chico) (UTM 0528000 /
9512000, altitude 530 m JNMF with IGN map): This location
is on the access track to the Sauce Grande area of El Angolo
Hunting Reserve. At least three individuals seen and others
heard. Record from JNMF, Robert Ridgely and others, 13
April 2004.
176
(7) Piedritas (UTM 0470200 / 9499807, altitude 43 m

JNMF with IGN map): This small collection of houses lies on
southern side of Quebrada Parias on the road between Talara
and Lobitos. Recorded on four visits by JNMF, 2001.
(8) Quebrada Salada (UTM 0486000 / 9496200, altitude
100 m JNMF with IGN map): One male collected here by
O. D. Boggs on 23 September 1933 and held by the BMNH.
Coordinates on specimen label give 433S 8108W at an altitude of 300 feet (ft.), which place the site in Quebrada Salada.
Species was relocated here by GE in December 1998 and was
still present in 2007 by JNMF. Note that Quebrada Salada is a
dry river ravine more than 5 km in length, leading to the larger
Quebrada Parias.
(9) Near Talara (El Pato air force base) (UTM 0474271 /
9496504, altitude 84 m JNMF with IGN map): One female and
2 eggs collected 27 March 1934 and 3 eggs collected on 4 April
1934 by O. D. Boggs and held by the ROM (see Flanagan and
Millen 2008). Coordinates on label give 433S 8113W, at 275
ft., which would place the site within El Pato air force base.
(10) Quebrada Ancha (UTM 0485400 / 9491500, 150 m
JNMF with IGN map): One female and one male collected
15 October 1933, one male collected 25 October 1936 and
Distribution of Phytotoma raimondii
one female collected 5 March 1937, all by O. D. Boggs. All

specimens are held by the ROM, except the 1933 male, which
is held by the BMNH. Coordinates are given on the 1933 male
as 436S 8108W and altitudes on all specimens are 500 or 550
ft. Species was relocated here by GE in December 1998 and was
still present in 2007 by JNMF. Quebrada Ancha is a shallow
dry river course, some 25 km in length, so sites assigned to this
geological feature will vary in coordinates and altitudes.
(11) La Brea (UTM 0487461 / 9478776, 150 m GE with
GPS): Male and female seen here 5 January 1999 by GE. La
Brea is an area named on the IGN map of Talara.
(12) La Brea District (UTM 0480600 / 9485800, 84 m
JNMF from Google Earth, coordinate is for a central point):
Based on GE results from 1998/99 JNMF conducted further
searches around Talara during 1999 to 2000, finding the species
distributed over a large area to the east and south-east of Talara
(including Quebrada Ancha, Quebrada Salada and La Brea),
estimated at 30,000 hectares (ha), although not all this area has
suitable habitat. This large area is considered as one site here
and consists of 69 GPS points where the species was recorded.
Given that the majority of this area falls within the political unit
of La Brea District, it has been assigned this name. The area is
bisected by the Pan-American Highway. Evidence that the species crosses the highway comes from a road-kill male collected
by Juan Malo de Molina in May 2000.
(13) Perro Muerto (UTM 0527824 / 9475073, altitude 100
m JNMF with GPS): Two males and three females collected by
Walter Markl 8 February 1959 and held by the NHMB. The
site is on the access track to El Angolo Hunting Reserve, but is
now heavily degraded and searches by JNMF have not found
the species.
(14) La Noria (UTM 0528272 / 9471158, altitude 60 m
JNMF with GPS): One male collected 16 December 1956 and
one female collected 24 September 1958 by Walter Markl and
held by the NHMB. Searches in the area by JNMF have not
relocated the species. The village of La Noria is on the access
track to El Angolo Hunting Reserve and the surrounding area
is heavily degraded.
(15) Los Ejidos (UTM 0543096 / 9430620, altitude 50 m
JNMF with GPS): Small patch of forest just after the Campo de
Paz cemetery in Piura city. Recorded 24 August 2004 by Garca
y Chvez (2004). Site was visited in June 2007 by JNMF but
the species was not found.
(16) Quebrada Las Monjas (UTM 0534529 / 9430800,
altitude 65 m JNMF with GPS): Two males seen and others
heard in this small patch of trees mixed with crops, 1 km from the
Pan-American Highway. Record from JNMF, 23 June 2007.
(17) Km 248-249 (UTM 0549438 / 9428492, altitude 70
m JNMF with GPS): Located behind a petrol station between
kilometre posts 248 and 249, just outside Piura on the Piura to
Chulucanas road. Recorded here by GE December 2002. Species
still present in general area, which extends east to behind the campus of the Universidad Alas Peruanas, as recently as June 2007.
(18) East of Piura airport (UTM 0543758 / 9425456,
altitude 35 m JNMF with GPS): An individual recorded here
by Alex More, June 2007, was likely a transient as the species
has not been recorded here subsequently.
(19) Near Cerro Tongo (UTM 0596900 / 9419000, altitude

125 m GE with IGN map): Site is along the old Pan-American
Highway from Piura to Olmos. Record consists of 2 individuals
by GE, January 2004.
(20) Km 977 (UTM 0542341 / 9408468, altitude 17 m
JNMF with GPS): on Pan-American Highway south of Piura.
Pair heard and male seen on west side of road by Robert Ridgely,
July 2007.
(21) San Pedro Mangroves (UTM 0511995 / 9390360,
altitude 10 m JNMF with GPS): Species found in area of dry
forest and mangrove at the southern end of these mangroves in
October 2006 by Cesar Chavez (Birding Peru 2006). Site receives
some protection as a Municipal Conservation Area.
(22) Illescas Peninsular (UTM 0507204 / 9332984, altitude
130 m IF with GPS): Eighteen individuals recorded at seven
GPS points along the eastern side of Cerro Illescas (one GPS
point given above). Records were distributed from a point close
to the shore to the northeast, south to the southern edge of this
massif, where the largest number of individuals was observed
in June 2006. During a second survey of the area in February
2007, 27 individuals were observed at four sites in the same
area. On this occasion the species was absent from the northern
localities close to the shore and, similar to the previous occasion,
most birds were observed in the southern part of the massif.
Records from IF.
Lambayeque Region
(23) Cerro de aupe (UTM 0616000 / 9384000, altitude
300 m JNMF with IGN map): First records from this area by
Morris Williams in 2001 and still present as recently as 2009.
This area is on the old Pan-American Highway from Piura to
Olmos.
(24) Twenty one kilometers south of Olmos (UTM
0644000 / 9318500, altitude 160 m JNMF with Google Earth):
On old Pan-American Highway between Olmos and Chiclayo.
One male collected 24 December 1964; two males collected 25
December 1964 by J. Alan Feduccia and held by the LSUMZ.
While the LSUMZ collection was used for other sites, these
specimens and site are not mentioned by Collar et al. (1992).
Original coordinates were not given, which have been assigned
here and place the site just south of the town of Motupe.
(25) Santuario Histrico Bosque de Pmac (UTM
0636474 / 9282728, altitude 70 m JNMF with GPS): Bosque
de Pmac is a state protected area of some 5,887 ha. The species
was first recorded here in July 2000 by Simon Allen near the
entrance point at La Curva, with the interpretation centre and
close to the Algarrobo Milenario tree. Also the species has been
reported by locals in the area of Pmac II (UTM 0635900 /
9287000, 70 m) and another site (UTM 0630900 / 9283900,
60 m) to the west.
(26) Tambo Real (UTM 0640785 / 9278926, altitude 100
m Consuelo Salazar with GPS): Species recorded in this forest
located to the east of Bosque de Pmac. Record from Consuelo
Salazar, 6 March 2008.
(27) Hacienda Batn Grande (UTM 0654566 / 9278482,
altitude 100 m FA with GPS): Twelve individuals seen in some
500 ha. of forest. Record from FA, 27 October 2006.
177
Flanagan et al.
(28) rea de Conservacin Privada Chaparri (UTM

0669200 / 9276000, altitude 400 m JNMF with Google
Earth): two records from this reserve. Two records from the
area near the lodge (coordinates above) in the reserve. One
from Darren Woodhead, July 2003 and another from Tomas
Salazar, October 2009. Also another record by locals from
Quebrada Chirquipe to the east in 2004 (UTM 0679149 /
9272251, 270 m).
(29) Four kilometers Northwest Tinajones (UTM 0665824
/ 9270061, altitude 170 m Rob Williams with GPS): record
from this quebrada north-west of Tinajones reservoir next to
the Chaparri reserve by Rob Williams, June 2001. The habitat
here has since been cleared and the species has not been recorded again.
(30) Siete Techos (UTM 0640283 / 9246440, altitude 50
m GE with GPS): Four individuals seen in a small patch of
woodland surrounded by farmland and barren hills east of Siete
Techos archaeological site. Record from GE, 8 January 1999.
(31) South of Chiclayo (near Pan-American Highway)
(UTM 0629282 / 9244886, altitude 20 m TV with GPS): South
of Chiclayo, with Prosopis stands and olive plantations next to
a small river. Record from TV, 8 June 2002.
(32) Eten (UTM 0626000 / 9237000, altitude 10-15 m
JNMF with IGN map): Six specimens collected in September
and October 1899 by P. O. Simons and held by the BMNH.
Eten is a small port south-west of Chiclayo and the exact site
is unclear. Coordinates are assigned by the authors to an area
east of Eten.
(33) Five kilometers South southeast of Oyotn (UTM
0688544 / 9237060, altitude 240 m JNMF with GPS): 5 km
south-south-east of the town of Oyotn, where the road runs
along the Ro de Nanchoc, with dry forest. Species recorded
here 22 November 2008 by JNMF.
(34) Near Ro Saa (UTM 0645500 / 9223000, altitude
20 m JNMF with IGN map): This site is given in Collar et al.
(1992) based on a specimen collected by M. D. Williams in
September 1979 and held by the LSUMZ. Williams gives the
location as 0.5 km N Rafn, Rafn is a small village near the
site. However, Collar et al. (1992) do not mention other collections assigned to this site, all held by the LSUMZ. One male
was collected 22 July 1979 by David A. Wiedenfeld, with the
directions of 8 road km W Mocupe, which would put this site
in the general area of the Williams site. Then on the 10 August
1980 Theodore A. Parker III and Michael J. Braun collected
three specimens between them, with the directions of 0.5 km
N Rafn, (between Mocupe and Lagunas), again coinciding
with the original Williams site. In its unclear where the directions given by Collar et al. (1992) of c. 5 km north-north-east
of Rafn and c.8 km south-west of Mocupwhere a specimen
(in LSUMZ) was collected in September 1978 originate from,
unless some one supplied more precise information. Moreover
the c. 5 km in Collar et al. (1992) should read c. 0,5 Km
and the specimen was collected in September 1979, not 1978.
This site became popular with birdwatchers and is more widely
known as Rafn.
Note that Collar et al. (1992) list Reque, a small town just
south of Chiclayo, as a site for the Plantcutter, with details
178
credited to Bret Whitney. However there is an error here as

Whitneys notes describe the Rafn site above (B. Whitney in
litt. 2008).
(35) Bosque de Murales (UTM 0647310 / 9218715, altitude 18 m GE with GPS): First recorded in this area by GE
9 January 1999 and still present November 2008 by JNMF.
Species was also recorded in a small patch on entrance track to
site (UTM 0647096 / 9220947), some 2 km to the north in
1999 by GE. This site is close to the Rafn site, separated only
by the Ro Saa.
Cajamarca Region
(36) Algarrobal / Hacienda Jaguay (UTM 0726000 /
9157790, altitude 400 m By GE with IGN map): Some six
hectares of Prosopis forest in the Ro Chicama valley, where the
species was heard by Juvenal Ccahuana in 2001.
La Libertad Region
(37) San Pedro de Lloc (UTM 0665500 / 9179000, altitude
40 m JNMF with IGN map): One female collected by James
Orton and held in the MNHN. No coordinates or date are given
on the specimen label but would have been collected during
Ortons expeditions in Peru during 1873-4 or 1876-77, most
probably the latter. Coordinates are assigned by the authors to
the vicinity of the town of San Pedro de Lloc.
(38) Paijan (UTM 0691457 /9143943, altitude 100 m
TV with GPS): East of the town of Paijan there are extensive
cattle enclosures and patches of Prosopis forest, although there
was evidence of on-going deforestation. Record from TV, 23
March 2006.
(39) Baos de Chim (UTM 0761413 / 9164664, 950 m
JNMF with Google Earth): Two males and two females collected by Raul Samame V. and Ismael Arevalo Benites of the
MZJOR, 10 December 1978. The altitude is slightly high for
what is known about the Plantcutter and the specimens might
have been caught lower down the Ro Chicama valley. As both
collectors are deceased efforts to locate the actual collection site
have been unsuccessful.
(40) Trujillo (UTM 0717200 / 9102800, altitude 35 m
JNMF with IGN map): Collar et al. (1992) list three collections for Trujillo. First however Collar et al. (1992) state that
four specimens were collected in May 1885. This is an error as
these four specimens were collected in May 1895, together with
another four specimens, totalling eight, and all collected by O. T.
Baron. Four of the specimens are held by the AMNH and four
by the BMNH. All Baron specimens give an altitude of 1500 ft.
(460 m). As Trujillo city is at 35 m, the Baron specimens were
probably catalogued, but not caught there. A further specimen
in the BMNH collected October 1912 by an unknown collector is labelled as Trujillo, but no coordinates or altitude are
given. In March 1953 Edmond-Blanc collected two specimens
held in the MNHN and again labelled as Trujillo, but with no
coordinates or altitudes.
The Baron site represents a new site, which should not be
considered as Trujillo, although it is impossible to locate exactly
where it is, probably in the foothills to the east of the city. The
unknown collector and Edmond-Blanc sites are also ambiguous.
Given this the authors follow Collar et al. (1992) in giving the
general coordinates for Trujillo city to group these collections,

but with the previous considerations.
1932 by Carriker and held by the ANSP. No recent records.

Coordinates refer to the town of Chimbote.
(41) Near La Huaca (between Tomobal and Mayasgo, northeast of Vir) (UTM 0748428 / 9082995, altitude 350 m GE
with GPS): One individual seen and four heard 11 January 1999
by GE. Site visited again by Mattias Fehlow in January 2003
who found a group of six birds.
(51) Near Paamarca Archaeological Site (UTM 0788857 /

8981276, 115 m GE with Google Earth): Four birds recorded at
this site which appears to receive some protection by the Instituto
Nacional de Cultura as an archaeological site. Record from GE,
3 June 2004 and still present here in August 2009.
(42) Km 465 near Trujillo (UTM 0743800 / 9068700,

altitude 50 m JNMF with IGN map): One female specimen
collected by Ortiz de la Puente in April 1951 and held by MHNJP. No coordinates or altitude are given on the label which
have been assigned by the authors as this site would be in the
area just north of Vir.
(43) Vir (UTM 0744990 / 9067470, altitude 45 m JNMF
with IGN map): Two specimens taken in April 1919 by H.
Watkins and held by the AMNH. Altitudes of 150 ft. are given
on the labels. Coordinates are assigned by the authors to the
vicinity of Vir town. GE visited the area of Vir during his
1998/99 study, but found no suitable vegetation; concluding
the species was no longer present.
(44) Hacienda Buenavista in Chao Valley (UTM 0761000
/ 9062000, altitude 300 m JNMF with IGN map): Specimens
collected January and February 1975 by Peter Hocking (held
by MHNJP and FMNH) 2 to 3 kilometres up the valley from
Chao. Area was visited by GE in November 1998, but was unable to find any suitable habitat.
(45) Chao (UTM 0722856 / 9100650, altitude 30 m TV
with GPS): West of Pan-American Highway, where small patches
of Prosopis remain in extensions of otherwise arid land next to
irrigated fields. Record from TV, 2005.
(46) C. 5 km east of Hacienda Laramie (UTM 0720540
/9055100, altitude 120 m JNMF with IGN map): On road
to Humanzaa. One specimen collected 30 August 1975 by
Robert S. Kennedy and held in the LSUMZ, but not mentioned
in Collar et al. (1992). The location is not clear as Laramie is 8
km south-west of Chao, where Ro Humanzaa and Ro Chao
meet, and 5 km east of Laramie would place the site back near
the Pan-American Highway. Coordinates given are for a site
along the Ro Humanzaa 5 km from Laramie, but the original
site needs confirming.
(47) Conachi (UTM 0749712 / 9049078, altitude 20 m
TV with GPS): Species recorded in Prosopis tree patches and
hedges between extensive agricultural lands. Record from TV,
8 October 2006.
Ancash Region
(48) Suchimn (UTM 0784000 /9036000, altitude 200 m
JNMF with IGN map): On the Ro Santa, where two specimens
were collected in March 1932 by Carriker and held by the ANSP.
No recent records.
(49) Cerro Campana (UTM 0785062 / 9015364, altitude
300 m GE with GPS): Two males seen and three birds heard by
GE in January 1999. Species heard again at 0781126 / 9016286,
which is a continuation of the same area.
(50) Chimbote (UTM 0765635 / 8996466, altitude 20 m
JNMF with Google Earth): Three specimens collected in March
Lima Region
(52) Huariconga (UTM 0208076 / 8852547, altitude 450
m JNMF with Google Earth): Site in the Fortaleza valley above
Paramonga, where two specimens were taken by Clarence Birdseye in August and September 1954 at 1,500 ft and held by the
AMNH and MHNJP. No coordinates were given, which have
been assigned here by the authors. No recent records.
(53) Ro Chilln (UTM 0940576 / 8701248, altitude 550
m GE with GPS): Given as Chilcon in Collar et al. (1992), the
exact location is not clear. Record from Paul Scharf of several
individuals at 550 m in Chilln valley on the road to Canta,
September 1982 (P. Scharf pers. comm. to GE, 2007). Scharf
took the altitude with an altimeter, however GE returned to
the general location in 1999 but was unable to find suitable
habitat.
The above list gives a total of 53 sites for the Peruvian Plantcutter which are plotted in Figure 1.
Discussion
Results show that the Peruvian Plantcutter is known from
many more sites than previously documented and undoubtedly
still more sites will be found. However, as witnessed by the authors, the majority of sites are extremely small, fragmented and
increasingly under pressure from degradation and deforestation.
Although further studies are required it appears evident that the
species requires a reasonable diversity of plant life, particularly
trees and shrubs, with good understorey or dense vegetation low
to the ground. Providing these conditions exist the species can
be found in close proximity to agricultural lands, tracks, roads
and human settlements. However as observed by the authors
the majority of dry forest in the region is heavily degraded with
reduced understorey due to goats and firewood collection, suitable areas are becoming increasingly rare and isolated. It also
appears evident that the species is mobile over reasonably large
areas; where it is present at certain sites then disappears, or where
it appears at sites that have been studied before. This movement
may be in search for suitable food or nesting sites, the displacement of recruited individuals, birds moving as other areas of
habitat are destroyed or a combination of these. To this end it
is possible that several of the sites listed here do not represent
permanent populations of the species, but transient areas.
The main threat to the species is loss, degradation and fragmentation of its habitat. Forest patches maybe removed rapidly
and completely for agriculture, development or steadily degraded
for firewood for cooking or charcoal. Charcoal production is a
serious threat throughout the northwest where the Prosopis tree
is prized for its qualities. Extraction is highly diffuse, occurring
everywhere and with many people involved as a subsistence
economic activity. Charcoal produced is sold locally or exported
to the south and other areas of the country to fuel restaurant
grills; representing a more serious and organized economic ac-
179
Flanagan et al.
tivity. Although there are occasional confiscations of this illegal

charcoal, the vast majority is freely transported to wherever it is
in demand. Brick kilns are another activity that demand large
quantities of wood and can be seen throughout the northwest
of Peru, especially near Chiclayo and north of Sullana. In Peru
natural gas (in cylinders) for cooking is relatively expensive for
most people and cooking with firewood is still the norm in
rural communities and even in towns and cities. For example,
on any evening mule drawn carts can be seen returning to Piura
carrying wood from a days extraction from the surrounding
dry forests.
The Peruvian Plantcutters stronghold near Talara, in the
area of Quebrada Ancha east of the Pan-American Highway,
is under serious threat from logging to fuel stoves in-situ to
process fish meal (the off-cuts of giant squid are transported to
the forest from Talara port to be boiled then dried in the sun).
This new threat, first documented in 2005, is rapidly destroying
this area and other squid-kitchens have been seen along the
coast north of Talara. An inspection of this area in August 2009
noted over 100 large cooking vessels, over 200 people dedicated
to this activity and a very hostile reaction by them to questions.
The squid processors have installed themselves along 2 km of
the well-known access track from the Pan-American Highway
towards Quebrada Salada. This area has been divided up into
lots for each individual operation, but which are now grouped
under the Association of Artisan Processors of Squid of Talara.
Such activities are incredibly difficult to control or eradicate
once initiated. This discovery is a catastrophe for the survival
of the Plantcutter and represents the demise of its main stronghold. Elsewhere throughout Talara goats and charcoal burning
are present. Charcoal is of particular concern, with Quebrada
Parias a well known centre of production.
The Bosque de Pmac Historical Sanctuary is the only state
protected area with the species, and combined with neighbouring sites of Batn Grande and Tambo Real represents an important centre for the Plantcutter. However this reserve suffered for
eight years from illegal land colonizers who occupied some 1,500
hectares of the reserve deforesting and planting crops. Repeated
attempts to remove the colonizers failed and only in February
2009 were they evicted in a conflict that cost the lives of two
policemen. The species distribution here is quite localised and
further studies are required to clarify its distribution throughout
the sanctuary. Elsewhere in Lambayeque the species is confined
to small pockets of habitat surrounded by agriculture or desert.
Although there are several records from La Libertad all sites are
small and under continuing threat. The distribution of the species in the south has most likely contracted with only two recent
records from Ancash and no recent records from Lima.
Although more sites are now known for the Peruvian Plantcutter, its situation is one of constant demise and without a
concerted effort by regional authorities and landowners the
outlook for the species is bleak. However an action plan has
been produced as a first step towards a strategy to conserving the
species throughout its distribution. The survival of the species
will ultimately depend on changing attitudes towards dry forest
conservation in the north-west of Peru and internationally.
180
Acknowledgements
For assistance in the revision of museum collections and
bibliographic material the authors are most grateful to: Jos
G. Tello of the American Museum of Natural History (New
York), Mark Adams, Robert Prys-Jones and Mark Walters of
the Natural History Museum (England), Michael Palmer of the
Zoological Society of London, Brad Millen of the Royal Ontario
Museum, Tom Schulenberg of Cornell University, Nate Rice of
the Academy of Natural Sciences of Philadelphia, Patrick Bousss
of the Musum dHistoire Naturelle (Paris), Carla Cicero of
the Museum of Vertebrate Zoology (University of California),
Doris Mercado of the Museo de Zoologa Juan Ormea Rodriguez
(Universidad Nacional de Trujillo), Steve Cardiff of the Louisiana State University Museum of Zoology, Nigel Collar, Todd
Mark and Manuel Plenge. Cristian Abramonte, Simon Allen,
Alan Feduccia, Mattias Fehlow, Peter Hocking, Robert Kennedy, Juan Malo de Molina, Alex More, Sergio Nolazco, Robert
Ridgely, Consuelo Salazar, Tomas Salazar, Bret Whitney, Morris
Williams, Rob Williams and Darren Woodhead are thanked
for their contributions. For funding studies; I. Franke thanks
Compana Minera MiskiMayo S.A.C. Grupo CVRD through
Golder Associates Peru S.A. (2006-2007); G. Engblom thanks
Asociacin PeruVerde (1998-1999). J.N.M. Flanagan thanks
the Audubon Society and PetroPer (1999-2000), the Darwin
Initiative / DEFRA (2006-2007) and Alberto Paniagua of PROFONANPE and Thierry Givois of the KfW (2008-2009).
Literature cited
Birding Peru. 2006. http://groups.yahoo.com/group/Birdingperu/
message/4081.
Collar N.J., L.P. Gonzaga, N. Krabbe, A. Madroo Nieto, L.G
Naranjo, T.A. Parker & D. Wege. 1992. Threatened birds of
the Americas. Cambridge, U.K.: International Council for
Bird Preservation. (ICBP and IUCN Red Data Book).
Flanagan J.N.M. & B. Millen. 2008. First nest and egg records of
Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii, by O. D. Boggs.
Bull. B.O.C. 128(4): 271.
Garca Olaechea D. y C. Chvez Villavicencio. 2004. Primer registro de Phytotoma raimondii (Cortarrama Peruana) (Taczanowski, 1883) (Aves: Phytotomidae) en la provincia de
Piura (Per). II Jornada de Jvenes Cientficos. Instituto de
Investigacin y Promocin para el Desarrollo. Universidad
Nacional de Piura. Septiembre 2004.
IUCN. 2009. Phytotoma raimondii. In: IUCN 2009. IUCN Red List
of Threatened Species. Version 2009.1. <http://www.iucnredlist.org/>. Downloadedon 02August2009.
Plenge M.A. 1979. Type specimens of birds in the Museo de Historia Natural Javier Prado, Lima, Peru. Occasional Papers
of the Museum of Zoology, Louisiana State University.
no. 53:1-13.
Ridgely R.S. & G. Tudor. 1994. The birds of South America, Volume II: The suboscine passerines. Austin: University of
Texas Press.
Stephens L. & M.A. Traylor. 1983. Ornithological Gazetteer of
Peru. Museum of Comparative Zoology, Harvard Univ.,
Cambridge, MA.
Taczanowski L. 1883. Description des espces novelles de la c
ollection pruvienne de M. le Dr. Raimondi de Lima. Proc.
Zool. Soc. London: 70-72.

Appendix 1. Collections of Phytotoma raimondii.
Information in the following table represents that given on the collection labels of the specimens or information provided by the institution holding the collection. Specimen numbers are those assigned by the respective collection.
Collections are ordered by date within each institution. Where certain information is absent this is represented by a dash (-).
Specimen No.
Sex
Locality
Altitude Coordinates Date
Collector
Academy of Natural Sciences of Philadelphia (ANSP).

115201
male
Chimbote, Ancash
5 March 1932
M. A. Carriker, Jr.
115205
female
Chimbote, Ancash
5 March 1932
M. A. Carriker, Jr.
115202
male
Chimbote, Ancash
6 March 1932
M. A. Carriker, Jr.
115203
female
Suchiman, Ro Santa
10 March 1932
M. A. Carriker, Jr.
115204
male
Suchiman, Ro Santa
10 March 1932
M. A. Carriker, Jr.
American Museum of Natural History (AMNH).

495027
female
Trujillo
1500 ft
14 May 1895
O. T. Baron
495025
Male
(juv.)
Trujillo
1500 ft
18 May 1895
O. T. Baron
495024
male
Trujillo
1500 ft
19 May 1895
O. T. Baron
495026
Trujillo
1500 ft
May 1895
O. T. Baron
152255
male
Vir, La Libertad
150 ft
28 April 1919
H. Watkins
152256
female
Vir, La Libertad
150 ft
28 April 1919
H. Watkins
461801
male
Huariconga, Fortaleza Valley
1500 ft
8 August 1954
Clarence Birdseye
1000 ft
0829S
7838W
25 January 1975
Peter Hocking & Gilberto

Martinez
24 December 1964
J. Alan Feduccia
25 December 1964
J. Alan Feduccia
25 December 1964
J. Alan Feduccia
400 ft
30 August 1975
Robert S. Kennedy
5m
25 September 1978
Morris D. Williams
25 m
22 July 1979
David A. Wiedenfeld
3m
10 August 1980
Theodore A. Parker III
3m
10 August 1980
Michael J. Braun
3m
10 August 1980
Michael J. Braun
Field Museum of Natural History (Chicago) (FMNH).

299918
male
Buenavista, Chao Valley,

Libertad
Louisiana State University Museum of Zoology (LSUMZ).

35269
35270
50811
81156
88529
92925
97766
97767
97768
21 km. S Olmos, on Pan

American Highway
21 km. S Olmos, on Pan
male
American Highway
21 km. S Olmos on Pan
male
American Highway
5 km E Hda. Laramie on rd.
unknown Ca.
to Humanzaa
0.5 km N Rafan, Lambayeque
male
Dept.
8 road km W Mocupe,
male
Lambayeque Dept.
0.5 km N Rafan, (between
female
Mocupe and Lagunas)
male
Mocupe and Lagunas)
male
Mocupe and Lagunas)
male
Museo de Historia Natural Javier Prado (Lima) (MHNJP).

3725
female
Km 465 c. Trujillo, La Libertad
6 April 1951
J. Ortiz de la Puente
623
male
Huariconga, Fortaleza Valley
30 August 1954
Clarence Birdseye
6774
male
Buenavista, Valle Chao, La

Libertad
4 February 1975
Peter Hocking
Museo de Zoologa Juan Ormea Rodrguez, Universidad Nacional de Trujillo (MZJOR).

CTG-002 R1
male
Baos Chim, Cajamarca
10 December 1978
CTG-002 R2
female
10 December 1978
CTG-002 R3
male
10 December 1978
CTG-002 R4
female
10 December 1978
R. Samame V. & I. Arevalo

Benites
Benites
Benites
Benites
continues...
181
Flanagan et al.
Musum dHistoire Naturelle (Paris) (MNHN).
2000-2448
female
San Pedro de Lloc
James Orton
1954-230
male
Trujillo
8 March 1953
Francois Edmond-Blanc
1954-231
female
Trujillo
8 March 1953
Francois Edmond-Blanc
1 August 1967
Raymond B. Huey
1 August 1967
Raymond B. Huey
100 ft
29 October 1974
Ned K. Johnson
Museum of Vertebrate Zoology (MVZ) University of California.

157866
female
157867
male
163912
male
Parias, 7 km N and 15 km E
Talara
Talara
Talara
Natural History Museum (London) (BMNH).

1899.4.20.2735
male
Trujillo, Peru
1500 ft
17 May 1895
O. T. Baron
1899.4.20.2736
male
Trujillo, Peru
1500 ft
17 May 1895
O. T. Baron
1899.4.20.2737
female
Trujillo, Peru
1500 ft
18 May 1895
O. T. Baron
1899.4.20.2738
female
Trujillo, Peru
1500 ft
18 May 1895
O. T. Baron
1902.3.13.978
female?
Eten, Peru
10 m
8 September 1899
P. O. Simons
1902.3.13.979
female
Eten, Peru
15 m
13 September 1899
P. O. Simons
1902.3.13.990
male
Eten, Peru
15 m
15 September 1899
P. O. Simons
1902.3.13.991
male
Eten, Peru
15 m
26 September 1899
P. O. Simons
1902.3.13.992
female
Eten, Peru
15 m
28 September 1899
P. O. Simons
1902.3.13.993
male
Eten, Peru
15 m
4 October 1899
P. O. Simons
1914.12.2.180
female
Trujillo, Peru
13 October 1912
Anon.
E/2001.13.5
5 eggs
Lobitos
Fergus Milligan
1934.7.7.2
male
Quebrada Salada, Talara, Peru
300 ft
23 September 1933
O. D. Boggs
1934.7.7.1
male
Quebrada Ancha, near Talara,

Peru
550 ft
433S
8108W
436S
8108W
15 October 1933
O. D. Boggs
Natural History Museum Basel (NHMB) (Switzerland).

13079
male
La Noria, Malleres (Sullana)
16 December 1956
Walter Markl
13394
female
La Noria, Malleres (Sullana)
24 September 1958
Walter Markl
13395
male
8 February 1959
Walter Markl
13396
female
8 February 1959
Walter Markl
13397
male
8 February 1959
Walter Markl
13398
female
8 February 1959
Walter Markl
13399
female
Perro Muerto, Malleres

(Sullana)
(Sullana)
(Sullana)
(Sullana)
(Sullana)
8 February 1959
Walter Markl
Royal Ontario Museum (ROM).

