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Mara Teresa Maniscalchi Badaoui1, Druvic Lemus-Espinoza1,2, Yamir Marcano2, Edgar Nounou2,
Marianella Zacaras2, Nohelis Narvez3
1
Universidad de Oriente, Ncleo de Anzotegui, Escuela de Ciencias de la Salud, Departamento de
Microbiologa y Parasitologa, Grupo de Investigacin en Microbiologa Aplicada, 2Universidad Santa Mara,
Ncleo Oriente, Facultad de Farmacia, 3FUNDACITE-Anzotegui, Barcelona, Venezuela
E-mail: mteresa23@yahoo.com
RESUMEN
El pescado es un alimento con contenido graso variable, bajo en caloras y rico en protenas, vitaminas y
elementos minerales que facilitan las funciones metablicas del organismo humano. No obstante, este alimento
puede contener agentes patgenos con posibilidad condicionante de la calidad alimentaria y producir distintos
tipos de enfermedades. Estos patgenos estn asociados a factores socioculturales y comportamentales que
posibilitan la infeccin, destacndose la transmisin de parsitos, principalmente nematodos. Por ello, en este
trabajo se plante como objetivo general detectar la presencia de nematodos de la familia Anisakidae en pescados
frescos comercializados en algunos mercados de la regin nor-oriental e insular venezolana. Se estudiaron
913 ejemplares de 20 especies de peces de consumo popular. Se realiz la extraccin mecnica de larvas vivas
ubicadas en vsceras/musculatura. Se calcul prevalencia e intensidad media de parasitismo. De las 20 especies
investigadas, solo dos, lebranche (Mugil liza) y lisa (Mugil curema o Mugil incilis) resultaron positivas para
aniskidos. En el lebranche predomin el gnero Contracaecum spp. (84,39%), seguido por Pseudoterranova
spp. (10,00%) y Anisakis spp. (5,61%). En la lisa result, Anisakis (47,16%) Pseudoterranova spp. (40,10%) y
Contracaecum spp. (12,74%). La carga parasitaria media para la lisa fue 65 5 parsitos/unidad y en el lebranche
38 16 parsitos/unidad; ubicndose principalmente en vsceras digestivas y riones. Se concluye que existe
riesgo de adquirir parasitosis humana causada por anisakidos, segn los hbitos culturales de consumo de lisa y
lebranches capturados en la regin costera nor-oriental e insular de Venezuela.
Palabras clave: Mugilidae, Mugil curema, Mugil incilis, Anisakis spp., Pseudoterranova spp., Contracaecum
spp.
ABSTRACT
Fish is a food with variable fat content, low in calories and rich in proteins, vitamins and mineral elements
that facilitate the metabolic functions of the human organism. However, this food can contain pathogens with
conditional possibility of food quality and produce different types of diseases. These pathogens are associated
with socio-cultural and behavioral factors that enable the infection, emphasizing the transmission of parasites,
mainly nematodes. Therefore, the general objective of this study was to detect the presence of nematodes of the
family Anisakidae in fresh fish sold in some markets of the North-Eastern and insular region of Venezuela. A total
of 913 fish individuals were analyzed which belonged to 20 fish species of popular consumption. The live larvae
located in viscera/musculature were mechanically extracted and the prevalence and mean parasite intensity were
calculated. From the 20 studied species, only two, White mullet (Mugil liza) and Lebranche mullet (M. curema or
M. incilis) were positive for anisakids. A predominance of the genus Contracaecum spp. (84.39%) was observed in
the White Mullet, followed by Pseudoterranova spp. (10.00%) and Anisakis spp. (5.61%). In the Lebranche mullet,
results were: Anisakis spp. (47.16%), Pseudoterranova spp. (40.10%) and Contracaecum spp. (12.74%). The mean
parasite load for the Lebrache mullet was 65 5 parasites/indiv., and in the White mullet 38 16 parasites/indiv.;
being found mainly in digestive viscera and kidneys. In conclusion, there is a risk of getting human parasitic
diseases caused by anisakids, according to the cultural consumption habits of White mullet and Lebranche mullet
captured in the coastal northeastern and insular region of Venezuela.
