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Huevos y
ovoproductos
I Introduccin
A. Definiciones
Este captulo abarca la microbiologa de los huevos de ave y de los ovoproductos,
principalmente de la gallina domstica. Los huevos de otras aves como patos, pavos,
ocas, pintada, codorniz y avestruz aparecen en el comercio internacional en menor
tonelaje.
B. Propiedades importantes
Desde el punto de vista biolgico, la funcin del huevo es la reproduccin. Debe
alimentar al embrin hasta que complete su desarrollo a pollito y eclosione (21 das en la
gallina domstica), y debe protegerle contra la entrada de microorganismos del ambiente.
Los diferentes componentes proporcionan varias barreras protectoras (Board et al, 1994).
El huevo est compuesto de: (1) la cutcula, una cubierta en gran parte proteica en la
parte exterior de la cascara; (2) la cascara, que es carbonato clcico en su mayor parte; (3)
la membrana externa gruesa; (4) la membrana interna fina; (5) la clara externa fina; (6) la
clara espesa; (7) la clara interna fina; (8) la capa chalacfera, que culmina en los cordones
de las chalazas que se fijan en el centro del huevo; (8) la membrana vitelina que encierra
la yema; (10) y la yema (Fig. 15.1). Poco despus de que el huevo es puesto, la
evaporacin de agua reduce el volumen de los contenidos, y se forma una cmara
(bolsa) de aire entre las membranas interna y externa en el extremo romo del huevo. El
tiempo total necesario para la formacin del huevo desde el ovario hasta la puesta es de
aproximadamente 24 horas. Los huevos de las diferentes aves varan con respecto a las
proporciones de los diferentes componentes.
Las Tablas 15.1 y 15.2 ofrecen el anlisis inmediato de los huevos de las gallinas y el
contenido de nutrientes de los diferentes ovoproductos crudos. En la yema de huevo
existen vitaminas liposolubles (A, D, E y K); en la clara, en la yema o en ambas, existen
vitaminas hidrosolubles (complejo B). En la yema y en la clara existen cantidades
aproximadamente iguales de minerales traza, a veces en asociacin con protenas y con
lpidos. Para ms informacin sobre la composicin qumica de los huevos, vanse las
revisiones de Parkinson (1966), Board (1969), Lineweaver et al. (1969), Bergquist
(1979), Powrie y Nakai (1986).
Figura 15.1 Estructura de un huevo de ave.
La cascara del huevo es una envoltura natural extraordinaria. La yema es perecedera tan
rpidamente como la leche, aunque la cascara frgil, si permanece no daada y seca,
generalmente mantendr comestible el huevo durante varios meses, aunque se
almacene a temperatura ambiente. Antes de que puedan ocurrir la contaminacin y la
alteracin, los microorganismos responsables tropiezan con varias barreras eficaces: (i)
la barrera fsica a la penetracin proporcionada por la cascara y sus membranas; y (ii) los
componentes antimicrobianos de la clara de huevo que la convierten en un medio
antagnico para el crecimiento microbiano. Para ms informacin sobre la estructura y
composicin de la cascara de huevo, vanse las revisiones de Solomon et al. (1994) y
Sparks (1994).
La cascara del huevo tiene numerosos poros; un huevo de gallina tiene unos 6.000-
10.000 (Bruce y Drysdale, 1994). El nmero de poros por huevo tiende a aumentar
con la edad de la manada (Rahn et al, 1981). Se ha indicado que la cascara con peso
especfico elevado (es decir con menos poros) tiene mayor resistencia a la penetracin
bacteriana. La Tabla 15.3 ofrece un ejemplo, que muestra que la alteracin comenz
en 3 das cuando el peso especfico de la cascara era bajo, pero no comenz hasta los
10-12 das cuando el peso especfico era elevado. Los porcentajes de huevos alterados
despus de 8 semanas a 10C mostr diferencias parecidas (Tabla 15.4). La
penetracin de Salmonella tambin era ms rpida en las cascaras de peso especfico
bajo (Tabla 15.5). Sin embargo, otras investigaciones averiguaron que la penetracin
de Pseudomonasfluoresceris no dependa de la porosidad de la cascara, sino que era
influida por la edad del huevo y por el nmero de bacterias existentes en la superficie
de la cascara (Brooks, 1960; Hartung y Stadelman, 1963; Sparks y Board, 1984). En
la gallina ponedora, el estrs
puede causar un dao del oviducto que se puede traducir en defectos ultraestructurales
en la cascara del huevo y en una sensibilidad aumentada a la invasin bacteriana
(Nascimento y Solomon, 1991). La invasin microbiana avanza rpidamente cuando la
cascara del huevo est agrietada (Brown et al., 1966).
La parte ms externa de las dos membranas de la cascara es porosa y no proporciona
una barrera a la entrada bacteriana. La membrana interna suele retardar la entrada
durante unos pocos das debido a su estructura fina (Gillespie y Scott, 1950; Elliott,
1954; Garibaldi y Stokes, 1958; Board, 1965a). La proteccin excelente proporcionada
por la membrana interna no es debida a su espesor y peso en comparacin con la
membrana externa, pues tiene un peso de una sexta parte y un espesor de una tercera
parte (Lifshitz y Baker, 1964). sino a la ausencia de poros en la membrana interna.
Aunque aparentemente algunas bacterias mviles son capaces de penetrar serpen-
teando a travs de las fibras de la membrana que se solapan apretadamente (Baker, 1974),
los estudios de microscopa electrnica indican que la mayora de las bacterias atraviesan
la membrana a travs de la matriz albuminosa cementante. El ncleo de queratina de la
membrana y su capa de polisacrido no resultan afectados. Las zonas de hidrlisis que
rodean las bacterias observadas en las membranas, confirman la hiptesis de que la
penetracin de la membrana es mediada por enzimas (Stokes et al, 1956; Brown et al,
1965).
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS
Componente Actividad
(Anderson, 1993). Sin embargo, otros ovoproductos constituyen una parte del comercio
cada vez ms importante. Para uso comercial en varios alimentos y en varios
establecimientos del servicio de alimentacin, a los huevos se les desprovee de sus
cascaras y despus se pueden mezclar enteros o por separado en claras y yemas. A
veces se azucaran, se salan o se mezclan con otros ingredientes cuando se elaboran
diversos alimentos. Los productos comerciales de huevo lquido normalmente estn
pasteurizados. Tambin se les puede desproveer del azcar mediante actividad
enzimtica o microbiana y se pueden desecar para uso como ingrediente alimentario.
Los ovoproductos lquidos se usan como ingredientes de una gama amplia de productos
alimenticios elaborados, especialmente de productos de panadera, pastelera, bebidas,
dietas especiales, comidas para bebs, salsas, mayonesa y tallarines. Los ovoproductos
coextruidos, cocidos (por ej., los huevos largos) son un ejemplo de las numerosas
tecnologas avanzadas de los alimentos usadas para fabricar ovoproductos.
En el Extremo Oriente, se consume una diversidad de ovoprodutos de especialidad
tradicionales, por ejemplo el pidan, el huevo de mil aos (Su y Lin, 1993). Estos
tradicionales huevos alcalinizados se elaboran utilizando huevos de varias aves y se
conservan por inmersin en NaOH y NaCl.
II Microflora inicial
Los huevos se contaminan de dos maneras principales: por infeccin transovrica o por
infeccin a travs de la cascara (Bruce y Drysdale, 1994). Los huevos recin puestos se
pueden contaminar a travs del oviducto, y la presencia de determinadas especies
bacterianas puede ser indicadora de una ave infectada. La infeccin a travs de la cascara
supone la contaminacin inicial de la superficie del huevo, seguida de la penetracin
subsiguiente del microorganismo en el albumen o, en algunos casos, directamente en la
yema. La superficie del huevo recin formado se contamina con una diversidad de
microorganismos entricos por causa de la anatoma del ave; los tractos intestinal,
urinario y reproductor del ave comparten un orificio comn. La superficie del huevo
tambin se contamina por microorganismos del ambiente en el que es puesto.
A. Transmisin transovrica
Los microorganismos habituales de la alteracin no estn relacionados con la
transmisin a travs del oviducto (Miller y Crawford, 1953; Jordn, 1956; Philbrook et al,
1960; Board et al, 1964). Sin embargo puede ocurrir la transmisin transovrica de
salmonelas que tiene consecuencias importantes para la salud animal (por ej., Salmonella
pullorum, S. gallinarum) o para la salud pblica (por ej., S. enteritidis). Merece la pena
sealar que estas tres especies estn emparentadas estrechamente desde el punto de
vista filogentico (Stanley y Baquar, 1994). De los ovarios de gallinas ponedoras tambin
se han aislado Salmonella typhimurium, S. heidelberg, S. typhimurium var. copenhagen, y
otras serovariedades(Snoeyenbos<?aZ,, 1969; Barnhart, etal, 1991).Entre 1930y 1946,5.
enteritidis en huevos de pata caus epidemias de salmonelosis humana en Europa,
aunque no se demostr que esto supusiera la transmisin intraovrica (Scott, 1930;
Hunphrey, 1994b).