36.7.20.13
female
Quebrada Ancha, near Talara
550 ft
15 October 1933
O. D. Boggs
36.7.20.12
female
near Talara
275 ft
27 March 1934
O. D. Boggs
505820
eggs
near Talara
275 ft
27 March 1934
O. D. Boggs
505821
eggs
near Talara
275 ft
433S
8113W
433S
8113W
4 April 1934
O. D. Boggs
28635
male
500 ft
25 October 1936
O. D. Boggs
28634
female
500 ft
5 March 1937
O. D. Boggs
182

Dieta de Conepatus chinga en un bosque

Polylepis
ISSNde
1561-0837
Dieta de Conepatus chinga (Carnvora: Mephitidae) en un bosque de

Polylepis del departamento de Arequipa, Per
Diet of Conepatus chinga (Carnivore: Mephitidae) in an Polylepis forest of
the Department of Arequipa, Peru
Csar E. Medina1,2, Cynthia V. Daz2, Freddy A. Delgado2, Gheraldine A. Ynga2 y
Herlam F. Zela2
1 Museo de Historia Natural de la
Universidad Nacional San Agustn (MUSA), Arequipa, Per. Av.
Alcides Carrin s/n. Email Csar
Medina: cmedinap1234@yahoo.
com.
2 Escuela Profesional y Acadmica
de Biologa, Universidad Nacional
de San Agustn, Casilla 2775.
Arequipa, Per.
Resumen
El Zorrino Andino (Conepatus chinga) es un mefitino de amplia distribucin en los Andes peruanos, del cual se
sabe poco o nada de sus hbitos alimenticios. El presente trabajo documenta la dieta del Zorrino Andino en
un bosque de Polylepis de la vertiente occidental de la Cordillera de los Andes en el sur del Per, en base al
anlisis de 226 excrementos, los cuales fueron identificados por su forma y consistencia. Los tems alimenticios
fueron expresados en base a su frecuencia de ocurrencia (FO) y porcentaje de biomasa. Registramos 19 componentes en la dieta, constituida principalmente por insectos (94,11%) y otros invertebrados (3,27%), siendo
ocasional la presencia de vertebrados (1,18%) y plantas (1,43%), motivo por el cual los ndices de diversidad
(1-D= 0,16) y de amplitud de nicho trfico (B= 1, H= 0,68) fueron bajos.
Palabras claves: Zorrino Andino, excrementos, hbitos alimenticios.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
02/09/2009
16/10/2009
12/01/2010
The Andean hog-nosed skunk (Conepatus chinga) is a mephitine of widely distributed in the Peruvian Andes,
Almost nothing is known about the species food habits. The present study documents the diet of the Andean
hog-nosed skunk in a Polylepis forest of the western slope of the Andes in southern Peru. We analyzed 226 fecal
samples, which were identified by their shape and consistency. Food items are shown based on their frequency
of occurrence (FO) and percentage of biomass. Diet is composed of 19 components, mainly insects (94,11%)
and other invertebrates (3,27%), with occasional presence of vertebrates (1,18%) and plants (1,43%), which
explains the low values of the diversity indexes (1-D= 0,16) and width of trophic niche (B= 1, H= 0,68).
Keywords: Andean hog-nosed skunk, feces, food habits.
Introduccin
El gnero Conepatus es el nico gnero neotropical de la
familia de los mefitinos, con cinco especies reconocidas, de las
cuales el Zorrino Andino, Conepatus chinga (Molina, 1782) es
la especie con el mayor rango de distribucin en el Neotrpico
(Van Gelder 1968; Nowak 1991), siendo posible encontrarlo
en una amplia variedad de hbitats, desde el nivel del mar hasta
las llanuras altiplnicas de la Cordillera de los Andes (Eisenberg
y Redford, 1999; Wilson y Mittermeier, 2009). La ecologa del
Zorrino Andino en sus aspectos de dieta, patrones de actividad,
rango de hogar, seleccin del hbitat y ecologa alimenticia ha
sido estudiada principalmente en la Patagonia (Travaini et al.
1998; Novaro et al. 2000; Donadio et al. 2001; Donadio et al.
2004; Montalvo et al. 2008); sin embargo, ninguno de estos
aspectos ha sido investigado en la vertiente occidental de la Cordillera de los Andes. Tampoco se conoce con claridad su estado
de conservacin, ya que al parecer a escala poblacional habra
una tendencia a su disminucin (Emmons y Helgen 2008).
Algunos investigadores la consideran como una especie clave
en el ecosistema y bajo presin de caza para usos en medicina
folklrica (Zeballos et al. 2001; Lpez 2005).
de la Cordillera de los Andes en el sur del Per. El rea de estudio

est considerada dentro de la zona de vida Matorral Desrtico
Montano Subtropical y en el ecosistema de Tolar Microtmico
(INRENA 1995; Jimnez et al. 2003), cuyo suelo es pedregosoarenoso y posee precipitaciones de alrededor de 300 mm anuales.
Las principales actividades antrpicas que se realizan en el bosque
de P. rugulosa son la extraccin de madera, pastoreo de ganado
vacuno, caprino y camlido (Medina et al. 2005).
El presente trabajo describe la dieta del Zorrino Andino en

el bosque de Polylepis rugulosa del distrito de Pocsi (Arequipa),
mediante el anlisis de sus excrementos, y representa el primer
estudio sobre esta especie en la vertiente occidental de la Cordillera de los Andes.
En el laboratorio, los excrementos fueron pesados y medidos

(longitud y dimetro). Para separar los tems alimenticios de
cada excremento se sigui las recomendaciones de Korschegen
(1987): primero, fueron colocadas en bolsas de plstico y remojadas en agua durante 24 horas, luego fueron pasadas por un
tamiz de 200 mesch para eliminar la tierra y posteriormente se
dejaron secar al ambiente por 48 horas, y por ltimo cada tem
alimenticio fue separado en placas Petri con ayuda de estiletes
y un estereoscopio.
Material y mtodos
El estudio se realiz durante los meses de septiembre a
diciembre del 2006, en el bosque de P. rugulosa del distrito
de Pocsi, anexo de Tuctumpaya (Kessler 1995), ubicado a 26
kilometros al sureste de la ciudad de Arequipa, 162917,51S y
712001,12W, entre 36004000 m de la vertiente occidental
Se realizaron bsquedas intensivas de excrementos del Zorrino

Andino en 3 parcelas, cada una de 1500 m de longitud y 250
m de ancho, abarcando una superficie total de 112,5 ha. Las
parcelas se ubicaron en lugares rocosos y escarpados, los cuales
podran ser potencialmente empleados como refugios por C.
chinga (Travaini et al. 1998). Los excrementos se identificaron
de acuerdo a las consideraciones expuestas por Travaini et al.
(1998), quienes las reconocen como masas de tierra puntiagudas
con restos de insectos, rodeadas de huellas de zorrino. Luego se
colectaron y se transportaron en bolsas de papel hasta el laboratorio para su anlisis respectivo. Simultneamente se elabor
una coleccin de referencia de flora y fauna del rea de estudio,
basada en 5 individuos de cada especie.
El material alimenticio se determin hasta el nivel taxonmico ms bajo posible, siguiendo claves taxonmicas (Francke
183
Medina et al.
1977; Borror et al. 1981; Zeballos y Lpez 2002), otras referencias (Zeballos et al. 1998; Ochoa, 2005a; Ochoa, 2005b)
y comparndolos con la coleccin de referencia tomada en el
rea de estudio.
Las presas encontradas en los excrementos se presentan en
base a: frecuencia de ocurrencia (FO), calculado al dividir el N
total de presas de cada especie o categora entre el total de presas
encontradas; y porcentaje de biomasa, calculado de multiplicar
el nmero de individuos de cada especie o categora por su peso
promedio (estimado a partir de la coleccin de referencia) y
posteriormente dividido por el peso total de los tems alimenticios, multiplicados por cien (Travaini et al.1998; Donadio et
al. 2004). Durante el conteo de artrpodos se consider: pares
mandbulas, de tenazas, de alas, de antenas, cabezas y aguijones
para registrar cada individuo.
La amplitud del nicho trfico se calcul mediante el ndice
de Levins (B) cuyos valores varan entre 1 (un tipo de presa) y
n (varios tipos de presa)(Feisinger et al. 1981); adems, se utiliz el ndice de Shanon y Wiener (H)(Krebs 1989; Cornejo
y Jimnez 2001). La diversidad trfica en cuanto a las presas
se calcul mediante el complemento del ndice de Simpson
(1 - D), que vara entre los valores 0 a 1 (menos a ms diverso)

(Krebs, 1989):
B = 1 / pi2
H = - pi ( log2 pi )
1 - D = 1 - ( pi2 )
Donde: B = ndice de amplitud de nicho de Levins, H =
ndice de Shanon y Wiener, 1 - D = ndice de amplitud de nicho
de Levins, y pi = proporcin de la contribucin de la especie i
en la dieta del depredador.
Resultados
Se colectaron un total de 226 excrementos de Zorrino Andino,
los cuales se caracterizan por su forma cilndrica (ocasionalmente
en fragmentos pequeos cnicos), con subdivisiones ligeramente
marcadas y extremos redondeados, su consistencia maciza y la
coloracin similar al humus de lombriz de tierra. Su dimetro
promedio es de 16,7 mm (S= 3,1), con un rango entre los 8,4
y 22,7 mm, mientras que su longitud promedio es de 30,6 mm
(S= 7,8) y peso promedio de 3,2 g (S= 1,9) (Fig. 1).
Se encontraron restos de 2442 presas, distribuidas en 19
distintos grupos de alimento (Tabla 1). Se determinaron restos
Tabla 1. Frecuencia de Ocurrencia y Biomasa de los tems alimenticios registrados en los excrementos del Zorrino Andino (ni, nmero de
tems alimenticios; FO, Frecuencia de Ocurrencia). * Presa considerada como producto de carroa
tems alimenticios
Vertebrados
ni
FO
(29)
(1,18)
5
5
(0,41)
0,37
0,04
(0,37)
0,37
(0,40)
0,20
0,20
(2378)
(97,38)
Mammalia
Phyllotis sp.
Ovis aries *
9
1
Nothoprocta ornata (huevos)

Reptilia
Sauria (huevos)
Liolaemus sp.
Aves
Invertebrados
Arachnida
Scorpiones
Brachistosternus ninapo
Araneae
Loxoscelidae
Lycesidae
Hexapoda
Coleoptera
Tenebrionidae
Scarabaeidae
Melolonthinae (larvas)
Melolonthinae (adultos)
N. D.
Hymenoptera
Sphecidae
Bembicini (pupas)
N. D.
N. D.
Vegetacin
Cactaceae
Opuntia sphaerica (frutos)
Tallos
Races
N. D.
Total de tems alimenticios
184
8
3
2
(3,19)
(2,78)
2,78
(0,41)
0,16
0,25
(94,11)
(93,66)
0,25
93,29
91,69
1,60
0,12
(0,45)
0,33
0,33
0,12
(0,08)
(35)
1
5
20
9
68
4
6
6
2239
39
3
2442
Peso (g)
(1872)
Biomasa
%
(43,59)
25
100
(31,67)
8,38
23,29
(9,01)
9,01
(2,91)
0,58
2,33
(2378)
(55,38)
360
1000
387
8
3
2
(1,81)
(1,58)
1,58
(0,23)
0,09
0,14
(53,57)
(53,26)
0,14
53,05
52,14
0,91
0,07
(0,26)
0,19
0,19
0,07
0,05
(1,43)
(35)
(1,02)
0,04
0,04
0,20
0,82
0,37
1
5
20
9
0,23
0,23
0,12
0,46
0,21
68
4
6
6
2239
39
3
4294
Dieta de Conepatus chinga en un bosque de Polylepis
Discusin
Los excrementos de los carnvoros se caracterizan por su forma
cilndrica, con subdivisiones y adelgazamiento en uno de sus
extremos (Chame 2003); sin embargo, en el Zorrino Andino,
estas subdivisiones no son muy fciles de distinguir, lo cual puede
deberse a una respuesta fisiolgica del animal.
Figura 1. Excrementos de Zorrino Andino (Escala: 1 cm.).
de: dos mamferos (Phyllotis sp. y Ovis aries), un ave (Nothoprocta

ornata), un reptil (Liolaemus sp.), un escorpin (Brachistosternus
ninapo), dos familias de araas (Loxoscelidae y Lycosidae), dos
de colepteros (Tenebrionidae y Scarabaeidae), una de himenpteros (Sphecidae), una de plantas (Cactaceae); y adems,
invertebrados y vegetacin no determinada (colepteros, himenpteros, tallos y races).
Los invertebrados constituyeron el 97,38% de todas las presas
(principalmente colepteros de la subfamilia Melolonthinae) y
contribuyeron con el 55,38% de la biomasa total estimada (Fig.
2). En este grupo, resaltaron los colepteros con una FO de
93,66% y una biomasa de 53,26%, seguido de los escorpiones
con una FO de 2,78% y una biomasa de 1,58%, en comparacin
a los bajos porcentajes de los dems invertebrados registrados
(Himenpteros, FO= 0,45% y biomasa= 0,26%; y Araas, FO=
0,41% y biomasa= 0,23%).
Los vertebrados constituyeron tan solo el 1,18% de todas la
presas (principalmente roedores del gnero Phyllotis y huevos de
N. ornata) y contribuyeron con el 43,59% de la biomasa total,
resaltando los mamferos con una FO de 0,41% y biomasa de
31,67%. Los reptiles y aves presentaron una FO similar (0,40%
y 0,37%, respectivamente), sin embargo, las aves presentaron un
mayor porcentaje de biomasa que los reptiles (9,01% y 2,91%,
respectivamente).
En menores cantidades se encontraron restos de plantas, los
cuales constituyeron una FO= 1,43% (principalmente frutos de
Opuntia sphaerica) y biomasa de 1,02%, de los cuales la mayora
estaba constituida de tallos y races.
Los valores de amplitud de nicho trfico fueron: B= 1 y H=
0,68; mientras que, los de diversidad trfica, 1-D= 0,16.
100
FO
75
50
25
0
Aves
Biomasa
25
50
75
Vegetales
Reptiles Arcnidos
Mamferos
Insectos
100
Figura 2. Comparacin entre la frecuencia de ocurrencia (FO) y

el porcentaje de biomasa de los tems alimenticios en la dieta del
Zorrino Andino.
Los zorrinos (Mephitidae) son considerados como especies

omnvoras oportunistas, los cuales se alimentan principalmente
de insectos, otros invertebrados y ocasionalmente de mamferos,
frutos y probablemente serpientes (Nowak 1991; Zeballos et
al. 1998), mientras que, algunos investigadores prefieren catalogarlos como generalistas y con una dieta omnivora/insectvora
(Donadio et al. 2004; Montalvo et al. 2008). Nuestros resultados
sugieren que el Zorrino Andino en el bosque de Polylepis sera
selectivo en su dieta, debido a su preferencia en alimentarse principalmente con larvas de colepteros (FO= 91,9% y biomasa=
55,38%), como lo demuestran los bajos valores que dieron los
ndices de amplitud de nicho y diversidad trfica. Sin embargo,
no podemos afirmar ste comportamiento, debido a que no
realizamos una evaluacin de la oferta vs la demanda de recursos
alimenticios, como lo realizaron Donadio et al. (2004).
Nuestros resultados confirman los valores altos de ocurrencia
de los invertebrados en la dieta del Zorrino Andino reportados
por Donadio et al. (2004) y Montalvo et al. (2008) mediante el
anlisis de excrementos, quienes registraron valores de FO del
73,6% al 85,1% y del 82%, respectivamente. Rosemberg y Cooper (1999) sugieren que un anlisis de dieta en base a estmagos
es ms preciso que el empleo de excrementos, sin embargo,
nuestros resultados en cuanto al consumo de invertebrados
(FO= 97,38%) es mayor al obtenido por Novaro et al. (2000)
(FO= 92,1%), quienes emplearon contenidos estomacales de
Zorrino Andino.
Si bien, es comn observar un consumo importante de
vertebrados por las diferentes especies de pequeos carnvoros
que habitan la Cordillera Andina (Novaro et al. 2000; Cornejo y Jimnez 2001; Pacheco et al. 2004; Walker et al. 2007),
al parecer, en los Zorrinos Andinos ste comportamiento
no es comn, pues observamos que solo representaron el
1,18% de su dieta (exceptuando carroa), resultado inferior
a los obtenidos por Donadio et al. (2004), Montalvo et al.
(2008) y Novaro et al. (2000) (14,826,3; 18 y 7,9%,
respectivamente).
Sin embargo, en trminos de biomasa, los vertebrados son
ms importantes que los dems tems alimenticios, ya que constituyeron el 43,59% de la biomasa total, resultado similar a los
obtenidos por Travaini et al. (1998) y Novaro et al. (2000) (55
y 58,9% respectivamente). Esta situacin que nos hace suponer
de que a pesar que los invertebrados individualmente no aportan una biomasa apreciable, como lo hace cualquier vertebrado
(mamfero, ave y reptil), constituyen un alimento que los zorrinos pueden obtener a un bajo costo energtico, por ejemplo: la
bsqueda y captura de una larva les demanda un menor esfuerzo
en lugar de hacer lo mismo para un roedor.
De los 226 excrementos analizados, la cantidad y diversidad
de presas encontradas en la dieta, as como la frecuencia de
ciertos grupos en particular, posiblemente se deban a factores
tales como el tamao de la muestra, estacionalidad, hbitat, etc.
As mismo, Donadio et al. (2001), sealan que la cantidad y
185
Medina et al.
diversidad de presas consumidas se encontraran regidas por la

historia natural de la especie.
La presencia de restos de mamferos grandes en la dieta indica
que el Zorrino Andino consume carroa, estrategia alimenticia
muy comn en la Patagonia, llegando a consumir: liebres, zorrinos, ovejas, vacas y hasta guanacos (Travini et al. 1998; Novaro et
al. 2000; Donadio et al. 2004). Novaro et al. (2000) observaron
que en los Zorrinos Andinos, que ocurren en hbitats alterados
por la ganadera (actividad practicada en el rea de estudio), la
carroa constituye una fuente de alimento muy importante,
comportamiento que nos ayuda a explicar la presencia de Ovis
aries dentro de nuestros resultados.
La existencia de canibalismo es algo que no esta confirmado
en la parte occidental de la Cordillera de los Andes (Travini
et al. 1998), aunque es probable que pueda ser reportado en
investigaciones posteriores.
Agradecimientos
Gracias al apoyo brindado por los docentes que laboran en
el rea de Ecologa de la Escuela Profesional de Biologa en la
Universidad Nacional de San Agustn, por permitirnos acceder a
las instalaciones y equipos de su laboratorio. Nuestro ms sincero
agradecimiento al Blgo. Luis Villegas, Dr. Horacio Zeballos y
Dra. Susan Walker, por sus valiosas sugerencias en el trabajo de
campo, laboratorio y revisin del manuscrito.
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Dieta de murcilagos nectarvoros del Parque Nacional Cerros

Amotape
ISSNde
1561-0837
Dieta de murcilagos nectarvoros del Parque Nacional Cerros de

Amotape, Tumbes
Diet of nectarivorous bats from the National Park Cerros de Amotape,
Tumbes
Edith Arias1, Richard Cadenillas1 y Vctor Pacheco1, 2
Marcos, Apartado 14-0434, Lima14, Per. Email Edith Arias: ediari_char@yahoo.es
2 Facultad de Ciencias Biolgicas,
San Marcos.
Resumen
En el Per se reporta la presencia de 18 especies de murcilagos nectarvoros, sin embargo se cuenta con
poca informacin sobre la dieta de estas especies. En este estudio se reporta por primera vez la dieta de los
nectarvoros Glossophaga soricina, Lonchophylla hesperia y Anoura geoffroyi en el bosque seco ecuatorial y
del bosque tropical del Pacfico del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes. Analizamos 21 contenidos
gastrointestinales e identificamos ocho morfotipos de polen pertenecientes a las familias Bombacaceae, Cactaceae, Fabaceae, Solanaceae, Rubiaceae, Myrtaceae, Malvaceae y Rosaceae. Encontramos evidencia del
sndrome de quiropterofilia en Bombacaceae, Cactaceae, Fabaceae, Solanaceae y Rubiaceae. Observamos
que A. geoffroyi consume polen de Ceiba trichistandra, Solanaceae y Rubiacea; G. soricina consume de Abutilon
reflexum, Armathocereus cartwrightianus, C. trichistandra y Rubiaceae; y L. hesperia de A. cartwrightianus, Eriobotrya japonica, Fabaceae y Psidium sp.; sugiriendo una dieta generalista en estas especies. Los murcilagos
G. soricina y A. geoffroyi comparten el consumo del ceibo C. trichistandra y de la Rubiaceae, mientras que G.
soricina comparte con L. hesperia el consumo del cactus A. cartwrightianus. Los otros morfotipos de polen no
fueron compartidos entre murcilagos. Se encuentra adems que el ceibo C. trichistandra fue la especie ms
consumida, especialmente por G. soricina.
Palabras clave: Nectarvoros, quiropterofilia, Chiroptera, polinizadores, reas protegidas.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
19/09/2009
03/12/2009
12/01/2010
In Peru 18 species of nectarivorous bats are reported, however little information about their diet is available.
This study is the first report about pollen consumption of the nectar-feeding bat species Glossophaga soricina,
Lonchophylla hesperia, and Anoura geoffroyi in the dry forest and the Pacific Tropical rainforest of the National
Park Cerros de Amotape, Tumbes. We analyzed 21 stomach contents and identified eigth pollen morphotypes
belonging to the families Bombacaceae, Cactaceae, Fabaceae, Solanaceae, Rubiaceae, Myrtaceae, Malvaceae,
and Rosaceae; and found floral evidences of the chiropterophilous syndrome in Bombacaceae, Cactaceae,
Fabaceae, Solanaceae, and Rubiaceae. We found that A. geoffroyi consumed pollen of Ceiba trichistandra,
Solanaceae, and Rubiaceae; G soricina consumed of Abutilon reflexum, Armathocereus cartwrightianus, C.
trichistandra, and Rubiaceae; and L. hesperia of A. cartwrightianus, Eriobotrya japonica, Fabaceae, and Psidium
sp.; suggesting that these bat species have a generalist diet. The bats G. soricina and A. geoffroyi shared the
consumption of the ceiba C. trichistandra and the Rubiaceae, while G. soricina and L. hesperia shared the
consumption of the cactus A. cartwrightianus. The other five morphotypes were not shared. In addition, we found
that the ceiba C. trichistandra was the species most consumed by bats, specially G. soricina.
Keywords: Nectarivorous, chiropterophilous, Chiroptera, pollinators, Protected Areas.
Introduccin
En el Per se reportan 18 especies de murcilagos nectarvoros
(Pacheco et al. 2009), de las cuales Anoura geoffroyi, Glossophaga
soricina, Lonchophylla hesperia y Choeroniscus minor se encuentran presentes en el bosque seco ecuatorial y del bosque tropical
del Pacfico del Per (Pacheco et al. 2007). Estudios sobre la
dieta de especies nectarvoras y su funcin en la polinizacin no
son conocidos, en particular en los bosques del norte del Per.
Sin embargo han sido realizados estudios en otras partes del
Neotrpico, especialmente en G.soricina y A. geoffroyi (Snchez
y lvarez 2000, Sazima et al. 1999, Quesada et al. 2003, 2004,
Helversen 2002, Muchhala y Jarrn-V 2002).
su preferencia hacia plantas con el sndrome de quiropterofilia,

acta como polinizador de ellas (Muchhala y Jarrn-V. 2002).
Glossophaga soricina es considerada un nectarvoro oportunista, consumidor de plantas con o sin el sndrome de quiropterofilia (Snchez y lvarez 2000); y con una alta preferencia por la
familia Bombacaceae en los bosques secos de Mxico y Costa
Rica (Lobo et al. 2003, Quesada et al. 2003, 2004).
Material y mtodos
Se analiz el contenido gastrointestinal de 21 especmenes
de Glossophaga soricina (16 individuos), Lonchophylla hesperia
(3) y Anoura geoffroyi (2), colectados entre el ao 2004 y 2006,
en el Parque Nacional de Cerros de Amotape, departamento de
Tumbes, Per. El 80% de las muestras provinieron de la ecorregin de bosque seco y fueron capturadas en poca hmeda,
mientras que el 20% restante se colectaron en el bosque tropical
del Pacfico y en poca seca. Los especmenes se encuentran
depositados en el Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos (MUSM).
Por otro lado, A. geoffroyi ha sido documentado como consumidor y transportador de polen de plantas quiropteroflicas
en hbitats de la selva baja caducifolia de Mxico y la Cuenca
Amaznica de Brasil (Sazima et al. 1999, Caballero-Martnez et
al. 2009). Esta misma situacin ha sido observada en la vertiente
occidental de los Andes del Ecuador donde A. geoffroyi adems de
Choeroniscus minor cuenta con poca informacin sobre su

dieta excepto por el trabajo de Delaval et al. (2005) quienes
reportan la polinizacin de una Fabaceae por esta especie en la
Guyana Francesa. Finalmente, no se conocen trabajos sobre la
dieta de L. hesperia.
Este estudio presenta el primer anlisis cualitativo y cuantitativo del polen consumido por los murcilagos nectarvoros
en el bosque seco y tropical del Pacfico de Tumbes y representa
uno de los primeros en su tipo para el Per.
187
Arias et al.
Glossophaga soricina y A. geoffroyi comparten el consumo

de C. trichistandra y el morfotipo de la Rubiaceae, as tambin
como G. soricina comparte con L. hesperia el consumo de A.
cartwrightianus. Los dems morfotipos de polen no son recursos
compartidos entre las especies analizadas.
Figura 1. Granos de polen identificados a nivel de especie. (a) Abutilon

reflexum, (b) Armathocereus cartwrightianus, (c) Ceiba trichistandra,
(d) Eriobotrya japonica.
El contenido gastrointestinal fue sometido a un proceso

de acetlisis-KOH (lvarez y Gonzlez-Quintero 1970). Las
muestras de polen fueron montadas en glicerina para su posterior
observacin microscpica y conservacin en MUSM. El polen
fue identificado usando una coleccin referencial formada por
muestras colectadas en el rea de estudio y complementada con
polen obtenido de plantas de los bosques del norte del Per
depositadas en el Herbario del Museo de Historia Natural de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Adicionalmente, se
emple catlogos de polen y claves dicotmicas (Senz y Blume
1978, Erdtman 1986, Roubik y Moreno 1991). Para evaluar la
importancia del polen de cada especie de planta en la dieta de
G. soricina, L. hesperia y A. geoffroyi, se consider su presencia
en los individuos, el nmero total de granos de polen (N), as
como el porcentaje de los mismos.
Resultados
Se reconoci granos de polen en 16 de los 21 especmenes
analizados (81%). Anoura geoffroyi registr el 100% de individuos con polen en su contenido gastrointestinal, mientras que G.
soricina y L. hesperia registraron 81 y 67% respectivamente.
Se identificaron ocho morfotipos de polen pertenecientes
a las familias Bombacaceae, Cactaceae, Fabaceae, Malvaceae,
Myrtaceae, Solanaceae, Rosaceae y Rubiaceae (Tabla 1, Fig. 1 y
2). De ellas, cuatro muestras fueron identificadas hasta especie,
una hasta gnero y tres a nivel de familia. En estas familias, cinco
especies: Abutilon reflexum, Armathocereus cartwrightianus, Ceiba
trichistandra, Rubiaceae y Solanaceae fueron las ms abundantes
ya que se encontraron en mayores cantidades; la abundancia de
las dems especies de plantas fueron menores al 5% (Tabla 1).
Se encontr que G. soricina consume cuatro morfotipos, el
49% de granos de polen corresponden a A. reflexum, el 24% a C.
trichistandra; el 19% a A. cartwrightianus y el 7% a la Rubiaceae.
A. geoffroyi consume tres morfotipos, el 44% de una solancea,
36% de C. trichistandra y el 20% a una Rubiaceae. As tambin
188
se encontr que L. hesperia consume cuatro morfotipos, el 40%

de A. cartwrightianus, 32% de Eriobotrya japonica; mientras
que Psidium sp. y el morfotipo de la Fabaceae se encontraron
en porcentajes menores al 20% cada uno. La cantidad de polen
encontrada en L. hesperia fue menor en comparacin a los otros
dos nectarvoros (Tabla 1).
De los trece individuos de G. soricina registrados con polen,

diez individuos consumieron C. trichistandra, los otros tres
consumieron un solo morfotipo, sea de A. reflexum, A cartwrightianus o una Rubiaceae; mostrando as una mayor preferencia de G. soricina por C. trichistandra, a pesar de encontrarse un
mayor porcentaje de polen de A. reflexum. Los pocos individuos
analizados de A. geoffroyi y L. hesperia no permiten sugerir la
preferencia de estas especies por alguna planta (Tabla 1).
Discusion
Los resultados muestran que los murcilagos nectarvoros
Anoura geoffroyi, Glossophaga soricina y Lonchophylla hesperia
consumen por lo menos ocho especies de plantas presentes en
el Parque Nacional Cerros de Amotape. Glossophaga soricina ha
sido reconocido como consumidor de plantas del gnero Ceiba
en hbitats del bosque seco de Mxico y Costa Rica. Kudsen
(1998) report en los bosques secos del Ecuador la visita de
un murcilago no identificado a la especie Ceiba trichistandra.
Nosotros confirmamos por primera vez que G. soricina consume
a la Bombacaceae C. trichistandra, as como granos de polen
de la Malvaceae Abutilon reflexum, especie no quiropteroflica
pero usada por estar disponible todo el da. Este resultado es
consistente con la hiptesis de Sazima et al. (1999), quienes
indicaron que las plantas de Abutilon, debido a su floracin
anual, son aprovechadas por los murcilagos como A. caudifer.
La cactofilia por parte de G. soricina, ha sido reportada por
Simmons y Wetterer (2002), quienes la documentan como
consumidor oportunista de cactceas; lo cual es apoyado por
nuestra observacin. Al igual que Sazima et al. (1999) encontramos que G. soricina consume polen de una Rubiaceae; segn
estos autores las especies de esta familia de plantas presentan
Figura 2. Granos de polen identificados a nivel de familia y gnero.

a) Rubiaceae, b) Solanaceae, c) Psidium sp., d) Fabaceae.
Dieta de murcilagos nectarvoros del Parque Nacional Cerros de Amotape

Tabla 1. Granos de polen encontrados en el contenido gastrointestinal de los murcilagos nectarvoros Anoura geoffroyi, Glossophaga soricina
y Lonchophylla hesperia en el bosque seco y bosque tropical del Pacfico, Tumbes. Nmero de granos de polen (N), Porcentaje de granos de
polen (P) y Frecuencia de individuos con registros de polen (F). * Nmero total de individuos analizados.
Total de granos
Anoura geoffroyi (2)*
Glossophaga soricina (13)*
Lonchophylla hesperia (2)*
de polen
Familias y especies
N
P
F
N
P
F
N
P
F
N
P
Bombacaceae
Ceiba trichistandra
82
36
1
400
24
10
482
25
Cactaceae
Armatocereus cartwrightianus
315
19
1
25
40
1
340
17,7
Fabaceae
Sp. 1
7
11
1
7
0,4
Malvaceae
Abutilon reflexum
800
49
1
800
41,5
Myrtaceae
Psidium sp.
10
16
1
10
0,5
Rosaceae
Eriobotrya japonica
20
32
1
20
1
Solanaceae
Sp. 1
100
44
1
100
5,2
Rubiaceae
Sp. 1
46
20
1
121
7
1
167
8,7
Total de granos de polen
228
100
1636
100
62
100
1926
100
altos valores de nctar y azcares que la hacen buen recurso

para los nectarvoros.
La especie A. geoffroyi ha sido registrada como polinizador
de trece familias de plantas, presentando todas estas especies
el sndrome de quiropterofilia (Muchhala y Jarrn-V. 2002).
Igualmente Caballero-Martnez et al. 2009, registran que este
nectarvoro consume plantas que presentan este sndrome. Sazima et.al. (1999) reporta tambin que una especie de la familia
Rubiaceae es polinizada por Anoura. Todos estos autores reportan
el consumo de Bombacaceae, Solanaceae y Rubiaceae. Nosotros
tambin reportamos el consumo de estas familias, en particular
de la especie C. trichistandra, que es registrada por primera vez
en A. geoffroyi.
Con respecto a la dieta de L. hesperia se reporta por primera
vez el consumo de la cactcea A. cartwrightianus, una Fabaceae,
la Rosaceae E. japonica y la Myrtaceae Psidium sp. Armatocereus
cartwrightianus es considerada una planta quiropteroflica (Simmons y Wetterer 2002), mientras que E. japonica y Psidium
sp. carecen del sndrome de quiropterofilia, de acuerdo a caractersticas mencionadas por Sazima et al. (1999) y Muchhala y
Jarrn-V. (2002). Geiselman et al. (2007) registran que los frutos
de E. japonica y Psidium sp. son fuente de alimento de algunas
especies frugvoras, sin embargo el consumo de polen no haba
sido reportado. Sazima et al. 1999 y Lobo et al. 2003 registran
que algunas especies de la familia Fabaceae son consumidas por
nectarvoros, as tambin nosotros reportamos el consumo de
una Fabaceae por parte L. hesperia.
Se presume que el motivo de la poca cantidad de polen
encontrado en L. hesperia, en comparacin a las otras especies
nectarvoras se debe a que los especmenes fueron colectados
pasadas las 2100 horas. Debido a que la digestin en murcilagos
es muy rpida es posible que estos especmenes, al ser capturados,
hayan ya digerido y evacuado el polen. Tambin es posible que
algunas especies no quiropteroflicas tengan poca cantidad de
polen disponible.
De las ocho especies consumidas por G. soricina, A. geoffroyi
y L hesperia, cinco especies han sido previamente reportadas
como familias con el sndrome de quiropterofilia: C. trichistandra (Bombacaceae), A. cartwrightianus (Cactaceae), Fabaceae,
Rubiaceae y Solanaceae, dado que estas tienen flores con colores inconspicuos, anttesis nocturna, gran cantidad de polen y
produccin de nctar por la noche (Knudsen y Klitgaard 1998;
Sazima et al. 1999; Muchhala y Jarrn-V 2002; Simmons y Wetterer 2002). Las otras tres especies han sido consideradas como
fuente de recurso de nectarvoros sin presentar el sndrome de
quiropterofilia (Sazima et al.1999; Geiselman et al. 2007).
Es interesante saber que A. geoffroyi comparte el uso de C.
trichistandra con G. soricina, debido a que los especmenes de
A. geoffroyi fueron registrados en poca seca y los de G. soricina
en poca hmeda. Este hecho nos demuestra la disponibilidad
de C. trichistandra en ambas estaciones; favoreciendo a estas
especies en la obtencin de sus recursos alimenticios.
Simmons y Wetterer (2002), indicaron que los murcilagos
cactfilos tienden a tener crneos y antebrazos ms largos as
como mayor peso corporal, caractersticas que facilitan el acceso
al nctar. Es as que L. hesperia se ajusta a estas caractersticas
comparndola con G. soricina hacindonos predecir una posible
competencia entre estas dos especies que comparten el consumo
del cactus A. cartwrightianus.
La preferencia del ceibo C. trichistandra por parte de G.
soricina es evidente, la mayora de individuos optaron por este
recurso debido a la condicin quiropteroflica que presenta,
sumado a la oferta de sus recursos (Knudsen y Klitgaard 1998).
Especies de la familia Bombacaceae han sido relacionadas con
los murcilagos nectarvoros, debido a que estos actan como
verdaderos polinizadores de rboles neotropicales, en especial
del gnero Ceiba (Lobo et al. 2003; Quesada et al. 2003, 2004)
No obstante la preferencia de G. soricina por C. trichistandra,
este nectarvoro reporta un mayor consumo de polen de A.
reflexum, debido sin duda a que esta Malvaceae presenta una
mayor produccin de polen.
Anoura geoffroyi y Lonchophylla hesperia no evidenciaron
preferencias por ninguna especie, resultado que podra estar
influenciado por la poca cantidad de individuos analizados.
189
Arias et al.
Nuestros resultados son uno de los primeros reportes sobre

el consumo de polen por murcilagos nectarvoros en el Per,
en plantas con o sin el sndrome de quiropterofilia; aadindose
a los estudios pioneros de Sahley (1996), quien evidenci por
primera vez para el Per un caso de quiropterofilia de la especie
Weberbauerocereus weberbaueri (Cactaceae) por el murcilago
nectarvoro Platalina genovensium.
En base al hecho de que A. geoffroyi, G. soricina, y L. hesperia,
visitan las plantas para obtener polen se propone que estas especies de murcilagos actan como polinizadores de las plantas
mencionadas. Sin embargo para sustentar este argumento se
requerir un estudio que demuestre el traspaso del polen de los
estambres hacia el estigma de las flores; y la consecuencia de la
polinizacin en el suceso reproductivo de las plantas (Fleming
y Sosa 1994).
Mucho queda an por conocer de las 18 especies de murcilagos nectarvoros presentes en el Per, el consumo de distintas
especies de plantas sugieren una dieta generalista en Anoura
geoffroyi, Glossophaga soricina y Lonchophylla hesperia; reforzando
los estudios que encuentran una dieta generalista en la mayora
de murcilagos nectarvoros (Lemke 1985, Muchhala y Jarrn
V. 2002). Este tipo de dieta es aparentemente ventajoso ya que
estos murcilagos pueden satisfacer sus necesidades alimenticias
con una mayor variedad de plantas y en diferentes pocas del
ao (Lemke 1985, Muchhala y Jarrn V. 2002).
Agradecimientos
La presente investigacin recibi el apoyo del Instituto de
Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi y el Consejo Superior de Investigaciones-UNMSM (Proyectos 041001081,
051001011 y 061001021), una beca Mara Koepcke de APECO
-Conservacin Internacional Per (proyecto 16-2006) y Bat
Conservation Internacional (BCI). Nuestro agradecimiento al
Herbario San Marcos (USM) por permitir la revisin de plantas
y toma de muestras. Tambin a Liz Huaman, Sandra Velazco,
rsula Fajardo y Edith Salas, integrantes del departamento de
Mastozoologa del Museo de Historia Natural de la UNMSM,
por su valiosa ayuda en las colectas. Y otro especial a Sandra
Velazco por sus observaciones y revisin del manuscrito.
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Rendimiento reproductivo de hembras de Cryphiops

ISSNcaementarius
1561-0837
Rendimiento reproductivo de hembras de Cryphiops caementarius

(Crustacea: Palaemonidae) mantenidas con alimento natural
Reproductive Performance of female of Cryphiops caementarius (Crustacea:
Palaemonidae) maintained with natural food
Magali Bazn1, Silvia Gmez1 y Walter Eduardo Reyes2
1 Escuela de Biologa en Acuicultura. Universidad Nacional del
Santa.
2 Departamento de Biologa, Microbiologa y Biotecnologa. Facultad
de Ciencias. Universidad Nacional
del Santa. Av. Universitaria s/n Urb.
Bellamar. Nvo. Chimbote. Ancash.
Per. Email Walter Reyes: wreyes@uns.edu.pe
Resumen
El objetivo del presente trabajo fue determinar el rendimiento reproductivo de hembras de C. caementarius
mantenidas con alimento natural. Se emple 24 hembras inmaduras (5,2 cm y 2,0 g), acondicionadas en ocho
acuarios (45 L) y alimentadas durante dos meses de acuerdo a cada tratamiento, con pota (Dosidicus sp.),
almeja (Semele solida), poliqueto (Pseudonereis sp.) y con alimento balanceado. El rendimiento reproductivo
de las hembras fue mejorado cuando se aliment con poliqueto y pota, logrndose la maduracin entre 16 y
18 das con alta fecundidad (2627 y 1377 huevos g-1) y fertilidad (2566 y 1364 larvas g-1, respectivamente).
Palabras Claves: Camarn, Cryphiops caementarius, nutricin, reproduccin.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
30/10/2009
26/12/2009
12/01/2010
The aim was to determine the reproductive performance of females of C. caementarius maintained with natural
food. Twenty four females inmature were used (5,2 cm and 2,0 g), conditioned in eight aquarium (50 l) and fed
during two months according to each treatment, with giant squid (Dosidicus sp), clam (Semele solid), polychaete
(Pseudonereis sp.) and with balanced. The reproductive performance of females was improved when fed with
polychaete and giant squid, achieving maturation between 16 to 18 days with higher fecundity (2627 and 1378
eggs g-1) and fertility (2566 and 1364 larvae g-1, respectively).
Keywords: Prawn, Cryphiops caementarius, nutrition, reproduction.
Introduccin
Cryphiops caementarius (Molina 1872), habita en los ros del
centro y sur peruano donde tiene importancia econmica. Es
ovparo, unisexual con fertilizacin externa cuya talla de primera
madurez sexual es de 33 mm de longitud total en hembras y
22,5 mm en machos (Lip 1976); adems el cortejo, apareamiento y desove se realizan sin inconvenientes en cautiverio.
En su ambiente natural C. caementarius se alimenta de detritus,
microalgas (Viacava et al. 1978) y en cautiverio acepta todo tipo
de alimento fresco y balanceado; adems, suele alimentarse en
la noche y es no selectivo.
La nutricin es importante en la maduracin de crustceos
(Cahu 1998). En peneidos, se emplean dietas secas, con calamar,
ostras (Gmez y Arellano 1987), almejas (Millanema y Quinito
2000), poliquetos (Wouters et al. 2001), logrando incrementar
la frecuencia de maduracin, el nmero de huevos y larvas por
desove y la eclosin. El empleo de estos tipos de alimento no se
ha investigado en C. caementarius.
El alimento natural promueve la maduracin y el desove en
crustceos, por los elevados niveles de protenas y de cidos grasos
esenciales para vitelognesis (Xu et al. 1994), adems eleva la
fecundidad y fertilidad (Cahu et al. 1998). En Dosidicus gigas,
el contenido proteico y de lpidos del manto de es de 85,35 y
2,31% respectivamente (Martnez-Vega et al. 2000) mientras
que en la almeja Gary solida de 27,71 y 1,65% (Bear 1998). Los
poliquetos en la dieta proveen de nutrientes (Kawahigashi 1998)
y principalmente de hormonas que estimulan la maduracin
(Wouters et al. 2001).
El objetivo del presente estudio fue determinar el rendimiento
reproductivo de hembras del camarn de ro C. caementarius
mantenidas con alimento natural, constituido por pota (Dosidicus sp.), almeja (Semele solida) y poliqueto (Pseudonereis sp.),
en condiciones de laboratorio.
Material y mtodos
Los camarones fueron capturados en el ro Lacramarca
(090770S y 783420W), provincia del Santa, departamento
de Ancash. En el laboratorio los ejemplares de C. caementarius
(Molina 1872) fueron identificados (Mndez 1982) y luego aclimatados en acuarios durante una semana. Fueron seleccionadas
24 hembras con ovarios en estado II (Viacava et al. 1978) las que
tuvieron 5,2 1,2 cm de longitud total (LT) y 2,0 0,2 g de peso
total (PT). As mismo, se seleccionaron camarones machos de
5,8 0,1 cm LT y 3,1 0,2 g PT. Se emplearon ocho acuarios
(45 L), cada uno con tres divisiones, lo que permiti cuatro
tratamientos, constituyendo cada hembra una repeticin.
Las hembras fueron alimentadas durante dos meses, con carne
de mantos de pota (Dosidicus sp.), carne de almeja (Semele solida),
poliqueto (Pseudonereis sp.) y con alimento balanceado comercial
para reproductores de camarn de mar (40% de protena total
y 5% de grasas totales). La pota y la almeja fueron adquiridas
del mercado La Sirena de Chimbote; en cambio los poliquetos
fueron recolectados de las zonas rocosas de la Playa El Dorado
de la baha Samanco (Ancash).
El alimento natural fue analizado segn la metodologa de
AOAC (2005). Se encontr que los poliquetos contenan 11,1
y 1,8% de protena y grasas totales respectivamente; mientras
que pota 15,3 y 0,6% y almeja 14,4 y 0,5%. El alimento natural,
fue lavado, cortado en trozos de 5 mm, envueltos en papel de
aluminio y congelados (1 C) hasta por tres das. Los camarones
fueron alimentados a las 08:00 y 18:00 horas, con el 30 y 70%
del alimento respectivamente y que correspondi al 15% del
peso de cada camarn.
Para obtener hembras ovferas con huevos viables se junt a
una hembra con ovario en estado IV (Viacava et al. 1978) con
un camarn macho en intermuda (Reyes y Lujan 2003). En una
muestra de 20 huevos recin puestos fueron medidos el eje mayor
(L) y menor (l) en un microscopio compuesto equipado con
191
Bazn et al.
ocular micromtrico (EM-15x Lomo) y con ello se determin

el volumen de los huevos segn la frmula de un elipsoide:
V = *L*l2/6)
La fecundidad (F) se determin por:
Tabla 1. Valores promedios ( desviacin estndar) de los ejes mayor (mm) y menor (mm) y del volumen (mm3) de los huevos recin
puestos de Cryphiops caementarius alimentados con diferentes tipos
de alimento.
Medidas
F= [(Wmo)*(Nh)/Wh)]
Eje mayor
Donde Wmo= es el peso de la masa ovgera,

