CONFERENCIA

VIRUS
1. INTRODUCCIN
Los virus son patgenos infecciosos demasiado pequeos para ser vistos en el
microscopio de luz, pero que a pesar de su tamao son capaces de causar un
caos. Las formas ms simples de virus estn compuestas por una pequea
porcin de cido nucleico rodeado de una cubierta proteica (o envoltura
proteica o cpside). Como en el caso de otros organismos, los virus portan
informacin gentica en sus cidos nucleicos, los cuales tpicamente codifican
tres o ms protenas. Todos los virus son parsitos obligados que dependen de
la maquinaria celular de sus hospedantes para reproducirse. Los virus no son
activos fuera de sus hospedantes (o husped u hospedero), lo cual ha llevado
a que muchos sugieran que no son organismos vivos. Todos los tipos de
organismos vivos incluyendo animales, plantas, hongos y bacterias son
hospedantes de virus, pero la mayora de los virus infecta solo un tipo de
hospedante. Los virus causan muchas e importantes enfermedades vegetales y
son responsables por prdidas en el rendimiento y la calidad de los cultivos en
todas partes del mundo.
El objetivo de este captulo es brindar una sinopsis del fascinante mundo
microscpico de los virus vegetales y describir el concepto bsico de virus, la
estructura de las partculas y genomas virales, los ciclos de vida de los virus, la
evolucin y diversidad de los virus vegetales, as como tambin las ms
comunes presentaciones y manifestaciones de las enfermedades virales en
plantas y los principales enfoques para el manejo de las mismas.
2. HISTORIA
Los comienzos de la virologa vegetal se remontan a finales del siglo XIX,
cuando el microbilogo holands Martinus Beijerinck y el cientfico ruso Dmitrii
Iwanowski investigaban la causa de una misteriosa enfermedad del tabaco
(Scholthof 2001). Estos investigadores, en forma independiente, describieron
un agente inusual que causaba la enfermedad del mosaico en tabaco (Zaitlin,
1998). Lo que distingua a este agente de otros agentes causales de
enfermedades era su tamao mucho menor al de otros microorganismos. Este
agente, posteriormente denominado virus del mosaico del tabaco (Tobacco
mosaic virus, TMV), fue el primer virus en ser descrito. Desde entonces, un
gran nmero de diversos virus han sido encontrados en plantas, animales,
hongos y bacterias. El nmero actual de virus reconocidos es cerca de 4,000
de los cuales cerca de 1,000 son virus vegetales. La principal razn por la cual

estudiamos los virus vegetales es el impacto negativo que las enfermedades

virales tienen en la produccin de los cultivos. Histricamente, los virus han
sido percibidos como una amenaza casi exclusiva a la sanidad humana, animal
y vegetal. Sin embargo, los recientes progresos como resultado de un mayor
entendimiento de las interacciones virus-hospedante han transformado a los
virus en importantes herramientas biomdicas y biotecnolgicas. Por ejemplo,
los virus vegetales se usan para producir en las plantas grandes cantidades de
protenas de inters (Pogue et al., 2002) y para desarrollar vacunas seguras y
de bajo costo contra virus humanos y animales (Walmsley y Arntzen 2000).
3. BIOLOGA BSICA
Los virus representan no slo otro grupo de patgenos, sino una forma de vida
fundamentalmente diferente. A diferencia de otros organismos vivos, los virus
son no-celulares. En contraste a las clulas, que se multiplican dividindose en
clulas hijas, los virus se organizan a partir de sus propios componentes
estructurales. Las partculas virales maduras estn inactivas; se activan y
replican slo dentro de las clulas infectadas. En otras palabras, los virus son
parsitos obligados que no pueden ser mantenidos en los medios de cultivos
apropiados para clulas bacterianas, fngicas, vegetales o animales. Todos los
virus estn desprovistos de las maquinarias celulares para sintetizar protenas
y producir energa. Como regla general, las partculas virales son inmviles
fuera del hospedante infectado; necesitan de la ayuda de otros organismos o
del ambiente para su diseminacin.
4. MORFOLOGA
Hay un simple principio estructural que se puede aplicar virtualmente a
cualquier virus en su forma madura. Las partculas virales (viriones) estn
compuestas por dos partes principales: el genoma compuesto de cido
nucleico, y una cubierta proteica, la cual protege la partcula viral. Adems,
algunas partculas virales estn recubiertas por una membrana externa
compuesta de lpidos y protenas (o membrana lipoproteica). Las cubiertas
proteicas (o cpsides) de los virus vegetales se ensamblan siguiendo uno de
dos tipos fundamentales de simetra. El primer tipo de virin es helicoidal (casi
elongado). Hay dos variantes principales de virus elongados: los bastones (o
barra o vara) rgidos (Figura 1) y los filamentos flexuosos (Figura 2). En ambas
variantes, el cido nucleico est altamente organizado: toma la misma
conformacin helicoidal que la cpside proteica. El segundo tipo de partcula
viral es icosadrica (casi esfrica, Figura 3); las variantes de esta forma bsica
incluyen a los viriones baciliformes (Figura 4) y los viriones gemelos
compuestos por la unin de dos icosaedros incompletos (Figura 5). En los
viriones icosadricos, el cido nucleico genmico forma una esfera
parcialmente organizada dentro de la cpside proteica. Tanto los viriones

icosadricos como los elongados pueden auto-ensamblarse en un tubo de

ensayo si el cido nucleico y las subunidades proteicas se incuban bajo
condiciones ptimas para su desarrollo.

Figura 1. Partculas en forma de bastn (o vara) del virus del mosaico del tabaco (TMV) (300
nm x 18 nm) (Cortesa H.D. Shew, de Scholthof, K-B.G. 2000).

