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BOTULISMO EN AVES ACUATICAS


SILVESTRES
Hctor Hidalgo Olate. MV; MSc. - Diego F. Montecino Latorre.

amrica, ms de un ETIOLOGA
milln de individuos
muertos debido al botu- El Clostridium botulinum es una
lismo tipo C han sido bacteria anaerbica estricta, Gram
reportados en brotes positiva. Los siete serotipos de C.
localizados. En una base botulinum (A, B, C, D, E, F y G)
mundial, el botulismo no pueden ser distinguidos en base
aviar es la enfermedad a sus caractersticas morfolgicas;
ms importante de sin embargo, las neurotoxinas que
las aves migratorias, producen son serolgicamente
especialmente en pa- diferentes. Como otros clostridios,
tos, cisnes, gansos las cepas de C. botulinum persisten
(waterfowl), aves coste- en la forma de esporas cuando las
ras, gaviotas y garzas; condiciones ambientales son adversas.
INTRODUCCIN debido a la magnitud de las prdidas, Las esporas son resistentes al calor
la frecuencia anual de epizootias y el y la sequedad y pueden permanecer
Las enfermedades infecciosas son uno continuo aumento del rea geogrfica viables por aos. Las esporas de
de los factores que regulan el tamao de ocurrencia. las cepas de botulismo tipo C estn
de las poblaciones salvajes, sin ampliamente distribuidas en los
embargo, las poblaciones de muchas ESPECIES AFECTADAS Y sedimentos de humedales de agua
especies de aves silvestres se han DISTRIBUCION dulce; pueden ser encontradas en los
reducido de manera tan importante tejidos de la mayora de los habitantes
por las actividades humanas que la Muchas especies de aves y algunos de los humedales, incluyendo insectos
aparicin de una enfermedad puede mamferos son afectados por el acuticos, moluscos y crustceos y
ser sencillamente el factor aleatorio botulismo tipo C. En la naturaleza,
que las lleve a su desaparicin , tanto las aves acuticas sufren las mayores
a nivel local como global. prdidas, pero probablemente todas
El botulismo aviar es una enfermedad las aves son susceptibles a la toxina
paralizante y usualmente fatal que se botulnica tipo C con la excepcin de los
produce cuando las aves ingieren la buitres que son altamente resistentes.
neurotoxina producida por la bacteria El botulismo tipo C ha sido reportado
Clostridium botulinum . Siete tipos en aves silvestres en todos los
distintos de toxina designadas con las continentes excepto en la Antrtica.
letras A a G han sido identificadas en Desde principios del siglo pasado se
base a su antigenicidad (Smith, 1978). han documentado brotes de botulismo
Los brotes de mortalidad en las aves en Estados Unidos y Canad que
debido a botulismo son usualmente han afectado con mayor frecuencia
causados por la toxina tipo C. Las a patos, cisnes, gansos (waterfowl),
aves acuticas sufren la mayora de las aves costeras (shorebirds), gaviotas
prdidas, pero probablemente todas y garzas. Durante las siguientes
son susceptibles a la toxina botulnica dcadas los brotes presentaron una
tipo C con la excepcin de los buitres. importante expansin geogrfica,
La neurotoxina afecta los nervios siendo reportados en Amrica Central
perifricos y resulta en una parlisis y Sudamrica, Europa, Sudfrica,
de los msculos voluntarios. Las aves Australia y Japn. La mayora de estos Figura 1. Especies afectadas por
usualmente se ahogan o mueren por reportes son recientes, usualmente Botulismo Aviar en Chile. Fotografas:
falla respiratoria . dentro de los ltimos 30 aos . Juan Tassara y Roco Pozo.
En algunos humedales de Norte-
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muchos vertebrados incluyendo aves la toxina preformada puede persistir que llevan el gen de la toxina son
sanas. El Clostridium botulinum es de alguna forma durante el invierno tan prevalentes en los humedales
inofensivo en estado de espora y la y produzca brotes en invierno o que las aves frecuentan, que no son
toxina es producida solamente luego primavera. Las condiciones que considerados como un factor limitante
de que germinan, cuando el organismo elevan las temperaturas del sedimento en la ocurrencia de brotes en las aves
est activamente creciendo y y disminuyen el oxgeno disuelto, acuticas. Las esporas pueden ser
multiplicndose. La toxina es liberada incluyendo la presencia de materia trasladadas en los tejidos de las aves
cuando las bacterias sufren autlisis orgnica en descomposicin y aguas y pueden ser distribuidos a nuevos
y no tiene ningn rol conocido en el bajas, pueden incrementar el riesgo de ambientes a travs de sus heces.