Nh= es el nmero de huevos en la muestra y
Eje menor
Wh= es el peso de la muestra de huevos.
Volumen
Wmo = (Wo Wno), donde Wo es el peso de la hembra con

huevos y Wno es el peso de la hembra sin huevos.
f= [(Vr-Nl)/Vm],
Donde Vr es el volumen del recipiente, Nl es el nmero de larvas en la muestra y Vm es el volumen de agua de la muestra.
El 50% del agua de los acuarios fue renovada semanalmente.
Diariamente se realiz limpieza de los acuarios. El oxgeno y
la temperatura del agua fueron medidos con oxmetro digital
YSI 55 ( 0,01 mg L-1; 0,01 C), el pH con pH-metro digital
(0,01 unidades), la dureza total y el CO2 segn Fukushima et
al. (1982).
Los resultados fueron sometidos a anlisis de varianza de una
va y se realiz comparacin de medias con la prueba de Tukey
con un nivel de significancia del 1%. Los anlisis estadsticos se
efectuaron con el Software SPSS versin 15 para Windows.
Resultados
Las hembras de C. caementarius que consumieron poliqueto
y pota maduraron en 16,2 1,1 das y 18,0 1,5 das, respectivamente, siendo estadsticamente iguales; en cambio las
alimentadas con almeja y con balanceado maduraron en 32,4
2,3 das y 21,0 1,3 das, respectivamente. Adems, hubo
retraso de cada estado del ovario en las hembras alimentadas con
0,620
(0,022)
0,460a
(0,020)
0,605a
(0,018)
0,420a
(0,015)
0,059
0,049
0,069
0,056
20
15
IV
II
Pota
IV
IV
III
III
III
II
II
Almeja
La fecundidad de las hembras de C. caementarius fue significativamente diferente (p<0,01) entre tratamientos; siendo mayor
con poliqueto (2627 284 huevos g-1), seguido por pota (1377
253 huevos g-1), balanceado (924 247 huevos g-1) y almeja
(355 60 huevos g-1). De igual manera, la fertilidad fue mayor
con poliqueto (2566 320 larvas g-1) y pota (1364 252 larvas
g-1) que con balanceado (896 260 larvas g-1) y almeja (333
62 larvas g-1) (Fig. 2).
No existi diferencias significativas (p>0,01) en el volumen de
los huevos, siendo en promedio el eje mayor de 0,608 mm, el eje
menor de 0,428 mm y el volumen de 0,058 mm3 (Tabla 1).
Las hembras de C. caementarius alimentadas con poliqueto,
pota y balanceado capturaron rpidamente su alimento, sucediendo lo contrario con almeja. Pocos desechos fecales fueron
observados en aquellos camarones alimentados con pota, almeja
y poliqueto.
La concentracin de oxgeno (4,52 1,24 mg L-1), la temperatura (22,55 0,85 C), el pH (7,05 0,54) y la dureza
total (160 2,85 mg L-1) no fueron estadsticamente diferentes
II
Poliqueto Balanceado
Figura 1. Duracin de la maduracin de cada estado del ovario (en

nmeros romanos) de Cryphiops caementarius alimentados con
diferentes tipos de alimento. Columnas con letras iguales indica que
no hay diferencia estadstica significativa (p>0,01).
n huevos o larvas g-1
Das
0,590
(0,018)
0,400a
(0,014)
3000
III
192
0,615
(0,020)
0,430a
(0,025)
Fecundidad
25
Balanceado
b
IV
Poliqueto
Valores con iguales letras en superndice en una misma fila indica que no hay
diferencia estadstica significativa (p>0,01).
30
10
Almeja
almeja y balanceado; y aceleracin con poliqueto y pota siendo

similares estadsticamente (p>0,01) (Fig. 1).
La fertilidad (f ) se determin por:
35
Alimento
Pota
Fertilidad
2500
2000
1500
a
d
1000
500
0
Pota
Almeja
Poliqueto Balanceado
Figura 2. Fecundidad y fertilidad de hembras de Cryphiops caementarius alimentadas con diferentes tipos de alimento. Columnas con
letras iguales indica que no hay diferencia estadstica significativa
(p>0,01).
Rendimiento reproductivo de hembras de Cryphiops caementarius
(p>0,01) entre tratamientos. No se observaron valores anmalos

de CO2 en el agua de todos los acuarios.
Discusin
La rpida maduracin ovrica en las hembras de C. caementarius alimentadas con poliqueto (16 das) y pota (18 das), en
relacin con almeja (32 das) y balanceado (21 das), sugiere que
ciertos componentes nutricionales y hormonales contenidos en
poliqueto y pota aceleraron la maduracin. Se conoce que pota
suministra altos niveles de protenas (Martnez-Vega et al. 2000)
y los poliquetos proveen hormonas sexuales (Gmez y Arellano
1987; Kawahigashi 1998) que son responsables de la maduracin
ovrica de Uca vocans borealis (Shih y Tseng 1999). Adems,
Harrison (1997) considera que los cidos grasos esenciales, los
fosfolpidos y esteroles son importantes porque los crustceos
tienen limitaciones para sintetizarlos.
De igual manera, el mayor nmero de huevos (2627 huevos
g-1) y de larvas (2566 larvas g-1) fue obtenido en las hembras
alimentadas con poliqueto; seguida por pota (1377 huevos g-1
y 1364 larvas g-1), balanceado (924 huevos g-1 y 896 larvas g-1)
y almeja (355 huevos g-1 y 333 larvas g-1). Esto demuestra que
poliqueto y pota no solamente poseen nutrientes para acelerar la
maduracin ovrica sino tambin para mejorar la fecundidad y la
fertilidad de C. caementarius. En Penaeus vannamei alimentado
con poliqueto y calamar, se observ incremento en el nmero
de huevos y el numero de larvas, en comparacin con la dieta
balanceada (Hidalgo 1997), similares resultados tambin son
reportados para Scylla serrata (Millanema y Quinito 2000).
Aunque el tamao de los huevos de las hembras fueron similares entre tratamientos, sin embargo, se observ tendencia a
ser mayor en aquellas alimentadas con poliqueto y pota, lo que
sugiere una mejor asimilacin y deposicin de nutrientes, pues
se ha proporcionado evidencia de la transferencia de nutrientes
para la conformacin de vitelo, desde el intestino medio hasta
el ovario durante la maduracin ovrica de P. semisulcatus y los
ovocitos incrementan de tamao (Ravid et al. 1999).
Podemos concluir que el rendimiento reproductivo de las
hembras de C. caementarius fue mejorado cuando se aliment
con poliqueto Pseudonereis sp. y pota Dosidicus sp., logrndose
rpida maduracin (16 a 18 das), mayor fecundidad (2627 y
1377 huevos g-1) y fertilidad (2566 y 1364 larvas g-1, respectivamente).
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193
Bazn et al.
194

Caracterizacin isoenzimatica de AISSN

nnona1561-0837
cherimola
Caracterizacin isoenzimatica de seis poblaciones de Annona cherimola

Mill. de la Regin La Libertad, Per
Isoenzymic characterization of six populations of Annona cherimola Mill.
from La Libertad Region, Peru
Universidad Nacional de Trujillo,
Facultad de Ciencias Biolgicas.
Ciudad Universitaria, Av. Juan Pablo II S/N. Trujillo, Per. Email Ftima Zavala: fazadlc@yahoo.com.
mx; Email Radigud Fernndez:
radifer41@hotmail.com; Email
Edgardo Polo: edgardopb_1010@
hotmail.com; Email Fernando Valderrama: fvlc_1@hotmail.com
Resumen
La presente investigacin tuvo por objetivo caracterizar isoenzimticamente a seis poblaciones de Annona
cherimola de la Regin La Libertad. Muestras de hojas tiernas de rboles con al menos dos fructificaciones
fueron colectadas de las localidades de La Cuesta, Paday, Samne, Cascas, Poroto y Trujillo. Los perfiles electroforticos de las enzimas PGI, APCH, MDH y ME fueron analizadas y procesadas. Encontramos polimorfismo
slo para los loci Pgi-1 y Me con siete y dos alelos respectivamente; valores promedio para polimorfismo de 0,40
y heterocigosidad media entre 0,206 (La Cuesta) y 0,285 (Poroto). Los resultados indican que existe una alta
variabilidad fenotpica y genotpica en las seis poblaciones de Annona cherimola de la Regin La Libertad.
Palabras clave: Annona cherimola, isoenzimas, germoplasma, La Libertad.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
04/08/2009
19/11/2009
12/01/2010
The aim of this study was to determinate the isozymic characteristic of six Annona cherimola populations from
La Libertad Region. Leaves of trees with at least two fructifications were collected in six localities: La Cuesta,
Paday, Samne, Cascas, Poroto and Trujillo. The samples were processed and the electrophoretic profiles of
the enzymes PGI, APCH, MDH and ME were analyzed. We found polymorphism for the loci PGI-1 and ME,
with seven and two alleles respectively, average values of 0,40 for polymorphism and mean heterozygosity
between 0,206 (La Cuesta) and 0,285 (Poroto). There is high phenotypic and genotypic variability in six Annona
cherimola populations in La Libertad Region.
Keywords: Annona cherimola, isoenzymes, germplasm, La Libertad.
Introduccin
Annonaceae es una familia que en la actualidad tiene una
distribucin pantropical con aproximadamente 236 especies en
el Per y 44 endemismos (Leon 2006). Una de la especies ms
importantes es Annona cherimola Mill., la chirimoya, originaria
de los valles interandinos, entre los 1500 y 2200 m de altitud,
del sur de Ecuador y norte del Per (Morales et al. 2004, Cautn
y Agust 2005). Su domesticacin y utilizacin en el Per datan
de epocas pre-hispanicas (Bonavia et al. 2004). En la actualidad
A. cherimola es una especie comercial con distintos cultivares y
variedades en Chile, Bolivia, Mxico, Centroamrica Estados
Unidos, Antillas, Argentina, frica Central, Indochina, Islas
Canarias, Madera, Argelia, Egipto e Israel y en Espaa el actual
primer productor mundial de frutos de chirimoyas (Pinto et
al. 2005).
En el Per existen cerca de 1600 hectreas de plantaciones
de chirimoya distribuidas en las serranas de Lima, Cajamarca,
Ancash, Piura, Lambayeque, Hunuco las que concentran la
mayor produccin (11,116 toneladas mtricas anuales desde el
ao 1994 hasta la actualidad, MINAG 2006). En La Libertad
este frutal es cultivado en huertos familiares de diferentes distritos
representando slo el 5,4% de la produccin peruana en el ao
2005 (MINAG 2006).
Diferentes estudios han mostrado que las hojas, corteza,
semillas y raz de Annona cherimola poseen compuestos activos
como ciclopptidos (Wele et al. 2005), heptapptidos (Wele et
al. 2004), alcaloides (Chen et al. 2001; Chung-Yi et al. 2001)
y acetogeninas (Kim et al. 2001, Woo et al. 2000, 1999, Chen
et al. 1999) con notable efecto citotxico en lneas celulares
tumorales (Quispe et al. 2007) y en larvas de Ceratitis capitata
(Martin et al. 2000) y Aedes aegypti (Bobadilla et al. 2002)atribuyndose esta propiedad a su capacidad inhibitoria del transporte de electrones a nivel del complejo I (NADH ubiquinona
oxidoreductasa) mitocondrial (Xu et al. 2002; Degli et al. 1994;
Londershausen et al. 1991).
La diversidad de las Annonaceae se debe a su naturaleza hermafrodita (dicogamica-protoginica) y a su regeneracin natural

por semillas (Bridg 2000). Para el adecuado manejo y produccin
de la chirimoya Samuel et al. (1991) propusieron el estudio de
las aloenzimas como un medio para comprender la diversidad
y sistemtica de Annonaceae. Posteriormente Escribano et al.
(2004) estudiaron marcadores moleculares en microsatlites.
Morales et al. (2006) sealan la impresionante variabilidad gentica de verdaderos bosques en estado silvestre de A. cherimola
al sur de Ecuador. A pesar de la diversidad de germoplasma
encontrado en Ecuador y Per, en estos pases son considerados
cultivos subutilizados (en Per se comercializan las variedades
Chiuna y Cumbe) (Vanhove y Van Damme 2008)
En el presente trabajo se caracterizan isoenzimticamente a
seis poblaciones de Annona cherimola de La Libertad y se establecen las frecuencias gnicas y genotpicas evaluando cuatro
sistemas enzimticos.
Material y mtodos
rea de estudio. Tomando en consideracin el buen estado
fitosanitario de rboles y frutos, se eligieron para colecta, hojas
tiernas de 30 ejemplares de los lugares elegidos, tomando en
cuenta la similaridad de caractersticas, debido a la inexistencia
de variedades establecidas en las plantaciones de las seis localidades:
- Provincia de Trujillo: (1) Distrito de Poroto; 485 m de altitud, 80059,81S y 784600,18W. (2) Este de la ciudad
de Trujillo, distritos de Florencia de Mora y El Porvenir; 85 y
90 m, respectivamente, 80746,34S y 785739,75W.
- Provincia de Otuzco: (3) Distrito de Samne; 1417
m, 75839,17S y 784056,67W. (4) Casero de Paday (Distrito de Plazapampa); 1801 m, 75731,99S
y 783719,71W. (5) Distrito de La Cuesta; 1874 m,
75500,55S y 784258,53W.
195
Zavala et al.
Frecuencias genotpicas
1
0,9
0,8
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
1
0,9
0,8
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
1
0,9
0,8
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
A5A6 A7A7 A3A4 A3A5 A1A7 A1A3 A3A7 A2A4
A3A6 A1A6 A3A5 A3A7 A4A5 A2A3 A2A6
A4A7 A1A7 A6A7 A3A4 A3A7 A4A6 A1A3
1
0,9
0,8
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
1
0,9
0,8
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
1
0,9
0,8
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
A3A7 A4A7 A1A7 A3A4 A2A7 A1A6 A2A6 A2A4 A3A6 A5A7 A3A5
A2A6 A2A4 A3A5 A3A4 A3A6 A4A7 A4A6 A2A5 A1A5 A3A7
A5A7 A2A6 A1A6 A3A6 A4A6 A1A5 A2A5 A4A7 A3A5 A3A4
genotipos
- Provincia de Gran Chim: (6) Distrito de Cascas (Sector El

Platanar); 1274 m, 72900.00S y 784900,00W.
Obtencin de muestras de hojas de A. cherimola. Hojas
jvenes de 1 a 2 cm de longitud fueron recolectadas de rboles
en fructificacin, introducidas en viales conteniendo tampn de
extraccin, etiquetadas y colocadas en hielo para su traslado al laboratorio de Gentica de Poblaciones donde fueron mantenidas
a -20 C para conservar la actividad y resolucin isoenzimtica
(Perfectti y Pascual 1996).
Extraccin enzimtica y homogenizacin. Aproximadamente 500 mg de hoja fueron trituradas en un mililitro de
tampn de extraccin (Perfectti y Pascual 1996); y sobre cada
muestra homogenizada se colocaron pequeos recortes de papel
Whatman N 3 (11 x 5 mm) para absorber las enzimas. Las
enzimas fueron sometidas a electroforesis en geles de almidn.
Todo el proceso se realiz a 4 C.
Electroforesis horizontal en geles de almidn. Se emple
almidn de papa hidrolizado para electroforesis (Sigma Chemical
Co.) y el sistema tampn LiOH (Perfectti y Pascual 1996). Todos los geles fueron preparados siguiendo la propuesta de Soltis
teste Perfectti y Pascual (1996) a una concentracin del 10% de
almidn; para ello se utilizaron 350 mL de tampn gel y 35 g
de almidn hidrolizado. Ambos componentes se calentaron en
un matraz, agitando continuamente, hasta ebullicin e inmediatamente se agreg sobre el molde de gelificacin previamente
desengrasado con alcohol.
Como moldes de gelificacin se emplearon marcos de metacrilato (230 x 230 mm dimensiones exteriores; 190 x 120 mm
de dimensiones interiores) sobre lminas de vidrio (230 x 230
x 1,5 mm); luego de una hora se cubri con una pelcula de
plexigls, para evitar la deshidratacin del gel y se conserv en
el refrigerador por 24 horas para su utilizacin posterior.
196
genotipos
Figura 1. Distribucin de
genotipos y frecuencias
genotpicas para el gen
Gpi-1 de Annona cherimola en la poblacin de
La Cuesta(A), Paday (B),
Samne (C), Cascas (D),
Poroto (E) y Trujillo (F) de
la Regin La Libertad, junio
2006-diciembre 2007.
Carga de muestras. Previamente a la colocacin de las muestras en el gel se efectu un corte transversal a dos centmetros
de su extremo catodal; luego se insert al inicio del extremo
izquierdo del gel un recorte de papel de filtro con azul de bromofenol (diluido en agua al 1%) como indicador del desarrollo
del corrido electrofortico y enseguida, de manera secuencial, se
colocaron los papeles de filtro embebidos en el extracto (Perfectti
y Pascual 1996).
Desarrollo de la electroforesis. Se emplearon cmaras de
electroforesis con una capacidad de 500 mL usando como fuente
de alimentacin el modelo Sigma P500B. Los geles se situaron
sobre cubetas de aluminio conteniendo hielo conectadas a un
circuito refrigerante que las mantuvo entre 2 y 3 C; a los 15
minutos de iniciarse el primer corrido, se retiraron los papeles
de las muestras y se restablecieron las condiciones elctricas
preliminares durante nueve horas, tiempo aproximado para que
el frente de azul de bromofenol alcance los 1 2 cm del extremo
anodal, circunstancia en la que se detuvo el corrido electrofortico. El gel fue inmediatamente cortado en lminas horizontales
de aproximadamente 23 mm de grosor para su tincin.
Tincin. Siguiendo la metodologa de Soltis teste Perfectti
y Pascual (1996), las tinciones para las enzimas fosfoglucosa
isomerasa (PGI) (EC 5.3.1.9), fosfatasa cida (APCH) (EC
3.1.3.2), malato deshidrogenasa (MDH) (EC 1.1.1.37) y enzima mlica (ME) (EC 1.1.1.40) se llevaron a cabo en bandejas
de vidrio empleando una solucin caliente de agarosa (40 C).
El tiempo de incubacin para todas las enzimas fue aproximadamente de 30 minutos a 37 C. El gel fue inmediatamente
fotografiado y posteriormente sumergido en fijador Carnoy`s
para su conservacin.
Anlisis de los zimogramas. Con los resultados del anlisis
directo y de las fotografas de los geles coloreados se elaboraron los zimogramas, a partir de los cuales se identificaron y
Caracterizacin isoenzimatica de Annona cherimola
Alelos
Genotipo
Frecuencia
allica
Frecuencia
genotpica
Poblaciones
Tabla 3. Frecuencias gnicas y genotpicas para los loci Pgi-2, Acph

y Mdh de Annona cherimola en las poblaciones de La Cuesta, Paday,
Samne, Cascas, Poroto y Trujillo de la Regin La Libertad, Junio
2006-Diciembre 2007.
Locus
Tabla 1. Frecuencias genotpicas para el locus Gpi-1 de la enzima

fosfoglucosa isomerasa en seis poblaciones de Annona cherimola de
la Regin La Libertad, Junio 2006-Diciembre 2007.
fosfoglucosa
isomerasa
Pgi-2
p (1)
P1P1
1,000
1,000
fosfatasa cida
Acph
p (1)
C1C1
1,000
1,000
malato
deshidrogenasa
Mdh
p (1)
D1D1
1,000
1,000
Genotipos nicos
Genotipos comunes
Genotipo La Cuesta Paday Samne Cascas Poroto Trujillo

A1A3
0,250
0,000
0,000
0,000
0,067
0,000
A1A5
0,000
0,000
0,000
0,032
0,000
0,032
A1A6
0,000
0,067
0,200
0,000
0,000
0,098
A1A7
0,031
0,133
0,000
0,000
0,033
0,000
A2A4
0,063
0,100
0,000
0,032
0,000
0,000
A2A5
0,000
0,000
0,000
0,097
0,000
0,032
A2A6
0,000
0,067
0,067
0,097
0,000
0,129
A3A4
0,031
0,100
0,000
0,097
0,200
0,129
A3A5
0,469
0,067
0,200
0,065
0,000
0,098
A3A6
0,000
0,033
0,333
0,323
0,000
0,290
A3A7
0,094
0,167
0,100
0,161
0,467
0,000
A4A6
0,000
0,000
0,000
0,032
0,033
0,129
A4A7
0,000
0,100
0,000
0,065
0,167
0,032
A5A7
0,000
0,100
0,000
0,000
0,000
0,032
A5A6
0,031
0,000
0,000
0,000
0,000
0,000
A7A7
0,031
0,000
0,000
0,000
0,000
0,000
A2A7
0,000
0,067
0,000
0,000
0,000
0,000
A4A5
0,000
0,000
0,067
0,000
0,000
0,000
A2A3
0,000
0,000
0,033
0,000
0,000
0,000
A6A7
0,000
0,000
0,000
0,000
0,033
0,000
Total
1,000
1,000
1,000
1,000
1,000
1,000
enzima
establecieron las clases y cantidad de genotipos homocigotos,

heterocigotos, determinando luego, las frecuencias genotpicas
y gnicas, nmero de loci polimrficos, nmero de loci monomrficos, polimorfismo y Heterocigosidad media por loci para
cada poblacin (Perfectti y Pascual 2005).
Resultados
En las seis poblaciones de A. cherimola se encontr que la
fosfoglucosa isomerasa (GPI) presenta dos loci, siendo el locus
Pgi-2 monomrfico y el locus Pgi-1 dimrico, con siete alelos
y polimrfico, que permite diferenciar a las poblaciones entre
s (Fig. 1).
La poblacin de La Cuesta, present un total de 8 genotipos
diferentes para la enzima PGI, de los cuales el genotipo A3A5
present la mayor frecuencia 0,469 (Fig. 1A, Tabla 1); siete
alelos de los cuales el ms frecuente fue r(3) con 0,422 y una H0
elevada 0,969 (Tabla 2). En Paday se encontraron 11 genotipos

de los cuales el A3A7 fue el ms frecuente con 0,167 (Fig. 1B,
Tabla 1), siete alelos de los cuales el ms frecuente fue z(7) con
0,283 y una H0 de 1,000 (Tabla 2), Samne present un total
de siete genotipos de los cuales el A3A6 fue el ms frecuente con
un valor de 0,333 (Fig. 1C, Tabla 1) y el alelo r(3) como el ms
frecuente con un valor de 0,333 y una Ho= 1 (Tabla 2). Cascas
present un total de diez genotipos de los cuales el A3A6 fue el
ms frecuente con un valor de 0,323 (Fig. 1D, Tabla 1), y el alelo
r(3) como el ms frecuente con un valor de 0,323 y una Ho=
1 (Tabla 2). Poroto present un total de siete genotipos de los
cuales el A3A7 fue el ms frecuente con un valor de 0,467 (Fig.
1E, Tabla 1), y el alelo r(3) como el ms frecuente con un valor
de 0,367, no encontrndose los alelos q(2) y t(5) y una Ho igual
a uno (Tabla 2). Trujillo present un total de diez genotipos de
los cuales el A3A6 fue el ms frecuente con un valor de 0,290
(Fig. 1F, Tabla 1), y el alelo u(6) como el ms frecuente con un
valor de 0,323 y una Ho igual a uno (Tabla 2).
Con respecto a los genotipos para el gen Pgi-1 presentes en las
seis poblaciones de A. cherimola se encontr un total de veinte,
de los cuales catorce fueron comunes entre las poblaciones y seis
fueron nicos los que estuvieron distribuidos en las poblaciones
de La Cuesta, Paday, Samne y Poroto (Tabla 1).
Las fosfatasa cida y malato deshidrogenasa presentaron una
sola banda en todos los individuos de las poblaciones estudiadas
catalogndose como monomrficas (Tabla 3).
La enzima mlica (monomrica) mostr una y dos bandas
en los geles de corrido electrofortico, encontrndose individuos homocigotos y heterocigotos con dos alelos en todas las
poblaciones estudiadas. El genotipo de mayor frecuencia en la
poblacin de La Cuesta fue el B1B1 con valor de 0,531 (Tabla 4)
Tabla 2. Frecuencias gnicas, Heterocigosidad observada y esperada para el locus Gpi-1 de la enzima fosfoglucosa isomerasa en seis poblaciones de Annona cherimola de la Regin La Libertad, Junio 2006-Diciembre 2007. Ho = Heterocigosidad observada, He = Heterocigosidad
esperada, 2N = Nmero de genomas.
Alelos
Poblacin
Total
Ho
He
2N
0,094
1,000
0,969
0,713
64
0,283
1,000
1,000
0,887
60
0,300
0,050
1,000
1,000
0,763
60
0,226
0,113
1,000
1,000
0,799
62
0.000
0,033
0,350
1,000
1,000
0,699
60
0,097
0,323
0,032
1,000
1,000
0,789
62
p(1)
q(2)
r(3)
s(4)
t(5)
u(6)
z(7)
La Cuesta
0,140
0,031
0,422
0,047
0,250
0,016
Paday
0,100
0,117
0,183
0,150
0,117
0,083
Samne
0,100
0,050
0,333
0,033
0,133
Cascas
0,016
0,113
0,323
0,113
0,097
Poroto
0,050
0.000
0,367
0,200
Trujillo
0,065
0,081
0,258
0,145
197
Zavala et al.
Tabla 4. Frecuencias genotpicas para el locus Me de la enzima
mlica en seis poblaciones de Annona cherimola de la Regin La
Libertad, Junio 2006-Diciembre 2007.
Poblacin
Genotipo
Total
B1B1
B1B2
B2B2
La Cuesta
0,531
0,125
0,344
1,000
Paday
0,667
0,200
0,133
1,000
Samne
0,065
0,194
0,742
1,000
Cascas
0,419
0,161
0,419
1,000
Poroto
0,461
0,385
0,154
1,000
Trujillo
0,400
0,367
0,233
1,000
Tabla 5. Frecuencias gnicas para el locus Me de la enzima mlica

en seis poblaciones de Annona cherimola de la Regin La Libertad,
Junio 2006-Diciembre 2007. Ho= Heterocigosidad observada; He=
Heterocigosidad esperada; 2N= Nmero de genomas.
Alelos
Poblacin
y el alelo ms frecuente fue p(1) con un valor de 0,594 y una H0

de 0,125 (Tabla 5). La poblacin de Paday present al genotipo
B1B1 y al alelo p(1) como los ms frecuente con valores de 0,667
y 0,767 respectivamente (Tabla 4 y 5). B2B2 fue el genotipo ms
frecuente (0,742) y q(2) el alelo ms frecuente (0,839) en la poblacin de Samne (Tabla 4 y 5). Cascas present a los genotipos
B1B1 y B2B2 en la misma proporcin teniendo una frecuencia
genotpica de 0,419 para ambos, siendo stos ms altos respecto
al genotipo heterocigoto (Tabla 4); y consecuentemente una
igual proporcin allica para los alelos p(1) y q(2) con un valor
de 0,5 (Tabla 5). Poroto present al genotipo B1B1 como el ms
frecuente con un valor de 0, 461 (Tabla 4) y al alelo p(1) como
el de mayor valor (0,654) (Tabla 5).
Con respecto a la Heterocigosidad media de los loci polimrficos estudiados (Pgi-2, Me) se obtuvieron valores superiores a
0,200 en cada poblacin, as como un valor de 0,400 en polimorfismo (Tabla 6).
Discusin
En el anlisis de los cuatro sistemas isoenzimticos (fosfoglucosa isomerasa, fosfatasa cida, malato deshidrogenasa y enzima
mlica) de las seis poblaciones en estudio se muestran dos loci en
la fosfoglucosa isomerasa (GPI). El locus Gpi-1 es polimrfico
presentando siete alelos, enzima con velocidad de migracin ms
lenta; el otro locus Pgi-2 es monomrfico cuya enzima present
mayor velocidad de migracin. Estos resultados concuerdan
con los reportados por Perfectti (1995) quien en relacin al
monomorfismo isoenzimtico para el gen Pgi-2 sostiene que
este fenmeno es similar en Cucumis sativus y en la mayora de
las plantas (Gottlieb 1981) donde uno de los genes Pgi suele
ser invariable y migrar ms rpidamente que el de la fraccin
citoslica (Perfectti 1995). Esta zona invariable se asocia con el
cloroplasto, aunque el gen que lo codifica sea nuclear. Gottlieb
(1981) explica la falta de variabilidad de la enzima cloroplastidial
Ho
He
2N
1,000
0,125
0,482
64
p(1)
q(2)
Total
La Cuesta
0,594
0,406
Paday
0, 767
0,233
1,000
0,200
0,357
60
Samne
0,161
0,839
1,000
0,194
0,270
62
Cascas
0,500
0,500
1,000
0,161
0,500
62
Poroto
0,654
0,346
1,000
0,385
0,452
52
Trujillo
0,583
0,417
1,000
0,367
0,486
60
basndose en los requerimientos conformacionales de la enzima, que debe realizar su funcin en el particular ambiente del
cloroplasto y que debe migrar desde el citoplasma al organelo.
Por tanto, todas las enzimas con funciones plastidiales tendran
la misma caracterstica y su probable uniformidad en el reino
vegetal.
Para el locus Gpi-1 se encuentran 20 de los 28 genotipos
posibles por las combinaciones de los siete alelos en las seis
poblaciones de A. cherimola (Fig. 1), significando esto un total
de 71,43%. Estos resultados son elevados si se comparan con
los tres genotipos reportados por Pascual et al. (1993) en siete
cultivares espaoles de chirimoyas y 10 genotipos reportados
por Perfectti y Pascual (1998) quienes evaluaron 202 cultivares
en Amrica (122 del Per, 39 de Ecuador, 10 de California, 10
de Chile y 3 de Bolivia) y en Europa (10 de Portugal y 8 de
Espaa). La diversidad genotpica presente en las poblaciones
analizadas de La Libertad tendra su explicacin al considerarse
el norte del Per como posible centro de origen (Morales et
al. 2004) por lo que debe ser considerada como un reservorio
gentico para la especie.
De los 20 genotipos para el locus Pgi-1 se encuentran algunos
que pueden considerarse como nicos para ciertas localidades;
de ellos, dos genotipos se encuentran en La Cuesta, otros dos en
Samne, uno en Paday y otro en Poroto y ninguno para Trujillo
y Cascas (Fig. 1, Tabla 1). Situacin semejante fue reportada
para dos cultivares espaoles, los que presentaron los genotipos
A2A5 y A2A6, respectivamente y que han sido reportados por
Pascual et al. (1993).
Genotipos comunes se encuentran en las seis poblaciones
presentndose A3A4, A3A5 y A3A7 en cinco de las seis poblaciones (Tabla 1); resultados similares a lo reportado por Pascual et
al. (1993) quienes encontraron comn al genotipo A4A4 para
Tabla 6. Estimadores genticos generales de seis poblaciones de Annona cherimola de la Regin La Libertad, Junio 2006-Diciembre 2007.
Estimador gentico
Poblacin
Nmero de loci
(NL)
Nmero de loci
polimrficos (P)
Nmero de loci
monomrficos
(M)
Suma de las
Heterocigosidad
locus-especfica (Ho)
Polimorfismo
Heterocigosidad
media por locus
La Cuesta
1,094
0,400
0,219
Paday
1,200
0,400
0,240
Samne
1,194
0,400
0,239
Cascas
1,161
0,400
0,232
Poroto
1,385
0,400
0,277
Trujillo
1,367
0,400
0,273
198
cinco cultivares espaoles (Campa, Campa Mejorada, Fino de