Figura 2. Partculas en forma de filamentos flexuosos del virus Y de la papa (PVY) (Usado con
permiso de R.A.C. Jones)

Figura 3. Partculas icosadricas (esfricas) del virus enano del arroz (Rice dwarf virus) (70 nm
dimetro) (Cortesia I. Kimura)

Figura 4. Partculas baciliformes del virus baciliforme del tungro del arroz (Rice tungro
bacilliform virus) (Cortesa H. Hibino)

Figura 5. Dos partculas gemelas del virus del enrollamiento de la hoja amarilla de tomate
(Tomato yellow leaf curl virus), un geminivirus. (Cortesa H. Czosnek)

Los virus son los organismos conocidos ms pequeos. El dimetro tpico de

un virus vegetal esfrico es aproximadamente 30 nm. La partculas rgidas, en
forma de bastn, del TMV miden 300 x 18 nm y consisten de un genoma de
ARN de alrededor de 6,400 nucletidos encapsulados por 2,130 copias de la
cubierta proteica del TMV. Algunos de los virus filamentosos alcanzan una
longitud cercana a los 2000 nm o 2 m. A modo de comparacin, el tamao
tpico de una clula de mesfilo foliar mide alrededor de 50 m.
5. REPLICACIN
Como en cualquier otro organismo, la informacin para la replicacin de los
virus est contenida dentro de sus genomas (Figura 6).

F
igura 6. Diagrama del genoma del virus del mosaico del tabaco (Tobacco mosaic virus, TMV) El
genoma del TMV es una molcula de ARN mensajero que produce 4 protenas durante la
infeccin viral. El ARN posee una estructura protectora (Cap) en el extremo 5 y una estructura
similar al ARNt cargada con el aminocido histidina (His) en el extremo 3. Dos protenas ARN
polimerasas son producidas. Una protena posee dominios de metiltransferasa (MET, enzima
protectora) y ARN helicasa (HEL). Otra protena es producida cuando los ribosomas saltean a
un codn de detenimiento no especfico UAG; adems de MET y HEL, contiene un dominio de
ARN polimerasa dependiente de RNA (RdRp). A partir del ARN viral se producen otras dos
protenas, una protena de movimiento (MP) y otra protena de cpside (CP). (Cortesa V.
Dolja). Genome replication: Replicacin del genoma. Assembly: Ensamblaje. Transport:
Transporte.

Aunque el material gentico de la mayora de los organismos consiste en ADN

de cadena doble (ADNcd), solo una minora de los virus vegetales posee
genomas de ADNcd. Los genomas de otros virus vegetales estn compuestos
de ADN de cadena simple (ADNcs). Sin embargo, la mayora de los virus
vegetales no utilizan ADN en ningn momento. En cambio, los genomas de
casi todos los virus vegetales estn constituidos de ARN. La mayora de estos
genomas estn compuestos de ARN de cadena simple (ARNcs) que tienen la
misma polaridad (sentido positivo) que las molculas de ARN mensajero de la
clula. Algunos virus de ARN utilizan ARNcs de polaridad negativa, y algunos
otros tienen genomas compuestos de ADNcd. Debido a la enorme variabilidad
en la naturaleza del material gentico de los virus, los ciclos replicativos de
diferentes virus son frecuentemente muy distintos entre s.
Dado que los virus vegetales son parsitos biotrficos obligados, sus ciclos de
vida comienzan con la penetracin del virin a la clula. Los virus vegetales no
pueden penetrar por s solos la cutcula y la pared celular de las plantas. Se
cree que el virin ingresa al citoplasma de la clula en forma pasiva, a travs
de heridas causadas por dao mecnico en la cutcula y pared celular. El paso
siguiente en la infeccin viral es la remocin parcial o total de la cubierta
proteica del virin en el citoplasma. Luego, la clula interviene en la expresin
del genoma viral proveyendo un aparato de transcripcin (para los virus de
ADN) y un aparato de traduccin (para todos los virus). Los virus de ADN

deben ser transportados al ncleo para la transcripcin y de esta manera tener

acceso a las protenas celulares necesarias para la produccin de ARN
mensajero a partir de ADN viral. La traduccin de ARN viral en el citoplasma
produce protenas virales que son necesarias para completar el ciclo de vida
del virus.
Todos los virus deben formar al menos tres tipos de protenas: protenas de
replicacin esenciales para la produccin de cidos nucleicos, protenas
estructurales que conforman la cubierta proteica y otros componentes de los
viriones, y protenas de movimiento que sirven de intermediarias en el
transporte de los virus entre las clulas vegetales (Figura 6). Las protenas de
replicacin viral se combinan con las protenas celulares para producir un
complejo de protenas que fabrican mltiples copias del genoma viral. Estos
nuevos genomas interactan con las protenas estructurales para formar
nuevos viriones. El siguiente diagrama (Figura 7) ilustra los pasos que se dan
dentro de la clula durante la replicacin del virus del mosaico del tabaco
(TMV).

Figura 7. Ciclo de replicacin del virus del mosaico del tabaco (Tobacco mosaic virus, TMV). El
TMV ingresa a una clula vegetal herida para empezar el ciclo de replicacin [1]. A medida que
las molculas de la protena protectora (CP) se desprenden del ARN [2], los ribosomas del
hospedante comienzan la traduccin de dos protenas asociadas a replicasas. Las protenas
replicasas (RP) se usan para generar un patrn de ARN en sentido negativo (sentido -) a partir
del virus de ARN [3]. Este ARN de sentido es, a su vez, usado para generar tanto ARN del

TMV de cadena completa de sentido positivo (sentido +) como ARNs sub-genmicos (sgARNs)
de sentido + [5] que son usados para la expresin de la protena de movimiento (MP) y de la
CP. Los ARN del TMV de sentido + son encapsulados por la CP para formar nuevas partculas
de TMV [6] o envueltos por la MP [7] para permitir que se muevan a una clula adyacente y as
iniciar un nuevo ciclo de replicacin (Dibujo cortesa Vickie Brewster: a partir de K.-B. G.
Scholthof 2000).

