Universidade Federal de Gois

Departamento de Biologia Geral, Instituto de Cincias Biolgicas

Mestrado em Ecologia e Evoluo

Dissertao de Mestrado

Anlise comparativa da comunidade de macroinvertebrados aquticos

em diferentes micro-habitats e estudo da riqueza e raridade de espcies

Mestranda: Shirley Silva Costa

Orientador: Prof. Dr. Adriano Sanches Melo

Maio de 2006
Love is all that you cant leave behaind. (U2)

Para minha famlia e amigos.

5
Agradecimentos

Agradeo carinhosamente minha famlia e a Deus por ter me colocado nela. Meus

pais, Izaias e Maria do Carmo, pelo incentivo, telefonemas inesperados, pelo apoio

emocional e financeiro e principalmente pelo amor que vocs tm por mim.

Agradeo tambm s minhas irms pelo companheirismo, amizade, cumplicidade e

carinho. Todos vocs so tudo na minha vida e essa vitria, vocs tambm

conquistaram comigo!

Sou eternamente grata aos mestres: Adriano S. Melo, por me dar esta oportunidade,

pelo voto de confiana, pelas palavras de sabedoria, pelos ensinamentos. Muito obrigada

por ter me ajudado a crescer e amadurecer; Rogrio B. Pereira, por interceder

financeiramente por mim e Capes, por ter atendido suas intersees; Leandro G. Oliveira,

por me ceder seu laboratrio e sua equipe durante o primeiro ano de mestrado; Luz M. Bini,

por me aguar a curiosidade pelos nmeros e ver a ecologia com outros olhos; Sandra

Hartz, por abrir as portas do Departamento de Ecologia da UFRGS para me receber durante

os anos de 2005 e 2006. Aos professores Heirich Hasenak e Flvia S pelo apoio, incentivo

e confiana depositados em mim.

Tambm sou infinitamente grata aos meus amigos... Como esquec-los? Mriam,

Talita, Brbara, Tatiane Melo, Joo Carlos, Thiago Rangel, Humberto Oliveira, Silvia Leito,

Andr Limno, Ana Paula e famliares, Marisa Azzoli, Josi Cerveira, Franciele Bcher, ao

LabGeo, Danielle Crashaw e Z, ao Laboratrio de Ecologia de Paisagens, Rogrio,

Ricardo, Juliane, Fritz, Gilberto, minhas amigas de quarto Grazi e Fabi. Silvana, secretria

do PPG Ecologia da UFRGS, pelos favores, pela pacincia e amizade. Todos vocs foram

muito importantes na realizao desse sonho, seja nas horas difceis ou nos momentos

felizes e sempre sero lembrados com muito carinho e afeto.

6
Sumrio

Resumo ....................................................................................................................... 5

Abstract ....................................................................................................................... 6

1. Introduo ............................................................................................................. 7

1.1. Diversidade de macroinvertebrados em diferentes micro-habitats ................ 8

1.2. Componentes espaciais da diversidade ......................................................... 12

1.3. Raridade ......................................................................................................... 14

2. Objetivos ............................................................................................................... 17

2.1. Caracterizao da macrofauna em quatro ambientes de riachos .................. 18

2.2. Espcies raras numa amostra so abundantes em outros riachos ou em

outros micro-habitats? .................................................................................... 18

3. Material e Mtodos ................................................................................................ 18

3.1. rea de estudo ............................................................................................... 18

3.2. Mtodos de amostragem ................................................................................ 20

3.3. Identificao do material ................................................................................ 21

3.4. Anlise de dados ............................................................................................ 22

4. Resultados ............................................................................................................ 24

5. Discusso .............................................................................................................. 31

6. Concluso ............................................................................................................. 38

7. Referncias Bibliogrficas ..................................................................................... 40

8. Apndice ............................................................................................................... 46

7
Resumo

Macroinvertebrados bentnicos so importantes componentes da diversidade aqutica, pois

so conectores fundamentais dos diferentes nveis trficos existentes em corpos dgua. No

presente estudo, tal grupo foi utilizado como objeto de estudo da organizao espacial e

como indicadores de diferentes nveis de riqueza e diversidade. Riachos possuem uma

ampla heterogeneidade espacial. Nosso principal objetivo foi demonstrar qual dos dois

fatores, riachos ou micro-habitats, eram mais importantes na estruturao da comunidade

aqutica. Para tanto, quatro micro-habitats distintos foram analisados: i) musgos na regio

de interface ar-gua; ii) razes submersas de plantas terrestres; iii) folhio depositado em

remanso; iv) pedras em corredeiras. Nossos resultados demonstraram que, para

comunidade de macroinvertebrados bentnicos, os micro-habitats so mais importantes na

composio da comunidade do que o prprio riacho. Para trs tipos de anlises

explanatrias realizadas, PCA, pCCA e UPGMA utilizando a distncia de Bray-Curtis, houve

a formao clara de quatro gupos, correspondentes aos quatro ambientes estudados,

independentes do riacho. Isso nos remete ao fato de que tais micro-habitats so providos de

recursos como alimento e refgio, que so importantes para que os macroinvertebrados

bentnicos ali se estabilizem por algum tempo. Contudo, no houve diferena significativa

entre a riqueza encontrada em cada ambiente, quando traada uma curva de rarefao de

espcies. Ainda, para cada micro-habitat analisado, encontraram-se espcies indicadoras

diferentes, pertencentes s ordens Diptera, Trichoptera, Odonata e Ephemeroptera. Em

mdia 41% das espcies presentes numa amostra (combinao de um riacho e um micro-

habitat) apareceram com apenas 1 ou 2 indivduos. Destas espcies raras, cerca de 1/3

foram encontradas com maior abundncia (abundncia relativa > 1%) em outros riachos e

ou micro-habitat.

Palavras-chaves: macroinvertebrados bentnicos, micro-habitat, raridade, riqueza, espcies

indicadoras.

8
Abstract

Benthic macroinvertebrate community is an important component of aquatic diversity, as they

are fundamental conectors in the differents trofic levels of running waters. In the present

study, such group was the study object of the spatial organization, different richness and

diversity levels indicators. Our main objective was to demonstrate which factor, streams or

micro-habitat, was most important structuring the aquatic community. For such approach,

four different micro-habitats were analyzed: i) moss in the air-water interface; ii) submerged

roots of terrestrial plants; iii) leaf litter deposited in pools; iv) stones in riffles. The results

demonstrated that micro-habitats are more important than streams in the determination of

community composition. The three multivariate exploratory analysis used PCA, pCCA and

UPGMA with Bray-Curtis distance resulted in four distinct groups, corresponding to the four

studied micro-habitats, independent of streams. This is in accordance to the fact that micro-

habitats are provided with food resource and shelter, important for benthic macroinvertebrate

persistence. However, there was no significant difference among each micro-habitat in terms

of richness when evaluated by rarefaction curves. Micro-habitats presented different indicator

species, most of them belonging to insect orders such as Diptera, Trichoptera, Odonata and

Ephemeroptera. Around 41% of the species present in a sample (combination of micro-

habitat and stream site) appeared as singletons or doubletons (1 or 2 individuals). However,

1/3 of these rare species were present in common (relative abundance > 1%) in other micro-

habitats or stream sites.

Key words: benthic macroinvertebrates, micro-habitat, rarity, richness, indicator species.

9
1. Introduo

Nas ltimas dcadas, muito se tem estudado sobre os corpos dguas e seus componentes.

Os riachos, em particular, so importantes para o estabelecimento da paisagem, visto que

conduzem o fluxo de energia. Isso, do ponto de vista aqutico, pode ocorrer de duas

maneiras: i) entre o meio terrestre e o corpo dgua e ii) ao longo do mesmo (Vannote et al.

1980; Cardinale et al. 2001).

Riachos possuem uma ampla variedade de grupos taxonmicos, tais como plantas

(musgos, pteridfitas, macrfitas), algas, fungos, bactrias, invertebrados (insetos,

moluscos, crustceos) e vertebrados (peixes, mamferos, rpteis) (Allan 1995). Entre os

invertebrados, os insetos destacam-se em quantidade e nmero de espcies (McCulloch

1986; Marques et al. 1999; Bispo et al. 2001). Diversas ordens de insetos esto

representadas em riachos. Entre elas, as ordens mais frequentemente encontradas so

Diptera, Ephemeroptera, Trichoptera, Plecoptera, Megaloptera, Coleoptera e Odonata.