Jete, Negrito y Pinchudo), y a los reportes de Perfectti y Pascual
(1998) quienes tambin encontraron algunos genotipos comunes
para los cultivares espaoles, chilenos, bolivianos, peruanos,
ecuatorianos y portugueses.
La diversidad gnica diferencial que a su vez evidencia la
cantidad y frecuencia de clases de genotipos, se debera al
efecto combinado de la recombinacin homloga, casos de
ligamiento gnico, fecundacin cruzada obligada y deriva
gnica, que originan plantones nuevos como producto de la
germinacin de las semillas de frutos de las propias plantas, as
como, las que los agricultores ocasionalmente adquieren de
diferente procedencia a los cultivos ancestrales, ya que el cultivo
es tradicional, no existiendo planificacin para su formacin,
reemplazo, abonamiento, control de plaga; es decir que se trata
de cultivos naturales.
Los genotipos nicos encontrados en ciertas localidades,
as como la ausencia de otros posibles genotipos tendran su
explicacin en que el cultivo de A. cherimola est perdiendo
algunos alelos por erosin gentica asociado a deriva gnica,
ocasionado por expansin urbana, reemplazo por otros cultivos
comerciales, conllevando a la disminucin de su variabilidad y
plasticidad genotpica.
Las diferencias de frecuencias gnicas y de genotipos encontrados (tabla 1) tendran su explicacin en los efectos combinados
de los agentes del prrafo anterior y su relacin con el ambiente
en el cual se encuentra cada plantacin.
Cabe sealar que de los 20 genotipos que se observan no
todos ellos son comunes para las seis poblaciones (Tabla 1), y
que slo en la poblacin de La Cuesta se encuentra un ejemplar
homocigoto (A7A7). Estos resultados demuestran que los ejemplares con genotipo heterocigoto prevalecen dada la fecundacin
cruzada obligada que existe.
En relacin a los alelos, se observa que el alelo Pgi-1:3 presenta
la mayor frecuencia en las poblaciones de La Cuesta (0,422),
Samne (0,333), Cascas (0,323) y Poroto (0,367) y la menor
frecuencia el alelo Pgi-1:6 en La Cuesta (0,016), Paday (0,083)
y Poroto (0,033) (Tabla 2). Resultados que contrastan con lo
obtenido por Perfectti y Pascual (2005) quienes obtuvieron una
elevada frecuencia del alelo Pgi-1:6 (0,447) y no reportan al
alelo Pgi-1:3 en la caracterizacin de A. cherimola de diferentes
pases entre los que figuran algunos cultivares peruanos, lo cual
estara posiblemente relacionado al origen de las poblaciones
estudiadas.
La inexistencia de una planificacin de los cultivares de A.
cherimola, ya que se mantienen de manera natural, hace que las
diferentes poblaciones que se han considerado en el presente
estudio, no tengan el mismo tamao; por eso, la ausencia de
los alelos Pgi-1: 2 y Pgi-1:5 (Tabla 2) en la poblacin de Poroto, podra atribuirse al efecto de la deriva gnica por lo que
no representara exactamente las constituciones gnicas de la
poblacin ancestral, ya que es el rea geogrfica rural en que se
han talado mas rboles para la expansin urbana, as como para
remplazo por otros cultivos.
La ausencia de ocho genotipos para el locus Pgi-1 probablemente se debera al tamao muestral aplicado para cada
poblacin en funcin a la abundancia de individuos; tambin
se debera a una segregacin anmala de los genes de este locus

en A. cherimola, sugerido por Perfectti y Pascual (1996) quienes afirman que este fenmeno se explica por dos niveles de
seleccin: seleccin gamtica y seleccin cigtica que actan
evitando el desarrollo de algunos gametos que disminuyen la
competencia por el polen (Jordn y Botti 1992) y la presencia
de genes letales ligados a este desarrollo, que impiden que ciertos
genotipos aparezcan en una poblacin. A ello se agregara, el
efecto estocstico ocasionado por la disminucin del tamao de
los cultivares por crecimiento de la poblacin urbana y reemplazo
por otros cultivares.
El monomorfismo que se observ en el perfil isoenzimtico
de la enzima fosfatasa cida (APCH) en todas las poblaciones
estudiadas (Tabla 3) impide la determinacin de la estructura de
la enzima. Este resultado apoya la tesis de Perfectti (1995) quien
encontr similares resultados al estudiar ocho cultivares de A.
cherimola procedentes de Per (Per 78, Per seed 24), Chile
(Serena), Estados Unidos (Chaffey Riverside, Bonita, White),
Espaa (Pinchudo, Manteca).
El monomorfismo que se observa en la enzima malato deshidrogenasa (MDH) en todas las poblaciones de A. cherimola
estudiadas (Tabla 3) coinciden con lo reportado por Pascual
et al. (1993) quienes determinaron que seis de siete cultivares
espaoles son monomrficos; sin embargo, contrastan con los
obtenidos por Perfectti (1995) quien report dos loci (Mdh-1
y Mdh-2), siendo el gen Mdh-1 polimrfico con tres alelos y
el gen Mdh-2 monomrfico de corrido ms rpido, al estudiar
ocho cultivares de A. cherimola en el Per (Per 78, Per seed
24), Chile (Serena), Estados Unidos (Chaffey Riverside, Bonita,
White) y , Espaa (Pinchudo, Manteca). Dichos resultados difieren a los encontrados en la presente investigacin probablemente
debido al origen de la poblacin estudiada.
Los perfiles isoenzimticos que se observaron para la enzima
mlica (ME) en las seis poblaciones de A. cherimola muestran
que existe un solo locus polimrfico con dos alelos donde se
encuentran los tres genotipos, de una o de dos bandas (Tabla
4). Este hecho coincide con lo reportado por Perfectti (1995) al
estudiar ocho cultivares espaoles y contrasta con Pascual et al.
(1993) quienes describieron a este sistema isoenzimtico con un
nico gen monomrfico en siete cultivares espaoles.
Con respecto a las diferentes frecuencias de los genotipos para
el locus Me en las seis poblaciones de A. cherimola (Tabla 4) se
encuentra que de los tres genotipos B1B1, B1B2 y B2B2 predomina
el B1B1, que se presenta con la mayor frecuencia en cinco de las
seis poblaciones estudiadas.
En relacin a las frecuencias gnicas del locus Me se observa la
mayor frecuencia del alelo 1 en cinco poblaciones de A. cherimola
a excepcin de Samne (Tabla 5), resultado que es similar a los
reportes de Perfectti y Pascual (2005) quienes encontraron una
frecuencia de 0,645 para el alelo 1(p) al analizar 206 cultivares
de este frutal de los pases de mayor produccin mundial (122 de
Per, 39 de Ecuador, 10 de EE.UU., 10 de chile, 10 de Portugal,
8 de Espaa, 3 de Bolivia y 4 cultivares adicionales de diversos
lugares). Las similitudes observadas tendran su explicacin en la
procedencia de los plantones que han dado origen a los cultivares
forneos, y la mayor frecuencia de este gen respecto a su alelo
2 tendra la explicacin en la constitucin gentica propia de
la especie y al comn origen de ellos considerando que la zona
199
Zavala et al.
norte del Per y sur de Ecuador constituyen el centro de origen

de esta especie.
Los valores de heterocigosidad media por locus (Tabla 6)
presentan una frecuencia mayor a 0,200, resultados que son
superiores a los reportados por Perfectti y Pascual (2005) para
cultivares de Bolivia (0,155), Chile (0,173), Ecuador (0,163),
Portugal (0,139), Espaa (0,150), Per (0,188) y Estados Unidos
(0,225).Su explicacin reside tambin en el centro de origen de
la especie.
En relacin al polimorfismo, se muestra que todas las poblaciones presentan un valor de 0,400 estudiando cinco loci (Tabla
6), resultado que es superior al reportado para cultivares de
Bolivia (0,318) pero inferior a los reportados para cultivares de
Per y Estados Unidos (0,591) (Perfectti y Pascual 2005) de 22
loci estudiados. Asimismo, este valor se aproxima al promedio
reportado para plantas cultivadas (0,49) obtenido por Doebley
(1990) pero es ms bajo que el polimorfismo para este mismo
tipo de plantas (0,612) reportado por Hamrick y Godt (1997) y
es an ms bajo que el polimorfismo de Annona squamosa (0,869)
reportado por Flores (2000). El polimorfismo est sujeto a un
gran error muestral cuando pocos individuos o pocos loci son
muestreados a pesar de ello es ampliamente usado como una
medida de diversidad gentica (Gottlieb 1981).
Los marcadores isoenzimticos son adecuados para realizar
monitoreos de la plasticidad del germoplasma debido a la relacin directa del gen y su producto enzimtico, lo que puede
ser utilizados en programas de recuperacin de alelos perdidos
o disminuidos por erosin gentica; por tanto el presente estudio aporta informacin suficiente para establecer el estado del
germoplasma en La Libertad y la elaboracin de programas de
mejoramiento gentico de inters en la agroexportacin.
La variabilidad encontrada en los caracteres analizados de
A. cherimola en las zonas estudiadas evidencia que la Regin La
Libertad cuenta con un rico acervo gentico propio de las zonas
de origen, que debera ser conservado y preservado mediante el
desarrollo de programas adecuados de administracin del recurso
que lo salvaguarden de la expansin urbana y de monocultivos
de agroexportacin en esta Regin; adems de ser considerado
como un reservorio gentico importante del germoplasma de la
especie de utilidad estratgica para programas de mejoramiento
y transformarlo en un cultivo econmicamente rentable y sostenible en nuestro pas.
Agradecimiento
Nuestro sincero agradecimiento al Consejo Nacional de
Ciencia, Tecnologa e Innovacin Tecnolgica (CONCYTEC)
por apoyar en el Financiamiento de la presente investigacin.
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201
Zavala et al.
202

Conservacin in vitro deISSN

Dioscorea
alata
1561-0837
Conservacin in vitro de Dioscorea alata L. clon caraqueo (Dioscoreaceae)

Misterbino Borges Garca1*, Yaimara Alarcn Snchez1, Bernard Malaurie2, Yanet
Hernandez Jerez1 y Juan Jose Silva Pupo1
1 Centro de Estudios de Biotecnologa Vegetal, Facultad de Ciencias
Agrcolas, Universidad de Granma,
Bayamo 85100 Granma, Cuba.
E-mail Misterbino Borges Garca:
mborgesg@udg.co.cu)
2 Institut de Recherche pour le Dveloppement (IRD), UMR DIAPC,
F-34 000 Montpellier, France.
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
27/07/2009
18/09/2009
12/01/2010
Resumen
El trabajo tuvo como objetivo establecer, para Dioscorea alata L. clon caraqueo, un mtodo eficiente para
la conservacin in vitro de durante 9 y 12 meses basado en la modificacin del medio de cultivo (MS al 75%
+ vitaminas MS + sacarosa 30 g.L-1 + carbn activado 2 g.L-1) con distintos niveles de manitol y BAP. Los
tratamientos consistieron en la adicin en el medio de cultivo de manitol (0; 0,5 y 1,5%) y BAP (0; 0,1 mg.L1
). A los 9 y 12 meses de conservacin in vitro se realizaron las siguientes evaluaciones: supervivencia (%),
senescencia foliar (%), numero de nudos, longitud del vstago, nmero de microtubrculos. A las 8 semanas
de la regeneracin de los segmentos nodales (procedentes de vitroplantas conservadas a 9 y 12 meses) en
el medio de cultivo (MS al 75% + vitaminas MS + sacarosa 30 g.L-1 + carbn activado 2 g.L-1) se determin
la regeneracin de plantas completas (%), nmero de nudos, nmero de hojas y longitud del vstago. A las 5
semanas durante la micropropagacin convencional se determin el nmero de nudos, nmero de hojas y la
longitud del vstago. Las variantes de cultivo formadas por el medio MS al 75% + vitaminas MS + sacarosa 30
g.L-1 + carbn activado 2 g.L-1 y el MS al 75% + vitaminas MS + sacarosa 30 g.L-1 + carbn activado 2 g.L-1 +
BAP 0,1 mg.L-1 permiti de manera efectiva la conservacin de vitroplantas a partir de segmentos uninodales
de D. alata clon caraqueo durante 9 y 12 meses con altos porcentajes de supervivencia, un nmero significativo de microtubrculos, los menores porcentajes de senescencia foliar y 100% de regeneracin en plantas
completas con un crecimiento normal en condiciones de micropropagacin.
Palabras clave: ame, conservacin a mediano plazo, cultivo in vitro, manitol, BAP.
Abstract
In this study, we report an efficient method for conservation in vitro of Dioscorea alata L. clone caraqueo during 9 and 12 months based on the culture medium modification (MS to 75% + vitamins MS + sucrose 30 g.L-1
+ activated charcoal 2 g.L-1) with different manitol (0; 0,5 and 1,5%) and BAP (0; 0,1 mg.L-1) levels. At 9 and 12
months of in vitro conservation, the following evaluations were determined: survival (%), leaf senility (%), shoot
length, buds and microtuber explant count. Plant regeneration (%), shoot length, leaf number and bud explant
count were determined at 8 weeks of the nodal cutting regeneration (from vitroplants conserved for 9 and 12
months) in the culture medium (MS to 75% + vitamins MS + sucrose 30 g.L-1 + activated charcoal 2 g.L-1). .Shoot
length, leaf number and bud explant count were evaluated at 5 weeks during the conventional micropropagation.
The cultivation variants formed by media MS to 75% + vitamins MS + sucrose 30 g.L-1 + activated charcoal 2
g.L-1 and MS to 75% + vitamins MS + sucrose 30 g. l-1 + activated charcoal 2 g.L-1 + BAP 0, 1 mg.L-1 allowed
an effective way the conservation of in vitro plants from nodal cutting of clone caraqueo yam during 9 and 12
months with high survival percentages, a significant number of microtubers, smallest leaf senility percentages
and 100% regeneration in whole plants with a normal growth in micropropagation conditions.
Keywords: yam, medium-term conservation, cultivation in vitro, mannitol, BAP.
Introduccin
Los cultivos de races y tubrculos desempearn una funcin
mltiple en la alimentacin del mundo en desarrollo durante
las prximas dcadas. Para el 2020, ms de 2 mil millones de
personas de Asia, frica y Amrica Latina dependern de estos
cultivos como fuente de alimento, forraje o ingresos econmicos.
Para los hogares rurales, el valor de las races y tubrculos reside
en su capacidad de producir ms energa digerible por hectrea
por da, que cualquier otro producto bsico, y en su capacidad
de seguir produciendo en condiciones donde otros cultivos
fracasan (Gonzlez, 2003).
El ame se reproduce principalmente de forma vegetativa

mediante el fraccionamiento de los tubrculos, siendo la principal causa de poca disponibilidad de material de siembra, ya
que alrededor del 30% de los tubrculos son guardados para
reproduccin. Adems a consecuencia de la reproduccin vegetativa, las enfermedades son transferidas de un ciclo a otro y
de una localidad a otra, incidiendo sobre la productividad del
cultivo (Rodriguez et al. 2008).
La familia Dioscoreaceae comprende ms de 600 especies

(Ayensu y Coursey, 1972), en particular el gnero Dioscorea
tiene amplia distribucin en la zona tropical. Varias especies de
Dioscorea acumulan almidn en sus tubrculos y son cultivadas
para alimento, mientras que otras son reconocidas por su actividad medicinal. Dioscorea alata L. conocida como ame es
una especie cultivada a gran escala en muchos paises de frica
tropical, Pacfico y el Caribe, donde constituye una importante
fuente de alimento (Mbanaso et al., 2007).
Los clones de ame existentes en Cuba y en su coleccin de

germoplasma pertenecen fundamentalmente a las especies D.
alata, D. rotundata, D. cayenensis, D. esculenta, D. bulbifera y
D. trifida. Las ms extendidas son D. alata, D. rotundata y D.
cayenensis (Minagri, 2004). La conservacin de los clones con
llevan elevados costos de mantenimiento, altos riesgos de erosin
gentica, ataque de plagas y enfermedades tales como antracnosis, mosaico del ame, nemtodos, insectos y roedores.
Las dos principales especies cultivadas son D. alata y D.

rotundata debido a su importancia econmica y distribucin
en el mundo (Arnau et al., 2009).
203
Borges Garca et al.
En Cuba el cultivo de ame est ms extendido en las zonas

montaosas de la regin central, pero principalmente en la
oriental, donde adems existe mayor diversidad de especies. En
particular para estas zonas el ame representa un importante
alimento debido a su productividad y la posibilidad de su cultivo
en sistemas intensivos y agroforestales.
planta a razn de un explante por tubo y cuatro por frasco bajo

cabina de flujo laminar en condiciones aspticas. Finalmente se
colocaron en el cuarto de incubacin a una temperatura de 25
1 C, humedad relativa del 7080% y luminosidad solar entre
3500 y 4000 lx con un fotoperodo de 12 horas.
Los primeros trabajos sobre micropropagacin in vitro de D.

alata con empleo de segmentos nodales fueron desarrollados
a partir de la dcada de los aos 70 por Ammirato (1976),
y Mantell y Haque (1977). Posteriormente fue realizado por
primera vez en el IITA (Instituto Internacional de Agricultura
Tropical) de Nigeria (Ng y Hahn 1985) la conservacin in vitro
de germoplasma de ame. Hanson (1986) utiliz manitol 0,2
M (3,6%) como retardante del crecimiento adicionado en el
medio de cultivo, logrando con xito la conservacin in vitro
de pices de D. rotundata.
Medio de cultivo. Estuvo compuesto por las sales de Murashige y Skoog (MS) (1962) al 75%, vitaminas de MS (1962);
sacarosa 30 g.L-1, carbn activado 2 g.L-1, modificado con la
utilizacin de distintos niveles de manitol (%): BAP (mg.L-1)
conformando los siguientes tratamientos: 1 (0:0); 2 (0:0,1);
3(0,5:0); 4 (0,5:0); 5 (1,5:0) y 6 (1,5:0,1). El pH del medio
de cultivo se ajust a 5,8; luego se fundi durante 10 min. en
horno microondas, se enfri hasta 50 C y luego se distribuy
en tubos de ensayos de 24 x 150 mm, a razn de 15 mL por
tubo. Finalmente se esteriliz en autoclave durante 25 min. a
1,2 kgf/cm atmsfera de presin y 121 C de temperatura.
Los medios se mantuvieron 3 das como mnimo antes de su
uso para descartar cualquier contaminacin de los mismos. Los
experimentos de laboratorio se desarrollaron bajo condiciones
aspticas en cabina de flujo laminar horizontal (IKEM).
En Cuba, se han desarrollado metodologas de propagacin

masiva de D. alata y de conservacin in vitro de germoplasma
para seis clones de esta especie hasta por 9 meses (Borges et
al. 2003). Esta metodologa incluye la utilizacin de 1,5% de
manitol + 0,1 mg.L-1 de BA, sin embargo, la misma debe ser
perfeccionada para la introduccin de otros clones de inters
agrcola y valor comercial en la regin Oriental del pas, tal es
el caso del clon Caraqueo. Este clon en los ltimos 30 aos ha
estado sometido a una alta erosin gentica debido al ataque de
plagas y enfermedades mortales como nematodos y antracnosis que ha conducido a una disminucin de los rendimientos
agrcolas hasta 70% (Borges et al. 2007) y a la desaparicin del
mismo en muchas localidades de la regin.
Tomando en consideracin lo antes expuesto el presente trabajo tuvo como objetivos establecer un mtodo eficiente para la
conservacin in vitro por crecimiento mnimo de Dioscorea alata
clon caraqueo durante 9 y 12 meses basado en la modificacin
del medio de cultivo con distintos niveles de manitol y BAP, que
permita lograr altos porcentajes de regeneracin del material
conservado in vitro y la micropropagacin normal del mismo.
Materiales y mtodos
La investigacin fue desarrollada en el laboratorio de Biotecnologa del Centro de Estudios de Biotecnologa Vegetal de la
Facultad de Ciencias Agrcolas en la Universidad de Granma,
Bayamo, Cuba en el perodo comprendido de febrero 2008 a
Junio de 2009.
Tcnicas y procedimientos generales
Material vegetal. Se emplearon segmentos uninodales desprovistos de hojas con una longitud aproximada de 15 mm,
obtenidos de vitroplantas cultivadas durante 5 semanas (segundo
subcultivo), obtenidos de plantas donantes de ame (D. alata
L.) clon Caraqueo (procedente del Banco de germoplasma del
Centro de Estudios de Biotecnologa Vegetal de la Universidad
de Granma, Bayamo, Cuba) cultivadas durante 35 das en condiciones semicontroladas a partir de fragmentos de tubrculos
sanos de alrededor de 100 g de peso (temperatura de 33 2 C,
humedad relativa del 7080 % y luminosidad solar entre 3500
y 4000 lx con un fotoperodo de 12 horas.).
Siembra de los explantes y condiciones de cultivo. Los
segmentos nodales se cortaron a una longitud de aproximadamente 12 mm y se colocaron obedeciendo a la polaridad de la
204
Conservacin in vitro
Evaluacin de la conservacin in vitro

A los 9 y 12 meses de cultivo se realizaron las siguientes
evaluaciones:
- Supervivencia (%) (nmero de explantes vivos/nmero total).
- Senescencia foliar (%) (nmero de hojas muertas/nmero
total).
- Longitud del vstago (se midi en centmetros con una regla
milimetrada, desde la base del explante hasta el ltimo nudo).
- Nmero de nudos de novo por explante
- Nmero de microtubrculos.
Regeneracin in vitro de los explantes conservados
Material vegetal. Se emplearon segmentos uninodales de
aproximadamente 12 mm de longitud procedentes de vitroplantas conservadas durante 9 y 12 meses.
Medio de cultivo. Estuvo constituido por las sales de MS al
75%, vitaminas de MS; sacarosa 30 g.L-1 y cistena 10 mg.L-1.
La preparacin del medio se realiz como se describi en el
experimento anterior. Posteriormente se distribuy a razn
de 20 mL por frasco (6 cm de ancho x 9 cm de altura con un
dimetro de la boca de 5,7 cm). Finalmente se esteriliz igual
al experimento anterior.
Evaluacin de la regeneracin in vitro
A las ocho semanas de la regeneracin de plantas completas
se evalu:
- Regeneracin (%) (nmero de explantes que regeneran a
plantas completas/nmero total).
- Longitud del vstago por explante.
- Nmero de hojas por explante.
- Nmero de nudos de novo por explante.
Multiplicacin in vitro del material regenerado.
Material vegetal. Se emplearon segmentos nodales de aproximadamente 12 mm longitud procedentes de las vitroplantas:
obtenidas del mejor tratamiento regeneradas a las ocho semanas
y sin conservar (testigo).
Conservacin in vitro de Dioscorea alata

Tabla 1. Porcentaje de supervivencia de segmentos uninodales
durante 9 y 12 meses de conservacin.
9 meses
M
(%)
BAP
(mg.L-1)
9 meses (%)
99
96 a
0,1
98
0,5
0,5
1,5
1,5
Tabla 2. Nmero de nudos de novo y longitud del vstago de segmentos uninodales durante 9 y 12 meses de conservacin.
12 meses (%)
12 meses
BAP
(mg.L-1)
Nmero
de
nudos
Longitud
del
vstago
Nmero
de
nudos
Longitud
del
vstago
M
(%)
95 a
13,95
7,3
15,7
8,5
98
93 a
0,1
13,94
6,5
15,6
8,7
0,1
99
94
0,5
13,05
14,1
6,3
98
87 b
0,5
0,1
13,10
5,7
15
0,1
97
88
1,5
12,07
13
5,3
0,31
1,5
0,1
12,05
4,9
13,5
5,2
0,05
0,07
0,05
0,07
EE
0,29
Leyenda: T, Tratamientos; M, Manitol; BAP, bencilaminopurina.

Medias con letras distintas por columnas difieren significativamente para p<0,05 segn
prueba de Tukey. EE, error estndar.
Evaluacin de la multiplicacin in vitro.

A las cinco semanas se evaluaron las siguientes variales:
- Longitud del vstago por explante.
- Nmero de hojas por explante.
- Nmero de nudos de novo por explante.
Diseo y anlisis estadstico.
Los experimentos de conservacin, regeneracin y multiplicacin in vitro se montaron bajo un diseo completamente
aleatorizado con arreglo bifactorial, formado por seis tratamientos con tres repeticiones (100 explantes por cada repeticin para
determinar los porcentajes de supervivencia, senescencia foliar
y regeneracin; y 40 explantes por cada repeticin para el resto
de las variales). Se aplic una prueba de comparacin mltiples
de medias de Tukey para el 5% de probabilidad del error. Todos
los anlisis estadsticos se procesaron con el paquete Statistica
for Windows, versin 8 (StatSoft 2008).
Resultados y discusin
Conservacin in vitro
Los resultados del efecto de distintos niveles de manitol y
BAP en el medio de cultivo sobre el porcentaje de supervivencia
de segmentos uninodales de D. alata L clon caraqueo durante
9 y 12 meses de conservacin se muestran en la tabla 1. A los
9 meses se logran altos valores de supervivencia para cada uno
de los tratamientos evaluados sin diferencias significativas entre
ellos. Sin embargo, a los 12 meses de conservacin in vitro los
mayores porcentajes de supervivencia corresponden a los tratamientos del 1 al 4 los cuales difieren de las variantes de cultivo 5
y 6. Esto evidencia que a medida que aumenta la concentracin
de manitol a partir de 1,5% se afecta de manera significativa la
supervivencia del material vegetal.
En este sentido Malaurie et al (1993) lograron conservar
germoplasma de ame de 6 a 12 meses en un medio compuesto por las sales de Knop modificadas, vitaminas MS (1962)
modificadas, 3% de sacarosa , 2 g.L-1 de carbn activado, 200
mg.L-1 de glutamina, y para los clones ms difciles de mantener
utilizaron un balance de reguladores del crecimiento NAA/BAP
de 1 y 0,2 mg.L-1 respectivamente, demostrando que el xito
del proceso de conservacin in vitro requiere de un crecimiento
lento para limitar los subcultivos y un mximo porcentaje de
supervivencia.
EE
Leyenda: T, Tratamientos; M, Manitol; BAP, bencilaminopurina.EE, error estndar.
En la tabla 2 se ilustra el efecto de distintos niveles de manitol

y BAP en el medio de cultivo sobre el nmero de nudos de novo
y longitud del vstago de segmentos uninodales de Dioscorea
alata L. clon caraqueo durante 9 y 12 meses de conservacin.
Se observa claramente que no existe un efecto significativo tanto
del manitol como del BA sobre estos indicadores de crecimiento
y desarrollo del material vegetal durante la conservacin in vitro,
adems se nota una tendencia a la disminucin biolgica de los
mismos a medida que se incrementa las concentraciones de manitol en el medio de cultivo. Este efecto fue observado por Borges
et al. (2003) a medida que se incrementaba la concentracin de
manitol (1,5, 3,5, y 5,5%) en el medio de cultivo durante la
conservacin in vitro de germoplasma de D. alata.
En la tabla 3 se observa una influencia de los distintos tratamientos sobre el nmero de microtubrculos producidos a partir
de segmentos uninodales de ame clon Caraqueo durante 9
y 12 meses de conservacin. Los mayores valores se obtuvieron
en las variantes 1, 2, 3 y 4 las que difieren de los tratamientos
5 y 6. Esto indica el efecto importante que ejercen los componentes del medio de cultivo principalmente las sales MS al
75% de su concentracin y la sacarosa 30 g.L-1 en la formacin
de microtubrculos, indicador importante que complementa
favorablemente la conservacin in vitro y propagacin de este
clon con todas las ventajas que el mismo ofrece en la posterior
recuperacin y produccin de material vegetal de plantacin.
En este aspecto Malaurie et al. (1998) plantearon que la
tuberizacin in vitro puede ser favorecida por diferentes factores
en el medio de cultivo (presencia de reguladores del crecimiento,
Tabla 3. Nmero de microtubrculos de segmentos uninodales durante 9 y 12 meses de conservacin.
T
M
(%)
BAP
(mg.L-1)
9 meses (%)
12 meses (%)
1,2 a
1,5 a
0,1
1,1
1,4 a
0,5
1a
0,5
0,1
1,1
1,5
0,16b
0,30 b
1,5
0,1
0,11
0,25 b
EE
1,2 a
a
0,02
1,2 a
0,03

205
Borges Garca et al.

Tabla 4. Porcentaje de senescencia foliar de segmentos uninodales
durante 9 y 12 meses de conservacin.
T
M
(%)
BAP
(mg.L-1)
9 meses (%)
12 meses (%)
14 b
19,5 c
0,1
15 b
20,5 c
0,5
27 a
31 b
0,5
0,1
22
32 b
1,5
26 a
49 a
1,5
0,1
23
48 a
0.14
0.24
EE

composicin mineral, concentracin de sacarosa) y en las condiciones de cultivo (fotoperodo, termoperodo).

Tambin Klu (2002) seal que la microtuberizacin es
un proceso que favorece la produccin de material de plantacin as como su conservacin, facilitando el intercambio de
germoplasma, mientras que Balogun (2009) plantea que los
microtuberculos producidos a partir de plntulas in vitro tienen
una mayor vida til debido a la latencia, son ms resistentes y
menos voluminosos que las plntulas.
La influencia de los distintos niveles de manitol y BAP en
el medio de cultivo sobre el porcentaje de senescencia foliar de
segmentos uninodales de ame clon caraqueo durante 9 y 12
meses de conservacin (tabla 4) arrojaron valores significativamente superior para los tratamientos: 3; 4; 5 y 6 (9 meses), y
5; 6 seguido de 3; 4 (12 meses). Esto indica que a medida que
se aumenta la concentracin de manitol en el medio de cutivo
se incrementa de forma significativa el deterioro y necrosis del
tejido foliar, lo cual se manifiesta de forma ms diferencial al
cabo de los 12 meses de conservacin.
Resultados semejantes fueron alcanzados por Borges et al.
(2003) los cuales determinaron que al aumentar la concentracin
de manitol (1,5; 3,5 y 5,5%) en el medio de cultivo durante
la conservacin in vitro de germoplasma de D. alata durante 9
meses, se incrementaba el deterioro y muerte de los tejidos, y
en particular el foliar.
en el medio MS suplementado con sacarosa 0,5%, manitol 2%

y tiamina 1 mg L-1.
Regeneracin in vitro
A las ocho semanas las yemas de segmentos nodales, procedentes de vitroplantas conservadas durante 9 y 12 meses en los
distintos tratamientos reanudaron su crecimiento en el medio
de cultivo MS al 75% con un 100% de regeneracin en plantas
completas. Estos resultados son semejantes a los alcanzados por
Borges et al. (2004) durante la regeneracin y multiplicacin de
segmentos uninodales de diferentes clones de ame (D. alata
L.) conservados in vitro durante 9 meses en un medio de cultivo
con distintos niveles de manitol (1,5; 3,5; 5,5%), BAP (0;0,1
mg.L-1) y carbn activado (0; 2 g.L-1) donde alcanzaron 100%
de regeneracin en plantas completas en las variantes de cultivo
procedentes del medio de conservacin con manitol 1,5%, BAP
(0,1; 1 mg.L-1) y carbn activado 2 g.L-1.
Los resultados de regeneracin obtenidos en esta investigacin demuestran la efectividad de los distintos tratamientos de
conservacin evaluados tanto a 9 meses como a 12 meses, y en
este ltimo tiempo, principalmente para los tratamientos 1, 2
3 y 4 en los cuales se alcanzan significativamente los mayores
porcentajes de supervivencia (tabla 1). Esto corrobora por una
parte lo sealado por Espinosa et al. (2003) que propusieron el
porcentaje de supervivencia y recuperacin del material vegetal
conservado como los criterios a tener en cuenta al decidir la
validez de una metodologa para la conservacin in vitro de especies vegetales. Por otro lado Mesa et al. (1995) que consideran
el fenmeno de regeneracin de rganos o plantas completas
como un elemento determinante para establecer un mtodo
eficiente de micropropagacin acelerada o conservacin in vitro
de variedades y especies.
Nair y Chandrababu (1994), en la regeneracin de yemas
de segmentos nodales de D. alata y D. rotundata en un medio
MS sin hormonas, encontraron un 100% de plantas completas
regeneradas, procedentes de la conservacin durante 12 meses
en el medio MS suplementado con 3% de manitol.
Por otra parte estos resultados no coinciden con los obtenidos

por Espinosa et al. (2002) quienes lograron exitosamente la conservacin in vitro durante 12 meses de cuatro clones de boniato
En la tabla 5 y 6 se muestran los principales indicadores del

crecimiento y desarrollo de vitroplantas a las ocho semanas de
cultivo obtenidas de segmentos uninodales conservados durante
9 y 12 meses en sus distintos tratamientos. Se aprecian valores sin
diferencia significativa entre las distintas variantes de cultivo y
similares a los alcanzados durante la multiplicacin convencional
a las cinco semanas de cultivo, esto evidencia que al cabo de las
Tabla 5. Regeneracin in vitro de segmentos uninodales a las ocho

semanas procedentes del material conservado durante 9 meses.
Tabla 6. Regeneracin in vitro de segmentos uninodales a las ocho

semanas procedentes del material conservado durante 12 meses.
M
(%)
BAP
(mg.L-1)
Nmero
de nudos
Longitud
del
vstago
Nmero de
hojas
M
(%)
2,3
3,6
BAP
(mg.L-1)
Nmero de
nudos
Longitud
del vstago
Nmero
de hojas
2,9
2,2
3,5
0,1
2,7
2,1
3,4
0,1
2,8
2,2
3,4
0,5
2,9
1,92
3,3
0,5
2,9
1,9
3,2
0,5
0,1
2,7
3,1
0,5
0,1
2,7
1,94
3,2
1,5
2,7
3,5
1,5
2,6
2,2
3,4
1,5
0,1
2,7
2,2
3,4
0,02
0,04
0,05
1,5
EE
0,1
2,7
2,3
3,5
0,019
0,035
0,05
206
EE
Conservacin in vitro de Dioscorea alata

Tabla 7. Multiplicacin del material vegetal procedente del mejor tratamiento de conservacin durante 9 meses a los 35 das de cultivo.
Tabla 8. Multiplicacin del material vegetal procedente del mejor tratamiento de conservacin durante 12 meses a los 35 das de cultivo.
Tratamientos
Nmero de
nudos
Longitud del
vstago
Nmero de
hojas
3,3
2,6
2,1
3,2
2,7
2,2
3,3
0,04
0,05
0,06
Tratamientos
Nmero de
nudos
Longitud del
vstago
Nmero de
hojas
2,8
2,2
Testigo
2,7
2,3
3,4
Testigo
EE
0,04
0,05
0,05
EE
Tratamientos: 1, mejor tratamiento de conservacin; Testigo, material sin conservar (vitroplantas en segundo subcultivo). EE, error estndar.
Tratamientos: 1, mejor tratamiento de conservacin; Testigo, material sin conservar (vitroplantas en segundo subcultivo). EE, error estndar.
8 semanas de cultivo el material vegetal procedente de la conservacin recupera su capacidad de micropropagacin normal.
activado 2 g.L-1 + BAP 0,1 mg.L-1 y sin adicin de BAP permiten de manera efectiva la conservacin de vitroplantas a partir
de segmentos uninodales de ame clon caraqueo durante 9 y
12 meses con altos porcentajes de supervivencia, los menores
porcentajes de senescencia foliar, 100% de regeneracin en
plantas completas, un nmero significativo de microtubrculos y parmetros normales de crecimiento en condiciones de
micropropagacin.
Estos resultados son similares a los alcanzados por Borges

et al.(2004) durante la regeneracin y multiplicacin de segmentos uninodales de diferentes clones de ame (D. alata L.)
conservados in vitro durante 9 meses en un medio de cultivo
con distintos niveles de manitol (1,5; 3,5; 5,5%), BAP(0; 0,1
mg.L-1) y carbn activado (0;2 g.L-1) donde lograron a las ocho
semanas en las variantes de cultivo procedentes del medio de
conservacin con manitol 1,5%, BAP (0,1;1 mg.L-1) y carbn
activado 2 g.L-1 indicadores de crecimiento y desarrollo del material vegetal similar al crecimiento de D. alata en condiciones
normales de micropropagacin.
Resultados comparables han sido obtenidos en la multiplicacin in vitro de D. alata a partir de yemas de segmentos
nodales, por diferentes autores (Mantell y Haque 1977; Borges
et al., 2004; Myouda et al. 2005; Royero et al., 2007; Salazar
y Hoyos, 2007)
Multiplicacin in vitro
Los valores de los indicadores de crecimiento y desarrollo
(longitud del vstago, nmero de nudos de novo y hojas)
durante la multiplicacin in vitro del material procedente del
mejor tratamiento (MS al 75% sin adicin de manitol y BAP)
que dio lugar al 100% de regeneracin de plantas completas
despus de su conservacin in vitro por un periodo de 9 y 12
meses (Tabla 7 y 8) con altos porcentajes de supervivencia de
99 y 96% (Tabla 1) respectivamente, no presentaron diferencias
significativas con el testigo. Esto indica que a las 5 semanas se
logra la micropropagacin tradicional de manera normal y que
el mtodo de conservacin empleado es aplicable a D. alata
clon caraqueo.
Los resultados alcanzados concuerdan con los obtenidos por
diferentes autores (Mantell y Haque 1977; Borges et al., 2004;
Royero et al., 2007) que han desarrollado y perfeccionado
distintas metodologas para micropropagacin in vitro de D.
alata L alcanzando como promedio valores similares para estos
parmetros de crecimiento y desarrollo en condiciones normales
de multiplicacin.
Por otra parte resultados satisfactorios han sido obtenidos por
Espinosa et al. (2002) en la conservacin in vitro durante 12
meses, de segmentos nodales de boniato en el medio basal MS
suplementado con sacarosa 0,5%, manitol 2% y tiamina 1 mg.L1
, alcanzando altos porcentajes de supervivencia y recuperacin
del material, sin cambios morfolgicos aparentes del material
conservado durante la micropropagacin.
Finalmente podemos plantear que los medios de cultivos
compuestos por las sales MS al 75% + sacarosa 30 g.L-1 + carbn
Agradecimientos
Esta investigacin fue realizada satisfactoriamente gracias
al proyecto internacional Apoyo al desarrollo de la Biotecnologa
Vegetal y la Agricultura Urbana financiado por la Diputacin
Foral de BizKaia y la asociacin Euskadi-Cuba. Tambin fue
posible por la capacitacin cientfico-tcnica recibida por el
equipo de investigacin en la Unidad DIAPC del Centro IRD/
CIRAD de Montpellier, Francia. A todos mis ms sinceros
agradecimientos.
Literatura citada
Ammirato, P. V. (1976): Hormonal control of tuber formation incultured axillary buds of Dioscorea bulbifera and Dioscorea
alata . Plant Physiology, 57 (5) suppl. 66 pp.
Arnau G., A. Nemorin, E.E. Maledon& K. Abraham. 2009. Revision
of ploidy status of Dioscorea alata L.(Dioscoreaceae)by
cytogenetic and microsatellite segregation analysis. Theor
Appl Genet 118:12391249.
Ayensu E.S. & D.G. Coursey 1972. Guinea yams. The botany, ethnobotany, use and possible future of yams in West Africa.
Econ bot 26:301318
Baco M.N., G. Biaou, F. Pinton & J.P. Lescure. 2007. Les
savoirs paysans traditionnels conservent-ils encore
lagrobiodiversit au Bnin. Biotechnol. Agron. Soc.
Environ. 11 (3), 201210.
Balogun M.O. 2009. Microtubers in yam germplasm conservation
and propagation: The status, the prospects and the constraints. Biotechnology and Molecular Biology Reviews
4 (1):001-010.
Borges M., S. Meneses, J. Vazquez & M. Garca. 2003. Conservacin in vitro de germoplasma de Dioscorea .alata L. por
crecimiento mnimo. Plant Genetic Resources Newsletter,
No. 133: 8-12.
Borges M., W. Ceiro, S. Meneses & N. Aguilera. 2004. Regeneration and multiplication of Dioscorea alata L germplasm
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Actividad antifngica de extractos de Piper

tuberculatum
ISSN
1561-0837
Actividad antifngica in vitro de extractos crudos de Piper tuberculatum