crecimiento ni en la fisiologa de la brotes de botulismo. Pero el botulismo Actualmente, los mecanismos para
bacteria y muchos aislados naturales ha ocurrido en humedales profundos la compleja asociacin entre las
de C. botulinum no la producen. oxigenados lo que sugiere que otras condiciones ambientales y el riesgo
En el caso de las toxinas tipo C y D, condiciones ambientales pueden ser de botulismo aviar no estn claros.
a pesar de que la bacteria provee el ms crticas. Presumiblemente, estas condiciones
mecanismo para su produccin, el gen Adems de las condiciones ambientales permiten el crecimiento bacteriano
que las codifica es, en realidad, llevado permisivas, el C. botulinum tambin y la produccin de toxina, pero
por un virus (bacterifago) que infecta requiere de una fuente de energa para que un brote realmente ocurra
la bacteria. Desafortunadamente, para su crecimiento y multiplicacin. los elementos alimenticios txicos
poco se conoce acerca de los factores Debido a que carece de la habilidad deben ser encontrados y digeridos
naturales que controlan la infeccin para sintetizar ciertos aminocidos, por las aves. En algunos casos, la
por parte del virus y la replicacin la bacteria requiere un sustrato materia orgnica en descomposicin
dentro de la bacteria. altamente proteico para la replicacin. podra ser ingerida directamente,
Se ha demostrado que los cuerpos en pero en otros casos existe un medio
EPIZOOTIOLOGA descomposicin de los vertebrados de transferencia desde el sustrato a
apoyan la produccin de toxina por las aves, presumiblemente a travs
Los brotes de botulismo aviar son parte del C. botulinum tipo C en altos del zooplancton o invertebrados que
impredecibles, a veces ocurren niveles y fcilmente pueden propagar inadvertidamente consumen la toxina.
anualmente en ciertos humedales, pero un brote bajo ciertas condiciones. Sin Los invertebrados no son afectados por
no as en los adyacentes. Gracias a las embargo, se ha demostrado que los sta, y debido a que se alimentan de la
investigaciones que se han realizado, brotes de botulismo en aves acuticas materia descompuesta, pueden actuar
se ha hecho ms evidente que la han ocurrido en la ausencia de cuerpos efectivamente para concentrar toxina.
epizootiologa del botulismo aviar es de vertebrados y en algunos brotes, A pesar que la mayora de las aves
ms compleja de lo que se pensaba y a los patrones de mortalidad no son acuticas no consumirn directamente
su vez bastante diversa, dependiendo consistentes con un cuerpo como un cuerpo de un vertebrado, fcilmente
del nmero de factores, que incluyen fuente de la toxina. Cualquier tipo de ingerirn cualquier gusano que caiga
condiciones ambientales locales y los materia orgnica en descomposicin, de este. De esta manera, los brotes de
eventos climticos, as como tambin restos de insectos, y otras partculas botulismo usualmente se perpetan.
la conducta alimenticia de las especies proteicas pueden servir como medio
de aves involucradas. de crecimiento para el C. botulinum. Ciclo cuerpo-larva del botulismo
Algunas generalidades existen. El C. En adicin al proceso natural de
botulinum requiere un ambiente carente muerte y descomposicin en los Las aves acuticas y otros vertebrados
de oxgeno, as como tambin otras humedales, la actividad humana inadvertidamente ingieren esporas
condiciones ambientales adecuadas puede incrementar el sustrato botulnicas mientras se alimentan y las
para la germinacin de esporas, disponible para la produccin de transportan por un perodo de tiempo
replicacin celular, y produccin de toxina. Por ejemplo, las inundaciones, en sus tejidos. Luego de muertos, el
toxina. La temperatura juega un rol las desecaciones, los pesticidas, y ambiente anaerbico resultante y la
importante en la multiplicacin, con otras introducciones de qumicos a los rica fuente de protenas de los cuerpos
un crecimiento ptimo entre 25 y 40C humedales por actividades agrcolas es ptimo para la germinacin de
para las cepas tipo C. La mayora de pueden eliminar la vida acutica, de las esporas, el crecimiento celular
los brotes de botulismo C en las aves tal modo se provee de ms sustrato vegetativo y la produccin de toxina.
ocurren durante el verano y el otoo, para la produccin de toxina. La Los cuerpos en descomposicin
cuando las temperaturas ambientales vegetacin en descomposicin y las tambin generan temperaturas internas
son altas y las bacterias se estn aguas residuales no tratadas son otras altas apropiadas para la produccin
multiplicando, a pesar que en algunos potenciales fuentes de energa. txica, la cual puede ser independiente
humedales la evidencia sugiere que Las esporas botulnicas y los virus de la temperatura ambiente,
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nictitante gradualmente desaparece y
las aves debilitadas frecuentemente
presentan los prpados cerrados.