El paso siguiente en el ciclo de reproduccin viral es el movimiento del virus a

las clulas vecinas. Dependiendo del tipo de virus, el transporte de los
genomas virales o los viriones a las clulas vecinas se produce a travs de
pequeos canales, llamados plasmodesmos, que forman conexiones entre las
clulas. Muchos virus producen protenas de movimiento que modifican los
canales plasmodesmticos y posibilitan el movimiento viral hacia las clulas
circundantes. El siguiente diagrama (Figura 8) ilustra el movimiento de TMV
desde una clula infectada hacia una clula vecina.

Figura 8. Movimiento clula a clula del virus del mosaico del tabaco (Tobacco mosaic virus,
TMV). En este modelo, la protena de movimiento (MP) se une al ARN viral [1]. Las protenas
del hospedante y/o otras protenas codificadas por el virus son incluidas en el complejo de MP
[2]. El complejo MP se mueve de una clula a otra a travs de los plasmodesma [3]. Cuando el
complejo se encuentra en otra clula nueva, se cree que la MP (y otras protenas del
hospedante) son liberadas del ARN del TMV [4], lo que permite la traduccin del ARN genmico
para la expresin de las protenas de replicacin (replicasas) y as iniciar un nuevo ciclo de
replicacin. (Dibujo cortesa Vickie Brewster: a partir de K.-B. G. Scholthof 2000). Cell wall:
Pared celular. Infected cell: Clula infectada. Healthy cell: Clula sana. Host protein: Protena
del hospedante. Plasmodesmata: Plasmodesmos. Desmotubule: Desmotbulo. Replicase
protein: Protena de replicacin (replicasas)

El proceso de movimiento de clula a clula es relativamente lento: el tiempo

de multiplicacin viral en una clula y su posterior movimiento a otra vara entre
una y varias horas. Para poder colonizar exitosamente toda la planta, el virus
necesita ingresar al sistema vascular. El proceso de transporte sistmico o de
larga distancia normalmente se da a travs de los tubos cribosos del floema,
donde los virus se mueven pasivamente con el flujo de fotosintatos. Luego de
una dispersin viral sistmica relativamente rpida (centmetros por hora) en el
floema, el virus pasa del floema a las clulas circundantes, donde se reproduce
y disemina movindose de clula a clula. El tiempo entre la infeccin inicial de
una o pocas clulas y la infeccin sistmica del hospedante vara entre unos
pocos das a pocas semanas, dependiendo del virus, el hospedante y las
condiciones ambientales. La transmisin de un virus de una planta a otra (ver
seccin supervivencia y diseminacin) completan el ciclo de vida del virus.
6. SISTEMTICA
Idealmente, la sistemtica (el estudio de las distintas clases de organismos y
las relaciones entre ellos) debera reflejar la historia evolutiva de las especies
biolgicas. Dicha historia puede construirse a travs del anlisis de
antecesores fsiles y por la comparacin de los genes de organismos
existentes (anlisis filogenticos). Debido a que no hay registros fsiles virales,
su evolucin puede reconstruirse con cierta certeza solo a travs de anlisis
filogenticos. Este tipo de anlisis tiene una resolucin relativamente buena a
niveles taxonmicos intermedios, tales como gnero y familia del virus. Sin
embargo, debido a la propia naturaleza de las formas de vida virales, se vuelve
ms complicado o an poco factible a niveles inferiores (especie) o superiores.
Debido a que los virus presentan altas tasas de replicacin y mutacin, cada
ciclo replicativo produce un nmero de variantes genticamente similares pero
no idnticas. La posterior seleccin y evolucin de estos genomas levemente
diferentes da como resultado un continuo de variantes que van desde
mutaciones puntuales hasta cepas virales. A diferencia de los organismos
celulares, los cuales parecen haberse originado a partir de un ancestro comn,
es muy factible que los virus hayan tenido orgenes mltiples. La diversidad de
orgenes de los distintos grupos de virus permite que su clasificacin evolutiva
pueda hacerse solo dentro de ciertos tipos de virus, tales como los virus que
tienen genomas de ARN de sentido positivo, o los virus de genomas pequeos
de ADNcs.
Al considerar la clasificacin de los virus vegetales, no debemos olvidar que el
primer virus vegetal fue purificado y caracterizado a mediados de 1930.
Anteriormente, la mayora de los virlogos vegetales daban nombre a los virus
en base al hospedante en el cual el virus haba sido encontrado y de acuerdo al
tipo de sntoma que ese virus causaba en dicho hospedante. Por ejemplo, el
virus del tabaco del mosaico fue descrito por primera vez en plantas de tabaco,

en las cuales induca un mosaico en las hojas (Figura 9). Los nombres de los
virus son usualmente expresados como acrnimos (nota del traductor:
derivados de sus siglas en ingls); por ejemplo el virus del tabaco del mosaico
es abreviado TMV (del ingls Tobacco mosaic virus), y el virus del
marchitamiento moteado del tomate es abreviado TSWV (del ingls Tomato
spotted wilt virus). Los nombres de muchos gneros y familias de virus derivan
de algn virus importante dentro de la familia. Por ejemplo, el nombre de la
familia Bromoviridae deriva del Brome mosaic virus, el cual est en dicha
familia.

Figura 9. Patrn tpico de mosaico en hojas de tabaco infectadas con el virus del mosaico del
tabaco (Tobacco mosaic virus) (Cortesa H.D. Shew: a partir de K.-B.G. Scholthof 2000).

