CMO FUNCIONA ESCARABAJO DE ESTIRCOL

(COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) VARY DIVERSIDAD LO

LARGO DE UNA TEMPORADA DE LLUVIAS EN UN
BOSQUE SECO TROPICAL?
Samuel MA Novais, Lucas A. Evangelista, Ronaldo Reis-Jnior y Frederico Neves S.

ABSTRACTO
Estircol escarabajo dinmica de la comunidad estn determinadas por los patrones de
precipitaciones regionales. Sin embargo, poco se sabe acerca de la dinmica temporal
de estas comunidades en los bosques secos tropicales (FDT). Este estudio fue diseado
para probar las siguientes predicciones: 1) la diversidad de pico de especies de
escarabajos del estircol ocurre al comienzo de la estacin hmeda, con una
disminucin de la diversidad ( y ) y la abundancia a lo largo de la temporada; 2)
anidamiento es el proceso principal que determina -diversidad, con especies
muestreadas en el medio y el final de la estacin hmeda que representa a diferentes
grupos de la comunidad estacin hmeda antes de tiempo. escarabajos de estircol
que se recogieron en una TDF en el estado de Minas Gerais norte, Brasil en tres eventos
de muestreo (diciembre de 2009, febrero y abril de 2010). Tomamos muestras de 2.018
escarabajos del estircol pertenecientes a 39 especies y se distribuye entre los 15
gneros. Scarabaeinae -diversidad y abundancia fueron ms altas en diciembre y
equivalente entre febrero y abril, mientras que -diversidad entre las parcelas aument
a lo largo de la temporada hmeda. La importancia de la facturacin y el anidamiento
de especies vara entre pares de perodos de muestra como el proceso principal del
temporal -diversidad. La mayora de las especies recolectadas en el medio y al final de
la temporada hmeda se encuentran en mayor abundancia en la estacin hmeda
antes de tiempo. Por lo tanto, la comunidad escarabajo vuelve ms homognea al inicio
de la temporada de lluvias, y a medida que avanza la temporada, una mayor escasez
de recursos lmites de tamao de la poblacin, lo que probablemente es el resultado de
una zona de alimentacin ms pequeo, el aumento de -diversidad. Nuestros
resultados demuestran alta sincronismo entre el ciclo de vida del escarabajo de
estircol y la estacionalidad de las condiciones ambientales durante toda la temporada
hmeda en una TDF, donde el inicio de las lluvias determina la emergencia de adultos
para la mayora de las especies.
Tropical estructura de la comunidad de insectos vara con el tiempo debido a los
cambios en las condiciones climticas y la disponibilidad de recursos alimenticios
( Wolda 1978) . Estacionalidad La lluvia es un factor particularmente importante para la
estructura de la comunidad escarabajo de estircol, ya que determina la abundancia y
calidad de sus recursos primarios (es decir, el estircol y los cadveres) ( 2014A
Cambefort) . La mayor parte de estos recursos se deriva de mamferos, cuya
abundancia disminuye durante los perodos de precipitaciones ms bajo debido a la
muerte o la migracin a las zonas con mayor disponibilidad de agua (ver Cambefort
2014A) . Por otra parte, los escarabajos del estircol dependen de los nutrientes
presentes en el componente de agua de estircol; la falta de agua en la estacin seca
reduce la cantidad de agua en el estircol, as como la cantidad de tiempo que sigue
siendo un recurso de alta calidad ( 2014b Cambefort) .
Comunidades de escarabajos del estircol responden a las precipitaciones variacin,
que presenta actividad sincronizada o mxima cuando llegan las lluvias ( Hanski y
Cambefort 2014 ). Incluso en entornos con estacionalidad limitada, tales como las
selvas tropicales, la diversidad de especies es mayor en los perodos de mayor
precipitacin ( Peck y Forsyth 1982 , la colina de 1993 , Andersen 2002 ). Este patrn
estacional se hace ms evidente cuando la diversidad de escarabajos se compara entre