La enfermedad progresa afectando
los msculos del cuello, resultando
en la inhabilidad para mantener la
cabeza. Estos son los dos signos
del botulismo aviar ms fciles de
reconocer. Cuando las aves alcanzan
este estado, usualmente se ahogan
antes de que mueran finalmente por
una falla respiratoria. La anorexia y la
diarrea verde han sido ocasionalmente
reportadas.
En estados tempranos de la
enfermedad, incluso con parlisis
significativa, las aves se mantienen
mentalmente alertas. Las aves
postradas expuestas al sol y al calor
rpidamente se deshidratan-
No hay lesiones generales
Figura 2. Ciclo Cuerpo-larva del botulismo aviar. Adaptado de: Avian caractersticas o diagnsticas en las
botulism. Friend, M.; Franson, J. C. (Eds.). Field Manual of Wildlife aves acuticas muertas por botulismo
Diseases: General Procedures and Diseases of Birds. pp. 243. tipo C. Usualmente, las aves afectadas
mueren por falla respiratoria y/o
permitiendo que la produccin de incapacidad de pararse. En este estado ahogadas y las lesiones debido a este
toxina contine durante el clima fro. usualmente se propulsan en el agua y en motivo pueden estar presentes.
tierra utilizando sus alas como remos.
SIGNOS CLNICOS El reflejo al tacto de la membrana PATOGNESIS

Las agrupaciones de cuerpos Los siete tipos de neurotoxina


coincidentes con niveles de aguas en poseen una estructura parecida,
retroceso generalmente caracterizan y en consecuencia, una accin
al botulismo; tpicamente es una farmacolgica similar. La toxina es
enfermedad de la orilla del agua inicialmente producida como una
y raramente hay aves enfermas o cadena proteica simple, inactiva.
muertas muy alejadas del borde Luego de la lisis de la bacteria, esta
de la vegetacin. Las aves sanas, protena simple es mordida por
enfermas y las muertas recientemente, proteasas endgenas o exgenas a la
comnmente sern encontradas juntas bacteria (las proteasas abundan en
durante un brote de botulismo, junto el tejido en descomposicin). Esta
con cuerpos en varios estados de protena mordida es una molcula
descomposicin. A menudo, especies de doble cadena, compuesta de una
que representan dos, tres o incluso cadena pesada (H) y una liviana (L)
ms rdenes de aves simultneamente unidas por un puente disulfuro. Una
sufren prdidas. vez que la toxina ha sido ingerida
La rapidez de aparicin y severidad de y absorbida, llega a su rgano
los signos clnicos es proporcional al blanco, que son las clulas nerviosas
monto de toxina ingerida. En general, Figura 3. Anseriforme con membrana colinrgicas. La neurotoxina ejerce
las aves afectadas muestran signos de nictitante visible. su efecto paralizante bloqueando
debilidad progresiva, paresis y parlisis Figura 4. Anseriforme propulsndose la liberacin del neurotransmisor
flcida de los msculos esquelticos. con las alas. Adaptado de: Avian acetilcolina. Acta en el sistema
La inhabilidad para sostener el vuelo botulism. Friend, M.; Franson, J. nervioso perifrico, incluyendo
es vista temprano en el botulismo. C. (Eds.). Field Manual of Wildlife las uniones neuromusculares
La paresis de las patas resulta en una Diseases: General Procedures and colinrgicas, ganglios autonmicos,
marcha torpe y eventualmente en la Diseases of Birds. pp. 243.
