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Primera edicin, 2016

D. R. 2016

Universidad Autnoma de Sinaloa


Blvd. Miguel Tamayo Espinoza de los Monteros No. 2358
Desarrollo Urbano 3 Ros, Culiacan de Rosales, Sinaloa, 80020, Mxico.

Benemrita Universidad Autnoma de Puebla


Direccin General de Fomento Editorial: Av. Juan de Palafox y Mendoza No. 406
Tel. y Fax 229 55 00 Ext. 5763. Puebla, Pue

ISBN: 978 607 525 103 5

Impreso en Mxico- Printed in Mxico


Tiraje 500 ejemplares

Titulo: Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas


Editores: Gabriel Antonio Lugo Garca, Agustn Aragn Garca y lvaro Reyes
Olivas.

Coordinacin editorial: Gabriel Antonio Lugo Garca, Agustn Aragn Garca y


lvaro Reyes Olivas y.
Diseo de Portada: Jorge Valdez Carrasco

Forma sugerida para citar este libro: Lugo-Garca, G. A., A. Aragn-Garca y A.


Reyes-Olivas y (Eds.). 2016. Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas.
Publicacin Especial de la Universidad Autnoma de Sinaloa y la Benemrita
Universidad Autnoma de Puebla. Mxico. 254 p.

D. R. Ninguna parte de esta publicacin, incluyendo el diseo de la cubierta


puede ser reproducida, traducida, almacenada o transmitida de forma alguna ni
por ningn otro medio, ya sea electrnico, mecnico, ptico, de grabacin o
fotocopia, sin permiso previo editores. Prrafos pequeos o figuras pueden
reproducirse, dentro de lo estipulado en la Ley Federal del Derecho de Autor y el
Convenio de Berna, o previa autorizacin por escrito de la editorial.
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Universidad Autnoma de Sinaloa


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Presidente del Colegio De Ciencias Agropecuarias
M.C. Jaime Eleazar Borbolla Ibarra
Secretario del Colegio De Ciencias Agropecuarias
Dr. Gabriel Antonio Lugo Garca
Lder del Cuerpo Acadmico

Primera edicin 2016


ISBN: 978 607 525 103 5

Benemrita Universidad Autnoma de Puebla


Direccin General de Fomento Editorial: Av. Juan de Palafox y Mendoza No. 406
Tel. y Fax 229 55 00 Ext. 5763. Puebla, Pue.

Benemrita Universidad Autnoma de Puebla


4 Sur 104. Colonia Centro C. P. 72000. Puebla, Pue. Mxico
Impreso y hecho en Mxico
Printed and made in Mexico
PRESENTACIN

Los efectos de la revolucin verde en Mxico motivaron que para 1978 se


realizar la primera reunin acadmica sobre los insectos plaga edafcolas,
mismos que se presentaban como un problema agrcola muy difcil de abordar. En
esa ocasin se evidenci el enorme desconocimiento que sobre estos organismos
edficos se tena; tanto en su identidad, ciclo biolgico, hbitos reproductivos,
alimenticios, enemigos naturales, preferencias de hbitat, etc.; as como, sobre su
evaluacin y mtodos de estudio; y en cuanto a su manejo se aportaba muy poco.
Enfrentando el enorme reto que impone el estudio de los insectos subterrneos,
los especialistas establecieron reuniones cada cinco aos para compartir los
avances de investigacin y a partir del 2003 se acord realizar reuniones cada tres
aos. As, de 1978 a 2014 se celebraron nueve reuniones, aportando un total de
155 contribuciones en los trabajos publicados en cada ocasin, ampliando
paulatinamente la participacin de colegas de todo el continente Americano y de
otras regiones del mundo. Dichas obras renen la informacin especializada sobre
el tema, y se ha vuelto material indispensable de consulta para profesionistas,
tcnicos, extensionistas, y todo aquel interesado en los aspectos relacionados con
las especies de insectos que habitan el suelo y que en alguno de sus estadios se
les considera plagas agrcolas. Los temas que cubren son de ndole taxonmico,
biolgico, ecolgico, sobre tcnicas de muestreo de larvas, recoleccin de adultos
y evaluacin de daos, as como mtodos y alternativas de manejo.

En este libro se renen 17 contribuciones presentadas en la decima Mesa


Redonda celebrada en Csala, Sinaloa, Mxico. Los captulos del libro fueron
elaborados por 52 autores, pertenecientes a 16 instituciones nacionales y del
extranjero (Universidad de California, USA), entre ellos investigadores y
profesores con amplia experiencia en el tema, pero tambin jvenes entusiastas
interesados en dirigir su formacin en esta veta de conocimiento; lo cual augura un
mayor avance cientfico y tcnico, que en el futuro prximo deber estar
impactando positivamente los campos agrcolas del continente que padecen de
plagas edafcolas, bajo un manejo armnico con la naturaleza y las condiciones
socioeconmicas y culturales de los campesinos.

Los editores
Contenido

1 Los escarabajos del gnero Phyllophaga (Coleoptera: Melolonthidae) de


Chiapas, Mxico. Adriana E. Castro-Ramrez y Concepcin Ramrez-
Salinas 1

2 Especies de coleptera Scarabaeoidea en la Sierra de Balacachi, Sinaloa,


Mxico. Francisco J. Arredondo Loyola, Gabriel Antonio Lugo G., Miguel
ngel Morn, lvaro Reyes O., Bardo Snchez y Carlos Patricio
Sauceda Acosta. 21

3 Melolntidos (Coleoptera) nocturnos de los municipios cacahuateros de


Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, Mxico Adriana E. Castro-Ramrez,
Concepcin Ramrez-Salinas, Josu G. Morales-Santis, Wilberth M.
Sntiz-Prez, Eddy J. Turrent-Robles y Felipe de Jess Cruz-Sols 31

4 Bionoma de las especies de Phyllophaga (Coleoptera: Melolonthidae) en el


rancho los castaos, las Vigas, Veracruz, Mxico. Miguel ngel Morn,
Roberto Arce-Prez y Csar V. Rojas-Gmez. 43

5 Especies de Coleoptera Scarabaeoidea en la reserva ecolgica mundo


natural, Cosala, Sinaloa. Gabriel Antonio Lugo Garca, Miguel ngel
Morn, lvaro Reyes Olivas, Ramn Cruz Lpez, Bardo H. Snchez-Soto
y Carlos Patricio Sauceda Acosta. 59

6 Especies de Paranomala (Coleoptera: Melolonthidae: Rutelinae) del estado


de Puebla, Mxico representadas en la coleccin del Instituto de Ciencias,
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. Vctor Alfonso Cuate Mozo,
Betzabeth Cecilia Prez Torres, Agustn Aragn Garca, Miguel ngel
Morn y Csar V. Rojas Gmez 71

7 Colepteros Scarabaeoidea edafcolas como indicadores agroecolgicos en


Veracruz, Mxico. Miguel ngel Morn, Csar V. Rojas-Gmez, Roberto
Arce-Prez. 83

8 Microorganismos alojados en el interior del aparato reproductor de


colepteros Melolonthidae como potenciales productores de atrayentes
sexuales. ngel Alonso Romero-Lpez, Mara Rosete-Enrquez,
Francisco Javier Prez-Estrada, Martha Raquel Trujillo-Vlez y Abraham
Snchez-Cruz. 101

9 Esquema de liberacin y recepcin de infoqumicos en dos Melolntidos


(Coleoptera: melolonthidae) de Sinaloa, Mxico. ngel Alonso Romero-
Lpez, Gabriel Antonio Lugo-Garca y Gonzalo Yanes-Gmez. 117
10 Efecto del frailecillo Macrodactylus nigripes Bates 1887 (Coleoptera:
Melolonthidae) en la alimentacin de pollas criollas de corral. Agustn
Aragn-Garca, Karla Paulina Ortiz-Garca, Betzabeth Cecilia Prez-
Torres, Miguel ngel Morn, Jos Manuel Pino-Moreno y Dionicio
Jurez-Ramn. 135

11 El complejo gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) y su relacin con el


suelo y el manejo agrcola en una comunidad de la cuenca del lago de
Ptzcuaro. Paulette Huelgas Marroqun, Claudio Melndez Gonzlez,
Marta Astier Caldern, John Larsen, Miguel Njera Rincn y Ek del Val
de Gortari. 145

12 Especies de Melolonthidae recolectados en la zona maicera de Bcal,


Campeche, Mxico. Walther Torres-Cab, Gabriel Lugo-Garca y Esa
Ruz-Snchez. 161

13 Especies de Coleoptera (Melolonthidae) asociadas a caa de azcar


(Saccharum officinarum l.) en Xalisco, Nayarit, Mxico. Kenedy Antonio
Cortez-Isiordia, Nstor Isiordia-Aquino, Gabriel Antonio Lugo-Garca,
Ricardo Javier Flores-Canales, Candelario Santilln-Ortega y Miguel
ngel Morn. 177

14 Aislamiento, seleccin e interacciones entre hongos entomopatgenos,


gallina ciega, maz y fertilizacin. Miguel B. Njera Rincn, Abraham
Barajas Mendoza, Netzahualcyotl Barrn Valle, Guadalupe Zitlalpopoca
Hernndez y John Larsen. 191

15 Primer reporte de hongos nematfagos contra Meloidogyne spp, en el norte


de Sinaloa, Mxico. Juan Fernando Snchez Portillo, Gabriel Antonio
Lugo Garca, Manuel Mundo Ocampo, lvaro Reyes Olivas, Irma De Ley
Tandingan y J. Ole Becker 207

16 Notas sobre biologa, distribucin daos y fluctuacin estacional de Colaspis


chapalensis Blake (Coleoptera : Chrysomelidae) en Jalisco. Juan Francisco
Prez-Domnguez, Javier Ireta Moreno, Rebeca lvarez-Zagoya, Hugo
Ernesto Flores-Lpez y Antonio Marn-Jarillo 227

17 Dinmica de la distribucin de huevecillos de Diabrotica virgifera zeae


(Krysan y Smith) (Coleoptera: Chrysomelidae) en poca seca en zonas
maiceras de Jalisco. Juan Francisco Prez-Domnguez, Javier Ireta-
Moreno, Rebeca lvarez-Zagoya y Hugo Ernesto Flores-Lpez. 239
LOS ESCARABAJOS DEL GNERO Phyllophaga (COLEOPTERA:
MELOLONTHIDAE) DE CHIAPAS, MXICO

Adriana E. Castro-Ramrez*
Concepcin Ramrez-Salinas

El Colegio de la Frontera Sur, Agroecologa


Apartado Postal 63
San Cristbal de Las Casas, Chiapas. C.P. 29200. Mxico

*acastro@ecosur.mx

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En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 1-19. ISBN: 978 607 525 103 5
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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Al ser el gnero Phyllophaga el poseedor de las principales especies cuyas larvas
causan daos agrcolas, se analiz la informacin digitalizada en el programa
Bitica de CONABIO del material entomolgico correspondiente a dicho gnero,
depositado en la Coleccin de Insectos Agrcolas del Proyecto Diversidad en
Sistemas de Cultivos, de El Colegio de La Frontera Sur (ECOSUR). La
informacin se complet con la revisin de literatura para cada especie. El estado
de Chiapas, Mxico, cuenta con 37 especies de Phyllophaga y cinco especies
afines (aff.); de todas se tiene informacin sobre la ubicacin geogrfica de su sitio
de captura, hbitos de sus larvas, si son plagas agrcolas, mtodo de recolecta y
hospederos. Se registran nueve especies que tienen larvas rizfagas, una
rizfaga-facultativa y una saprfaga; del resto de las especies se desconocen las
preferencias de alimentacin de sus larvas. Son 14 las especies nicas para el
estado de Chiapas. De ellas, Phyllophaga rufotestacea (Moser, 1918) slo se ha
recolectado al sur de San Cristbal, en un micro-reservorio natural con su
endoparasitoide; no se encuentra la especie en otro lugar de Chiapas o Mxico.
Los otros registros slo para el estado de Chiapas son: Phyllophaga abdominalis
(Moser, 1921), Phyllophaga chamula (Morn, 1999), Phyllophaga guatemala
(Saylor, 1940), Phyllophaga halfteriana (Morn, 1992), Phyllophaga jovelana
(Morn y Cano, 2000), Phyllophaga longifoliata (Moser, 1921), Phyllophaga
marilucasana (Cano y Morn, 2002), Phyllophaga mentalis (Saylor, 1941),
Phyllophaga pilosula (Moser, 1918), Phyllophaga aff. pilosula (Moser, 1918),
Phyllophaga aff. spinitarsis (Moser, 1921), Phyllophaga tzeltala (Morn, 2013),
Phyllophaga xkumuca (Morn, 1999) y Phyllophaga yaxbitana (Morn, 2000).

Palabras clave. Diversidad, larvas edafcolas, plagas del suelo, coleccin


cientfica.

Abstract
Larvae of the main species of genus Phyllophaga cause agricultural damage and
by this digitized information in the CONABIO Bitica program of the
entomological materials for that genus deposited in the Coleccin de Insectos
Agrcolas del Proyecto Diversidad en Sistemas de Cultivo, of El Colegio de la
Frontera Sur (ECOSUR), were analyzed. The information was completed with the
review of literature for each species. The state of Chiapas, Mexico, has 37 species
of Phyllophaga and five related species (aff.), all of them with information from the
capture site, if they are agricultural pests, collecting method, and their hosts. Nine
species have larvae strict rhizophagous were recorded, one is rhizophagous-
optional and another is saprophagous; the other species eating habits of their
larvae are unknown. Fourteen unique species for the state of Chiapas were
recorded. Phyllophaga rufotestacea (Moser, 1918) is a species that only been
collected in southern San Cristobal where the larvae lives in a micro-reservoir

2
Castro-Ramrez y Ramrez-Salinas. El gnero Phyllophaga de Chiapas, Mx.

naturally with its parasitoid. No record for this species found anywhere else in
Chiapas or Mexico. Species of the genus Phyllophaga that have only been
captured in the state of Chiapas, are: Phyllophaga abdominalis (Moser, 1921),
Phyllophaga chamula (Morn, 1999), Phyllophaga guatemala (Saylor, 1940),
Phyllophaga halfteriana (Morn, 1992), Phyllophaga jovelana (Morn y Cano,
2000), Phyllophaga longifoliata (Moser, 1921), Phyllophaga marilucasana (Cano y
Morn, 2002), Phyllophaga mentalis (Saylor, 1941), Phyllophaga pilosula (Moser,
1918), Phyllophaga aff. pilosula (Moser, 1918), Phyllophaga aff. spinitarsis (Moser,
1921), Phyllophaga tzeltala (Morn, 2013), Phyllophaga xkumuca (Morn, 1999) y
Phyllophaga yaxbitana (Morn, 2000).

Key words. Diversity, soil larvae, soil pests, scientific collection.

Introduccin
La Coleccin de Insectos Agrcolas del Proyecto Diversidad en Sistemas de
Cultivos (ECOSUR-San Cristbal) inici, entre 1995 y 1996, como una necesidad
para depositar y conservar los ejemplares de artrpodos que respaldaran las
investigaciones de dicho proyecto, as como para mover o prestar organismos
para cotejo de identidades por expertos. Desde su concepcin se caracteriz por
incluir tanto ejemplares adultos montados en alfileres y exhibidos en cajas de
madera con tapa de cristal, como de inmaduros (huevos, larvas, pupas)
contenidos en frascos con alcohol. Paulatinamente, la coleccin ha ido creciendo
y, recientemente, la CONABIO aprob el proyecto de digitalizacin, con lo cual se
cambi la base de datos de Excel a la de Bitica 5.0, se fotografiaron los
ejemplares y permiti la estancia de tres especialistas para corroborar la identidad
del material que resguarda. Adems, cuenta con registro de SEMARNAT. Los
escarabajos Melolonthidae son los mejor representados en la coleccin, debido a
la lnea de investigacin que han desarrollado, en los ltimos veinte aos, la
responsable y la curadora de la misma.

Los melolntidos adultos o ronrones tienen entre sus funciones polinizar


plantas, consumir follaje, tallos, frutos y degradar materia orgnica en
descomposicin; algunas especies son depredadores y otras sirven de alimento
para el hombre o animales. Sus larvas, conocidas como gallinas ciegas,
desempean papeles importantes en el suelo, al removerlo acarrean hacia arriba
elementos minerales ms abundantes en las capas inferiores o arrastran hacia
abajo los orgnicos depositados cerca de la superficie (Romero-Lpez et al.,
2010); al crear tneles temporales permiten que circulen mejor el agua y el aire
(Morn et al., 2010a). Para cada regin existen diferentes tipos de gallina ciega
y, de acuerdo con sus hbitos alimenticios, se clasifican en rizfagos, saprfagos y
facultativos (Morn, 1986; Castro-Ramrez et al., 2004). Particularmente, las larvas
de algunas especies del gnero Phyllophaga llegan a ser importantes

3
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

econmicamente por el dao que ocasionan a los cultivos (Castro-Ramrez et al.,


2005), por ello son pertinentes los estudios con estos escarabajos.

Chiapas es el estado de la Repblica Mexicana con mayor riqueza especfica


de los colepteros Melolonthidae (368); tambin es el estado con la cifra ms
elevada de endemismos (94) (Morn et al., 2014). Son muchas las publicaciones
que refieren a las especies del gnero Phyllophaga, tanto a nivel nacional como en
Latinoamrica; la mayora de ellas generadas por el Dr. Miguel ngel Morn
(INECOL, Xalapa), quien se ha dedicado a reunir, sistematizar y actualizar la
informacin de forma constante, pero tambin es un descriptor activo de nuevas
especies o nuevos registros de ellas para diferentes estados, pases o regiones
(v.g. Morn, 1986; Cano y Morn, 1998; Morn 1993, 2003a, 2003b; Morn y Blas,
2006; Morn et al., 1997, 2010b).

Materiales y mtodos
Se trabaj la informacin contenida en la base de datos Bitica 5.0 para el gnero
Phyllophaga en el estado de Chiapas. Adems, se revis la literatura de cada
especie. Se presentan en orden alfabtico las 37 especies y despus las cinco
especies afines; posterior a cada nombre especfico, con su descriptor y ao, la
informacin se indica en el siguiente orden y abreviaturas: total de ejemplares en
la Coleccin (Total # ej.), meses (en nmeros romanos) y aos de recolecta; lugar,
sealando primero el municipio y entre parntesis el o las localidades; entre
guiones el nombre de las zonas agrcolas u otro sitio especfico dentro de la
localidad; coordenadas geogrficas (N = latitud Norte y O = longitud Oeste) y
altitud sobre el nivel medio del mar (msnm). El mtodo de captura (Met cap) se
abrevia ap, para alumbrado pblico; lm, para lmpara manual; tl, trampa de luz;
tln, trampa de luz negra; tlf, trampa de luz fluorescente; ad, alumbrado domstico;
cd, para captura directa y Hosp, para hospedero. La vegetacin o cultivo al que
estaba asociado (Asoc.) cuando fue capturado se abrevia: m, maz; m-r, maz con
riego; m-t, maz de temporal; m-f, maz-frijol; f, frijol; fb, frijol btil; pa, papa; c,
cacahuate; ca, calabaza; pas, pastizal; Aa, alnus o najk (tzeltal), Alnus acuminata
var. arguta (Schltdl.) Furlow (Betulaceae); Qa, Cuphea aequipetala (Litraceae); tz,
tzibant (tzeltal), Cornus excelsa H.B.K. (Cornaceae); ro, roble, Quercus rugosa
Ne y Quercus dysophylla Benth; en, encino, Q. crassifolia H. et B.; ch, chiquinib o
chiquinip y Qc, Quercus crispipilis Trel.; O, Oxalis sp. (Oxalidaceae); Aq,
Artharaxon quartinianues (Poaceae); St, Salvia tiliaefolia Vahl (Labiatae); Pix,
Physalis ixocarpa Brot. ex Horm.; Bo, Bidens odorata Cav. (Asteraceae); bam,
bamb; b-pr, bosque primario; bmm, bosque mesfilo de montaa; bpi, bosque de
pino; bpi-e-l, bosque de pino-encino-liquidmbar; mat, matorral y bh, bosque
hmedo. El hbito alimenticio (Hab.) de las larvas se indica con r, para rizfaga; f,
para facultativa; s, para saprfaga; y nc, para desconocido.

4
Castro-Ramrez y Ramrez-Salinas. El gnero Phyllophaga de Chiapas, Mx.

Al final se muestra, en el Cuadro 1, la informacin obtenida de la revisin


bibliogrfica complementaria sobre la distribucin de las especies y las
preferencias de alimentacin de sus estadios larvarios.

Resultados y discusin
Phyllophaga abdominalis (Moser, 1921). Total: 1 ej. VI-1998, Tenejapa (Tenejapa -
TeleCOBACH-), 16 49 14.8 N y 92 30 15.4 O; 2025 msnm. Met cap: ad y ap.
Hab: nc. Reportada nicamente para Chiapas.

Phyllophaga aegrota (Bates, 1888). Total 1 ej. V-2001, Oxchuc (Tzunum), 16 50


28 N y 92 22 25 O; 1787 msnm. Met cap: ad. Hab: nc.

Phyllophaga chamula (Morn, 1999). Total 75 ej. IV-VI 2001, 2004, 2010, 2009, y
2012; Oxchuc (Tzunn), Amatenango del Valle (San Nicols), Tenejapa (Navil,
Tenejapa -TeleCOBACH-), Motozintla (El Carrizal y Vicente Guerrero), Teopisca
(Tzajal Balwitz), San Cristbal de Las Casas (Santa Luca); 16 50 28 N y 92
22 25 O, 16 41 8.28 N y 92 39 12.98 O; 1787-2497 msnm. Met cap: ad,
lm, ap, tl y tln; Asoc: bmm. Hab: nc. nicamente se registra para Chiapas.

Phyllophaga chiapensis (Chiapin, 1935). Total 11 ej. IV-VII 2000, 2001, 2002, 2006
y 2013; Villa Flores (El Jardn, Villa Flores y Francisco Villa), Cintalapa de
Figueroa (Mrida), Venustiano Carranza (Aguacatenango -El Sumidero-), Comitn
(Villahermosa Yalum -Chacalj-); 16 19 30 N y 93 08 01 O, 16 20 04.7
N y 92 04 26.3 O; 519-1775 msnm. Met cap: ad, lm, tl, ap. Asoc: m y c. Hab:
nc.

Phyllophaga cinnamomea (Blanchard, 1850). Total 14 ej. IV-VI 2001, 2010 y 2013;
Rayn, Trinitaria (San Rafael El Arco) y Tenejapa (Tenejapa -TeleCOBACH-), 17
12 01 N y 93 00 41 O, 16 49 14.8 N y 92 30 15.4 O; 1335-2025 msnm.
Met cap: ap, tlf, tln. Asoc: bmm. Hab: nc.

Phyllophaga cometes (Bates, 1888). Total 56 ej. IV-VII 2000, 2001, 2002, 2004,
2006 y 2010; Trinitaria (San Rafael El Arco), Comitn (Villahermosa Yalum -
Chacalj, Llano Grande, La Galera-), Venustiano Carranza (Aguacatenango -El
Sumidero y Centro-, Monte Los Olivos), Amatenango del Valle; 16 31 43.9 N y
92 26 05.8 O; 1489-1833 msnm. Met cap: ad, ap, tln, lm y tl. Asoc: h y bmm.
Hab: nc.

Phyllophaga disca (Saylor, 1943). Total 90 ej. V-VII 2006 y 2013. Villa Flores (El
Jardn, Cuauhtmoc y Francisco Villa), Cintalapa de Figueroa (C.F., Mrida y
Francisco I Madero), Jiquipilas (Fbrica de cacahuate y Nueva Independencia);
16 19 30 N y 93 08 01 O, 16 27 35 N y 93 46 46 O, 519- 606 msnm;
Met cap: ap, tl, ad; Asoc: m y c. Hab: nc.

5
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Phyllophaga fulviventris (Moser, 1918). Total 51 ej. V-VI 2000, 2006, 2013 y 2014;
Villaflores (El Jardn, Cuauhtmoc y Francisco Villa), Jiquipilas (Jiquipilas, Nueva
Independencia, Jos Mara Pino Surez y Tierra y Libertad), Cintalapa de
Figueroa (Mrida y Villa Morelos); 16 19 30 N y 93 08 01 O, 16 28 48 N y
93 55 40 O, 519-700 msnm; Met cap: ap, tl, ad y h; Asoc: m, c; Hosp: rbol de
Sapium nitidum (Euphorbiaceae).

Phyllophaga guatemala (Saylor, 1940). Total 30 ej. IV-VII 1998-2001, 2004 y 2009;
Oxchuc (Tzunn y Pacvilna), Tenejapa (TELECOBACH), San Cristbal de Las
Casas (SCLC y Santa Luca); 16 50 28 N y 92 22 25 O, 16 41 8.28 N y
92 39 12.98 O; 1787-2497 msnm; Met cap: lm y ad; Asoc: mat, bh; Hab: nc.
Phyllophaga halffteriana (Morn, 1992). Total 11 ej. IV, V, VI y VII 2000 al 2002;
Tenejapa (Majosik), Comitn (Vistahermosa Yalum -Chacalja y La Galera- y
Juznajab la Laguna), 16 53 52 N y 92 29 36 O, 16 22 55.4 N y 92 06
20.6 O; 1422-1840 msnm. Met cap: ap, lm. Hab: nc. Est reportada nicamente
para el estado de Chiapas.

Phyllophaga integriceps (Moser, 1918). Total 1 ej. VI 2014; Cintalapa de Figueroa


(Vista Hermosa), 16 31 07 N y 93 57 43 O, 659 msnm; Met cap: ap. Hab: nc.
Phyllophaga jovelana (Morn y Cano, 2000). Total 4 ej. V-VI 2004 y 2010,
Trinitaria (San Rafael El Arco, Laguna de Montebello), San Cristbal de Las Casas
(Huitepec), 16 44 38 N y 92 42 15 O, 1470-2240 msnm; Met cap: tlf y tln;
Asoc: bam, bpi, bpi-e-l, bmm; Hab: nc. La especie se registra nicamente para
Chiapas.

Phyllophaga lenis (Horn, 1887). Total 85 ej. V-VI 2000, 2001, 2006 y 2013;
Jiquipilas (Jiquipilas, fbrica de cacahuate y Nueva Independencia), Villaflores (El
Jardn, Cuauhtmoc, Villaflores y Francisco Villa), Cintalapa de Figueroa (Mrida y
Francisco I. Madero), Comitn (Villahermosa Yalum -Chacalj-); 16 40 05 N y
93 38 48 O, 16 20 03.0 N y 92 04' 40.5 O, 531-1730 msnm; Met cap: lm,
ap, tl y ad; Asoc: m, c, f; Hab: r.

Phyllophaga lineatoides (Morn, 2000). Total 29 ej. IV, V, VI y VII 2001, 2002 y
2004; Oxchuc (Tzunn, Piedra Escrita y Pacvilna), Tenejapa (este,
TELECOBACH, sur, Winiktn y sur de Navil), San Cristbal de Las Casas
(Huitepec); 16 50 28 N y 92 22 25 O, 16 44 38 N y 92 42 15 O, 1787-
2240 msnm; Met cap: ad, ap, lm; Asoc: pas, bam y bh; Hab: nc.

Phyllophaga longifoliata (Moser, 1921). Total 54 ej. III, IV y V 2001 y 2002; Oxchuc
(Tzunn, Pacvilna, Piedra Escrita y Oxchuc cabecera), 16 48 56.3 N y 92 22
44.6 O, 16 49 05 N y 92 22 40 O, 1964-2049 msnm; Met cap: ad, lm; Asoc:
pas y mat; Hab: nc.

6
Castro-Ramrez y Ramrez-Salinas. El gnero Phyllophaga de Chiapas, Mx.

Phyllophaga marilucasana (Cano y Morn, 2002). Total 8 ej. V 2009, San Cristbal
de Las Casas (Santa Luca), 16 41 8.28 N y 92 39 12.98 O, 2497 msnm;
Met cap: ad. Asoc: bpe. Hab: nc. Reportada solo para Chiapas.

Phyllophaga menetriesi (Blanchard, 1850). Total 493 ej. IV-VI 1996 al 2002, 2011,
2012 y 2014; San Juan Cancuc (San Jos Chact), Tenejapa (Majosik, Tenejapa -
TeleCOBACH-), Comitn (Villahermosa Yalum -Chacalj, Llano Grande y La
Galera-, Juznajab -La Laguna-), Venustiano Carranza (Aguacatenango -Barrio La
Huerta y Parque-), Oxchuc (Pacvilna, Tzunn y Piedra Escrita), Amatenango del
Valle (El Madronal), Teopisca, Bochil (Emiliano Zapata), Motozintla (Plan Grande,
El Carrizal y Vicente Guerrero), Chanal (Barrio la Montaa, Centro y Barrio
Nuevo), 16 56 41 N y 92 19 26 O, 15 23 7.81 N y 9218 47.23 O, 1192-
2184 msnm; Met cap: tln, ad, ap, lm; Asoc: m-r, m-t, hor, hojarasca de encino, pas;
St, ro y ch. Hab: r.

Phyllophaga mentalis (Saylor, 1941). Total 6 ej. V y VII 2010; Trinitaria (Vivero de
Los Lagos, San Rafael El Arco); 1470-1544 msnm; Met cap: tlf, ap y tln; Asoc:
bmm, bpel Hab: nc.

Phyllophaga obsoleta (Blanchard, 1850). Total 1105 ej. IV, V y VI 1995 al 2002,
2009 al 2012 y 2014; Amatenango del Valle (El Madronal -parcelas y parque-),
Bochil (La Laguna y Emiliano Zapata), Comitn (Juznajab -La Laguna-,
Villahermosa Yalum -Chacalj, Llano Grande, La Galera y V. Y-), Chanal (Barrio
La Montaa -parcela, centro), Motozintla (Plan Grande, El Carrizal, Vicente
Guerrero), Ocosingo, Oxchuc (Tzunn, Oxchuc, Piedra Escrita y Pacvilna), Rayn,
San Cristbal de Las Casas (Santa Luca y SCLC -Las Gardenias, Erasto Urbina,
Las Minas, sur, La Albarrada, ECOSUR, La EST, La Caada, Maravilla, La
Escondida, Los Alcanfores-), San Juan Cancuc (San Jos Chact), San Juan
Chamula (Cuchulumtic), Tenejapa (Tenejapa -este, TeleCOBACH, norte, sur-,
Winikton y sur de Navil), Teopisca (Teopisca y San Isidro Chichihuistn), Trinitaria
(Laguna de Montebello y San Rafael El Arco), Venustiano Carranza
(Aguacatenango -casa Gilberto, Barrio La Huerta, Centro y Telesecundaria-),
Zinacantn (Chajtoj); 16 54 26 N y 92 05 46 O, 16 41 8.28 N y 92 39
12.98 O, 888-2497 msnm; Met cap: ad, colecta directa suelo, ap, lm, tln, tlf; Asoc:
m-r, m-t, pas, be, mat, bmm, bp, St, O, Aq; Hosp: Ca, Qc, Aa, ro y ch; Hab: r.

Phyllophaga parvisetis (Bates, 1888). Total 1 ej. VI 2013; Cintalapa de Figueroa


(Francisco I Madero), 16 48 09 N y 93 45 20 O, 789 msnm; Met cap: ad;
Asoc: f, m y c; Hab: nc.

Phyllophaga pilosula (Moser, 1918). Total 517 ej. IV, V y VI 1996, 1998, 2000 al
2004, 2011, 2012 y 2014; Amatenango del Valle (San Nicols y Alj), Chanal
(Centro), Motozintla (El Carrizal, Vicente Guerrero), Oxchuc (Tzunn, Oxchuc,
Piedra Escrita, Pacvilna), San Cristbal de Las Casas (Santa Luca y SCLC -Col.
Erasto Urbina, terminal Cristbal Coln, La Albarrada, sur, La EST., ECOSUR, La

7
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Caada, Maravilla, La Escondida, Los Alcanfores, Getzamani-), San Juan Cancuc


(San Jos Chact), Tenejapa (Tenejapa -sur, este, norte, TeleCOBACH-,
Winiktn, sur Navil), Teopisca (Tzajal Balwitz), Venustiano Carranza
(Aguacatenango -Barrio La Huerta, parque central-), Zinacantn (Shulvo); 16 56
41 N y 92 19 26 O, 16 36 30.84 N y 92 28 19.92 O; 1192-2460 msnm;
Met cap: ad, cd, ap, lm y tl; Asoc: m, m-cal, mat, pas; Hos: en, tz y Aa; Hab: nc.

Phyllophaga pruinosa (Blanchard, 1850). Total 2 ej. V y VI 1998 y 2010, Trinitaria


(San Rafael El Arco) y San Cristbal de Las Casas (colonia la Isla); 16 44 23.30
N y 92 38 42.57 O; 1470- 2125 msnm; Met cap: tlf y cd. Asoc: bmm. Hab: nc.
Phyllophaga ravida (Blanchard, 1850). Total 475 ej. III-VI 1996 al 2002, 2006,
2011, 2012 y 2014; Villaflores (El Jardn, Cuauhtmoc, Villaflores y Francisco
Villa), San Juan Cancuc (San Jos Chact), Bochil (La Laguna, Francisco Villa,
Emiliano Zapata), Comitn (Juznajab, La Laguna, Villahermosa Yalum -Chacalj,
Llano Grande, La Galera, V.Y-), Venustiano Carranza (Aguacatenango -El
Sumidero, Barrio La Huerta, parque central-), Amatenango del Valle (El Madronal -
parcelas-), Teopisca (-trampa 2-), Oxchuc (Piedra Escrita), Motozintla (Plan
Grande, El Carrizal, Vicente Guerrero), Chanal (Barrio Nuevo y Centro), Tenejapa
(Sur Navil, Tenejapa -este, norte, TeleCOBACH-), San Cristbal de Las Casas
(SCLC -Las Gardenias, Erasto Urbina, Las Minas, Dr. Correa, La Albarrada, La
EST, ECOSUR, La Caada, Maravilla, Pequeo Sol y Los Alcanfores-); 16 19
30 N y 93 08 01 O, 16 44 31.90 N y 92 39 58.55 O, 519-2160 msnm;
Met cap: cd, ad, ap, tln, lm, tl; Asoc: m-r, m-t, hort, St; Hosp: ro, ch, en; Hab: r.

Phyllophaga rorulenta (Burmeister, 1855). Total 4 ej. V 2013; Rayn; 17 12 01


N y 93 00 41 O, 1335 msnm; Met cap: ap; Hab: nc.

Phyllophaga rufithorax (Moser, 1921). Total 8 ej. VI y VII 2001 al 2003; San
Cristbal de Las Casas (SCLC -Dr. Correa, Parque Central, Barrio El Cerrillo-); 16
42 23.95 N y 92 37 12.73 O, 16 44 28.51 N y 92 38 9.25 O; 2134-2145
msnm; Met cap: ap, lm, ad; Asoc: fb; Hab: nc.

Phyllophaga rufotestacea (Moser, 1918). Total 126 ej. IV-X 2001 al 2004; San
Cristbal de Las Casas (SCLC -Dr. Correa, La EST, ECOSUR y colonia Maravilla-
); 16 42 23.95 N y 92 37 12.73 O, 16 45 31.67 N y 19 39 30.54 O;
2134-2143 msnm; Met cap: lm, ap; Asoc: pa-f, f, m y fb; Hosp: Phaseolus
coccineus L. (Fabaceae); Tithonia sp. (Compositae); Cornus excelsa HBK
(Cornaceae); Amelanchier sp. (Rosaceae); Prunus domestica L. (Rosaceae);
Crataegus pubescens (H.B.K.), Steudel (Rosaceae); y Fraxinus uhdei (Wenzig)
Ling. (Oleaceae) (Ramrez-Salinas et al., 2006). Hab: s. Especie nica de San
Cristbal, Chiapas.

Phyllophaga rugipennis (Schauffus, 1858). Total 104 ej. IV, V y VI 1999 al 2002 y
2010; San Juan Cancuc (San Jos Chact), Trinitaria (San Rafael El Arco y vivero
de Los Lagos), Venustiano Carranza (Aguacatenango -Centro-), Tenejapa

8
Castro-Ramrez y Ramrez-Salinas. El gnero Phyllophaga de Chiapas, Mx.

(Majosik, Tenejapa -TeleCOBACH-), Oxchuc (Tzunn, Pacvilna, Piedra Escrita,


Oxchuc); 16 56 41 N y 92 19 26 O, 16 49 05 N y 92 22 40 O; 1192-
2049 msnm; Met cap: ad, ap, lm, tln, tlf; Asoc: m, pas, bmm, bpel; Hosp: najk' y
sibant (Cornus); Hab: nc.

Phyllophaga rugulosa (Blanchard, 1850). Total 79 ej. IV y V 2000 al 2002; Oxchuc


(Tzunn, Piedra Escrita, Pacvilna) y Tenejapa (Tenejapa -TeleCOBACH-); 16 50
28 N y 92 22 25 O, 16 49 04.1 N y 92 30 27.7 O; 1787-2049 msnm; Met
cap: ad, lm, ap y cd; Asoc: pas; Hosp: ciruela, sibant (Cornus) y najk'. Hab: nc.

Phyllophaga scabripyga (Bates, 1888). Total 73 ej. IV y V 2000, 2001, 2002, 2011
y 2012; Venustiano Carranza (Monte los Olivos y Aguacatenango centro-)
Comitn (Vistahermosa Yalum -Chacalja-), Motozintla (El Carrizal y Vicente
Guerrero); 16 27 56.1 N y 92 25 08.0 O, 15 23 7.81 N y 92 18 47.23
O; 1726-2184 msnm; Met cap: ad, lm, ap, tl; Hab: nc.

Phyllophaga senicula (Bates, 1888). Total 292 ej. IV-VII y X 1998 al 2004 y 2009;
San Juan Cancuc (San Jos Chact), Oxchuc (Tzunn, Piedra Escrita, Pacvilna),
Tenejapa (Navil, Tenejapa -TeleCOBACH, norte, sur-), San Cristbal de Las
Casas (Santa Luca y SCLC -Las Gardenias, Erasto Urbina, Cinco de marzo,
UNACH, Dr. Correa, EST sur, Maravilla, El Cerrillo, La Escondida, Huitepec, Las
Piedrecitas-), Teopisca (Tzajal Balwitz); 16 56 41 N y 92 19 26 O, 16 36
30.84 N y 92 28 19.92 O; 1192 a 2460 msnm; Met cap: ad, lm, ap; Asoc: m,
calabaza, pa-f, f, fb, pas, bh, bs, bmm; Hosp: sibant Cornus excelsa Kunth
(Cornaceae), Amelanchier sp. (Rosaceae), Pronus domestica L. (Rosaceae),
Fraxinus uhdei (Wenzig) (Oleaceae), Crataegus pubescens H.B. K. Steudel
(Rosaceae) y Phaseolus coccineus L. (Fabaceae); Hab: nc.

Phyllophaga sturmi (Bates, 1888). Total 7 ej. V-VI 2010; Trinitaria (San Rafael El
Arco, Laguna de Montebello); 1489-1540 msnm; Met cap: tln, tlf; Asoc: bmm y bpi;
Hab: nc.

Phyllophaga tenuipilis (Bates, 1888). Total 263 ej. IV, V y VI 1996 al 2002 y 2010,
2011, 2012, 2013 y 2014; Amatenango del Valle (El Madronal), Bochil (La Laguna
y Emiliano Zapata), Chanal (Barrio la Montaa), Chiln (Bawitz Guadalupe),
Rayn, San Juan Cancuc (San Jos Chact), Tenejapa (Tenejapa -TeleCOBACH-
, Majosik), Trinitaria (Laguna de Montebello), Venustiano Carranza
(Aguacatenango -Centro, La Huerta, TeleSecundaria-), Oxchuc, Motozintla (Plan
Grande, El Carrizal, Vicente Guerrero); 16 56 41 N y 92 19 26 O, 16 38
36.69 N y 92 15 17.24 O; 1192 a 2090 msnm; Met cap: ap, lm, ad, tlf; Asoc: m-
r, m-t, m-f, St; Hosp: ro y ch; Hab: r.

Phyllophaga testaceipennis (Blanchard, 1850). Total 345 ej. IV, V y VI 1997 al


2002, 2010, 2012, 2013 y 2014; Amatenango del Valle (El Madronal), Bochil
(Emiliano Zapata), Chiln (Bawitz Guadalupe), Comitn (Juznajab -La laguna- y

9
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Villahermosa Yalum -Chacalj, Llano Grande, La Galera-), Jiquipilas (Nueva


Independencia), Motozintla (El Carrizal), Oxchuc (Tzunn, Piedra Escrita y
Pacvilna), San Cristbal de Las Casas (SCLC -Colonia Maravilla-), Tenejapa
(Majosik y Tenejapa -TeleCOBACH-), Teopisca (Teopisca -trampa 1-), Trinitaria
(San Rafael El Arco y vivero Los Lagos), Venustiano Carranza (Aguacatenango -
Barrio La Huerta, Parque-); 16 27 35 N y 93 46 46 O, 15 24 51.41 N y
92 17 39.08 O; 606 a 2174 msnm; Met cap: tln, ad, ap, lm; Asoc: m-r, m-t, hort,
ma, pas, bmm, bpel, St, Bo; Hosp: ro y ch. Hab: r.

Phyllophaga tumulosa (Bates, 1888). Total 393 ej. III, IV, V, VI y VII 1996 al 2003 y
de 2010 a 2012; Amatenango del Valle (El Madronal), Bochil (Emiliano Zapata),
Motozintla (El Carrizal, Vicente Guerrero), Oxchuc (Oxchuc), San Cristbal de las
Casas (Santa Luca, SCLC -Erasto Urbina, Las Gardenias, Dr. Correa, sur, La
Albarrada, ECOSUR, La Caada, Maravilla, Pequeo Sol, La Escondida, Los
Alcanfores-), San Juan Cancuc (San Jos Chact), Tenejapa (Navil -sur-,
Tenejapa -TeleCOBACH y norte-), Trinitaria (vivero Los Lagos), Venustiano
Carranza (Aguacatenango -El Sumidero, Barrio La Huerta, poniente, sur, parque
central y Telesecundaria), Zinacantn (Chajtoj); 16 56 41 N y 92 19 26 O,
16 41 8.28 N y 92 39 12.98 O; 1192-2497 msnm; Met cap: cd, ad, ap, lm, tln;
Asoc: m-r, m-t, f, fb, bpel, St, Pix; Hosp: bejuco de colibr, ro, ch, tejocote y fb; Hab:
rf.

Phyllophaga tzeltala (Morn, 2013). Total 100 ej. IV, V y VII 2001, 2002 y 2004.
Oxchuc (Tzunn y Piedra Escrita) y San Cristbal de Las Casas (SCLC -Huitepec-
); 16 50 28 N y 92 22 25 O, 16 44 38 N y 92 42 15 O; 1787-2240
msnm; Met cap: ad, lm, cd; Asoc: bs, bpe, ro; Hosp: ciruelo Prunus domestica L.,
(Rosaceae). Hab: nc. Reportada nicamente en el estado de Chiapas.

Phyllophaga xkumuca (Morn, 1999). Total 3 ej. V-2013; Palenque (Reforma


Agraria -Chiniquija-), 17 24 33 N y 91 39 41 O, 145 msnm; Met cap: lm; Hab:
nc. Registrada solo para Chiapas.

Phyllophaga yaxbitana (Morn, 2000). Total 23 ej. V 2009 y 2012, Motozintla


(Vicente Guerrero) y San Cristbal de Las Casas (Santa Luca), 15 23 7.81 N y
92 18 47.23 O, 16 41 8.28 N y 92 39 12.98 O; 2184-2497 msnm; Met
cap: ad, ap; Hab: nc. Solo registrada en el estado de Chiapas.

Phyllophaga aff. cometes. Total 2 ej. V-2001; Comitn (Villahermosa Yalum -


Chacalj-); 16 19 02.0 N y 92 04 31.7 O; 1706 msnm; Met cap: lm; Hab: nc.
Phyllophaga aff marilucasana. Total 5 ej. V-2009; San Cristbal de Las Casas
(Santa Luca), 16 41 8.28 N y 92 39 12.98 O; 2497 msnm; Met cap: ad; Hab:
nc.

Phyllophaga aff. multipora (Bates, 1888). Total 7 ej. V y VI 2006 y 2013; Villaflores
(El Jardn, Villaflores, Francisco Villa), Jiquipilas (Nueva Independencia), 16 19

10
Castro-Ramrez y Ramrez-Salinas. El gnero Phyllophaga de Chiapas, Mx.

30 N y 93 08 01 O, 16 27 35 N y 93 46 46 O; 519-606 msnm; Met cap:


ap y tl; Hab: nc.

Phyllophaga aff. pilosula. Total 1 ej. VI-1998, Tenejapa (Tenejapa-TeleCOBACH-),


16 49 14.8 N y 92 30 15.4 O; 2025 msnm; Met cap: ad; Hab: nc.

Phyllophaga aff. spinitarsis (Moser, 1921). Total 13 ej. IV, V y VI 1998, 2000 y
2001; Tenejapa (Tenejapa -TeleCOBACH-), 16 49 14.8 N y 92 30 15.4 O;
2025 msnm; Met cap: ad y ap. Hab: nc.

Ntese en el Cuadro 1 que se desconoce el hbito alimenticio para la mayora de


especies. De las que no se muestran signos de interrogacin se tiene la certeza
de su preferencia alimenticia. La informacin aqu vertida es de relevante
importancia debido al dinamismo con que los paisajes naturales del estado de
Chiapas se estn transformando, as como las posibles dispersiones de parte de
las especies, sobre todo las oportunistas, ante esos u otros fenmenos, lo cual
puede repercutir en la prdida de especies endmicas. De igual forma, dan
evidencia de las regiones chiapanecas que faltan por investigar y en las que
convendra realizar monitoreos con cierta periodicidad para corroborar informacin
ecolgica e importancia econmica.

Cuadro 1. Especies de Phyllophaga de la Coleccin de Insectos Agrcolas del


Proyecto Diversidad en Sistemas de Cultivos, ECOSUR-San Cristbal, Chiapas,
Mxico; preferencia de alimento de sus estados larvarios y distribucin, segn
diferentes autores.
Hbitos
Especies (Citas) alimenticios Estados
P. abdominalis (10)(22) Nc Chiapas
P. chamula (2) (10) (8) (22) Nc Chiapas
P. guatemala (2) (10) (22) (24)(47) Nc Chiapas
P. halffteriana (1)(10)(22)(27) Nc Chiapas
P. jovelana (8) (10) Nc Chiapas
P. longifoliata (2) (22) Nc Chiapas
P. mentalis (8) Nc Chiapas
P. marilucasana (7) Nc Chiapas
P. pilosula (1) (2)(22) (42) Nc Chiapas
P. rufotestacea(1)(16)(19)(20)(22) Nc Chiapas
(31) (43) saprfago?
P. tzeltala (21) Nc Chiapas
P. xkumuca (9)(10) Nc Chiapas
P. yaxbitana (10) (23) Nc Chiapas
P. aegrota (2)(6)(22)(30)(50) Nc Chiapas, Ver, Oax.
P. lineatoides (1) (2) (10) (22) (40) Nc Chiapas, Oax
P. rufithorax (10) (31) Nc Chiapas, Oax
P. cinnamomea (6)(8)(12)(13) (10) Nc Chiapas, Oax, Ver
(22) (30)
P. rugulosa (1)(2) (10) (22) (24)(30) Saprfago Chiapas, Oax y Ver

11
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

P. integriceps (10)(50) Nc Chiapas, Gro y Oax


P. scabripyga (2)(3)(10)(22) Nc Chiapas, Gro y Oax
P. chiapensis (1)(3) (10) (22) (27) Nc Chiapas, Jal, Mich, Oax
P. rorulenta (10) (27) (28) (52) Rizfago Chiapas, Mich, Gro, Tab y Ver
P. parvisetis (5)(10) (13)(15) (24) Rizfago Chiapas, Oax, Tab y Ver
P. disca (10) (22) (29)(27) Nc Chiapas, Mx, Nayarit, Oax, Gro
P. pruinosa (8)(10)(13)(48)(49)(51) Nc Chiapas, Jal, Mx, Mich, Mor, NL, Oax
(52) Pue, y Ver
P. cometes (2) (6) (8) (10) (22) (24) Nc Chiapas, Hgo, Jal, Nay, Pue, Ver, Gro,
(30)(49)(52) Mich. Desde Mxico hasta Panam.
P. fulviventris (10)(13)(14) (22)(29) Rizfago? Chiapas, Gro, Col, Jal, Mich, Mor, Nay
(37) (39)(48)(50)(51)(52) Oax, Pue. y Sin
P. lenis (1)(10)(14)(15)(22)(25)(27) Rizfago Chiapas, Oax, Ver, Coah, Col, D.F, Gto,
(29)(30)(34)(36)(37)(38)(39)(48)(49 Jal, Mich, Mor, Nay, Pue, Sin, SLP, Son
) (50)(51)(52)
P. menetriesi (1)(4)(5)(10)(22)(27) Rizfago Chiapas, Oax, Ver, Guatemala, Panam
y Amrica del Sur
P. obsoleta (1)(2)(4)(5)(10)(11)(13) Rizfago Chiapas, Oax, Ags, Gto, Gro, Hgo, Jal,
(15)(16)(17)(18)(22)(27)(33)(36)(37 Mx, Mich, Mor, Nay, Pue, Sin, Ver,
) (38) (41)(48)(49)(50)(51)(52) Tam. Centroamrica.
P. ravida (1)(2)(4) (10) (11)(16) (18) Rizfago Chiapas, Oax, Ags, Chih, Col, DF, Dgo,
(22)(26)(27)(32)(35)(36)(37)(38) Gro, Hgo, Jal, Mx, Mich, Mor, Nay,
(41)(48)(49)(51)(52) Pue, Sin y Ver.
P. rugipennis (1)(2)(10)(15)(13)(22) Rizfago? Chiapas, Oax, Hgo, Pue, SLP, Tamps,
(24) (27) (44) (49) Saprfago? Ver y Gro. Guatemala, Belice y
Honduras.
P. senicula (1)(2)(10)(13)(16)(22) Nc Chiapas y Oax. Guatemala
(24)(45)
P. sturmi (10) (28) (30) (49) Rizfago Chiapas, Camp, Oax, Pue, Tab y Ver
P. tenuipilis (1)(4)(10)(22)(27)(32) Rizfago Chiapas, Gro, Oax, Pue, Tab, Ver
(30) (49)
P. testaceipennis (1)(4)(10)(11)(16) Rizfago Chiapas, Camp, Hgo, Oax, Pue, Tab,
(22) (30) (49) (52) Ver, Yuc, Gro, Mich y Jal
P. tumulosa (1)(4) (5)(10) (11) (22) Rizfago- Chiapas, Mich, Q. R. Centroamrica.
(33) (52) facultativo
Phyllophaga aff. cometes (2) (6) (8) Nc Chiapas, Hgo, Jal, Nay y Ver
(10) (22)
Phyllophaga aff. multipora (10) (15) Nc Chiapas, Gro, Pue
(29) (46) (48) (49)
Phyllophaga aff. pilosula (1) (2) (22) Nc Chiapas
Phyllophaga aff. spinitarsis Nc Chiapas
Phyllophaga aff marilucasana (7) Nc Chiapas
(1)Castro-Ramrez et al. 2005, (2)Castro-Ramrez et al. 2003, (3)Hernndez-Cruz et al. 2014,
(4)Ramrez-Salinas y Castro-Ramrez 2000, (5)King y Saunders 1984, (6)Gmez et al. 1999,
(7)Delgado-Solano et al. 2015, (8)Delgado-Solano et al. 2012, (9)Morn 1999, (10)Morn 2003a y
b, (11)CastroRamrez et al. 2004, (12)Morn et al. 1985, (13)Morn et al. 1997, (14)Pacheco-
Flores 2006, (15)Alczar-Ruiz et al. 2003, (16)Mndez-Aguilar et al. 2003, (17)Ramrez-Salinas y
Castro-Ramrez 2013, (18)Ramrez-Salinas y Castro-Ramrez 1998, (19)Pacheco-Flores y Castro-
Ramrez 2005, (20)Castro-Ramrez 2004, (21)Morn 2013, (22)Castro-Ramrez y Ramrez-Salinas
2010, (23)Ramrez-Salinas y Castro-Ramrez 2012, (24) Cano y Morn 1998, (25)Deloya 1988,
(26)Morn 1988, (27)Morn 2010, (28)Riess y Flores 1976, (29)Pacheco-Flores et al. 2008,
(30)Morn 1993, (31)Ramrez-Salinas et al. 2006, (32)Ramrez-Salinas y Castro-Ramrez 2006,

12
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(33)Ramrez-Salinas et al. 1999, (34)Lugo-Garca et al. 2014, (35)Njera-Rincn 1993, (36)Njera-


Rincn 2010, (37)Morn et al. 2010a, (38)Aragn-Garca et al. 2010, (39)Sntiz-Prez 2014,
(40)Ramrez-Ponce et al. 2009, (41)Aragn-Garca et al. 2003, (42)Ramrez-Salinas et al. 2011,
(43)Ramrez-Salinas et al. 2009, (44) Dix, 1997, (45)Pacheco-Flores et al. 2003, (46)Ramrez-
Salinas y Castro-Ramrez 2015, (47)Castro-Ramrez et al. 1999, (48)Cuate-Mozo et al. 2013,
(49)Tapia-Rojas et al. 2013, (50)Bravo 2003, (51)Deloya 2010, (52)Deloya et al. 2016.

Conclusiones
La Coleccin de Insectos Agrcolas del Proyecto Diversidad en Sistemas de
Cultivos (ECOSUR-SC) es una valiosa referencia de la biodiversidad del gnero
Phyllophaga presente en el estado de Chiapas.

De 42 especies (37) y afines (5), 14 se distribuyen exclusivamente en el


estado de Chiapas (33 %) y una de ellas nicamente al sur de San Cristbal de las
Casas.
Se desconoce el hbito alimenticio del estadio larval de 28 especies de
Phyllophaga presentes en la Coleccin para Chiapas (67 %) y slo un 23.4 %
tienen larvas rizfagas.

Agradecimientos
A Miguel Martnez Ic por la determinacin de algunas de las plantas hospederas
de adultos o asociadas con las larvas. A CONABIO el financiamiento al proyecto
JC010. Las observaciones y comentarios de los rbitros ayudaron a mejorar esta
aportacin.

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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

20
ESPECIES DE COLEPTERA SCARABAEOIDEA EN LA SIERRA
DE BALACACHI, SINALOA, MXICO

Francisco J. Arredondo Loyola1*


Gabriel Antonio Lugo Garca1
Miguel ngel Morn2
lvaro Reyes Olivas1
Bardo Snchez1
Carlos Patricio Sauceda Acosta1

1Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte


Universidad Autnoma de Sinaloa 81110
Juan Jos Ros, Ahome, Sinaloa

2Red de Biodiversidad y Sistemtica


Instituto de Ecologa, A.C
Carretera antigua a Coatepec 351
Xalapa, Veracruz 91070, Mxico

*javierarredondoloyola@gmail.com

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


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5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Se presentan los resultados de un estudio faunstico de las especies de coleptera
Scarabaeoidea en un bosque tropical caducifolio en El Fuerte, Sinaloa, donde se
realizaron muestreos nocturnos de julio de 2013 a junio de 2014. Se obtuvieron
8,740 ejemplares que representan a 42 especies, de los gneros Phyllophaga,
Diplotaxis, Cyclocephala, Oxygrylius, Strategus, Xyloryctes, Ligyrus,
Hemiphileurus, Paranomala, Pelidnota, Cotinis, Euphoria, Digitonthophagus,
Dichotomius, Canthon, Ptichopus, Hybosorus y Omorgus. La mayor diversidad
especfica colectada correspondi a Phyllophaga, con 16 especies. Las especies
mejor representadas en las zonas de estudio fueron Phyllophaga opaca, Ph.
juvenilis, Ph. lenis, Cyclocephala sinaloae, Paranomala flavilla y Digitonthophagus
gazella. La mayor abundancia se present en agosto (98.1%) lo cual coincidi con
el periodo de lluvias, mientras la tasa de captura ms baja se present en
septiembre con 10 individuos capturados (0.1%). Se registran por primera vez tres
especies para el estado de Sinaloa as como una especie nueva para la Ciencia
que se describir en una publicacin posterior.

Palabras Clave: Coleptera, Scarabaeoidea, Phyllophaga.

Abstract
It present results of a study faunistic of the nocturnal species of Scarabaeoidea in a
deciduous tropical forest located in Fuerte, Sinaloa, during July 2013 to June 2014
are presented. The sample consists of 8,740 specimens belonging to 42 species of
the genera Phyllophaga, Diplotaxis, Cyclocephala, Oxygrylius, Strategus,
Xyloryctes, Lygirus, Hemiphileurus, Paranomala, Pelidnota, Cotinis, Euphoria,
Digitonthophagus, Dichotomius, Canthon, Ptichopus, Hybosorus and Omorgus.
The genus Phyllophaga is represented by 16 species. The most abundant species
were Phyllophaga opaca, Ph. juvenilis, Ph. lenis, Cyclocephala sinaloae,
Paranomala flavilla and Digitonthophagus gazella. Scarabbeetles were more
numerous during the rainy season of August (98.1%) and less abundant during
September (0.1%). Three species are recorded for the first time forth estate of
Sinaloa, as well as one undescribed species that will be included in future
publication.
Key words: Coleoptera, Scarabaeoidea, Phyllophaga.

Introduccin
Los insectos que integran el complejo gallina ciega son conocidos en Mxico en
su estado adulto como mayates, escarabajos sanjuaneros, escarabajos de mayo,
y en larvas como gallina ciega, gusanos blancos o nixticuiles, donde el gnero
Phyllophaga es el ms importante y con mayor distribucin, porque se alimentan

22
Arredondo et al., Coleptera Scarabaeoidea en la sierra de Balacachi, Sinaloa

de las races de las plantas cultivadas (Morn, 1986). Los adultos son una plaga
importante porque consumen el follaje y flores de numerosas plantas de
importancia econmica como maz, frjol, caf, trigo, caa de azcar, flores,
frutales, papa, camote, hortalizas, arroz, pastos y viveros forestales, sin embargo,
las larvas son las de mayor importancia por sus hbitos rizfagos, y porque
consumen el 50% de las plntulas de ciclos anuales, lo que es una importante
disminucin del rendimiento de las cosechas (Morn, 1984).

La superfamilia Scarabaeoidea esta agrupada en Mxico de acuerdo con


Morn (2003a) en 5 familias: Scarabaeidae, Trogidae, Melolonthidae, Passalidae y
Lucanidae, las que renen 202 gneros y 1,713 especies. Sin embargo, a la fecha
se desconoce la riqueza de este grupo de insectos en muchas de las reas
consideradas como de alta diversidad por la CONABIO (Arriaga et al., 2000). En
Sinaloa se han realizado pocos estudios faunsticos sobre estos colepteros y el
inventario actual incluye 151 registros especficos (Morn 2003b, Lugo-Garca et
al., 2011a, b) que en su mayor parte proceden de colectas espordicas efectuadas
en la mitad sur de la entidad. El incremento de las actividades humanas tiende a
fragmentar, modificar y reemplazar los diversos tipos de ambientes naturales y
comunidades, a la vez que afecta los patrones de distribucin de los insectos y su
dinmica poblacional. Por lo tanto, la distribucin y densidad poblacional de
escarabaeidos relacionada con el cambio del paisaje natural es fundamental para
conocer las necesidades de conservacin de algunos taxa o la amenaza que
podran representar para las actividades econmicas.

Materiales y Mtodos
rea de estudio
El estudio se realiz en la Sierra de Balacachi, en el municipio de El Fuerte,
Sinaloa, donde existen remanentes de bosque tropical caducifolio. Las
coordenadas geogrficas son 2624'45.5" N y longitud 10856'582" W. La altitud
del terreno oscila entre 110 y 200 msnm; predomina el clima seco y el clido con
lluvias en verano.La vegetacin corresponde a bosque tropical caducifolio, donde
las especies predominantes son Cordia sonorae (palo asta), Haematoxylum
brasiletto (brasil), Caesalpinia platyloba (palo colorado), Caesalpinia palmeri (palo
piojo), Parkinsonia florida (brea), Parkinsonia praecox (brea), Croton flavescens
(vara blanca), Guaiacum coulteri (guayacn), Prosopis juliflora (mezquite), Acacia
farnesiana, y Acacia cochliacantha (vinolo).

Recolecta de adultos
Durante julio de 2013 a junio de 2014 se efectuaron 24 viajes de recolecta por tres
das cada uno en la Sierra de Balacachi, en el municipio de El Fuerte, Sinaloa. As
como grandes extensiones de tierras utilizadas como potreros.

Para las recolectas nocturnas se emple una trampa de luz tipo pantalla
provista con dos lmparas de vapor de mercurio de 120 watts, abastecida con un

23
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

generador de gasolina porttil y 2 trampas tipo embudo de luz fluorescente negra


de 20 watts, conectadas con un recipiente colector (19 L). Las trampas se
colocaron en el centro de la vegetacin y estuvieron funcionando de las 19:00 a
las 23:00 h, dos veces por mes. Los insectos capturados se conservaron en
solucin acuosa de etanol al 70 %, se separaron y etiquetaron debidamente con
los datos de recoleccin (fecha, localidad, horario de captura y recolector). Las
muestras se trasladaron al laboratorio de la Coleccin Entomolgica de la
Universidad Autnoma de Sinaloa (CEVF), donde se procesaron de acuerdo con
las tcnicas convencionales, montando en alfileres entomolgicos series
representativas de la poblacin para su conservacin y determinacin taxonmica,
la cual se realiz con ayuda de las claves propuestas por Morn (1986), Deloya y
Ratcliffe (1988), Morn et al., (1998), Vaurie (1960) y las colecciones
entomolgicas del Instituto de Ecologa A. C. Xalapa (IEXA) y Miguel A. Morn
(MXAL). Los ejemplares estudiados estn depositados en los acervos citados y en
la Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte (CEVF).