Al comenzar la mitad de la dcada de los aos 80, S. enteritidis fue aislada cada vez con
ms frecuencia en las aves de corral y en los huevos de stas (Dreesen et al, 1992). Esto fue
acompaado de un aumento sbito de la s'almonelosis humana en varios pases de Europa,
de Amrica del Norte y de Amrica del Sur, que estaba relacionado epidemiolgicamente con
el consumo de alimentos, especialmente de aquellos que contienen huevo crudo o cocido
insuficientemente (Hopper y Mawer, 1988: St. Louis et al, 1988; Humphrey, 1990a;
Rodrguez et al; 1990; Duguid y North, 1991; CDC, 1992; ACMSF, 1993; Binkin et al, 1993;
Caffer y Eiguer, 1994; Fantasa y Filetici, 1994; Glosnicka y Kunikowska, 1994 Mishu et al,
1994; Morse et al, 1994). Si bien haba un aumento simultneo de los casos por S.
enteritidis en ambos continentes, los casos europeos estaban relacionados en su mayor parte
con el fagotipo 4 (PT4), mientras que los casos norteamericanos involucraban a otros tipos
fgicos (Khakria et al, 1991; Humphrey, 1994b).
Tradicionalmente, Salmonella typhimurium ha sido la especie predominante de las
salmonelas implicadas en los brotes relacionados con huevos. El predominio de S.
typhimurium en los huevos de las gallinas es bajo (Philbrook, 1960; Chapman et al, 1988).
Durante la dcada de los aos 80, S. enteritidis pas a ser la serovariedad predomi-
nante en los brotes relacionados con huevos. A partir de 1981 y 1988, el nmero anual de
aislamientos humanos de S. enteritidis en Inglaterra aument de 392 a 12.522. En 1987,
ninguno de los seis brotes de salmonelosis relacionados con huevos investigados en
Inglaterra fue causado por este PT4 de S. enteritidis. En 1988, 19 de 34 brotes por
huevos fueron causados por este serovar. En 1990, se inform de que en el noreste de
los Estados Unidos la incidencia de S. enteritidis haba aumentado ms de seis veces
desde 1976, especialmente en los meses de verano (Rodrguez et al., 1990). Las
frecuencias de aislamiento del mismo serotipo tambin aumentaron en las regiones del
Atlntico medio y del Atlntico sur, y S. enteritidis fue el segundo serotipo ms frecuente
citado. En los Estados Unidos, se descubri que los huevos con cascara de clase A o los
alimentos que contenan huevos crudos o cocidos insuficientemente eran un origen
importante de infecciones humanas por S. enteritidis. Estos hallazgos suscitaron
investigaciones a gran escala tanto en el Reino Unido como en los Estados Unidos.
La invasin e infeccin de los ovarios puede originar la transmisin de S. enteritidis al
folculo (yema), mientras que la infeccin del oviducto conduce a la deposicin de
microorganismos en el albumen. Las infecciones experimentales de gallinas con S.
enteritidis dieron como resultado la produccin de huevos contaminados (Humphrey et
al., 1989b,c; Gast y Beard, 1990a; Gast, 1994). Parece ser que las infecciones del ovario de
la gallina son actualmente ms frecuentes. Las infecciones tienen como consecuencia la
produccin de huevos que se infectan o bien en el ovario o durante el trnsito del vulo
desde el ovario a lo largo del infundbulo y oviducto antes que se formen la cascara y sus
membranas (Gast y Bard, 1990b; Barnhartef ai, 1991; Clay y Board, 1991; Baskerville e
a/., 1992). Parece ser que el sitio principal de la contaminacin de los huevos con cascara
es el albumen. Dependiendo del sitio de la infeccin del oviducto, S. enteritidis se puede
encontrar en sitios concretos de la clara del huevo. Cuanto ms prximo a los ovarios se
halla el sitio de la infeccin inicial, tanto ms prxima a la yema estar localizada. Si bien
se podra suponer que la infeccin ovrica causara deformidades o disfuncin en la
puesta, ste no ha sido generalmente el caso. Tpicamente, las infecciones agudas por S.
enteritidis estn limitadas a pollitos de menos de un mes, pero en los pollitos de esa edad
pueden causar ndices de mortalidad elevados (hasta el 20%) (Lister, 1988; O'Brien, 1988;
Suzuki, 1994). Sin embargo, si bien determinadas cepas reducen la productividad
(Shivaprasad et al, 1990; Humphrey et al., 1991b,c; Gast, 1994), la experiencia en el
Reino Unido y en los Estados Unidos indica que la produccin de huevos en las manadas
infectadas con S. enteritidis puede no resultar afectada perjudicialmente (Hopper y
Mawer, 1988; Cooper et al, 1989; ACMSF, 1993; Gast, 1994). Esto es a pesar del hecho
de que las cepas de S. enteritidis aisladas en los huevos europeos son
predominantemente del fagotipo 4 (de Louvois, 1993b) que anteriormente haban sido
relacionadas con la enfermedad aviar. Las infecciones subclnicas de las aves ponedoras
no ocasionan reducciones importantes en la fertilidad.
En las cascaras de huevo contaminadas artificialmente, el porcentaje y el alcance de la
infeccin fueron influidos por el volumen del inoculo, por el sitio de la contaminacin con
respecto al desplazamiento de la yema y por la presencia de hierro en el inoculo (Clay y
Board, 1991). El hierro que normalmente es escaso en el albumen (Tabla 15.2), es
retenido en las capas sobre las fibras de la membrana de la cascara y para inducir el
crecimiento microbiano y la contaminacin del albumen subyacente solamente son
necesarias cantidades traza. Puede ocurrir esto cuando se usan mtodos de lavado no
satisfactorios. Tambin se ha demostrado que los extractos de heces de gallinas tienen
hierro suficiente para estimular el crecimiento en el albumen in vitro (Humphrey, 1994a).
En huevos contaminados artificialmente, a los pocos das de la inoculacin, ocurri la
migracin de S. enteritidis del albumen a la yema (Braun y Fehlhaber, 1995). La tasa de
migracin estuvo relacionada directamente con el nivel de contaminacin, con la
temperatura de almacenaje, y con la edad de los huevos. Otra investigacin averigu
que cuando S. enteritidis era inoculada en las yemas de gallinas seropositivas creca ms
lentamente que en los huevos de las gallinas no infectadas (Bradshaw et al, 1990), y se
supuso que la secrecin de anticuerpos en la yema poda ser una de las varias barreras
antimicrobianas del huevo (Rose et al., 191 A).
La infeccin de Salmonella enteritidis en una manada de ponedoras no se traduce en que
el 100% de las aves sean positivas al patgeno. El porcentaje de aves excretoras puede
variar desde menos del 0,6 hasta el 30%, y el predominio de la contaminacin de la cascara
del huevo vara ampliamente en las manadas infectadas con S. enteritidis (Tabla 15.7).
Examinando 2.525 huevos producidos por 16 gallinas que vagaban libremente durante un
perodo de 242 das, Muller et al. (1994) detectaron slo 19 huevos que eran positivos a S.
enteritidis. Despus de la produccin total de
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 45
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No parece ser que los piensos sean un origen importante de infecciones de las
manadas por S. enteritidis (ACMSF, 1993,1996 en Anexo E, pp. 131-5), aunque
histricamente algunos componentes de los piensos estuvieron relacionados con otras
serovariedades (Williams, 1981). Las recomendaciones para interrumpir el ciclo de
Salmonella incluyen la adquisicin de aves de manadas progenituras demostrablemente
exentas de salmonelas (Cox et al, 1990), la fumigacin o la higienizacin de los huevos
destinados a la incubacin y de los materiales de los nidales, el uso de la exclusin
competitiva (Seuna y Nurmi, 1979), y el uso de piensos exentos de Salmonella
(Marthedal, 1973). Tambin parece ser que los factores que aumentan el grado de estrs
encontrado en las aves influyen en el predominio de S. enteritidis (Suzuki, 1994).
Los nidales deben estar limpios y secos, y las superficies en contacto con las cascaras
deben estar secas y exentas de heces y de otra suciedad visibles (Joyce y Chaplin, 1978;
Smeltzer et al, 1979; Tullet, 1990). Puesto que los huevos salen de la cloaca y pasan junto al
ano de la gallina, la exencin total de materia fecal es imposible. Los nidales cubiertos de
heces hmedas, las manos hmedas de las personas que recogen los huevos, la puesta de
huevos en pisos sucios, y el material hmedo, favorecen en conjunto la penetracin de las
bacterias de la superficie en la cascara. Un perodo de tiempo decisivo es cuando los huevos
se estn enfriando a partir de su temperatura inicial de 40-42C.
