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CAPTULO 15

Huevos y
ovoproductos

I Introduccin

A. Definiciones
Este captulo abarca la microbiologa de los huevos de ave y de los ovoproductos,
principalmente de la gallina domstica. Los huevos de otras aves como patos, pavos,
ocas, pintada, codorniz y avestruz aparecen en el comercio internacional en menor
tonelaje.

B. Propiedades importantes
Desde el punto de vista biolgico, la funcin del huevo es la reproduccin. Debe
alimentar al embrin hasta que complete su desarrollo a pollito y eclosione (21 das en la
gallina domstica), y debe protegerle contra la entrada de microorganismos del ambiente.
Los diferentes componentes proporcionan varias barreras protectoras (Board et al, 1994).
El huevo est compuesto de: (1) la cutcula, una cubierta en gran parte proteica en la
parte exterior de la cascara; (2) la cascara, que es carbonato clcico en su mayor parte; (3)
la membrana externa gruesa; (4) la membrana interna fina; (5) la clara externa fina; (6) la
clara espesa; (7) la clara interna fina; (8) la capa chalacfera, que culmina en los cordones
de las chalazas que se fijan en el centro del huevo; (8) la membrana vitelina que encierra
la yema; (10) y la yema (Fig. 15.1). Poco despus de que el huevo es puesto, la
evaporacin de agua reduce el volumen de los contenidos, y se forma una cmara
(bolsa) de aire entre las membranas interna y externa en el extremo romo del huevo. El
tiempo total necesario para la formacin del huevo desde el ovario hasta la puesta es de
aproximadamente 24 horas. Los huevos de las diferentes aves varan con respecto a las
proporciones de los diferentes componentes.
Las Tablas 15.1 y 15.2 ofrecen el anlisis inmediato de los huevos de las gallinas y el
contenido de nutrientes de los diferentes ovoproductos crudos. En la yema de huevo
existen vitaminas liposolubles (A, D, E y K); en la clara, en la yema o en ambas, existen
vitaminas hidrosolubles (complejo B). En la yema y en la clara existen cantidades
aproximadamente iguales de minerales traza, a veces en asociacin con protenas y con
lpidos. Para ms informacin sobre la composicin qumica de los huevos, vanse las
revisiones de Parkinson (1966), Board (1969), Lineweaver et al. (1969), Bergquist
(1979), Powrie y Nakai (1986).
Figura 15.1 Estructura de un huevo de ave.

La cascara del huevo es una envoltura natural extraordinaria. La yema es perecedera tan
rpidamente como la leche, aunque la cascara frgil, si permanece no daada y seca,
generalmente mantendr comestible el huevo durante varios meses, aunque se
almacene a temperatura ambiente. Antes de que puedan ocurrir la contaminacin y la
alteracin, los microorganismos responsables tropiezan con varias barreras eficaces: (i)
la barrera fsica a la penetracin proporcionada por la cascara y sus membranas; y (ii) los
componentes antimicrobianos de la clara de huevo que la convierten en un medio
antagnico para el crecimiento microbiano. Para ms informacin sobre la estructura y
composicin de la cascara de huevo, vanse las revisiones de Solomon et al. (1994) y
Sparks (1994).

Resistencia a la penetracin. La importancia relativa de las estructuras del huevo que


contribuyen a retardar la penetracin, en orden de importancia decreciente, son: cutcula
> membrana interna > cascara > membrana externa (Lifshitz et al, 1964). Evidentemente,
las grietas que atraviesan la membrana interna permiten que los microorganismos
soslayen estas barreras y permiten la entrada fcil de las bacterias de alteracin y
patgenas. Por esta razn, casi todos los pases rechazan como no comestibles los huevos
cuyas claras estn rezumando hacia la superficie exterior. De modo parecido, si la cascara
est muy sucia, la competicin microbiana es mayor y es probable que los microorganismos
penetren antes y en mayores cantidades (Rosser, 1942: Hartung y Stadelman, 1963).
La superficie externa de la cascara est recubierta con la cutcula, una capa fina de
esferas diminutas de glucoprotena, que convierte a la cascara en resistente a la entrada
de agua. La cutcula se extiende muy por debajo en los poros de los huevos de pintada,
pero slo a corta distancia en los poros de los huevos de gallina. En los huevos de pata,
la cutcula tiende solamente a recubrir los conductos de los poros. Si la cutcula est
daada, existe una mayor sensibilidad a la entrada microbiana (Seviour y Board, 1972;
Board y Halls, 1973; Bruce y Drysdale, 1994). La cantidad de infiltracin debida al dao
est relacionada directamente con el grado hasta el cual los poros ya no estn obturados
con la cutcula. Cuando los huevos sucios se limpian con sustancias abrasivas, la cutcula
resulta daada, pero es medianamente resistente al agua, a los detergentes, o al
restregado suave con un pao. Incluso el dao localizado puede permitir la entrada
bacteriana a travs de unos cuantos poros. La proteccin ofrecida por la cutcula no
daada generalmente dura por lo menos 4 das, despus de los cuales empieza a fallar,
presuntamente debido a las grietas que aparecen a medida que la cutcula se deseca
(Baker, 1974). Los huevos sin cutcula, o los huevos tratados experimentalmente con
compuestos qumicos para eliminar la cutcula, se alteran mucho ms rpidamente que
los huevos normales (Vadehra et al, 1970). La incidencia de huevos contaminados con
Pseudomonas y Enterobacteriaceae tiende a aumentar con la edad de la manada (Bruce
y Johnson, 1978), lo que puede reflejar en parte la incidencia aumentada de huevos con
cutculas de mala calidad a medida que aumenta la edad de la manada (Bruce y
Drysdale, 1994).

La cascara del huevo tiene numerosos poros; un huevo de gallina tiene unos 6.000-
10.000 (Bruce y Drysdale, 1994). El nmero de poros por huevo tiende a aumentar
con la edad de la manada (Rahn et al, 1981). Se ha indicado que la cascara con peso
especfico elevado (es decir con menos poros) tiene mayor resistencia a la penetracin
bacteriana. La Tabla 15.3 ofrece un ejemplo, que muestra que la alteracin comenz
en 3 das cuando el peso especfico de la cascara era bajo, pero no comenz hasta los
10-12 das cuando el peso especfico era elevado. Los porcentajes de huevos alterados
despus de 8 semanas a 10C mostr diferencias parecidas (Tabla 15.4). La
penetracin de Salmonella tambin era ms rpida en las cascaras de peso especfico
bajo (Tabla 15.5). Sin embargo, otras investigaciones averiguaron que la penetracin
de Pseudomonasfluoresceris no dependa de la porosidad de la cascara, sino que era
influida por la edad del huevo y por el nmero de bacterias existentes en la superficie
de la cascara (Brooks, 1960; Hartung y Stadelman, 1963; Sparks y Board, 1984). En
la gallina ponedora, el estrs

MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

puede causar un dao del oviducto que se puede traducir en defectos ultraestructurales
en la cascara del huevo y en una sensibilidad aumentada a la invasin bacteriana
(Nascimento y Solomon, 1991). La invasin microbiana avanza rpidamente cuando la
cascara del huevo est agrietada (Brown et al., 1966).
La parte ms externa de las dos membranas de la cascara es porosa y no proporciona
una barrera a la entrada bacteriana. La membrana interna suele retardar la entrada
durante unos pocos das debido a su estructura fina (Gillespie y Scott, 1950; Elliott,
1954; Garibaldi y Stokes, 1958; Board, 1965a). La proteccin excelente proporcionada
por la membrana interna no es debida a su espesor y peso en comparacin con la
membrana externa, pues tiene un peso de una sexta parte y un espesor de una tercera
parte (Lifshitz y Baker, 1964). sino a la ausencia de poros en la membrana interna.
Aunque aparentemente algunas bacterias mviles son capaces de penetrar serpen-
teando a travs de las fibras de la membrana que se solapan apretadamente (Baker, 1974),
los estudios de microscopa electrnica indican que la mayora de las bacterias atraviesan
la membrana a travs de la matriz albuminosa cementante. El ncleo de queratina de la
membrana y su capa de polisacrido no resultan afectados. Las zonas de hidrlisis que
rodean las bacterias observadas en las membranas, confirman la hiptesis de que la
penetracin de la membrana es mediada por enzimas (Stokes et al, 1956; Brown et al,
1965).
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS

Las cascaras hmedas y sucias asociadas con un descenso de la temperatura facilitan


la entrada de bacterias. La reduccin de la temperatura hace que la cmara de aire
se contraiga, lo que se traduce en una presin negativa. Cuanto ms rpido es el
descenso de temperatura, tanto mayor es la diferencia de presin entre el interior y
el exterior del huevo. A medida que la diferencia de presin se equilibra a travs de la
cascara, a travs de la misma son aspiradas agua y bacterias que son atrapadas en
la superficie de la membrana interna. Este fenmeno es ms pronunciado a medida
que el huevo envejece y la cmara de aire aumenta de volumen y es uno de los
varios factores que determinan que los huevos almacenados sean ms sensibles a la
penetracin.

Factores antimicrobianos del albumen (clara). El albumen destruye o impide el


crecimiento de una gran variedad de microorganismos, mientras que la yema o una
mezcla de yema y albumen no (Haines, 1939; Brooks, 1960). La Tabla 15.6 resume los
factores principales existentes en la clara de huevo que contribuyen a controlar el
crecimiento de bacterias. Los ms importantes son la lisozima, la conalbmina y el
pH alcalino. Todos los factores perjudiciales citados son aplicables a la clara espesa;
slo el pH elevado es aplicable a las dos capas de la clara poco densa (Baker, 1974).
La lisozima, denominada as por primera vez en 1909 por sus clulas bacterianas
Usadas, es una muramidasa y ataca a la capa de murena del sculo de murena de
las clulas bacterianas. Las bacterias Gram positivas son especialmente sensibles a
la lisozima. Las bacterias Gram negativas lo son menos, en parte,porque la capa de
murena est protegida por la membrana celular externa. Las condiciones alcalinas
existentes en el huevo sensibili-
456 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

Tabla 15.6 Factores antimicrobianos en el albumen del huevo de gallina.

Componente Actividad

Lisozima (muramidasa) Lisis de la pared celular de bacterias Gram positivas


Floculacin de clulas bacterianas
Hidrlisis de enlaces |3-l,4-glucosdicos
Conalbmina Quelacin de hierro, cobre, y cinc, especialmente en pH
elevado
Quelacin de cationes
pH 9,1-9,6 Proporciona un medio no apropiado para crecimiento
de muchos microorganismos
Aumenta la actividad de quelacin de la conalbmina
Avidina Fija la biotina, convirtindola en inasequible para las
bacterias que la necesitan
Nitrgeno no proteico escaso Los organismos exigentes desde el punto de vista
nutritivo no son capaces de crecer
Ovoinhibidor Inhibe las proteasas fngicas
Ovomucoide Inhibe la tripsina, pero no influye en el crecimiento
de las bacterias Gram negativas
Protenas no caracterizadas Inhiben la tripsina y la quimiotripsina
Se combinan con la vitamina B6
Quelan el calcio
Inhiben la ficina y la papana

Adaptada de Garibaldi, 1960 y Board, 1969.

zan a las clulas, hacindolas ms sensibles a la lisis. La actividad de la lisozima se


reduce cuando la yema se mezcla con la clara (Galyean et al, 1972).
La conalbmina es importante porque secuestra (quela) los iones metlicos,
especialmente el hierro, el cobre y el cinc, hacindolos inasequibles a las bacterias.
Algunas bacterias son capaces de crecer en la presencia de conalbmina. Las bacterias
Gram positivas, generalmente son ms sensibles a la conalbmina que las Gram nega-
tivas. Las bacterias capaces de crecer en la presencia de conalbmina, por lo general
tienen una fase lag prolongada y una tasa de crecimiento disminuida. La capacidad para
crecer parece estar relacionada con el hecho de que la bacteria tenga un sistema activo
para obtener minerales traza esenciales (por ej., siderforos). Por ejemplo, las
pseudomonas que crecen en la clara de huevo, con frecuencia producen una mezcla de
queladores verdes fluorescentes, denominados colectivamente pioverdina. Este
material tiene una gran afinidad por los iones metlicos esenciales para el crecimiento de
Pseudomonas, y compite con xito con la conalbmina. A diferencia de la conalbmina, la
pioverdina libera los metales hacia la clula bacteriana (Elliott, 1954; Garibaldi, 1960,
1970; Elliott et al, 1964). La pioverdina est relacionada con, o puede ser idntica a, los
compuestos fluorescentes del transporte del hidroximato que actan de modo parecido,
permitindoles que penetren y se multipliquen (Garibaldi, 1970). Las sales metlicas de
hierro, de aluminio, de cobre, de manganeso y de cinc incorporadas experimental-mente,
saturarn la capacidad de fijacin de la conalbmina, siendo el exceso utilizable para el
crecimiento microbiano (Sauter y Peterson, 1969).
Cuando los huevos de gallina recin puestos tienen un pH comprendido en el intervalo
7,6-7,8, la prdida de dixido de carbono desde el huevo hacia la atmsfera hace que el
pH de la clara de huevo aumente hasta 9,1-9,6 despus de un tiempo de 1-3 das de
almacenaje a temperatura ambiente. La mayora de las bacterias no crecen bien en este
valor de pH. El pH alcalino tambin aumenta la actividad queladora de la conalbmina
(Board, 1969).
-
C. Tipos de productos
La mayor parte de los huevos se comercializan y se consumen como huevos con
cascara. Por ejemplo, en los Estados Unidos, aproximadamente el 83% de los huevos
llegan a los consumidores como huevos con cascara
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS

(Anderson, 1993). Sin embargo, otros ovoproductos constituyen una parte del comercio
cada vez ms importante. Para uso comercial en varios alimentos y en varios
establecimientos del servicio de alimentacin, a los huevos se les desprovee de sus
cascaras y despus se pueden mezclar enteros o por separado en claras y yemas. A
veces se azucaran, se salan o se mezclan con otros ingredientes cuando se elaboran
diversos alimentos. Los productos comerciales de huevo lquido normalmente estn
pasteurizados. Tambin se les puede desproveer del azcar mediante actividad
enzimtica o microbiana y se pueden desecar para uso como ingrediente alimentario.
Los ovoproductos lquidos se usan como ingredientes de una gama amplia de productos
alimenticios elaborados, especialmente de productos de panadera, pastelera, bebidas,
dietas especiales, comidas para bebs, salsas, mayonesa y tallarines. Los ovoproductos
coextruidos, cocidos (por ej., los huevos largos) son un ejemplo de las numerosas
tecnologas avanzadas de los alimentos usadas para fabricar ovoproductos.
En el Extremo Oriente, se consume una diversidad de ovoprodutos de especialidad
tradicionales, por ejemplo el pidan, el huevo de mil aos (Su y Lin, 1993). Estos
tradicionales huevos alcalinizados se elaboran utilizando huevos de varias aves y se
conservan por inmersin en NaOH y NaCl.

II Microflora inicial

Los huevos se contaminan de dos maneras principales: por infeccin transovrica o por
infeccin a travs de la cascara (Bruce y Drysdale, 1994). Los huevos recin puestos se
pueden contaminar a travs del oviducto, y la presencia de determinadas especies
bacterianas puede ser indicadora de una ave infectada. La infeccin a travs de la cascara
supone la contaminacin inicial de la superficie del huevo, seguida de la penetracin
subsiguiente del microorganismo en el albumen o, en algunos casos, directamente en la
yema. La superficie del huevo recin formado se contamina con una diversidad de
microorganismos entricos por causa de la anatoma del ave; los tractos intestinal,
urinario y reproductor del ave comparten un orificio comn. La superficie del huevo
tambin se contamina por microorganismos del ambiente en el que es puesto.