El 20% de los ejemplares representados por series largas se conservan en


solucin acuosa de etanol al 70% para estudios o prcticas posteriores. Los
ejemplares inmaduros obtenidos durante los muestreos fueron conservados vivos
para tratar de lograr su desarrollo hasta el estado adulto y obtener informacin
sobre sus ciclos vitales y describir las caractersticas genricas y especficas de
larvas y pupas de cada especie. Una parte de los estados inmaduros se fijaron en
lquido de Pampel para su posterior conservacin en solucin acuosa de etanol al
70%, incorporndolos en la coleccin de la UAS, BUAP y IEXA.

En forma complementaria, se revisaron las colecciones entomolgicas del


Instituto de Ecologa en Xalapa, Veracruz y la Benemrita Universidad Autnoma
de Puebla, para rescatar los datos de ejemplares adultos recolectados
espordicamente en localidades de Sinaloa durante los ltimos 50 aos. Con
ayuda de las claves dicotmicas para las faunas de Coleoptera Scarabaeoidea de
Tepic, Nayarit (Morn et al, 1998; Morn, 1994) y de las monografas de Vaurie
(1958-1960), Deloya y Ratcliffe (1988), Morn (1986; 1995) entre otras, y las
colecciones de referencia BUAP, IEXA y IBUNAM. Los ejemplares pertenecientes
a gneros de difcil solucin taxonmica, o las especies consideradas como
nuevas para la ciencia, fueron separados en calidad de morfoespecies, quedando
pendiente su identificacin o descripcin.

Resultados y discusin
Especies obtenidas
Se recolectaron, 8,740 ejemplares durante 21 salidas de recolecta, que
representan a 4 familias, 8 subfamilias, 11 tribus ,19 gneros y 42 especies de
Coleoptera Scarabaeoidea (Cuadro 1). La familia mejor representada en la zona
de estudio fue Melolonthidae con 33 especies (92.85%) y 13 gneros (65%),

24
Arredondo et al., Coleptera Scarabaeoidea en la sierra de Balacachi, Sinaloa

seguida por Scarabaeidae representadas por dos gneros (10%) y dos especies
(4.7%).

Cuadro 1. Especies de Coleptera Scarabaeoidea recolectadas con trampas de


luz negra y luz flor en la sierra de Balacachi, El Fuerte, Sinaloa, Mxico.

Nm. de
Subfamilia Tribu Especies
adultos
Phyllophagatotoreana Morn 20
Phyllophaga opaca Moser 2,880
Phyllophagalenis Horn 430
Phyllophagacristagalli Arrow 128
Phyllophaganogueirana Morn 254
Phyllophagasinaloana Saylor 15
Phyllophagafulviventris Moser 10
Phyllophagajuvenilis Fall 329
Phyllophagainstabilis Blackwelder 24
Phyllophagagranti Saylor 13
Melolonthinae Melolonthini Phyllophaga yaqui Saylor 140
Phyllophagavetula Horn 1
Phyllophagavarohiana Morn 7
Phyllophagasp A 8
PhyllophagaspB 7
Phyllophagasp C 4
PhyllophagaspD 3
Diplotaxissp. A 2
Diplotaxissp. AA 1
Diplotaxissp. 1-0 14
Diplotaxissp. 2 10
Cyclocephalasinaloae H & E 1,387
Cyclocephalini
Cyclocephalalunulata Burmeister 7
Oxygryliusruginasus LeConte 1,724
Pentodontini Ligyrussallei Bates 1
Dynastinae Orizabuscuernavacensis Delgado y Deloya 27
Strategusaloeus Linn 29
Oryctini
Xyloryctescorniger Bates 2
Hemiphileurusillatus LeConte 1
Phileurini
Phyleurusvalgus Olivier 1
Anomalini Paranomala flavilla Bates 421
Rutelinae Pelidnotavirescens Burmeister 23
Rutelini
Pelidnotalugubris LeConte 14
Cetoniinae Gymnetini Cotinismutabilis Gory&Percheron 1
Cetoniini Euphorialeucographa Gory&Percheron 101
Onthopagini Digitonthophagusgazella Fabricius 427
Dichotomiuscolonicus Say 1
Scarabaeinae Coprini
Canthonindigaceus LeConte 86
Passalinae Passalini Tichopusangulatus Percheron 1
Omorgustesselatus LeConte 1
Troginae Omorgussuberosus Erichson 3
Hybosorinae Hybosorusilligeri Reiche 67
Total 8,740

25
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Los resultados obtenidos en este estudio muestran la importancia del gnero


Phyllophaga en la Sierra de Balacachi, ya que est representado por 16 especies
y tiene una abundancia significativa del 48%, lo que indica que esta zona puede
presentar problemas fuertes ocasionados por especies rizfagas del complejo
gallina ciega. As mismo es importante mencionar que se encuentra una riqueza
abundante de especies de los gneros Cyclocephala, Paranomala y Ligyrus cuyas
larvas prefieren suelos con alto contenido de materia orgnica y las larvas de
Strategus aloeus prefieren madera podrida o estircol hmificado (Morn, 1994).

La presencia de larvas del gnero Phyllophaga asociadas a diversos cultivos


son las principales causantes del dao en plantas de inters agrcola y forestal
(Aragn et al., 2010) ya que constituye uno de los principales factores que limitan
la produccin de maz, sorgo, agave, caa de azcar, cacahuate, jitomate, fresa y
pastizales en el estado de Jalisco (Prez-Domnguez et al., 2010). En San
Cristbal de las Casas, Chiapas, a este complejose le relaciona con los daos en
maz, papa, acelga, repollo, brcoli, betabel, zanahoria, cilantro, cebolla, chile,
tomillo y plantas forestales (Ramrez-Salinas y Castro-Ramrez, 2000). Morn et
al., (1996), sealan que las larvas de Phyllophaga ravida consumen las races del
maz, caa de azcar y pastos. La gran diversidad de especies de este complejo
indica que en los niveles locales y regionales debe existir un equilibrio en la
rizsfera, de tal forma que permita la coexistencia inter-especfica y una
microsucesin favorable entre poblaciones, donde la eliminacin repentina o
progresiva de la diversidad subterrnea propiciada por el monocultivo, y la
aplicacin de sustancias qumicas inducen la seleccin de las especies ms
tolerantes al cambio o ms oportunistas.

El empobrecimiento de la fauna subterrnea, incrementa las posibilidades


para la expansin de especies rizfagas estrictas o facultativas (Morn, 1986),
adems de la amplia diversidad de hospedantes, su ciclo de vida y sus hbitos
edficos, lo convierten en un problema difcil de manejar; aunque se han sealado
caractersticas comunes de comportamiento, como la emergencia sincronizada de
adultos despus de las primeras lluvias estacionales y la preferencia de la hembra
en ovipositar en suelos ricos en humus y bajo malezas de gramneas, que pueden
aprovecharse para lograr un manejo adecuado cuando se constituyen en plaga
(Morn, 1986).

En relacin a la fenologa se present una abundancia marcada


particularmente de las especies del gnero Phyllophaga las cuales fueron
capturadas en los remanentes del bosque caducifolio en los meses de julio y
agosto, lo cual coincide con estudios realizados en bosque de pino y encino en
Los Tascates, Sinaloa y Chihuahua (Lugo-Garca et al., 2011b). En el cerro La
Campana en el municipio de Atenguillo y en Manantlan, Jalisco este gnero fue
abundante en el mes de junio, pero su poblacin disminuy considerablemente en
el mes de julio y agosto lo cual indica que el inicio de vuelo de estas especies est
relacionado con la aparicin de lluvias regionales (Lpez y Rivera, 1998; Magaa y

26
Arredondo et al., Coleptera Scarabaeoidea en la sierra de Balacachi, Sinaloa

Rivera, 1998). Sin embargo, a diferencia de lo encontrado por Magaa y Rivera


(1998) en el cerro La Campana y en Manantlan, Jalisco, y por Reyes-Novelo y
Morn (2005) en Tzucacab y Conkal, Yucatn, donde este gnero fue ms
abundante en junio. Por lo antes mencionado el periodo de vuelo de las especies
de Phyllophaga en Balacachi declin sustancialmente en el mes de septiembre, ya
que segn Lugo-Garca y colaboradores (2011a) sealan que el periodo de vuelo
de estas especies est relacionado con la temporada de lluvias en la regin.

Conclusiones
1) Se registraron 42 especies de Coleoptera Scarabaeoidea, donde predominaron
Phyllophaga opaca (32.9%), Oxygrylius ruginasus (19.7%), Cyclocephala sinaloae
(15.8%) y Digitonthophagus gazella (4.8%). 2) Phyllophaga instabilis, Phyllophaga
granti y Orizabus cuernavacensis se registran por primera vez para el estado de
Sinaloa. 3) El perodo de vuelo de los Scarabaeoidea en la sierra de Balacachi
est relacionado con la temporada de lluvias. 4) La distribucin de algunas de
estas especies ha sido favorecida por la deforestacin continua para ampliar las
reas dedicadas a la agricultura y la ganadera.

Agradecimientos
Al Programa del Mejoramiento del Profesorado por el apoyo financiero del
Proyecto PROMEP/103.5/12/3360.

Literatura citada
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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

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28
Arredondo et al., Coleptera Scarabaeoidea en la sierra de Balacachi, Sinaloa

Ramrez-Salinas, C. y A. E. Castro-Ramrez. 2000. El complejo gallina ciega


(Coleoptera: Melolonthidae) en el cultivo de maz en el Madronal, municipio
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29
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

30
Melolntidos (Coleoptera) nocturnos de los municipios
cacahuateros de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, Mxico

Adriana E. Castro-Ramrez1*
Concepcin Ramrez-Salinas1
Josu G. Morales-Santis1
Wilberth M. Sntiz-Prez2
Eddy J. Turrent-Robles2
Felipe de Jess Cruz-Sols3

1El Colegio de la Frontera Sur, Agroecologa


Carretera Panamericana y Perifrico Sur s/n, Ma. Auxiliadora
San Cristbal de las Casas, Chiapas. 29290. Mxico

2Universidad Tecnolgica de la Selva


Entronque Tonin km 0.5 Carretera Ocosingo-Altamirano
Ocosingo, Chiapas. 29950 Mxico

3Universidad Autnoma de Chiapas, Escuela Maya de Estudios Agropecuarios


Carretera Catazaj-Palenque km 4 Catazaja
Chiapas, 29980. Mxico

*acastro@ecosur.mx

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 31-42. ISBN: 978 607 525 103
5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
El cultivo de cacahuate en la regin Valles Zoque de Chiapas, es uno de los que
mayor importancia econmica representa para sus agricultores; sin embargo, en
los ltimos cinco aos se ha visto afectado por la plaga gallina ciega causando
prdidas considerables. En las comunidades de Vista Hermosa y Jos Mara Pino
Surez, de los municipios de Cintalapa y Jiquipilas, respectivamente, se realizaron
recolectas nocturnas de escarabajos adultos durante el inicio de la temporada de
lluvias, con apoyo de los estudiantes de los bachilleratos de cada lugar. En Vista
Hermosa se capturaron 700 escarabajos pertenecientes a 22 especies o morfo-
especies, de la familia Melolonthidae; las especies ms abundantes fueron
Phyllophaga lenis y Euetheola bidentata, ambas con mayor proporcin de
hembras que de machos, por lo que pueden llegar a tener larvas responsables de
daos agrcolas en el lugar. En Pino Surez se recolectaron 1705 escarabajos
adultos, pertenecientes a 18 especies o morfoespecies de Melolonthidae; estn
afiliados a ocho gneros, siendo Phyllophaga el ms abundante; la especie
predominante fue Phyllophaga fulviventris, seguida por Phyllophaga lenis y
Euetheola bidentata.

Palabras clave: 'gallina ciega', larvas edafcolas, insectos plaga, Phyllophaga


fulviventris, Phyllophaga lenis, Eutheola bidentate.

Abstract
Peanut cultivation in the region of Valles Zoque in the State of Chiapas, alongside
with corn cultivation, is of utmost economic importance for its growers.
Nonetheless, in the last five years it has been affected by the white grub plague,
which has caused substantial losses. In the communities of Vista Hermosa and
Jose Maria Pino Suarez, located in the municipalities of Cintlapa and Jiquipilas,
respectively, overnight catches of adult beetles have been performed during the
start of the rainy season, with the assistance of high school students of both
communities. In Vista Hermosa 700 beetles from 22 species or morphospecies
were caught, all of which belong to the family Melolonthidae. The vast majority of
the species were either Phyllophaga lenis or Euetheola bidentata, and in both
cases there were a larger number of females than males. For such reason, they
may carry larvae that could cause agricultural damages in the region. Furthermore,
in Pino Suarez 1705 adult beetles from 18 species or morphospecies were caught,
all of which belong to the family Melolonthidae. They are affiliated to eight
generous, although, the most plentiful species were from Phyllophaga genus, and
the most prevailing species was Phyllophaga fulviventris, followed by Phyllophaga
lenis and Euetheola bidentata.

32
Castro-Ramrez et al. Melolntidos de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, Mx.

Keywords: 'white grubs', Phyllophaga lenis, Eutheola bidentate, Phyllophaga


fulviventris.

Introduccin
La gallina ciega son larvas de escarabajos lamelicornios que viven en el suelo.
Pueden ser rizfagas estrictas, rizfagas facultativas (comen races o materia
orgnica en descomposicin) y saprfagas estrictas (solo ingieren materia
orgnica) (Morn, 1986). En la regin Altos de Chiapas se han registrado ms de
60 especies de escarabajos Melolonthidae en estado adulto; pero solo alrededor
de 16 de ellas llegan a estar presentes como larvas en los suelos agrcolas. La
composicin y proporcin vara de un lugar a otro, difcilmente se encuentran ms
de nueve especies coexistiendo, pero puede haber entre ellas una o hasta cinco
especies rizfagas (Castro-Ramrez et al., 2005), que sern las causantes del
dao agrcola y pertenecen al gnero Phyllophaga (Morn, 1986). Este amplio
intervalo de diversidad y funciones lo pueden determinar las condiciones
ambientales (altitud, por ejemplo) pero tambin las actividades agrcolas que cada
productor realice. Para esa misma regin, los diferentes ensamblajes de especies
de "gallina ciega" se han sealado como un fuerte problema en la produccin
agrcola (Castro-Ramrez y Ramrez-Salinas, 2010), reduciendo la produccin de
maz de un 36 a 42 % (Castro-Ramrez et al., 2006).

La determinacin taxonmica de la mayora de las especies se distingue con


exactitud por los genitales del macho en estado adulto (Morn, 1986); sin
embargo, para la identidad de las larvas slo se puede tener una aproximacin de
la especie cuando han llegado a su tercer estadio y se conoce por el arreglo de las
setas en el raster (ltimo segmento abdominal ventralmente), pero para la mayora
de las especies no se cuenta con dicha descripcin (Ramrez-Salinas et al., 2001).

En el estado de Chiapas, con una superficie de 4,150 ha, los municipios de


Cintalapa y Jiquipilas tienen la mayor superficie sembrada del cultivo de
cacahuate. Para el municipio de Cintalapa existe gran rentabilidad con 2,300.00 ha
de superficie sembrada, misma superficie cosechada, 2,760 t de produccin, con
rendimiento de 1.20 t/ha, 6,500.00 $/t y un valor de produccin de 17,940.00
(miles de pesos) (OEIDRUS, Chiapas, 2007).

La regin Valles Zoque del Estado se compone por cuatro municipios, dos de
ellos son Cintalapa de Figueroa y Jiquipilas, los cuales se dedican principalmente
a actividades agropecuarias; producen maz para autoconsumo y cacahuate para
la venta. En los ltimos aos la produccin y valor de produccin ha descendido
considerablemente debido a la presencia de la plaga gallina ciega; los
productores saben que se trata de ella porque notan los sntomas en las plantas y
encuentran las larvas en el cultivo; afirman que la plaga reduce considerablemente

33
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

la produccin pues antes de su presencia, hace aproximadamente 13 aos, era


hasta de 2.375 t/ha pero ahora es alrededor de 1.25 t/ha o hasta 1.17 t/ha.

Debido a que no se ha realizado investigacin de esta plaga en relacin con


el cultivo del cacahuate en Chiapas, los productores se han visto en la necesidad
de recurrir al control qumico, el cual no les ha dado resultados. Ante esta
problemtica, como una primer medida se estableci conocer la identidad de las
especies involucradas a travs de la captura de adultos (ronrones) en una
localidad de cada municipio. El estudio se rigi por la pregunta Dos localidades
productoras de cacahuate, Jos Mara Pino Surez y Vista Hermosa, poseen las
mismas especies de escarabajos nocturnos (Coleoptera: Melolonthidae)?

Materiales y Mtodos
Lugares de estudio. Jos Mara Pino Surez es una localidad del municipio de
Jiquipilas, se encuentra en la latitud 163023.0 N y longitud 934416.0 W a una
altitud de 640 m.s.n.m. Cuenta con un total de 2091 habitantes, en 473 hogares en
469 viviendas, de las cuales 78 tienen piso de tierra y unas 37 consisten de una
sola habitacin. De todas las viviendas, 437 tienen instalaciones sanitarias y 449
tienen acceso a luz elctrica y agua potable; tambin cuenta con servicios de
salud y educacin pblica desde primaria hasta preparatoria (COBACH) (INAFED,
2003).

Medio fsico. El territorio del municipio cuenta con tres tipos de relieve,
terrenos planos (40 %), semiplanos (30 %) y el restante 30 % es accidentado. El
municipio es irrigado por los ros Jiquipilas (ro Soyatenco), Santa Luca y las
Flores (La Venta), adems de los arroyos La Cintal, las Palmas, Monte los Micos,
San Isidro, Carolina y Rancho Bonito. Predomina el clima clidosubhmedo con
lluvias en verano, los meses ms calurosos son marzo, abril y mayo, con una
temperatura media anual de 25.4 C y precipitacin pluvial anual de 1018
milmetros (INAFED, 2003).

La vegetacin corresponde al tipo de bosque de encino-pino en las partes


altas y selva mediana y baja en el resto, tambin se encuentran especies como
duraznillo, caoba, guanacastle, fresno, nanche, roble, ciprs, romerillo, sabino,
manzanilla y mezquite. La fauna caracterstica est compuesta por gran variedad
de especies, por su importancia destacan las siguientes: venado, tigrillo, mico de
noche, zorra, tepescuintle, oso hormiguero, mapache, jabal, culebra ocotera,
gaviln golondrino, ardilla voladora, iguana, colibr, urraca y zorrillo (INAH.
Departamento de Informacin para la Conservacin, 2000).

Vista Hermosa se localiza en el municipio de Cintalapa a 16 31' de latitud N


y 93 57' longitud W, a 662 m.s.n.m. La poblacin total es de 1059 personas (657
adultos) en 240 hogares y 225 viviendas, la mayora con instalaciones sanitarias y

34
Castro-Ramrez et al. Melolntidos de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, Mx.

luz elctrica; cuenta con servicio de salud, calles pavimentadas y la escolaridad


desde pre-escolar hasta telebachillerato (INAFED, 2003).

Medio fsico. El municipio cuenta con una extensin territorial de 2,404.6 km 2


que representa el 3.18 % de la superficie estatal. El 70 % del territorio es plano y
el resto est formado por zonas semiplanas. Los principales ros son Cintalapa,
Negro y La Venta; otras corrientes son los arroyos Cubelete, San Miguel,
Tenochtitln, La Providencia, Macuilapa, Jardn, Cuajilote y Crdenas. El clima
predominante es semiclido subhmedo, en la cabecera la temperatura media
anual es de 24.5 C y la precipitacin pluvial de 800 milmetros anuales (INAFED,
2003).

En cuanto a la vegetacin, es variada. En las montaas de Pozo Colorado


figuran las maderas de caoba, cedro, guapinol, hormiguillo, madre cacao, blsamo
cascarillo, granadillo, guayacam, liquidmbar, guayabillo, zapotillo y guanecastle.
Por otro lado, en las partes altas y frescas se producen los encinos y especies de
pino, que actualmente son aprovechadas por seis centros madereros. En las
lomas y llanuras se produce el brasil, tepzcohite, pompo flor, cuaulote y espino.
Sin faltar, en las lomas coloradas, las espadaas, magueyes, nopales y biznagas;
en los mrgenes de sus arroyos y ros se encuentran sauces, amates, mangos,
guamchil y huisaches. En los bosques y llanuras del valle se encuentran
venados, conejos, ardillas, mapaches, tejones, zorrillos, iguanas y coyotes; existen
tambin variadas especies de serpientes. Aves como cotorras, pericos, cuervos,
colibres, pjaros carpinteros, codornices, bhos, alondras, tordos, calandrias,
cenzontles, palomas y el popular pijuy. En los ros y arroyos se contemplan el
martn pescador, garzas, pijijis y patos (INAFED, 2003).

Para conocer a las posibles especies involucradas en el dao agrcola del


cacahuate se realiz la colecta masiva de ronrones (adultos de la gallina ciega)
(Cruz-Lpez et al., 2001 ), en Vista Hermosa y Jos Mara Pino Surez, para lo
cual nos apoyaron los estudiantes de preparatoria (Frida Khalo y COBACH 77,
respectivamente), a quienes previamente les impartimos plticas relacionadas con
la biologa y ecologa de la "gallina ciega", asimismo, sobre la importancia
econmica de las especies consideradas plaga agrcola. Del 9 al 20 de junio de
2014 comenzaron las primeras lluvias de la temporada, lo cual dio pauta para las
primeras recolectas manuales, en los alrededores de los poblados y cerca de las
parcelas agrcolas; en horario de 08:00 a 10:00 pm.

Antes de ese horario, a los jvenes se les repartieron botes de plstico (1 l


de capacidad) etiquetados, conteniendo suelo hasta la mitad y un trozo de tela de
tul y liga para evitar que los ronrones escaparan. El grupo de investigadores, junto
con otros colegas (ver agradecimientos), nos repartimos para capturar
simultneamente en ambas localidades con los estudiantes, corroborar que
registraran adecuadamente los datos de captura y recoger los ejemplares
recolectados.

35
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

En la ciudad de Cintalapa, les colocbamos follaje como alimento, un poco


de humedad y, cuando eran demasiados ejemplares en un mismo frasco, los
repartamos en dos o tres envases. Posterior a tres noches de recolectas, todo el
material lo trasladamos al Laboratorio de Bioensayos de ECOSUR-San Cristbal,
donde se separaron y cuantificaron los escarabajos de cada bote segn su tipo
(caracteres similares de su morfologa externa); la mitad de cada total se sacrific
(y fij con alcohol al 80 %) y la otra mitad se mantuvo viva, considerando, cuando
fue posible hacerlo, dejar en igual proporcin los sexos, con la finalidad de que se
reprodujeran bajo cautiverio y logrramos obtener larvas para su descripcin. De
los ejemplares sacrificados se montaron hembras y machos con alfileres
entomolgicos (Morn y Terrn, 1988) y extrajo el genital de los machos para
confirmar o llegar a su identidad por medio de claves bajo el estereomicroscopio.

De cada recolector se llev un control de las especies y cantidades


capturadas, considerando fecha, lugar de recolecta, especie y sexo. Algunas
muestras con dudosa identidad se revisaron por el taxnomo experto, Dr. Miguel
A. Morn (INECOL) para una identificacin certera.

Toda la muestra recolectada con su informacin (lugar, fecha y recolector) se


cotej antes de elaborar una base de datos con el registro de cada especie
identificada, separadas segn el sexo (hembras y machos). Esto tambin permiti
tener un mejor control antes de incorporar ejemplares a la Coleccin de Insectos
Agrcolas del Proyecto de Diversidad en Sistemas de Cultivos (ECOSUR-SC); as
como para entregar en las comunidades dos cajas entomolgicas con
representacin de los ejemplares capturados, una para la casa ejidal y otra para el
telebachillerato Frida Kahlo o el COBACH 77.

Los datos se presentan como lista de especies con abundancias por da de


captura en cada lugar. Primero en Vista Hermosa y luego en Jos Mara Pino
Surez.

Resultados y discusin
En Vista Hermosa se obtuvieron 700 escarabajos adultos pertenecientes a 22
especies o morfo especies, de al menos ocho gneros de la familia Melolonthidae
(cuadro 1).

Las proporciones sexuales de las dos especies con mayor abundancia en


Vista Hermosa se muestran en el cuadro 2.

36
Castro-Ramrez et al. Melolntidos de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, Mx.

Cuadro 1. Diversidad y abundancia de especies de escarabajos nocturnos


(Coleoptera: Melolonthidae), por fecha de captura (da-mes), en Vista Hermosa,
municipio de Cintalapa, Chiapas (2014).

ESPECIE 09-06 17 y 18-06 19-06 TOTAL


Catrachia soctana Morn 1 0 0 1
Cyclocephala stictica Burmeister, 1847 1 0 0 1
Cyclocephala sp. 1 1 0 0 1
Cyclocephala sp. 0 1 0 1
Diplotaxis 25 0 1 26
Diplotaxis sp. 15 0 4 19
Diplotaxis sp. 1 2 0 0 2
Diplotaxis sp. 2 1 0 0 1
Diplotaxis sp 3 1 0 0 1
Euetheola bidentata Burmeister, 1847 73 5 0 78
Ligyrus nasutus Burmeister, 1847 1 0 0 1
Paranomala villosella Blanchard, 1851 5 0 0 5
Paranomala sp. 1 0 0 1
Paranomala sp. B 30 0 0 30
Phyllophaga fulviventris Moser, 1918 8 2 4 14
Phyllophaga integriceps Moser, 1918 0 0 2 2
Phyllophaga lenis Horn, 1887 287 111 91 489
Phyllophaga listrochelus sp. nov. 1 0 0 1
Phyllophaga sp. 3 0 0 3
Phyllophaga sp. 1 0 0 1 1
Strategus aloeus Linn, 1758 16 0 0 16
Strategus jugurtha Burmeister, 1847 4 0 2 6

Cuadro 2. Cantidad de machos y hembras de las dos especies ms abundantes


de escarabajos adultos (Coleoptera: Melolonthidae), segn la fecha de captura, en
Vista Hermosa, Cintalapa, Chiapas (2014).

09-junio 17 y 18-junio 19-junio


Especie Hembra Macho Hembra Macho Hembra Macho
Phyllophaga lenis 148 139 88 25 22 14
Euetheola 47 18
bidentata

En Jos Mara Pino Surez se recolectaron 1705 ronrones, pertenecientes a


18 especies o morfoespecies correspondientes a seis gneros de melolntidos;
siendo el gnero Phyllophaga el ms diverso (55.6 %) y abundante (cuadro 3). La
especie predominante fue Phyllophaga fulviventris, seguida por las especies

37
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Euetheola bidentata y Phyllophaga lenis. Cabe sealar que nueve de las 18


especies estuvieron representadas por un solo ejemplar; de hecho, solo de cuatro
especies se capturaron ejemplares en las tres fechas y la mayora (77.8 %) consta
de pocos individuos.

Cuadro 3. Diversidad y abundancia de escarabajos nocturnos (Coleoptera:


Melolonthidae), por fecha de captura, obtenidos en Jos Mara Pino Surez,
Jiquipilas (2014).

Especies 09/06/14 10/06/14 12/06/14 Total


Diplotaxis sp. 0 1 0 1
Euetheola bidentata Burmeister, 1847 39 234 21 294
Paranomala histrionella Bates, 1888 0 1 0 1
Paranomala bimaculata Blanch., 1850 1 0 0 1
Paranomala sp. B 0 0 1 1
Phyllophaga chiapensis Chapin, 1935 0 0 3 3
Phyllophaga disca Saylor, 1943 7 6 11 24
Phyllophaga fulviventris Moser, 1918 27 563 705 1295
Phyllophaga integriceps Moser, 1918 1 0 0 1
Phyllophaga lenis Horn, 1887 27 3 35 65
Phyllophaga multipora Bates, 1888 0 1 0 1
Phyllophaga sp. 0 1 3 4
Phyllophaga aff. disca Saylor, 1943 0 4 0 4
Phyllophaga aff. multipora Bates, 1888 0 2 0 2
Phyllophaga listrochelus sp. nov. 0 0 1 1
Strategus aloeus Linn, 1758 0 5 0 5
Strategus jugurtha Burmeister, 1847 0 1 0 1
Dynastinae 0 1 0 1

La abundancia de Phyllophaga fulviventris despunt cuando, a partir de la


segunda recolecta, se capturaron adultos en un hospedero, encontrado
fortuitamente en la carretera al observar que el ganado vacuno se alimentaba de
los escarabajos que caan del rbol Sapium nitidum (Euphorbiaceae), lo cual
sugiere que la especie no es atrada por la luz. Mndez-Aguilar y colaboradores
(2005) han sealado que no todas las especies de melolntidos, en estado adulto,
tienen fototactismo positivo; en algunas pueden tenerlo solo las hembras o los
machos, pero en otras ninguno de los sexos.

Ahora bien, en cuanto a los sexos de las especies ms abundantemente


recolectadas en Pino Surez, predominaron los machos de P. fulviventris en
proporcin de 2:1, igual en la especie Phyllophaga lenis (7:4); mientras que de
Euetheola bidentata sobresalieron las hembras (1 macho: 4 hembras).

38
Castro-Ramrez et al. Melolntidos de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, Mx.

Los primeros das de capturas fue cuando se tuvieron las mayores


abundancias, lo cual concuerda con el requerimiento de cierta cantidad de
precipitacin para empezar la actividad nocturna de los melolntidos adultos
(Castro-Ramrez et al., 2005), la cual fue explosiva para las primeras recolectas en
ambos sitios y posteriormente, hacia las ltimas fechas de captura (en Vista
Hermosa), disminuyeron sustancialmente las abundancias.

La proporcin sexual de una poblacin con mayor cantidad de hembras


puede favorecer descendencia ms abundante; esta caracterstica es la tpica que
presentan las especies que se comportan como plaga agrcola. Para ambas
localidades fue el comportamiento de Euetheola bidentata, adems de P. lenis en
Vista Hermosa. Cabe sealar que el adulto de la primer especie se considera
plaga del maz porque se alimenta del tallo tierno al introducirse por el cuello de la
raz (Pacheco Flores et al., 2008), pero de su estado larvario se desconoce si est
presente en las parcelas agrcolas. Sin embargo, las larvas de P. lenis s han sido
reportadas como rizfagas en maz (Pacheco-Flores et al., 2008) y en caa de
azcar (Morn et al., 1996). Al considerar esto, ms la gran abundancia que
mostr en Vista Hermosa, la puede hacer especie candidata a ser la causante de
dao agrcola en las parcelas con cultivo de cacahuate; situacin que habra que
corroborar con muestreos en campo. Tambin podra ser el caso para Pino
Surez, aunque le super por mucho, en abundancia, la especie P. fulviventris.

Con base en Morn (1986), las especies de larvas que causan dao de
importancia a los cultivos en Mxico son: Phyllophaga crinita, P. dentex, P. ravida,
P. cribricolis, P. rubela, P. menetriesi, P. testaceipennis, P. tenuipilis, P. tumulosa,
P. obsoleta, Anomala spp., Euetheola bidentata y Strategus julianus. Pacheco-
Flores y colaboradores (2008) sealaron la actividad rizfaga de Phyllophaga
lenis. Pero no se tiene reporte sobre la ubicacin y accin de las larvas de P.
fulviventris.

Hace falta precisar la composicin especfica de las gallinas ciegas en


parcelas agrcolas de zonas bajas de Chiapas, como son las productoras de
cacahuate en Cintalapa y Jiquipilas; as como conocer la fenologa, ecologa y
preferencias ambientales o de manejo agrcola, adems de evaluar el dao en el
cultivo.

La recoleccin manual de insectos es una prctica muy antigua, utilizada


comnmente para recolectar masas de huevos, larvas y adultos de diferentes
especies (Lara-Jurez et al., 2015). Los factores que pueden influir para su
efectividad como prctica de manejo contra gallina ciega son: la disponibilidad y
abundancia de mano de obra y el deseo de trabajo nocturno por parte de nios y
jvenes de las comunidades rurales, as como el tiempo de captura de manera
sistemtica durante las semanas de mayor actividad de los adultos (Cruz-Lpez et
al., 2001).

39
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Los estudiantes de bachillerato en estas localidades rurales tienen


conocimiento de la problemtica que presenta la produccin de cultivos bsicos y
el comercial como el del cacahuate. Sin embargo, desconocan la relacin de los
escarabajos adultos con las fases larvarias en el suelo agrcola. Se considera una
buena inversin el ensearles a los estudiantes la biologa de los organismos que
causan dao a los cultivos, diferenciando las especies benficas para evitar que
las capturen, as como la metodologa para realizar la recoleccin manual durante
las primeras horas de la noche.

Al regresar las colecciones de insectos, tanto a las escuelas como a las


casas ejidales, se refuerza el conocimiento, pues ellos fueron partcipes de la
recoleccin. Adems, en las cajas entomolgicas se ordenan los ejemplares
conforme se sabe si pueden ser nocivos para los cultivos, benficos para los
agroecosistemas o inocuos. De esta forma se fomenta la conservacin de la
coleopterofauna local y se combate la idea generalizada de que todo lo que se
mueve en las parcelas agrcolas es plaga, peligroso, daino y meritorio de
eliminarse.

Se considera importante el realizar estudios de contenido de materia


orgnica en los suelos que, adems de ser franco-arenosos, los empobrecen al
dejarlos desprotegidos durante la poca de pos-cosecha y sin reincorporar materia
orgnica (rastrojo) al suelo antes de la siguiente siembra. Este empobrecimiento
del suelo puede favorecer que especies de "gallina ciega" que, por sus hbitos
alimenticios saprfagos-facultativas, beneficiaran al sistema, se vuelvan nocivas al
no tener otra opcin para alimentarse que las races del cultivo de inters.

Conclusiones.
La riqueza de melolntidos nocturnos en Vista Hermosa, municipio de Cintalapa,
fue de 22 especies y en Jos Mara Pino Surez, municipio de Jiquipilas, de 18
especies.

La mayor abundancia de escarabajos se obtuvo en la localidad de Jiquipilas,


donde se captur no solo en alumbrado sino tambin en hospederos.

En ambos sitios se presentaron pocas especies con mucha abundancia y la


mayora de especies con muy pocos ejemplares.

En las dos localidades abundaron las especies plaga Phyllophaga lenis


(larva) y Euetheola bidentata (adulto). Pero en Pino Surez predomin P.
fulviventris, capturada en el hospedero (Sapium nitidum) en la obscuridad, sin
encontrar sus larvas en los muestreos de suelo en las parcelas de cacahuate de la
localidad.

40
Castro-Ramrez et al. Melolntidos de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, Mx.

Agradecimientos
Al Dr. Miguel ngel Morn la corroboracin de la identidad de las especies. A los
compaeros del proyecto "Conocimiento de la 'gallina ciega' (Coleoptera) como
plaga agrcola y alternativas agroecolgicas para su manejo", particularmente a
Oskar Aguilar, Tania Gonzlez, Juan Manuel Delgado Solano, Carla Ramos
Oseguera, Aranzaz Castorena y Ernesto Colima Lara. Los gastos los solvent la
primera autora con recursos fiscales otorgados al proyecto citado. A las
autoridades y estudiantes del COBACH 77 de Jos Mara Pino Surez y al
Telebachillerato Frida Kahlo de Vista Hermosa.

Literatura citada
Castro-Ramrez, A. E. y Ramrez-Salinas, C. 2010. "Gallinas ciegas" en Chiapas.
Rodrguez del Bosque L.A. y Morn M.A. (Eds.). 2010. Plagas del suelo. CP,
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Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal (INAFED). 2003.
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Lara-Jurez, P., J.R. Aguirre-Rivera, P. Castillo-Lara y J. A. Reyes-Agero. 2015.
Biologa y aprovechamiento de la hormiga de escamoles, Liometopum
apiculatum Mayr (Hymenoptera: Formicidae). Acta Zoolgica Mexicana (n.s.),
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Mndez-Aguilar, M.J., A.E. Castro-Ramrez, R. Alvarado-Barrantes, C. Pacheco-
Flores y C. Ramrez-Salinas. 2005. Eficacia de dos tipos de recolecta para
registrar la diversidad de melolntidos nocturnos (Coleoptera: Scarabaeidae).
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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Morn, M. A. 1986. El gnero Phyllophaga en Mxico. Morfologa, distribucin y


sistemtica supraespecfica. (Insecta: Coleoptera). Publ. No. 20 Instituto de
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Ramrez-Salinas, C., A. E. Castro-Ramrez, M. A. Morn. 2001. Descripcin de la
larva y pupa de Euphoria basalis (Gory & Percheron, 1833) (Coleoptera:
Melolonthidae: Cetoniinae) con observaciones sobre su biologa. Acta Zool
Mex. (n.s.) 83: 73-82.

42
BIONOMA DE LAS ESPECIES DE Phyllophaga (COLEOPTERA:
MELOLONTHIDAE) EN EL RANCHO LOS CASTAOS, LAS VIGAS,
VERACRUZ, MXICO.

Miguel ngel Morn*


Roberto Arce-Prez
Csar V. Rojas-Gmez

Red de Biodiversidad y Sistemtica


Instituto de Ecologa, A.C
Carretera antigua a Coatepec 351
Xalapa, Veracruz 91070, Mxico

*miguel.moron@inecol.edu.mx

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 43-58. ISBN: 978 607 525 103
5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Durante siete aos de muestreo en la rizosfera de una plantacin de Pseudotsuga
macrolepis Fluos. (Pinaceae) en Las Vigas, Veracruz, situada a 2480 m de altitud,
se obtuvieron datos sobre la riqueza y la abundancia de las especies de
Coleoptera Melolonthidae, para diagnosticar su participacin como agente causal
de dao en las races de los arbolitos. Con muestras bimestrales basadas en
series de tres bloques de 1m2 de suelo en cuatro cuadrantes de 2500 m 2 se
obtuvieron 504 muestras con insectos edafcolas. Anualmente el mayor nmero de
especies e individuos correspondi al gnero Phyllophaga, representado por siete
especies, entre las que sobresalieron por su frecuencia, hbitos y biomasa Ph.
heteronycha (Bates), Ph. leonina (Bates) y Ph. angulicollis (Bates). Las dos
primeras son univoltinas y la ltima tiene ciclo bianual. Los huevos de Ph.
heteronycha se localizaron en junio-septiembre, las larvas de primer estadio en
junio-octubre, el segundo estadio en junio-febrero, y el tercero en agosto- abril; las
pupas en abril- junio, y los adultos maduros vuelan en mayo-septiembre.
Phyllophaga leonina exhibi una fenologa ligeramente diferente, ya que las larvas
de primer estadio se encontraron en junio-octubre, el segundo estadio en agosto-
diciembre, y el tercero en octubre-abril; las pupas en abril-junio y los adultos
maduros vuelan en junio-agosto. La poblacin de Ph. angulicollis es menos
numerosa y est restringida a dos cuadrantes, donde se registraron huevos
durante abril, larvas de primer estadio en febrero-octubre, el segundo estadio en
junio-abril, y el tercero todo el ao; los adultos maduros vuelan durante agosto y
septiembre. Las tres especies coexisten con diferentes estrategias que se reflejan
en los cambios anuales de la estructura de las comunidades locales.

Abstract
During seven years the rhizosphere of Pseudotsuga macrolepis Fluos. (Pinaceae)
plantation at Las Vigas, Veracruz (2480 m elevation) was sampled, searching
information on the abundance and species richness of Coleoptera Melolonthidae
that support diagnostics about the importance of white grub as pest of young tree
roots. Bimonthly, three soil samples of 1m2 were obtained from four blocks of 2500
m2 each, to obtain 504 samples with edaphicolous insects. Each year, the largest
number of species and individuals corresponds to the genus Phyllophaga,
represented by seven species, among these Ph. heteronycha (Bates), Ph. leonina
(Bates) and Ph. angulicollis (Bates) were the most outstanding by number,
frequency, habits and biomass. Former two species are univoltine and the latter
species present bianual life cycle. Eggs of Ph. heteronycha were laid during June
to September, first instar larvae were collected from June to October, second instar
larvae from June to February, and third instar larvae from August to April; pupae
were observed during April to June, and mature adults were active from May to
September. Phenology of Phyllophaga leonina is similar but first instar larvae were
found from June to October, second instar from August to December, and third
instar from October to April; pupae were formed during April to June, and mature

44
Morn, et al. Especies de Phyllophaga, las Vigas, Veracruz, Mxico

adults were active from June to August. The population of Ph. angulicollis is less
abundant and restricted in two blocks of the plantation, where eggs were found
during April, first instar larvae were collected from February to October, second
instar from June to April, and third instar all around the year; mature adults were
active in August and September. These three species overlapping with different
strategies that influence annual changes in the structure of local communities.

Introduccin
Se cuenta con muy pocos datos precisos sobre el ciclo de vida completo de las
especies mexicanas de Phyllophaga, sobre todo en condiciones naturales (Morn
1986). En pocos casos se ha obtenido informacin sobre el desarrollo larvario y la
pupacin en cautiverio (Ramrez-Salinas et al. 2000, 2009, Aragn et al. 2005,
Ramrez-Salinas y Castro 2006, Hernndez-Cruz et al. 2016) y ocasionalmente ha
sido posible recabar evidencias directas del campo (Rodriguez del Bosque 1988,
Morn et al. 1998, 2010, 2014). Sin embargo, es necesario reunir informacin
bsica para disear estrategias de prevencin y control de las especies que
pueden constituirse en plagas subterrneas, adems de dilucidar las interacciones
entre especies concurrentes (Rodrguez del Bosque 2003).

De acuerdo con los datos disponibles, de las 22 especies de Phyllophaga


cuya biologa se ha estudiado con cierto detalle en Mxico, todas tienen ciclos
vitales que abarcan un ao, excepto P. trichodes (Bates) y P. angulicollis (Bates)
(Villalobos 1998, Morn et al. 2014). La mayor parte del tiempo de desarrollo
corresponde al tercer estadio larvario, el cual consume la mayor cantidad de
alimento y tiene mayor impacto en la comunidad. Considerando la informacin
disponible, al parecer el tamao corporal o la biomasa de la especie no tienen
relacin directa con la duracin del ciclo vital, pero la temperatura en la superficie
del suelo, la disponibilidad de alimento y la estabilidad de la humedad edfica si
pueden influir en la adopcin de una estrategia de desarrollo anual o bianual
(Morn et al. 2010).

Los resultados que se incluyen en la presente publicacin son parte de los


productos del trabajo realizado en el proyecto a largo plazo sobre taxonoma,
biologa e importancia de los estados inmaduros de colepteros lamelicornios, que
desde 2009 se lleva a cabo en localidades del centro de Veracruz situadas en un
transecto altitudinal que abarca desde los 1030 m (Jilotepec) hasta los 2480 m
(Las Vigas), donde se encuentran pastizales para ganado lechero, cafetales,
cultivos de maz, remanentes de bosques de montaa y plantaciones de conferas
ornamentales. En sus primeras etapas se plane reunir informacin sobre la
composicin de las comunidades edafcolas, especies predominantes, hbitos,
ciclo vital y posible impacto en los otros componentes de la comunidad, silvestre o
antropizada. De acuerdo con estos objetivos, a continuacin se indican aspectos
relevantes de la bionoma de tres especies del gnero Phyllophaga cuyas

45
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

poblaciones han sido observadas durante siete aos para confirmar las
caractersticas morfolgicas de sus estadios de desarrollo, la duracin de sus
ciclos de vida, la fenologa y parte de sus hbitos de alimentacin y reproduccin.

Material y mtodos
En la plantacin de Pseudotsuga macrolepis Flous. (Pinaceae) establecida en los
terrenos del rancho Los Castaos, Manzanillo, municipio de Las Vigas de
Ramrez, Veracruz (193818.6N, 970740.7W) se trazaron cuatro cuadrantes de
50x50 m ampliamente separados entre s, en cada uno de los cuales cada mes
(marzo-noviembre 2009) o cada dos meses (febrero 2010-noviembre 2015) se
extrajeron tres arbolitos excavando un rea de 50 cm alrededor de la base del
tallo, con 40 cm de profundidad, para revisar las races desmenuzando
manualmente todo el suelo incluido para obtener los macroartrpodos presentes.
Las muestras se fijaron en solucin de Pampel durante 10-15 das, se lavaron en
solucin acuosa de etanol al 70% y se conservaron en el mismo tipo de solucin
para su identificacin con ayuda de las claves de Ritcher (1966) y Morn (1991).
Las muestras identificadas se conservan en las colecciones entomolgicas del
Instituto de Ecologa, A. C. Xalapa (IEXA) y del Centro de Agroecologa, BUAP,
Puebla (CENAGRO). Los datos de temperatura del suelo se extrapolaron a partir
de los registros 2009-2013 de la estacin meteorolgica Las Vigas (CONAGUA-
30211) con referencia a las lecturas obtenidas en la ladera oriental del Cofre de
Perote (2500 m altitud) con un dispositivo iButtons, que confirm una variacin de
2C entre la temperatura mxima y mnima a 20 cm de profundidad con respecto
a la temperatura exterior (Snchez-Huerta 2016).

Resultados y Discusin
En total se obtuvieron 528 muestras con insectos edafcolas. Anualmente el mayor
nmero de especies e individuos en las muestras correspondi al gnero
Phyllophaga, representado en dicho rancho por siete especies: Ph. heteronycha
(Bates), Ph. leonina (Bates), Ph.angulicollis (Bates), Ph. godmani (Bates), Ph.
piliventris (Moser), Ph. platyrhina (Bates) y Ph. fissilabris (Bates), entre las que
sobresalieron por su frecuencia, hbitos y biomasa las tres primeras.

Phyllophaga (s.str.) heteronycha (Bates, 1888). Los adultos se caracterizan por


su cuerpo castao oscuro a castao rojizo, con 11-13 mm de longitud, cubierto
con abundantes sedas amarillentas de diferentes longitudes, muy abundantes y
ms largas en el pronoto y la base de los litros (Fig. 1). Antenas formadas por
diez artejos, con la maza claramente ms larga en los machos. La base de las
uas pro y meso tarsales en los dos sexos es prominente, dentiforme, casi tan
larga como los dentculos apical e intermedio (Morn 2016). Las larvas se
distinguen principalmente por la disposicin de las palidia en forma de v abierta
hacia el extremo posterior, con los pali distales ms gruesos (Morn et al. 2016).

46
Morn, et al. Especies de Phyllophaga, las Vigas, Veracruz, Mxico

Es una especie con origen forestal, umbrfila, cuyos adultos maduros


empiezan a emerger del suelo durante mayo, cuando la temperatura del suelo
alcanza su valor ms alto del ao (Fig. 18) y se acumula humedad suficiente
derivada de las lluvias de primavera. Vuelan a los rboles y arbustos cercanos
durante los primeros minutos de oscuridad para buscar pareja. Se les observ
sobre follaje de Alnus arcuminata H.B.K. (Betulaceae), Baccharis conferta Kunth
(Asteraceae) y Pseudotsuga macrolepis, aunque no fue posible confirmar su
preferencia para alimentarse. Tanto machos como hembras son atrados por las
luces elctricas al principio de la noche. Durante los primeros minutos del da los
adultos regresan al suelo para protegerse, y en esos momentos pueden ser
atrapados por araas tejedoras y pjaros carniceros o verdugos (Lanius
ludovicianus L., Laniidae) quienes los clavan en la agujas maduras de
Pseudotsuga (Fig. 17) para comerlos despus. Dentro del suelo se localizaron
tanto hembras como machos durante mayo, junio, julio, agosto y septiembre,
aunque fueron ms frecuentes en mayo y junio. Cada hembra deposita entre 10 y
20 huevos a una profundidad de 10-12 cm, preferentemente en suelo sombreado,
que inicialmente son alargados-ovalados y conforme avanza el desarrollo
embrionario pasan a una forma ovalado-semiesfrica, con dimetro mximo de 1.1
mm, y requieren un par de semanas para eclosionar (Fig. 7). El perodo de
oviposicin es largo, ya que se localizaron huevos en el terreno desde junio hasta
septiembre, en concordancia con la presencia de hembras y larvas pequeas en
las mismas muestras (Fig. 18).

Entre los tres estadios larvarios se observ un porcentaje de crecimiento en


la anchura de la cpsula ceflica y la longitud de las metacoxas del 83% entre
primera y segunda larva, y de 72% entre segunda y tercera larva, con factores de
incremento de 1.8 y 1.7 respectivamente, valores similares a los registrados por
Morn (1986) para larvas de Ph. brevidens (Bates), Ph. ravida (Blanchard) y Ph.
vetula (Horn).

La cabeza de la larva de primer estadio mide 1.1-1.2 mm de anchura, el


ltimo antenmero es un poco ms largo que el antenmero precedente (1.2:1)
pero casi dos veces ms ancho que l; tienen una espina de eclosin pequea y
aguzada a cada lado del metaescudo; las placas respiratorias son reniformes, con
bulla poco prominente; cada palidium divergente se encuentra formado por 6 a 7
pali pequeos y poco esclerosados (Morn et al. 2016). Este estadio de desarrollo
se encontr desde junio hasta octubre en el tercio superior de los monolitos de
tierra, usualmente en grupos numerosos de hasta 25 larvas/m 2. Su crecimiento
corporal es rpido, ya que en 20 das se produce la ecdisis para el segundo
estadio (Fig. 8). La cabeza y patas de las larvitas que han pasado la ecdisis
mantienen una coloracin blanquecina durante algunas horas y paulatinamente
adquieren un tono amarillo rojizo al tiempo que se endurecen (Fig. 9). En esos
momentos tambin es muy notable una gran desproporcin entre las dimensiones
de la cabeza y las patas con respecto al trax y el abdomen (Figs. 9-10).

47
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Conforme se alimenta progresivamente crece el cuerpo hasta adquirir las


proporciones caractersticas de la especie.

Figuras 1-6. Especies de Phyllophaga en Las Vigas, Veracruz. Adultos: 1) Ph.


heteronycha . 2) Ph. leonina . 3) Ph. angulicollis . Larvas de tercer estadio: 4) Ph.
heteronycha. 5) Ph. leonina. 6) Ph. angulicollis. Escala: figs. 1-3 = 2 mm; figs. 4-6 = 5 mm.

La cabeza de la larva de segundo estadio mide 2.0 a 2.3 mm de anchura, el


ltimo antenmero es tan largo como el precedente (1:1) y un poco ms ancho
que l; las placas respiratorias son constreidas, con la bulla ovalada y poco
prominente, los lbulos de la placa estn ms separados que en el tercer estadio;
cada palidium divergente est formado por 9 a 10 pali de diferente longitud y
grosor (Morn et al. 2016). Es caracterstica la forma en que la nueva larva se
desprende de la exuvia, la cual brevemente queda situada en el extremo caudal
mientras el cuerpo se mantiene inflado para lograr la mxima extensin de la
nueva cutcula (Fig. 11). El segundo estadio larval se localiz entre junio y febrero
en el tercio superior del monolito de tierra, y a veces muy cerca de la superficie en
densidades de hasta 77 larvas/m2. Tal amplitud fenolgica puede derivarse del
efecto de las condiciones invernales en las larvas que se originan de huevos

48
Morn, et al. Especies de Phyllophaga, las Vigas, Veracruz, Mxico

depositados a finales de septiembre, que deben tener una tasa de crecimiento


ms lenta. La larva de segundo estadio de Ph. heteronycha (Fig. 13) es la presa
ms buscada en la localidad por las hembras del parasitoide Tiphia veracruzae
Allen (Fig. 12) entre agosto y octubre (Rojas-Gmez et al. 2014). La extensin de
la fenologa del segundo estadio larvario de Ph. heteronycha durante el invierno
tambin podra interpretarse como una estrategia para evitar las poblaciones
abundantes de avispitas y disminuir su parasitoidismo.

Figuras 7-12. Phyllophaga heteronycha. 7) Huevos embrionados. 8) Primer estadio larval


(derecha) y segundo estadio (izquierda) completamente desarrollados. 9) Segundo
estadio inicial. 10) Tercer estadio, inicial y mediana. 11) Segundo estadio con la exuvia
anterior. 12) Hembra de Tiphia veracruzae, parasitoide. Escalas: 1 mm.

La cabeza de la larva de tercer estadio mide 3.5 a 3.8 mm de anchura, el


ltimo antenmero mide menos de la mitad de la longitud del precedente (0.4:1) y
es tan ancho como l; las placas respiratorias son constreidas, con la bulla

49
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

ovalada y poco prominente, la distancia que separa los lbulos de la placa es


menor que la longitud mxima de la bulla; cada palidium divergente est formado
por 9 a 12 pali de diferente longitud y grosor, que se agrandan hacia el extremo
caudal del raster (Morn et al. 2016). El tercer estadio larval (Fig. 4) se localiz
entre agosto y abril, normalmente en la mitad inferior del monolito de tierra, y en
concentraciones de hasta 105 larvas/m2. Esta fenologa es semejante a la de otras
especies mexicanas de Phyllophaga, que pasan el invierno como larvas activas de
ltimo estadio y aprovechan las condiciones primaverales para lograr su completo
desarrollo antes de pupar. Estas larvas consumen races de herbceas y restos
vegetales del suelo, se muestran poco agresivas con sus congneres y no
intentan morder cuando se les manipula (Arce-Prez et al. 2014). Durante este
estadio es probable que uno de sus depredadores ms frecuentes sean las larvas
de dpteros Asilidae (Fig. 15).

Entre abril y junio la larva de tercer estadio alcanza su mximo desarrollo y


muestra una capa de grasa debajo de la mayor parte de su cutcula, deja de
alimentarse, expulsa el contenido intestinal y disminuye la curvatura abdominal.
Entonces empieza a definir una celda dentro del suelo, a 20-25 cm de
profundidad, compactando las paredes por medio de la presin que ejerce con su
cuerpo apoyado en la cabeza, el raster y las patas (Fig. 14) y aplica como agente
aglutinante restos de excretas, hasta definir un espacio semiovalado, donde se
extiende sobre su dorso y pierde movilidad constituyndose en prepupa para
iniciar la metamorfosis. Durante el proceso de ecdisis la cutcula de la larva de
tercer estadio va quedando plegada hacia el final del abdomen pupal y usualmente
permanece adherida alrededor de los urogomphi.

Las pupas miden 14.0-15.8 mm de longitud, con una anchura abdominal de


6.7-9.0 mm (las hembras son ms grandes que los machos) de color blanco-
amarillento a amarillo-rojizo segn su grado de maduracin. Entre los terguitos
abdominales IV y VI se encuentran dos pares de rganos dioneiformes, con los
bordes proximales esclerosados espiniformes que se alojan en cavidades de las
estructuras esclerosadas opuestas. Los segmentos abdominales IX y X se
encuentran fusionados entre s (Fig. 16), y en el ltimo se localiza una mpula
genital ventral y un par de urogomphi pedunculados casi rectos y paralelos entre
s, con pices agudos (Morn et al. 2016). Debido a la capacidad de los
segmentos abdominales para contraerse los bordes de los rganos dioneiformes
se abren y cierran, por lo que es factible que pueden ser empleados como
defensas contra el crecimiento de micelio o la proximidad de caros u otros
pequeos invertebrados. Los urogomphi tienen una funcin como rganos de
apoyo para lograr que mediante contracciones abdominales la pupa pueda girar y
moverse un poco dentro de su celda excavada dentro del suelo.

Despus de 25-30 das de transformaciones internas, el adulto inmaduro se


libera de la exuvia pupal abrindola por la lnea media dorsal y plegandola al final
del abdomen hasta que se abandona en un extremo de la celda. En dos o tres

50
Morn, et al. Especies de Phyllophaga, las Vigas, Veracruz, Mxico

das se endurecen y pigmentan por completo todas las estructuras excepto las
alas que permanecen durante otros dos das suaves y con exceso de hemolinfa,
hasta que secan y son plegadas dorsalmente. El adulto permanece dentro de la
celda de dos a tres semanas hasta que madura su aparato copulador, y entonces
excava para salir a volar por primera ocasin en busca de pareja y alimento,
completando un ciclo anual.

Figuras 13-17. Phyllophaga heteronycha. 13) Larva de segundo estadio. 14) Tercer
estadio construyendo celda pupal. 15) Larva de Asilidae depredadora. 16) Pupa . 17)
Macho empalado por lnido en aguja de pseudotsuga. Escalas: 2 mm.

Phyllophaga (s.str.) leonina (Bates, 1888). Los adultos se caracterizan por su


cuerpo castao oscuro a casi negro, con 16.5-17.0 mm de longitud, con puntos
grandes irregulares en el pronoto y pocas sedas largas, delgadas muy esparcidas
en el pronoto y la base de los litros (Fig. 2). Antenas formadas por diez artejos,
con la maza muy corta en los dos sexos. La base de todas las uas tarsales de
machos y hembras es redondeada, poco prominente, y los dentculos apical e
intermedio tienen longitudes similares, aguzados y prximos entre s. Las larvas se
distinguen principalmente por la disposicin de las palidia paralelas longitudinales,
cada una formada por 10-13 pali espiniformes, cortos y afilados, dirigidos hacia el
lado opuesto de la septula (Morn et al. 2016).

51
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Figura 18. Fenologa de Phyllophaga heteronycha en relacin con la marcha de


temperatura promedio mensual en el suelo.

Es una especie pratcola, helifila, cuyos adultos maduros empiezan a


emerger del suelo durante junio, cuando la temperatura del suelo empieza a
decrecer (Fig. 19) y se inicia la acumulacin de humedad asociada con las lluvias
de verano. Vuelan cerca del suelo durante los primeros minutos de oscuridad para
buscar pareja y copular en el suelo o en la hierba. No fue posible confirmar si
visitan rboles o arbustos para alimentarse. Tanto machos como hembras son
poco atrados por las luces elctricas al principio de la noche. Durante las ltimas
horas de la noche los adultos regresan al suelo para protegerse. Dentro del suelo
se localizaron tanto hembras como machos durante junio, julio y agosto, aunque
fueron ms frecuentes en junio. No fue posible localizar huevos de esta especie,
pero el perodo de oviposicin debe abarcar desde finales de junio a principios de
septiembre, en concordancia con la presencia de hembras y larvas pequeas en
las mismas muestras (Fig. 19).

Entre los tres estadios larvarios se observ un porcentaje de crecimiento en


la anchura de la cpsula ceflica y la longitud de las metacoxas del 64% entre
primera y segunda larva, y de 78% entre segunda y tercera larva, con factores de
incremento de 1.6 y 1.7 respectivamente, valores similares a los registrados en
otras especies mexicanas.

La cabeza de la larva de primer estadio mide 1.3-1.4 mm de anchura, el


ltimo antenmero es tan largo como el antenmero precedente (1:1) pero un
poco ms ancho que l; tienen una espina de eclosin pequea y aguzada a cada
lado del metaescudo; las placas respiratorias son reniformes, con bulla poco

52
Morn, et al. Especies de Phyllophaga, las Vigas, Veracruz, Mxico

prominente; cada palidium paralelo se encuentra formado por 14 a 15 pali


pequeos y poco esclerosados con sus pices dirigidos al lado opuesto de la lnea
media (Morn et al. 2016). Este estadio se encontr desde finales de junio hasta
principios de octubre en el tercio superior de los monolitos de tierra, como
individuos aislados o en grupos de hasta 15 larvas/m 2. Su crecimiento corporal es
rpido, ya que en 15-20 das se produce la ecdisis para el segundo estadio. Como
en Ph. heteronycha es muy notable la desproporcin entre las dimensiones de la
cabeza y las patas con respecto al trax y el abdomen durante el inicio del
desarrollo, y conforme se alimenta progresivamente crece el cuerpo hasta adquirir
las proporciones caractersticas de la especie.

Figura 19. Fenologa de Phyllophaga leonina en relacin con la marcha anual de


temperatura promedio en el suelo.

La cabeza de la larva de segundo estadio mide 2.2 a 2.3 mm de anchura, el


ltimo antenmero es ms corto que el precedente (0.7:1) y un poco ms ancho
que l; las placas respiratorias son constreidas, con la bulla ovalada y poco
prominente, los lbulos de la placa estn ms separados que en el tercer estadio;
cada palidium paralelo est formado por 12 a 15 pali cortos, con pices agudos
dirigidos al lado opuesto de la lnea media (Morn et al. 2016). El segundo estadio
larval se localiz entre agosto y diciembre en el tercio superior del monolito de
tierra, y a veces muy cerca de la superficie en densidades de hasta 13
individuos/m2. La larva de segundo estadio de Ph. leonina es muy pocas
ocasiones se observ afectada por parasitoides del gnero Tiphia. A diferencia de
Ph. heteronycha las larvas de Ph. leonina no pasan el invierno en el segundo
estadio, y mudan al tercero entre octubre y diciembre.