Zahyda G.F. Palacios1, Guillermo E. Delgado1, Mario C. Moreno1, Massuo J. Kato2
y Consuelo Rojas1*
Universidad Nacional Pedro Ruiz
Gallo, Ciudad Universitaria, Juan
XXIII No 391, Lambayeque, Per.
Correspondecia a Consuelo Rojas
E-mail: crojasi2002@yahoo.es
2 Instituto de Qumica, Universidade de So Paulo, C.P. 26077,
05513-970, So Paulo, Brasil.
Resumen
En la medicina tradicional Peruana Piper tuberculatum Jacq. (Piperaceae) es utilizado en humanos y animales
domsticos como antiinflamatorio y desinfectante de heridas. Piper tuberculatum contiene las amidas isobutlicas, pirrolidina, dihidropiridona y piperidina. El objetivo de este trabajo fue investigar la actividad antifngica
de los extractos crudos de inflorescencias, hojas y tallos de plantas silvestres, obtenidos con CH2Cl2:MeOH
(2:1), EtOH y decoccin y de plantas in vitro obtenido con CH2Cl2:MeOH (2:1). Los extractos crudos exhibieron
actividad antifngica sobre Trichophyton rubrum, Microsporum canis y M. gypseum. La concentracin inhibitoria mnima (CIM) observada con los extractos CH2Cl2:MeOH (2:1), EtOH y decoccin, sobre Trichophyton
rubrum, Microsporum canis y M. gypseum fue 0,1 mg/mL para inflorescencias y hojas, y 0,1 a 0,5 mg/mL
para tallos. En plantas in vitro la inhibicin en el crecimiento de T. rubrum y M. canis fue 100% en 0,5 mg/mL
y para M. gypseum fue 95% en 1,5 mg/mL de concentracin.
Palabras claves: cultivo de tejidos, extracto CH2Cl2:MeOH, Microsporum canis, M. gypseum, Trichophyton
rubrum.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
27/08/2009
21/10/2009
12/01/2010
Piper tuberculatum Jacq. (Piperaceae) is used in traditional Peruvian medicine as anti-inflammatory and disinfectant of wounds in humans and domestic animals. This species contains amides bearing isobutyl, pyrrolidine,
dihydropyridone and piperidine moieties. The aim of this work was to investigate antifungal activity of crude
extracts from the spikes, leaves and stems of wild plants extracted with CH2Cl2:MeOH (2:1), EtOH, decoction,
and in vitro plants extracted with CH2Cl2:MeOH (2:1). The crude extracts showed antifungal activity on Trichophyton rubrum, Mycosporum canis y M. gypseum. The minimum inhibitory concentration (MIC) observed with
CH2Cl2:MeOH (2:1), EtOH and decoctions extracts against T. rubrum, M. canis and M. gypseum was 0,1 mg/mL
for spikes and leaves, and 0,1 to 0,5 mg/mL for stems. The inhibition of growth using in vitro plants on T. rubrum
and M. canis was 100% in 0,5 mg/mL, and 95% on M. gypseum 95% using 1,5 mg/mL of concentration.
Keywords: CH2Cl2:MeOH extract, Microsporum canis, M. gypseum, tissue culture, Trichophyton rubrum.
Introduccin
Ha sido ampliamente reconocido que las plantas constituyen un inestimable reservorio de metabolitos secundarios
biolgicamente activos en el control de diversas enfermedades
(Cos et al. 2008; Gibbons 2008) y las provocadas por hongos
en particular (Grayer & Harborne 1994; Osburn 1996). Los
efectos secundarios adversos de algunas drogas, la resistencia
frecuentemente inducida y los elevados costos en el tratamiento
(Davicino et al. 2007), han estimulado y orientado muy intensamente la investigacin en la bsqueda y utilizacin de sustancias
puras o extractos crudos de plantas en el control de diversas
enfermedades fngicas (Dabur et al. 2004; Fenner et al. 2005;
Zhang et al. 2005). As tenemos que el extracto crudo de varias
especies utilizadas en la medicina tradicional peruana como
Cestrum auriculatum, Iryanthera lancifolia y Wigandia urens,
entre otras, mostraron actividad inhibitoria sobre Trycophyton
mentagrophytes y Microsporum gypseum, entre otros patgenos
(Rojas et al. 2003); el aceite esencial, constituido por varios compuestos como Eudesmol, espatulenol e isocariofilene, entre
otros, y extractos crudos de Cordia curassavica, mostraron una
significativa actividad antibacteriana y antifngica (Hernndez
et al. 2007) y el aceite esencial de hojas de Minthostachys mollis,
donde fueron identificados los terpenoides pulegona, mentona,
limoneno y mirceno, mostr una significativa actividad contra
Candida albicans, T. mentagrophytes y Microsporum canis (Cano
et al. 2008).
En especies de Piper como P. tuberculatum, P. hispidum y P.
arboreum, han sido aisladas las amidas piperamina, piplartina,
piperina, 5,6-hidropiperlonguminina, arboreumina, fagaramida,
entre otras (Navickiene at al. 2000; Silva et al. 2002) y en P.

crassinervium, fueron aisladas varias flavononas e hidroquinonas
preniladas (Danelutte et al. 2003), todas ellas con actividad antifngica sobre Cladosporium cladosporioides y C. sphaerospermum
en ensayos por autografa directa; en P. regnellii el extracto crudo
y las neolignanas eupomatenoide-3 y eupomatenoide-5 mostraron una fuerte actividad sobre T. mentagrophytes, T. rubrum, M.
canis y M. gypseum (Koroishi et al. 2008) y varias especies de
Candida (Pessini et al. 2005).
Estudios qumicos realizados en especies de la familia Piperaceae del Brasil han revelado la ocurrencia de diversos productos
naturales fisiolgicamente activos tales como alcaloides, amidas,
pironas, dihidrochalconas, flavonoides, fenilpropanoides, lignanos y neolignanos (Orjala et al. 1994; Martins et al. 2000;
Danelutte et al. 2003). Varias amidas isobutlicas, pirrolidina,
dihidroxipiridona y piperidina (Alcio et al. 1998; Navickiene
et al. 2000; Silva et al. 2002) han sido determinadas. Estas
amidas han generado inters debido a sus potentes propiedades
insecticidas y antifngicas (Miyakado et al. 1989; Alcio et al.
1998; Navickiene et al. 2000; Silva et al. 2002; Sobern et al.
2006).
En trabajos previos (Navickiene et al. 1999; 2000), se ha
reportado el aislamiento, la estructura qumica y la actividad
antifngica de varias amidas como la piplartina, piperamina,
piperina, pelitorina, entre otras, aisladas de semillas y hojas de
Piper tuberculatum. Los ensayos se realizaron con los hongos
Cladosporium sphaerospermum (Navickiene et al. 2000) y C.
sphaerospermum y C. cladosporioides (Silva et al. 2002), utilizando
el mtodo de bioautografa directa (Homans & Fuchs 1970).
209
Palacios et al.
Por otro lado, la correcta identificacin taxonmica de P.

tuberculatum Jacq. (Trelease 1936; Yuncker 1973) ha sido
motivo de cierta controversia puesto que, recientemente, ha
sido sinonimizada como Piper arboreum subsp. tuberculatum
(Jacq.) Tebbs stat. nov. (Tebbs 1989), en base a algunas diferencias morfolgicas con P. arboreum subsp. arboreum Aublet;
sin embargo, estudios fitoqumicos comparativos han revelado
que amidas extradas de hojas de P. arboreum son diferentes a
las extradas de P. tuberculatum (Navickiene et al., 2002), por
lo que sugerimos que P. tuberculatum debe ser considerada una
especie distinta, con una amplia distribucin desde Mxico a
Paraguay, reportndose para el Per en las regiones de Amazonas,
Hunuco, Lambayeque, Loreto, San Martn, Tumbes y Ucayali
(Brako & Zarucchi, 1993).
El objetivo del presente trabajo fue evaluar la actividad
antifngica de los extractos crudos de diclormetano-metanol
(CH2Cl2:MeOH) (2:1), etanol (EtOH) y decocciones, de inflorescencias, hojas y tallos de plantas silvestres y plantas in vitro de
Piper tuberculatum (matico o cordoncillo) sobre Trichophyton
rubrum, Microsporum canis y M. gypseum.
Materiales y mtodos
Material vegetal. Inflorescencias con semillas maduras, hojas
y tallos de P. tuberculatum Jacq. fueron colectadas en el mes de
noviembre del 2003 en el Ro Cumbil (Lambayeque, Per); la
especie fue identificada por el Dr. Guillermo E. Delgado de la
Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo (UNPRG) de Lambayeque, Per. Una muestra herborizada fue depositada en el Herbarium Pedro Ruiz Gallo, Lambayeque. Las plantas in vitro fueron
obtenidas de semillas germinadas in vitro y micropropagadas en
tal condicin por cultivo de pices y segmentos nodales.
Microorganismos. Los microorganismos utilizados en el ensayo antifngico, T. rubrum, M. canis y M. gypseum fueron proporcionados por el Laboratorio de Micologa de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Laboratorio de Micologa
de la Regin II de Salud, MINSA y Laboratorio de Micologa
del Instituto Nacional de Salud del Per. Las cepas fueron conservadas en medio de cultivo Agar Sabouraud Glucosado (ASG)
2% a 4 oC de temperatura y repicadas peridicamente.
Obtencin de los extractos. En el caso de plantas silvestres,
45 g de inflorescencias, hojas y tallos, respectivamente, fueron
secados en estufa a 40 C durante una semana, reducidos a polvo
fino y sometidos a extraccin por 3 veces consecutivas durante
24 h y a temperatura ambiente; los solventes de extraccin
utilizados fueron diclorometano-metanol (CH2Cl2:MeOH)
(2:1) y alcohol etlico (EtOH). En el caso de plantas micropropagadas in vitro se tom 9 g de muestra la que fue sometida al
mismo procedimiento anteriormente descrito, pero utilizando
nicamente CH2Cl2:MeOH (2:1), como solvente de extraccin;
luego el extracto se separ por evaporacin a presin reducida y
45 C de temperatura. En las decocciones se utilizaron 10 g de
polvo seco de inflorescencias, hojas y tallos de plantas silvestres,
suplementndose 100 ml de agua destilada hirviendo y mantenindose en ebullicin durante 10 min; luego fueron filtrados
en condiciones de asepsia total.
Preparacin y estandarizacin del inculo. Con la finalidad de obtener un nmero adecuado de esporas las especies en
estudio fueron sembradas en medio de cultivo ASG 2% y una
vez alcanzada la esporulacin fueron lavadas con solucin salina
210
fisiolgica esterilizada de manera que el sobrenadante pudiera

estandarizarse por turbidometra al tubo No 0,5 del nefelmetro
de Mc Farland, que corresponde a una concentracin equivalente
a 1x108 grmenes/mL, para conseguir en todos los ensayos una
biomasa uniforme.
Actividad antifngica. Los extractos obtenidos con
CH2Cl2:MeOH (2:1) y EtOH y por decoccin, fueron preparados en cuatro concentraciones diferentes (0,1; 0,5; 1,0 y 1,5 mg/
mL) de acuerdo al mtodo de dilucin en agar (Navarro-Garca
et al. 2003). En tal sentido, la solucin stock fue preparada en
proporcin 10:1 entre la masa del extracto y la solucin MeOHagua, obteniendo una concentracin equivalente a 10 mg/mL.
Para el ensayo de actividad antifngica se tom 0,1; 0,5; 1,0 y
1,5 mL de esta solucin stock suplementndose con 9,9; 9,5;
9,0 y 8,5 mL de medio de cultivo ASG, respectivamente, que
luego fue aplicada a placas de Petri esterilizadas de 100x15 mm.
Las placas de Petri fueron inoculadas con suspensin de esporas
estandarizada a 0,1 mL, diseminadas con esptula de Drigalski
e incubadas por 7-10 das en oscuridad en cmara hmeda a
25 C de temperatura. Cada tratamiento fue repetido 3 veces
y el experimento general dos veces. Como control negativo
se emplearon placas de Petri sin extractos y para descartar el
efecto de la solucin MeOH-agua el tratamiento control fue
suplementado con 1,5 mL de dicha solucin.
Se estableci la actividad antifngica determinando la concentracin inhibitoria mnima (CIM), definida como la concentracin ms baja de extracto capaz de inhibir el crecimiento
visible en el agar (Navarro-Garca et al., 2003).
Anlisis estadstico. Se utiliz el diseo experimental con
estmulo creciente donde los grupos experimentales fueron las
especies fngicas y el estmulo creciente las concentraciones de
extractos. Los datos expresados en porcentajes de crecimiento
de las especies fngicas fueron transformados a x+1 para una
distribucin normal de los errores experimentales. Se realizaron anlisis de varianza para cada especie fngica as como las
pruebas de comparaciones mltiples de Tukey con un nivel de
significacin de 0,05% aplicando un diseo con arreglo factorial
4x3 (4 concentraciones, 3 estructuras vegetales) y 3 repeticiones
para cada tipo de extracto.
Micropropagacin de plantas. El cultivo in vitro fue iniciado
a partir de explantes obtenidos de semillas aspticas. Las semillas
(50 por frasco) fueron desinfestadas con etanol 70% (v/v) durante 1 min seguido con hipoclorito de sodio 2,5% (w/v) durante
20 min. Luego fueron lavadas por tres veces consecutivas con
agua destilada esterilizada. Las semillas flotantes fueron descartadas y alrededor de 310 de estas fueron transferidas a tubos
de ensayo de 120x16 mm conteniendo el medio de cultivo con
las sales minerales MS (Murashige & Skoog 1962), sacarosa 2%
y agar 0,8%. pices caulinares y segmentos nodales, de un cm
de longitud conteniendo una yema lateral, tomados de plantas
germinadas in vitro de tres meses de edad, fueron usados como
fuente de explantes. Las sales minerales MS, suplementadas con
varias concentraciones de cido indol-3-actico (AIA), cido
giberlico (AG3), 6-benzilaminopurina (BAP) y sacarosa 3%,
fueron utilizadas en el medio de cultivo inicial y el mantenimiento de los cultivos se realiz cada 6 meses transfirindolos
a medio de cultivo fresco de la misma formulacin. En todos
los cultivos, las sales minerales MS fueron suplementadas con
m-inositol 100 mg/L y tiamina.HCl 1 mg/L, ajustndose el pH
Actividad antifngica de extractos de Piper tuberculatum

Tabla 1. Inhibicin en el crecimiento de Trichophyton rubrum por
efecto de varias concentraciones de extractos de inflorescencias,
hojas y tallos de Piper tuberculatum obtenidos con CH2Cl2:MeOH
(2:1), EtOH y decoccin.
Partes de
la planta
utilizadas
Inflorescencia
Hojas
Tallos
Concentracin
(mg/mL)
0,1
0,5
1,0
1,5
0,1
0,5
1,0
1,5
0,1
0,5
1,0
1,5
Inhibicin (%)
CH2Cl2:
MeOHa
EtOHb
Decoccin
100
100
100
100
63,3
100
100
100
8,3
100
100
100
88,3
100
100
100
53,3
100
100
100
10
20
61,7
98,3
85
100
100
100
5
63,3
96,7
100
5
6,7
6,7
6,7
Tabla 3. Inhibicin en el crecimiento de Microsporum gypseum por

efecto de varias concentraciones de extractos de inflorescencias,
hojas y tallos de Piper tuberculatum obtenidos con CH2Cl2:MeOH
(2:1), EtOH y decoccin.
Partes de
la planta
utilizadas
Inflorescencia
Hojas
Tallos
Concentracin
(mg/mL)
0,1
0,5
1,0
1,5
0,1
0,5
1,0
1,5
0,1
0,5
1,0
1,5
Inhibicin (%)
CH2Cl2:
MeOHa
EtOHb
Decoccin
100
100
100
100
38,3
100
100
100
18,3
100
100
100
100
100
100
100
76,7
100
100
100
8,3
91,7
100
100
100
100
100
100
6,7
95
100
100
5
13,3
13,3
15
a: CH2Cl2 = diclorometano, MeOH = metanol

b: EtOH = etanol

b: EtOH = etanol
5,7 0,1, con NaOH o HCl 0,5 N, gelificndose con Phytagel

0,2% y dispensndose en tubos de ensayo de 150x25 mm antes
de la esterilizacin en autoclave a 121 oC de temperatura y 15
lbs/pulg2 de presin durante 20 min. Todos los cultivos fueron
incubados en 2428 C, fotoperiodo de 168 h de luz/oscuridad proporcionada por tubos de fluorescentes de color blanco
con una irradiancia de 5 mol m-2 s-1, para la germinacin de
semillas y 30 mol m-2 s-1 para la micropropagacin.
0,11,5 mg/mL y hojas y tallos 0,51,0 mg/mL), fueron altamente activos, inhibiendo 100% el crecimiento del hongo; un
efecto inhibitorio similar fue, tambin, observado con extractos
de EtOH de inflorescencias y hojas (0,51,5 mg/mL), en tanto
que nicamente las decocciones de inflorescencias (0,51,5
mg/mL) y hojas (1,5 mg/mL) permitieron alcanzar 100% de
inhibicin en el crecimiento del hongo (Tabla 1).
Resultados y discusin
El rendimiento de extractos de 45 g de materia seca con
CH2Cl2:MeOH (2:1) de inflorescencias, hojas y tallos, de plantas
de campo de P. tuberculatum fue 2,7 (6,0%); 2,0 (4,4%) y 0,7
(1,6%) g, respectivamente, y con EtOH fue 5,3 (11,8%); 2,3
(5,0%) y 0,9 (2,1%) g, respectivamente, en tanto que el rendimiento de 9,0 g de extracto de plantas micropropagadas in vitro
con CH2Cl2:MeOH (2:1) fue 0,6 g (6,3%).
En eI caso de T. rubrum los extractos de CH2Cl2:MeOH
(2:1) de todas las partes de las plantas utilizadas (inflorescencias
Tabla 2. Inhibicin en el crecimiento de Microsporum canis por efecto
de varias concentraciones de extractos de inflorescencias, hojas y
tallos de Piper tuberculatum obtenidos con CH2Cl2:MeOH (2:1), EtOH
y decoccin.
Partes de
la planta
utilizadas
Inflorescencia
Hojas
Tallos
Concentracin
(mg/mL)
0,1
0,5
1,0
1,5
0,1
0,5
1,0
1,5
0,1
0,5
1,0
1,5
Inhibicin (%)
CH2Cl2:
MeOHa
EtOHb
Decoccin
91,7
100
100
100
68,3
100
100
100
28,3
98,3
100
100
100
100
100
100
70
100
100
100
55
99,3
100
100
91,7
100
100
100
25
88,3
96,7
100
30
90
96,7
100

b: EtOH = etanol
Referente a M. canis, solamente las ms altas concentraciones

de extractos de CH2Cl2:MeOH (2:1) de inflorescencias y hojas
(0,51,5 mg/mL) y tallos (1,01,5 mg/mL) mostraron 100%
de inhibicin en el crecimiento del hongo; un efecto inhibitorio similar fue observado con extractos de EtOH de inflorescencias (0,11,5 mg/mL), hojas (0,51,5 mg/mL) y tallos
(1,01,5 mg/mL), en tanto que nicamente las decocciones
de inflorescencias (0,51,5 mg/mL), hojas y tallos (1,5 mg/
mL) permitieron alcanzar 100% de inhibicin en el crecimiento
del hongo (Tabla 2).
Sobre M. gypseum, solamente las mayores concentraciones de
extractos de CH2Cl2:MeOH (2:1) de inflorescencias (0,11,5
mg/mL), hojas (0,51,5 mg/mL) y tallos (0,51,5 mg/mL),
mostraron 100% de inhibicin en el crecimiento del hongo;
un efecto inhibitorio similar fue observado con extractos de
EtOH de inflorescencias (0,11,5 mg/mL), hojas (0,51,5
mg/mL) y tallos (1,01,5 mg/mL), en tanto que nicamente
las decocciones de inflorescencias (0,11,5 mg/mL), hojas y
tallos (1,5 mg/mL) permitieron alcanzar 100% de inhibicin
en el crecimiento del hongo (Tabla 3). La concentracin inhibitoria mnima (CIM), observada con los tres tipos de extractos
ensayados, contra T. rubrum, M. canis y M. gypseum, fue 0,1
mg/mL, para inflorescencias y hojas, y 0,10,5 mg/mL para
tallos (Tabla 4). En los tratamientos control el crecimiento de
los dermatofitos fue 100%.
Todas las especies de dermatofitos estudiados resultaron
altamente susceptibles a la actividad inhibitoria de los tipos de
extractos ensayados. Los extractos de CH2Cl2:MEOH (2:1)
exhibieron una mayor actividad antifngica que los extractos
de EtOH y estos que los obtenidos por decoccin. Asimismo,
los extractos de inflorescencias fueron ms eficientes que los
de hojas y estos que los obtenidos de tallos, en tanto que las
211
Palacios et al.
Tabla 4. Concentracin inhibitoria mnima (CIM) de extractos
CH2Cl2:MeOHa (2:1), EtOHb y decoccin de Piper tuberculatum sobre
Trichophyton rubrum, Microsporum canis y Microsporum gypseum.
Valores en mg/mL.
CH2Cl2 :MeOH
EtOH
Decoccin
Trichophyton rubrum
Inflorescencias
Hojas
Tallos
0,1
0,1
0,5
Inflorescencias
Hojas
Tallos
0,1
0,1
0,1
Inflorescencias
Hojas
Tallos
0,1
0,1
0,5
0,1
0,1
0,5
0,1
0,1
-
Microsporum canis
0,1
0,1
0,1
0,1
0,1
0,1
Microsporum gypseum
0,1
0,1
0,5
0,1
0,5
-

b: EtOH = etanol
Tabla 5. Prueba de significacin de Tukey para Trichophyton rubrum, Microsporum canis y Microsporum gypseum respecto a los
factores concentracin del extracto [CH2Cl2:MeOH (2:1), EtOH y
decoccin] y partes de la planta (inflorescencias, hojas y tallos) de
Piper tuberculatuma,b,c.
Inhibicin (%)
Concentracin
(mg/mL)
CH2Cl2:MeOH
1,5
1,0
0,5
0,1
100,0 a
100,0 a
100,0 a
57,2 b
1,5
1,0
0,5
0,1
100,0 a
100,0 a
99,4 a
62,8 b
1,5
1,0
0,5
0,1
100,0 a
100,0 a
100,0 a
52,2 b
100,0 a
100,0 a
97,2 a
61,7 b
71,7 a
69,4 a
42,2 b
37,2 b
Partes - planta
CH2Cl2:MeOH
EtOH
Decoccin
Inflorescencia
Hojas
Tallos
100,0 a
90,8 b
77,0 c
Inflorescencia
Hojas
Tallos
100,0 a
92,5 b
88,3 c
Inflorescencia
Hojas
Tallos
100,0 a
84,6 b
79,6 c
EtOH
Decoccin
Trichophyton rubrum
99,4 a
87,2 b
73,3 c
50,6 d
68,9 a
67,8 a
56,7 b
31,7 c
Microsporum canis
100,0 a
100,0 a
99,4 a
75,0 b
100,0 a
97,2 a
92,8 b
48,9 c
Microsporum gypseum
Trichophyton rubrum
97,0 a
88,3 b
47,0 c
96,2 a
66,2 b
6,2 c
Microsporum canis
97,9 a
92,0 b
81,7 c
97,9 a
78,7 b
77,5 b
Microsporum gypseum
100,0 a
94,2 b
75,0 c
a: Valores con la misma letra son significativamente iguales.

b: CH2Cl2 = diclorometano, MeOH = metanol
c: EtOH = etanol
212
100,0 a
53,3 b
11,3 c
concentraciones de 0,5 a 1,5 mg/mL mostraron, tambin, la

ms alta actividad biolgica contra T. rubrum, M. canis y M.
gypseum (Tabla 5).
Varios autores han reportado la actividad antifngica de
diversos extractos de plantas sobre diversos hongos, resultando
relativamente recientes los trabajos referidos a los dermatofitos
Trichophyton y Microsporum. As tenemos que para T. mentagrophytes la zona de inhibicin en el crecimiento fue entre 1931
mm con 25 mg/mL del extracto etanlico de hojas de Cestrum
auriculatum, Iryanthera lancifolia, Ophryosporus peruvianus y
Wigandia urens y para M. gypseum fue 21 mm con C. auriculatum
(Rojas et al. 2003). Diferentes especies de Trichophyton, entre
ellas, T. rubrum resultaron con una inhibicin en el crecimiento
entre + a +++, con una escala mxima de ++++, utilizando extractos etanlico y acuoso de Solanum nigrum, Aloe vera y Allium
sativum en diluciones de 1:10 a 1:500 de 100 mg/mL (Shamim
et al. 2004). Asimismo, 0,1 mL (50 y 100% de concentracin)
y 510 L/10 mL, de aceite esencial de Minthostachys mollis,
con los mtodos de agar en difusin y dilucin en tubo, respectivamente, inhibieron 100% el crecimiento de T. mentagrophytes,
T. tonsurans y M. canis (Cano et al. 2008). Tambin, el extracto
etanlico de Piper betle, Alpinia galanga y Allium ascalonicum
mostraron actividad antidermatoftica sobre T. mentagrophytes,
M. canis y M. gypseum, destacando P. betle con una CI50 entre
110,4119,0 g/mL (Trakranrungsie et al. 2008) y el extracto
crudo hidroalcohlico y las neolignanas eupomatenoide-3 y
eupomatenoide-5, de Piper regnellii, mostraron actividad anidermatoftica sobre T. mentagrophytes, T. rubrum, M. canis con
CL90 de 15,6 g/mL y para M. gypseum con CL90 de 62,5 g/
mL (Koroishi et al. 2008). Todos estos trabajos nos indican que
el extracto crudo de varias especies vegetales exhibe una significativa actividad antifngica sobre diversos dermatofitos, variando
significativamente sus efectos en funcin de las concentraciones
utilizadas, destacando las especies P. betle y P. regnellii, de origen
asitico y americano, respectivamente.
Otros trabajos han reportado la ocurrencia de varias especies
de Microsporum en animales en cautiverio (Levy et al. 2006) y
silvestres (Arajo et al. 2008) pero sin proponer medidas de
control. Por otro lado, la literatura consultada reporta apenas
el trabajo de Davicino et al. (2007) utilizando decocciones de
algunas plantas medicinales de Argentina mostrando actividad
antifngica sobre algunos microorganismos como Candida
albicans y Saccharomyces cereviceae. En nuestro trabajo, las
decocciones de inflorescencias, y en menor proporcin las de
hojas, resultaron muy efectivas en la inhibicin del crecimiento
de las tres especies de dermatofitos ensayadas. Con certeza la
obtencin de extractos por decoccin as como con EtOH abre la
posibilidad de su utilizacin amplia por parte de las poblaciones
rurales; en este ltimo caso utilizando solventes caseros como
el "yonque o caazo, aguardiente obtenido artesanalmente
de la caa de azcar.
En relacin a los extractos de otras especies de Piperaceae
(Piper y Peperomia), trabajos previos han reportado que la cantidad mnima de amidas necesaria para inhibir el crecimiento
de los hongos Cladosporium sphaerospermum en placas TLC
fue determinada de 0,1 a 5 g para P. tuberculatum y 5 g para
P. hispidum (Navickiene et al. 2000). Asimismo, la actividad
antifngica de amidas contra C. sphaerospermum y C. cladosporioides fue determinada de 0,1 a 10 g para P. arboreum y
Actividad antifngica de extractos de Piper tuberculatum

Tabla 6. Inhibicin en el crecimiento de Trichophyton rubrum, Microsporum canis y Microsporum gypseum por varias concentraciones de extracto de CH2Cl2:MeOH (2:1) de plantas in vitro de Piper
tuberculatum.
Inhibicin (%)
Concentracin
(mg/mL)
T. rubrum
M. canis
M. gypseum
0,1
0,5
1,0
1,5
20
100
100
100
65
100
100
100
70
80
90
95
P. tuberculatum (Silva et al. 2002) y para ambas especies de

hongos, las flavononas e hidroquinonas preniladas antifngicas
de P. crassinervium fue deteriminada de 1 a 10 g (Danelutte
et al. 2003). Relacionado a estos trabajos, derivados del cido
benzoico en especies de Piper y su actividad antifngica contra
C. cladosporioides y C. sphaerospermum ha sido tambin reportada
(Lago et al. 2004). Recientemente, la actividad antifngica de
siete nuevos cromenes de Peperomia villipetiola ha sido determinada para ambos hongos, donde la cantidad mnima requerida
para la inhibicin en el crecimiento del hongo en placas TLC
fue 100 g (Malquichagua et al. 2005). En nuestro trabajo, la
CIM contra T. rubrum, M. canis y M. gypseum fue 0,1 mg/mL
o 100 g/mL. La inhibicin en el crecimiento del hongo sugiere
que compuestos como la piperidina, dihidropiridona y amidas
isobutlicas de P. tuberculatum son compuestos de elevada actividad antifngica e incluso ms potentes que los cromenes de P.
villipetiola. P. tuberculatum biosintetiza amidas con geometra cis
en su cadena lateral, lo cual es una caracterstica muy rara en la
naturaleza (Shah et al. 1986; Alcio et al. 1998). Con certeza, el
anlisis de estos datos nos lleva a entender que la concentracin
adecuada para mostrar un determinado efecto depende de la
especie vegetal utilizada y el tipo de extracto, donde la actividad
sobre los microorganismos no se deba a la accin de un nico
principio activo sino al efecto sinergstico de varios de ellos que
en la planta se encuentran en proporcin minoritaria (Leatemia
& Isman 2004; Davicino et al. 2007)
Referente a los extractos de CH2Cl2:MeOH (2:1), obtenidos
de plantas in vitro, la inhibicin en el crecimiento fue 100% en
concentraciones de 0,5 a 1,5 mg/mL pero solamente para T. rubrum y M. canis; para M. gypseum la inhibicin en el crecimiento
(7095%) fue ligeramente inferior (Tabla 6). Estos resultados
abren la posibilidad de biosintetizar a gran escala los compuestos
antifngicos de P. tuberculatum mediante el establecimiento de
suspensiones celulares, tal como se viene realizando en varias
especies de importancia medicinal (Yeoman & Yeoman 1996).
En el caso de especies de Piper, en suspensiones celulares de
P. cernuum fueron producidas las feniletilaminas dopamina y
tiramina, y en P. crassinervium predominaron cuatro alkamidas,
entre ellas la indita 2,3,4-trimetoxy-N-metil-aristolactamano,
en tanto, que en plantas adultas fenilpropanoides y cidos
benzoico prenilados, respectivamente, fueron los mayores
compuestos detectados (Danelutte et al. 2005; Kato & Furln
2007). Adicionalmente, utilizando el mtodo HPLC en fase
reversa fueron detectadas las amidas antifngicas e insecticidas
dihidropiplartina, piplartina, ,-dihidropiperina y pelitorina
en plantas in vitro y callos de P. tuberculatum (Navickiene et
al. 2003). Estos trabajos reafirman la importancia de varias
modalidades de los cultivos in vitro en la biosntesis de diversos
metabolitos secundarios.
Agradecimiento
Este estudio fue financiado en parte con fondos de la Fundao de Amparo ao Pesquisa do Estado de So Paulo (FAPESP),
So Paulo, Brasil.
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Flora vascular y vegetacin de los humedales ISSN

de Puerto
Viejo
1561-0837
NOTA CIENTFICA
Flora vascular y vegetacin de los humedales de Puerto Viejo

Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San
Jess Mara, Lima. Apartado 140434, Lima 14, Per. Email Hctor
Aponte: haponteu@yahoo.fr
Resumen
El presente trabajo corresponde al primer reporte de flora vascular para el Humedal de Puerto Viejo, Caete,
Lima. Para esta localidad fueron registrados entre marzo del 2003 y julio del 2009, un total de 32 especies
de plantas vasculares, agrupadas en 28 gneros y 15 familias. Las Magnolipsida fueron el grupo dominante
con 20 de los taxones. Del total de especies registradas el 34% (11 taxones) corresponden a especies consideradas introducidas.
Palabras clave: Humedales, Caete, costa peruana, flora vascular.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
04/11/2009
23/12/2009
12/01/2010
The present paper is the first list of vascular flora from the Puerto Viejo wetland, Caete, Lima. A total of 32
species of vascular plants, grouped in 28 genera and 15 families were registered between March 2003 and
July 2009. The Magnoliopsidae (Dicotyledoneae) was the dominant group with 20 taxa. The 34% of the taxa
(11 species) are considered as introduced species.
Keywords: wetland, Caete, Peruvian coast, vascular flora.
Introduccin
Los humedales son ecosistemas muy importantes no slo
por que albergan una gran diversidad de flora y fauna, sino
tambin por los mltiples servicios ecosistmicos que brindan,
como por ejemplo el control de los cursos de las corrientes de
agua y la regulacin del carbono global (Clarkson et al. 2004).
Los humedales de la costa central del Per, son parte de un
corredor biolgico dentro del desierto costero peruano-chileno.
Gran parte de estos ecosistemas coexisten con poblaciones humanas, quienes hacen uso de los recursos que los humedales les
proporcionan. Algunas actividades como la extraccin del junco
(Schoenoplectus americanus), la ganadera y usos inapropiados
de los cuerpos de agua, han ocasionado que algunos de estos
ambientes se vean deteriorados.
El humedal se encuentra delimitado por el este con la carretera Panamericana Sur. Por el sur con una carretera afirmada
que conduce a la zona de playa. Hacia el oeste se encuentra la
zona Residencial Las Lagunas de Puerto Viejo. El Humedal es
de propiedad privada. A pesar de ello cuenta con la categora de
Zona Reservada, sin que ningn plan de gestin por parte del
Ministerio del Ambiente.
Al sur del departamento de Lima se encuentran el humedal

de Puerto Viejo, un conjunto de cuerpos de agua de diferentes
profundidades, en medio de un extenso gramadal y juncal, que
recoge las afloraciones hdricas del acufero del Ro Mala. Este
es uno de los ecosistemas menos protegidos de la costa y que ha
recibido grandes impactos en los ltimos diez aos. A pesar de
estar en proceso la categorizacin del rea, hasta el momento no
se cuenta con una lista oficial de plantas vasculares. El presente
estudio aporta informacin actualizada de la riqueza florstica
de este ecosistema y sus formaciones vegetales.
rea de estudio
El Humedal de Puerto Viejo, se localizan al sur de Lima, en
la provincia de Caete en el distrito de San Antonio de Mala,
a la altura del kilometro 71 de la panamericana Sur (1234S
y 7642W) a 22 metros sobre el nivel del mar (Fig. 1). Este
humedal ha sido formado por las afloraciones hdricas del acufero de Mala, que se distribuyen paralelamente al ocano. Este
humedal tiene aproximadamente 200 hectreas y comprende
varios cuerpos de agua zonas pantanosas y terrenos calcreos. Los
juncales y totorales que crecen en los bordes de estos cuerpos de
agua son aprovechados para la extraccin del junco y la totora
(Typha dominguensis y Schoenoplectus californicus). Gran parte del
humedal comprende un pastizal el cul es utilizado para realizar
actividades ganaderas (ovina y bovina).
7532
1124
Callao
Lima
Humedal de
Puerto Viejo
Caete
1329
Figura 1. Mapa de Ubicacin del Humedal de Puerto Viejo. En la

esquina inferior izquierda se muestra un mapa del Per donde se
resalta el Departamento de Lima.
215
La Torre & Aponte