El ambiente de la puesta puede ser un origen potencialmente importante de las
salmonelas de la superficie externa del huevo. Por ejemplo, Jones et al. (1995) aislaron
Salmonella en el 73, 64, 100 y 100% de las muestras de cintas transportadoras de huevos,
de personas que recogen los huevos, de los ventiladores de aireacin, y del agua de lavado,
respectivamente. En comparacin, slo proporcionaron Salmonella el 8% de las cascaras de
los huevos y ninguno de los contenidos internos antes de la recogida. En el ambiente de las
instalaciones de produccin de huevos y en la superficie de los huevos, ha sido aislado un
grupo diverso de serovariedades de Salmonella, que incluye a S. agona, S. typhimurium, S.
infantis, S. derby, S. heidelberg, S. california, S. montevideo y S. mbandaka. Las primeras
investigaciones citadas por Cantor y McFarlane (1948) incluyeron a S. thompson, S.
typhimurium, S. bareilly, S. oranienburg, S. montevideo, S. tennessee, S. derby, S. essen, y
S. worthington entre las salmonelas aisladas en las cascaras de los huevos. Poppe et al.
(1991) descubrieron que el 53% de los establecimientos canadienses productores de huevos
seleccionados al azar tena ambientes positivos a Salmonella mientras que, concretamente,
el nivel correspondiente a S. enteritidis era el 3%. Barnhart et al. (1991) averiguaron que, si
bien el 76% de los establecimientos de ponedoras era positivo a Salmonella, slo el 2,4% de
las aves muestreadas de estos establecimientos tena los ovarios contaminados con
salmonelas.
La desinfeccin eficaz de las instalaciones de produccin, el control de roedores y otras
alimaas, la cloracin del agua de bebida y la prevencin de la contaminacin cruzada se
encuentran entre los factores que interrumpen la transmisin de 5. enteritidis a las
manadas futuras en una instalacin de produccin (Mcllroy et al, 1989; O'Brien, 1990;
Dawson, 1992; Edel, 1994; Giessen et al, 1994; Masn, 1994; Davies y Wray, 1995; Wierup
et al, 1995). La evaluacin peridica del ambiente de puesta por lo que se refiere a S.
enteritidis ha sido utilizada en varios de estos programas de control para identificar las
manadas infectadas.
histeria monocytogenes se puede aislar tanto en manadas de aves de corral como en el
ambiente inmediato de las aves (Gray, 1958; Bailey et al, 1989). Consiguientemente, es de
esperar que en las cascaras de los huevos recin puestos se encuentren histeria spp.
De Miller, 1959.
Huevos. Slo se deben lavar huevos frescos e intactos que hayan sido enfriados a 10-
14C, con lo cual se puede conseguir fcilmente una diferencia de temperatura adecuada
entre el huevo y el agua de lavado. Los huevos sucios y daados de mala manera se alteran
con una frecuencia y rapidez mayores que los huevos limpios y el lavado puede intensificar
la alteracin durante el almacenaje subsiguiente, prescindiendo de si los huevos estaban
sucios o no antes del lavado (Tabla 15.9). El lavado debe tener lugar tan pronto como sea
factible despus de la recogida; los microorganismos que han tenido tiempo para penetrar
hasta la membrana interna no son eliminados ni destruidos fcilmente. Los huevos se deben
manejar con cuidado en todo momento para evitar el dao fsico y la contaminacin.
Exigencias del lavado (mquina). Los huevos se deben colocar en la cinta transportadora
de tal manera que los chorros del agua de lavado y los cepillos lleguen por completo a
todos los huevos. La mquina debe utilizar agua potable, pobre en sales metlicas, con
menos de 2 ppm de hierro. Los huevos lavados en agua natural que contena 4,8 ppm de
hierro presentaron un porcentaje de alteracin por pseudomonas del 6,2% despus del
almacenaje, mientras que los lavados con agua que contena 0,2 ppm de hierro slo
presentaron un porcentaje de alteracin del 0,8% (Garibaldi y Bayne, 1962). No se ha
indicado si el agua dura, rica en calcio o en magnesio, favorece la alteracin. La
temperatura de lavado debe ser 40-42C, lo suficientemente elevada para garantizar el
lavado adecuado y para que no exista riesgo de daar la cutcula. El agua de lavado debe
estar limpia, filtrada o purificada, para garantizar que la materia orgnica y la carga
microbiana se mantienen a niveles bajos. El detergente alcalino con poca espuma que se
utiliza debe ser capaz de elevar el pH del agua de lavado hasta 10-11 y de mejorar la
eficacia del agua para eliminar la suciedad.
Se utilizan detergentes alcalinos porque los detergentes cidos atacan la cascara. El
lavado de huevos experi-mentalmente con un 1-3% de cido actico destruy muchos
microorganismos y limpi la superficie de la cascara pero redujo el grosor de la cascara y la
calidad de los huevos (Heath y Wallace, 1978). Los compuestos alcalinos simples, como el
fosfato trisdico o el metasilicato sdico son apropiados para esta finalidad lo mismo que
las complicadas mezclas patentadas (Swanson, 1959). Un buen detergente debe eliminar
fsicamente hasta el 92% de las bacterias de la superficie de la cascara (Forsythe et al,
1953; Bierer et al, 1961 a,b). La eficacia del lavado para eliminar 5. enteritidis y otras
salmonelas depende del pH del agua de lavado y de la temperatura (Holley y Proulx, 1986;
Catalano y Knabel, 1994a,b). La supervivencia de patgenos era ms probable con la
temperatura de lavado baja (32-35C) y el pH bajo (9-10) comparados con la temperatura
alta (38-43C) y el pH elevado (11-12,5) (Catalano y Knabel, 1994a,b). El porcentaje de
destruccin de S. enteritidis en el agua de lavado tambin fue aumentado por la
concentracin elevada del detergente y por los slidos de los huevos. Se observ
contaminacin cruzada por S. enteritidis con agua de lavado a pH 9 pero no a pH 11
(Catalano y Knabel, 1994b). Yersinia enterocolitica (Southam et ai, 1987) y L.
monocytogenes ( Brackett, 1988: Laird et al, 1991) persisten en el agua de lavado de los
huevos. La inactivacin de L. monocytogenes y de S. typhimurium en el agua de lavado
de los huevos como una funcin de la temperatura, del pH, de la concentracin de cloro y
del contenido de slidos de los huevos fue definida mediante una ecuacin lineal que se
puede utilizar para predecir la supervivencia de patgenos (Leclair et al, 1994).
'f.
Tabla 15.9 Influencia del lavado de los
huevos en la alteracin durante y despus del
almacenaje.
Estado original Lavados Alterado
s por
cien
Limpios No 0,6
Sucios No . 12,7
Limpios S 5,8
Sucios S 19,9
Se debe aplicar un aclarado final con agua limpia que contenga un higienizante
(USDA, 1975a). Los higienizantes utilizados habitualmente incluyen 100-200 ppm de
cloro, compuestos de amonio cuaternario o hipoclorito calcico, o 12-25 ppm de yodo.
Si se utiliza yodo, es necesario un aclarado final de agua potable. El uso de
higienizantes destruye muchas de las bacterias que quedan. Adems de tratar la
superficie del huevo, estos compuestos tambin higienizan las cintas transportadoras
que se ponen de nuevo en circulacin. La temperatura del agua del aclarado, 43-45C,
en la superficie del huevo debe ser siempre ligeramente ms elevada que la del agua
del lavado. Algunos investigadores han demostrado que los yodforos los compuestos
de amonio cuaternario (Sauter et al, 1962), los compuestos de bromo-yodo (Forsythe,
1970), son ms eficaces, especialmente si se deja que queden en las cascaras de los
huevos sin un aclarado posterior con agua limpia. Algunos prefieren los detergentes
higienizantes porque limpian e higienizan al mismo tiempo. Sin embargo, la materia
orgnica del agua de lavado destruir gran parte de la eficacia del higienizante por lo
que, tpicamente, es ms eficaz una operacin de dos fases (lavar-higienizar).
Casi todas las mquinas lavadoras existentes en el comercio reciclan el agua
caliente tratada con detergente/ higienizante. Esta atraviesa una serie de filtros que
separan la mayor parte de la materia orgnica. El agua rebosa lentamente y su
volumen se completa con solucin nueva. Despus de unas 4 horas, se vaca la
mquina y empieza de nuevo el ciclo. Con tal de que la operacin de rellenado se
realice con un ritmo adecuado y se mantengan los niveles de detergente, la carga
microbiolgica se puede mantener en un nivel aceptable. En las fbricas de
ovoprductos, el agua est siendo cada vez ms reutilizada a medida que la
adquisicin y la eliminacin de aguas se encarecen. Se deben utilizar procedimientos
adecuados de tratamiento para tratar toda el agua reciclada. En la actualidad no
existe consenso general sobre las pautas de reutilizacin del agua; las exigencias
pueden variar considerablemente en los diferentes municipios, estados y pases.