K ey words: Mugilidae, Mugil curema, Mugil incilis, Anisakis spp., Pseudoterranova spp., Contracaecum
spp.
importantes lo que ha permitido el desarrollo de una cultura a lo anterior, es importante mencionar que el potencial
pesquera, tanto artesanal como industrial, y por ende un alto alergnico de algunas protenas de los aniskidos podran
consumo de especies marinas con un alto nivel de frescura. producir, adems de los sntomas gstricos, episodios
Sin embargo, y a pesar de todos los beneficios nutricionales, de hipersensibilidad de gravedad variable en personas
la ingesta de los productos de la pesca igualmente pueden susceptibles tras la ingestin de peces parasitados (Rello
generar ciertas afecciones, tal como indican los porcentajes et al. 2004, Puccio et al. 2008).
de brotes de enfermedades transmitida por alimentos (ETA)
en Amrica Latina, segn alimento implicado, durante La Organizacin Mundial de la Salud (OMS), la
el periodo 1993-2002 (SIRVETA 2013). En Venezuela, Organizacin de las Naciones Unidas para la Agricultura
datos homlogos registrados durante el lapso 1996-2004 y la Alimentacin (FAO) y el Codex Alimentarius, han
(MSDS 2004), involucran al consumo de pescados entre la establecido reglamentos, recomendaciones y guas para
segunda y tercer causa de ETA (Ros y Novoa 1999, MSDS prevenir y minimizar el efecto negativo en la salud humana
2004). Las ictiozoonosis son las enfermedades causadas por de las ETA transmitida por nutrimentos de origen pesquero,
bacterias, virus y/o parsitos que pueden ser transmitidas incluido el impacto de la anisakidosis para la salud pblica
por peces al ser humano. La presencia de parsitos en (FAO/OMS 2009, WHO 1990). La Comunidad Europea ha
los peces para consumo es un fenmeno generalizado reglamentado desde hace aproximadamente dos dcadas,
y particularmente difcil de eliminar en los productos normas sanitarias especficas para los alimentos de origen
pesqueros no cultivados, donde los factores ecolgicos que animal aplicables a los productos de la pesca en cuanto a la
determinan las infecciones parasitarias escapan del control infeccin por parsitos (Comunidad Europea 1993); estas
humano. Las ictioparasitosis pueden representar un riesgo normas condicionan sobre los operadores de empresas
sanitario que no debe subestimarse, ya que, aunque la alimentarias y comerciantes, estrictas inspecciones
mayora de los organismos que las causan no son patgenos sanitarias como requisito indispensable previo al consumo
para el humano, algunas especies parsitas pueden originar humano. En Latinoamrica, pases como Nicaragua,
enfermedades de relativa gravedad tras la ingestin de Mxico y Ecuador (HACCP 1999, Crdenas-Bonilla y
pescado infectado (Rello et al. 2004, Puccio et al. 2008, Noriega-Orozco 2003, INP Ecuador 2006) siguiendo
Esteves Dias et al. 2010). Entre los parsitos nematodos pautas de la Comunidad Europea y otras instituciones
transmitidos por peces destacan los pertenecientes a la internacionales, han puesto al da la normativa del control
familia Anisakidae, siendo los gneros ms abundantes y sanitario al respecto de las parasitosis de peces que podran
de mayor inters sanitario Anisakis spp., Pseudoterranova afectar la salud humana.
spp., Hysterothylacium spp. y Contracaecum spp.;
responsables de producir la anisakidosis o anisakiosis, Actualmente, Venezuela no cuenta con la legislacin ni
por la ingestin del tercer estadio larvario (L3) (Rello et normativa que abarque este aspecto sanitario del producto
al. 2004). Concretamente el gnero Anisakis y en menor pesquero para consumo humano, por lo que la poblacin
medida el gnero Pseudoterranova los que ms incidencia debe estar preparada y con conocimiento suficiente para
tienen en este sentido. discernir el riesgo de consumir pescados parasitados y
aplicar las medidas preventivas. Sumado a lo anterior,
Los aniskidos utilizan mamferos marinos, como sera importante resaltar que en nuestro territorio, en
ballenas, delfines o focas y algunas aves piscvoras apariencia, no se ha descrito ningn caso de anisakidosis
como hospedadores definitivos y en el transcurso de su autctono, sin embargo, y siendo que se cuentan con
ciclo vital pueden infectar a una variedad de especies antecedentes del hallazgo de vermes aniskidos en peces
pesqueras de consumo habitual, de este modo el hombre comercializados para nutrimento de la poblacin (Botto
se intercala en su ciclo vital actuando como un hospedador 1981, Bandes et al. 2005), esta ausencia de informacin
paratnico accidental. Al ingerir la carne pescado (cruda clnica y epidemiolgica no excluye la presencia de esta
o semi cruda) con aniskidos, las larvas pueden penetrar parasitosis a nivel humano en Venezuela, siendo probable
en la mucosa del tracto digestivo causando lesiones que que se confunda con otros desrdenes gastrointestinales
originan el cuadro clnico de la anisakidosis (Rello et al. y, en consecuencia, no se diagnostique, condicionando
2004). La enfermedad se caracteriza por la aparicin de la existencia de un subregistro en las estadsticas
dolor abdominal agudo, nuseas, vmitos, fiebre y diarrea, epidemiolgicas.
sntomas inespecficos que hacen que la anisakidosis se
pueda confundir con otros procesos y que, en consecuencia, Este trabajo constituye el primero que abarca, in situ,
no se trate adecuadamente, ni aparezcan registrados los tres estados de la regin nororiental e insular de Venezuela,
casos reales en las estadsticas epidemiolgicas. Aunado para determinar epidemiolgicamente la presencia de
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Maniscalchi et al.