Las mayores subdivisiones de virus vegetales estn definidas por la

constitucin
qumica
de
sus
genomas
(Plant
Viruses
Online http://image.fs.uidaho.edu/vide/refs.htm ). En general, la mayor parte de
los virus vegetales poseen genomas de ARN de cadena simple de sentido
positivo, y estos virus reciben entonces el nombre de virus de ARN de cadena
positiva. Dentro de esta categora, existen numerosos ejemplos de familias de
virus de importancia econmica, tales como Bromoviridae, Closteroviridae,
Luteoviridae, y Potyviridae. Relativamente pocos virus vegetales, tales como
las familias Bunyaviridae y Rhabdoviridae poseen genomas de ARN de sentido
negativo. Reoviridae es la familia ms grande de virus de ARN de doble
cadena. Solamente los virus de la familia Caulimoviridae (tambin conocidos
como para-retrovirus), poseen genomas de ADN de doble cadena y para su
replicacin es necesaria la presencia de un ARN intermediario. Los verdaderos
virus vegetales de ADN estn dentro de la familia Geminiviridae, la cual es muy
amplia y tiene gran importancia econmica. Estos virus poseen genomas de

ADNcs, y tienen un ADNcd intermediario en sus ciclos de vida (Hull 2002). Las
relaciones evolutivas entre de los virus de cadena positiva, los de cadena
negativa y los virus de ARNcd, as como en los para-retrovirus y los virus de
ADNcs son extremadamente distantes y probablemente inexistentes.
7. SUPERVIVENCIA Y DISEMINACIN
La supervivencia a largo plazo (incluso por dcadas) de relativamente pocos
virus, tales como TMV, se da en el ambiente o por la transmisin mecnica
pasiva de una planta a otra (Ford y Evans, 2003). La mayora de los virus
vegetales son transmitidos en forma activa de una planta infectada a otra sana
por un organismo vivo, llamado vector. Los artrpodos herbvoros, nematodos,
y hongos fitfagos son los principales tipos de vectores de virus vegetales
(Walkey, 1991). Entre ellos, los fidos y las moscas blancas (Figuras 10 A, B,
C) tienen la capacidad de transmitir el mayor nmero de especies de virus. La
mayora de los virus se transmiten activamente por vectores a plantas sanas en
cuestin de segundos, horas o das. Adems, algunos virus se transmiten a
partir plantas infectadas cuando stas son propagadas vegetativamente, por
ejemplo, como tubrculos o injertos. Tambin, puede haber transmisin
vertical a partir de semillas o polen de plantas infectadas. Este tipo de
transmisin es particularmente importante para la supervivencia invernal de los
virus.

Figura 10. Mosca blanca de invernculo (Trialeurodes vaporariorum), un vector de virus

vegetales. A, adulto maduro. B, ninfas. C, moscas blancas adultas en la superficie inferior
(envs) de una hoja de zapallo. (Fotos cortesa W. M. Wintermantel, USDA-ARS, Salinas, CA, a
partir de Wintermantel 2004)

La transmisin de los virus a travs de un vector es un proceso sumamente

especfico. Cada virus puede transmitirse solamente por un tipo de vector (por
ejemplo, fido) y no por otro (por ejemplo, mosca blanca). Contrariamente,
cada especie de vector (por ejemplo el fido verde del durazno Myzus
persicae) puede transmitir algunos virus (por ejemplo, el virus amarillo de la
remolacha, o Beet yellow virus) pero no otros (por ejemplo, el virus de la
tristeza de los ctricos, o Citrus tristeza virus), a pesar de que estos virus son
genticamente muy similares entre s.
La interaccin entre un virus y su vector especifico, y que da como resultado la
transmisin viral, vara entre diferentes vectores. Las relaciones que se dan
entre los virus y sus vectores son complejas y de gran inters para los virlogos
vegetales ya que los vectores proveen el principal modo de dispersin de
muchos de los virus que causan importantes prdidas econmicas. Para
algunas combinaciones de virus-vector, la interaccin entre el virus y su vector
es muy superficial y es el resultado de la fijacin del virus a las superficies
externas de las partes bucales del vector. Por ejemplo, los virus del
genero Potyvirus producen una protena especial llamada componente
ayudante (helper component) que acta como adhesivo entre los viriones y
los estiletes de los fidos. En este caso, la adquisicin del virus a partir de
plantas infectadas y la inoculacin del virus en plantas sanas toma de
segundos a minutos (Pirone y Blanc, 1996). Contrariamente, los virus de la
familia Luteoviridae circulan en sus vectores (fidos) movindose a travs de la
pared intestinal (o: hemocel) hacia la cavidad corporal, y recin as pasa a la
saliva del fido (Figura 11).

Figura 11. A. Hembra adulta y ptero (sin alas) inmaduro del fido de la avena Rhopalosiphum
padi. Esta y otras especies de fidos son vectores de los virus que causan BYD. (Cortesa G.W.
Bishop y S.E. Halbert, a partir de DArcy y Domier 2000). B. Diagrama del fido vector

alimentndose en una planta hospedante, y mostrando el camino interno de los virus que
causan el enanismo amarillo de la cebada. (Diagrama cortesa L.L. Domier, a partir de DArcy y
Domier 2000).