Post-lavado. Inmediatamente despus del aclarado, los huevos se deben secar rpida
y completamente. El secado rpido reduce el riesgo de que las bacterias que quedan
en la superficie del huevo sean aspiradas hacia el interior del huevo cuando ste se
enfra a temperatura ambiente. La manipulacin cuidadosa de los huevos despus del
lavado es importante para evitar la recontaminacin. Despus del secado completo,
los huevos se deben mirar al trasluz cuidadosamente utilizando cintas transportadoras
y material limpios. Se deben apartar todos los huevos agrietados. Los huevos mirados
al trasluz se deben colocar en envases nuevos y despus se deben almacenar y
distribuir de una manera que garantice que la superficie del huevo permanece seca y
no se contamina de nuevo. Se debe evitar la condensacin sobre los huevos.
B. Alteracin
La alteracin de los huevos est relacionada con la capacidad de los microorganismos
para penetrar en el huevo y superar las barreras antimicrobianas. Los microorganismos
presentes muy frecuentemente en la superficie de los huevos no son necesariamente los
relacionados ms frecuentemente con la alteracin (Mayes y Takeballi, 1983) (Tabla
15.10). Mientras que la microflora de la cascara del huevo vara cualitativa y
cuantitativamente en las distintas regiones geogrficas y en los distintos tipos de aves
(Tabla 15.11), los microorganismos relacionados con la alteracin tienden a ser los mismos.
Por lo general, esto se interpreta como indicador de que son los mecanismos de defensa
intrnsecos del huevo los que seleccionan los organismos que son capaces de crecer en
ese medio (Bruce y Drysdale, 1994). Una causa importante de alteracin durante e
inmediatamente despus de la retirada de los huevos del almacenaje la constituyen las
Pseudomonas fluorescentes (Lorenz y Starr, 1952; Ayres, 1960). Esto refleja el hecho de
que las pseudomonas fluorescentes, que son omnipresentes en la tierra y en el agua, son
con frecuencia las primeras en penetrar y crecer porque son mviles, producen un
pigmento que compite con la conalbmina de la clara por los iones metlicos y son
resistentes a otros mecanismos protectores de la clara. Un huevo que presenta
fluorescencia intensa en la mayor parte de la clara o en toda su masa cuando se examina
con una lmpara que emite luz ultravioleta de gran longitud de onda (luz negra), siempre
contiene una gran cantidad de bacterias. Estos huevos no se descubren fcilmente
utilizando una lmpara de luz blanca, y los olores de la des-
Frecuencia de presentacin"
Tipo de Sobre la cascara En los huevos
microorganismos podridos
Micrococcus +++ +
Achromobacte ++ +
r
Enterobacter ++ -
Alcaligenes ++ +++
Arthrobacter ++ +
Bacillus ++ +
Cytophaga ++ +
Escherichia ++ +++
Flavobacteriu ++ +
m
Pseudomonas ++ + +' +
Staphylococcu ++ -
s
Aeromonas + ++
Proteus + +++
Sarcina + -
Serratia + -
'>.
Streptococcus + +
a
El nmero de signos ms indica frecuencia relativa de
presentacin. De Mayes y Takeballi, 1983, adaptada de
Bruce y Drysdale, 1994.
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS
467
composicin en las primeras fases son ligeros, con frecuencia detectables slo despus
de la coccin (Elliott, 1954). Las especies de Pseudomonas spp. pueden colonizar la cara
interna de la membrana interna, permitiendo a veces que los pigmentos fluorescentes
difundan hacia la clara antes de que las bacterias penetren realmente (Elliott, 1954).
Aunque las especies de Pseudomonas spp. son capaces de crecer sobre la membrana
cuando est separada de otras partes del huevo y sumergida en solucin salina (Elliott y
Brant, 1957; Board, 1965a), varias veces se ha informado de la actividad antibacteriana
relacionada con la membrana. La presencia de lisozima en ambas membranas (Vadehra
et al, 1972) podra explicar en parte este fenmeno. Tpicamente, las pseudomonas que
producen pioverdina penetran y crecen en los huevos con cascara ms rpidamente que
cualquier otro grupo de bacterias. Muchas veces son los nicos microorganismos
presentes en los huevos almacenados (Lorenz et al, 1952).
Adems de las pseudomonas, un nmero limitado de otras bacterias son capaces de
comportarse como invaso-ras de los huevos con cascara. Los ejemplos incluyen cepas de
los gneros Alcaligenes, Proteus, Flavobacterium y Citrobacter. Adems, otros varios
gneros, como Acinetobacter, Moraxella, Alcaligenes, Proteus, Escherichia,
Flavobacterium y Enterobacter son capaces de crecer en los huevos una vez las defensas
de los huevos han sido vencidas por un invasor primario (Florian y Trussel, 1957; Elliott,
1958; Ayres, 1960). Presuntivamente, estos invasores secundarios son capaces de utilizar
los iones metlicos secuestrados por los siderforos producidos por los invasores
primarios.
El carcter de las putrefacciones bacterianas asociadas con los huevos depende de la
especie/cepa bacteriana o de la mezcla de especies/cepas presentes (Tabla 15.12). Por
ejemplo, la especie no proteoltica Pseudomonas putida produce fluorescencia en la
clara, mientras que la especie productora de lecitinasa Ps. fluorescens rompe la barrera
de difusin en la superficie de la yema y confiere color rosado a la clara. Probablemente
esto es debido al cromgeno ovotransferrina Fe3+. Pseudomonas maltophilia produce un
sabor caracterstico a nueces y produce una costra ligera de la yema con listas de
sulfuro frrico en la superficie. La alteracin por pseudomonas est favorecida en los
huevos almacenados en fro (Lorenz y Starr, 1952; Ayres y Taylor, 1956). Los
microorganismos intensamente proteolticos digieren el albumen, envejeciendo la yema.
Las bacterias relacionadas principalmente con la putrefaccin negra son Alcaligenes,
Escherichia, Aeromonas y Proteus (Stadelman, 1994). Otros microorganismos no
producen cambios macroscpicos pero son capaces de formar poblaciones tan numerosas
como las de los microorganismos productores de putrefaccin (Board, 1965b). Estos
microorganismos incluyen a Alcaligenes faecalis, Enterobacter spp. (cloacae) y algunas
cepas de Ps.fluorescens. Es posible que estos microorganismos no se descubran en la
observacin al trasluz o cuando los huevos se rompen, y de este modo contaminan los
ovoproductos (Johns y Berard, 1945, 1946).
468 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS
Verde Pseudomonas
Incolor Acinetobacter-Moraxella
a Pseudomonas
Negra Proteus
Aeromonas
Alcaligenes
Enterobacter
Ros Pseudomonas
a Pseudomonas
Roj Serrara
C. Patgenos
Las salmonelas son los patgenos humanos ms importantes vehiculados por los
huevos. Algunas especies de salmonelas son capaces de penetrar en el huevo por
transmisin transovrica. Otras penetran desde la superficie de! huevo de la misma
manera que las bacterias de la alteracin.
En medios ricos y en condiciones por otra parte ptimas, la temperatura mxima de
crecimiento de las salmonelas vara de 43-46C (Elliott y Heiniger, 1965). Se ha indicado
que unas cuantas cepas crecen a 5-7C (Matches y Listn, 1968) y a veces a temperaturas
ms bajas (d'Aoust, 1991). Sin embargo, la temperatura mnima de crecimiento de la
mayora de las salmonelas es 7C aproximadamente (Mackey et al, 1980). En las
condiciones por debajo de las ptimas que se encuentran en la superficie del huevo y en
su interior, las salmonelas no son capaces de penetrar ni de crecer a temperaturas por
debajo de 10C (Ayres y Taylor, 1956; Stokes et al., 1956; Simmons et al, 1970; Ruzickova,
1994). A temperaturas comprendidas entre la de una habitacin fra tradicional (15C) y
la del huevo recin puesto (40C) las salmonelas son capaces de penetrar y crecer (Stokes
et al, 1956; Licciardello et al, 1965). En general, las salmonelas no modifican el color o el
aspecto de los huevos (Vadehra y Baker, 1973) de modo que un huevo que contenga
millones de salmonelas podra pasar la inspeccin visual y llegar a ser un grave peligro de
salud.
La contaminacin experimental de la yema de huevo revel que S. enteritidis es capaz
de multiplicarse rpidamente a temperaturas de almacenaje elevadas, alcanzando
poblaciones de 109 UFC/huevo en 24 horas (Braun y Fehlhaber, 1995). Salmonella
enteritidis tiene un tiempo de generacin de aproximadamente 30 minutos a 37C
(Humphrey et al, 1995). A 15,5C, el tiempo de generacin aument hasta 3,5 horas, y
no se observ multiplicacin a 7-8C despus de 94 das (Ruzickova, 1994). De modo
parecido, otra investigacin indic que 5. enteritidis creci en huevos a 13C, pero no
creci a 7C (Agger, citado por Stadelman, 1994). El intervalo de temperatura que
mantiene el crecimiento de S. enteritidis en la clara de huevo es ms restringido que el
correspondiente a la yema (Ruzickova, 1994). El albumen de los huevos recin puestos
tiene un primer efecto perjudicial sobre S. enteritidis que se traduce en una reduccin
del 50% de la viabilidad en 4 horas a 37C (Bradshaw et al, 1990), pero las clulas que
sobreviven son resistentes a las propiedades antimicrobianas del albumen. Existen
algunas
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 469
pruebas de que S. enteritidis compite mal con otros organismos en el albumen de los
huevos almacenados a temperaturas ambientales (Dolman y Board, 1992).