53
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

La cabeza de la larva de tercer estadio mide 4.0 a 4.1 mm de anchura, el


ltimo antenmero mide menos de la mitad de la longitud del precedente (0.4:1) y
es tan ancho como l; las placas respiratorias son constreidas, con la bulla
ovalada y poco prominente, la distancia que separa los lbulos de la placa es casi
igual a la longitud mxima de la bulla; cada palidium paralelo est formado por 10
a 13 pali cortos, con pice afilado dirigido hacia el lado opuesto a la sptula.
(Morn et al. 2016). El tercer estadio larval (Fig. 5) se localiz entre octubre y abril,
normalmente en la mitad inferior del monolito de tierra, y en densidades de hasta
20 larvas/m2. Esta fenologa es similar a la de otras especies mexicanas de
Phyllophaga, que pasan el invierno como larvas activas de tercer estadio y
aprovechan las condiciones primaverales para completar su desarrollo antes de
pupar. Estas larvas tienen preferencia por las races, se muestran agresivas con
sus congneres e intentan morder cuando se les manipula (Arce-Prez et al.
2014). Entre marzo y abril la larva de tercer estadio alcanza su mximo desarrollo,
deja de alimentarse, expulsa el contenido intestinal y se constituye en prepupa
dentro de una celda similar a la de Ph. heteronycha.

Las pupas miden 17.1-18.7 mm de longitud, con una anchura abdominal de


7.6-7.9 mm (las hembras son ms grandes que los machos) de color blanco-
amarillento a amarillo-rojizo segn su grado de maduracin. Entre los terguitos
abdominales IV y VI se encuentran dos pares de rganos dioneiformes, con los
bordes proximales esclerosados espiniformes y cavidades de las estructuras
esclerosadas opuestas. Los segmentos abdominales IX y X se encuentran
fusionados entre s, y en el ltimo se localiza una mpula genital ventral y un par
de urogomphi pedunculados con pices agudos convergentes hacia la lnea media
(Morn et al. 2016). Como en el caso de Ph. heteronycha, despus de 25-30 das
de transformaciones internas, el adulto inmaduro de Ph. leonina queda recludo en
su celda durante dos o tres semanas hasta que madura su aparato copulador, y
entonces excava para salir a volar en busca de pareja y alimento, completando un
ciclo anual.

Phyllophaga (s.str.) angulicollis (Bates, 1888). Los adultos se caracterizan por


su cuerpo castao rojizo con la cabeza y pronoto pardo oscuro a casi negro, con
21.2-24.5 mm de longitud, el pronoto tiene puntuacin intensa, pequea y
uniforme, y solo presenta unas pocas sedas erectas a los lados del margen
anterior y a lo largo de los mrgenes laterales; los litros glabros (Fig. 3). Antenas
formadas por diez artejos, con la maza corta en los dos sexos. La base de todas
las uas tarsales de machos y hembras es redondeada, poco prominente, el
dentculo intermedio es mucho ms corto que el apical, esta aguzado y prximo a
la base unguinal. Las larvas se distinguen porque el raster carece de septula, y el
teges est formado por 90- 98 sedas hamate gruesas curvadas caudalmente, en
la porcin central 18-20 hamate son ms gruesas que las laterales (Morn et al.
2016).

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Morn, et al. Especies de Phyllophaga, las Vigas, Veracruz, Mxico

Es una especie con origen forestal, umbrfila, que inicialmente (2009-2011)


solo se encontr en el cuadrante 1, ms sombreado por rboles altos y con el
suelo cubierto de acculas de pino, y a partir de 2012 tambin se le colect
espordicamente en el cuadrante 3, donde no hay ese tipo de condiciones. Los
adultos maduros emergen del suelo durante agosto y septiembre, cuando la
temperatura del suelo es ms fresca que en primavera (Fig. 20) y se dispone de la
humedad acumulada por las lluvias de verano. Vuelan durante la primera hora de
oscuridad pero no fue factible precisar que rboles visitan, aunque es posible que
acudan a los Pinus patula Schl. et Cham. que crecen en el mismo rancho o a otras
especies arbreas ms alejadas de la plantacin. Los dos sexos son poco atrados
por las luces elctricas al principio de la noche. Dentro del suelo se localizaron
hembras y machos inmaduros durante febrero y abril. Solo en abril de 2011 se
encontraron cinco huevos junto con larvas de los tres estadios. (Fig. 19).

Entre los tres estadios larvarios se observ un porcentaje de crecimiento en


la anchura de la cpsula ceflica y la longitud de las metacoxas del 72% entre
primera y segunda larva, y de 67% entre segunda y tercera larva, con factores de
incremento de 1.7 y 1.6 respectivamente, valores similares a los registrados en
otras especies mexicanas.

La cabeza de la larva de primer estadio mide 1.7-1.8 mm de anchura, el


ltimo antenmero es un poco ms largo que el antenmero precedente (1.3:1.0) y
un poco ms ancho que l; tienen una espina de eclosin pequea y aguzada a
cada lado del metaescudo; las placas respiratorias son reniformes, con bulla poco
prominente; la parte central del raster carece de septula y tiene 18-20 sedas
hamate que son ms gruesas que las laterales (Morn et al. 2016). Este estadio
se encontr desde febrero hasta octubre en el tercio superior de los monolitos de
tierra, solo desde individuos aislados hasta grupos de 15 larvas/m2. Como en Ph.
leonina es muy notable la desproporcin entre las dimensiones de la cabeza y las
patas con respecto al trax y el abdomen durante el inicio del desarrollo, y
conforme se alimenta progresivamente crece el cuerpo hasta adquirir las
proporciones caractersticas de la especie.

La cabeza de la larva de segundo estadio mide 3.0 a 3.1 mm de anchura, el


ltimo antenmero es ms corto que el precedente (0.6:1.0) y un poco ms ancho
que l; las placas respiratorias son constreidas, con la bulla ovalada y poco
prominente, los lbulos de la placa estn ms separados que en el tercer estadio;
la parte central del raster carece de septula y tiene 18-20 sedas hamate que son
ms gruesas que las laterales (Morn et al. 2016). El segundo estadio larval se
localiz durante todo el ao, excepto en mayo, en el tercio superior del monolito de
tierra, en densidades de hasta 5 individuos/m2. La larva de segundo estadio de Ph.
angulicollis nunca se observ afectada por parasitoides del gnero Tiphia. Las
larvas de Ph. angulicollis pasan un invierno en el segundo estadio.

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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Figura 20. Fenologa de Phyllophaga angulicollis en relacin con la marcha anual


de la temperatura media en el suelo.

La cabeza de la larva de tercer estadio mide 5.1 a 5.2 mm de anchura, el


ltimo antenmero mide la mitad de la longitud del precedente (0.5:1) y es tan
ancho como l; las placas respiratorias son constreidas, con la bulla ovalada y
poco prominente, la distancia que separa los lbulos de la placa es menor a la
longitud mxima de la bulla; la parte central del raster carece de septula y tiene
18-20 sedas hamate que son ms gruesas que las laterales (Morn et al. 2016). El
tercer estadio larval (Fig. 6) se localiz durante todos los meses, normalmente en
la mitad inferior del monolito de tierra, y en densidades de una o dos larvas/m 2.
Esta fenologa sugiere que existen generaciones sobrepuestas y que la duracin
del ciclo es bianual o tal vez trianual (Fig. 20). Estas larvas tal vez se alimenten
principalmente con suelo humificado y hojarasca descompuesta, no se muestran
agresivas con sus congneres, y no intentan morder cuando se les manipula. No
se encontraron pupas de Ph. angulicollis, pero la presencia de adultos tenerales
en febrero sugiere que las pupas pueden desarrollarse entre enero y febrero.

Todos los resultados muestran que los representantes de los tres grupos de
especies pueden coexistir en la rizosfera de la plantacin de Pseudotsuga con
diferentes estrategias que se reflejan en los cambios anuales de la estructura de la
comunidad, como los que fueron citados por Morn y colaboradores (2014), que
tienen gran importancia para la planeacin de una estrategia que permita regular
las poblaciones con tendencias nocivas y proteger las poblaciones benficas.

56
Morn, et al. Especies de Phyllophaga, las Vigas, Veracruz, Mxico

Agradecimientos
Se reconoce el apoyo de Tedulo Pineda Maya y David Areas Garca para realizar
las actividades de muestreo en el rancho Los Castaos, y la colaboracin de
Yasmn Jurez, Ulises Hernndez e Ivn Bravo (BUAP- INECOL) durante los
trabajos de campo y gabinete que permitieron procesar los datos con oportunidad.
Olinda Velzquez (INECOL) amablemente facilit la fotografa de la figura 17. Esta
publicacin es una contribucin a la lnea de investigacin Sistemtica, biologa e
importancia de los Colepteros Lamelicornios en Amrica Latina financiada con
recursos del Instituto de Ecologa, A. C. (cuenta 20030-10011).

Literatura Citada
Aragn-Garca, A. M. A. Morn, J.F. Lpez-Olgun y L. M. Cervantes-Peredo, 2005. Ciclo
de vida y conducta de adultos de cinco especies de Phyllophaga Harris, 1827
(Coleoptera: Melolonthidae: Melolonthinae). Acta Zoolgica Mexicana ( n.s.) 21(2):
87-99.
Arce-Prez, R., C. V. Rojas-Gmez, M. A. Morn. 2014. Evaluacin del dao de gallina
ciega en las races de Pseudotsuga macrolepis Fluos. (Pinacea) en la regin de
Las Vigas, Veracruz, Mxico. pp. 147-159. EN: Aragn-Garca, A. (ed.) Diversidad e
importancia agrcola de Colepteros edafcolas. Benemrita Universidad Autnoma
de Puebla. Mxico.
Hernndez-Cruz, J., M. A. Morn, J. Ruiz-Vega, J. A. Snchez-Garca, L. Martnez-
Martnez, y R. Prez-Pacheco. 2016. Descripcin de la larva de Phyllophaga lenis
(Coleoptera: Melolonthidae) en Santa Cruz Xoxocotlan, Oaxaca, Mxico, con notas
sobre su biologa. Acta Zoolgica Mexicana (n.s.)
Morn, M. A. 1986. El gnero Phyllophaga en Mxico. Morfologa, Distribucin y
Sistemtica Supraespecfica (Insecta: Coleoptera). Publ. 20. Instituto de Ecologa.
Mxico. 342 pp.
Morn, M. A. 1991. Los Coleoptera Lamellicornia de la Reserva de la Bisfera La Michila,
Durango, Mxico. Folia Entomolgica Mexicana No. 81: 209-283.
Morn, M. A. 2016. Revisin del grupo de especies heteronycha de Phyllophaga (sensu
stricto) (Coleoptera: Melolonthidae, Melolonthinae). Elytron 28
Morn, M. A., S. Hernndez-Rodrguez y A. Ramrez-Campos, 1998. Las especies de
Phyllophaga (Coleoptera: Melolonthidae) con importancia agrcola en Nayarit,
Mxico. pp. 79-98. En: M.A. Morn y A. Aragn (Eds.) Avances en el estudio de la
diversidad, importancia y manejo de los colepteros edafcolas americanos. Publ.
Especial Benemrita Univ. Autnoma Puebla y Soc. Mex. Entomol. Puebla, Mxico.
Morn, M. A., C.V. Rojas-Gmez y R. Arce-Prez. 2010. Melolntidos edafcolas en una
plantacin de conferas en Veracruz, Mxico (Coleoptera: Scarabaeoidea). [pp.18-
34]. En: Rodrguez del Bosque, L.A. & M. A. Morn (eds.). Ecologa y control de
plagas edafcolas. Instituto de Ecologa, A.C. Mxico.

57
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

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58
ESPECIES DE COLEOPTERA SCARABAEOIDEA EN LA RESERVA
ECOLGICA MUNDO NATURAL, CSALA, SINALOA

Gabriel Antonio Lugo-Garca1


Miguel ngel Morn2
lvaro Reyes-Olivas1
Ramn Cruz-Lpez1
Bardo H. Snchez-Soto1
Carlos Patricio Sauceda-Acosta1

1Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte


Universidad Autnoma de Sinaloa
Juan Jos Ros, Ahome, Sinaloa. 81110
2Red de Biodiversidad y Sistemtica Instituto de Ecologa, A.C
Carretera antigua a Coatepec 351
Xalapa, Veracruz 91070, Mxico
gabriel_lugo9010@hotmail.com

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 59-69. ISBN: 978 607 525 103
5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Para contribuir al conocimiento de la riqueza, abundancia y distribucin estacional
de los colepteros escarabaeoideos asociados con el bosque tropical seco de la
Reserva Ecologica Mundo Natural, Cosal, Sinaloa, se realizaron colectas
nocturnas de mayo a noviembre de 2012. Se obtuvieron 1,873 ejemplares que
representan a 38 especies de los gneros Phyllophaga, Diplotaxis, Isonychus,
Cyclocephala, Dyscinetus, Golofa, Strategus, Ligyrus, Orizabus, Paranomala,
Pelidnota, Cotinis, Hologymnetis, Ptichopus, Ceratotrupes, Bolbelasmus, Trox y
Onthophagus. La mayor riqueza especfica correspondi a Phyllophaga con nueve
especies entre las que predomin Phyllophaga sinaloana. Las especies mejor
representadas en las zonas de estudio fueron Phyllophaga sinaloana (18.04%),
Cyclocephala forcipulata (12.75%), Paranomala forreri (9.98%), y Paranomala
undulata (8.06%). La mayor actividad de estas especies (92.8%) se alcanza con el
mximo registro de lluvia.

Palabras clave: Melolonthinae, Dynastinae, Rutelinae, Sinaloa.

Abstract
To known some aspects on the richness, abundance and seasonal distribution of
the Coleoptera Scarabaeoidea that are living in the tropical dry forest from Reserva
Ecologica Mundo Natural, Cosal, Sinaloa, from May to November 2012 nocturnal
collections in three locations were made. More than 1,873 specimens were
obtained, representing 38 species of the genera Phyllophaga, Diplotaxis,
Isonychus, Cyclocephala, Dyscinetus, Golofa, Strategus, Ligyrus, Orizabus,
Paranomala, Pelidnota, Cotinis, Hologymnetis, Ptichopus, Ceratotrupes,
Bolbelasmus, Trox and Onthophagus. Richest genus was Phyllophaga with nine
species, with Phyllophaga sinaloana as predominant. Better represented species in
the studied sites were Phyllophaga sinaloana (18.04%), Cyclocephala forcipulata
(12.75%), Paranomala forreri (9.98%), and Paranomala undulata (8.06%). Adult
activities of such species (92.8%) where high rains are recorded.

Key words. Melolonthinae, Dynastinae, Rutelinae, Sinaloa.

Introduccin
Los colepteros Scarabaeoidea constituyen uno de los grupos de insectos ms
diversificados en cuanto a forma, coloracin, tamao y hbitos por lo que hay un
gran inters de ampliar el conocimiento taxonmico de estas especies y de esta
forma obtener datos que sean tiles para la realizacin de comparaciones
ecolgicas y biogeogrficas entre las diferentes faunas estudiadas en el pas
(Morn 1994; Morn et al., 1998).

60
Lugo-Garca et al., Scarabaeoidea en la Reserva Mundo Natural, Csala, Sinaloa

En Mxico se tiene un registro de Scarabaeoidea que incluye 202 gneros y


1,713 especies, de las cuales 151 corresponden al estado de Sinaloa (Morn,
2003, Lugo-Garca et al., 2011a, b) que en su mayor parte proceden de colectas
espordicas efectuadas en la mitad sur de la entidad, lo cual coloca a Sinaloa en
la posicin 16 de riqueza estatal en el pas. La literatura existente permite
establecer que la diversidad de este grupo de colepteros an es poco conocida,
por lo tanto, Aragn y colaboradores (1998) proponen que es necesario realizar
estudios de los escarabajos enfocados al conocimiento de la biodiversidad, sobre
todo en regiones poco estudiadas o exploradas para que en un futuro se tenga un
mayor conocimiento de las faunas locales o regionales asociadas a los diferentes
tipos de vegetacin de Mxico. La gran diversidad de hbitos alimentarios y la
amplia distribucin latitudinal y altitudinal de las especies de Coleoptera
Scarabaeoidea, permiten asumir que su papel en los ecosistemas primarios y
derivados es muy importante.

La gran cantidad de relaciones biolgicas que tienen estas especies, las


cuales junto con su abundancia, diversidad, amplia distribucin y buen nivel de
conocimiento taxonmico, justifican plenamente las propuestas para emplearlos
como indicadores ecolgicos y biogeogrficos durante estudios bsicos o
aplicados para evaluar el estado de equilibrio y conservacin de los ecosistemas
donde son abundantes, o para determinar el valor de importancia de una regin
como refugio faunstico, Parque Natural o Reserva de la Biosfera (Morn y
Aragn, 2003). Por tanto, el objetivo del presente estudio es contribuir al
conocimiento de la diversidad, abundancia y distribucin estacional de los
Coleoptera Scarabaeoidea o Lamellicornia en un bosque tropical seco de la
Reserva Ecolgica Mundo Natural, Cosal, Sinaloa, Mxico.

Materiales y mtodos
rea de estudioEsta investigacin se realiz de mayo a noviembre de 2012 en la
Reserva Ecolgica Mundo Natural en el municipio de Cosal, Sinaloa. Esta
Reserva Ecolgica cuenta con una extensin de 1256 hectreas de bosque
tropical seco ubicadas entre los estados de Sinaloa y Durango. Las coordenadas
geogrficas son 242330 N y 1063610 W. La altitud del terreno oscila entre
400 y 600 msnm. Los elementos predominantes predominante son Lysiloma
divaricata (mauto), Bursera arbrea (papelillo), Brosimum alicastrum (apomo),
Tabebuia chrysantha (amapa), Haematoxylon brasiletto (brasil) y Chlorophora
tinctoria (mora).

Recolecta de adultos
Durante los meses de mayo a diciembre de 2012 se realizaron recolectas
nocturnas donde se utiliz una trampa de luz tipo pantalla provista con dos
lmparas de luz fluorescente de 150 W, abastecida con un generador de gasolina
porttil y una trampa de luz fluorescente negra de 20 watts tipo embudo,

61
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

conectada con un recipiente colector de 19 litros de capacidad y abastecida con


una batera para automvil, las cuales se mantuvieron operando de las 19:00 a
24:00 h.

Los individuos se sacrificaron con vapores de acetato de etilo en frascos de


plstico de 500 mL de capacidad: posteriormente fueron puestos en bolsas de
celofn envueltos en papel higinico impregnado de acetato de etilo y
debidamente etiquetados con los datos de colecta, de esta forma se trasladaron al
laboratorio de Entomologa de la Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte en
donde se procesaron de acuerdo a las tcnicas convencionales montndolos en
alfileres entomolgicos para su conservacin.

La determinacin taxonmica se realiz con la ayuda de las claves


dicotmicas para las faunas de Coleoptera Scarabaeoidea de Tepic Nayarit
(Morn et al, 1998; Morn, 1994), Deloya y Ratcliffe, 1988 y Morn, 1986; 1995,
as como, con el apoyo de las colecciones de referencia del Instituto de Ecologa
A. C. de Xalapa e Instituto de Ciencias de la Benemrita Universidad Autnoma de
Puebla.

Resultados
En las recolectas realizadas con trampa de luz se capturaron 1,873 ejemplares
que representan a seis familias, ocho subfamilias, 15 tribus, 18 gneros y 38
especies de Coleoptera Scarabaeoidea (Cuadro 1). La familia mejor representada
en la zona de estudio fue Melolonthidae con 31 especies (78.15%) y 11 gneros
(61.11%), seguida por Cetoniidae y Geotrupidae con dos especies cada una
(5.26%) y dos gneros (11.11%); Trogidae, Pasalidae y Scarabaeidae estuvieron
representadas por una especie (2.63%) y un gnero (5.55%) cada una. La mayor
riqueza de especies est concentrada en el gnero Phyllophaga, que rene la
cuarta parte de las especies (23.68%) pero que slo es equivalente al 39.98% de
los ejemplares colectados.

Phyllophaga Harris. Se capturaron 749 ejemplares representantes de nueve


especies de los subgneros Phyllophaga (s.str), Chlaenobia y Phytalus (sensu
Morn 1986). Los adultos de Phyllophaga fulviventris habitan en bosques
tropicales caducifolios, matorrales, comunidades secundarias y agrosistemas
establecidos entre los 25 y 1300 m de altitud (Morn et al., 1997); Phyllophaga
(Phytalus) sinaloana se ha registrado en bosque tropical y mesfilo de montaa,
matorral xerfito y encinares situados desde el nivel del mar hasta los 1400 m
(Morn 1986); Ph. lenis se alimenta del follaje de Helianthus annus (Asteraceae),
Acacia farnesiana (Fabaceae) y Parkinsonia aculeata (Fabaceae) (Aragn et al.,
2010); Ph. opaca habita en bosques de pino-encino, pastizales, matorrales
xerfitos y bosque espinoso, entre los 0-1600 m de altitud.

62
Lugo-Garca et al., Scarabaeoidea en la Reserva Mundo Natural, Csala, Sinaloa

Cuadro 1. Especies de Scarabaeoidea recolectadas con trampas de luz en la


Reserva Ecolgica Mundo Natural, Cosal, Sinaloa.

N. de
Subfamilia Tribu Especies
individuos
Melolonthinae Melolonthini Phyllophaga brevidens Bates 25
Ph. setifera Burmeister 62
Ph. opaca Moser 37
Ph. fulviventris Moser 83
Ph. instabilis Blackwelder 11
Ph. aff. porodera Bates 56
Ph. obsoleta Blanchard 9
Ph. sinaloana Saylor 338
Ph. lenis Horn 128
Diplotaxini Diplotaxis sp. AA 32
Diplotaxis sp.05 6
Diplotaxis persisae Cazier 2
Diplotaxis sp. 01 Kirby 2
Macrodactylini Isonychus arizonensis Howden 12
Dynastinae Cyclocephalini Cyclocephala mafaffa Burm. 43
C. freudei Endrdi 19
C. lunulata Burm. 22
C. melanocephala F. 11
C. forcipulata H y E. 237
Dynastini Dyscinetus aff. Laevipunctatus B 1
Golofa pusilla Arrow 16
Oryctini Strategus aloeus Linn 8
Pentodontini Lygirus salley Bates 31
Orizabus cuernavacensis D y D 23
Rutelinae Anomalini Paranomala undulata Melsheimer 151
P. subaenea Nonfriend 82
P. forreri Bates 187
P. aff. inconstans Burm 137
P. sp. 01 33
P. sp. 02 31
Rutelini Pelidnota virescens 28
Cetoninae Gymnetini Cotinis mutabilis G y P. 2
Hologymnetis cinerea G y P. 2
Passalinae Passalini Ptichopus angulatus Percheron 2
Geotrupinae Geotrupini Ceratotrupres fronticornis Erichson 1
Bolboceratini Bolbelasmus variabilis Howden 1
Trogidae Troginae Trox spinulosus dentibius Rob. 1
Scarabaeinae Onthophagini Onthophagus mexicanus Bates 1

Los adultos de Ph. setifera estan registrados desde el nivel del mar hasta los
1600 m de altitud (Morn, 1986). De Phyllophaga (Phyllophaga) aff. porodera, se
recolectaron 56 ejemplares atrados a la trampa de luz negra en los meses de
junio a agosto y de Phyllophaga (Phytalus) obsoleta se capturaron nueve
ejemplares atrados a las trampas de luz flor y luz negra de junio a septiembre.
De Ph. (Phyllophaga) brevidens se colectaron 25 ejemplares atrados a la luz

63
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

negra durante junio y agosto; esta especie est incluida en el grupo anodentata
(Morn et al., 1997). Phyllophaga (Chlaenobia) instabilis estuvo representada por
11 individuos atrados a la luz negra y luz fluorescente en junio y julio.

Diplotaxis Kirby 1837. En la zona de estudio durante junio y julio se recolectaron 2


ejemplares de Diplotaxis persisae y 40 individuos de tres especies no
identificadas.

Cyclocephala Latreille. La especie ms abundante en sta regin fue


Cyclocephala forcipulata, aunque se desconocen sus hbitos alimenticios. De
Dyscinetus aff. laevipunctatus se captur una hembra el 19 de septiembre atrada
a la luz negra.

Isonychus arizonensis (Howden, 1959). Slo se obtuvieron 12 ejemplares atrados


a la luz negra durante julio. Tiene amplia distribucin en las vertientes internas y
externas de las montaas occidentales de Mxico (Morn et al., 1998).

Golofa (Mixigenus) pusilla (Arrow, 1911). En este estudio se capturaron 16


ejemplares de junio a agosto. Se distribuye en la vertiente del Pacfico desde
Sinaloa hasta Oaxaca, incluyendo la cuenca del Balsas hasta Morelos y Puebla.
Con frecuencia se asocia a caaverales y maizales.

Strategus aloeus (Linn, 1758). Se recolectaron 6 machos y dos hembras atrados


a la luz negra en agosto y septiembre. Habita en casi todo el pas, excluyendo la
pennsula de Baja California, y se adapta a casi cualquier ambiente, donde sus
larvas pueden procesar gran cantidad de materia vegetal descompuesta.

Ligyrus (Ligyrodes) sallei (Bates, 1888). Se recolectaron 31 ejemplares en


septiembre atrados a la luz negra. Con distribucin en un amplio rango altitudinal
y latitudinal, puede ser abundante en varios tipos de ambientes incluyendo
terrenos agrcolas, donde las larvas consumen materia orgnica del suelo.

Orizabus cuernavacensis (D y D). Se capturaron 23 ejemplares en junio y julio


atrados a la trampa de luz negra. Se le ha encontrado espordicamente en
localidades de la vertiente del Pacfico y la Cuenca del Balsas. Se desconocen sus
hbitos.

Paranomala Casey. Durante el presente estudio se recolectaron seis especies de


Paranomala, pero no fue posible identificar a dos de ellas. De Paranomala
undulata se obtuvieron 151 individuos durante junio y septiembre. Paranomala
subaenea estuvo representada por 82 individuos en los meses de junio a
septiembre recolectados en trampa de luz negra y luz flor y Paranomala aff.
inconstans se capturaron 137 individuos de junio a septiembre en la trampa de luz
negra.

64
Lugo-Garca et al., Scarabaeoidea en la Reserva Mundo Natural, Csala, Sinaloa

Pelidnota Mac Leay. Durante julio y agosto se localizaron un total de 28 individuos


de P. virescens atrados a la luz negra. Tambin es una especie caracterstica de
los bosques tropicales de la vertiente Pacfico y Cuenca del Balsas. Sus larvas son
saproxilfagas.

Cotinis Burmeister. Durante agosto se capturaron dos ejemplares de C. mutabilis


alimentndose en un fruto de guayaba (Psidium guajava) (Myrtaceae). Con amplia
distribucin nacional, excepto en Baja California, sus larvas se desarrollan en el
suelo consumiendo distintos tipos de materia orgnica en descomposicin.

Hologymnetis Martnez. Se consiguieron dos machos de H. cinerea el 10 de julio.


Su distribucin es similar a la de C. mutabilis, y sus larvas tambin se desarrollan
en el suelo, con frecuencia en depsitos de detritus de hormigueros de Atta.

Ptichopus Kaup. Se capturaron 2 ejemplares de P. angulatus durante julio y


agosto. Se le ha encontrado en casi todo Mxico, y usualmente se desarrollan en
depsitos de detritus de hormigueros de Atta.

Ceratotrupes fronticornis (Erichson, 1847). Se recolect un macho atrado a la


trampa de luz negra en el mes de septiembre. Ha sido registrada a lo largo de la
Sierra Madre Occidental y el Eje Volcnico Transmexicano, en ambientes situados
por arriba de los 1200-1500 m de altitud. Se alimentan en el suelo con materia
orgnica, hongos o excrementos diversos.

Bolbelasmus variabilis (Howden, 1964). Se captur un macho atrado a la luz


negra el 16 de noviembre de 2012. Con amplia distribucin en el occidente del
pas, se desconocen sus hbitos pero posiblemente est relacionada con hongos
subterrneos.

Trox spinulosus dentibius (Robinson, 1940). Se captur un individuo atrado a la


luz negra en junio. Tiene amplia distribucin en ambientes clidos de Mxico y se
alimenta con restos animales resecos.

Onthophagus mexicanus (Bates, 1887). Se capturaron 12 individuos atrados a la


luz negra en octubre. Es una especie propia de las montaas y altiplanos de
occidente y centro de Mxico, y se encuentra asociada al estircol.

Discusin
En la subfamilia Melolonthinae, se identificaron dos tribus y 13 especies de los
gneros Phyllophaga y Diplotaxis. La tribu Melolonthini agrupa el 69.3% de las
especies y Diplotaxini concentra el 30.7% restante. En la subfamilia Dynastinae se
identificaron 4 tribus, 6 gneros y 10 especies. La tribu Cyclocephalini concentra el
50% de las especies, seguida de Dynastini y Pentodontini con el 20% cada una y
Oryctini con el 10% restante. En Rutelinae se identificaron 7 especies, 2 gneros

65
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

(Paranomala y Pelidnota) y dos tribus; Anomalini agrupa 6 especies (85.7%) y


Rutelini con una especie, lo que representa el 14.3% de los rutelinos. La
subfamilia Cetoniinae slo estuvo representada por la tribu Gymnetini con dos
gneros y dos especies.

Las especies Phyllophaga fulviventris, Ph. sinaloana, Cyclocephala freudei y


Dichotomius colonicus representan el 69.62% de la muestra, equivalente a 1,873
individuos. De las especies restantes, cuatro estn representadas por un solo
ejemplar. La abundancia de individuos en especies de Phyllophaga, Cyclocephala
y Paranomala observada en este estudio, cuyas larvas tienen hbitos rizfagos,
saprfagos y facultativos, as como ciclos de vida anuales en el caso de
Phyllophaga setifera, Ph. opaca, Ph obsoleta, Ph. lenis, y Cyclocephala lunulata,
las cuales han sido consideradas plagas en algunos cultivos agrcolas en
diferentes estados del pas, nos permite clasificarlas como plagas potenciales en
corto plazo.

Este tipo de estudio nos permite conocer la importancia que tiene la fauna de
Scarabaeoidea dentro de los ecosistemas del pas y es oportuno mencionar que
en la Reserva Ecolgica Mundo Natural va en incremento la perturbacin de la
vegetacin original, lo cual puede provocar que las especies de Phyllophaga,
Paranomala, Cyclocephala y Diplotaxis que constituyen el ensamble gallina ciega
estn sujetas a un proceso de readaptacin reciente debido a que la vegetacin
de la zona con frecuencia es perturbada para desarrollar prcticas relacionadas
con la agricultura, ganadera y minera. Lo anterior puede propiciar que las larvas
de Phyllophaga referidas en varios estados de la Repblica Mexicana como
dainas para varios cultivos se constituyan con el tiempo en serias limitantes
fitosanitarias en esta regin, debido a que pueden alcanzar poblaciones
numerosas en condiciones favorables originadas por el desequilibrio en los
bosques primarios, donde ahora no son tan abundantes (Rivera-Cervantes, 1993).

Los adultos de Melolonthidae son una plaga importante porque consumen el


follaje y flores de numerosas plantas de importancia econmica como maz, frjol,
caf, trigo, caa de azcar, flores, frutales, papa, camote, hortalizas, arroz, pastos
y viveros forestales, sin embargo, las larvas se alimentan directamente de las
races de diversos cultivos, afectando su desarrollo y ocasionando en muchos
casos la muerte de las plantas (Morn, 1984), ya que la capacidad adaptativa de
las especies de gallina ciega presentes en el territorio mexicano les ha permitido
colonizar casi todos los ambientes ubicados entre el nivel del mar y los 3800
msnm (Morn, 1986).

La alta riqueza de especies de este complejo en la Reserva Ecolgica indica


que a nivel local y regional debe existir un equilibrio en la rizsfera que permite la
coexistencia inter-especfica y una microsucesin o reemplazo de poblaciones,
propiciada por la eliminacin repentina o progresiva de la diversidad subterrnea
causada por el monocultivo y la aplicacin de sustancias qumicas; estas

66
Lugo-Garca et al., Scarabaeoidea en la Reserva Mundo Natural, Csala, Sinaloa

perturbaciones induciran el crecimiento poblacional y la seleccin de las especies


ms tolerantes al cambio o las ms oportunistas. Morn (1986) seala que el
empobrecimiento de la fauna subterrnea incrementa las posibilidades de
expansin de especies rizfagas estrictas o facultativas, lo cual combinado con la
alta densidad de hospedantes, su ciclo de vida y sus hbitos edficos, convierten
a estos insectos en un problema difcil de manejar.

En cuanto a la fenologa presentada por los melolntidos capturados con


trampa de luz negra en la Reserva Ecolgica, las especies del gnero Phyllophaga
presentaron su mayor abundancia en los meses de julio y agosto, lo cual difiere
con lo reportado por Magaa y Rivera (1998) en el cerro La Campana en el
municipio de Atenguillo y por Lpez- Vieyra y Rivera-Cervantes en Manantlan,
Jalisco, donde este gnero fue abundante en el mes de junio, pero su poblacin
disminuy considerablemente en el mes de julio, lo cual nos indica que el inicio de
vuelo de estas especies est relacionado con la aparicin de lluvias. Las especies
Ph. setifera, Ph. sinaloana, Ph. opaca, C. forcipulata y C. lunulata presentaron su
mayor abundancia en los meses de julio y agosto, y disminuyeron en los meses de
septiembre y octubre, esto puede deberse a que sus vuelos inician con la
presencia de las primeras lluvias en la regin.

Conclusiones
Entre las 47 especies capturadas predominaron cuatro especies que representan
el 69.62% de las muestras, entre las que destaca ampliamente Phyllophaga
sinaloana. El perodo de vuelo de los Scarabaeoidea en el bosque tropical seco de
la Reserva Ecolgica Mundo Natural est directamente relacionado con la
temporada de lluvias.

Agradecimientos
Se agradece a la Universidad Autnoma de Sinaloa, Programa de Fomento y
Apoyo a Proyectos de Investigacin, por el apoyo financiero al Proyecto
PROFAPI-2011/141.

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69
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

70
ESPECIES DE Paranomala (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE:
RUTELINAE) DEL ESTADO DE PUEBLA, MXICO
REPRESENTADAS EN LA COLECCIN DEL INSTITUTO DE
CIENCIAS, BENEMRITA UNIVERSIDAD AUTNOMA DE PUEBLA

Vctor Alfonso Cuate Mozo1*


Betzabeth Cecilia Prez Torres1
Agustn Aragn Garca1
Miguel ngel Morn2
Csar V. Rojas-Gmez2

1Centro de Agroecologa, Instituto de Ciencias


Benemrita Universidad Autnoma de Puebla
14 Sur 6301 Colonia San Manuel, Puebla, Pue

2Red de Biodiversidad y Sistemtica Instituto de Ecologa, A.C


Carretera antigua a Coatepec 351
Xalapa, Veracruz 91070, Mxico

*pneuma@hotmail.com

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 71-81. ISBN: 978 607 525 103
5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Se expone un listado comentado de las especies de colepteros del gnero
Paranomala representadas en la coleccin entomolgica del Instituto de Ciencias
de la Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. Los datos se obtuvieron entre
el periodo 1996 y 2005 en el estado de Puebla, Mxico. Los sitios de colecta
fueron agroecosistemas cultivados, forestales perturbados, bosque de conferas,
bosque de Quercus, selva mediana subcaducifolia y otros tipos de vegetacin,
establecidos entre los 600 y 2110 msnm. Se registraron 638 ejemplares de 20
especies de Paranomala . La captura de los ejemplares se realiz con trampas de
luz mercurial y bajo el alumbrado pblico, algunos otros ejemplares se capturaron
sobre vegetacin diurna y cultivo de flor de estatis. La informacin se encuentra
capturada en la base de datos con el programa ACCESS. La especie ms
abundante fue P. hoepfneri con un 37.8 % del total seguida por P. forreri con
14.1%, P. semicicta con 12.7%, P. flavilla 8.9%, y P. cincta con 5.6%, el resto
mostraron una representatividad menor al 5%.

Palabras clave. Diversidad, Coleccin cientfica, Puebla.

Abstract.
A commented list of species of the genus Paranomala represented in the
entomological collection of the Instituto de Ciencias, Benemrita Universidad
Autnoma de Puebla is presented. The data were obtained between 1996 and
2005 in the state of Puebla, Mexico. The collection sites were agro-ecosystems,
mainly with maize, disturbed forest, coniferous forest, oak forest, deciduous
tropical forest and other vegetation, established between 600 and 2110 m of
elevation. Twenty species of the genus Paranomala represented by 638
specimens were recorded. The capture of the specimens was performed using
light traps and under the streetlights, some other specimens were captured during
the day on plants so called statice, diverse vegetation and cultures. The
information is captured at ACCESS database . The most abundant species was P.
hoepfneri with 37.8% of the total, following in abundance by P. forreri with 14.1%,
P. semicincta with 12.7%, P. flavilla 8.9 %, and P. cincta with 5.6%, the rest
showed representativeness least of 5%.

Key words. Diversity, Scientific collection, Puebla.

Introduccin
Dentro del orden Coleptera se encuentra la superfamilia Scarabaeoidea,
comnmente conocidos como escarabajos, tan diversificados que, a nivel mundial
se han descrito ms de 35,000 especies, de las cuales slo 1,820 se han

72
Cuate et al., Especies de Paranomala del estado de Puebla, Mxico

registrado para Mxico, incluidas en 22 subfamilias integradas en 12 familias de


las cuales ocho tienen representantes en el estado de Puebla (Morn, 2010).
Estos escarabajos presentan gran importancia ecolgica debido a su gran
diversidad genrica, especfica, y por actuar como consumidores primarios (Morn
y Terrn, 1988), contribuyen a una gran variedad de procesos ecolgicos del
suelo, como el transporte y asimilacin de nutrientes, as como el aumento de la
porosidad, aireacin, infiltracin y fertilidad del suelo (Romero-Lpez et al., 2010).
La especies de Melolonthidae presentan diferentes hbitos alimenticios, algunas
son saprfagas, rizfagas o xilfagas, citadas con frecuencia en ambientes
agrcolas o forestales (Morn, 2010). Los adultos del gnero Paranomala se
alimentan con follaje o flores de rboles y arbustos (Morn, 2013) y sus larvas
presentan hbitos facultativos ya que se alimentan con races en suelos con
escasa materia orgnica (Morn, 1983).

Se han realizado numerosos estudios sobre los adultos y larvas de los


gneros Phyllophaga, Diplotaxis, Macrodactylus, Strigoderma, Cyclocephala,
Ligyrus, Euphoria, Hologymnetis, Cotinis y Paranomala, pero solo se han
considerado como plagas vigentes o potenciales en diversas zonas agrcolas del
estado de Puebla algunas especies de Phyllophaga, Cyclocephala y Paranomala
(Aragn et al, 2010). Entre ellas destacan por su diversidad, abundancia y
distribucin las especies del gnero Paranomala pero tanto adultos como larvas
son difciles de identificar y an no han sido posible precisar los hbitos de la
mayor parte de sus larvas (Morn et al., 1997). El objetivo de esta contribucin es
el de exponer los resultados de la identificacin, distribucin y catalogacin de los
ejemplares pertenecientes al gnero Paranomala colectados entre 1996 y 2005 en
el estado de Puebla, Mxico, actualmente incorporados a la coleccin del Instituto
de Ciencias de la Benemrita Universidad Autnoma de Puebla

Material y mtodos
Se analiz la informacin que se encuentra en la base de datos de la coleccin
entomolgica de referencia del Instituto de Ciencias, Benemrita Universidad
Autnoma de Puebla, con el programa ACCESS, la cual contiene informacin
geogrfica, taxonmica, curatorial y bibliogrfica de las especies. Los datos
muestran que las especies del gnero Paranomala se colectaron en algunos
agroecosistemas, como cultivo de maz, ambientes forestales perturbados, bosque
de conferas, bosque de encinos, selva mediana subcaducifolia y otros tipos de
vegetacin, establecidos entre los 600 y 2110 msnm. La mayora de los
ejemplares se capturaron con trampas de luz mercurial de 150 watts abastecida
con un generador porttil y bajo el alumbrado pblico, algunos otros ejemplares se
capturaron sobre vegetacin diurna, en cultivos de flor de estatis (Limonium
sinuatum L. Plumbaginaceae), rbano, maz y amaranto. Los ejemplares fueron
sacrificados en cmaras letales con vapores de acetato de etilo, o en solucin de
etanol acidulado, y se encuentran conservados en alfiler entomolgico dentro de

73
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

cajas entomolgicas de madera, con espuma de polietileno, alojadas en gabinetes


de madera cerrados en la coleccin de referencia del Instituto de Ciencias de la
BUAP.

Resultados y Discusin
La coleccin del gnero Paranomala rene 638 ejemplares capturados entre 1996
y 2005, y representan a 20 especies (Cuadro 1). Las especie ms abundante es P.
hoepfneri con un porcentaje del 37.8 % del total de especmenes del gnero en la
coleccin, siguiendo en abundancia P. forreri con un 14.1%, P. semicicta con el
12.7%, P. flavilla mostr una abundancia del 8.9%, y P. cincta con 5.6%, el resto
de las especies tuvieron una representatividad menor al 5% (Fig. 1).

Cuadro 1. Listado de Paranomala: depositados en la coleccin CENAGRO-BUAP

Especies y nmero de individuos


P. atomogramma 6 P. hoepfneri 241
P. chevrolati 10 P. inconstans 30
P. cincta 36 P. millefora 1
P. decolor 17 P. nimbosa 2
P. denticollis 29 P. terroni 1
P. donovani 2 P. semicincta 81
P. flavilla 57 P. undulata 1
P. foraminosa 15 P. xantholea 1
P. forreri 90 P. villosella 2
P. gemella 12 P. sticticoptera 4

Dentro de la clasificacin taxonmica de los Lamellicornia en Mxico que incluye


12 familias de las cuales ocho tienen representantes en el estado de Puebla, y la
familia Melolonthidae est formada por cinco subfamilias: Melolonthinae,
Hopliinae, Rutelinae, Dynastinae, y Orphninae (Morn, 2013), de las cuales
Rutelinae ha sido estudiado con mayor frecuencia, y el gnero Paranomala se
encuentra distribuido en todos los estados de la repblica, donde sus especies son
citadas con frecuencia en ambientes agrcolas, en diferentes ambientes de la Zona
de Transicin Mexicana (Morn, 2010).

Especies de Paranomala Casey, 1915 confirmadas para el estado de Puebla


De acuerdo con los ejemplares depositados en la coleccin entomolgica del
Instituto de Ciencias, Benemrita Universidad Autnoma de Puebla y la base de
datos, se reconocen 20 especies del gnero Paranomala .

74
Cuate et al., Especies de Paranomala del estado de Puebla, Mxico

Figura 1. Porcentaje de ejemplares del gnero Paranomala del estado de Puebla


concentrados en la Coleccin Entomolgica del Instituto de Ciencias de la BUAP.

Paranomala hoepfneri (Bates, 1888), se le colect en el municipio de Atlixco a una


altitud de 1770 msnm en el rancho La Joya en un rea agrcola con cultivos de
flor de estatis (Limonium sinuatum L.), gladiola y nardo en el mes mayo de 1996,
colectada con luz mercurial; se tiene registrada la especie en el municipio de
Altepexi a una altitud de 1125 msnm atrada a la luz mercurial en el mes de junio
de 1996; se colect en la ciudad de Puebla, bajo el alumbrado de luz fluorescente
en el jardn de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110 msnm en los meses de
mayo, junio y julio de 1996, mayo de 1999 y mayo del 2000; en el municipio de
Tzicatlacoyan en una altitud de 2000 msnm en el cerro Jicamero, el cual es una
caada con encinos, cipreses, cactceas, cazahuate, palmas, en mayo y julio de
1996. Tapia-Rojas et al., 2003 registraron a las larvas de esta especie en cultivos
ornamentales; en las zonas amaranteras del estado de Puebla, Aragn et al., 2014
registraron 97 larvas en la zona del volcn Popocatpetl, 251 larvas en la zona de

75
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Libres y 98 larvas en la zona de Tehuacan asociadas al cultivo; para la zona


amarantera de Atlixco Cuate-Mozo, 2014 report 42 larvas sin daos al sistema
radicular. A pesar de la abundancia que presenta el nmero de larvas en las
diferentes zonas sus hbitos alimenticios aun no ha sido precisado si la especie es
rizfago o facultativa como en el caso de algunas especies del gnero
Phyllophaga.

Paranomala forreri (Bates, 1888), se colect en la ciudad de Puebla, bajo el


alumbrado de luz fluorescente en el jardn de Ciudad Universitaria a una altitud de
2110 msnm en junio de 1998, y los meses de mayo y junio de 1999; en el
municipio de Tilapa a una altitud de 1210 msnm en mayo de 1999, colectada con
luz fluorescente; y en el municipio de Tochimilco a 2050 msnm en una colecta
nocturna en el mes de mayo del 2000. Tapia-Rojas et al., 2013 registra a las
larvas en bosque tropical caducifolio. Como consecuencia de sus hbitos y
abundancia deben tener importancia notable en el flujo de materia del bosque, y a
pesar de su abundancia no se tiene registro de esta especie en zonas agrcolas
para el estado de Puebla.

Paranomala semicincta (Bates, 1888), se le colect en el municipio de Atlixco a


una altitud de 1770 msnm en el rancho La Joya en un rea agrcola con cultivos
de estatis, gladiola y nardo en junio de 1996, colectada con luz mercurial;
colectada del municipio de Altepexi a una altitud de 1125 msnm atrada a la luz
mercurial en el mes de junio de 1996; atrada por la trampa de luz mercurial y
colectada del municipio de Chietla ubicado a una altitud de 1180 msnm en el mes
de junio de 1996, en reas agrcolas; y se colect en la ciudad de Puebla, bajo el
alumbrado de luz fluorescente en el jardn de Ciudad Universitaria a una altitud de
2110 msnm en los meses de mayo, junio de 1995 y 1997. En estado larvario no se
encontr ningn registro de esta especie en zona agrcola o forestal en el estado
de Puebla.

Paranomala flavilla (Bates, 1888), se colect con trampa de luz mercurial en el


municipio de Altepexi ubicado en una altitud de 1125 msnm en junio de 1996 y
septiembre de 1997. En las cuatro regiones amaranteras del estado de Puebla
Aragn et al., 2014 solo registraron 42 larvas en la zona del volcn Popocatpetl;
mientras que Tapia-Rojas et al., 2013 registraron a las larvas de esta especie en
bosque tropical caducifolio.

Paranomala cincta (Say, 1835) colectada en el mes de marzo de 1994 en la


Trinidad Tepango, municipio de Atlixco, as como en el rancho La Joya en
octubre de 1998 y en el mes de junio de 1996 y 1999; en el municipio de Chietla a
una altitud de 1180 msnm atrada por la luz fluorescente en reas agrcolas en
agosto del 2000; tambin se registr en el municipio de Cuetzaln del Progreso
entre un rango un rango altitudinal de 600 a 800 msnm, atrada por luz mercurial y
luz fluorescente, en septiembre de 1997, as como en los meses de marzo, abril, y

76
Cuate et al., Especies de Paranomala del estado de Puebla, Mxico

agosto de 1998; se tiene registrada en la ciudad de Puebla bajo el alumbrado de


luz fluorescenteor en el jardn de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110 msnm
en mayo de 1999; y en el municipio de Santo Domingo Huehuetlan a una altitud de
1360 msnm atrado por la trampa de luz mercurial en el mes de junio de 1997.
Tapia-Rojas et al., 2003 registraron las larvas de esta especie en cacahuate, caa
de azcar, frijol, maz, pastos ornamentales; Cuate-Mozo et al, (2014) encontraron
13 adultos atrados a la trampa de luz mercurial, sin dao foliar al cultivo de
amaranto en el municipio de Atlixco.

Paranomala foraminosa (Bates, 1888), con un individuo colectado en el da sobre


acahual marillo (Simsia amplexicaulis) en el municipio de Tecali de Herrera a una
altitud de 1890 m en octubre de 1996; tambin se colect en el municipio de
Altepexi atrada a la trampa de luz mercurial en los meses de junio, agosto y
octubre de 1996 y septiembre de 1997 a una altitud de 1125 msnm; y se registr
en el municipio de Atlixco rancho La Joya a una altitud de 1770 msnm en un rea
agrcola con cultivos de estatis, gladiola y nardo en octubre de 1998 y en mayo de
1999. Tapia-Rojas et al., 2003 registraron a las larvas de esta especie en maz y
sorgo. En la zona amarantera del municipio de Atlixco Cuate-Mozo, 2014 colect
un total de 201 larvas sin evidencia de daos al sistema radicular del cultivo.

Paranomala atomogramma, (Bates, 1888) se colect atrada con trampa de luz


mercurial, en el rancho La Joya municipio de Atlixco a una altitud de 1770 msnm
en un rea agrcola con cultivos de estatis, gladiola y nardo en los meses de junio
y julio de 1996. Tambin se registr esta especie en El Aguacate municipio de
Puebla, donde existe matorral xerfilo con palmas, encinos y cipreses a 2000
msnm, en el mes de mayo de 1996. Cuate-Mozo et al., 2014 reportaron una
abundancia de 0.3% de 2580 ejemplares adultos de escarabajos Melolonthidae
atrados por la trampa de luz mercurial en la zona amarantera de Atlixco.

Paranomala chevrolati (Bates, 1888) atrada por la luz mercurial en el rancho La


Joya municipio de Atlixco, en un rea agrcola con cultivos de estatis, gladiola y
nardo, en el mes de junio de 1996. En el municipio de Chietla a una altitud de
1180 msnm atrada por la luz fluorescente en reas agrcolas en donde el cultivo
representativo es la caa de azcar (Saccharum officinarum) en el mes de junio
del 2000; colectado en el municipio de Puebla en junio de 1996 y 2000, a una
altura de 2045 msnm en la zona urbana atrado por la trampa de luz mercurial; y
en el municipio de Tlatlauquitepec a una altitud de 1842 msnm en el mes de abril
del 2000 colectado con la trampa de luz mercurial.

Paranomala decolor (Bates 1888), atrada a la luz mercurial en el municipio de


Altepexi a 1125 msnm en el mes de junio de 1996.

Paranomala denticollis (Bates, 1888), atrada por la trampa de luz mercurial, se


encuentra registrada en los municipios de Atlixco en el rancho La Joya colectada
en el mes de junio de 1996; Cuetzaln del Progreso en el mes de abril de 1998; y

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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Teziutln durante los meses de mayo y octubre de 1999 a una altitud de 1656 a
1800 m. Ortiz-Garca, 2016 obtuvo dos individuos atrados por la trampa de luz
mercurial, en el municipio de San Felipe Teotlalcingo, fue la segunda especie en
presentar mayor abundancia con 33 larvas en los muestreos de suelo, su actividad
observ de abril a julio.

Pranomala donovani (Stephens, 1830), se colect en el municipio de Yoanauhuac


atrada a la luz mercurial en el mes de octubre de 1999 a una altitud de 765 m.
Paranomala gemella (Say, 1835), se colect en la ciudad de Puebla, bajo el
alumbrado de luz fluorescente en el jardn de Ciudad Universitaria a una altitud de
2110 msnm en el mes de junio del 2000.

Paranomala inconstanas (Burmeister, 1849), atrada por la tramapa de luz


mercurial en la caada que se encuentra a 7 km de la carretera Cuautomatitan del
municipio de Tochimilco a una altitud de 2123 msnm en el mes de julio del 2004;
se colect en el municipio de Atlixco a una altitud de 1770 msnm en el rancho La
Joya en un rea agrcola con cultivos de statis, gladiola y nardo en el mes junio,
colectada con luz mercurial enjunio de 1996; en la ciudad de Puebla, bajo el
alumbrado de luz flor en el jardn de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110
msnm en los meses de mayo y junio de 1996 y julio en 1999 y 2000. Tapia-Rojas
et al., 2013 registraron a las larvas de esta especie en maz. As mismo, Cuate-
Mozo et al, 2014 encontr solo 8 individuos de esta especie atrados por la trampa
de luz mercurial en la zona amarantera de Atlixco.

Paranomala millepora (Bates, 1888), con un solo ejemplar colectado en el mes de


julio de 1996, en el municipio de Xicotepec a 1150 msnm atrada a la luz
fluorescente.

Paranomala nimbosa (Casey, 1915), con dos ejemplares colectados en el


municipio de San Pedro Chapulco, atrados a la luz mercurial en el mes de junio
de 1996.

Paranomala sticticoptera (Blanchard, 1850), atrada a la luz mercurial en el mes de


junio del 2004 en el municipio de Tochimilco en la caada que se encuentra a 7
km de la carretera Cuautomatitan a una altitud de 2242 msnm; y en el municipio
de Yaonuhuac sobre vegetacin a los alrededores de la presa La Soledad a una
altitud de 700 msnm en el mes de abril de 1997. En la zona amarantera de Atlixco
Cuate-Mozo et al, 2014 colect un solo individuo de esta especie atrado por la
trampa de luz mercurial.

Paranomala terroni (Morn, 1998), con un ejemplar atrado a la luz mercurial en el


municipio de Tezihutln en el mes de mayo del 2000 a una altitud de 1515 msnm.

78
Cuate et al., Especies de Paranomala del estado de Puebla, Mxico

Paranomala undulata (Melsheimer, 1844), en el municipio de Yaonuhuac se


colect un solo ejemplar en el mes de octubre de 1999 a una altitud de 765 msnm,
atrado por la trampa luz mercurial.

Paranomala villosella (Blanchard, 1850), con dos ejemplares atrados por la


trampa de luz mercurial, en el municipio de Santo Domingo Huehuetlan, en el mes
de mayo de 1997 a una altitud de 1367 msnm.

Paranomala xantholea (Bates, 1888), con un solo ejemplar colectado en el


municipio de Cuetzaln del Progreso en el mes de abril de 1994 a una altitud de
1000 msnm.

Conclusiones
Las especies se encuentran dadas de alta en una base de datos, accesible para
los investigadores, acadmicos, estudiantes o personas interesadas en el gnero.
La base de datos rene 20 especies reportadas para el estado de Puebla, Mxico.

Paranomala hoepfneri, P. forreri, P. semicincta, P. flavilla y P. cincta son las


especies que presentan mayor abundancia en estas muestras del estado de
Puebla; se les ha referido en diferentes zonas agrcolas, pastos ornamentales,
bosque tropical caducifolio, pero a pesar de su abundancia no ha sido posible
precisar los hbitos de la mayor parte de sus larvas.

Entre las especies de Paranomala con menos registros en la base de datos se


encuentran P. millepora, P. terroni, P. undulata y P. xantholea, representadas por
un ejemplar cada una.

Agradecimientos
Los autores agradecen a la Vicerrectoria de Investigacin y Estudios de Posgrado,
as como del Instituto de Ciencias, ambos de la BUAP, por el apoyo econmico
recibido para el desarrollo de esta investigacin.

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81
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

82
COLEPTEROS SCARABAEOIDEA EDAFCOLAS COMO
INDICADORES AGROECOLGICOS EN VERACRUZ, MXICO

Miguel ngel Morn*


Csar V. Rojas-Gmez
Roberto Arce-Prez

Red de Biodiversidad y Sistemtica


Instituto de Ecologa, A.C
Carretera antigua a Coatepec 351
Xalapa, Veracruz 91070, Mxico

*miguel.moron@inecol.edu.mx

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 83-99. ISBN: 978 607 525 103
5
__________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Para evaluar la riqueza de especies edafcolas y la abundancia de escarabajos de
los municipios de Jilotepec y Xico, Veracruz, se realizaron muestreos en ocho
pastizales para ganado lechero, cinco terrenos arbolados y cuatro maizales,
ubicados entre los 1030 y 1640 m de altitud. Entre julio de 2014 y noviembre de
2015 se obtuvieron 91 bloques de suelo de 40 x 40 cm de lado y 30 cm de
profundidad para extraer los macro y mesoartrpodos. En total se obtuvieron 934
larvas, pupas y adultos, representantes de 19 gneros, 28 especies y 13
morfoespecies de las subfamilias Melolonthinae, Hopliinae, Rutelinae, Dynastinae,
Cetoniinae, Ceratocanthinae, Aphodiinae y Scarabaeinae. Predominan diez
especies que representan el 76 % de la muestra total, encabezadas por Hoplia
squamifera, Macrodactylus sp., Paranomala sp. Phyllophaga menetriesi,
Phyllophaga sp. y Germarostes sinuatus. El anlisis de datos indica que la
diversidad de escarabaeoideos edafcolas es elevada para ambientes modificados
situados entre los 1000-1600 m de altitud. En las muestras coexisten especies
saprfagas y rizfagas en diversas proporciones, dependiendo del sitio y la poca
del ao, pero no se apreciaron tendencias de abundancia poblacional o
predominio de especies que puedan afectar a los cultivos locales, aunque se
localizaron pocos depredadores o parasitoides. Se necesitan ms datos sobre los
ensambles especficos para fundamentar las recomendaciones de manejo
agroecolgico para plagas subterrneas y proteccin de especies benficas o con
distribucin restringida.

Abstract
Soils of eight cattle pasture lands, five forested sites and four maize cultures
located between 1030 and 1640 m of elevation in the municipalities of Jilotepec
and Xico, state of Veracruz, Mexico, were sampled to evaluate scarab beetle
species richness and abundance of white grubs. During July 2014 to November
2015, 91 soil monoliths with 40 x 40 cm by side and 30 cm deep, were obtained to
extract macro and mesoarthropods by mean of manual selection. A total sample of
934 larvae, pupae and adults, representing 19 genera, 28 species and 13 morpho-
species of the subfamilies Melolonthinae, Hopliinae, Rutelinae, Dynastinae,
Cetoniinae, Ceratocanthinae, Aphodiinae y Scarabaeinae were listed. Ten species
predominate representing 76 % of total sample, including Hoplia squamifera,
Macrodactylus sp., Paranomala sp. Phyllophaga menetriesi, Phyllophaga sp. and
Germarostes sinuatus. Analized data indicate hight values of diversity for
edaphicolous scarab beetles in modified environments located between 1000-1600
m of elevation. Samples contains diverse proportions of saprophagous and
rizophagous species, depending of the site and season, but population increase or
species dominance tendencies that may suggest root damage were not observed,
despite few predators or parasitoids were recorded. More data from each local
clusters are necessary to support recomendations for agroecological management
of rhizophagous white grubs, and protection for benefical or endangered species.

84
Morn et al., Scarabaeoidea como indicadores agroecolgicos en Ver., Mx.

Introduccin
Se ha propuesto que las especies de Coleoptera Scarabaeoidea, conocidas como
mayates, temoles, escarabajos de mayo, frailecillo, ronrones, gallina ciega,
nixticuil, taches, tecuitlalolo, toritos o ruedacacas, pueden recomendarse como
bioindicadores del equilibrio en ambientes diversos (Morn y Terrn 1984, Morn
1997, 2014, Halffter y Favila 1993). Aunque no se dispone de antecedentes
publicados para localidades mexicanas, es factible aplicar este tipo de indicadores
en el manejo de las especies que consumen races de pasto en los potreros
ganaderos, as como en la determinacin de las especies benficas que
enriquecen esos suelos, o el registro de las especies amenazadas que buscan
refugio en los terrenos arbolados o plantaciones que limitan con los pastizales
frecuentados por el ganado.

La porcin central de la regin montaosa del estado de Veracruz tiene un


largo historial de ocupacin humana y modificaciones intensas de los bosques
mixtos nativos, que incluye 200 aos dedicados al cultivo del cafeto (Ejea-
Mendoza 2009), actividad que desde 1930 progresivamente ha sido
complementada o reemplazada por la cra de ganado vacuno para la
comercializacin de productos lcteos (Cruz y Huerta 2013). Con el propsito de
evaluar la riqueza de especies edafcolas y la abundancia de los escarabajos
predominantes en ocho ranchos de los municipios de Jilotepec y Xico, se
realizaron muestreos en terrenos ocupados como pastizales para ganado lechero,
arbolado secundario o cafetal sombreado y cultivos de maz de temporal, ubicados
entre los 975 y 1640 m de altitud (Fig. 1).

Material y Mtodos
Entre julio de 2014 y noviembre de 2015 se realizaron muestreos en ocho
pastizales para ganado lechero, cinco terrenos arbolados y cuatro maizales
ubicados en los ranchos Linderos, Vista Hermosa, Piedra de Agua, La Concepcin
y El Arenal (municipio de Jilotepec) y en los ranchos Xamalapa, Temascalapa y
Cocoxatla-3 (municipio de Xico) (Fig. 1), donde se obtuvieron 91 bloques de suelo
de 40 x 40 cm de lado y 30 cm de profundidad, incluyendo herbceas, races y
hojarasca, los cuales se desmenuzaron manualmente para extraer la macro y
meso-artropofauna. Antes de cada excavacin se registraron datos sobre dureza,
pH, iluminacin y humedad del suelo con ayuda de un penetrmetro de bolsillo
(Forestry Suppliers Inc. mod. 77114), un probador de acidez y humedad de suelos
(Kelway mod. HB2) y un luxmetro digital (Steren mod. HER-410). Tambin se
reservaron muestras del suelo para analizar su contenido de materia orgnica,
nitrgeno, carbono y fsforo en el laboratorio del Instituto de Ecologa, A. C.
Xalapa, y se colectaron muestras de las herbceas presentes en el cuadrante de
trabajo para su identificacin en el herbario de la misma institucin. Los artrpodos
obtenidos se fijaron en lquido de Pampel antes de conservarlos en solucin
acuosa de etanol al 70% y proceder a su identificacin con ayuda de las claves de

85
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Peterson (1960), Ritcher (1966), Morn (1991) y Stehr (1991). Las 192 muestras
procesadas en alfiler o en etanol se incorporaron a la coleccin entomolgica del
Instituto de Ecologa, A. C. Xalapa (IEXA).