Tabla 1. Lista de especies y Familias reportadas para el Humedal de Puerto Viejo. Se seala la FC= forma de crecimiento H= hierba; A=
arbusto, si la especie es considerada como introducida (IN) y si ha sido colectada en otros humedales (OH)
Familias y especies
Aizoaceae
Sesuvium portulacastrum (L) L.
Amaranthaceae
Alternanthera halimifolia. (Lamark) Standley ex Pittier.
Alternanthera publifora (Bentham)Kuntze.
Asteraceae
Encelia canescens. Lamark
Pluchea chingoyo (H.BK)D.C.
Acmella oleraceae (L.) R.K. Jansen
Spilanthes leiocarpa DC.
Bataceae
Batis maritima L.
Boraginaceae
Heliotropium curassavicum L.
Chenopodiaceae
Chenopodium ambrosoides L.
Chenopodium murale L.
Sarcocornia neei (Lag.) M.A. Alonso & M.B. Crespo.
Cyperaceae
Bolboschoenus maritimus (L.)Palla
Cyperus laevigatus L.
Schoenoplectus americanus (Pers.) Volkart ex Schinz & R. Keller
Schoenoplectus californicus (C.A. Mey.) Sojk
Fabaceae
Melilotus indica (L) Allioni
Prosopis pallida (Humbolt & Bonpland ex
Plantaginaceae
Plantago major L
Poaceae
Arundo donax L.
Cynodon dactylon (L.)Pers.
Distichlis spicata (L)Greene
Paspalidium geminatum (Forsskal )Stapf
Polypogon viridis (Gouan) Breistr.
Sporobolus virginicus (L) Kunt.
Potamogetonaceae
Potamogeton striatus R&P
Scrophulariaceae
Baccopa monnieri (L) Pennell.
Solanaceae
Lycium americanum Jacquin.
Solanum americanum Miller
Solanum pimpinellifolium L.
Typhaceae
Typha dominguensis Persson
Verbenaceae
Lippia nodiflora (L) Michaux
Materiales y mtodos
Se realizaron colectas en los diferentes hbitats del humedal
de acuerdo a tcnicas estandarizadas (Bridson y Forman 1992),
entre marzo del 2003 y julio del 2009. Se tomaron registro
de las formas de crecimiento (Wittaker 1975). Asimismo, se
registraron las coordenadas geogrficas y altitudes mediante un
receptor GPS. Los ejemplares colectados se encuentran depositados en el herbario San Marcos (USM). Las determinaciones
taxonmicas fueron realizadas en el Laboratorio de Florstica del
216
FC
IN
H
H
H
H
A
H
H
OH
X
X
X
X
H
H
H
H
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X
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H
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X
H
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H
H
H
X
X
X
X
X
X
X
H
H
H
X
X
Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor

de San marcos, empleando claves y descripciones publicadas
en literatura especializada (Sagastegui 1973; Len 1993; Tovar
1993), adems de consultas a especialistas. Las muestras fueron
corroboradas con especmenes depositados en el herbario San
Marcos (USM). Se consideraron como especies introducidas; a
todas aquellas provenientes de otros habitas que no estn naturalizadas, a las especies exticas, y aquellas consideradas como
malezas (Sagstegui 1993).
Flora vascular y vegetacin de los humedales de Puerto Viejo
Resultados
La flora vascular del Humedal de Puerto Viejo est conformada por 32 especies de plantas vasculares, agrupadas en 28
gneros y 15 familias (Tabla 1). Las Magnolipsida representan el
62% (20) de los taxones y las Lilipsida el 38% (12 especies). Las
familias ms abundantes fueron las Poaceae (6), Cyperaceae(4),
Asteraceae (4), Chenopodiaceae(3) y Solanaceae(3). La forma
de crecimiento predominante son las hierbas, que constituyen
el 94% de las especies totales (30 taxones). Del total de especies registradas el 34% (11 taxones) corresponden a especies
consideradas introducidas.
calidades estudiadas anteriormente es posible percatarse que el

44% de las especies de Puerto Viejo (14 especies) no han sido
reportadas anteriormente en listas de las otras localidades. La
procedencia de estas especies particulares de Puerto Viejo es en
su mayora (8 especies) introducida. La actividad ganadera y los
cambios en la calidad del agua pueden ser factores que podran
haber propiciado la aparicin de estas especies. Poco se conoce
acerca de la influencia de las vas de comunicaciones aledaas
(carreteras) y de la ganadera en la composicin florstica del
humedal. Un monitoreo constante y cuantitativo ser necesario
para lograr mayor resolucin.
Fue posible identificar tres formaciones vegetales: Gramadal,

Juncal y Totoral. El Gramadal est formado predominantemente
por Distichlis spicata y Sarcocornia neei, que ocupa ms de
60% del rea total. El Juncal, compuesto por Schoenoplectus
americanus, se encuentra en los bordes de los cuerpos de agua.
Durante la poca seca llegan a estas zonas plantas halfitas como
diferentes especies de Chenopodium. El Totoral se encuentra
igualmente en los bordes de los cuerpos de agua. Esta formacin
vegetal es de tamao reducido, y est formado por las dos especie
de totora reportadas para la zona: Schoenoplectus californicus y
Typha dominguensis.
El presente trabajo corresponde al primer listado de plantas

vasculares para esta rea de estudio, que esperamos sea considerado para futuras actividades de gestin y conservacin as
como para la discusin cientfica de la composicin florstica
de la costa del Per.
Discusin
La flora vascular que se reporta corresponde a mltiples aos
de trabajo, lo cul nos ha permitido apreciar diversos cambios
en la composicin florstica del rea. Uno de los ms resaltantes
es probablemente la ausencia de especies acuticas como Potamogeton striatus en las ltimas colectas. Uno de los principales
impactos en los cuerpos de agua de este humedal ocurri en los
aos 90, cuando se inici la construccin de la zona residencial
Las Lagunas y de forma paralela, la extraccin de agua de las
lagunas para el consumo en esta residencia. Este ltimo hecho
pudo haber afectado las poblaciones de plantas acuticas en un
inicio. Asimismo, en este humedal se han implementado zonas de
extraccin de totora balsa (Schoenoplectus californicus) por parte
de los pobladores que viven en zonas aledaas, quienes dejan
sus desechos en la zona de extraccin, es decir, en la orilla de los
lagos (Sanchez 2007). Este tipo de actividades puede modificar
el nivel de nutrientes del agua, favoreciendo la aparicin de
algunas especies, pero tambin la desaparicin de otras. Es as
que en algunas zonas de extraccin, se han encontrado especies
oportunistas como Plantago major y Althernanthera halimifolia.
Actividades como el monitoreo del estado de nutrientes de las
lagunas sern necesarios para poder confirmar esta hiptesis.
Esta actividad requiere igualmente de trabajo de capacitacin
de la poblacin que extrae la totora.
Bridson, D. & L. Forman. 1992 (eds.). The Herbarium Handbook.

Royal Botanic Gardens. Kew.
Cano, A.; M.I. La Torre; B. Len; K. Young; J. Roque & M.
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Primera Edicin 1973. Universidad Nacional de Trujillo.
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Edicin. Trujillo, Per. 539pp.
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Tovar, O. 1993. Las Gramneas (Poceas) del Per. Ruizia. Tomo
13. Madrid. 481 pp.
Wittaker, R.H. 1975. Communities and ecosystems. Macmillan
Publishing Co., Inc
En comparacin con otros humedales de la costa central,

Puerto Viejo presenta una mayor cantidad de especies que la
laguna El Paraso (25 especies) y el rea de Conservacin Regional de Medio Mundo (16 especies), mientras que contiene
una menor cantidad de especies que las reportadas para Pantanos
de Villa (66 especies)(Cano et al. 1998). Cuando se comparan
el nmero de especies compartidas por Puerto Viejo y las lo-
Agradecimientos
Los autores agradecemos al Licenciado Robert Jimnez y su
equipo por su apoyo y colaboracin durante las colectas en la
primera etapa del proyecto.
Literatura citada
217
La Torre & Aponte
218
Registro de Gracilinanus agilis

Loreto
ISSNpara
1561-0837
NOTA CIENTFICA
Primer registro de Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) (Mammalia:

Didelphidae) para Loreto, Per
First record of Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) (Mammalia: Didelphidae)
for Loreto, Peru
Liz Huaman1, Richard Cadenillas1 y Vctor Pacheco1, 2

1 Departamento de Mastozoologa, Museo de Historia Natural,
San Marcos, Av. Arenales 1256,
Lima-14, Per. Email Liz Huamani:
lizsel_3@yahoo.es
San Marcos, Av. Venezuela s/n,
Lima-1, Per.
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
19/09/2009
09/12/2009
12/01/2010
Resumen
Se reporta el primer registro de Gracilinanus agilis (Mammalia: Didelphidae) para el departamento de Loreto,
Per; el cual representa el registro ms septentrional conocido de la especie.
Palabras clave: Gracilinanus agilis. Distribucin. Selva baja.
Abstract
We report the first record of Gracilinanus agilis (Mammalia: Didelphidae) for the department of Loreto, Peru.
This represents the northermost record of the species.
Keywords: Gracilinanus agilis. Distribution. Amazon rainforest.
En el departamento de Loreto, provincia de Maynas, distrito de Alto Nanay, Zona Reservada Pucacuro (22935,88S;
74590,6W; 177 m), se colect un ejemplar referible a Gracilinanus agilis en lo que constituye el primer registro del didlfido
para el departamento de Loreto. Este espcimen (MUSM 24430)
es una hembra juvenil de edad: clase 3 segn Tribe (1990), colectado el 26 de octubre del ao 2008 por Liz Huaman (LHL
215), preparado como piel, crneo y carcasa; y depositado en el
Departamento de Mastozoologa del Museo de Historia Natural
de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.
El espcimen fue identificado como Gracilinanus por la presencia de los formenes maxilares, maxilopalatinos y palatinos en
el paladar seo (Voss y Jansa 2003); ausencia de procesos supraor80
75
70
10
15
300 km
Figura 1. Registros de Gracilinanus agilis en el Per: Nuevo registro

(estrella negra), localidad tipo de G. agilis peruana (tringulo negro).
Otros registros previos (crculo negro).
bitales desarrollados; proceso anteromedial del ala timpnica del

aliesfenoides cubriendo la vena cartida (Gardner y Creighton
1989); caninos (superiores e inferiores) con cspide posterior
accesoria (Voss et at. 2001) ; y relacin del tamao de la cola al
cuerpo de 1,56 (Voss et al. 2005).. Este juvenil presenta el dpm3
molariforme tribosfnico, donde se distingue el talnido y un
trignido incompleto; mientras que en el DPM3 se distingue el
protocono, paracono y metacono (Voss et at. 2001).
Adems de estas caractersticas, el espcimen presenta el anillo
ocular bien marcado alrededor del ojo y extendido hacia la nariz,
el pelaje dorsal corto, marrn claro y la coloracin del pelaje
ventral blanquecina, que identifican a G. agilis y la diferencian
de G. aceramarcae (Tate 1931). Segn Creighton y Gardner
(2008), este ltimo taxn presenta el pelaje dorsal largo y la base
del pelaje ventral de coloracin gris. Nuestro espcimen presenta adems medidas externas y craneales prximas al holotipo
subadulto de Tate (1933), y ms pequeas que los especmenes
adultos examinados de G. agilis (Tabla 1).
Segn Tate (1933) nuestro espcimen correspondera a
la subespecie peruana (Tate 1931). Sin embargo, seguimos a
Creighton y Gardner (2008) quienes consideran a G. agilis como
una especie monotpica en necesidad de revisin sistemtica.
Segn Creighton y Gardner (2008), G. agilis se encuentra
presente en Brasil, Bolivia, Paraguay, Uruguay y cerca de Argentina, adems de Per, en contraste a Costa et al. (2003) que no
incluyen la especie para Per. Los autores no incluyen el registro
de G. agilis de Colombia mencionado por Hershkovitz (1992)
y Brown (2004), basados en un ejemplar de Unguia, debido
a que dudan de la determinacin de este espcimen. Adems,
Creighton y Gardner (2008) y Voss y Jansa (2009) mencionan
que el registro de Amazonas, Bellavista, basado en tres pieles
sin crneos (Tate 1933), podra tambin no corresponder a
la especie. Nuestro registro en la Zona Reservada Pucacuro,
en comparacin con los registros publicados de la especie
(Creighton y Gardner 2008: Mapa 17) es el primer espcimen
confirmado para Loreto, el primero al norte del Ro Amazonas
y el ms septentrional conocido de la especie.
En Per, la especie ha sido registrada tambin en: Madre
de Dios, ro Manu, Parque Nacional del Manu, puesto de
vigilancia de Pakitza, 115647,04S; 711659,88W; 350 m
219
Huaman et al.
Tabla 1. Medidas corporales y craneales de Gracilinanus agilis de Per presentes en la coleccin mastozoolgica del Museo de Historia
Natural (MUSM). *medidas tomadas del holotipo de G. a. peruana en Tate (1933).
Medidas
Sexo
Edad
Longitud cabeza y cuerpo
Longitud de la cola
Longitud de la pata
Longitud de la oreja
Longitud mxima craneal
Ancho cigomtico
Constriccin interorbital
Ancho postorbital
Ancho de la caja craneal
Longitud nasal
Longitud I-M5
Longitud M2-5
Peso
Especmenes examinados
MUSM 24430
MUSM 8922
MUSM 14086
*BM 27.11.1.268
Juvenil
77
120
12
14
21,06
11,64
4,05
4,68
9,81
7,93
10,4
3,9
6
Adulto
86
139
13
15
25,27
14,29
4,45
5,45
10,95
9,4
12,33
4,98
15
Adulto
132
153
19
23
35,61
17,75
6,06
6,5
13,37
16,35
17,23
6,42
35
Adulto
93
124
15
15
25,93
14,6
6,67
4,61
10,82
10,07
12,9
5,23
-
Subadulto
91
136
16
18
26,3
15
6,2
10,8
9,6
11,1
5,9
-
(MUSM 8922, Pacheco et al. 1993); Cusco, La Convencin,

Echarate, Camisea, San Martn, 114659,88S; 7249W; 475
m (MUSM 14086, Solari et al 1999); Cusco, La Convencin,
Echarate, Camisea, Pagoreni, 114222S; 72549W; 450 m
(MUSM 14085, Solari et al. 1999); Hunuco, Tingo Mara,
ro Huallaga, 98S; 7557W; 610 m (BM 27.11.1.268, Tate
1931); Amazonas, Bagua, Bellavista, valle seco del Maran,
52430S; 782624W; 517 m (Tate 1933); y Ucayali, Purus,
Balta, comunidad Cashinahua, 1008S; 7113W; 300 m (Voss
y Emmons 1996). El rango de elevacin de la especie en Per es
de 177 a 610 m, siendo nuestro espcimen el registro ms bajo
conocido de la especie en Per; y confirmando su preferencia
por el hbitat de selva baja tropical (Fig. 1).
En la Zona Reservada Pucacuro, G. agilis es simptrica con
ocho especies de marsupiales: Caluromys lanatus, Didelphis marsupialis, Marmosops impavidus, M. noctivagus, M. bishopi, Metachirus nudicaudatus, Marmosa (Micoureus) demerarae y Marmosa
(Micoureus) regina (nomenclatura sensu Voss y Jansa 2009).
Nuestro espcimen fue colectado a mano fcilmente de un
rbol a 2 m de altura, en horas de la noche, probablemente
cegada por las linternas.
Agradecemos al Bilogo Ral Navarro por su colaboracin en
la captura del espcimen, asimismo a las Bilogas Elena Vivar y
Edith Salas por la ayuda en la identificacin de la especie.
Literatura citada
Brown B. 2004. Atlas of New World marsupials. Fieldiana: Zoology,
new series 102: 1-308.
Creighton G. & A Gardner. 2008 (2007). Genus Gracilinanus Gardner y Creighton, 1989. Pp 43-50, en: Mammals of South
America, Vol. 1. Marsupials, xenarthrans, shrews, and
bats (AL Gardner, ed.). The University of Chicago Press.
Chicago and London.
Costa, L.P., Y.L.R. Leite, and J.L. Patton. 2003. Phylogeography
and systematic notes on two species of gracile mouse
opossums, genus Gracilinanus (Marsupialia, Didelphidae)
from Brazil. Proceedings of the Biological Society of
Washington 116(2): 275-292.
Gardner A.L. & G.K Creighton. 1989. A new generic name for
Tates microtarsus group of South American mouse opossums (Marsupialia: Didelphidae). Proceedings Biological
Society of Washington 102: 3-7.
220
MUSM 14085
Hershkovitz P. 1992. The South American mouse opossums, Genus

Gracilinanus Gardner and Creighton, 1989 (Marmosidae,
Marsupialia): A taxonomic review with notes on general
morphology and relationships. Fieldiana: Zoology, new
series 70: 156.
Pacheco V., B.D. Patterson, J.L. Patton, et al. 1993. List of mammal
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Nacional Mayor de San Marcos (A) 44: 1-12.
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Tate G. H.H. 1933. A Systematic Revision of the Marsupial Genus
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Voss R.S. & S.A. Jansa. 2009.
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Voss, R.S., D.P. Lunde, and S.A. Jansa. 2005. On the contents
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description of a previously unrecognized clade of small
didelphid marsupials. American Museum Novitates 3482:
134.

Adiciones a la avifauna de los Humedales

de Ite
ISSN 1561-0837
NOTA CIENTFICA
Adiciones a la avifauna de los Humedales de Ite, costa sur de Per

Jhonson K. Vizcarra1, Nataly Hidalgo2 y Elisban Chino1
1 Grupo Aves del Per Tacna,
Callao 05, Cercado, Tacna, Per.
Email Jhonson Vizcarra:
jhonsonvizcarra@yahoo.es
2 rea Ornitologa, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional
de San Agustn, Arequipa, Per.
Resumen
El presente trabajo reporta nueve nuevos registros de especies de aves para los Humedales de Ite. Las especies fueron observadas entre julio de 2008 y junio de 2009. Estas observaciones incrementan el nmero
de aves reportadas hasta 139 especies y contribuyen a justificar la importancia para la conservacin de este
ambiente.
Palabras clave: Avifauna, Humedales de Ite, nuevos registros, Tacna, Per.
Abstract
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
03/08/2009
18/11/2009
12/01/2010
The present work reports nine new records of birds species for Ite Wetlands. The species were observed between
July of 2008 and June of 2009. These records increase the existent list up to 139 birds species and contribute
to justify the importance of this ecosystem for the conservation.
Keywords: Avifauna, Ite Wetlands, new records, Tacna, Peru.
Los Humedales de Ite, mejor conocidos como Lagunas de

Ite, se encuentran ubicados en el distrito de Ite a 90 km al noroeste de la ciudad de Tacna (175317S, 705917W; a nivel
del mar); estos humedales han sido identificados como un rea
Importante para la Conservacin de las Aves (Important Bird
Area, IBA-PE047) y es uno de los lugares donde se renen las
poblaciones ms abundantes de aves acuticas en el Per (Franke
et al. 2005; Mlaga 2005; Acuy y Pulido 2006, 2007).
de 2008, estos mismos ejemplares fueron observados nadando:

uno en el mismo espejo lagunar muy cerca de los peascos y
el otro en el cauce que continua al Ro Locumba dentro de los
humedales. Es muy probable que uno de estos ejemplares haya
permanecido en los humedales, observndose el 16 de marzo de
Hasta diciembre de 2006 eran conocidas 126 especies de aves

en los Humedales de Ite (Vizcarra 2008); sin embargo, registros
fotogrficos (Vicetti 2008), incrementaron cuatro especies ms
(Dendrocygna autumnalis, Phalcoboenus megalopterus, Calidris
himantopus, Tyrannus savana) a la lista de aves.
Adems de los registros antes mencionados, entre julio de
2008 y junio de 2009 se observaron la presencia de nueve especies ms, las mismas que se detallan en la presente nota.
Chloephaga melanoptera (Eyton 1838), Cauqun Huallata.
Especie bastante comn en las lagunas y bofedales de la puna en
los Andes de Per, Bolivia, Chile y Argentina (Koepcke 1970);
en algunas ocasiones registrados en las costas de Per y Chile
central (Pearson y Plenge 1974; Fjelds y Krabbe 1990; Martnez
& Gonzlez 2004; Jaramillo 2005; Schulenberg et al. 2007). El
13 de julio de 2008 se observ una pareja (macho y hembra) en
los gramadales en la parte central de los humedales, muy cerca
al acantilado; ambos ejemplares se encontraban descansando en
el lugar y se mostraban tolerantes a los observadores (Fig. 1).
La presencia de estos ejemplares constituye el primer registro de
esta especie a baja altitud en la costa de Tacna y el ms extremo
en el sur del Per.
Anas puna (Tschudi 1844), pato de la Puna. Especie
extendida y comn en los Andes de Per, Bolivia, Chile y
Argentina (Fjelds y Krabbe 1990; Schulenberg et al. 2007);
de manera excepcional en las costas de Per y norte de Chile
(Koepcke 1970; Pearson y Plenge 1974; Hughes 1976; Peredo
y Miranda 2001; lvarez y Iannacone 2007, 2008). El 5 de
diciembre de 2008 se observaron dos ejemplares descansando,
separados uno del otro, en las orillas del espejo lagunar en la
parte sur de los humedales; tres das despus, el 8 de diciembre
Figura 1. Chloephaga melanoptera, Humedales de Ite, 13 de julio de

2008. Foto: J. K. Vizcarra.
Figura 2. Anas puna, Humedales de Ite, 29 de abril de 2009. Foto:

E. Chino.
221
Vizcarra et al.
Figura 3. Phoenicoparrus andinus, Humedales de Ite, 23 de noviembre de 2008. Foto: A. Carty.
Figura 4. Platalea ajaja, Humedales de Ite, 29 de abril de 2009.

Foto: E. Chino.
2009 en el espejo lagunar de la parte norte y posteriormente en

el espejo lagunar de la parte sur el 29 de abril de 2009 (Fig. 2).
Anteriormente, un ejemplar fue observado, en la primavera de
2004, en la desembocadura del Ro Sama en la costa de Tacna
(Vizcarra obs. pers.).
Phoenicoparrus andinus (Philippi 1854), Parina grande.
Especie presente en el altiplano de Per, Bolivia Chile y Argentina, nidifica en salares altoandinos de Atacama y otros cercanos
en Antofagasta, norte de Chile (Fjelds y Krabbe 1990; Martnez
y Gonzlez 2004; Jaramillo 2005). Visitante en el suroeste de
Per, congregndose principalmente en Salinas (4300 m de
altitud) en Arequipa (Schulenberg et al. 2007). A partir del 15
de noviembre de 2008 hasta el 18 de enero de 2009, un pequeo
grupo fue observado alternando entre los espejos lagunares de
la parte central y norte de los humedales para alimentarse (Fig.
3), inicialmente se contabilizaron 10 ejemplares entre adultos
e inmaduros, permaneciendo finalmente cuatro ejemplares a
partir de la segunda semana de enero de 2009; durante las mismas fechas un ejemplar fue observado tambin en el Santuario
Nacional Lagunas de Meja en Arequipa (T. E. Hgss com.
pers.). Estos avistamientos representan los primeros registros de
esta especie a baja altitud en la costa sur del Per.
Platalea ajaja (Linnaeus 1758), Esptula Rosada. Especie distribuida desde el sur de Norteamrica hasta el sur de
222
Sudamrica (Koepcke y Koepcke 1963). Goodall et al. (1951)

menciona de la nidificacin de P. ajaja en Chile central; aunque
actualmente son muy raros los registros (Aguirre & Rubio,
2001; Couve y Vidal 2003; Peredo 2007; Barros et al. 2008).
En el Per es una especie rara, observada principalmente en
la Amazona y extremo norte de la costa (Schulenberg et al.
2007), con registros excepcionales en el centro y sur de la costa
y lagunas altoandinas a ms de 4000 m de altitud en Puno (Stott
1959; Hughes 1991; Clements y Shany 2001). El 29 de abril
de 2009, un ejemplar fue observado descansando en las orillas
del espejo lagunar en la parte sur de los humedales (Fig. 4); el
mismo que sigui observndose alrededor de los principales
espejos lagunares (norte, centro y sur) hasta el 14 de junio de
2009. Este avistamiento se une a la lista de recientes registros
de esta especie en el Per (http://www.birdingperu.com), y es
el ms extremo de la costa sur del Per.
Charadrius modestus (Lichtenstein 1823), Chorlo chileno.
Especie residente en el extremo sur de Sudamrica, nidifica en
Chile y Argentina, visitante invernal que migra hacia el norte
por las costas del Pacfico hasta el norte de Chile (Arica) y por
el centro norte de Argentina, hasta Uruguay y sur de Brasil
(Canevari et al. 2001; Peredo y Miranda 2001; Couve y Vidal,
2003; Martnez y Gonzlez 2004). El 13 de julio de 2008 se
observaron dos ejemplares alimentndose junto a un grupo de
Charadrius alticola en los gramadales y praderas pantanosas,
cerca de los espejos lagunares en la parte central de los humedales; ambos ejemplares presentaban plumaje no reproductivo
o de reposo (Fig. 5). Ese mismo da, dos ejemplares ms fueron
observados cerca del cauce que continua al Ro Locumba en los
mismos humedales (C. Falla com. pers.). Antes de estas observaciones, se contaba solamente con tres registros en el Per: en
Playa Ventanilla al norte de Lima, Baha de Paracas y playa de
Pisco en Ica (Plenge 1974; Plenge et al. 1989; Schmitt yPariset
2005); por lo que se le considera una ave ocasional muy rara
durante el invierno austral en la costa peruana (Schulenberg et
al. 2007).
Bartramia longicauda (Bechstein 1812), Playero Batit.
Especie que anida en Norteamrica, durante el invierno boreal
migra a Sudamrica hasta Brasil, Paraguay, Uruguay y Argentina
principalmente, de manera accidental en Andes de Venezuela,
Colombia, Ecuador, Bolivia hasta el centro de Chile (Fjelds
Figura 5. Charadrius modestus, Humedales de Ite, 13 de julio de

2008. Foto: J. K. Vizcarra.
Adiciones a la avifauna de los Humedales de Ite
y Krabbe 1990; Araya y Millie 2000; Canevari et al. 2001; Jaramillo 2005), tambin a baja altitud en Arica, norte de Chile
(Aguirre 2004; Martnez y Gonzlez 2004). En el Per es un
visitante poco comn en la Amazona, con raros registros en la
costa, altiplano y lado oriental de los Andes (Koepcke 1970;
Hughes 1988; Castro et al. 1990; Valqui 2004; Schulenberg
et al. 2007). El 2 de abril de 2009, un ejemplar fue observado
alimentndose a un costado del camino afirmado que bordea
los humedales en la parte norte; al notar la presencia de los observadores, vol en direccin oeste, perdindose en los terrenos
fangosos cercanos a la orilla del mar. La observacin de esta
especie, representa el registro ms extremo en humedales de la
costa sur de Per, despus de los mencionados para Meja en
Arequipa (Hughes 1988).
Tringa semipalmata (Gmelin 1789), Playero de ala blanca.
Especie visitante de Norteamrica, donde anida, se presenta en
Sudamrica durante el invierno boreal llegando hasta el centro
de Chile (Koepcke 1970; Canevari et al., 2001; Martnez y
Gonzlez 2004; Jaramillo 2005). En el Per es poco comn
en playas y marismas de la costa, observado accidentalmente
en zonas templadas de Junn y Cuzco (Fjelds y Krabbe 1990;
Schulenberg et al. 2007). Un ejemplar fue observado el 5 de
diciembre de 2008 entre los peascos que se encuentran alrededor del espejo lagunar en la parte sur de los humedales (Fig.
6), el mismo que se encontraba buscando alimento en el lugar.
Previamente, esta especie vena observndose de manera solitaria
durante la temporada de invierno hasta el verano, en las playas
de Boca del Ro y Vila Vila en Tacna desde 1998 (T. E. Hgss
com. pers., Vizcarra obs. pers.).
Figura 7. Tryngites subruficollis, Humedales de Ite, 19 de octubre de

2008. Foto: N. Hidalgo.
la parte sur de los humedales (Fig. 7); posiblemente, este mismo

ejemplar, fue observado nuevamente el 13 de enero de 2009 en
la orilla del espejo lagunar en la parte norte de los humedales.
Es posible que la especie este pasando desapercibida y se presente
con cierta periodicidad en la costa sur de Per, llegando incluso
hasta el norte de Chile donde fue observada en octubre de 2004
en la desembocadura del Ro Lluta en Arica (B. Knapton com.
pers.) y, recientemente en noviembre de 2008 en la playa de
Choros en Coquimbo Regin IV (Barros et al. 2009).
Tryngites subruficollis (Vieillot 1819), Playero acanelado.

Especie procedente de Norteamrica, se reproduce en el Crculo
Polar rtico, durante el invierno boreal migra hacia Sudamrica
presentndose en Venezuela, Colombia, Ecuador, Per, Brasil,
Bolivia, Paraguay, Uruguay y Argentina (Fjelds y Krabbe 1990;
Canevari et al. 2001; Lanctot et al. 2002). En el Per, es un
visitante poco comn principalmente al este de los Andes y a lo
largo de campos y ros de la Amazona, con raros registros en la
costa y lagos del altiplano (Koepcke 1970; Hughes 1988; Schulenberg et al. 2007). El 19 de octubre de 2008, un ejemplar fue
observado alimentndose junto a un grupo de Calidris pusilla en
medio de un camino afirmado, muy cerca del espejo lagunar en
Thinocorus rumicivorus (Peale 1848), Agachona chica.

Especie ampliamente distribuida en Sudamrica desde suroeste
de Ecuador hasta el sur de Chile y Argentina en Tierra del Fuego,
tambin en Bolivia y Uruguay (Fjelds y Krabbe 1990; Martnez
y Gonzlez 2004). En el Per es un residente comn a lo largo de
la costa, habitando en matorrales del desierto y lomas arenosas en
donde anida (Koepcke 1970; Schulenberg et al. 2007). El 8 de
diciembre de 2008 se observaron cinco ejemplares, dos machos y
tres hembras, caminando en los alrededores del espejo lagunar al
sur de los humedales (Fig. 8), minutos despus volaron hacia las
pampas desrticas ubicadas al este de los humedales en el distrito
de Ite. Esta especie fue registrada de manera frecuente en reas
desrticas y lomas de Ite (Vizcarra 2006), donde posiblemente
se reproduzca.
Figura 6. Tringa semipalmata, Humedales de Ite, 5 de diciembre de

2008. Foto: N. Hidalgo.
Figura 8. Thinocorus rumicivorus, Humedales de Ite, 8 de diciembre

de 2008. Foto: J. K. Vizcarra.
223
Vizcarra et al.
Tabla 1. Especies reportadas en la presente nota, estatus en la costa peruana y fecha de observacin en los Humedales de Ite. Para el estatus
de cada especie, con excepcin de P. andinus, se sigui a Schulenberg et al. (2007). Los nombres cientficos y en castellano corresponden
al listado propuesto por Plenge (2008).
Nombre cientfico
Nombre castellano
Estatus en la costa peruana
Fecha de observacin
Chloephaga melanoptera
Cauqun Huallata
Raro
13/07/2008
Anas puna
Pato de la puna
Raro
05/12/2008 29/04/2009
Phoenicoparrus andinus
Parina grande
nico registro
15/11/2008 18/01/2009
Platalea ajaja
Esptula rosada
Raro
29/04/2009 14/06/2009
Charadrius modestus
Chorlo chileno
Raro
13/07/2009
Bartramia longicauda
Playero Batit
Raro
02/04/2009
Tringa semipalmata
Playero de ala blanca
Poco comn
05/12/2008
Tryngites subruficollis
Playero acanelado
Raro
19/10/2008; 13/01/2009
Thinocorus rumicivorus
Agachona chica
Comn
08/12/2008
La mayora de las especies mencionadas en la presente nota

son consideradas como registros poco comunes, raros y hasta
nicos en la costa peruana (Tabla 1), lo que evidencia la importancia de estos humedales para albergar a estas especies, algunas
consideradas amenazadas en la legislacin nacional, como P.
andinus y P. ajaja (Ministerio de Agricultura 2004). Asimismo,
estos registros aunados a los cuatro registros fotogrficos, arriba
mencionados, incrementaran a un total de 139 especies de aves
observadas en los Humedales de Ite hasta la fecha.
Agradecimientos
A Manuel Plenge, Fabrice Schmitt y Rafael Rosende por el
valioso apoyo bibliogrfico. A la Gerencia Regional de Recursos
Naturales y Gestin del Medio Ambiente del Gobierno Regional
de Tacna por las facilidades logsticas brindadas en las salidas de
campo. Nuestro sincero reconocimiento a Shirley Huancollo,
Romina Ventura y Augusto Carty por su apoyo y grata compaa
en campo.
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225
Vizcarra et al.
226
Virus Influenza y la nueva pandemia

A/H1N1
ISSN 1561-0837
COMENTARIO
Los virus Influenza y la nueva pandemia A/H1N1

Miguel Talledo1,2 y Kattya Zumaeta2
Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
03/08/2009
17/11/2009
12/01/2010
1 Laboratorio de Fagotipia y Virologa General. Facultad de Ciencias Biolgicas. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Email Miguel
talledo: mtalledor@unmsm.edu.pe
2 Instituto Peruano de Biologa Molecular. Email Kattya Zumaeta: kattya_zumaeta@ipbiomol.com
Sumario
Los virus Influenza pertenecen a la familia Orthomyxoviridae, virus con
genoma RNA de sentido negativo segmentado. Los virus influenza
tipo A infectan a humanos y otros organismos, y son los agentes
causantes de influenza en humanos. Resaltan entre sus principales
protenas la Hemaglutinina y la Neuraminidasa, que son utilizadas
en la clasificacin de los miembros de este grupo. Estos virus mutan
continuamente, exhibiendo patrones muy estudiados, como el cambio y la deriva antignica, siendo uno de los principales eventos de
recombinacin el reordenamiento. Todos los subtipos se encuentran
en aves acuticas silvestres, aunque se han encontrado otros hospederos, como equinos, visones, ballenas, focas, cerdos, gallinas y
pavos, entre otros. Tanto las aves salvajes, las aves domsticas y
el cerdo juegan un rol fundamental en la adaptacin progresiva del
virus al hospedero humano. Aunque los subtipos H2N2 y H3N2 han
sido muy comunes, el subtipo H1N1 ha reemergido con mutaciones
que le han permitido alcanzar el estado de pandemia en 2009. Este
nuevo virus surge de un virus generado por triple reordenamiento con
el virus humano, porcino norteamericano y aviar, conteniendo a su
vez segmentos gnicos de virus influenza porcina euroasitica. Esto
ha hecho que el virus presente una enfermedad humana moderada y
solamente severa y hasta letal en casos de individuos con condiciones
mdicas previas. A nivel mundial ha causado ms de 134,510 casos
y en el Per alcanza cerca de 3,700 casos. El estado actual indica
que la pandemia est por llegar a su pico mximo en el Per, debido
a la alta morbilidad del virus coincidente con la estacin ms fra del
ao. Es importante contener al mximo la dispersin del virus, ya que
cuanto mayor sea el nmero de personas que infecte, el mismo estar
sometido a un mayor nmero de eventos de recombinacin gentica
por reordenamiento con virus influenza humanos previos y esto puede
condicionar a la aparicin todava de nuevas cepas, para las que el
sistema inmune podra no estar preparado a nivel poblacional.
Summary
The Influenza virus belongs to the Orthomyxoviridae family, viruses
with a negative sense segmented RNA genome. The influenza virus
type A infects humans and other organisms, and is the causative
agent of human influenza. Hemagglutinin and Neuraminidase stand
out among other proteins, and are used in the classification of the
members of this group. These viruses mutate continuously, with
patterns long studied, the antigenic shift and the antigenic drift, with
one major event of recombination called reassortment. All subtypes
exist in wild aquatic birds, although other hosts can be found, such
as horses, minks, whales, seals, pigs, hens and turkeys, among
others. As part of its progressive adaptation to the human host, wild
birds and poultry play a fundamental role as well as swine. Although
H2N2 and H3N2 subtypes have been very common among the human
population, H1N1 subtype has re-emerged with mutations that have
allowed it to reach the pandemics state in 2009. This new virus has
a close ancestor in a triple reassortant virus from a human influenza
virus, a classic influenza swine virus and an avian influenza virus,
and contains as well genetic segments from a Euroasian swine influenza virus. This has caused that the virus displays a mild disease,
only severe or lethal in individuals with previous medical history. At
worldwide level it has caused more than 134.510 cases and in Peru
they are close to 3.700. The current state indicates that in Peru the
pandemics is about to reach its peak due to the high morbidity of the
virus and coldest season of the year. The containment of this virus is
important, since the greater the number of people infected, the greater
the number of reassortment events the virus will be subjected to, with
previous human influenza viruses, and may determine the appearance
of new strains, for which the immune system might not be prepared
at the population level.
Introduccin
En abril de 2009, los Centros para el Control y Prevencin
de Enfermedades de los Estados Unidos (CDC) a travs de su
reporte Semanal de Morbilidad y Mortalidad, informaron de
la ocurrencia de dos casos de enfermedad respiratoria febril
en dos nios del estado de California, en los Estados Unidos,
ambos por infeccin con virus Influeza tipo A/H1N1 de origen
porcino y genticamente similares. Estos virus contenan una
combinacin nica de segmentos gnicos no reportados entre
los virus Influeza que afectan a porcinos ni humanos, ni en los
Estados Unidos, ni en ningn otro lugar (OMS 2009a). De esta
forma se haca de conocimiento pblico un fenmeno cclico y
repetitivo en la historia de la humanidad: el desarrollo de una
nueva pandemia.
En Per, hasta julio de 2009, se contaban ya ms de 3,500
casos de Influeza A/H1N1. En el mundo, la Organizacin Mundial de la Salud reporto ms de 134,510 casos y 816 muertes, y
desde junio es declarada como una nueva pandemia. Debido a la
capacidad de mutar y de adaptarse a casi cualquier circunstancia,
este virus representa una amenaza para la humanidad.
Este trabajo revisa las caractersticas ms importantes de los
virus Influeza, en particular del tipo A, con especial nfasis en la
nueva cepa A/H1N1 responsable de la actual pandemia.
Los virus Influeza
Clasificacin y estructura
Los virus Influenza pertenecen a la familia Orthomyxoviridae,
la cual comprende 5 gneros: Influenzavirus A, Influenzavirus
B, Influenzavirus C, Thogotovirus e Isavirus. Los virus Influeza
A se clasifican en subtipos basados en la antigenicidad de sus
molculas de superficie: hemaglutininas (16 subtipos, de H1 a
H16) y neuraminidasas (9 subtipos, de N1 a N9).
Los virus Influenza A son virus esfricos o pleomrficos (a
veces se presentan algunas formas filamentosas) de hasta 120
nm de dimetro; presentan una envoltura derivada de la clula
husped. Es precisamente esta envoltura la que alberga la hemaglutinina (HA), la neuraminidasa (NA), y la protena M2.
Estas molculas se encuentran muy dispersas en la envoltura. La
HA se encuentra en una proporcin de 4-5 a 1 con respecto a
la NA, tiene de 4 a 6 nm de dimetro y se proyecta por encima
de la envoltura hasta 10 a 14 nm.
El espacio entre la envoltura y la cpside viral es ocupado por
la protena matriz (M1). El centro mismo de la partcula viral
lo conforman el complejo de ribonucleoprotena (RNP), que
est compuesto por los 8 segmentos de RNA del genoma viral
(Influenza A), las protena polimerasa (PB1, PB2 y PA: polimerasa bsica 1, polimerasa bsica 2 y polimerasa cida, respectiva-
227
Talledo & Zumaeta2