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sitios postganglionares parasimpticos Ratn (Mouse Protection Test) para
y glndulas adrenales. La toxicidad Accin Intracelular demostrar la presencia de la toxina
extrema de la neurotoxina botulnica se botulnica en la sangre.
debe a su alta afinidad a las membranas El paso final en la intoxicacin de las La Prueba de Proteccin en Ratn
presinpticas y la inhibicin clulas involucra la hidrlisis cataltica fue descrita por primera vez en 1943
especfica y persistente que ejerce en de las protenas en las vesculas que por Quortrup & Sudheimer, y es el
la liberacin del neurotransmisor. No contienen acetilcolina. Las cadenas mtodo de diagnstico clsico para el
cruza la membrana hemato-enceflica L de las neurotoxinas botulnicas son botulismo aviar. Se obtiene muestras
y tampoco mata neuronas, pero endoproteasas zinc dependientes que de sangre desde las aves enfermas y
interrumpe la funcin ms esencial de inactivan las protenas esenciales se centrifuga. La fraccin srica es
la sinapsis. involucradas en el acoplamiento y inoculada en dos grupos de ratones
La interferencia de la toxina con la fusin de las vesculas sinpticas de laboratorio, uno de los cuales ha
transmisin neuromuscular ocurre con la membrana plasmtica. Esta sido protegido previamente con la
en un proceso de tres pasos: la unin inactivacin previene la liberacin antitoxina especfica. Los ratones
especfica a los receptores de las del neurotransmisor desde la clula, son observados durante los 5 das
clulas nerviosas, la internalizacin resultando en parlisis neuromuscular. posteriores a la inoculacin para
de la toxina por endocitosis y Existen 3 protenas sinpticas, las detectar signos de botulismo como
translocacin de la cadena L a travs llamadas protenas SNARE (soluble parlisis de los miembros posteriores,
de la membrana endosomal, y la N-ethylmaleimide-sensitive-factor- abdomen contrado (tpicamente
accin enzimtica sobre las protenas attachment protein receptor), que han llamado cintura de avispa figura 4),
blanco en el citosol que interrumpe sido identificadas como blancos de las respiracin dificultosa y muerte.
la habilidad celular para liberar el neurotoxinas botulnicas. La muestra se considera positiva si
neurotransmisor. los ratones no protegidos mueren, o
DIAGNSTICO muestran signos de botulismo y los
Anclaje Neuroespecfico ratones protegidos permanecen sanos.
Un diagnstico presuntivo est basado Las muestras que producen signos
Luego de la absorcin, la toxina difunde frecuentemente en una combinacin clnicos de botulismo en ratones no
a travs de los lquidos corporales de signos clnicos observados en aves protegidos, pero que sobreviven, se
y se une rpida e irreversiblemente enfermas y la ausencia de lesiones consideran positivas dbiles. Una
a la membrana presinptica de los obvias de enfermedad cuando los muestra es negativa si ambos ratones
terminales nerviosos colinrgicos0. rganos internos y tejidos de las sobreviven, y, si ambos ratones
La evidencia disponible sugiere que aves muertas son examinados en mueren, la muestra es considerada no
la zona de la molcula que contiene la necropsia. Sin embargo, este concluyente. A pesar que la Prueba de
el sitio de unin probablemente reside diagnstico inicial debe ser confirmado Proteccin en Ratn es la ms sensible
en la regin carboxy-terminal de la por la Prueba de Proteccin en para todos los tipos de botulismo, los
cadena pesada (H). falsos negativos son
posibles.
Internalizacin Durante un episodio de
mortalidad, cuando se
Las toxinas botulnicas son sospecha de botulismo,
internalizadas dentro de un es importante recolectar
endosoma a travs de una sangre de aves
endocitosis mediada por receptor. moribundas o muertas
Luego de que las toxinas son recientemente, porque
internalizadas, la regin amino la formacin de toxina
terminal de la cadena H se cree botulnica post-mortem
que media la translocacin de la puede ocurrir en los
cadena L a travs de la membrana cuerpos de mayor data,
endosomal hacia el citoplasma. El haciendo cuestionable
bajo pH ambiental del endosoma la interpretacin de
puede disparar un cambio los resultados. Aves
conformacional en el dominio de individuales afectadas
translocacin, formando as un por el botulismo pueden
canal para la cadena L para entrar tener bajas cantidades
al citosol de clula nerviosa. Figura 5. Mecanismo de Accin de las de la toxina en su
toxinas botulnicas.