A. Transmisin transovrica
Los microorganismos habituales de la alteracin no estn relacionados con la
transmisin a travs del oviducto (Miller y Crawford, 1953; Jordn, 1956; Philbrook et al,
1960; Board et al, 1964). Sin embargo puede ocurrir la transmisin transovrica de
salmonelas que tiene consecuencias importantes para la salud animal (por ej., Salmonella
pullorum, S. gallinarum) o para la salud pblica (por ej., S. enteritidis). Merece la pena
sealar que estas tres especies estn emparentadas estrechamente desde el punto de
vista filogentico (Stanley y Baquar, 1994). De los ovarios de gallinas ponedoras tambin
se han aislado Salmonella typhimurium, S. heidelberg, S. typhimurium var. copenhagen, y
otras serovariedades(Snoeyenbos<?aZ,, 1969; Barnhart, etal, 1991).Entre 1930y 1946,5.
enteritidis en huevos de pata caus epidemias de salmonelosis humana en Europa,
aunque no se demostr que esto supusiera la transmisin intraovrica (Scott, 1930;
Hunphrey, 1994b).
Al comenzar la mitad de la dcada de los aos 80, S. enteritidis fue aislada cada vez con
ms frecuencia en las aves de corral y en los huevos de stas (Dreesen et al, 1992). Esto fue
acompaado de un aumento sbito de la s'almonelosis humana en varios pases de Europa,
de Amrica del Norte y de Amrica del Sur, que estaba relacionado epidemiolgicamente con
el consumo de alimentos, especialmente de aquellos que contienen huevo crudo o cocido
insuficientemente (Hopper y Mawer, 1988: St. Louis et al, 1988; Humphrey, 1990a;
Rodrguez et al; 1990; Duguid y North, 1991; CDC, 1992; ACMSF, 1993; Binkin et al, 1993;
Caffer y Eiguer, 1994; Fantasa y Filetici, 1994; Glosnicka y Kunikowska, 1994 Mishu et al,
1994; Morse et al, 1994). Si bien haba un aumento simultneo de los casos por S.
enteritidis en ambos continentes, los casos europeos estaban relacionados en su mayor parte
con el fagotipo 4 (PT4), mientras que los casos norteamericanos involucraban a otros tipos
fgicos (Khakria et al, 1991; Humphrey, 1994b).
Tradicionalmente, Salmonella typhimurium ha sido la especie predominante de las
salmonelas implicadas en los brotes relacionados con huevos. El predominio de S.
typhimurium en los huevos de las gallinas es bajo (Philbrook, 1960; Chapman et al, 1988).
Durante la dcada de los aos 80, S. enteritidis pas a ser la serovariedad predomi-

nante en los brotes relacionados con huevos. A partir de 1981 y 1988, el nmero anual de
aislamientos humanos de S. enteritidis en Inglaterra aument de 392 a 12.522. En 1987,
ninguno de los seis brotes de salmonelosis relacionados con huevos investigados en
Inglaterra fue causado por este PT4 de S. enteritidis. En 1988, 19 de 34 brotes por
huevos fueron causados por este serovar. En 1990, se inform de que en el noreste de
los Estados Unidos la incidencia de S. enteritidis haba aumentado ms de seis veces
desde 1976, especialmente en los meses de verano (Rodrguez et al., 1990). Las
frecuencias de aislamiento del mismo serotipo tambin aumentaron en las regiones del
Atlntico medio y del Atlntico sur, y S. enteritidis fue el segundo serotipo ms frecuente
citado. En los Estados Unidos, se descubri que los huevos con cascara de clase A o los
alimentos que contenan huevos crudos o cocidos insuficientemente eran un origen
importante de infecciones humanas por S. enteritidis. Estos hallazgos suscitaron
investigaciones a gran escala tanto en el Reino Unido como en los Estados Unidos.
La invasin e infeccin de los ovarios puede originar la transmisin de S. enteritidis al
folculo (yema), mientras que la infeccin del oviducto conduce a la deposicin de
microorganismos en el albumen. Las infecciones experimentales de gallinas con S.
enteritidis dieron como resultado la produccin de huevos contaminados (Humphrey et
al., 1989b,c; Gast y Beard, 1990a; Gast, 1994). Parece ser que las infecciones del ovario de
la gallina son actualmente ms frecuentes. Las infecciones tienen como consecuencia la
produccin de huevos que se infectan o bien en el ovario o durante el trnsito del vulo
desde el ovario a lo largo del infundbulo y oviducto antes que se formen la cascara y sus
membranas (Gast y Bard, 1990b; Barnhartef ai, 1991; Clay y Board, 1991; Baskerville e
a/., 1992). Parece ser que el sitio principal de la contaminacin de los huevos con cascara
es el albumen. Dependiendo del sitio de la infeccin del oviducto, S. enteritidis se puede
encontrar en sitios concretos de la clara del huevo. Cuanto ms prximo a los ovarios se
halla el sitio de la infeccin inicial, tanto ms prxima a la yema estar localizada. Si bien
se podra suponer que la infeccin ovrica causara deformidades o disfuncin en la
puesta, ste no ha sido generalmente el caso. Tpicamente, las infecciones agudas por S.
enteritidis estn limitadas a pollitos de menos de un mes, pero en los pollitos de esa edad
pueden causar ndices de mortalidad elevados (hasta el 20%) (Lister, 1988; O'Brien, 1988;
Suzuki, 1994). Sin embargo, si bien determinadas cepas reducen la productividad
(Shivaprasad et al, 1990; Humphrey et al., 1991b,c; Gast, 1994), la experiencia en el
Reino Unido y en los Estados Unidos indica que la produccin de huevos en las manadas
infectadas con S. enteritidis puede no resultar afectada perjudicialmente (Hopper y
Mawer, 1988; Cooper et al, 1989; ACMSF, 1993; Gast, 1994). Esto es a pesar del hecho
de que las cepas de S. enteritidis aisladas en los huevos europeos son
predominantemente del fagotipo 4 (de Louvois, 1993b) que anteriormente haban sido
relacionadas con la enfermedad aviar. Las infecciones subclnicas de las aves ponedoras
no ocasionan reducciones importantes en la fertilidad.
En las cascaras de huevo contaminadas artificialmente, el porcentaje y el alcance de la
infeccin fueron influidos por el volumen del inoculo, por el sitio de la contaminacin con
respecto al desplazamiento de la yema y por la presencia de hierro en el inoculo (Clay y
Board, 1991). El hierro que normalmente es escaso en el albumen (Tabla 15.2), es
retenido en las capas sobre las fibras de la membrana de la cascara y para inducir el
crecimiento microbiano y la contaminacin del albumen subyacente solamente son
necesarias cantidades traza. Puede ocurrir esto cuando se usan mtodos de lavado no
satisfactorios. Tambin se ha demostrado que los extractos de heces de gallinas tienen
hierro suficiente para estimular el crecimiento en el albumen in vitro (Humphrey, 1994a).
En huevos contaminados artificialmente, a los pocos das de la inoculacin, ocurri la
migracin de S. enteritidis del albumen a la yema (Braun y Fehlhaber, 1995). La tasa de
migracin estuvo relacionada directamente con el nivel de contaminacin, con la
temperatura de almacenaje, y con la edad de los huevos. Otra investigacin averigu
que cuando S. enteritidis era inoculada en las yemas de gallinas seropositivas creca ms
lentamente que en los huevos de las gallinas no infectadas (Bradshaw et al, 1990), y se
supuso que la secrecin de anticuerpos en la yema poda ser una de las varias barreras
antimicrobianas del huevo (Rose et al., 191 A).
La infeccin de Salmonella enteritidis en una manada de ponedoras no se traduce en que
el 100% de las aves sean positivas al patgeno. El porcentaje de aves excretoras puede
variar desde menos del 0,6 hasta el 30%, y el predominio de la contaminacin de la cascara
del huevo vara ampliamente en las manadas infectadas con S. enteritidis (Tabla 15.7).
Examinando 2.525 huevos producidos por 16 gallinas que vagaban libremente durante un
perodo de 242 das, Muller et al. (1994) detectaron slo 19 huevos que eran positivos a S.
enteritidis. Despus de la produccin total de
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 45
9

Tabla 15.7 Porcentaje de deteccin de huevos Salmonella


enteritidis-posivos en manadas que se sabe que estn infectadas
con el patgeno.

Nm. de huevos Porcentaje de huevos Referencia


examinados S. enteritidis-
posivos
372 1,1
, 998 0,5
68 7,4
1.119 1,0
32 19,0
70 2,8
349 1,4
630 0,0
1.070 0,3
309 1,3
30 3,3
16.560 0,06

Perales y Audicana, 1989 Perales y Audicana, 1989


Humphrey et al., 1989a Humphrey et al, 1989b Humphrey
et al., 1989b Buchner et ai, 1992 Buchner et ai, 1992
Buchner et al, 1992 Buchner et al, 1992 Buchner et al,
1992 Buchner et al, 1992 Poppe et al, 1992

huevos de 35 gallinas, Humphrey et al. (1989b)


averiguaron que el 1% de 1.119 huevos era
positivo a S. enteritidis, habiendo sido puestos los
huevos positivos por slo 10 de las 35 aves.
Cuando se examinaron tanto las cascaras como el
contenido de los huevos, fue positivo el 1,1% de las
cascaras y el 1,9% de los contenidos de los huevos.
Cuando se examinaron por separado la yema y el
albumen, el microorganismo se aislaba slo en el
albumen en 12 de 16 huevos. Esto concuerda con
las investigaciones de manadas infectadas
artificialmente (Gast, 1994; Humphrey, 1994a). El
patgeno fue aislado con elevada frecuencia en el
albumen, mientras que todas las muestras de
contenido de yema fueron negativas. Cuando
fueron examinados tejidos de 580 aves de siete
manadas, el 4,5% de los tejidos de dos manadas
fue S. enteritidis-povo (Poppe et al, 1992). El
examen subsiguiente de los huevos de estas
manadas indic que el porcentaje de
contaminacin era inferior al 0,06% (Poppe,
1994). La comparacin de los fagotipos aislados
en las aves de corral y en las muestras clnicas
indic que eran predominantes al mismo tiempo
los fagotipos PT8, PT13 y PT13a (Poppe, 1994), y
que el 97% de los aislamientos de PT8 y de PT13
contena un plsmido de 36 MDa que se hibridaba
con el factor de virulencia de S. typhimurium
(Poppe et al, 1989). Sin embargo, no se sabe qu
importancia tiene este plsmido como factor de
virulencia que influye en la patogenicidad de los
aislamientos de 5. enteritidis en las personas y
en las aves (Suzuki, 1994).
El porcentaje de contaminacin de S. enteritidis en los huevos con cascara en la venta al
por menor es muy bajo. Por ejemplo, un examen de huevos destinados a los mercados
britnicos de venta al por menor indic la contaminacin con S. enteritidis del 0,04-0,11%
y la contaminacin con el PT4 de S. enteritidis de un 0,03-0,08% (de Louvois, 1993a). La
contaminacin global correspondiente a todas las salmonelas fue de un 0,15-0,27%.
Una razn de la contaminacin baja con 5. enteritidis en los huevos de venta al por
menor es la mezcla de los pocos huevos positivos con grandes cantidades de huevos
procedentes de manadas no infectadas.
Si bien ha habido progresos en los mtodos de deteccin (Barrow, 1994; Helmuth y
Schroeter, 1994; McClelland yPinder, 1994; Thorns et al, 1994; van derZee,
1994;GastyHolt, 1995; HolteaZ., 1995; McElroy etal, 1995; Wang et al, 1995), los
porcentajes bajos de huevos positivos a patgenos (0,06%) en las manadas infectadas
(Poppe etal, 1992) hacen poco prctico el examen microbiolgico de rutina. Ha habido
casos en los que el PT4 de S. enteritidis no ha sido aislado en las cascaras de los huevos
cuyos contenidos contenan el PT4 de S. enteritidis (Mawer et ai, 1989). En la mayora de los
casos, el nmero inicial de salmonelas en los huevos contaminados es bajo (10-20
UFC/huevo) (Humphrey et al, 1991a), aunque se ha informado de niveles ms elevados
(Humphrey, 1994b; Muller et al, 1994). Una excepcin es un informe de un huevo limpio
intacto que contena 107 UFC/g (Salvat et al, 1991). Los factores antimicrobianos existentes
en la albmina pueden complicar la deteccin de Salmonella conduciendo a resultados
negativos falsos (Humphrey, 1994b).
460 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

No parece ser que los piensos sean un origen importante de infecciones de las
manadas por S. enteritidis (ACMSF, 1993,1996 en Anexo E, pp. 131-5), aunque
histricamente algunos componentes de los piensos estuvieron relacionados con otras
serovariedades (Williams, 1981). Las recomendaciones para interrumpir el ciclo de
Salmonella incluyen la adquisicin de aves de manadas progenituras demostrablemente
exentas de salmonelas (Cox et al, 1990), la fumigacin o la higienizacin de los huevos
destinados a la incubacin y de los materiales de los nidales, el uso de la exclusin
competitiva (Seuna y Nurmi, 1979), y el uso de piensos exentos de Salmonella
(Marthedal, 1973). Tambin parece ser que los factores que aumentan el grado de estrs
encontrado en las aves influyen en el predominio de S. enteritidis (Suzuki, 1994).

B. Contaminacin en las cloacas


La superficie de las cascaras de los huevos se puede contaminar prcticamente con
cualquier microorganismo excretado por las aves. Por lo que se refiere a otras salmonelas
diferentes a S. enteritidis, ste es el origen ms importante de la contaminacin. En las
manadas de ponedoras se pueden aislar varias serovariedades diferentes del gnero
Salmonella. Ebel et al. (1992) examinaron 23.431 muestras cecales mezcladas
procedentes de gallinas agotadas recogidas en 406 establecimientos de ponedoras para
determinar el predominio de Salmonella spp. y de 5. enteritidis. Se aislaron salmonelas en
el 24% de las muestras mezcladas, y S. enteritidis en el 3% de las muestras. El predominio
global de las muestras positivas a Salmonella fue el 86%. Una investigacin de 42
manadas de gallinas ponedoras agotadas encontr que el 76% de las mismas era positivo
a Salmonella, siendo S. heidelberg la ms frecuente (56,5%) de las 14 serovariedades
detectadas (Barnhart etal., 1991). Las salmonelas existentes en la superficie de las
cascaras de los huevos mueren rpidamente (Bake, 1990), pero la supervivencia se puede
prolongar considerablemente cuando los huevos se almacenan en humedades relativas
elevadas (Lancaster y Crabb, 1953) o a temperaturas bajas (Lancaster y Crabb, 1953;
Rizk et al, 1966; Baker, 1990).
Las manadas estn infectadas frecuentemente con Campylobacter jejuni, y sera de
esperar que este patgeno tambin se encontrase en la superficie de los huevos. Sin
embargo, de 226 huevos procedentes de gallinas colonizadas experimentalmente y que
excretaban de modo activo C. jejuni, slo dos fueron positivas (Doyle, 1984). Parece ser
que el microorganismo tiene escasa capacidad para penetrar en el albumen de los huevos
de gallina o de pava(Acuffefa/., 1982; Doyle, 1984; Neill etal, 1985; Shane etal, 1986;
Shanker etal, 1986). El microorganismo se extingue rpidamente debido a las
condiciones de humedad y temperatura que existen en la superficie del huevo durante el
almacenaje (Kollowa y Kollowa, 1989). Consiguientemente, los huevos almacenados son
negativos a Campylobacter (Shane et al, 1986). Si bien existe un informe de un brote de
campylobacteriosis relacionado con el consumo de huevos frescos cocidos
insuficientemente (Finch y Blake, 1985), generalmente se considera que la transmisin de
este patgeno por medio de los huevos es improbable (Bruce y Drysdale, 1994).