Figura 1. Ubicacin de las localidades estudiadas en el centro del estado de Veracruz.


Mapa base modificado de Image landsat, Google Earth, febrero 2016.

Resultados y Discusin
En 14 de los monolitos de suelo no se encontraron especies de Scarabaeoidea, y
en los 77 monolitos restantes (85%) se obtuvieron 934 larvas, pupas y adultos que
representan 19 gneros, 28 especies y 14 morfoespecies de las subfamilias
Melolonthinae, Hopliinae, Rutelinae, Dynastinae, Cetoniinae, Ceratocanthinae,
Aphodiinae y Scarabaeinae (Cuadro 1). Predominan diez especies que
representan el 76 % de la muestra total de escarabaeidos (MTE), encabezadas
por Hoplia squamifera (15.5%), Macrodactylus sp. (9.9%), Paranomala sp. (8.7%),
Phyllophaga sp. (7.0%), Phyllophaga menetriesi (6.8%), Germarostes sinuatus
(5.6%), Epectinaspis mexicana (5%) y Ph. testaceipennis (4.6%). El anlisis de los
datos obtenidos revela que la diversidad de escarabaeoideos edafcolas en estos
terrenos es razonablemente alta para ambientes modificados situados en un
rango altitudinal de 1000-1600 m. Como se detalla a continuacin, se obtuvieron
representantes tanto de especies muy comunes con amplia distribucin
geogrfica, como de especies escasas con distribucin restringida.
Melolonthidae, Melolonthinae

86
Morn et al., Scarabaeoidea como indicadores agroecolgicos en Ver., Mx.

Phyllophaga Harris, 1827. Es el gnero ms diverso en la regin ya que fue


posible obtener muestras de larvas y/o adultos de siete especies de ste gnero y
larvas de otras especies no identificables (Cuadro 1), incluyendo escasa muestra
de algunos taxones poco comunes como P. flavidopilosa (Moser), P. integriceps
(Moser) y P. angulicollis (Bates) (Cuadro 1); pero del conjunto sobresalen las
siguientes tres especies por su abundancia y frecuencia en las muestras.

Phyllophaga menetriesi (Blanchard, 1850). Se distribuye en ambientes templados


y clidos del centro, sur y sureste de Mxico, Centroamrica y la porcin
septentrional de Amrica del Sur (Morn 2003). Sus larvas (Fig. 2) se han
registrado consumiendo races de una amplia variedad de plantas cultivadas y
silvestres (Ramrez-Salinas et al. 2000), en tanto que los adultos se alimentan con
follaje de diversos rboles (King 1984). En las dos zonas estudiadas esta especie
represent en promedio al 6.8% de la MTE. En Jilotepec se les encontr sobre
todo en el rancho Linderos, y en Xico fueron ms abundantes en el rancho
Xamalapa (Cuadro 1).

Phyllophaga testaceipennis (Blanchard, 1850). Es una especie comn desde la


regin huasteca hasta Campeche y Guatemala (Morn, 2003). Sus larvas se han
colectado en cultivos de maz (Ramrez-Salinas et al. 2000) y los adultos se han
observado visitando el follaje de leguminosas arborescentes (Morn obs. pers.).
En las zonas de estudio fue equivalente al 4.6% de la MTE. Claramente fueron
ms escasos en Xico que en Jilotepec (Cuadro 1).

Phyllophaga tenuipilis (Bates, 1888). Puede ser abundante desde la regin clido-
hmeda de Puebla hasta Chiapas y Guatemala, con algunos registros en la
vertiente del Pacfico de Guerrero y Oaxaca (Morn 2001). Sus larvas se pueden
encontrar en suelo forestal o en cultivos de maz (Ramrez-Salinas et al. 2000) as
como en pastos ornamentales, y no se conocen los huspedes de los adultos. En
Jilotepec-Xico represent al 3% de la MTE y fue ms abundante en el rancho
Linderos.

Diplotaxis Kirby, 1837. Es un grupo diverso y con frecuencia abundante en


regiones montaosas, pero estuvo escasamente representado por 16 larvas no
identificables en la regin de Jilotepec y no se le registr en Xico.

Macrodactylus Dejean, 1821. Los 93 ejemplares registrados solo incluyen dos


adultos de M. mexicanus Burmeister, y las restantes larvas de segundo y tercer
estadio (Fig. 3) muestran caracteres que pueden corresponder a dos o tres
especies, incluyendo a M. mexicanus. Debido a que en la regin se ha citado la
presencia de cinco especies del gnero (Arce y Morn 2000) se requiere
relacionar las caractersticas larvarias con los adultos antes de comentar sobre
aspectos de predominio y hbitos.

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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Melolonthidae, Hopliinae.
Hoplia Illiger 1803. Es el componente predominante en la muestra de larvas e
incluye representantes de H. squamifera Burmeister y H. subcostata Bates, la
primera, abundante en las dos zonas de estudio, es equivalente al 15.5% de la
MTE, y la segunda restringida a Xico fue muy escasa (Cuadro 1). Las larvas de H.
squamifera (Fig. 4) se han localizado en terrenos cultivados y en pastizales (Morn
et al. 2016), la especie tiene una distribucin amplia por la vertiente del Golfo de
Mxico, desde la regin huasteca hasta Chiapas.

Melolonthidae, Rutelinae
Paranomala Casey, 1915. Los 236 individuos colectados y clasificados como
miembros de la tribu Anomalini, incluyen dos adultos de Paranomala bimaculata
Blanchard; dos adultos y 25 larvas de Pa. cincta (Say); una pupa y 152 larvas de
primero, segundo y tercer estadio de Paranomala no identificables. Debido a que
se han registrado ms de diez especies del gnero en la regin (Morn obs. pers.)
es necesario relacionar las caractersticas larvarias con los adultos antes de
comentar sobre otros aspectos, a pesar de que es uno de los linajes ms
frecuentes y numerosos en las muestras.

Epectinaspis Blanchard, 1851. Se registraron cuatro adultos y 43 larvas de


segundo y tercer estadio de E. mexicana Burmeister que representan el 5% de la
MTE. Esta especie muestra distribucin limitada a las montaas de Veracruz y
Oaxaca (Paucar-Cabrera 2003), donde las larvas se desarrollan en el suelo de
terrenos soleados y los adultos visitan flores de diversos rboles y arbustos para
alimentarse y aparearse (Morn 1996).

Pachystethus Blanchard, 1851. Slo se localizaron restos de tres adultos de P.


nectoctenus R-P. & M., en una muestra de pastizal en el rancho El Arenal,
Jilotepec. Se distribuye en las vertientes hmedas ubicadas entre la regin
huasteca y Orizaba, Veracruz (Ramrez-Ponce and Morn 2012).

Strigoderma Burmeister, 1844. En muestras del rancho El Arenal se encontraron


tres hembras de S. sulcipennis Burmeister y restos de un adulto no identificable.
Representan taxones con amplia distribucin desde el sureste de los Estados
Unidos hasta Sudamrica, pero de cuya biologa y hbitos se conoce poco (Bader
1992).

Melolonthidae, Dynastinae
Cyclocephala Latreille, 1829. Los 73 ejemplares colectados y clasificados como
miembros de la tribu Cyclocephalini, incluyen tres adultos de C. complanata
Burmeister, 27 larvas de segundo y tercer estadio de C. lunulata Burmeister, 16
larvas de segundo y tercer estadio de C. lurida Bladford, y 11 larvas de primero,
segundo y tercer estadio de Cyclocephala no identificables (Cuadro 1). La primera
especie se distribuye entre el centro de Veracruz y el sureste de Mxico, as como
en Amrica Central; la segunda es muy comn desde Mxico hasta Sudamrica, y

88
Morn et al., Scarabaeoidea como indicadores agroecolgicos en Ver., Mx.

la tercera puede ser abundante en localidades del noreste, centro y este de


Mxico. Las larvas de ste gnero usualmente se comportan como saprfagas, y
los adultos se alimentan con tejidos florales y frutos suaves (Morn et al. 2014).

CUADRO 1. Relacin de los colepteros Scarabaeoidea obtenidos en muestras de


suelo de los ranchos ubicados en los municipios de Jilotepec y Xico. Abreviaturas:
Aren= El Arenal; Coco= Cocoxatla; Conc=La Concepcin; Lind= Linderos; Pied=
Piedra de Agua; Tema= Temascalapa; Vist= Vista Hermosa; Xama= Xamalapa.
JILOTEPEC XICO
taxones Aren Conc Lind Pied Vist Coco Tema Xama subtotales
Anomalini 2 10 6 2 10 3 3 35 71
Aphodiinae 1 11 4 1 15 12 5 49
Ataenius sp. 2 2
Copris incertus 1 1
Cyclocephala sp. 1 1 6 3 11
Cyclocephala complanata 1 2 3
Cyclocephala lunulata 14 3 10 27
Cyclocephala lurida 1 15 16
Dichotomius sp. 1 1
Diplotaxis sp. 3 13 16
Epectinaspis mexicana 2 1 6 1 31 5 1 47
Euphoria sp. 1 4 5
Euphoria pulchella 1 1
Germarostes sinuatus 29 20 4 53
Hoplia squamifera 46 21 10 39 3 26 145
Hoplia subcostata 3 9 1 13
Labarrus pseudolividus 3 1 2 6
Ligyrus sallei 26 26
Macrodactylus 85 5 1 1 1 93
Macrodactylus mexicanus 2 2
Onthophagus 1 1 1 4 2 9
Onthophagus curvicornis 2 3 1 1 7
Onthophagus nasicornis 1 1
Onthophagus rhinolophus 1 1
Pachystethus nectoctenus 3 3
Paranomala 10 3 26 1 11 1 11 19 82
Paranomala bimaculata 2 2
Paranomala cincta 2 1 15 8 1 27
Phyllophaga 2 4 16 8 8 4 24 66
Phyllophaga angulicollis 2 1 3
Phyllophaga flavidopilosa 1 1
Phyllophaga integriceps 1 1
Phyllophaga menetriesi 1 2 30 1 6 3 21 64
Phyllophaga rugipennis 1 1
Phyllophaga tenuipilis 18 5 2 3 28
Phyllophaga testaceipennis 7 1 25 6 1 3 43
Rutelinae 1 1
Scatimus ovatus 1 1
Spodistes mniszechi 1 1
Strigoderma 1 1
Strigoderma sulcipennis 3 3
Subtotales ejemplares 56 59 308 70 143 78 76 144 934

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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Ligyrus Burmeister, 1847. En un pastizal del rancho La Concepcin, en Jilotepec,


se encontraron 12 larvas de tercer estadio, 13 larvas de segundo y una larva de
primer estadio de L. sallaei Bates en un monolito de 40x40x30 cm. Es una especie
saprfaga comn en casi todo Mxico y Amrica Central (Ramrez-Salinas et al.
2004).

Spodistes Burmeister, 1844. En un terreno parcialmente arbolado adyacente a un


potrero del rancho Xamalapa en Xico se localiz una larva de tercer estadio (Fig.
5) de S. mniszechi (Thomson), especie netamente tropical distribuida desde la
regin huasteca hasta Colombia (Neita-Moreno et al. 2014).
Cetoniidae, Cetoniinae

Figuras 2-7. Larvas de escarabajos del suelo de Jilotepec y Xico, Veracruz. 2)


Phyllophaga menetriesi. 3) Macrodactylus sp. 4) Hoplia squamifera. 5) Spodistes
mniszechi. 6) Germarostes sinuatus. 7) Ataenius sp. Escalas = 5 mm.

90
Morn et al., Scarabaeoidea como indicadores agroecolgicos en Ver., Mx.

Euphoria Burmeister, 1842. En el rancho Vista Hermosa, Jilotepec, se encontraron


cuatro larvas de tercer estadio no identificables en suelo de maizal, y un adulto de
E. pulchella G. & P. en suelo de pastizal. En suelo de cafetal arbolado del rancho
La Concepcin se localiz otra larva de tercer estadio no identificable. En la regin
coexisten cuando menos seis especies de este gnero (Morn obs. pers.), todas
con amplia distribucin en Mxico, cuyas larvas son eminentemente saprfagas y
los adultos visitan escurrimientos azucarados o flores.

Hybosoridae, Ceratocanthinae
Germarostes Paulian, 1982. Las 53 larvas de segundo y tercer estadio (Fig. 6) de
G. sinuatus (Bates) fueron encontradas tanto en pastizales como en terrenos
arbolados o maizales (Cuadro 1), aunque fueron ms abundantes en el pastizal
del rancho Linderos, Jilotepec. Se ha documentado que las larvas de
ceratocantinos se alimentan con restos vegetales muy degradados, y los adultos
tal vez consuman micelio en microambientes recnditos (Morn y Arce 2003).

Scarabaeidae, Aphodiinae
Se obtuvieron dos hembras adultas de diferentes especies del gnero Ataenius
Harold, 1867, no identificables; seis individuos de Labarrus pseudolividus
Balthasar; cuatro pupas y 45 larvas de segundo y tercer estadio (Fig. 7) que en su
mayor parte pueden representar especies de Ataenius y en menor proporcin
taxones de Aphodiini, pero no se determinaron. La mayor parte de estas especies
tienen hbitos saprfagos o coprfagos, aunque se han citado algunas que
pueden consumir races de gramneas o suelo humificado (Woodruff 1973).
Scarabaeidae, Scarabaeinae.

Como se esperaba, en los pastizales de varios ranchos se colectaron


representantes de especies tpicamente coprfagas, sobre todo adultos del gnero
Onthophagus Latreille, 1802 (Cuadro 1), y ocasionalmente adultos de Copris
incertus Say en el potrero del rancho Cocoxatla y de Scatimus ovatus Harold en
suelo de arbolado del rancho Xamalapa, Xico. En forma espordica se localizaron
larvas de Onthophagus y Dichotomius no identificadas (Cuadro 1).

A continuacin se presenta un anlisis comparativo entre las comunidades y


los ensambles de especies registrados en cada una de las ocho zonas de
muestreo.

Rancho Piedra de Agua, Jilotepec (altitud 1,640 m). Suelo arcillo-limoso (45/28)
con pH de 4.7 a 5.4; durante el perodo de muestreo se registr una humedad de
60 a 100% y una dureza de 1.2 a 3.5; el anlisis del suelo indic un contenido de
materia orgnica (MO) de 5.8 a 7.5%, un contenido de nitrgeno (N) de 0.3 a 0.5 y
una relacin carbono-nitrgeno (C/N) de 11 a 12. Se exploraron un pastizal con
Cynodon plectostachyus (K. Schum.) pilger (Poaceae), un terreno arbolado y un
maizal, establecidos en suelo propenso a inundarse desfavorable para la gallina
ciega, que fueron equivalentes al 11% de la muestra local de escarabaeoidea en

91
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Jilotepec (MLEJ). La comunidad incluye 13 especies, donde las larvas de Hoplia


con hbito de alimentacin posiblemente facultativo representan el 30% de la
muestra, que junto con un 32% de larvas rizfagas de Phyllophaga spp. dominan
ensambles pobres, con una densidad mxima esperada de 24 larvas/m2, lo que
hace posible que durante perodos secos los pastos resientan la rizofagia.

Rancho Linderos, Jilotepec (altitud 1,600 m). Suelo arcillo-limoso (42/32) con pH
de 4.1 a 4.4; durante el perodo de muestreo se registr una humedad de 90 a
100% y una dureza de 2.2 a 3.7; el anlisis del suelo indic un contenido de
materia orgnica (MO) de 9.0 a 10.4%, un contenido de nitrgeno (N) de 0.5 a 0.6
y una relacin carbono-nitrgeno (C/N) de 10 a 13. Se muestre en pastizales con
Axonopus compresus (SW.) P. Beauv. y Cynodon plectostachyus (Poaceae),
ubicados en una parte plana y en una ladera, donde la gallina ciega fue
abundante, equivalentes al 49% de la MLEJ. La comunidad tiene 17 especies con
rasgos equitativos, ya que las larvas de Macrodactylus con hbitos sapro-rizfagos
representan el 28% de la muestra, las larvas facultativas de Hoplia constituyen el
15%, las larvas rizfagas de Phyllophaga equivalen a un 24% y las larvas
facultativas de Paranomala (12%) completan los elementos predominantes de
ensambles ricos, con una densidad mxima esperada de 123 larvas/m2, donde
parece existir cierto equilibrio en los hbitos y abundancia de las larvas, aunque la
proporcin de rizfagos podra deteriorar los pastos durante el estiaje.

Rancho Vista Hermosa, Jilotepec (altitud 1,200 m). Suelo limo-arcilloso (33/33)
con pH de 5.1; durante el perodo de muestreo se registr una humedad de 80% y
una dureza de 4.2; el anlisis del suelo indic un contenido de materia orgnica
(MO) de 13.8%, un contenido de nitrgeno (N) de 0.9 y una relacin carbono-
nitrgeno (C/N) de 11. Se exploraron un pastizal con Cynodon plectostachyus, y
un maizal situados en suelos con buen drenaje donde la gallinas ciega fue
moderadamente abundante, equivalente al 23% de la MLEJ. La comunidad est
formada por 18 especies, donde el predominio est repartido, las larvas rizfagas
y saprfagas de Cyclocephala equivalen al 31%, al igual que las larvas de
Epectinaspis; las larvas facultativas de Hoplia representan el 11%; las larvas
facultativas de Paranomala y las larvas rizfagas de Phyllophaga corresponden a
un 19% cada una. Son ensambles ricos y equilibrados, con una densidad mxima
esperada de 75 larvas/m2, donde la proporcin de rizfagos podra deteriorar los
pastos en condiciones de sequa.

Rancho La Concepcin, Jilotepec (altitud 1,030 m). Suelo arcillo-limoso (46/30)


con pH de 4.3 a 5.0; durante el perodo de muestreo se registr una humedad de
70 a 100% y una dureza de 3.5 a 4.2; el anlisis del suelo indic un contenido de
materia orgnica (MO) de 6.5 a 7.0%, un contenido de nitrgeno (N) de 0.3 a 0.4 y
una relacin carbono-nitrgeno (C/N) de 11 a 13. Se obtuvieron muestras en un
pastizal y un terreno arbolado. En el potrero con pastos de 1 m de altura
Megathyrsus maximus (Jacq.) Simon et Jacobs, la gallina ciega fue poco
abundante, equivalente al 9% de la MLEJ. La comunidad est formada por 14

92
Morn et al., Scarabaeoidea como indicadores agroecolgicos en Ver., Mx.

especies entre las cuales predomina ampliamente Ligyrus sallei (44%) cuyas
larvas son saprfagas estrictas. Son ensambles con una densidad mxima
esperada de 87 larvas/m2 y diversidad alfa acumulada modesta, donde la mayora
de las especies son saprfagas, tal vez por el tipo de suelo y la cobertura que
proporcionan los pastos de talla alta.

Rancho El Arenal, Jilotepec (altitud 1,059 m). Suelo arenoso (83) con pH de 5.7
a 6.7; durante el perodo de muestreo se registr una humedad de 45 a 100% y
una dureza de 0.7 a 3.5; el anlisis del suelo indic un contenido de materia
orgnica (MO) de 1.2 a 1.5%, un contenido de nitrgeno (N) de 0.09 y relacin
carbono-nitrgeno (C/N) de 8 a 9. Se exploraron un terreno arbolado y un pastizal
alto de Megathyrsus maximus con drenaje lento donde la gallina ciega fue poco
abundante, equivalente al 9% de la MLEJ. Sin embargo, las comunidades estn
constituidas por 19 especies entre las que destaca Cyclocephala lunulata (25%) y
comparte predominio con especies de Paranomala (25%) y Phyllophaga (20%).
Son ensambles con una densidad mxima esperada de 36 larvas/m 2 y diversidad
modesta, con un 20% de elementos rizfagos, que difcilmente causaran
disminucin de rendimiento en ese tipo de pastizal.

Rancho Cocoxatla-3, Xico (altitud 1,405 m). En sus potreros mantiene pastos
introducidos kikuyo (Pennisetum clandestinum Hochst. ex Chiov.) y estrella de
frica (Cynodon niemfluensis Vanderyst). Suelo limo-arcilloso (42/39) o arcillo-
limoso (41/33) con pH de 6.2 a 6.8, y durante el perodo de muestreo se registr
una humedad de 40 a 90% y dureza de 1.5 a 4.2; el anlisis del suelo indic un
contenido de materia orgnica (MO) de 12.0 a 17.9%, un contenido de nitrgeno
(N) de 0.9 a 1.3 y relacin carbono-nitrgeno (C/N) de 9 a 10. Se obtuvieron
muestras en un pastizal con Axonopus compresus y Cynodon plectostachyus, y un
terreno arbolado, donde la gallina ciega fue moderadamente abundante,
equivalente al 23% de la muestra local de escarabaeoideos en Xico (MLEX). La
comunidad est formada solo por diez especies entre las cuales predomina
ampliamente Hoplia squamifera (58%) cuyas larvas pueden actuar como
saprfagas facultativas. Son ensambles con una densidad mxima esperada de
75 larvas/m2, y diversidad alfa acumulada modesta, donde la mayor parte de las
especies son saprfagas.

Rancho Temascalapa, Xico (altitud 1,314 m). En sus potreros crecen pastos
introducidos estrella de frica y grama (Cynodon dactylon (L.) Pers.). Suelo
limo-arcilloso (44/38-45/40) con pH de 5.6 a 6.6, y durante el perodo de muestreo
se registr una humedad de 60 a 85% y dureza de 1.5 a 3.5; el anlisis del suelo
indic un contenido de materia orgnica (MO) de 14.7 a 24.8%, un contenido de
nitrgeno (N) de 1.1 a 1.6 y relacin carbono-nitrgeno (C/N) de 9 a 10. Se
exploraron un pastizal con Axonopus compresus, y un maizal, donde la gallina
ciega fue moderadamente abundante, equivalente al 27% de la MLEX. La
comunidad est formada por 16 especies entre las que predominan las larvas
saprfagas de Germarostes sinuatus (18%) y las larvas facultativas de

93
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Paranomala sp. (16%). Son ensambles con una densidad mxima esperada de 90
larvas/m2, y diversidad alfa acumulada moderada, cuya mayor parte tiene hbitos
saprfagos.

Rancho Xamalapa, Xico (altitud 1,326 m). En sus potreros se desarrollan pastos
introducidos mombasa (Megathyrsus maximus), kikuyu y estrella de frica.
Suelo limo-arcilloso (43/35-50/32) con pH de 6.2-6.8, y durante el perodo de
muestreo se registr una humedad de 40 a 90% y dureza de 1.5 a 4.2; el anlisis
del suelo indic un contenido de materia orgnica (MO) de 12.0 a 17.9%, un
contenido de nitrgeno (N) de 0.9 a 1.3 y relacin carbono-nitrgeno (C/N) de 9 a
10. Se exploraron un pastizal con Axonopus compresus, un terreno arbolado y un
maizal con malezas como Cyperus brevifolius (Rottb.) Endl. ex Hassk
(Cyperaceae), Sida rhombifolia L. (Malvaceae) y Drymaria cordata (L.) Willd. ex
Schult. (Cariophyllaceae), donde la gallina ciega fue abundante, equivalente al
45% de la MLEX. La comunidad est formada por 17 especies con predominio
distribudo entre las larvas saprfagas de Hoplia squamifera (18%), larvas
facultativas de Paranomala sp. (18%), larvas de Epectinaspis mexicana (14%), y
larvas rizfagas de Phyllophaga sp. (12%). Son ensambles con una densidad
mxima esperada de 78 larvas/m2, y diversidad alfa acumulada moderada, cuya
mayor parte tiene hbitos saprfagos o facultativos.

Las localidades de Jilotepec con mayor abundancia de colepteros


escarabaeoideos edafcolas fueron Linderos (308 ejemplares) y Vista Hermosa
(143 ejemplares), y en ambas se registraron 17-18 especies o morfoespecies. En
Xico, la mayor abundancia (144 ejemplares) se observ en Xamalapa, pero la
riqueza especfica ms elevada (16 spp.) se obtuvo en Temascalapa. Es
interesante destacar que en cinco de las ocho localidades se distinguieron entre
15 y 18 especies o morfoespecies, y en los otros tres sitios se enlistaron entre 11 y
14 especies de escarabajos, lo cual es evidencia de valores de diversidad
especfica elevada para una regin con un largo historial de modificaciones en las
comunidades naturales.

A nivel de municipio las muestras comparten solo 15 de las 40 especies o


morfoespecies registradas en los tres usos de suelo de todas las localidades, y las
muestras de los ocho ranchos comparten solo dos de las 40 especies o
morfoespecies registradas en las ocho localidades (Cuadro 1), lo cual es evidencia
de un alto valor de recambio de especies, y necesita ser analizado con mayor
precisin. En Jilotepec los cinco ranchos comparten entre siete y 12 especies, y en
Xico los ranchos comparten entre seis y 11 especies.

De acuerdo con el uso del suelo se observ que en las muestras extradas
bajo los pastos de los ocho potreros soleados o parcialmente sombreados estn
representadas entre ocho y 15 especies o morfoespecies, de las cuales ninguna
se comparte entre los ocho ranchos, nueve especies solo se registraron en una de
las localidades, y los pastizales comparten un mximo de diez especies (Cuadro

94
Morn et al., Scarabaeoidea como indicadores agroecolgicos en Ver., Mx.

2). Datos que son evidencia de un elevado valor de recambio de especies de


escarabajos edafcolas entre los potreros, y se proyectan en altos ndices de
complementariedad (Coldwell y Coddington 1994) muy variados (Cuadro 2), que
abarcan ndices desde 50.0 (Temascalapa y Linderos) hasta 93.3 (Cocoxatla y La
Concepcin) que son los ms diferentes.

Cuadro 2. Nmero de especies de escarabajos compartidas (arriba) e ndices de


complementariedad (abajo) entre pastizales de los ocho ranchos muestreados en
Xico y Jilotepec, Veracruz durante 2014-2015.
Coco Tema Xama PdeA Lind VH Conc Aren
Cocoxatla 0 6 3 3 4 4 1 3
Temascalapa 57.1 0 6 5 9 6 4 6
Xamalapa 76.9 57.1 0 4 7 7 5 5
Piedra de Agua 76.9 66.6 66.6 0 6 5 3 6
Linderos 78.9 50.0 56.2 64.7 0 10 5 6
Vista Hermosa 78.9 70.0 53.3 53.3 47.3 0 6 7
Concepcin 93.3 75.0 54.5 76.9 72.2 62.5 0 5
Arenal 81.2 64.7 64.2 53.8 70.0 61.1 64.2 0

En los cuatro terrenos cultivados con maz estuvieron representadas un total de 16


especies o morfoespecies, de las cuales solo Epectinaspis mexicana se comparte
entre los cuatro ranchos, ocho especies solo se registraron en una de las
localidades, los maizales comparten un mximo de tres especies, y las 16
especies tambin se registraron en otros usos de suelo. En los cinco terrenos
arbolados vecinos de los pastizales y maizales se registraron un total de 21
especies o morfoespecies, de las que ninguna se comparte entre los cinco
ranchos, 15 especies solo se localizaron en una de las localidades, los arbolados
comparten un mximo de tres especies, y seis especies de los gneros Ataenius,
Onthophagus, Paranomala, Phyllophaga, Scatimus y Spodistes, que tienen amplia
distribucin en los bosques tropicales hmedos del sureste de Mxico, no se
localizaron en los pastizales o maizales muestreados en forma simultnea en
estas localidades.

No se obtuvieron correlaciones significativas entre las caractersticas de los


suelos, la iluminacin solar y la riqueza o abundancia de especies en los distintos
predios estudiados, por lo que se estima necesario continuar y ampliar el muestreo
para definir el efecto de estas variables ambientales sobre los escarabajos. Los
valores de riqueza especfica y abundancia son elevados en casi todas las
localidades tomando en consideracin que la regin cuenta con un largo historial

95
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

de modificaciones en las comunidades naturales, entre las que destacan la


introduccin extensiva de plantas alctonas, como el cafeto y los pastos africanos.
Tambin es muy importante destacar estas cifras de abundancia y riqueza
especfica, tomando en cuenta el reducido nmero de muestras que abarcaron
volmenes de suelo proporcionalmente pequeos (36 dm 3).

Las especies de gallina ciega potencialmente dainas para las races de los
pastos y el maz son Phyllophaga tenuipilis (Bates), Ph. menetriesi (Blanchard)
(Fig. 2) y Ph. testaceipennis (Blanchard), pero ninguna de ellas se encontr en
densidades superiores a 5 larvas de tercer estadio/m 2. Entre las especies que por
sus hbitos y abundancia pueden tener un impacto benfico para el mejoramiento
del suelo se encuentran Hoplia squamifera Burmeister (Fig. 4) y Germarostes
sinuatus (Bates) (Fig. 6). Como una especie poco comn en este tipo de
ambientes antropizados, se registr una larva del dinastino Spodistes mniszechi
(Thomson) (Fig. 5) en el suelo del arbolado aledao al potrero del rancho
Xamalapa.

Tambin es importante hacer notar el predominio de los Scarabaeoidea


dentro de las comunidades del suelo en las zonas de estudio, ya que en Xico
representaron el 54% de los artrpodos obtenidos en 25 muestras, y en Jilotepec
fueron equivalentes al 76% de la meso y macroartropofauna edafcola registrada
en 66 monolitos. El valor ecolgico se incrementan si se toma en cuenta que la
biomasa de la mayora de las larvas es cuando menos tres veces mayor que la de
otros habitantes del edafon, que incluyen especies de colepteros Chrysomelidae,
Curculionidae, Elateridae, Ptilodactylidae, Staphylinidae, Carabidae, Histeridae;
himenpteros Tiphidae y Formicidae; y dpteros Asilidae, Therevidae y Sciaridae.

Conclusiones
Las especies predominantes en todas las muestras corresponden a los gneros
Hoplia (Hopliinae), Phyllophaga (Melolonthinae), y a un complejo de especies de
Rutelinae de la tribu Anomalini includas en los gneros Paranomala, Strigoderma,
Epectinaspis y Pachystethus, cuyas larvas an no han sido caracterizadas
taxonmicamente y es difcil distinguirlas.

En la regin coexisten especies con larvas saprfagas y especies rizfagas,


en diversas proporciones dependiendo del sitio de muestreo y de la poca del ao,
pero no se apreciaron tendencias de abundancia poblacional o predominio de
especies que puedan afectar a los pastos de las localidades estudiadas, aunque
se localizaron pocos depredadores o parasitoides de las gallinas ciegas.

Las especies potencialmente dainas para las races de los pastos son
Phyllophaga menetriesi (Blanchard), Ph. tenuipilis (Bates) y Ph. testaceipennis
(Blanchard), pero ninguna de ellas se encontr en densidades larvarias elevadas.

96
Morn et al., Scarabaeoidea como indicadores agroecolgicos en Ver., Mx.

Entre las especies que pueden tener un impacto benfico para el mejoramiento del
suelo se encuentran Hoplia squamifera Burmeister y Germarostes sinuatus
(Bates). Como una especie poco comn en este tipo de ambientes antropizados,
se registr una larva del dinastino Spodistes mniszechi (Thomson) en el suelo del
arbolado aledao al potrero del rancho Xamalapa.

Es conveniente reunir ms datos sobre el efecto de la intensidad de la luz


solar en los ensambles de especies en potreros, cafetales y maizales para
compararlos en un enfoque preciso sobre la dinmica ecolgica de la gallina
ciega en dichos ambientes montaosos. De esta forma sera factible seleccionar
especies bioindicadoras de utilidad para recomendar medidas de manejo
agroecolgico para prevenir o regular plagas subterrneas, as como proteger
especies benficas o con distribucin restringida.

Agradecimientos
A los propietarios de los ranchos que facilitaron los trabajos de campo en
Jilotepec: Pedro Mndez, Silvino Huesca, Victoriano Gmez, Servando Lpez y
Adrin Gmez; y en Xico: Lorenzo Salazar, Claudio Martnez e Ignacio Morales.
Sandra Rocha y Ninfa Portilla (INECOL) analizaron las muestras de suelo. Carlos
Durn (herbario XAL, INECOL) identific las muestras de herbceas. Carmen
Huerta y Magdalena Cruz (INECOL) coordinaron los trabajos multidisciplinarios en
Jilotepec y Xico, Veracruz. Yasmn Jurez, Ulises Hernndez e Ivn Bravo
(INECOL-BUAP) colaboraron durante los trabajos de campo y gabinete. Esta
publicacin representa una contribucin a la lnea de investigacin Sistemtica e
importancia de Colepteros Lamelicornios en Amrica Latina apoyada con
recursos del INECOL (cuenta 20030-10011), y contiene resultados del proyecto
estratgico Hacia una ganadera sustentable en los municipios de Jilotepec y
Xico, Veracruz patrocinado por la Direccin General del INECOL, y del proyecto
Folio 22 Hacia una ganadera sustentable y amigable con la biodiversidad en el
municipio de Xico financiado por el Fondo Ambiental Veracruzano, SEDEMA.

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99
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

100
MICROORGANISMOS ALOJADOS EN EL INTERIOR DEL APARATO
REPRODUCTOR DE COLEPTEROS MELOLONTHIDAE COMO
POTENCIALES PRODUCTORES DE ATRAYENTES SEXUALES

ngel Alonso Romero-Lpez*


Mara Rosete-Enrquez
Francisco Javier Prez-Estrada
Martha Raquel Trujillo-Vlez
Abraham Snchez-Cruz

Escuela de Biologa, Benemrita Universidad Autnoma de Puebla


Blvd. Valsequillo y Av. San Claudio, Edificio 112-A
Ciudad, Universitaria, Col. Jardines de San Manuel, Puebla, Puebla, Mxico
*aaromelo@gmail.com

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 101-115. ISBN: 978 607 525
103 5
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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Hace casi cuatro dcadas se registr la existencia de bacterias endosimbiticas en
las glndulas accesorias de las hembras de Costelytra zealandica (White), a las
cuales se les atribuy la produccin de una feromona sexual. A partir de este
antecedente, se inici la bsqueda e identificacin de microorganismos con estas
caractersticas, en asociacin con melolntidos de especies distribuidas en
Mxico. En el presente estudio, exclusivamente dentro de la cmara genital de
cuatro especies se encontraron bacterias con propiedades especficas
relacionadas con la liberacin de voltiles como la produccin de gases y un olor
pronunciado particular. Para Phyllophaga obsoleta (Blanchard) se aislaron las
colonias Ph.ob 1, Ph.ob2 y Ph.ob3, las cuales fueron identificadas como
cocos Gram negativos, con dos tipos de morfologa colonial y tres coloraciones.
En Phyllophaga ravida (Blanchard) se encontraron dos tipos de colonias: PRA
(morfologa de cocobacilos Gram negativos) y PRB (cocos Gram negativos), con
dos morfologas coloniales y dos coloraciones. En el caso de Macrodactylus
nigripes (Bates), se identific un solo tipo de cocobacilos Gram negativos
denominado MN, el cual present un tipo de morfologa colonial y un solo tipo de
coloracin. En Cyclocepahala lunulata (Burmeister) se identificaron cocos Gram
negativos: CamGenA, CamGenBe y CamGenBI3, con tres tipos de
coloracin y un solo tipo de morfologa colonial. Con respecto a las caractersticas
bioqumicas-metablicas, se obtuvieron resultados especficos para cada una de
las colonias bacterianas, destacando las respuestas positivas hacia cido
sulfhdrico por parte de las PRA y CamGenA, hacia triptfano desaminasa por
las PRA y las PRB, hacia gelatinasa por las PRA y las Ph.ob1, hacia oxidasa por
las MN y hacia el medio hierro triple azcar por las Ph.ob2, Ph.ob3, PRA,
CamGenA y CamGenBe. Esta informacin bsica permitir a corto plazo la
identificacin taxonmica de las colonias bacterianas mencionadas y la
confirmacin de su actividad qumico-ecolgica.

Palabras clave: Phyllophaga, Macrodactylus, Cyclocephala, bacterias, atrayentes.

Abstract
For four decades the existence of endosymbiotic bacteria in female accessory
glands of Costelytra zealandica (White) was recorded, to whom is attributed the
production of a sex pheromone. Based on this, began the search and identification
of microorganisms with these features in association with species of Melolonthidae
distributed in Mexico. In the present study bacteria with specific properties related
to the emission of volatiles, gas production and a particular "pronounced" smell
were found within the genital chamber of four species. For Phyllophaga obsoleta
(Blanchard) the bacterial colonies "Ph.ob1", "Ph.ob2 and "Ph.ob3" were found and
identified as Gram negative cocci, with two types of colonial morphology and three
colors. Two types of colonies were found in Phyllophaga ravida (Blanchard): "PRA"

102
Romero-Lpez et al., Microorganismos en aparato reproductor de colepteros

(morphology of Gram negative coccobacillus) and "PRB" (Gram negative cocci),


with two colonial morphologies and two colors. Gram negative cocci were identified
in Cyclocepahala lunulata (Burmeister): "CamGenA", "CamGenBe" and
"CamGenBI3", with three types of colors and a single type of colonial
morphology. In the case of Macrodactylus nigripes (Bates) was identified only one
type of Gram-negative coccobacilli named "MN", which presented a type of colonial
morphology and a type of color. Regarding the biochemical-metabolic
characteristics, specific results for each of the bacterial colonies were obtained with
the responses from hydrogen sulfide by the PRA and CamGenA, to tryptophan
deaminase by the PRA and the PRB, from gelatinase positive by the PRA and the
Ph.ob1, from oxidase by the MN and the Triple Sugar Iron Agar by the Ph.ob2,
Ph.ob3, PRA, CamGenA, and CamGenBe. This basic information will allow
taxonomic identification of bacterial colonies mentioned and the confirmation of its
chemical-ecological activity.

Key words: Phyllophaga, Macrodactylus, Cyclocephala, bacteria, attractants.

Introduccin
El inters por la comunicacin qumica y el comportamiento sexual de los insectos
fitfagos, que se integran en el trmino comunicacin qumica sexual (CQS)
(Romero-Lpez et al., 2010a), se ha incrementado de manera importante en aos
recientes, principalmente por los beneficios que se obtienen en el rea agrcola
con el monitoreo y manejo de plagas. En general, el estudio de la CQS de un
insecto permite conocer la etapa de su comportamiento en que puede observarse
algn tipo de comunicacin basada en el uso de sustancias qumicas conocidas
como infoqumicos (Dicke y Sabelis, 1988). De acuerdo a Romero-Lpez et al.
(2010a), la forma ms prctica de estudiar la CQS de un insecto es conocer su
comportamiento precopulatorio, ubicar la fase en la que pudiera estar involucrada
alguna sustancia atrayente, establecer el momento en que el emisor comienza a
atraer al receptor (ya sea con movimientos corporales o con la liberacin de un
mensaje qumico) y darle seguimiento al desenlace de esta etapa de cortejo,
conformada por el acercamiento del receptor hacia el emisor y el contacto sexual
final. Bajo este esquema, es posible abordar la CQS de cualquier modelo biolgico
o grupo, como es el caso de los melolntidos.

Las hembras de Melolonthidae cuentan con sitios de produccin de


feromonas sexuales (FS), conformados por una lnea de clulas epiteliales
ubicadas en la superficie de la placa anal y en dos esternitos apicales (Tada y
Leal, 1997), por una glndula redonda de color lechoso localizada al final del
abdomen (Leal, 1998) o a partir de un llamado sexual particular en el cual
exponen en su pice abdominal una estructura parecida a un saco (Leal et al.,
1993; Romero-Lpez et al., 2009). Se sabe de la existencia de un epitelio

103
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

especializado con potencial secretor de FS en la seccin posterior de la cmara


genital de hembras del gnero Holotrichia (Kim y Leal, 1999) y para hembras de
las especies mexicanas Phyllophaga opaca (Moser) (Romero-Lpez et al.,
2010b), P. obsoleta (Romero-Lpez et al., 2011) y Macrodactylus mexicanus
(Burmeister) (Bentez-Herrera et al., 2015), adicionndose la participacin de las
glndulas accesorias tipo I y tipo II en los tres casos. La otra posibilidad de
produccin de FS en los melolntidos es la presencia de microorganismos dentro
de estructuras especficas del aparato reproductor de las hembras. En este
sentido, en la naturaleza existen interacciones estrechas entre un microorganismo
con otros microorganismos, como es el caso de bacterias Gram negativas, las
cuales son utilizadas para promover el crecimiento en las plantas (Torriente,
2010). En algunos casos pueden observarse microorganismos que participan en la
produccin de sustancias qumicas como amonaco, metilamina, 3-
metilbutanamina, 1 -pirrolina, 2,3,4,5-tetrahidropiridina, pirazina, cido actico, 3-
hidroxi-2-butanona, 2-feniletanol, indol, trimetilpirazin y, verbenona. Dichos
voltiles resultan fundamentales para diversas funciones vitales de los insectos,
como la localizacin de alimento o de pareja sexual, la oviposicin y la defensa
contra depredadores (Dickschat et al., 2005; Leroy et al., 2011; Davis et al., 2013).
En los melolntidos, este tipo de interacciones ecolgicas microorganismo-insecto
slo ha sido documentada para hembras de Costelytra zealandica (White), las
cuales en el interior de sus glndulas accesorias presentan bacterias
endosimbiticas que, segn los autores, producen fenol; este compuesto qumico
ha sido considerado como la FS de esta especie (Hoyt et al., 1971). A partir de
dicho antecedente, el inters resurgi para continuar con esta lnea de
investigacin, en especies distribuidas en Mxico. Con el presente trabajo se
pretende atender esta necesidad de saber sobre la existencia de bacterias en el
aparato reproductor de hembras de melolntidos, sus caractersticas bioqumicas
y su posible participacin en la produccin de estas sustancias. De esta forma, se
espera complementar la informacin con la que ya se cuenta sobre la
comunicacin qumica en los melolntidos, en particular lo referente a la
produccin de potenciales atrayentes sexuales (AS) o FS, tomando como modelos
de estudio a Phyllophaga obsoleta (Blanchard), Phyllophaga ravida (Blanchard),
Macrodactylus nigripes (Bates) y Cyclocephala lunulata (Burmeister).

Materiales y mtodos
Obtencin de adultos.- Los especmenes de P. obsoleta fueron colectados entre
los meses de mayo y junio del 2015, en la localidad de El Aguacate, la cual
forma parte del municipio de Puebla, Mxico (entre 19 51 03'" y 20 12 42" de
latitud Norte y los meridianos 97 12 48" y 97 22 42" de longitud Occidental). Los
escarabajos se obtuvieron directamente de hojas de los encinos (Quercus sp.,
Fagaceae) que se encuentran en la zona de estudio, entre las 20:15 y las 22:00
hrs. Las hembras de P. ravida se colectaron manualmente debajo de las lmparas
de luz de los jardines de la Benemrita Universidad Autnoma de Puebla (BUAP)

104
Romero-Lpez et al., Microorganismos en aparato reproductor de colepteros

(coordenadas 190013.2N, 981211.6W), entre mayo y junio del periodo 2014-


2015. En el caso de las hembras de M. nigripes, se colectaron de manera manual
entre los meses de mayo y junio del periodo 2014-2015, en la localidad de San
Pablo del Monte, Tlaxcala (2,300 msnm, coordenadas geogrficas 190708
latitud norte y 981012 longitud oeste). Por ltimo, los adultos de C. lunulata
fueron colectados en los jardines de Ciudad Universitaria de la BUAP. La colecta
se realiz durante los meses de mayo y junio del 2015, entre las 19:30 y las 21:00
hrs.

Los especmenes colectados de las cuatro especies fueron depositados en


recipientes plsticos de 1 lt que contenan sustrato y fueron trasladados al
laboratorio para realizar los estudios posteriores. Todos los adultos se sexaron e
identificaron taxonmicamente, con base en las claves dicotmicas de Morn
(1986). Para la determinacin de M. nigripes se emple tambin la clave
propuesta por Arce Prez y Morn (2000), mientras que para los especmenes de
C. lunulata se cont con apoyo adicional del Dr. Agustn Aragn (BUAP). En la
fase experimental se utilizaron hembras de todas las especies con caractersticas
morfolgicas propias de individuos sanos (cuerpo y apndices completos) y sin
cpula previa (huevos no visibles en el interior del abdomen).

Estudio microbiolgico de las cuatro especies


*Diseccin del aparato reproductor de hembras y cultivo de microorganismos
Las hembras seleccionadas de P. obsoleta, P. ravida, M. nigripes y C. lunulata se
esterilizaron mediante un lavado con agua destilada y con etanol al 70%. Los
especmenes fueron sacrificados y se procedi a realizar la micro-diseccin de la
hembra de cada especie para extraer el tubo digestivo (con la finalidad de tomarlo
como muestra de referencia) y la cmara genital del pice abdominal, en
condiciones de esterilidad. Ambas estructuras fueron lavadas con etanol al 100% y
depositadas en solucin Ringer estril, para posteriormente efectuar un corte
longitudinal. Se llev a cabo el mismo procedimiento con las glndulas accesorias
tipo I y con las glndulas tipo II. Posteriormente, se tomaron muestras de las
regiones internas de la cmara genital y de las glndulas accesorias de cada
individuo (de cada especie) para ser cultivadas en cajas Petri con medio LB slido.
Del mismo modo se tomaron muestras del tubo digestivo, de hemolinfa y de la
solucin Ringer (como control) para contrastar la especificidad del crecimiento
bacteriano. Todas las cajas Petri fueron incubadas a 37 C durante 24 hrs. Este
procedimiento se efectu para cada especie, con diferente nmero de
repeticiones: P. obsoleta (n=4), P. ravida (n=15), M. nigripes (n=8) y C. lunulata
(n=4).

*Diseccin del aparato reproductor de machos de C. lunulata y cultivo de


microorganismos
Tomando como base los mtodos descritos en el apartado anterior, se extrajo la
cpsula genital, testculos y glndulas accesorias de cuatro machos

105
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

exclusivamente de C. lunulata, en las condiciones de esterilidad ya mencionadas.


Cada estructura fue lavada con etanol al 100%, depositada en solucin Ringer y
sembrada en medio estril LB. Se obtuvieron muestras de hemolinfa y del tubo
digestivo, siendo ambas enjuagadas con etanol al 100% y sembradas en medio
LB. Todas las cajas Petri preparadas fueron incubadas durante 24 hrs a 37 C.

*Identificacin de morfologa colonial bacteriana


La descripcin de las caractersticas morfolgicas de las colonias bacterianas
obtenidas en las muestras de cmara genital y glndulas accesorias de hembras
de las cuatro especies, as como de las estructuras de los machos de C. lunulata y
de las estructuras tomadas como referencia (hemolinfa y tubo digestivo), se realiz
de manera macroscpica mediante la observacin de la forma, borde, superficie,
consistencia, textura, pigmentacin y olor. Para determinar la morfologa
bacteriana, se realiz una observacin microscpica de frotis bacterianos teidos
con la tincin de Gram.

Estudio bioqumico
Una vez que se realiz la identificacin de la morfologa colonial y bacteriana, se
procedi a llevar a cabo una serie de pruebas bioqumicas que determinaran las
caractersticas metablicas de los microorganismos aislados de cada muestra de
las cuatro especies de melolntidos. Para tal efecto, se realizaron aislamientos de
los microorganismos encontrados dentro de las estructuras ya mencionadas de las
hembras de P. obsoleta, P. ravida, M. nigripes, as como de hembras y machos de
C. lunulata. Esto se efectu por la tcnica de dilucin limitante para obtener
Unidades Formadoras de Colonias (UFC) que derivaran de un solo tipo de
microorganismo. Una colonia original fue cultivada en medio LB lquido a 37C por
12 hrs, con agitacin constante. Despus se realizaron diez diluciones seriadas
1:100 con el pre-cultivo y medio LB lquido, respectivamente. Una alcuota de 20 l
de cada dilucin fue colocada dentro de cajas Petri con medio LB slido, para
obtener cultivos desde 1X10-1 hasta 1X10-10 de dilucin de microorganismos. Las
cajas Petri se incubaron nuevamente a 37 C durante 24 hrs. Las UFC obtenidas
de los cultivos diluidos a 1x10-8 fueron utilizadas para realizar las pruebas
bioqumicas, utilizando el ensayo API20E de acuerdo a las instrucciones del
fabricante (BioMrieux, Francia). Adems, se realiz la prueba de oxidasa para
verificar la presencia de citocromos y completar el esquema del ensayo API20E.
Para corroborar y ampliar los resultados obtenidos de los ensayos, se prepararon
diferentes cultivos utilizando medios selectivos como Agar MacConkey, citrato de
Simmons, eosina azul de metileno, sal y manitol, Salmonella-Shigella y hierro-
triple azcar (Sigma-Aldrich San Luis, MO, USA). Todos estos cultivos se
mantuvieron a 37C durante 24 hrs.

106
Romero-Lpez et al., Microorganismos en aparato reproductor de colepteros

Resultados y discusin
Se encontraron bacterias exclusivamente en el interior de la cmara genital de las
hembras de las cuatro especies en estudio. El nico trabajo con resultados
relativamente parecidos es el ya mencionado de Hoyt et al. (1971) en hembras de
C. zealandica. En primera instancia, a pesar de que la regin del aparato
reproductor en donde se localizaron las bacterias no es la misma en ambos casos,
anatmicamente existe una estrecha relacin, ya que las glndulas desembocan
directamente en la cmara genital (Romero-Lpez et al., 2011; Bentez-Herrera et
al., 2015) y es probable que compartan el tipo de microorganismos presentes en
su interior. Esto permite sugerir que lo que se observ en C. zealandica no fue un
error metodolgico o de apreciacin; es posible que los autores de ese trabajo
hayan encontrado las bacterias en esa regin del cuerpo al momento de la
diseccin y al no existir algn indicio morfolgico sobre la cmara genital de estos
insectos, supusieron que se trataba de las glndulas accesorias. Adems, el
inters principal de la investigacin era la bsqueda de la FS de esa especie y se
centraron en ello. Este enfoque es el que ha prevalecido en los estudios de la
mayora de los especialistas en el rea de la ecologa qumica y coincide
plenamente con las necesidades actuales de una sociedad que requiere de
solucin inmediata a sus problemas; en tal caso, la ciencia aplicada obliga a
enfocar la atencin en el producto ms que en origen y sus implicaciones
biolgicas.

En segundo trmino, destaca el hecho de que las bacterias encontradas en


la cmara genital de las hembras de P. obsoleta, P. ravida, M. nigripes y C.
lunulata presentan caractersticas exclusivas (Cuadros 1-3) y diferentes a los
encontrados en el tubo digestivo de los mismos individuos. En general,
predominaron bacterias en forma de cocos y cocobacilos, desde coloraciones
blancas, beige hasta amarillentas, con un olor pronunciado caracterstico,
indefinido. No existe registro de un estudio parecido para algn otro insecto,
excepto el de C. zealandica, con la diferencia de que Hoyt et al. (1971) no
describieron ni identificaron las bacterias aisladas. En el tubo digestivo de las
hembras utilizadas en el presente estudio, se observaron en su mayora bacterias
Gram positivas con diferente morfologa (bacilos, cocobacilos, cocos,
estreptobacilos, entre las principales). Esto es comn en el tracto digestivo de los
insectos (Cazemier et al., 1997) y especficamente en el estadio larvario de los
colepteros (Galvis-Salazar et al., 2009; Huang et al., 2010, 2012). Lo destacable
es que ninguna de estas bacterias fue encontrada en la cmara genital, lo que
permite sugerir especializacin en las actividades de las colonias bacterianas con
base en sus caractersticas morfolgicas y bioqumicas. En las muestras de
hemolinfa de todas las especies no se encontraron microorganismos, lo cual es
consistente con la informacin que atribuye a este fluido extracelular una actividad
antibacteriana (Coronado et al., 1994; Gngora et al., 2015).

107
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Cuadro 1. Caractersticas morfolgicas de las colonias bacterianas encontradas en el interior de la


cmara genital de las especies estudiadas.

Caracterstica Mn Pr Cl Po
Ph. ob1 Ph. ob3
MN PRA PRB Ph. ob2 (beige)
CamGenBe CamGenA CamGeBl3 Capgen (blancas) (amarillas)
Forma Circular Circular Circular Circular Puntiforme Circular Circulares
Borde Liso Ondulado Entero Redondeado Redondeado Redondeado Redondeado Entero Entero Entero
Elevacin Convexa Umbonada Convexa Convexa Convexa Convexa Convexa Elevada Convexa Convexo
Superficie Lisa Lisa Lisa Lisa Lisa Lisa Lisa Lisa Lisa Lisa
Consistencia Cremosa Cremosa Lisa Cremosa Cremosa Cremosa Cremosa Cremosa Cremosa Cremosa
Color Blanco Amarillo Blanco Beage Amarillo Blanco Amarillo Blanco Beige Amarillo
Luz trasmitida Traslcida Traslcida Traslcida Traslcida Traslcida Traslcida Traslcida Opaca Translcida Translcida
Brillante
Luz reflejada Brillante Brillante Brillante Brillante Brillante Brillante Brillante Opaca Brillante
iridiscencia
Tamao 1 mm 4-5 mm 1-2 mm 1-2 mm 1 mm 0.5 -1 mm 0.5-1mm 0.5-1mm 1-2 mm 1-2mm
Olor Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado
Tipo de bacteria Cocobacilo Cocobaclo Coco Coco Coco Coco Coco Coco Bacilo Bacilo
Clasificacin Gram - Gram - Gram - Gram - Gram - Gram - Gram - Gram- Gram- Gram-

Mn= Macrodactylus nigripes; Pr= Phyllophaga ravida; Cl= Cyclocephala lunulata; Po= Phyllophaga obsoleta;
MN= colonia bacteriana de Macrodactylus nigripes; PRA, PRB= colonias bacterianas de Phyllophaga ravida;
CamGenBe, CamGenA, CamGeBl3, Capgen= colonias bacterianas de Cyclocephala lunulata; Ph.ob1,
Ph.ob2, Ph.ob3= colonias bacterianas de Phyllophaga obsoleta.

Con respecto a la participacin de las bacterias en la produccin de AS, en el


presenta trabajo se obtuvo evidencia de la produccin de gas en algunas de las
colonias (ej. Ph.ob2 y Ph.ob3), sobre todo en los cultivos con el medio selectivo
hierro triple azcar. Sin embargo, es necesario realizar diversos estudios
bioqumicos para la identificacin de voltiles y bioensayos para determinar si
estas sustancias pueden atraer a los machos de la misma especie. Adems, en
otras de las colonias bacterianas (ej. Ph.ob2 y CamGeBl3) se observ una
reaccin positiva a la produccin de acetona, compuesto producido y excretado
por bacterias durante su fase exponencial de crecimiento. Este compuesto de
cuatro tomos de carbono producido por cultivos de levadura, provoca la atraccin
de Rhodnius prolixus (Stal) (Hemiptera: Reduviidae) a trampas utilizadas como
probable estrategia de control de plagas (Lorenzo et al., 1999).

En sntesis, todas las colonias bacterianas aisladas ofrecen un sinfn de


posibilidades biolgicas, qumico-ecolgicas e incluso, a mediano plazo, como
alternativa de manejo complementaria a las que ya se proponen para melolntidos
(Romero-Lpez, 2012).

En los siguientes apartados se describen los resultados morfolgicos y


microbiolgicos-bioqumicos de cada especie estudiada (Cuadros 1-3).

Phyllophaga obsoleta
De la cmara genital de P. obsoleta se obtuvo crecimiento de bacterias cultivables
en medio enriquecido, bsicamente de tres tipos de UFC con morfologa colonial
distintiva, siendo aisladas mediante la tcnica de dilucin limitante para obtener
UFC derivadas de un solo microorganismo. Posteriormente, se describieron

108
Romero-Lpez et al., Microorganismos en aparato reproductor de colepteros

macroscpicamente los tres tipos de morfologas coloniales denominadas como


Ph.ob1, Ph.ob2 y Ph.ob3 (Cuadro 1). Estos resultados y los mostrados en los
Cuadros 2 y 3 indican que en el interior de la cmara genital de las hembras de P.
obsoleta existen microorganismos cultivables con caractersticas macroscpicas,
microscpicas y bioqumicas perfectamente distinguibles y diferenciables para
cada tipo de colonia. Cada una de estas caractersticas descritas puede facilitar la
descripcin y ser un apoyo para la identificacin taxonmica de estas bacterias
aisladas.

En el caso del tubo digestivo diseccionado en esta especie, se identificaron


bacterias en su mayora cocos Gram negativos. En contraste, en la hemolinfa y en
el interior de las glndulas accesorias no se observaron microorganismos.

Phyllophaga ravida
En las muestras extradas del interior de la cmara genital de esta especies, se
observ el crecimiento de dos tipos de colonias bacterianas en el medio LB slido:
PRA y PRB. Los resultados morfolgicos, microbiolgicos y bioqumicos
representados en los Cuadros 1, 2 y 3, permiten sugerir que es posible que estos
microrganismos encontrados en la cmara genital estn participando en la CQS
de P. ravida, con la posible sntesis (total o parcial) de AS. Si nos basamos en los
productos metablicos que desprenden estas bacterias encontraremos productos
derivados del azufre (H2S) y se ha reportado que en un AS de la especie
Phyllophaga critina (Burmesiter), dentro de su composicin qumica tiene
derivados del azufre (Robbins et al., 2003). Por lo tanto, es posible que las
bacterias estn aportando componentes qumicos y estn colaborando junto con
las glndulas accesorias para la creacin del AS. Ahora bien, tambin es posible
considerar que las bacterias por s solas estn sintetizando el AS mediante los
productos de su metabolismo como el caso del indol que es otro voltil qumico
que se ha reportado con actividad de producir una respuesta comportamental en
otros insectos, como el de la atraccin. Tambin se ha reportado que otras
bacterias producen componentes fenlicos u otros elementos qumicos, elementos
principales de los AS y FS de algunos insectos (Leroy et al., 2011; Davis et al.,
2013; Tillman et al., 1999).

En el interior del tubo digestivo, se detect una gran diversidad de colonias


bacterianas en las placas con medio LB slido. La mayora de las bacterias
presentes fueron Gram positivas con diferente morfologa, desde bacilos hasta
cocobacilos, cocos y estreptobacilos. En los medios selectivos salieron positivas
para sal-manitol, citrato de Simmons, hierro triple azcar (sin la presencia de
gases) y Mac Conkey Lac positivo. En el caso de la hemolinfa y las glndulas
accesorias de ambos tipos, no se present crecimiento de microorganismos.

109
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Cuadro 2. Resultados de las pruebas bioqumicas API 20E, obtenidos con las colonias bacterianas
encontradas en el interior de la cmara genital de las especies estudiadas.

Mn Pr Cl Po
"Test" PRA PRB Ph.ob1 Ph.ob2 Ph.ob3
MN
(amarillas) (blancas) CamGenBe CamGenA CamGenBl Capgen (blancas) (beige) (amarillas)
ONPG Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo
ADH Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo
LDC Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo
ODC Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo
CIT Positivo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo
H2S Negativo Positivo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo
URE Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo
TDA Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo
IND Negativo Positivo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo
VP Positivo Negativo Negativo Positivo Negativo Positivo Positivo Negativo Positivo Negativo
GEL Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo
GLU Negativo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Negativo Positivo Positivo
MAN Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Positivo Positivo Negativo Positivo Positivo
INO Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo
SOR Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo
RHA Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo
SAC Negativo Positivo Positivo Positivo Negativo Positivo Negativo Negativo Positivo Negativo
MEL Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo
AMY Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo
ARA Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo
Oxidasa Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo

Mn= Macrodactylus nigripes; Pr= Phyllophaga ravida; Cl= Cyclocephala lunulata; Po= Phyllophaga obsoleta;
MN= colonia bacteriana de Macrodactylus nigripes; PRA, PRB= colonias bacterianas de Phyllophaga ravida;
CamGenBe, CamGenA, CamGeBl3, Capgen= colonias bacterianas de Cyclocephala lunulata; Ph.ob1,
Ph.ob2, Ph.ob3= colonias bacterianas de Phyllophaga obsoleta.
ONPG= Negativo sustrato ortonitrofenol-- galactsido, Reacciones/Enzimas -galactosidasa; ADH= negativo
Sustrato arginina, Reacciones enzimas arginina; dehidrolasa; LDC= Negativo sustrato lisina
Reaccionen/Enzimas lisina descarboxilasa; ODC Positivo sustrato ornitina, Reacciones/Enzimas ornitina
descarboxilasa; CIT Positivo sustrato ornitina descarboxilasa Reacciones/Enzimas utilizacin de citrato; H2S=
Positivo Sustrato utilizacin de citrato, Reacciones/Enzimas produccin de H 2S; URE= negativo Sustratos
urea Reacciones/Enzimas Ureasa; TDA= Negativo Sustrato Triptofano, Reacciones/Enzimas triptofano
deaminasa; IND= Negativo Sustrato triptofano Reacciones/Enzimas produccin de indol; VP= Negativo
Sustrato piruvato sdico, Reaccin/Enzima produccin de acetona; GEL= Negativo
Sufermentacin/oxidacinstrato gelatina de Kohn Reaccin/Enzima gelatinasa; GLU= Positivo Sustrato
glucosa, Reaccin/Enzima; MAN= Positivo Sustrato Glucosa Reaccin/ Enzima fermentacin/oxidacin; INO=
Positivo Sustrato inositol Reaccin/ Enzima fermentacin/oxidacin; SOR= Positivo Sustrato sorbitol
Reaccin/ Enzima fermentacin/oxidacin; RHA= Positivo Sustrato ramnosa Reaccin/ Enzima
fermentacin/oxidacin; SAC= Negativo Sustrato sacarosa Reaccin/ Enzima fermentacin/oxidacin; MEL=
Positivo Sustrato melibiosa Reaccin/ Enzima fermentacin/oxidacin; AMY= Negativo Sustrato amigdalina
Reaccin/ Enzima fermentacin/oxidacin; ARA= Positivo Sustrato arabinosa Reaccin/ Enzima
fermentacin/oxidacin; Oxidasa Negativo.