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sangre, no detectable por los mtodos disponibilidad de larvas para las aves. Cadellada; y en el humedal Laguna de
actuales. Por lo tanto, en un brote es Batuco, todos lugares pertenecientes
recomendable testear varias aves con SITUACIN EN CHILE a la Regin Metropolitana. En estos
diferentes grados de morbilidad. eventos el SAG bas el reconocimiento
Una prueba de ELISA para la En el mes de abril del ao 2005, de esta enfermedad como causa de
deteccin de la toxina tipo C ha sido la oficina de Recursos Naturales mortalidad en diagnsticos presuntivos
desarrollado recientemente. La prueba Renovables del SAG metropolitano, por los signos clnicos caractersticos,
ELISA es una prueba in vitro que detect brotes de mortalidad en la histopatologa de algunas aves, la
detecta la toxina tanto biolgicamente aves acuticas con sospechas de ausencia de lesiones a la necropsia y el
activa como la inactiva, pero necesita botulismo en el humedal Laguna de descarte de otras patologas (Influenza
mayor cantidad de muestra para ser Batuco y en la planta de Tratamiento Aviar y Enfermedad de Newcastle).
sensible. de Aguas Servidas La Cadellada, Durante el perodo 2005 2007,
ambos lugares muy relacionados el total de aves presuntivamente
TRATAMIENTO Y CONTROL ubicados en la Comuna de Lampa, afectadas por botulismo en los lugares
Regin Metropolitana. Ambos previamente sealados es de 259 aves
El tratamiento de los patos intoxicados eventos, en el transcurso de un mes, enfermas y de 3.170 aves muertas,
con botulismo es generalmente muy causaron la enfermedad en 71 aves siendo las familias Anatidae, Rallidae
exitoso; las tasas de sobrevivencia acuticas y provocaron la muerte de y Laridae las ms perjudicadas y el
van entre 75 90%). Las aves aproximadamente 2150 individuos Pato Jergn Grande (Anas georgica)
medianamente afectadas pueden ser principalmente especies de las familias la especie con mayor nmero de
tratadas proveyendo de acceso fcil al Anatidae, Laridae Rallidae, Ardeidae, individuos muertos. Los exmenes
agua, comida y sombra. Las aves con y Charadridae. En esa oportunidad, clnicos realizados a 64 aves enfermas
signos clnicos ms severos, como el SAG encarg al Instituto de Salud (principalmente antidos) revelaron
dificultad para caminar o recostadas Pblica (ISP) que realizara una decaimiento progresivo, falta apoyo
completamente, debera drseles agua prueba diagnstica confirmativa para extremidades posteriores, incapacidad
oralmente. La inyeccin con desplazamiento, cuello flcido,
la antitoxina tipo C mejora baja respuesta a estmulos
las tasas de sobrevivencia de externos, cloaca sucia, diarrea
los patos con signos clnicos verdosa de olor pestilente y
moderados y severos y, si es temperaturas corporales entre
dada a las aves en los estados 36.7 40.7C. Las necropsias
iniciales de la enfermedad, revelaron deshidratacin de las
pueden prevenir la progresin aves y la ausencia de lesiones
de la enfermedad. Las aves macroscpicas atribuibles
recuperadas permanecen a patologa especfica. La
susceptibles a la toxina histopatologa no revel
botulnica y por lo tanto deben lesiones y las pruebas para
ser llevadas a lugares libres Influenza Aviar como para
de botulismo para asegurar la Enfermedad de Newcastle
que no sean reexpuestas. resultaron negativas.
El mtodo de manejo ms La ONG Aves Chile, encarg
comn para los brotes de Figura 6. Pato Jergn Grande (Anas al Laboratorio de Patologa
botulismo tipo C en las aves acuticas georgica) encontrado en La Farfana, Aviar de la Facultad de Medicina
es remover los cuerpos antes del abril 2006. Fotografa Juan Aguirre. Veterinaria de la Universidad de
desarrollo de las larvas, en un intento Chile una prueba con ratones (Mus
por prevenir la transmisin de toxina el botulismo a partir de muestras de musculus) que concluy que los sueros
a otras aves. Esta es una respuesta intestino y de fecas de aves silvestres de 3 taguas comunes, 2 patos jergn
lgica, dado que la investigacin con data de muerte antigua, dando grande, un blanquillo y un pato sin
ha demostrado repetidamente la positivo a la toxina botulnica tipo D, identificar, presentaban un elemento
importancia de los cuerpos en la la cual no afecta a las aves. termosensible que provocaba la
propagacin de los brotes debido a Posteriormente, durante los aos 2006 muerte de los roedores que haban sido
que las larvas pueden desarrollarse y 2007, nuevos brotes con etiologa inoculados por va intraperitoneal con
en los cuerpos dentro de 3 a 5 das, atribuible a botulismo se desarrollaron dichos sueros, con presentacin previa
los humedales deben ser chequeados en las Plantas de Tratamiento de Aguas de signologa neurolgica similar a la
frecuentemente para reducir la La Farfana, Comuna de Pudahuel, y La provocada por una toxina botulnica,
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pero que no permiti la identificacin en peligro descritas en este lugar. Bulletin 20:175-182.
especfica de la toxina. Es importante poder contar con una
Estos resultados nos muestran una prueba diagnstica definitiva, para - Rocke, T.E.; Brand, C.J. 1994. Use
similitud clnica y patolgica de las poder determinar fehacientemente of sentinel mallards for epizootiologic
aves afectadas en los diferentes focos esta enfermedad como etiologa de studies of avian botulism. Journal of
de mortalidad. Los hallazgos pre y los brotes de mortalidad que ocurren Wildlife Diseases 30: 514-522.
post mortem, son coincidentes con en determinados cuerpos de agua de
botulismo, sin embargo, no permiten la Regin Metropolitana durante la - Rocke, T.E.; Smith, S.R.; Nashlod,
determinar de manera especfica la estacin clida, y poder descartar S.N. 1998. A preliminary evaluation
toxina responsable. su rol en los episodios donde se ha of an in vitro test for the diagnosis
A pesar del gran nmero de aves responsabilizado a los metales pesados. of botulism in waterfowl. Journal of
muertas y de la no realizacin de Por este motivo el Laboratorio de Wildlife Diseases 34: 744-751.
pruebas diagnsticas concluyentes en Patologa Aviar de la Facultad de
los diferentes brotes, nuestro pas an Ciencias Veterinaria y Pecuarias de la - Rocke, T. E.; Friend, M. 1999. Avian
no cuenta con un mtodo toxicolgico Universidad de Chile est trabajando botulism. In: Friend, M.; Franson, J.
objetivo y estandarizado que permita para poder implementar en nuestro pas C. (Eds.). Field Manual of Wildlife
confirmar o descartar definitivamente la prueba diagnstica confirmativa. Diseases: General Procedures
si la toxina botulnica tipo C es la causa and Diseases of Birds. Biological
de los brotes de mortalidad, que se han AGRADECIMIENTOS Resources Division Information
presentado y se seguirn presentando Technology Report 1999-001, U.S.
en el futuro, en las aves de ambientes Agradecemos a la doctora Tonie Geological Survey, Washington, D.C.,
acuticos. Rocke, al doctor Milton Friend, a U.S.A. pp. 217-281.
Juan Aguirre, a Roco Pozo y a Juan
CONCLUSIONES Tassara, por facilitar las imgenes que - Rocke, T.E.; Nol, P.; Pelliza, C.;
aparecen en este artculo. Sturm, K. 2004.Type C botulism in
Es necesario continuar con la Agradecemos la gran voluntad del pelicans and other fish - eating birds at
investigacin de esta enfermedad a personal de Recursos Naturales Salton Sea. Studies in Avian Biology
nivel mundial para poder comprender Renovables del SAG Metropolitano, 27: 136-140.
mejor su epizootiologa, de manera que nos han apoyado en la obtencin
que sea factible tomar medidas de datos y muestras, particularmente a - Rocke, T.E.; Bollinger, T. K. 2007.
preventivas y as poder disminuir Loreto Alvarez y Jorge Juri. Avian Botulism. In: Thomas, N.;
la gran mortalidad de avifauna que Hunter, B.; Atkinson, C. (Eds.).
genera esta intoxicacin ao tras ao, REFERENCIAS Infectious Diseases of Wildbirds.
tanto a nivel mundial como nacional. Blackwell publishing. Ames, Iowa,
El botulismo aviar es una enfermedad - Matveev, K.I.; Konstantinova, N.D. U.S. pp. 377- 416.
emergente en el pas que se ha 1974. The role played by migrating
producido debido a alteraciones birds in the distribution of the botulism - Sandler, R.J.; Rocke, T.E.; Samuel,
humanas en el hbitat de las aves agent. Hygiene and Sanitation 12: 91- M.D.; Yuill, T.M. 1993. Seasonal
acuticas que son las ms susceptibles 92. prevalence of Clostridium botulinum
a esta intoxicacin. En el humedal type C in sediments of northern
de Batuco es donde ha generado un - Reed, T.; Rocke, T. E. 1992. The California wetland. Journal of Wildlife
mayor impacto, lo cual podra llevar a role of avian carcasses in botulism Diseases 29: 533 539.
la extincin local de algunas especies epizootics. The Wildlife Society

Hctor Hidalgo Olate. M.V. M.Sc.


Diego F. Montecino Latorre
Licenciado en Ciencias Veterinarias y Pecuarias
Universidad de Chile.