MATERIALES Y MTODOS
Recoleccin de muestras
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Larvas Anisakidae en peces del gnero Mugil...
de lactofenol de Amman, para aclarar las estructuras color, presencia o ausencia de diente perforador y mucrn,
internas, con el propsito de realizar la identificacin y ubicacin de la abertura del poro excretor y caractersticas
clasificacin de los nematodos a nivel de gnero; para tal fin, del aparato digestivo) segn criterios expuestos en la Tabla
se tomaron en cuenta los caracteres morfolgicos (tamao, 2 (Rello et al. 2004, Rocka 2004, Dixon 2006).
Tabla 2. Caractersticas morfolgicas diferenciales entre las larvas l3 de los nematodos de la familia Anisakidae.
Gnero
Caracterstica
Anisakis Pseudoterranova Contracaecum Hysterothylacium
Fuente: Adaptacin segn referencias de Rello et al. (2004), Rocka (2004), Dixon (2006).
*Existen diferencias entre los tipos de L3 (I, II, III, IV y V) en este gnero, as como la terminacin en romo o afilado del extremo caudal.
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Tabla 4. Carga parasitaria y ubicacin anatmica de Larvas L3 de nematodos de la familia Anisakidae detectadas en las muestras
procesadas.
culinariamente y desde el punto de vista de la acuicultura totalmente dilucidados, presentan estadios larvarios de
son especies con una alta tasa de crecimiento, facilidad de vida libre y parsitos en hospedadores intermediarios,
adaptacin al confinamiento y receptivos a gran variedad pudiendo incluir en su ciclo a una variedad de organismos
de alimentos concentrados, lo cual los convierte en un acuticos o no, para que simplemente cumplan un
grupo de peces con gran potencial de comercializacin papel transportador como hospedadores paratnicos
(Gremone et al. 1985, Franco y Bashirullah 1992, Novoa (coppodos, crustceos, peces, entre otros), participando
2000), consecuentemente son potencialmente fuente igualmente el ser humano de manera circunstancial,
de infeccin al ser humano, en tanto las costumbres convirtindose en verdaderos eurixenos. Sin embargo,
alimentarias (consumo crudo, mnimamente procesado pareciera que las formas adultas son ms estenoxnos,
tipo ceviche, vinagretas, entre otros) lo permitan. o por lo menos son marcadamente menos eurixenos, en
vista que los hospedadores definitivos del gnero Anisakis
Debido a que la recolecta de las muestras se realiz estn ms relacionados con los cetceos (ballenas y
fraccionada a lo largo de todo el periodo de estudio, se delfines), los de Pseudoterranova sp. con pinpedos (lobos
puede inferir que en el caso del lebranche (donde el 100% marinos y focas), Contracaecum sp. con aves piscvoras,
de los pescados evaluados presentaron infeccin por focas y delfines, mientras que Hysterothylacium alcanza
estos nematodos) existen hospedadores intermediarios y su madurez exclusivamente en peces telesteos (Shih y
definitivos infectados, a lo largo de todo el ao, apoyando Jeng 2002).
esta presuncin sobre el basamento de lo sealado en
mamferos marinos infectados tales como: Trichechus A pesar que un alto porcentaje de las muestras de lisa
manatus (manates), Lutra lutra (nutrias) y Delphinus y de lebranche resultaron parasitadas; en este estudio se
delphis (delfines), as como numerosas aves piscvoras a puede evidenciar que el lebranche posee la mayor carga
lo largo de cinagas, ensenadas, lagos, lagunas y deltas parasitaria, por lo cual, este tipo de pescado constituye la
de la costa venezolana (Mignucci-Giannoni et al. 1998). fuente ms riesgosa para adquirir la infeccin humana por
En el caso de la lisa, en la que no se detectaron larvas aniskidos. Los valores de infeccin detectados en ambos
en algunos pocos ejemplares, podra explicarse a que tipos de pescados, se podran considerar como de carga
en Venezuela, en el Golfo de Cariaco del estado Sucre, parasitaria leve, de acuerdo a la clasificacin de Pardo et
la alimentacin de la especie M. curema est basada en al. (2007), en donde se seala que una carga parasitaria
diatomeas, restos orgnicos y sedimentos inorgnicos, menor a 100 larvas se define como infeccin leve; sin
siendo stos los alimentos preferenciales, seguido de embargo, la intensidad media de infeccin en este trabajo
dinoflagelados y por ltimo, coppodos y cocolitofridos se considera elevada al compararse con los lmites de
que se consideran ms bien como alimentos accidentales aceptacin establecidos en la FDA para nematodos de la
(Franco y Bashir ullah 1992); siendo capaces de familia Anisakidae en pescado (FDA 2001).
alimentarse de algas uni y pluricelulares, para obtener su
energa de este primer nivel trfico y adaptarse a vivir con El tropismo tisular de los parsitos fue semejante
material alimentario de muy baja calidad, no utilizado por en ambos tipos de pescados, encontrndose, con mayor
otras especies, incluso desde sus fases juveniles, pareciera carga parasitaria en riones que en mesenterio y vsceras
que se expone en menor grado a la infeccin. digestivas, an cuando se presume que la localizacin de
las larvas en las vsceras digestivas permite al parsito
La frecuencia de los gneros de la familia Anisakidae desarrollarse mejor y facilita su paso al hospedador
identificados en las muestras de lisa difiere de los estudios definitivo. El rin, en los peces Mugilidae evaluados,
realizados en otros pases. Por ejemplo, si bien en las se encuentra anatmicamente adherido y a lo largo de
muestras de lisa el gnero Anisakis fue el que predomin, la columna vertebral (llamado coloquialmente espinazo)
las evaluaciones de peces en Colombia, procedentes protegido por una membrana conjuntiva. Esta ubicacin
de la Cinaga Grande de Santa Marta, el porcentaje de profunda implica una cercana a los msculos adyacentes
A. simplex que se encontr fue marcadamente mayor a la columna vertebral. Podra considerarse por un
(65%) (Blanco 1980); estas diferencias podran estar lado, la posibilidad de que desde all, las larvas tengan
relacionadas con los factores ambientales y biolgicos que mayor acceso al tejido muscular, calificndoles con un
se han mencionado anteriormente. La presencia de estos aspecto de mayor riesgo para la infeccin humana, por
nematodos en el pescado est directamente relacionada las posibles migraciones larvarias hacia la musculatura
con los hbitos de alimentacin y la presencia de de los peces; o por el contrario, que el tropismo de las
hospedadores definitivos en el ambiente. Los aniskidos larvas al rin representa una proteccin que impide la
tienen ciclos evolutivos heteroxnicos que no estn invasin muscular (slo en un espcimen de lebranche se
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Maniscalchi et al.
encontraron larvas en su musculatura); este es un aspecto consumo de lisa y lebranches procedentes de la franja
interesante para estudiar desde el punto de vista biolgico costera nor-oriental e insular de Venezuela.
y molecular en futuras investigaciones. En cualquier
caso, las migraciones de las larvas en especies de lisas y REFERENCIAS BIBLIOGRFICAS
lebranches no estn bien documentadas, por lo que este
conocimiento seria determinante para establecer cual B a n des A, S el gr a d S, R os M, S a l a s H. 2005.
es ciertamente el potencial peligro de consumir estas Nematodos de la Familia Anisakidae en el pescado
variedades de peces marinos y la necesidad de eviscerar fresco que se expende para el consumo humano en
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preparacin de platos de pescado crudo, los procesos de la cienaga grande de santa marta (colombia)
marinado en vinagre, azcar o sal, ya que no son efectivos (pisces: mugilidae). bogot, colombia: universidad
para destruir al parsito y as minimizar los riesgos al nacional de colombia, sede bogot, facultad de
consumidor; dado que ya se ha demostrado el potencial de ciencias [tesis de biologa], pp. 69.
transmisin de anisakideos por consumo de lisa en Brasil,
donde se diagnostic la enfermedad en unas 20 personas B otto C. 1981. Hallazgo de un foco zoontico de
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Aun cuando el mayor nmero de casos de infeccin Manual de Buenas Prcticas de Manufactura en el
humana se seala en pases de zonas templadas y fras Procesamiento Primario de Productos Acucolas.
causados por los gneros Anisakis sp. y Pseudoterranova Centro de Investigacin en Alimentacin y
sp.; segn lo detectado en la presente investigacin, Desarrollo, A.C. Secretara de Agricultura,
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Maniscalchi et al.
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