El crecimiento de S. enteritidis PT4 en huevos infectados de modo natural est
regulado en gran parte por la situacin inicial del microorganismo en relacin con la
yema de huevo, por la edad del huevo, y por la temperatura de almacenaje. Las
investigaciones del almacenaje con huevos infectados de modo natural, indican que a
20C no existi crecimiento antes del da 21 (Humphrey, 1994a,b). En la mayora de
los huevos inoculados en los que se situ el microorganismo en sitios diferentes del
albumen y que despus se almacenaron a 20C, las salmonelas no crecieron
rpidamente hasta el final de aproximadamente 3 semanas. El almacenaje a
temperatura ambiental no tuvo un efecto apreciable sobre el predominio de los
huevos Salmonella-posivos, pero era ms probable que los retenidos durante ms de
21 das estuviesen contaminados masivamente (Humphrey, 1994a). La incidencia
mxima de brotes de Salmonella se da en los meses de verano, cuando los huevos,
si no se refrigeran, estn sometidos a temperaturas ambientales ms elevadas. En la
zona del albumen ms prxima a la yema, los factores estimulantes del crecimiento
alcanzan concentraciones suficientemente elevadas para permitir el crecimiento y
mantener poblaciones numerosas del organismo. Se observ que el desplazamiento
de las yemas hacia las cmaras de aire contaminadas con S. enteritidis incrementa su
multiplicacin. Los cambios en el albumen y en la membrana vitelina durante el
almacenaje, modifican lentamente las condiciones de modo que cada vez son ms
favorables para el crecimiento de S. enteritidis (Humphrey et al, 1991c). Las
temperaturas de almacenaje ms elevadas aceleran la destruccin de los
mecanismos de defensa del huevo (Humphrey y Whithead, 1993). La ACMSF (1993)
lleg a la conclusin de que las barreras antimicrobianas normales en los huevos con
cascara son suficientes para controlar el crecimiento de S. enteritidis mientras los
huevos tienen menos de 21 das y la temperatura no ha excedido de 20C. Sin
embargo, si una cualquiera de las dos condiciones ha sido sobrepasada, en tal caso
los huevos se deben almacenar a temperaturas que no superen los 8C. En los
huevos con cascara, se puede conseguir mayor garanta del control de salmonelas
almacenando todos los huevos a la temperatura ms baja.
Los huevos hervidos durante el tiempo suficiente para solidificar la yema (por ejemplo
10 minutos) estn suficientemente calientes para destruir todas las salmonelas, pero
otros tipos de coccin que dejan lquida la yema (por ej., los huevos pasados por agua)
no siempre son suficientes para inactivar a S. enteritidis y otras salmonelas (Stafseth et
ai, 1952; Licciardello et al, 1965; Baker et ai, 1983; Humphrey et al, 1989a; Baker,
1990; Humphrey, 1994b). Las distintas formas de hervir un huevo en las casas
particulares pueden conducir a curvas de temperatura diferentes en el interior del
huevo. La exposicin previa de S. enteritidis PT4 a 4 o a 8C aumenta de modo
importante la sensibilidad de esta salmonela (y presuntivamente la de otras
salmonelas) a los tratamientos trmicos (Humphrey, 1990b).
D. Control
Consideraciones generales. El control de las bacterias en los huevos con cascara
exige un esfuerzo integrado que empieza en la instalacin de produccin de huevos y
termina en el consumidor. Las gallinas ponedoras se deben criar en condiciones que
reduzcan al mnimo el estrs y la contaminacin ambiental del huevo despus de que
ste es puesto. Las jaulas, las yacijas y los materiales de los nidales deben estar
limpios y se deben mantener lo ms exentos posibles de heces. Los huevos se deben
recoger por lo menos diariamente; lo ideal es recogerlos cada 4 horas. En esta fase y
en las fases de la manipulacin, transporte y venta, los huevos se deben mantener
secos. Todos los huevos se deben almacenar con el polo romo hacia arriba para evitar
el desplazamiento de la yema. Las medidas que se pueden llevar a cabo en la
produccin de huevos fueron revisadas por Humphrey (1994b).
Si bien se sigue discutiendo la necesidad de refrigerar los huevos con cascara, el
enfriamiento rpido a una temperatura inferior a 10C retardar el crecimiento de
muchas bacterias de la alteracin y patgenas. El enfriamiento se debe realizar de
modo que reduzca al mnimo el dao a la cutcula y a la cascara, y slo se debe
realizar cuando la superficie est seca, a fin de evitar la aspiracin de bacterias hacia
el interior del huevo.
Los huevos se deben mirar al trasluz utilizando lmparas de observacin de luz
blanca y de luz negra o se deben inspeccionar de cualquier otro modo para eliminar
como no comestibles los huevos alterados, los que tienen fugas o los que son
inaceptables por cualquier otra causa. Estas tcnicas ayudan a la separacin de los
huevos con yemas puncionadas y con grietas de la cascara, y tienen aplicaciones
prcticas en el control de la calidad.
470 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS
Si los huevos se lavan, el agua de lavado debe estar a 42C o a una temperatura ms
elevada, de modo que est por lo menos 12C ms caliente que los huevos. El agua
debe ser potable y pobre en contenido de hierro. Debe contener un detergente alcalino,
por ejemplo metasilicato sdico o fosfato trisdico, y se debe rellenar continuamente
para permitir un rebosamiento. Los huevos limpiados se deben aclarar en un aerosol de
agua dulce que contenga un desinfectante apropiado, por ejemplo cloro en la proporcin
de 100-200 ppm, realizndose este aclarado final a una temperatura de 1-2C ms
elevada que el agua dulce. Por lo menos una vez al da, la mquina lavadora se debe
vaciar, limpiar y rellenar con solucin de detergente. El lavado se debe realizar de modo
que reduzca al mnimo el dao a la cutcula.
Inmediatamente despus del lavado, se deben secar las cascaras, y se deben enfriar
de nuevo a 15C (preferentemente por debajo de 10C). Los huevos con cascara no se
deben congelar ya que la congelacin puede daar la cascara. Las operaciones de
entrada y salida del almacenaje se deben realizar de tal manera que se evite la conden-
sacin sobre la superficie de la cascara (sudoracin). Todas las superficies de contacto con
las cascaras deben estar limpias y secas. La humedad de las instalaciones de
almacenaje se debe mantener en el intervalo ptimo para asegurarse de que la
superficie del huevo permanece seca sin que se acelere la prdida de humedad del huevo
ni la prdida de calidad concomitante.
IV Huevos lquidos
Los huevos con cascara preparados para el consumo humano se pueden separar de
sus cascaras para producir productos lquidos, concentrados, desecados, cristalizados,
congelados, congelados rpidamente, coagulados, o de colesterol reducido. Estos
productos han sido obtenidos a partir de huevos de gallinas, de patas, de pavas, de
pintadas o de codornices, pero no a partir de una mezcla de huevos de diferentes
especies. El huevo lquido se puede homogeneizar como huevo entero o se puede
separar en clara y yema. A las yemas destinadas a elaboracin posterior se les puede
aadir sal, azcar o acidulantes. Todos los ovoproductos lquidos se deben pasteurizar,
se deben refrigerar, se deben introducir en contenedores o tanques, y se deben enviar
refrigerados o congelados.
con materia fecal y con otro tipo de materia; (ii) de algn que otro contenido de
huevos contaminados; (iii) del material utilizado en el tratamiento (como utensilios
para romper los huevos, tuberas, bombas, filtros, cubos, batidoras y tanques de
retencin); y (iv) de los manipuladores de alimentos. A no ser que se disee
cuidadosamente, el material utilizado continuamente durante perodos prolongados
puede ser difcil de limpiar y en l puede haber bolsas de lquido y pelculas
semiestancadas donde se pueden acumular y multiplicar las bacterias.
A no ser que los huevos ya estn limpios, se deben limpiar inmediatamente antes
de la operacin de la rotura. Esta operacin se-debe realizar en una habitacin
independiente para evitar la contaminacin cruzada. No es necesario secarlos
despus del lavado mientras escurran lo suficiente para que el agua de las manos no
vaya a parar directamente al ovoproducto lquido (Ministerio de Agricultura de los EE
UU, 1975b; CEE 89/437, 1944). El lavado de los huevos sucios antes de romperlos
puede reducir los recuentos aerobios en placa del huevo lquido en varios rdenes de
magnitud (Penniston y Hedrick, 1947).
Un solo huevo alterado puede contaminar el material que se utiliza para romper los
huevos y aadir millones de bacterias al huevo lquido. La observacin de los huevos
al trasluz antes de la operacin de rotura puede descubrir los huevos muy alterados,
pero algunos tipos de alteraciones son muy difciles de descubrir. Por ejemplo, las
putrefacciones fluorescentes por Pseudomonas spp. son difciles de ver utilizando una
lmpara de observacin de luz blanca. Los olores de poca intensidad tambin son
engaosos (Johns y Berard, 1945; Elliott, 1954; Mercuri et al., 1957). De modo
parecido, el grupo Acinetobacter-Moraxella puede producir putrefacciones incoloras
que pueden pasar al huevo lquido sin ser descubiertas. En las mquinas automticas
para romper huevos, el examen de las putrefacciones es an ms difcil. El uso eficaz
de estas mquinas depende de un aporte uniforme de huevos secos, limpios, y no
alterados (Forsythe, 1970). El uso de huevos agrietados aumenta el porcentaje de
contaminacin por salmonelas y organismos de la alteracin en las mezclas de
huevos (Baker, 1974). El uso de huevos de desecho de las incubadoras no est
permitido en algunos pases (UE, EE UU, Canad). Un huevo alterado puede
contaminar el material que se emplea para romper los huevos y el subsiguiente
ovoproducto lquido (Fig. 15.2).
El aplastamiento del huevo entero, seguido de la separacin de la cascara por
centrifugacin, ha sido una tcnica que se ha utilizado para producir huevo lquido.
La incorporacin de la mezcla con la cascara puede conducir a la contaminacin
masiva, aun en el caso de que los huevos hayan sido desinfectados en la superficie,
aclarados, y secados inmediatamente antes del aplastamiento. Varios pases tienen
disposiciones que no permiten la tecnologa del aplastamiento.
La homogeneizacin de los huevos lquidos generalmente se consigue en un tanque
mezclador grande denominado batidora o en sistemas homogeneizadores continuos.
Aqu, cada uno de los huevos, la clara o las yemas se mezclan completamente.
Durante esta operacin, la contaminacin microbiana se distribuye uniformemente
por
1.000.00
e 0
o
-) 300.00
100.00
s cen
0
n
<
30.000
P 10.000
3 3.000
S"
1.000
c
300
Nmero de muestra
Figura 15.2 Contaminacin del huevo lquido por la mquina rompedora de huevos infectada, con
Serratia marcescens (Kraft, 1967b). Cada muestra representa el contenido de 102 huevos. Las muestras
1-4 eran de huevos infectados con Serratia marcescens. Las muestras 5-10 eran de huevos frescos no
infectados rotos en la misma mquina despus de las muestras 1-4, sin haberla limpiado.
472 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS
todo el lote. Despus, las mezclas de huevos se deben tratar inmediatamente. Si esto no
es posible, el producto se debe introducir inmediatamente en almacenaje a
temperaturas de no ms de 4C.
Australia 150 62
China 150 . 63
Dinamarca 90-180 65-69
Estados Unidos 210 60
Inglaterra 150 64
Polonia 180 68
a
Tiempos correspondientes a partcula de trmino medio.
Con temperaturas ms elevadas, se debe aumentar la turbulencia en la mezcla
para reducir al mnimo el dao trmico a los huevos.
De Cunningham, 1990.
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 475
et al, 1966). Palumbo et al. (1996) no descubrieron que la adicin de H202 aumentaba la
destruccin de L. mono-cytogenes de la clara en el huevo lquido. El
electrocalentamiento ha sido utilizado a escala comercial como mtodo alternativo del
calentamiento de los ovoproductos lquidos (Reznik y Knipper, 1994).
Un factor que influye en la termorresistencia de las bacterias es el pH del menstruo de
calentamiento. Tpicamente, las bacterias son resistentes en grado sumo cerca de su pH
ptimo de crecimiento y se vuelven cada vez menos resistentes a medida que este pH se
desva de este ptimo. Segn se ha mencionado anteriormente, un huevo de gallina
recin puesto tiene un pH comprendido en la escala 7,8-8,2. A medida que el huevo
envejece, el pH se eleva hasta 9,1-9,6. Se ha indicado que ajustando el pH de la clara de
huevo desde su nivel normal prximo a 9 a un valor comprendido en la escala 6,5-6,7,
aumenta al mismo tiempo la estabilidad de la clara de huevo y de Salmonella al calor,
pero la estabilidad de Salmonella aumenta menos que la de la clara de huevo
(Lineweaver et al, 1967). A valores de pH por debajo de 7, las salmonelas se vuelven ms
sensibles al calentamiento, especialmente en la presencia de cidos orgnicos. El calor
necesario para destruir las salmonelas en los huevos se puede reducir considerablemente
ajustando el pH a 5,5 o a 6 con los cidos ctrico, lctico, actico, frmico o propinico
(Lategan y Vaughn, 1964). Cuando el pH de la clara de huevo est en 9 o por encima de
este valor, las salmonelas no crecen, pero si este pH se ajusta a 6,8 crecen bien (Banwart y
Ayres, 1967). Se debe tener cuidado en asegurarse de que la clara de huevo pasteurizada y
acidificada no se vuelva a contaminar con Salmonella y despus se someta a una
temperatura incorrecta.
A medida que se producen ms huevos expresamente para la elaboracin de
ovoproductos lquidos, un porcentaje cada vez mayor de huevos est entrando en el local
de rotura antes de que el pH de la clara haya tenido la oportunidad de alcanzar un pH de
9,1-9-6. Cotterill (1968) descubri que la temperatura necesaria para conseguir una
reduccin del 99,99% (4-D) de S. oranienburg en la clara de huevo en un tiempo
determinado, aumentaba desde 55,0C a pH 9,4 hasta 58,6C a pH 8,5. Garibaldi et al
(1969a) averiguaron que el valor D correspondiente a S. typhimurium en la clara de
huevo a pH 7 era 4,6 veces mayor que a pH 9. Palumbo et al (1996) indicaron que la
reduccin hasta 7,8 del pH de la clara de huevo triplica, aproximadamente, la
termorresistencia de S. enteritidis (Fig. 15.3). Curiosamente, en L. monocytogenes se
observ la relacin contraria, que Palumbo et al. (1966) atribuyeron al efecto del pH
sobre la inactivacin de la lisozima.
La modificacin del pH de la clara de huevo para aumentar la destruccin trmica de
las bacterias tiene efectos perjudiciales sobre las protenas de la clara de huevo,
principalmente sobre la conalbmina. El ajuste del pH a 7 con cido lctico aumenta la
estabilidad de la conalbmina, de la lisozima y del ovomucoide (Cunningham y
Lineweaver, 1965). La adicin de una sal metlica satisface la actividad de quelacin de la
conalbmina y la vuelve relativamente estable al calor. Funcionarn el Fe 3+ o el Al3+, pero
debido a que el Fe3+ vuelve al albumen de color rosado, el metal de eleccin es el Al 3+ en
forma de sulfato alumnico (Cunningham, 1966). Con el ajuste del pH a 7 y la adicin de
Al,3+, la clara de huevo se puede pasteurizar a 60-62C durante un tiempo de 3,5 a 4
minutos. La
i22
3, g
20
51 1
2,5 \ / S. enteritidis 16
O
co 14 -j
1 o
1,5
u
L. monocytogenes 12
Z
Valor D en
i.
["~"
"o
i 00 ii
7,5 8,0 9,0
-
8,5 pH de la clara 9,5 de huevo
T>
Figura 15.3 Efecto del pH sobre el valor D56 6c correspondiente a Salmonella enteritidis y a histeria
monocytogenes en clara de huevo lquida calentada. (Adaptada de Palumbo et al., 1996).
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 477
cantidad total de protema alterada es <1%; sin embargo, el tiempo del batido
todava est aumentado y la clara necesita la adicin de un auxiliar del batido
(Lineweaver et al, 1967). En algunos pases, el sulfato alumnico no est permitido
como aditivo alimentario.
Han sido recomendados otros compuestos que estabilizan la conalbmina o que
disminuyen la resistencia de Salmonella. La adicin de polifosfato sdico al 0,5-0,75%
a la clara de huevo permite la destruccin eficaz de las salmonelas a 52,2-55C
durante 3,5 minutos sin daar las propiedades funcionales (Chang et al, 1970; Kohl,
1971). El cido etilendiaminotetraactico disdico (EDTA) en un nivel de 7 mg/ml de
clara de huevo destruy 106 salmonelas en menos de 24 horas a 28C, y 70 mg de
polifosfato sdico por mi de clara de huevo destruy 106 salmonelas en 60 horas a
28C. Cuando el pH de la clara de huevo se ajust a 5,3 y se aadi EDTA a razn de
7 mg/ml, la termorresistencia de Salmonella disminuy 100 veces. Estos secuestrantes
convierten al Ca2+ y al Mg2+ en no disponibles para los microorganismos; en tal caso,
los microorganismos se vuelven sensibles al ataque de la lisozima (Garibaldi et al,
1969a).
del alcohol destruye las salmonelas en 6 das de almacenaje cuando el contenido de alcohol es
el 13% y superior (Bolder et al, 1987; Warburton et al, 1993).