A estos virus, les toma cerca de 12 horas circular dentro de su vector (fido)
antes de poder ser transmitidos a otra planta (Gray y Gildow, 2003). Para otros
vectores de virus vegetales, la relacin es muy ntima y los virus en realidad
se multiplican dentro de las clulas de sus insectos vectores. Por ejemplo, el
virus del marchitamiento moteado del tomate (Tomato spotted wilt virus) se
multiplica en las clulas de su vector (thrips), y una vez que los thrips adquieren
el virus lo pueden transmitir mientras vivan (Sherwood et al., 2003). A estos
virus vegetales que se multiplican en sus insectos vectores se los consideran
virus de plantas y de insectos simultneamente. Debido a que las prcticas de
manejo de enfermedades con frecuencia estn diseadas para controlar a los
vectores, entender el proceso de transmisin viral es de suma importancia para
el desarrollo de estrategias efectivas de manejo de enfermedades causadas
por virus vegetales.
8. INTERACCIONES PLANTA-VIRUS
En teora, los virus pueden infectar todas las especies de plantas cultivadas y
silvestres. Sin embargo, los rangos de hospedantes de cada virus son
variables, pudiendo ser muy reducidos o muy amplios. Por ejemplo, el virus de
la tristeza de los ctricos (Citrus tristeza virus) infecta solamente a pocas
especies del gnero Citrus, mientras que el virus del mosaico del pepino
(Cucumber mosaic virus) afecta a ms de 1000 especies en 85 familias de
plantas. La susceptibilidad o resistencia de las especies y cultivares vegetales
a los virus est determinada principalmente por el genotipo del hospedante.
Las plantas poseen mecanismos activos y pasivos para prevenir la infeccin
viral. Las defensas pasivas se dan cuando la planta no produce uno o ms de
los factores requeridos para la reproduccin del virus y su dispersin en el
hospedante. Las defensas activas incluyen la deteccin y destruccin de
clulas infectadas con el virus, y son producidas por genes de resistencia
especficos en la planta. Normalmente, los genes de resistencia son efectivos
solamente contra un virus en particular. Adems, las plantas poseen un sistema
general de defensa comparable con el sistema inmune animal. La principal
diferencia entre ambos es que el sistema inmune animal acta sobre las
protenas del patgeno, mientras que el sistema de defensa vegetal, conocido
como silenciamiento por ARN (RNA silencing), detecta y degrada las
molculas de ARN viral (Wassenegger y Plissier 1998).
Dependiendo de la combinacin especial de virus y hospedante, y de las
condiciones ambientales, la respuesta vegetal a una infeccin puede ser desde
asintomtica hasta enfermedad severa y muerte de la planta. En algunos
casos, en el lugar de infeccin se desarrollan lesiones localizadas (pequeos

puntos clorticos y necrticos) (Figura 12) En la mayora de los casos, los virus
se dispersan a travs de toda la planta causando una infeccin sistmica.

Figura 12. Hojas de poroto (o frejol) Pinto con lesiones necrticas localizadas causadas por el
virus del mosaico del tabaco (Tobacco mosaic virus) (izquierda) [vista lejana]. Los puntos
marrones oscuros en las hojas corresponden a los lugares donde el virus penetra la hoja,
causando la muerte del tejido circundante (derecha) [acercamiento]. Las reas blancas de la
hoja con forma irregular son tpicas del dao foliar causado por el frotado excesivo durante la
inoculacin (Fotos cortesa R. Ford, a partir de: Ford y Evans 2003).

Los sntomas foliares tpicos de enfermedades virales incluyen patrones de

mosaico (Figura 9), lesiones clorticas o necrticas (Figura 13), amarillamiento,
estras o franjas (Figura 14 y 15), descoloracin y formacin de bandas en las
nervaduras (Figura 16) y enrollamiento y curvatura foliar (Figura 17). Los
sntomas florales incluyen deformacin y cambio en el color de las flores, con
posible mosaico, llamado corrimiento o quebrado del color (Figura 18 y 19).
Los sntomas en frutos y otros rganos vegetales incluyen patrones de mosaico
(Figura 20), achaparramiento, descoloracin o malformacin (Figura 21), y
anillados clorticos (Figura 22 y 23). Los tallos de las plantas pueden
desarrollar quebraduras, hundimientos y tumores en respuesta a la infeccin
viral (Figura 24).

Figura 13. Virus del moteado del man (Peanut mottle virus), lesiones clorticas en hojas de
frejol (poroto) (Cortesa C.W. Kuhn)

Figura 14. Virus de la hoja blanca de arroz (Rice hoja blanca virus), amarillamiento y clorosis en
hojas de arroz (Cortesa R.K. Webster y P.S. Gunnell).

Figura 15. Virus del mosaico ahusado estriado del trigo (Wheat spindle streak mosaic virus),
estras clorticas en hoja (Cortesa M.V. Wiese)

Figura 16. Virus de la hoja enrollada del zapallo (Squash leaf curl virus) en zapallo calabaza,
sntoma de bandas nervales (Cortesa R. Providenti)

Figura 17. Virus del mosaico comn del frejol (o poroto) en frejol, sntoma de hoja enrollada
(Cortesa E. Drijfhout)

Figura 18. Virus del quebrado de color del tulipn (Tulip breaking virus) en tulipanes (Cortesa
G. Schumann)

Figura 19. Virus del quebrado de la flor de Pelargonium (Pelargonium flower break virus) en
geranio, sntoma de quebrado de color. Fila superior: sana; fila media: sntomas dbiles; fila
inferior: sntomas severos. Las columnas 1-4 son cultivares tetraploides, y la columna 5 es un
cultivar diploide (Cortesa W. Elsner).

Figura 20. Virus de la mancha anillada de la papaya (Papaya ringspot virus) en zapallo de
verano (o calabacita), mosaico en el fruto (fruto sano a la derecha) (Cortesa T.A. Zitter).

Figura 21. Virus del mosaico amarillo del zucchini (Zucchini yellow mosaic virus) en zapallo de
verano (o calabacita), deformacin del fruto (Cortesa R. Providenti).

Figura 22. Virus del marchitamiento manchado del tomate (Tomato spotted wilt virus) en fruto
de tomate, manchas anilladas clorticas (Cortesa J.E. Thomas, a partir de Sherwood et al.
2003).

Figura 23. Virus plum pox o virus de la enfermedad Sharka del ciruelo (Plum pox virus) en
fruto de durazno, patrones de anillos clorticos (Cortesa P. Gentit, a partir de Levy et al. 2000).

Figura 24. Enfermedad de la corteza corchosa de la vid, cavidades profundas en la corteza de

la gua de vid (Cortesa A.C. Goheen).