Macrodactylus nigripes
Se obtuvo un solo tipo de bacterias en el interior de la cmara genital de las
hembras de esta especie. Las bacterias presentaron caractersticas nicas y
diferentes, en comparacin a las encontradas dentro del tubo digestivo. La
morfologa de la colonia bacteriana MN, as como lo observado en los estudios
microbiolgico-bioqumicos se ejemplifican en los Cuadros ya mencionados. El
citrato de Simmons es capaz de determinar la capacidad que tienen estos
microorganismos para utilizar el carbono del citrato de sodio contenido en el
medio, lo cual indica que podran extraer hidrgeno del carbono del fosfato de
amonio contenido en el medio y liberar amoniaco al ambiente. Leroy et al. (2011)
menciona la existencia de bacterias que producen amoniaco como un atrayente

110
Romero-Lpez et al., Microorganismos en aparato reproductor de colepteros

voltil. En las moscas de la fruta Anastrepha ludens (Loew.) se identific este


compuesto junto con metilamina, 3-metil butanamina y 1-pirrolina en filtrados de
Klebsiella pneumoniae y Citrobacter freundii, dos bacterias que se encuentran
dentro de su intestino. Por otra parte, se sabe que algunas enterobacterias que
interaccionan con moscas de Anastrepha suspensa (Loew.) emiten una
combinacin de voltiles como 3-metil-1-butanol y amoniaco, atribuyndoseles
actividades como atrayentes. Aunque en colepteros an no se tiene informacin
sobre el amoniaco como un atrayente, es posible que las bacterias encontradas
dentro de la cmara genital de las hembras de M. nigripes participen en una fase
de la produccin de AS.

Cuadro 3. Resultados de las pruebas con medios selectivos, obtenidos con las colonias bacterianas
encontradas en el interior de la cmara genital de las especies estudiadas.

Mn
Medio
MN

Citrato de Simmons Positivo

Eosina azul de metileno Positivo

Hierro triple azucar Negativo gases, positivo lactosa

Mac Conkey
Positivo
Sal y manitol Positivo sal, negativo manitol
Salmonella Shigella Positivo en lactosa
Pr
Medio
PRA (amarillas) PRB (blancas)

Citrato de Simmons Negativo Negativo


Eosina azul de metileno Positivo Negativo
Positivo gases, Positivo glucosa,
Hierro triple azucar Negativo gases, Positivo glucosa
sacarosa, lactosa
Mac Conkey Positivo Negativo
Sal y manitol Positivo sal y manitol Positivo sal, negativo manitol
Positivo en lactosa y produccion de
Salmonella Shigella S2H Negativo
Cl
Medio
CamGenBe CamGenA CamGeBl3 Capgen
Citrato de Simmons Positivo Positivo Negativo Negativo
Eosina azul de metileno Positivo (cido sulfhdrico) Negativo Negativo Negativo
Superficie cida, profundidad cida,
Produce gas; produce cido Superficie cida, profundidad cida;
Hierro triple azcar fermenta glucosa, lactosa y sacarosa; No fermenta azcares
sulfhdrico y fermenta glucosa fermenta glucosa, lactosa y sacarosa
produce mucho gas
Mac Conkey Positivo (lactosa) Positivo (sacarosa) Negativo Negativo
Sal y manitol Positivo para sal y manitol Positivo para sal y manitol Positivo sal, negativo para manitol Negativo
Salmonella Shigella Positivo (fermenta lactosa) Positivo (fermenta lactosa) Negativo Negativo
Po
Medio
Ph.ob1 (blancas) Ph.ob2 (beige) Ph.ob3 (amarillas)
Citrato de Simmons Negativo Positivo Negativo
Crecimiento moderado, Colonias del color Crecimiento aumentado, Colonia centro Crecimiento satisfactorio, colonia centro
Eosina azul de metileno del medio (no fermenta lactosa y/o obscuro y brillo metlico (fermenta lactosa obscuro sin brillo metlico (fermenta
sacarosa) y/o sacarosa) lactosa y/o sacarosa)
Fermenta glucosa, lactosa y/o sacarosa; Fermenta glucosa, lactosa y/o sacarosa;
Hierro triple azcar No crecimiento
produce mucho gas produce gas
Crecimiento satisfactorio, colonia rosa
Mac Conkey No crecimiento Colonia rosa, fermenta lactosa
(fermenta lactosa)
Sal y manitol Positivo sal, negativo Positivo sal, positivo manitol Positivo sal, positivo manitol
Salmonella Shigella Negativo Colonia rosa (Fermenta lactosa) Negativo

Mn= Macrodactylus nigripes; Pr= Phyllophaga ravida; Cl= Cyclocephala lunulata; Po= Phyllophaga obsoleta;
MN= colonia bacteriana de Macrodactylus nigripes; PRA, PRB= colonias bacterianas de Phyllophaga ravida;
CamGenBe, CamGenA, CamGeBl3, Capgen= colonias bacterianas de Cyclocephala lunulata; Ph.ob1,
Ph.ob2, Ph.ob3= colonias bacterianas de Phyllophaga obsoleta.

111
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Cyclocephala lunulata
En la cmara genital de las hembras de C. lunulata se encontraron tres tipos de
colonias bacterianas (CamGenBe, CamGenA, CamGeBl3), mientras que
en la cpsula genital de los machos, se encontr un solo tipo (Capgen). Esto,
aunado a los resultados microbiolgicos y bioqumicos mostrados en los Cuadros
1, 2 y 3, brindan un panorama en el que las bacterias podran intervenir en la
comunicacin qumica de esta especie. En el trabajo de Hoyt et al. (1971) se
sugiere que microorganismos alojados en el aparato reproductor de las hembras
de C. zealandica ofrecen el potencial de producir voltiles derivados del fenol
como FS de esta especie. De ser as esto, aunque no se sabe si en mayor o
menor medida, las colonias bacterianas aisladas de la cmara genital de las
hembras de C. lunulata podran estar involucradas en la produccin de voltiles de
esta naturaleza, debido a que como se mencion anteriormente, al poder utilizar
azcares para la obtencin de compuestos derivados del carbono como los
derivados fenlicos mediante la utilizacin del citrato para fermentacin oxidativa.
Este podra ser un AS similar al que se reporta para Cyclocephala lurida (Bland),
nico antecedente sobre la comunicacin qumica del gnero (Haynes et al., 1992,
1995). En el aparato reproductor de los machos de C. lunulata se encontr un solo
tipo de colonias bacterianas dentro de la cpsula genital. Se trata del primer
registro relacionado con la presencia de microorganismos en el interior de la
genitalia del macho y el primero en el que esto se relaciona con una potencial
produccin de feromonas de agregacin para integrantes de Cyclocephala.

Conclusiones
El interior de la cmara genital de cuatro especies de colepteros de la familia
Melolonthidae posee bacterias cultivables en medio enriquecido. Cada una de las
colonias bacterianas aisladas de cada especie de melolntido tiene caractersticas
macroscpicas, microscpicas y metablicas particulares. Algunas de estas
bacterias potencialmente podran fungir como el origen de AS, ya que la
caracterizacin de su metabolismo permite sugerir que estn involucradas en la
produccin de gas, acetona, H2S, indol y amoniaco. Todas estas sustancias han
sido identificadas previamente como AS y FS de otros taxa de insectos. El caso de
las bacterias encontradas en la cpsula genital de los machos de C. lunulata
destaca como el primero en su tipo que da la pauta para pensar en la existencia
de feromonas de agregacin en un melolntido distribuido en Mxico.

Los resultados del presente manuscrito, adems de contribuir al estudio de la CQS


de especies mexicanas de Melolonthidae, abren una nueva lnea de
investigacin que adems del inters sobre aspectos microbiolgicos,
bioqumicos, fisiolgicos e incluso moleculares, amplan la posibilidad de un
programa de manejo de especies plaga. Para ello, queda pendiente la
confirmacin de actividad biolgica de las sustancias liberadas por cada una de
estas colonias bacterianas, lo cual ya se atiende actualmente.

112
Romero-Lpez et al., Microorganismos en aparato reproductor de colepteros

Agradecimientos
A la VIEP por el apoyo con el proyecto ROLA-NAT15-1 Bsqueda de
microorganismos con potencial para la produccin de atrayentes sexuales,
presentes en el aparato reproductor de hembras de colepteros Melolonthidae y
con becas de tesis para Raquel Trujillo y Francisco Prez. A la DGPI, BUAP por el
apoyo a F. Prez con beca-tesis. Especial agradecimiento a Agustn Aragn por la
confirmacin de la identidad taxonmica de los adultos de C. lunulata.

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115
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

116
ESQUEMA DE LIBERACIN Y RECEPCIN DE INFOQUMICOS EN
DOS MELOLNTIDOS (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE) DE
SINALOA, MXICO

ngel Alonso Romero-Lpez1*


Gabriel Antonio Lugo-Garca2
Gonzalo Yanes-Gmez1

1Escuela de Biologa, Benemrita Universidad Autnoma de Puebla


Valsequillo y Av. San Claudio, Edificio 112-A, Ciudad, Universitaria
Puebla, Mxico
2EscuelaSuperior de Agricultura del Valle del Fuerte
Universidad Autnoma de Sinaloa
81110, Juan Jos Ros, Ahome, Sinaloa, Mxico

*aaromelo@gmail.com

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 117-133. ISBN: 978 607 525
103 5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Se describen los actos y movimientos que conforman el llamado sexual de
Phyllophaga opaca (Moser) y Phyllophaga cristagalli (Arrow), as como la
distribucin y nmero de sus quimiorreceptores localizados en las sensilias
antenales. El llamado es un patrn de comportamiento que en ambas especies
se compone, en general, de un movimiento rtmico del abdomen en crculos y de
arriba abajo por parte de las hembras, exponiendo una estructura en forma de
bolsa a travs de su regin ano-genital. Esta bolsa es la cmara genital protrctil
que se muestra al exterior por efecto de la contraccin y relajacin simultnea de
los msculos esterno-saculares laterales, provocando los movimientos ondulantes
de la regin abdominal de la hembra. En el caso de Ph. opaca, este patrn
presenta una duracin promedio de 90 s, mientras que en Ph. cristagalli dura 65 s
en promedio. En ambas especies, cuando el macho responde al llamado, se
desplaza hacia la hembra, presentndose posteriormente una serie consecutiva
de montas y cpulas. En lo referente a los receptores o sensilas antenales, el
nmero y tipologa de stos fue similar entre sexos e incluso entre ambas
especies. En Ph. opaca se observ una distribucin de mayor homogeneidad de
sensilas placodeas (PLAS) y basicnicas (BAS), as como un mayor nmero de
stas, en la mayor parte de las lamelas de los machos con respecto a las de las
hembras. Se encontr dimorfismo sexual evidente en adultos de Ph. cristagalli:
una distribucin lamelar ms uniforme de PLAS, BAS y sensilas auriclicas (AUS),
adems de un mayor nmero de PLAS y AUS en los machos con respecto a las
hembras. Con base en estos resultados, se sugiere que ambas especies
presentan estrategias de liberacin-recepcin de infoqumicos especficas y
excluyentes, lo cual encaja con el hecho de que coexistan en el mismo entorno
compartiendo hbitos alimentarios y de vuelo.

Palabras clave: Phyllophaga opaca, Phyllophaga cristagalli, comunicacin


qumica sexual, llamado, sensilas.

Abstract
The acts and movements of sexual calling behavior of Phyllophaga opaca
(Moser) and Phyllophaga cristagalli (Arrow), as well as the distribution and number
of their antennal chemoreceptors, are described. The sexual calling is a
behavioral pattern which, in both species, generally consists of a female rhythmic
abdominal circular up and down movement, exposing a ball shaped structure
through its ano-genital opening. As in other species of Phyllophaga, this ball is the
genital protractile chamber which is projected by the successive contraction and
relaxation of the lateral sterno- secular muscles, inducing the undulating
movements of the female abdominal region. In the case of P. opaca, this pattern
lasts for an average of 90 s, whereas in P. cristagalli it lasts 65 s on average. In
both species, when the male answers the call, it moves towards the female,

118
Romero-Lpez et al., Liberacin y recepcin de infoqumicos en melolntidos

developing a series of consecutive mounts and mates posteriorly. The number and
types of antennal receptors was similar between sexes and species. In P. opaca,
adults the chemoreceptors distribution is more homogeneous in most of the
surface of the lamellae of males compared to females (mostly in PLAS and BAS)
as well as the number of sensilla. Evident sexual dimorphism was found in adults
of P. cristagalli: a more uniform lamellar distribution of PLAS, BAS and auricillica
sensilla (AUS), and more PLAS and AUS in males compared to females. Based on
these results, it is suggested that both species have specific and excluding info-
chemical liberation- reception strategies, which fits with the fact that they coexist in
the same environment sharing feeding and flying customs.

Key words: Phyllophaga opaca, Phyllophaga cristagalli, sexual chemical


communication, sexual calling, sensilla.

Introduccin
El papel primordial que juegan las feromonas sexuales y las feromonas de
agregacion en la comunicacin qumica intraespecfica de los insectos,
especialmente en lepidpteros y colepteros, es relativamente bien conocido. Para
colepteros, los reportes existentes sobre atrayentes y feromonas sexuales son
extensos, aunque para los integrantes de la familia Melolonthidae (Cherman y
Morn, 2014) (melolntidos), la informacin es relativamente limitada (Romero-
Lpez, 2012). Se sabe que estos insectos utilizan las feromonas sexuales para la
localizacin de pareja y el apareamiento; dichas sustancias incluidas entre los
principales infoqumicos (Dicke y Sabelis, 1988) estn constituidas principalmente
por derivados de cidos grasos, derivados de aminocidos, derivados de azufre y
derivados fenlicos (Leal, 1998; Romero-Lpez et al., 2005). Asimismo,
recientemente se ha recopilado informacin sobre la comunicacin qumica sexual
(CQS) (Romero-Lpez et al., 2010a) de diversas especies distribuidas en Mxico,
abordando la temtica desde la perspectiva del emisor, el mensaje qumico o
infoqumico y el receptor. La base de todo lo anterior es el estudio del
comportamiento sexual de cada especie bajo estudio y la atencin se ha centrado
en reconocer los patrones de comportamiento precopulatorio relacionados con
aspectos de comunicacin qumica intraespecfica.

Cuando los machos del gnero Phyllophaga emergen del suelo, vuelan hacia
un punto elevado para posarse y localizar a las hembras, las cuales liberan
sustancias qumicas que atraen a los machos, promoviendo as el acercamiento
de stos y la cpula (Morn, 1986; Romero-Lpez et al., 2010a). A pesar del
reducido nmero de trabajos que describen este esquema de comportamiento
precopulatorio, se ha obtenido informacin valiosa que ha motivado la aparicin de
nuevos estudios, en donde se ha intentado establecer una metodologa de
observacin sistemtica y reproducible para la descripcin del mismo. Algunos de

119
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

estos estudios sistemticos son de tipo comparativo y se han enfocado en fases


puntuales del comportamiento sexual de Phyllophaga, como la cpula (Eberhard,
1993). En el caso especfico del cortejo, hasta hace poco slo se contaba con una
idea general de algunos eventos; actualmente ya se conocen los patrones
relacionados con la comunicacin qumica de Phyllophaga ravida (Blanchard) y
Phyllophaga macrocera (Bates) (Romero-Lpez et al., 2007), as como de
Phyllophaga obsoleta (Blanchard) (Romero-Lpez y Arzuffi, 2010), como son el
llamado sexual, la liberacin y recepcin de infoqumicos. En el momento del
llamado, se sabe que las hembras de Phyllophaga protraen su cmara genital
con base en diversos mecanismos en los que se encuentran implicados msculos,
esternitos abdominales y lquidos internos del insecto (Romero-Lpez et al., 2009).
Instantes despus, se presenta el acercamiento de los machos para que se lleve a
cabo la cpula. Todo lo anterior est mediado por estmulos visuales (Eberhard,
1993) y qumicos, siendo aparentemente los atrayentes y feromonas sexuales los
principales detonantes de la atraccin a corta distancia (Romero-Lpez et al.,
2005, 2010a).

Con respecto a la recepcin de los estmulos qumicos, est documentado


que los principales centros de captacin e interpretacin de los mensajes en varias
especies de Melolonthidae son los quimiorreceptores antenales (Leal, 1998;
Romero-Lpez et al., 2010c; Martnez-Bonilla et al., 2015). Especficamente para
Phyllophaga, se sabe que los machos de Ph. anxia (Ochieng et al., 2002), Ph.
obsoleta (Romero-Lpez et al., 2004), Ph. ravida (Romero-Lpez et al., 2010c) y
Ph. macrocera (Romero-Lpez y Bentez-Herrera, 2014) presentan sensilas
placoideas y auriclicas a las cuales se atribuye la recepcin de atrayentes y
feromonas sexuales.

En el presente trabajo, se plantea el estudio del comportamiento


precopulatorio de dos especies de Melolonthidae en condiciones de campo, en la
bsqueda de patrones relacionados con aspectos de su CQS como la emisin y
recepcin de infoqumicos. Se trata del primer intento por abordar la CQS de
melolntidos del gnero de Phyllophaga distribuidos en la regin noroeste de
Mxico.

Materiales y mtodos
Deteccin del llamado sexual en laboratorio.- Hembras y machos de Ph.
opaca y Ph. cristagalli se colectaron en una zona del ejido Revolucin Mexicana,
Valle del Carrizo, del Municipio de Ahome, Sinaloa, Mxico (coordenadas
261819.2N y 1085633.8W, 36 m de altitud) (Figura 1), en julio del 2012. Los
individuos obtenidos se trasladaron al Laboratorio de Comunicacin qumico-
biolgica de la Escuela de Biologa, Benemrita Universidad Autnoma de
Puebla, para determinar el sexo y su identidad taxonmica, adems de establecer
un sistema para su mantenimiento. Se seleccionaron los adultos de ambas

120
Romero-Lpez et al., Liberacin y recepcin de infoqumicos en melolntidos

especies que visualmente presentaron un aspecto externo en buen estado, con


cuerpos completos y un movimiento continuo de antenas, patas y alas. En el caso
de las hembras, se emplearon aquellas que no presentaron huevos en el interior
del abdomen. Para cada sesin de observacin, se utiliz un terrario de vidrio de
20x20x20 cm con una hembra y un macho de Ph. opaca en su interior o una
hembra y un macho de Ph. cristagalli, segn fuera el caso. En el fondo del
recipiente se agreg una capa de suelo (2 cm) y dos o tres ramas con hojas de
Acacia farnesiana (Fabaceae) o de Quercus sp. (Fagaceae), con el fin de simular
algunas de las condiciones que prevalecen en la naturaleza en el momento de la
actividad sexual de estos insectos o de otras especies de Phyllophaga. Se
realizaron registros focales y continuos de los movimientos, actos y posturas de
cada pareja, durante 120 min (19:3021:30 hrs). Cada sesin de observacin se
llev acabo en condiciones controladas de temperatura (24C 2), humedad
relativa (60% 5) e iluminacin (foco con luz roja, 60 watts). Se tomaron registros
de diez quintetas (dos hembras y tres machos) de cada especie (n=10).

Deteccin del llamado sexual en campo.- Los registros del comportamiento


precopulatorio de ambas especies se llevaron a cabo en julio del 2013, en la zona
ya mencionada. Se eligi un lugar conformado exclusivamente por follaje de A.
farnesiana, en donde los adultos de Ph. opaca y Ph. cristagalli vuelan, se
alimentan y desarrollan su actividad sexual. Se realizaron registros focales y
continuos de los movimientos, actos y posturas de los adultos de ambas especies
bajo observacin, mediante grabaciones con una videocmara SONY Mod. HDR-
CX220. Las observaciones tuvieron lugar entre las 20:00 y las 21:00 hrs. Se
consideraron cuatro repeticiones para cada especie (n=4).

Figura 1. Ubicacin de la zona de estudio.

121
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Se consideraron dos fases del comportamiento precopulatorio de ambas


especies en ambas condiciones: la localizacin de pareja (momento en que la
hembra protrae su cmara genital, deteccin de ello por parte del macho y
desplazamiento hacia ella hasta tocarla con alguna parte de su cuerpo) y el
contacto sexual (deteccin de la hembra, acercamiento hacia sta e introduccin
del edeago). El elemento central del anlisis fue la respuesta de los machos hacia
posibles infoqumicos liberados por las hembras. Se tom el tiempo de duracin
del llamado sexual de cada especie, considerando registros completos de por lo
menos tres parejas, con lo cual se obtuvo la duracin promedio y secuencia
general de comportamiento. Se consideraron como registros completos aquellos
en los que se obtuvo la secuencia total de los patrones desde la localizacin de
pareja hasta el contacto sexual; adems se registr la hora en que aparecieron
volando los adultos.

Estudio de sensilas antenales


Se prepararon las lamelas de hembras y machos de P. opaca y P. cristagalli con
base en el mtodo propuesto por Bozzola y Russell (1998) y fueron examinadas a
25kV en un microscopio electrnico de barrido JEOL Mod. JSM-5600LV. Con base
a las propuestas de Ochieng et al. (2002) y Romero-Lpez et al. (2010c) se
identificaron los tipos de sensila bsicos y los subtipos de cada uno. Las imgenes
obtenidas por microscopa electrnica de barrido de las tres lamelas de ambos
sexos de cada especie se utilizaron para conocer el nmero aproximado de los
diferentes tipos de sensilas que podran observarse en la superficie lamelar. El
conteo de sensilas se efectu por medio de los programas GIMP 2.8.4 e Image
Tool 3.0 (Wilcox et al., 2002). Para obtener la distribucin lamelar de las sensilas
consideradas para la recepcin de infoqumicos o quimiorreceptores de Ph.
opaca y Ph. cristagalli se utilizaron las imgenes en mosaico obtenidas de las
lamelas procesadas por microscopa de barrido, para cada sexo y especie. Se
elaboraron mapas para cada tipo de quimiorreceptores con el apoyo del software
Autostich, al generar una imagen panormica de la lamela desde la parte basal
hasta la apical.

Resultados y discusin
Llamado sexual, acercamiento y contacto sexual en laboratorio
Phyllophaga opaca
Los integrantes de las diez parejas de esta especie mostraron una serie de
patrones de comportamiento que conforman el llamado sexual (movimiento
circular y de arriba abajo del abdomen por parte de las hembras, movimiento de
arriba debajo de los metatarsos y la exposicin de la cmara genital en la regin
ano-genital (Figura 2). Este patrn present una duracin promedio de 90 s
(Cuadro 1). Desde el momento en que culmina el llamado hasta que el macho
permanece inmvil durante unos instantes, mueve sus antenas intercaladamente
de arriba hacia abajo y abre las lamelas de forma consistente, se acerca a la

122
Romero-Lpez et al., Liberacin y recepcin de infoqumicos en melolntidos

hembra y establece contacto con cualquier parte de su cuerpo, transcurren 114 s,


en promedio (Cuadro 1). Posteriormente, el macho coloca sus protarsos sobre el
dorso femenino, se monta sobre ella e intenta la cpula (con exposicin o no del
edeago); este evento puede durar hasta 136 s, en promedio. Por ltimo, el macho
expone su edeago y lo introduce en el conducto femenino (contacto sexual)
(Figura 3). En estos registros, el macho queda encima de la hembra al momento
de la cpula.

Cabe sealar que este misma secuencia de patrones que integran el


comportamiento precopulatorio de Ph. opaca ya haba sido registrada por Romero-
Lpez et al. (2010b), aunque en este caso, los resultados surgieron de cuatro
repeticiones (n=4) en que se emplearon cinco hembras y cinco machos para cada
observacin.

Figura 2. Hembra de Phyllophaga opaca en el momento de la localizacin de


pareja, en particular, del llamado sexual.

Phyllophaga cristagalli
De todas las parejas observadas, se registraron los patrones de comportamiento
completos de diez parejas. La localizacin de pareja de esta especie presenta
como principal patrn el llamado sexual, en el cual las hembras mueven su
abdomen y metatarsos de arriba-abajo y en crculos, en forma ondulante,
exponiendo una estructura en forma de bolsa (cmara genital) de su regin ano-
genital (Figura 4). Dicho patrn de comportamiento dur 79 s, en promedio
(Cuadro 1). Cuando el macho responde al llamado, mueve sus antenas hacia
adelante y atrs, abriendo las lamelas en forma peridica y constante. Se
desplaza hacia ella y establece contacto con sus litros a travs de los protarsos
(acercamiento, duracin promedio de 93 s). Posteriormente, el macho coloca sus
protarsos sobre el dorso femenino, se monta sobre ella e intenta la cpula (con
exposicin o no del edeago); este evento puede durar hasta 120 s, en promedio
(Cuadro 1). En los casos en que se alcanza el contacto sexual, el macho expone

123
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

su edeago y lo introduce en el conducto femenino (Figura 5). El macho queda


encima de la hembra al momento de la cpula.

Cuadro 1. Duracin promedio de los principales patrones involucrados en el


comportamiento precopulatorio de Phyllophaga opaca y Phyllophaga cristagalli,
observados en los registros de laboratorio y campo.

ESPECIES PATRONES DE COMPORTAMIENTO (duracin en segundos)


Laboratorio (n = 10) Cam po (n = 4)
"Llam ado Acercam iento* Intento "Llam ado Acercam iento* Intento
sexual" de cpula** sexual" de cpula**

Phyllophaga 90 114 126 82 88 50


opaca

Phyllopaga 79 93 110 86 46 31
cristagalli

Todos los datos error estndar de la media. * El perodo comprendido entre el llamado y el
primer contacto de ambos sexos.
** Los movimientos y posturas del macho despus de montar a la hembra, con o sin la exposicin
del edeago.
n= nmero de parejas observadas (registros completos del comportamiento precopulatorio)

Llamado sexual, acercamiento y contacto sexual en campo


Phyllophaga opaca
Los adultos aparecen en la zona aproximadamente a las 21:00 hrs (horario de
verano, tiempo de la montaa UTC-6). Una parte de ellos emergen del suelo que
se encuentra a los pies de los arbustos de A. farnesiana y otros provienen de
reas agrcolas cultivadas circunvecinas. Tanto hembras como machos se posan
sobre las ramas y hojas de los arbustos, mordiendo estas ltimas durante 120 o
180 s. Enseguida las hembras llevan a cabo su llamado sexual, con la respectiva
exposicin de su cmara genital protrctil (Romero-Lpez et al., 2009) (Figura 2);
esto marca el inicio de la actividad sexual de esta especie, la cual se presenta
aproximadamente a las 21:06 hrs. El llamado tiene una duracin promedio de 82
s (Cuadro 1), el cual consta de una serie de patrones de comportamiento, en los
que destaca el movimiento abdominal y metatarsos de forma continua, peridica,
en crculos y de arriba abajo por parte de la hembra, el cual concluye con la
exposicin de la cmara genital. Los machos, por su parte, inician el vuelo desde
hojas o rboles vecinos y si captan el llamado, se dirigen hacia la rama u hoja en
la que se encuentra la hembra y se acerca a ella, posndose en la parte posterior
de su cuerpo; esta fase de acercamiento (desde la llegada a la rama hasta el
primer contacto con ella) puede durar hasta 88 s, en promedio (Cuadro 1).
Posteriormente, el macho coloca sus protarsos sobre el dorso femenino, se monta

124
Romero-Lpez et al., Liberacin y recepcin de infoqumicos en melolntidos

sobre ella e intenta la introduccin del edeago; esto puede durar 50 s, en promedio
(Cuadro 1). En los casos en que se alcanza el contacto sexual, el macho expone
su edeago y lo introduce en el conducto femenino, formando entre ambos una
posicin corporal que simula un ngulo de 90 (Figura 3) o una posicin en que el
macho queda encima de la hembra.

Figura 3. Pareja de Phyllophaga opaca en una fase del contacto sexual.

Phyllophaga cristagalli
Los adultos de esta especie aparecen en la zona aproximadamente a las 20:50
hrs (horario de verano, tiempo de la montaa UTC-6). Aparentemente, los
integrantes de esta especie emergen del suelo que se encuentra a los pies de los
arbustos de A. farnesiana y no provienen de otras zonas. Tanto hembras como
machos se posan sobre las ramas y hojas de los arbustos, mordiendo estas
ltimas durante 1 o 2 min; de forma simultnea a esto, las hembras llevan a cabo
su llamado sexual, con la respectiva exposicin de su cmara genital protrctil, lo
cual marca el inicio de la actividad sexual de esta especie, la cual se presenta
aproximadamente a las 20:08 hrs. El llamado tiene una duracin promedio de 86
s (Cuadro 1) y mientras las hembras mueven su abdomen y metatarsos de arriba-
abajo y en crculos (sin dejar de morder las hojas) y exponen su cmara genital,
los machos inician su vuelo desde hojas o rboles vecinos. Cuando uno de los
machos que responde al llamado llega a la rama u hoja en la que se encuentra la
hembra y se desplaza hacia ella, posndose en la parte posterior de su cuerpo;
esta fase de acercamiento (desde la llegada a la rama hasta el primer contacto
con ella) puede durar hasta 46 s. Posteriormente, el macho coloca sus protarsos
sobre el dorso femenino, se monta sobre ella e intenta la introduccin del edeago,
el cual puede durar 31 s, en promedio (Cuadro 1). En los casos en que se alcanza
el contacto sexual, el macho expone su edeago y lo introduce en el conducto
femenino, ya sea en una posicin en la que ste se encuentra encima de la
hembra (Figura 4) o en una posicin en la que forman un ngulo de 45 o de 90.

125
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Previamente, Lugo-Garca et al. (2012) document algunas generalidades sobre el


inicio del vuelo, inicio de la actividad alimentaria y la cpula de ambas especies,
coincidiendo con lo observado en este trabajo. Tambin estos mismos autores
sealan que Ph. opaca y Ph. cristagalli pueden ser consideradas como especies
que provocan daos a la agricultura de la regin en su etapa larvaria y que no se
ha encontrado un mtodo de control consistente, por lo que el estudio de las
mencionadas caractersticas de su biologa y ecologa (diferencias en hora de
vuelo de cada especie en el campo, similitudes en la forma de efectuar el
llamado, atraccin y cpula en laboratorio y campo), aunado al estudio y uso de
feromonas sexuales surge como una alternativa sustentable para la reduccin de
los efectos negativos por parte de estos insectos.

Esta iniciativa de investigacin de los atrayentes simultneamente al estudio


de la CQS de otras especies de Phyllophaga ha resultado en un panorama
alentador pro de la consolidacin de un programa de manejo (Romero-Lpez,
2012).

Figura 4. Pareja de Phyllophaga cristagalli en una fase del contacto sexual.

Aspectos morfolgicos de las sensilas antenales


Las imgenes obtenidas por microscopa electrnica de barrido revelaron la
presencia de los cuatro tipos bsicos de sensilas en las lamelas de las antenas de
ambos sexos de Ph. cristagalli: placoideos (PLAS), auriclicos (AUS), basicnicos
(BAS) y celocnicos (COS) (Figura 5). A estos cuatro tipos se les denomina
quimiorreceptores por su potencial como estructuras de recepcin qumica; se
localizan preferentemente en la superficie interna y externa de las lamelas, a
excepcin de las COS que son exclusivas de la interna. Como informacin
adicional, las sensilas tricoideas y quticas son consideradas como
mecanorreceptores y se les encuentra en la periferia de todas las lamelas (Figura
5A).

126
Romero-Lpez et al., Liberacin y recepcin de infoqumicos en melolntidos

Las PLAS presentan principalmente una forma esfrica y se ubican en todas


las regiones y superficies de las tres lamelas; se les encuentra tanto en hembras
como en machos. En el caso de las AUS, son estructuras en forma de oreja de
conejo, se ubican en todas las regiones de las lamelas (en las superficies interna
y externa) y estn presentes en ambos sexos. Los BAS son estructuras en forma
de cono o bastn; se les encuentra en las regiones laterales y centrales de las
lamelas. Por ltimo, los COS se presentan como agrupaciones de bastones largos
situados en el interior de cavidades cuticulares con aberturas alineadas en una
banda longitudinal, al centro de la cara interna de las lamelas. Todos estos tipos
bsicos de sensilas se muestran en la Figura 5B. Para cada tipo de sensila se
identificaron algunos subtipos (Romero-Lpez y Bentez-Herrera, datos no
publicados), los cuales se enlistan en el Cuadro 2.

Estos resultados coinciden con lo publicado previamente para otras especies


del gnero como Ph. anxia, Ph. obsoleta, Ph. ravida y Ph. macrocera (Ochieng et
al., 2002; Romero-Lpez et al., 2004, 2010c; Romero-Lpez y Bentez-Herrera,
2014). En todos los casos se ha documentado la existencia de los tipos bsicos de
quimiorreceptores con base en la morfologa caracterstica de cada uno de ellos. A
partir de ello y de estudios complementarios de electroantenografa, se les han
adjudicado diferentes funciones qumico-ecolgicas (PLAS y AUS, sexuales; BAS
y COS, alimentarias y oviposicin), con lo cual se ha comprendido ms acerca de
su ecologa y comportamiento. Esto, ms el inters en la bsqueda de sub-tipos
sensilares como ha sucedido con Ph. ravida (Romero-Lpez et al., 2010c) y la
misma Ph. opaca (Romero-Lpez y Morn, 2013), ha dado la pauta para que los
especialistas formulen hiptesis acerca de la viabilidad de algunos mtodos de
control y manejo de especies plaga de Phyllophaga. Asimismo, se les consideran
ya como elementos con valor taxonmico y filogentico (Leal, 1998; Romero-
Lpez, 2012).

Figura 5. Microfotografas de antenas de machos de Phyllophaga cristagalli,


obtenidas por microscopa electrnica de barrido. (A) Lamela media. (B) Cara
interna de la lamela media mostrando los diferentes tipos de quimio-sensilas. P=
sensilas placoideas; A= sensilas auriclicas; B= sensilas basicnicas; C= sensilas
celocnicas.

127
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Cuadro 2. Subtipos de quimio-sensilas identificados en las caras internas y


externas de las lamelas de ambos sexos de Phyllophaga cristagalli y Phyllophaga
opaca.

PLAS AUS BAS COS


I II III IV V I II III X XI I II III IV V XI XII XIII XIV I II III
P. cristagalli H * * * * * * * * * * * * *
P. cristagalli M * * * * * * * * * * * *
P. opaca H * * * * * * * * * *
P. opaca M * * * * * * * * * * *

Nmeros romanos corresponden al subtipo de quimio-sensila. PLAS= sensilas


placoideas; AUS= sensilas auriclicas; BAS= sensilas basicnicas; COS= sensilas
celocnicas. H= hembra; M= macho

Relacionado con lo anterior, se encontr dimorfismo sexual evidente en las


lamelas de los adultos de Ph. cristagalli: una distribucin lamelar ms uniforme de
PLAS y AUS, as como un mayor nmero de PLAS en los machos con respecto a
las hembras (Figura 6, Cuadro 3). En los adultos de Ph. opaca, aunque la
distribucin qumico-sensilar es ms homognea en la mayor parte de las
lamelas de los machos con respecto a las de las hembras (sobre todo en la cara
interna), el nmero de sensilas fue similar en PLAS y AUS (Figura 7, Cuadro 3). El
nico antecedente para la familia Melolonthidae en el cual se estudiaron la
distribucin y nmero de quimiorreceptores es el correspondiente a Ph. obsoleta,
observndose que en la cara interna de las lamelas de los machos (sobre todo las
lamelas proximales y medias) el nmero de PLAS y BAS es mayor y la distribucin
con mayor homogeneidad de stas (Romero-Lpez et al., 2004). Resultados
parecidos se obtuvieron en el presente estudio con Ph. opaca y Ph. cristagalli, con
la diferencia de que en lugar de encontrar el dimorfismo sexual principalmente en
PLAS y BAS, se encontraron en PLAS y AUS. Lo anterior encajara con los
hbitos sexuales y alimentarios cotidianos de ambas especies, en la zona en que
coexisten. A pesar de que se trata de escarabajos tienen perfectamente delimitada
su rea de accin y que aparentemente no interfieren con las actividades de unos
y otros, es inevitable una competencia interespecfica por los mismos hospederos
vegetales. Algunas de las estrategias que pudieran estar desarrollando estos
insectos para poder coexistir con especies que comparten recursos y
comportamiento se fundamentan en ventajas corporales (tamao del cuerpo o de
estructuras como las antenas) (Romero-Lpez et al., 2010c; Romero-Lpez y
Bentez-Herrera, 2014) y en la optimizacin de los elementos de su CQS (p. ej.
sitios de produccin y recepcin de atrayentes sexuales, tipo de llamado) (Leal,
1998; Romero-Lpez, 2012). Phyllophaga opaca y Ph. cristagalli son las primeras
especies de melolntidos distribuidas en Sinaloa, Mxico, que son estudiadas con
un enfoque qumico-ecolgico. En primera instancia, el mvil principal para este
tipo de estudio es el de brindar alternativas para el manejo de ambas especies,

128
Romero-Lpez et al., Liberacin y recepcin de infoqumicos en melolntidos

consideradas de importancia agrcola en la regin. No obstante, la informacin


generada permite una interesante diversificacin de intereses, como el de
comprender aspectos finos sobre su ecologa, etologa y sistemtica, todo a partir
del anlisis de sus esquemas de CQS.

Phyllophaga cristagalli
Lamela distal

Cara interna Cara externa

Hembra

PLAS

Macho

Hembra

AUS

Macho

Figura 6. Mapas de distribucin quimio-sensilar en ambas caras de las lamelas


distales de hembras y machos de Phyllophaga cristagalli. PLAS= sensilas
placoideas; AUS= sensilas auriclicas.

Este documento es el nico en su tipo y pretende abrir una lnea de investigacin


de otras especies de la entidad.

129
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Phyllophaga opaca
Lamela distal

Cara interna Cara externa

PLAS Hembra

Macho

Hembra

AUS

Macho

Figura 7. Mapas de distribucin quimio-sensilar en ambas caras de las lamelas distales


de hembras y machos de Phyllophaga opaca. PLAS= sensilas placoideas; AUS= sensilas
auriclicas.

Cuadro 3. Nmero de quimio-sensilas placoideas y auriclicas por lamela en Phyllophaga


cristagalli y Phyllophaga opaca.

Phyllophaga cristagalli Phyllophaga opaca


PLAS PLAS
LP LM LD LP LM LD
Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos
CE 133 344 282 402 166 299 CE 107 243 229 202 46 148
CI 339 958 303 620 225 823 CI 249 238 196 110 185 135

AUS AUS
LP LM LD LP LM LD
Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos
CE 193 397 255 588 157 519 CE 81 111 79 122 35 116
CI 364 621 203 529 189 576 CI 155 78 120 84 66 75

PLAS= sensilas placoideas; AUS= sensilas auriclicas; LP= lamela proximal; LM= lamela media;
LD= lamela distal; CE= cara externa de la lamela; CI= cara interna de la lamela.

130
Romero-Lpez et al., Liberacin y recepcin de infoqumicos en melolntidos

Conclusiones
El comportamiento precopulatorio de los adultos de Ph. opaca y Ph. cristagalli es
similar tanto en condiciones de campo como de laboratorio, destacando el
llamado sexual (con la liberacin de infoqumicos) y el acercamiento de los
machos hacia las hembras con una duracin promedio entre los 90 y 60 s,
respectivamente.

Existe dimorfismo sexual evidente en el nmero y distribucin de


quimiorreceptores antenales de ambas especies en las lamelas medias de los
machos, sobre todo en el caso de PLAS y AUS.

La informacin sobre el esquema de comunicacin qumica generado en el


presente estudio, abre perspectivas para la comprensin de la ecologa, etologa,
sistemtica de la familia Melolonthidae y sienta las bases para un programa de
manejo de melolntidos distribuidos en el noroeste de Mxico fundamentado en el
uso de feromonas sexuales.

Agradecimientos
Al Programa del Mejoramiento del Profesorado, por el apoyo financiero del
Proyecto PROMEP/103.5/12/3360. Agradecimiento especial para T. Laez por la
obtencin de las imgenes por microscopa electrnica de barrido y a L. N.
Bentez-Herrera por su apoyo con el conteo de quimiorreceptores y el mapeo de
lamelas.

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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

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133
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

134
EFECTO DEL FRAILECILLO Macrodactylus nigripes BATES 1887
(COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE) EN LA ALIMENTACIN DE
POLLAS CRIOLLAS DE CORRAL

Agustn Aragn Garca1*


Karla Paulina Ortiz Garca1
Betzabeth Cecilia Prez-Torres1
Miguel ngel Morn2
Jos Manuel Pino-Moreno3
Dionicio Jurez Ramn1

1 Centro de Agroecologa, Instituto de Ciencias


Benemrita Universidad Autnoma de Puebla
14 Sur 6301 Colonia San Manuel, Puebla, Pue

2 Red de Biodiversidad y Sistemtica Instituto de Ecologa, A.C


Carretera antigua a Coatepec 351
Xalapa, Veracruz 91070, Mxico

3 Instituto de Biologa
Departamento de Zoologa
Universidad Nacional Autnoma de Mxico
*agustin.aragon@correo.buap.mx

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 135-143. ISBN: 978 607 525
103 5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Se realiz un experimento para evaluar el efecto de los adultos de Macrodactylus
nigripes, como parte de la dieta de aves de corral. Se estableci un experimento
en donde se probaron 5 tratamientos con cuatro repeticiones en un diseo en
bloques al azar, considerando a frailecillo como un ingrediente de la racin de la
de las aves jvenes (Gallus gallus domesticus L.) durante 10 semanas de
desarrollo, en dos niveles de inclusin (con tarsos y sin tarsos). Se confirma que
M. nigripes no es txica para las pollas cuando los consumen como parte de su
alimento, y que mejora su desarrollo incrementando talla y peso hasta en un
30.1% del peso con relacin al testigo.

Palabras Clave: Aves, Toxicidad, Frailecillos, Alimentacin.

Abstract
An experiment was realized for evaluated Macrodactylus nigripes effect as part of
poultry diet, they were tested five treatments with four repetitions in a random
blocks design, the chafer was considerate as ingredient portion of poultry (Gallus
gallus domesticus L.) during developmental 10 weeks, in two inclusion levels (with
tarsus and without tarsus). M. nigripes isnt toxic for poultry when eat as part your
food, and improvement your development, increasing up 31.0% of size and weight
whit respect at treatment control

Key words: fowl, toxicity, chafer, aliment.

Introduccin
Entre las especies que ocasionan daos a la agricultura se encuentras las gallinas
ciegas representadas frecuentemente por los gneros Phyllophaga, Paranomala y
Macrodactylus, los adultos de estos ltimos son conocidos comnmente como
frailecillos los que se alimentan del follaje tierno, flores, frutos, polen y secreciones
de savia dulce de rboles silvestres y cultivados, y sus larvas causan daos en la
raz de cultivos como maz, frijol, trigo, haba, centeno, alfalfa, pastos forrajeros y
de ornato (Arce-Prez, 2008).

La produccin de huevo de la gallina (Gallus gallus domesticus L. 1758) en la


regin de San Rafael Tlanalapan, San Martin Texmelucan, estado de Puebla,
Mxico, es muy importante ya que forma parte fundamental de la dieta popular Las
principales razas cradas en dicha regin son Rhode Island roja, Wyandotte,
New Hampshire, Pllymouth Rock, y Delaware, La raza ms importante es la
Rhode Island roja, originaria de Rhode Island, Estados Unidos, que se caracteriza
por el color rojo uniforme el macho con plumas negras en las alas y la cola, las

136
Aragn et al., Efecto de M. nigripes en la alimentacin de pollas criollas

hembras presentan un color rojo menos intenso, son aves rusticas de


temperamento tranquilo que se pueden adaptar a muy diversas condiciones
ambientales (Bencomo, 2008).

Se ha especulado que los adultos de Macrodactylus producen algn


compuesto txico o irritante, porque en ocasiones estos escarabajos (como otros
insectos) expulsan su contenido estomacal o intestinal como un reflejo defensivo.
Se les ha citado como venenosos si el ganado los ingiere en grandes cantidades
mientras pastorean y las gallinas a veces mueren al consumirlos en exceso en
aquellas localidades donde son abundantes, ya que se ha sospechado que
contienen en su cuerpo cantaridina o cido cantrico (Metcalf y Flint, 1965; Morn
et al. 2015). Sin embargo Ramos-Elorduy et al. (2008) publicaron que en el
municipio de Zongolica en el estado de Veracruz, los habitantes de esa localidad
consumen los adultos de Macrodactylus dimidiatus Gurin, 1844. Considerando
estos antecedentes el objetivo de este trabajo fue confirmar si los adultos de
Macrodactylus nigripes son txicos cuando se les mezcla con el alimento a las
pollas (Gallus gallus domesticus) durante su desarrollo.

Materiales y mtodos
rea de estudio
El experimento se realiz durante los meses de julio a septiembre del 2015, en
una granja avcola ubicada en la comunidad de San Rafael Tlanalapan, que se
localiza al noroeste de Puebla, en el municipio de San Martin Texmelucan, entre
los 19 17 30.01 de latitud norte y los 98 28 5.02 de longitud oeste (Figura 1),
a una altura promedio de 2300 msnm. Presenta un clima predominante templado
subhmedo con lluvias en verano.

Para la realizacin de este experimento se utilizaron 20 gallinas ponedoras


de 4 semanas de edad (pollas), las cuales fueron separadas en cinco grupos de
cuatro pollas y se colocaron en jaulas de 60 cm de ancho x 60 cm de largo y 90
cm de alto, cada una de las pollas fue marcada con un anillo de distinto color
colocado en una de sus patas para facilitar su identificacin (Figura 2).

Las pollas fueron alimentadas dos veces por semana con escarabajos de la
especie M. nigripes y con el alimento para gallina en desarrollo tipo Tepexpan, el
cual presenta el siguiente anlisis nutricional Protena cruda, mnimo 21.00%
Grasa cruda, mnimo 3.50% Fibra cruda, mnimo 4.00% Cenizas, mximo 6.00%
Humedad, mximo 12.00% E.L.N., por diferencia 53.50%. El ensayo de
alimentacin se llev a cabo durante 10 semanas. Conforme la edad de las
gallinas iba aumentando, se incrementaba la dosis de alimento y de escarabajos.

137
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Figura 1. Ubicacin de la zona de estudio

Figura 2. Jaula donde se observa las pollas al inicio del experimento.

Durante las primeras 3 semanas los tratamientos se compusieron de la


siguiente manera: Tratamiento 1 (40 M. nigripes con tarsos + 22.5 gr de alimento),
Tratamiento 2 (40 M. nigripes sin tarsos + 22.5 gr de alimento), Tratamiento 3 (60
M. nigripes con tarsos + 11.25gr de alimento), Tratamiento 4 (60 M. nigripes sin
tarsos + 11.25 gr de alimento) y Testigo (45 gr de alimento) que es el

138
Aragn et al., Efecto de M. nigripes en la alimentacin de pollas criollas

recomendado para esta etapa de desarrollo de las pollas. Los tratamientos de M.


nigripes sin tarsos se disearon para evaluar el posible efecto de las numerosas
espinas presentes en las largas patas de los escarabajos terminadas en uas
aguzadas, las cuales podran atorarse en la garganta o el tracto digestivo del ave y
ocasionarle daos severos, incluyendo la muerte (ahogapollos atendiendo al otro
nombre vulgar de Macrodactylus).

Durante las semanas 4 a 7 los tratamientos se compusieron de la siguiente


manera: Tratamiento 1 (80 M. nigripes con tarsos + 250 gr de alimento),
Tratamiento 2 (80 M. nigripes sin tarsos + 250 gr de alimento), Tratamiento 3 (100
M. nigripes con tarsos + 125 gr de alimento), Tratamiento 4 (100 M. nigripes sin
tarsos + 125 gr de alimento) y Testigo (500 gr de alimento).

Durante las semanas 8, 9 y 10 los tratamientos se compusieron de la


siguiente manera: Tratamiento 1 (160 M. nigripes con tarsos + 500 gr de alimento),
Tratamiento 2 (160 M. nigripes sin tarsos + 500 gr de alimento), Tratamiento 3
(180 M. nigripes con tarsos + 250 gr de alimento), Tratamiento 4 (180 M. nigripes
sin tarsos + 250 gr de alimento) y Testigo (1 Kilo de alimento).

Los escarabajos con los que se aliment a las gallinas fueron colectados
sobre el follaje de algunas plantas, como maz (Zea mays L. 1753), asomiate
amarillo (Barkleyanthus salicifolius Kunth) y gordolobo (Verbascum thapsus L.
1753) todos ellas localizadas en terrenos de cultivo de la misma localidad. Los
insectos eran colocados en recipientes de plstico de 1000 ml con un poco de
follaje para ser transportados a la granja y conservarse frescos. Una vez all una
parte de los M. nigripes eran aplastados con ayuda de un mortero, para que los
insectos quedaran inmviles pero vivos, stos eran mezclados con el alimento
para gallina de acuerdo a cada tratamiento, mientras que a la otra parte se les
cortaba los tarsos antes de aplastarse y revolverse con el alimento, para descartar
que los apndices tuvieran el efecto antes dicho. como otra variable de mortalidad.

Se realiz un anlisis qumico a los M. nigripes para determinar magnesio,


sodio, potasio, hierro y zinc, en el laboratorio de anlisis qumico para alimentos
de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional
Autnoma de Mxico (Pino et al., 2016).

Semanalmente se cuantificaron las variables de mortalidad, talla y peso.


Para la mortalidad, se cont el nmero de pollas vivas y muertas durante el
desarrollo del experimento, para medir la variable de talla se utiliz una cinta
mtrica con la cual se meda el contorno del dorso, mientras que para la variable
de peso se utiliz una balanza granatara, donde se colocaba a cada una de las
gallinas sobre el platillo de la balanza para obtener su peso (Figura 3).

139
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Figura 3 Evaluacin de la talla y peso de las pollas durante su desarrollo.

Los datos obtenidos despus de las 10 semanas fueron analizados con el


paquete estadstico Statgraphics centurin x 64, donde se calcul la media y el
error estndar para cada una de las variables, as como el grado de significancia
entre cada uno de los tratamientos con respecto al testigo, aplicndose la prueba
de Tukey con un intervalo de confianza del 95%.

Resultados y discusin
Con relacin a la mortalidad de pollas durante las 10 semanas del experimento no
se observ ningn efecto de M. nigripes sobre este parmetro, por lo que se
puede afirmar que esta especie no ocasiona mortalidad alguna sobre las aves lo
cual no concuerda con lo referido por Metcalf y Flint (1965) quienes citan que los
frailecillos son txicos para las aves.

Con relacin al parmetro de talla corporal, durante las primeras cinco


semanas no se observaron efectos significativos entre el desarrollo de las pollas,
pero a partir de la sexta semana se presentan diferencias significativas y los
resultados se presentan en el Cuadro 1, en donde se puede observar que en
todas las semanas se presentan tres grupos de medias, siendo el tratamiento
testigo en donde se presentaron las pollas ms pequeas. Con relacin al nmero
de frailecillos que se les dio a los diferentes grupos de pollas no se present una
diferencia significativa, as mismo no se observ un efecto significativo entre las
pollas que se alimentaron con frailecillos con tarsos y sin tarsos. CPero es posible
llegar a la conclusin de que los tratamientos en donde se agregaron los

140
Aragn et al., Efecto de M. nigripes en la alimentacin de pollas criollas

frailecillos se desarrollaron mejor las pollas, observando que no se enfermaron ni


dejaron de alimentarse.

Cuadro 1. Porcentaje promedio de talla corporal de pollas a diferentes semanas de


desarrollo.

Semanas de desarrollo en cm + Error Estndar


Tratamientos 6 7 8 9 10
40 MCT* 27.0 0.4 ab 29.5 0.2 ab 33.2 0.2 ab 37.5 0.2 ab 41.0 0.4 ab
40 MST* 28.0 0.4 b 30.5 0.2 ab 33.7 0.2 ab 38.0 0.2 b 42.0 0.4 b
60 MCT 28.0 0.2 b 31.7 0.2 b 34.0 0.4 b 38.2 0.2 b 42.2 0.2 b
60 MST 27.2 0.2 ab 29.7 0.2 ab 33.7 0.2 ab 37.5 02 ab 41.2 0.2 ab
Testigo 26.2 0.2 a 29.0 0.4 a 32.5 0.2 a 36.2 0.2 a 40.5 0.2 a

Nota: *MCT M. nigripes con tarsos, MST M. nigripes sin tarsos; Medias con la misma letra, no
difieren significativamente (p < 0.05).

Con relacin al peso evaluado de las pollas, durante las primeras cinco
semanas no se observaron efectos significativos entre los tratamientos, pero a
partir de la sexta semana se presentan diferencias significativas y los resultados
se presentan en el Cuadro 2, en el cual se puede observar que en la semana 10
se presentaron tres grupos de medias, siendo el tratamiento testigo en el que las
pollas presentaron el menor peso, el cual se incremento hasta en un 30.1%. El
tratamiento enriquecido con 60 M. nigripes con tarsos result ser
estadsticamente igual a los tratamientos con 60 M. nigripes sin tarsos y 40 M.
nigripes sin tarsos.

Cuadro 2. Porcentaje promedio de peso de pollas a diferentes semanas de


desarrollo.

Semanas de desarrollo en g + Error Estndar


Tratamientos
6 7 8 9 10
40 MCT* 515 33.1 ab 644.5 19.5 b 712 45.5 ab 792 24.7 a 979 26.2 ab
40 MST 563 17.2 b 651.5 21.0 b 841 25.3 bc 1001 15.8 b 1107 40.5 b
60 MCT 574 23.5 b 677.7 22.8 b 868 31.0 c 1029 18.1 b 1119 52.4 b
60 MST 545 18.7 ab 616.7 18.9 b 794 42.4 bc 975 42.9 b 1033 44.9 b
Testigo 444 21.2 a 500.5 18.1 a 593 20.1 a 727 24.8 a 860 40.2 a

Nota: *MCT M. nigripes con tarsos, MST M. nigripes sin tarsos; Medias con la misma letra, no
difieren significativamente (p < 0.05).

141
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Con estos resultados se confirma que enriquecer el alimento Tepexpan


utilizado durante el desarrollo de las pollas durante su etapa de crecimiento con M.
nigripes es una muy buena opcin para que stas se desarrollen mejor. Esto
probablemente se explique por la cantidad de minerales que posee M. nigripes
(Pino et al., 2016). En este aspecto, los resultados del anlisis qumico realizado a
M. nigripes de acuerdo a la tcnica de Espectrofotometra de Absorcin Atmica
que se presentan en el Cuadro 3, en donde se compara con un anlisis realizado
por el mismo laboratorio a muestras de Sphenarium purpurascens.

Cuadro 3. Contenido de minerales en la harina natural de Macrodactylus nigripes y


Sphenarium purpurascens (gr/100 gr base seca).

Anlisis Harina natural de Harina natural del


Frailecillos ppm chapuln ppm
Magnesio 1085 0.798
Sodio 4104.23 0.955
Potasio 4787.23 4.245
Hierro 407.73 0.147
Zinc 123.89 0.184

Por ejemplo, el magnesio que se encontr en los frailecillos en una alta


proporcin comparada con el que presentan los chapulines, ayuda en la
contraccin del msculo, participa en la sntesis de protenas. Por su parte, el
sodio cumple funciones importantes en el organismo como mantener el equilibrio
cido-base, formar parte del metabolismo celular, absorcin de nutrientes a travs
de las membranas, y en los frailecillos se encuentra muy por arriba del contenido
presente en las chapulines. El potasio disminuye la presin arterial y participa en
la produccin de protenas. El hierro participa en el transporte de oxgeno y en la
produccin de elementos de la sangre, y M. nigripes presenta un alto contenido
de este elemento. Por su parte el zinc interviene en el sistema inmunolgico y en
la actividad enzimtica. Con esto se explica en gran parte el desarrollo notable en
las pollas.

Conclusiones
Se confirma que la especie M. nigripes no es txica para las pollas cuando los
consumen como parte de su alimento, y que mejora su desarrollo incrementando
su talla y hasta en un 30.1% el peso con relacin al alimento comercial utilizado
como testigo.

142
Aragn et al., Efecto de M. nigripes en la alimentacin de pollas criollas

Agradecimientos
Los autores agradecen el apoyo recibido para realizar el experimento, as como la
facilitacin de las pollas a Daniel Palomares Nazario de la Agropecuaria San
Rafael Arcngel S.C de R.L de C.V con direccin en Privada Vicente Guerrero S/N
San Rafael Tlanalapan, Texmelucan Puebla. C.P 74122

Literatura citada
Arce-Prez R. 2008. Taxonoma y biogeografa de las especies Centroamericanas
de Macrodactylus Dejean, 1821 (Coleoptera: Melolonthidae). Tesis de
Doctorado. Instituto de Ciencias Basicas e Ingeniera de la Universidad
Autnoma del Estado de Hidalgo. p. 264.
Bencomo, A. B. G. 2008. Manejo Eficiente de Gallinas de Patio. Instituto
Nicaragense de Tecnologa Agropecuaria. Cartilla bsica No. 4. p 37.
Metcalf, L. C. y W. P. Flint. 1965. Insectos destructivos e insectos tiles. Sus
costumbres y su control. Ed. CECSA, Mxico. p. 1280.
Morn M A. R. Arce-Prez y C. V. Rojas G. 2015. Frailecillos, Chochos y
Aguacuros. Diario Xalapa, Xalapa, Ver. p. 3E. 4 de mayo 2015.
Ramos-Elorduy J., I. Landero-Torres, J. Murgua-Gonzlez & J. M. Pino M. 2008.
Biodiversidad antropoentomofgica de la regin de Zongolica, Veracruz,
Mxico. Rev. Biol. Trop. 56 (1): 303-316.

143
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

144
El complejo gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) y su
relacin con el suelo y el manejo agrcola en una
comunidad de la cuenca del lago de Ptzcuaro

Paulette Huelgas Marroqun1*


Claudio Melndez Gonzlez1
Marta Astier Caldern2
John Larsen1
Miguel Njera Rincn3
Ek del Val de Gortari1

1Instituto de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad-UNAM


2Centro de Investigaciones en Geografa Ambiental-UNAM
3Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrcolas y Pecuarias

Antigua Carretera a Ptzcuaro No.8701


Col. Ex Hacienda de San Jos de la Huerta.C.P.58190
Morelia, Michoacn, Mxico

*phuelgas@iies.unam.mx

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 145-160. ISBN: 978 607 525
103 5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

Resumen
El trmino complejo gallina ciega designa a las larvas de 1179 especies de
escarabajos, algunos de las cuales son considerados plaga. La identificacin de
especies y sus hbitos alimenticios, as como las caractersticas del suelo y del
manejo agrcola que inciden en la diversidad de estos insectos, son puntos
fundamentales para disear estrategias de control agroecolgicas. Hoy, gracias a
la estadstica multivariada es posible indagar ms sobre los factores que afectan la
diversidad. El objetivo de este trabajo fue determinar el efecto de las
caractersticas del suelo y el manejo agrcola sobre las comunidades de gallina
ciega. Los resultados sugieren que las caractersticas del suelo determinan la
incidencia total de larvas; mientras que el tipo de manejo determina la riqueza de
especies. Adems, algunas caractersticas del suelo estn relacionadas con la
abundancia de gneros.

Palabras clave: Melolntidos, Manejo Agroecolgico, Anlisis Multivariado.

Abstract
The white grub complex includes 1179 species of beetle larvae mainly from the
Melolonthidae family, some of which are considered pests. The identification of the
species (or genus), its general habits, as well as the soil and agricultural
management characteristics affecting diversity are key points to design strategies
for agro-ecological control. Today, thanks to the multivariate statistics we can find
out more about several factors affecting insect communities. The aim of this work
was to study which variables are most relevant for white grub diversity. Soil
characteristics were the most important factor in the overall incidence of larvae,
however management type seems to be more important of white grub species
richness.

Keywords: Agroecological Management, Multivariate Analysis, Melolonthidae.

Introduccin
Los invertebrados son mediadores clave de las funciones de los suelos debido a la
diversidad de procesos de ingeniera de ecosistemas de los cuales forman parte
(Lavelle et al., 2006).

Un gran nmero de especies plagas son invertebrados, por tanto, el uso de


plaguicidas para eliminar a estos organismos completamente de los ecosistemas,
sin considerar sus efectos benficos, ha tenido repercusiones negativas sobre el
funcionamiento de los ecosistemas (Kunkel et al., 1999; Jepson, 1989).

146
Huelgas et al., El complejo gallina ciega y su manejo agrcola en Ptzcuaro

El complejo gallina ciega (CGC), nombre que designa a la etapa larval de


ms de 1179 especies de escarabajos principalmente de la familia Melolonthidae
(Morn, 2014), es ampliamente reconocido como plaga. La mayora de las
estrategias para combatir a estas larvas no toman en cuenta sus importantes
contribuciones benficas en el suelo (Romero-Lpez et al., 2010).