A fauna aqutica desempenha papel importante no funcionamento de ecossistemas

lticos. So fundamentais para a sade dos corpos dgua, dinmica de nutrientes,

processamento de matria e fluxo de energia. Por exemplo, o revolvimento da superfcie do

sedimento e a fragmentao da matria vegetal proveniente da vegetao ripria so

exemplos de processos realizados pela comunidade bentnica e que resultam na liberao

de nutrientes para a gua e na aerao dos sedimentos, sendo a sade e a qualidade de

um corpo dgua dependente de tais processos (Marques et al. 1999)

A abundncia relativa e a diversidade da fauna ltica podem ser afetadas por

diversos fatores ambientais. Bispo et al. (2001) e Huamantinco & Nessimian (1999) indicam

a sazonalidade na distribuio de chuvas como um fator importante na determinao da

diversidade de comunidade de invertebrados em riachos. Os regimes de chuva e seca, em

sistemas tropicais, resultam em ciclos nos quais os riachos se encontram ora com pouco

volume de gua ora com muito. H autores que acreditam que em perodos de cheias,

10
abrem-se novos micro-habitats (ou nichos) onde a comunidade pode se estabelecer

(Cardinale et al. 2001).

Heino et al. (2003), estudando as relaes existentes entre a riqueza de espcies

regional (RSR Regional Species Richness) e a riqueza de espcies local (LSR Local

Species Richness) argumentam que em ambientes onde h maior heterogeneidade espacial

relacionada a quantidade de macrfitas, tamanho do riacho e tipo de substrato tambm

possvel encontrar ambientes com maior riqueza de espcies. E ainda, que riachos com

baixa qualidade da gua (referente aos valores do pH) estavam associados com valores

baixos de diversidade da comunidade.

1.1. Diversidade de macroinvertebrados em diferentes micro-habitats

Existe uma importante e fina relao entre os macroinvertebrados e o meio no qual esto

inseridos.

Riachos so providos de uma ampla heterogeneidade espacial, o que proporciona

diferentes habitats aos invertebrados ali presentes (Brown 2003). Apesar desta reconhecida

importncia, pouco se discute sobre a distribuio espacial da comunidade de invertebrados

bentnicos em seus micro-habitats dentro e entre riachos. Geralmente, tal interesse se

estende apenas a alguns grupos especficos ou ainda a um determinado micro-habitat

(Huamantinco & Nessimian 1999; Bispo et al. 2001; Glime & Clemons 1972; Trivinho-

Strixino et al. 2000). McCulloch (1986) em seu estudo sobre a distribuio destes animais

em corredeiras e poes, afirma que ...enquanto a localizao geogrfica e a qualidade da

gua teriam maior efeito nas diferenas faunsticas entre riachos, uma ampla variedade de

fatores ambientais afetam distribuies dentro dos riachos. Segundo Brown (2003), como

resultado da influncia dos diversos fatores que afetam a fauna em riachos, esta encontra-

se distribuda de forma heterognea dentro de riachos. Tal heterogeneidade influencia

diretamente as interaes ecolgicas como presa-predador, competio por recursos,

dinmica de populaes (inclusive formao de ilhas, Cody & Diamond 1979) e riqueza.

11
 Um grande nmero e variedade de habitats em um certo espao sugere, por exemplo,

a diminuio na sobreposio de nichos. Com isso, o sistema (riachos) pode abrigar

diferentes grupos funcionais fragmentadores, coletores, raspadores e filtradores e

reduzir a competio interespecfica. Acredita-se que tal aumento de diversidade leve

estabilidade da comunidade, diminuindo as variaes do fluxo de energia na mesma

(Vannote 1980; Cody & Diamond 1979; Cardinale et al. 2001).

Segundo Robson & Chester (1999), micro-habitats podem ser vistos como mosaicos

de manchas internamente similares. Estes mosaicos (e.g. pedras em corredeira) estariam

situados dentro de habitats maiores (e.g. corredeiras), que por sua vez estariam inseridos

dentro de habitats ainda maiores (riachos) e assim por diante, criando uma hierarquia de

escalas espaciais. Sendo assim, a definio precisa de micro-habitat e habitat dependente

da escala de estudo.

O tipo de micro-habitat um dos fatores mais importantes na determinao de

comunidades biolgicas, tanto em sistemas lnticos quanto lticos. Tais micro-habitats so

definidos pela combinao de diversos fatores fsicos e estruturais, tais como geomorfologia,

velocidade da gua, vazo, complexidade espacial e tipo de substrato (orgnico ou

inorgnico).

Muitas vezes s encontramos um determinado grupo de organismos em um nico tipo

de ambiente, porque este o seu habitat natural. Se dois micro-habitats so muito

dissimilares em composio de espcies, isto significa que os animais l inseridos esto

pouco se movendo para alm de seus limites, ou seja, esto pouco se dispersando. Neste

sentido, movimento de organismos entre micro-habitats causa a homogeneizao da fauna.

Por exemplo, Robson & Chester (1999) demonstraram que houve pouca diferena entre o

micro-habitat debaixo de pedras e fendas de lajes e que isto foi devido disperso ativa ou

passiva entre os locais estudados.

Lamouroux et al. (2004), fizeram um estudo sobre quais fatores (espaciais e

temporais) influenciariam diretamente a relao entre a estrutura da comunidade e o habitat.

12
No entanto, os autores tambm afirmam que h alguns fatores que poderiam mascarar tais

padres de distribuio e organizao da comunidade como, a capacidade dela se adaptar,

de os organismos responderem de forma distinta s variaes e de atuarem

hierarquicamente sobre a multiplicidade do habitat. Eles obtiveram medidas da densidade

total, velocidade, profundidade, matria orgnica bentnica particulada e rugosidade do

substrato, e concluram que os micro-habitats analisados explicam pouco da variabilidade

funcional da comunidade de invertebrados de riachos. Os autores discutem tais resultados

em termos de complexidade estrutural do habitat sobre tal comunidade e as estratgias por

ela desenvolvidas para: i) adaptao; ii) distribuio e deslocamento aleatrio de um local

instvel para outro, estvel; e iii) submisso s foras existentes entre habitats que se

sobrepem ou at mesmo a interferncia do crescimento dos indivduos na distribuio

espacial dos mesmos sobre os micro-habitats.

Entre os diferentes micro-habitats dentro de riachos, podemos citar: i) pedras em

corredeiras, ii) folhio acumulado em remansos, iii) razes submersas de plantas terrestres e

iv) musgos aderidos pedras na interface gua-ar. O presente trabalho se deter nestes

quatro micro-habitats. Segue abaixo uma breve descrio da fauna nestes micro-habitats.

i) Pedras em corredeiras

As zonas de corredeiras so aproveitadas por invertebrados filtradores que colocam suas

redes de captura (e.g. Trichoptera) ou aparelho bucal filtrador (e.g. Simuliidae) na direo do

fluxo de forma a otimizar a obteno de alimento. Nas pedras, alm das espcies filtradoras,

encontram-se tambm as raspadoras, que se alimentam principalmente de diatomceas que

crescem expostas correnteza e luz (Huamantico & Nessimian 1999). Durante a estao

seca, a comunidade estabelecida em substratos pedregosos se torna mais estvel servindo

como refgio para organismos mais jovens.

13
ii) Folhio acumulado em remansos

Nas reas de guas mais lentas, acumula-se grande quantidade de partculas orgnicas,

restos de madeira e folhas. Nas cabeceiras predominam invertebrados fragmentadores que

so importantes conectores da cadeia de utilizao de detrito, que condiz com a Teoria do

Continuum Fluvial (Vannote et al. 1980).

iii) Razes submersas de plantas terrestres

Razes submersas oferecem uma mirade de espaos fsicos nos quais os indivduos podem

evitar predao, ficar espera de presas e compartilhar espao baseado nas limitaes do

tamanho e desse modo reduzir as competies inter- e intra-especfica (Wood & Sites

2002). Elas tambm fornecem um substrato com caractersticas tri-dimensionais, diferentes

na configurao estrutural daqueles da maioria dos outros habitats lticos. Possuem uma

fauna relativamente distinta (Wood & Sites 2002). Tal ambiente usado de diferentes

formas por macroinvertebrados, como local para oviposio, viveiro protetor para pequenas

larvas, reteno de detritos vegetais e perifiton, que promovem a riqueza taxonmica da

comunidade local. Razes submersas, que possuem uma alta heterogeneidade intra-habitat

(e.g. razes de diferentes espcies de rvores), tm importncia considervel na

microdistribuio de invertebrados, pois fornecem um amplo espectro de refgios, que

podem servir para proteger populaes contra uma variedade de perturbaes abiticas ou

interaes biticas.

iv) Musgos na regio de interface ar-gua

Musgos nas reas de interface ar-gua podem ser considerados como um substrato em

potencial para os organismos ali presentes, abrangendo desde algas e protozorios at

invertebrados terrestres. Essa definio se deve ao fato de tal micro-habitat prover tanto

alimento quanto refgio para diferentes espcies. Estudos demonstraram que junto

alimentao direta do vegetal, invertebrados aquticos acabam por ingerir tambm algas

14
perifticas. Ainda, larvas filtradoras podem ser encontradas neste micro-habitat quando este

se localiza em regio de alta velocidade de gua (Glime & Clemons 1972).