B. Alteracin
Los organismos contaminantes en el momento de la rotura del huevo son principalmente los
existentes en la cascara (Tabla 15.10) y en el interior de algn que otro huevo alterado. Si no se
pasteurizan inmediatamente, los huevos rotos se deben enfriar enseguida a 7C o menos,
especialmente si se utilizaron huevos agrietados o sucios (Brown et al, 1966).
Despus de que los huevos estn pasteurizados, de nuevo se deben enfriar inmediatamente.
Aunque los organismos que alteran los huevos en refrigeracin han sido destruidos en su mayor
parte (Speck y Tarver, 1967), un retraso en el enfriamiento permitir que las bacterias mesfilas
crezcan y que las pocas psicrotrofas presentes se desarrollen rpidamente. En una
investigacin, los huevos enteros no pasteurizados mantenidos a 4C durante 8-10 das tuvieron
niveles bacterianos de 3 x 106 UFC/g (Steele et al, 1967). Los huevos pasteurizados, congelados
inmediatamente y almacenados a 4C durante 45 das tuvieron niveles menores de 100 UFC/g.
Los huevos pasteurizados mantenidos a 13C durante 24 horas antes de congelarlos, seguidas
de almacenaje a 4C, desarrollaron 3 x 106 UFC/g en 24 das.
La vida comercial refrigerada de los ovoproductos pasteurizados (es decir, el tiempo que
transcurre hasta que la alteracin es evidente) es notablemente larga. Los huevos limpios que
se rompen, que se enfran, que se mezclan, que se pasteurizan y que despus se refrigeran en
condiciones ideales, siguen siendo comestibles durante 20-22 das
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 479
en el refrigerador (Wilkin y Winter, 1947; Kraft et al., 1967a). Si se elabora con huevos
sucios, aunque el ovoproducto se pasteurice, la vida comercial refrigerada puede ser de
slo 2-3 das; sobrevivirn ms microorganismos debido al elevado nivel original de
contaminacin (Baker, 1974). En los Estados Unidos, la mayora de las muestras de
huevos pasteurizados de explotaciones comerciales tuvieron una vida comercial de
12-15 das a 2C (Vadehra et al., 1969; York y Dawson, 1973). Antes de que la
pasteurizacin tuviese un uso general en Europa y en Amrica del Norte durante la
dcada de los aos 60 y a principio de la dcada de los aos 70, la vida comercial del
huevo entero refrigerado era de slo 5-7 das (Wilkin y Winter, 1947; Wrinkle et al.,
1950). Los sistemas de ultrapasteurizaciri junto con los sistemas de envasado
asptico pueden producir productos de huevo entero con vida comercial prolongada
significativamente, de 3-6 meses a 4C (Ball et al, 1987). Se lleg a la conclusin de
que la ultrapasteurizacin se podra utilizar con eficacia para producir huevo entero
lquido que est exento de L. monocytogenes (Foegeding y Stanley, 1990).
Las yemas de huevo saladas, especialmente cuando se pasteurizan en lotes y se
introducen calientes en latas, tienen una vida comercial larga, aun sin enfriamiento
rpido, y con almacenaje a temperatura ambiente. Todas las clulas vegetativas
bacterianas capaces de crecer en 10% de sal murieron por calentamiento. Con el
tiempo, unas pocas esporas pueden germinar y crecer (Cotterill et al, 1974).
La pasteurizacin destruye microorganismos como Pseudomonas, Acinetobacter y
Enterobacter que crecen en el albumen crudo. sta elimina organismos mesfilos
como micrococos, estafilococos, especies de Bacillus, enterococos y bacilos catalasa-
positivos que son capaces de crecer si el producto se somete a temperatura incorrecta
(Barnes y Corry, 1969; Shafi et al, 1970). En una investigacin, los microorganismos
principales que sobrevivieron a la ultrapasteurizacin fueron Bacilus circulans, un
aislamiento de Pseudomonas y Enterococcus faecalis (Foegeding y Stanley, 1987). Las
pseudomonas y el enterococo fueron capaces de crecer a 4 y a 10C, respectivamente.
La Tabla 15.18 registra los cambios producidos por diferentes gneros cuando crecen
en cultivo puro en huevo entero lquido. Sera de esperar que la mayora de los gneros
no sobreviviesen a la pasteurizacin, y su presencia sera indicadora de
recontaminacin despus de la pasteurizacin. Los olores de la alteracin son mucho
ms intensos en la yema o en el huevo entero que en la clara. En la clara, algunas
cepas no produjeron olor ptrido o H2S (Imai, 1976). Casi todos los organismos de la
alteracin redujeron ligeramente el pH de la clara y produjeron una pequea cantidad
de trimetilamina. Por otra parte, la yema desarroll olores a pescado, a enmohecido y
amoniacal, con niveles elevados de H2S y de trimetilamina y un elevado nivel total de
bases voltiles.
C. Patgenos
Las salmoelas, los patgenos ms importantes existentes en el huevo lquido, se
tratan con detalle en los epgrafes que describen el efecto de los procedimientos de
tratamiento sobre los microorganismos y los mtodos de control. Puesto que los
tratamientos trmicos que se utilizan para los productos de huevo lquido no dan
productos con estabilidad de almacn, se deben mantener refrigerados (Gibbons et al,
1944). Las salmoelas crecen rpidamente en las yemas de huevo bien en aerobiosis,
bien en anaerobiosis (Lawler, 1965; Lineweaver, 1969).
Staphylococcus aureus crece bien en huevo entero lquido mantenido a temperatura
por encima de 15,6C. Los estafilococos son un peligro potencial en las yemas de huevo
saladas porque son capaces de crecer en la aw reducida (0,90) del producto. Si resisten
la pasteurizacin o son reintroducidos despus de la pasteurizacin, deben crecer
hasta niveles de 105 UFC/ml o ms antes de que se forme la toxina. Esto exigira un
grave uso incorrecto de la temperatura que supone el almacenaje del ovoproducto
durante varios das a temperaturas ambientales ((Ijichi et al, 1973). Tambin exigira la
presencia de oxgeno suficiente ya que la sntesis de enterotoxinas estafiloccicas no
sera de esperar en esta aw en condiciones de anaerobiosis.
Si bien hasta ahora los ovoproductos lquidos no han sido relacionados con casos de
listeriosis humana, la presencia de L. monocytogenes en huevos tratados (Leasor y
Foegeding, 1989; Nitcheva et al, 1990; Moore y Madden, 1993) se ha convertido en
una preocupacin importante, especialmente en productos con vida de almacn
refrigerada duradera. En los Estados Unidos, un examen de huevos crudos rotos a
escala comercial procedentes de 11 establecimientos descubri Listeria
monocytogenes en el 36% de las muestras (Leasor y Foegeding, 1989).
480 MICROORGANISMOS DE LOS ALIMENTOS
D. Control
Consideraciones generales. Para evitar la contaminacin bacteriana masiva del huevo
lquido, los huevos para romper se deben lavar, se deben mirar al trasluz para eliminar
putrefacciones, y se deben examinar por lo que se
HUEVOS Y OVOPRODUCTOS 481
V Huevos desecados
Tabla 15.19 Mtodos comerciales y experimentales para la eliminacin de la glucosa en los huevos
lquidos.
C. Patgenos
El huevo desecado contaminado con Salmonella ha ocasionado numerosos brotes
por ingestin directa, y otros brotes por medio de otros alimentos contaminados de
modo cruzado en la cocina por el huevo desecado. Antes de 1965, los huevos desecados
estaban contaminados con frecuencia. Por ejemplo, en un examen realizado en los EE UU
en 1943, se aislaron salmonelas en 1.810 (35%) de 5.198 muestras de huevo entero
desecado (Solowey et al., 1947). Muchas de estas cepas aisladas eran las mismas que
las que se encuentran muy frecuentemente en la enfermedad humana. En el RU, ms o
menos en la misma poca, se aislaron salmonelas en el 10%, aproximadamente, de
7.584 muestras de huevo desecado importado (Haines et ai, 1947). En Canad, los
productos de panadera que contienen huevo fueron relacionados con varios casos de
salmonelosis (Butler y Josephson, 1962; Thatcher y Montford, 1962; Skoll y Dillenburg,
1963). En un brote, las salmonelas se diseminaron por toda una panadera; en las
instalaciones se prepararon productos contaminados por el huevo desecado
contaminado masivamente, e infectaron a los manipuladores de alimentos quienes se
convirtieron en excretores asintomticos. A principios de la dcada de los aos 60, fueron
positivas a salmonelas 65 (54,6%) de un total de 119 muestras de mezclas de pastel
canadiense que contenan huevo desecado (Skoll y Dillenburg, 1963). Ms
recientemente, en huevo en polvo producido en Yugoslavia se aislaron niveles bajos
(0,1-0,01 UFC/g) de S. enteritidis, S. typhimurium y S. Hile (Matic et al, 1990).
Desde entonces, la pasteurizacin, seca o hmeda, ha pasado a ser de uso general.