Hoy por hoy, el estudio de cmo se afectan las comunidades de


invertebrados con manejos agrcolas menos agresivos con el ambiente es un rea
de investigacin de alta prioridad.

El Complejo Gallina Ciega y su relacin con el manejo agrcola


Diversos trabajos sugieren que existen factores relacionados con el manejo
agrcola que determinan la composicin del complejo gallina ciega (CGC); sin
embargo, son pocos los estudios que correlacionan factores agroclimticos con
gneros o especies de estos insectos.

Dentro del primer caso, resultados sealan que Cyclocephala lunulata se


encuentra en altas densidades en suelos profundos y con altos contenidos de
materia orgnica; (Morn et al., 1996); mientras que otros autores refieren que en
reas de riego en el norte de Tamaulipas se registra mayor diversidad de especies
de gallina ciega en comparacin con zonas ms secas (Rodrguez del Bosque et
al., 1995).

Estudios sobre la macrofauna en un sistema de produccin de maz


mostraron que el uso de Vicia sativa (Fabaceae) como abono verde acolchado
(labranza cero) durante el invierno, incrementa sustantivamente la poblacin y
diversidad de la macrofauna (insectos y arcnidos). La comunidad de colepteros
represent el mayor segmento y fue la ms sensible a los cambios en las prcticas
de los sistemas probados (Prez et al., 2004).

En la regin purpecha de Michoacn el gnero Phyllophaga puede estar


asociado a condiciones de monocultivo, mientras que los gneros: Macrodactylus,
Diplotaxis y Paranomala estn relacionados principalmente con zonas de
vegetacin ruderal (Prez et al., 2008).

Estudios de correlacin analizando abundancia, distribucin y relacin de la


gallina ciega con factores climticos, edficos y de manejo en el estado de Jalisco,
sugieren que Cyclocephala lunulata y C. comata presentan correlacin positiva
con el fsforo y nitrgeno amoniacal del suelo. Las especies Phyllophaga dentex,
P. ravida y P. vetula se correlacionaron positivamente con el contenido de
manganeso en el suelo (Daz et al., 2006).

Aunque hoy el conocimiento sobre cmo las prcticas agrcolas afectan las
comunidades de gallina ciega ha avanzado mucho, an no se han realizado
investigaciones que permitan entender ms sobre los factores interactuantes. La

147
Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

mayora de los trabajos sugieren factores que son relevantes, pero son pocos los
estudios correlativos.

Este trabajo evalu cmo afectan las caractersticas del suelo y las
diferencias en prcticas agrcolas en las comunidades de gallina ciega. Se hace
una propuesta basada en herramientas de estadstica multivariada para examinar
los diferentes factores relacionados.

Materiales y mtodos
Sitio de Estudio
Napzaro se localiza en la regin purpecha de Michoacn a 193600 Norte:
1014300 Oeste, aproximadamente a 2,100 msnm y con topografa variada.
El presente estudio se llev a cabo en parcelas de maz bajo tres sistemas de
manejo agrcola durante cuatro aos, cada uno representado por cuatro parcelas:
1) Sistema rotacin de cultivos (SRC), 2) Sistema de fertilizacin orgnica (SFO) y
3) Sistema de cultivo convencional (SCC).

La caracterizacin de manejos se realiz mediante entrevistas semi-


estructuradas a los agricultores. Debido a las prcticas agrcolas propias de la
zona y a la necesidad de seleccionar parcelas con sistemas de manejo similares,
las doce parcelas utilizadas para el muestreo se encontraban distribuidas en
cuatro zonas dentro de Napzaro (Cuadro 1).

Cuadro 1. Distribucin de parcelas por zonas (Z1 a Z4) y sistemas de manejo


agrcola (Sistema rotacin de cultivos (SRC), Sistema de fertilizacin orgnica
(SFO), Sistema de cultivo convencional (SCC)) en la comunidad de Napzaro,
Michoacn. Las doce parcelas estn sealadas desde P1 hasta P12.

Zona Manejo
La Presa (Z1) SFO (P1 y P2)
La Joya (Z2) SCC (P3, P4 y P6) y SFO (P5)
La Cuateramba SRC (P7, P8, P9 y P10)
(Z3)
El Panten (Z4) SFO (P11) y SCC (P12)

Informacin sobre el manejo agrcola


Todas las parcelas han sido manejadas bajo el sistema de cultivo indicado durante
un perodo de cuatro aos. Del-Val et al., (2013) publicaron un estudio en el que
reportan las variables de cada uno de los diferentes sistemas de manejo para
aos anteriores. Estos sistemas son los mismos que se utilizaron en el presente

148
Huelgas et al., El complejo gallina ciega y su manejo agrcola en Ptzcuaro

trabajo; sin embargo, se realizaron nuevas entrevistas con el fin de detectar


cambios en el manejo de los sistemas.

Muestreo de suelos y larvas


Para evaluar la composicin de los suelos se homogenizaron nueve muestras por
cada parcela, tomadas en forma de zigzag con nucleadores edafolgicos a lo largo
del terreno. Posteriormente se mezclaron para obtener una muestra compuesta.
Las muestras compuestas fueron enviadas para su anlisis al Laboratorio
Nacional de Fertilidad de Suelos y Nutricin Vegetal del INIFAP.

El muestreo de larvas se llev a cabo una vez por mes durante el ciclo
primavera-verano 2013, de junio a octubre. Mensualmente, de cada parcela de
maz, se tomaron cinco muestras de suelo elegidas al azar mediante cepellones
de 30x30x30 cm (Rodrguez del Bosque et al., 1995). Las larvas presentes se
depositaron en contenedores de plstico para ser transportadas hasta el
laboratorio, ah cada larva fue colocada en un recipiente de plstico de 4 cm de
altura y 6 cm de dimetro con suelo proveniente del lugar de colecta, se utilizaron
trozos de zanahoria previamente lavados para la alimentacin de las larvas (Raid
y Cherry, 1992).

La identificacin de morfoespecies del CGC se realiz mediante


observaciones del raster y epifaringe en el estado larvario de cada individuo. Para
la identificacin de especie se utilizaron claves dicotmicas (Morn, 1986).

Evaluacin del dao en races


Para medir el dao ocasionado por las larvas en las races de maz se utilizaron 5
plantas por cada parcela cuando las plantas tenan aproximadamente 2 meses de
edad. La determinacin de dao se realiz mediante el establecimiento de una
escala arbitraria de dao modificada de Oleson (2005). Los datos fueron
analizados mediante una prueba de 2 para comparacin de grupos (test de
independencia).

Anlisis de poblaciones y comunidades en relacin al suelo y al manejo


Para seleccionar las caractersticas del suelo que ordenan las parcelas, se
realizaron anlisis de componentes principales (PCA). El anlisis de
correspondencia cannica (CCA) se utiliz para examinar las relaciones entre
especies y caractersticas del suelo con la finalidad de determinar posibles
factores abiticos que determinan las comunidades del CGC.

Para determinar si existe diferencia en el nmero total de larvas por tipo de


manejo y zona se realiz un modelo lineal generalizado mixto (GLMM) para cada
variable; los meses de muestreo se consideraron como una variable explicativa.
Posteriormente se procedi a hacer una comparacin de modelos mediante el
Criterio de Informacin de Akaike (AIC) y el Coeficiente de determinacin (R2).

149
Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

Los anlisis de los componentes de diversidad (riqueza y abundancia) se


realizaron a nivel de gnero puesto que los individuos que se identificaron a nivel
de especie no fueron suficientes.

Para estudiar el recambio de especies, se realiz un anlisis de clster


jerarquizado con la finalidad de estudiar la biodiversidad beta. Para calcular el
ndice de disimilitud se utiliz una matriz de presencia/ausencia por gneros y se
aplic el mtodo Jaccard y el mtodo del vecino ms lejano. Adems, los datos de
riqueza por gnero fueron analizados mediante un Anlisis Multidimensional no-
Mtrico (NMDS).

Todos los anlisis estadsticos fueron realizados en el Software R versin


3.0.3. (R Development CoreTeam 2014).

Resultados y discusin
Caracterizacin de sistemas de manejo agrcola
Debido a la heterogeneidad de agricultores y sus costumbres, cada una de las
parcelas dentro de una misma clasificacin tiene cierto grado de variacin en el
manejo. Las caractersticas que diferencian a cada manejo estn relacionadas con
la cantidad de cultivos presentes en la parcela a lo largo del ao, la aplicacin de
qumicos para control de gallina ciega, malezas y la incorporacin de materia
orgnica como parte de la fertilizacin.

De acuerdo a las diferencias y similitudes de los manejos agrcolas se


esperaba que las parcelas se ordenaran de acuerdo a las caractersticas del suelo
debido al manejo diversificado; sin embargo, una vez que se realiz el anlisis de
componente principales (PCA) se observ que las nicas parcelas que se
diferencian del resto, en relacin con las caractersticas del suelo, son todas las
que se encuentran en La Cuateramba (Z3).

Caractersticas del suelo y manejo agrcola


El PCA realizado con las variables de suelo mostr que las parcelas se ordenan
en relacin con la zona donde se encuentran y no con el manejo agrcola que
reciben. Las parcelas de La Cuateramba (Z3, marcadas con el crculo verde) se
diferencian por sus valores altos de materia orgnica y capacidad de campo, por
sus valores bajos de manganeso y pH neutro, principalmente. Se encontraron
diferencias significativas (p<0.05) entre los dos grandes grupos para las variables
anteriores (Figura 1).

Debido a que La Cuateramba (Z3) es considerada una zona vadosa por la


evaporacin de agua del lago de Ptzcuaro (Gonzlez-Sosa et al., 2010; Orozco
et al., 2014) y que slo ah se lleva a cabo la rotacin de cultivo (SRC), las
variables que la diferencian del resto de zonas deben estar relacionadas tanto con

150
Huelgas et al., El complejo gallina ciega y su manejo agrcola en Ptzcuaro

su origen geolgico como con sus propiedades edficas; por lo tanto, no fue
posible concluir si el manejo de rotacin de cultivos llevado a cabo en la
comunidad de Napzaro es suficiente para generar cambios significativos en las
caractersticas del suelo.

-2 0 2 4

0.6 P1
PC2 (10.6% de la varianza explicada)

4
0.4

P2 P1 y P2: SFO-Z1
0.2 Arcilla Cu Na 2
P3, P4 y P6: SCC-Z2
Fe P5
Mg P5: SFO-Z2
P9
0.0 Mn P3 MO P10 P7, P8, P9 y P10: SRC-Z3
P4 P12 CIC 0
CapacCampo P11: SFO-Z4
pH P12: SCC-Z4
-0.2 PBray
DenApar P7 -2
P8
-0.4 Limo
P6
P11

-0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6


PC1 (65.3% de la varianza explicada)

Figura 1. PCA con variables del suelo seleccionadas. El circulo verde corresponde
a las parcelas ubicadas en la Cuateramba (Z3) y el crculo naranja al resto de las
parcelas (Z1, Z2 y Z3).

En otros estudios se ha encontrado que las diferencias entre prcticas


agrcolas pueden modificar la dinmica (concentraciones, estructuras y
movimiento) de nutrientes y agua en los suelos (Leonard et al., 1987; Six et al.,
1998; McLachlan, 2007; Ogle et al., 2005); sin embargo, es poco lo que se conoce
sobre como el tipo de suelo puede influenciar cambios debidos a las diferencias en
manejo agrcola.

En relacin con suelos lacustres del Lago de Ptzcuaro, los resultados de


Orozco y colaboradores (2014) mostraron que en el suelo tipo humedal hay una
alta concentracin de materia orgnica (>7%) y existen restos de ostrcodos
(crustceos de tamao microscpico), lo que podra marcar una diferencia
importante con suelos que estn ms alejados del Lago.

Vale la pena sealar que La Cuateramba, donde se encuentran todas las


parcelas de rotacin de cultivos, es una zona ms hmeda que el resto, puesto

151
Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

que se encuentra a orillas del Lago, sin embargo, la incidencia de gallina ciega es
mucho menor que en otros sitios. De acuerdo a Rodrguez del Bosque (1995) en
zonas hmedas, generalmente, se encuentra mayor abundancia y riqueza de
especies de gallina ciega. En este sentido, resulta interesante determinar las
causas de la baja abundancia del complejo en esta zona particular en Napzaro.
Uno de los factores que pueden ser considerados para prximos estudios es el
lago de Ptzcuaro como barrera fsica. Adems, estos suelos son conocidos como
hidromrficos y presentan un nivel fretico elevado o condiciones de saturacin
prolongada debido a procesos de inundacin o estancamiento durante un periodo
suficientemente largo como para desarrollar condiciones anaerobias.

Gneros de gallina ciega y caractersticas del suelo


Se identificaron seis morfoespecies de Phyllophaga, tres de Paranomala y una de
Cyclocephala, Macrodactylus y Diplotaxis. Se identificaron a nivel de especie
Phyllophaga vetula, Ph. ravida, Ph. polyphylla y Cyclocephala comata.

Una vez que se analiz el PCA se seleccionaron una serie de variables del
suelo para simplificar anlisis posteriores, en este caso el CCA. Este ltimo
modelo se utiliz para identificar caractersticas del suelo relacionadas con la
abundancia de gneros de gallina ciega.

De acuerdo con el CCA, la capacidad de campo (CapCam) y la materia


orgnica (MO) se asocian con el gnero Macrodactylus y, a su vez, todas estas
variables con las parcelas 7, 8, 9, 10, 11 y 12 las cuales se encuentran en las
zonas Z3 y Z4. Por otra parte, el manganeso (Mn) y el hierro (Fe) se asocian con
los otros gneros en las parcelas 1, 2 ,3, 5, 6 y 7 en las zonas Z1 y Z2. Por ltimo,
el fsforo de Bray (PBray) se asocia con el gnero Cyclocephala. Nuevamente, no
se encontr que las parcelas se agruparan de acuerdo al tipo de manejo agrcola
(Figura 2).

En relacin con los datos de ordenamiento de las parcelas, con el CCA se


determin qu gneros del CGC parecen estar relacionados con ciertas
caractersticas del suelo. Estos datos sugieren que algunas variables ambientales
pueden ser tiles como indicadores de presencia o abundancia de gneros de
gallina ciega. Por ejemplo, Macrodactylus parece relacionarse con la capacidad de
campo y la materia orgnica en el suelo; mientras que Paranomala se asocia
mayormente con el manganeso; Phyllophaga con manganeso y hierro; y
Cyclocephala con fsforo.

152
Huelgas et al., El complejo gallina ciega y su manejo agrcola en Ptzcuaro

Figura 2. CCA basado en gneros de gallina ciega y variables ambientales


seleccionadas. Las variables aparecen en la figura izquierda (caractersticas del
suelo en rojo y gneros en azul) y las parcelas del lado derecho.

Abundancia de larvas por tipo de manejo y por zona


El anlisis por GLMM muestra que existen diferencias significativas (p<0.05) en el
nmero total de larvas a travs del tiempo. Esta tendencia es comn para casi
todos los datos registrados, tanto por zona como por manejo (Figura 3).
Promedio anual de gallinas ciegas por cepelln

A B

Figura 3: Promedio de abundancia mensual del complejo gallina ciega durante el


ciclo de cultivo 2013. A) Por zona. B) Por tipo de manejo.

En el anlisis estadstico de abundancia por tipo de manejo no se


encontraron diferencias significativas entre tratamientos (p>0.05); sin embargo, el
valor de p entre los tratamientos SFO y SRC de las pruebas a posteriori fue
marginalmente significativa (0.0523). En el modelo por zonas se encontraron
diferencias significativas (p<0.05) entre La Presa y La Joya con las zonas de La

153
Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

Cuateramba y El Panten, en las dos primeras zonas la abundancia fue


significativamente mayor que en las otras dos (Cuadro 2 y Figura 4).

Cuadro 2: Tabla de ANOVA para los modelos de abundancia de gallina ciega en


relacin con la zona y tipo de manejo

Suma de
Factor g.l. F P
cuadrados
Modelo por tipo de manejo
Mes 3 29.720 9.9068 0.0033
Manejo 2 16.287 8.1434 0.0195
Mes:Manejo 6 14.826 2.4710 0.0294
Modelo por zona
Mes 3 31.443 10.4809 0.0027
Zona 3 54.645 18.2149 0.0004
Mes:Zona 9 17.814 1.9794 0.0452
Es importante mencionar que no fue posible realizar anlisis estadsticos
para determinar el efecto de interaccin entre la zona y el tipo de manejo puesto
que no todos los tratamientos estuvieron representados en todas las zonas
analizadas. Esto significa, que al menos, con el diseo experimental implementado
es imposible determinar la forma y la magnitud en que los factores se relacionan.

A B
Promedio anual de gallinas ciegas (log10)

a a
a a
a b
b

Figura 4: Abundancia anual de larvas (promedio + EE). A) Por tipo de manejo. B)


Por zona.

El valor de AIC para el modelo por manejo fue de 361.2, mientras que para el
modelo por zona fue de 354.4. La diferencia entre ambos valores es de 6.8, lo que
indica que este ltimo es un mejor modelo de acuerdo con la relacin entre la
complejidad y bondad de ajuste. Los valores de R2m indican que el modelo por

154
Huelgas et al., El complejo gallina ciega y su manejo agrcola en Ptzcuaro

zona (Mes y Zona) explica 74% de la varianza, mientras que el modelo por manejo
(Mes y Manejo) explica 49% de la varianza (Cuadro 3).

Cuadro 3. Criterios de comparacin de modelos

Modelo por manejo Modelo por zona


AIC 361.2 354.4
R2m 0.49 0.74
R2c 0.92 0.92

El anlisis de nmero total de larvas es importante puesto que, en general, la


forma habitual de evaluar si hay o no infestacin por gallina ciega en los campos
agrcolas es hacer una revisin general de larvas, es decir, no se revisa si stas
pertenecen a uno u otro gnero y todos son considerados como igualmente
peligrosos por los agricultores.

En los GLMM de abundancia total anual de larvas se encontr que tanto la


zona como el manejo resultan factores importantes en la incidencia total de larvas
a lo largo del ciclo de siembra; sin embargo, la zona parece tener un efecto ms
importante que el manejo ya que explica el 74% de la varianza del modelo,
mientras que el manejo explica nicamente el 49%. Por lo tanto, cuando se
analizan datos sobre comunidades de plagas es relevante considerar las
caractersticas propias del suelo (zonas) adems de los sistemas agrcolas que se
estn estudiando, con ello se obtiene una visin ms integral de los factores que
efectivamente influyen en las comunidades del CGC.

Es importante mencionar que la abundancia total de las larvas no fue


significativamente diferente entre el sistema convencional y el sistema de
fertilizacin orgnica, lo que significa que el control qumico que utilizan en
Napzaro no tiene efecto sobre la abundancia de gallina ciega.

Abundancia de larvas por gnero: anlisis de poblaciones


El gnero ms importante por el nmero de individuos fue Phyllophaga, el cual
mostr un pico en el mes de octubre. En segundo lugar est Paranomala, con un
pico en el mes de agosto. Cyclocephala present mayor abundancia en octubre
pero el nmero de individuos fue de casi una cuarta parte del correspondiente a
Phyllophaga. Para los gneros Macrodactylus y Diplotaxis no se encontr el pico
de abundancia, sin embargo ste debe ser en meses posteriores a octubre.

De acuerdo a los Coeficientes de Variacin-CV (%), Phyllophaga (68.8) es el


gnero que menos vara en abundancia, seguida de Paranomala (83.1), Diplotaxis
(92.8), Cyclocephala (159.1) y finalmente Macrodactylus (136.8). Estos resultados
coinciden con la bibliografa que seala a Phyllophaga como el gnero ms comn
y abundante en la mayora de los agroecosistemas.

155
Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

Anlisis de comunidades
El anlisis mediante clster se utiliz para evaluar datos de presencia/ausencia
(riqueza) de gneros. De acuerdo con los resultados, existe un alto recambio de
gneros entre las parcelas; los dos grandes grupos que se forman difieren entre s
en un 60% (Figura 5).

Las parcelas en SSC estn agrupadas con un valor de disimilitud de 20%,


siendo stas las parcelas ms similares entre s cuando se analizan tomando en
cuenta el manejo agrcola. Con excepcin de la parcela 4 (donde no se
encontraron individuos de Macrodactylus sp.), las parcelas de SCC registraron
todos los gneros. Una de las parcelas del SFO (situada en La Presa) se parece
ms a las parcelas de SCC que a las de su misma clasificacin.

Tres de las cuatro parcelas manejadas bajo SFO no mostraron la presencia


de Cyclocephala, adems este grupo de parcelas es el que muestra ms
variacin. Por otra parte todas las parcelas de SRC, registraron la presencia de
Diplotaxis y Macrodactylus. En las dos parcelas situadas en la Z1 no se registr
presencia del gnero Macrodactylus.

El gnero Phyllophaga fue el nico encontrado en todas las parcelas, lo cual


concuerda con la literatura consultada ya que considera a este gnero como el
ms comn y resistente a diversas condiciones ambientales. Es posible que
Cyclocephala est asociado mayormente a la presencia de fertilizante fosfrico y
amoniacal (presente en el SCC), lo cual concuerda con la investigacin realizada
por Daz y colaboradores (2006); y que la abundancia significativamente mayor de
Macrodactylus en el SRC se relacione con la vegetacin ruderal, lo que concuerda
con lo encontrado por Prez (2008).

De acuerdo con los resultados del anlisis de clster, el manejo agrcola de


SFO genera parcelas con mucha variacin entre ellas, esto debido,
probablemente, a que las prcticas de los agricultores en este sistema no son
homogneas. Adems, las parcelas con este sistema se encuentran distribuidas
en tres zonas distintas (a diferencia de los otros dos manejos).

El anlisis de abundancia de gneros se realiz mediante un NMDS y en


ste se encontr separacin entre las parcelas manejadas bajo SRC y SFO, lo
que sugiere que estos dos tipos de manejo son los ms contrastantes. Las
observaciones son similares a las encontradas en el anlisis de abundancia total
anual. El anlisis NMDS indica que las parcelas de SRC estn mayormente
asociadas con la abundancia del gnero Macrodactylus (Mac); mientras que las
parcelas manejas mediante SCC se asocian ms con Cyclocephala (Cyc) y
Diplotaxis (Dip). Por ltimo las parcelas bajo SFO presentan ms asociacin con
Paranomala (Par) (Figura 6).

156
Huelgas et al., El complejo gallina ciega y su manejo agrcola en Ptzcuaro

0.6
0.5
Disimilaridad de Jaccard
Disimilaridad de Jaccard

0.4
0.3
0.2
0.1
0.0

P10. Z3. SRC

P12. Z4 .SCC
P11.Z4. SFO

P8. Z3.SRC

P5. Z2. SFO

P2. Z1. SFO


P4. Z2. SCC

P3. Z2 .SCC
P6.Z2. SCC
P7. Z3.SRC
P9.Z3.SRC

P1. Z1.SFO
Figura 5. Dendrograma de presencia /ausencia de gneros de gallina ciega por
parcela de cultivo.

De acuerdo con la puntuacin de cada variable para la primer dimensin del


NMDS la separacin de la comunidad de CGC est mayormente relacionada
(positivamente) con el gnero Macrodactylus y posterirmente con Cyclocephala
(negativamente). Para la segunda dimesin del NMDS la separacin corresponde
con Paranomala (negativamente) y con Diplotaxis (positivamente).

Dao en races
La escala que se utiliz para determinar el dao en races considera el valor de 1
como el ms bajo y el de 4 como el ms alto. En el SCC los daos registrados con
mayor frecuencia fueron los 2 y 3, no se encontr ninguna raz con dao 1 y cuatro
races presentaron dao 4. En el caso del SFO el dao observado fue similar al
dao en SCC, la nica diferencia fue una raz con dao 1. El SRC fue el manejo
que mostr frecuencias ms altas de los daos 2 y 3, aunque no se encontraron
races con dao 1 para este sistema de manejo (Figura 7). No se encontraron
diferencias significativas para el dao en races entre tratamientos.

Los agroecosistemas presentan algunas dificultades que hacen complicado


analizar los datos mediante estadstica univariada y modelos tradicionales como el
anlisis de varianza (ANOVA), puesto que es complicado reunir parcelas que se
manejen bajo las mismas condiciones y por lo tanto establecer replicas exactas.
De la misma manera, al querer contrastar variables en dos sistemas de manejo
nos encontramos con que las parcelas se encuentran, en ocasiones, a distancias
considerables y por lo tanto no sabemos cmo afectan las condiciones del paisaje
a nuestras conclusiones. Dados los resultados de este estudio, se propone que, al

157
Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

realizar investigacin sobre sistemas agrcolas, se evalen y ponderen las


caractersticas del suelo como variables que pudieran tener efecto sobre la
diversidad de insectos independientemente del tipo de manejo. Para lo anterior, el
uso de estadstica multivariada es esencial, adems de modelos alternativos como
los modelos lineales generalizados (GLMM) que permiten considerar factores
aleatorios.

P4
P10
0.4

Cyc Dip P8
Mac
0.2

P5
P1 P12
0.0
NMDS2

P6 P7
P9
-0.2

P3 Phy
P2
-0.4

Par
-0.6

P11

-0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

NMDS1

Figura 6. NMDS con datos de abundancia de gneros por parcela. En verde estn
las parcelas pertenecientes al manejo SFO, en morado las de SCC y en caf las
de SRC.

12

10

8
Frecuencias

Dao 1
6
Dao 2
4 Dao 3
Dao 4
2

0
SCC SFO SRC
Manejo

Figura 7. Histograma de dao en raz por tipo de manejo de cultivo.

158
Huelgas et al., El complejo gallina ciega y su manejo agrcola en Ptzcuaro

Conclusiones generales
Estos datos sugieren que el manejo agrcola tiene efecto sobre la abundancia y
riqueza del CGC a lo largo del ao, aunque el tipo de suelo afecta la incidencia
total anual.

La abundancia del CGC presentes en la rizsfera no se relaciona


positivamente con el dao encontrado en las races de maz. El gnero
Phyllophaga (considerado como rizfago estricto) fue el que present mayor
nmero de individuos y sin embargo, no se observ una relacin directa con el
dao en races.

El presente trabajo resalta la importancia de las herramientas estadsticas


multivariadas y los modelos lineales generalizados como una herramienta muy til
para analizar experimentos en campo donde es difcil controlar todas las
condiciones.

Literatura citada
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Lavelle, P., T. Decans, M. Aubert, , S. Barot, M. Blouin, F. Bureau, J. P. Rossi,
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159
Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

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Vol. II. Familias Scarabaeidae, Trogidae, Passalidae y Lucanidae. Argania
Editio. Barcelona Espaa. Pp. 204
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de Pesquisa Agropecuria. Passo Fundo, RS. Brasil. Pp 133-166.
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(coleptera: Melolonthidae) en dos sistemas de produccin tradicional de
maz en la regin Purhpecha, Michoacn. Acta Zoolgica Mexicana, vol. 24,
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gallina ciega(Coleoptera: Scarabaeoidea: Melolonthidae) vista como un
ingeniero del suelo. Southwestern Entomologist, 35(3), 331-343.

160
ESPECIES DE MELOLONTHIDAE RECOLECTADOS EN LA ZONA
MAICERA DE BCAL, CAMPECHE, MXICO

Walther Torres-Cab1
Gabriel Lugo-Garca2*
Esa Ruz-Snchez1

1 Divisin de Estudios de Posgrado


e Investigacin del Instituto Tecnolgico de Conkal
Km 16.3 antigua carretera Mrida-Motul. Conkal, Yucatn, Mxico. CP 97345

2 Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte


Universidad Autnoma de Sinaloa, 81110
Juan Jos Ros, Ahome, Sinaloa
*gabriel_lugo9010@hotmail.com

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 161-175. ISBN: 978 607 525
103 5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Se presenta un estudio faunstico de los Melolonthidae nocturnos de la zona
maicera de Bcal, Campeche, Mxico. Por ello, el objetivo del presente estudio fue
conocer la diversidad de Melolonthidae en la regin de Bcal, Campeche. Se
efectuaron recolectas con trampa luz fluorescente negra tipo embudo y captura
directa sobre plantas, durante junio de 2013 a diciembre de 2013. Con base en los
ejemplares capturados, se identificaron seis especies: Phyllophaga (Chlaenobia)
vexata (Horn), Phyllophaga yucateca (Bates), Phyllophaga pallidicornis (Moser),
Phyllophaga pseudocarus (Morn), Phyllophaga temaxa (Saylor) y Diplotaxis
denigrata (Bates). El perodo de mayor abundancia de especies de gallina ciega
fue de julio a agosto, aunque tambin se colectaron adultos de septiembre a
diciembre, aunque en menor proporcin. As mismo, se observaron cuatro
especies vegetales asociadas a la presencia de adultos: papaya (Carica papaya),
coco (Cocus nucifera), pltano (Musa balbisiana) y katsim (Acacia gaumeri).

Palabras clave: Melolonthidae, Phyllophaga, Zea mays.

Abstract
Presents a faunistic study of the nocturnal Melolonthidae of the maize area of
Bcal, Campeche, Mexico. Therefore, the objective of the present study was to
know the diversity of Melolonthidae Bcal, Campeche region. They were collecting
with trap black fluorescent light type funnel and direct capture on plants, during
June, 2013 to December 2013. Based on the captured copies, six species were
identified: Phyllophaga (Chlaenobia) vexata (Horn), Yucatecan Phyllophaga
(Bates), Phyllophaga pallidicornis (Moser), Phyllophaga pseudocarus (Morn),
Phyllophaga temaxa (Saylor) and Diplotaxis denigrata (Bates). The greater
abundance of species of blind man's period July to August, although also collected
adults from September to December, although to a lesser extent. Likewise, be
observed four species plant associated to the presence of adults: papaya (Carica
papaya), coconut (Cocus nucifera), banana (Musa balbisiana) and katsim (Acacia
gaumeri).

Keywords: Melolontidae, Phyllophaga, Zea mays.

Introduccin
En Mxico, los adultos de la familia Melolonthidae son conocidos como
escarabajos de mayo, mayates de junio, escarabajos sanjuaneros, xcumuk,
ronrones, jobotos, temoles, ladrillentos, frailecillos o toritos segn las distintas
regiones del pas (Aragn et al., 2006; Morn et al., 1997). Las larvas de estos

162
Torres-Cab et al., Melolonthidae de la zona maicera de Bcal, Campeche, Mxico

insectos se conocen como gallina ciega, gusanos blancos, yupos, nixticuil, kolom
(Morn, 1986; Morn et al., 1997). El complejo gallina ciega, como plaga agrcola
reviste enorme importancia debido a sus distintos hbitos de alimentacin (Castro-
Ramrez et al., 2005). Las larvas tienen hbitos rizfagos, saprfagos y
facultativos; algunas especies en estado adulto son saprfagas mientras que sus
larvas se alimentan con races, los adultos de otras especies se alimentan del
follaje de plantas (Morn et al., 1996).

Aun cuando el maz (Zea mays L.) es uno de los cultivos ms importantes en
el estado de Campeche no se han realizado estudios para conocer la diversidad
de melolntidos asociados al cultivo, y su potencial como plagas subterrneas. En
Mxico existen varios trabajos que se han llevado a cabo sobre la diversidad de
melolntidos. Uno de los ms detallados es el de Lugo-Garca et al., (2012), donde
recolectaron larvas de suelo directamente y obtuvieron adultos mediante trampas
de luz en parcelas de maz, encontrando que el complejo gallina ciega inclua los
gneros Phyllophaga y Cyclocephala. En la Pennsula de Yucatn el nico trabajo
documentado es el de Reyes-Novelo y Morn (2005), quienes realizaron un
estudio faunstico de las especies de Melolonthidae y Passalidae en los municipios
de Tzucacab y Conkal, Yucatn. En ese estudio reportaron 49 especies de los
gneros Phyllophaga, Diplotaxis, Paranomala, Chasmodia, Macraspis,
Plesiorutela, Pelidnota, Cyclocephala, Ligyrus, Strategus, Coelosis, Phileurus,
Gymnetis, Cotinis, Hoplopyga, Balsameda, Amithao, Euphoria, Trigonopeltastes,
Passalus, Heliscus y Verres. Debido a la escasa literatura en el tema y la
importancia que tiene el conocimiento de identidad y dinmica poblacional del
complejo gallina ciega y que esta zona de estudio es un rea de produccin
intensiva de maz y uno de los principales problemas para el cultivo es la
presencia de plagas de suelo. El objetivo del presente trabajo fue conocer la
diversidad de Melolonthidae en la regin de Bcal, Campeche.

Materiales y mtodos
Esta investigacin se realiz de junio a diciembre de 2013 en una parcela de maz,
ubicada en La Villa de Bcal al norte del estado de Campeche (202221N y
900303 O y 20 msnm). La superficie se compone de planicies y un somero
relieve, de Sur a Norte se encuentra una pequea cadena de lomeros que
alcanza una altura mxima del orden de 10 a 50 metros. El clima predominante es
clido-subhmedo, con lluvias en verano y otoo; las temperaturas medias
anuales varan de 26.4 C a 27.8 C. Los diferentes tipos de suelo son los litorales,
luvisol-litosoles, regosoles y vertisol-pelicos o akalche. En el rea se realizan
actividades agrcolas, pecuarias y forestales, siendo el maz el cultivo principal.
Las precipitaciones pluviales fluctan entre 800 mm y 1,100 mm, donde los meses
de mayo a septiembre los de mayor precipitacin.

163
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Se realizaron recolectas nocturnas de escarabajos con una trampa tipo


embudo de luz fluorescente negra de 20 watts, conectada con un recipiente
recolector (19 L) (Figura 1). La trampa se coloc a nivel del suelo en el centro de
la parcela de maz dos veces por semana, y se oper durante el horario de mayor
actividad de vuelo de los escarabajos (19:00 a 23:00 p. m.). Los insectos
capturados se conservaron en alcohol etlico al 70 % (Morn y Terrn ,1988). Los
ejemplares se separaron y etiquetaron con los datos de recoleccin (fecha,
localidad, y recolector). Posteriormente se enviaron al Laboratorio de Entomologa
de la Universidad Autnoma de Sinaloa, donde se procesaron de acuerdo con las
tcnicas convencionales y montaron en alfileres entomolgicos para su
conservacin y determinacin taxonmica, la cual se realiz con las claves
propuestas por Morn (1986), Deloya y Ratcliffe (1988), Morn et al., (1998);
adems se consultaron las colecciones de referencia del Instituto de Ecologa A.
C. de Xalapa y el Instituto de Ciencias de la Benemrita Universidad Autnoma de
Puebla. Los ejemplares estudiados estn depositados en las colecciones
entomolgicas del Instituto Tecnolgico de Conkal y el Instituto de Ecologa, A. C.
Xalapa (IEXA).

Figura 1. Trampa para el muestreo de adultos

164
Torres-Cab et al., Melolonthidae de la zona maicera de Bcal, Campeche, Mxico

Tambin se hicieron recolectas directas de ejemplares estas se realizaron


de 8:00 a 12:00 horas, la recoleccin de ejemplares adultos se efecto
manualmente sobre el follaje de las plantas. Al momento de la recolecta directa de
adultos se observ adems si stos se alimentaban de tejido vegetal de donde
fueron capturados. Y de 18:00 a 22:00 horas para las recolectas nocturnas, fue
necesario utilizar linternas porttiles para localizar los escarabajos alrededor de la
trampa y los que no alcanzaban a llegar.

Para realizar la determinacin taxonmica de las especies vegetales


huspedes de adultos, se tomaron muestras de las plantas en floracin y
fructificacin. Las muestras se prensaron y trasladaron al herbario del Instituto
Tecnolgico de Conkal donde se secaron y conservaron para su posterior
determinacin. La identidad taxonmica de las muestras se determin con el
apoyo de claves taxonmicas de floras regionales y monografas disponibles
(Shreve y Wiggins, 1964; McVaugh, 1984, 1987) y se cotejaron con ejemplares de
otros herbarios e imgenes de floras digitales en lnea.

Resultados y discusin

En las recolectas realizadas con trampa de luz instalada en cultivo de maz en el


municipio de Bcal, Campeche, se capturaron 250 ejemplares, los cuales
estuvieron incluidos en una subfamilia, una tribu, dos gneros y seis especies de
la superfamilia Scarabaeoidea (Cuadro 1).

Cuadro 1. Adultos de Scarabaeoidea por especie recolectados con trampa de luz


fluorescente negra en cultivo de maz en Bcal, Campeche, Mxico.

Total de
Subfamilia Tribu Especies
adultos
Melolonthinae Melolonthini Phyllophaga vexata 109
Ph. yucateca 21
Ph. pallidicornis 20
Ph. pseudocarus 1
Ph. temaxa 10
Diplotaxis denigrata 89

A continuacin se comenta la composicin especfica de cada una de las


especies y se proporcionan datos bsicos sobre su biologa.

Diversidad y descripcin de especies de gallina ciega


Se recolectaron seis especies de gallina ciega, pertenecientes a melolonthidae,
este grupo se caracteriza por tener funculo recto con la maza antenal brillante,
con sedas largas y escasas. Espirculos abdominales colocados sobre la regin

165
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

lateral de los esternitos (Pleurosticti), de acuerdo con Reyes-Novelo y Morn


(2005). Las especies se describen a continuacin.

Phyllophaga (Chlaenobia) vexata (Horn). Uas tarsales hendidas o bfidas uas


tarsales hendidas, regin ventral de los artejos tarsales usualmente con abundante
cobertura setfera dorso glabro y brillante cuerpo alargado de color amarillento
borde anterior del clpeo levantado con el margen ligeramente indentado en la
parte media antenas de diez artejos ngulos posteriores del pronoto agudos y
dirigidos hacia los lados machos con la placa pigidial convexa hembras con la
placa pigidial con una protuberancia notoria longitud 11-14 mm (Reyes-Novelo y
Morn, 2005) (Figura 2).

Figura 2. Adulto de Phyllophaga (Chlaenobia) vexata (Horn) capturada con trampa de luz
negra en el cultivo de maiz. A) Aspecto dorsal del tarso izquierdo. B) Vista dorsal de la
cabeza y antena. C) Vista lateral del genital del macho. D) Aspecto dorsal de los litros. E)
Vista ventral del abdomen. F) Vista ventral de la cabeza.

Phyllophaga yucateca (Bates). Uas tarsales unidentadas o sencillas


caractersticas unguinales diferentes machos y hembras con las uas claramente
unidentadas, con el dentculo medio en diferentes tamaos y posiciones uas con
el dentculo intermedio ms pequeo que el dentculo apical pero largo y colocado
entre la base, el pice longitud de 13 a 15 mm, cuerpo alargado, clpeo corto y
parablico. Vestidura dorsal con sedas largas (Reyes-Novelo y Morn, 2005)
(Figura 3).

166
Torres-Cab et al., Melolonthidae de la zona maicera de Bcal, Campeche, Mxico

Figura 3. Adulto de Phyllophaga yucateca (Bates) recolectada con trampa de luz negra en
el cultivo de maiz. A) Aspecto dorsal del tarso derecho. B) Vista dorsal de la cabeza y
antena. C) vista lateral del genital del macho. D) Aspecto dorsal de los litros. E) vista
ventral del abdomen. F) Vista ventral de la cabeza.

Phyllophaga pallidicornis (Moser). Uas tarsales unidentadas o sencillas


caractersticas unguinales diferentes machos y hembras con las uas claramente
unidentadas, con el dentculo medio en diferentes tamaos y posiciones longitud
de 16 a 18 mm, cuerpo robusto, clpeo cort redondeado, casi hemicircular y
pronoto ms ancho que largo (Figura 4). Vestidura dorsal con sedas cortas a
medianas uas con el dentculo intermedio ms pequeo que el dentculo apical
pero largo y colocado entre la base y el pice (Reyes-Novelo y Morn, 2005).

Phyllophaga pseudocarus Morn. Uas tarsales unidentadas o sencillas


caractersticas unguinales diferentes machos y hembras con las uas claramente
unidentadas, con el dentculo medio en diferentes tamaos y posiciones uas con
el dentculo intermedio pequeo y cercano a la base dorso con presencia de sedas
cortas en el tercio posterior de los litros. Cabeza muy ancha con el clpeo largo,
semirectangular, gruesamente punteado y con el margen ampliamente levantado y
una coloracin dorsal parda rojiza oscura con longitud 14-16 mm (Reyes-Novelo y
Morn, 2005).

Phyllophaga temaxa (Saylor). Uas tarsales unidentadas o sencillas uas con el


dentculo intermedio tan largo como el dentculo apical o mayor que este,
ampliamente separado de los extremos de la ua, con la dilatacin basal pequea
y redondeada (Figura 5). Espoln exterior de las metatibias masculinas fusionado

167
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

con el borde apical y ms cort que el espoln interior con una coloracin pardo
rojiza o casi negra con cobertura dorsal glabra y algo pruinosa su longitud: 20-24
mm (Reyes-Novelo y Morn, 2005).

Figura 4. Adulto de Phyllophaga pallidicornis (Moser) capturada con trampa de luz negra
en el cultivo de maz. A) Aspecto dorsal del tarso izquierdo. B) Vista dorsal de la cabeza y
antena. C) Vista lateral del genital del macho. D) Aspecto dorsal de los litros. E) Vista
ventral del abdomen. F) Vista ventral de la cabeza.

Figura 5. Adulto de Phyllophaga temaxa Saylor capturada con trampa de luz negra en el
cultivo de maz. A) Vista dorsal de la cabeza. B) Vista ventral de la cabeza y antena. C)
Aspecto dorsal de los litros. D) Aspecto ventral del abdomen, E) Vista dorsal del litro
derecho.

168
Torres-Cab et al., Melolonthidae de la zona maicera de Bcal, Campeche, Mxico

Diplotaxis denigrata (Bates) 1889. Procoxas estrechas, muy prominentes y


cnicas, con dimorfismo sexual escaso o imperceptible su pigidio ovalado,
propigidio y quinto esternito abdominal visible fusionados, sexto esternito
abdominal visible y parcialmente retrado con una longitud entre 6 y 9 mm su
coloracin parda rojiza a oscura vestidura dorsal glabra (Figura 6). Clpeo
trapezoidal con los ngulos anteriores puntiagudos formando dos pequeos
dentculos, el pronoto con el margen anterior convexo con unas protibias
tridentadas con los pices agudos con una longitud: 7-9 mm (Reyes-Novelo y
Morn, 2005).

Figura 6. Adulto de Diplotaxis denigrata (Bates) capturada con trampa de luz


negra en el cultivo de maz. A) Aspecto dorsal del tarso derecho. B) Vista dorsal
de la cabeza y antena. C) Vista lateral del genital del macho. D) Aspecto dorsal de los
litros. E) Vista ventral del abdomen. F) Vista ventral de la cabeza.

Durante los muestreos realizados en becal, Campeche se encontr que Los


gneros con mayor nmero de individuos fueron Phyllophaga, Diplotaxis adems
se realizaron colectas diurnas y nocturnas de la misma manera como lo reporta
Pacheco et al., (2008) realizaron una investigacin al conocimiento de los
escarabajos melolntidos de la regin Frailesca de Chiapas, Mxico, en los ejidos
de Francisco Villa, Cuauhtmoc, El Jardn y Villaflores, pertenecientes al municipio
de Villaflores. En ese estudio se realizaron colecta sistemtica, diurna y nocturna

169
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

de escarabajos adultos durante los meses de mayo a septiembre de 2006 en


parcelas agrcolas. Se obtuvieron 6,780 ejemplares, que representan a cuatro
subfamilias, ocho tribus, 17 gneros y 46 especies. Los gneros con mayor
nmero de especies e individuos fueron Phyllophaga, Diplotaxis y Ligyrus; junto
con los escarabajos de los gneros Cyclocephala, Paranomala y Strigoderma
cubren el 89 % de la abundancia total. Reyes y Morn (2005) en Tzucacab y
Conkal, Yucatn, recolectaron 6,378 ejemplares que representan a 49 especies de
los gneros Phyllophaga, Diplotaxis, Paranomala, Chasmodia, Macraspis,
Plesiorutela, Pelidnota, Cyclocephala, Ligyrus, Strategus, Coelosis, Phileurus,
Gymnetis, Cotinis,Hoplopyga, Balsameda, Amithao, Euphoria, Trigonopeltastes,
Passalus, Heliscus y Verres. La abundancia de estas especies fue mayor durante
los meses de abril, mayo y junio. Se registraron 18 especies por primera vez para
el estado de Yucatn, y se confirma la presencia en Mxico de Hoplopyga ocellata
G. & P. y Euphoria subguttata Burmeister.

Rivera-Gaspern et al. (2013) realiz un estudio comparativo de


Melolonthidae en Paso del Macho, Veracruz. Durante el muestreo de enero a
diciembre de 2008, se recolectaron 557 individuos por medio de trampas de luz
fluorescente, trampas de fruta fermentada y recolectas directas de cinco
subfamilias, 13 gneros y 42 especies. La zona agrcola present mayor riqueza y
abundancia que la zona de selva perennifolia. se registran por primera vez para el
estado de Veracruz las especies Phyllophaga temora, P. pubicollis, Paranomala
inconstans y Phalangogonia jamesonae.existe una especie en comn Phyllophaga
vexata encontrado en zonas agrcolas y de igual forma el gnero Diplotaxis .

Fluctuacin poblacional de adultos. Se observ que la poblacin de adultos de


Melolonthidae fue mayor en julio, cuyo valor fue de 187 adultos/trampa. En los
meses de junio y agosto la poblacin fue alta pero sin exceder 50 adultos/trampa
(Cuadro 2).

Cuadro 2. Abundancia estacional de los adultos de Melolonthidae capturados en


trampas de luz fluorescente negra en el cultivo de maz en Bcal, Campeche,
Mxico.

Especie Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic


Phyllophaga vexata 17 89 3 0 0 0 0
Ph. yucateca 11 10 0 0 0 0 0
Ph. pallidicornis 11 9 0 0 0 0 0
Ph. pseudocarus 0 0 0 0 0 0 1
Ph. temaxa 0 0 8 2 0 0 0
Diplotaxis denigrata 2 79 8 0 0 0 0

170
Torres-Cab et al., Melolonthidae de la zona maicera de Bcal, Campeche, Mxico

De acuerdo a los resultados, las especies del gnero Phyllophaga


presentaron su mayor abundancia en los meses de junio y julio, lo cual coincide
con la temporada de lluvias en la regin. En otras regiones de Mxico, esta
temporada tambin es la de mayor abundancia de Melolonthidae. Por ejemplo,
Lugo-Garca (2007) menciona que la mayor diversidad de adultos en la zona
agavera de Jalisco se concentra en junio. Morn et al., (1996) seala que la mayor
abundancia de adultos en algunas zonas de Nayarit se observa en los meses de
agosto a octubre. Lpez-Vieyra y Rivera-Cervantes (1998) reportan que en
Guanajuato y Nayarit especies del gnero Phyllophaga presentaron su mayor
abundancia en julio y agosto. En general se considera que el inicio de vuelo de
estas especies est relacionado con la aparicin de lluvias (Lpez-Vieyra y Rivera-
Cervantes, 1998; Magaa y Rivera, 1998). En el presente estudio tambin se
observ que las especies Ph. vexata, Ph. yucateca, Ph. pallidicornis, presentaron
su mayor abundancia en el mes de junio y julio, y disminuyeron en los meses de
agosto y septiembre; mientras que Ph. temaxa y Diplotaxis denigrata presentaron
mayor abundancia en agosto. Estas diferencias pueden atribuirse en parte a la
respuesta diferencial de las especies a la luz de las trampas como lo reporta
(Mndez-Aguilar et al., 2005; Pacheco-Flores y Castro-Ramrez, 2005).

Especies de plantas hospederas. Se recolectaron adultos de Melolonthidae en


cuatro especies vegetales, slo en una de ella, Acacia gaumeri (katsim), los
adultos slo estaban posados sin alimentarse (Cuadro 3).

Cuadro 3. Plantas hospederas de adultos de Phyllophaga spp. que son usadas para
posarse y alimentarse.

Especie de insecto Especie vegetal Familia Nombre rgano de la


comn planta

Phyllophaga pseudocarus Carica papaya Euphorbiacea Papaya Fruto


Phyllophaga temaxa Cocus nucifera Palmcea Coco Tallos y fruto
Phyllophaga pallidicornis Musa balbisiana Muscaeae Pltano Follaje

En Carica papaya se observ que Phyllophaga pseudocarus se alimenta del


fruto. En los frutos maduros de Cocus nucifera se encontr a Phyllophaga temaxa;
mientras que en Musa balbisiana se observ a Phyllophaga pallidicornis
alimentndose de follaje tierno y frutos maduros, stos ltimos fue daado
previamente por aves. Se observaron algunos adultos posados y copulando, pero
no alimentndose en ramas altas de Acacia gaumeri.

Morn (2004) report que adultos de especies de Melolonthidae se alimentan


de tejidos vegetales vivos, ya sea hojas, tallos, flores y frutos, incluyendo algunos
tejidos fibrosos presentes en los tallos de palmeras y gramneas. Lo anterior es de
esperarse, pues como larva algunas especies de Melolonthidae se consideran

171
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

plagas importantes en cultivos de frutales, forrajeros y de ornato (Ritcher, 1958,


1966; Morn, 1983, 1994). Especies de Melolonthidae desempean funciones
importantes dentro de las comunidades biticas a travs de la polinizacin, la
distribucin de semillas y la degradacin de la materia orgnica (Morn, 1984;
Dirzo, 1986; Palacios-Ros et al., 1990). Se ha documentado que estos insectos se
alimentan de varias especies vegetales, por ejemplo, Lugo-Garca et al. (2012)
registraron que los adultos de Cyclocephala sinaloae se alimentan de frutos
maduros de guayaba (Psidium guajava L.). Morn et al. (1996) reportaron que
Phyllophaga lalanza (Saylor) se alimenta de 26 especies de plantas silvestres y
cultivadas, nativas e introducidas; Phyllophaga vetula (Horn) se registr en el
follaje de seis especies de Fagceas y Fabceas; Phyllophaga ravida se alimenta
de las hojas de cinco especies de encinos y robles; Phyllophaga lenis (Horn) se
localiz en las ramas de guapinol (Hymenaea courbaril L.) (Fabaceae);
Phyllophaga pruinosa (Blanchard) y Paranomala histrionella (Bates) frecuentan el
follaje de gucima (Guazuma ulmifolia Lam.) (Sterculiaceae); Phyllophaga
fulviventris (Moser) y Phyllophaga setifera (Burmeister) consumen las hojas y
flores del rbol de haba (Hura poliandra) (Euphorbiaceae) y Cyclocephala
lunulata (Burmeister) visita las flores del guayabo (Psidium guajava L.)
(Myrtaceae).

En otro estudio, se observ a Callirhinus metallescens (Coleoptera:


Melolonthidae: Rutelinae) alimentndose de las hojas de caa de azcar
(Saccharum officinarum L.) (Morn y Hernndez-Rodrguez, 1996). Pacheco et al.
(2008) registraron especies de Melolonthidae en flores de Phaseolus vulgaris
(Fabaceae), Amaranthus hybridus (Amaranthaceae), Jatropha curcas L.
(Euphorbiaceae), y Mikania micrantha (Asteraceae); en el follaje de Acacia
pennatula (Fabaceae), Mimosa albida (Fabaceae), Guazuma ulmifolia
(Sterculiaceae), Waltheria americana L. (Sterculiaceae), Scoparia dulces L.
(Scrophulariaceae) y Sida rhombifolia L. (Malvaceae).

Conclusiones
El complejo gallina ciega presente en la zona maicera de Bcal-Calkini,
Campeche, capturados con trampa de luz negra en el cultivo de maz est
integrado por seis especies, de las cuales Phyllophaga (Chlaenobia) vexata (Horn)
present mayor abundancia durante el mes de julio. Seguida por Diplotaxis
denigrata, Phyllophaga yucateca (Bates) y Phyllophaga pallidicornis (Moser).

La mayor abundancia de las especies Melolonthidae se present en junio,


julio y agosto, lo cual coincidi con el periodo de mxima precipitacin en la
regin.

Se encontraron tres especies vegetales que sirven como hospederas y


fuente de alimentacin para adultos de Melolonthidae.

172
Torres-Cab et al., Melolonthidae de la zona maicera de Bcal, Campeche, Mxico

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174
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II. Stanford U.

175
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

176
ESPECIES DE COLEOPTERA MELOLONTHIDAE ASOCIADAS A
CAA DE AZCAR (Saccharum officinarum L.) EN XALISCO,
NAYARIT, MXICO

Kenedy Antonio Cortez-Isiordia1*


Nstor Isiordia-Aquino2
Gabriel Antonio Lugo-Garca3
Ricardo Javier Flores-Canales2
Candelario Santilln-Ortega4
Miguel ngel Morn5

1CienciasBiolgico Agropecuarias y Pesqueras


Universidad Autnoma de Nayarit
Carretera Tepic-Compostela, km 9. Xalisco, Nayarit. Mxico. C.P. 63190
2Unidad
Acadmica de Agricultura
Universidad Autnoma de Nayarit
Carretera Tepic-Compostela, km 9. Xalisco, Nayarit, Mxico. C.P. 63780
3Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte
Universidad Autnoma de Sinaloa
Calle 16 y Av. Japaraqui, Colonia El Estero, Juan Jos Ros
Ahome, Sinaloa, Mxico
4Departamento de Parasitologa Agrcola
Universidad Autnoma Chapingo
Carretera Mxico-Texcoco, km. 38.5. Texcoco de Mora
Estado de Mxico. Mxico. C.P. 56230
5RedBiodiversidad y Sistemtica
Instituto de Ecologa A. C. Carretera Antigua a Coatepec 351, El Haya, Xalapa
Veracruz. Mxico. C.P. 91000

*cortezkeny12@gmail.com
__________________________________________________________________
En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.
A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 177-190. ISBN: 978 607 525
103 5
__________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
En el estado de Nayarit, Mxico, la caa de azcar reviste gran importancia por la
generacin de empleos y la captacin de divisas que genera su cultivo. Entre los
factores que afectan su produccin se encuentra la actividad de las gallinas
ciegas, especies larvales de colepteros Melolonthidae consideradas como las
plagas de suelo con mayor impacto econmico. La mayora de los estudios que se
le realizan se enfocan al conocimiento de la taxonoma, morfologa y distribucin
en su estado adulto, mientras que su etapa larval es poco considerada. Con el
objetivo de identificar el complejo gallina ciega y su distribucin poblacional en la
caa de azcar, se realizaron muestreos de suelo semanales de julio a diciembre
de 2014 en Xalisco, Nayarit. Los resultados mostraron la recoleccin de 745
especmenes de gallina ciega, tres subfamilias, seis tribus y 13 especies de los
gneros Ceraspis, Triodonyx, Phyllophaga, Paranomala, Golofa, Cyclocephala y
Macrodactylus. El gnero mejor representado fue Phyllophaga con tres especies.
La especie ms abundante fue Ceraspis jaliscoensis (Delgado y Navarrete-
Heredia 2004) con 394 (52.89%) seguida de Triodonyx lalanza (Saylor, 1941) con
223 (29.93 %) con la mayor poblacin de larvas presentes en septiembre. Otras
especies abundantes fueron Paranomala forreri (Bates, 1888) y Golofa pusilla
(Arrow, 1911). Del total de especmenes recolectados, la mayor abundancia de
larvas se present en diciembre con 178 individuos (23.89 %), el cual difiere con el
mes de mxima precipitacin en el estado registrado en agosto.

Palabras clave: Ceraspis, Phyllophaga, Triodonyx, Golofa, gallinas ciegas.

Abstract
In the state of Nayarit, Mexico, sugarcane crops are of great importance for job
creation and foreign exchange earnings. Among the factors affecting its production
is the presence of white grubs, larvae of coleopterans Melolonthidae that are
considered pests with greater economic impact. Most of the studies with these
insects are conducted to knowledge of the morphology, taxonomy and distribution
in its adult stage, while the larval instars has been poorly studied. In order to
identify the white grubs complex and population distribution in sugarcane, soil
samples weekly from July to December 2014 in Xalisco, Nayarit were realized. The
results showed the collection of 745 specimens of larvae of Melolonthidae, three
subfamilies, six tribes and 13 species of the genres Ceraspis, Triodonyx,
Phyllophaga, Paranomala, Golofa, Cyclocephala and Macrodactylus. The genus
Phyllophaga Harris, 1827 was the best represented with three species. The most
abundant species was Ceraspis jaliscoensis (Delgado y Navarrete-Heredia, 2004)
with 394, 52.89 %) followed by Triodonyx lalanza (Saylor, 1941) with 223 (29.93
%), with the largest population of larvae in September. Other abundant species
were Paranomala forreri (Bates, 1888) and Golofa pusilla (Arrow, 1911). Of all
specimens collected, the greatest abundance of larvae was presented in

178
Cortez-Isiordia et al., Coleoptera asociados a caa de azcar en Nayarit

December with 178 individuals (23.89 %), which differ with the month of maximum
rainfall in the state in August.

Keywords: Ceraspis, Phyllophaga, Triodonyx, Golofa, white grubs.

Introduccin
En Mxico, la superfamilia Scarabaeoidea que incluye a colepteros
Lamellicornios conocidos como escarabajos de mayo, mayates sanjuaneros o
temoles, se compone de cinco familias: Scarabaeidae, Melolonthidae,
Passalidae, Trogidae y Lucanidae (Morn et al., 1997; Morn, 2013). Estos
insectos ocupan la mayora de los hbitats continentales a excepcin de glaciares
y ocanos. Estos se alimentan de hojas, flores, frutos, polen, nctar, savia, corteza
y detritus vegetal y son insectos de metamorfosis completa en cuatro etapas
huevo, tres estadios larvales, pupa y adulto (Morn et al., 2014). Sus estados
larvales conocidos como gallina ciega (GC), nixticuil o gusano blanco
incluidas en la familia Melolonthidae principalmente, son las plagas de suelo con
mayor importancia agrcola en cultivos como la caa de azcar y el maz (Morn et
al., 1996; Aragn et al., 2012; Prez et al., 2014). Es sabido que los gneros
Phyllophaga, Macrodactylus y Paranomala concentran a las principales especies
que daan a las plantas cultivadas (Morn, 2010); sin embargo, el complejo
gallina ciega adems incluye a especies benficas con hbitos alimenticios
saprfitos, capaces de descomponer la materia orgnica e incorporarla al suelo
(Romero et al., 2010; Morn et al., 2014).

La familia Melolonthidae en Mxico se compone de cinco subfamilias


Melolonthinae, Rutelinae, Dynastinae, Cetoniinae y Trichiinae (Cherman y Morn,
2014), 127 gneros y una diversidad de 1,179 especies que se distribuyen en los
estados de Chiapas, Oaxaca, Veracruz, Jalisco y Puebla principalmente (Morn et
al., 2014). Nayarit cuenta con registros de 92 especies, la mayor diversidad se
concentra en la subfamilia Melolonthinae con (36) (Morn et al., 2014) cuyo
gnero mejor representado es Phyllophaga con (23) (Morn et al., 1998). En
funcin de que la mayora de los estudios del complejo gallina ciega en Mxico
se enfocan hacia la taxonoma, morfologa y distribucin de los adultos y en pocas
ocasiones se consideran los etapas larvales, se realiz el presente estudio con el
objeto de identificar a las especies de GC y su fluctuacin poblacional en la caa
de azcar en Xalisco, Nayarit, aspectos necesarios para proponer estrategias de
control y manejo a partir de la correcta identificacin de sus especies.

Materiales y mtodos
rea de estudio. El estudio se realiz en una parcela de 5 ha de caa de azcar
resoca, variedad CP 72-2086, perteneciente a la Unidad Acadmica de Agricultura

179
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

(UAA) de la Universidad Autnoma de Nayarit (UAN), en el municipio de Xalisco,


en la zona centro de Nayarit (Figura 1), entre las coordenadas 21 25 40,88 de
longitud norte y 104 53 29,54 de latitud oeste, a 974 m de altitud.

Figura 1. Ubicacin del rea de estudio en el municipio de Xalisco, Nayarit,


Mxico.

El clima semiclido subhmedo, con lluvias en verano (junio a septiembre),


que acumulan una precipitacin promedio anual de 1,232.4 mm; su temperatura
promedio anual es de 23 C (INIFAP, 2011).

Muestreo de inmaduros. En el periodo de julio a diciembre de 2014, se realizaron


muestreos semanales para recolectar gallinas ciegas. En los muestreos realizados
acorde a la metodologa de Vicente y Snchez (2008), se consideraron muestras
de suelo de 50 X 50 X 50 cm. Para la seleccin de los puntos de muestreo, se
consideraron manchones descubiertos, tallos rodos y races destruidas y tocones
de caa de azcar destruidos ocasionados por la plaga. Las larvas recolectadas
vivas se colocaron individualmente en frascos de plstico con capacidad de 50 ml
para evitar el canibalismo, mismos que se aforaron con tierra propia del sitio de
estudio y se les marc el nmero de recolecta y la fecha correspondiente. Las
muestras fueron trasladadas al Laboratorio de Parasitologa Agrcola de la UAA de
la UAN para su procesamiento (separacin, preservacin, determinacin
taxonmica y crianza).

180
Cortez-Isiordia et al., Coleoptera asociados a caa de azcar en Nayarit

Separacin de muestras. Cada muestra se examin minuciosamente con un


microscopio estereoscpico (Motic SMZ140-FBGG), de acuerdo con el mtodo de
separacin manual de larvas utilizado por (Lugo et al., 2012). Cada individuo fue
ordenado por gnero, donde se consider principalmente las caractersticas del
rster (tipo de abertura anal, presencia y forma de la palidia, entre las ms
importantes).