Los sntomas inducidos por los virus vegetales conllevan a una reduccin de la
calidad y rendimiento de los cultivos. La importancia de estas prdidas queda
demostrada por los tres siguientes ejemplos. En frica, el virus del
hinchamiento de los brotes del cacao (Cacao swollen shoot virus) (Bowers et
al., 2001) causa, aproximadamente, prdidas anuales de 50,000 toneladas de
granos de cacao lo cual representa un valor estimado de $28 millones de
dlares. En el sudeste asitico, la infeccin del arroz con el virus del tungro del
arroz (Rice tungro virus) provoca una prdida anual estimada de $1.5 billones
de dlares (Hull 2002). El virus del marchitamiento manchado del tomate
(Tomato spotted wilt virus) infecta a una amplia variedad de plantas, incluyendo
tomate, man y tabaco (Sherwood et al., 2003), y las prdidas anuales
mundiales estimadas debido a la infeccin por este virus rondan el $1 billn de
dlares (Hull 2002).
El resultado final de la infeccin viral es una reduccin en el crecimiento
vegetal, disminucin del rendimiento, menor calidad y prdidas econmicas
para aquellos que trabajan en la produccin vegetal. La mayora de los
sntomas inducidos por los virus pueden darse tambin debido a condiciones
ambientales adversas y a enfermedades causadas por otros agentes
fitopatgenos. Por esta razn, el correcto diagnstico de enfermedades virales
normalmente requiere de pruebas especficas de laboratorio.
9. DIAGNSTICO
VEGETALES

DE ENFERMEDADES CAUSADAS POR

VIRUS

Debido a que diferentes virus pueden producir sntomas similares, el fenotipo

de la enfermedad puede proveer solamente informacin limitada, aunque til,

para el diagnstico de la enfermedad. Los mtodos de identificacin viral ms

especficos y confiables se basan en diferentes propiedades de los virus. Estas
caractersticas y sus correspondientes aplicaciones incluyen:
Patogenicidad. Bioensayos que usan plantas indicadoras. Algunos gneros
vegetales, tales como Nicotiana (tabaco) y Chenopodium (quinoa) son
hospedantes de un gran nmero de virus. Debido a que estas plantas tienen
respuestas consistentes y distintivas a las infecciones virales en condiciones de
invernculo, es comn usarlas como plantas indicadoras (Walkey 1991). Los
dos tipos principales de respuesta son lesiones localizadas (Figura 12), que
estn confinadas a las hojas inoculadas (hospedantes de lesiones localizadas),
y las infecciones sistmicas que producen sntomas en hojas distantes del sitio
de inoculacin (hospedantes sistmicos). Muchos de los virus vegetales son
transmisibles a plantas indicadoras por medio de transmisin mecnica (Figura
25) o por injertos.

Figura 25. Inoculacin de plantas usando un pistilo de cermica. Observar que la hoja es
sostenida totalmente con la mano (Foto cortesa R. Ford, a partir de Ford y Evans 2003).

Transmisibilidad. Ensayos de transmisin por vectores. Debido a la

especificidad del vector, la identificacin del organismo que transmite al virus
provee informacin importante para la identificacin del virus.
Arquitectura de las partculas virales. Microscopa electrnica. La forma y
tamao de los viriones diferencia partculas en forma de barra, filamentosas,
icosadricas o partculas grandes con envoltorios (Figuras 1-5). Por el
contrario, es difcil distinguir a los virus que tienen la misma forma y tamao.

Por ejemplo, es difcil distinguir entre pequeos virus esfricos, y entre estos y
los ribosomas vegetales.
Presencia de estructuras especificas del virus en clulas
infectadas Microscopa electrnica. Debido a su ntima asociacin con los
componentes celulares, frecuentemente los virus producen, como resultado de
la infeccin, estructuras inusuales dentro de las clulas vegetales. Por ejemplo,
los virus de la familia Potyviridae producen inclusiones en forma de rueda de
molino (Figura 26) caractersticas de los virus de esa familia pero que no se
encuentran ni en clulas sanas ni en clulas infectadas con otros virus. Las
inclusiones especficas de los virus han sido caracterizadas en un gran nmero
de familias y gneros de virus, y la deteccin de estas inclusiones indica la
presencia de un virus perteneciente a dicho grupo.

Figura 26. Estructuras distintivas conocidas como inclusiones en forma de rueda de molino
formadas en clulas de hojas de soja (o soya) como resultado de la infeccin con el virus del
mosaico de la soja (Soybean mosaic virus). Las inclusiones en forma de rueda de molino son
caractersticas de la infeccin de virus pertenecientes a la familia Potyviridae (Cortesa U.
Jrlfors).

Propiedades de la cubierta proteica. Tcnicas inmunolgicas. Estos

experimentos se basan en la identificacin de un virus (el antgeno) a travs de
la reaccin con sus anticuerpos especficos. Los anticuerpos especficos son
producidos por un animal cuando protenas forneas son introducidas en ste.
Para obtener anticuerpos que reaccionen especficamente con un virus vegetal
en particular, los investigadores inyectan una preparacin purificada del virus
vegetal en el animal (generalmente un ratn o conejo). Varias semanas
despus de la inyeccin, se colecta la sangre del animal y los anticuerpos se
separan de ella. Estos anticuerpos reaccionan especficamente con las
protenas virales que fueron inyectadas en el animal, y los investigadores usan

la ventaja de esta interaccin especfica para disear tcnicas de laboratorio

para la deteccin de estos virus vegetales.
Uno de los mtodos ms utilizados para el diagnstico de virus vegetales est
basado en el uso de anticuerpos. Este mtodo es el ensayo de
inmunoabsorcin de enzima ligada, o ELISA (nota del traductor: del ingls:
Enzyme-linked immunoabsorbent assay). Un ejemplo de uno de los tipos del
mtodo de ELISA se ilustra en la Figura 27. En este ensayo, un extracto de
tejido vegetal en evaluacin para la presencia de virus se incuba en uno de los
orificios o pocitos (wells) de una placa plstica microtitulada, y los viriones
presentes en el extracto se unen a la superficie del orificio. Luego, el anticuerpo
del virus es agregado al pocito y el anticuerpo se une a las partculas virales.
Un segundo anticuerpo que ha sido conjugado, o ligado, a una enzima es
agregado al pocito donde se une al primer anticuerpo. Despus de un lavado
para remover el conjugado no ligado de enzima-anticuerpo, se agrega un
sustrato incoloro para la enzima. La enzima procesa el sustrato produciendo un
compuesto coloreado (por ejemplo, amarillo). La presencia del color indica la
presencia del virus, y la intensidad del color puede usarse para estimar la
concentracin viral. El mtodo ELISA es, por lejos, la tcnica inmunolgica ms
utilizada en agricultura para la identificacin de virus.