C. Contaminacin en el ambiente de produccin


El ambiente de produccin representa el otro origen importante de los microorganismos
existentes en la superficie de los huevos. ste incluye el contacto con heces, el material
de los nidales, el polvo, las materias primas de los piensos, los envases para el envo y
almacenaje, los seres humanos y otras criaturas. Los porcentajes de alteracin son
considerablemente mayores en los huevos procedentes de ambientes contaminados
masivamente (Harry, 1963; Smeltzer et al, 1979). Algunos huevos provienen de granjas
familiares pequeas, donde la recogida es manual. Sin embargo, los huevos se producen
cada vez ms en grandes instalaciones semiautomatizadas donde las gallinas estn
alojadas en jaulas individuales. En estas instalaciones, los huevos ruedan por gravedad
desde las jaulas a las bateas. Se ha indicado que este tipo de enjaulado produce huevos
con porcentajes de contaminacin ms bajos que los correspondientes a los huevos
puestos en nidales (Harry, 1963; Quarles et al, 1970; Crter et al, 1973). Despus, los
huevos se trasladan a mano a bandejas de papel prensado o de poliestireno y se
transportan en cajas para observarlos al trasluz y clasificarlos. La naturaleza y la
cantidad de la contaminacin de la cascara variar con arreglo al sistema de
almacenaje y con arreglo al tiempo que transcurra hasta que se recogen los huevos.
Cuanto antes se recogen los huevos despus de la puesta, tanto ms escasa es la
contaminacin de la cascara, incluso en condiciones desfavorables (North, 1984).
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 461

Los nidales deben estar limpios y secos, y las superficies en contacto con las cascaras
deben estar secas y exentas de heces y de otra suciedad visibles (Joyce y Chaplin, 1978;
Smeltzer et al, 1979; Tullet, 1990). Puesto que los huevos salen de la cloaca y pasan junto al
ano de la gallina, la exencin total de materia fecal es imposible. Los nidales cubiertos de
heces hmedas, las manos hmedas de las personas que recogen los huevos, la puesta de
huevos en pisos sucios, y el material hmedo, favorecen en conjunto la penetracin de las
bacterias de la superficie en la cascara. Un perodo de tiempo decisivo es cuando los huevos
se estn enfriando a partir de su temperatura inicial de 40-42C.
El ambiente de la puesta puede ser un origen potencialmente importante de las
salmonelas de la superficie externa del huevo. Por ejemplo, Jones et al. (1995) aislaron
Salmonella en el 73, 64, 100 y 100% de las muestras de cintas transportadoras de huevos,
de personas que recogen los huevos, de los ventiladores de aireacin, y del agua de lavado,
respectivamente. En comparacin, slo proporcionaron Salmonella el 8% de las cascaras de
los huevos y ninguno de los contenidos internos antes de la recogida. En el ambiente de las
instalaciones de produccin de huevos y en la superficie de los huevos, ha sido aislado un
grupo diverso de serovariedades de Salmonella, que incluye a S. agona, S. typhimurium, S.
infantis, S. derby, S. heidelberg, S. california, S. montevideo y S. mbandaka. Las primeras
investigaciones citadas por Cantor y McFarlane (1948) incluyeron a S. thompson, S.
typhimurium, S. bareilly, S. oranienburg, S. montevideo, S. tennessee, S. derby, S. essen, y
S. worthington entre las salmonelas aisladas en las cascaras de los huevos. Poppe et al.
(1991) descubrieron que el 53% de los establecimientos canadienses productores de huevos
seleccionados al azar tena ambientes positivos a Salmonella mientras que, concretamente,
el nivel correspondiente a S. enteritidis era el 3%. Barnhart et al. (1991) averiguaron que, si
bien el 76% de los establecimientos de ponedoras era positivo a Salmonella, slo el 2,4% de
las aves muestreadas de estos establecimientos tena los ovarios contaminados con
salmonelas.
La desinfeccin eficaz de las instalaciones de produccin, el control de roedores y otras
alimaas, la cloracin del agua de bebida y la prevencin de la contaminacin cruzada se
encuentran entre los factores que interrumpen la transmisin de 5. enteritidis a las
manadas futuras en una instalacin de produccin (Mcllroy et al, 1989; O'Brien, 1990;
Dawson, 1992; Edel, 1994; Giessen et al, 1994; Masn, 1994; Davies y Wray, 1995; Wierup
et al, 1995). La evaluacin peridica del ambiente de puesta por lo que se refiere a S.
enteritidis ha sido utilizada en varios de estos programas de control para identificar las
manadas infectadas.
histeria monocytogenes se puede aislar tanto en manadas de aves de corral como en el
ambiente inmediato de las aves (Gray, 1958; Bailey et al, 1989). Consiguientemente, es de
esperar que en las cascaras de los huevos recin puestos se encuentren histeria spp.

III Huevos con cascara

A. Efecto del tratamiento inicial


Transporte y almacenaje. Una vez los huevos han sido recogidos y envasados en cajas o
en envases pequeos, a los pocos das se envan al comprador final (comercializacin
directa), a un centro de envasado o, en aquellos casos en los que est permitido, a un
centro de lavado. En muchos casos, los pases han fijado normas reguladoras o legales que
se refieren a calidad, peso, envasado, manipulacin, etiquetado, transporte y fechado de los
huevos con cascara. Por ejemplo, segn la Disposicin 1907/90 sobre normas de la
comercializacin de los huevos de la CE y la Disposicin 1274/91 de la Comisin de
Regulacin, los huevos se deben enviar al centro de envasado autorizado por lo menos cada
tres das laborables o una vez por semana cuando la temperatura media del almace naje no
excede de 18C. Estas normas varan considerablemente de un pas a otro.
Los huevos se deben almacenar con el polo romo hacia arriba. Esto contribuye a evitar
que la yema, que tiene un peso especfico menor que la clara, sea impulsada por esta
ltima hacia la membrana interna. Si la yema entra en contacto con la membrana interna,
los microorganismos que atraviesan la membrana en este sitio pueden contaminar
directamente la yema por eludir las barreras protectoras existentes en la clara. Cuando
ocurre esto, la alteracin avanza rpidamente (Board, 1964; Brown et al, 1970).
462 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

Las temperaturas de almacenaje inferiores a 8C inhiben el crecimiento de las bacterias


y retardan la prdida de la calidad interna. A temperaturas hasta 18C, las barreras
naturales del huevo se deterioran slo lentamente con el tiempo. A medida que disminuye
la eficacia de estas barreras, el huevo se vuelve cada vez ms sensible a la penetracin y
al crecimiento bacteriano (Elliot, 1954; Brown et al, 1970; Humphrey, 1994b). Cuando la
temperatura de almacenamiento sube por encima de 18C, se acelera la degradacin de
las barreras antimicrobianas (Humphrey, 1994b).
Los huevos almacenados en fro que se trasladan a una atmsfera caliente y hmeda,
se pueden humedecer por condensacin (sudoracin). Si los huevos se trasladan de
nuevo a la cmara fra mientras estn hmedos, las bacterias de la superficie pueden ser
aspiradas a travs de la cascara debido a la diferencia de presin que se crea cuando la
cmara de aire del huevo se contrae (Forsythe et al, 1993). La importancia relativa de
esto como un medio para aumentar la penetracin bacteriana en el huevo ha sido
discutida, ya que algunos investigadores no han observado que aumentase la penetracin,
excepto despus de varios perodos de sudoracin debidos a temperaturas de almacenaje
alternantes (Vadehra y Baker, 1973). La sudoracin aumenta an ms la alteracin
cuando la cascara est sucia (Forsythe et al, 1953). Esto podra explicar las discrepancias
en los resultados indicados. Tambin podra reflejar la sensibilidad de la prueba. Por
ejemplo, los huevos provistos de cascara no mostraron contaminacin interna con Yersinia
enterocolitica inmediatamente despus de ser inoculados por inmersin en agua que
contena 106 UFC/ml, seguida de la exposicin a diferencias de presin o de temperatura
(Amin y Draughon, 1990). Sin embargo, despus de 14 das de incubacin a 10C, la
poblacin de Y. enterocolitica excedi de 106 UFC/ml, siendo positivos todos los huevos. El
enfriamiento rpido con aire por conveccin forzada vuelve a los huevos ms propensos a
la penetracin por S. enterititis (Fajardo et al, 1995). Si bien las cascaras, tanto las de los
huevos enfriados como las de los huevos no enfriados, tenan grietas microscpicas, las
de los huevos que haban sido enfriados rpidamente eran ms grandes y ms
numerosas. El uso de gases criognicos ha sido investigado como mtodo para reducir el
dao a la vez que para intensificar el enfriamiento rpido de los huevos provistos de
cascara (Curtis et al, 1995).
La penetracin aumenta con la duracin del contacto con el material contaminado,
especialmente durante el almacenaje en humedades relativas elevadas. Esto es cierto
tanto para las bacterias de la alteracin como para las salmonelas (Simmons et al, 1970).
La humedad relativa durante el almacenaje debe estar comprendida entre el 70 y el 85%
(Henderson y Lorenz, 1951). Por debajo del 70%, existe una prdida rpida de peso por
evaporacin que influye de modo desfavorable en la calidad. Por encima del 85%,
aumenta la penetracin microbiana y pueden crecer mohos, especialmente en la
cmara de aire.

Limpieza. Los distintos pases conceden importancia diferente a la limpieza de los


huevos con cascara, lo que refleja la discusin continua sobre su eficacia. Por ejemplo, la
Unin Europea no legisla la limpieza de los huevos, pero se exige en los Estados Unidos y
en Canad. Los que exigen que se realice, en parte, es porque se supone que la
eliminacin de la materia fecal de la superficie del huevo reduce el riesgo de que penetren
bacterias patgenas en el huevo. Sin embargo, otros han indicado que, concretamente
por lo que se refiere a huevos que han estado almacenados durante perodos
prolongados, el lavado de la superficie aumenta los porcentajes de alteracin debido a
que aumenta la penetracin de bacterias (Sparks, 1944). Tpicamente, los fabricantes de
ovoproductos prefieren huevos limpios y con frecuencia estipulan que los huevos provistos
de cascara estn visiblemente limpios, intactos, y exentos de deterioro fsico.
Los huevos se pueden limpiar o lavar. La limpieza en seco se suele realizar con un
cepillo duro, con papel de lija, o con viruta de acero. Los limpiadores mecnicos en seco,
con frecuencia son de limpieza difcil y requieren cambios frecuentes de los cepillos. La
limpieza en seco tambin elimina la cutcula de los huevos, hacindolos ms sensibles a la
penetracin microbiana y a la alteracin en caso de que posteriormente se humedezcan
(Brown et al, 1965). Durante la limpieza en seco, los microorganismos existentes en la
superficie de la cascara pueden ser forzados hacia el interior de los poros de la cascara
del huevo, favoreciendo la penetracin. Sin embargo, si los huevos se almacenan bajo
control apropiado de la humedad, la limpieza en seco puede ser tan eficaz, por lo menos,
como el lavado de los huevos (Tabla 15.8).
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 463

Tabla 15.8 Porcentaje de huevos ligeramente sucios penetrados


por bacterias de la alteracin durante el almacenaje de 9 meses
a 1,7-4,4C y 65-80% de humedad relativa, segn el mtodo de
limpieza empleado.

Mtodo de limpieza Nm. de huevos Porcentaj


* examinados de
penetrad
huevos
os
Limpiados en seco con cepillo 577 3,5
mecnico
Lavados en detergente, aclarados 276 7,3
en agua en detergente, sin
Lavados 286 7,0
aclarado en detergente-
Lavados
aclarados en agua 278 13,3
Lavados en detergente-
higienizante,
sin aclarado 284 4,2

De Miller, 1959.

Los huevos se pueden lavar en un bao de agua o en un bao de agua combinado


con limpieza mecnica mediante cepillos o viruta de acero. Sin embargo, las mquinas
ms modernas para lavar huevos emplean sistemas de lavado por atomizacin. La
tpica lavadora continua de huevos consta de tres etapas: (i) una cmara de lavado
donde se lavan los huevos con agua caliente y detergente usando chorros de alta
presin; (ii) una cmara de aclarado que generalmente incluye un agente higienizante;
y (iii) una cmara de secado (Sparks, 1994). En Amrica del Norte, la mayora de los
fabricantes lavan todos los huevos cuando los reciben para evitar la tarea de
seleccionarlos (Forsythe, 1970), pero en algunos pases slo se lavan los huevos
sucios. Se han realizado muchos intentos para aumentar la calidad de conservacin de
los huevos mediante lavado perfeccionado y/o desinfeccin de la cascara. Se sabe que
varios factores relacionados con el lavado de los huevos influyen en la penetracin
microbiana y por lo tanto en la alteracin. Estos factores, que a continuacin se
relacionan, fueron revisados por Stadelman (1994):
El lavado de los huevos en un lquido que est a una temperatura ms baja que
los huevos se traduce en que el lquido (lquido ms bacterias) es aspirado a
travs de los poros (Haines, 1938; Haines y Moran, 1940; Brant y Starr, 1962).
La temperatura de la solucin debe ser por lo menos 12C ms elevada que la
temperatura de los huevos.
Los huevos visiblemente sucios tienden a tener un porcentaje de alteracin
ms elevado que los que tienen aspecto de limpios.
Toda operacin que humedezca la cascara tiende a aumentar la alteracin, por
ejemplo, la sudoracin, la limpieza con un pao hmedo. Presuntivamente, el
agua penetra en los poros por capilaridad aun en el caso de que no exista
diferencia de presin/temperatura.
El dao a la cutcula se traduce en un aumento de la penetracin microbiana. Las
investigaciones realizadas han indicado que las lavadoras de huevos provistas de
sistemas de atomizacin continua no daan la cutcula (Kuhl, 1987). Sin
embargo, Sparks (1994) averigu que este tipo de lavadoras disminua la
capacidad de la cutcula para contrarrestar la captacin de agua por parte del
huevo.
El agua de lavado que contiene hierro aumentar el nivel de hierro en el
albumen, neutralizando el efecto antimicrobiano de la conalbmina. El agua de
lavado debe contener <l-2 ppm de Fe(III) mientras que los niveles por encima
de 5 ppm aproximadamente han sido relacionados con la alteracin muy
acelerada (Garibaldi y Bayne, 1962; Board et al, 1968) y con el crecimiento de
bacterias patgenas (Becirevic et al, 1988).
La reduccin al mnimo de los niveles de microorganismos en el agua de lavado
mediante el uso de agua de alta calidad y desinfectantes o detergentes
alcalinos, reduce el impacto microbiolgico del lavado.
Las exigencias recomendadas para el lavado comercial de huevos incluyen los puntos
siguientes:
464 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

Huevos. Slo se deben lavar huevos frescos e intactos que hayan sido enfriados a 10-
14C, con lo cual se puede conseguir fcilmente una diferencia de temperatura adecuada
entre el huevo y el agua de lavado. Los huevos sucios y daados de mala manera se alteran
con una frecuencia y rapidez mayores que los huevos limpios y el lavado puede intensificar
la alteracin durante el almacenaje subsiguiente, prescindiendo de si los huevos estaban
sucios o no antes del lavado (Tabla 15.9). El lavado debe tener lugar tan pronto como sea
factible despus de la recogida; los microorganismos que han tenido tiempo para penetrar
hasta la membrana interna no son eliminados ni destruidos fcilmente. Los huevos se deben
manejar con cuidado en todo momento para evitar el dao fsico y la contaminacin.

Exigencias del lavado (mquina). Los huevos se deben colocar en la cinta transportadora
de tal manera que los chorros del agua de lavado y los cepillos lleguen por completo a
todos los huevos. La mquina debe utilizar agua potable, pobre en sales metlicas, con
menos de 2 ppm de hierro. Los huevos lavados en agua natural que contena 4,8 ppm de
hierro presentaron un porcentaje de alteracin por pseudomonas del 6,2% despus del
almacenaje, mientras que los lavados con agua que contena 0,2 ppm de hierro slo
presentaron un porcentaje de alteracin del 0,8% (Garibaldi y Bayne, 1962). No se ha
indicado si el agua dura, rica en calcio o en magnesio, favorece la alteracin. La
temperatura de lavado debe ser 40-42C, lo suficientemente elevada para garantizar el
lavado adecuado y para que no exista riesgo de daar la cutcula. El agua de lavado debe
estar limpia, filtrada o purificada, para garantizar que la materia orgnica y la carga
microbiana se mantienen a niveles bajos. El detergente alcalino con poca espuma que se
utiliza debe ser capaz de elevar el pH del agua de lavado hasta 10-11 y de mejorar la
eficacia del agua para eliminar la suciedad.
Se utilizan detergentes alcalinos porque los detergentes cidos atacan la cascara. El
lavado de huevos experi-mentalmente con un 1-3% de cido actico destruy muchos
microorganismos y limpi la superficie de la cascara pero redujo el grosor de la cascara y la
calidad de los huevos (Heath y Wallace, 1978). Los compuestos alcalinos simples, como el
fosfato trisdico o el metasilicato sdico son apropiados para esta finalidad lo mismo que
las complicadas mezclas patentadas (Swanson, 1959). Un buen detergente debe eliminar
fsicamente hasta el 92% de las bacterias de la superficie de la cascara (Forsythe et al,
1953; Bierer et al, 1961 a,b). La eficacia del lavado para eliminar 5. enteritidis y otras
salmonelas depende del pH del agua de lavado y de la temperatura (Holley y Proulx, 1986;
Catalano y Knabel, 1994a,b). La supervivencia de patgenos era ms probable con la
temperatura de lavado baja (32-35C) y el pH bajo (9-10) comparados con la temperatura
alta (38-43C) y el pH elevado (11-12,5) (Catalano y Knabel, 1994a,b). El porcentaje de
destruccin de S. enteritidis en el agua de lavado tambin fue aumentado por la
concentracin elevada del detergente y por los slidos de los huevos. Se observ
contaminacin cruzada por S. enteritidis con agua de lavado a pH 9 pero no a pH 11
(Catalano y Knabel, 1994b). Yersinia enterocolitica (Southam et ai, 1987) y L.
monocytogenes ( Brackett, 1988: Laird et al, 1991) persisten en el agua de lavado de los
huevos. La inactivacin de L. monocytogenes y de S. typhimurium en el agua de lavado
de los huevos como una funcin de la temperatura, del pH, de la concentracin de cloro y
del contenido de slidos de los huevos fue definida mediante una ecuacin lineal que se
puede utilizar para predecir la supervivencia de patgenos (Leclair et al, 1994).

'f.
Tabla 15.9 Influencia del lavado de los
huevos en la alteracin durante y despus del
almacenaje.
Estado original Lavados Alterado
s por
cien
Limpios No 0,6
Sucios No . 12,7
Limpios S 5,8
Sucios S 19,9

Adaptada de Lorenz y Starr, 1952.


HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 465

Se debe aplicar un aclarado final con agua limpia que contenga un higienizante
(USDA, 1975a). Los higienizantes utilizados habitualmente incluyen 100-200 ppm de
cloro, compuestos de amonio cuaternario o hipoclorito calcico, o 12-25 ppm de yodo.
Si se utiliza yodo, es necesario un aclarado final de agua potable. El uso de
higienizantes destruye muchas de las bacterias que quedan. Adems de tratar la
superficie del huevo, estos compuestos tambin higienizan las cintas transportadoras
que se ponen de nuevo en circulacin. La temperatura del agua del aclarado, 43-45C,
en la superficie del huevo debe ser siempre ligeramente ms elevada que la del agua
del lavado. Algunos investigadores han demostrado que los yodforos los compuestos
de amonio cuaternario (Sauter et al, 1962), los compuestos de bromo-yodo (Forsythe,
1970), son ms eficaces, especialmente si se deja que queden en las cascaras de los
huevos sin un aclarado posterior con agua limpia. Algunos prefieren los detergentes
higienizantes porque limpian e higienizan al mismo tiempo. Sin embargo, la materia
orgnica del agua de lavado destruir gran parte de la eficacia del higienizante por lo
que, tpicamente, es ms eficaz una operacin de dos fases (lavar-higienizar).
Casi todas las mquinas lavadoras existentes en el comercio reciclan el agua
caliente tratada con detergente/ higienizante. Esta atraviesa una serie de filtros que
separan la mayor parte de la materia orgnica. El agua rebosa lentamente y su
volumen se completa con solucin nueva. Despus de unas 4 horas, se vaca la
mquina y empieza de nuevo el ciclo. Con tal de que la operacin de rellenado se
realice con un ritmo adecuado y se mantengan los niveles de detergente, la carga
microbiolgica se puede mantener en un nivel aceptable. En las fbricas de
ovoprductos, el agua est siendo cada vez ms reutilizada a medida que la
adquisicin y la eliminacin de aguas se encarecen. Se deben utilizar procedimientos
adecuados de tratamiento para tratar toda el agua reciclada. En la actualidad no
existe consenso general sobre las pautas de reutilizacin del agua; las exigencias
pueden variar considerablemente en los diferentes municipios, estados y pases.

Post-lavado. Inmediatamente despus del aclarado, los huevos se deben secar rpida
y completamente. El secado rpido reduce el riesgo de que las bacterias que quedan
en la superficie del huevo sean aspiradas hacia el interior del huevo cuando ste se
enfra a temperatura ambiente. La manipulacin cuidadosa de los huevos despus del
lavado es importante para evitar la recontaminacin. Despus del secado completo,
los huevos se deben mirar al trasluz cuidadosamente utilizando cintas transportadoras
y material limpios. Se deben apartar todos los huevos agrietados. Los huevos mirados
al trasluz se deben colocar en envases nuevos y despus se deben almacenar y
distribuir de una manera que garantice que la superficie del huevo permanece seca y
no se contamina de nuevo. Se debe evitar la condensacin sobre los huevos.

Revestimientos de los huevos. La mayora de los pases no permiten los


revestimientos de la cascara en los huevos frescos producidos a escala comercial.
Para proteger a los huevos con cascara frescos de la prdida de agua y del aumento
asociado del volumen de la cmara de aire durante el almacenaje fro, se han
utilizado sprays de aceite mineral (aceite de parafina). El aceite no protege a los
huevos viejos frente a su elevada sensibilidad a la penetracin ni frente al crecimiento
de bacterias de la alteracin (Elliott, 1954). Los experimentos han demostrado que los
revestimientos de alginatos, el cido polimetacrlico y ciertos cauchos butilados
contribuyen a mantener la calidad del huevo tan eficazmente como el aceite
(Rutherford y Murray, 1963). Se ha informado de que la prolamina de maz, el cloruro de
polivinildeno, la emulsin de epoleno y el derivado del azcar hidrolizado ms goma
laca retardan mucho la penetracin de Ps. fluorescens y de S. typhimurium (Tryhnew
et al., 1973).
El vidrio soluble (silicato sdico) interacciona con el silicato de la cascara para
producir una barrera impenetrable de silicato calcico que mejora la retencin de las
calidades funcionales durante el almacenaje. Se ha utilizado en pocas de escasez
aguda y cuando no han existido otras posibilidades para el almacenaje a largo plazo
de los huevos.

Pasteurizacin (termoestabilizacin) de huevos intactos en el interior de la cascara.


Desde 1867 hasta la actualidad, ha habido varias referencias en la bibliografa
cientfica y de las patentes sobre la eficacia del calor para destruir las bacterias de la
superficie de la cascara y de las membranas y de la proximidad de las mismas. El calor
crea una capa casi impenetrable de protena coagulada casi inmediatamente por
debajo de las membranas de la
466 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

cascara. Esta capa reduce la evaporacin en el almacenaje subsiguiente. Ha habido


informes de prdida de propiedades funcionales resultante de este tratamiento (Goresline
et al, 1950; Knowles, 1956). El calor se debe aplicar dentro de las 24 horas siguientes a la
recogida porque los microorganismos que han penetrado en la clara ya no sern
destruidos por el tratamiento trmico mnimo aplicado (Feeney et al, 1954). Si bien este
tratamiento no ha sido utilizado a escala comercial durante muchos aos, los brotes
recientes de S. enteritidis han suscitado un inters renovado en la ideacin de tcnicas
p'ara pasteurizar los huevos con cascara intacta (Hou et al, 1966).

B. Alteracin
La alteracin de los huevos est relacionada con la capacidad de los microorganismos
para penetrar en el huevo y superar las barreras antimicrobianas. Los microorganismos
presentes muy frecuentemente en la superficie de los huevos no son necesariamente los
relacionados ms frecuentemente con la alteracin (Mayes y Takeballi, 1983) (Tabla
15.10). Mientras que la microflora de la cascara del huevo vara cualitativa y
cuantitativamente en las distintas regiones geogrficas y en los distintos tipos de aves
(Tabla 15.11), los microorganismos relacionados con la alteracin tienden a ser los mismos.
Por lo general, esto se interpreta como indicador de que son los mecanismos de defensa
intrnsecos del huevo los que seleccionan los organismos que son capaces de crecer en
ese medio (Bruce y Drysdale, 1994). Una causa importante de alteracin durante e
inmediatamente despus de la retirada de los huevos del almacenaje la constituyen las
Pseudomonas fluorescentes (Lorenz y Starr, 1952; Ayres, 1960). Esto refleja el hecho de
que las pseudomonas fluorescentes, que son omnipresentes en la tierra y en el agua, son
con frecuencia las primeras en penetrar y crecer porque son mviles, producen un
pigmento que compite con la conalbmina de la clara por los iones metlicos y son
resistentes a otros mecanismos protectores de la clara. Un huevo que presenta
fluorescencia intensa en la mayor parte de la clara o en toda su masa cuando se examina
con una lmpara que emite luz ultravioleta de gran longitud de onda (luz negra), siempre
contiene una gran cantidad de bacterias. Estos huevos no se descubren fcilmente
utilizando una lmpara de luz blanca, y los olores de la des-

Tabla 15.10 Microflora de la superficie de la cascara del huevo y del


interior de los huevos alterados.

Frecuencia de presentacin"
Tipo de Sobre la cascara En los huevos
microorganismos podridos
Micrococcus +++ +
Achromobacte ++ +
r
Enterobacter ++ -
Alcaligenes ++ +++
Arthrobacter ++ +
Bacillus ++ +
Cytophaga ++ +
Escherichia ++ +++
Flavobacteriu ++ +
m
Pseudomonas ++ + +' +
Staphylococcu ++ -
s
Aeromonas + ++
Proteus + +++
Sarcina + -
Serratia + -
'>.

Streptococcus + +

a
El nmero de signos ms indica frecuencia relativa de
presentacin. De Mayes y Takeballi, 1983, adaptada de
Bruce y Drysdale, 1994.
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS

467

Tabla 15.11 Microflora de los huevos de diferentes tipos de aves.


Bacteria Pata11 Patab Aves Gallina3- Gallnab Pava'
acuticas
3

Enterobacteriaceae 65,4" 40 66,0 11,8 31,5 71,4


Staphylococcus 2,5 4 11,4 23,0 9,2 71,4
Micrococcus 1,2 0 21,3 63,8 34,6 0
Streptococcus/Enterococc 0 0 0 1,2 15,3 8,5
us
Pseudomonas 16,0 56 0 0 2,5 1,5
Acinetobacter 6,2 0 0 0 0 0
Bacillus 8,6 0 0,9 0 1,2 3,9
Mohos 0 0 0 0 0,2 1,6
Sin identificar 0 0 0 0 5,5 5,4
a
Seviour y Board, 1972.
b
Bruce y Johnson, 1979.
c
Bruce y Drysdale, 1983.
d
% de aisamientos.
Adaptada de Bruce y Drysdale, 1994.

composicin en las primeras fases son ligeros, con frecuencia detectables slo despus
de la coccin (Elliott, 1954). Las especies de Pseudomonas spp. pueden colonizar la cara
interna de la membrana interna, permitiendo a veces que los pigmentos fluorescentes
difundan hacia la clara antes de que las bacterias penetren realmente (Elliott, 1954).
Aunque las especies de Pseudomonas spp. son capaces de crecer sobre la membrana
cuando est separada de otras partes del huevo y sumergida en solucin salina (Elliott y
Brant, 1957; Board, 1965a), varias veces se ha informado de la actividad antibacteriana
relacionada con la membrana. La presencia de lisozima en ambas membranas (Vadehra
et al, 1972) podra explicar en parte este fenmeno. Tpicamente, las pseudomonas que
producen pioverdina penetran y crecen en los huevos con cascara ms rpidamente que
cualquier otro grupo de bacterias. Muchas veces son los nicos microorganismos
presentes en los huevos almacenados (Lorenz et al, 1952).
Adems de las pseudomonas, un nmero limitado de otras bacterias son capaces de
comportarse como invaso-ras de los huevos con cascara. Los ejemplos incluyen cepas de
los gneros Alcaligenes, Proteus, Flavobacterium y Citrobacter. Adems, otros varios
gneros, como Acinetobacter, Moraxella, Alcaligenes, Proteus, Escherichia,
Flavobacterium y Enterobacter son capaces de crecer en los huevos una vez las defensas
de los huevos han sido vencidas por un invasor primario (Florian y Trussel, 1957; Elliott,
1958; Ayres, 1960). Presuntivamente, estos invasores secundarios son capaces de utilizar
los iones metlicos secuestrados por los siderforos producidos por los invasores
primarios.
El carcter de las putrefacciones bacterianas asociadas con los huevos depende de la
especie/cepa bacteriana o de la mezcla de especies/cepas presentes (Tabla 15.12). Por
ejemplo, la especie no proteoltica Pseudomonas putida produce fluorescencia en la
clara, mientras que la especie productora de lecitinasa Ps. fluorescens rompe la barrera
de difusin en la superficie de la yema y confiere color rosado a la clara. Probablemente
esto es debido al cromgeno ovotransferrina Fe3+. Pseudomonas maltophilia produce un
sabor caracterstico a nueces y produce una costra ligera de la yema con listas de
sulfuro frrico en la superficie. La alteracin por pseudomonas est favorecida en los
huevos almacenados en fro (Lorenz y Starr, 1952; Ayres y Taylor, 1956). Los
microorganismos intensamente proteolticos digieren el albumen, envejeciendo la yema.
Las bacterias relacionadas principalmente con la putrefaccin negra son Alcaligenes,
Escherichia, Aeromonas y Proteus (Stadelman, 1994). Otros microorganismos no
producen cambios macroscpicos pero son capaces de formar poblaciones tan numerosas
como las de los microorganismos productores de putrefaccin (Board, 1965b). Estos
microorganismos incluyen a Alcaligenes faecalis, Enterobacter spp. (cloacae) y algunas
cepas de Ps.fluorescens. Es posible que estos microorganismos no se descubran en la
observacin al trasluz o cuando los huevos se rompen, y de este modo contaminan los
ovoproductos (Johns y Berard, 1945, 1946).
468 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

Tabla 15.12 Gneros bacterianos aislados en los


diversos tipos de huevos podridos.

Tipo de putrefaccin en orden Gneros bacterianos aislados


decreciente de frecuencia

Verde Pseudomonas
Incolor Acinetobacter-Moraxella
a Pseudomonas
Negra Proteus
Aeromonas
Alcaligenes
Enterobacter
Ros Pseudomonas
a Pseudomonas
Roj Serrara

De Alford et ai, 1950; Florian y Trussel, 1957; Mayes y Takeballi, 1983.

A veces se ha observado crecimiento de mohos en los huevos de las manadas de aves


que vagan libres por las granjas pequeas cuando la recogida se retrasa indebidamente.
Los mohos tambin pueden causar alteracin durante el almacenaje refrigerado cuando
la humedad es excesivamente elevada. Se alude al crecimiento de mohos en la superficie
de los huevos con el trmino barbas que est relacionado muy frecuentemente con
Cladosporium herbarum (Board et al, 1994). Las hifas son capaces de penetrar en los
poros y en la membrana y de diseminarse por todo el interior del huevo.

C. Patgenos
Las salmonelas son los patgenos humanos ms importantes vehiculados por los
huevos. Algunas especies de salmonelas son capaces de penetrar en el huevo por
transmisin transovrica. Otras penetran desde la superficie de! huevo de la misma
manera que las bacterias de la alteracin.
En medios ricos y en condiciones por otra parte ptimas, la temperatura mxima de
crecimiento de las salmonelas vara de 43-46C (Elliott y Heiniger, 1965). Se ha indicado
que unas cuantas cepas crecen a 5-7C (Matches y Listn, 1968) y a veces a temperaturas
ms bajas (d'Aoust, 1991). Sin embargo, la temperatura mnima de crecimiento de la
mayora de las salmonelas es 7C aproximadamente (Mackey et al, 1980). En las
condiciones por debajo de las ptimas que se encuentran en la superficie del huevo y en
su interior, las salmonelas no son capaces de penetrar ni de crecer a temperaturas por
debajo de 10C (Ayres y Taylor, 1956; Stokes et al., 1956; Simmons et al, 1970; Ruzickova,
1994). A temperaturas comprendidas entre la de una habitacin fra tradicional (15C) y
la del huevo recin puesto (40C) las salmonelas son capaces de penetrar y crecer (Stokes
et al, 1956; Licciardello et al, 1965). En general, las salmonelas no modifican el color o el
aspecto de los huevos (Vadehra y Baker, 1973) de modo que un huevo que contenga
millones de salmonelas podra pasar la inspeccin visual y llegar a ser un grave peligro de
salud.
La contaminacin experimental de la yema de huevo revel que S. enteritidis es capaz
de multiplicarse rpidamente a temperaturas de almacenaje elevadas, alcanzando
poblaciones de 109 UFC/huevo en 24 horas (Braun y Fehlhaber, 1995). Salmonella
enteritidis tiene un tiempo de generacin de aproximadamente 30 minutos a 37C
(Humphrey et al, 1995). A 15,5C, el tiempo de generacin aument hasta 3,5 horas, y
no se observ multiplicacin a 7-8C despus de 94 das (Ruzickova, 1994). De modo
parecido, otra investigacin indic que 5. enteritidis creci en huevos a 13C, pero no
creci a 7C (Agger, citado por Stadelman, 1994). El intervalo de temperatura que
mantiene el crecimiento de S. enteritidis en la clara de huevo es ms restringido que el
correspondiente a la yema (Ruzickova, 1994). El albumen de los huevos recin puestos
tiene un primer efecto perjudicial sobre S. enteritidis que se traduce en una reduccin
del 50% de la viabilidad en 4 horas a 37C (Bradshaw et al, 1990), pero las clulas que
sobreviven son resistentes a las propiedades antimicrobianas del albumen. Existen
algunas
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 469

pruebas de que S. enteritidis compite mal con otros organismos en el albumen de los
huevos almacenados a temperaturas ambientales (Dolman y Board, 1992).
El crecimiento de S. enteritidis PT4 en huevos infectados de modo natural est
regulado en gran parte por la situacin inicial del microorganismo en relacin con la
yema de huevo, por la edad del huevo, y por la temperatura de almacenaje. Las
investigaciones del almacenaje con huevos infectados de modo natural, indican que a
20C no existi crecimiento antes del da 21 (Humphrey, 1994a,b). En la mayora de
los huevos inoculados en los que se situ el microorganismo en sitios diferentes del
albumen y que despus se almacenaron a 20C, las salmonelas no crecieron
rpidamente hasta el final de aproximadamente 3 semanas. El almacenaje a
temperatura ambiental no tuvo un efecto apreciable sobre el predominio de los
huevos Salmonella-posivos, pero era ms probable que los retenidos durante ms de
21 das estuviesen contaminados masivamente (Humphrey, 1994a). La incidencia
mxima de brotes de Salmonella se da en los meses de verano, cuando los huevos,
si no se refrigeran, estn sometidos a temperaturas ambientales ms elevadas. En la
zona del albumen ms prxima a la yema, los factores estimulantes del crecimiento
alcanzan concentraciones suficientemente elevadas para permitir el crecimiento y
mantener poblaciones numerosas del organismo. Se observ que el desplazamiento
de las yemas hacia las cmaras de aire contaminadas con S. enteritidis incrementa su
multiplicacin. Los cambios en el albumen y en la membrana vitelina durante el
almacenaje, modifican lentamente las condiciones de modo que cada vez son ms
favorables para el crecimiento de S. enteritidis (Humphrey et al, 1991c). Las
temperaturas de almacenaje ms elevadas aceleran la destruccin de los
mecanismos de defensa del huevo (Humphrey y Whithead, 1993). La ACMSF (1993)
lleg a la conclusin de que las barreras antimicrobianas normales en los huevos con
cascara son suficientes para controlar el crecimiento de S. enteritidis mientras los
huevos tienen menos de 21 das y la temperatura no ha excedido de 20C. Sin
embargo, si una cualquiera de las dos condiciones ha sido sobrepasada, en tal caso
los huevos se deben almacenar a temperaturas que no superen los 8C. En los
huevos con cascara, se puede conseguir mayor garanta del control de salmonelas
almacenando todos los huevos a la temperatura ms baja.
Los huevos hervidos durante el tiempo suficiente para solidificar la yema (por ejemplo
10 minutos) estn suficientemente calientes para destruir todas las salmonelas, pero
otros tipos de coccin que dejan lquida la yema (por ej., los huevos pasados por agua)
no siempre son suficientes para inactivar a S. enteritidis y otras salmonelas (Stafseth et
ai, 1952; Licciardello et al, 1965; Baker et ai, 1983; Humphrey et al, 1989a; Baker,
1990; Humphrey, 1994b). Las distintas formas de hervir un huevo en las casas
particulares pueden conducir a curvas de temperatura diferentes en el interior del
huevo. La exposicin previa de S. enteritidis PT4 a 4 o a 8C aumenta de modo
importante la sensibilidad de esta salmonela (y presuntivamente la de otras
salmonelas) a los tratamientos trmicos (Humphrey, 1990b).

D. Control
Consideraciones generales. El control de las bacterias en los huevos con cascara
exige un esfuerzo integrado que empieza en la instalacin de produccin de huevos y
termina en el consumidor. Las gallinas ponedoras se deben criar en condiciones que
reduzcan al mnimo el estrs y la contaminacin ambiental del huevo despus de que
ste es puesto. Las jaulas, las yacijas y los materiales de los nidales deben estar
limpios y se deben mantener lo ms exentos posibles de heces. Los huevos se deben
recoger por lo menos diariamente; lo ideal es recogerlos cada 4 horas. En esta fase y
en las fases de la manipulacin, transporte y venta, los huevos se deben mantener
secos. Todos los huevos se deben almacenar con el polo romo hacia arriba para evitar
el desplazamiento de la yema. Las medidas que se pueden llevar a cabo en la
produccin de huevos fueron revisadas por Humphrey (1994b).
Si bien se sigue discutiendo la necesidad de refrigerar los huevos con cascara, el
enfriamiento rpido a una temperatura inferior a 10C retardar el crecimiento de
muchas bacterias de la alteracin y patgenas. El enfriamiento se debe realizar de
modo que reduzca al mnimo el dao a la cutcula y a la cascara, y slo se debe
realizar cuando la superficie est seca, a fin de evitar la aspiracin de bacterias hacia
el interior del huevo.
Los huevos se deben mirar al trasluz utilizando lmparas de observacin de luz
blanca y de luz negra o se deben inspeccionar de cualquier otro modo para eliminar
como no comestibles los huevos alterados, los que tienen fugas o los que son
inaceptables por cualquier otra causa. Estas tcnicas ayudan a la separacin de los
huevos con yemas puncionadas y con grietas de la cascara, y tienen aplicaciones
prcticas en el control de la calidad.
470 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

Si los huevos se lavan, el agua de lavado debe estar a 42C o a una temperatura ms
elevada, de modo que est por lo menos 12C ms caliente que los huevos. El agua
debe ser potable y pobre en contenido de hierro. Debe contener un detergente alcalino,
por ejemplo metasilicato sdico o fosfato trisdico, y se debe rellenar continuamente
para permitir un rebosamiento. Los huevos limpiados se deben aclarar en un aerosol de
agua dulce que contenga un desinfectante apropiado, por ejemplo cloro en la proporcin
de 100-200 ppm, realizndose este aclarado final a una temperatura de 1-2C ms
elevada que el agua dulce. Por lo menos una vez al da, la mquina lavadora se debe
vaciar, limpiar y rellenar con solucin de detergente. El lavado se debe realizar de modo
que reduzca al mnimo el dao a la cutcula.
Inmediatamente despus del lavado, se deben secar las cascaras, y se deben enfriar
de nuevo a 15C (preferentemente por debajo de 10C). Los huevos con cascara no se
deben congelar ya que la congelacin puede daar la cascara. Las operaciones de
entrada y salida del almacenaje se deben realizar de tal manera que se evite la conden-
sacin sobre la superficie de la cascara (sudoracin). Todas las superficies de contacto con
las cascaras deben estar limpias y secas. La humedad de las instalaciones de
almacenaje se debe mantener en el intervalo ptimo para asegurarse de que la
superficie del huevo permanece seca sin que se acelere la prdida de humedad del huevo
ni la prdida de calidad concomitante.

Consideraciones especficas. Salmonella es el principal patgeno de inters, y su control


exige una intervencin que interrumpa al mismo tiempo las infecciones transovricas y
la infeccin del huevo a travs de la cascara. Las consideraciones generales perfiladas
anteriormente tienen un impacto beneficioso en el control de las salmonelas. Existen
otros varios mtodos posibles para reducir o controlar la incidencia de Salmonella, que
incluye a S. enteritidis, especialmente en el nivel de la produccin. La adquisicin de aves
procedentes de manadas de reproductoras que estn exentas de salmonelas es una
medida importante para reducir el nmero de manadas infectadas. Otras medi-. das de
control que han sido propuestas incluyen la cloracin del agua de bebida, la exclusin
competitiva (Seuna y Nurmi, 1979), y los programas de control de alimaas. Algunos
programas de control han incluido el examen microbiolgico del ambiente de la puesta
como procedimiento para identificar las manadas infectadas, pero la eficacia de este
procedimiento y las medidas que se deben tomar una vez ha sido identificada una
manada positiva no son claras y, en algunos casos, polmicas. El crecimiento de S.
enteritidis y de otras salmonelas en los huevos contaminados se puede controlar
fcilmente mediante refrigeracin. El examen microbiolgico de rutina de los huevos con
cascara en cuanto a S. enteritidis y a otras serovariedades de Salmonella o en cuanto a
otros patgenos, no se recomienda debido a la poca frecuencia de la contaminacin. Sin
embargo, con el transcurso del tiempo, el uso de alguna que otra prueba para uso como
parte de un programa de verificacin del HACCP puede proporcionar informacin til
respecto de la conveniencia de los programas de control. En Canad, Holanda, Suecia,
RU, y en los EE UU, los resmenes de los programas de control son proporcionados por
Altekruse et al. (1993).
La coccin'adecuada de los huevos con cascara, de modo que la yema ya no est
blanda, es un procedimiento mediante el cual el usuario final se puede cerciorar de que
todas las salmonelas presentes estn inactivadas.

IV Huevos lquidos

Los huevos con cascara preparados para el consumo humano se pueden separar de
sus cascaras para producir productos lquidos, concentrados, desecados, cristalizados,
congelados, congelados rpidamente, coagulados, o de colesterol reducido. Estos
productos han sido obtenidos a partir de huevos de gallinas, de patas, de pavas, de
pintadas o de codornices, pero no a partir de una mezcla de huevos de diferentes
especies. El huevo lquido se puede homogeneizar como huevo entero o se puede
separar en clara y yema. A las yemas destinadas a elaboracin posterior se les puede
aadir sal, azcar o acidulantes. Todos los ovoproductos lquidos se deben pasteurizar,
se deben refrigerar, se deben introducir en contenedores o tanques, y se deben enviar
refrigerados o congelados.

A. Efectos del tratamiento sobre los microorganismos


Rotura, separacin y homogeneizacin. La microflora inicial del huevo lquido consta de
una mezcla variada de bacterias Gram positivas y Gram negativas que provienen: (i) de
la cascara, que con frecuencia est contaminada
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 471

con materia fecal y con otro tipo de materia; (ii) de algn que otro contenido de
huevos contaminados; (iii) del material utilizado en el tratamiento (como utensilios
para romper los huevos, tuberas, bombas, filtros, cubos, batidoras y tanques de
retencin); y (iv) de los manipuladores de alimentos. A no ser que se disee
cuidadosamente, el material utilizado continuamente durante perodos prolongados
puede ser difcil de limpiar y en l puede haber bolsas de lquido y pelculas
semiestancadas donde se pueden acumular y multiplicar las bacterias.
A no ser que los huevos ya estn limpios, se deben limpiar inmediatamente antes
de la operacin de la rotura. Esta operacin se-debe realizar en una habitacin
independiente para evitar la contaminacin cruzada. No es necesario secarlos
despus del lavado mientras escurran lo suficiente para que el agua de las manos no
vaya a parar directamente al ovoproducto lquido (Ministerio de Agricultura de los EE
UU, 1975b; CEE 89/437, 1944). El lavado de los huevos sucios antes de romperlos
puede reducir los recuentos aerobios en placa del huevo lquido en varios rdenes de
magnitud (Penniston y Hedrick, 1947).
Un solo huevo alterado puede contaminar el material que se utiliza para romper los
huevos y aadir millones de bacterias al huevo lquido. La observacin de los huevos
al trasluz antes de la operacin de rotura puede descubrir los huevos muy alterados,
pero algunos tipos de alteraciones son muy difciles de descubrir. Por ejemplo, las
putrefacciones fluorescentes por Pseudomonas spp. son difciles de ver utilizando una
lmpara de observacin de luz blanca. Los olores de poca intensidad tambin son
engaosos (Johns y Berard, 1945; Elliott, 1954; Mercuri et al., 1957). De modo
parecido, el grupo Acinetobacter-Moraxella puede producir putrefacciones incoloras
que pueden pasar al huevo lquido sin ser descubiertas. En las mquinas automticas
para romper huevos, el examen de las putrefacciones es an ms difcil. El uso eficaz
de estas mquinas depende de un aporte uniforme de huevos secos, limpios, y no
alterados (Forsythe, 1970). El uso de huevos agrietados aumenta el porcentaje de
contaminacin por salmonelas y organismos de la alteracin en las mezclas de
huevos (Baker, 1974). El uso de huevos de desecho de las incubadoras no est
permitido en algunos pases (UE, EE UU, Canad). Un huevo alterado puede
contaminar el material que se emplea para romper los huevos y el subsiguiente
ovoproducto lquido (Fig. 15.2).
El aplastamiento del huevo entero, seguido de la separacin de la cascara por
centrifugacin, ha sido una tcnica que se ha utilizado para producir huevo lquido.
La incorporacin de la mezcla con la cascara puede conducir a la contaminacin
masiva, aun en el caso de que los huevos hayan sido desinfectados en la superficie,
aclarados, y secados inmediatamente antes del aplastamiento. Varios pases tienen
disposiciones que no permiten la tecnologa del aplastamiento.
La homogeneizacin de los huevos lquidos generalmente se consigue en un tanque
mezclador grande denominado batidora o en sistemas homogeneizadores continuos.
Aqu, cada uno de los huevos, la clara o las yemas se mezclan completamente.
Durante esta operacin, la contaminacin microbiana se distribuye uniformemente
por

1.000.00

e 0
o
-) 300.00
100.00
s cen

0
n
<
30.000
P 10.000
3 3.000
S"
1.000
c
300

Nmero de muestra

Figura 15.2 Contaminacin del huevo lquido por la mquina rompedora de huevos infectada, con
Serratia marcescens (Kraft, 1967b). Cada muestra representa el contenido de 102 huevos. Las muestras
1-4 eran de huevos infectados con Serratia marcescens. Las muestras 5-10 eran de huevos frescos no
infectados rotos en la misma mquina despus de las muestras 1-4, sin haberla limpiado.
472 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

todo el lote. Despus, las mezclas de huevos se deben tratar inmediatamente. Si esto no
es posible, el producto se debe introducir inmediatamente en almacenaje a
temperaturas de no ms de 4C.

Pasteurizacin. Salmonella es el patgeno objetivo para el cual fueron diseados los


tratamientos de pasteurizacin de los huevos. Afortunadamente, las salmonelas no son
especialmente termorresistentes. Sin embargo, en los ovoproductos, rodeadas de
protenas y grasas, su termorresistencia aumenta. Los tiempos y las temperaturas que
destruyen las salmonelas coinciden o estn prximos a las temperaturas que afectan de
modo perjudicial a las propiedades fsicas y funcionales de los ovoproductos. El albumen
es el componente del huevo ms sensible; es desnaturalizado en unos pocos minutos a
60C o por encima de esta temperatura. A esta temperatura, el huevo entero
homogeneizado y la yema son razonablemente estables.
Las temperaturas de pasteurizacin recomendadas para los huevos lquidos que no han
recibido aditivos qumicos varan de 55,6 a 69C, y los tiempos de exposicin varan de 10
a 15 minutos. Las temperaturas ms bajas y los tiempos ms cortos aumentan el riesgo
de supervivencia de las salmonelas, mientras que las temperaturas ms altas y los
tiempos ms prolongados aumentan el dao a las propiedades funcionales (batido,
emulsin, fijacin, coagulacin, sabor, textura, color y poder nutritivo) (Forsythe, 1970).
Las temperaturas y los tiempos de pasteurizacin mnimos exigidos por los distintos
pases varan considerablemente (Tabla 15.13).
La termorresistencia de las salmonelas, que incluyen a S. enteritidis, en los
ovoproductos, depende de las caractersticas fsicas y qumicas de cada producto.
Adems, la termorresistencia vara en las distintas especies y cepas de Salmonella.
Examinando 17 cepas de S. enteritidis, Shah et al. (1991) indicaron que en el huevo
entero lquido los valores D57 2c y D60oC variaban de 1,21-2,81 minutos y de 0,20-0,52
minutos, respectivamente. En las cepas procedentes de brotes de gastroenteritis
relacionados con el consumo de huevos, la resistencia no estaba aumentada. Sin
embargo, Humphrey et al. (1993, 1995) indicaron que en los aislamientos del tipo fgico
4, los cultivos de fase estacionaria de los aislamientos clnicos tenan una resistencia al
calor, al cido, y al perxido de hidrgeno considerablemente mayor que la
correspondiente a los aislamientos procedentes de las gallinas o de los huevos. Las
clulas de la fase estacionaria eran aproximadamente 10 veces ms termorresistentes
que las clulas de la fase logartmica. Garibaldi et al. (1969b) indicaron que el valor E60c
correspondiente a S. typhimurium en el huevo entero lquido y en la yema era 0,27 y 0,40
minutos, respectivamente. En los aislamientos y en los tipos fgicos de S. enteritidis
existen diferencias. Palumbo et al. (1995) averiguaron que el valor D60oC correspondiente
a cuatro cepas de S. enteritidis en la yema de huevo variaba de 0,55-0,75 minutos, con
valores z que variaban de 4,6-6,6C. Cepas aisladas de S. senftenberg y de S. typhimurium
tenan valores D60oC de 0,73 y 0,67 respectivamente, con valores z de 4,1 y 3,2C. S.
enteritidis PT4 era algo ms termorresistente que algunos aislamientos de

Tabla 15.13 Temperaturas y tiempos de pasteurizacin


correspondientes al huevo lquido entero exigidas por
disposiciones en varios pases.

Pas Tiempo(s)a Temperatura (C)

Australia 150 62
China 150 . 63
Dinamarca 90-180 65-69
Estados Unidos 210 60
Inglaterra 150 64
Polonia 180 68
a
Tiempos correspondientes a partcula de trmino medio.
Con temperaturas ms elevadas, se debe aumentar la turbulencia en la mezcla
para reducir al mnimo el dao trmico a los huevos.
De Cunningham, 1990.
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 475

tudes apropiadas. Estos pasteurizadores necesitan sistemas de control adecuados


que sean capaces de garantizar una velocidad constante del flujo. Esto incluye el
aparato automtico para la regulacin y registro de la temperatura, dispositivos de
control automtico para evitar el calentamiento insuficiente, y un sistema de
seguridad (que incluye dispositivos de registro apropiados) que desva el producto
calentado insuficientemente e impide que ste se mezcle con el producto que se ha
calentado completamente.
La adicin de humectantes que disminuyen la actividad de agua de los
ovoproductos lquidos aumenta la termorresistencia de las salmonelas y de otros
patgenos. Por ejemplo, Palumbo et al. (1995) averiguaron que los valores D63 3oC
correspondientes a salmonelas en yema de huevo, en yema de huevo + sacarosa al 10%,
y en yema de huevo + NaCl al 10%, fueron 0,21,0,72 y 11,50 minutos, respectivamente.
Las actividades de agua de estos productos fueron 0,989,0,978 y 0,965. Cuando en
estos productos se determin la inactivacin de L. monocytogenes, los valores D63 3oC
correspondientes a la yema de huevo y a la yema de huevo + sacarosa al 10% fueron
0,81 y 1,05 minutos, mientras que este mismo valor correspondiente a la yema de
huevo + NaCl al 10% fue 10,5 minutos despus de un primer perodo de latencia de
14,8 minutos durante el cual no hubo disminucin en los niveles de patgenos.
Si se destinan yemas de huevo saladas a la produccin de aderezo para
ensaladas de acidez elevada, o de mayonesa de acidez elevada, no es necesaria la
pasteurizacin. Sin embargo, se necesita mayor cuidado para evitar la contaminacin
despus de la elaboracin. Las yemas de huevo se pueden pasteurizar primero y
despus se puede aadir la sal con precauciones para evitar la contaminacin. Para
rebajar el pH hasta 4,6, se puede aadir cido actico u otros cidos, despus de lo
cual las salmonelas mueren ms rpidamente. Es posible que Salmonella enteritidis
sea ms acidotolerante que S. typhimurium (Humphrey et al, 1993). Las yemas de
huevo saladas y acidificadas se pueden pasteurizar en 1 minuto a 60C (Garibaldi,
1968).
Muchas veces, las temperaturas del pasteurizador hacen que el material de huevo
se coagule en las superficies salientes de las placas de calentamiento (Ling y Lund,
1978), lo que influye desfavorablemente tanto en la calidad funcional del producto
como en la eficacia de la inactivacin microbiana. Por esta razn, la investigacin se
ha centrado en mtodos para:
restablecer la calidad daada aadiendo compuestos qumicos como auxiliares del batido
en el punto de uso;
aumentar la sensibilidad de Salmonella al calor aadiendo compuestos qumicos o
modificando el pH; y
evitar los efectos perjudiciales sobre la calidad aadiendo compuestos qumicos antes de
la pasteurizacin.
La clara es el componente del huevo ms termosensible. El calentamiento de la
yema de huevo inalterada a 62C durante 3,5 minutos altera un 3-5% de la
ovomucina, un 90-100% de la lisozima, y ms del 50% de la conalbmina
(Lineweaver et al, 1967). El tratamiento trmico mnimo de los EE UU de 56,7C
durante 3,5 minutos aumenta notablemente el tiempo del batido para preparar
merengue. Incluso un tratamiento trmico mnimo de 3 minutos a 54,4C duplic el
tiempo del batido, pero auxiliares del batido como el citrato de triacetilo o la triacetina
restablecieron esta funcin casi a la normalidad (Kline et al, 1965). En este intervalo
de temperaturas, una elevacin de 2C de la temperatura aumenta el dao 2,5-3
veces, mientras que el porcentaje de destruccin de las salmonelas slo aumenta 2
veces. La cintica de la prdida de calidad frente a la destruccin de salmonelas junto
con la formacin de material coagulado en las placas del pasteurizador a temperaturas
ms elevadas, hace improbable que la clara de huevo inalterada fuese pasteurizada a
temperaturas superiores a O^C (Kline et al, 1965; Lineweaver et al, 1967). Las
autoridades del RU han recomendado 57C durante un tiempo de 2,5 a 3 minutos
(Corry y Barnes, 1968; Hobbs y Gilbert, 1978).
El huevo entero inalterado homogeneizado es menos sensible al dao, en parte
porque el hierro de la yema satisface la capacidad quelante de la conalbmina y, al
hacerlo, la estabiliza (Cunningham, 1966). La yema de huevo es relativamente
estable, pero es difcil de manipular debido a su gran viscosidad.
Con el uso de H 202 son posibles temperaturas de calentamiento ms bajas; cuando
se aade a los huevos en un nivel de aproximadamente un 0,1 -1 %, aumenta la
termosensibilidad de las salmonelas. Por ejemplo, Palumbo et al (1966) indicaron que el
valor D56 6c correspondiente a la clara de huevo lquida era 1,44 minutos, mientras que
el valor D53 2oC correspondiente a la clara de huevo lquida tratada con H202 al 0,875%
era 1,54 minutos. Un tratamiento de catalasa despus de la pasteurizacin desdobla
el exceso de H202 (Lloyd y Harriman, 1957; Rogers
MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

et al, 1966). Palumbo et al. (1996) no descubrieron que la adicin de H202 aumentaba la
destruccin de L. mono-cytogenes de la clara en el huevo lquido. El
electrocalentamiento ha sido utilizado a escala comercial como mtodo alternativo del
calentamiento de los ovoproductos lquidos (Reznik y Knipper, 1994).
Un factor que influye en la termorresistencia de las bacterias es el pH del menstruo de
calentamiento. Tpicamente, las bacterias son resistentes en grado sumo cerca de su pH
ptimo de crecimiento y se vuelven cada vez menos resistentes a medida que este pH se
desva de este ptimo. Segn se ha mencionado anteriormente, un huevo de gallina
recin puesto tiene un pH comprendido en la escala 7,8-8,2. A medida que el huevo
envejece, el pH se eleva hasta 9,1-9,6. Se ha indicado que ajustando el pH de la clara de
huevo desde su nivel normal prximo a 9 a un valor comprendido en la escala 6,5-6,7,
aumenta al mismo tiempo la estabilidad de la clara de huevo y de Salmonella al calor,
pero la estabilidad de Salmonella aumenta menos que la de la clara de huevo
(Lineweaver et al, 1967). A valores de pH por debajo de 7, las salmonelas se vuelven ms
sensibles al calentamiento, especialmente en la presencia de cidos orgnicos. El calor
necesario para destruir las salmonelas en los huevos se puede reducir considerablemente
ajustando el pH a 5,5 o a 6 con los cidos ctrico, lctico, actico, frmico o propinico
(Lategan y Vaughn, 1964). Cuando el pH de la clara de huevo est en 9 o por encima de
este valor, las salmonelas no crecen, pero si este pH se ajusta a 6,8 crecen bien (Banwart y
Ayres, 1967). Se debe tener cuidado en asegurarse de que la clara de huevo pasteurizada y
acidificada no se vuelva a contaminar con Salmonella y despus se someta a una
temperatura incorrecta.
A medida que se producen ms huevos expresamente para la elaboracin de
ovoproductos lquidos, un porcentaje cada vez mayor de huevos est entrando en el local
de rotura antes de que el pH de la clara haya tenido la oportunidad de alcanzar un pH de
9,1-9-6. Cotterill (1968) descubri que la temperatura necesaria para conseguir una
reduccin del 99,99% (4-D) de S. oranienburg en la clara de huevo en un tiempo
determinado, aumentaba desde 55,0C a pH 9,4 hasta 58,6C a pH 8,5. Garibaldi et al
(1969a) averiguaron que el valor D correspondiente a S. typhimurium en la clara de
huevo a pH 7 era 4,6 veces mayor que a pH 9. Palumbo et al (1996) indicaron que la
reduccin hasta 7,8 del pH de la clara de huevo triplica, aproximadamente, la
termorresistencia de S. enteritidis (Fig. 15.3). Curiosamente, en L. monocytogenes se
observ la relacin contraria, que Palumbo et al. (1966) atribuyeron al efecto del pH
sobre la inactivacin de la lisozima.
La modificacin del pH de la clara de huevo para aumentar la destruccin trmica de
las bacterias tiene efectos perjudiciales sobre las protenas de la clara de huevo,
principalmente sobre la conalbmina. El ajuste del pH a 7 con cido lctico aumenta la
estabilidad de la conalbmina, de la lisozima y del ovomucoide (Cunningham y
Lineweaver, 1965). La adicin de una sal metlica satisface la actividad de quelacin de la
conalbmina y la vuelve relativamente estable al calor. Funcionarn el Fe 3+ o el Al3+, pero
debido a que el Fe3+ vuelve al albumen de color rosado, el metal de eleccin es el Al 3+ en
forma de sulfato alumnico (Cunningham, 1966). Con el ajuste del pH a 7 y la adicin de
Al,3+, la clara de huevo se puede pasteurizar a 60-62C durante un tiempo de 3,5 a 4
minutos. La
i22
3, g
20
51 1
2,5 \ / S. enteritidis 16
O
co 14 -j
1 o
1,5
u
L. monocytogenes 12
Z
Valor D en

i.
["~"
"o

i 00 ii
7,5 8,0 9,0

-
8,5 pH de la clara 9,5 de huevo

T>
Figura 15.3 Efecto del pH sobre el valor D56 6c correspondiente a Salmonella enteritidis y a histeria
monocytogenes en clara de huevo lquida calentada. (Adaptada de Palumbo et al., 1996).
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 477

cantidad total de protema alterada es <1%; sin embargo, el tiempo del batido
todava est aumentado y la clara necesita la adicin de un auxiliar del batido
(Lineweaver et al, 1967). En algunos pases, el sulfato alumnico no est permitido
como aditivo alimentario.
Han sido recomendados otros compuestos que estabilizan la conalbmina o que
disminuyen la resistencia de Salmonella. La adicin de polifosfato sdico al 0,5-0,75%
a la clara de huevo permite la destruccin eficaz de las salmonelas a 52,2-55C
durante 3,5 minutos sin daar las propiedades funcionales (Chang et al, 1970; Kohl,
1971). El cido etilendiaminotetraactico disdico (EDTA) en un nivel de 7 mg/ml de
clara de huevo destruy 106 salmonelas en menos de 24 horas a 28C, y 70 mg de
polifosfato sdico por mi de clara de huevo destruy 106 salmonelas en 60 horas a
28C. Cuando el pH de la clara de huevo se ajust a 5,3 y se aadi EDTA a razn de
7 mg/ml, la termorresistencia de Salmonella disminuy 100 veces. Estos secuestrantes
convierten al Ca2+ y al Mg2+ en no disponibles para los microorganismos; en tal caso,
los microorganismos se vuelven sensibles al ataque de la lisozima (Garibaldi et al,
1969a).

Llenado y enfriamiento. Una vez que un ovoproducto ha sido pasteurizado, se debe


manipular con cuidado para evitar la recontaminacin con huevo no pasteurizado,
por material no higinico, por envases, por polvo o por fuentes humanas o animales.
Tambin se debe enfriar rpidamente, preferentemente utilizando un intercambiador
de calor o, si no, se introduce en latas y se enfra en 1,5 horas a 7C o menos para
evitar el crecimiento de cualesquiera microorganismos supervivientes, La
temperatura del ovoproducto debe recorrer rpidamente la escala de temperaturas
que mantiene el crecimiento microbiano rpido (de 50C a 7C).

Sal. Si se envan yemas de huevo no pasteurizadas con adicin de un 10% de sal y


se utilizan inmediatamente, podran contener salmonelas en el momento de
utilizarlas. La adicin de esta cantidad de sal (esto es, 20,3 g de sal en 100 g de fase
acuosa) disminuye la actividad de agua (aw) de la yema de huevo hasta 0,90
aproximadamente. En esta a, las salmonelas no crecern, prescindiendo de la
temperatura, y se extinguirn en cuestin de semanas (Banwart, 1964; Cotterill y
Glauert, 1972; Ijichi et al, 1973). Sera de esperar que los estafilococos creciesen
aerobiamente si el producto fue almacenado sin refrigeracin.

Congelacin y descongelacin. Los contenedores de huevos lquidos para congelar se


deben colocar en un congelador a una temperatura comprendida entre -23 y -40C
inmediatamente despus de la refrigeracin y se deben apilar de tal manera que se
congelen pronto. Para el almacenaje prolongado las temperaturas deben ser de -18C
o menos: algunos microorganismos son capaces de crecer lentamente a temperatura
de -10C o por encima de sta (Michener y Elliott, 1964).
La congelacin y el almacenaje congelado reducen el nmero de microorganismos
pero por lo general no hasta el punto de la extincin de una cepa dada,
concretamente no en la matriz proteica protectora del huevo. Si bien la congelacin y
el almacenaje congelado reducen las salmonelas, no se puede confiar en que
eliminen el patgeno. En huevo entero lquido congelado (-18C), los niveles de L.
monocytogenes permanecieron invariables durante 6 meses de almacenaje (Brackett
y Beauchat, 1991). En la Tabla 15.17 se representa un ejemplo de los efectos de la
congelacin en el huevo entero pasteurizado y no pasteurizado.
La descongelacin incorrecta puede conducir a aumentos inaceptables en el
contenido.microbiano (Forsythe, 1970). Por ejemplo, cuando una lata de huevos
lquidos se deja que se descongele completamente en una habitacin templada, la
temperatura de la parte exterior habr permanecido durante varias horas en la escala
de temperaturas que mantiene el crecimiento bacteriano. Los productos congelados
se deben descongelar en condiciones que permitan que la temperatura del material
descongelado se eleve a ms de 4C slo durante tiempos cortos. Algunos fabricantes
descongelan en un frigorfico a 4C aproximadamente; otros sumergen las latas en
agua corriente fra; otros tienen instalados aplastadores para romper la masa
parcialmente congelada; todava otros separan mediante centrfuga o de cualquier
otro modo el material de huevo lquido a medida que se descongela (Lawler, 1965).

Tratamiento especial con alcohol. Cuando se utilizan para la produccin de licores


que contienen huevo, los ovoproductos reciben un tratamiento de intensidad menor
que la del tratamiento recomendado. El efecto conservante
47 8 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

Tabla 15.17 Efecto de la congelacin sobre la microflora del huevo entero


lquido pasteurizado y no pasteurizado.
No pasteurizado Pasteurizado

Gneros Antes de la Despus de Antes de la Despus de la


la
congelacin congelacin congelaci congelacin
n
Acinetobacter- 0* 2 _
Moraxella
Enterobacter 3 0 - -
Alcaligenes 25 20 4 8
Bacillus 7 2 83 84
Chromobacterium 2 2 - -
Cocos Gram positivos 5 4 3 0
Escherichia 6 7 3 0
Flavobacterium 29 27 4 0
Proteus 16 18 4 8
Pseudomonas 16 - _
Salmonella 2 0 - -
Steptothrix 0 2 - -
a
Porcentaje de
aislamientos. De
Wrinkle et al., 1950.

del alcohol destruye las salmonelas en 6 das de almacenaje cuando el contenido de alcohol es
el 13% y superior (Bolder et al, 1987; Warburton et al, 1993).

Irradiacin. Tcnicamente, es factible controlar las salmonelas utilizando radiacin ionizante


(Comer et al., 1963; Schaffner et al, 1989; Slater y Sanderson, 1989; Kijowski et al, 1994). Una
dosis de 3,0 kGy es suficiente para eliminar las salmonelas y las Enterobacteriaceae de la clara
de huevo, de la yema de huevo y del huevo entero lquidos con o sin adicin de un 50% de
azcar o de un 11 % de sal. Parece ser que S. enteritidis es algo ms resistente a la radiacin
que S. typhimurium (Thayer et al., 1990). Se ha demostrado que la asociacin de la irradiacin
y el tratamiento trmico reduce las exigencias de ambos tratamientos para eliminar a S.
enteritidis en el huevo entero lquido (Schaffner et al, 1989).

B. Alteracin
Los organismos contaminantes en el momento de la rotura del huevo son principalmente los
existentes en la cascara (Tabla 15.10) y en el interior de algn que otro huevo alterado. Si no se
pasteurizan inmediatamente, los huevos rotos se deben enfriar enseguida a 7C o menos,
especialmente si se utilizaron huevos agrietados o sucios (Brown et al, 1966).
Despus de que los huevos estn pasteurizados, de nuevo se deben enfriar inmediatamente.
Aunque los organismos que alteran los huevos en refrigeracin han sido destruidos en su mayor
parte (Speck y Tarver, 1967), un retraso en el enfriamiento permitir que las bacterias mesfilas
crezcan y que las pocas psicrotrofas presentes se desarrollen rpidamente. En una
investigacin, los huevos enteros no pasteurizados mantenidos a 4C durante 8-10 das tuvieron
niveles bacterianos de 3 x 106 UFC/g (Steele et al, 1967). Los huevos pasteurizados, congelados
inmediatamente y almacenados a 4C durante 45 das tuvieron niveles menores de 100 UFC/g.
Los huevos pasteurizados mantenidos a 13C durante 24 horas antes de congelarlos, seguidas
de almacenaje a 4C, desarrollaron 3 x 106 UFC/g en 24 das.
La vida comercial refrigerada de los ovoproductos pasteurizados (es decir, el tiempo que
transcurre hasta que la alteracin es evidente) es notablemente larga. Los huevos limpios que
se rompen, que se enfran, que se mezclan, que se pasteurizan y que despus se refrigeran en
condiciones ideales, siguen siendo comestibles durante 20-22 das
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 479

en el refrigerador (Wilkin y Winter, 1947; Kraft et al., 1967a). Si se elabora con huevos
sucios, aunque el ovoproducto se pasteurice, la vida comercial refrigerada puede ser de
slo 2-3 das; sobrevivirn ms microorganismos debido al elevado nivel original de
contaminacin (Baker, 1974). En los Estados Unidos, la mayora de las muestras de
huevos pasteurizados de explotaciones comerciales tuvieron una vida comercial de
12-15 das a 2C (Vadehra et al., 1969; York y Dawson, 1973). Antes de que la
pasteurizacin tuviese un uso general en Europa y en Amrica del Norte durante la
dcada de los aos 60 y a principio de la dcada de los aos 70, la vida comercial del
huevo entero refrigerado era de slo 5-7 das (Wilkin y Winter, 1947; Wrinkle et al.,
1950). Los sistemas de ultrapasteurizaciri junto con los sistemas de envasado
asptico pueden producir productos de huevo entero con vida comercial prolongada
significativamente, de 3-6 meses a 4C (Ball et al, 1987). Se lleg a la conclusin de
que la ultrapasteurizacin se podra utilizar con eficacia para producir huevo entero
lquido que est exento de L. monocytogenes (Foegeding y Stanley, 1990).
Las yemas de huevo saladas, especialmente cuando se pasteurizan en lotes y se
introducen calientes en latas, tienen una vida comercial larga, aun sin enfriamiento
rpido, y con almacenaje a temperatura ambiente. Todas las clulas vegetativas
bacterianas capaces de crecer en 10% de sal murieron por calentamiento. Con el
tiempo, unas pocas esporas pueden germinar y crecer (Cotterill et al, 1974).
La pasteurizacin destruye microorganismos como Pseudomonas, Acinetobacter y
Enterobacter que crecen en el albumen crudo. sta elimina organismos mesfilos
como micrococos, estafilococos, especies de Bacillus, enterococos y bacilos catalasa-
positivos que son capaces de crecer si el producto se somete a temperatura incorrecta
(Barnes y Corry, 1969; Shafi et al, 1970). En una investigacin, los microorganismos
principales que sobrevivieron a la ultrapasteurizacin fueron Bacilus circulans, un
aislamiento de Pseudomonas y Enterococcus faecalis (Foegeding y Stanley, 1987). Las
pseudomonas y el enterococo fueron capaces de crecer a 4 y a 10C, respectivamente.
La Tabla 15.18 registra los cambios producidos por diferentes gneros cuando crecen
en cultivo puro en huevo entero lquido. Sera de esperar que la mayora de los gneros
no sobreviviesen a la pasteurizacin, y su presencia sera indicadora de
recontaminacin despus de la pasteurizacin. Los olores de la alteracin son mucho
ms intensos en la yema o en el huevo entero que en la clara. En la clara, algunas
cepas no produjeron olor ptrido o H2S (Imai, 1976). Casi todos los organismos de la
alteracin redujeron ligeramente el pH de la clara y produjeron una pequea cantidad
de trimetilamina. Por otra parte, la yema desarroll olores a pescado, a enmohecido y
amoniacal, con niveles elevados de H2S y de trimetilamina y un elevado nivel total de
bases voltiles.

C. Patgenos
Las salmoelas, los patgenos ms importantes existentes en el huevo lquido, se
tratan con detalle en los epgrafes que describen el efecto de los procedimientos de
tratamiento sobre los microorganismos y los mtodos de control. Puesto que los
tratamientos trmicos que se utilizan para los productos de huevo lquido no dan
productos con estabilidad de almacn, se deben mantener refrigerados (Gibbons et al,
1944). Las salmoelas crecen rpidamente en las yemas de huevo bien en aerobiosis,
bien en anaerobiosis (Lawler, 1965; Lineweaver, 1969).
Staphylococcus aureus crece bien en huevo entero lquido mantenido a temperatura
por encima de 15,6C. Los estafilococos son un peligro potencial en las yemas de huevo
saladas porque son capaces de crecer en la aw reducida (0,90) del producto. Si resisten
la pasteurizacin o son reintroducidos despus de la pasteurizacin, deben crecer
hasta niveles de 105 UFC/ml o ms antes de que se forme la toxina. Esto exigira un
grave uso incorrecto de la temperatura que supone el almacenaje del ovoproducto
durante varios das a temperaturas ambientales ((Ijichi et al, 1973). Tambin exigira la
presencia de oxgeno suficiente ya que la sntesis de enterotoxinas estafiloccicas no
sera de esperar en esta aw en condiciones de anaerobiosis.
Si bien hasta ahora los ovoproductos lquidos no han sido relacionados con casos de
listeriosis humana, la presencia de L. monocytogenes en huevos tratados (Leasor y
Foegeding, 1989; Nitcheva et al, 1990; Moore y Madden, 1993) se ha convertido en
una preocupacin importante, especialmente en productos con vida de almacn
refrigerada duradera. En los Estados Unidos, un examen de huevos crudos rotos a
escala comercial procedentes de 11 establecimientos descubri Listeria
monocytogenes en el 36% de las muestras (Leasor y Foegeding, 1989).
480 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

Tabla 15.18 Cambios producidos por diferentes gneros de


bacterias aisladas originariamente en huevo lquido y despus
inoculadas en cultivo en huevo estril.
Gnero Nm. de Cambios producidos
cepas
inoculadas
Acinetobacter- 1 Sin cambio en 72 h
Moraxella
Enterobacter 4 Ligero olor cido despus de
Alcaligenes 17 72
12 holor muy agrio en 60 h
1 olor a enmohecido en 48 h
4 sin cambio detectable
Bacillus 8 6 coagulacin en 18 h
1 olor muy agrio en
24 h 1 sin cambio
Chromobacterium 2 Sin cambio en 72 h
Escherichia 15 4 ligero olor cido en 60 h
8 olor agrio despus de
60 h 3 sin cambio
Flavobacterium 11 2 coagulacin en 120 h
1 olor fecal despus de 60 h
4 olor ligero en
120 h 4 sin cambio
Proteus 10 3 olor real de agriado plano
encoagulacin
2 60 h en 18 h
4 olor muy agrio en 60 h
Pseudomonas 1 sin cambio detectable
7 3 olor muy agrio en 60 h
2 gas en 60 h
1 olor agrio en 60 h
1 sin cambio
Cocos Gram positivos 7 2 produjeron gas en
18 h 1 sin cambio
detectable
De Wrinkle et al, 1950.

L. innocua se encontr en las 15 muestras positivas, mientras que h. monocytogenes


estuvo presente en slo dos (5%) de las muestras. Sin embargo, muchas veces es difcil
aislar bajos niveles de h. monocytogenes cuando coexiste con L. innacua. En otro
examen, se aislaron organismos de histeria en el 72% de los filtros en la lnea del
tratamiento de huevo crudo recin mezclado, aislndose h. innocua en el 62% y L.
monocytogenes en el 38% (Moore y Madden, 1993). El nivel de histeria en el huevo
entero lquido crudo fue de un organismo/ml.
Se ha observado que histeria monocytogenes creca en el huevo entero lquido crudo
y pasteurizado y en la yema de huevo a temperaturas que varan desde 5C hasta 30C,
pero era inactivado en albumen lquido no pasteurizado a pH 7,0-8,9, presuntivamente
debido a la actividad de la lisozima (Khan et al, 1975; Foegeding y Leasor, 1990;
Sionkowski y Shelef, 1990). En las diferentes cepas de h. monocytogenes en huevo
entero lquido, los tiempos de generacin variaron de 24-51 horas a 4C y de 8-31 horas
a 10C (Foegeding y Leasor, 1990). El patgeno sobrevivi durante perodos prolongados
en huevo entero lquido almacenado a 0C (Brackett y Beuchat, 1991). Parece que los
ovoproductos lquidos tienen escaso potencial para convertirse en origen de Escherichia
coli enterohemorrgico, ya que su predominio en los huevos se muestra bajo y las
temperaturas actuales de pasteurizacin son suficientes para inactivar al microorganismo
(Erickson et al, 1995).

D. Control
Consideraciones generales. Para evitar la contaminacin bacteriana masiva del huevo
lquido, los huevos para romper se deben lavar, se deben mirar al trasluz para eliminar
putrefacciones, y se deben examinar por lo que se
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 481

refiere a olor y aspecto en el momento de romperlos. El material que contacta con


huevos contaminados al romperlos se debe lavar e higienizar antes de volverlo a utilizar
(Forsythe, 1970). Idealmente, se debe disear material automatizado de modo que se
limpie e higienice de forma continua. Todo el material que contacte con el producto,
como tuberas, agitadores, tanques y cubos, se debe limpiar e higienizar
escrupulosamente al menos diariamente. El material se debe disear e instalar para la
limpieza fcil, tal como describen las Normas Sanitarias E-3-Q (IAMFES, 1976a,b,c,d).
Para retardar el crecimiento microbiano, inmediatamente despus de la rotura de
los huevos y despus de la pasteurizacin, los'ovoproductos se deben enfriar a 7C o a
una temperatura por debajo de sta. Si el producto se tiene que congelar, las latas de
huevos se deben poner inmediatamente en el congelador a temperatura desde -23
hasta -40 y se deben conservar a -18C o menos.
Los pasteurizadores deben tener las siguientes caractersticas (Murdock et al., 1960;
Lineweaver et al., 1969; Kaufman, 1969, 1972; Forsythe, 1970):
control automtico del flujo, que incluye vlvulas de desvo del flujo para desviar
el huevo calentado insuficientemente;
control auromtico de la temperatura;
presin ms elevada en el lado pasteurizado que en el no pasteurizado para
evitar que la mezcla cruda se mezcle por fuga con el material pasteurizado;
termmetros registradores en la entrada y salida del pasteurizador y del enfriador; y
dispositivos para detectar fugas.
Para detalles del funcionamiento del pasteurizador, vase el Apndice 1 de Lineweaver
et al. (1969).

Consideraciones especficas. Debido al carcter poco intenso del tratamiento trmico


que se usa para pasteurizar los ovoproductos lquidos, es importante que los niveles
de Salmonella y de L. monocytogenes sean lo ms bajos posible. Los niveles
excesivamente elevados de estos patgenos no sern inactivados totalmente. Esto
exige que los huevos utilizados tengan una incidencia y un predominio bajos de ambos
patgenos. Es necesario un cuidado especial por lo que se refiere a productos
destinados a almacenaje refrigerado durante perodos prolongados debido a la
termorresistencia intrnseca de L. monocytogenes, a la presencia ubicua en los
ambientes de tratamiento, y a la capacidad para crecer a temperaturas de
refrigeracin. Adems del tratamiento adecuado, estos productos se deben mantener
tan cerca de la congelacin como sea posible (2C aprox.). El uso incorrecto de la
temperatura aumenta considerablemente el riesgo de crecimiento de ambos
patgenos.

Pruebas de laboratorio. La eficacia de los tratamientos integrados para producir y


pasteurizar debe ser validada y despus comprobada peridicamente mediante
pruebas de laboratorio apropiadas para cerciorarse de que son capaces de conseguir
el grado de inactivacin necesario. Tradicionalmente, la industria de los ovoproductos
ha confiado excesivamente en los programas de pruebas microbiolgicas que se han
centrado por una parte en el examen de Salmonella y por otra en el de coliformes,
Escherichia coli o Enterobacteriaceae. Estos organismos no se deben encontrar en el
producto pasteurizado. La explicacin lgica del examen de salmonelas es evidente, es
decir, la pasteurizacin va encaminada a eliminar este organismo. Sin embargo, la
mayora de los huevos que entran en el pasteurizador no contienen salmonelas, de
modo que los coliformes, E. coli o las Enterobacteriaceae se han usado como
organismos indicadores de la integridad del tratamiento (es decir, de la suficiencia del
tratamiento). Prcticamente, estos organismos indicadores se hallan presentes siempre
en la mezcla de huevo crudo y su termorresistencia es parecida a la de las salmonelas.
Escherichia coli tambin es un indicador del uso incorrecto de la temperatura ya que
sera de esperar que alcanzase cifras importantes a no ser que el producto hubiese
sido sometido a temperatura incorrecta. Sin embargo, a veces (aunque rara vez) los
ovoproductos producidos a escala comercial contienen salmonelas en las porciones de
25 g cuando otras Enterobacteriaceae no se detectan en muestras de 0,1 o de 1 g (van
Schothorst y van Leusden, 1977). Un hallazgo positivo correspondiente a
Enterobacteriaceae o a coliformes podra significar que la pasteurizacin fue
insuficiente o que hubo recontaminacin post-
482 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

pasteurizacin. Si bien las pruebas microbiolgicas de este tipo ayudan a comprobar la


suficiencia del tratamiento, el nivel de las pruebas es insuficiente para garantizar la
inocuidad en base a lote por lote. Sera mejor que los recursos financieros que
tradicionalmente se han gastado en pruebas de este tipo se utilizasen para idear, validar y
realizar mejores controles de tratamiento.
En algunos pases (por ej., en el Reino Unido) se utiliza una prueba enzimtica para la
a-amilasa para comprobar la eficacia de la pasteurizacin (Murdock et al, 1960; Brooks y
Shrimpton, 1962; Shrimpton et al, 1962). A las temperaturas y tiempos preferidos en el
Reino Unido (64,4C durante 2,5 minutos para el huevo entero lquido), la a-amilasa es
destruida. La prueba de la a-amilasa es rpida, exacta, cmoda y barata, mientras que
las pruebas para microorganismos son lentas, caras, y con frecuencia dan resultados
variables en los distintos operarios y en los distintos laboratorios. Sin embargo, la a-
amilasa no es destruida por las temperaturas de calentamiento ms bajas preferidas en
los Estados Unidos (60durante 3,5 minutos; Lineweaver et al, 1969) y en otros pases y
no es aplicable en estos casos. La prueba de la a-amilasa no se puede utilizar en los
huevos salados o azucarados y no detecta la contaminacin post-pasteurizacin.
Para detectar el uso de huevos desechados de la incubadora se emplean dos mtodos
(Robinson et al., 1975):
1. Una prueba enzimtica equiparable a la prueba de la a-amilasa.
2. Una prueba para el cido 3-hidroxibutrico, basada en la inhibicin del crecimiento
embrionario en el huevo.

V Huevos desecados

A. Efectos del tratamiento sobre los microorganismos


Para la deshidratacin de los ovoproductos lquidos generalmente se utilizan tres
mtodos:
desecacin por aerosol en la que se atomiza el lquido que sale a chorros a travs de una
boquilla;
desecacin sobre una superficie calentada (desecacin en batea o desecacin en
tambor);
desecacin por congelacin*.
El agua se puede separar por ultrafiltracin o por osmosis inversa antes de la
desecacin final.
La microbiologa de los tres mtodos es esencialmente la misma. La desecacin
destruye muchas de las bacterias presentes inicialmente en el huevo. Sin embargo, una
vez el material de huevo est seco, la poblacin microbiana se estabiliza y las posteriores
disminuciones slo se producen lentamente en el almacenaje prolongado, tambin a
temperaturas ambientales. Slo rara vez hay una extincin completa de las cepas
supervivientes. Los microorganismos predominantes en el producto desecado son
enterococos y bacilos esporgenos aerobios, los representantes ms resistentes de la
microflora inicial. Durante la desecacin, el nmero de salmonelas se puede reducir del
orden de 4 ciclos logartmicos (Gibbons y Moore, 1944). El albumen fermentado o el huevo
entero sometido a temperatura incorrecta pueden tener elevados niveles bacterianos
iniciales, por lo que es probable la supervivencia de algunas bacterias (Gibbons et al,
1944; Ayres y Slosberg, 1949). Las salmonelas son el principal problema microbiano en los
huevos desecados, y el problema se agrava ms si crecen durante la eliminacin de la
glucosa.

Eliminacin de la glucosa (fermentacin). La claras desecadas normalmente contienen


ms o menos un 0,6% de carbohidratos libres, principalmente en forma de glucosa. En el
almacenaje, especialmente a temperaturas por encima de 15C, el grupo aldehido de la
glucosa se combina con el grupo amino de las protenas, reduciendo su solubilidad,
produciendo olores desagradables, y formando compuestos insolubles de color pardo
(productos de la reaccin de Maillard). La eliminacin de la glucosa de la clara de huevo
lquida antes de la desecacin evita estas

Reacciones. La eliminacin de la glucosa tambin mejora en menor grado la


estabilidad del huevo entero y de la yema de huevo desecados (Stewart y Kline,
1941; Paul et al, 1957; Forsythe, 1970; Kilara y Shahini, 1973).
El primer mtodo usado para eliminar la glucosa consista simplemente en dejar que la
microflora natural del huevo creciese a temperaturas de 21-29C durante 2 a 7 das. La
duracin del tiempo se calculaba mediante observaciones del burbujeo, de la
consistencia y de la claridad de las muestras. Se desechaban las espumas y los
sedimentos y se aada amonaco para aclarar el lquido. Las reacciones no se
controlaban bien, y con frecuencia producan olores desagradables y proteolisis. Este
procedimiento permita el crecimiento de enterococos, de Enterobacter aerogenes y de
otras bacterias. Adems, podan crecer salmonelas, que representaban un peligro de
salud (Ayres, 1958).
Algunos fabricantes aaden cultivos bacterianos iniciadores para fermentar las claras
de huevo rpidamente. Se eleva la temperatura a 35C de modo que la glucosa es
eliminada en 12 a 24 horas. Los enterococos resultan favorecidos; Enterobacter y los
organismos lcticos son menos competitivos en el pH natural de la clara de huevo
(>9,0). Sin embargo, los tres organismos son empleados por fabricantes diferentes.
Los enterococos no producen proteolisis u olores desagradables pero acidifican las
claras hasta pH 6 aproximadamente. Este mtodo de fermentacin puede permitir el
crecimiento rpido de las salmonelas despus de que el pH desciende por debajo de
8.
Generalmente, ha sido recomendado por los investigadores que los fabricantes
empleen cultivos iniciadores puros masivos. El primer paso consiste en reducir el pH
del huevo desde su valor normal de 9,0 a 7,0-7,5 con un cido orgnico, por ejemplo
cido lctico. Despus se aade el cultivo iniciador, y se deja que el carbohidrato libre
fermente durante 12-24 horas a 30-33C. Se ha pretendido que los cultivos
bacterianos son mejores porque el producto acabado tiene una elevada calidad de
batido, y su solubilidad y su olor son buenos (Forsythe, 1970). Sin embargo, otros
prefieren tratamientos alternativos con levaduras o con enzimas (Tabla 15.19). Ha sido
investigado

Tabla 15.19 Mtodos comerciales y experimentales para la eliminacin de la glucosa en los huevos
lquidos.

Microorganismo o agente Comentario Referencia

Flora natural y Streptococcus faecalis Enterobacter, enterococos, y


i-
subesp. liquefaciens otras bacterias
Coliformes Glucosaoxidasa y catalasa Primeros estudios de cultivos puros
El 1% de inoculo confiri
Saccharomyces Enterobacter aerogenes sabor a fermento
El olor a fermento en los inculos
apiculatis Extractos de levaduras grandes se puede eliminar
exentos de clulas mediante un 0,1 % de extracto
Sacchawmyces Escherichia coli de levadura que estimula la
actividad de los inculos
cerevisiae Lactobacillus brevis pequeos. Se puede centrifugar
Lactobacillus casei para eliminar la levadura
Lactobacillus fermenti Clulas en reposo, 37C durante
Lactobacillus plantarum 3 h, extracto de levadura al
0,1% inhibe la produccin de
cido
Streptococcus lactis Glucosa oxidada a cido glucnico, la
catalasa destruye el H202 Ayres, 1958 Niewiarowicz et al, 1967
que se forma
La produccin de Stuart y Goresline, Mickelson y Flippin, 1960; Flippin y
acetilmetilcarbinol se 1942a,b Hawthorne Mickelson, 1960
puede reducir al mnimo y Brooks, 1944 Mulder y Bolder,
usando inculos 1988
pequeos con 0,1% de Ayres y Stewart, 1947; Hawthorne,
extracto de levadura 1950; Carlin y Ayres, 1953; Kline
para estimulacin y Sonoda, 1951; Ayres, 1958
Eliminan los azcares en 4-
5 h a 5C

Manifiesta antagonismo Kaplan et al, 1950; Ayres,


por Salmonella 1958; Galuzzo et al, 1994

Temperatura ptima de Baldwin et al, 1953; Carlin y Ayres,


25C, 1953;
lactobacilos Scott, 1953; Paul et.al, 1957;
eliminados por ajuste Ayres, 1958 Ayres, 1958
del pH antes de
tratamiento en la
cmara caliente
484 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS

el tratamiento con glucosaoxidasa como mtodo posible para inactivar S. enteritidis y


otras bacterias en el huevo entero lquido (Dobbenie et al, 1995).
En algunos de los procedimientos de fermentacin registrados en la Tabla 15.18, las
salmonelas son capaces de crecer si la escala de pH de la clara de huevo se reduce a 6-8,
pero no si el pH se mantiene en un valor >9 (Banwart Ayres, 1957). Despus de la
fermentacin, la pasteurizacin es esencial para destruir las salmonelas (Ayres y
Stewart, 1947; Kline y Sonoda, 1951) a fin de que, si existe alguna, no sea transmitida al
producto desecado.

Destruccin de salmonelas mediante almacenaje caliente. A pesar de los procedimientos


bastante eficaces para pasteurizar los huevos lquidos antes de la desecacin, alguna
que otra vez aparecen salmonelas en el producto final desecado y envasado. Esto puede
ser debido a pasteurizacin insuficiente, a niveles iniciales excesivos o a contaminacin
post-pasteurizacin. Una vez que el producto ha sido desecado todava pueden ser
destruidos microorganismos mediante almacenaje caliente (tratamiento de cmara
caliente).
Los microorganismos son sensibles en grado sumo cuando estn hmedos; su
termorresistencia aumenta a medida que el medio se seca. Mientras que, tpicamente,
los tiempos de pasteurizacin estn comprendidos en el intervalo de 2 a 5 minutos, los
correspondientes a los ovoproductos desecados son varios das. En la Tabla 15.20 se
registran los tiempos y las temperaturas correspondientes a las pasteurizacin de la
clara de huevo desecada. Estas exposiciones no tienen influencia grave alguna sobre las
cualidades funcionales.
La ventaja del almacenamiento caliente sobre la pasteurizacin hmeda normal es que
existe poca posibilidad de recontaminacin mientras los envases permanecen cerrados
durante y despus del perodo de tratamiento. El efecto bactericida del tratamiento de
cmara caliente depende del contenido de humedad, de la temperatura, y del carcter de
los tratamientos trmicos que preceden al tratamiento trmico (por ej., mtodo de
fermentacin, uso de amonaco o de cido ctrico, mtodo de desecacin) (Banwart y
Ayres, 1956; Carlson y Snoeyenbos, 1970; Northolt et al, 1978). Comoquiera que el tiempo
necesario para la inactivacin de todos los organismos depende del nmero de stos
presentes al principio, posiblemente se podra aplicar un tratamiento ms corto a los
materiales con niveles bajos de contaminacin.
Los investigadores han demostrado que las salmonelas tambin se pueden inactivar
por irradiacin en los huevos en polvo (Matic et al, 1990; Narvaiz et al, 1992). La
resistencia a la irradiacin de una mezcla de S. enteritidis, S. typhimurium y S. tille fue 0,8
kGy: una reduccin de 103 necesit 2,4 kGy. Se consigui un grado de inactivacin parecido
tratando el huevo en polvo con 1,0 kGy y reteniendo despus el producto durante 3
semanas.
B. Alteracin
Potencialmente, los microorganismos podran permanecer vivos indefinidamente en el
producto desecado. Sin embargo, con el tiempo la mayora de las bacterias mueren
lentamente dependiendo de factores diversos tales como la

Tabla 15.20 Tiempos y temperaturas de almacenamiento en cmara caliente


para destruir las salmonelas en el albumen del huevo desecado.
Pre-tratamiento Temperatura Tiempo Referencia
(C) (das)
Fermentado, desecado
en bandejas 48,9 20 Ayres y Slosberg,
54,4 8 1949
57,2 4
3% de humedad 50 9 Banwart y Ayres,
6% de humedad 50 6 Banwart y Ayres,
Desecado por atomizacin 54,4 7 1956
USD A, 1975b
Desecado en bandejas 51,7 5 USDA-, 1975b
Ajustado a pH 9,8 con
amonaco, desecado en bandejas 14 Northolt et al, 1978
Tratado con cido ctrico 55 14 Northolt et al, 1978
Desecado por atomizacin 49 14 Northolt et al, 1978
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 485

especie, la temperatura, el pH, la actividad de agua y la atmsfera. Despus de la


reconstitucin con agua o despus del humedecimiento fortuito durante el almacenaje,
las bacterias supervivientes resucitarn y alterarn el producto.

C. Patgenos
El huevo desecado contaminado con Salmonella ha ocasionado numerosos brotes
por ingestin directa, y otros brotes por medio de otros alimentos contaminados de
modo cruzado en la cocina por el huevo desecado. Antes de 1965, los huevos desecados
estaban contaminados con frecuencia. Por ejemplo, en un examen realizado en los EE UU
en 1943, se aislaron salmonelas en 1.810 (35%) de 5.198 muestras de huevo entero
desecado (Solowey et al., 1947). Muchas de estas cepas aisladas eran las mismas que
las que se encuentran muy frecuentemente en la enfermedad humana. En el RU, ms o
menos en la misma poca, se aislaron salmonelas en el 10%, aproximadamente, de
7.584 muestras de huevo desecado importado (Haines et ai, 1947). En Canad, los
productos de panadera que contienen huevo fueron relacionados con varios casos de
salmonelosis (Butler y Josephson, 1962; Thatcher y Montford, 1962; Skoll y Dillenburg,
1963). En un brote, las salmonelas se diseminaron por toda una panadera; en las
instalaciones se prepararon productos contaminados por el huevo desecado
contaminado masivamente, e infectaron a los manipuladores de alimentos quienes se
convirtieron en excretores asintomticos. A principios de la dcada de los aos 60, fueron
positivas a salmonelas 65 (54,6%) de un total de 119 muestras de mezclas de pastel
canadiense que contenan huevo desecado (Skoll y Dillenburg, 1963). Ms
recientemente, en huevo en polvo producido en Yugoslavia se aislaron niveles bajos
(0,1-0,01 UFC/g) de S. enteritidis, S. typhimurium y S. Hile (Matic et al, 1990).
Desde entonces, la pasteurizacin, seca o hmeda, ha pasado a ser de uso general.
Adems, los gobiernos nacionales han fijado y puesto en vigor normas que exigen la
pasteurizacin. En la actualidad, la incidencia de salmonelas en los ovoproductos
desecados se encuentra, tpicamente, en un nivel bajo, pero no determinado en su
mayor parte.
Esencialmente, histeria monocytogenes es capaz de sobrevivir no modificada
durante tiempos prolongados en el polvo de huevo entero y en la yema de huevo
desecados y pulverizados almacenados a temperaturas de refrigeracin, pero
disminuye con el tiempo cuando se almacena a 20C (Brackett y Beuchat, 1991).
D. Control
Los procedimientos descritos en los primeros epgrafes tambin son aplicables a los
huevos desecados. Adems, el desecador debe estar construido de materiales
impermeables sin hendiduras, grietas ni bolsas sin salida donde el producto puede
permanecer hmedo y caliente. Los huevos desecados, en comn con otros alimentos
desecados, se deben proteger contra el goteo por condensacin en el producto
desecado. Con frecuencia, las tapaderas de los tanques, las caperuzas de los
desecadores y las cubiertas de las cintas transportadoras estn ms fros que el flujo
de huevo desecado, de modo que se forma condensacin en sus caras inferiores. El
polvo del producto aporta nutrientes, de modo que las bacterias, incluidas las
salmonelas, son capaces de crecer en las gotitas. Cuando las gotitas o los agregados
de huevo hmedo caen en la masa principal pueden aportar zonas de contaminacin
con Salmonella. El muestreo y el anlisis es un mtodo difcil para detectar esta
contaminacin rara y localizada. La mejor forma de controlar el problema es evitar la
condensacin. Una solucin es el calentamiento de las superficies del material donde
se produce la condensacin.
La limpieza con agua de una zona usada para un producto desecado puede
introducir peligros adicionales. En cambio, se pueden utilizar un limpiador de vaco,
cepillos secos, seguidos de paos de alcohol etlico del 95% como desinfectante. Si
parece aconsejable usar agua, el material se debe secar completa y rpidamente
antes de volver a utilizarlo.

VI Ovoproductos tratados ms a fondo

Existe una gran variedad de productos elaborados que contienen huevo. Aquellos
que no estn cocidos, como el pastel de merengue, el ponche de huevo, o las
mezclas dietticas secas, siguen siendo peligros potenciales por
odran haber sobrevivido o seran reintroducidas despus de la pasteurizacin. Alimentos
cocidos
los pasteles de crema y el pastel de ngel podran ser contaminados de modo cruzado en
la zona
- por un ingrediente de huevo contaminado, especialmente por un ovoproducto desecado
(Williams y
^a, 1975). Sin embargo, los productos cocidos al horno que alcanzan 71C o ms estn
exentos de salmonelas
(Beloian y Schlosser,
1963).
Las salmonelas y los estafilococos de los huevos morirn en unos pocos das en el
aderezo cido de las ensaladas (pH 3,3 aproximadamente) o en la mayonesa acida, pero
ha habido brotes de salmonelosis relacionados con mayonesa no acida. En los Estados
Unidos, los factores limitantes del crecimiento en la mayonesa son la a w baja (0,93) que
no mantiene el crecimiento de Salmonella, y un pH bajo (aprox. 4) que no mantiene el
crecimiento de S. aureus (Wethington y Fabin, 1950; Smittle, 1977).

Referencias

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