Preservacin del material biolgico. Del total de larvas recolectadas, un 70 %


de ellas se fij en solucin Pampel en frascos de plstico con capacidad de 50 ml
por una semana, con el fin de evitar la contaminacin por organismos del
ambiente y conservar de mejor manera las caractersticas morfolgicas para su
posterior identificacin. La solucin Pampel fue sustituida por alcohol etlico al 70
% para su conservacin (Lugo et al., 2012). Los frascos fueron etiquetados
individualmente con lpiz de grafito con los datos de gnero y fecha de captura.
Adems, se inspeccionaron peridicamente los frascos para reponer el alcohol
contaminado.

Identificacin del material biolgico. La identificacin taxonmica a nivel de


especie se realiz con base a las claves dicotmicas de Ritcher (1966) y Morn
(1986). Se realiz una inspeccin morfolgica de las estructuras claves en la
cabeza de cada uno de los especmenes observados en el microscopio, con
observaciones minuciosas de la composicin de la cpsula ceflica (color,
anchura, organizacin de sedas en el crneo), ubicacin de sedas en clpeo y
labro (Figura 2a), composicin de la epifaringe (presencia de zygum, haptomerum,
organizacin de sedas espiniformes (Figura 2b), composicin ventral de las
mandbulas (presencia o ausencia de rea estriduladora ventral) (Figura 2c),
morfologa ventral en maxila (Figura 2d), rea sensorial en ultimo artejo antenal
(Figura 2e) y composicin ventral del extremo abdominal rster (forma de la
apertura anal, tipo, composicin y organizacin de pali en la palidia, ubicacin de
sedas en lbulo anal ventral y dorsal) (Figura 2f).

Cra de larvas. El 30 % de las larvas de tercer estadio que no se preservaron y se


trasladaron vivas al laboratorio de Parasitologa Agrcola en frascos de plstico
con capacidad de 50 ml para realizar el proceso de cra y obtencin de pupas y
adultos y con la relacin larva-adulto, verificar su identidad. Acorde a la
metodologa utilizada por Pardo y Montoya (2007) y Lugo et al. (2012), las larvas
se colocaron en recipientes de plstico transparente desechables de 200 ml que
contenan 100 ml de suelo esterilizado obtenido del sitio de muestreo; se le
adicionaron rodajas de zanahorias (50 g) y se mantuvieron a una temperatura de
26 2 C, con una HR de 70 10 %. A los recipientes plsticos de les coloc una
cubierta de cedazo de tela tipo organza, sostenida por una tira de hule. Para el
caso particular de la esterilizacin del suelo, se sustent en la metodologa de
Aragn y Morn (2004).

181
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

a b

c d

e f

Figura 2. Caractersticas morfolgicas de larvas de Phyllophaga sp.

Resultados y discusin
Se inspeccionaron las muestras de suelo provenientes de 168 cepas de caa de
azcar, de las cuales se lograron separar un total de 745 especmenes de GC,

182
Cortez-Isiordia et al., Coleoptera asociados a caa de azcar en Nayarit

equivalentes a un promedio de 4.43 larvas por cepa (Cuadro 1). Estos resultados
son similares a los registrados por Mrquez (2002), con un promedio de 4.40
larvas/cepa en muestreos realizados en dicho cultivo dentro de la Comunidad
Indgena San Juan Bautista, del municipio de Xalisco, Nayarit.

La identificacin de las larvas recolectadas a nivel de familia, subfamilia y


tribu (Cuadro 2), demostr que el 100 % del material biolgico correspondi a la
familia Melolonthidae, integrada por tres subfamilias (Melolonthinae, Rutelinae y
Dynastinae) y cinco tribus (Macrodactylini, Melolonthini, Anomalini, Dynastini y
Cyclocephalini). A nivel de subfamilia las dominancias pertenecieron a
Melolonthinae (641), Rutelinae (77) y Dynastinae (27), equivalentes al 86.0, 10.3 y
3.6 % de especmenes, respectivamente, mientras que a nivel tribu las
dominancias para Macrodactylini (397), Melolonthini (244), Anomalini (77),
Dynastini (18) y Cyclocephalini (9), equivalentes al 53.3, 32.8, 10.3, 2.4 y 1.2 %,
respectivamente. Estos resultados coinciden con Morn et al. (1996) y Mrquez
(2002) al demostrar que la totalidad de larvas y adultos obtenidos en caa de
azcar en Nayarit correspondieron a la familia Melolonthidae. Resultados similares
fueron reportados por Aragn y Morn (2000a) y Vicente y Snchez (2008) al
mostrar a Melolonthidae como la nica familia obtenida en muestreos de larvas
para la zona caera de Chietla, Puebla y Ziracuaretiro y Taretan, Michoacn.

Con respecto a la asociacin de GC en cultivo de maz, autores como Daz et


al. (2006), Prez et al. (2008), Huelgas et al. (2014) y Lugo et al. (2012) reportaron
a Melolonthidae como la nica familia obtenida en muestreos para los estados de
Jalisco, Michoacn y Sinaloa, Mxico. A nivel de subfamilia, Morn et al. (1996)
reportan datos similares con dominancias de Melolonthinae y con diferencias en
cuanto a la presencia de Cetoniinae con la menor cantidad de insectos
registrados. Vicente y Snchez (2008) reportaron solamente la presencia de dos
subfamilias Melolonthinae como dominantes, seguidas de Dynastinae con menor
nmero de especmenes.

Cuadro 1. Concentrado mensual de especmenes de gallina ciega recolectados


en Xalisco, Nayarit.

Mes No. de cepas No. de larvas Larvas/cepa


Julio 33 24 0.72
Agosto 27 107 3.96
Septiembre 27 153 5.67
Octubre 27 112 4.15
Noviembre 27 171 6.33
Diciembre 27 107 3.93
Total 168 745 4.43

183
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Cuadro 2. Distribucin de la gallina ciega a nivel de familia, subfamilia y tribu


en Xalisco, Nayarit.

Familia Subfamilia Tribu No. de larvas


Melolonthidae Melolonthinae Macrodactylini 397
Melolonthini 244
Rutelinae Anomalini 77
Dynastinae Dynastini 18
Cyclocephalini 9
Total 745

La identificacin del material biolgico, reflej la presencia de siete gneros:


Ceraspis, Triodonyx, Phyllophaga, Macrodactylus, Paranomala, Golofa y
Cyclocephala (Cuadro 3). En orden de importancia, la abundancia correspondi a
Ceraspis sp. con 394 larvas (52.9 %), Triodonyx sp. 223 larvas (29.93 %),
Paranomala sp. 33 larvas (4.43 %), Phyllophaga spp. 21 larvas (2.82 %), Golofa
sp. 18 larvas (2.41 %), Cyclocephala sp. 9 larvas (1.20 %) y Macrodactylus sp. 3
larvas (0.40 %). El 5.93 % de larvas restantes pertenecieron a la tribu Anomalini
sin lograr la identificacin a nivel gnero ni especie. Estos resultados difieren a los
demostrados por Morn et al. (1996) quienes reportaron a Phyllophaga como el
gnero mejor representado con 5,083 larvas (93.74 %) de 5,423 especmenes
recolectados. Daz et al. (2006) reportaron resultados similares para Phyllophaga
como el gnero dominante con 194 larvas (66.6 %) de 291 especmenes
recolectados en muestreos de maz en los Altos de Jalisco. Mientras tanto Aragn
y Morn (2000a) reportaron que Cyclocephala sp. fue el gnero con mayor
abundancia 36 larvas/muestra mensual de 380 especmenes recolectados en caa
en Chietla, Puebla. Por su parte Prez et al. (2008) sealaron a Macrodactylus sp.
como el gnero mejor representado con 126 larvas (70 %) de 165 individuos
recolectados en la regin purpecha de Michoacn. Mientras que Lugo et al.
(2012) obtuvieron a Cyclocephala sp. como el gnero ms abundante con 373
larvas (98.93 %) de 377 individuos recolectados en Ahome, Sinaloa.

Con respecto al gnero Ceraspis, en America Latina se concentran 89


especies que se distribuyen desde Mxico al sur de Argentina; la mayor diversidad
se concentra en Brasil con 55 especies (Delgado, 2001). Segn Pardo et al.
(2013) sus larvas son de hbitos rizfagos estrictos. Mxico cuenta con tres
especies endmicas: Ceraspis oaxacaensis (Delgado, 2001), Ceraspis velutina
(Bates, 1887) y C. jaliscoensis. En este estudio, Ceraspis sp. registr una gran
abundancia con un promedio de (2.34 larvas/cepa) y hasta 23 larvas/cepa en
algunos puntos de muestreo. Pardo et al. (2005) obtuvieron tambin una alta
abundancia 45 larvas/m2 en yuca y hasta 86 larvas/m2 en pasto en el norte de
Cauca, Colombia. Por su parte Villegas et al. (2008) reportaron la presencia de 18
larvas de Ceraspis sp. (7 especmenes) en pasto y (11 especmenes) en cebolla

184
Cortez-Isiordia et al., Coleoptera asociados a caa de azcar en Nayarit

en Risalda, Colombia. En cuanto al nmero de especmenes recolectados a nivel


de especie, las dominancias correspondieron a C. jaliscoensis, T. lalanza, P.
forreri, morfoespecie A y G. pusilla con 52.9, 29.9, 4.4, 2.4 y 2.4 %
respectivamente. Cabe destacar que estados inmaduros de C. jaliscoensis se
reportan por primera vez en Nayarit en suelos caeros de Xalisco, con una gran
abundancia (394 larvas) y una interesante asociacin a las races de caa de
azcar. Asimismo, es poco probable que ocasionen daos a sus races ya que las
larvas de Ceraspis sp., adems de ser poco conocidas en la comunidad cientfica,
no se han reportado como plagas de cultivos agrcolas (Pardo et al., 2005). A nivel
nacional, autores como Delgado y Navarrete (2004) reportaron a los adultos de C.
jaliscoensis con una baja abundancia (1-2 individuos) sobre hierba y musgo en las
montaas de Mascota, Jalisco. T. lalanza, segunda especie abundante (223
individuos) registr un promedio de 1.32 larvas/cepa. Este valor refleja una
problemtica en el cultivo, ya que al comparar resultados similares en promedio
con Lugo et al. (2012) determinaron que 1.35 larvas/muestra de Cyclocephala
sinaloae (Howden y Endrdi, 1966), fue suficiente para causar dao econmico en
maz en Ahome, Sinaloa. Morn et al. (1996) atribuyeron a T. lalanza los daos a
la raz de caa de azcar en virtud de su gran volumen corporal (3.5 g de peso
fresco) y 8 mm de anchura en la cpsula ceflica. Cabe mencionar que el sistema
de produccin de caa de azcar que se efectu en este estudio, es de forma
convencional con fertilizaciones nitrogenadas anuales en octubre de 150 a 200
kg/ha-1 a base de urea, sin aplicaciones de insecticidas para las plagas de suelo.
Lo anterior demostr un pH de 5.51 y 1.72 % de materia orgnica en los anlisis
realizados. Esto permite inferir que los sistemas de monocultivo influyen en un
incremento de plagas tal y como lo seala Del Val et al. (2013) al demostrar que
en parcelas convencionales donde anualmente se aplican herbicidas, insecticidas
y fertilizantes se presentan las menores concentraciones de materia orgnica y
problemas de acidez en los suelos, lo que propicia a una mayor abundancia de
GC.

Paranomala forreri registr una abundancia de 33 individuos con un


promedio de 0.20 larvas/cepa. Aragn et al. (2001) reportaron la presencia de
cuatro individuos en trampas de luz en Atlixco. Recientemente Aragn et al. (2012)
recolectaron dos individuos en estado adulto en trampas de luz en la zona caera
de Atencingo, Puebla. G. pusilla registr poca abundancia (18 individuos) con un
promedio de 0.11 larvas/cepa, resultados similares a los reportados por Morn et
al. (1996) al obtener 11 individuos (0.20 %) de 5,423 especmenes recolectados;
asimismo, mencionan que sus larvas se desarrollan en suelos con caa de azcar,
mas no se ha observado que ocasionen dao a sus races.

La distribucin estacional de la GC mostr lo siguiente: se obtuvieron 26


individuos en julio, 106 en agosto, 152 en septiembre, 112 en octubre, 170 en
noviembre y una mayor distribucin en diciembre con 179 individuos (Cuadro 4).
Si bien autores como Morn et al. (1996) y Lugo et al. (2012) han demostrado que
la mayor abundancia de la GC corresponde a los meses de mxima precipitacin

185
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

en cada zona de estudio, cabe destacar que en los meses donde la humedad de
los suelos es menor, algunos autores como Villegas et al. (2008) demuestran una
mayor incidencia de estos insectos en noviembre y diciembre (meses posteriores
a la mxima precipitacin) en cebolla y pasto en Risalda, Colombia, mientras que
Del Val et al. (2013) demostraron un caso similar al obtener una mayor
abundancia de GC sobre sistemas de cultivo convencional de maz, en un periodo
importante de sequa en Nazparo, Michoacn.

Cuadro 3. Especies de Melolonthidae recolectadas en caa de azcar en


Xalisco, Nayarit.

Subfamilia Especie No. de larvas


Melolonthinae Ceraspis jaliscoensis 394
Triodonyx lalanza 223
Phyllophaga sp.1 14
Ph. sp.2 4
Ph. sp.3 3
Macrodactylus sp. 3
Rutelinae Paranomala forreri 33
Morfoespecie A 18
Morfoespecie B 16
Morfoespecie C 6
Morfoespecie D 4
Dynastinae Golofa pusilla 18
Cyclocephala sp. 9
Total 745

Por otro lado, la menor cantidad de individuos obtenida en julio (26)


correspondi al periodo de oviposicin de adultos y la eclosin de las larvas de
primer instar Morn et al. (1996), mismas que por su tamao pudieron pasar
desapercibidas en los muestreos. Resulta interesante observar el incremento de
individuos en septiembre por la mxima precipitacin pluvial en la zona y
posteriormente una disminucin de individuos en agosto (periodo de fertilizacin
del cultivo), lo que posiblemente influy a una menor recolecta de larvas, tal y
como lo seala Lugo et al. (2012), quienes al citar a Aragn y Morn (2000b)
mencionan que en la aplicacin de fertilizantes como como sulfato de amonio, las
gallinas ciegas se entierran a profundidades mayores de 25 cm para evitar el
contacto con el producto.

186
Cortez-Isiordia et al., Coleoptera asociados a caa de azcar en Nayarit

Cuadro 4. Fluctuacin poblacional de especies de Melolonthidae en caa de


azcar en Xalisco, Nayarit.

Especie Jul Ago Sep Oct Nov Dic Total %


Ceraspis jaliscoensis 14 51 113 58 76 82 394 52.9
Triodonyx lalanza 25 20 41 81 56 223 29.9
Phyllophaga sp.1 5 7 2 14 1.9
Ph. sp.2 4 4 0.5
Ph. sp.3 2 1 3 0.4
Macrodactylus sp. 2 1 3 0.4
Paranomala forreri 16 10 3 4 33 4.4
Morfoespecie A 18 18 2.4
Morfoespecie B 2 8 1 5 16 2.2
Morfoespecie C 4 2 6 0.8
Morfoespecie D 2 2 4 0.5
Golofa pusilla 3 2 6 7 18 2.4
Cyclocephala sp. 4 1 3 1 9 1.3
Total 26 106 152 112 170 179 745 100

Conclusiones
De acuerdo a los 745 especmenes larvales de colepteros Melolonthidae
recolectadas de julio a diciembre en suelos caeros de Xalisco, se determin que
la fauna insectil se conforma por tres subfamilias (Melolonthinae, Rutelinae y
Dynastinae) y cinco tribus (Macrodactylini, Melolonthini, Anomalini, Dynastini y
Cyclocephalini) y 13 especies distribuidas en siete gneros: Ceraspis, Triodonyx,
Phyllophaga, Macrodactylus, Paranomala, Golofa y Cyclocephala.

A nivel de subfamilia, Melolonthinae mostr un predominio en nmero de


especmenes 641 (86.05 %); a nivel tribu Macrodactylini predomin con 397
individuos (53.29 %). En los gneros, el mejor representado fue Ceraspis sp.
seguido de Triodonyx sp., Paranomala sp., Phyllophaga spp., Golofa sp.,
Cyclocephala sp. y Macrodactylus sp. (52.9, 29.93, 4.43, 2.82, 2.41, 1.20 y 0.40
%), respectivamente.

A nivel de especie, C. jaliscoensis fue la ms abundante con 394 individuos


(52.9 %), seguida de T. lalanza con 223 individuos (29.9 %), por lo que se aprueba
la hiptesis planteada originalmente al obtener al menos una especie dominante
en el estudio.

La fluctuacin poblacional de las gallinas ciegas registr dominancia en los


meses de diciembre 179 individuos, (24.03 %) y noviembre 170, (22.83 %),
mientras que los niveles ms bajos se registraron en julio 26 (3.50 %) y agosto
106 (14.24 %), situacin que coincide con el inicio de eclosiones de huevos y

187
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

larvas en julio y la presencia de larvas de tercer estadio a fin de ao, cuya


fluctuacin es acorde al manejo del suelo y a las condiciones biticas y abiticas.

Con respecto al promedio de 1.32 larvas/cepa registrado por T. lalanza en un


suelo deficiente de materia orgnica con un pH cido, el valor se encuentra dentro
del punto crtico de la plaga en el cultivo, por lo que es sugerido realizar
estrategias de manejo integrado contra esta especie rizfaga, sin perjudicar al
complejo de especies benficas de GC presentes en el rea.

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190
AISLAMIENTO, SELECCIN E INTERACCIONES ENTRE HONGOS
ENTOMOPATGENOS, GALLINA CIEGA, MAZ Y FERTILIZACIN

Miguel B. Njera Rincn1-5*


Abraham Barajas Mendoza2
Netzahualcyotl Barrn Valle3
Guadalupe Zitlalpopoca Hernndez4
John Larsen5

1 Campo Experimental Uruapan (INIFAP)


Av. Latinoamericana 1101, Col. Revolucin, Uruapan, Michoacn. C.P. 60150

2 Facultad de Biologa, UMSNH.


Ciudad Universitaria, Morelia, Michoacn. C.P. 58030

3 Universidad Tecnolgica de Morelia


Av. Vicepresidente Pino Surez 750 Col. Industrial Morelia, Michoacn. C.P 58200

4 Facultad de Ciencias UNAM


Ciudad Universitaria, Mxico D.F. C.P 04510

5 Laboratorio de Agroecologa
Instituto de Investigaciones en Ecosistemas (IIES-UNAM)
Antigua Carretera a Ptzcuaro No. 8701
Col. Ex Hacienda de San Jos de la Huerta. C.P. 58190. Morelia, Michoacn

*najera.miguel@inifap.gob.mx; mnajera@cieco.unam.mx

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En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp.191-206. ISBN: 978 607 525
103 5
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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Se presentan resultados de investigacin sobre aislamiento de hongos
entomopatgenos (HEP) obtenidos a partir de muestras de suelo en tres sistemas
de produccin de maz contrastantes en caractersticas ambientales y manejo. El
potencial como agentes de control biolgico de los aislados fue evaluado en
ensayos de virulencia con baja densidad de esporas (10 4 mL-1) sobre larvas de
ltimo estadio de Galleria mellonella. Se estudiaron las interacciones entre un
aislado comercial de Beauveria bassiana, larvas de tercer estadio de Phyllophaga
vetula, hongos micorrzicos arbusculares (HMA) y fertilizacin orgnica (rastrojo de
maz) en plntulas de maz. Se obtuvo un total de 343 aislados, de los cuales 200
fueron de B. bassiana, 55 de Metarhizium anisopliae, y 89 de Paecilomyces spp.
El mayor nmero de aislados (181) se registr en un sistema de produccin de
maz con bajos insumos. En contraste, el menor nmero de aislados (17) se
obtuvo de un sistema de produccin intensivo. Se registr diferencia
estadsticamente significativa entre la densidad de HEP y los sistemas de
produccin de maz. Ciento catorce aislados, 111 de B. bassiana y tres de M.
anisopliae fueron seleccionados por su potencial como agentes de control
biolgico al ocasionar porcentajes de mortalidad al 80% en larvas de G.
mellonella. La densidad del aislado comercial de B. bassiana disminuy su
densidad en dos rdenes de magnitud de 107 a 105 esporas g-1 de suelo seco en
un lapso de ocho semanas y su presencia se relacion con el aumento en la
colonizacin de las races de maz por parte de los HMA. Las interacciones entre
los HMA y B. bassiana disminuyeron los efectos negativos de la rizofagia
provocada por P. vetula. La fertilizacin orgnica con rastrojo de maz no afect
las poblaciones de HEP y HMA, tampoco tuvo un efecto positivo sobre el
crecimiento del maz.

Palabras clave: Hongos entomopatgenos, Phyllophaga vetula, maz,


interacciones

Abstract
Research results on isolation of entomopathogenic fungi (EPF) obtained from soil
samples in three contrasting environmental features and management of maize
production systems are presented. The potential as biological control agents of the
isolates was evaluated in virulence tests at low density of spores (104 mL-1) of last
instar larvae of Galleria mellonella. Interactions between a commercial isolate of
Beauveria bassiana, third instar larvae of Phyllophaga vetula, arbuscular
mycorrhizal fungi (AMF) and organic fertilizer (maize stubble) in maize seedlings
were studied. A total of 343 isolates, of which 200 were of B. bassiana,
Metarhizium anisopliae 55 and 89 of Paecilomyces spp., was obtained. The largest
number of isolates (181) was recorded on a system with low maize production
inputs; in contrast, fewer isolated (17) was obtained from an intensive production

192
Njera et al., Interacciones hongos, gallina ciega, maz y fertilizacin

system. Statistically significant difference between the density of HEP and corn
production systems was recorded. One hundred fourteen, 111 of B. bassiana and
three of M. anisopliae were selected for their potential as biological control agents
to cause mortality rates 80% in larvae of G. mellonella. Density of commercial B.
bassiana isolate decreases by two orders of magnitude of 107-105 spores g-1 dry
soil over a period of eight weeks and their presence is associated with increased
colonization of maize roots by AMF. Interactions between HMA and B. bassiana
decrease the negative effects caused by P. vetula root feeding. The organic
fertilization with maize stubble not affect populations of EPF and AMF, neither had
a positive effect on the growth of maize.

Keywords: Entomopathogenic fungi, Phyllophaga vetula, maize, interactions

Introduccin
Una alternativa al uso de agroqumicos es el aprovechamiento de los
microorganismos benficos del suelo. De particular importancia son los
microorganismos asociados a la rizsfera y su relacin con la salud y nutricin
vegetal. Los microorganismos que habitan la rizsfera forman amplios rangos de
asociaciones mutualistas como las bacterias fijadoras de nitrgeno, los hongos
micorrzicos arbusculares (HMA), rizobacterias promotoras del crecimiento
vegetal, hongos entomopatgenos y otros con mltiples funciones como
Trichoderma spp. (Johansson et al., 2004; Raaijmakers et al., 2009).

El uso de agentes microbianos es cada vez es ms frecuente en sistemas de


manejo integrado de plagas como una alternativa al uso de insecticidas qumicos
de amplio espectro (Inglis et al. 2001; Lacey et al. 2001, Njera et al. 2006) ya que
el uso de stos microorganismos no ha registrado riesgos en su produccin y
aplicacin, debido a la especificidad de hospederos y a su baja cantidad de
metabolitos secundarios, entre los que destacan destruxinas, efrapeptinas,
beauvericinas y beauveriolidas (Strasser et al. 2000; Zimmermann, 2007).

Para una adecuada integracin de los microorganismos benficos a los


agroecosistemas, es muy importante conocer cmo afectan las prcticas agrcolas
a dichos microorganismos. Son reconocidos los impactos de prcticas agrcolas
en los microorganismos benficos, como por ejemplo en el caso de los HMA
(Larsen et al., 2007), pero se requiere mucha ms informacin sobre el tema para
poder integrar y manejar adecuadamente los microorganismos rizosfricos
benficos. La fertilizacin es una de las prcticas agrcolas con mayor impacto en
los microorganismos benficos de la rizsfera (Gryndler et al., 2007). Sin embargo,
falta informacin sobre el efecto de diferentes tipos y cantidades de fertilizantes,
tanto minerales como orgnicos. El objetivo general del proyecto es evaluar y
promover el uso de microorganismos rizosfricos benficos para la produccin de

193
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

maz y determinar su importancia en relacin a la salud, nutricin y calidad


nutritiva del cultivo, con nfasis en plagas rizfagas como la gallina ciega.

Materiales y mtodos
Seleccin de sitios de muestreo
Se seleccionaron tres sitios contrastantes en funcin de caractersticas
ambientales y sistema de produccin de maz. En el estado de Mxico, se trabaj
en un sistema de produccin tradicional, sin aplicacin de insumos qumicos y
siembra de maces nativos; en Guanajuato, con un sistema de produccin
intensivo en el uso de agroqumicos e hbridos comerciales de maz; y en
Michoacn, bajo un sistema de produccin semi-intensivo, con moderado uso de
agroqumicos y siembra de maces nativos. En cada estado se seleccionaron 3
parcelas a manera de repeticiones con el mismo tipo de manejo.

Toma de muestras
Se tomaron muestras de suelo rizosfrico asociado a plantas de maz. Los
muestreos se realizaron en tres etapas fenolgicas del cultivo (V6, floracin y
senescencia). Las muestras se colectaron en 5 puntos dentro de cada parcela
siguiendo un esquema de cinco de oros. Para extraer las muestras se us una
pala recta, con la cual se extrajeron las plantas junto con un cepelln de suelo
rizosfrico de aproximadamente 20x20x20. Las muestras fueron depositadas en
bolsas de plstico para transportarse y ser procesadas en laboratorio.

Cultivo y aislamiento de HEP en medio semiselectivo


De cada muestra se tomaron 100 g de suelo para formar una muestra
representativa de cada parcela. A esta muestra se le extrajeron pequeas rocas,
races, organismos vivos visibles y cualquier resto de materia orgnica. A partir de
esta muestra se formaron dos submuestras de 80 g para hacer suspensiones,
sembrar y tener as dos repeticiones por parcela. El suelo se licu con 720 ml de
agua destilada y 0.5 ml de dispersante (Tween al 0.01 %) durante 10 segundos.
Se tom 1 mL de esta solucin madre y se hicieron diluciones de 10 -1, 10-2 y 10-3.
A partir de las diluciones de 10-2 y 10-3 se sembr en cajas de Petri con medio
semiselectivo a base de PDA. Las cajas se incubaron durante nueve das en
obscuridad total a 26C, al trmino de los cuales se procedi a identificar y contar
el nmero de colonias de HEP.

Identificacin de HEP
Se realiz a partir de las caractersticas morfolgicas de las colonias y de la
observacin bajo microscopio ptico de sus conidiforos y conidias, para as
distinguir posicin, forma y color, siguiendo las claves de Alves (1986), Samson
(1981), Tanada y Kaya (1993), Rombach y Roberts (1989). Para la determinacin
de las caractersticas fsico-qumicas del suelo las muestras se enviaron al
Laboratorio Nacional de Fertilidad de Suelos y Nutricin Vegetal del INIFAP.

194
Njera et al., Interacciones hongos, gallina ciega, maz y fertilizacin

Preparacin de aislados para evaluacin


El material utilizado para la evaluacin de virulencia consisti en obtener
triplicados de 343 aislados de HEP nativos del estado de Mxico, Guanajuato y
Michoacn. Los triplicados fueron sembrados en medio de cultivo Papa Dextrosa
Agar (PDA) e incubados durante 7 das a 26 C. La cosecha de esporas se realiz
con asa bacteriolgica, agua destilada estril y dispersante (Tween 0.01%). De
cada aislado se efectuaron cinco diluciones (1x10 8-1x104) y un control con agua
destilada estril y dispersante. Para la evaluacin se tom la mayor dilucin (104
esporas mL-1) con el objeto de seleccionar aquellos aislados que a una baja
densidad de esporas mostraran porcentajes de infeccin y mortalidad igual o
mayor al 80%. La dilucin 1x108 esporas mL-1 se utiliz para reactivar los aislados
de HEP en larvas de ltimo estadio de G. mellonella ya que fueron aislados
directamente de suelo, la dilucin 1x105 esporas mL-1 se us para dar seguimiento
al proceso de infeccin de los aislados.

Densidad de esporas y bioensayos


La densidad de esporas se determin en cmara de Neubauer. La aplicacin de
tratamientos fue por contacto (5 minutos) de larvas de ultimo estadio G. mellonella
en una suspensin de 2 mL de aislado (Fig. 1). Para cada evaluacin se
seleccionaron 10 larvas. Una vez sometidas al tratamiento, las larvas se
depositaron en forma individual en cmara hmeda y se incubaron durante 6 das
a 26 C. Los recipientes se revisaron cada 48 horas para observar los sntomas de
infeccin y mortalidad de larvas. Una vez transcurridos los 6 das de evaluacin,
las larvas que presentaron infeccin fngica, se conservaron en refrigeracin a
3C en el banco de aislados de HEP del IIES-UNAM. Un duplicado del material se
encuentra depositado en el Laboratorio Nacional de Recursos Genticos
Microbianos del Centro Nacional de Recursos Genticos (CNRG) del INIFAP.

Figura 1. Aspectos del proceso de evaluacin de HEP. a) cosecha de esporas. b)


preparacin de diluciones. c) aplicacin del tratamiento por contacto.

195
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Interacciones
Se realizaron dos experimentos de tipo factorial, cuyos tratamientos estuvieron
distribuidos en un diseo experimental completamente al azar, en macetas bajo
condiciones de invernadero. En el primer experimento, los factores evaluados
fueron: a) suelo estril y no estril, b) B. bassiana (con y sin), c) rastrojo de maz
(con y sin); mientras que en el segundo se avaluaron: a) P. vetula (con y sin), b)
HMA nativos (con y sin) y c) B. bassiana (con y sin). El primer experimento incluy
ocho tratamientos con cuatro repeticiones para un total de 96 unidades
experimentales y el segundo ocho tratamientos y cinco repeticiones que dieron un
total de 40 unidades experimentales.

Colecta de Phyllophaga vetula


Durante la temporada de lluvias se colectaron larvas del tercer estadio de P, vetula
en cultivos de maz en el Ejido de Cantabria (Zacapu, Michoacn). Las larvas
fueron almacenadas individualmente en contenedores con turba y alimentadas con
zanahoria durante 40 das. Se seleccionaron aquellas larvas que no presentaron
sntomas de enfermedad y se identificaron con base en las claves dicotmicas de
Richter (1966), Morn (1983), Aragn y Morn (2004). Se eligi a los especmenes
identificados como P. vetula (Horn) dado que es la especie ms abundante y la
plaga ms importante en la Cinega de Zacapu (Njera-Rincn et al., 2003).

Inoculacin de microorganismos
La inoculacin de los microorganismos se llev a cabo antes de la siembra, en
suelo seco, esterilizado o no segn el tipo de experimento, lo cual permiti mezclar
homogneamente los componentes. B. bassiana se obtuvo a partir de un producto
comercial con una presentacin en polvo y se coloc en el sustrato a una
densidad inicial de 1x107 esporas g-1 de suelo seco, cantidad que ha demostrado
ser efectiva para infectar y matar insectos (Senthilraja et al., 2015). Previo a la
inoculacin se realizaron pruebas de viabilidad de esporas, que resultaron ser
mayores al 85%. En el caso de los HMA nativos, en el experimento 1 no se
esteriliz el suelo, de tal manera que permanecieran los HMA nativos, as como
los microorganismos del suelo. En segundo experimento, todas las macetas tenan
10% del sustrato con suelo no estril, y slo en los tratamientos sin HMA, este
sustrato se diluy en 200 mL de agua estril y se filtr con una malla de 20 y 40
m de apertura de poro, con lo que se permiti la filtracin de microrganismos
nativos del suelo, pero se evit la inoculacin de esporas de HMA.

Siembra y fertilizacin de experimentos


Se sembr la variedad de maz hbrido DK-2042 en macetas de 1L. El sustrato
consisti en una mezcla de arena de ro y suelo arcilloso de un campo de maz en
proporcin 1:1. Antes de la siembra se aplicaron los siguientes fertilizantes
minerales al sustrato de manera bsica (con excepcin de fsforo para promover
el crecimiento de los HMA): sulfato de potasio (25 g/L), cloruro de calcio
dihidratado (25 g/L), micronutrientes (sulfato de cobre, sulfato de zinc, sulfato de
manganeso, sulfato de cobalto, sulfato de magnesio, molibdato de sodio). Dos

196
Njera et al., Interacciones hongos, gallina ciega, maz y fertilizacin

semanas despus de la siembra se inici la aplicacin semanal de 30 mg de N


como NH4NO3 por maceta, con un total de 150 mg de N. Las macetas se
mantuvieron con un riego diario al 80% de capacidad de campo dentro de un
invernadero. En el experimento uno se adicion rastrojo de maz estril al 0.05%
de la masa del sustrato.

Cosecha de experimentos
El experimento uno estuvo subdividido en tres grupos (cada uno con ocho
tratamientos) los cuales se cosecharon a la segunda, cuarta y octava semana. En
el segundo experimento se colocaron 2 larvas de tercer estadio de P. vetula a la
tercera semana despus de la siembra y se cosech en la sptima semana.

Persistencia de Beauveria bassiana en suelo


Se pesaron 4g de suelo y se diluyeron en 36 mL de agua estril en un tubo tipo
Falcon con capacidad de 10 mL, la muestra se agit por un lapso de 2 minutos y
se tom una alcuota de 1 mL que fue transferida a otro tubo Falcon. En cada tubo
se agreg previamente 9 mL de agua destilada, con el objetivo de efectuar
diluciones seriadas (10-2, 10-3, 10-4 y 10-5). Una vez hechas la diluciones, en
cmara de flujo laminar se sembraron 100 L de esta suspensin en una caja Petri
con medio de cultivo semiselectivo para B. bassiana. La siembra de cada dilucin
se realiz por duplicado y las muestras se incubaron durante nueve das en
oscuridad a 26C y se procedi a contar el nmero de colonias que se expresaron
en UFCg-1 de suelo seco. La humedad del suelo se determin mediante la
diferencia de pesos antes y despus de un secado del sustrato en horno durante
72 horas a 80 oC (Kessler et al., 2003).

Colonizacin de HMA
El primer paso para determinar la colonizacin de HMA fue la tincin de races. El
procedimiento utilizado es una modificacin de la tcnica de Phillips y Hayman
(1970) y consisti en aclarar 2g de races con una solucin de KOH al 10% en
bao Mara por 20 minutos a 90C, posteriormente las muestras fueron colocadas
en perxido de hidrgeno (H2O2) por 20 minutos a temperatura ambiente y
finalmente se tieron con azul tripano al 0.05% por 5 minutos a 90C en bao
Mara. Las races teidas se almacenaron en frascos de plstico con glicerol. El
conteo de vesculas y arbsculos en el crtex de la raz se realiz por el mtodo
de lnea-intercepto (Giovannetti y Mosse, 1980) basado en la presencia-ausencia
de estructuras micorrzicas en el crtex de las races que interceptan sobre las
lneas de una cuadrcula (1x1 cm) dibujada en la caja Petri, en la cual se coloca la
muestra. Para el conteo se utiliz un microscopio estereoscpico (Marca Olympus
SZX7, modelo Micros-AmScope) con aumento 40X.

Anlisis estadsticos
En el aislamiento de HEP, la densidad se calcul como unidades formadoras de
colonias por gramo de suelo seco. Los anlisis estadsticos se llevaron a cabo con
el programa Statgraphics Centurion XVI (v. 16.1.17). Para el caso de las

197
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

interacciones, se realizaron anlisis de varianza factoriales de 2 y 3 vas, con un


nivel de significancia de 0.05, con el programa StatGraphics Centurion XV.II. Las
diferencias entre los tratamientos fueron analizados por la prueba LSD de rangos
mltiples. La homogeneidad de varianza fue verificada mediante la prueba de
Bartlett. Los datos de colonizacin de HMA fueron transformados mediante la
funcin arcoseno.

Resultados y discusin
HEP y sistemas de produccin de maz
Se obtuvo un total de 343 aislados. El estado de Mxico, con un sistema de
produccin tradicional de maz, registr el mayor nmero (181), seguido de
Michoacn (145) y, finalmente, Guanajuato (17), con un sistema de produccin
intensivo. M. anisopliae estuvo ausente en el estado de Mxico y Guanajuato
(figura 2). La especie ms abundante fue B. bassiana; la menos abundante M.
anisopliae (figura 3).

Figura 2. Nmero de aislados por Figura 3. Abundancia relativa de los


especie y Estado. HEP.

La densidad de Unidades Formadoras de Colonias (UFC) por gramo de


suelo seco para cada especie de HEP, sitios de muestreo y etapas fenolgicas del
maz se muestra en las figuras 4, 5 y 6. De acuerdo a los anlisis de varianza para
cada especie se encontraron diferencias estadsticamente significativas entre
sitios y, nicamente en el caso de B. bassiana, se encontr una diferencia
estadsticamente significativa por etapa fenolgica. No se encontraron diferencias
estadsticamente significativas en la interaccin entre sitio y etapa. Los valores de
P 0.05 se ilustran en el cuadro 1.

Con base en la prueba de comparacin de medias LSD, la figura 7 muestra


la diferencia entre tratamientos, tomando como referencia el sitio. Debido a que las
prcticas agrcolas tienen impacto en la formacin de las comunidades
microbianas del suelo (Bajsa et al., 2013) se podra inferir que el estado Mxico
present mayor abundancia de HEP debido a las prcticas tradicionales (sin uso
de insumos qumicos y siembra de variedades criollas). En cambio, en

198
Njera et al., Interacciones hongos, gallina ciega, maz y fertilizacin

Guanajuato, con un sistema de produccin intensivo, basado en el uso de


insumos qumicos y variedades de maz mejorado, se encontr la menor
abundancia de HEP. Muchos estudios han concluido que los fungicidas, y en
algunos casos los herbicidas, pueden reducir significativamente la germinacin y
el desarrollo de los HEP (Samson et al., 2005; Yez y France, 2010;
D'Alessandro et al., 2011). Los fungicidas son ms perjudiciales para los HEP. La
toxicidad de los fungicidas para los HEP puede variar por principio activo y la
especie de inters (Klingen et al., 2002). Adems, los insecticidas pueden ser
indirectamente perjudiciales para los HEP cuando sus potenciales hospederos son
eliminados de un agroecositema.

Figura 4. UFC de B. bassiana en sitios de Figura 5. UFC de M. anisopliae en sitios de


muestreo y etapas fenolgicas del maz. muestreo y etapas fenolgicas del maz.

Figura 6. UFC de Paecilomyces spp. en sitios de Figura 7. UFC por especie de HEP en cada
muestreo y etapas fenolgicas del maz. sitio de muestreo.

Potencial de HEP como agentes de control biolgico


De la evaluacin de 343 aislados de HEP (B. bassiana, M. anisopliae y
Paecilomyces spp.) como agentes de control biolgico, 114 registraron
porcentajes de infeccin y mortalidad igual o mayor al 80% a los 6 das despus
de la aplicacin del tratamiento (1x104 esporas mL-1) en larvas de ltimo estadio

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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

de G. mellonella. De stos, 111 aislados (32.36%) del total, correspondieron a B.


bassiana y tres aislados fueron de M. anisopliae (0.87%), los aislados de
Paecilomyces spp., no ocasionaron infeccin y mortalidad de larvas. Es
interesante mencionar que el 99% de los aislados de B. bassiana con potencial
como agentes de control biolgico fueron aislados de suelo del estado de Mxico y
nicamente el 1% de Michoacn.

Cuadro 1. Valores de P 0.05 obtenidos del anlisis de varianza.

B. bassiana M. anisopliae Paecilomyces spp.


Factor
A:Sitio 0.0038 0.0000 0.0000
B:Etapa 0.0000 0.9748 0.3986
Interaccin AxB 0.0802 0.9986 0.8892

Interacciones entre HEP, HMA, gallina ciega, fertilizacin y plntulas de maz


La presencia de los microorganismos del suelo, incluidos los HMA, fueron un
factor determinante para el desarrollo de la biomasa vegetal. Por el contrario, ni la
presencia de B. bassiana ni la adicin de rastrojo de maz influyeron en esta
variable (cuadro 2).

Cuadro 2. Valores de probabilidad (p) asociados a los anlisis de varianza


(ANOVA) de tres vas, a las dos, cuatro y ocho semanas del experimento (n=4)
para determinar los efectos del suelo, B. bassiana y rastrojo de maz sobre las
variables de respuesta: peso seco parte radical (PSPR), peso seco parte area
(PSPA), peso seco total (PST) y la relacin PSPR/PSPA. S= Suelo, Bb= B.
bassiana, MO= materia orgnica (rastrojo de maz).

En ste experimento, la inoculacin del aislado comercial de B. bassiana a


una densidad inicial de 107esporas por g-1 no afect la biomasa vegetal, lo que
resalta su importancia como agente de control biolgico de plagas sin afectar el

200
Njera et al., Interacciones hongos, gallina ciega, maz y fertilizacin

crecimiento de la planta de maz, situacin que contrasta con otros resultados de


investigacin, donde se relaciona a B. bassiana como probable promotor del
crecimiento vegetal (Vega et al., 2009).
A la octava semana, la colonizacin de HMA nativos fue mayor en los tratamientos
en los que se inocul B. bassiana (cuadro 3 y fig. 8).

Cuadro 3. Valores de probabilidad (p) asociados al anlisis de varianza (ANOVA)


de tres vas (n=8) a las dos, cuatro y ocho semanas de iniciado el experimento
(n=4), para determinar el efecto del suelo, B. bassiana, y rastrojo de maz sobre
las variables de respuesta: colonizacin de HMA y densidad en el suelo de B.
bassiana. S= Suelo, Bb= B. bassiana; MO= Materia orgnica (rastrojo de maz).

Factores principales Variables


% HMA UFC Bb g-1
Semanas 2 4 8 2 4 8
S - - - *** *** *
Bb 0.205 0.132 *** - - -
MO 0.085 0.457 0.160 0.838 0.591 0.576
S x Bb - - - - - -
S x MO - - - 0.827 0.585 0.780
Bb x MO 0.017 0.999 0.444 - - -
S x Bb x MO - - - - - -
*p= 0.05, ***p= 0.01

Figura 8. Colonizacin total (%) por HMA en presencia y ausencia de materia


orgnica (MO) y de B. bassiana. Datos analizados con la prueba LSD de mltiples
rangos (p<0.05) donde las letras hacen referencia a diferencias significativas y las
barras representan el error estndar.

La densidad de B. bassiana disminuy de 107 hasta 105 conidios g-1 en ocho


semanas. En los tratamientos con suelo esterilizado la disminucin de la densidad
de B. bassiana fue menor en comparacin con las plantas con suelo no estril

201
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

(esto es, con microorganismos rizosfricos y los HMA) (cuadro 3). La materia
orgnica no afect a las poblaciones del HEP ni la colonizacin de los HMA
nativos, del mismo modo que tampoco se observ incremento en el crecimiento
del maz.

Por otra parte, el anlisis de varianza mostr que los HMA, B. bassiana y P.
vetula fueron importantes en la determinacin de la biomasa vegetal, adems,
hubo interaccin entre estos (cuadro 4). Mientras que el efecto de los HMA tuvo un
efecto principalmente en la parte area, B. bassiana lo tuvo en la raz de la
plntula, y el de herbivora fue evidente en ambas partes de la planta.

Cuadro 4. Valores de probabilidad (p) asociados a los anlisis de varianza


(ANOVA) (n=5) para determinar los efectos de P. vetula, B. bassiana y HMA sobre
las variables de respuesta: peso seco parte radical (PSPR), peso seco parte area
(PSPA), peso seco total (PST) y el radio PSPR/PSPA. HMA= hongos micorrzicos
arbusculares, Bb= B. bassiana, Pv= P. vetula

Factores Variables
principales
PSPR (g) PSPA (g) PST (g) PSPR/PSPA
HMA 0.288 *** *** ***
0.391Bb * 0.134 * 0.391
Pv*** *** *** *** ***
HMA 0.227x Bb 0.294 0.609 0.352 0.227
HMA x Pv0.072 0.276 0.129 0.909 0.072
Bb x Pv0.068 0.234 0.079 0.856 0.068
HMA x Bb x Pv * * *** ***
*p 0.05; ***p 0.01

La presencia de B. bassiana se relacion a los tratamientos con mayor


biomasa de races. En tanto que la herbivora de dos larvas por maceta disminuy
el PSPR. Los HMA no influyeron en la determinacin de esta variable, sin
embargo, los HMA interactuaron sinrgicamente con B. bassiana y contribuyeron a
mantener un crecimiento mayor de las races, en presencia de P. vetula.

Los HMA nativos contribuyeron al aumento significativo del PSPA, mientras


que P. vetula lo disminuy y B. bassiana no tuvo efecto. Es notable que para esta
variable es ms evidente la influencia de los HMA, adems de que en los
tratamientos donde no hubo HMA, la falta aparente de respuesta a los otros
factores estudiados (B. bassiana y P. vetula) sea consecuencia de falta de P
(presente en bajas concentraciones en el suelo), que acta como recurso
limitante, por lo que la planta ya no puede crecer ms all de un umbral.

Con respecto al PST y a la relacin PSPR/PSPA, los HMA tambin tuvieron


un efecto positivo principalmente en la parte area y B. bassiana en la raz. P.
vetula tuvo un efecto negativo sobre las plantas.

202
Njera et al., Interacciones hongos, gallina ciega, maz y fertilizacin

Conclusiones
Los HEP se encuentran asociados a los sistemas de produccin de maz, pero la
ocurrencia de especies y densidad fluctu en funcin del tipo de manejo y
localidad.

En el sistema de produccin de maz con bajos insumos se registr la mayor


cantidad de aislados, los cuales tuvieron un alto potencial como agentes de control
biolgico

Los resultados de seleccin de HEP son preliminares, cada aislado


seleccionado deber evaluarse en insectos plaga, en principio, con hbitos
edafcolas como la gallina ciega y diabrtica que con frecuencia ocasionan
daos considerables en agroecosistemas maz en agroecosistemas maz de
Michoacn, Guanajuato y Estado de Mxico.

Las interacciones entre HMA y B. bassiana disminuyeron los efectos


negativos de la herbivora de P. vetula sobre la biomasa vegetal. B. bassiana fue
promotor de la colonizacin de los HMA, quienes en todos los experimentos fueron
importantes en el desarrollo y nutricin del maz.

El dao provocado por el tercer estadio de P. vetula estuvo determinado por


el nmero de larvas y redujo la biomasa vegetal.

Se resalta la importancia de estudiar las interacciones microorganismo-


insecto-planta en su complejidad, donde se tome en cuenta la relacin entre las
especies, su comportamiento y sus funciones ecolgicas. Observamos que B.
bassiana podra tener una funcin adicional a su papel como entomopatgeno.

Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologa (CONACYT), por el financiamiento al
proyecto de investigacin Importancia de los microorganismos benficos de la
rizsfera en la produccin sustentable del maz (con clave T2012-179319) del
cual esta investigacin form parte.

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PRIMER REPORTE DE HONGOS NEMATFAGOS CONTRA
Meloidogyne spp, EN EL NORTE DE SINALOA, MXICO.

Juan Fernando Snchez Portillo1*


Gabriel Antonio Lugo Garca1
Manuel Mundo Ocampo2
lvaro Reyes Olivas1
Irma De Ley Tandingan2
J. Ole Becker2

1Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte


Universidad Autnoma de Sinaloa 81110
Juan Jos Ros, Ahome, Sinaloa

2Departament of Nematology
Universidad de California
900 University Ave. 92521

*sanchezjfer@gmail.com

_______________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 207-226. ISBN: 978 607 525
103 5
__________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
La produccin de diversos cultivos hortcolas en el Norte de Sinaloa est siendo
limitada por el ataque del Nematodo Nodulador Meloidogyne spp.; la bsqueda
de alternativas para el manejo de este fitoparasito surge como respuesta a esta
problemtica. La aplicacin de hongos nematfagos se ha reportado como una
posible medida de control biolgico, principalmente cuando se utilizan poblaciones
nativas. Este trabajo tiene como objetivo la busqueda e identificacin de algunas
poblaciones de hongos nematfagos existentes en suelos del Valle del Fuerte,
Sinaloa, donde se producen cultivos de pimiento morrn en condiciones
protegidas y susceptibles a Meloidogyne spp. El estudio se realiz de enero 2013
a julio 2014 en cuatro zonas productoras de chile c.v. Lorca Bell Pepper del Valle
del Fuerte, donde se recolectaron muestras de suelo, las cuales fueron
procesadas mediante los mtodos embudo de Baermann y espolvoreado en placa
(Agua-agar). Para purificar y seleccionar hongos nematfagos, los aislamientos
se transfirieron a placas con agar harina de maz, identificndose las estructuras
morfolgicas para el diagnstico a nivel gnero. Se identificaron a los gneros:
Arthrobotrys, Dactylella, y Nematoctonus, clasificados por sus mecanismos de
ataque a los nematodos: 1) nematodo-trampeo utilizando trampas adhesivas o de
hifas mecnica, 2) el uso de hongos endoparsitos sus esporas y 3) Parsitos
invasores respectivaente.

Palabras clave: Hongos nematfagos, Dactylella, Arthrobotrys, Nematoctonus.

Abstract
The production of several horticultural crops in the north of Sinaloa, Mxico, is
being limited by the presence of "Root knot nematode" Meloidogyne spp. The
search for alternatives for the management of this parasite includes the use of
nematodes trapping fungi. The isolation and identification of native nematophagous
fungi in the Valle del Fuerte, Sin., is the objective of this research. The study was
conducted between January 2013 and July 2014. Soil samples from four producing
regions Bell Pepper chile c.v. Lorca, , were processed by Baremann funnel method
and sprinkling plate (water-agar). To purify and select nematophagous fungi
isolates were transferred to agar plates with corn meal agar, identifying
morphological structures for the diagnosis of gender level. Were identified three
species of nematophagous fungi: Dactylella, Arthrobotrys y Nematoctonus.
classified by their mechanism of attacking nematodes : 1) nematode - trapping
using mechanical or adhesive traps hyphae , 2) the use of fungal spores and
endoparasites 3) invading parasites.

Keywords: Nematophagus fungi, Dactylella, Arthrobotrys, Nematoctonus.

208
Snchez et al., Hongos nematfagos contra Meloidogyne spp, en Sinaloa, Mxico

Introduccin
El cultivo de pimiento morrn (Capsicum annuum L.) es una de las actividades
ms importantes en el sector hortcola de Mxico; en el ao 2014 nuestro pas
ocup el segundo lugar a escala mundial por superficie cultivada (129,839.08 ha) y
el dcimo lugar en rendimiento de fruto (21.13 tha-1), la produccin alcanzada en
ese ao fue de 2,630,975.12 t (SIAP-SAGARPA, 2014). Este tipo de chile, tambin
conocido como chile dulce o Bell, tiene importancia econmica especialmente en
los estados de Sinaloa, Sonora y Baja California Sur porque exportan la
produccin; mientras que al mercado nacional lo abastecen principalmente Sinaloa
y Morelos. En el cierre de la temporada 2006-2007 se exportaron 214,476 t, con
valor de 226,226,537 dlares americanos (CIDH, 2007).

La riqueza y variedad de vida en el suelo y en la materia orgnica, junto con


asociaciones fsicas muy estrechas entre los diferentes grupos de
microorganismos, ha conducido al desarrollo de asociaciones depredadoras o
parasticas. Entre stas, una de las ms fascinantes, es la relacin que existe
entre los nematodos y los hongos depredadores (Barron,1977). Se conocen
aproximadamente 150 especies de hongos que atacan nematodos.

Los hongos nematfagos han sido considerados dentro de los principales


enemigos naturales de los nematodos, aunque tambin estos a su vez estn
sujetos a un gran nmero de antagonistas naturales que ocasionan una fungistasis
del suelo, que impide que los hongos germinen y proliferen de una forma ilimitada
(Lockwood,1964).

Grnvold et al. (1996) lo define en base al control biolgico aplicado: Es un


mtodo ecolgico diseado por el hombre para disminuir la poblacin de parsitos
o plagas a densidades subclnicas aceptables o mantener esas poblaciones a
niveles no dainos usando antagonistas vivos.

El control biolgico es solo una herramienta de control que no pretende


eliminar a los organismos blanco; sino solamente disminuir sus poblaciones, por
lo que no puede ser usado como un substituto de la quimioterapia, lo que intenta
este sistema es mantener niveles bajos de parasitismo en las plantas promovido
por la interaccin entre el patgeno y el antagonista. El reto es demostrar que los
hongos nematfagos y sus metabolitos pueden ser aplicados exitosamente en el
control de de fitonematodos con los beneficios sobre los costos de produccin.

Los hongos nematfagos son organismos del suelo que poseen la capacidad
de transformar sus micelios en trampas especializadas para capturar y destruir
nematodos ya sea en el suelo o en las heces de los animales (Barron et al., 1997)
(Figura 1). Las trampas producidas por los hongos nematfagos pueden ser de
diversos tipos dependiendo del gnero y especie que se traten y que se describen
acontinuacin:

209
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

a) Botones adhesivos: Son estructuras en forma de pequeos bulbos o botones


que producen una sustancia adhesiva en donde los nematodos son capturados e
inmovilizados.

b) Ramas o dedos adhesivos: Son estructuras en forma de columnas o dedos


adhesivos. Los nematodos son capturados por adhesin a las ramas.

c) Anillos simples: Estos anillos son rganos pasivos y su dimetro es de un


calibre similar al de la mayora de los nematodos del suelo. Los nematodos son
capturados por el deslizamiento a travs del anillo, el cual entra a presin
alrededor su cuerpo.

d) Redes adhesivas escalariformes: Son estructuras que inician su desarrollo al


igual que las ramas o columnas adhesivas pero se anastomosan en su parte
superior. Los nematodos son capturados por adhesin.

e) Redes adhesivas: Son redes adhesivas de anillos tridimensionales. Los


nematodos son capturados en dichas redes. Estos rganos de captura son los
ms comunes, secretando una capa de sustancia adhesiva en su superficie.

f) Anillos constrictores: Estn formados por tres clulas que se hinchan cuando
un nematodo penetra en el interior del anillo.

Figura 1. Aspecto de rganos de captura de hongos nematfagos. a) Botn


adhesivo; b)Ramas o dedos adhesivos; c) Botn simple; d) Redes escalariformes;
e) Redes tri-dimensionales; f) Anillos constrictores. (Tomado de Mendoza y Valero,
2009)

210
Snchez et al., Hongos nematfagos contra Meloidogyne spp, en Sinaloa, Mxico

Los hongos nematfagos para su estudio se dividen en cuatro grupos


dependiendo de su modo de infectar nematodos como se describe a continuacin
en:

1.- Hongos atrapadores de nematodos: Estos hongos forman diversos tipos de


rganos de captura a partir de la especializacin de sus hifas. Son medios o
buenos saprotrofos, y en muchos casos la formacin de las trampas debe ser
inducida por los propios nematodos. Hay dos mecanismos diferentes en la funcin
de las trampas: adhesivos y mecnicos (Nordbbring-Hertz et al., 1988). Sea cual
sea el mecanismo, el hongo penetra la cutcula del nematodo por la trampa
formando el bulbo de infeccin dentro del nematodo, a partir del cual las hifas
trficas crecen dentro del cuerpo y digieren sus contenidos (Jansson and
Nordbbring-Hertz, 1988). Dentro del cuerpo y digieren sus contenidos (Jansson
and Nordbbring-Hertz, 1988). Dentro de los gneros ms comnmente estudiados
de hongos atrapadores de nematodos son (Van Oorschot, 1985, Rubner, 1996) y
(Campos et al., 2009).

2.- Hongos endoparsitos o endozoicos: Los hongos endoparsitos utilizan sus


esporas para infectar nematodos. Estos hongos son a menudo parsitos obligados
de nematodos, y fuera del cuerpo infectado del nematodo aparecen slo como
estructuras de diseminacin. Las esporas de estos hongos pueden ser zoosporas
mviles (Catenaria spp.), que se enquistan sobre el nematodo adhirindose a l y
penetrando la cutcula, conidios adhesivos (Drechmeria coniospora) o conidios
que son ingeridos (Harposporium spp.) por los nematodos bacterifagos
(Barron,1977).

3.- Hongos parsitos de huevos: Estos hongos infectan estadios no mviles


(huevos) de nematodos. Producen apresorios que son estructuras de infeccin en
los extremos de las hifas que se adhieren a la cubierta del huevo. La cubierta del
huevo es penetrada por el hongo y el contenido es digerido. (Barron, 1977). Los
gneros ms comunes de este grupo son Pochonia (=Verticillium spp., y
Paecillomyces spp.).

4.- Hongos productores de toxinas: El hongo ms comn de este grupo es el


descomponedor de madera Pleurotus ostreatus (seta yesquera) y otros Pleurotus
spp. Las hifas de estos hongos unos "tallos" cortos que contienen una gota de
toxina. Tras ponerse en contacto con la toxina, el nematodo es rpidamente
inmovilizado y las hifas del hongo crecen quimiotrpicamente (dirigidas) a travs
de la boca del nematodo, que como en el caso de los anteriores hongos
nematfagos, es digerido.

El control biolgico de nematodos a travs de hongos nematfagos es una


alternativa prometedora para el manejo de los parsitos de plantas (Duponnois et
al., 2001; Sorbo et al., 2003; Singh et al., 2007), por lo tanto se han realizado
estudios extensos de su taxonoma, filogenia, biologa y ecologa (Cooke 1963;

211
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Kerry 1987; Sayre y Walter 1991; Sikora 1992; Morton et al., 2004; Dong y Zhang
2006). Los hongos nematfagos son considerados un grupo importante de
microorganismos del suelo que pueden (reducir?) las poblaciones de nematodos
parsitos de las plantas y animales. Estos hongos se clasifican en cuatro grupos
demanera general con base a los mecanismos de ataque a los nematodos, 1.-
Hongos atrapadores de nematodos: estos utilizan ndulos o hifas para la
formacin de rganos de captura , pertenecen a un grupo de ascomicetos
asexuales con especies definidas por su tipo de dispositivos de captura (Scholler
et al., 1999; Li et al., 2005; Yang y Liu, 2006; Yang et al., 2007) 2.- Hongos
endoparsitos, los cules utilizan esporas para infectar al nematodo, 3.- Los
hongos que utilizan las puntas de sus hifas para invadir hembras y huevecillos y
4.- Hongos productores de toxinas que inmovilizan a los nematodos (Kendrick,
2001; Liu et al., 2009).

El control qumico sigue utilizndose como la opcin ms rpida para


enfrentar los problemas fitosanitarios con nematodos. Sin embargo, las
implicaciones ambientales son un tema muy discutido actualmente y, ante este
panorama, el control biolgico surge como una alternativa promisoria para el
control de patgenos y plagas incluidos los nematodos fitoparsitos. Los hongos
nematfagos son habitantes del suelo que utilizan sus esporas o micelio para
infectar nematodos vermiformes (Capstrick et al, 1957). Se les encuentra en
diferentes tipos de sustratos y son capaces de sobrevivir en condiciones climticas
o nutricionales extremas en diferentes regiones geogrficas del mundo (Gray y
Soh, 1989). Su abundancia vara de 1.8 a 150 propgulos por gramo de suelo y
esto obedece principalmente a la cantidad de materia orgnica, contenido de
agua, tipo de suelo, temperatura y presencia de nemtodos hospederos (Persmark
y Jansson, 1997).

Por otra parte, los antagonistas de los nematodos han sido agrupados en un
amplio rango de organismos en sus diversos hbitats en la naturaleza estn
formados por una gran variedad de organismos que forman complejos biolgicos
que de una o de otra forma interactan entre s formando asociaciones biolgicas
que juegan un importante papel en el reciclaje de nutrientes. El suelo es un
complejo orgnico e inorgnico formado una mezcla de partculas minerales,
orgnicas y una gran variedad de microorganismos, como bacterias, hongos,
algas y protozoarios unicelulares; adems de una diversidad de pequeos
animales como nematodos, caros, colmbolos (Tribe, 1980; Mendoza de Gives,
1999; Hajek, 2004) que forman microsistemas biolgicos diversos. Estos
microorganismos habitan el suelo en cantidades extraordinarias pudiendo llegar a
encontrarse que en unos cuantos gramos de sustrato podemos encontrar hasta
millones de individuos(Barron, 1977).

En general los nematodos se encuentran compartiendo el mismo hbitat


(suelo) con un grupo de organismos que actan como enemigos naturales con
quienes tienen que entablar una intensalucha biolgica para poder subsistir

212
Snchez et al., Hongos nematfagos contra Meloidogyne spp, en Sinaloa, Mxico

(Hajek, 2004).

En los ltimos aos se ha estado investigando la posibilidad de utilizar las


diversas asociaciones biolgicas que ocurren en la naturaleza entre los
nematodos parsitos e individuos de diferentes especies con la finalidad de llegar
a establecer su uso potencial para el control de las parasitosis gastrointestinales.