Figura 27. El principio de la prueba de ELISA (Ensayo de inmunoabsorcin de enzima ligada)

El virus obtenido de la savia de una planta infectada es fijado a la superficie

plstica de una placa de ELISA. El primer anticuerpo aadido especfico para el
virus se fija a los viriones.
El segundo anticuerpo que est unido a la enzima se liga al primer anticuerpo.
La enzima convierte el sustrato incoloro en un producto coloreado que es
detectado visualmente o por un lector de placas de ELISA. La apariencia del
color en el pocito de la placa sirve como seal para indicar la presencia del
virus (Cortesa of V. Dolja).
Propiedades de los cidos nucleicos virales. Amplificacin por PCR. La
reaccin en cadena de la polimerasa (nota del traductor: PCR, del ingls:
Polymerase Chain Reaction) es una tcnica muy sensible y especfica para la
deteccin de virus. Est basada en la presencia de secuencias nicas en el
cido nucleico del genoma de cada virus (Bartlett 2003).
La secuencia del ADN viral que un investigador quiere amplificar es sometida a
alrededor de 30 ciclos de copiado en un pequeo tubo de ensayo. Un ejemplo
de un tipo de prueba de PCR se ilustra en la Figura 28. En la prueba de PCR,
pedazos cortos de ADN (cebadores, o primers) complementarios a porciones
especficas del cido nucleico viral se hibridan (adhieren) al cido nucleico viral.
Una enzima polimerasa termoestable es usada para sintetizar mltiples copias
de una hebra de ADN (cADN) que es complementaria a la porcin de la
secuencia del cido nucleico viral comprendida entre los dos cebadores.
Durante la reaccin de PCR, el nmero de molculas de la secuencia de
inters se duplica con cada ciclo, y despus de 30 ciclos el resultado es ms de
10 billones de copias de dicha secuencia.
El producto de la PCR puede detectarse usando electroforesis en gel, proceso
en el cual una corriente elctrica se utiliza para separar en un gel a las
molculas de diferente tamao. Luego de la separacin, los fragmentos de
ADN en el gel se tien con un pigmento especfico para cidos nucleicos, y la
presencia de una banda del tamao apropiado indica la presencia del virus
para el cual los cebadores de ADN fueron diseados. Para los virus de ARN, la
hebra de ARN es retro-transcripta a su ADN complementario, seguido de una
amplificacin del ADN resultante usando la tcnica de PCR.

Figura 28. El principio de la PCR (Reaccin en cadena de la polimerasa).

La mezcla de una reaccin para la prueba de PCR contiene el ADN objetivo del
virus a ser amplificado, dos cebadores (primers) y una polimerasa Taq estable
al calor. El cido nucleico del virus (en este caso, ADN de cadena doble) es
desnaturalizado por calor a 95C. Cuando la temperatura desciende a 55C,
dos cebadores cortos de cadena simple (fragmentos de ADN complementarios
al ADN viral) se aparean (o unen) a las cadenas de ADN separadas por
desnaturalizacin. Los cebadores son extendidos con la polimerasa Taq, la cual
provee nuevos nucletidos para construir nuevas cadenas de ADN a 72C. El
primer ciclo de sntesis resulta en dos copias de la secuencia de ADN objetivo.
El ciclo se repite (desnaturalizacin, apareamiento o unin, y extensin), y el
segundo ciclo de sntesis resulta en cuatro copias de la secuencia de ADN
objetivo. Los billones de copias de nuevas cadenas de ADN que se producen

durante los 40 ciclos de PCR se detectan usando electroforesis en gel

(Cortesa V. Dolja).
10. MANEJO DE ENFERMEDADES VIRALES VEGETALES
A pesar de que prcticamente no existen compuestos antivirales capaces de
curar las enfermedades virales en las plantas, las medidas de control eficientes
pueden mitigar o prevenir sustancialmente su ocurrencia. El primer paso
requerido para el manejo de enfermedades virales es la identificacin del virus.
La estrategia de manejo subsiguiente depender de la forma por la cual un
determinado virus ingresa al cultivo, de cmo el virus es transmitido entre las
plantas de un mismo cultivo, y de cmo el virus sobrevive en ausencia del
cultivo (Haddidi et al., 1998). Medidas preventivas incluyen el uso de semillas u
rganos vegetativos certificados libres de virus, la eliminacin de los posibles
reservorios del virus en la vegetacin silvestre circundante, y la modificacin de
prcticas de siembra y cosecha. Si el virus tiene un vector de transmisin
conocido, el control o exclusin del vector es sumamente importante. Por
ejemplo, los nematodos, insectos y hongos vectores pueden controlarse con
nematicidas, insecticidas y fungicidas, respectivamente.
Una estrategia alternativa para el control de virus es la utilizacin de resistencia
a la infeccin viral, sea natural o modificada por ingeniera gentica. Si existen,
los genes naturales de resistencia viral pueden introducirse a las variedades de
un cultivo por tcnicas de mejoramiento convencional. Frecuentemente, estos
genes naturales de resistencia se encuentran en los distintos cultivares
disponibles de un cultivo determinado. Tambin, los genes de resistencia se
encuentran en plantas silvestres identificadas cerca del centro de origen del
cultivo en cuestin. La ingeniera gentica - la transferencia de genes entre
organismos especficos usando enzimas y tcnicas de laboratorio y no la
hibridacin biolgica - permite la introduccin de dichos genes en especies no
emparentadas entre s. Ms an, la resistencia viral puede disearse
modificando el sistema de defensa de silenciamiento de ARN en la planta. Esto
se consigue introduciendo fragmentos del cido nucleico viral en los
cromosomas vegetales. Tal resistencia transgnica confiere inmunidad a la
infeccin del virus a partir del cual dicho cido nucleico fue originado. La
efectividad de este tipo de resistencia transgnica se pone de manifiesto por el
manejo exitoso del virus del anillado de la papaya (Papaya ringspot virus) en
Hawaii (Gonsalves et al., 2004). A pesar de que la ingeniera gentica ofrece
oportunidades ilimitadas para la obtencin de cultivos vegetales resistentes a
virus, su aplicacin en gran escala ha enfrentado cierta resistencia por parte de
los investigadores, agencias de control y el pblico en general. Para poder
estimar si las plantas genticamente modificadas para resistencia a virus son
seguras, se necesita primero entender en profundidad los riesgos potenciales
asociados con la liberacin de plantas genticamente modificadas al ambiente.