Adems, los gobiernos nacionales han fijado y puesto en vigor normas que exigen la
pasteurizacin. En la actualidad, la incidencia de salmonelas en los ovoproductos
desecados se encuentra, tpicamente, en un nivel bajo, pero no determinado en su
mayor parte.
Esencialmente, histeria monocytogenes es capaz de sobrevivir no modificada
durante tiempos prolongados en el polvo de huevo entero y en la yema de huevo
desecados y pulverizados almacenados a temperaturas de refrigeracin, pero
disminuye con el tiempo cuando se almacena a 20C (Brackett y Beuchat, 1991).
D. Control
Los procedimientos descritos en los primeros epgrafes tambin son aplicables a los
huevos desecados. Adems, el desecador debe estar construido de materiales
impermeables sin hendiduras, grietas ni bolsas sin salida donde el producto puede
permanecer hmedo y caliente. Los huevos desecados, en comn con otros alimentos
desecados, se deben proteger contra el goteo por condensacin en el producto
desecado. Con frecuencia, las tapaderas de los tanques, las caperuzas de los
desecadores y las cubiertas de las cintas transportadoras estn ms fros que el flujo
de huevo desecado, de modo que se forma condensacin en sus caras inferiores. El
polvo del producto aporta nutrientes, de modo que las bacterias, incluidas las
salmonelas, son capaces de crecer en las gotitas. Cuando las gotitas o los agregados
de huevo hmedo caen en la masa principal pueden aportar zonas de contaminacin
con Salmonella. El muestreo y el anlisis es un mtodo difcil para detectar esta
contaminacin rara y localizada. La mejor forma de controlar el problema es evitar la
condensacin. Una solucin es el calentamiento de las superficies del material donde
se produce la condensacin.
La limpieza con agua de una zona usada para un producto desecado puede
introducir peligros adicionales. En cambio, se pueden utilizar un limpiador de vaco,
cepillos secos, seguidos de paos de alcohol etlico del 95% como desinfectante. Si
parece aconsejable usar agua, el material se debe secar completa y rpidamente
antes de volver a utilizarlo.
Existe una gran variedad de productos elaborados que contienen huevo. Aquellos
que no estn cocidos, como el pastel de merengue, el ponche de huevo, o las
mezclas dietticas secas, siguen siendo peligros potenciales por
odran haber sobrevivido o seran reintroducidas despus de la pasteurizacin. Alimentos
cocidos
los pasteles de crema y el pastel de ngel podran ser contaminados de modo cruzado en
la zona
- por un ingrediente de huevo contaminado, especialmente por un ovoproducto desecado
(Williams y
^a, 1975). Sin embargo, los productos cocidos al horno que alcanzan 71C o ms estn
exentos de salmonelas
(Beloian y Schlosser,
1963).
Las salmonelas y los estafilococos de los huevos morirn en unos pocos das en el
aderezo cido de las ensaladas (pH 3,3 aproximadamente) o en la mayonesa acida, pero
ha habido brotes de salmonelosis relacionados con mayonesa no acida. En los Estados
Unidos, los factores limitantes del crecimiento en la mayonesa son la a w baja (0,93) que
no mantiene el crecimiento de Salmonella, y un pH bajo (aprox. 4) que no mantiene el
crecimiento de S. aureus (Wethington y Fabin, 1950; Smittle, 1977).
Referencias
ACMSF (Advisory Committee on the Microbiological Safety of Food). (1993) Salmonella in eggs. Her Majesty's Stationery
Office, London. ACMSF (Advisory Committee on the Microbiological Safety of Food). (1996) Report on Poultry Meat. Her
Majesty's Stationery Office, London. Acuff, G.R.C., Vanderzant, C, Gardner, F.A. and Golan, F.A. (1982) Examination of
turkey eggs, poults and brooder house facilities for Campylobacter
jejuni. J. Food Proi., 45, 1279-81. Alford, L.R., Holmes, N.E., Scott, W.J. and Vickery, J.R. (1950) Studies in the
preservation of shell eggs. I. The nature of wastage in Australian
export eggs. Aust. J. Appl. Sci., 1, 208-14. Altekruse, S.F., Tollefson, L.K. and Bogel, K. (1993) Control strategies for
Salmonella enteritidis in five cuntries. Food Control, 4(1), 10-16. Amin, M.K. and Draughon, F.A. (1990) Infection of shell
eggs with Yersinia enterocolitica. J. Food Prot., 53, 826-30. Anderson, K.E. (1993) Egg quality: future trends, in
Proceedings Florida Poultry Institute, Tampa, FL, pp. 9-11. Ayres, J.C. (1958) Methods for depleting glucose from egg
albumen before drying. Food Technol., 12, 186-9.
Ayres, J.C. (1960) The relationship of organisms of the genus Pseudomonas to the spoilage of meat, poultry, and eggs. J.
Appl. Bacteriol., 23,471-.86.
Ayres, J.C. and Slosberg, H.M. (1949) Destruction of Salmonella in egg albumen. Food Technol., 3, 180-3. Ayres, J.C. and
Stewart, G.F. (1947) Removal of sugar from raw egg white by yeast before drying. Food Technol., 1, 519-26. Ayres, J.C.
and Taylor, B. (1956) Effect of temperature on microbial proliferation in shell eggs. Appl. Microbioi, 4, 355-9. Bailey, J.S.,
Fletcher, D.L. and Cox, N.A. (1989) Recovery and serotype distribution of histeria monocytogenes from broiler chickens in
the
southeastern United States. J. Food Prot., 52, 148-50. Baker, R.C. (1974) Microbiology of eggs. J. Milk Food Technol, 37,
265-8. Baker, R.C. (1990) Survival of Salmonella enteritidis on and in shelled eggs, liquid eggs and cooked egg products.
Dairy, Food Environ. San., 10,
273-5. Baker, R.C, Hogarty, S., Poon, W. and Vadhera, D.V. (1983) Survival of Salmonella typhimurium and
Staphylococcus aureus in eggs cooked by
different methods. Poult. Sci., 62, 1211-16. Baldwin, R.R., Campbell, H.A., Thiessen, R., Jr and Lorant, GJ. (1953) The
use of glucose oxidase in the processing of foods with special emphasis
on the desugaring of egg white. Food Technol, 7, 275-82. Ball, H.R., Jr, Hamid-Samimi, M., Foegeding, P.M. and
Swartzel, K.R. (1987) Fuctionality and microbial stability of ultrapasteurized, aseptically
packaged refrigerated whole egg. J. Food Sci., 52, 1212-18. Banwart, G.J. (1964) Effect of sodium chloride and storage
temperature on the growth of Salmonella oranienburg in egg yolk. Poultry Sci., 43,
973-6. Banwart, G.J. and Ayres, J.C. (1956) The effect of high temperature storage on the conten of Salmonella and on
the functional properties of dried
egg white. Food Technol, 10, 68-73. Banwart, G.J. and Ayres, J.C. (1957) The effect of pH on the growth of Salmonella
and functional properties of liquid egg white. Food Technol, 11,
244-6. '
Barnes, E.M. and Corry, J.E.L. (1969) Microbial flora of raw and pasteurized egg albumen. J. Appl. Bacteriol, 31, 97-107.
Barnhart, H.M., Dreesen, D.W., Bastien, R. and Pancorbo, O.C. (1991) Prevalence of Salmonella enteritidis and other
serovars in ovaries of layer
hens at time of slaughter. J. Food Prot., 54, 488-91. Barrow, P.A. (1994) Serological diagnosis of Salmonella serotype
enteritidis infections in poultry by ELISA and other tests. Int. J. Food Microbioi,
21, 55-68. Baskerville, A., Humphrey, T.J., Fitzegeorge, R.B., Cook, R.W., Chart, H., Rowe, B. and Whitehead, A. (1992)
Airborne infection of laying hens
with Salmonella enteritidis phage type 4. Vet. Rec, 130(18), 395-8. Becirevic, M., Popovic, M. and Becirevic, N. (1988)
lnfluence of iron and water on the growth of S. typhimurium and enteropathogenic E. coli in
eggs and albumen. Vet. Yugoslav., 37, 41-9. Beloian, A. and Schlosser, G.C. (1963) Adequacy of cook procedures for
the destruction of salmonellae. Am. J. Public Health, 53, 782-91. Bergquist, D.H. (1979) Sanitary processing of egg
products. /. Food Prot., 42, 59-5. Bierer, B.W., Valentine, H.D., Barnett, B.D. and Rhodes, W.H. (1961a). Germicidal
efficiency of egg washing compounds on eggs artificially
contaminated with Salmonella typhimurium. Poultry Sci., 40, 148-52. Bierer, B.W., Barnett, B.D. and Valentine, H.D.
(1961b). Experimentally killing Salmonella typhimurium on egg shells by washing. Poultry Sci., 40,
1009-14. Binkin, N., Scuderi, G., Novaco, F. et al. (1993) Egg-related Salmonella enteritidis, Italy, 1991.
Epidemial Infec., 110(2), 227-37.