Tabla 1. Estructura gnica del nuevo virus influenza A/H1N1. Se
indica la funcin ms probable de cada uno de los 8 segmentos
gnicos del virus.
Figura 1. Estructura del virus Influenza. El virus tiene una envoltura

de origen celular, en donde se expresan hemaglutininas y neuraminidasas, adems de la protena M2 que funciona como canal
inico. El genoma est compuesto por 8 segmentos de RNA de
sentido negativo; cada segmento presenta el complejo polimerasa,
conformado por PB2, PB1 y PA. En los extractos obtenidos de clulas infectadas tambin se puede aislar la proptena de exportacin
nuclear (NEP/NS2).
mente) y la nucleoprotena (NP) (Fig. 1). Adicionalmente, en

preparaciones virales purificadas se puede encontrar la protena
NEP/NS2 (protena nuclear de exportacin/protena no estructural 2) (Richardson y Akkina 1991). La composicin global de
la partcula viral es 1% de RNA, 5-8% de carbohidratos, 20%
de lpidos y cerca de 70% de protena (Knipe et al. 2007).
La partcula viral tiene una masa de 250 x 106 D. Es muy
sensible al calor, solventes de lpidos, detergentes no inicos,
formaldehido y a los agentes oxidantes. Su infectividad se reduce luego de la exposicin a la radiacin. Los virus Influeza se
clasifican formalmente en tipos, subtipos y cepas (Fig. 2).
Debido a que en las aves acuticas silvestres coexisten los 16
subtipos de HA y 9 de NA, en ellas se pueden presentar cerca de
144 permutaciones. En los humanos hay 3 subtipos que estn
actualmente en circulacin: H1N1, H3N2 y H5N1.
Caractersticas del genoma viral

El genoma de los virus Influenza es segmentado. El genoma
de los virus Influenza A est compuesto de 8 segmentos, otros
tipos presentan 7 y algunos hasta 6 segmentos (Fauquet et al.
2005). Estos segmentos estn compuestos de RNA lineal de una
sola cadena de sentido negativo y contienen de 10 a 11 marcos
de lectura abierta (ORFs).
El genoma completo tiene 13600 nucletidos (Tabla 1). Los
3 segmentos ms grandes contienen los genes que codifican para
el complejo polimerasa, responsable de la replicacin y la transcripcin, y formado por PB2, PB1 y PA (Steinhauer y Skehel
2002). Esta polimerasa tiene actividad endonucleasa. Otros dos
genes codifican las protenas en la envoltura viral, HA y NA, las
cuales juegan un rol crucial en la interaccin entre el virus, la
clula hospedera y el sistema inmune del individuo. Dos genes
del mismo segmento codifican a dos protenas que forman la
cpside (M1 y M2). Las otras protenas son la ribonucleoprotena
(RNP) y NS1, NS2 y PB-1-F2 (Rabadan y Robins 2007). Al
parecer, NS1 Y NS2 tienen funcin reguladora en la sntesis
de los componentes virales de la clula infectada. PB1-F2 es
una protena proapopttica que no est presente en todos los
virus Influenza A (Rabadan y Robins 2007; Vega y Reyes 2007;
Nicholson et al. 2003; Wong y Yuen 2006).
La actividad de la polimerasa RNA viral es proclive al error.
La HA del virus Influenza est sujeta a una tasa de mutacin
muy alta, estimada en cerca de 2 x 10-3 sustituciones de bases
por posicin por generacin viral, o alrededor de una sustitucin
de bases en el gen de la HA por generacin viral (Webster et
al. 1992).
Evolucin de los virus Influeza y su relacin
con el hospedero
Qu mecanismos gobiernan la capacidad de cambio de este
virus? Los virus Influenza generan nuevas cepas, es decir, virus
antignicamente distintos, de dos formas, que se explican a
continuacin.
Deriva antignica (antigenic drift)
Figura 2. Nomenclatura de los aislamientos de virus influenza. El

cdigo que identifica a un aislamiento del virus influenza se inicia con
el tipo (A, B o C), seguido del lugar de donde se aisl, luego el nmero
de aislamiento, el ao y entre parntesis el subtipo viral.
228
La forma ms comn de variacin para estos virus se da

mediante cambios de nucletidos individuales en los genes que
codifican a los sitios antignicos de la HA y la NA. Este tipo
Virus Influenza y la nueva pandemia A/H1N1
de variacin se conoce como deriva antignica (antigenic drift).

La deriva antignica que se observa en los virus Influenza A se
debe casi por completo a mutaciones en la molcula de HA
(Wilson y Cox 1990). Estos virus se unen a los cidos silicos
en la superficie de las clulas hospederas va una depresin en
la superficie distal de la cabeza globular de la molcula de HA
(Weis et al. 1988; Wilson et al. 1981). Debido a su posicin
en la estructura tridimensional de la HA, las mutaciones en
los residuos de las bolsas de unin al receptor pueden alterar
la antigenicidad de un virus, adems, o en vez de, modificar la
especificidad o afinidad por el receptor (McDonald et al. 2007).
Este tipo de fenmeno es muy importante para la patognesis
del virus y no slo se restringe a modificaciones de la HA, ya que
en algunos casos por virus Influeza A H3N2 estacional, la deriva
antignica ha llevado a modificaciones de la nucleoprotena viral
y su consiguiente escape del reconocimiento por parte de los
linfocitos T citotxicos (Voeten et al. 2000). En la prctica, una
variante por deriva antignica que cause enfermedad significativa
aparece en promedio cada 4 aos y tiene 4 a ms sustituciones
de aminocidos en dos o ms sitios antignicos (Dimmock et
al. 2001) (Fig. 3).
Los eventos de deriva antignica epidemiolgicamente relevantes, como los que ocurren en el caso de la H3, son acompaados por un inicio relativamente temprano de una epidemia
de Influeza ms severa. La deriva antignica se toma muy en
cuenta cuando se consideran cepas para su inclusin en vacunas
de Influeza (Treanor 2004).
Figura 4. Reordenamiento gnico en el virus influenza. Un evento

de reordenamiento entre un virus influenza humano y otro aviar dio
lugar, en 1957, a un nuevo virus influenza: H2N2, responsable de la
gripe asitica. En 1968, este virus H2N2 se recombin con otro virus
influenza aviar, dando lugar a un nuevo reordenamiento y un nuevo
virus:H3N2, responsable de la llamada Gripe de Hong Kong.
La seleccin de las sustituciones de aminocidos es dirigida, al

menos en parte, por la presin inmunolgica, ya que la HA es el
principal blanco de la respuesta inmune del hospedero. Aunque
los aminocidos que conforman el sitio de unin al receptor, as
como residuos de cistena y prolina, estn muy conservados, el
resto de la molcula de HA es altamente mutable.
Cambio antignico (antigenic shift)
El segundo mecanismo, muy significativo desde el punto
de vista molecular, se da cuando dos virus Influenza diferentes
infectan a una misma clula. Durante la replicacin, el genoma
es replicado y enviado al citoplasma para su ensamblaje en nuevas
partculas virales. Debido a que este genoma es segmentado, y
habiendo dos cepas virales en proceso dentro de la misma clula,
es relativamente frecuente que se introduzcan segmentos genmicos en la cpside del virus no correspondiente, lo que, por
lo general, genera partculas no viables. Pero producto de esta
recombinacin pueden aparecer cepas con caractersticas nuevas.
Este fenmeno se ha llamado reordenamiento (reassortment)
(Brown et al. 1998; Downie 2004) (Fig. 4).
Figura 3. Representacin de las hemaglutininas virales. Se muestra

el sitio de unin al receptor cido silico y los sitios ms probables
de unin de anticuerpos. Mutaciones puntuales en la molcula de
hemaglutinina hacen que los anticuerpos formados contra virus ms
antiguos no sean tiles frente a los nuevos virus.
H2N2
H3N8
10 M
H2N2
H1N1
1M
40 M
1889
1900
1890
1900
1918
1910
1920
El reordenamiento gnico ha sido el verdadero causante de

la aparicin de los diferentes subtipos virales a lo largo de la
historia conocida de los virus Influeza en humanos y animales
(Fig. 5) y de las diferentes pandemias que ha sufrido la humanidad (Tabla 2) (Nicholls 2006; Carter y Saunders 2007), los
animales inferiores y las aves. El agente causal de la pandemia
de Influeza espaola de 1918 pudo haberse derivado de virus
H1N1
(cerdos)
H3N2
0,7 M
H1N1
H1N1
1957 1968 1976-77

1930
1940
1950
1960
1970
1980
H5N1
1997
1990
2000
2009
2010
Figura 5. Aparicin relativa de cada cepa de virus influenza A de importancia a lo largo del tiempo. Debajo de algunos de los subtipos, se
indica el nmero de personas afectadas en cada evento pandmico.
229
Talledo & Zumaeta2

Tabla 2. Eventos pandmicos por virus influenza A. En 1947, 1976 y
1977 se indican eventos no pandmicos de importancia.
clsicos H1N1 de porcinos (Taubenberger et al. 1997; Chowell

et al. 2008), pero los que causaron las pandemias de 1957 y 1968
resultaron de un reordenamiento gentico entre virus humanos
y aviares (Brown et al. 1998). El causante de la pandemia actual,
A/H1N1, resulta tambin de un complejo reordenamiento entre
un virus porcino euroasitico y un virus Influenza A porcino
norteamericano, este ltimo procedente a su vez de un triple
reordenamiento (Trifonov et al. 2009a; Trifonov et al. 2009b;
Nava et al. 2009; Garten et al. 2009).
En principio, se piensa que el cambio antignico ocurre
cuando un virus de un ave silvestre infecta a un humano. No
obstante, los virus Influeza, al igual que la mayora de virus,
tienen un rango de hospedero limitado a individuos de la misma
especie, lo que hace que ni siquiera pueda infectar a las aves de
otras especies, menos an a miembros de otras clases. Por lo
tanto, el virus tiene que pasar obligadamente por un proceso de
mutacin progresiva antes de dar el salto a los humanos. Ntese
que en los reservorios naturales de este virus, las aves acuticas
silvestres, la infeccin ocurre a nivel del intestino, donde causa
una infeccin subclnica y el virus es evolutivamente estable.
Al migrar grandes distancias, estas aves se comportan como
dispersoras de los virus en el mundo. Las aves domsticas que
entran en contacto con aves migratorias o sus deposiciones
son el enlace mediante el cual el virus pasa, de generar una
infeccin intestinal subclnica, a una infeccin avirulenta del
tracto respiratorio en aves de corral. La infeccin pasa de ave
a ave, al mismo tiempo que ocurren mutaciones sucesivas en
el sitio de clivaje de la proteasa del polipptido precursor de la
HA. Esto es fundamental para la infectividad del virus, ya que
la HA slo puede ser clivada por una proteasa presente slo en
el tracto respiratorio, pero, luego de un incremento importante
en los residuos bsicos de la molcula la HA puede ser clivada
por una proteasa bastante distribuida en los tejidos del cuerpo
y esto le permite al virus replicarse a lo largo de todo el cuerpo,
aumentando su virulencia y patogenicidad en aves. Llegado este
punto, el virus se vuelve capaz de saltar de las aves a los mamferos
y multiplicarse en humanos (Fig. 6).
Es as que el virus tiene dos opciones evolutivas: seguir acumulando mutaciones y adaptarse mejor al humano o puede recombinarse con una cepa del virus Influeza humana ya existente.
De hecho puede hacer las dos cosas al mismo tiempo. En este
escenario el fenmeno anteriormente mencionado, el reordenamiento o reassortment, adquiere importancia relevante.
Este reordenamiento, en algunos casos, puede llevar a la
aparicin de resistencia frente a frmacos, tal es el caso de los
230
Figura 6. Eventos involucrados en el cambio antignico del virus

influenza. El virus se halla en forma estable en un hospedero aviar
acutico salvaje asintomtico. Se dispersa hacia aves de corral,
sintomticas, probablemente gracias a las rutas migratorias de las
primeras. De aqu surgen varias posibilidades: que el virus pase del
ave a un cerdo, el cual acta como vehculo de mezcla o recombinacin, y de all pase al humano. Otra posibilidad es que el virus
pase del ave al humano en forma directa. Por pasajes sucesivos
entre individuos humanos, el virus exhibe una gran virulencia y puede
causar pandemias. Una tercera posibilidad es que el virus pase del
cerdo al humano y recombine all con un virus ya presente en l, lo
que podra resultar en una nueva cepa.
virus Influeza A/H3N2 (Simonsen et al. 2007; Gubareva 2004)

y ltimamente A/H1N1 (OMS, 2009b). Desde la epidemia de
1918, tambin causada por un virus H1N1, el virus ha sufrido
mltiples reordenamientos gnicos. Algunos de ellos han sido
relacionados con epidemias particularmente severas como las de
1947 y 1951. Inclusive el virus asociado a la epidemia de 1947
estaba compuesto por segmentos genmicos con diferentes
historias filogenticas sugiriendo un evento de reordenamiento
entre subtipos del virus (Nelson et al. 2008). Ya desde finales
de la dcada de los noventa se haba comprobado la presencia
de nuevos virus en cerdos, producto del reordenamiento entre
virus Influenza A de origen porcino, aviar y humano (Brown et
al. 1998; Zhou et al. 1999).
Base molecular de la patognesis por el virus Influenza
El ciclo de replicacin del virus Influeza se inicia con la unin
del virus a las molculas receptoras cido silico en la superficie de
la clula hospedera a travs de las glicoprotenas de superficie, las
HA. Este paso es determinante para la patognesis, transmisin
y estrechez del rango de hospedero (Salomon y Webster, 2009).
La replicacin de los 8 segmentos de RNA de sentido negativo
que comprenden el genoma del virus es fundamental para la
patognesis viral y podra ser un blanco teraputico potencial.
Cada segmento del genoma viral debe ser transcrito en RNAm,
lo que da oportunidad para el control transcripcional de la expresin gnica. La mayora de virus con genomas segmentados y de
sentido negativo se replican en el citoplasma (traen sus propias
enzimas para la transcripcin), sin embargo, el virus Influenza
se replica en el ncleo celular, y utiliza la RNA polimerasa II,
dependiente de DNA, celular y funcional, aunque esta enzima
no transcriba su genoma (Dimmock et al. 2001). El virus genera
dos tipos de RNA de sentido positivo: un RNAm y una plantilla
para la replicacin (RNA antigenmico).
El proceso de replicacin viral dispara los factores de transduccin de seales que inducen a la expresin de los genes de
citoquinas proinflamatorias (p.e. Factor de Necrosis Tumoral
alfa, TNF-alfa), iniciando la comnmente llamada tormenta de
citoquinas, y que se piensa que juega un rol prominente en la
morbilidad y mortalidad de este virus (Cheung et al. 2002; de
Jong et al. 2006; Kash et al. 2006) La sntesis de protenas no
estructurales del virus activa a la produccin de Interfern alfa
y beta (IFN/) activando la regulacin de la respuesta inmune
(Salomon y Webster 2009).
La infeccin por el virus Influeza en su fase primaria causa
la enfermedad respiratoria febril y puede conducir a neumona
viral, sndrome de distrs respiratorio agudo y muerte. Las infecciones bacterianas por Streptococcus pneumoniae, Staphylococcus
aureus, Streptococcus pyogenes, Neisseria meningitidis y Haemophilus Influezae son causas secundarias de neumona, empiema,
abceso pulmonar, choque txico, meningitis, sepsis y en un
nmero de casos, de muerte. La infeccin combinada de virus
y bacterias produce efectos fisiopatolgicos determinantes en la
neumona viral-bacteriana que conduce a la muerte en individuos que se hallan en grupos de riesgo; estos efectos incluyen
barreras fsicas destruidas o daadas, adherencia incrementada
(mediada por anticuerpos neutralizantes, actividad mucociliar
disminuida, disfuncin de clulas del sistema inmune, desregulacin del sistema inmune y hasta expresin gnica sobre
regulada (Brundage 2006).
Es evidente que tanto la inmunidad humoral como la inmunidad mediada por clulas juegan un rol de suma importancia en
el control de la infeccin por el virus Influeza. Los anticuerpos
producidos en respuesta a la infeccin reducen la carga viral y
restringen ostensiblemente la reinfeccin, mientras que las clulas T citotxicas destruyen activamente las clulas del epitelio
respiratorio infectadas y hasta podran provocar cierta supresin
por citoquinas. En la inmunidad mediada por clulas se carece
de especificidad elevada, lo cual se correlaciona con las respuestas inmunes de amplio espectro frente a antgenos centrales del
virus (Hilleman 2002).
Ecologa de los virus Influeza tipo A
Los virus Influeza A tienen una ecologa muy dinmica y
compleja, involucrando a muchas especies hospederas y genes
virales. En base a su historia natural, los virus Influenza A tienen
como hospedero primario a las aves acuticas silvestres (patos,
gaviotas, aves de orilla) (Webster et al. 1992). Todos los subtipos
A/H1-16 se han aislado de aves acuticas en Eurasia, los subtipos
H14, H15 y H16 no han sido detectados en Amrica (Fig. 7).
Adems, los virus predominantes en aves salvajes (H3, H4 y H6)
muestran un patrn de periodicidad de 2 aos (Webster et al.
2007). Tambin han surgido los virus Influeza aviar altamente
patgenos (Highly Pathogenic Avian Influenza Virus, HPAI),
basados principalmente en los subtipos H5 y H7, y que emergen
en aves domsticas. Sin embargo, los virus HPAI no se perpetan en reservorios acuticos silvestres y evolucionan ya sea por
insercin (Perdue et al. 1997), mutacin (Ludwig et al. 1995) o
recombinacin (Surez et al. 2004; Pasick et al. 2005).
El sitio que el virus usa para replicacin contrasta en aves
silvestres y en humanos. En patos silvestres es asintomtica, y el
virus prefiere replicarse en el epitelio del tracto gastrointestinal
(Webster et al. 1978). En los humanos, no obstante, se asocia
Figura 7. Los diferentes subtipos del virus influenza A y sus hospederos habituales. Obsrvese que las aves acuticas salvajes son
portadoras de todos los subtipos del virus. En algunos animales,
como el visn, slo se presenta un subtipo (H10N4) o dos, como en
el caso de los equinos y ballenas.
frecuentemente con sntomas clnicos, y el virus se replica primariamente en el tracto respiratorio (Causey y Edwards 2008;
Eccles 2005). Luego de la transferencia entre especies aviares y
el humano, la infeccin resultante causa enfermedad extensiva
y se puede observar una tasa de mutacin viral incrementada
mientras que el virus se va adaptando al nuevo hospedero (Surez
2000). No obstante que todos los subtipos de HA de Influeza
A han sido detectados en aves, en humanos solo encontramos
HA 1, 2 y 3 y NA 1 y 2.
La separacin que se observa en los reservorios para Influeza
no solo depende del hospedero, sino tambin de la ubicacin
geogrfica. Es interesante notar que la separacin de las diferentes
rutas migratorias de aves acuticas ha resultado en la formacin
de reservas de genes de los virus Influeza geogrficamente definidos de los linajes norteamericanos y euroasiticos (Gorman et
al. 1992; Surez et al. 1998). La dinmica evolutiva de los virus
Influeza en aves es muy alta, probablemente por la variedad de
hospederos que puede alcanzar (Chen y Holmes 2006).
Esta dinmica se puso a prueba durante la aparicin de la
nueva cepa Influeza A/H5N1, que en 2004 inici una epidemia
de HPAI entre aves de corral en pases asiticos, causando enfermedad humana en 108 personas, de las cuales 54 murieron
en Tailandia, Vietnam y Camboya (Campitelli et al. 2006; Lu
et al. 2006).
La evolucin y ecologa de los virus Influeza en hospederos
como humanos, pollos y porcinos es relativamente comprobable
porque las nuevas apariciones de estos virus son detectadas con
cierta facilidad y los virus que se derivan de ello se pueden atribuir a un cierto linaje. En este sentido la transmisin de animal
a animal parece mantener al virus Influeza en estos hospederos
alternativos (Hay et al. 2001; Rambaut et al. 2008).
Otros reservorios mamferos no humanos se pueden presentar
para el virus Influenza A, como porcinos y caballos. El nmero
de subtipos virales aislados de porcinos (H1N1, H3N2, H1N2)
y de caballos (H7N7, H3N8) es limitado (Webster et al. 1992;
Webby y Webster 2001). Tambin se ha hallado este virus en
mamferos marinos y semiacuticos (ballenas, focas y visones).
Desde el punto de vista filogentico y antignico, los virus de
231
Talledo & Zumaeta2
mamferos marinos parecen ser de origen aviar y probablemente

resultan de la transmisin independiente desde aves acuticas.
Por lo anteriormente mencionado, es probable que todos los
virus Influenza A de mamferos tengan enlaces a linajes aviares
ancestrales (Ito y Kawaoka 1998).
El virus Influenza A en aves
Hay una gran diferencia entre la respuesta de las aves silvestre
y las domsticas. Como ya se mencion, en aves silvestres es casi
invariablemente asintomtica. La mayora aqu son virus de baja
patogenicidad (LP) tambin para las aves de corral. En aves
silvestres es muy inusual la presencia de HPAI y solo se presenta
en la vecindad de los lugares donde hay aves de corral. Las cepas
LP causan entonces cuadros asintomticos y muy suaves. Sin
embargo, hay algunas cepas que producen infeccin sistmica
con invasin del sistema nervioso central y alta mortalidad. Estos
virus (HPAI) son sin excepcin miembros de los subtipos H5 y
H7. Los signos clnicos en aves de corral tambin dependen de
otros factores, como la edad, ambiente, infecciones concurrentes
y hasta la especie particular de ave.
Infeccin humana con Influeza aviar
El hombre se encuentra en un bajo riesgo de infeccin por
virus Influenza aviar; solo unos pocos casos, todos por contacto
directo con aves de corral infectadas, han sido originados por virus
altamente patognicos. Se han hallado cuatro subtipos de Influeza
aviar en humanos: H5N1, H7N3, H7N7 y H9N2 (Van Reeth
2007). La mayora se ha dispersado solo a una o unas cuantas personas, pero los subtipos H7N7 y H5N1 han infectado a decenas de
personas y han demostrado ser excepcionalmente virulentos para
los humanos (Van Reeth 2007). En humanos el pulmn parece
ser el principal sitio de replicacin. Casi todos los pacientes desarrollan una neumona viral primaria. Se han reportado signos no
respiratorios, por lo que es posible que el virus tenga un tropismo
amplio en tejidos humanos. Sin embargo, no es definitivo que la
deteccin de virus H5N1 u otro virus Influeza fuera del tracto
respiratorio refleje infeccin genuina de otros tejidos.
La hiptesis del vehculo de mezcla fue deducida por

Scholtissek (1990) quien razon que los porcinos infectados con
virus Influeza porcina, podran a su vez ser doblemente infectados con virus Influenza A aviar o humana. Esta infeccin dual
podra producir reordenamientos entre virus porcinos y aviares/
humanos. Estos virus reordenados podran ser transmitidos al
hombre resultando en la introduccin de virus nuevos nicos
en la poblacin humana. Ocasionalmente, la combinacin de
genes porcinos, aviares y humanos produce una cepa pandmica
humana. Esto no es de extraar, ya que a nivel molecular ha sido
probado que los virus Influenza A aviares y humanos llevan a
cabo una unin preferente por tipos especficos de receptor: los
virus aviares se unen a receptores cido silico con enlaces 2,3Gal y los virus humanos a receptores cido silico con enlaces
2,6-Gal (Fig. 8) (Jung et al. 2002; Auewarakul et al. 2007).
Estos receptores se expresan de forma distinta entre el epitelio
humano y aviar. Sin embargo, ambos tipos de receptores pueden
hallarse en el tracto respiratorio de porcinos (Ito et al. 1998).
La hiptesis tiene tres partes claramente separadas: 1) los
porcinos son susceptibles a los virus Influenza A aviar/humana;
2) el reordenamiento de genes de virus porcino/aviar/humano
ocurren en el porcino y 3) los porcinos pueden transmitir los
virus Influeza a la gente. La primera parte ya ha sido probada
con el descubrimiento en diferentes partes del mundo, de virus
H1N1 aviar a cerdos en China (Guan et al. 1996), H4N6,
H1N1 y H3N3 aviares en cerdos canadienses (Karasin et al.
2004) y hasta los virus Influeza aviar altamente patognicos
H5N1 (HPAIV-H5N1) han sido aislados de porcinos aunque
no han logrado establecerse en ellos (Zhu et al. 2008).
La segunda parte tambin ha sido debidamente comprobada.
El anlisis genmico completo arroja que el reordenamiento de
Virus Influenza Porcina (VIP)

El VIP es uno de los pocos patgenos respiratorios primarios
en porcinos. El virus puede inducir a enfermedad y lesiones
pulmonares por s mismo. En los porcinos, se presenta con un
rpido inicio de fiebre alta, apata, prdida de apetito, respiracin
abdominal laboriosa y tos; prdida de peso considerable, mortalidad baja y recuperacin en 7 a 10 das (Van Reeth 2007).
Tres subtipos son comunes en porcinos (H1N1, H3N2 y
H1N2) y circulan alrededor del mundo (Olsen et al. 2006;
Sreta et al. 2009). Los virus de Influeza porcina (VIP) H1N1
que predominan en Europa son completamente de origen aviar
y fueron introducidas por patos salvajes en porcinos en 1979
(Van Reeth 2007). En Estados Unidos circulan dos cepas de
VIP H1N1, los virus clsicos H1N1, que permanecen desde
inicios del siglo XX y tambin virus producto de reordenamiento
con glicoprotenas de superficie del virus clsico y protenas
internas del ms actual virus H3N2 o del VIP H1N2. Hay que
resaltar que la mayora de los VIP son virus reordenados con
mezclas de genes humanos, aviares y porcinos. De ah la nocin
general acerca de la susceptibilidad de los cerdos tantos a cepas
virales humanas y aviares, comportndose, por lo tanto, como
vehculos de mezcla.
232
Figura 8. Unin del virus influenza a sus clulas blanco. El virus

influenza presenta hemaglutininas que se unen al cido silico
(SA) enlazado de forma covalente a glicoprotenas de la membrana
celular del epitelio respiratorio. El SA est conectado comnmente
por enlaces 2,3 2,6 a galactosa. Los subtipos aviares y equinos
tienen preferencia por los enlaces SA2,3-Gal, el cual predomina en
el tracto gastrointestinal donde el virus se replica. Por lo general, los
virus humanos (H1, H2, H3) tienen preferencia por enlaces SA2,3Gal, que es la principal forma hallada en el tracto respiratorio humano.
La HA de la influenza porcina se une tanto a SA2,3-Gal, como a
SA2,6-Gal, ambos hallados en porcinos. Esto sugiere que el porcino
es el vehculo de mezcla o intermediario gentico.
virus aviares, humanos y/o porcinos ocurre en estos ltimos. Por

ejemplo, en cerdos europeos ha ocurrido reordenamiento entre
virus aviar H1N1 y humano H3N2 (Castrucci et al. 1992; Gatherer 2009); tambin se han aislado, a partir de nios holandeses, virus con HA y NA de origen mamfero, pero genes internos
de origen aviar (Claas et al. 1994). Muy recientemente, virus
H3N2 de doble reordenamiento (dos fuentes gnicas) con genes
de origen humano (HA y NA) y genes de origen aviar (PB2, PB1,
PA, NP, M y NS) y los virus H3N2 de reordenamiento triple
(tres fuentes gnicas) portando genes humanos (HA y NA), un
gen porcino (NP) y genes de origen aviar (PB2, PB1, PA, M y
NS), han aparecido en cerdos de China (Yu et al. 2008).
La transmisin de virus Influeza a humanos tambin se ha
verificado recientemente por varios autores (Van Reeth 2007;
Myers et al. 2007). No parece ser un evento aislado o raro, ni
para virus Influeza porcina H3N2 ni H1N1 (Ma et al. 2009).
Infeccin humana con Influeza porcina
La mayora de las infecciones por Influeza porcina son clnicamente indistinguibles de la Influeza humana, pero se han
visto casos fatales en humanos infectados con virus Influeza
porcina H1N1. En 1976, cuando ocurri el llamado incidente
New Jersey en los Estados Unidos, cerca de 500 humanos se
infectaron con un virus H1N1 idntico al aislado de cerdos en
ese momento. No se pudo probar que los cerdos fueran la fuente
del virus y adems la cepa causaba una enfermedad muy suave
o asintomtica en humanos y en todo caso no era pandmica.
Tambin se han encontrado individuos seropositivos a VIP
H1N2 entre granjeros y veterinarios en Iowa, Estados Unidos
(Gaydos et al. 2006; Karasin et al. 2002).
El nuevo virus Influeza A/H1N1 y la nueva
pandemia
Entre los aos 1930 y los 1990s, el virus Influeza porcina
ms comn en circulacin, llamado virus Influeza A porcina
clsico (H1N1), pas por muy pocos cambios. Sin embargo, a
finales de los 1990s, han surgido varias cepas y subtipos (H1N1,
H3N2 y H1N2) de virus Influeza A porcina producto de triple
reordenamiento, con genomas que incluyen combinaciones de
segmentos genmicos de virus Influeza de origen aviar, humano
y porcino (Shinde et al. 2009; Newman et al. 2008). Hasta Abril
de 2009, solo se haba reportado transmisin del virus Influeza
de origen porcino de humano a humano de manera irregular.
Antes del 2005, los Centros para el Control y Prevencin de
Enfermedades de los Estados Unidos (CDC) haban estado
recibiendo uno o dos reportes de casos de infecciones humanas
por virus Influeza de origen porcino clsico por ao. En 2005
se reporta el primer caso de infeccin humana con Influeza A
(H1) de origen porcino producto de triple reordenamiento en
los Estados Unidos. Desde Diciembre 2005 hasta Febrero 2009,
la CDC recibi 11 notificaciones de infeccin humana con virus
Influeza A (H1) de origen porcino con reordenamiento triple.
El 24 de abril de 2009, La Organizacin Mundial de la Salud
(OMS) lanz una primera alerta indicando la ocurrencia de
casos confirmados de Influeza A (H1N1) de origen porcino en
Norteamrica (OMS 2009a). Unos das despus, la CDC en los
Estados Unidos confirm que estos casos de Influeza humana
eran causados por el mismo nuevo virus Influeza A (H1N1)
(CDC 2009a). En unas semanas, se propuso que la epidemia
de Influeza era causada por un nuevo virus Influenza A (H1N1)
generado de un virus de reordenamiento triple a partir de virus