11. VIROIDES: CIDOS NUCLEICOS INFECCIOSOS

Los viroides son ARNs infecciosos capaces de producir numerosas
enfermedades vegetales de importancia econmica (Hull 2002). Estos
patgenos son similares a algunos virus vegetales ya que su genoma contiene
ARN, pero difieren de los virus de ARN en dos aspectos fundamentales.
Primero, los viroides estn compuestos de ARNs desnudos, es decir, no
poseen cubierta proteica. Segundo, los viroides no producen ningn tipo de
protenas cuando infectan a una clula vegetal, ms all de que estn
formados por ARN. El genoma de los viroides es una molcula de ARN
pequea y circular que contiene entre 246 y 375 nucletidos. Aunque los
viroides no producen sus propias protenas, son capaces de usar la maquinaria
celular del hospedante para reproducir su propio ARN y moverse dentro de
otras clulas para luego infectar a toda la planta.
Muchos aos antes de que se descubriera que los viroides son patgenos
especiales y diferentes a los virus vegetales, las enfermedades causadas por
viroides eran clasificadas como enfermedades virales. Una razn para esta
confusin es que los tipos de sntomas inducidos por viroides en las plantas
son similares a aquellos inducidos por virus vegetales. Estos sntomas pueden
verse listando los nombres imaginarios otorgados a ciertos viroides (cabe
mencionar que los viroides se nombran de manera similar a los virus vegetales,
con la diferencia de que el nombre terminar en d): el viroide del tubrculo
ahusado de la papa (Potato spindle tuber viroid, PSTVd), el viroide de la piel
cicatrizada de la manzana (Apple scar skin viroid, ASSVd) (Figura 29), el
viroide de la quemadura de sol del aguacate (o palto) (Avocado sunblotch
viroid, ASBVd), y el viroide del cancro pustuloso de la pera (Pear blister canker
viroid, PBCVd) A pesar de ser muy pequeos, la importancia econmica de los
viroides puede resultar devastadora. Se estima que ms de 30 millones de
palmas cocoteras en las Filipinas han muerto como resultado de la enfermedad
causada por el viroide cadang-cadang del cocotero (Coconut cadang-cadang
viroid, CCCVd) (Figura 30).

Figura 29. Sntoma mancha moteada de la manzana en la manzana Starking Deliciosa

naturalmente infectada con el viroide de la piel cicatrizada de la manzana (Apple scar skin
viroid) (Cortesa A. Yamaguchi).

Figura 30. Viroide cadang-cadang del cocotero (Coconut cadang-cadang viroid) en palmeras
cocoteras. La planta que aparece en segundo plano est infectada y muestra sntomas de
amarillamiento, achaparramiento, reduccin de corona y falta de frutos. (Cortesa J.W. Randles)

Los
viroides
se
clasifican
en
dos
grandes
familias, Pospoviroidae y Avsunviroidae, dependiendo del lugar de la clula en
el cual se replica el viroide (Tabler y Tsagris, 2004). Los viroides de la familia
Pospoviroidae se replican en el ncleo mientras que los viroides de la
familia Avsunviroidae se replican en el cloroplasto. Debido a que los viroides no
producen ninguna de sus propias protenas, dependen de alguna de las ARN
polimerasas de la planta y de otras protenas vegetales para su replicacin.
Las pruebas de diagnstico que se utilizan para la deteccin de viroides no
estn basadas en ensayos inmunolgicos debido a que los viroides no
producen ninguna protena durante la infeccin. Los protocolos de diagnstico
para los viroides se basan en ensayos biolgicos, tales como la transmisin
mecnica a plantas indicadoras que producen sntomas de utilidad diagnstica,
y en tcnicas de deteccin basadas en el ARN del viroide. Las pruebas
basadas en los cidos nucleicos incluyen la electroforesis en gel para detectar
el ARN del viroide, pruebas de hibridacin de cidos nucleicos y pruebas por la
reaccin en cadena de la polimerasa (PCR).

Los viroides se diseminan de una planta a otra a travs de propagacin

vegetativa, contaminacin mecnica, por polen o por semilla. Las estrategias
de manejo de enfermedades causadas por viroides son similares a aquellas
usadas para las enfermedades virales, e incluyen el uso de material de
propagacin y semilla libre de viroide, la prevencin de contaminacin
mecnica y el uso de plantas resistentes a la infeccin de viroides.
12. CONCLUSIONES
Los virus vegetales y los viroides son grupos de agentes fitopatgenos diversos
e inusuales que infectan y causan enfermedades en muchos cultivos vegetales.
Debido a que estos patgenos dependen de la maquinaria celular normal de
sus hospedantes para poder reproducirse, es difcil eliminarlos sin daar al
hospedante. Por lo tanto, la mayor parte de estrategias de manejo para las
enfermedades causadas por virus vegetales y viroides estn apuntadas a
prevenir la infeccin de la planta.
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