las estaciones seca y hmeda de entornos altamente estacionales, como los bosques
tropicales secos (FDT) ( Andersen 2005 , Neves et al., 2010 , liberal y col. 2011 , pero
ver a Medina y Lopes 2014 ).
A pesar del bajo nmero de estudios en TDF, los patrones estacionales en las
comunidades de escarabajos del estircol son evidentes. De 38 especies (un total de
2.748 individuos recolectados) registrados durante la estacin hmeda en una TDF
(misma rea de estudio como en el presente trabajo) en el sureste de Brasil (con cuatro
individuos) tambin se encontr una sola especie en la estacin seca ( Neves et al.
2010 ). Sin embargo, poco se sabe acerca de la dinmica temporal de la estructura y
composicin de la comunidad escarabajo largo de la temporada hmeda en la TDF.
En hbitats estacionales, las primeras lluvias al final de la estacin seca marcan el
comienzo de la temporada de lluvias, lo que aumenta la humedad y causa un rpido
florecimiento de las nuevas hojas ( Pezzini et al. 2014 ). La mayor actividad de los
insectos disminuye de forma sincrnica en la estacin seca, y luego aumenta de nuevo
con la llegada de las lluvias debido a mejores condiciones ambientales y una mayor
disponibilidad de recursos alimenticios ( Silva et al 2011. ; Novais et al 2016. ). Sin
embargo, este patrn puede variar entre los gremios de insectos. diversos colepteros,
por ejemplo, muestran una mayor actividad al final de las estaciones seca y hmeda,
cuando la presencia de la humedad del aire en el principio o el final de las lluvias en
asociacin con el estrs hdrico en las plantas favorece la aparicin escarabajo adulto
ambrosa para colonizar un nuevo Anfitrin ( Macedo-Reis et al. 2016 ). Adems de
tener una escasez de estudios en TDF en general, la mayora de los estudios de los
escarabajos del estircol han evaluado la variacin espacial de -diversidad a expensas
de estudiar la variacin temporal ( Viljanen et al., 2010 , Costa et al. 2014 , Silva y
Hernndez 2014 ). -diversidad se puede descomponer en dos procesos, la facturacin
y el anidamiento. Por movimiento de -diversidad temporal describe la sustitucin de
especies de otras especies distintas durante un periodo de muestreo; anidamiento
describe la condicin de la prdida (o ganancia) de especies tales que el grupo con
menor -diversidad es en realidad un subconjunto de las especies que se encuentran
en el perodo con mayor -diversidad ( Baselga 2010 ).
El objetivo de este estudio fue evaluar los patrones temporales de la estructura de la
comunidad escarabajo a lo largo de la temporada hmeda en una TDF brasilea. Hemos
probado las siguientes predicciones: 1) la diversidad de escarabajos de estircol
alcanzar su punto mximo a principios de la temporada hmeda, con una disminucin
de - y -diversidad y abundancia conforme avanza la temporada; y 2) -diversidad
est conformado principalmente por anidamiento, con especies muestreadas en el
medio y el final de la estacin hmeda que representa a diferentes grupos de la
comunidad estacin hmeda antes de tiempo.
MATERIAL Y MTODOS - rea de estudio
El estudio se llev a cabo en el parque de estado Seca Mata (MSSP), situada en el Valle
del medio San Francisco en el municipio Manga, estado de Minas Gerais norte, Brasil
(1448'36 "-1456'59" S y 4355'12 "-4404 '12 "W; Fig. 1 ). El MSSP fue creada en 2000
y tiene una superficie total de 15,466.44 hectreas que consiste predominantemente
en bosques de hoja caduca ( Madeira et al., 2009 ). El clima en esta regin se clasifica
como semirido de acuerdo con el sistema de Kppen, con una temperatura media de
24.4C y la precipitacin media anual de entre 242 y 848 mm. La estacin seca se
extiende de mayo a octubre, en el que ~90-95% de las especies de rboles se despojan
de sus hojas ( Pezzini et al. 2014 ).