Dentro de los principales enemigos naturales de los nematodos en el suelo


que han sido identificados, se encuentran los nematodos canbales o nematodos
depredadores de nematodos (Bilgrami and Brey, 2008) que dependiendo del
grupo taxonmico al que pertenezcan pueden capturar a su presa con una ancha
cavidad bucal armada de dientes filosos que actan como cuchillas desgarrando a
sus presas para alimentarse de sus tejidos y a los que se les ha clasificado como
Diplogastridos (Vzquez de Jess, 2009).

Existe otro grupo de nematodos depredadores provistos de una lanceta muy


grande que acta como aguja hipodrmica que es encajada en el cuerpo de sus
presas para succionar el contenidocorporal a este grupo de nematodos canbales
se les ha clasificado como Monnquidos (Rodrguez Esparza, et al., 2007).

Hasta ahora la mayora de estudios con nematodos depredadores han sido


enfocados hacia el control de nematodos parsitos de importancia agrcola y
existen muy pocos trabajos con estos organismos con un enfoque hacia el control
de nematodos parsitos del ganado.Sin embargo, podran llega a ser organismos
potenciales de control de parsitos de animales. Otros organismos antagnicos de
nematodos han sido estudiados como posibles agentes biolgicos de control como
las bacterias Pasteuria penetrans (Mendoza de Gives et al., 1999) y Bacillus
thuringiensis (Lpez Arellano et al., 2006) y caros nematfagos (Bilgrami and
Tahseen, 1992) aunque hasta ahora estos organismos hasta ahora siguen an en
etapa de experimentacin.

Jansson y Lopez-Llorca (2001) afirman que de una a cinco especies de


hongos nematfagos, son recuperadas de una muestra de suelo. Dentro del
amplio grupo de hongos nematfagos, los ms importantes en la regulacin de
poblaciones de nematodos son algunas especies de los gneros: Arthrobotrys,
Dactylella, Dactylellina, Gamsylella, Drechslerella, Monacrosporium,
Monacrosporiella, Nematoctonus, Stylopage, Stropharia, Didymozoophaga (Chen
y Dickson, 2004). Desde la descripcin de Arthobotrys oligospora por Zopf en
1988 se han realizado muchos estudios acerca de la taxonoma, ecologa y
fisiologa de estos hongos. Ms de 200 especies de hongos nematfagos han sido
descritas; y se conderan como un grupo con un alto potencial para ser usadas
como agentes de control biolgico para la supresin de nematodos fitoparsitos
(Qadri, 1989; Qadri y Seleh, 1990; De Leij y Kerry, 1991; Khan y Akram, 2000;
Kerry, 2000). El presente estudio contribuye al conocimiento de hongos
nematfagos y representa el primer reporte de varios aislamientos obtenidos en el

213
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

norte de Sinaloa. Adems, esta aportacin sienta las bases para el estudio de
alternativas de manejo agroecolgico de Meloidogyne spp en la zona.

Materiales y mtodos
Zona de estudio
El trabajo fue realizado en el Valle del Fuerte, Sinaloa (Figura 2). El Valle del
Fuerte, est ubicado en el noroeste del estado de Sinaloa. Sus coordenadas son
2547'00 latititud norte y 10800'00 longitud oeste. Tiene una altitud de 10 msnm.
El Ro Fuerte es de uno de los recursos hidrolgicos ms importantes de la
vertiente del Pacifico Norte, cuyo origen se localiza en la Sierra Tarahumara,
formado por la confluencia de los ros Verde y Urique, y desemboca en el Golfo de
California Se han construido canales de riego para llevar las aguas del Ro Fuerte
a toda la regin, ayudando as a que se desarrolle la agricultura. Su rea de
cuenca, estimada por la Secretara de Agricultura y Recursos Hidrulicos, es de
33 mil 590 kilmetros cuadrados y escurre un volumen de agua promedio de 4,838
millones de metros cbicos. (Semarnat, 2016).

Procedimiento de Muestreo
Las muestras de suelo fueron colectadas de la rizosfera en reas naturalmente
infestadas por el complejo de especies de Meloidogyne, durante el ciclo agrcola
2013-2014 primavera verano (P-V) y otoo invierno (O-I). Los invernaderos a
muestrear se eligieron tomando en cuenta dos factores: 1.- Produccin bajo
condiciones de invernadero casa sombra y 2.- Productores cooperantes para
realizar y seleccionar los sitios de muestreo. Cada muestra compuesta consisti
de 2.5 kg., de suelo, las etapas de muestreo en el cultivo se definieron de
acuerdo con los estados de desarrollo vegetal: (0-30ddt-trasplante) inicial, (60 y
90ddt-madurez de fruto) intermedio y (120ddt-cosecha) final del cultivo. Los ejidos
seleccionados son los siguientes: Las Panguitas (2554'56.65"N 10850'16.70"O),
Campo 35 (2549'32.02"N 10854'20.77"O), Jiquilpan (2547'41.4"N
10855'52.8"O) y Estacin Bamoa (2550'11.33"N 10854'37.20"O). El cultivo de
chile en estas zonas se caracteriza por realizarse en condiciones protegidas
cuyos sitios agrcolas se encontraron establecidos con chile c.v. Lorca Bell pepper
susceptible a Meloidogyne spp.

Se realizaron 20 visitas de campo. Para el aislamiento de larvas parasitadas


y hongos nematfagos del suelo se delimitaron en cada malla sombra y para cada
sitio de estudio, reconocidas con problemas del nematodo agallador; en los sitios
seleccionadas se establecieron dos reas de muestreo de 140 m 2, separadas
entre si por una distancia de 1.60 metros, con la ayuda de una barrena modelo LS
Soil Sampler de 91.4cm con un tubo de muestreo de 27.5 cm se colectaron 25
submuestras en zig-zag dentro del rea con problema del nematodo agallador, a
una profundidad de 25 cm, obteniendo en promedio de 2 a 2.5 kg de suelo por
muestra compuesta almacenadas en bolsas de polietileno en el interior de una

214
Snchez et al., Hongos nematfagos contra Meloidogyne spp, en Sinaloa, Mxico

hielera debidamente etiquetadas y trasladadas al Laboratorio de Nematologa de


la Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte de la Universidad Autnoma de
Sinaloa, para procesarlas. Se determinaron las coordenadas geogrficas en cada
invernadero tipo casa sombra mediante un geoposicionador marca Etrex Garmin.

Figura 2. Sitios de muestreo para la identificacin de hongos nematfagos de las


regiones productoras chile Bell Pepper en el Norte de Sinaloa. (Fuente: Google
Earth 2015).

Recolecta de nematodos parasitados y hongos nematfagos


Se recolectaron muestras de suelo de la raz del cultivo de chile c.v. Lorca Bell
Pepper dentro reas naturalmente infestadas por el complejo de especies de
Meloidogyne, durante el ciclo primavera verano (P-V). Las muestras de suelo
fueron recolectadas en la etapa de madurez del fruto (60 y 90 das despus del
trasplante) y final de cosecha (120 das), con la ayuda de una barrena modelo LS
Soil Sampler se colectaron 25 submuestras en zig-zag dentro del rea con
problema del nematodo agallador, a una profundidad de 25 cm, obteniendo en
promedio de 2 a 2.5 kg de suelo por muestra compuesta. El mtodo utilizado para
la extraccin de larvas parasitadas de hongos nematfagos se realizo de muestras
de suelo de la raz del cultivo de chile c.v. Lorca Bell Pepper dentro reas
naturalmente infestadas por el complejo de especies de Meloidogyne, a una
profundidad de 25 cm, durante el ciclo otoo invierno (O-I), bajo el mtodo de
embudo de Baermann modificado segn Christie y Perry(1951), el cual consiste en
suspender el suelo en un determinado volumen de agua y, despus de un corto
perodo de reposo, la suspensin se vierte sobre un juego superpuesto de tamices
de 100 y 400 mallas Duvesa. El suelo retenido en el tamiz ms fino, se transfiere
a un cilindro con fondo de tela, que posteriormente se coloca en el embudo.
Despus de 24 a 48 horas, todas las formas activas de nematodos han pasado a
travs de la tela o papel y pueden ser recogidas en un pequeo volumen de agua
al retirar la pinza mohr de la manguera. Los nematodos encontrados se

215
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

observaron bajo un microscopio compuesto marca Nikon Eclipse E200, los


nematodos que demostraron parasitismo se colectaron con la ayuda de una
micropipeta 10 a 100 L eppendorf y se colocaron en placas con medio agua-
agar 5 g L-1 (A-A) (Barron, 1977).

Aislamiento de hongos nematfagos


Esta fase se llev a cabo en el Laboratorio de Nematologa en la Facultad de
Agricultura Valle del Fuerte. Las muestras de suelo se procesaron mediante el
mtodo de espolvoreado en placa descrito por Barrn (1977) para el aislamiento
de hongos nematfagos. La tcnica consisti en utilizar por cada sitio de
muestreo, se selecciono un gramo de suelo previamente tamizado y de forma
estriada se hizo crecer la diversidad de micelio (Figura 3A), en cajas Petri de 9 cm
de dimetro con agua-agar (A-A) y 1 g de la muestra de suelo tamizado. Con la
ayuda de una esptula se realiz un estriado en la placa (A-A). Las cajas se
incubaron a temperatura ambiente (27-30C) y luz fluorescente. A partir del cuarto
da de incubacin las cajas se observaron diariamente con un microscopio
estereoscpico Labomed Luxeo 4Z, en busca de nematodos parasitados (Figura
3A-C).

Las observaciones se realizaron por una semana ms con el fin de aumentar


la posibilidad de encontrar alguna estructura fngica. Una vez observada la
posibilidad de presencia de hongos nematfagos, se procedi a su aislamiento y
purificacin. Con la ayuda de una micropipeta de 10 a 100 L eppendorf y la
observacin bajo un microscopio compuesto, se tomaron conidios, micelio
crecidos sobre los nematodos parasitados y se colocaron en medio agar harina de
maz (CMA) (corn-meal-agar) Bbl 17 g L-1, con cloramfenicol Vixim al 0.1%
(p/v) (Nez 2002a) para evitar el crecimiento de bacterias. Adicionalmente se
prepar otro medio especifico CMA 17 g L-1 ms el reactivo rosa de vengala Faga-
lab al .5 g L-1, de acuerdo a lo descrito por (Perz et al., 2007) para el
crecimiento especifico de Pochonia chlamydosporia. Las muestras se incubaron a
temperatura ambiente (27 a 30C) y luz fluorescente y una semana despus se
verific el crecimiento en medio selectivo (CMA), en las placas con medio agua-
agar se observ crecimiento de micelio, las colonias obtenidas fueron transferidas
en medio (CMA + cloramfenicol Vixim al 0.1% (p/v) (Nez 2002) para su
purificacin y posteriormente en medio CMA 17 g L -1, sin antibitico para su
replicacin. Los hongos identificados se conservaron en tubos de ensaye de 20 ml
KIMAX, con medio CMA inclinado y aceite mineral Faga-lab a 4C. Los
tiempos de aparicin de hongos nematfagos varan considerablemente, y con el
fin de recuperar la mayora de las especies en una muestra en particular, las
placas deben ser examinadas diariamente durante un mximo de diez das para
asegurar encontrar los posibles hongos nematfagos del suelo incluyendo los de
crecimiento lento (Barron, 1978).

216
Snchez et al., Hongos nematfagos contra Meloidogyne spp, en Sinaloa, Mxico

Figura 3. A) Estriado en placa (Agua-Agar), B-C) Larvas de Meloidogyne spp.,


parasitadas, F) Crecimiento de hongos nematfagos en medio especifico agar-
harina de maz (CMA).

Identificacin de hongos nematfagos.


Se prepararon montajes semipermanentes por el mtodo muestra entre dos
vidrios (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1972; Connell y Padgett, 1988), el cual consiste
colocar en cada portaobjetos Fisherfinest (25 x 75 x 1 mm); una delgada seccin
de agar que contiene las estructuras fngicas de cada uno de los hongos aislados,
posteriormente se cubre con un cubreobjetos Fisherfinest superslip (24 x 50
mm) (Shephered, 1995). Las preparaciones e identificaciones de hongos
nematfagos se estudiaron por observacin directa en un microscopio compuesto
marca Nikon Eclipse E200 a diferentes aumentos debido a que algunas
estructuras son accesibles en aumentos menores; se compararon estructuras
como son: micelio en crecimiento, conidiforos y conidios (Figura 4). Las
estructuras de trampeo solo se puedieron observaral momento de transferir y
purificar los hongos colectados hacia las placas con medio agar-harina de maz
sin antibitico (CMA) y agregarles nematodos fitoparasitos de vida libre, la toma
de microfotografas se realizo con el microscopio de contraste de interferencia
Nomarski en el Laboratorio de la Universidad de California Campus Riverside. La
identificacin taxonmica de los hongos nematfagos se realiz mediante la
utilizacin de las claves propuestas por Cooke y Godfrey (1964) y Barnett y
Hunter(1998). La cual depende de conidios forma, septos y tamao y la presencia
o ausencia de clamidosporas (Drechsler, 1937). La coleccin de hongos
nematfagos identificados se encuentra depositada en el Laboratorio de
Nematologa de la Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte. Se conservan en
tubos de ensaye de 20 ml KIMAX, con medio CMA inclinado y aceite mineral
Faga-lab a 4C, tcnica que disminuye la deshidratacin del medio, retarda la
actividad metablica y reduce la posibilidad de infeccin por caros (Jong y
Atkins, 1985).

217
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Figura 4 Microfotografas de hongos nematfagos aislados de suelo de zonas


productoras de chile bell pepper en el Valle del Fuerte, Sinaloa. A) Red de hifas
del hongo Arthrobotrys sp., B-C) Micelio, conidia y anillos no constrictores de
Dactylella sp., D-F) Micelio y ndulos adhesivos de Nematoctonus sp.

Resultados y discusin
Se obtuvieron 15 aislamientos de hongos asociados al cultivo de chile Bell Pepper
de cuatro zonas productoras del Valle del Fuerte, 14 fueron identificados y uno
ms se clasific como micelio estril ya que no produjo estructuras de
reproduccin que facilitaran su identificacin. De los 14 aislamientos, 11
corresponden a honogs fitopatgenos y 3 hongos nematfagos.

Basados en sus descripciones microscpicas y aspectos morfolgicos, los


hongos fueron fitopatgenos corresponden a 11 gneros Fusarium, con 25%,
seguido de Phytophthora, 19%, Sclerotinia, 13%,, Phythium, 8%, Aspergillus, 6%,
Trichoderma, 5%, Fusarium moniliforme 5%, Corynespora, 5%, Geotrichum, 3%,
Rhizoctonia, 2% y F. Oxysporum 9%. Los gneros nematfagos asociados a
suelos infestados por Meloidogyne spp., se aislaron tres gneros basado en sus
descripciones microscpicas y aspectos morfolgicos. El gnero ms
frecuentemente encontrado fue Dactylella, 11%, Arthrobotrys, 5% y
Nematoctonus, 4%. En el ejido Las Panguitas fue donde se present el mayor
nmero de hongos aislados (57%), seguida del Campo 35 (21%), Jiquilpan con
(12%) y Estacin Bamoa con el 10%. Adicionalmente al porcentaje de hongos
nematfagos obtenidos de los sitios Las Panguitas y Campo 35 se han adoptado
prcticas culturales como la rotacin de cultivos al trmino de la cosecha, con
pastos forrajeros, crotalaria y rbano.

218
Snchez et al., Hongos nematfagos contra Meloidogyne spp, en Sinaloa, Mxico

Por su parte (Velasco, 2002), encontr que la adicin de materia orgnica


mejora considerablemente las propiedades del suelo. Al incorporar abonos
orgnicos se ha registrado un efecto positivo en las poblaciones de bacterias,
actinomicetos y hongos benficos estos resultados coinciden con lo reportado por
otros autores (Snchez et al, 1987; lvarez-Sols et al, 1992). Hajieghrari y
colaboradores (2008 confirmaron que el p.H, la temperatura y materia orgnica
son parmetros clave en el crecimiento, esporulacin y la capacidad saprfita de
los hongos. Otros trabajos reportados (Capstick et al, 1957; Giuma y Cooke, 1972)
afirman que los nemtodos que viven en suelos normalmente sern colonizados
por hongos parsitos, por lo tanto, se pueden aislar mediante la extraccin de los
nematodos del suelo y transferidos en agar a bajas concentraciones.

En estudios previos (Flores et al, 2007; Flores et al, 2008; Franco et al, 2009;
Hidalgo et al, 2000; Prez et al, 2007) han obtenido aislamientos de hongos
nematfagos con un alto potencial de parasitismo promisorios al reducir las
agallas en races de jitomate. (Gan et al, 2007; Huang et al, 2004) confirman que
las quitinasas en hongos nematfagos degradan los componentes quitinolticos en
los huevecillos de los nematodos de la raz. Estos aislados son semejantes al
trabajo obtenido por (Verdejo et al, 2002), encontraron Dactylella ovi-parasitica,
Pochonia chlamydosporium y P. catenulatum, asociados a masas de huevos de
Meloidogyne spp. (Nuez, 2002) comprob la presencia de tres especies de
Cladosporium spp., asociados a quistes de Globodera rostochiensis en el cultivo
de papa (Solanum tuberosum L.) en la regin del Cofre de Perote, Veracruz.
(Yang, et al, 2012) reporta a Dactylella como un hongo promisorio como parsito
de huevos de la familia Heteroderidae. Resultados semejantes reportan a
Dactylella como viable en el parasitismo de hembras jvenes lo cual reducira la
ovipostura de huevecillos de Meloidogyne spp. (Smith et al, 2011).

Otros trabajos realizados por (Timper et al, 1993) demuestran poca virulencia
de Nematoctonus es por ello que se sugiere pruebas de patogenicidad y
comprobar su efectividad biolgica en fitonematodos de la regin. Persson y
colaboradores, 1993 afirman que los aislados de hongos nematfagos como
Arthrobotrys dactyloides y A. superba, tienen la capacidad de colonizar las races
de las plantas de tomate y posterior las larvas infectivas resultando un control
biolgico eficaz. Estudios anteriores, (Jaffee y Muldoon, 1997; Jacobs, 1997;
Galper et al, 1995, Stirling et al, 1998; Stirling y Mani, 1995) reportan la capacidad
de Arthrobotrys de suprimir a Meloidogyne spp. Los resultados obtenidos
coinciden con trabajos donde Meloidogyne se encuentra asociado a
microorganismos benficos del suelo (Gallegos et al, 2009).

Conclusiones
La existencia de hongos nematfagos asociados a cultivos afectados por
Meloidogyne spp. se confirm en tres de las cuatro regiones estudiadas. Es

219
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

importante mencionar que para el aislado e identificacin de hongos nematfagos


existen otras metodologas como la tcnica de centrifugacin diferencial, biologa
molecular, las cuales pueden favorecer a futuros trabajos para obtener diversidad
de hongos particularmente los endoparsitos, obligados o altamente especficos a
las poblaciones de Meloidogyne spp.

Agradecimientos
Agradecer el apoyo incondicional del Dr. Manuel Mundo-Ocampo, as como todas
las facilidades para obtener material e infraestructura de trabajo en las diversas
estancias en la Universidad de California campus Riverside y tener la oportunidad
de interactuar con la Dra. Irma De Ley y Dr. J. Ole Becker.

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226
NOTAS SOBRE BIOLOGA, DISTRIBUCIN DAOS Y
FLUCTUACIN ESTACIONAL DE Colaspis chapalensis BLAKE
(COLEOPTERA : CHRYSOMELIDAE) EN JALISCO.

Juan Francisco Prez-Domnguez1*


Javier Ireta Moreno1
Rebeca Alvarez Zagoya 2
Hugo Ernesto Flores-Lpez1
Antonio Marn-Jarillo3

1 INIFAP. Campo Experimental Centro Altos de Jalisco


Carr Tepatitlan-Lagos de Moreno, km 8. Tepatitln de Morelos, Jal. CP 47600

2 Instituto Politcnico Nacional


Centro Interdisciplinario de Investigacin para el Desarrollo Integral Regional
Unidad Durango, Calle Sigma 119, Fracc. 20 de Noviembre II, C.P. 34220
Durango, Dgo

3 INIFAP. Campo Experimental Bajio


Km. 6.5 carr. CelayaSan Miguel de Allende C.P. 38010. Celaya, Gto

*perez.juanfrancisco@inifap.gob.mx.

________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.


A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 227-237. ISBN: 978 607 525
103 5
________________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Este trabajo es un esfuerzo por reunir y analizar la informacin generada por el
Campo Experimental Centro Altos de Jalisco del INIFAP sobre la plaga Colaspis;
la informacin ha sido generada a lo largo de varios aos y en diversas
localidades de Jalisco. No existe mucha informacin sobre esta especie a nivel
nacional; sin embargo gracias a este trabajo y al esfuerzo de varios aos de
generacin de datos, en Jalisco se concentra la mayor parte de la informacin. En
este trabajo es presentada informacin sobre la identificacin, distribucin, daos
y fluctuacin de poblaciones de C. chapalensis en Jalisco, Mxico. Se presentan
datos sobre fluctuacin de poblaciones de larvas y adultos en campo y su
sincrona con la fenologa del cultivo de maz y sus daos. Por ltimo, se discute
acerca de aspectos en los que es necesario generar informacin sobre esta
especie.

Palabras clave
identificacin, distribucin, daos, fluctuacin de poblaciones , colaspis.

Abstract
This paper reviews and gathers information generated in the Experimental Station
Centro Altos of Jalisco, of the INIFAP, Data from C. chapalensis pest were
collected over four years in various locations of Jalisco. Information about
distribution, damage and fluctuating seasonal variation of C. chapalensis
populations were presented. In this study information on identification, distribution,
damage and fluctuating populations of C. chapalensis in Jalisco,Mxico is
presented. Fluctuation data on populations of larvae and adults are presented in
field. and sync with the corn crop phenology and damage.Finally, it discusses
aspects that you need to generate information on this species.

Keywords: Identification, distribution, damage, populations, colaspis

Introduccin
De los insectos crisomlidos del gnero Colaspis presentes en Estados Unidos de
Amrica y que estn reportadas como plagas de maz, estn reportadas las
especies Colaspis brunnea, C. flavida y C. beumea, encontradas en el este de las
montaas rocallosas. Hacia los estados del sur son ms comunes las especies
C. louisianae y C. floridana (Flint y Reagan, 1984; CONABIO, 2006). En Mxico,
en la regin del Bajo se ha reportado la especie C. planicostata y en Jalisco la
especie de mayor importancia econmica es C. chapalensis. A las especies de
Colaspis, se les llama comnmente esqueletonizador debido al tipo de dao en

228
Prez-Domnguez et al., Distribucin daos y fluctuacin de C. chapalensis

que el insecto consume el tejido parenquimatoso y deja solo las nervaduras de las
hojas (Prez-Domnguez y Alvarez, 2002; Soltero-Daz et al. 2011).

Las larvas de Colaspis chapalensis tienen 3 nstares, el tercer instar mide


entre 3-4 mm de longitud, tiene una masa corporal abultada y es de forma curva.
El cuerpo es blanco con la cabeza y la placa protorcica bronceadas justo detrs
de la cabeza. Sus tres pares de patas son cortas, con grupos de sedas erectas
hacia la parte baja del abdomen (Blake, 1974).

El adulto de esta misma especie es un escarabajo amarillo metlico, casi


dorado, ovalado, de 4 mm de longitud con hileras de punctuaciones recorriendo
sus litros longitudinalmente hasta la parte terminal del abdomen. Estos
insectos, en su forma adulta, suelen ser confundidos con adultos recin
emergidos de Diabrotica longicornis (Onsager, 1976; Rodd y Jensen, 1977).

El esqueletonizador o Colaspis es una plaga espordica de maz (Michel,


1978; Prez-Domnguez, 2006); sin embargo en los ltimos tres aos en la
Cinega de Jalisco, sus poblaciones se han incrementado significativamente. Su
dao es ms severo cuando hay condiciones ambientales que retardan el
desarrollo de las semillas, o de las plantas pequeas. Tambin se ha encontrado
que las poblaciones de Colaspis se incrementan significativamente cuando el
cultivo anterior de maz es trbol o soya (Dicke y Guhtrie 1988).

El objetivo del presente trabajo es reunir y analizar la informacin generada


por el Campo Experimental Centro Altos de Jalisco del INIFAP, en diversas
localidades y 6 aos acerca de la biologa, distribucin, daos y poblaciones de C.
chapalensis en Jalisco.

Materiales y mtodo
Durante los aos 2008 a 2014 se han realizado de manera inconsistente en la
Cinega de Chapala, Jalisco, diversos muestreos y recorridos de campo en los
cuales se ha obtenido informacin de C. chapalensis. Esta informacin se ordena
y presenta en este manuscrito como una aportacin para el conocimiento de esta
especie de crisomlido, ya que hay muy pocos estudios que mencionan este
insecto y ninguno de ellos con la amplitud y profundidad necesarias.
Bsicamente, los datos aqu presentados corresponden al seguimiento que se les
ha dado por cuatro aos a las parcelas donde est presente esta especie. Se
realizaron varias revisiones del dao ocasionados al maz. Se ha registrado,
adems, la fluctuacin poblacional y las condiciones climticas presentes en
campo durante la aparicin de Colaspis, y se ha registrado la distribucin de este
insecto en la entidad.

229
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resultados y discusion
Identificacin y Distribucin
En Jalisco, los primeros reportes de daos de Colaspis se dieron desde 1970, en
la regin Sierra de Amula, especficamente de El limn, El Grullo y Autln, aunque
en esa poca se tena la idea que la especie era C. zanthophaia (Alavez-Ramrez
1978). Despus fueron reportados experimentos de evaluacin de insecticidas
qumicos (Alavez-Ramrez, 1978; Ros y Romero 1982) y posteriormente se
pens que este insecto era C. planicostata. Fue hasta 1982 que Balsbaugh
identific como C. chapalensis los ejemplares que le fueron enviados desde
Jalisco.

Los ejemplares identificados como C. chapalensis de Jalisco tienen una


coloracin caf amarillento brillante y tiene litros costata, finamente surcados. La
longitud de los machos va desde 4.7 a 5.4 mm con promedio de 5.1 y la longitud
de las hembras va de 5.1 a 5.8 mm con promedio de 5.5 mm. (Blake, 1974;
Balsbaugh, 1982).

El ltimo segmento central abdominal de C. chapalensis tiene una


protuberancia transversal media que termina en punta. Su mesosternum es
convexo (Balsbaugh, 1982).

En cuanto a su distribucin, CONABIO (2016) reporta a C. chapalensis en


Mxico en los estados: Jalisco, Colima, Michoacn, Guerrero, Oaxaca, Puebla,
Estado de Mxico, Guanajuato y Quertaro.

En Jalisco, existen reportes escritos de la presencia y daos de C.


chapalensis en: El Limn, El Grullo, Cocula, San Martn Hidalgo, Jocotepec
(Michel 1978), Amatitn, Arenal, Ahualulco, Ameca, Etzatlan, Magdalena, La
Barca, Ocotln, Jamay, Ixtlahuacan de los Membrillos, Tlajomulco, y Zapopan
(PrezDomnguez 2014).

Daos ocasionados por Colaspis chapalensis


C. chapalensis no es un insecto plaga que afecte al maz todos los aos como
una plaga de reconocida importancia econmica, como es el caso del gusano
alfilerillo (Diabrotica virgifera zeae) o la gallina ciega (por ejemplo Phyllophaga
ravida y P. vetula), entre otras. C. chapalensis (Figura 1) es ms bien considerada
como una plaga espordica, aunque, en los ltimos aos el nmero de parcelas
afectadas por esta plaga se incrementa cada vez mas. (Prez-Domnguez y
Alvarez, 2002; Soltero et al., 2011).

En el caso de C. brunnea, que es una especie de importancia econmica en


la faja maicera de los E. U, sus larvas se alimentan de los pelos absorbentes de la
raz y puede alimentarse tambin de pequeos trozos de raz hechos en forma
longitudinal. Las races daadas y desnudas no pueden absorber agua y

230
Prez-Domnguez et al., Distribucin daos y fluctuacin de C. chapalensis

nutrientes eficientemente. En contraste, Los sntomas de dao ocasionado por


larvas de C. chapalensis, se observan en la parte area de las plantas como
marchitamiento de la planta, la hoja ms joven y alta que est emergiendo
aparece seca o marchita, las puntas de las hojas adquieren una coloracin
prpura, como si tuviera deficiencias de fsforo; despus tienden a secarse desde
la punta de las hojas y hasta la base. Infestaciones severas de C. chapalensis
causan reduccin en las poblaciones de plantas en una parcela (Dicke y Guhtrie
1988: Steffey et al. 1999).

Figura 1. Adulto de Colaspis chapalensis alimentndose de follaje de planta joven


de maz.

Otra forma del dao es cuando las larvas de C. chapalensis de 2 y 3 instar


se desplazan a uno o dos centmetros por debajo del suelo, justo de 3 a 6 das
despus de la emergencia del cultivo , en ese momento la planta puede tener de 3
a 5 hojas completas. En esa condicin, el punto de crecimiento (la zona de
crecimiento meristematico) de las plantas de maz se encuentra precisamente de
uno a dos cm debajo de la corona. Cuando las larvas de Colaspis muerden esa
zona afectan el punto de crecimiento y causan que todas las nuevas hojas que
salgan estn secas o muertas; a esto se le conoce como corazn muerto (Figura
2). Esto ocasiona que la planta muera y en tres das desaparece su rastro del
surco.

Los adultos aparecen cuando la planta tiene desde 4 a 6 hojas y se


alimentan del follaje, y ocasionan perforaciones en las hojas ms tiernas Estos
escarabajos e alimentan preferentemente desde el cogollo de las plantas, cuando

231
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

el dao es intenso el adulto se alimenta tambin de las hojas que estn


completamente expuestas (figura 1).

Las prdidas de plantas por dao de Colapsis pueden variar desde 4% hasta
el 21 % de la poblacin de plantas. Si consideramos que en una se siembra
aproximadamente 90,000 semillas, las prdidas pueden ir desde las 3,600 hasta
las 18,900 plantas por hectrea. Esto ocasiona que el productor tome la decisin
de resembrar, incrementando as los costos de produccin (Prez-Domnguez,
2006; Prez-Domnguez 2014). Cada ao es ms frecuente la prctica de
resembrar en las regiones Cinega de Chapala y Valles por problemas
relacionados con esta plaga (Prez-Domnguez, 2006).

Figura 2.- planta de maz de 3 hojas completas, afectada por dao de C.


chapalensis, la hoja mas nueva que va saliendo, est parcialmente seca.

Fluctuacin estacional de las larvas de colaspis


C. brunnea y C. chapalensis terminan una generacin completa en un ao.
Algunos datos indican que pasan el invierno como huevecillo. En el caso de C.
brunnea , los huevecillos eclosionan como larvas desde los primeros das de la
primavera; En suelo, las larvas de C. brunnea pueden encontrarse entre los 2025
cm de profundidad, alimentndose de races de plantas hospedantes tiernas que
estn presentes (Steffey, et al. 1999).

232
Prez-Domnguez et al., Distribucin daos y fluctuacin de C. chapalensis

Colaspis brunnea completa su desarrollo en Mayo, en los estados del sureste de


Estados unidos y de mediados de junio a inicios de julio en la Faja Maicera del
mismo pas. En el caso de Jalisco, las larvas de C. chapalensis aparecen poco
despus de la emergencia del cultivo (en el caso de maz de temporal desde
inicios de julio). Las larvas de primer instar empiezan a aparecer desde que la
planta de maz tiene 1 o 2 hojas completas, terminan su etapa de larva cuando el
maz tiene 4 a 5 hojas completas. Las larvas de C. chapalensis en Jalisco estn en
el suelo en la capa de entre 0.5 cm a los 3 cm., las pupas aparecen entre los 0 y
los 5 cm de suelo, mientras que las larvas de C. brunnea en E. U. aparecen
hasta los 5 a 7 cm por debajo de la superficie del suelo (Arnett, et al. 1980).

Las hembras de C. brunnea en la faja maicera de los E. U. colocan los


huevecillos en el suelo, cerca de las plantas hospedantes y eclosionan en 7-14
das, despus de la eclosin las larvas se alimentan de races durante la parte
final del verano.

Se realizaron observaciones de campo cuando las larvas estuvieron en


segundo y tercer instar. A nivel de parcela las poblaciones de C. chapalensis
pueden durar entre una semana y media o hasta dos semanas (Prez-
Domnguez 2006; Prez-Domnguez 2014).

El cuadro 1 indica las caractersticas climticas prevalecientes en cinco


parcelas de varios municipios de Jalisco cuando ocurren las poblaciones de C.
chapalensi; se incluyen las unidades calor acumuladas. Las poblaciones de C.
chapalensis aparecen en campo desde que hay 150.5 54.44 Unidades Calor
Acumuladas; alcanzan su mxima densidad poblacional a las 412.7510.30 y sus
poblaciones desaparecen cuando se completan las 851.6 101.81 unidades calor
acumuladas. Por estos datos se aprecia que las poblaciones de C. chapalensis
son de corta duracin en el campo y generalmente ocurren al inicio del desarrollo
del cultivo, cuando ste tiene entre dos a a siete hojas liguladas (figura 3),
aunque ocasionalmente alguna poblacin puede durar mayor tiempo.

Manejo de la plaga
Nemtodos entomopatgenos del gnero Howardula parasitan larvas de esta
especie, pero su impacto en las poblaciones de C. chapalensis es poco conocido
(Rudd y Jensen, 1977; Steffey, 1999).

Se recomienda la rotacin de cultivos para no tener todos los aos maz en la


misma parcela, ya que eso contribuye a incrementar las poblaciones de Colaspis.
Sin embargo en Jalisco existen grandes zonas agrcolas en las que no hay
rotacin de cultivos y se acostumbra el cultivo maz-maz.

233
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Cuadro 1. Caractersticas climticas cuando ocurren las poblaciones de C.


chapalensis en localidades de Jalisco.

Ameca Tequila Ahualulco La Barca Ocotln


Etapa fenolgica V2 V4 V3 V2 V3
H. R. inicio 20 % 21.5% 23 % 20.2 % 21%
Temperatura inicio 24 C 22 C 23 C 26 C 24C
U.C.A. inicio 104.8 112 169.5 118.75 189
Etapa fenolgica V3-V4 V3-V4 V5 V3-V4 V3-V4
H. R. mxima 25 % 24 % 26 % 25% 30 %
poblacin
Temperatura mxima 36 C 27 C 35C 34 C 35 C
poblacin
U.C.A. mxima pobl 406 407 410 428 435.5
Etapa fenolgica final V6 V6 V7 V6 V7
H. R. final poblacin 21 % 22 % 21 % 23 % 20 %
Temperatura 33 C 22 C 35 C 31 C 34 C
Poblacin Final
U.C.A. poblacin final 736 780 828 969 947

18
laevas sw colaspis/muestra

16
14
12
10
8
6
4
2
0

Figura 3.- Patrn de fluctuacin poblacional de larvas de C. chapalensis a travs


de las primeras etapas fenolgicas del maz. Poncitln, Jal,2013. V2 planta con
dos hojas verdaderas; V7 planta con 7 hojas verdaderas.

Para evitar las prdidas por el dao de este insecto plaga es necesario
revisar diariamente o al menos cada dos das la parcela durante los primeros 10

234
Prez-Domnguez et al., Distribucin daos y fluctuacin de C. chapalensis

das despus de la emergencia del cultivo, hacer un muestreo sistemtico


tomando como base al menos 6 puntos o ms por hectrea. En cada punto revisar
4 tramos de 5 m cada uno, de surco con plantas, observando todas y cada una de
las plantas y buscando los sntomas que presenta el dao por colaspis (Prez-
Domnguez 2014; Onsager, 1976). Este muestreo debe hacerse desde que las
plantas emergen del suelo y hasta que tenga 6 hojas.

En algunas especies est ampliamente estudiado como ocurre la etapa de


invernacin o de dormancia, en el caso de C. chapalensis no hay referencias que
indiquen que se ha estudiado esa etapa en Jalisco o en Mxico.

Algunas especies, como C. brunnea pasan el invierno como larvas y en la


primavera despus de estar sembrado el maz, continan su desarrollo (Dick y
Guhtrie 1988; Steffey, 1999). En el caso de C. chapalensis no hay estudios que
confirmen que ocurre lo mismo, aunque se han encontrado larvas durante febrero
y marzo en parcelas con alto contenido de materia orgnica donde la rotacin es
maz-maz, no se ha demostrado con plenitud que esas larvas sean C.
chapalensis aunque morfolgicamente sean parecidas.

Conclusiones
La presente informacin debe constituir la base para realizar estudios de biologa y
ecologa de poblaciones de este insecto plaga, ya que su importancia se ha
incrementado en los ltimos aos.

Conviene profundizar en el estudio de sus enemigos naturales y de los


factores ambientales que le afectan.

Es necesario revisar en otras regiones de Jalisco y del occidente de Mxico


para conocer ms sobre la distribucin de esta plaga.

Tambin es necesario estudiar otros mtodos de control, asi como esquemas


especficos de muestreo.

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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

238
DINMICA DE LA DISTRIBUCIN DE HUEVOS DE
Diabrotica virgifera zeae (KRYSAN Y SMITH)
(COLEOPTERA: CHRYSOMELIDAE) EN POCA
SECA EN ZONAS MAICERAS DE JALISCO.

Juan Francisco Prez-Domnguez1*


Javier Ireta-Moreno1
Rebeca Alvarez-Zagoya2
Hugo Ernesto Flores Lpez1

1 Instituto Nacional de Investigaciones Forestales,


Agrcolas y Pecuarias (INIFAP)
Campo Experimental Centro Altos de Jalisco
Apartado Postal 56 C.P. 47600
Tepatitln de Morelos, Jalisco, Mxico.

2 CIIDIR- IPN Unidad Durango


Calle Sigma s/n Fracc. 20 de Noviembre II
C.P. 34220. Durango, Durango., Mxico

*perez.juanfrancisco@inifap.gob.mx.

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En: Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas. Lugo G. G. A., Aragn G.
A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autnoma de Sinaloa y La
Benemrita Universidad Autnoma de Puebla. pp. 239-253. ISBN: 978 607 525
103 5
__________________________________________________________________
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Resumen
Se presenta informacin generada en Jalisco de noviembre de 2013 a junio 2014,
con el objetivo de analizar la variacin en la distribucin de poblaciones de huevos
viables de Diabrotica virgifera zeae (Krysan y Smith) a tres niveles de profundidad
en diversos tipos de suelos agrcolas caracterizados por fuerte presencia de
plagas rizfagas, en seis localidades de Jalisco. Se analiz la variacin estacional
de huevos de este crisomlido encontrados en muestras de suelo provenientes de
cultivo de maz, as como la profundidad de suelo a la que son depositados estos
huevos. Las poblaciones de huevos viables tuvieron un notable decremento de
abril a mayo o de mayo a junio, en las diversas localidades. En las parcelas con
suelos arcillosos, la mayor cantidad de huevos fue localizada en el estrato de 2.5 a
15 cm de profundidad de suelo. A partir de ah las poblaciones de
huevososinuyeron en la medida que hubo mayor profundidad. En suelo arenoso
(Zapopan) las cantidades de huevos fueron parecidas en los tres estratos
revisados. La humedad del suelo fue el factor que permiti mantener vivas a las
poblaciones de huevos.

Palabras Clave. Insectos en suelo, fluctuacin estacional, alfilerillo.

Abstract
Information generated in Jalisco since november 2013 until june 2014 is presented
with the objective to analyze variation in the distribution of eggs populations of
Diabrotica virgifera zeae (Krysan y Smith) Of three levels depth in various kinds of
agricultural soils with strong presence of root pests in six localities of Jalisco.
seasonal variation of live eggs in this insect were analyzed in soil samples of crop
maize and soil depth to which these eggs are deposited.live eggs populations had
a significant decrease from April to May or May to June, in various locations. In
the plots with clay soils, as much of eggs it was located at the level of 2.5 to 15
cm depth soil. From there the populations of eggs decreased as there was greater
depth.In Sandy soil (Zapopan) the quantities of eggs were similar in the three
revised levels. Soil moisture was the factor that allowed keeping alive eggs
populations

Keywords. soil insects, seasonal variation, rootworm

Introduccin
El gusano alfilerillo o de la raz (Diabrotica virgifera zeae Krysan y Smith) y las
gallinas ciegas (Phyllophaga ravida Blanch., P. vetula, P. misteca y Cyclocephala
lunulata Burm.) son las especies ms importantes del complejo de plagas de la
raz del maz en la Cinega de Chapala, Jalisco (Prez-Domnguez y Maya, 1993).

240
Prez-Domnguez et al., Huevos de D. virgifera zeae en maces de Jalisco

Los insectos plaga que causan dao en la raz se encuentran entre las principales
plagas del maz en Mxico (Morn y Rodrguez del Bosque, 2010). Se han
reportado daos de importancia econmica, ocasionados por plagas de la raz en
los estados de Jalisco, Veracruz, Nayarit, Mxico, Tamaulipas, Puebla,
Michoacn, Guanajuato, Zacatecas y Sinaloa (Romero, 1980); otras entidades en
las que se han observado daos por plagas de la raz son Guerrero, Colima,
Morelos, Durango y Chiapas (Morn y Rodrguez del Bosque 2010).

En Jalisco, el complejo de insectos que daan a la raz constituye uno de los


ms importantes problemas de plagas del maz (Prez-Domnguez et al.,1997); tal
complejo est formado por el gusano alfilerillo (Diabrotica virgifera zeae Krysan y
Smith), varias especies de gallina ciega, entre las que se encuentran: Phyllophaga
ravida, P. vetula, P. misteca, P. dentex, Cyclocephala lunulata, C. comata y
Paranomala inconstans; el gusano colaspis (Colaspis chapalensis), el gusano de
alambre (Aeolus sp., Conoderus parallelus) y el falso gusano de alambre (Cebrio
sp.) (Prez-Domnguez, et al. 2010 a).

Justificacin
La presencia e identificacin de D. virgifera zeae en Jalisco ha sido reportada por
Krysan y Smith (1987) y Branson et al. (1982). Este crisomlido es univoltino y
pasa el invierno en estado de huevo, el cual presenta una diapausa obligada que
le permite sincronizar su ciclo de vida con el de su hospedante, el estado de larva
y pupa lo pasa en el suelo (Krysan, 1986; Branson y Johnson, 1973).

Los huevos de D. virgifera zeae son de color amarillo claro o blanco


aperlado, de forma oval, que pueden variar desde casi redonda hasta alargada,
con un extremo ms agudo y la superficie del crion rugosa (Krysan, 1987). En el
centro de Jalisco la ovipostura en el suelo ocurre desde principios de agosto en el
centro de Jalisco (Branson et al., 1982). Los huevos presentan un perodo de
dormancia que est dividido en diapausa y quiescencia seca (Krysan, et al, 1977;
Amparn, 1986), esto le permite a la diabrtica sincronizar su ciclo de vida con el
de su husped (Garcia-Leaos et al. 1998). Eclosionan despus de que ocurren
las primeras lluvias del verano posterior a la ovipostura (Krysan,1986). El
desarrollo embrionario comienza cuando el huevo est en pre-diapausa (Krysan,
1972), se manifiesta porque en el huevo aparece una amplia regin coloreada
cerca del polo (hacinamiento de clulas germinales) cuando el blastodermo est
bien definido (Krysan, 1972; Garca Leaos et al., 1998). El embrin requiere de
dos semanas a temperaturas de 4 a 5C para tener un perodo de diapausa
normal; una duracin prolongada de temperaturas a este nivel no acelera la
eclosin (George y Ortman, 1965; Krysan, 1986).

El Jalisco, las oviposturas de diabrtica ocurren desde principios de agosto,


y la profundidad a la que son depositados en el suelo, depende de la humedad
del mismo. Aunque algunos estudios indican que las hembras prefieren ovipositar

241
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

en la capa de los primeros 10 cm de suelo (Reyes y Covarrubias, 1988: Prez-


Domnguez et al. 2010b).

En condiciones de laboratorio, los huevos de D. virgifera zeae pueden


eclosionar en un 80% de los casos, sin que exista exposicin al fro (Chiang et al.,
1972) y en condiciones adversas, como rotacin de cultivo a sorgo, pueden tener
diapausa hasta de dos aos (Chiang, 1965; Woodson y Ellsbury, 1994).

Los estudios realizados en Jalisco y Guanajuato en maz de temporal


coinciden en sealar que el factor clave que induce al desarrollo de los huevos y la
eclosin de los mismos es la humedad del suelo (Branson et al., 1982; Garca-
Leaos et al.,1998; Godfrey et al., 1995).

No existe un concenso entre los investigadores acerca de la mejor forma de


medir la poblacin de huevos presentes en una parcela o en una hectrea
(Garca-Leaos, et al, 1998). En general se basan en el nmero promedio de
huevos cuantificados por submuestra, la poblacin total de huevecillos se estima
de acuerdo con el volumen probable de suelo en un rea determinada (Ruesink y
Shaw, 1983; Foster, et al. 1979).

El objetivo del presente trabajo fue conocer la variacin de la distribucin de


las poblaciones de huevos.de D. virgifera zeae en la temporada de secas y las
profundidades de suelo donde se concentran estas poblaciones durante la poca
de secas, en Jalisco, Mxico.

Materiales y Mtodo
Fueron desarrollados experimentos de campo, y laboratorio durante noviembre
del 2013 hasta junio 2014, cuando ocurre el fin del perodo de oviposturas
(noviembre), hasta el inicio de la siembras de temporal (junio).

Se realizaron dos tipos de muestreo. En el primer caso se realiz un


muestreo sistemtico mensual donde se colectaron 8 submuestras de 250 g cada
una, para completar 2 kg de suelo, provenientes de una hectrea de terreno
cultivado con rotacin maz-maz y con antecedentes de altas infestaciones por
plagas de raz. El suelo extrado estuvo en la capa de 2.5 cm a 30 cm. Los
muestreos fueron con periodicidad mensual para determinar la densidad de
huevos viables en localidades de los municipios de La Barca, Ocotlan, Ameca,
Ahualulco, Tepatitlan y Zaponan (cuadro 1).

Para el segundo experimento, en las localidades: Zapopan, Ocotlan y La


Barca fueron realizados muestreos de huevos en los que se tomaron muestras de
suelo a tres profundidades diferentes, la primera de 2.5 cm a 15 cm de
profundidad, la segunda de 16 a 30 cm y el tercer estrato de 31 a 45 cm de

242
Prez-Domnguez et al., Huevos de D. virgifera zeae en maces de Jalisco

profundidad. Se tomaron aproximadamente 250 g de suelo, de esa muestra en el


laboratorio fueron seleccionados 100 g de cada muestra (figuras 1 a-h), con las
cuales se realiz el trabajo de laboratorio.

En el caso de los dos tipos de muestreo realizados, se elimin la capa


superficial de suelo (los primeros 2.5 cm) ya que los huevos en esa profundidad
estn muy expuestos a deshidratacin por altas temperaturas y radiacin solar.
Todos los datos obtenidos en el presente trabajo se refieren a huevos vivos. Los
muestreos duraron desde noviembre de 2013 hasta junio del 2014.

Los estudios con huevos son fundamentales para predecir infestaciones de


insectos plaga en cultivos y en investigaciones sobre resistencia de plantas a
insectos (Panda y Khush 1995).

Las parcelas donde fueron realizados los muestreos de suelo, fueron


seleccionadas con los siguientes criterios: a).- que tuvieran antecedentes de
daos por plagas de raz, b).- que el cultivo anterior (de verano) haya sido maz
(los terrenos donde se sembr sorgo no se consideraron).

Las muestras de suelo obtenidas en campo, fueron llevadas al laboratorio de


entomologa del Campo Experimental Centro Altos de Jalisco del INIFAP, para
hacer la extraccin y pruebas de viabilidad de los huevos. El procedimiento
consisti en lo siguiente:

Extraccin de huevos en laboratorio.


1. De la cantidad de suelo obtenidas en los muestreos realizados (2 kg en el caso
de los muestreos en las seis localidades y una submuestra de 100 g en los
muestreos realizados en tres estratos de suelo en Zapopan, Ocotln y La Barca.
Las muestras de una misma parcela fueron etiquetadas y registradas
adecuadamente. Se llevaron al laboratorio del Campo Experimental Centro de
Jalisco, para extraer los huevos.

2. En el laboratorio las muestras se procesaron de la siguiente manera:


a). Despus de desmenuzar los terrones, el suelo se coloc en un balde con agua
y se someti a la accin de una batidora elctrica de aspas para provocar
turbulencia e inducir la formacin de un sobrenadante de material vegetal,
partculas muy ligeras de suelo y huevos. A diferencia del mtodo utilizado por
Bergman et al. (1981) en el que se utiliz agua a presin para provocar la
turbulencia, en este caso se busc la forma de hacerlo sin consumir agua en
exceso.

b). Al irse formando el sobrenadante en la superficie del agua, se colectaba con un


pequeo vaso de precipitados y se depositaba en un recipiente de un litro de
capacidad. Esta operacin fue repetida de 5 a 7 ocasiones en cada submuestra,
logrando recoger de 3 a 5 litros de agua con sobrenadante.

243
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

c). El sobrenadante fue pasado a travs de mallas de 16, 30, 60, 80 y 100 mallas
por pulgada cuadrada. En cada uno de ellos el sobrenadante se lav con agua a
baja presin mediante un atomizador de plstico. Se puso especial cuidado en no
perder el agua ni el sobrenadante que lograba pasar un tamiz, para lo cual se
colocaron los tamices uno sobre otro, en orden descendente (del nmero de
mallas), dentro de un balde en el que quedaba el agua final. Los huevos de
diabrtica eran colectados en su mayora, en el tamiz de 80 y algunos pocos en el
de 100.

El sobrenadante final, que pas por los tamices 80 y 100, despus de haber
sido lavado con agua a baja presin, fue depositado en un recipiente de un litro;
posteriormente este volumen fue dispersado primero en 2 kg de suelo del mismo
tipo y estos 2 kg se dispersaron en 10. En total, se revisaron y extrajeron huevos
de 6 parcelas pertenecientes a los municipios de La Barca, Ocotln, Ameca,
Ahualulco, Tepatitlan y Zapopan, todos ellos en Jalisco.

Para conocer la cantidad de huevos dispersados en las submuestras de


diferente profundidad de suelo, se tomaron 5 muestras de 100 g. Cada una de
estas muestras fue mezclada con medio litro de una solucin saturada de azcar
1.3 molal; densidad propuesta por Matteson (1966) y Palmer et al. (1976),
preparada mediante la dilusin de 468 g de azcar en un litro de agua. Se
mezclaron perfectamente durante tiempo suficiente para no dejar partculas
slidas de azcar en el agua y reposada durante 4 a 20 horas. No debe dejarse en
reposo una muestra ms de 24 horas para evitar la proliferacin de hongos. El
agua donde estn los huevos debe mezclarse con una solucin de hipoclorito de
sodio al 5%. El sobrenadante con los huevos obtenidos fue depositado en Cajas
Petri con poca agua destilada, se cuantificaron al microscopio los huevos; stos
son identificables por su forma, coloracin y ornamentacin del corion, la cual es
muy caracterstica (Krysan, 1987; Garca et al., 1998). El microscopio
estereoscpico requiere de una lente adicional de 10 X a los aumentos que ya
tiene, para observar con claridad el crion de los huevecillos. El suelo perdido en
cada revisin fue reemplazado por igual cantidad y tipo de suelo, para mantener
siempre la misma concentracin.

El procedimiento de extraccin de huevos y la estimacin de su densidad en


las muestras de suelo se repiti las veces necesarias hasta lograr una
concentracin estimada de 26,500 huevos. Cuando se obtuvo esta densidad, los 2
kg fueron mezclados homogneamente en 8 kg para lograr 10 kg de suelo
densamente infestados. Este suelo fue aplicado en el experimento de invernadero
para evaluar antibiosis.

Viabilidad de huevos
La viabilidad fue estimada por flotacin de acuerdo con Palmer et al. (1976),
utilizando los huevos mencionados anteriormente, stos fueron introducidos en un
vaso de precipitados con una solucin de azcar 1.3 molal y los que flotaron

244
Prez-Domnguez et al., Huevos de D. virgifera zeae en maces de Jalisco

fueron considerados como no viables.

La metodologa utilizada para estimar la densidad y viabilidad de huevos es


una adaptacin de la combinacin de metodologas de extraccin de huevecillos y
nemtodos propuestas por Matteson (1966) ms las adecuaciones realizadas por
el autor principal.
En cada parcela revisada fueron cuantificadas las siguientes variables:
precipitacin pluvial, pH y textura de suelo, altitud, tipo de suelo, registro/muestra
de poblaciones de huevos de Diabrotica virgifera zeae en tres niveles de
profundidad.

En las mismas pocas fue realizado tambin otro muestreo de huevos,


solamente en las localidades de La Barca, Ocotlan y Zapopan , con parcelas que
tuvieron como caracterstica tres tipos de suelo, suelo arcilloso (La Barca) , suelo
de limoso con niveles intermedios de materia organica (2.8) y suelo arenoso
(Zapopan). En estas parcelas se extrajo suelo en las capas de 2.5 a 15 cm de
profundidad, de 16 a 30 cm., de profundidad y de 31 a 45 cm de profundidad del
suelo.

El procedimiento para estimar cantidad y viabilidad de huevos fue similar al


ya descrito. Se prepararon muestras de 100 g de suelo, las cuales fueron
procesadas para la extraccin de huevos.

Los datos obtenidos fueron ordenados mediante estadstica descriptiva,


promedios y desviacin estandar, mediante el software estadstico SAS (SAS
Institute, 2009).

Resultados y Discusin
Los huevos de D. virgifera zeae son color amarillo claro. La superficie del corion es
rugosa debido a la presencia de ornamentaciones en su mayora hexagonales en
relieve. Segn Rowley y Peters (1972) D. virgifera es la nica especie que no
presenta puntos dentro del rea de los polgonos. El retculo del rea del micrpilo
es arrosetado, formado por ocho figuras romboidales. En los huevos extraidos de
las muestras de suelo y observados al microscopio, se observ una regin amplia
coloreada cerca del polo, esto corresponde a la concentracin de clulas
germinales, lo cual es una evidencia del que el huevo era viable (Krysan, 1972;
Lawson y Weekman, 1966).

En Jalisco la profundidad de las oviposturas dependen de la cantidad de


humedad en el suelo y de la duracin de esa humedad a travs del tiempo. Al
tomar muestras de suelo para extraccin de huevos durante la estacin seca se
observ que los suelos donde se conserv la humedad, se conservaron los
huevos viables en mayor cantidad (cuadro 1).

245
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Cuadro 1. Promedio y desviacin estndar de huevos obtenidos en sobrenadante


de 2 kg. de suelo, en seis localidades de Jalisco, durante la estacin seca.

NOV DIC ENE FEB MAR ABR MAY JUN


La Barca 65195 624 36 587 48 46156 40966 37294 34883 32276
Ocotlan 43867 41618 38572 37012 19865 18123 16655 150 11
Ameca 420 28 40321 35315 34911 32412 27729 240 10
16147
Ahualulco 16280 14064 13149 11674 105 31 87 40 5321 3951
Tepatitlan 26748 23990 224 68 21777 20683 18447 17162 10978
Zapopan 57.882 28478 25763 23960 20847 14369 119 87 10592

La profundidad a la que fue obtenida la mayora de los huevos fue entre los 2.5 y
los 15 cm de profundidad, esto se explica porque ese nivel de suelo es el que
tiene la mayora de las races de plantas hospedantes y es la zona donde hay
humedad de manera ms continua. No se consider tomar la muestra desde los 0
cm debido a que en la superficie del suelo, es difcil que permanezcan viables los
huevos, debido a la accin de las altas temperaturas y el sol.

A partir de abril disminuyeron rpidamente la cantidad de huevos viables en Las


localidades de: La Barca y Ocotlan de febrero a marzo, aqu los suelos son mas
pesados o arcillosos (vertisol pelico y vertisol plico y feozem hplico,
respectivamente). En Ameca, Tepatitlan, donde los suelos son mas pesados o
arcillosos y conservan mas humedad. Este fenmeno de disminucin de las
poblaciones ocurri en Ahualulco de abril a mayo y en Tepatitlan de mayo a junio
(cuadro 1). En Ahualulco y Zapopan los suelos fueron franco-arenosos y franco,
respectivamente.

Noviembre 2013
Zapopan Ocotln La Barca

2.53
31 45 cm 4.06
7.7
12.3
16-30 cm 7.24
11.3
14.07
2.5-15 cm 10.6
13.5

Figura 1 a.- Promedio de huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de


suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante noviembre 2013.

246
Prez-Domnguez et al., Huevos de D. virgifera zeae en maces de Jalisco

Diciembre 2013
Zapopan Ocotln La Barca

3.18
31-45 cm 4.31
5.35
4.2
16-30 cm 6.8
14.65
6.82
2.5-15 cm 10
11.2

Figura 1 b.- Promedio de huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de


suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante diciembre 2013.

Enero 2014
Zapopan Ocotln La Barca

1.54
31-45 cm 5.06
9.77
5.03
16-30 cm 6.7
8.45
6.28
2.5-15 cm 7.5
10.93

Figura 1 c.- Promedio de huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de


suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante enero 2014.

247
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Febrero 2014
Zapopan Ocotln La Barca

4.56
31-45 cm 3.31
6.17
3.48
16-30 cm 8.23
9.61
3.91
2.5-15 cm 7.16
7.22

Figura 1 d.- Promedio de huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de


suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante febrero 2014.

Marzo 2014
Zapopan Ocotln La Barca

3.81
31-45 cm 3.49
9.63
2.8
16-30 cm 3.25
5.74
3.54
2.5-15 cm 2.98
5.09

Figura 1 e.- Huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres


profundidades de suelo, realizado durante marzo 2014.

248
Prez-Domnguez et al., Huevos de D. virgifera zeae en maces de Jalisco

Abril 2014
Zapopan Ocotln La Barca

31-45 cm 0.96
2.04
5.28
16-30 cm 3.77
3.18
6.36
2.43
Figura 1 f.-2.5-15
Huevoscmde D. virgifera zeae en muestra de 100 g. 3.81
de suelo, a tres 6.92
profundidades de suelo, realizado durante abril 2014.

Mayo 2014
Zapopan Ocotln La Barca

1.45
31-45 cm 3.18
6.13
2.33
16-30 cm 2.31
5.72
2.19
2.5-15 cm 2.86
5.48

Figura 1 g.- Huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres


profundidades de suelo, realizado durante mayo 2014.

249
Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

Junio 2014
Zapopan Ocotlan La Barca

2.08
31-45 cm 1.97
4.85
1.46
16-30 cm 2.62
5.51
1.85
2.5-15 cm 2.9
6.92

Figura 1 h.- Huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres


profundidades de suelo, realizado durante junio 2014.

En las figuras 1 a, b, c ,d ,e, f, g, h, la localidad de La Barca tuvo suelo


arcilloso de ese municipio. Las densidades de huevos se mantuvieron en niveles
parecidos cuando estuvieron en suelos arcillosos. En suelos arenosos como
Zapopan se observ en la mayora de los muestreos la densidad de la poblacin
de huevos fue similar en los diversos estratos. Esto pudo ser debido a que en
todos los estratos en nivel de humedad fue el mismo. Esto no ocurri con suelos
altamente arcillosos, como los de La Barca, donde a medida que haba ms
profundidad, las densidades de huevos se fueron reduciendo.

En todos los casos, la capa de suelo de los primeros 15 cm fue la que tuvo la
mayor cantidad de huevos viables.

Reyes y Cobarrubias (1988) en los resultados de un estudio sobre


distribucin vertical de huevos ellos tomaron muestras de suelo a los 0 (en la
superficie del suelo, a los 10 cm, a los 20 cm y a los 30 cm y mencionan que la
mayor cantidad de huevos colectados fue sobre la superficie del suelo (0 a 10
cm), no menciona que hayan realizado pruebas de viabilidad de huevos, no
consideran que en nivel superficial del suelo, la cantidad de huevos muertos por
deshidratacin y altas temperaturas es alta, adems de que solo aportan datos de
un solo muestreo. En el presente trabajo se registra informacin desde noviembre
del 2013 a junio del 2014 y los datos se refieren solo a huevos vivos, no al total de
huevos encontrados, esto hace mas preciso el estudio y con informacin mas til
para conocer la dinmica de poblaciones de este crisomlido.

250
Prez-Domnguez et al., Huevos de D. virgifera zeae en maces de Jalisco

Bergman et al, (1981) al realizar muestreo de huevos de D. virgifera zeae,


encontraron los huevos distribuidos aleatoriamente en los 4550 cm de la rizsfera
y un poco mas debajo de esa capa y los huevos fueron encontrados dentro del
suelo, no en la superficie del mismo. En este trabajo se elimin la capa de una
pulgada de suelo, ya que por estar en contacto con el sol y la temperatura, el
porcentaje de huevos deshidratados en esa zona es el mas alto.

La presente aportacin contribuye a incrementar la informacin documentada


sobre la biologa de D. vrgifera zeae en Jalisco (Prez-Domnguez et al. 2010 b)
y aporta informacin indita sobre la etapa de huevo, de esta especie.

Literatura citada
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Diversidad, Ecologa y Manejo de plagas edafcolas

254
Impreso en Diversidad, Ecologa y Manejo de Plagas Edafcolas

Gabriel Antonio Lugo Garca


Agustn Aragn Garca
lvaro Reyes Olivas
Editores

:
Cdigo Grfico
10 octubre de 2016
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