1.2. Componentes Espaciais da Diversidade

Whittaker (1972) foi pioneiro no estudo da diversidade e suas componentes alfa, beta e

gama. Glime & Clemons (1972) afirmam que a diversidade de espcies uma medida quali-

quantitativa, enquanto que o termo riqueza aplica-se apenas expresso numrica da

mesma.

Segundo Harrison et al. (1992) entende-se por diversidade alfa () aquela especfica

de um ambiente. tambm chamada de diversidade local e freqentemente medida como

riqueza de espcies. J a diversidade gama () (ou regional) compreende toda a diversidade

existente em uma regio. A diversidade beta () definida como a variao em diversidade

de um local para outro. Se dois locais possuem a mesma composio de espcies, dizemos

que a diversidade beta entre eles nula. Por outro lado, a diversidade entre dois locais

alta quando estes possuem composio (e abundncia relativa) de espcies distintas. A

combinao das diversidades alfa e beta resulta na diversidade gama. Tal combinao pode

ser feita de maneira multiplicativa (gama = alfa * beta, Whittaker (1972)) ou aditiva (gama =

alfa + beta, Gering & Crist (2002)).

O estudo dos componentes espaciais da diversidade, em particular a medida da

diversidade beta, pode ser feito de diversas maneiras. Os primeiros trabalhos sobre o

assunto sugerem ndices baseados na proposio inicial de Whittaker (1972) em que beta =

gama/alfa. Mais recentemente tem-se sugerido o uso de beta = gama alfa. Em ambos os

casos a diversidade alfa definida como a mdia do nmero de espcies nas reas de

estudo. Outros ndices levam em considerao no apenas o nmero total nas amostras,

mas tambm a identidade das espcies. Neste caso, usa-se a informao de ganho e

perda de espcies conforme se vai de uma amostra para a outra. Revises dos diversos

15
ndices para medir a diversidade beta usando as trs abordagens acima podem ser

encontradas em Wilson & Schmida (1984) e Magurran (2004).

Uma outra forma de avaliar diversidade beta por meio do Teste de Mantel. Neste

caso, estuda-se a variao em composio usando ndices de distncia (ou dissimilaridade)

entre os locais e correlaciona-se estas distncias biolgicas com distncias ambientais.

Estas ltimas podem ser tanto distncias geogrficas quanto distncias multivariadas de

fatores ambientais. Um exemplo de uso de tal abordagem em riachos no Brasil o trabalho

de Diniz-Filho et al. (1998).

A diversidade beta , na verdade, uma medida de dissimilaridade entre ambientes.

Legendre et al. (2005) argumentam que tal dissimilaridade pode ser causada principalmente

por variaes aleatrias (autocorrelacionada no espao) e por variaes nas condies

ambientais.

Sobre esta ltima fonte de variao, Huamantinco & Nessimian (1999) afirmam que,

para a ordem Trichoptera, o tamanho das partculas do substrato, a disponibilidade de

alimento, a velocidade da correnteza e os fatores fsico-qumicos da gua (ressaltando

temperatura e oxignio dissolvido) so fatores que podem influenciar a distribuio espacial

do grupo ao longo de um riacho.

No intuito de diferenciar esta variao eminentemente espacial daquela causada por

fatores ambientais, Legendre et al. (2005) sugerem o uso Anlise de Correspondncia

Cannica Parcial (pCCA) como uma ferramenta adequada no estudo da diversidade beta.

Neste caso, possvel saber quanto da variao em espcies devido s i) distncias das

amostras no espao geogrfico, ii) distncias das amostras no espao de variveis

ambientais, iii) ambas as distncias combinadas e iv) uma frao restante no explicada.

Bini et al. (2004) explicam que a anlise fragmentada de um determinado gradiente

espacial (o que denominaram subgrupos) leva a uma compreenso mais detalhada da

diversidade, e que o tamanho do objeto de estudo possui atributos ecolgicos e

evolucionrios que explicam os padres de diversidade no tempo e espao.

16
1.3. Raridade

Uma das primeiras percepes dos naturalistas quanto diversidade de espcies que

esta era maior nos trpicos do que em regies temperadas. Embora isto de fato tenha se

confirmado posteriormente, na maioria dos sistemas ecolgicos, at a dcada de 1960,

havia dvidas se invertebrados em riachos constituiria uma exceo.

Coletas rpidas em riachos tropicais produziram nmero reduzido de espcies

quando comparados a riachos temperados. Stout & Vandermeer (1975) investigaram o

assunto amostrando intensivamente riachos da Amrica Central (tropicais) e da Amrica do

Norte (temperados) e concluram que sistemas lticos seguem o padro geral: riachos

tropicais possuem mais espcies que riachos equivalentes em regies temperadas.

Os autores concluem que a idia anterior, de que riachos tropicais fossem pobres,

deve-se ao fato de eles possurem comunidades compostas por poucas espcies comuns e

uma infinidade de espcies raras. Em riachos temperados, embora possamos identificar um

grupo de espcies dominantes, a abundncia relativa destas em relao s espcies raras

no to discrepante quanto aquela observada em riachos tropicais. Assim, por um efeito

puramente amostral, coletas breves em sistemas tropicais produzem poucas espcies,

enquanto que este mesmo esforo em sistemas temperados produz valores maiores.

Por outro lado, a intensificao da amostragem em riachos temperados resulta em

uma saturao no nmero de espcies acumuladas. Em sistemas tropicais, a intensificao

da amostragem leva a acrscimos graduais, mas constantes, no incremento de espcies

acumuladas com pouco sinal de saturao. Portanto, quando comparados com amostragens

intensas, riachos tropicais acabam se revelando muito mais diversos que aqueles de regies

temperadas.

A maneira como as espcies iro se distribuir depende do tamanho da escala

espacial estudada pois, segundo Magurran & Henderson (2003), h uma associao

positiva entre rea e riqueza de espcies. Contudo, Longino et al. (2002) lembram que

17
riqueza estimada nunca maior que a real. A observao dos autores devido ao fato de

quanto maior o esforo amostral, maior tambm ser o nmero de espcies amostradas.

O fato de boa parte das espcies possurem baixas abundncias relativas,

particularmente nos trpicos, instigou vrios pesquisadores a examinar os fatores que

geram tal padro (Murray & Lepschi 2004; Novontn & Basset 2000). De forma genrica,

porque h espcies raras e espcies comuns? Onde poderamos encontrar espcies raras e

como as variaes ambientais de um bioma, por exemplo, poderiam explicar a existncia

das mesmas (Santoul et al. 2005)?

fato que reas que contm espcies raras podem concentrar uma frao

importante da biodiversidade regional. Porm, existem vrias definies para espcies raras

dentro do contexto ecolgico, que seriam o grau de conservao das espcies, sua

distribuio espacial, freqncia, ocorrncia dos taxons conforme a sazonalidade, dentre

outros, como sugeridos por Resh et al. 2005.

Murray & Lepschi (2004) e Resh et al. (2005) afirmam que espcies raras poderiam

no o ser: elas seriam mais freqentes em outros locais dentro da sua distribuio espacial

ou em amostragens de longa durao, onde se denomina a raridade temporal. No entanto,

segundo Murray & Lepschi (2004), certamente todas as espcies sero raras em algum

lugar.

Alguns estudos sobre a raridade dos organismos em seu meio tm demonstrado que

h uma grande discrepncia nos dados que servem para anlise de riqueza, diversidade e

abundncia, porque os mtodos amostrais tambm so bastante divergentes principalmente

no que diz respeito ao coletor, esforo amostral, estao na qual as coletas foram realizadas

e at mesmo se o ano da amostragem foi mais seco ou mido, em casos de sistemas

tropicais (Price et al. 1995; Novontn & Basset 2000; Resh et al. 2005).

Espcies raras coletadas como indivduos nicos, ou singletons, freqentemente

podem representar mais da metade das espcies amostradas, mesmo em grandes colees

(Novontn & Basset 2000; Resh et al. 2005; Price et al. 1995; Murray & Lepschi 2004).