Escarabajos de estircol que se recogieron en el principio, en medio y al final de la

temporada de lluvias en diciembre, febrero y abril de 2009 hasta 2010 (Fig. 2). A pesar
de las lluvias constantes comienzan en octubre, consideramos que nuestra primera
toma de muestras (diciembre) como el comienzo de la temporada de lluvias. Creemos
que las condiciones biticas y abiticas se mantienen en los primeros meses de la
temporada de lluvias debido a la abundancia de lluvias durante este periodo (Pezzini et
al. 2014). Diez pre-existentes de 50 20 m parcelas (Madeira et al., 2009 , MacedoReis et al. 2016) la vegetacin que presenta en etapas avanzadas de la sucesin
secundaria (ms de 20 aos) fueron seleccionados, con parcelas ubicadas al menos 0,2
km entre s (Fig . 1). Para garantizar la ausencia de efectos estructura de la vegetacin
en las comunidades de escarabajos del estircol se utiliz la base de datos de un
estudio previo para calcular la riqueza y abundancia de plantas por parcela (Madeira et
al., 2009). En cada perodo de la muestra, cuatro trampas fueron colocadas en los
extremos de cada parcela.
Escarabajo de muestreo
Escarabajos del estircol fueron obtenidos mediante trampas del tipo de trampa que
consisten en recipientes de plstico (14 cm de dimetro x 11 cm de profundidad)
enterrados con aberturas a ras de suelo. Las trampas fueron cubiertos con escudos de
lluvia. Para su uso como cebo, 50 g de heces humanas fue colgado de un alambre por
encima del orificio de captura. Trampas contenan 250 ml de detergente lquido, agua y
solucin de sal para matar y preservar los escarabajos. Las trampas se mantuvieron en
el campo durante 48 h. Posteriormente se recogieron los escarabajos, ordenados, y se
identificaron hasta el nivel taxonmico ms bajo mediante las teclas ( Vaz de Melo et al.
2011 ) y con la ayuda del taxnomo Fernando Vaz-de-Melo. Las especies fueron
depositados en la coleccin de Fernando Vaz-de-Melo en la Universidad Federal de Mato
Grosso, el estado de Mato Grosso, Brasil.
Anlisis de los datos
Cada parcela se considera una unidad de muestra para el clculo de -diversidad
(riqueza de especies en una parcela) y la abundancia escarabajo. -diversidad entre las
parcelas se calcula = parcela periodo / ( Whittaker 1972 ), donde perodo de es
el nmero total de especies por perodo de muestra (diciembre, febrero, abril), y la
trama es la riqueza media de especies de la cuatro puntos de muestreo (trampas)
dentro de una parcela. Slo para el clculo de -diversidad, la -diversidad fue
considerado como el promedio de la riqueza de especies entre las mquinas, dentro de
una parcela. Usando este enfoque, los valores matemticamente independientes de y
permiten comparaciones de los valores beta entre periodos de muestra con diferentes
valores de -diversidad ( Chao et al. 2012 ). Utilizamos modelos lineales generalizados