Influenza humana, aviar y porcina (Cohen y Enserink 2009;
CDC 2009b; Butler 2009).
La CDC desarroll en 2008 una prueba basada en la Reaccin
en Cadena de la Polimerasa con retrotranscripcin (rt-PCR)
en tiempo real aprobada por la Food and Drug Administration
(FDA) de los Estados Unidos y que sirvi para identificar los
primeros casos en Norteamrica. El anlisis de los 49 primeros
aislamientos del entonces llamado virus Influeza humana de
origen porcino se realiz primero por secuenciamiento en la
CDC el 5 de mayo de 2009 y dio como resultado que todos
virus aislados tenan una similitud del 99 al 100% (se trataba
del mismo virus).
El anlisis genmico del virus Influeza A/H1N1 en humanos indica que el virus se halla muy relacionado a los virus de
Influenza A porcina generados por reordenamiento que han
sido aislados con cierta frecuencia en Norteamrica, Europa
y Asia. Los segmentos que codifican al complejo polimerasa,
HA, protena nuclear y protenas no estructurales muestran
alta similaridad con los virus Influeza A porcina H1N2 aislados
en Norteamrica en la dcada de los aos 90. H1N2 y otros
subtipos son descendientes de los virus H3N2 porcinos de
triple reordenamiento aislados en Norteamrica (Trifonov et al.
2009a). Estos virus se han dispersado en hospederos porcinos
por todo el mundo y se ha demostrado que infectan a humanos
(Garten et al. 2009).
Los segmentos gnicos que conforman el nuevo virus Influenza A/H1N1 tienen distintos aos de introduccin y han
pasado por varios hospederos, como se muestra en la Figura 9.
Al parecer, los segmentos gnicos del virus Influeza A humana
H1N1 han coexistido en cepas del virus Influeza A porcina por
ms de 10 aos; los ancestros de la NA no se haban observado
en casi 20 aos (Trifonov et al. 2009b).
Hasta el momento, la investigacin llevada a cabo sobre el
virus circulante alrededor del mundo ha arrojado resultados muy
claros sobre lo que ha ocurrido con este virus desde el punto
de vista gentico: en los aos 90 circulaban tres cepas del virus
Influeza A de diferentes orgenes (H1N1 porcino clsico, H3N2
humano estacional y virus Influeza aviar), las cuales entre 1998 y
2000 dan origen a un virus de reordenamiento triple, el virus Influeza A H3N2 porcino norteamericano; casi al mismo tiempo,
este ltimo virus se recombina por reordenamiento con el virus
predominante hasta ese momento, H1N1 porcino clsico, apareciendo el virus H1N2 porcino norteamericano, que finalmente,
por otro evento de reordenamiento con un virus Influenza A
porcino euroasitico, genera la nueva cepa Influenza A/H1N1
humana 2009 (Trifonov et al. 2009a; Trifonov et al. 2009b; Nava
et al. 2009; Wang y Palese 2009; Peiris et al. 2009).
En los casos presentados en los Estados Unidos y en otras
partes del mundo, la infeccin por el virus de Influenza A de
origen porcino se caracteriza por una enfermedad respiratoria
febril autolimitada y con sntomas similares a los de la Influeza
estacional, como fiebre (94%), tos (92%), inflamacin de garganta (66%), rinorrea, dolor de cabeza, y dolor muscular, pero de
forma interesante, tambin involucra vmitos (25%) y diarreas
(25%), ninguno de los cuales es un sntoma tpico de la Influeza
estacional (Belshe 2005). Algunos pacientes han presentado un
cuadro de neumona severa con infiltrados multifocales y sn-
233
Talledo & Zumaeta2
En cuanto a medidas de proteccin frente este virus, todava

no se dispone de una vacuna contra la cepa actual, aunque la
CDC, la OMS y otros estn trabajando en el desarrollo de una.
Aunque la evidencia cientfica es incompleta todava, sugiere que
las vacunas de Influeza estacional disponibles actualmente no
ofrecern proteccin contra el virus. La OMS y la CDC estn
trabajando con algunos virus candidatos a vacunas y estiman
que una vez que el virus haya sido modificado, tomar entre 5
a 6 meses producir en masa una vacuna contra H1N1. Una vez
desarrollada, la OMS calcula que anualmente se podran producir de una a dos mil millones de vacunas (OMS 2009c).
Influenza A/H1N1 en el Per - Perspectivas a futuro
Aunque las epidemias gripales son tan comunes en el Per
como en el resto del mundo, ha habido algunos estudios realizados sobre brotes de cepas especficas, estacionales (Influenza
A H3N2) con patogenicidad variable, pero sin mayor trascendencia para la salud poblacional (Mayca et al. 2003; Saldarriaga
et al. 2007; Torres de Yon et al. 2004).
Figura 9. Posible origen del nuevo virus influenza A/H1N1. La

evidencia gentica actual seala que hace alrededor de 10 aos,
aparece una cepa H3N2 predominante en porcinos, el virus de triple
reordenamiento entre un virus H1N1 porcino clsico, un virus H3N2
estacional humano y un virus influenza aviar. Este nuevo virus lleva
a cabo otro evento de reordenamiento con un H1N1 porcino clsico,
dando lugar al virus H1N2 porcino norteamericano. El virus H1N2 se
recombina con un virus influenza porcino euroasitico, dando lugar
a la nueva cepa H1N1 del virus influenza.
drome de distrs respiratorio agudo y falla multiorgnica (Peiris

et al. 2009; Ong et al. 2009). La tasa de mortalidad en Mxico
(lugar donde el virus se expandi muy rpidamente al principio)
se estim en 0,4% y en otros pases fue cercana al 0,15% (OMS
2009a), es decir, es muy baja. En el Per, se calcula en 0,62%
(Ministerio de Salud - Per 2009).
Es muy til evaluar el riesgo individual. Los factores de riesgo
clsicos de la Influeza son enfermedad cardaca, enfermedad pulmonar, diabetes, enfermedad renal, enfermedad reumatolgica
y demencia, entre otros. Est bien establecido que la Influeza es
causa de morbilidad y mortalidad entre poblaciones con sistema
inmune alterado, as como los pacientes receptores de trasplantes
(Rothberg et al. 2008).
El ataque contra virus Influeza mediante el uso de antivirales
tiene una historia de larga data (Hayden 2006; Jefferson et al.
2006). La OMS ha verificado que las personas que fueron afectadas en Mxico y Estados Unidos por el nuevo virus H1N1,
no respondan bien a antivirales antiguos, pero s a Oseltamivir
(nombre comercial Tamiflu) y Zanamivir (nombre comercial
Relenza) (OMS 2009a). Ya hay reportes acerca de resistencia
de este los virus Influenza A/H1N1 frente a Oseltamivir y
Amantadina (Cheng et al. 2009, Weinstock y Zuccotti 2009),
aunque para el virus pandmico actual an no se reporta este
fenmeno.
234
Luego de un inicio gradual, a fines de julio de 2009, las cifras oficiales del Ministerio de Salud informaban de 3686 casos
confirmados y 23 muertes por Influenza A/H1N1, mostrando
una letalidad del 0,62%. La mayora de casos se han presentado
en Lima (63,81%), y en individuos de 0 a 14 aos (51,38%).
Es interesante observar que la mayora de afectados en Per son
aquellos que menos se han enfrentado al virus Influenza. Los
individuos de 60 aos a ms, es decir, los que ms tiempo han
estado expuestos a virus de este tipo, tiene el porcentaje de casos
ms bajo (2,45%).
Existen en el Per y a nivel mundial, varios protocolos moleculares, basados en la Reaccin en Cadena de la Polimerasa
(PCR), particularmente la PCR en tiempo real con transcripcin
en reversa (por tratarse de un virus RNA), que por su altsima
sensibilidad y precisin se usan para el diagnstico rpido de
la Influenza A/H1N1 (Mahony et al. 2009; Chan et al. 2006).
Aunque los pasos varan ligeramente, la mayora detecta las
mismas secuencias gnicas: una correspondiente a la HA1 de
esta nueva cepa 2009, otra para confirmar que se trata de un
virus Influenza A y otro ms que confirma que se est detectando
un virus Influeza de origen porcino (Carr et al. 2009; Whiley
et al. 2009)
Pero, qu es lo que va a ocurrir con esta pandemia? En este
momento, segn la OMS, el proceso se encuentra en fase 6. Esto
quiere decir que el virus se propaga de persona a persona en dos
pases de una regin de la OMS, y adems han ocurrido brotes
comunitarios en al menos un tercer pas de una regin distinta.
Es decir, est en marcha una pandemia mundial. Con posterioridad, en un tiempo que no se puede determinar con exactitud,
se ingresar a un perodo posterior al de mxima actividad, en
el que la intensidad de la pandemia en la mayora de los pases
que cuenten con una vigilancia adecuada habr disminuido por
debajo de la intensidad observada en el momento ms lgido
(Fig. 10). Las estadsticas indicarn que la pandemia remite,
pero no se puede descartar que aparezcan nuevas oleadas. Estas
oleadas de actividad de la infeccin se pueden alternar por varios
meses. Ante la disminucin del nmero de casos, las polticas de
salud deben estar muy alertas, puesto que no hay perodos de
actividad e inactividad previstos. Finalmente, cuanto se ingrese
al perodo postpandmico, los casos de Influeza se podrn comRev. peru. biol. 16(2): 227 - 238 (Diciembre 2009)
Fases de la pandemia por influenza

Fases 5 a 6 / Pandemia
Fases 4
Post pico
Fases 1 a 3
Post pandemia
Tiempo
Infecciones
principalmente
animales: pocas
infecciones
humanas
Transmision
sostenida de
humano a
humano
Infeccion
humana
generalizada
Posibilidad de
eventos
recurrentes
Enferm,edad
activa solo a
nivel estacional
Figura 10. Fases de una pandemia por influenza. Slo se declara el nivel pandmico para este virus cuando se presentan casos del mismo en
dos pases de una misma regin y en un tercer pas de una tercera regin de la OMS. Es de esperar que en un futuro mediato se presenten
oleadas del nuevo virus Influenza A/H1N1.
parar a los de los habituales casos de gripe estacional. El virus

pandmico actual posiblemente se comportar como un virus
Influeza estacional de tipo A.
Hay muchos elementos que quedan por conocer. Por ejemplo,
no se sabe con exactitud hasta dnde llegar este nuevo virus
H1N1 y de qu manera va a competir con los virus H1N1
estacionales derivados de la cepa de 1918. Recordemos que el
linaje actual (2009) lleva tres segmentos gnicos que comparten
una ascendencia remota pero comn del virus de 1918 con el
virus estacional humano, entre ellos, el que codifica a la HA.
Ser muy importante determinar cmo las poblaciones en las
diferentes regiones del mundo respondan tanto a nivel de anticuerpos neutralizantes, como a travs de la inmunidad mediada
por clulas. Algunos reportes sealan que aunque los linfocitos T
citotxicos no confieren de una proteccin clnicamente efectiva
contra la infeccin en humanos, pueden mediar de alguna forma
en la proteccin cruzada y heterotpica en respuesta a protena
virales conservadas, al menos en modelos roedores y hasta se ha
observado liberacin viral reducida en humanos, an en ausencia
de anticuerpos contra HA y NA.
Aunque en este momento la enfermedad causada por el nuevo
virus Influenza A/H1N1 es moderada, y solamente se complica
en pacientes con condiciones mdicas previas, debemos recordar
que esta es una nueva forma del virus de la Influenza A, a la cual
la mayora de seres humanos tiene poca o ninguna inmunidad
pre-existente. Por una parte, el virus todava puede causar enfermedad a una proporcin tan grande de personas, que en algunos
lugares podra causar un efecto econmico notable.
El cierre de colegios, de universidades, de espectculos deportivos y otros eventos masivos se ha tomado como una medida de
contencin a la dispersin del virus, pero en algunos escenarios
estas medidas resultan excesivas y resulta siendo mayor (y peor)
el efecto sobre la actividad productiva del lugar que sobre la
dispersin de la enfermedad.
Por otra parte, y quizs ms importante, sea el hecho de que
el nuevo virus Influenza A/H1N1, cuanto ms personas infecte,
y mayor el nmero de lugares que alcance, va a estar sometido a
numerosos y novedosos eventos de recombinacin por reordenamiento con virus pre-existentes, tanto en humanos como en
animales, lo que representa no slo un fenmeno natural para
el virus, que trata de persistir en el ambiente, sino tambin una
amenaza latente para la salud humana, ya que as como este
nuevo virus presenta una alta morbilidad y muy baja mortalidad,
ello no descarta que nuevas cepas virales, emergentes a muy corto
plazo, presenten caractersticas mucho ms severas que las que

estamos atestiguando en la pandemia actual.
Es recomendable estudiar molecularmente los aislados virales
que estn apareciendo en cada regin y correlacionarlos con las
caractersticas clnicas que presentan, es decir hacer un seguimiento molecular del progreso biolgico de este virus en la poblacin humana, con el objeto de estar mejor preparados frente
a una nueva oleada y mejor an, a una nueva pandemia.
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Los actinomicetos en procesos de biofertilizacin

ISSN 1561-0837
COMENTARIO
Utilizacin de los actinomicetos en procesos de biofertilizacin

Presentado:
Aceptado:
Publicado online:
27/08/2009
28/11/2009
12/01/2010
Laboratorio de Microbiologa Ambiental y de Suelos, Grupo de Biotecnologa Ambiental e Industrial. Departamento de Microbiologa, Pontificia
Universidad Javeriana. Bogot, Colombia. Email Marcela Franco: franco@javeriana.edu.co
El mal uso agrcola de los suelos, que desafortunadamente

ocurre en diferentes zonas cultivables, ha ido intensificando
los problemas de fertilidad en los mismos. Particularmente,
el uso intensivo de los fertilizantes y productos fitosanitarios
qumicos ha conllevado a elevar los costos de produccin de
muchos alimentos y otros derivados de la agricultura hacindolos
poco competitivos en el mercado. Los manejos agrcolas ms
sostenibles preconizan la disminucin de agroqumicos, como
alternativa al uso de estos compuestos, estrategias que cada da
cobran ms inters. En relacin con los manejos sostenibles en
agricultura, la posibilidad de usar tcnicas basadas en el manejo
de microorganismos que usualmente viven asociados a las plantas, ocurre en virtud de las acciones positivas que se sabe realizan.
En efecto, determinados microorganismos que se desarrollan en
asociacin con las races de las plantas, en la llamada rizosfera,
estn involucrados en la promocin de crecimiento vegetal mediante un amplio rango de actividades. Estas acciones incluyen
la estimulacin de los ciclos biogeoqumicos de los nutrientes,
mejora de la salud de la planta y la calidad estructural del suelo,
factores claves de la fertilidad del mismo.
Como consecuencia de lo anterior se hace necesario entender
los diferentes factores que regulan la actividad microbiana relacionada con el mantenimiento de la fertilidad del suelo y la nutricin vegetal. Es as que muchas investigaciones han intentado
enfocarse en la bsqueda de microorganismos con habilidad
para mejorar el enraizamiento, disolver el fsforo mineral no
asimilable por la planta, fijar nitrgeno de la atmsfera, producir
siderforos, interactuar con otros microorganismos, entre otras
actividades.
En este contexto, es de resear los pocos estudios publicados
sobre los actinomicetos, bacterias conocidas por desarrollar diversas actividades en el ecosistema, tales como el mejoramiento
de la estructura del suelo y produccin de compuestos bioactivos
con actividad antagonista contra microorganismos patgenos,
siendo los principales productores de antibiticos. Particularmente, se han descrito actividades que pueden catalogar a los
actinomicetos como rizobacterias promotoras del crecimiento
vegetal: PGPR (del ingls Plant Growth Promoting Rhizobacteria).
Es as que cabe resaltar como la lnea de investigacin titulada:
Microorganismos con Potencial Agroindustrial, ha sido pionera
en el avance de este tema (Franco-Correa 1999; Franco-Correa
2001; Orjuela et al. 2003; Martnez et al. 2003; Mrquez et al.
2003; Franco-Correa 2008).
Dado que en investigaciones de ecologa microbiana en
la rizosfera es importante considerar la interaccin entre los
diferentes microorganismos, especialmente entre aquellos que
benefician a las plantas y pueden mejorar la productividad
agrcola, se debe incluir a los hongos formadores de micorrizas
arbusculares. La mayora de las especies de plantas silvestres y

cultivadas forman micorrizas, siendo las llamadas micorrizas
arbusculares (MA) las ms comunes y, concretamente, las que
forman las plantas de inters agronmico, entre ellas cereales,
leguminosas, hortcolas y frutales. Debido a los efectos de las
MA, enfocados hacia la biofertilizacin, fitoestimulacin y bioproteccin de los cultivos, se acepta que el manejo apropiado
de esta simbiosis puede permitir una reduccin significativa
de fertilizantes y fungicidas qumicos, aspectos claves en una
produccin sostenible en agricultura, con los consiguientes
beneficios ecolgicos y econmicos.
Teniendo en cuenta los antecedentes citados se han realizado
dentro del grupo de Biotecnologa Ambiental e Industrial, una
gran cantidad de investigaciones para incrementar los conocimientos sobre actinomicetos, bacterias comunes en el suelo
y que ayudan a mantener el equilibrio ecolgico en zonas con
una alta explotacin agrcola. La finalidad ha sido estudiar la
posibilidad su posible utilizacin como biofertilizante, de ah el
inters de caracterizar estas bacterias como PGPR dilucidando su
comportamiento en cuanto a sus interacciones con las MA para
llegar a concluir la presencia de relaciones sinrgicas benficas
entre estos dos grupos microbiolgicos (Franco-Correa 2008).
Para poder reunir varios aspectos relacionados con la promocin de crecimiento e interaccin con hongos MA se han
trabajado algunas plantas como trbol, frijol y clavel, para luego
continuar en un futuro, las pruebas en cultivos de alto inters
agrcola, particularmente en Colombia.
El estudio de la diversidad gentica en microorganismos como
los actinomicetos tiene gran importancia en la sostenibilidad de
los suelos colombianos, para poder en un futuro cercano presentarlos como un recurso clave a nivel de biotecnologa agrcola,
y as mismo, poder determinar los diferentes patrones que presentan estos microorganismos y su interaccin con los hongos
MA y las plantas que permitan utilizarlos para el seguimiento
de los efectos del cambio ambiental global.
A inicios del siglo XX, Hiltner introdujo el trmino rizosfera
para describir la zona del suelo afectada por el desarrollo de las
races, las cuales inducen la proliferacin de los microorganismos.
Las actividades metablicas de tales poblaciones estimuladas,
tanto desde el punto de vista cualitativo como cuantitativo,
en la rizosfera son de vital importancia para el desarrollo de las
plantas (Azcn-Aguilar et al. 2002). El incremento de la actividad microbiana en la rizosfera, es ejercido por el suministro de
compuestos orgnicos (solubles o insolubles) que aportan los
exudados radicales y otros materiales, en general, residuos vegetales o microbianos, recibe el nombre de efecto rizosfrico.
239
Franco-Correa
El trmino rizobacteria refiere a la capacidad de dichos microorganismos para colonizar preferencialmente las interfases
suelo-raz, donde mantienen poblaciones de individuos a un
nivel que permite su efectividad (Kloepper et al. 1991; Barea
et al. 2005).
Los hongos micorrizgenos y las bacterias fijadoras de N
2
son los componentes ms destacados entre los simbiontes mutualistas. Los hongos de la micorriza, una vez que colonizan
de forma biotrfica la raz, desarrollan un micelio externo que
la conecta con los microhbitats del suelo tanto rizosfrico
como, fundamentalmente, el no-rizosfrico, lo que les permite
desarrollar actividades tales como el ciclado de nutrientes (P y
N fundamentalmente), proteccin frente a estreses biticos y
abiticos, conservacin del suelo (formacin de agregados), establecimiento de las plntulas, reguladores de la sucesin vegetal,
entre otros. Las bacterias simbiticas fijadoras de N (Rhizobium,
2
Frankia y cianobacterias) efectan su relevante funcin en la
rizosfera de plantas de inters tanto en agrosistemas como en
ecosistemas naturales (Barea y Olivares 1998).
Los actinomicetos representan un grupo ubicuo de microorganismos ampliamente distribuido en ecosistemas naturales y
tienen gran importancia en la participacin de la degradacin
de materia orgnica, adems de ciertas propiedades fisiolgicas
que los hacen particulares (Ghanem et al. 2000). En un principio los actinomicetos se incluyeron entre los hongos porque
su morfologa y desarrollo presentaban gran similitud, dotados
de un micelio verdadero; debido a esto se les denomin hongos
radiados. Sin embargo, hoy en da, y dado su carcter procaritico, se sustenta muy bien su clasificacin como bacterias
(Koneman 2001; Prescott 2002).
Estos microorganismos resultan ser abundantes en suelos,
tanto o ms que las mixobacterias (Ben-Omar et al. 1997), sin
embargo, tambin se encuentran en ambientes acuticos, dulces
y marinos (Leiva et al. 2004). Dentro de sus caractersticas
particulares presentan un olor tpico a suelo hmedo por la
produccin de un metabolito llamado geosmina, adicionalmente
presentan una actividad metablica alta, producen terpenoides,
pigmentos y enzimas extracelulares con las que son capaces de
degradar la materia orgnica de origen vegetal y animal (Ezziyyani et al. 2004). Como la gran mayora de bacterias que son
abundantes en suelo, presentan un importante papel ecolgico
en el mismo (Ben-Omar et al. 1997).
En el suelo se encuentran en casi todos los tipos y bajo
condiciones extremas disminuyen levemente la concentracin
de la poblacin. Su nmero vara en gran proporcin segn el
caso, pero es comn encontrarlos en suelos frtiles con concentraciones de 106 UFCg1 de suelo seco. Por lo general se aslan
cepas de actinomicetos en la superficie del suelo y en profundidades entre 2 y 15 cm, ms all de esta profundidad disminuye
la cantidad de stos. El tamao de la comunidad depende del
tipo del suelo, particularmente de algunas de las caractersticas
fsicas, del contenido de materia orgnica y del pH del medio
ambiente (Tate 2000).
Los principales gneros que se aslan a partir de suelos son
Nocardia, Streptomyces y Micromonospora, que pueden estar
presentes como conidias o como hifas vegetativas (Martin
1981). Sin embargo, los mtodos de aislamiento convencionales
muestran que el 95% de los actinomicetos aislados a partir de
240
suelo pertenecen al gnero Streptomyces (Lacey 1973). El uso

de tcnicas moleculares para la deteccin de estas bacterias en
diferentes ambientes ha mostrado la presencia de organismos
de la clase Actinobacteria que no han podido ser aislados por
tcnicas tradicionales de cultivo. Ciertos de estos organismos no
han sido identificados especficamente, y la posicin filogentica
de algunos subgrupos muestra que su divergencia corresponde
con la de los gneros tradicionales de actinomicetos, indicando
una estructura rica en organismos de esta clase y no cultivable
en suelos (Rheims et al. 1999).
Algunos gneros han sido reportados como fijadores de nitrgeno atmosfrico, como Frankia y algunas cepas pertenecientes
a las familias Thermomonosporaceae y Micromonosporaceae
(Valds et al. 2005; Franco-Correa 2008).
Los actinomicetos tambin han sido descritos como agentes
de biocontrol por la capacidad de producir enzimas biodegradativas como quitinasas, glucanasas, peroxidasas y otras,
involucradas en el papel del micoparasitismo que llevan a cabo
estos microorganismos (Franco-Correa 1999; Tokala et al. 2002;
Mrquez et al. 2003). El gnero Streptomyces ha sido descrito
como colonizador de la rizosfera, capaz de ejercer biocontrol
sobre hongos fitopatgenos, producir siderforos, sustancias
promotoras del crecimiento vegetal in vitro, promover la nodulacin y ayudar a los bacteriodes de Rhizobium a la asimilacin
del hierro en la fijacin de nitrgeno en leguminosas, lo cual
contribuye indirectamente a la promocin de crecimiento vegetal
(Tokala et al. 2002).
Las bacterias que colonizan la raz y su zona de influencia
(suelo rizosfrico) son denominadas rizobacterias (Kloepper,
1994 y 1996). La literatura cientfica que describe las actividades
de estas bacterias es amplia (Kloepper et al. 1991, Hass 1991;
OGara et al. 1994; Welller y Thomashow 1994; Glik 1995;
Van de Broek y Vanderleyden 1995; Bashan y Holguin 1998;
Barea 2000; Gutierrez-Maero et al. 2001, 2002; Probanza et al.
2002; de Boer et al. 2003; Persello-Cartieaux et al. 2003; Barea
et al. 2004; Zahir et al. 2004; Gamalero et al. 2004).
El concepto de mycorrhiza helper bacteria (MHB) fue introducido en un Tansley Review: Helper Bacteria: una nueva dimensin
de la simbiosis micorrcica (Garbaye 1994), que ha conllevado
a nuevas investigaciones en el sistema modelo planta-hongo,
en cuanto al significado de estas bacterias que promocionan
la formacin de las micorrizas y ocasionan muchos efectos
fisiolgicos de la interaccin mutualista. El concepto de MHB
es genrico, este depende del tipo de simbiosis micorrcica pero
no de la posicin taxonmica de la bacteria. En relacin con
las MA, han sido descritos muchos ejemplos (Abdel-Fattal y
Mohamedin 2000; Barea et al. 2005; Artusson et al. 2006).
Ciertos actinomicetos (Rhodococcus, Streptomyces y Arthrobacter)
han sido identificados como bacterias que se asocian al micelio
de hongos ectomicorrcicos (Burke et al. 2006), y solo hay una
referencia de Streptomyces coelicolor asociado a Glomus intraradices
en cultivos de sorgo (Abdel-Fatah y Mohamedin 2000).
Aunque hay numerosos estudios referentes a las interacciones
de los hongos MA y rizobacterias, asociaciones entre MA y
actinomicetos se conocen escasamente, por lo que se requieren
investigaciones que permitan la confirmacin experimental
adicional sobre actividades y mecanismos relacionados. Las
investigaciones en micorrizas deben por lo tanto esforzarse haRev. peru. biol. 16(2): 239 - 242 (Diciembre 2009)
Los actinomicetos en procesos de biofertilizacin
cia una comprensin mejorada de los mecanismos funcionales

involucradas en las interacciones en la micorrizosfera, para poder
desarrollar la biotecnologa ad hoc que permita aplicar las combinaciones optimizadas de microorganismos como inoculadores
eficaces dentro de sistemas sostenibles de la produccin vegetal
(Andrade et al. 1997; Artursson et al. 2006).
Los resultados encontrados en la investigacin realizada
dentro del grupo, apoyan, por tanto, interacciones tanto entre
planta-microorganismo, ya sean actinomicetos u hongos MA,
(rizosfera), como MA-actinomicetos (micosfera), para desarrollar
una autentica micorrizosfera (Barea et al. 2005) que promueve el
crecimiento y nutricin de las plantas (Franco-Correa 2008).
Con base en la resea elaborada y en las investigaciones
realizadas en el grupo, se puede concluir que los actinomicetos
han demostrado ser unos microorganismos promisorios en la
biofertilizacin sin afectar los otros microorganismos rizosfricos,
manteniendo el equilibrio rizosfrico, uno de los principales
objetivos en los cuales se basa la investigacin en Microbiologa
de Suelos y la Interaccin Microorganismo-Planta.
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Obituario: Oscar
Serpa
ISSNTovar
1561-0837
OBITUARIO
Oscar Tovar Serpa

Doctor en Ciencias Biolgicas
(1923 2009)
El maestro de las gramneas (poceas) del Per, Dr. Oscar

Tovar, naci el 25 de octubre de 1923 en el pueblo de Conaica
(Huancavelica) y falleci en la ciudad de Lima el 27 de octubre
de 2009. Sus vivencias en el Ande peruano sirvieron para motivar sus estudios universitarios de biologa en la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos, gracias a los cuales explor y
estudi metdicamente la flora peruana.
Sus investigaciones taxonmicas en la familia Asteraceae, y
en particular la revisin del gnero Chuquiraga le permitieron
obtener su doctorado en 1955 en la Universidad Nacional Mayor
de San Marcos. Su mayor produccin cientfica en taxonoma
estuvo en el estudio de las Asterceas y Poceas, entre las que
destacan la revisin de las especies peruanas de los gneros Flotovia (1953), Perezia (1955), Calamagrostis (1960), Poa (1965)
y Festuca (1972).
Desde los inicios de sus investigaciones botnicas el Dr.
Tovar estuvo vinculado al Museo de Historia Natural de la
misma Universidad. Junto a la Dra. Emma Cerrate y al Dr.
Ramn Ferreyra contribuy al crecimiento y fortalecimiento del
Herbario San Marcos desde la dcada de los 1950 y dedic su
vida al fortalecimiento de este herbario con sus innumerables
colecciones botnicas.
Desde 1970 fue profesor principal a Dedicacin Exclusiva
del Departamento Acadmico de Ciencias Biolgicas, en el
cual asumi la responsabilidad como Director del Programa
Acadmico de 1971 a 1976; tambin fue primer director del
Instituto de Investigacin de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi (ICBAR) de 1977 1979.
En reconocimiento a su fecunda actividad de investigacin en
1986 se le otorg la condicin de Profesor Emrito. Aun despus
de su jubilacin continu laborando en el museo dedicado a sus
investigaciones, asesorando tesis de posgrado y publicando hasta

tres meses antes de su sensible fallecimiento.
Su innegable contribucin a la flora andina est reflejada en
las 59 especies nuevas que describiera, siete de ellas en la familia
Asteraceae y 52 en las Poaceae; adems de combinaciones nuevas
(dos en cada una de esas familias citadas). Asimismo, ms de
18 taxones en 8 familias botnicas distintas tienen en su epteto
el nombre del Dr. Oscar Tovar, como reconocimiento de otros
botnicos a su trayectoria, entre ellas podemos citar a Nolana
tovariana Ferreyra, Aequatorium tovarii H.Rob. & Cuatrec.,
Liabum tovari Cabrera, Nototriche tovari Krapov., Axinea tovarii
Wurdack, Piptochaetium tovarii Sanchez Vega, Solanum tovarii
S. Knapp. Por ello, en reconocimiento a su experiencia y conocimiento de la flora, sus colegas de la Organizacin para la Flora
Neotrpica lo incorporaron como miembro de la misma desde
sus inicios en 1964.
El trabajo de campo en las diferentes regiones del Per form
parte importante de las actividades del Dr. Tovar, a travs de
las cuales compil sus observaciones sobre la distribucin y
caractersticas de la flora y vegetacin, as como el estado de
conservacin de los ambientes naturales. Una de las expediciones
que le brindo gratos recuerdos fue la de 1977, en la cual el Dr.
Tovar, como contraparte de investigacin de los desaparecidos
botnicos norteamericanos Richard E. Schultes y Timothy Plowman, recolectaron a lo largo de la parte peruana del ro Amazonas; resultado de esta expedicin ms de 1500 ejemplares de la
misma forman parte de la coleccin del Herbario San Marcos.
En la dcada de 1990 el Dr. Tovar con su espritu explorador y
de estudio contino participo en los viajes de colectas del Centro
de Datos para la conservacin de la Universidad Nacional Agraria
la Molina (UNALM).
243
Obituario: Oscar Tovar Serpa
El rico legado del Dr. Tovar se extiende tambin a las reas

de la biogeografa, florstica y de la conservacin. Como resultado de estas inquietudes cientficas estn sus publicaciones:
Las Comunidades Vegetales de la Reserva Nacional de Vicuas de
Pampa Galeras (1973), la Ecomorfologa de algunas Plantas de la
Puna Central del Per (1977), Vegetatio Andinae, I. Datos sobre
las comunidades Vegetales Altoandinas de los andes Centrales del
Per (1982), Plantas Medicinales del Valle del Mantaro (2001),
entre otras.
En 1993, el Dr. Tovar public su contribucin ms importante en la familia Poaceae, Las gramneas del Per, en la cual
rene sus observaciones y estudios, de ms de 35 aos, en 156
gneros de esta diversa e importante familia botnica. Este trabajo se bas en los estudios que realizo tanto en el herbario San
Marcos, como en los herbarios de la Smithsonian (a travs de
una beca de la Fundacin Guggenheim) y del de la Universidad
de Harvard de los Estados Unidos de Norteamrica.
244
La fructfera produccin cientfica, digna a ser imitada,

continu hasta el 2009, cuando en agosto de ese ao sali
publicado Notas sobre las especies de los pastizales entre Iquitos y
Nauta, Loreto, Per.
La calidad humana, sencillez y el espritu siempre crtico del
Dr. Tovar sobre la realidad del Per, sirvi a los que tuvimos
la fortuna de conocerlo de valorar al cientfico y al ciudadano
ejemplar. Esperamos que esta semblanza contribuya a resaltar
los valores y las razones de estima y admiracin por el Dr. Oscar Tovar. Al explorador y estudioso del Per, que l recorri
animoso siempre, emprendedor y sin temor a las dificultades
vaya este homenaje.
Descanse en paz, insigne maestro!

Dra. Betty Milln

Presidenta de la Sociedad Peruana de Botnica
bmillans@gmail.com
Dra. Blanca Len
Vice-presidenta de la Sociedad Peruana de Botnica
blanca.leon@mail.utexas.edu
Mg. Mara Isabel la Torre
Tesorera de la Sociedad Peruana de Botnica
marycano_11@yahoo.com

II Semestre
Volumen 16
Diciembre, 2009
Nmero 2
Contenido
Editorial
145 Los 35 aos de la Revista Peruana de Biologa
Homenaje
147 Manuel Edmundo Tantalen Vidaurre
Trabajos originales
151 A new shrubby species of Nasa Weigend ser. Carunculatae (Urb. & Gilg) Weigend (Loasaceae) from the Amotape-Huancabamba Zone

Nueva especie arbustiva de Nasa Weigend ser. Carunculatae (Urb. & Gilg) Weigend (Loasaceae) de la Zona Amotape-Huancabamba

Tilo Henning, Asuncin Cano and Maximilian Weigend
157 Una nueva especie de Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae) del Norte de Per

A new species of Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae) from Northern Peru

161 Astrocaryum ulei (Arecaceae) newly discovered in Peru


Francis Kahn and Betty Milln
165 Lankesterella poeppigii n. sp. (Apicomplexa, Lankesterellidae) from Bufo poeppigii (Tschudi, 1845) from Peru

Lankesterella poeppigii n. sp. (Apicomplexa, Lankesterellidae) de Bufo poeppigii (Tschudi, 1845) del Per

Ilan Paperna, Patrick Bastien, Jean-Marc Chavatte and Irne Landau
169 Anlisis estructural e inmunohistoqumico de la atresia folicular de Vanellus chilenis (Charadriidae) e Himantopus melanurus (Recurvirostridae)

Structural and immunohistochemical analysis of the follicular atresia of Vanellus chilenis (Charadriidae) and Himantopus melanurus (Recurvirostridae)

Mirian Bulfon y Noem Bee de Speroni
175 Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae)

Distribucin de la cortarrama peruana Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae)

Jeremy N. M. Flanagan, Gunnar Engblom, Irma Franke, Thomas Valqui and Fernando Angulo
183 Dieta de Conepatus chinga (Carnvora: Mephitidae) en un bosque de Polylepis del departamento de Arequipa, Per

Diet of Conepatus chinga (Carnivore: Mephitidae) in an Polylepis forest of the Department of Arequipa, Peru

Csar E. Medina, Cynthia V. Daz, Freddy A. Delgado, Gheraldine A. Ynga y Herlam F. Zela
187 Dieta de murcilagos nectarvoros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes

Diet of nectarivorous bats from the National Park Cerros de Amotape, Tumbes

Edith Arias, Richard Cadenillas y Vctor Pacheco
191 Rendimiento reproductivo de hembras de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) mantenidas con alimento natural

Reproductive Performance of female of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) maintained with natural food

Magali Bazn, Silvia Gmez y Walter Eduardo Reyes
195 Caracterizacin isoenzimatica de seis poblaciones de Annona cherimola Mill. de la Regin La Libertad, Per

Isoenzymic characterization of six populations of Annona cherimola Mill. from La Libertad Region, Peru

203 Conservacin in vitro de Dioscorea alata L. clon caraqueo (Dioscoreaceae)


Misterbino Borges Garca, Yaimara Alarcn Snchez, Bernard Malaurie, Yanet Hernandez Jerez y Juan Jose Silva Pupo
209 Actividad antifngica in vitro de extractos crudos de Piper tuberculatum


Zahyda G.F. Palacios, Guillermo E. Delgado, Mario C. Moreno, Massuo J. Kato y Consuelo Rojas
Notas cientficas
215 Flora vascular y vegetacin de los humedales de Puerto Viejo


219 Primer registro de Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) (Mammalia: Didelphidae) para Loreto, Per

First record of Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) (Mammalia: Didelphidae) for Loreto, Peru

Liz Huaman, Richard Cadenillas y Vctor Pacheco
221 Adiciones a la avifauna de los Humedales de Ite, costa sur de Per


Jhonson K. Vizcarra, Nataly Hidalgo y Elisban Chino
227 Los virus Influenza y la nueva pandemia A/H1N1


Miguel Talledo y Kattya Zumaeta
239 Utilizacin de los actinomicetos en procesos de biofertilizacin


Obituario
243 Oscar Tovar Serpa
(Contina...)

REVISTA PERUANA DE BIOLOGÍA v16n2

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Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Facultad de Ciencias Biolgicas

Revista Peruana de Biologa

rgano Oficial de la Facultad de Ciencias Biolgicas de la

Foto en cartula: Nasa sanagoranensis sp. nov. Cortesia: Asuncin Cano.

Revista Peruana de Biologa Rev. peru. biol. - ISSN 1561-0837

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:

Revista Peruana de Biologa

Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Tilo Henning, Asuncin Cano and Maximilian Weigend

A new species of Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae) from Northern Peru

Abundio Sagstegui y Eric F. Rodrguez

161 Astrocaryum ulei (Arecaceae) newly discovered in Peru

Astrocaryum ulei (Arecaceae), nuevo registro para el Per

Francis Kahn and Betty Milln

Ilan Paperna, Patrick Bastien, Jean-Marc Chavatte and Irne Landau

Mirian Bulfon y Noem Bee de Speroni

175 Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae)

Distribucin de la cortarrama peruana Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae)

Edith Arias, Richard Cadenillas y Vctor Pacheco

Magali Bazn, Silvia Gmez y Walter Eduardo Reyes

Ftima Zavala, Radigud Fernndez, Edgardo Polo, Fernando Valderrama

203 Conservacin in vitro de Dioscorea alata L. clon caraqueo (Dioscoreaceae)

In vitro conservation of Dioscorea alata L. clon caraqueo (Dioscoreaceae)

209 Actividad antifngica in vitro de extractos crudos de Piper tuberculatum

In vitro antifungal activity of crude extracts of Piper tuberculatum

Vascular flora and vegetation from Puerto Viejo wetland

Mara I. La Torre y Hctor Aponte

Liz Huaman, Richard Cadenillas y Vctor Pacheco

221 Adiciones a la avifauna de los Humedales de Ite, costa sur de Per

Additions to the avifauna of Ite Wetlands, south coast of Peru

Jhonson K. Vizcarra, Nataly Hidalgo y Elisban Chino

Influenza virus and the new Influenza A/H1N1 pandemics

Miguel Talledo y Kattya Zumaeta

239 Utilizacin de los actinomicetos en procesos de biofertilizacin

Use of actinomycetes in processes biofertilization

Rev. peru. biol. 16(2): 145 - 146 (Diciembre 2009)

Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM

Los 35 aos de la Revista Peruana de Biologa

plementacin de una poltica que inclua diferentes herramientas

Dentro de la universidad las condiciones haban cambiado, se

Dos escenarios, la diferencia con los pioneros

En el nivel internacional las revistas cientficas comienzan a

Los editores en el primer volumen fueron Manuel Tantalen,

Rev. peru. biol. 16(2): 145 - 146 (Diciembre 2009)

el desconocimiento es ms patente en las nuevas generaciones,

Rev. peru. biol. 16(2): 145 - 146 (Diciembre 2009)

Rev. peru. biol. 16(2): 147- 150 (Diciembre 2009)

Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM

Manuel Edmundo Tantalen Vidaurre

Las siguientes lneas son un homenaje al doctor Manuel

con sta revista como miembro del Comit Consultivo. Fue

Homenaje a Manuel Tantalen

todo en las investigaciones, elaboracin de escritos y direccin

Publicaciones cientficas del doctor Manuel Edmundo Tantalen Vidaurre

Observaciones sobre la biologa del cisticercoide de Hymenolepis

Rev. peru. biol. 16(2): 147- 150 (Diciembre 2009)

Homenaje a Manuel Tantalen

Nematode larvae with medical importance found in sea fish from

Homenaje a Manuel Tantalen

Wild animals endoparasites (Nemathelminthes and Plathelminthes)

Rev. peru. biol. 16(2): 147- 150 (Diciembre 2009)

Rev. peru. biol. 16(2): 151- 156 (Diciembre 2009)

Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM