Contaminacion de Leche de Vaca 1311017

TITULO: Riesgo de contaminación de leche de vaca con metales pesados en los
estados de Puebla y Tlaxcala, México
AUTOR: Numa Pompilio Castro González
© Edita: UCOPress. 2017

Campus de Rabanales
Ctra. Nacional IV, Km. 396 A
14071 Córdoba
www.uco.es/publicaciones
publicaciones@uco.es
“Riesgo de contaminación de leche de vaca con metales pesados en los
estados de Puebla y Tlaxcala, México”
TESIS DOCTORAL
Numa Pompilio Castro González
Director:
DR. Rafael Moreno Rojas
Coodirector:
DR. Francisco Calderón Sánchez
Córdoba, España, 2017

Agradecimientos
A la Asociación Universitaria Iberoamericana de Posgrado (AUIP) por brindarme la

oportunidad y el apoyo a realizar mis estudios de doctorado.
A la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, por facilitarme todas las condiciones para
realizar el doctorado.
A la Universidad de Córdoba, por aceptarme como doctorando y por todas las facilidades
brindadas durante todo este tiempo.
Al Colegio de Postgraduados Campus – Puebla, por el apoyo incondicional para la realización

de la investigación.
Al Dr. Rafael Moreno Rojas, por aceptarme como su doctorando, por los aportes a mi
investigación, por brindarme tu amistad y por tu gran calidad humana.
Al Dr. Francisco Calderón Sánchez, por el apoyo incondicional, aportes de conocimiento en la

dirección de la investigación y más aún por la gran amistad que me ha brindado.
Al Dr. José Victor Tamariz Flores, por el apoyo y amistad durante la realización de este
trabajo.
Al Departamento de Investigación en Ciencias Agropecuarias (DICA) de la BUAP y a todo su

personal, por el apoyo, conocimientos y amistad a lo largo de esta investigación.
Al Centro de Vinculación (CUV) de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, por el

valioso apoyo técnico para la realización de esta investigación.
A la Dra. Rosa del Carmen Rocha García del Centro de Investigación en Ciencias
Microbiológicas de la BUAP.
A la Facultad de Ingeniería Agrohidráulica de la BUAP, en especial al Director Dr. Armando

Ibáñez Martínez por las facilidades y comprensión durante la realización de este doctorado.
Dedicatoria
Zandra
Por toda una vida de amor y apoyo para ser siempre mejor
Sin tu existencia a mi lado este logro no valdría nada
A mis Hijos
Omar y Martin
“Las ciencias tienen las raíces amargas, pero
muy dulces los frutos”
Aristóteles
Índice
Resumen ..................................................................................................................................................... 15
Sumary ....................................................................................................................................................... 19
Introducción general .................................................................................................................................. 21
Hipótesis ..................................................................................................................................................... 27
Objetivos ..................................................................................................................................................... 27
Objetivo general ............................................................................................................................................ 28
Objetivos particulares ............................................................................................................................... 28
Revisión bibliográfica ................................................................................................................................. 29

1. Producción de leche en México ................................................................................................................. 29
2. Composición de la leche ............................................................................................................................ 30
2.1. Grasa .................................................................................................................................................. 33
2.2. Proteínas............................................................................................................................................. 33
2.3. Lactosa ............................................................................................................................................... 35
2.4. Sólidos no grasos ............................................................................................................................... 36
2.5. Vitaminas ........................................................................................................................................... 36
2.6. Minerales ........................................................................................................................................... 36
3. Calidad de la leche .................................................................................................................................... 37
4. Factores de contaminación de la leche con metales pesados .................................................................... 38
5. El agua y sus usos en México .................................................................................................................... 39
6. Suelos agrícolas de México ....................................................................................................................... 41
7. Aguas residuales y suelos agrícolas .......................................................................................................... 42
8. Contaminación de las plantas con metales pesados .................................................................................. 46
9. Metales pesados en leche........................................................................................................................... 48
10. Los metales pesados y los daños a la salud humana ............................................................................... 51
Artículo 1.-Nivel de contaminación con metales pesados de los suelos agrícolas de la sub cuenca del Alto
Balsas en Tlaxcala y Puebla, México .......................................................................................................... 59
Resumen ........................................................................................................................................................ 60
Abstract ......................................................................................................................................................... 61
1. Introducción .............................................................................................................................................. 61
2. Materiales y métodos ................................................................................................................................ 63
2.1 Estudio de área .................................................................................................................................... 63
2.3 Determinación de metales pesados ..................................................................................................... 65
2.4 Índice de geoacumulación (Igeo) ........................................................................................................ 66
2.5 Enrichment factor (EF) ....................................................................................................................... 67
2.6 Análisis estadístico.............................................................................................................................. 68
3. Resultados y discusión .............................................................................................................................. 68
3.1 Aguas residuales ................................................................................................................................. 69
3.2 Suelos agrícolas .................................................................................................................................. 72
3.3 Índice de geoacumulación (Igeo) ........................................................................................................ 76
3.4 Factor de enriquecimiento (FE) .......................................................................................................... 77
4. Conclusiones ............................................................................................................................................. 78
Referencias .................................................................................................................................................... 79
Artículo 2. Metales pesados en la cadena alimentaria de la leche de vaca en zonas irrigadas con aguas
residuales en Puebla y Tlaxcala, México .................................................................................................... 87
Resumen ........................................................................................................................................................ 88
Abstract ......................................................................................................................................................... 88
1. Introducción .............................................................................................................................................. 89
2. Materiales y Métodos ................................................................................................................................ 91
2.1. Área de estudio .................................................................................................................................. 91
2.2. Muestreo de Suelo, Alfalfa y leche .................................................................................................... 92
2.3. Determinación de metales pesados .................................................................................................... 93
2.4. Factor de bioconcentración (BCF) y factor de translocación (TF) ..................................................... 94
2.5. Análisis estadístico............................................................................................................................. 95
3. Resultados y discusión .............................................................................................................................. 95
3.1. Suelo .................................................................................................................................................. 96
3.2. Alfalfa (Medicago sativa) .................................................................................................................. 96
3.3. Factor de bioconcentración (BCF) y factor de translocación (TF) ..................................................... 99
4. Conclusión .............................................................................................................................................. 106
Referencias .................................................................................................................................................. 107
Artícuo 3. Health risks in rural populations due to heavy metals found in agricultural soils irrigated with
wastewater in the Alto Balsas sub-basin in Tlaxcala and Puebla, Mexico .............................................. 115
Abstract ....................................................................................................................................................... 115
1. Introduction ............................................................................................................................................ 116
2. Materials and Methods ........................................................................................................................... 117
2.1. Area of Study ................................................................................................................................... 118
2.2. Soil Sampling and Analysis ............................................................................................................. 119
2.3. Risk Analysis ................................................................................................................................... 120
2.4. Statistical Analysis ........................................................................................................................... 122
4. Results ..................................................................................................................................................... 122
4.1 Concentration of heavy metals in soil ............................................................................................... 122
4.2. Hazard Quotient (HQ) ...................................................................................................................... 123
4.3. Hazard index (HI) ............................................................................................................................ 126
4.4. Cancer Risk Index (CRI).................................................................................................................. 126
5. Discussion ............................................................................................................................................... 129
6. Conclusions ............................................................................................................................................. 132
References ................................................................................................................................................... 132
Artículo 4. Assessment risk to children's health due to consumption of cow's milk in polluted areas in
Puebla and Tlaxcala, México .................................................................................................................... 139
Abstract ....................................................................................................................................................... 140
Introduction ................................................................................................................................................ 140
Material and methods ................................................................................................................................. 141
Sampling zones ....................................................................................................................................... 141
Handling of the sample ........................................................................................................................... 142
Determination of heavy metals ............................................................................................................... 143
Risk determination .................................................................................................................................. 144
Statistical analysis .................................................................................................................................. 145
Results ......................................................................................................................................................... 145
Metal concentration in milk .................................................................................................................... 145
Hazard Quotient ..................................................................................................................................... 146
Hazard index (HI) ................................................................................................................................... 148
Cancer risk .............................................................................................................................................. 149
Discussion ................................................................................................................................................... 152
Conclusions ................................................................................................................................................. 156
References ................................................................................................................................................... 157
Conclusiones ............................................................................................................................................. 167
Recomendaciones ...................................................................................................................................... 169
Referencias ................................................................................................................................................ 171
Anexos ....................................................................................................................................................... 191

Resumen
Resumen
La presente investigación tuvo como objetivo determinar el riesgo de contaminación con
metales pesados en la leche producida por vacas alimentadas con alfalfa, siguiendo su posible
fuente de contamiancion desde los suelos agrícolas irrigados con aguas residuales procedentes
de zonas urbanas y de la industria, en la sub cuenca del Alto Balsas en los estados de Puebla y
Tlaxcala, México. Para conseguir este objetivo se determinó el contenido Cd, Pb, Ni, Cu, Co,
Cr, Zn y As en agua, suelo, alfalfa y leche. Con los datos obtenidos, en el suelo se determinó el
origen de los metales: antropogénico o natural, a partir del índice de geoacumulación (Igeo) y
el factor de enriquecimiento (FE). Con el contenido de metales en el suelo y la alfalfa, se
determinaron los factores de bioacumulación (BCF) y el factor de translocación (TF); con los
valores en la planta y la leche, se calcularon valores de biotransferencia de metales de las
15
Riesgo de contaminación de leche de vaca con metales pesados en los estados de Puebla y Tlaxcala, México .
plantas a la leche. Finalmente, se evaluó el riesgo de enfermedades cancerígenas y no
cancerígenas, en niños y adultos, por el consumo de la leche y por el hecho de habitar y laborar
en zonas cuyos suelos están considerados como contaminados con dichos metales. Se
recogieron muestras de aguas residuales, suelo plantas y leche de 16 sitios agrupados en 4
zonas en dos temporadas del año (verano y primavera).
Se aprecian diferencias estadísticamente significativas (p <0.05) por el origen de las aguas
residuales, siendo el río Atoyac el que presenta la mayor concentración de metales pesados,
principalmente Pb. Estos últimos no superaron los niveles máximos permitidos por las normas.
Los suelos mostraron valores de elementos inorgánico que en orden decreciente fue: Zn (22.8)>
Cr (17.7)> Ni (14.8)> Pb (14.7)> Cu (13.06)> Co (5.5)> (5.3)> Cd (1.2) mg kg -1. El Igeo fue
de 0.003-3.0, siendo el Cd el de mayor geoacumulación. El FE estaba en el intervalo de 1.84 -
6.0. Los suelos agrícolas de la sub cuenca de Alto Balsas presentaron niveles de moderados a
altos de contaminación de origen antropogénico.
Las plantas tuvieron un BCF< 1, indicando que la alfalfa es resistente a la acumulación de los
metales pesados. Sin embargo, el TF>1 en orden decreciente quedo de la siguiente manera Zn,
Cu, Ni, Pb y Cr, lo que muestra la existencia de gran movilidad de los metales dentro de la
planta.
La leche, en promedio, mostro un orden decreciente de 0,36; 0,046; 0,035; 0,029; 0,015; 0,012
-1
y 0,002 mg kg para Zn, Pb, As, Cu, Cr, Ni y Cd, respectivamente. El Pb superó los límites
permitidos por el Codex, pero fue inferior al límite permitido por la norma oficial mexicana.
Los valores encontrados en la planta y la leche permitieron calcular los valores de
biotransferencia de los metales de las plantas a la leche que fue de: 1.2 x 10-4; 3 x 10-7; 2.1x 10 -
16
Resumen
5
; 8.3 x 10-5; 1.4 x 10-5; 2.1 x 10-4; 1.3 x 10-3, para AS, Cd, Cr, Cu, Ni, Pb, y Zn
respectivamente, donde el As, Pb y Zn muestran una biotransferencia mayor.
El riesgo para las personas que trabajan en áreas con suelos contaminados fue más alto en
términos de (HQ) y (HI) para los adultos, especialmente para los hombres que se ven afectados
a través de la piel. Siendo el Cd y Cr los de mayor peligro. Los valores de CRI estaban dentro
del rango permitido, sin plantear problemas para las poblaciones de adultos y niños.
Tomando en el contenido de metales presentes en la leche se calculó el riesgo de enfermedades
cancerígenas y no cancerígenas en niños debido al consumo de la leche, donde los valores del
(HQ) y (HI) fueron mayores a uno para el As. Por otro lado, el riesgo individual de cáncer
mostró un orden descendente As> Cd> Cr> Pb, mientras que el riesgo total de cáncer (CRI)
indicó que el efecto combinado de los metales pone a las niñas y los niños en grave riesgo de
salud.
17
Summary
Summary
The present investigation aimed to determine the risk of contamination with heavy metals in
milk produced by cows fed alfalfa, following their possible source of contamination from
agricultural soils irrigated with waste water from urban and industrial areas, in the Alto Balsas
sub basin in the states of Puebla and Tlaxcala, Mexico. To achieve this objective, the content of
Cd, Pb, Ni, Cu, Co, Cr, Zn and As in water, soil, alfalfa and milk was determined. With the
data obtained, in the soil the origin of the metals was determined: anthropogenic or natural,
based on the geoaccumulation index (Igeo) and the enrichment factor (EF). With soil metal and
alfalfa content, bioaccumulation factors (BCF) and translocation factor (TF) were determined;
with the values in the plant and the milk, values of biotransference of metals of the plants to the
milk were calculated. Finally, the risk of cancerous and non-cancerous diseases in children and
adults was evaluated by the consumption of milk and the fact of living and working in areas
whose soils are considered contaminated with these metals. Samples of waste water, plant soil
and milk were collected from 16 sites grouped in 4 zones in two seasons of the year (summer
and spring).
Statistically significant differences (p <0.05) were observed for the origin of the wastewater,
with the Atoyac river having the highest concentration of heavy metals, mainly Pb. The latter
did not exceed the maximum levels allowed by the standards. Soils showed values of inorganic
elements that in decreasing order was: Zn (22.8)> Cr (17.7)> Ni (14.8)> Pb (14.7)> Cu
(13.06)> Co (5.5)> (5.3)> Cd (1.2 ) Mg kg -1. The Igeo was of 0.003-3.0, being the Cd the one
of greater geoacumulation. The FE was in the range of 1.84 - 6.0. The agricultural soils of the
Alto Balsas subbasin presented moderate to high levels of pollution of anthropogenic origin.
19
The plants had a BCF <1, indicating that alfalfa is resistant to the accumulation of heavy
metals. However, the TF> 1 in decreasing order was as follows Zn, Cu, Ni, Pb and Cr, which
shows the existence of great mobility of metals within the plant.
Milk, on average, showed a decreasing order of 0.36; 0.046; 0.035; 0.029; 0.015; 0.012 and
0.002 mg kg -1 for Zn, Pb, As, Cu, Cr, Ni and Cd, respectively. The Pb exceeded the limits
allowed by Codex, but was lower than the limit allowed by the official Mexican standard. The
values found in the plant and the milk allowed to calculate the values of biotransferencia of the
metals of the plants to the milk that was of 1.2 x 10-4; 3 x 10-7; 2.1x10 -5; 8.3 x 10-5; 1.4 x 10-5;
2.1 x 10-4; 1.3 x 10-3, for AS, Cd, Cr, Cu, Ni, Pb, and Zn respectively, where As, Pb and Zn
show a higher biotransference.
The risk for people working in areas with contaminated soils was higher in terms of (HQ) and
(HI) for adults, especially for men who are affected through the skin. Cd and Cr being the most
dangerous. CRI values were within the allowable range, without posing problems for adult and
child populations.
Taking into account the content of metals present in milk, the risk of cancerous and non-
cancerous diseases in children due to milk consumption was calculated, where the values of
(HQ) and (HI) were higher than one for As. On the other hand, the individual risk of cancer
showed a descending order As> Cd> Cr> Pb, while the total risk of cancer (IRC) indicated that
the combined effect of metals puts girls and boys at serious health risk.
20
Introducción
Introducción
El agua de riego y los suelos agrícolas son de gran importancia agroalimentaria, ya que juegan
un papel imprescindible en la producción alimentaria que es esencial para la subsistencia del
ser humano. Dentro de los diversos contaminantes del agua y suelo se encuentran los metales
pesados, los cuales pueden estar presentes por medios naturales y/o antropogénicos (Gu et al.,
2015). Muchas investigaciones han demostrado que la contaminación de los suelos con
metales pesados puede ocurrir por el uso de agroquímicos, fertilizantes, abonos y la irrigación
con aguas residuales de procedencia doméstica, agrícola e industrial (Chary et al., 2008: Lu et
al., 2012; Hu et al., 2013). Los metales pesados pueden ser retenidos en el suelo y pasar a las
aguas subterráneas (Fytianos et al., 2001; Singh et al., 2010) o son absorbidos por las plantas,
21
repercutiendo en la cadena alimentaria (Gulson et al., 1996; Kochubovski et al., 2011; Suresh
et al., 2012; Xiao et al., 2012). Esto constituye un riesgo para la salud, pudiendo ocasionar
diferentes tipos de cáncer, problemas óseos, disfunción renal, trastornos cardiovasculares,
lesiones dérmicas y neuropatía periférica, entre otros (Zukowska et al., 2008; ATSDR, 2015).
Basándonos en las premisas anteriores, es de suponer que existe un alto riesgo de
contaminación de los suelos agrícolas de la sub cuenca del Alto Balsas y que dicha
contaminación puede no ser natural, dado que en el estado de Tlaxcala 27,812.75 ha son
regadas con aguas procedentes de los ríos Atoyac y Zahuapan, los que reciben desde 1982 las
descargas de las diferentes industrias de los estados de Puebla y Tlaxcala, así como también
32,999 has más son irrigadas con el agua que almacena la presa Manuel Ávila Camacho (SIAP,
2012).
Los forrajes cultivados en suelos contaminados con metales pesados pueden traer
consecuencias graves de salud y la seguridad alimentaria. La contaminación ambiental por
metales pesados producida por la industria y el crecimiento urbano afecta el aire, agua y suelos
(Haiyan y Stuanes, 2003). Pudiéndose acumular a largo plazo a niveles tóxicos en los suelos
donde permanece por largos periodos, debido a que no son degradados y pueden
biotransformarse en la cadena alimentaria (Chang et al., 2014; Bortey-sam et al., 2015),
provocando graves trastornos de salud en la población humana (Sundberg et al., 1999; Dorea y
Donagelo, 2006; ATSDR, 2013), debido a que se acumulan en órganos importantes del cuerpo
cuando son consumidos de plantas y/o animales (Gulson et al., 1996; Muchuweti et al., 2006;
Duruibe et al., 2007).
La alfalfa (Medicago sativa) tiene la cualidad de estabilizar algunos metales pesados y es
considerada como planta acumuladora con buen efecto remediador (Hamdi et al., 2012; Chen et
22
Introducción
al., 2015), y en México es la más utilizada para la alimentación de bovinos lecheros, debido a
que es una leguminosa de gran aporte nutricional y que se ha comprobado su eficiencia como
forraje para la producción láctea, siendo utilizado por los pequeños productores que realizan
acarreo diario proporcionándolos en forma de forraje fresco (Bernal et al., 2004; Armando et
al., 2012).
Considerando que esta leguminosa es cultivada en suelos irrigados con aguas de los ríos
Atoyac, Zahuapan y la presa Manuel Ávila Camacho y que dichas fuentes de agua reciben las
descargas de las diferentes industrias ubicadas en los estados de Puebla y Tlaxcala. El consumo
realizado por los animales podría originar acumulación de metales pesados en algunos órganos
y/ o ser excretados en la leche, que al ser consumida por las personas ocasionaría graves
trastornos de salud.
Los suelos irrigados con aguas residuales no tratadas de procedencia doméstica, agrícola e
industrial, representan un riesgo a la salud pública, tanto para los agricultores como para la
población que les rodea.
Los suelos de la cuenca del alto balsas conformada por los ríos Atoyac y Zahuapan en los
estados de Puebla y Tlaxcala, han sido irrigados desde hace 100 años; sin embargo, con el paso
del tiempo han venido recibiendo las descargas de aguas residuales de origen urbano, retornos
de aguas de campos agrícolas y a partir de 1982, las descargas de aguas procedentes de
diferentes industrias instaladas en ambos estados (Silva et al., 2002). Entre otros
contaminantes, estas aguas contienen metales pesados que pueden ser retenidos en el suelo
(Dwivedi et al., 2002; Fytianos et al., 2001; Singh et al., 2010) repercutiendo en la cadena
alimentaria (Gulson et al., 1996), además los suelos contaminados se convierten en un riego
para los habitantes de dichas regiones, tanto las personas que están en contacto con el suelo al
23
realizar labores de campo como los vecinos de las comunidades que ingieren e inhalan los
metales suspendidos en el polvo procedente de dichos suelos.
Lo anterior hace suponer que existe un alto riesgo de padecer cáncer y enfermedades no
cancerígenas provocadas por la exposición a los metales pesados presentes en los suelos,
considerándose de importancia debido a que en el estado de Tlaxcala se ven expuestos cerca de
302,637 habitantes y por otra parte, la región de Tecamachalco en Puebla posee una población
amenazada de 109,296 habitantes (INEGI, 2015).
En dichas regiones los principales cultivos son alfalfa, maíz y hortalizas (SIAP, 2012). Por
tanto es importante el papel que juegan los suelos como parte de los sistemas agroalimentarios
ya que de existir contaminación de la cadena alimentaria con metales pesados existe el riesgo
de padecer trastornos a nivel del sistema nervioso central por el efecto neurotóxico que
ocasionan los metales en el organismo, además predisponen un pobre desarrollo cognitivo y de
los diferentes órganos en los niños, trastornos cardiovasculares y cáncer (ATSDR, 2012; Dorea
y Donangelo, 2006), esto último debido a la alteración que ocasionan en las proteínas y
patrones de expresión de diversos genes, lo que le confiere la condición de poner en un estado
de mayor riesgo de sufrir diversas alteraciones a la salud del organismo humano. (Zawia et al.,
1998; Kakkar y Jaffery, 2005; Ademuyiwa et al., 2010).
La leche de vaca es uno de los alimentos de mayor valor nutritivo (Soares et al., 2010) y está
recomendada por la FAO y la UNESCO como imprescindible en la dieta de los niños. El
consumo percápita en México es de 410 ml/día (FAO, 2016) cantidad que puede ser variable en
función de su disponibilidad en la región, de las costumbres, hábitos de consumo y poder
adquisitivo, entre otros factores.
24
Introducción
En ciertas regiones, el uso de aguas residuales para producir granos y forrajes destinados a la
alimentación de las vacas, puede transformarse en aporte de diversos compuestos tóxicos
contenidos en la leche, dentro de ellos los metales pesados, que se caracterizan por su
bioacumulación y causar problemas a la salud pública al ser citotóxicos, cancerígenos y
mutagénicos (Sundberg et al., 1999; Dorea y Donangelo, 2006; ENHIS, 2007; Al-Othman et
al., 2012; ATSDR, 2013). La leche representa un mayor riesgo para los niños, debido a su
alto grado de absorción, siendo esta población especialmente vulnerable a los efectos agudos,
sub-agudos y crónicos de la ingestión de metales pesados (Solís et al., 2009; SINAVE, 2011).
Cada año en México se reportan cerca de 18,000 niños afectados por cáncer, de los cuales, dos
terceras partes no cuentan con un diagnóstico oportuno (Gómez-Fraga et al., 2001; Bortey-Sam
et al., 2015) poco se ha estudiado al respecto, resultando de interés determinar los riesgos de
cáncer y enfermedades no cancerígenas derivadas del consumo de leche en regiones expuestas
a contaminación.
25
Hipótesis y Objetivos
Hipótesis
El uso de aguas residuales de los ríos Atoyac, Zahuapan y canal de Valsequillo para riego de
los suelos agrícolas de la sub cuenca del Alto Balsas, en los estados de Puebla y Tlaxcala en
México, mostrara una concentración de metales pesados como el Cd, Pb, Ni, Cu, Co, Cr, Zn y
As, superior a los límites permisibles por la norma oficial mexicana y dicha contaminación
podría ser de origen antropogénico.
La alfalfa (Medicago sativa) cultivada en los suelos agrícolas de la sub cuenca del Alto Balsas
en los estados de Puebla y Tlaxcala en México, mostraran ser tolerante y acumuladora de
metales pesados, a tal grado de que podrían estar contaminando a la vacas por su consumo.
Las familias que viven en los alrededores y trabajan en los suelos agrícolas de la sub cuenca del
Alto Balsas en los estados de Puebla y Tlaxcala en México, tendrán un índice de riesgo de
cancer y de enfermedades no cancerígenas superior a uno, y serán los adultos quienes estén en
un mayor riesgo.
La leche de vaca producida en la sub cuenca del Alto Balsas tendrá una concentración de
metales pesados capaz de poner en riesgo de salud a los niños y niñas que la consumen, tanto
por el efecto individual como el colectivo de los metales pesados.
27
Objetivos
Objetivo general
Determinar el grado de contaminación por metales pesados y el riesgo para la salud pública por
el consumo de la leche de vacas alimentadas con forrajes cultivados en suelos irrigados con
aguas residuales procedentes de la sub cuenca del Alto Balsas en Puebla y Tlaxcala, México.
Objetivos particulares
 Determinar el nivel y tipo de contaminación por contenido de metales pesados en el
agua y suelos agrícolas de la sub cuenca del Alto Balsas en dos épocas del año.
 Cuantificar y determinar la biotransformación y translocación de los metales pesados
en forraje cultivados en suelos irrigados por aguas residuales procedentes de la sub
cuenca del Alto Balsas en diferentes periodos del año.
 Determinar el grado de riesgo a la salud pública debido a la inhalación, contacto e
ingestión de suelo contaminado con metales pesados en niños y adultos que habitan y
laboran en la sub cuenca del Alto Balsas.
 Determinar la concentración de metales pesados en la leche de vaca producida en la
sub cuenca del alto balsas y evaluar el riesgo de salud en los niños por el consumo.
28
Revisión bibliográfica
1. Producción de leche en México
El 85% de la leche que se consume en el mundo es producida por bovinos, 11% por búfalas,
2% de cabra, 1% ovejas y 0.4% camellas (FAO, 2015). La leche está compuesta por agua en
mayor proporción, grasa, proteína, lactosa, vitaminas, minerales; a estos últimos se les
denomina sólidos totales y varían por múltiples factores como lo son: la raza, el tipo de
alimentación, el medio ambiente y el estado sanitario de la vaca entre otros.
La producción de leche en México es la tercera actividad de mayor importancia en el sector
pecuario. En México la producción de leche ha tenido hacia el 2015 un crecimiento del 1.5 %
anual, llegando a producirse en este año 11,334, 663 miles de litros, con una mayor producción
en los meses de julio a septiembre, siendo el tercer productor de leche de américa latina por
debajo de Brasil y Argentina. Con lo cual se cubrió la demanda nacional en un 69 % (FAO,
2011; SIAP, 2015).
La producción nacional se genera básicamente en cuatro tipos de sistemas: el especializado que
aporta el 51%, el semiespecializado que genera el 21%, el de doble propósito con el 18% y el
de tipo familiar o de pequeña escala, cuya participación es con el 10%. Sin embargo, este
último posee alrededor de 127,000 unidades de producción, representando el 35% de las de las
unidades de producción de leche a nivel nacional.
La ganadería familiar se limita a la producción de leche cruda (o bronca), para el consumo local
y su comercialización depende de intermediarios que la acaparan y transforman principalmente
en quesos frescos (panela, ranchero y Oaxaca) destinados mercados locales y regionales.
29
Aunque esta actividad es considerada como de baja eficiencia productiva y una relación
beneficio/costo negativa; al generar autoempleo, autoconsumo y el aprovechamiento de forrajes
y esquilmos agrícolas, justifica permanencia de la actividad (Abrego, 2011).
Por otra parte, este tipo de ganadería posee instalaciones y condiciones no adecuadas para el
manejo e higiénico de la leche (Ortiz et al., 2005). Abrego (2011) y Vargas (2010) reportan que
el tamaño de hato de este tipo de unidades de producción oscila entre 4 y 8 cabezas con un
rango de producción promedio de 7.3 a 11.3 litros/día/vaca.
Por otra parte, las actividades se llevan a cabo en pequeñas áreas de terreno, ubicadas cerca de
la vivienda donde además se explotan otras especies pecuarias como los ovinos, caprinos,
porcinos y aves de corral. El ganado bovino es conformado principalmente por la raza Holstein
alimentado con forrajes de corte (alfalfa), esquilmos agrícolas y algunos concentrados, además
de pastoreos en zonas aledañas (Osorio, 2010).
El ordeño se realiza de forma manual y en algunos casos mecanizada; sin embargo, no se
cuenta con instalaciones y condiciones apropiadas para el manejo adecuado de la leche (Ortiz et
al., 2005).
2. Composición de la leche
Wattiaux, (2011) la define como el producto normal de la secreción de la glándula mamaria,
color blanco, con sabor dulce, libre de calostro y con pH cercano a la neutralidad.
El contenido de la leche está formado principalmente en mayor porcentaje por agua (88%), el
resto de componentes son los lípidos, azúcares y proteínas, trazas como minerales, vitaminas,
hormonas y enzimas que se les llama solidos totales (12%) (Thompson et al., 2009; USDA,
2017) (Tabla 1).
30
Tabla 1. Componentes de la leche
Nutriente Unidades Valor por 100 g

Agua g 87.69
Energia kcal 64
Proteina g 3.28
Total lipidos (grasa) g 3.66
Carbohydratos g 4.65
Fibra total g 0
Minerales
Calcio, Ca mg 119
Hierro, Fe mg 0.05
Magnesio, Mg mg 13
Fosforo, P mg 93
Potasio, K mg 151
Sodio, Na mg 49
Zinc, Zn mg 0.38
Vitaminas
Vitamina C, total mg 1.5
Tiamina mg 0.038
Riboflavina mg 0.161
Niacinamida mg 0.084
Vitamin B-6 mg 0.042
Folato, DFE µg 5
Vitamina B-12 µg 0.36
Vitamina A, RAE µg 33
Vitamina A, IU IU 138
Lipidos
Acidos grasos saturados g 2.278
Acidos grasos monoinsaturados g 1.057
Acidos grasos poliinsaturados g 0.136
Colesterol mg 14
Fuente: USDA (2017)
31
Sin embargo estas cconcentraciones dependen de factores intrínsecos (raza, número y periodo
de lactancia) y extrínsecos (condiciones ambientales, alimentación y manejo sanitario)
Anastasio et al., 2006; Rego et al., 2009; Kadlecova et al., 2014).
Se le han identificado más de 100 diferentes componentes que resultan relevantes para la
nutrición humana, tal es el caso de las vitaminas (D, A, B12), los minerales (Ca, K y P), las
proteínas (caseína) y otros factores benéficos para la salud (ácidos grasos omega 3 y 6) según
Miller et al. (2007). Al contener calcio, fósforo, vitaminas liposolubles e hidrosolubles, lípidos,
lactosa y proteínas se convierte en una fuente importante de alto valor nutritivo y esencial en la
alimentación humana (Agudelo y Bedoya, 2005).
En la tabla 2. Se reportan las características fisicoquímicas que debe contener una leche entera
de calidad en México, de acuerdo a la norma NMX-F-700-COFOCALEC-2012. En él se
especifican clasificaciones propuestas en función del contenido de grasa y de proteína.
Los llamados solidos totales son aquellos componentes de la leche que se encuentran diluidos
en el agua y corresponden al 12% aproximadamente (Shearer et al., 2003), dentro de estos
tenemos; la grasa, las proteínas, lactosa, solidos no grasos, vitaminas y minerales.
Tabla 2. Características fisicoquímicas para leche entera de vaca
Parámetro Rango
Densidad a15°C g/ml) 1.0295 Mínimo.
Proteínas Totales (%) 2.8 a 3.09
Grasa butírica (%) 3.0 a 3.2
Lactosa 4.3 a 5.0
Solidos no Grasos 8.3 Mínimo
Fuente. NMX- F-700-COFOCALEC
32
2.1. Grasa
Los lípidos de la leche son los que determinan las propiedades organolépticas y representan el
valor nutricional más importante en los recién nacidos y el contenido varía entre 3.5 a 4.7% y
están en forma de glóbulos (Jensen et al., 1991; MacGibbon y Taylor, 2006). Los glóbulos de
grasa poseen triglicéridos que se encuentran en su interior, los cuales están rodeados por
fosfolípidos, lipoproteínas, glicoproteínas y enzima, los cuales evitan la destrucción y
oxidación de los triglicéridos (Wiking et al., 2004).
Según Simopoulos (2000) las grasas son fundamentales para un crecimiento y desarrollo del
organismo humano, debido a que proporcionan vitaminas liposolubles y ácidos grasos
esenciales que proporcionan un aporte energético, que es superior a los aportes de
carbohidratos y proteínas. Siendo los ácidos grasos esenciales, aquellos que no son sintetizados
por nuestro organismo por medio de la digestión, es de importancia su consumo en la dieta
diaria del hombre.
La grasa se encuentra conformada por triglicéridos o ácidos grasos (98%) dentro de los cuales
se destaca los saturados (62%) principalmente ácidos caprico y butírico. En menor cantidad se
encuentran los ácidos grasos no saturados (33%) como el oleico, linoleico, linoleico (Revilla,
1982). La leche de bovinos puede llegar a tener hasta 400 ácidos grasos, lo que hace una
cantidad teórica máxima de 64 millones de TG diferentes y se ha reportado que el 98% de los
lípidos en la leche son triacilglicerol, siendo el 1% fosfolípidos y los esteroles van llegan al
0.5% del total. Siendo el colesterol el de mayor porcentaje de esteroles con un valor que oscila
entre 10 a 20 mg/dL (Jensen et al., 1991).
33
2.2. Proteínas
La leche contiene proteínas, péptidos, inmunoglobulinas, enzimas, factores de crecimiento,
hormonas y agentes antibacteriales, así mismo se considera que la proteína es de alta calidad,
con elevado valor biológico y de fácil digestión, donde alrededor del 3.5% su peso es proteína y
representa el 38% del total de sólidos no grasos (Pinto et al., 1998; Walstra et al., 2006; Miller
et al., 2007; Thompson et al., 2009).
La leche de vaca contiene más de 40 proteínas (32 g l-1), dentro de ellas se encuentra la caseína
con mayor proporción (70-80%), así como lacto albúminas, entre otras, estas proveen de
aminoácidos esenciales para las funciones específicas del cuerpo humano además son
importantes para la industria alimentaria (Miller et al., 2007) y precipita a un pH de 4.6,
propiedad que es utilizada para la fabricación de diversos quesos y derivados (Walstra et al.,
2006).
Existen diferentes aminoácidos que forman las estructuras proteicas dentro de los que
encontramos al acido glutámico (23.9%), prolina (11.3%), leucina (10%), lisina (7.9%), ácido
aspártico (7.4%) y valina (7%) entre otros que son necesarias para diversas reacciones químicas
dentro de las estructuras vivas (Revilla, 1982). Se sabe que la cantidad de proteína de la leche
está relacionada con la cantidad de grasa (Wattiaux, 2011): cuanto mayor es la cantidad de
grasa, mayor es la cantidad de proteína.
La caseína es un aminoácido esencial para los humanos; sin embargo no lo podemos sintetizar
y puede dividirse en cuatro fracciones principales; alfa caseína (αs1- y αs2-), beta caseína (β-),
gamma caseína (γ-) y kappa caseína (κ-) con actividad biológica específica (Miller et al.,
2007; Fukagawa y Yu, 2009).
34
2.3. Lactosa
La lactosa es el carbohidrato de la leche, representando 54% de los sólidos no grasos en la
leche y representa cerca del 30% de la energía aportada en la leche entera y el el 5% de los
sólidos, es el componente mayoritario de la materia seca y es el responsable de brindar el sabor
dulce a dicho alimento y representa la fuente de energía (glucosa) más importante para los
recién nacidos (Miller et al., 2007; Hurley, 2009).
La variabilidad del contenido de lactosa depende de distintos factores y va aumentando
gradualmente en el trascurso de la lactación. La lactosa es una propiedad nutricional de la
leche, considerada como una fuente importante de energía alimentaria (FAO, 2013); sin
embargo, por el contenido alto en carbohidratos, convierte a dicho alimento en un excelente
medio para el crecimiento de microorganismos, principalmente bacterias que influyen en su
calidad higiénica, así como para la unión de los metales pesados.
Figura 1. Molécula de Lactosa
Su fórmula (Fig. 1) es similar a la sacarosa diferenciándose en las estructuras cíclicas
(C12H22O11), posee un peso molecular de 342.3 g mol-1 y se le considera como disacárido
exclusivo de la leche); su origen es a partir de la unión de una molécula de D-galactosa con una
de D-glucosa por medio de un enlace β 14 glicosídico estas moléculas provienen de la αlacto
albúmina y para que la lactosa pueda ser desdoblada en el aparato digestivo de los recién
35
nacidos es necesaria la presencia de la enzima llamada lactasa o β-galactosidasa (Revilla,
1982; Curtis y Barnes, 2001; Alais, 2003; Calvo, 2003; Hurley, 2009).
2.4. Sólidos no grasos
La cantidad de los sólidos no grasos (SNG) está determinado por la cantidad de proteínas,
carbohidratos y cenizas (minerales). Esta variable está íntimamente ligada a la densidad de la
leche y es una propiedad utilizada como indicador de la adulteración de dicho fluido. Existe
una variación del contenido de dicho componente en la leche que va desde 6.85% a 11.7%,
siendo el valor promedio de 9.2%. Está íntimamente ligado a los contenidos de proteína, y
lactosa, los cuales al estar en mayor concentración modifican el contenido de SNG ya que éste
será mayor (Revilla, 1982; Pérez, 2011).
2.5. Vitaminas
La leche es considerada como una importante fuente de vitaminas, tanto hidrosolubles como
liposolubles, dentro de las cuales encontramos a las vitaminas A, D, E y del grupo B, folatos, y
vitamina C, el contenido de estas y de la grasa depende de la alimentación y la salud animal, la
raza, el estado de lactación entre otros (Villegas, 2010); en el caso de las vitaminas estas
sustancias suelen ser sensibles a los tratamientos térmicos por lo que en ocasiones en necesario
adicionarlas, una vez finalizado el proceso.
2.6. Minerales
Los minerales presentes en la leche se encuentran constituidos en dos grandes grupos: los
macroelementos y los oligoelementos. El primer grupo está conformado principalmente por
cloruros, fosfatos, citratos de potasio, calcio, sodio y magnesio. En el segundo grupo se
encuentran el aluminio, bromo, zinc, manganeso, hierro y cobre. Cabe mencionar que los
36
oligoelementos presentes en la leche se pueden modificar de manera relativamente fácil por
medio de la alimentación de los bovinos. Este grupo de metales están en su mayoría formando
complejos con las proteínas de la membrana del glóbulo graso. Gran parte del interés de los
minerales de la leche reside en su estado fisicoquímico que mantiene o gobierna la estabilidad
de la leche (Revilla, 1982; Veisseyre, 1988).
3. Calidad de la leche
Podemos decir que la leche es de calidad cuando no contiene sustancias extrañas, ni residuos de
productos perjudiciales como los pesticidas, medicamentos, toxinas microbianas, metales
pesados entre otros. Además debe de tener ciertas características como; capacidad de
acidificación normal, baja carga microbiana, caracteres organolépticos normales, bajo
contenido de células somáticas, bajo o nulo contenido de coliformes y esporulados butíricos y
una composición química que garantice la buena transformación (Tornadijo et al., 1998).
La calidad de la leche se puede ver afectada por diferentes tipos de contaminantes y dentro de
ellos tenemos los de tipo biológicos y químicos principalmente, donde los químicos
corresponden a compuestos derivados de los fármacos, pesticidas, alimentos y el medio
ambiente (agua, suelo y aire). Siendo los elementos tóxicos como los metales pesados o
también llamados elementos trazas, contaminantes que al ser ingeridos por los animales atreves
de los alimentos, forrajes y el agua, son excretados en la leche y pueden causar graves daños a
la salud humana.
Los metales pesados son componentes químicos altamente tóxicos, de baja densidad, con peso
atómico entre 63.5 y 200.6 g mol-1 y gravedad especifica mayor a 5 g cm-3, considerándose al
Cd, Pb, As, Hg y Cr, como de mayor toxicidad. Sin embrago, existen otros que aun que tienen
37
funciones metabólicas, al ser ingeridos en mayores proporciones que las permitidas, se vuelven
tóxicos, tal es el caso del Zn, Co, Ni, Cu y Se (Kabata-Pendias, 2000; Turdean et al., 2011).
Los metales pesados han sido objeto de numerosas investigaciones a nivel mundial en relación
a sus efectos perjudiciales sobre la salud pública y la productividad de los cultivos, afectando la
seguridad alimentaria. Numerosos autores de diferentes países han realizado estudios de
contaminación tanto en agua, suelo, plantas como en la leche y sus subproductos (Miller et al.,
2004) Bolivia, (Rattan et al., 2005; Singh et al., 2010; Pandey et al., 2012) La India, (Rios –
Arana et al., 2003; Solís et al., 2009) México, (Khan et al., 2014) Pakistan, (Moreno – Rojas et
al., 1992; 1994; 2010) España, (Wang et al., 2012) China, entre otros.
Se menciona que los metales pesados pueden tener origen natural o antropogénico, formando
diversos compuestos que son transportados por las aguas contaminadas, llegando a los suelos
agrícolas pudiendo ser absorbidos por las plantas y de esta manera se incorporan a la cadena
alimentaria, al no poseer propiedades metabólicas en los diferentes organismos, no son
biodegradados y en consecuencia generan toxicidad (Abollino et al., 2002; Wang et al., 2005;
Rooney et al., 2006).
4. Factores de contaminación de la leche con metales pesados
Si consideramos que la producción de leche se establece en un sistema, debemos de entender
que hay una relación entre cada uno de los componentes del sistema, en el caso de la leche que
es el producto final y que la debemos de producir de manera inocua, es importante que sea libre
de agentes patógenos, saludable desde el punto de vista nutricional, lo que significa que debe
de proceder de animales sanos y para ello es necesario que se produzca bajo buenas prácticas
agrícolas (FAO, 2016).
38
Y estas prácticas no solamente incluyen la sanidad, buena alimentación y bienestar sobre el
animal, ya que para obtener una buena alimentación debemos de proporcionar forrajes sanos y
nutritivos, siendo para ello necesario tener suelos fértiles libres de contaminantes, lo cual se
logra cuando las aguas que son utilizadas para riego son también limpias y libres de toda
sustancia o compuesto tanto químico como biológico que contamine a los suelos agrícolas.
5. El agua y sus usos en México
Se estima que en el planeta existen alrededor de 1,351 millones de km³ de agua y únicamente el
0.003% es agua dulce apta para beber, higiene, agricultura e industria. De esta cantidad el agua
de uso agrícola representa el 70%, (FAO, 2013). Con lo que 20 millones de hectáreas son
irrigadas con aguas residuales en todo el mundo (Hamilton et al., 2007) en al menos 46 países.
México tiene un área total aproximada de 1.96 millones de km2. La superficie con potencial
agrícola se ha calculado en 34.7 millones de ha y la superficie cultivada en 2012 fue de 25.8
millones de ha, de las cuales 23.1 millones de ha son cultivos anuales y 2.7 millones de ha son
cultivos permanentes (FAO, 2016).
La contribución de la actividad agrícola al PIB nacional ha bajado del siete por ciento del total
de la economía en 1992 al cuatro por ciento en 2012. La población total económicamente activa
es de 53.2 millones de habitantes o 43 por ciento de la población total del país. De esta 7.8
millones de habitantes (15 por ciento de la población total económicamente activa) se dedica a
la agricultura de los cuales el 13 por ciento son mujeres (FAO, 2016).
En 2011 se produjeron 7.46 km3 de aguas residuales municipales y en 2010 se produjeron 6.70
km3 de aguas residuales no municipales (incluyendo la industria) de las cuales se trataron 3.08
km3 y 2.00 km3 respectivamente. El uso directo de agua residual municipal tratada fue de 0.80
km3. Además, también tiene lugar el uso directo de agua residual no tratada. En el uso directo
39
de agua de origen municipal destaca la transferencia de aguas residuales colectadas en las redes
de alcantarillado hacia cultivos agrícolas (CONAGUA, 2011).
En México la extracción hídrica total nacional para usos consuntivos alcanzó los 80.3 km3,
destacando el sector agrícola con un consumo de 61.6 km3, equivalente al 77 por ciento del
total de las extracciones. De donde el volumen de agua residual no tratada y utilizada
directamente a los suelos agrícolas es de 10ˆm3/año. En el 2009, el área con infraestructura para
riego es de 6.46 millones de ha, de las cuales 3.46 millones corresponden a 85 distritos de riego
(DR), y las restantes 3 millones de ha a más de 39, 000 unidades de riego (UR). Los DR y UR
fueron diseñados de acuerdo con la tecnología prevaleciente para la aplicación del agua por
gravedad en las parcelas.
En la actualidad, México ocupa el séptimo lugar en el mundo de superficie con infraestructura
para el riego después de India, China, Estados Unidos de América, Pakistán, Irán e Indonesia.
De todo esto el 6% corresponde a regadillos con aguas no convencionales (aguas residuales)
(CONAGUA, 2011).
La superficie total cosechada de cultivos con infraestructura para el riego asciende a
5, 966, 875 ha, de las cuales los más importantes son los cultivos de grano con 3, 208, 225 ha
(54 por ciento del total), los forrajeros con 1, 199, 926 ha (20 por ciento) y en menores
porcentajes las hortalizas con 513, 867 ha, los frutales con 299, 388 ha, los cultivos industriales
con 258, 475 ha, los cítricos con 182, 303 ha, los textiles con 157, 789 ha, las oleaginosas con
76, 838 ha y otros cultivos con 70, 064 ha (CONAGUA, 2008; 2011).
En el caso del distrito de riego 056 comprendido por los ríos Atoyac y Zahuapan, son utilizados
en estado de Tlaxcala para irrigar cerca de 5,885 ha anualmente, donde se cosechan; avena
40
forrajera, maíz, frijol, alfalfa, tomate y hortalizas. Por otra parte el DDR 030, corresponde la
canal de Valsequillo con el cual se riegan cerca de 21,322 ha donde los cultivos principales
son; chile seco, maíz en grano, frijol, sorgo en grano y alfalfa (CONAGUA, 2010).
Tomando en cuenta que el principal uso del agua en México es el agrícola; la disponibilidad
hace que en algunas zonas sea necesario emplear otros recursos, como aguas residuales
domésticas. Sin embargo, el agua residual puede provocar fuertes problemas a la población
como consecuencia de su contaminación química y biológica, lo cual se produce por los
residuos domésticos e industriales que a través del agua de lluvia, de los escurrimientos y de las
filtraciones, alcanzan los cursos fluviales que abastecen a la sociedad. Por ello el consumo y el
contacto de agua o de productos agropecuarios regados con ella, si está contaminada se
convierten en un medio para transmitir una amplia variedad de trastornos de salud y dentro de
ellas tenemos diferentes tipos de cancer, enfermedades cardiovasculares, renales entre otras
(Zhang et al., 2002; ATDR, 2015).
6. Suelos agrícolas de México
El suelo puede definirse, como el material mineral no consolidado en la superficie de la tierra,
que ha estado sometido a la influencia de factores humanos y ambientales, actuando durante un
determinado periodo.
Es considerado también como un cuerpo natural involucrado en interacciones dinámicas con la
atmósfera y con los estratos que están debajo de él, que influye en el clima y en el ciclo
hidrológico del planeta, y que sirve como medio de crecimiento para diversos organismos.
Además, el suelo juega un papel ambiental de suma importancia, ya que puede considerarse
41
como un reactor bio-fisico-químico en donde se descompone material de desecho que es
reciclado dentro de él (Hillel, 1998).
México es un país con una gran variedad geológica, encontrando leptosoles, regosoles,
calcisoles, feozems y vertisoles casi en la mayor parte del territorio nacional; sin embargo, los
suelos de México sufren un gran deterioro debido a las actividades humanas. En las que
destacan las actividades industriales, principalmente la química, petroquímica, el uso de
fertilizantes y plaguicidas, que han producido gran cantidad de residuos peligrosos,
contribuyendo a la degradación de los suelos. Dentro de los residuos que más se generan están
los aceites, grasas, solventes que corresponden al 45%, resinas, ácidos, bases, desechos de
pinturas y barnices (SEMARNAT, 2015).
En México se generan más de ocho millones de toneladas de residuos industriales por año y se
considera que un porcentaje muy bajo recibe manejo adecuado, el restante es acumulado en
industrias o vertidos de manera ilegal contribuyendo en gran medida a la contaminación de los
suelos. Además del riego con agua residual de origen industrial (Escalera – Romay, 2001;
Volke y Velasco, 2002).
7. Aguas residuales y suelos agrícolas
El grado de contaminación del agua va en aumento debido al incremento de la población a
nivel mundial, que crece a una tasa aproximada del 1.2% anual, generando mayor acumulo de
metales pesados en las tierras irrigadas con aguas residuales, (FAO, 2013; Gu et al., 2014).
Además en muchas regiones del planeta el suministro de agua es limitado, el clima y la
expansión de industrialización entre otras actividades, han provocado una sobreexplotación de
los acuíferos, por ello la producción agrícola hace uso sistemático de aguas residuales, siendo
42
una práctica común debido a la ventaja económica que representa, tanto en las zonas urbanas
como periurbanas y en las zonas rurales lejanas a las ciudades (Chary et al., 2008; Hassan et
al., 2012; Morugan-Coronado et al., 2013), además de proporcionar una serie de nutrientes
necesarios para la producción de forrajes, hortalizas y cereales, disminuye la utilización de
fertilizantes químicos (Hanjra et al., 2012).
Los metales pesados llegan a las aguas por medio de escorrentía de las labores agrícolas,
industriales, domésticas y de agua de lluvias, con lo que se ve afectada la calidad del agua de
riego ya sea en el corto o largo plazo, provocando niveles elevados de contaminación (Hassan
et al., 2013). En este sentido existe gran interés a nivel mundial sobre la presencia de metales
pesados en las aguas utilizadas para la agricultura, donde muchos autores han reportado
diferentes concentraciones (Tabla 3).
Con lo que se ha comprobado que a pesar de las ventajas que representa el uso de aguas
residuales para el riego agrícola, puede traer consecuencias a la salud pública y a la seguridad
alimentaria (Amin et al, 2013).
Tomando en cuenta que estas aguas acumulan diversos compuestos tóxicos, dependiendo de las
actividades asociadas a los diferentes afluentes, ocasionando contaminación de los suelos
irrigados con estas aguas (Singh et al., 2004; Sharma et al., 2007; Marshall et al., 2007).
El tiempo de irrigación de los suelos con aguas residuales contribuye a la elevada acumulación
de metales, ya que suelos con 40 y 100 años de recibir aguas residuales muestran incrementos
en el nivel de metales pesados, donde los valores pueden encontrarse por encima de los límites
permitidos y en consecuencia los cultivos como el de alfalfa, arroz, maíz, trigo y hortalizas se
mostraron altamente contaminados (Vázquez – Alarcon et al., 2001; Liu et al., 2005).
43
Tabla 3. Concentración de metales pesados en aguas residuales en diferentes partes del mundo.
Países Cd Pb Ni Cu Co Cr Zn As Referencias
EEUU 0.04 0.15 0.16 0.15 - 0.15 0.1 0.11 Ríos–Arana et al., 2003
Bolivia 0.3 23.9 - 16 - - 40.7 13.9 Miller et al., 2004
España 1.24 52.1 - 55.9 - - 493 20 Kraus and Wiegand, 2006
India 0.02 0.14 0.07 0.06 - 0.07 0.06 - Singh et al., 2010
Egipto 0.49 8.46 7 11.2 - - - - Abdel-Aal et al., 2011
Pakistán - 0.18 0.04 0.18 0.13 0.05 0.36 - Amin et al., 2013
Pakistán - 0.78 0.28 0.055 0.05 0.1 0.02 - Nazeer et al., 2014
También la época del año puede contribuir a el grado de contaminación del agua y suelos, ya
que se ha visto que afecta el índice de calidad del agua, siendo en los meses de previos a la
época de lluvias donde los niveles de contaminación son más bajos, incrementándose posterior
a las lluvias (Vázquez – Alarcon et al., 2001; Nazeer et al., 2014).
En general, el agua residual contiene cantidades considerables de nutrientes beneficiosos y
metales pesados tóxicos, los cuales están creando oportunidades para la producción agrícola;
sin embargo, la acumulación excesiva de metales pesados en los suelos agrícolas a través de
riego con aguas residuales no sólo puede dar lugar a la contaminación del suelo, sino que
también afectan la calidad y la inocuidad de los alimentos (Muchuweti et al., 2006).
Por ello al existir la presencia de metales pesados en agua, los suelos tienden a ser
contaminados, al igual que plantas y animales convirtiéndose en un grave riesgo a la salud
humana, debido que los algunos metales pesados son cancerígenos y otros ocasionan problemas
de salud como; la insuficiencia renal, trastornos gastrointestinales, cardiovasculares y muerte,
mediante la producción de radicales libres, como consecuencia del consumo de agua y
alimentos contaminados (USEPA, 2007).
44
El suelo es la fuente preeminente de oligoelementos biológicamente activos que alcanzan
hombre a través de las plantas y los animales, pudiendo ser causa de enfermedad al ser
introducidos al organismo humano a través del consumo, inhalación y contacto dérmico. Los
elementos de la tierra pasan a través de la cadena alimentaria (plantas y animales), y también en
el suministro de agua (Oliver, 1997).
Existen muchos estudios sobre la concentración de metales en los suelos agrícolas a nivel
internacional, que han determinado la gravedad sobre la contaminación, siendo la mayoría de
estos trabajos de sitios donde el agua utilizada para regadillo contiene descargas de minas,
industria y labores agrícolas (Tabla 4).
Para que los metales sean biodisponibles es necesario que estén en un medio cuyo pH sea
ácido, con excepción del As, Mo, Se y Cr, que son mayormente disponibles a un pH alcalino
(Kabata-Pendias, 2000). Otros factores que intervienen en la disponibilidad de los metales
pesados en el suelo son; la cantidad de la materia orgánica, arcilla y de óxidos- hidróxidos,
carbonatos, capacidad de cambio catiónico del suelo, textura, permeabilidad y actividad
microbiana, por tanto, para cada situación, el poder depurador de un suelo tiene un límite
(Weng et al., 2003; Cheng et al., 2001).
Tabla 4. Concentración de metales pesados en suelos reportados a nivel mundial.

Países Cd Pb Ni Cu Co Cr Zn As Referencias
China 0.84 49.4 24.9 32.8 - 60.9 157 - Khan et al., 2008
India - 512 55 32 16 33 386 - Sidhara Chary et al., 2008
Škrbic´ y Ðurišic´-
Serbia 2.14 49.65 39.4 4.8 - - 261.8 -
Mladenovic´, 2010
Egipto 7.8 140 110.4 1503 - - - - Abdel-Aal et al., 2011
China 0.1 44.66 14.89 16.74 - 27.61 57.21 10.2 Cai et al. (2012)
- 0.87 0.63 0.12 0.49 Amin et al., 2013
Pakistán - - -
España 0.4 25.6 26.9 - - 29.6 65.7 - Rodríguez Martín et al., 2013
Grecia 0.45 19.74 146.8 74.68 22 83.12 74.88 6.95 Kelepertzis, 2014
45
El poder amortiguador de un suelo representa la capacidad que tiene para controlar los efectos
negativos de los contaminantes y volverlos inocuos o inactivos a lo que se le denomina
Capacidad de Carga para Metales Pesados (Cheng et al., 2001), que depende de las propiedades
del suelo, el tipo e historia de la contaminación, organismos indicadores de la toxicidad, y otros
parámetros ambientales.
En general, los metales pesados incorporados al suelo pueden seguir cuatro diferentes vías
(García y Dorronsoro, 2005): son retenidos en el suelo, disueltos en la fase acuosa, ocupando
sitios de intercambio o específicamente adsorbidos sobre constituyentes inorgánicos del suelo,
asociados con la materia orgánica del suelo y/o precipitados como sólidos puros o mixtos
(Pagnanelli et al., 2004).
Los metales pesados se precipitan debido a los cambios en el pH, oxidación y modificaciones
de su composición química, llegando a ser absorbidos por las plantas y así se incorporan a las
cadenas tróficas, con lo que causan graves daños a la salud humana y por ultimo pueden pasar a
la atmósfera por volatilización, considerando este medio también dañino para la salud pública
(Kabata y Pendias, 2000; García y Dorronsoro, 2005).
Por ello los metales pesados en suelos se ha evaluado dese hace muchos años utilizando varios
tipos de índices cómo; el índice geoacumulación (I-geo) (Muller, 1969; Loska et al., 2004)], el
índice de carga contaminante (PLI) (Liu et al., 2005) factor de enriquecimiento (EF) (Buat-
Menard y Cheselet 1979; Loska et al., 2004), el factor de contaminación (CF) y el grado de
contaminación (DC) (Hakanson, 1980). Sin embargo, la mayoría de estos índices han sido
utilizados para realizar estudios que se centran en las consecuencias de la contaminación en
lugar de la relación entre la liberación de contaminantes y su destino (Dong et al., 2010).
46
8. Contaminación de las plantas con metales pesados
Los niveles de contaminación de las plantas dependen de la capacidad de absorción y
desplazamiento del metal pesado a las porciones comestibles de la planta y aun que la
concentración de metales en el agua sea mínima, la utilización a largo plazo del riego determina
el grado de contaminación de los cultivos, lo que significa que a medida que el suelo aumenta
el contenido de metales, aumenta la movilidad de los contaminantes a las plantas (Y.-J. An et
al., 2004; Singth et al., 2010).
Por lo tanto el exceso de metales en el suelo impacta la calidad de los alimentos, la seguridad
de la producción de los cultivos y el medio ambiente, ya que estos se mueven a través de la
cadena alimentaria vía consumo de plantas por los animales y estos a su vez por el hombre
(Gulson et al., 1996).
Dentro de los factores que intervienen en la absorción de metales por la planta el pH es más
importante, ya que los medios ácidos favorecen la solubilidad y su absorción por las plantas, e
igualmente la solubilidad en el agua aumenta en medios ácidos (Derache, 1990).
Existen especies vegetales más sensibles que otras a los metales pesados y dentro de estas
encontramos a las plantas vasculares lo cual es atribuible a la genética y otros factores
fisiológicos propios de las plantas, de manera general las plantas absorben metales del suelo en
distinto grado, esto va depender de la especie vegetal, las características y contenido de metales
en el suelo (Rosa et al., 1999; Calow, 1993; Barceló et al., 2003).
Las plantas tienen diferente maneras de resistencia ante la presencia de metales, algunas
realizan exclusión del metal y evitan el transporte de este a la parte aérea, siendo una estrategia
de plantas sensibles y tolerantes. Aunque existen algunas que acumulan el metal en la parte
47
aérea sin que sea toxica para ellas, esta es una característica de plantas que habitan en áreas
contaminadas y estas plantas que acumulan metales pesados se les conoce como
hiperacumuladoras nombradas así por Brooks et al. (1977).
Las plantas hiperacumuladoras forman poca biomasa como consecuencia de su mecanismo de
adaptación a las concentraciones de los diferentes metales, en consecuencia pierden energía
necesaria para el desarrollo de sus tejidos (Kabata-Pendias, 2000).
La absorción de metales es la capacidad de retención del metal por las plantas a partir del suelo
de cultivo mediante la interacción planta-raíz-metal y al metabolismo vegetal propio (Vig et al.,
2003). Estas plantas son especies muy tolerantes y en ocasiones solamente sobreviven a
condiciones de contaminación. Se adaptan por una función de protección contra el estrés
biótico causado por patógenos y aun que los metales no llegan a ser tóxicos para estas plantas,
si lo son para los que las consumen (Llugany et al., 2007).
Este tipo de protección requiere que el metal sea más tóxico para el patógeno o herbívoro y no
para la planta o que el metal impida la virulencia del patógeno o herbívoro incrementando la
resistencia de la planta frente estrés biótico.
9. Metales pesados en leche
La leche bovina es un alimento con alto valor nutricional un alimento y su composición varía
en función de la raza, alimentación, edad, período de lactación, época del año y sistema de
ordeño, entre otros factores. Como principal componente tiene el agua, al cual le sigue
fundamentalmente la grasa, proteínas e hidratos de carbono; además contiene, diferentes
proporciones de minerales (P, Ca, Zn y Mg) y de vitaminas (A, D, B2, B1, B6 y B12) así como
enzimas, hormonas y vitaminas esenciales para el organismo humano (Ataro, 2008; Ren-ju et
al., 2015); sin embargo, cuando es producida en condiciones de contaminación puede ser un
48
reservorio de sustancias, compuestos y/o elementos como los metales pesados, que son
altamente tóxicos. No son biodegradables y en consecuencia se les considera como causantes
de graves problemas a la salud pública, ya que son citotóxicos cancerígenos y mutagénicos
(Oliver, 1997; Al-Othman et al., 2012).
Este fenómeno representa riesgo para la población en general, pero especialmente en los niños,
que debido al bajo desarrollo de su tracto digestivo ocurre un alto grado de absorción de
metales pesados telas como; mercurio (Hg), plomo (Pb), cadmio (Cd) y arsénico (As), entre
otros (Solís et al., 2009), y su eliminación es muy baja, alojándose en gran proporción en
hígado, riñón y, en mayor cantidad, en el cerebro Sundberg et al. (1999), afectando el sistema
nervioso central, ya que poseen efecto neurotóxico y con ello predisponen a fallas en el
desarrollo cognitivo y de los diferentes órganos de los niños, además de ocasionar la muerte por
problemas cardiovasculares y cáncer también en adultos (Dorea y Donangelo, 2006; ATSDR,
2012).
Es importante mencionar que la presencia de contaminantes en la leche y sus subproductos
tiene un origen antropogénico, debido al desarrollo tecnológico y diversas actividades
industriales que han causado un aumento significativo de la contaminación ambiental (Licata et
al., 2004).
En particular, la contaminación del agua es relevante, porque la producción agrícola hace uso
sistemático de aguas residuales. Esta es ya una práctica común porque representa una ventaja
económica, principalmente para la producción de forrajes; sin embargo, se debe tomar en
cuenta que estas aguas acumulan metales pesados y pueden permanecer en ésta aun y cuando
hayan sido tratadas, siendo retenidos en suelo y plantas, llegando a ser tóxicos, y en ocasiones,
tienden a pasar a las aguas subterráneas (Fytianos et al., 2001; Dewivedi et al., 2001; Chary et
49
al., 2008) afectando la cadena alimentaria, vía consumo de plantas por los animales y estos a su
vez por el hombre (Gulson et al., 1996).
Por lo tanto se deduce que el uso de aguas residuales para irrigar suelos destinados a la
producción de forrajes (alfalfa y gramíneas forrajeras) para el ganado productor de leche,
representa un riesgo para la salud pública y la seguridad alimentaria. (Singh et al., 2004; Chen
et al., 2005; Muchuweti et al., 2006; Chitmanat y Traichaiyaporn, 2010; Singh et al., 2010).
Por ello se dice que los metales pesados que aparecen en leche son el resultado de alimentar a
las vacas con forrajes o granos provenientes de suelos irrigados con aguas residuales (Ward y
Savage, 1994). Esto es comprobado por (Muhammad et al., 2009; Aslam et al., 2011) que
reportaron altos niveles de Cd, Hg, Cr, Ni, Pb y As en leche de vacas y cabras alimentadas con
productos irrigados con aguas residuales en Pakistán. Por otra parte, Chary et al. (2008)
encontraron que personas que consumieron leche de vacas alimentadas con pasturas de una
región donde irrigaban con aguas residuales presentaron altos niveles de Pb, Zn, Cr y Ni en la
sangre.
En consecuencia siendo la leche de vaca uno de los alimentos de mayor valor nutritivo e
indispensable para la dieta del hombre (Soares et al., 2009), al ser consumida los niños son
quienes presentan mayor riesgo debido al poco desarrollo de su tracto digestivo, lo que provoca
un alto grado de absorción de metales pesados tales como Hg, Pb, Cd, As, entre otros (Solís et
al., 2009).
Dentro de esta gama de metales pesados se ha reportado que la exposición el mercurio y el
plomo en las primeras etapas de vida del feto afectan el sistema nervioso central, ya que poseen
efecto neurotóxico y con ello predisponen a fallas en el desarrollo cognitivo de los niños, bajo
50
funcionamiento del sistema inmune, retardo del crecimiento intrauterino, (Dorea y Donangelo,
2006; ATSDR, 2013; Amin et al., 2013).
Así mismo Sundeberg et al. (1999), reportaron que algunos metales contenidos en la leche se
absorben totalmente y la eliminación es muy baja en neonatos alojándose en gran proporción en
hígado, riñón y en mayor cantidad en el cerebro. Por otra parte Sridhara Chary et al. (2008),
encontraron que personas que consumieron leche de vacas alimentadas con pasturas de una
región donde irrigaban con aguas residuales presentaron altos niveles de Pb, Zn, Cr y Ni en
sangre.
Esto sucede debido a que metales como el plomo, que es considerado como uno de los más
tóxicos y su distribución en la leche se encuentra asociada a micelas de caseína, de las cuales se
libera una vez que el pH desciende, también se ha reportado que el tratamiento con calor y
pasteurización no afecta la concentración de dicho metal, esto debido a que el plomo se asocia
a los restos de fosfoserina en la leche (Mata et al., 1996) por lo que puede ser ingerido por los
niños y adultos en la leche.
10. Los metales pesados y los daños a la salud humana
El aumento de las actividades industriales, urbanas y agrícolas ha generado un aumento
importante de elementos tóxicos de la corteza terrestre en el medio ambiente, siendo los
metales pesados tales como el cadmio, plomo, níquel, cobre, cobalto, cromo, cinc y arsénico, a
los que mayoritariamente están expuestos los seres humanos y los animales. Este tipo de
tóxicos tienden a ser acumulados y concentrados por las distintas especies, siendo más
peligrosos a medida que se contamina la cadena alimentaria y llega al ser humano.
51
Arsénico (As), es químicamente conocido como un metaloide cuya forma inorgánica es
considerada altamente tóxica, siendo la vía de exposición oral principalmente por medio de la
dieta y en segundo lugar la vía inhalatoria. El arsénico se encuentra ampliamente distribuido en
al ambiente y después ingerido puede absorberse hasta en un 95% (Rossman, 2007).
El arsénico en los alimentos está presente tanto de forma orgánica como inorgánica. De forma
orgánica tenemos: arsenobetaína, arsenocolina, sales del ácido trimetilarsónico, arsenoazúcares
y lípidos que contienen arsénico. Principalmente los encontramos en organismos marinos,
aunque algunos pueden estar presentes en especies terrestres y organismos de agua dulce
(WHO, 2001).
La exposición al As en México se ha atribuido a la contaminación de tipo antropogénico (Díaz-
Barriga et al., 1992; Liu et al., 2002) debido al uso desmedido de plaguicidas arsenicales
orgánicos, además de otras actividades que generan contaminación tanto del agua como de los
suelos, dentro de estas tenemos; actividad minera, fundiciones, procesos electrolíticos de
producción de cadmio y cinc (Esparza, 2006) además de las emisiones volcánicas que
representan una fuente importante de este metaloide (ATSDR, 2007).
Una vez absorbido se almacena principalmente en hígado, riñón, corazón, pulmón y en bajas
cantidades en músculo y tejido nervioso; se le considera como carcinógeno principalmente
relacionado con cáncer de pulmón, riñón, vesícula y piel (IARC, 2014, ATSDR, 2007).
Además de trastornos en varios sistemas del organismo humano, tales como; neuropatías
periféricas, Pérdida del oído, retraso mental, encefalopatía, polineuropatía simétrica periférica,
parecida al Síndrome de Landry Guillain-Barre, polineuritis, parálisis motora, trastornos
digestivos, cirrosis, degeneración grasa, cariorrexis, hipoplasia de médula ósea, leucopenia,
Cardiopatía isquémica, enfermedad de pié negro, hipertensión, infarto cerebral, pericarditis,
síndrome de Raynaud, insuficiencia pulmonar, rino-faringo-laringitis, traqueobronquitis,
52
opacidad del cristalino, diabetes miellitus, además de provocar efectos teratogenicos y
geneticos (Guha, 2003; ATSDR, 2009) .
Cadmio (Cd), Es utilizado en electrodomésticos, pinturas y plásticos, así como en la fabricación
de pilas y baterías, abonos, soldaduras, pigmentos, anticorrosivos, aleaciones, barras de control
de los reactores nucleares, aeronáutica, industria farmacéutica, fungicidas, fotografía, vidrio,
caucho y porcelana, entre otros (Dickson, 2003).
Se estima que 300,000 toneladas de cadmio son liberadas al medio ambiente cada año de las
cuales 8.5 ton en promedio son derivadas de las actividades humanas. Las vías naturales y
antropogénicas de cadmio incluyen emisiones industriales; así como, la aplicación de
fertilizantes y aguas negras en sembradíos, por lo cual la población está expuesta al cadmio por
dos vías: la oral a través del agua e ingesta de comida contaminada; la segunda vía es por
inhalación durante las actividades industriales en personas laboralmente expuestas, la
inhalación debida al humo de cigarro (ATSDR, 2012).
En humanos la absorción del cadmio se lleva a cabo a través de un proceso similar al de la
absorción de metales esenciales como el hierro y zinc; esta absorción es potenciada cuando
existen deficiencias de calcio, hierro y proteína en la dieta, es transportado por la sangre al
hígado y al riñón (Goyer, 2001) y puede permanecer en el organismo hasta 30 años.
El Cd se moviliza atreves de la sangre llegando al hígado ocasionando acumulación e
induciendo la síntesis de metalotioneinas. Luego el Cd hepático se transporta hacia el riñón,
posiblemente en forma extracelular como un complejo uniéndose a las metalotioneinas (Cd-
MT), la cual se considera como una nefrotoxina que tiene una vida media mayor que el
complejo (Zn-MT) y afecta los túbulos proximales (Torra et al., 1994).
Una vez almacenado ocasiona disfunción renal, proteinuria e insuficiencia renal crónica,
arterioesclerosis aórtica y coronaria, incremento del colesterol y ácidos grasos) Huston. (2007);
53
en huesos es causa de osteoporosis (Akesson et al., 2006), testículos placenta, y sistema
nervioso central y periférico (ATSDR, 2008).
El pulmón es un órgano muy susceptible a la exposición a cadmio, la inhalación crónica
subaguda, puede producir daño progresivo alveolar, fibrosis y enfisema (Fauci et al, 2009).
Además se considera inhibidor del crecimiento y en embriones induce malformaciones, induce
la síntesis de metalotioneinas (Ribas et al., 1993; Waalkes et al., 2004).
El plomo (Pb), Este metal existe en forma inorgánica y orgánica. La forma inorgánica puede
encontrarse en las pinturas, suelo, y en otros productos de manufactura. Con la eliminación
del plomo de la gasolina en la mayoría de países la contaminación con la forma orgánica de
plomo se limita a casos de contaminación ocupacional. Generalmente se encuentra
combinado con otros dos o más elementos formando compuestos de plomo. El plomo puede
combinarse con otros metales para formar aleaciones. El plomo y las aleaciones de plomo
son componentes comunes de cañerías, baterías, pesas, proyectiles y municiones
revestimientos de cables, láminas y el principal uso del plomo es en baterías para
automóviles (ATSDR, 2016).
Entra al cuerpo a través de la ingestión, inhalación y adsorción; una vez ingresado al
organismo es transportado por medio del torrente sanguíneo donde se encuentra en un 2%
con una vida media de 36 ± 5 días, siendo conducido a todos los órganos y tejidos (hígado,
pulmón, riñón, cerebro y bazo) donde su vida media tiene una duración mayor y se acumula
en un 10%. En el sistema óseo se acumula en un 90%, con una vida media de hasta 28 años;
asimismo, es capaz de atravesar la barrera hematoencefálica y placenta y ocasionar daños
severos en el feto, además los niños desnutridos son más susceptibles de acumular dicho
metal y se estima que exposición al plomo causa cada año 600 000 nuevos casos de
54
discapacidad intelectual en los niños, además es considerado como cancerígeno (Rubio et
al., 2004; IARC, 2015; ATSDR, 2016).
Los niños son el grupo más afectado ante la exposición al plomo. Debido a que tienen una
mayor absorción de plomo por poseer un mayor índice metabólico. Un niño aspirará de dos
a tres veces más cantidad de un determinado contaminante del aire que un adulto (WHO,
2015).
Las ingestas medias de Pb de deben de cumplir lo dicho por la PTWI (Provisional Tolerable
Weekly Intake) de 25 µg Pb/Kg/semana establecida por el Comité Mixto FAO/OMS.
Níquel (Ni), puede ingresar al organismo por vía oral, dérmica e inhalatoria, los efectos a la
salud por exposición al níquel, pueden ser bronquitis crónica, disminución de la función
pulmonar y cáncer de los pulmones y los senos nasales, esto principalmente provocado por
compuestos de níquel en el trabajo en refinerías o en plantas de procesamiento de níquel
donde las concentraciones son mucho más altas que las del medioambiente, de manera
general el Ni y algunos de sus compuestos son considerados cancerígenos, por lo que se
recomienda un consumo diario máximo de 0.5 mg kg -1 (IARC, 2015; ATSDR, 2015).
Cobre (Cu), es un metal que existe en gran cantidad en la naturaleza y que es indispensable
para el ser humano, sin embargo en cantidades excesivas puede causar algunos daños,
principalmente a nivel de hígado, riñones y podría llegar a ocasionar la muerte, dentro de los
síntomas más comunes observados están, la diarrea, dolores de cabeza, irritación de la
mucosa oral y nasal, hasta el momento no se le ha considerado ser cancerígeno.
Cobalto (Co), está ampliamente dispersado en el ambiente por lo que puede entrar por la vía
oral, nasal y cutánea, no se encuentra libremente disponible en el ambiente, pero puede existir
alta absorción por las plantas y animales, se considera un metal que proporciona beneficios al
ser humano porque forma parte de la vitamina B12, siendo usado para tratar la anemia en
55
mujeres embarazadas, porque este estimula la producción de glóbulos rojos, a alta
concentración puede dañar la salud humana, ocasionando efectos en los pulmones, como asma
y neumonía, por la vía oral ocasiona vómito, nauseas, visión borrosa, trastornos cardiacos y de
la tiroides (Lenntech, 2016) .
Cromo (Cr), Es un metal muy utilizado a nivel industrial, además, se encuentra en
proporciones notables en los combustibles fósiles liberándose en grandes cantidades con su
combustión. Sus compuestos se encuentran entre los más tóxicos desde el punto de vista
ambiental, provocando efectos carcinógenos y mutagénicos. El Cr (III) es esencial y tiene un
papel importante en el metabolismo de la glucosa, sirve de cofactor de la insulina, y su
carencia se asocia a la instauración de la diabetes y a enfermedades cardiovasculares en la
madurez. El Cr hexavalente produce incremento de cáncer de pulmón por su unión a los
ácidos nucleicos, inhibición de la función respiratoria, tumores gástricos y daños en el ADN
(ATSDR, 2016).
El cromo es un elemento abundante en la corteza terrestre y es bastante utilizado de manera
industrial en la fabricación de acero inoxidable, aleaciones metálicas, colorantes, pigmentos,
plaguicidas, entre otros, así como en el cromado electrolítico y curtido de pieles (Lars y
Skerfving, 1996; WHO, 1998; Barceloux, 1999).
Las formas trivalentes (Cr3+) y hexavalente (Cr6+) tienen importancia biológica (Dartsch et
al., 1998), y pueden absorberse por contacto dérmico, ingestión e inhalación (Vitale et al.,
1997). Siendo la forma Cr6+ la que es mayormente absorbida debido a su mayor
solubilidad, con ello son capaces de atravesar la membrana celular y se reduce a Cr3+ al
interior de esta (Szelag et al., 2003). La excreción de cromo se lleva a cabo; en los riñones
en pequeñas cantidades, la bilis, la leche y el pelo (Klaassen y Watkins, 2001). Se sabe que
56
los compuestos derivados del Cr6+ son capaces producir graves trastornos a nivel tisular.
Donde los riñones que realizan funciones importantes en la regulación y el mantenimiento
de la homeostasis corporal, a través de procesos complejos como la filtración glomerular, la
reabsorción y secreción de sustancias endógenas y de xenobióticos, así como el desarrollo
de funciones endócrinas. Se ven afectados por el Cr y se produce nefrotoxicidad, además
ocasiona trastornos graves en órganos como el corazón y el hígado, así como se ha
determinado que exposiciones prolongadas producen cancer y la muerte (Dartsch et al.,
1998)
Zinc (Zn), es un elemento esencial para la vida del sr humano, penetrando al organismo
humano por la vía oral, e inhalatoria principalmente, donde al haber un exceso puede
provocar trastornos digestivos y pulmonares, además de ocasionar deficiencia de Cu y con

-1
ello anemia, el consumo máximo diario es de 15 mg kg de los cuales solo se absorben 5
mg kg -1 (WHO, 1996).
57
Artículo 1.-Nivel de contaminación con metales pesados de los
suelos agrícolas de la sub cuenca del Alto Balsas en Tlaxcala y
Puebla, México
Enviado a arbitraje a la revista Internacional de contaminación Ambiental.
Cuartil 4 de JCR. Factor de impacto 0.343

ac
Castro-González Numa Pompilio *, Calderón-Sánchez Francisco b, Moreno-Rojas Rafael c,
Erick Reyes Cervantes d, Tamariz-Flores José Víctor e
a*
Facultad de Ingeniería Agrohidráulica, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Av. Reforma 167,
Tlatlauquitepec, Puebla, México. numa.castro@correo.buap.mx.
b
Colegio de Postgraduados Campus-Puebla. Boulevard Forjadores de Puebla, C.P. 72760, Puebla, México
c
Departamento de Bromatología y Biotecnología de alimentos, Universidad de Córdoba, Campus de Rabanales-
Edificio Darwin. Córdoba. España
d
Centro de Vinculación y Transferencia de Tecnologia. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.
e
Departamento de Investigación en Ciencias Agrícolas. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Av. 14 sur
6301 edificio 103B Ciudad Universitaria, Col. San Manuel. Puebla, C.P. 72570. México
59
Resumen
El objetivo de este trabajo fue determinar si los metales contenidos en los suelos agrícolas
irrigados con aguas residuales de procedencia industrial en la sub cuenca de Alto Balsas tienen
son de origen antropogénico o natural. Para ello se calculó el índice de geoacumulación y el
factor de enriquecimiento a partir de la concentración y contenido de Cd, Pb, Ni, Cu, Co, Cr,
Zn y Arsénico (As) en las aguas residuales del Canal Atoyac, Zahuapan y Valsequillo y Suelos
Irrigados. Se recogieron muestras de aguas residuales y suelo en 16 sitios agrupados en 4 zonas
en dos temporadas del año (verano y primavera). La determinación de metales pesados fue con
un ICP - OES. Las diferencias (p <0.05) coinciden con el origen de las aguas residuales, siendo
el río Atoyac la mayor concentración de metales pesados, principalmente Pb. Estos últimos no
superaron los niveles permitidos por las normas. Los suelos mostraron valores en orden
decreciente: Zn (22.8)> Cr (17.7)> Ni (14.8)> Pb (14.7)> Cu (13.06)> Co (5.5)> (5.3)> Cd

-1
(1.2) mg kg . El índice de geoacumulación fue de 0.003-3.0, siendo Cd el de mayor
geoacumulación. El factor de enriquecimiento estaba en el intervalo de 1.84 - 6.0. Los suelos
agrícolas de la sub cuenca de Alto Balsas presentaron niveles moderados a altos de
contaminación de origen antropogénico.
Palabras clave; aguas residuales; Índice de geoacumulación; Factor de enriquecimiento;
Metales pesados
60
Nivel de contaminación con metales pesados de los suelos agrícolas de la sub cuenca del Alto Balsas .
en Tlaxcala y Puebla, México.- Articulo 1
Abstract
The aimed of this work was to determine if the metals contained in agricultural soils irrigated
with industrial wastewater in the Alto Balsas sub basin have anthropogenic or natural origin.
The geoacumulation index and the enrichment factor were calculated from the concentration
and content of Cd, Pb, Ni, Cu, Co, Cr, Zn and Arsenic (As) in the wastewater of the Canal
Atoyac, Zahuapan and Valsequillo and Irrigated Soils. Wastewater and soil samples were
collected at 16 sites grouped in 4 zones in two seasons of the year (summer and spring). The
determination of heavy metals was with an ICP - OES. The differences (p <0.05) coincide with
the origin of the wastewater, with the Atoyac river being the highest concentration of heavy
metals, mainly Pb. The latter did not exceed the levels allowed by the standards. Soils showed
values in decreasing order: Zn (22.8)> Cr (17.7)> Ni (14.8)> Pb (14.7)> Cu (13.06)> Co (5.5)>
(5.3)> Cd (1.2) mg kg -1. The geoacumulation index was 0.003-3.0, with Cd being the one with
the highest geoacumulation. The enrichment factor was in the range of 1.84 - 6.0. The
agricultural soils of the Alto Balsas sub basin presented moderate to high levels of pollution of
anthropogenic origin.
Key words; waste water; geoaccumulation index; enrichment factor; heavy metals
61
1. Introducción
Los suelos agrícolas y el agua constituyen la base fundamental para la producción de alimentos;
sin embargo, por procesos naturales y/o antropogénicos pueden acumular contaminantes que en
altas concentraciones son peligrosos, entre ellos los metales pesados (Gu et al., 2014). Esta
acumulación representa un riesgo para la salud pública, en razón de que existe la posibilidad
que estos compuestos lleguen al manto freático o sean absorbidos por las plantas, afectando
consecuentemente la calidad y seguridad de los alimentos (Muchuweti et al., 2006). Una
manera de determinar el origen y el impacto de los metales pesados, es mediante el cálculo del
índice de geoacumulación y el factor de enriquecimiento (Loska et al., 2004). Diversos estudios
han evidenciado orígenes antropogénicos, como Sridhara Chary et al. (2008) y Singh et al.
(2010), quienes reportaron elevados contenidos de Cd, Pb, Zn y Ni en suelos agrícolas,
hortalizas y cereales que fueron irrigados con aguas residuales, donde las descargas
principalmente de la industria de galvanoplastia, fabricación de baterías de plomo y productos
farmacéuticos, fueron las causantes de la contaminación. De la misma manera, Lu et al. (2012),
mencionó que la contaminación de los suelos puede deberse a prácticas agrícolas,
particularmente a la aplicación de fertilizantes y estiércol, que son las principales fuentes de
Cd, Cu y Zn. En los estados de Tlaxcala y Puebla, el agua de los ríos Atoyac, Zahuapan y la
presa Manuel Ávila Camacho, se utilizan para irrigar una importante zona que forma parte de la
cuenca de Alto Balsas, donde principalmente se cultiva maíz y forrajes de corte. Estas fuentes
de agua desde 1982 han recibido vertidos de las diferentes industrias implantadas en esta
región, que con base en premisas anteriores, hace suponer que existe un alto riesgo de
contaminación en los suelos agrícolas. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue determinar la
concentración de metales pesados en el agua y suelo y calcular el índice de geoacumulación
62
(Igeo) y el factor de enriquecimiento (EF) para estimar el posible origen de Cd, Pb, Ni, Cu, Co,
Cr, Zn y (As) Arsénico en los suelos agrícolas irrigados por los ríos Atoyac, Zahuapan y el
canal de Valsequillo.
2. Materiales y métodos
2.1 Estudio de área
La región muestreada se localiza en la región centro-sur del estado de Tlaxcala y el sureste del
estado de Puebla, México. Pertenece a la región hidrológica no. 18 y está situado entre los
paralelos 19 ° 06 'y 19 ° 40' de latitud norte y los meridianos 97 ° 58 'y 98 ° 03 longitud oeste.
El sistema hidrológico en la sub cuenca se compone de los ríos Zahuapan y Atoyac. La fuente
del primero se encuentra en la Sierra de Tlaxco y atraviesa el estado de Tlaxcala de norte a sur;
El río Atoyac se eleva en la cordillera de Toluca en las fronteras de los estados de México y
Puebla, continúa hasta su confluencia con el río Zahuapan, en el municipio de Xicohtzinco, y
desembocan en la presa de Valsequillo (o Manuel Ávila Camacho), que almacena 405.000.000
m3 de agua.
La presente investigación se realizó en dos épocas del año, verano en el mes de julio de 2014 y
primavera en abril de 2015. Se definieron cuatro áreas de muestreo representativas de
diferentes fuentes de aguas residuales, ubicándose de la siguiente manera: Zona 1 Tepetitla de
Lardizabal, Zona 2 Nativitas, ambas en el estado de Tlaxcala y correspondientes al río Atoyac;
la Zona1 recibe descargas del corredor industrial de San Martín Texmelucan, la Zona 2 de la
zona industrial de Huejotzingo y de una planta petroquímica, ambas ubicadas en el estado de
Puebla. La Zona 3 se ubicó en Santa Isabel Tetlatlahuaca, Tlaxcala, que recibe el agua del río
Zahuapan; finalmente, la Zona 4 correspondió el canal Valsequillo, en Tecamachalco, Puebla.
63
Figura 1. Áreas de toma de muestras de aguas residuales y suelo agrícola ubicadas en la sub
cuenca de Alto Balsas en los estados de Tlaxcala y Puebla, México.
2.2 Muestreo y tratamiento previo
2.2.1 Aguas residuales
En cada una de las áreas se muestrearon cuatro sitios por duplicado (Figura 1), tomando la
muestra a una profundidad de 30 cm de la superficie del agua residual. Se utilizaron frascos de
polipropileno de boca ancha, previamente lavados con ácido nítrico (HNO3 al 15% v / v) y
luego se enjuagaron tres veces con agua desionizada para eliminar el ácido residual. Al
momento del muestreo se determinó el pH del agua con ayuda de un peachimetro. A las
muestras de aguas residuales se les añadió ácido nítrico (HNO3) extra puro en una proporción
64
de 1% v / v obteniendo un pH <2.0 con el fin de prevenir la contaminación bacteriana y la
pérdida de metales pesados. Luego fueron transportados y mantenidos en refrigeración (4ºC)
hasta su análisis.
2.2.2 Suelos agrícolas
En cada sitio muestreado para agua, se ubicaron cuatro puntos de muestreo para suelo,
sumando un total de 16 sitios (Figura 1). Las muestras fueron tomadas de la capa superficial del
suelo (0 - 30) cm, debido a que los metales en los suelos cultivados están distribuidos de
manera más homogénea. Tomando 10 sub muestras en cada sitio, que se mezclaron para formar
una muestra compuesta de cada lugar. Estos se colocaron en bolsas de polietileno negro que se
cerraron evitando la presencia de aire y se llevaron al laboratorio. El suelo fue secado
depositándolo en bandeja de papel, alcanzando una profundidad máxima de 2.5 cm y una
temperatura no superior a 35 ° C y una humedad relativa entre 30 y 70% a la sombra durante
ocho días, con el fin de hacer un mejor manejo y homogeneización de las muestras, se realizó
el tamizado en un tamiz de nylon de <2 mm de diámetro y se guardó en bolsas de nylon
(Norma Oficial Mexicana [NOM-021-SEMARNAT-2000]). Al momento del muestreo fueron
determinados: pH, materia orgánica (MO), conductividad eléctrica (CE) y textura. El pH y la
conductividad eléctrica se midieron a una relación de suelo agua destilada de 1: 2.5 (Esmaeili et
al., 2014; NOM-021-SEMARNAT-2000). La Textura y la materia orgánica fueron
determinadas usando el método clásico de hidrómetro Bouyoucos y el procedimiento de
digestión húmeda de Walkley y Black respectivamente.
2.3 Determinación de metales pesados
Las muestras de agua obtenidas se analizaron directamente; sin embargo, para las muestras de
suelo, se realizó una digestión previa bajo el protocolo EPA 3051; para ello, se pesaron 0.5 g de
65
suelo y se añadieron 10 ml de ácido nítrico (HNO3) de alta pureza (65% Suprapur, Merck,
Darmstadt, DE), colocándolo en un microondas (CEM-MarsX, CEM Corporation Mathews, C
N), a una potencia de 1600 W, con una rampa de 5 min, una presión de 350 psi, una
temperatura de 175ºC y un intervalo de 5 min. Una vez digeridos, se filtraron sobre papel
Whatman grado 42 (GE Healthcare, Little Chalfont, UK), se diluyeron con 50 ml de agua
desionizada y se refrigeraron hasta su análisis.
Para determinar la concentración de metales pesados se utilizó espectrómetro de emisión
óptica de plasma acoplado inductivamente ICP - OES (Varian 730), (Agilent Technologies,
AU) que tiene un nebulizador Seaspray 143,164 Ezylok y una cámara de pulverización Glass
spanction.
Todos los productos químicos empleados fueron de grado reactivo analítico. Las soluciones se
prepararon en 18,2 MΩ · cm-1 de agua desionizada. Los patrones de calibración para cada metal
se prepararon utilizando la solución estándar ICP multielemento estándar XVI, compuesta de
21 elementos en HNO3 6% Suprapure, con una densidad de 1.032 g / cm³ y 20 ° C, de Merck
KGaA, Darmstadt, DE.
Los niveles de precisión y exactitud (Tabla 1) se realizaron con cinco blancos con diez
repeticiones y con los resultados obtenidos se calculó el % recuperación, r2 y % RSD. Los
límites de detección y los límites de cuantificación se calcularon con tres y diez veces la
desviación estándar del blanco, respectivamente. El control de calidad se realizó utilizando un
estándar y una muestra de control cada 20 muestras analizadas.
2.4 Índice de geoacumulación (Igeo)
Este índice, establecido por Muller (1969), tiene como objetivo evaluar genéricamente la
contaminación del suelo. Ha sido utilizado por diferentes autores, entre ellos, Li et al. (2015);
66
Islam et al. (2015); Wu et al. (2015) y se determina utilizando la ecuación; Igeo = log2 (Cn /1.5
Bn), donde Cn es la concentración de metal en la muestra, Bn es el valor de fondo, 1.5 es el
factor empleado para la detección de los suelos y para ello, se basa en los valores de Muller
(Tabla 2).
Tabla 1 Niveles de precisión y exactitud para ICP-OES utilizados para el análisis de metales
pesados de muestras de agua y suelo Sub cuenca en Alto Balsas Puebla y Tlaxcala, México
Heavy metals Cd Pb Ni Cu Co Cr Zn As
%Recuperación 106 101 107 99 104 106 103 104
r2 0.999724 0.999769 0.999848 0.999899 0.999864 0.99978 0.999986 0.999892
% RDS 12.59 14.54 15.23 4.58 19.28 3.19 1.66 16.84
LOD mg L -1 0.001 0.008 0.006 0.002 0.002 0.001 0.003 0.01
LOQ mg L -1 0.004 0.03 0.02 0.007 0.008 0.002 0.009 0.03
2.5 Enrichment factor (EF)
Este factor determina el estado de la contaminación y el impacto de las actividades
antropogénicas (Lozca et al., 2004; Lee et al., 2006). Se utiliza la siguiente ecuación: EF= [Cn /
Cref] sample / [Cn / Cref] background.
Donde Cn es la concentración del metal que se encuentra en el suelo (mg kg-1) y Cref es la
concentración de un elemento de referencia (mg kg-1); este último, debe poseer baja
variabilidad y puede ser alguno relativamente común en la naturaleza como Al, Fe y Mn
(Turner y Simmonds, 2006, Hao et al., 2007). En esta investigación se tomó el Mn, por ser uno
de los elementos con mayor presencia en el suelo (Meza- Yongming et al., 2006; Figueroa et
al., 2007).
67
El resultado de la ecuación EF, a priori podría indicar si las actividad antropogénicas son o no
la fuente de los metales pesados del suelo. Valores entre 0.05 y 1.5 son indicativos de metales
pesados de origen natural; por el contrario, los valores superiores a 1.5 son indicativos de la
existencia de contaminación antropogénica (Zhang y Liu, 2002, Chen et al., 2015). Su
clasificación consiste en cinco categorías reorganizadas por Sutherland. (2000) y modificado
por Chen et al. (2015), quienes lo hicieron más preciso (Tabla 2).
Tabla 2. Índice de geoacumulación (Igeo) y factor de enriquecimiento (EF) de metales pesados
en suelos.
Geoacumulación índice (Igeo) Factor de Enriquecimiento (FE)

0 Igeo ≤ 0 Sin contaminar
0< Igeo ≤1 Sin contaminar - Moderado 1.5 EF<2 Deficiente

1< Igeo ≤2 Moderado 2≤ EF < 5 Moderado
2< Igeo ≤3 Moderado - Alto 5 ≤ EF < 20 Significante
3< Igeo ≤4 alto 20 ≤ EF < 40 Alto
4< Igeo ≤5 Alto - Extremo EF ≥ 40 Extremo
Igeo >5 Extremo
2.6 Análisis estadístico
La información obtenida se analizó bajo un diseño completamente al azar por un modelo lineal
general, para la comparación de medias se utilizó la prueba de Tukey, através del paquete
estadístico SAS ver. 9 (2002).
68
3. Resultados y discusión
3.1 Aguas residuales
Con respecto al pH, no existieron diferencias significativas (p> 0.05) entre las zonas
muestreadas ni entre las épocas del año, con un valor medio de 7.2 (± 0.1). Las concentraciones
de metales en el agua residual pueden estar relacionadas con el valor del pH, debido a que
cuando éste es alcalino, los metales tienden a precipitarse en el sedimento o son absorbidas por
otras partículas en suspensión, como indica Ríos-Arana et al. (2004), quien reportó un pH de 8
en las aguas del Río Grande en Texas. Los valores de pH en aguas residuales detectados en este
trabajo están dentro del rango de 6.5 a 8.5 considerados normales para organismos acuáticos en
agua dulce según la norma oficial mexicana (NOM-127-SSA1-1994).
El análisis realizado no mostró diferencias significativas (P> 0.05) en las concentraciones de
metales pesados entre las dos estaciones de año. Esto podría deberse a que el año 2015 fue
clasificado como un año de alta precipitación pluvial; según la Comisión Nacional del Agua
(CONAGUA, 2016), marzo del año 2015 contribuyó con el 7.9% a la hoja nacional de agua,
equivalente a cuatro veces su contribución normal. De manera que en este mes se produjo una
precipitación de 125 mm, a diferencia de 2014 que tuvo una precipitación de 25 mm en el
mismo mes; dicha precipitación fue comparativa con la del mes de julio de 2014, donde la
precipitación fue de 150 mm. Coulibaly et al. (2012), reportaron que en la estación lluviosa las
concentraciones de Pb (2.40 mg l-1) fueron menores que las encontradas en la estación seca
(4.80 mg l-1); por suparte, Vázquez-Alarcón et al. (2001) y Nazeer et al. (2014), observaron que
el agua en los meses previos a la estación lluviosa presentaba menores concentración de
metales pesados y que la concentración aumentaba posterior a la época lluviosa, en ambos
casos difiere a lo encontrado en este trabajo.
69
Comparando las áreas muestreadas, se encontraron diferencias significativas (P <0.05). Estas
variaciones se dan en la Tabla 3, en la cual se muestran los límites permisibles especificados
por la norma oficial mexicana (NOM-001-ECOL-1996) y el Consejo Canadiense de Ministros
de Medio Ambiente (CCME, 1999). En principio, se puede observar que en orden descendente,
la concentración de metales pesados fue Zn> Cu> Pb> Cr> Co> Ni> Cd> As. Los valores
encontrados en nuestro trabajo fueron inferiores a los estipulados por las dos normas (Tabla 3).
Dependiendo del origen de las aguas residuales utilizadas (Tabla 3), hubo diferencias
significativas (p <0.05), siendo el río Atoyac (Zona 1) donde se encontraron las mayores
concentraciones de Pb y Ni; ese mismo río (Zona 2) presentó mayores niveles de Cr. La zona 4
resultó ser la fuente de niveles más bajos de metales pesados. Este resultado podría ser debido a
que las Zonas 1 y 2 reciben vertidos de la zona industrial de San Martín Texmelucan y
Huejotzingo en el Estado de Puebla. Las concentraciones más bajas en la Zona 4 podrían
deberse a que las aguas residuales de estos ríos confluyen en la presa de Valsequillo, de modo
que podrían existir concentraciones de estos metales en las fracciones de sedimento
suspendidas, como mencionan Vázquez-Alarcón et al. (2001). Las concentraciones de metales
pesados en las aguas residuales de riego que se encuentran en este trabajo pueden ser bajas
debido que estos se encuentran diluidos tal como lo menciona Singh et al. (2010).
70
Tabla 3 Metales pesados (mg l-1) en aguas de Atoyac, río Zahuapan y Canal de Valsequillo en los estados de Puebla y Tlaxcala,
México.
Metales
Cd Pb Ni Cu Co Cr Zn As
pesados
Zona
1 0.003±0.002ab 0.035±0.01a 0.012±0.008a 0.025±0.02a 0.006±0.004a 0.012±0.01ab 0.07±0.07a <0.006
a b b a a a a
2 0.004±0.003 0.017±0.004 0.007±0.003 0.025±0.008 0.003±0.001 0.016±0.007 0.02±0.01 <0.006
ab b b
3 0.002±0.001 0.012±0.005 0.007±0.005 0.024±0.01a 0.003±0.001a 0.005±0.005bc 0.03±0.03a <0.006
4 <0.001 0.009±0.008b <0.007 <0.001 0.007±0.002a 0.002±0.001c 0.01±0.03a <0.006
NMX-001-
0.2 0.5 2 4 - 1 10 0.2
ECOL-1996
CCME
0.0051 0.2 0.02 0.2-1 0.05 0.0049 5 0.1
(1999)
Diferentes literales (a b c) representan diferencias significativas entre zonas p≤0.05. (< below LOD).
Los valores encontrados en nuestra investigación están en el rango de valores determinados
por el uso de aguas residuales, que son domésticas e industriales según; Ríos - Arana et al.
(2004); Singh et al. (2010); Amin et al. (2013) y Nazeer et al. (2014) quienes reportaron
amplios rangos de concentraciones de; Cd (0.001-0.23), Pb (0.01-1.0), Ni (0.005-1.6), Cu

-1
(0.003-1.6), Co (0.01-0.16), Cr (0.004-1.6) y Zn (0.009-1) mg kg en aguas residuales
utilizadas para el riego agrícola.
3.2 Suelos agrícolas
La disponibilidad de los metales pesados presentes depende de las características del suelo,
que influyen directamente en la adsorción de metales, como son; pH, contenido de materia
orgánica y arcilla, siendo esta última generadora de un mayor intercambio catiónico.
En este trabajo, los valores de pH fueron alrededor de 7,8 (± 0,4), conductividad eléctrica
(CE) de 0.2 ds m-1 (±0.08) Y la textura fue proporcionalmente constituida por 32.2% (± 2)
de arena, 33.4% (± 4) de arcilla y 34.3% (± 6) de limo, clasificándolos como suelos franco
arcillosos. Ninguna de estas variables fisicoquímicas mostró diferencias significativas (p>
0.05) entre zonas o estaciones del año.
La materia orgánica mostró diferencias significativas (p <0.05) entre las zonas y fue
estadísticamente más alta en las tres primeras zonas, que promediaron 3.1% ± 0.3,
comparadas con la Zona 4, donde se encontró un valor de 2.3% (± 0.5). El valor de CE
determinó que no eran suelos salinos, según la clasificación de Vázquez y Bautista (1993).
El pH, que es ligeramente alcalino, influyó en la baja movilidad de los metales pesados del
suelo, además de los factores climáticos y la textura arenosa, tal como se ha citado
Rastmanesh et al (2011), esto se debe a las reacciones hidrolíticas de sus cationes,
produciendo poca solubilidad, como afirmó Ramos-Gómez (2011). Por otra parte Naidu et
72
al. (1997) mencionó que la actividad de los metales disminuye con el aumento del pH, por lo
que podemos decir que el pH encontrado en este trabajo está limitando la disponibilidad y
movilidad de los metales encontrados.
El contenido de metales pesados en las cuatro zonas evidenció diferencias significativas (p
<0.005) en el contenido de Ni y Cr, siendo las de la Zona 4 menores que en las otras zonas,
que presentaban contenidos similares entre sí (Tabla 4). Además, al analizar por época del
año, no se observaron diferencias significativas (p>0.05) entre las zonas. Comparando las
concentraciones y contenido de metales pesados en el agua residual y el suelo, se pueden
observar diferencias importantes (Figura 2). Dado que el tiempo de uso de las aguas
residuales es un factor importante en la acumulación de los metales en los suelos agrícolas
(Vázquez-Alarcón et al., 2001; Mapanda et al., 2005), se puede inferir que el efecto de las
aguas residuales empleadas en la sub cuenca del Alto Balsas para el riego agrícola desde
1982, así como el uso de los abonos orgánicos que los agricultores frecuentemente aplican a
sus tierras, ha provocado un aumento de materia orgánica en la capa superficial del suelo, lo
que contribuye a la acumulación de metales pesados en los suelos. Xu et al. (2010) informó
que la retención de metales pesados en mayor proporción se debe a que la materia orgánica
se acumula hasta un 53% en el horizonte superior del suelo.
73
50
Agua residual
Agua residual (mg L -1) Suelo (mg kg -1)

30 Suelo
20
10
5
2
1
0.5
0.2
0.1
0.05
0.01
0.001
Metales pesados
Figura 2. Concentración y contenido promedio de metales pesados en aguas residuales y
suelo agrícola en la sub cuenca de las Balsas Alto, por temporada del año en los estados de
Puebla y Tlaxcala, México. Los datos son medias y la línea vertical representa una
diferencia significativa Tukey (α = 0.05).
Además de la capacidad de intercambio catiónico de la materia orgánica acumulada (Martin
y Kaplan, 1998) y que los suelos poseen una textura propicia para la retención de metales
pesados, como lo mencionaron Rodríguez et al. (2008). Al respecto Rattan et al. (2005)
reportaron que los suelos irrigados con aguas residuales durante 40 años mostraron en la
capa superficial del suelo (0-30 cm), acumulación de MO con un contenido de; Cd (0.15 ±
0.008), Pb (26 ± 3), Zn (72 ± 5) Cu (27 ± 2) y Cr (70 ± 6) mg kg -1, donde sólo Cd fue
inferior a los valores encontrados en este trabajo.
74
Tabla 4 Contenido de metales pesados por zona (mg kg-1) en suelos agrícolas irrigados con aguas residuales en Alto Balsas en los
estados de Puebla y Tlaxcala, México.
Metales
pesados
Zona
1 1.16±0.2a 14.79±1.2a 15.40±1.5ab 12.19±1.6a 5.10±0.2a 19.04±3.3ab 25.33±1.5a 5.16±1.1a
2 1.15±0.3a 13.03±4.8a 14.70±3.6ab 11.24±3.1a 5.28±1.3a 17.35±3.2ab 20.72±3.5a 5.91±2.2a
3 1.42±0.5a 17.67±7.1a 16.69±4.6a 14.20±4.7a 5.30±2.2a 20.25±5.8a 25.23±4.9a 5.70±1.2a
4 1.22±0.2a 13.60±2.6a 12.40±2.0b 14.62±3.6a 6.30±0.8a 14.37±2.2b 20.29±3.4a 4.51±2.6a
Differentes literales (a b) representan differencias significativas (p≤0.05) entre zonas. (±) = Desviación standard.
En México, Siebe (1994) reportó la presencia de Pb, Cd, Zn, Cu y Cr en suelos agrícolas
irrigados durante 80 años con aguas residuales en el estado de Hidalgo, cuyas
concentraciones fueron: 24, 0,57, 77, 20 y 52 mg kg -1, respectivamente, donde sólo el valor
de Cd fue menor que el detectado esta investigación. También Mireles et al. (2004)
realizaron un estudio en el estado de Hidalgo en México, en suelos regados durante 50 y 100
años y encontraron niveles potencialmente peligrosos de Cr (90), Co (70) y Cu (40) mg kg -1
Siendo superiores a los niveles encontrados en este estudio.
En otras partes del mundo, Kelepertzis (2014) en Grecia determinó que la acumulación de
metales pesados en los suelos fue causada por la aplicación de fertilizantes y pesticidas,
acumulando concentraciones de Cu, Pb, Zn, Ni, Co, As, Cd y Cr; 65, 20, 73, 120, 20, 7, 0,45
y 72 mg kg-1, respectivamente. Lo mismo podría suceder en la zona 4 con respecto a los
elementos que no están presentes en las aguas residuales. Rodriguez-Martin et al. (2006),
-1
reportaron valores de; Cd (0,4), Cr (20), Cu (17), Ni (20), Pb (17), Zn (17) mg kg en el
suelo en un área de alta industrialización cuyo pH era alto y la materia orgánica baja y en el
caso de Pb, Cu y Zn tenían origen antropogénico, en ambos casos sólo el Cd y el Zn fueron
inferiores a los encontrados en este estudio.
3.3 Índice de geoacumulación (Igeo)
El Igeo encontrado fue de moderado a alto, mostrando que los suelos en las cuatro zonas
tenían un nivel de contaminación bajo para el grupo de metales pesados, excepto para el Cd,
que exhibió un nivel alto, similar al reportado por Xia et al. (2011) quienes determinaron Cd,
Cu, Pb y Zn en suelos. Islam et al. (2015) analizaron el riesgo ecológico por la presencia de
elementos tóxicos como Cr, Ni, Cu, As y Cd en los suelos de Bangladesh, donde se
demostró que el Cd es el elemento que más efectos negativos ocasiona al medio ambiente.
76
Los valores de Igeo (Figura 3) indican que en el caso de Cd hubo una diferencia (p <0.05),
demostrando que en las Zonas 1, 2 y 4 los suelos están moderadamente contaminados y se
considera que la Zona 3 es de moderada a altamente contaminada, siendo esta última zona
regada con agua del río Zahuapan. El Igeo de Pb, Ni, Cu, Co, Cr y As, indica que los suelos
pueden estar no contaminados a moderadamente contaminados para todas las zonas y en el
caso del Zn, el índice dio una contaminación moderada. No hubo diferencia significativa (p>
0.05) por temporada para ninguno de los metales pesados estudiados.
Figura 3. Índice de Geoacumulación (Igeo) (a) y Factor de Enriquecimiento (FE) (b) de
metales pesados en suelos agrícolas irrigados con aguas residuales en la sub cuenca del Alto
Balsas en los estados de Puebla y Tlaxcala, México. Los datos son medias y la línea vertical
representa una diferencia significativa Tukey (α = 0.05)
3.4 Factor de enriquecimiento (FE)
Los metales con el FE más alto en orden descendente fueron: Pb> Cu> Zn> Co> Ni> Cr>
Cd> As. Los valores encontrados para esta variable determinaron que la contaminación
provenía de una fuente diferente a la de la roca madre (Figura 3). Hubo una diferencia (p
77
<0.05) entre las zonas para Ni, Cr y Zn, donde las Zonas 1, 2 y 3 tuvieron una FE mayor que
la Zona 4, aunque la FE de esta última fue moderada. Sólo para Pb se encontró una FE
significativa en las Zonas 1 y 3, al igual que Zn en la Zona 1. En el caso de As, fue inferior
sólo en la Zona 4, y se consideró deficiente. Por otro lado, el FE entre estaciones mostró P
<0,05 para Co (4.7), moderada y Pb significativa (6.0) en la estación lluviosa, comparado
con Pb (4.6) y Co (3.7) en la estación seca, clasificados Como moderado.
Por lo tanto, se puede decir que la contaminación detectada en las 4 zonas de estudio podría
ser de factores antropogénicos, ya que los valores de FE determinados fueron superiores a
1.5 (Zhang y Liu, 2002) y más de 2 según Chen et al. (2015) para todos los metales pesados
en las cuatro zonas muestreadas (Figura 3). Los valores fueron similares a los reportados por
Tang et al. (2014).
4. Conclusiones
La concentración de Cd, Pb, Ni, Cu, Co, Cr, Zn y As en aguas residuales de la sub cuenca de
Alto Balsas en Tlaxcala y Puebla, está por debajo de los límites permitidos por las normas;
sin embargo, debido al tiempo de uso de estas aguas para irrigar los suelos, el contenido de
metales pesados en los suelos demuestra una acumulación importante, sustentada con los
valores del Igeo que indican la existencia de una contaminación del suelo, particularmente
de Cd. Así mismo, el factor de enriquecimiento indica que los metales detectados en los
suelos agrícolas son de origen antropogénico. Estos datos son de importancia ya que nos
alertan sobre la posibilidad de un riesgo para la cadena alimentaria y en consecuencia para la
salud. Por lo tanto, se recomienda evaluar la producción animal y hortícola de estas áreas,
así como evaluar los riesgos para la salud pública asociados con el consumo, el contacto o la
inhalación de metales pesados contenidos en los suelos agrícolas.
78
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86
Artículo 2. Metales pesados en la cadena alimentaria de la leche de
vaca en zonas irrigadas con aguas residuales en Puebla y Tlaxcala,
México
Enviado para arbitraje a la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias.
Castro-González Numa Pompilio ac*, Calderón-Sánchez Francisco b, Moreno-Rojas Rafael c,

Moreno Ortega Alicia c, Tamariz-Flores José Víctor e
a*
b
c
Departamento de Bromatología y Biotecnología de alimentos, Universidad de Córdoba, Campus de
Rabanales-Edificio Darwin. Córdoba. Españ
e
Departamento de Investigación en Ciencias Agrícolas. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Av. 14
sur 6301 edificio 103B Ciudad Universitaria, Col. San Manuel. Puebla, C.P. 72570. México
87
Resumen
El objetivo de este trabajo fue determinar el la presencia de Cd, Pb, Ni, Cu, Cr, Zn y As en
la cadena alimentaria de le leche de vaca, producida en zonas donde la alfalfa es cultivada en
suelos irrigados con aguas residuales de procedencia industrial, doméstica y agrícola. Se
calculó el factor de bioacumulación (BCF), el factor de translocación (TF) y el valor de
transferencia de los metales de la planta a la leche. Las plantas tuvieron un BCF< 1,
indicando que la alfalfa es resistente a los metales pesados. Sin embargo el FT>1 en orden
decreciente quedo de la siguiente manera Zn; Cu; Ni; Pb y Cr, lo que muestra la existencia
de gran movilidad de los metales dentro de la planta. La leche tuvo un contenido de Pb en
un rango de (0.039±0.02 - 0.059±0.05), valores por arriba del límite permitido internacional.
El Pb y As fueron inferiores a los valores permisibles por la norma oficial mexicana. Se
concluye que la alfalfa es una planta acumuladora y resistente a los metales pesados y
cuando es cultivada en suelos irrigados con aguas residuales, se convierte en un medio
importante para la trasferencia de metales pesados a los animales. Los metales pesados son
eliminados por vías importantes como la leche, lo que puede ser un riesgo para la salud de
los consumidores.
Palabras clave: Bioacumulación; translocación; metales pesados; contaminación
alimenticia; leche
88
Metales pesados en la cadena alimentaria de la leche de vaca en zonas irrigadas con aguas residuales en .
Puebla y Tlaxcala, México Articulo 2
Abstract
The aimed of this work was to determine the presence of Cd, Pb, Ni, Cu, Cr, Zn and As in
the feed chain of cow's milk, produced in areas where alfalfa is cultivated in soils irrigated
with wastewater of origin Industrial, domestic and agricultural. The bioaccumulation factor
(BCF) and the translocation factor (TF) were calculated. The plants had a BCF <1,
indicating that alfalfa is resistant to heavy metals. However the FT> 1 in decreasing order
was as follows Zn; Cu; Pb; Neither; Cr and Cd, which shows the existence of great mobility
of the metals inside the plant. The milk had values of Pb in a range of (0.039 ± 0.02 to 0.059
± 0.05 mg kg -1) values above the international allowed limit. However, Pb and As levels
were lower than the values allowed by the official Mexican standard. It is concluded that
alfalfa is an accumulating plant and resistant to heavy metals and when grown in irrigated
soils with sewage, it becomes an important means for the transfer of heavy metals to animals
and these are eliminated by important pathways such as Milk, which can be a risk to the
health of consumers.
Key words: Bioaccumulation; translocation; heavy metals; food contamination; milk
89
1. Introducción
Los forrajes cultivados en suelos contaminados con metales pesados pueden traer
consecuencias graves de salud y la seguridad alimentaria. La contaminación ambiental por
metales pesados producida por la industria y el crecimiento urbano afecta el aire, agua y
(1)
suelos . Pudiéndose acumular a largo plazo a niveles tóxicos en los suelos donde
permanece por largos periodos debido a que no son degradados y pueden biotransformarse
en la cadena alimentaria (2, 3), provocando graves trastornos de salud en la población humana
(4, 5, 6)
, debido a que se acumulan en órganos importantes del cuerpo cuando son consumidos
(7, 8, 9)
de plantas y/o animales . La alfalfa (Medicago sativa) tiene la cualidad de acopiar
algunos metales pesados y es considerada como planta acumuladora con buen efecto
remediador (10, 11), y en México es la más utilizada para la alimentación de bovinos lecheros,
debido a que es una leguminosa de gran aporte nutricional y que se ha comprobado su
eficiencia como forraje para la producción láctea, siendo utilizado por los pequeños
productores que realizan acarreo diario proporcionándolos en forma de forraje fresco (12, 13).
Considerando que esta leguminosa es cultivada en suelos irrigados con aguas de los ríos
Atoyac, Zahuapan y la presa Manuel Ávila Camacho y que dichas fuentes de agua reciben
las descargas de las diferentes industrias ubicadas en los estados de Puebla y Tlaxcala. La
alfalfa consumida por los animales podría ocasionar que los metales se sean transferidos a
los animales originando acumulación en algunos órganos y en parte ser excretados en la
leche, que al ser consumida por las personas ocasionaría graves trastornos de salud. Por tales
razones el objetivo de este trabajo fue determinar el factor de bioacumulación, el factor de
translocación en alfalfa (Medicago sativa) y el contenido Cd, Pb, Ni, Cu, Cr, Zn and As en
90
la leche de vaca producida en zonas irrigadas con aguas residuales y los valores de
transferencia de dichos metales, en los estados de Puebla y Tlaxcala, México.
2. Materiales y Métodos
2.1. Área de estudio
Figura1. Localización de los sitios de muestreo de suelo, alfalfa y leche en las áreas
irrigadas con aguas residuales en el estado de Puebla y Tlaxcala, México.
Se consideraron suelos y plantas de áreas que son irrigadas con aguas residuales procedentes
de la industria, retornos agrícolas y de los hogares, así como la leche de las vacas que
consumen dichos forrajes. Por ello fueron muestreadas cuatro zonas (Fig. 1); la zona 1
correspondió al municipio de Tepetitla de Lardizábal, la zona 2 a Nativitas, en ambas se
91
aprovecha el río Atoyac, la zona 3 en Santa Isabel Tetlatlahuca irrigada por el río Zahuapan,
estas tres zonas pertenecen al estado de Tlaxcala y la zona 4 en Tecamachalco, Puebla,
donde se riega con aguas de la presa Manuel Ávila Camacho (canal de Valsequillo).
En las zonas de muestreo prevalece un clima templado húmedo con lluvias en verano, donde
las principales actividades agropecuarias son la siembra de maíz, alfalfa asociados a la
producción de bovinos lecheros. Se localiza en la porción central del estado de Tlaxcala
entre los paralelos 19°06’ y 19°40’ latitud norte y los meridianos 97°58’ y 98°03 longitud
oeste, cubre total o parcialmente 50 de los 60 municipios, representando el 52 % de la
superficie total del estado. Por otra parte Tecamachalco, Puebla que se ubica en los paralelos
18° 52´ 57" latitud norte y a 97° 43´ 49" latitud oeste (14, 15).
2.2. Muestreo de Suelo, Alfalfa y leche
El muestreo fue realizado en dos épocas del año, comprendidas en los meses de Julio 2014
(verano) y marzo de 2015 (primavera). Las muestras de suelo fueron recogidas en cuatro
zonas definidas por la fuente del agua de riego, formando un total de 16 sitios,
correspondientes a cuatro muestras por zona (Fig. 1) las muestras fueron tomadas de la capa
superficial del suelo (0 - 30) cm, debido a que los metales en los suelos cultivados son
generalmente más homogéneamente distribuidos a este nivel. Fueron colectadas 10
submuestras en cada sitio, las cuales fueron mezcladas para formar una muestra compuesta
de cada lugar. Estas fueron colocados en bolsas de polietileno negro que se cerraron
evitando la presencia de aire y llevados al laboratorio, donde fueron secadas depositándolo
en bandeja de papel, alcanzando una profundidad máxima de 2,5 cm y una temperatura no
superior a 35 ° C y una humedad relativa entre 30 y 70% a la sombra durante ocho días, con
el fin de hacer un mejor manejo y homogeneización de las muestras. Se removieron las
92
rocas y material orgánico, luego fueron trituradas las muestras utilizando un mazo de
madera y se realizó el tamizado en un tamiz de nylon de <2 mm de diámetro y se
conservaron en bolsas de nylon perfectamente cerradas hasta su digestión de acuerdo con la
norma NOM-021-SEMARNAT-2000 (16) y Esmaeili et al. (17).
La alfalfa fue muestreada por triplicado de los mismos sitios de donde fue extraído el suelo,
(18)
a una profundidad comprendida de cero a 30 cm y se trasportaron en bolsas oscuras al
laboratorio donde se les lavo con agua desionizada hasta eliminar todo tipo de residuos de
suelo, al mismo tiempo que fueron pesadas en su totalidad y por partes, siendo separadas en
parte comestible (hoja-tallo) y raíz (19, 20), congelándolas para luego ser liofilizadas. Posterior
a ello se molieron, tamizaron y almacenaron en bolsas de nylon hasta su digestión.
La leche fue colectada de 160 vacas, para ello se utilizaron tubos Falcón de 50 ml cada uno,
previamente lavados con HNO3 al 10% v / v y fueron enjuagados por tres veces cada tubo
con agua desionizada para eliminar los residuos ácidos y evitar alteraciones en la leche. El
muestreo se realizó por la mañana al inicio del ordeño directamente de la ubre,
transportándolas en neveras al laboratorio, donde fueron congeladas a - 65ºC y
posteriormente liofilizadas. Para la liofilización de la alfalfa y leche se utilizó un equipo de
liofilización LABCONCO Freezone de 4,5 litros (Kansas City, MO).
2.3. Determinación de metales pesados
Todas las muestras de suelo, planta y leche fueron previamente digeridas en un horno de
microondas (CEM-MarsX, CEM corporation Mathews, NC). En el caso del suelo se realizó
una digestión bajo el protocolo EPA 3051, pesando 0.5 g de suelo y se añadieron 10 ml de
ácido nítrico (HNO3) se utilizó una potencia de 1600 W, con una rampa de 5 minutos,
presión de 350 psi, temperatura de 175ºC y un intervalo de 5 minutos.
93
Para la alfalfa fueron utilizados la parte comestible y la raíz, de cada uno y por separado
fueron pesaron 0.3 g y se agregaron 5 ml de HNO3 más 5 ml de Peróxido de hidrogeno al
30% w/v. a 1600 W de potencia, con un tiempo de rampa de 15:00 minutos, presión de 800
psi, 200 0C de temperatura y 10:00 min de espera. La digestión de la leche liofilizada se
realizó utilizando 0.5 g a la cual se le agregaron 10 ml de HNO3, colocándola a una potencia
de 1600 W, rampa de 5 min, presión de 350 psi, temperatura de 175ºC y un intervalo de 5
min. Una vez digeridas cada una de las muestras fue filtrada sobre papel Whatman grado 42,
se aforaron a 50 ml con agua desionizada y refrigeraron hasta su análisis. El ácido nítrico
utilizado para cada digestión fue HNO3 High purity (65%, Suprapur, Merck, Darmstadt,
Alemania).
Los metales pesados Cd, Pb, Ni, Cu, Cr, Zn y As fueron determinados por medio de
espectroscopia de emisión óptica de plasma acoplado inductivamente (ICP – OES, Varian
730) (Agilent Technologies, AU). Todos los productos químicos utilizados fueron de grado
reactivo analítico. Se prepararon las soluciones en agua desionizada 18,2 MΩ cm. Los
estándares de calibración para cada metal fueron preparados utilizando solución patrón ICP
multielemento standard XVI, compuesta de 21 elementos en HNO3 Suprapuro 6%, con
densidad de 1.032 g/cm³ y 20°C de Merck KGaA, Darmstadt, Alemania.
Los niveles de precisión y exactitud se realizaron con cinco blancos y diez repeticiones. El
valor de recuperación analítica se determinó en 106% en promedio, el coeficiente de
correlación (r2) fue 0,9999 para todos los metales. Los límites de detección y los límites de
cuantificación se calcularon con tres y diez veces la desviación estándar del blanco.
94
2.4. Factor de bioconcentración (BCF) y factor de translocación (TF)
Con los valores de suelo y planta se realizaron los cálculos para determinar el factor de
bioconcentración (BCF) que indica la capacidad o eficiencia que poseen las plantas para
acumular metales pesados en sus tejidos con relación a la concentración de metales existente
(21, 22)
en el suelo o sustrato calculándose en base a peso seco y el factor de translocación
(TF) que indica la absorción de metales pesados que ejercen las plantas con respecto al suelo
(23, 24, 25)
, ambos factores se calcularon siguiendo las siguientes ecuaciones;
Las cuales han sido utilizadas por varios autores; Chen et al. (26); Majid et al. (27); Xiong et al.
(28) (29)
y Galal et al. . Donde BCF es el factor de bioconcentración, TF es el factor de
translocación y C es la concentración del metal (suelo, raíz y parte aérea o comestible)
2.5. Análisis estadístico
La información obtenida de cada componente se analizó bajo un diseño completamente al
azar con arreglo factorial, en el que los factores fueron: la estación del año y las zonas,
utilizando un modelo lineal generalizado (GLM) y para la comparación de medias se efectuó
la prueba de Tukey, con el paquete estadístico SAS Ver. 9 (2002) (30).
Con los valores obtenidos del contenido de metales en la alfalfa y la leche se determinó el
valor de biotransferencia de metales de la planta hacia los animales, utilizando la ecuación
propuesta por Stevens ; BTF (día kg−1) = Concentración del metal en leche (mg kg−1) /
(31)
consumo promedio diario del metal (mg día−1) y para ello se consideró que son vacas de la
raza Holstein, con un peso promedio de 600 kg y tiene una ingesta de 10 kg de alfalfa al día
en base seca
95
3. Resultados y discusión
3.1. Suelo
Por zonas el suelo agrícola mostró diferencias significativas (p<0.01), para Ni y Cr, siendo
la zona 4 la que tuvo los valores más bajos (Tabla 1). En cuanto a la época del año, no
(32)
existió diferencia significativa (p>0.01) en el contenido de metales en el suelo. Siebe en
un trabajo realizado en suelos del estado de Hidalgo, irrigados con aguas residuales
procedentes de la ciudad de México, reportó niveles de 24, 20, 52 y 77 mg kg -1 de Pb, Cu,
Cr y Zn respectivamente, los cuales son superiores a los encontrados en este trabajo y para
-1
Cd 0.57 mg kg siendo un nivel más bajo que el detectado en esta investigación. Sin
embargo, los suelos analizados por este autor estuvieron irrigados por más de 80 años, a
diferencia de los de este trabajo que tienen 40 años de irrigación con las aguas residuales de
procedencia industrial.
3.2. Alfalfa (Medicago sativa)
El contenido de metales en la parte comestible (hoja – tallo) (Tabla 2) no evidencio
diferencia significativa (p>0.01) entre zonas. Sin embargo por época del año el Pb, Ni y Zn,
fueron estadísticamente diferentes (p<0.01) mostrando valores más altos en el verano, caso
contrario para el Cr que tuvo nivel más alto en primavera.
En otras regiones de México Vázquez-Alarcón et al. (33) reportaron un contenido de Cd (0.7
– 2.7 mg kg -1) en alfalfa superior a las encontradas en esta investigación y en el caso del Pb
-1
(1.2 – 1.7 mg kg ) los valores son inferiores a los determinados en este trabajo. El
contenido en la raíz de alfalfa (Tabla 2) indican que existió diferencia (p<0.01), siendo el
As, Cu en la zona 4 y Cr en la zona 2 los que obtuvieron los mayores valores. Al comparar
96
entre componentes (parte comestible y raíz) únicamente se obtuvo diferencia significativa
(p<0.01) para el contenido de Zn (12.09 ± 5.5 mg kg-1) en la parte comestible, siendo mayor
que el detectado en la raíz (7.15 ± 5.2 mg kg-1). El resto de metales no mostraron
diferencias, esto podría deberse a que el año 2015 fue clasificado como un año de alta
(34)
precipitación pluvial. Según CONAGUA , marzo contribuyó con el 7,9% a la hoja
nacional de agua, equivalente a cuatro veces su contribución normal, de modo que en este
mes, se produjo una precipitación de 125 mm, a diferencia de 2014 que tuvo una
precipitación de 25 mm en el mismo mes. Para el mes de julio de 2014, la precipitación fue
de 150 mm.
En el caso particular del Pb al no haber diferencia entre raíz y la parte comestible, puede
deberse a que la vía principal de contaminación con el Pb no es la raíz, aunque su mayor
acumulación tiende a ser principalmente en esta (35, 36).