18
 Vrios fatores podem influenciar na distribuio de espcies raras (onde encontr-

las): i) espcies transientes (ou turistas), que permanecem temporariamente e

ocasionalmente em um local; ii) especialistas ou generalistas amostrados por mtodos

inadequados; iii) especialistas com nveis populacionais baixos, por causa da predao ou

ciclo de vida; iv) generalistas alimentando-se ocasionalmente no local examinado, mas cujos

nveis da populao total pode ser relativamente alto quando considerado sobre todos os

habitats ocupados; v) especialistas alimentando-se no habitat examinado, porm previsvel e

mais abundante em (poucos) outros habitats, freqentemente prximos. As categorias (i) e

(ii) representam artefatos de amostragem, (iii) um exemplo da raridade suffusive, enquanto

(iv) e (v) so exemplos da raridade difusa (Novontn & Basset 2000).

Dentro de riachos, uma possibilidade que espcies raras num determinado micro-

habitat e riacho possam ser abundantes no mesmo micro-habitat, mas em um outro riacho.

Da mesma forma, espcies raras num micro-habitat e riacho podem ser abundantes no

mesmo riacho, mas em um outro micro-habitat. Alguns fatores podem contribuir para tal

observao: i) o ambiente possui condies ambientais sub-timas para a espcie e o seu

uso acontece quando h inexistncia de habitats mais favorveis; ii) os organismos foram

acidentalmente deslocados para outro ambiente, por exemplo, durante perturbaes

ambientais (enchentes) que os redistriburam entre micro-habitats; iii) o mtodo de coleta

no foi muito especfico, englobando reas de outro micro-habitat.

Riachos so sistemas dendrticos, com restries na direo de disperso imposta

pelo meio terrestre circundante (Fagan 2002). Neste sentido, uma populao de um trecho

de riacho est parcialmente isolada de outra populao presente em riacho de outra

microbacia. Como conseqncia desta restrio no fluxo de migrantes, as dinmicas das

populaes podem ser relativamente independentes. Em um riacho tal dinmica pode

apresentar uma tendncia de aumento de espcies enquanto em outro, seria de reduo,

podendo at chegar extino.

19
 Contudo, bacias hidrogrficas que se localizam em baixas altitudes contribuem para a

disperso das espcies, no obstante as raras, uma vez que no estudo de Santoul et al.

(2005) a proximidade da nascente foi um fator de importncia das condies locais que

influenciou a distribuio de espcies raras ao longo de uma bacia. As causas de tais

variaes podem ser tanto determinsticas quanto estocsticas. No primeiro caso, fortes

competidores presentes em um dos locais podem restringir a presena ou a alta abundncia

de espcie naquele local. No segundo caso, i) perturbaes por enchentes podem afetar

drasticamente a populao em um riacho, mas no em outro localizado em uma diferente

microbacia; ii) altas taxas de mortalidade ao longo dos estgios de vida (ovo, larva, pupa,

adulto) somada com no encontro de parceiros podem fazer com que apenas algumas

fmeas consigam colocar ovos para a prxima gerao, resultando em uma alta

variabilidade do tamanho populacional ao longo das geraes (Bunn & Hugues 1997).

Tem-se observado que, como o estudo da raridade de espcies nas comunidades

recente, ainda no h artefatos de amostragem que garanta com preciso a inferncia do

tipo de raridade. Por isso, alguns autores (Resh et al. 2005; Murray & Lepschi 2004;

Magurran & Henderson 2003; Novontn & Basset 2000) concordam que existe uma

insuficincia temporal e espacial que tendencionam as anlises para medidas marginais.

2. Objetivos

Neste estudo analisaremos a diversidade de macroinvertebrados entre micro-habitats

e entre riachos. Especificamente, i) exploraremos a similaridade em composio e

abundncia relativa da fauna em quatro micro-habitats e trs riachos e ii) investigaremos

qual a proporo de espcies raras numa amostra (combinao de riacho e micro-habitat)

comum em outra.

20
2.1. Caracterizao da macrofauna em quatro ambientes de riachos

O primeiro objetivo deste projeto descrever a fauna de macroinvertebrados aquticos de

quatro micro-habitats dentro de riachos: i) pedras em corredeiras, ii) folhio depositado em

poes/remansos, iii) razes submersas de plantas terrestres e iv) musgos localizados na

regio de interface gua-ar. Especificamente, i) analisaremos as similaridades em

composio entre os micro-habitats de um mesmo riacho, ii) de um mesmo micro-habitat

entre riachos e iii) particionaremos a variao em composio de espcies (diversidade

beta) em componentes de espao (i.e. riachos) e caractersticas ambientais (i.e. micro-

habitats).

2.2. Espcies raras numa amostra so abundantes em outros riachos e ou em outros

micro-habitats?

Como citado anteriormente, as causas de raridade de espcies em amostras variam desde

fatores metodolgicos at fatores histricos. O segundo objetivo do trabalho investigar

qual a proporo de espcies raras numa amostra so abundantes em amostras de outros

micro-habitats e ou riachos. Os resultados permitiro a separao de espcies que ocorrem

genuinamente com abundncia relativa baixa (as raras stricto sensu) daquelas que so

abundantes em outros ambientes e ou locais.

3. Material e Mtodos

3.1. rea de estudo

Os riachos de estudo localizam-se na bacia do Rio Carmo, no Parque Estadual Intervales

(lat 2418` S, long 4825` W), no estado de So Paulo, Brasil. A vegetao de Floresta

Tropical Ombrfila Montanhosa-Submontanhosa, conhecida como Mata Atlntica. Seu

21
estado de conservao bom, exceto pela explorao de palmito (Euterpe edulis Mart.) em

algumas reas at os anos 80 (Melo & Froehlich 2001).

Os riachos foram selecionados com base em similaridade geolgica, variao em

tamanho e facilidade de acesso. Os leitos dos riachos so compostos de vrios tipos de

rochas, predominando aquelas de origem sedimentar. O tamanho da maioria das rochas

varia de 10 a 100 cm de comprimento (Melo & Froehlich 2001). Um mapa da bacia do Rio

do Carmo com os locais de estudo apresentado na Figura 1.

Figura 1. Localizao da bacia do Rio do Carmo no Brasil e pontos de amostragens de trabalho anterior

(Melo & Froehlich 2001). Os riachos aqui estudados, designados como 1, 2 e 3, correspondem, respectivamente,

aos riachos 1, 6 e 8 estudados por Melo & Froehlich (2001).

Este trabalho inseriu-se dentro do programa de pesquisa do orientador, que trabalha

na rea de estudo desde 1997. Durante estes anos, criou-se um banco de dados contendo

amostras de pedras em corredeiras coletadas em 10 riachos (Fig. 1). As coletas foram feitas

sempre no vero (fevereiro-maro) ou no inverno (julho-agosto). No ano de 2004, no perodo

entre 06 e 10 de maro (vero), os riachos 1, 6 e 8 foram amostrados em trs outros

22
ambientes, i) folhio acumulado em poes/remanso, ii) razes submersas de plantas

terrestres e iii) musgos aderidos pedras na interface ar-gua. Em cada ambiente e riacho,

coletou-se 10 unidades amostrais, num total de 90 unidades amostrais.

O riacho representado com o nmero 1 no mapa corresponde ao riacho 1

(Barranquinho), de primeira ordem, cuja largura abrange de 0,5-1,0 m. Sua vazo durante a

estao seca de 0,0040 m3/s. O nmero 6 no mapa corresponde ao riacho 2 (Trs

Crregos), de terceira ordem, largura 3-4 m e vazo equivalente a 0,0768 m3/s durante a

estao seca. J o riacho 3 (Carmo, nmero 8 no mapa) de quarta ordem, 9-11 m de

largura e vazo na estao seca 0,4934 m3/s (Melo & Froehlich 2004).

A bacia de drenagem dos riachos 1, 2 e 3 correspondem a 0,50, 3,62 e 25,19 km2,

respectivamente. Ainda, no leito do riacho 1 predominam-se areia e seixos; nos demais

riachos, o leito composto de seixos e pedras grandes (Melo & Froehlich 2004).

3.2. Mtodos de Amostragem

As pedras em corredeiras foram coletadas com auxlio de pu aqutico em forma de

U. O mtodo consiste em remover a pedra (~20 cm dimetro) e coletar com o pu o

material deslocado. Adicionalmente, examina-se a pedra cuidadosamente para coleta de

indivduos aderidos. A coleta de folhio em remanso foi feita com pu aqutico. O material

coletado foi armazenado em sacos ou potes plsticos at o volume de 1,5-2,0 litros. Os

musgos foram coletados a partir de raspagem com canivete da zona de respingo em

grandes pedras. Musgos em cada pedra compuseram uma unidade amostral. Cada unidade

amostral consistiu num volume de cerca de 250 ml de material. A coleta de razes foi feita

com auxlio de tesoura e faco. Aps identificar as razes, estas eram cortadas e despejadas

dentro de um pu. Cada unidade amostral foi composta por cerca de 1,0-1,5 litros de

material.

23
 As amostragens nos quatro micro-habitats foram feitas nos trs riachos. No caso das

coletas em corredeiras, cada amostra (combinao de riacho e micro-habitat) foi composta

pela fauna presente em 25 unidades amostrais (pedras). Para os demais micro-habitats,

cada amostra foi composta por 10 unidades amostrais (volume de material).

Com exceo das pedras em corredeiras, pode-se dizer que as demais amostras so

semiquantitativas. Como estamos querendo analisar a abundncia relativa de espcies, o

fato das amostras entre micro-habitats no estarem padronizadas no um problema, visto

que espcies raras so interpretadas aqui como aquelas com poucos indivduos quando

comparadas a outras espcies abundantes do mesmo micro-habitat. Todas as amostras

foram conservadas em lcool e ou formol.

3.3. Identificao do material

No laboratrio fez-se a triagem do material sob microscpio estereoscpico. Visto a

grande quantidade de material nas unidades amostrais de folhio e razes, se fez a triagem

apenas da metade do material coletado. Aps remoo do material do total, os organismos

foram preservados em lcool 70% para posterior identificao.

Devido ao baixo conhecimento taxonmico dos macroinvertebrados bentnicos em

riachos no Brasil os indivduos foram identificados at o menor nvel possvel, com auxlio de

chaves de identificao (e.g. Dominguez et al. 1992; Merrit & Cummins 1996; Holzenthal

1998; Pes et al. 2005) e ento designados como morfoespcies.

O material coletado nas corredeiras foi identificado pelo orientador, visto que estas

coletas pertenciam originalmente a outro trabalho. Tal identificao foi feita com auxlio de

uma coleo de referncia. Isto assegurou a uniformidade das determinaes ao longo do

perodo de trabalho. As demais unidades amostrais foram identificadas pela mestranda.

Para tanto, uma nova coleo de morfoespcies foi montada. Aps a conferncia e

24
padronizao das identificaes com o orientador, realizou-se uma comparao entre as

duas colees (a primeira, contendo somente o material coletado em pedras e a segunda,

para os outros micro-habitats analisados) a fim de se identificar qual morfoespcie era

realmente nova na coleo e qual j tinha ocorrido nas pedras em corredeiras.

Um importante critrio utilizado para a montagem da coleo de referncia foi que

caracterstica que poderiam variar medida que ocorre a muda das larvas tais como cor e

tamanho no seriam utilizados. Porm, estruturas que poderiam ser vistas como variaes

claras, como espinhos nas patas ou dorso do corpo do animal, cerdas, diferentes padres

de construo e arquitetura de casas (no caso da ordem Trichoptera), tipo de brnquias

(como ocorreu nas ordens Odonata e Ephemeroptera), ornamentao das partes

esclerozadas do corpo (famlia Elmidae), tamanho da unha, formato do abdome e cabea,

entre outras, seriam consideradas para distinguir os morfotipos. Como auxlio, para grande

parte das morfoespcies foi feito um desenho esquemtico, sem cmara clara, somente a

ttulo de ilustrao das diferentes variaes que poderiam ocorrer nas morfoespcies.

Os primeiros estgios de larvas de algumas famlias no foram considerados na

identificao devido s poucas estruturas diagnsticas que elas possuem e que podem

variar muito de um estgio a outro. Ainda, com o decorrer da identificao, vrios indivduos

considerados inicialmente como da mesma morfoespcie, foram separados, ou vice-versa.

Devido a dificuldades na determinao de morfoespcies, larvas de Chironomidae e

Acari no foram includas. Oligochaeta foi includo, mas sem distino de morfoespcies.

3.4. Anlise de dados

Os dados das diferentes unidades amostrais dentro de um determinado riacho e dentro de

um determinado micro-habitat foram combinados e so designados daqui em diante como

amostras. Obteve-se portanto 12 amostras (3 riachos x 4 micro-habitats). Visto que a

25
metodologia de coleta de material em cada micro-habitat distinta, as amostras foram

padronizadas dividindo-se a abundncia de cada taxon numa amostra pela soma de

indivduos na mesma amostra. Com intuito de reduzir a influncia de espcies muito

comuns, os dados de abundncia relativa foram transformados por raz-quadrada. Esta

padronizao (diviso pelo total) seguida de transformao (raz-quadrada) conhecida por

transformao de Hellinger (The R Development Core Team 2005).

As relaes de semelhana entre as amostras foram avaliadas de forma exploratria

utilizando-se diagramas de ordenao produzidos por Anlise de Componentes Principais

(PCA) e por dendrogramas produzidos por classificao hierrquica. Na anlise de PCA

utilizou-se matriz de correlao. Na classificao hierrquica, estimou-se a distncia entre

amostras por meio do ndice de Bray-Curtis. Em seguida, aplicou-se o mtodo UPGMA

(Unweighted Pair-Group Average Method) sobre a matriz triangular de distncias para

obteno do dendrograma.

Com o objetivo de se determinar a importncia relativa dos dois fatores de estudo

(riacho, micro-habitat) na composio e abundncia relativa das morfoespcies nas

amostras, obteve-se a porcentagem de variao explicada por cada um dos fatores por meio

de uma Anlise de Correspondncia Cannica Parcial. Uma vez que os dois fatores de

estudo so ortogonais (correlao = 0), o procedimento recomendado por Legendre et al.

(2005) foi simplificado por no haver variao compartilhada pelos dois fatores. As anlises

de ordenao e classificao foram feitas usando funes do pacote vegan disponveis no

pacote R (The R Development Core Team 2005).

A partir das anlises multivariadas descritas acima, detectou-se a formao de

grupos de amostras baseados na composio e abundncia relativa de espcies. No intuito

de obter espcies caractersticas dos grupos encontrados, empregamos a Anlise de

Espcies Indicadoras (Dufrne & Legendre 1997) para os grupos resultantes das anlises

multivariadas exploratrias. Aps o clculo dos Valores de Indicao (IV) de cada espcie,

26
obteve-se, por aleatorizao, a probabilidade de um valor to alto de IV ter surgido ao

acaso. As espcies com IVs significativamente altos (i.e. p < 0,05) foram selecionadas para

caracterizao dos grupos.

De forma exploratria, tabulou-se o nmero de espcies raras numa amostra que

foram abundantes em outra. Morfoespcies raras aqui foram definidas como aquelas

presentes na amostra com apenas 1 ou 2 indivduos (unicatas, duplicatas) e abundantes,

aquelas em que a abundncia relativa dentro da amostra foi maior que 1%.

4. Resultados

Nas 12 amostras foram encontradas 20.149 indivduos e 191 morfoespcies. A amostra com

menor nmero de indivduos foi o Riacho 3 em Corredeiras, com 641 indivduos. O nmero

de espcies esperado em 641 indivduos para as demais amostras est indicado na Tabela

1. As amostras obtidas em musgos apresentaram riquezas bastante prximas entre si (em

mdia 46 morfoespcies). O mesmo ocorreu com as amostras em corredeiras (em mdia

52,4 morfoespcies). Nas amostras de folhio e razes, os riachos 1 e 3 apresentaram

riquezas semelhantes, entre si e menores dos valores encontrados no riacho 2 (Tabela 1).

Dentro de cada riacho, no houve uma tendncia clara de um micro-habitat em particular ser

mais rico ou mais pobre em espcies (Figura 2).

Definindo morfoespcies raras aquelas que apareceram com 1 ou 2 indivduos nas

amostras (unicatas, duplicatas), em mdia 41,2% (DP = 8,5) de cada amostra foi composta

por morfoespcies raras.

27
 Tabela 1. Nmero de indivduos, morfoespcies e morfoespcies raras em amostras de Musgo, Folhio,

Corredeiras e Razes em trs riachos. Riacho 1 = Barranquinho, Riacho 2 = Trs Crregos, Riacho 3 = Carmo.