mixtos (GLMERs; lme4 paquete en R) para probar si de escarabajos del estircol diversidad y abundancia se vieron afectados por perodo de la muestra, suponiendo
pseudoreplication temporal. Utilizamos modelos lineales mixtos (LMER) para el anlisis
de -diversidad entre los perodos de muestreo. la riqueza de especies y abundancia se
aadieron a los modelos para probar los efectos de la estructura de la vegetacin en los
escarabajos del estircol. En este enfoque, el perodo de recoleccin, la riqueza de
especies y abundancia se utilizaron como variables explicativas, todos anidada dentro
de la parcela (efecto aleatorio), que fueron muestreados temporal ( Bates et al. 2014 ).
La significacin se calcul con un ANOVA entre la completa (H1) y el modelo nulo (H0).
El Criterio de Informacin de Akaike (AIC) se utiliz para clasificar los modelos, ya que
representa la incertidumbre del modelo, un menor valor de la AIC representa el modelo
ms parsimonioso. Cuando se observaron diferencias significativas entre los periodos
de muestra, se presentaron los datos para contrastar el anlisis por niveles de
agregacin ( Crawley, 2013 ). Si el nivel de agregacin no fue significativa y no alter la
desviacin se explica por el modelo nulo, los niveles se agruparon (anlisis de
contraste). Todos los anlisis se realizaron utilizando el software R ( R Development
Core Team 2015 ). Descompusimos -diversidad ( temporal) para determinar los
procesos primarios que determinan la estructura de la comunidad. La descomposicin
de se realiz utilizando el Srensen ( Sor) y Simpson ( SIM) ndices de disimilitud
( Baselga 2010 ). SR representa la -diversidad total e incorpora tanto el recambio
de especies y el anidamiento. SIM slo muestra el reemplazo de especies, o el
volumen de negocios, y no tiene en cuenta la variacin en la riqueza de especies. La
diferencia entre estos ndices indica la prdida total de especies debido a de
anidamiento ( NES), tal que ( NES = SR - SIM).
RESULTADOS
Hemos recogido un total de 2.018 escarabajos del estircol a travs de 39 especies,
distribuidos en 15 gneros. La coleccin de diciembre tuvo la mayor riqueza de
especies, con 34 especies (1.706 individuos). colecciones de febrero y abril produjeron
15 y 16 especies (143 y 169 personas, respectivamente). Seis especies fueron
compartidas entre todos los periodos de muestreo, y ninguna de las especies se
tomaron muestras slo en febrero. Tres especies se encuentran slo en abril (Tabla 1).
Histrio Canthon, Onthophagus aff. Hirculus, y Deltochilum verruciferum fueron las
especies ms abundantes, representando en conjunto> 61% de las muestras.
No se encontraron efectos de la riqueza de especies de plantas y abundancia de la
comunidad escarabajo (- y -diversidad y abundancia) (Tabla 2). Scarabaeinae diversidad y abundancia fueron ms altos en diciembre, y no difirieron entre febrero y
abril (Tablas 2 , Figura 3 A y B), Mientras que -diversidad entre las parcelas fue ms
bajo en diciembre (Tabla 2; Fig. 3C).
Tabla 1.
Abundancias de especies Scarabaeinae muestreados en principio, en medio y al final
de la temporada de lluvias (de diciembre de 2009, febrero y abril de 2010) en una
TDF en el parque de estado de Mata Seca, Minas Gerais, Brasil

La descomposicin de -diversidad revel que la importancia relativa de rotacin de

anidamiento y de las especies vara entre pares de perodos de muestra. Anidamiento
fue el proceso principal entre diciembre y febrero, mientras que el volumen era ms
importante entre febrero y abril ( Tabla 3 ). Entre diciembre y abril, los dos procesos son
igualmente importantes para las comunidades de escarabajos de estircol
estructuracin ( Tabla 3 ).

Higo 3. Escarabajos de estircol -diversidad (A), la abundancia (B), y -diversidad (C)

(media DE) a lo largo de una temporada de lluvias en el parque de estado Seca
Mata, el sureste de Brasil.

Tabla 2. Los resultados de los modelos (GLMER y LMER), que muestran la

variacin temporal de -diversidad, abundancia y -diversidad de escarabajos
del estircol en una TDF

Tabla 3.
Los resultados de la descomposicin del estircol escarabajo de -diversidad
en principio, en medio y al final de la temporada hmeda (diciembre de 2009,
febrero y abril de 2010) en una TDF en el parque de estado de Mata Seca,
Minas Gerais, Brasil