(37, 38)
Aunque las plantas de alfalfa tienen gran capacidad acumuladora de metales pesados ;
existen diferentes mecanismos de absorción y factores que pueden influir a que los metales
no sean movilizados o no estén biodisponibles. Los metales se transportan a la raíz por ﬂujo
de agua en forma de iones, los cuales se absorben por estar en contacto con las raíces cuando
se encuentran solubles en agua. La baja movilización del Pb puede deberse a la capacidad
que tiene la planta de excluir el metal del paso de la raíz al suelo o bloqueando el
movimiento del metal dentro de la planta, por medio azucares, Aminoácidos, compuestos
fenólicos y ácidos orgánicos, además del valor del pH y las condiciones de textura y materia
(39)
orgánica presentes en los suelos , lo que puede contribuir a que exista menor solubilidad
impidiendo la movilización.
97
Tabla 1 Contenido de metales pesados por zona (mg kg-1) en suelos agrícolas irrigados con aguas residuales en Puebla y Tlaxcala,
México.
Metales pesados Cd Pb Ni Cu Cr Zn As
Zona
1 1.16±0.2a 14.79±1.2a 15.40±1.5ab 12.19±1.6a 19.04±3.3ab 25.33±1.5a 5.16±1.1a
2 1.15±0.3a 13.03±4.8a 14.70±3.6ab 11.24±3.1a 17.35±3.2ab 20.72±3.5a 5.91±2.2a
3 1.42±0.5a 17.67±7.1a 16.69±4.6a 14.20±4.7a 20.25±5.8a 25.23±4.9a 5.70±1.2a
4 1.22±0.2a 13.60±2.6a 12.40±2.0b 14.62±3.6a 14.37±2.2b 20.29±3.4a 4.51±2.6a
Diferentes literales (a b) representan diferencias significativas (p≤0.05) entre zonas. D= Desviación estandard
Por tanto la presencia del Pb y As en hojas puede deberse a que han sido absorbidos a nivel
de las hojas debido a contaminación aérea. Otro mecanismo de absorción de metales por las
plantas es la difusión que ocurre por gradiente de concentración de mayor a menor. También
la intersección de la raíz con el suelo, la cual depende del tamaño, profundidad y el agua
libre del suelo, que puede ser absorbida del espacio entre las partículas del suelo, siendo
(40)
aprovechada esta vía tanto para los nutrientes como por los metales pesados . Además se
ha mencionado que las sinergias y antagonismos que pueden existir entre los metales
conducen a una mayor absorción que puede ser benéfica o perjudicial al crecimiento de las
plantas y con ello la acumulación en la misma (41).
3.3. Factor de bioconcentración (BCF) y factor de translocación (TF)
Los valores de BCF (Fig. 2) indican que las plantas de alfalfa en las cuatro zonas tuvieron
un valor inferior a uno (BCF < 1). En el análisis del BCF por épocas se encontró que existió
diferencia significativa (p<0.01), donde los valores de Pb, Ni y As fueron superiores en el
verano (Fig. 3) y el Zn mostro nivel más alto en primavera. Así se tiene que los metales
menos disponibles en orden ascendente fueron el Cd, Cr, Pb. Sin embargo, para ningún
metal y en ninguna de las dos estaciones climáticas muestreadas existieron valores (BCF>1),
lo que confirma que las plantas de alfalfa de las cuatro regiones muestreadas en ese
momento, fueron tolerantes a los metales pesados.
99
Tabla 2. Contentenido de metals pesados (mg kg -1 peso seco) en alfalfa (parte comestible y raiz) irrigada con aguas residuales por
zona y estación del año en Puebla yTlaxcala, Mexico.
Metales
Cd Pb Ni Cu Cr Zn As
Pesados
Medicago
Zona
sativa
1 0.05±0.03a 1.86±1.0a 3.06±2.0a 2.39±0.9a 1.56±0.6a 10.68±4.6a 1.25±0.6a
Parte 2 0.09±0.04a 2.04±0.4a 3.15±0.7a 3.74±1.9a 2.13±1.6a 14.20±4.3a 0.88±0.6a
comestible 3 0.07±0.05a 2.26±1.4a 4.36±3.3a 3.27±1.2a 1.79±0.9a 15.26±7.7a 1.12±0.8a
4 0.07±0.03a 1.96±1.3a 4.23±2.4a 3.40±1.3a 2.82±1.5a 11.20±8.2a 0.80±1.5a
Estación
Verano 0.06±0.04a 2.69±0.9a 5.06±2.4a 2.66±1.2a 1.36±0.9b 15.92±6.5a 1.31±0.5a
Primavera 0.08±0.04a 1.36±0.7b 2.34±0.9b 3.74±1.5a 2.78±1.2a 9.75±4.8b 0.71±0.7a
1 0.04±0.03a 1.42±0.1a 2.04±1.2a 1.40±0.4b 1.18±0.7b 3.90±1.6a 0.16±2.0b

2 0.10±0.06a 1.53±0.1a 3.97±2.2a 2.90±1.3ab 2.64±0.9a 7.81±3.4a 0.62±0.9b
Raiz
3 0.06±0.03a 2.07±2.1a 3.22±1.5a 2.17±0.9ab 1.28±0.7b 7.08±4.5a 0.80±2.2b
4 0.13±0.1a 2.67±2.2a 2.82±0.7a 4.06±0.9a 1.85±0.8ab 9.27±4.7a 2.54±2.6a
Estación
Verano 0.09±0.08a 2.88±1.6a 3.85±1.7a 3.19±0.9a 1.34±0.9b 5.43±3.2a 1.48±2.5a
Primavera 0.08±0.06a 0.96±0.9b 2.17±0.9b 2.16±2.2a 2.14±0.8a 8.59±5.8a 0.19±0.3a
Diferentes literales (a b) representan differencias (p≤0.05) entre zonas. (±) Desviación estandard.
0.5
0.2
(BCF)
0.1
0.05
0.01
Cd Pb Ni Cu Cr Zn As
Metales pesados
Figura 2. Factor de bioconcentración (BCF) de metales pesados en alfalfa cultivada en áreas
irrigadas con aguas residuales en el estado de Puebla y Tlaxcala, México. Los datos
son medias y la línea vertical representa la desviación estándar.
Raskin y Ensley (42) y Tu y Bondada (43), mencionan que cuando TF>1 se considera que las
plantas son acumuladoras de metales pesados y en el presente estudio los valores
encontrados (Fig. 4) demuestran que en orden decreciente los metales que mostraron mayor
movilidad fueron; Zn; Cu; Ni; Pb y Cr. En el caso del Cd, estuvo en el límite y el As es el
metal con la menor movilidad presentada en esta investigación.
Consecuentemente se considera que las alfalfas muestreadas en este trabajo tienen
características de ser acumuladoras de metales pesados. Los valores obtenidos al evaluar el
FT (Fig. 5) durante las épocas demuestran diferencia significativa (p<0.01) siendo en verano
donde se detectó mayor movilidad de Pb, Ni, Cu y Zn. En el caso de Cr la movilidad fue
mayor en primavera.
101
Figura 3. Factor de bioconcentración (BCF) por época del año en alfalfa cultivada en áreas
irrigadas con aguas residuales en el estado de Puebla y Tlaxcala, México. Los datos
son medias y la línea vertical representa una diferencia significativa Tukey (α = 0.05).
Siendo la alfalfa una planta considerada como acumuladora de metales pesados, hace
(45)
suponer un riesgo de contaminación por la ingestión que de ella realizan los animales .
Sin embargo algunos de estos metales son esenciales para las funciones biológicas y
fisiológicas de plantas, incluyendo la biosíntesis de proteínas, ácidos nucleicos, sustancias
de crecimiento, síntesis de clorofila entre otras funciones, pero más allá de los límites
permisibles, estos elementos metálicos se vuelven tóxicos dependiendo de la naturaleza,
especies de metal y plantas (46).
El Cd presento valores que están en los límites y se le considera con buena movilidad debido
a la importancia toxica que representa, debido a que posee alta solubilidad en agua (44).
102
Figura 4. Factor de translocación (TF) de metales pesados en alfalfa irrigada con aguas
residuales en el estado de Puebla y Tlaxcala, México. Los datos son medias y la
línea vertical representa la desviación estándar.
Aunque en las plantas tienen un mecanismo de desintoxicación efectuado por las
fitoquelatinas, estas no logran evitar la captación por parte de los rumiantes ya que cuando
los metales están unidos a las fitoquelatinas y al ser ingeridas por el animal forma un
compuesto de glutamilcisteína en el rumen y el intestino delgado, pero es probable que este
compuesto sea degradado rápidamente por los microorganismo ruminales, liberando así al
(47)
metal que tiende a ser acumulado en los tejidos animales . Principalmente en el caso de
aquellos metales que no son necesarios para el metabolismo de los animales y que son
considerados como de mayor toxicidad (Cd, Pb) y en el caso del As, se le ha considerado
con alguna función en el metabolismo de plantas y animales: sin embargo, es un metaloide
sumamente toxico, y se les considera a los tres como cancerígenos.
103
Figura 5. Factor de translocación (TF) de metales pesados por época del año en alfalfa
irrigada con aguas residuales en el estado de Puebla y Tlaxcala, México. Los datos
son medias y la línea vertical representa una diferencia significativa Tukey (α = 0.05)
No obstante los valores encontrados en la parte comestible de la alfalfa son bajos
comparados con las normas establecidas para límites permisibles de metales en alimentos
para ganado, hay que considerar que dichos limites han sido instaurados sin ser objetivos
(47)
, por lo consiguiente la acumulación de los diferentes metales en rumiantes está
relacionada más con el intervalo de tiempo de ingestión de los metales contenidos en los
alimentos y la baja taza de excreción de estos (47, 48). Los metales tóxicos pueden tener bajos
índices de absorción, pero logran utilizar mecanismos de absorción supuestos para otros
metales tales como el Cd-Zn y Pb-Ca, lo que hace posible la contaminación de los
productos y subproductos animales para consumo humano.
Así se tiene que el Cd se acumula principalmente en riñones e hígado y el Pb se deposita
primordialmente en huesos largos y puede ser movilizado a la leche de las vacas