Micro-habitats Musgos Folhio Corredeiras Razes

Riachos 1 2 3 1 2 3 1 2 3 1 2 3

Indivduos 1053 2168 3288 1154 1396 1428 746 891 641 1783 2524 3077

Morfoespcies 56 65 71 57 74 64 55 57 53 58 80 77

Morfoespcies
48,6 45,3 44,2 47,4 56,8 45,5 51,1 53,0 53,0 42,4 60,3 48,3
em 641 indiv.

Unicatas 15 19 20 17 24 30 19 12 14 12 12 22

Duplicatas 7 9 5 7 9 3 10 6 13 13 6 9

% raras 39,3 43,1 35,2 42,1 44,6 51,6 50,9 31,6 50,9 43,1 22,5 40,2

Total de
6509 3978 2278 7384
indivduos
Total
morfoespcies 106 107 94 113

28
 80
a)

60
Riqueza de espcies
40
20
0

0 500 1000 1500 2000 2500 3000

80

b)
60
Riqueza de espcies
40
20
0

0 500 1000 1500 2000 2500 3000

80

c)
60
Riqueza de espcies
40
20
0

0 500 1000 1500 2000 2500 3000

Nmero de indivduos

Figura 2. Curvas de rarefao do nmero de espcies em quatro micro-habitats dentro de trs riachos. a) Riacho

1, b) Riacho 2 e c) Riacho 3. = Musgo, - - - - - - = Raz; = Folhio; - - - = Corredeiras

29
 Ambas anlises multivariadas exploratrias (PCA e UPGMA) revelaram que os tipos

de micro-habitas explicaram melhor a distribuio de espcies do que os riachos onde foram

feitas as coletas. Na ordenao por PCA, as amostras foram divididas em quatro grupos

distintos, independentemente dos riachos (Figura 3). O primeiro eixo explicou 17,11% da

varincia enquanto que o segundo, 15,21%, totalizando 32,23% da varincia explicada. Tais

varincias explicadas so distintamente maiores do que aquelas esperadas por um modelo

nulo de vara-quebrada (broken-stick) (eixo 1 = 5,8%, eixo 2 = 4,8%). Apesar de distintos,

possvel notar que os grupos formados por amostras de folhio e razes so bastante

prximos no espao de ordenao. Musgos e pedras em corredeiras foram ambientes

bastante distintos dos demais. O primeiro eixo de ordenao separou amostras de

corredeiras e de musgo das demais. Tais amostras em geral se localizam em locais com

alta velocidade da gua. Por outro lado, o eixo 2 da ordenao separou as amostras de

folhio e raz das demais. Embora algumas amostras de razes tenham sido coletadas em

locais com correnteza intermediria, a maioria foi coletada em locais de baixa velocidade.

Alm disso, tais amostras possuem em comum a disponibilidade de substrato vegetal.

De maneira geral, a ordenao revela que micro-habitats onde predomina matria

orgnica se agruparam distintamente do micro-habitat corredeiras. Tal diferena sugere uma

ordenao que alm de espacial tambm funcional, j que grupos que se encontram em

micro-habitats com grande quantidade de matria orgnica possuem hbitos alimentares

diferentes dos encontrados em pedras, que geralmente so raspadores e filtradores.

30
 3
Musgo-3

Musgo-2
Musgo-1
2
1

Raz-3
Raz-2
Raz-1 Folhip-3
0
PC2

Folhio-1
Folhio-2
-1
-2

Corredeira-2
-3

Corredeira-3

Corredeira-1

-2 0 2 4

PC1

Figura 3. Anlise de Componentes Principais (PCA) usando matriz de correlao. O primeiro eixo, PC1, explica

17,11% da varincia total e o segundo eixo PC2, 15,21%. Os nmeros de 1 a 3 correspondem, respectivamente,

aos riachos Barranquinho, Trs Crregos e Carmo.

A anlise de agrupamento com UPGMA revelou os mesmo quatro grupos formados

na ordenao (Figura 4). As amostras mais distintas foram aquelas coletadas em

corredeiras. Das amostras coletas em substrato vegetal, musgos foram um grupo a parte.

Tal diferenciao concorda com a separao destas amostras daquelas coletadas em razes

e folhio no eixo 1 da PCA (Figura 3). Mais uma vez, as caractersticas do micro-habitat

foram mais relevantes para o estabelecimento da comunidade aqutica do que o prprio

riacho.

31
 A partio de varincias entre riachos e entre micro-habitat por meio da Anlise de

Correspondncia Cannica Parcial (pCCA) confirmou os resultados obtidos na ordenao

com PCA e classificao com UPGMA. Micro-habitats explicaram 42,02% da variao na

composio e abundncia relativa das espcies nas 12 amostras. Riachos explicaram cerca

de metade da variao (22,27%) explicada por micro-habitats. O restante da variao,

35,71%, permaneceu no explicada. Isso demonstra que, apesar de distantes

geograficamente, amostras obtidas de um mesmo micro-habitat so mais semelhantes entre

si do que amostras de diferentes micro-habitats coletadas no mesmo riacho.

Distncia de Bray-Curtis

0.30 0.35 0.40 0.45 0.50 0.55 0.60 0.65

Musgo-1 Psychodidae sp1

Hydrophilidae sp6

Musgo-3

Musgo-2

Raz-1 Hydroptilidae sp2

Zygoptera sp1
Raz-3

Raz-2

Folhio-1

Askola sp.
Folhip-3 Caenidae

Folhio-2

Corredeira-1

Corredeira-3

Thraulodes sp.
Corredeira-2 Glossosomatidae sp1

Figura 4. Classificao das 12 amostras (3 riachos e 4 micro-habitats) utilizando o mtodo de ligao UPGMA

e distncia de Bray-Curtis. Os nmeros de 1 a 3 correspondem, respectivamente aos riachos Barranquinho,

Trs Crregos e Carmo. Morfoespcies indicadoras de cada um dos quatro grupos formados so mostradas.

32
 As duas primeiras espcies que possuam maior Valor de Indicao (IV) em cada

micro-habitat esto citadas na figura 4 e Apndice 1, onde esto representados os valores

de indicao para as espcies com p < 0,05. Nos musgos, Psychodidae sp1 obteve IV =

100% e Hydrophilidae sp6, com IV = 90,3%. Nas razes, o valor de indicao para

Hydroptilidae sp2 = 98,3% e para Zygoptera sp1 = 78,8%. Folhio e corredeiras obtiveram

valores de indicao para Askola sp = 88,9% e Caenidae = 91,7%, e Thraulodes sp = 95,5%

e Glossosomatidae sp1 = 86,7%, respectivamente.

Cerca de um tero (mdia = 31,3%, DP = 6,7) das espcies raras (unicatas +

duplicatas) numa amostra foram comuns (abundncia relativa > 1%) em pelo menos uma

das outras 11 amostras (Tabela 2). A amostra Raiz do riacho 3 possuiu a menor

porcentagem (19,4%) de espcies raras e que foram comuns em outras amostras. Por outro

lado, mais de um tero (39,4%) das espcies raras na amostra Folhio do riacho 3 foram

comuns em outras amostras. No houve uma tendncia clara de espcies raras num

determinado micro-habitat serem comuns em outros micro-habitats, e espcies raras num

determinado riacho serem comuns em outros riachos.

33
Tabela 2. Nmero de morfoespcies raras numa amostra (linhas) que foram comuns em outras amostras

(colunas). Morfoespcies raras so definidas como aquelas com 1 ou 2 indivduos na amostra. Espcies comuns

so aquelas com abundncia relativa maior que 1% dentro de sua amostra. Mus = Musgo; Fol= Folhio, Cor =

Pedras em Corredeiras. N.Expl.= indica o nmero de espcies raras na amostra que no foram comuns em

nenhuma das outras 11 amostras. Total = nmero de espcies raras na amostra. % Expl. = indica qual a

porcentagem de espcies raras na amostra que foram abundantes em pelo menos uma das outras 11 amostras.