DISCUSIN
comunidades de escarabajos del estircol cambiaron drsticamente a lo largo de la
temporada hmeda, y la importancia de la facturacin y el anidamiento de especies
vara entre pares de perodos de muestra como el proceso principal del temporal diversidad. Los individuos incluidos en la muestra al comienzo de la estacin hmeda
representaron casi el 85% del nmero total recogido. La riqueza de especies mostr un
patrn similar; de 39 especies,> 90% se tomaron muestras en el inicio de la temporada
de lluvias. Andersen (2005) encontraron resultados similares para la abundancia
escarabajo en una TDF en Mxico, con ms del doble de los individuos que se
encuentran al comienzo de la temporada de lluvias en comparacin con el medio. De
las 34 especies muestreadas en el comienzo de la estacin lluviosa, 32 o bien haba
reducido la abundancia o no fueron muestreados en perodos posteriores. Estos
resultados indican una emergencia de adultos pico de la gran mayora de las especies
en el comienzo de la estacin hmeda. De ah nuestro estudio contradice la hiptesis
planteada por Andersen (2008) , lo que sugiere que los escarabajos del estircol son
propensos a experimentar fluctuaciones drsticas en abundancia, con diferentes picos
durante diferentes perodos.
La falta de lluvia, alta radiacin solar, y la baja humedad son tpicos de TDF durante al
menos 3 meses durante la estacin seca ( Murphy y Lugo 1986 ). Estas condiciones
afectan a la disponibilidad de recursos y la reproduccin lmite y la supervivencia de
muchos animales, incluyendo los escarabajos del estircol, que sincronizan su ciclo de
vida a tolerar estas adversidades ( Andersen 2005 , Neves et al., 2010 , liberal y col.
2011 , Cambefort 2014A) . Por ejemplo, las sabanas de Guinea en frica tienen dos
estaciones hmedas, por lo que el estircol escarabajos tienen dos picos de emergencia
durante el ao ( 2014A Cambefort) . Muchas especies de tiempo desfavorables
condiciones ambientales (es decir, durante las sequas) en diapausa (hibernacin) o en
estadios larvarios en el suelo ( Doube 2014 ). Los adultos emergen con el inicio de las

lluvias, y se concentran los esfuerzos en forma inmediata acumulacin de recursos para

la toma de nidos, la reproduccin y la posterior oviposicin ( Cambefort 2014A) .
Encontramos la mayor -diversidad dentro de la parcela en el medio y al final de la
estacin hmeda. En el medio y al final de la temporada hmeda solamente 13-47% de
las especies recolectadas estaban presentes en parcelas individuales, en comparacin
con el 47-74% de las especies por parcela en el comienzo de la estacin hmeda. Con
la aparicin de la mayora de especies de escarabajos del estircol debido a la mejora
de las condiciones abiticas y la mayor disponibilidad de recursos de la comunidad se
vuelve ms homognea al inicio de la estacin lluviosa. A medida que avanza la
temporada, la escasez de recursos tamao de la poblacin lmites ms altos, lo que
probablemente es el resultado de una zona de alimentacin ms pequeo, el aumento
de -diversidad.
La descomposicin de -diversidad demostr que la comunidad escarabajo muestreado
en el medio de la temporada de lluvias es de hecho un subconjunto de las especies
presentes en el comienzo de la estacin hmeda. Al final de la facturacin estacin
hmeda y anidamiento son igualmente importantes, debido a algunas especies que se
encuentran exclusivamente en este periodo. Estos resultados refuerzan el patrn de
aparicin de adultos pico encontrado en la mayora de las especies de escarabajos del
estircol en el inicio de la temporada de lluvias, ya que la comunidad cambia poco (es
decir, en cuanto a la composicin de las especies) durante toda la temporada. El valor
de la alta rotacin entre el comienzo y el final de la estacin hmeda se debi a slo
cinco especies no incluidas en la muestra al principio, que slo represent el 8% del
total de individuos al final de la temporada hmeda.
CONCLUSIONES
Nuestros resultados demuestran un pico en la emergencia de adultos para la mayora
de las especies de escarabajos del estircol al comienzo de la estacin hmeda.
Adems, la mayora de las especies presentes en el medio y al final de la temporada de
lluvias tambin se tomaron muestras al inicio, mientras que slo unas pocas especies
con pocos individuos estaban ausentes en el principio. Estos resultados sugieren una
fuerte sincronismo entre el ciclo de vida de estos organismos y la estacionalidad de las
condiciones ambientales durante todo el ao, en el que el inicio de las lluvias determina
la emergencia de adultos en la mayora de las especies en el TDF estudi.