Tendencias en el estudio del cerebro de los batoideos (Chondrichthyes)

Hctor M. Montes-Domnguez

Resumen

Los elasmobranquios son uno de los grupos basales de los vertebrados, de los cuales se ha

tomado como modelo a Squalus acanthias que tienen un cerebro relativamente sencillo. Sin

embargo, una serie de estudios sobre el cerebro de este grupo, han demostrado que la relacin

peso del cuerpo peso del cerebro, es similar a la reportada para algunos grupos de aves y

mamferos. Los batoideos ms especializados tienen una organizacin telenceflica muy

compleja, caracterizada por una hipertrofia y por una migracin celular que reduce los

ventrculos laterales a meros vestigios. Hay tres morfotipos principales de cerebros. El primero

incluye a los Rajiformes y Torpediniformes, los cuales presentan telencfalos pequeos cuya

divisin del telencfalo a veces no es evidente, con cerebelos simtricos poco foliados. El

segundo grupo, formado por urolfidos, potamotrignidos y dasitidos tienen telencfalos ms

desarrollados con la divisin posterior del ncleo central ms pequea que la anterior y los

cerebelos que estn perdiendo la simetra, presentan una foliacin moderada. El tercer grupo

formado por los miliobatoideos presentan los telencfalos ms grandes con una divisin posterior

del ncleo central muy grande y los cerebelos asimtricos son altamente foliados. El cerebro

pude ser una herramienta importante para el estudio de la filogenia de este grupo; sin embargo, en

ocasiones se puede ver alterada por la complejidad del hbitat y el estilo de vida de las especies.

Adems, a lo largo de la ontogenia de un organismo hay variaciones en el tamao de los

pednculos olfatorios, bulbos olfatorios y mesencfalo; adicionalmente el corpus cerebelar puede

presentar variaciones dentro de la misma especie. Pese a que existen diversos estudios sobre la

morfologa del encfalo de batoideos que demuestran la complejidad del mismo, an queda

mucho por investigar.

Palabras clave: Elasmobranchii, Batoideos, Rajiformes, Myliobatiformes, cerebro.

Abstract

Key words: Elasmobranchii, Batoideos, Rajiformes, Myliobatiformes, brain.

Introduccin

Los tiburones, rayas y quimeras forman parte de la Clase Chondrichthyes, un grupo exitoso de

peces mandibulados que se caracteriza por tener un esqueleto cartilaginoso con una calcificacin

de forma prismtica. El esqueleto drmico consiste de dentculos (escamas placoideas) y los

dientes, que no estn fusionados a las mandbulas son reemplazados serialmente (Nelson, 2006).

Los condrictios muestran una gran diversidad morfolgica durante la mayor parte de su historia

evolutiva. Su tamao es grande en comparacin con la mayora de los peces seos y la longitud

mxima promedio de los tiburones actuales es alrededor de 1.5 m (Compagno, 1981); se estima

que ms de 100 especies de elasmobranquios alcanzan un peso mximo de al menos 70 Kg. Los

tiburones y las rayas actuales ms grandes pueden pesar dos toneladas o ms (Compagno, 1990).

Como depredadores los condroictios tienen una posicin importante dentro los ecosistemas

acuticos e influyen en el equilibrio y diversidad de los ecosistemas. De acuerdo con Collin

2012) no se conocen especies herbvoras y se encuentran generalmente en lo alto de la cadena

alimenticia. Han existido por ms de 400 millones de aos y representan los primeros estados de

la evolucin de los peces mandibulados.

La clase Chondrichthyes se divide en dos grupos: los Holocephalii que incluyen a las quimeras y

los Elasmobranchii que contiene a todas las especies de tiburones y rayas. Los tiburones actuales

y rayas son principalmente peces marinos, pero tambin habitan en ros y estuarios de agua dulce.

De acuerdo con Welton y Farish (1993), su mayor diversidad se encuentra en las aguas templadas
y tropicales y habitan en todo el mundo a lo largo de todas las latitudes y en profundidades que

van de zonas intermareales hasta abisales. Con base en los trabajos de Weigmann, (2016), los

taxones actuales de elasmobranquios incluyen 16 rdenes, 61 familias, 199 gneros y

aproximadamente 1188 especies, de las cuales 630 son rayas.

Anteriormente se pensaba que el cerebro de los vertebrados no mamferos representaban etapas

previas hacia la evolucin del cerebro de los mamferos (Northcutt, 1977). Debido a esto muchas

caractersticas del cerebro de los elasmobranquios fueron considerados primitivos, ya que

Squalus acanthias, que presenta un cerebro relativamente sencillo, era considerado como el

modelo tpico del cerebro de los elasmobranquios. Ahora se sabe que su cerebro no es tan simple

como se supona, ya que las especies ms derivadas de elasmobranquios poseen cerebros

relativamente grandes y sistemas sensoriales complejos.

Con base en los trabajos de Northcutt (1978), se sabe que el cerebro de las quimeras aunque es

similar al de los elasmobranquios, difiere en algunos caracteres. Todas las quimeras al igual que

los elasmobranquios poseen bulbos olfatorios, los cuales surgen directamente del telencfalo, en

tanto que en los elasmobranquios surgen lateralmente como ensanchamientos de los tractos

olfatorios. Por otra parte las quimeras carecen de formaciones paliales que conecten a los

hemisferios telenceflicos y de una especializacin telenceflica denominada ncleo central, lo

que es caracterstico de elasmobranquios. En el caso de los elasmobranquios, tanto los tiburones

como las rayas muestran un amplio rango de variacin.

Todos los batoideos poseen una organizacin telenceflica y dienceflica muy compleja similar a

la de los tiburones galeomorfos (Nortkcutt, 1977, 1978). Sin embargo, se observa que los

Rajiformes y los Torpediniformes tienen un cerebelo sencillo sin foliacin, mientras que los

Myliobatiformes (Figs. 1 y 2) han evolucionado independientemente con cerebros grandes y

cerebelos complejamente foliados, cuya asimetra, de acuerdo con Nortkcutt (1977, 1978) es

paralela a la de los tiburones carcarnidos y esfrnidos.

Cerebro de peces batoideos

Al igual que el resto de los vertebrados el cerebro de los batoideos, est formado por cinco

vesculas cerebrales: telencfalo, diencfalo, mesencfalo, cerebelo y mdula oblongada (Figs. 1

y 2). El tamao del telencfalo de los batoideos vara considerablemente; en Rajiformes y

Torpediniformes, que constituye entre el 37% del volumen total del cerebro, en los dasitidos el

53%, en Aetobatus narinari ms del 60% (Linsey et al, 2008) y en Mobula japanica el 61% (Ari,

2011).

De acuerdo con Northcutt (1977), los batoideos tienen una organizacin telenceflica muy

compleja, que se caracteriza por una hipertrofia y por una migracin celular que reduce los

ventrculos laterales a meros vestigios. El telencfalo est dividido en un ncleo central anterior y

posterior. En las especies menos especializadas como torpediniformes no se observa est divisin

(Fig. 1). En los miliobatoideos basales est divisin es muy clara y el ncleo central posterior es

relativamente pequeo, sin embargo en los miliobatidos ms derivados como Aetobatus,

Rhinoptera y Mobula el ncleo central posterior es igual o mayor que el anterior (Fig. 2).

El diencfalo, se extiende ventralmente, caudal al telencfalo, consiste de tres divisiones:

epitlamo, tlamo e hipotlamo. En la regin ventral se observan los lbulos del infundbulo y la

hipfisis (Northcutt, 1977, 1989; Walker y Sherman, 2001).

El mesencfalo, tambin llamado cerebro medio, est formado por un tegmentum y un tectum

mesenceflicos. El tegmentum, caudalmente se contina con la placa basal romboenceflica. El

tectum forma el techo del mesencfalo, que es largo y se diferencia en los lbulos pticos o

lbulos bilaterales (Smeets, 1989); el tamao de estos puede variar en las diferentes especies

(Northcutt, 1989) o a lo largo de la ontogenia de los organismos (Lisney et al., 2007).

El cerebelo est formado por un corpus cerebelar medial impar, y en posicin lateral las

aurculas. Estas ltimas se componen de una hoja superior y una inferior, que son pliegues de

tejido, los cuales estn separados del corpus por un surco auricular (New, 2001). Aunque el

corpus y las aurculas forman en conjunto el cerebelo, el aumento en el tamao del corpus y su

complejidad no va a la par de las aurculas. Se ha visto que en miliobatoideos el corpus es mucho

ms grande que las aurculas, comparado con la raya Raja. De acuerdo con New (2001) esto

indica que hay una independencia funcional de estas estructuras.

El cerebelo ha tomado gran inters en el estudio del cerebro de los batoideos, ya que es una de en

las estructuras que presenta mayores variaciones interespecficas. En los grupos basales como

Rajiformes y Torpediniformes (Smeets, 1989; Montes et al., 2014) el cerebelo presenta simetra

bilateral (Fig. 1). En otras especies de rayas como Urobatis jamaicensis (Walker y Sherman,

2001) y Dasyatis sabina (Puzdrowski y Leonard, 1992) el cerebelo comienza a perder la simetra

y est formado principalmente por tres lbulos. En especies ms avanzadas como Aetobatus,

Rhinoptera y Mobula el cerebelo pierde totalmente la simetra y est formado por numerosas

vesculas (Fig. 2). Ari (2011) ha reportado esta condicin para Mobula japanica. Es importante

mencionar que en los grupos ms especializados de batoideos se observa que conforme aumenta

la complejidad y el nmero de vesculas del cerebelo, tambin aumenta el grado de foliacin

cerebelar.

La mdula oblongada es la extensin rostral de la mdula espinal y es la estructura ms

conservada del cerebro. En regin dorsal de la mdula oblongada se observan dos lbulos, los

ncleos octavolateralis dorsal y medial que se superponen a la fosa romboidea. Estos ncleos

reciben informacin electrosensorial, auditiva y de lnea lateral (Northcutt, 1989; Hofmann,

1999).
Adems, de las partes del cerebro antes mencionadas, solamente en el grupo de los

Torpediniformes se encuentra una estructura nica: la vescula elctrica, la cual de acuerdo con

Smeets (1989) est extraordinariamente desarrollada en Torpedo, en tanto que en Diplopatis

ommata es relativamente pequea (Fig. 1).

Dentro de las metodologas que se han utilizado para el estudio del cerebro una de las ms

comunes es la relacin del peso del cerebro-peso del cuerpo. Este tipo de relacin es considerada

por Northcutt (1977) como una medida importante de la evolucin del cerebro. Para facilitar la

comparacin de esta en diferentes especies, se han usado las relaciones alomtricas, obtenindose

coeficientes alomtricos, los cuales son una medida de la tasa de cambio en el peso o volumen

del cerebro con respecto a un cambio dado del peso o volumen del cuerpo. Los primeros trabajos

sobre coeficientes alomtricos fueron realizados por Northcutt (1977, 1978) encontrando que los

elasmobranquios poseen grandes cerebros comparables a los de algunas aves y mamferos

(Figura 3). Aun cuando los coeficientes alomtricos de los elasmobranquios son altos

comparados con los de otros vertebrados, no todas las rayas poseen coeficientes alomtricos

altos. Por ejemplo en el Torpedo marmorata es de 0.491 (Bauchot et al., 1976), en tanto que en

Mobula japanica es de 1.3 (Ari, 2011). Como se mencion anteriormente la proporcin que

ocupa el cerebro dentro de la bveda craneal vara con la talla, por ello, se considera que es

importante reevaluar la relacin peso del cuerpo peso del cerebro, ya que esta podra ser

diferente dependiendo de la talla del organismo.

Para determinar la complejidad del cerebelo y poder comparar la foliacin en las diferentes

especies Yopak et al., (2007) proponen un ndice de foliacin, que es un mtodo descriptivo

visual que clasifica la foliacin del cerebelo en una escala del 1 a 5. Este mtodo lo validaron

mediante un programa (Sigma Scan) de anlisis de imagen que cuantifica la longitud, la

profundidad y el nmero de pliegues en el cerebelo. De acuerdo con las especies de batoideos con
las que trabajaron encontraron que Urolophus cruciatus tiene el ndice de foliacin ms bajo, en

tanto que Hymantura fai tiene un ndice de foliacin 5 (Lisney et al., 2008).

Variacin intraespecfica del cerebro de los batoideos

Las variaciones que muestra el cerebro de los batoideos durante su desarrollo han sido poco

estudiadas. Smeets (1989) menciona que la longitud de los pednculos olfatorios vara con la

talla del organismo. De modo que en especies que alcanzan tallas grandes como Dasyatis

americana la longitud de los pednculos en organismos maduros sexualmente puede variar

mucho con respecto a los organismos que alcanzan las tallas mximas (Fig. 4).

El porcentaje que ocupa el cerebro dentro de la bveda craneal vara con la talla, de modo que en

organismos de tallas pequeas los cerebros son ms grandes en tanto que en las tallas ms

grandes los cerebros son ms pequeos, en relacin a la longitud de la bveda craneal (Fig. 4).

Lisney et al., (2007) trabajaron con siete especies de elasmobranquios, incluyendo a la raya

Dasyatis kuhlii, encontraron en general, que el tectum ptico es relativamente mayor en

organismos juveniles, en tanto que en organismos adultos el tamao de los bulbos olfatorios

aumenta, lo que sugiere que en juveniles la visin es ms importante que el olfato y viceversa en

adultos.

Puzdrowski y Leonard (1992) y Puzdrowski y Gruber (2009) encontraron que en Dasyatis sabina

el lbulo medio del cerebelo puede estar ubicado a la derecha, a la izquierda o localizarse sobre la

lnea media. Esta distribucin no est relacionada ni con el sexo ni con la talla de los organismos.

En Hymantura schmardae (Fig. 5) se observa una condicin similar, pero los lbulos anterior y

medio son los que cambian de ubicacin. Es muy probable que esta variacin en los lbulos del

cerebelo, se presente en otras especies de batoideos como urotrygonidos, potamotrigonidos y

otras especies de dasitidos; sin embargo, no hay estudios al respecto.

Desarrollo del cerebro de elasmobranquios

Se han publicado diversos trabajos en los que se presentan esquemas de diferentes grupos de

elasmobranquios (Myagkov, 1986; Northcutt, 1977,1978; Smeets, 1989; Hofmann y Northcutt,

2012; Montes et al., 2014; Fontanelle y Carvalho, 2051) o fotografas (Schweitzer y

Notarbartolo-Di-Sciara, 1986; Ari, 2011) en los que se observa diferentes grados de complejidad.

De acuerdo con Northcutt (1977) los cerebros de los tiburones exhiben un amplio rango de

variacin; sin embargo, hay dos patrones de desarrollo principales. En los hexanchiformes,

escualiformes y a los pristioforiformes, en los que el corpus cerebelar no est foliado, el tectum

ptico est expuesto dorsalmente y el telencfalo est pobremente desarrollado. En cambio en los

galeomorfos el corpus cerebelar est foliado y presenta una hipertrofia que conduce a la simetra

en muchas familias, el tectum ptico est cubierto por el cerebelo y hay hipertrofia en el

telencfalo.

Butler (2009) propone algo similar y menciona que hay dos tipos de cerebros. El cerebro tipo I,

que se caracteriza por presentar relativamente poca migracin de las neuronas lejos de la

superficie ventricular y una citoarquitectura simple. Este tipo de cerebro incluye a los

escuatinomorfos y a los escualomorfos. El cerebro tipo II exhibe un mayor nmero de neuronas y

una substancial migracin de la mayora de las neuronas lejos de la superficie ventricular y una

citoarquitectura relativamente compleja. Dentro de este tipo de cerebro se encuentran los

galeomorfos y a las rayas.

Dentro de los Myliobatiformes se encuentran las rayas ms avanzadas y especializadas y de

mayor tamao, de acuerdo con Northcutt (1977), sus cerebros parecen haber evolucionado

independientemente, con grandes telencfalos y complejos cerebelos foliados (Figura 2).

Hofmann y Northcutt (2012) mencionan que de todos los elasmobranquios, las mantarrayas
tienen el telencfalo ms complejo y el cerebelo ms foliado cuya asimetra es paralela a la de los

tiburones carcarinidos y esfrnidos.

El cerebro y estilo de vida

Smeets et al., (1998) y Lisney et al., (2007) coinciden en sealar que el estilo de vida de un

animal refleja la organizacin del sistema nervioso central. Estas relaciones han sido

particularmente bien estudiadas en peces telesteos cuya diversidad sin igual entre los

vertebrados ha permitido a los cientficos entender las relaciones entre la estructura cerebral y la

ecologa sensorial. Adicionalmente, Lisney et al., (2008) al correlacionar la complejidad del

hbitat encontr que las especies que viven en hbitats complejos y que muestran un estilo de

vida bentopelgico, tienen los cerebros ms grandes en relacin al tamao del cuerpo, que las

especies bentnicas.

Relaciones filogenticas de los batoideos

Las hiptesis filogenticas que se han generado sobre el grupo de los batoideos se han basado

principalmente en anatoma utilizando caracteres sobre morfologa externa, esqueleto, dientes,

msculo, lnea lateral y tubo digestivo entre otros (Compagno, 1973; McEachran et al., 1996;

Lovejoy, 1996; Gonzlez-Isis y Montes, 2004; Aschliman et al., 2012) y solo algunos trabajos

han utilizado datos moleculares (Carvalho y Lovejoy, 2011). Se ha demostrado que los batoideos

forman un grupo monofiltico (McEachran et al., 1996; Aschliman et al., 2012) cuyos grupos

basales son los Torpediniformes y Rajiformes, en tanto que los Myliobatiformes son el grupo

ms derivado (McEachran et al., 1996; Nishida, 1990; Aschliman et al., 2012).

Es importante sealar que ninguno de los trabajos sobre filogenia de batoideos incluye la

morfologa del cerebro. Solamente Nishida (1990) emple como carcter la longitud del cerebro
expresada como porcentaje de la longitud de la fontanela. Dada la variacin que muestra la

longitud del cerebro con respecto a la longitud de la bveda craneal en las diferentes etapas de

desarrollo del organismo, este carcter solo sera vlido si se usaron las tallas mximas de las

especies.

A partir de las hiptesis filogenticas planteadas por Compagno (1973) y Heemstra y Smith

(1980), Northcutt (1989) se ha intentado polarizar algunos de los caracteres del cerebro. Por

ejemplo, con base en el anlisis del tamao del cerebro del grupo externo, Northcutt sugiere que

los primeros condroictios posean cerebros de un tamao comparable, o ligeramente ms largos,

que los de los peces seos y que los cerebros relativamente pequeos han sido retenidos como un

carcter primitivo en holocfalos, escualomorfos, escuatinomorfos y posiblemente todos los

batoideos excepto Myliobatiformes.

Recientemente Fontanelle y Carvalho (2015), llevaron a cabo una interpretacin filogentica, de

la anatoma del cerebro de cuatro especies de Potamotrygonidae, para lo cual se basaron en

hiptesis filogenticas previamente publicadas. Sin embargo, los caracteres del encfalo que

utilizan se basan en las longitudes relativas de las reas principales del cerebro, lo cual podra

llegar a ser subjetivo o conducir a paralelismos si se incluyen otros gneros de batoideos.

Discusin

El conocimiento de que el encfalo de los condroicties no era tan simple como se pensaba, ha

propiciado el desarrollo de ms estudios relacionados con el sistema nervioso de

elasmobranquios, entre los cuales destacan los trabajos de Northcutt, (1977, 1978, 1989) que al

obtener la relacin peso del cerebro-peso del cuerpo, encontr que algunos grupos de batoideos

tienen una relacin similar a la que se observa en aves y mamferos. Ari, (2011) demuestra que
las especies de la subfamilia Mobulinae presentan los telencfalos ms grandes y los ndices de

foliacin mayores.

Hay una gran variacin en la morfologa y en el grado de desarrollo de las diferentes vesculas

del cerebro. Las estructuras que presentan mayor variacin entre las especies de batoideos son el

telencfalo y el cerebelo. Y las estructuras que muestran mayor variacin durante la ontogenia del

organismo son la longitud de los pednculos olfatorios y el volumen de los bulbos olfatorios y el

mesencfalo. El cerebelo presenta variaciones en la profundidad de los surcos y en el grupo de

los dasitidos en la ubicacin del lbulo anterior del cerebelo.

De acuerdo con Northcutt (1977) a pesar de la gran variacin que hay, los cerebros pueden

clasificarse en dos tipos principales de patrones de desarrollo. Los grupos basales de batoideos

(Torpediniformes y Rajiformes) y los Myliobatiformes y galeomorfos.

Butler (2009) clasifica a los cerebros, como cerebro tipo I en el que incluye a los

escuatinomorfos y a los escualomorfos, y cerebro tipo II en el que se encuentran los galeomorfos

y todos los batoideos. Esta ltima propuesta difiere con la de Northcutt (1977), ya que este

seala que aunque todos los batoideos poseen una organizacin telenceflica y dienceflica muy

compleja similar a la de los tiburones galeomorfos, los Rajiiformes y Torpediniformes, tienen

cerebelos sencillos sin foliacin.

En el caso de los batoideos la clasificacin que define ms a este grupo es la de Northcutt. Sin

embargo, se considera que es necesario incluir un tercer grupo formado por los grupos menos

especializados de los Myliobatiformes como son los urolfidos, potamotrignidos y dasitidos,

en los que la divisin del ncleo central posterior es muy pequea y el cerebelo apenas est

perdiendo la simetra y est moderadamente foliado. En las especies del grupo uno de Northcutt

la divisin posterior del ncleo central es poco evidente, en tanto que en el grupo ms

especializado est divisin puede llegar a ser ms grande que la anterior.

De acuerdo con Yopak et al., (2007) y Lisney, et al., (2008) la complejidad de los cerebros no

siempre refleja la filogenia de los batoideos, ya que en ocasiones se ve enmascarada por efectos

ecolgicos, como su hbitat principal y su estilo de vida. Por ejemplo, est el caso de las especie

del gnero Gymnura, presentan un telencfalo pequeo en el cual no hay una clara diferenciacin

del ncleo central y su cerebelo simtrico y poco foliado. Las especies del gnero Gymnura, de

acuerdo con las filogenias de Nishida (1990) y Gonzlez-Isis y Montes (2004) son el grupo

hermano de las especies de la familia Myliobatidae, que incluye a los batoideos ms

especializados; cuyos telencfalos son grandes y los cerebelos son asimtricos y sumamente

foliados. En este caso, el cerebro no refleja la filogenia del grupo, sino la vinculacin con un

hbitat que es considerado poco complejo y un estilo de vida bentnico.

Los estudios de filogenia que se han realizado (Compagno, 1973; McEachran et al., 1996;

Nishida, 1990; Lovejoy, 1996; Gonzlez-Isis y Montes, 2004; Carvalho et al., 2004; Aschliman

et al., 2012) prcticamente no utilizan caracteres del cerebro. Sin embargo, se considera que es

importante incluirlos en este tipo de estudios, pero esto se debe hacer con precaucin

considerando la variacin intraespecfica que hay en las especies estudiadas. Adems, hay que

tomar en cuenta que la madurez y reproduccin de estos organismos empieza en tallas menores y

continua hasta la tallas mximas alcanzadas, donde la morfologa cerebral se estabiliza, por lo

que aunque existen algunas descripciones de organismos considerados adultos que no han

terminado su desarrollo, la caracterizacin realizada estara reflejando una etapa de desarrollo y

no su estado terminal. Por ejemplo, en organismos de tallas pequeas, aun en los que han

alcanzado la madurez sexual, se observa que los pednculos olfatorios son pequeos, el cerebro

puede parecer que est aplanado debido a que la cavidad cerebral no es tan grande en proporcin

al tamao del cerebro y los surcos del cerebelo aunque estn presentes no son tan profundos
como en los de tallas mayores. Por ello tanto en las descripciones, como en los estudios de

filogenia es importante incluir organismos de tallas grandes.

Conclusiones

Existen avances en los estudios sobre la morfologa del encfalo de batoideos que han permitido

conocer el alto grado de complejidad que tiene esta estructura; sin embargo, an queda mucho

por estudiar. Los trabajos sobre anatoma externa del cerebro son escasos e incompletos. El

estudio de la relacin masa del cerebro-masa del cuerpo es incompleto y adems los tamaos de

muestra son pequeos. Faltan por estudiar las variaciones intraespecficas del cerebro y reevaluar

el ndice de foliacin propuesto, ya que hay gran variacin en la morfologa de los encfalos de

batoideos. Aunque se han generado hiptesis filogenticas sobre el grupo o algunos de los grupos

de batoideos, y se ha demostrado su monofilia, la mayora de estos trabajos, que se basan en

caracteres morfolgicos, no consideran la anatoma del cerebro, el cual de acuerdo con esta

revisin puede aportar informacin valiosa para el estudio de este grupo.

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Figura 1. Vista dorsal del cerebro de Diplobatis ommata. Ce, cerebelo; Co, cpsula tica; M,

mesencfalo; Me, mdula oblongada; T, telencfalo; Ve, vescula elctrica; I-X, pares craneales

(Tomado de Montes et al., 2014).

Figura 2. Vista dorsal del encfalo de: a) Aetobatus narinari, b) Rhinoptera steindachneri, c)

Mobula thurstoni. C, cerebelo; NCA, ncleo central anterior, NCP, ncleo central posterior.

Figura 3. Relacin peso del cuerpo-peso del cerebro para cuatro clases de vertebrados (Tomado

de Northcutt, 1989).

Figura 4. Vista dorsal del encfalo de Dasyatis americana, en donde se observa la variacin del

tamao de los pednculos olfatorios, en organismos de distinta talla. a) LD = 29.64 cm, b) LD =

42 cm, c) LD = 50.5 cm, d) LD = 101 cm. PO, pednculos olfatorios. Escala = 10 mm.

Figura 5. Vista dorsal del encfalo de Himantura schmardae. Se observa la variacin en la

distribucin de los lbulos del cerebelo; en a) el lbulo anterior se ubica hacia la derecha, en b)
hacia la izquierda y en c) sobre la lnea media. LAC, lbulo anterior del cerebelo; LMC, lbulo

medio del cerebelo; LPC, lbulo posterior del cerebelo,