1- 2- 3- 1- 2- 3- 1- 2- 3- 1- 2- 3-
Mus Mus Mus Raiz Raiz Raiz Fol Fol Fol Cor Cor Cor N.Expl. Total %Expl.
1-Mus -- 0 1 1 0 0 1 0 0 1 0 1 16 22 27.3
2-Mus 1 -- 0 2 1 0 1 1 0 0 0 1 21 28 25.0
3-Mus 1 0 -- 0 1 0 1 0 0 1 0 2 19 25 24.0
1-Raiz 3 1 0 -- 0 0 0 1 0 1 0 1 17 24 29.2
2-Raiz 0 1 2 0 -- 1 1 0 0 1 0 1 11 18 38.9
3-Raiz 0 1 0 0 0 -- 1 0 0 2 0 2 25 31 19.4
1-Fol 2 1 0 0 0 0 -- 0 1 3 0 2 15 24 37.5
2-Fol 2 0 3 0 2 1 0 -- 0 1 1 2 20 32 37.5
3-Fol 2 2 1 1 1 1 1 0 -- 2 0 2 20 33 39.4
1-Cor 1 1 1 1 1 1 1 1 1 -- 0 1 19 29 34.5
2-Cor 0 1 0 1 1 0 0 1 0 1 -- 1 13 18 27.8
3-Cor 0 1 1 2 2 1 0 1 1 1 0 -- 18 28 35.7

5. Discusso

Embora alguns micro-habitats tenham produzido diferentes valores de riqueza de

morfoespcies, a riqueza esperada (por rarefao) para um tamanho padronizado de

esforo amostral mostrou-se bastante similar entre habitats (Tabela 1). Tal resultado

contrasta com trabalhos anteriores mostrando diferenas em riqueza entre micro-habitats.

Nos estudos de McCulloch (1986) e Boulton & Lake (1992), remansos possuram

faunas mais diversificadas que aquelas encontradas em corredeiras. Por outro lado, Brown

& Brussock (1991) encontraram maior diversidade em corredeiras do que em remansos

prximos. A aparente inconsistncia acima pode ser devido a um artifcio de amostragem.

Nos trabalhos de McCulloch (1986), Boulton & Lake (1992) e Brown & Brussock (1991) os

micro-habitats mais diversificados tambm foram aqueles onde se obteve o maior nmero

de indivduos. Visto a riqueza de espcies ser extremamente dependente do esforo

34
amostral, provvel que as concluses dos autores acima sejam basicamente devido a

diferentes esforos amostrais nos micro-habitats. McCabe & Gotelli (2000) chamam a

ateno para o fato de riqueza de espcies (i.e. esforo padronizado por indivduos) e

densidade de espcies (i.e. esforo padronizado por rea) produzirem concluses distintas

em trabalhos investigando padres de colonizao de substrato seguindo um evento de

perturbao. Os autores sugerem, portanto, que comparaes devem ser padronizadas por

indivduos e no por rea. Argumento semelhante apresentado por Gotelli & Colwell

(2001).

Em ambas anlises multivariadas exploratrias (UPGMA e PCA), micro-habitats

foram mais determinantes na distribuio e estabelecimento da comunidade aqutica do que

riachos. Assim, a anlise UPGMA mostrou a formao de quatro grupos de amostras, cada

um representando um micro-habitat. Folhio e Razes foram relativamente semelhantes

entre si. Pedras em corredeiras, o nico micro-habitat com substrato no-vegetal foi o grupo

mais distante dos demais. A diferenciao em micro-habitats (e no em riachos) foi

posteriormente confirmada pela Anlise de Correspondncia Cannica Parcial (pCCa).

Nesta anlise, micro-habitats explicaram cerca do dobro (42,02%) da variao explicada por

riachos (22,27%).

O primeiro eixo da PCA separou as amostras Musgos e Pedras dos demais micro-

habitats. Em comum, ambos esto em locais com alta correnteza, que propicia o

estabelecimento de espcies filtradoras. De fato, Musgos e Pedras em corredeiras

apresentaram grande abundncia de tricpteros da famlia Hydropsychidae e dpteros da

famlia Simuliidae (borrachudos) (Apndice 1). O segundo eixo da PCA separou as amostras

de Musgos das de Pedras em corredeiras, deixando em posies intermedirias as

amostras de Folhio e Razes. Diferente das amostras de Pedras e de Musgos, as amostras

de Folhio e, em menor grau, as de Razes foram coletadas em locais de baixa velocidade

da gua. Tal similaridade em velocidade da gua foi refletida na grande similaridade entre

35
amostras de Raz e Folhio. Embora estudando micro-habitats um pouco diferentes, os

resultados nos dois eixos da ordenao so extremamente semelhantes aos encontrados

por Huamantinco & Nessimian (1999) num trabalho envolvendo Trichoptera em areia,

pedras, folhio depositado em remansos e folhio retido em corredeiras. Em ambos os

estudos, o primeiro eixo separa micro-habitas em termos de velocidade da correnteza,

enquanto o segundo eixo separa micro-habitats em relao disponibilidade de matria

orgnica. Embora no tenhamos avaliado diretamente o papel de velocidade da gua e tipo

de substrato (e.g. orgnico vs. inorgnico), os resultados de ordenaes em nosso estudo e

naquele de Huamantinco & Nessimian (1999) descritos acima indicam que esses dois

fatores so fundamentais na determinao da fauna num determinado micro-habitat. Tal

encontro corrobora trabalhos anteriores mostrando a importncia de substrato e correnteza

em comunidades lticas (Beisel et al. 1998).

No presente estudo, as comunidades de macroinvertebrados em Folhio e Razes

foram mais semelhantes entre si do que qualquer um destes micro-habitats com corredeiras.

Este resultado distinto daquele encontrado por Wood & Sites (2002), onde as faunas de

corredeiras e remansos foram mais semelhantes entre si e em conjunto bastante diferentes

da fauna encontrada em razes.

Nas anlises de ordenao e tambm na de classificao foi possvel observar que

micro-habitats onde predomina matria orgnica se agruparam distintamente do micro-

habitat corredeiras. Tal diferena sugere uma ordenao que alm de espacial tambm

funcional, j que grupos que se encontram em habitats com grande quantidade de matria

orgnica possuem hbitos alimentares diferentes dos encontrados em pedras, que

geralmente so raspadores e filtradores. Oliveira et al. (1999), em um estudo sobre a

distribuio de categorias funcionais de Trichoptera, argumentam que a disponibilidade de

alimentos um fator primordial na distribuio desse grupo em riachos. Afinal, eles

representaram quatro categorias distintas (coletor, fragmentador, predador, raspador), que

36
durante os meses de seca atingiram picos de 62% (fragmentadores) e 79% (coletores) de

representantes da comunidade. Para Dudgeon & Wu (1999) alm de os micro-habitats

serem locais onde as espcies podem se estabelecer, tambm possuem um papel

fundamental na nutrio da comunidade, j que em seu estudo, demonstrou-se que o nvel

de consumo de plantas palatveis, por macroinvertebrados bentnicos, representou 71% de

perda de massa de folhas, em 14 dias. Estudos como os de Korsu (2004) e Dudgeon & Wu

(1999) mostram que ambientes com uma grande quantidade de vegetao associada ao

substrato so colonizadas pela comunidade de macroinvertebrados em um perodo de

tempo menor do que se no houvesse matria orgnica. Estes resultados ressaltam a

importncia dos micro-habitats como locais de refgio e alimentao, onde possvel

encontrar recursos dos quais a comunidade ali presente necessita (Heino et al. 2003, Korsu

2004, Dudgeon & Wu 1999, Paavola et al. 2003, Oliveira et al. 1999, Huamantinco &

Nessimian 1999).

Num estudo anterior usando pedras em corredeiras abrangendo os trs riachos

deste estudo e outros sete na mesma bacia hidrogrfica, Melo & Froehlich (2001)

encontraram um gradiente de composio de fauna em relao a tamanho de riachos.

Resultados semelhantes foram encontrados para bacias hidrogrficas de outras regies

(Baptista et al. 2001; Paavola et al. 2003). Os trs riachos do presente trabalho diferiram em

tamanho (1, 3 e 4 ordem, respectivamente os riachos 1, 2 e 3) e no trabalho de Melo &

Froehlich (2001) apresentaram faunas relativamente distintas.

Neste trabalho, mostramos que a variao na comunidade, devido micro-habitats,

ainda maior do que aquela devido a tamanho de riacho. Em se tratando da conectividade

entre os riachos, isso indica que, apesar de distantes geograficamente, amostras obtidas de

um mesmo micro-habitat so mais semelhantes entre si do que amostras de diferentes

micro-habitats coletadas no mesmo riacho. Resultados semelhantes so apresentados por

Wood & Sites (2002) num estudo envolvendo trs micro-habitats (razes, corredeiras e

37
remansos) em trs riachos de terceira ordem nos EUA e por McCulloch (1986) num estudo

com remansos e corredeiras em dois riachos tambm nos EUA. No presente estudo e

naqueles citados acima, os riachos eram permanentes. Num estudo de riachos temporrios

na Australia, Boulton & Lake (1992) mostram que poca do ano pode ser to importante ou

mesmo mais importante que micro-habitat na determinao da fauna em corredeiras e

remansos.

Quanto s espcies indicadoras, Rolstad et al. (2002) afirmam que estas so

definidas como espcies que possui a capacidade de representar a realidade das condies

ambientais e biolgicas de uma dada comunidade. Para tanto, Dufrne & Legendre (1997)

concordam que os ndices de riqueza e diversidade so insuficientes para demonstrar tal

realidade, j que a comparao de diferentes nveis de complexidade estrutural dos habitats,

mesmo diante de esforo amostral padronizado, questionvel.

Nos musgos, a morfoespcie Psychodidae sp1, foi a que obteve maior valor de

indicao, seguida de Hydophilidae sp 6. Sabe-se que ambos os gneros, nos sistemas

tropicais, so bastante caractersticos de ambientes hmidos, como na regio de interface

ar-gua. Nas corredeiras, onde a PCA demonstrou uma certa proximidade com musgos, a

espcie Thraulodes sp. foi a mais representativa do micro-hbita, com IV = 95,5%, cujo

habitat preferido, segundo Baptista et al. (2001), principalmente de correnteza. O mesmo

pode se dizer para os Glossosomatidae sp1, que se alimentam das algas perifticas que

crescem aderidas s rochas (Bispo et al. 2001).

Em folhio, ambiente onde encontrou-se maior quantidade de folhas e gravetos, a

principal espcie indicadora, com IV = 88,9%, foi Askola sp., seguida de Caenidae (IV =

91,7%). O hbitat preferencial de ambos os grupos de guas lentas, sendo o segundo,

mais comumente encontrado em lagos, entre detritos, vegetao submersa e algas

filamentosas (Holzenthal 1998). Hydroptilidae sp2 (IV = 98,3%) e Zygoptera sp1 (IV =

78,8%) foram as duas primeiras espcies que melhor caracterizaram as razes, que por sua

38
vez, foi o micro-hbitat que mais se aproximou de folhio, de acordo com a PCA e a

UPGMA. Segundo Holzenthal (1998), Hydroptilidae so facilmente encontrados em guas

lentas, onde se predomina algum tipo de vegetao associada, seja banco de macrfitas,

algas ou razes. Contudo, os Zygoptera possuem como caracterstica marcante preferncia

por hbitat de guas estveis (Baptista et al. 2001), como as razes amostradas neste

trabalho.

Em mdia, 41,2% de cada amostra foi composta por espcies raras, aqui definidas

como aquelas com 1 ou 2 indivduos. Tal proporo variou pouco entre amostras coletadas

em diferentes micro-habitats e riachos (Coeficiente de Variao = 20,6%). Esta alta

proporo de espcies raras esta de acordo com outros trabalhos feitos em regies tropicais

abordando diferentes sistemas ecolgicos (Stout & Vandermeer 1975; Price et al. 1995;

Novontn & Basset 2000; Longino et al. 2002; Melo 2004). Por exemplo, num estudo sobre

diversidade de formigas na Amrica Central, Longino et al. 2002 observaram que 12% do

total de espcies apareceram como unicatas, ou seja, espcies que ocorreram com apenas

um indivduo. Magurran & Henderson (2003) num estudo de longo prazo (21 anos)

envolvendo peixes num esturio mostram que a comunidade pde ser dividida em dois

grupos, um composto por espcies persistentes e geralmente abundantes e outro de

espcies infreqentes com abundncia varivel no tempo. Num intervalo curto de tempo,

este segundo grupo de espcies geralmente aparecem como raras nas amostras. Em

riachos, Brown & Brussock (1991) citam que parte das espcies encontradas em remansos

era comum em corredeiras prximas e sugerem que isto devido ao contnuo deslocamento

de indivduos das corredeiras devido fora exercida pela gua corrente. Wood & Sites

(2002) estudaram a entomofauna associada a remansos, corredeiras e razes e sugerem

que algumas espcies comuns nos dois primeiros micro-habitats so eventualmente

encontradas em razes.

39
 Muito se discute sobre a raridade dentro de amostragens ecolgicas (Longino et al.

2002, Novontn & Basset 2000, Murray & Lepschi 2004, Resh et al. 2005). Contudo, torna-

se importante ressaltar que, muitas vezes, a raridade ocorre devido a erros de amostragem,

espcies transientes (turistas), altos ou baixos nveis populacionais de um determinado

taxon, surgindo, assim, como rudo na anlise dos dados. Isto faz com que mesmo em

amostragens intensas, a curva de acumulao de espcies no atinja uma assntota. De

fato, Melo (2004) examinou inventrios de seis sistemas ecolgicos (rvores, anuros em

serrapilheira, opilies em serrapilheira, Drosophila spp. em iscas de banana,

macroinvertebrados em riachos e aranhas na vegetao) e concluiu que a proporo de

espcies raras relativamente constante ao longo de diferentes intensidades amostrais. Isto

ocorre porque algumas espcies deixam de ser raras com o aumento da amostragem,

enquanto outras no detectadas anteriormente so adicionadas lista. Novontn & Basset

(2000) argumentam que existem dois fatores que poderiam explicar tal resultado: ou as

espcies se encontram em um determinado ambiente por serem transientes (mass effect),

ou se distribuem em vrios ambientes, porm com baixa abundncia. No presente estudo,

cerca de 1/3 das espcies raras numa amostra puderam ser encontradas em amostras de

outros riachos ou micro-habitats. Visto que os trs riachos e os quatro micro-habitats de

estudo representam apenas uma pequena amostra dos riachos e micro-habitats na regio,

poderamos esperar que a alta frao de 2/3 das espcies raras restantes abundante em

outros riachos e ou micro-habitats. Na mesma linha de interpretao, espcies raras num

determinado micro-habitat e riacho hoje podem ser comuns em outra estao do ano ou

mesmo em outros anos (Resh et al. 2005). De fato, Bispo et al. (2001) mostram profundas

mudanas sazonais na composio de comunidades de invertebrados em riachos de Gois.

Neste caso, espcies abundantes numa estao poderiam ser raras em outra poca do ano.

40
6. Concluses

Os principais objetivos desse estudo foram caracterizar diferentes micro-habitats e,

conseqentemente, avaliar a riqueza e raridade de espcies dentro dos mesmos. Isso nos

permitiu observar se a riqueza de espcies varia entre micro-habitats e o que mais

importante na composio da comunidade de macroinvertebrados aquticos, os riachos ou

os micro-habitats.

Os resultados obtidos neste trabalho nos mostraram que micro-habitats foram muito

mais importantes que riachos na determinao da composio e abundncia relativa de

macroinvertebrados. Amostras de micro-habitats prximos dentro de um mesmo riacho so

mais diferentes entre si do que amostras de um mesmo micro-habitat em riachos distantes

geograficamente. Isso foi demonstrado pela PCA. Contudo na anlise de agrupamento,

UPGMA, observamos que os ambientes de razes e folhio, por possurem velocidade de

correnteza relativamente baixa, quando comparada aos outros ambientes, se agruparam

separadamente. E quase a metade da variao de espcies no micro-habitat (42,02%) foi

explicado pela pCCA. Contudo, mesmo obtendo resultados satisfatrios, outras variaes,

como a velocidade de correnteza e o tamanho do riacho tambm poderiam explicar a

distribuio espacial da comunidade (Melo & Froehlich 2001).

Em mdia 41% das espcies presentes numa amostra (combinao de um riacho e

um micro-habitat) apareceram com 1 ou 2 indivduos. Destas espcies raras, cerca de 1/3

foram encontradas com maior abundncia (abundncia relativa > 1%) em outros riachos e

ou micro-habitat. Existem vrios fatores que nos levam a crer que espcies que so raras

em um determinado local podem se tornar abundantes em outros. Contudo, os 2/3 das

espcies raras remanescentes so provavelmente, resultado da ao desses fatores, como

espcies transientes (ou turistas), especialistas se dispersando ou generalistas com baixos

nveis populacionais e erros de amostragem. Porm, mesmo em estudos longo prazo

41
(Magurran & Henderson 2003, Resh et al. 2005) houve oscilaes constantes entre as

espcies raras e comuns dentro da comunidade.

Embora o nmero de morfoespcies encontrado em cada micro-habitat tenha variado

bastante, o nmero de espcies esperado por rarefao para um tamanho amostral (em

indivduos) padronizado foi relativamente constante entre micro-habitats. Pelo fato de

trabalhos de outros autores no conduzirem a tal resultado, sugere-se que estudos

posteriores usem comparaes baseadas em riquezas de espcies padronizadas por

nmero de indivduos.

42
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