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) en el oriente de
Venezuela
Endophytic fungi in mango Haden (Mangifera indica L.) grown at Venezuela eastern
RESUMEN
Se presentan los resultados de la distribucin organogrfica (ramas, hojas, inflorescencias y frutos) de hongos endfitos en
plantas de mango Haden en un ciclo de produccin. El diagnstico se realiz en cuatro plantaciones comerciales ubicadas
en la regin oriental de Venezuela. Los hongos se recuperaron empleando la tcnica de la triple esterilizacin. Todos los
hongos identificados son reconocidos fitopatgenos del mango. Las siguientes especies fueron identificadas: Fusarium
decemcellulare, Lasiodiplodia theobromae, Pestalotiopsis sp., Cladosporium sp. y Colletotrichum gloeosporioides. La
distribucin de L. theobromae y Cladosporium sp. fue continua y sistemtica, sin registrar variaciones a lo largo del
perodo, detectndose tanto en rganos vegetativos como reproductivos. F. decemcellulare y Pestalotiopsis sp. fueron
recuperados en rganos vegetativos. C. gloeosporioides fue aislado de los pednculos de las frutas. Conidias de L.
theobromae y Cladosporium sp. fueron detectadas dentro de las anteras junto con los granos de polen. Estos resultados
indican que la colonizacin endoftica por hongos comnmente patgenos puede representar una importante ruta para el
desarrollo de enfermedades relevantes en el cultivo del mango Haden como son la muerte regresiva, antracnosis y escoba
de brujas ocasionadas por L. theobromae, C. gloeosporioides y F. decemcellulare, respectivamente.
ABSTRACT
In this work is presented the distribution on mango Haden trees (branches, leaves, flowers and fruits) of endophytic fungi
during a production cycle. The diagnosis was made at four mango Haden commercial orchards located at eastern region of
Venezuela. The fungi were recorded employing triple sterilisation specific method for endophytes fungi. All the isolated
fungi are recognized pathogens of mango. The following species were identified Fusarium decemcellulare, Lasiodiplodia
theobromae, Pestalotiopsis sp., Cladosporium sp. and Colletotrichum gloeosporioides. The distribution of L. theobromae
and Cladosporium sp. was continuous and systematic, without registering variations interphases as much detecting on
vegetative as reproductive organs. F. decemcellulare and Pestalotiopsis sp. were recovered in vegetative organs. C.
gloeosporioides was isolated in fruits pedicels. L. theobromae and Cladosporium sp. conidia were even detected within
anthers along with the pollen grains. These results it is come off that the endophytic colonization is an important route for
the development of diseases in the mango Haden as dieback or decline, anthracnose and floral malformation cause by L.
theobromae, C. gloeosporioides y F. decemcellulare, respectively.
mercados nacionales e internacionales (Leal y Aviln, interfieren negativamente en la produccin del mango
1997). en Venezuela (Aviln et al., 1992; Rondn et al.,
1983).
En 1951 se inici la introduccin de varios
cultivares de mango injertado provenientes de Florida Es conocida la presencia de una micobiota que
(U.S.A), incluyendo plantas del cultivar Haden, para permanece en los tejidos de sus plantas hospederas
conformar la coleccin de materiales genticos del sin causarle ningn tipo de enfermedad, esta
Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias micobiota est conformada por hongos sistmicos
(CENIAP-FONAIAP) en la ciudad de Maracay donde denominados endfitos (Saikkonen et al., 1998).
comenzaron a ser evaluados sistemticamente, Los espacios intercelulares y las conexiones
sirviendo adems como material de propagacin. En apoplsticas son el principal nicho de estos hongos.
la dcada de los 80 se observ la expansin del Los nutrientes que por los haces vasculares circulan le
cultivo del mango en el oriente de Venezuela, brindan el alimento necesario para su desarrollo
prevaleciendo en el nimo de muchos productores de (Allen et al., 1999).
esta regin el establecimiento de plantaciones
comerciales con variedades injertadas de las cuales La definicin original de los hongos endfitos
distingui Haden tanto por sus excelentes como aquellos microorganismos no agresivos que
cualidades de palatabilidad como por las referencias viven dentro de los tejidos vegetales se ha ampliado
de su alta productividad. Transcurridos diez aos de para incluir aquellos microorganismos que en alguna
establecidas las plantaciones, los productores etapa de su ciclo de vida permanecen asintomticos
aspiraban cosechar volmenes importantes de frutos dentro del hospedero (Petrini, 1986, 1991).
considerando que a esta edad las plantaciones se
encontraran en la fase de plena produccin de su Diversos estudios demuestran que en ciertas
ciclo de vida (Aviln et al., 1992); sin embargo, las ocasiones la condicin saproftica del hongo endfito
expectativas de los productores venezolanos de que habita en especies arbreas, se trasmuta en
mango Haden se vieron frustradas por los bajos efectos negativos cuando su hospedero presenta
niveles de produccin registrados en sus plantaciones desrdenes nutricionales o estrs hdrico
los cuales resultaban notablemente inferiores a los convirtindose en patgenos (Schulz y Boyle, 1999;
10.000 kg/ha, que es el valor promedio en los Schulz et al., 1999). De all que muchas de las
principales pases productores de la franja tropical especies de hongos endfitos reportados sean tambin
(Galn, 1999). Segn datos tomados del MAC (1997) reconocidos fitopatgenos. Qu factor es
y de BOLPRIAVEN (2009) que se presentan en el
Cuadro 1, puede observarse como a partir del ao
2001 los volmenes de produccin y la superficie Cuadro 1. Estadsticas de produccin del rubro mango en
Venezuela (1992-2006).
cosechada de mango en Venezuela se reducen en casi
un 50 %. Estas cifras dan cuenta que si bien los
Ao Volmenes de Superficie Rendimientos
rendimientos se han mantenido constantes aunque
Produccin Cosechada (kg/ha)
bajos, tal cada en los volmenes de produccin ha
(Tm) (ha)
devenido por reduccin en la superficie cosechada, lo
1992 562500 141750 8847
que permite inferir que un importante nmero de
1993 510786 128718 8095
plantaciones han podido ser eliminadas o
abandonadas por su baja productividad. 1994 546313 137671 8730
1995 534056 134582 8971
1996 545968 137584 9171
Un estudio de la problemtica del cultivo del
1997 569060 143403 9329
mango Haden en Venezuela sealan al escaso
1998 540702 136257 8773
cuajado de los frutos, la formacin de frutos
1999 525635 132460 8783
partenocrpicos y severas afecciones fitopatolgicas
2000 516913 130262 8408
como las principales causas de los bajos rendimientos
2001 297548 74982 5093
(Rodrguez y Morales, 2006).
2002 291897 73558 5095
2003 272476 68664 4729
Enfermedades fungosas como agallas o escoba
2004 258520 65147 4711
de brujas, antracnosis y declineo han sido reportadas
2005 ND 74941 5558
como las principales afecciones fitopatolgicos que
2006 ND 74426 5826
determinante para que un hongo inicie un proceso en la fase de fructificacin a razn de 3 rganos/punto
infectivo o una colonizacin endoftica ?, es una cardinal/planta/fase.
interesante pregunta tanto para fitopatlogos como
fisilogos vegetales (Zabalgogeazcoa, 2008). Anlisis microbiolgicos
Plantacin Tallo (yemas y entrenudos) Hojas (lminas foliares) Flores (gineceos y Frutos (pulpa y
anteras) pednculo1)
Fusarium decemcellulare
La Gloria
Cladosporium sp. - - -
La Lomita Cladosporium sp. L. theobromae Cladosporium sp -
Lasiodiplodia theobromae L. theobromae Colletotrichum .
Rabanalito L. theobromae
Pestalotiopsis sp. gloeosporioides1
F. decemcellulare
Sharom Cladosporium sp -
Cladosporium sp -
Revista UDO Agrcola 9 (2): 393-402. 2009 396
Morales Rondn y Rodrguez. Micobiota endoftica asociada al cultivo del mango Haden en el oriente de Venezuela
enfermedad en ninguna de las plantaciones evaluadas, observando una influencia de las condiciones
a diferencia de muchas otras ubicadas en la ambientales y fisiolgicas para el desarrollo de la
altiplanicie de Maracaibo donde est severamente enfermedad despus de la inoculacin (Noriega et al.,
presente esta enfermedad (Morales y Rodrguez, 1999).
2006). Otras especies del gnero Fusarium han sido
identificadas como agentes causales de tal L. theobromae (Figura 2) fue detectado slo en
enfermedad. Aislamientos hechos en plantas enfermas 2 plantaciones del oriente del pas (Cuadro 2),
han permitido identificar a F. subglutinans, F. aislndose en un 2,33 % del total de muestras
moliniforme y F. sacchari, como agentes causales analizadas. Result persistente como endfito tanto en
(Ploetz, 1993; Summanwar et al., 1966; Varma et al., la fase vegetativa como reproductiva de las plantas.
1974). En un estudio realizado en mango cv Keitt se En su distribucin organogrfica se encontraron
aisl F. subglutinans como agente causal de agallas diferencias altamente significativas (F=14,83;
en las panculas (Ploetz, 1993); se concluy que para p=0,001***). Se hizo frecuente con un 52,94 % en las
el desarrollo de la enfermedad era necesario que la hojas, con un 41,80 % en los entrenudos y yemas; y
poblacin del hongo en condiciones endofticas con una baja frecuencia 5,26 % en los rganos
alcanzara un umbral de infestacin requerido para el florales. Conidios de esta especie fueron detectados
desarrollo de los sntomas. Igualmente, un estudio dentro de las anteras junto con los granos de polen
realizado en plantaciones de mango Haden en (Figura 3), lo que permite inferir una va adicional de
Mxico identific a F. subglutinans como agente propagacin. Esta ocurrencia tambin se registr en
causal de agallas y con la capacidad de permanecer rganos florales de mango Haden cultivado en la
asintomticamente en las plantas como endfito Planicie de Maracaibo (Morales y Rodrguez, 2006).
(Noriega et al., 1999). Los autores de este trabajo Estos resultados ubican a L. theobromae como el
indicaron adems la obtencin de resultados confusos hongo endfito de ms amplia distribucin, ubicuidad
al procurar completar los postulados de Kch, y frecuencia en las plantaciones de mango Haden
Figura 1. Macroconidia de Fusarium decemcellulare aislado de ramas de apariencia sana de mango Haden (x400).
del pas (Morales, 2002). L. theobromae ha sido Pestalotiopsis sp. (Figura 5) fue aislado como
sealada como el agente causal de la enfermedad endfito en un 0,39 % de todas las muestras
denominada muerte regresiva o declineo en analizadas, siendo detectado slo en una de las fincas
mango en diversos pases productores como Puerto evaluadas (Cuadro 2). En cuanto a su distribucin
Rico (Alvarez y Lpez, 1971), El Salvador (Acua y organogrfica se encontraron diferencias altamente
White, 1977) y Malasia (Mabbett, 1998). En Florida significativas (F=11,214; p=0,004**) debido a que se
se reporta la misma asociacin entre esta enfermedad aisl nicamente de los entrenudos y yemas de las
y L. theobromae aunque no exclusiva sino en ramas. Este gnero ha sido reportado como agente
compaa de otros hongos (Ploetz et al., 1996). Ploetz causal de manchas grises en hojas y puntas de ramas
y Prakash (1997) reportaron la imposibilidad de en mango y merey, aunque esta enfermedad no se
reproducir los sntomas en condiciones de inoculacin considera de relevancia (Mabbett, 1998). Ha sido
artificial, por lo que se asume que este hongo se aislado como endfito a partir de hojas, puntas de
mantiene como endfito e intensifica su ataque ramas, inflorescencias y pedicelos en plantas de
cuando las plantas estn en estado de debilidad. En la mango (Johnson et al., 1992). Igualmente se ha
India tambin reconocen la trascendencia de la encontrado como endfito en plantaciones de pino,
colonizacin endoftica de este hongo en el posterior donde produce un compuesto anticancergeno del tipo
desarrollo de enfermedades postcosecha en los frutos taxol (Strobel et al., 1997).
de mango (Mascarenhas et al., 1995). En este estudio
no se observaron sntomas de muerte regresiva en Cladosporium sp. (Figura 6) fue detectado en
ninguna de las plantaciones evaluadas. tres de las plantaciones evaluadas en el oriente del
pas (Cuadro 2). Su ocurrencia se determin en un
C. gloeosporioides (Figura 4) fue aislado en un 3,10 % del total de muestras analizadas, de las cuales
4,26 % de las muestras estudiadas, provenientes de
una sola de las fincas evaluadas (Cuadro 2). Se
encontraron diferencias significativas en su
distribucin organogrfica (F=7,493; p=0,024*). El
mismo fue detectado como endfito solo en los
pednculos de algunos frutos ya hechos y sin
sntomas de antracnosis. Esta enfermedad del
mango cuyo agente causal es C. gloeosporioides,
constituye una de las ms importantes a nivel mundial
debido a que afecta severamente tanto rganos
vegetativos como reproductivos y ocasiona
importantes prdidas postcosecha al causar pudricin
en los frutos (Aviln et al., 1992; Litz, 1997;
Mabbett, 1998; Galn, 1999); de all que su control
tanto pre como post-cosecha amerite especial
Figura 5. Conidias de Pestalotiopsis sp. aislado de ramas
atencin.
de apariencia sana de mango Haden (x400).
Figura 4(a,b). Acrvulos (a) y Conidias (b) de Colletotrichum gloeosporioides aislado de pednculos de mango Haden
(x400).
Revista UDO Agrcola 9 (2): 393-402. 2009 398
Morales Rondn y Rodrguez. Micobiota endoftica asociada al cultivo del mango Haden en el oriente de Venezuela
58,93 % correspondieron a rganos florales (gineceos (Johnson et al., 1992), lo cual soporta su
y anteras) y 41,07 % a entrenudos y yemas; identificacin como tal.
obtenindose as diferencias significativas en esta
distribucin organogrfica (F=7,07; p=0,029*). Fue el Las observaciones antes expuestas indican la
nico hongo que prevaleci consistentemente en la ocurrencia de hongos en condicin endoftica; as
fase reproductiva. Al igual que L. theobromae, como una distribucin organogrfica que sigue un
conidios de este hongo fueron detectados dentro de patrn de colonizacin sistemtico y continuo,
las anteras junto con los granos de polen (Figura 7). debido a que los hongos recuperados no son aislados
Cladosporium spp. no han sido reportadas hasta el de algn rgano en particular (excepto Pestalotiopsis
presente como patgenos importantes del mango, sino sp.). Observaciones de este tipo se han registrado para
mas bien como oportunistas. De hecho, es conocida algunas especies caducifolias donde se ha hallado un
su presencia cosmopolita en distintos rganos de las patrn de distribucin espacial extendido de su
plantas superiores y materiales de origen vegetal tanto micobiota endfita (Sahashi et al., 1999).
como parsito como saprobio (Barnett y Hunter,
1972) siendo reconocido como un importante El conocimiento de la fenologa del cultivo es
contaminante de ambientes y medios de cultivo. No muy importante para el diagnstico debido a que la
obstante, la especie C. cladosporioides ya ha sido susceptibilidad del cultivo al dao causado por
reportada como endfito de mango en Australia patgenos puede variar de acuerdo con su estado de
desarrollo. Durante el desarrollo vegetativo, la mayor
parte de la energa de la planta se dirige al follaje. En
este perodo, el dao por hongos patgenos al rea
foliar no es tan crtico, porque la planta tiene
tolerancia a la prdida de hojas y capacidad para
renovarlas recuperando as el tejido fotosinttico
perdido. Sin embargo, infecciones que arriben a la
etapa reproductiva pueden devenir en enfermedades,
debido a que la energa de la planta est dirigida hacia
la floracin y fructificacin, y su sistema de defensa
est disminuido pudindose originar as ms riesgos
de prdidas en la produccin (Ploetz y Prakash,
1997). De all la importancia de monitorear estos
procesos a lo largo de una escala de tiempo
considerable, pues representan una clave para la
comprensin de las pautas ecofisiolgicas en la
interaccin husped-hospedero, y para determinar la
fase crtica en la que los huspedes dejan de ser
Figura 6. Macro y microconidias de Cladosporium sp.
Aislado de flores de mango Haden (x400).
endfitos para convertirse en patgenos.
CONCLUSIONES
- La presencia de F. decemcellulare como endfito Aviln, L.; F. Leal y D. Bautista. 1992. Manual de
indica que debern mantenerse importantes fruticultura. 2da. edicin. Editorial Amrica,
controles sanitarios y excelentes condiciones de Caracas, Venezuela.
riego y fertilizacin para evitar la aparicin de
escoba de brujas en las plantaciones del oriente Barnett, H. and B. Hunter. 1972. Illustrated genera of
del pas considerando que esta especie es el agente imperfect fungi. Burgess Publishing Company,
causal de esta severa enfermedad. USA. 241p.
Allen, E.; A. Eom, Z. Maynard, L. Meja and R. Food and Agriculture Organization (FAO). 2006.
Gallery. 1999. Sustainable cocoa the fungal Statistical Production Yearbook 2005-2006. Food
community component. A contributed integrated and Agriculture Organism of United Nations
pest management paper. Smithsonian Tropical (ONU). Roma. www.fao.org. Ultima visita
Research Institute (Panam). 20/01/2009.
Alvarez, L. and J. Lpez. 1971. Gummosis, dieback Galn-Saco, V. 1999. El cultivo del mango.
and fruit rot disease of mango (Mangifera indica L.) Ediciones Mundi-Prensa, Madrid.
caused by Botryodiplodia theobromae in Puerto
Rico. J. Agric. Univ. of Puerto Rico 55: 435-450. Gantner, A. 1974. The natural classification of the
fungi. Straus & Cramer, Germany.
Hoyos, J. 1994. Frutales en Venezuela. Fundacin La Noriega, D.; D. Tliz, G. Mora, J. Rodrguez, E.
Salle, Caracas, Venezuela. Zavaleta, G. Otero and C. Campbell. 1999.
Epidemiology of mango malformation in Guerrero,
Johnson, G.; A. Cooke, A. Mead and I. Wells. 1991. Mxico, with traditional and integrated
Stem end rot of mango in Australia: causes and management. Plant Disease 83 (3): 223-228.
control. Acta Hort., 219: 288-295.
Okane, I.; A. Nakagiri and T. Ito. 1998. Endophytic
Johnson, G.; A. Mead, A. Cooke and J. Dean. 1992. fungi in leaves of ericaceous plants. Can. J. Bot., 76:
Mango stem end rot pathogens - Fruit infection by 657-663.
endophytic colonisation of the inflorescence and
pedicel. Annals Appl. Bio. 120: 225-234. Petrini, O. 1986. Taxonomy of endophytic fungi of
aerial plant tissues. p. 175-187. In: N. Fokkema y J.
Leal, F. y L. Aviln. 1997. Situacin de la fruticultura Van den Heuvel (Eds.). Microbiology of the
en Venezuela: un anlisis. Rev. Fac. Agron. UCV Phyllosphere. Cambridge, University Press, UK.
(Venezuela), 23 (1):1-30.
Petrini, O. 1991. Fungal endophytes of tree leaves. p.
Lim, T. and K. Khoo. 1985. Disease and disorders of 179-197. In: J.H.Andrews y S.S. Hirano (Eds.).
mango in Malasya. Tropical Press, Kuala Lumpur Microbial ecology of leaves. Springer Verlag, New
(Malasya). York.
Litz, R. 1997. The mango. CAB International, USA. Ploetz, R. 1993. Distribution and Prevalence of
Fusarium subglutinans in mango trees affected by
Mabbett, T. 1998. Plagas y enfermedades del mango. malformation. Can. J. Bot. 72:7-9.
Agricultura de las Amricas, Mayo/Junio: 8-13.
Ploetz, R.; D. Benscher, A. Vazquez, A. Colls, J.
Manicom, B. 1989. Blossom malformation of mango. Nagel and B. Schaffer. 1996. A re-evaluation of
S. Afr. Mango Growers Assoc. Year Book, 10: 11- mango decline in Florida. Plant Disease 80: 664-
12. 668.
Mascarenhas, P.; A. Behere, A. Sharma and S. Ploetz, R. and O. Prakash. 1997. Foliar, floral and
Padwal-Desai. 1995. Post-harvest spoilage of soilborne diseases, p. 54-85. In: Litz, R (Ed). The
mango (Mangifera indica) by Botryodiplodia Mango. CAB International, USA.
theobromae. Mycol. Res., 100 (1): 27-30.
Ribiero, I. 1980. Seca de mangueira. Agentes causais
Ministerio de Agricultura y Cra (MAC). 1997. e estudio da molesta. In: Resmenes del I Simpsio
Anuario Estadstico Agropecuario aos 1961-1997, Brasiliero sobre a cultura de mangueira. Sociedad
Tomos del 1 al 36. Caracas, Venezuela. Brasileira de Fruticultura, Jaboticabal, Brasil.
Morales, V. y M. Rodrguez. 2006. Hongos endofitos Rondn, A.; R. Solrzano y M. Materan. 1983.
en plantaciones de mango Haden de la Planicie de Agallas o escobas de bruja en mango (Mangifera
Maracaibo, Venezuela. Rev. Fac. Agron. (LUZ). 23 indica L) en Venezuela. Agron. Trop. (Venezuela),
(3): 273-284. 33(1-6): 163-176.
Nelson, P.; T. Toussoun and W. Marasas. 1983. Sahashi, N.; T. Kubono, Y. Miyasawa and S. Ito.
Fusarium species: an illustrated manual for 1999. Temporal variations in isolation frequency of
identification. The Pennsylvania State University endophytic fungi of Japanese beech. Can. J. Bot.,
Press, USA. 77: 197-202.
Saikkonen, K.; S. H. Faeth, M. L. Helander and T. J. Strobel, G.; W. Hess, J. Li, E. Ford, J. Sears, R. Sidhu
Sullivan. 1998. Fungal endophytes: a continuum of and B. Summerell. 1997. Pestalotiopsis guepinii, a
interactions with host plants. Annual Rev. Ecol. taxol-producing endophyte of the Wollemi Pine
Syst. 29:319-343. (Wollemia nobilis). Aust. J. Bot., 45: 1073-1082.
SAS Institute. 2000. SAS users guide: statistics. Summanwar, A.; S. Raychaudhuri and S. Phatak.
Version 8.11. Statistics American Society, Inc. 1966. Association of the fungus Fusarium
USA. moniliforme Sheld. with the malformation in mango
(Mangifera indica L). Indian Phytopathol., 19: 227-
Schaffer, B.; K. Larson, G. Snyder and Ch. Sanchez. 228.
1988. Identification of mineral deficiencies
associated with mango decline by DRIS. Hort Sutton, B. C. 1980. The coelomycetes: fungi
Science 23 (3): 617-619. imperfecti with pycnidia, acervuli and stromata.
CAB, England.
Schulz, B. and C. Boyle. 1999. Influence of
colonization of the apoplast by endophytic fungi on Varma, A.; V. Lele, S. Raychauduri, A. Ram and A.
the nutrient status of the plant host. In: The apoplast Sang. 1974. Mango malformation: a fungal disease.
of higher plants: compartment for storage, transport Phytopathology, 79: 254-257.
and reactions. Institute of Microbiology, Technical
University of Braunschweig (Alemania). Washington, W.; S. Steward and V. Hood. 1999.
Phomopsis castanea a seed-borne endophytic in
Schulz, B.; A. Rmmert, U. Dammann, H. Aust and Chesnut trees. Aust. J. Bot., 47: 77-84.
D. Strack. 1999. The endophyte-host interaction: a
balanced antagonism?. Mycol. Res. 103 (10): 1275- Zabalgogeazcoa, I. 2008. Review. Fungal endophytes
1283. and their interaction with plant pathogens. Spanish
J. Agric. Research., 6: 138-146.