(49, 47, 50)
principalmente después del parto . La contaminación de los suelos y la edad de los
104
(51)
animales son predictores de contaminación animal y los valores de los metales en suelo
utilizados para la realización de esta investigación son indicativas de contaminación, aunado
a la edad de las vacas, las cuales están por arriba de los tres años de edad, tiempo necesario
para que exista acumulación de metales pesados en el cuerpo de los bovinos.
La concentración de metal en la leche (Tabla 3) fue significativamente diferente entre las
zonas (p≤0.001), excepto para As y Ni. El Pb estuvo por encima de los valores permisibles
(0.020 mg kg-1) por la norma europea y la WHO/FAO. El As mostró valores por debajo del
límite establecido como permitido (0.15 mg kg-1) a nivel internacional (Tabla 3), Ambos
elementos tóxicos (Pb y As), tuvieron valores inferiores a los establecidos por la Norma
(52)
Oficial Mexicana NOM-243-SSA1-2010. , que considera permisible para Pb 0.1 mg kg-1
y 0.2 mg kg-1 para As. En el caso del Cd no está reglamentado en las normas internacionales
ni en la nacional.
En México, Solís et al. (51), informó valores de 0.065 mg kg-1 para Pb y 0.27 mg kg-1 para Cu
y 24 mg kg -1 para Zn en leche producida en áreas de riego con aguas residuales domésticas
e industriales, siendo los niveles superiores a los encontrados en este estudio. Rosas et al. (53)
reportó valores de As en un rango de (0.9 – 27.4 ng g-1) en leche de la Comarca lagunera en
México considerada como una región rica en arsénico, siendo estos niveles inferiores a los
determinados en este trabajo.
105
Tabla 3. Contenido de metales pesados en leche (mg kg -1 peso seco) por zona irrigada con
aguas residuales en Puebla y Tlaxcala, México.
Metales
pesados Zona
1 2 3 4
Cd 0.001 ± 0.0007b 0.001 ± 0.0005b 0.002 ± 0.001ab 0.003 ± 0.001a
Pb 0.059 ± 0.05a 0.041 ± 0.02ab 0.039 ± 0.02b 0.045 ± 0.02ab
Ni 0.011 ± 0.003a 0.012 ± 0.005a 0.012 ± 0.005a 0.012 ± 0.004a
Cu 0.037 ± 0.01a 0.024 ± 0.01b 0.025 ± 0.009b 0.029 ± 0.01ab
Cr 0.010 ± 0.001b 0.016 ± 0.007a 0.015 ± 0.009a 0.017 ± 0.003a
Zn 0.440 ± 0.1a 0.320 ± 0.1b 0.330 ± 0.1b 0.350 ± 0.1b
As 0.038 ± 0.01a 0.029 ± 0.01a 0.033 ± 0.02a 0.039 ± 0.02a
Diferentes literales representan diferencia significativa (p<0.001) entre zonas. ± Desviasión
estandard.
La determinación de los valores de biotransferencia de los metales de las plantas a la leche
fue de: 1.21E-04; 3.06E-07; 2.10E-05; 8.27E-05; 1.38E-05; 2.12E-04; 1.30E-02, para AS,
Cd, Cr, Cu, Ni, Pb, y Zn respectivamente, donde el As, Pb y Zn muestran una
biotransferencia mayor y en el caso del As concuerda con los valores reportados por Rosas
et al. (53)
4. Conclusión
De acuerdo a los resultados obtenidos, se concluye que las plantas de alfalfa producida en
los suelos agrícolas de la cuenca del Alto Balsas en el estado de Tlaxcala y Puebla en
México, acumulan metales en las partes comestibles y el consumo de estas por los animales
representa riesgo a la salud, debido a la acumulación que se genera por el consumo constante
de pequeñas cantidades de metales altamente tóxicos como el Cd, Pb y As principalmente.
106
De igual manera se ha determinado que la leche producida en estas regiones y bajo el
sistema de producción de pequeños productores, contiene elementos tóxicos como el Pb que
está en niveles por arriba de las normas internacionales y junto con el As están por debajo de
las normas nacionales, aun así el consumo de leche con el contenido de metales pesados aquí
determinado, principalmente Pb, Cd y As, de manera crónica pueden ser acumulados en el
organismo y generar trastornos de salud en la población. Pudiendo manifestarse una serie de
disfunciones cognitivas, incluyendo problemas de aprendizaje, problemas de memoria, falta
de concentración neuropatías periféricas y centrales, además de cáncer. Por ello es
importante realizar investigaciones que ayuden a determinar el grado de riesgo, así como
monitorear constantemente los suelos con el objetivo de implementar programas de
biorremediación, para evitar la presencia de elementos tóxicos en la cadena alimentaria en
las regiones analizadas y con ello prevenir trastornos a la salud de los pobladores.
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Abstract
The aim of this study was to determine the risk ratio (HQ), risk index (HI) and cancer risk
index (CRI) for adults and children by ingestion, dermal contact and inhalation of heavy
metals present in soils Agricultural For these, the contents of Cd, Pb, Ni, Cu, Co, Cr, Zn and
the metalloid As were determined in agricultural soils of four zones of the sub basin of Alto
Balsas, during two different periods of the year. The average content of metals in the soil
was 1.24, 14.77, 14.80, 13.06, 5.50, 17.65, 22.89 and 5.32 mg kg -1 for Cd, Pb, Ni, Cu, Co,
Cr, Zn and As, respectively. The highest risk in terms of HQ and HI was for adults,
especially for men who are affected through the skin. CRI values were within the allowable
range, without posing problems for adult and child populations.
Keywords: Hazard quotient; Hazard index; cancer risk; health risk; heavy metals
1. Introduction
Agricultural soils irrigated with domestic, agricultural and industrial wastewater, represent a
risk to public health due to the amount and diversity of contaminants accumulated. The Alto
Balsas hydrological basin, made up by the Atoyac and Zahuapan rivers in the states of
Puebla and Tlaxcala, receive urban wastewater discharge, return of water from agricultural
fields and as of 1982, wastewater from different industries (Silva et al. 2002). For more than
100 years, this water has been used for crop irrigation, mainly for corn and forage. Among
other contaminants, these waters contain heavy metals that can be retained in the soil
(Dwivedi et al. 2001; Fytianos et al. 2001; Singh et al. 2010) and become a health risk, both
for the rural population working in the fields, as well as for the inhabitants of the
116
Health risks in rural populations due to heavy metals found in agricultural soils irrigated with wastewater in the .
Alto Balsas sub-basin in Tlaxcala and Puebla, Mexico.- Articulo 3
communities that are exposed to these compounds, which either by direct contact or
suspension in the dust may adhere to the skin, be inhaled or ingested.
The rural population exposed in the reference area consists of 411.933 inhabitants (National
Institute of Statistic and Geography (INEGI 2015)). This population is at risk of contracting
diseases such as central nervous system disorders, cardiovascular disorders, kidney failure,
and osteoporosis, among others; in addition to predisposing children to poor cognitive
development as well as poor development of other organs (Agency for Toxic Substances and
Disease Registry (ATSDR 2012a); Dorea et al. 2006). In severe cases, heavy metals can
cause cancer, which is derived from the alteration that occurs in proteins and the expression
patterns of several genes, causing a condition of greater risk (Zawia et al. 1998; Kakar and
Jeffery 2005; Ademuyiwa et al. 2010).
Methodologies have been scientifically developed to assess the risk of cancerous and non-
cancerous diseases using equations based on the concentration of heavy metals in the soil
and their probability of being ingested, inhaled or adhered to the body (Chen et al. 2015).
Thus, the hazard quotient (HQ), the hazard index (HI) and the cancer risk index (CRI), have
been used as a tool based on equations proposed by the Environmental Protection Agency of
the United State (USEPA 1982; 1986a).
The objective of this project is to determine the content of Cd, Pb, Ni, Cu, Co, Cr, Zn and
the As metalloid in agricultural soils irrigated with wastewater in the Alto Balsas sub-basin
in the states of Puebla and Tlaxcala, and consequently, to calculate the hazard quotient
(HQ), the hazard index (HI) and the cancer risk index in adult and child populations due to
skin contact, ingestion and inhalation of heavy metals contained in the soil.
117
2. Materials and Methods
2.1. Area of Study
The area studied belongs to hydrological region No. 18 and it is part of the Alto Balsas sub-
basin, located in the south-central area of the state of Tlaxcala and the southeastern part of
the state of Puebla, Mexico (Fig. 1).
Fig. 1. Agricultural soil sampling areas located in the Alto Balsas sub-basin in the states of
of Puebla and Tlaxcala Mex.
It is located between parallels 19°06' and 19°40' north latitude and meridians 97°58' and
98°031 west longitude, covering an area of 2.031 km2. The hydrological system of the Sub-
basin is made up by the Zahuapan and Atoyac rivers, which receive urban and industrial
wastewater, which have been used to mainly irrigate corn and alfalfa crops.
118
2.2. Soil Sampling and Analysis
Four representative sampling areas of the Sub-basin were defined (Figure 1), corresponding
to the following municipalities: Z1 Tepetitla de Lardizabal, Z2 Nativias, Z3 Tetlatlahuaca
and Z4 Tecamachalco. For each area, four fields were sampled in two different periods of
the year: July 2014 (summer) and April 2015 (spring). The soil samples were taken from the
surface layer (0 - 30) cm, because metals in cultivated soils are generally more evenly
distributed at this level. Ten subsamples were collected per site to form a compound sample
(Singh et al. 2004; Esmaeili et al. 2014). They were placed in airless black polyethylene
bags and were transported to the laboratory. The samples were dried in a dark room for eight
days, then they were crushed and screened to < 2 mm (Xia et al. 2011) and finally stored in
bags. Prior to their analysis, they were digested according to USEPA 3051 protocol using
0.5 g of soil, to which 10 ml of High purity (65% Suprapur, Merck, Darmstadt, Germany)
nitric acid were added, placing them in a microwave oven (CEM-MarsX, CEM Corporation
Mathews, North Carolina, USA) at 1600 W, 5 minutes temperature gradient, 350 psi, 1750C
temperature and 5 minutes of waiting time. Later, they were filtered with 42 Wathman paper
(GE, Healthcare, United Kingdom) diluted with deionized water at 50 ml and refrigerated
until analysis.
The content of Cd, Pb, Ni, Cu, Co, Cr, Zn, and As was determined by inductively coupled
plasma optical emission spectroscopy (ICP - OES, Varian 730). Which has a nebulizer
Seaspray 143,164 Ezylok and a spray chamber Glass spantion (Agilent Technologies,
Australia). All chemicals used were of analytical reagent grade, the solutions were prepared
in deionized water 18.2 MΩ·cm-1.
119
Calibration standards for each metal were prepared using standard solution ICP multi-
element standard XVI, consisting of 21 elements in 6% Suprapure HNO3, with a density of
1,032 g/cm³ and 20°C of Merck KGaA, Frankfurter Str. 250, 64293 Darmstadt, Germany.
For the determination of As, no metal hydrides were used.
The precision and accuracy levels were performed with five targets and ten repetitions.
Quality control was performed using a control standard and control sample, which were
used in every 20 samples analyzed. The analytical recovery value was determined at 106%
on average, the correlation coefficient (r2) was 0.9999 for all metals. The detection and
quantification limits (LOD - LOQ) were calculated respectively, with three and ten times the
standard deviation of the targets.
2.3. Risk Analysis
Once the concentrations of heavy metals in agricultural soils were determined, a risk
assessment of the population´s health was carried out; considering that all people living in
the region are exposed to heavy metals that can enter the body through ingestion, dermal
contact and inhalation (Chen et al. 2015). Therefore, the equations established in the Guide
to the evaluation of exposure to toxic substances of the USEPA (1986b; 1992; 2001), were
used calculating ingestion into the body in children aged six, and adult male and female
aged 30.
1.
2.
3.
120
Where ADIdermal, ADIing and ADIinh, respectively correspond to the daily soil consumption
average, either by dermal contact, ingestion or inhalation (mg/kg/day). Csoil is the
concentration of heavy metals in the analyzed soil (mg/kg), SA is the surface area of skin
exposed (cm2), AF is the adhesion factor (kg/cm2 - Day), ABS is the dermal absorption factor
(no measurement) and ED is the duration of exposure (year). IngR and InhR are the soil
ingestion and inhalation rate (mg/day and m3/day, respectively); EF is the frequency of
exposure (day/year), PFT is the emission factor (m3/day), BW is body weight (kg) of the
exposed individual (for this study an average weight of 70 kg for men and 16 kg for
children was considered), AT is the period of time (day) on which the dose is averaged (for
non-carcinogenics: AT = ED x 365 days, for carcinogens: AT = Life expectancy x 365 days),
in this case 78 was used for male, female and children, respectively (USEPA 2011).
The hazard quotient (HQ) and the risk index (HI) caused by each one of he metals and their
cumulative effect were calculated. Using the equations proposed by Khan et al. (2008);
Bermudez et al. (2011) y Khan et al. (2013) and considering that when HQ>1, there is a high
potential for danger and when HI>1 it is considered that an unacceptable risk for health
exists:
1. HQ = ADIi / RfDi :
2. HI ∑ HQI = ∑ ADIi / RfDi :
3. HI ∑ HQexp = HQ dermal + HQ ingestion + HQ inhalation
Where RfD is the reference dose of dangerous substances (mg kg -1 day -1) for each route of
exposure. For dermal exposure and ingestion, the eight elements studied were considered
and for inhalation it was only Cr, Cd and Co, which enter the body in this way. Dermal RfD:
1.00E-05, 6.00E-05, 1.23E-04, 5.25E-04, 1.20E-02, 6.00E-02, 1.60E-02 and 5.40E-03 for
Cd, Cr, As, Pb, Cu, Zn, Co and Ni, respectively; Ingestion RfD: 3.00E-04, 1.00E-03,
121
3.00E-03, 3.50E-03, 2.00E-02, 4.00E-02, 3.00E-01 and 2.00E-02 for As, Cd, Cr, Pb, Co, Cu,
Zn and Ni; Inhalation RfD: 2.86E-05, 5.71E-05, 5.71E-06 for Cr, Cd and Co (Ferreira-
Baptista and De Miguel 2005; Integrated Risk Information System (IRIS 2015)).
From the result obtained, the Cancer Risk Index (CRI) was calculated using the following
equation:
Risk ∑ ADIi x SFi.; where SFi is the dependent factor (mg kg-1) of Cd, Cr and As, which are
considered carcinogenic and Pb as probably carcinogenic. The SFi values for oral contact
were: 15.0, 1.5, 0.5 and 0.0085 for Cd, As, Cr and Pb, respectively; by inhalation: 42.0,
15.1, 6.3 and 0,042 for Cr, As, Cd, and Pb; and for dermal contact, only As with a 3.66
value (Ferreira-Baptista and De Miguel 2005b; Office of Environmental Health Hazard
Assessment (OEHHA 2009); Chen et al. 2015b; International Agency for Research on
Cancer (IARC 2015)) is considered.
2.4. Statistical Analysis
For the statistical analysis, the SAS statistical package, version 9.0 (2002) was used,
using a Generalized Linear Model (GLM) to determine the difference of concentration of
heavy metals in soil, their manner of entry into the body, HQ, HI and cancer risk among
male, female and children, by area and time of year. For the comparison of the
measurements, the Tukey test was performed.
4. Results
4.1 Concentration of heavy metals in soil
The content of heavy metals found in the soil was relevant and no significant differences
were noted between the two periods of the year. The analysis between areas showed that
there is a homogeneous content of Cd, Pb, Cu, Co, Zn, and As throughout the region; only
122
significant differences were found (p≤0,001) in the content of Ni and Cr, which in Z4 were
lower in comparison with the three other areas (Table 1).
4.2. Hazard Quotient (HQ)
The area analysis showed that for HQ there are significant differences (p≤0,001) by type of
metal (Table 2). Z3 contains higher values, particularly for Pb, Ni, and Co. The content of
Cu is noticeable in Z4 and it is Zn in Z1. On the other hand, it was noted that the HQ caused
by Cd and As is no different between areas (p≥0.05). Cd and Cr, are metals that present
HQ>1 values and, therefore, they are the ones that pose greater risk to the population in the
four areas. By period of the year, there were no significant differences (p≥0.05); however,
the HQ>1 values for Cd (5.62) and Cr (2.57) on the average during both periods represent a
very highly health risk.
Table 1. Content of heavy metals per zone (mg kg-1) in agricultural soils irrigated with
waste water in Alto Balsas in the states of Puebla and Tlaxcala, Mexico.
Zone 1 2 3 4
Heavy metal
As 5.16±1.1a 5.91±2.2a 5.70±1.3a 4.51±2.6a
Cd 1.16±0.2a 1.15±0.3a 1.42±0.5a 1.22±0.2a
Co 5.10±0.2a 5.28±1.3a 5.30±2.2a 6.30±0.8a
Cr 19.04±3.3ab 17.35±3.3ab 20.25±5.8a 14.37±2.2b
Cu 12.19±1.6a 11.24±3.1a 14.20±4.7a 14.62±3.6a
Ni 15.40±1.5ab 14.70±3.6ab 16.69±4.6a 12.40±1.9b
Pb 14.79±1.3a 13.03±4.8a 17.67±7.1a 13.60±2.6a
Zn 25.33±1.5a 20.72±3.5a 25.23±4.9a 20.29±3.5a
Different letters (a b) represent differences (p≤0.05) between zones. ± tandard deviation
123
ignificant HQ differences (p≤0.001) between male, female and children were observed,
coinciding with the values of the analysis by area. HQ>1 values of Cd and Cr were found in
men; in female it was only Cd and for children, apparently they do not represent any risk
(Table 3). According to the means of exposure, in adults dermal exposure proved to be the
riskiest, where the Cd and Cr obtained HQ>1, showing differences of (p≤0,001) regarding
oral and inhalation exposure (Fig. 2). In the case of children, oral exposure represented the
greatest danger, finding significant differences (p≤0,001) regarding the two other means of
exposure. (Fig. 2). However, there were no HQ>1 values for any of the types of exposure,
showing that there is no danger to children at the age which was evaluated.
Figure 2. Hazard quotient by metal and exposure pathway in adults (a) and children (b) in
the Alto Balsas sub basin in the states of Puebla and Tlaxcala Mex. The data are means and
the vertical line represents a significant difference Tukey (α = 0.05).
124
Table 2. Hazard Quotient (HQ) per zone in the sub basin of Alto Balsas in Puebla and Tlaxcala, Mexico.
HQ Zone
1 2 3 4
Heavy metals Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD
a a a a
As 4.43E-01 7.50E-01 5.07E-01 8.30E-01 4.87E-01 7.80E-01 3.87E-01 6.90E-01
Cd 5.28E+00a 8.90E+00 5.25E+00a 9.00E+00 6.45E+00a 1.10E+01 5.57E+00a 9.40E+00
Co 5.33E-03b 5.10E-03 5.33E-03ab 5.30E-03 6.36E-03a 6.30E-03 6.00E-03ab 6.00E-03
Cr 2.46E+00a 5.20E+00 2.47E+00a 4.70E+00 3.01E+00a 5.60E+00 2.32E+00a 3.90E+00
Cu 5.03E-02ab 7.30E-02 4.64E-02b 6.80E-02 5.87E-02ab 8.70E-02 6.04E-02a 8.90E-02
Ni 3.26E-01ab 5.40E-01 3.11E-01ab 5.30E-01 3.53E-01a 6.00E-01 2.63E-01b 4.40E-01
Pb 6.31E-02ab 9.10E-02 5.57E-02b 8.10E-02 7.56E-02a 1.10E-01 5.79E-02b 8.30E-02
Zn 3.64E-03a 3.60E-03 2.98E-03b 2.90E-03 3.62E-03b 4.80E-03 2.91E-03b 3.90E-03
The small letters (a, b, c) represent significant difference p≤0.05, D standard deviation.
Figure 3. Hazard index by age group in the Alto Balsas sub basin in the states of Puebla and
Tlaxcala Mex. The data are means and the vertical line represents a significant difference
Tukey (α = 0.05).
4.3. Hazard index (HI)
HI, also known as cumulative risk, which considers the sum of the HQ values, did not show
significant differences (p≥0.05) by area or season of the year. However, the average value
obtained in the four areas was 7.9 (HI>1), indicating a high risk for the population to
develop non-cancerous diseases. When analyzing the population by subgroups, it turned out
that the effect of the metals poses a greater risk for male (p≤0,001) than for female (Table 3)
and it is lower (p≤0,001) for children. On the other hand, for adults, the means of greatest
exposure to metals was through dermal contact. (Fig. 3), which showed differences
regarding oral and inhalation exposure.
4.4. Cancer Risk Index (CRI)
The CRI values obtained show that the risk of inhabitants of the region getting cancer
attributed to the metal content in analyzed soil is limited no metal, nor the cumulative effect
126
of the four metals considered carcinogenic in the different areas and in the two periods of
the year studied, reflected a CRI above tolerable values (Table 4). Of the four metals
considered carcinogenic, Cr showed the greatest risk value, particularly affecting children.
Comparing by type of person, adult male had a greater susceptibility (p≤0,001) regarding
female and children, particularly in Cd and As. On the other hand, the values found for Cr
and Pb were higher in children, exhibiting a significant difference (p≤0,001) in relation to
adults.
Analyzing the cumulative or total risk index caused by all metals (Table 4), it was found that
children tend to be at greater risk for developing any type of cancer and they exhibited a
significant difference (p≤0,001) regarding adults. The manner of exposure that represents
the highest risk of cancer in both children and adults, turned out to be oral exposure,
followed by dermal exposure (Fig. 4).
Figure 4. Cancer risk index pathways exposure in the adult and children population of Alto
Balsas sub basin in the states of Puebla and Tlaxcala Mex. The data are means and the
vertical line represents a significant difference Tukey (α = 0.05).
127
4).Table 3. The mean and standard deviation of Hazard Quotient (HQ) in children, males and females from exposure to soil
contaminated with heavy metals in the Alto Balsas in the state of Puebla and Tlaxcala, Mexico.
Children Male Female

Heavy
Mean SD Mean SD Mean SD
metal
As 8.35E-02b 1.1E-01 6.36E-01a 8.7E-01 6.45E-01a 8.8E-01
Cd 6.00E-03b 7.0E-03 8.38E+00a 1.0E+01 8.47E+00a 1.0E+01
Co 1.7E-03c 1.57E-03 6.55E-03b 6.5E-03 8.88E-03a 8.8E-03
Cr 5.10E-01b 1.0E+00 6.26E+00a 7.1E+00 9.23E-01b 1.0E+00
Cu 1.92E-03c 2.0E-03 6.60E-02b 6.9E-02 9.33E-02a 9.8E-02
Ni 3.54E-03b 4.4E-03 4.66E-01a 6.0E-01 4.72E-01a 5.0E-01
Pb 1.90E-02b 2.0E-02 8.40E-02a 1.0E-01 8.52E-02a 1.0E-01
Zn 4.54E-04b 4.7E-04 4.71E-03a 4.8E-03 4.77E-03a 4.8E-03
HI∑ HQ
1.19E-01c 1.77E-01 12.91E+01a 1.88E+01 8.55E+00b 1.25E+01
Cd+Pb+Ni+…
The small letters (a, b, c) represent significant difference p≤0.05, D standard desviatión.
Table 4. Mean and SD of cancer risk index in children, males and females. Individually and
by group metals and path ways exposure in sub basin of Alto Balsas in the state of Puebla
and Tlaxcala, México.
Heavy metal Children Male Female

Mean SD Mean SD Mean SD
As 2.41E-6b 3.8E-06 3.84E-5a 5.8E-05 3.94E-6a 5.9E-05
Cd 3.53E-6b 3.7E-06 4.55E-6a 4.8E-06 2.09E-6b 2.2E-06
a b b
Cr 4.34E-04 4.5E-04 2.22E-06 2.3E-06 3.14E-06 3.1E-06
Pb 2.82E-7a 3.0E-07 3.09E-8b 3.3E-08 3.38195E-8b 3.6E-08
Risk ∑ ADlI X FSI 2.98E-04a 4.3E-04 4.30E-05b 5.6E-05 4.25E-05b 5.7E-05

Literal (a, b) represents significant difference p≤ 0.01, D standard deviation.
5. Discussion
The predisposition of the population of suffering diseases caused by the accumulation of
heavy metals in agricultural soils was demonstrated. It turned out that Cd and Cr particularly
obtained HQ>1 values and a HI of 7.18, which represents a possibility risk of non-cancerous
diseases for the entire population in the four areas sampled in both periods of the year. The
HQ and HI>1 values found for adults in this research, mainly in male, may be related to the
type of work that farmers undertake on their plots, generating constant contact of the skin
with the soil, thus justifying that skin contact is the main means of exposure. This data
differs from that reported by Wei et al. (2014) and Qing et al. (2015), who determined that
the main means of exposure to metals in adults is oral, followed by dermal; however, they
are coincident with the primary manner of exposure for children in this research.
129
Data found in this research is concordant to that reported by Man et al. (2010), who analyzed
the concentration and danger of metals contained in soils used for storage and dismantling of
electrical equipment, in agricultural soils and open combustion waste sites, finding values of
HI>1 for adults and children. They also determined that the As was high risk for non-
cancerous diseases, with skin contact being the most important.
Women can be strongly affected by the accumulation of metals, such as Cd, which
associated with various physiological processes such as pregnancy and menopause, causes
direct damage by reducing the diameter of the bones, leading to disorders such as
osteoporosis (Alfven et al. 2000; Rasmussen et al. 2001; Honda et al. 2003; Horiguchi et al.
2004; Akesson et al. 2010). On the other hand, there was no evidence that the metals
contained in the soil represent a risk to the health of children, which may be due to the fact
that the effect was calculated at a young age; however, as time passes and they have greater
contact with the contaminated areas, they may then be at risk as mentioned by Ferreira-
Baptista et al. (2005), who state that due to bad habits such as licking their hands, eating
with dirty hands or eating unwashed food could lead to the ingestion of heavy metals
(Bermudez et al. 2011). Therefore, when children reach adulthood they would be at
considerable risk, with the effect increasing due to other factors such as poor nutrition and
ingestion of contaminated food. It is necessary to take into account that certain metals such
as Pb, can remain in the body for decades, with 73% being stored in the bones (Rasmussen
et al. 2001).
The values found for cancer risk in the population, are in the range established as tolerable
(10-6 to 10-4) by USEPA (1992) and reported by Hu et al. (2012); however, they predispose
the population to a state of alert because they can contribute to increasing the risk caused by
130
other contaminants contained in wastewater and accumulated in the soil, or by the
consumption of products with a moderate content of heavy metals. In adult male, the values
of the cancer risk index found, may be due to the fact that they work in agricultural soils
throughout the year, maintaining constant contact with the soil without the use of protective
equipment, so that the skin of both hands, feet and face is exposed to direct contamination.
In adult female, the values found may be due to the assistance that female sometimes
provide to male in the fields and in the care and nurturing of animals; additionally, they hand
wash clothing and utensils that male use in the field, this based on what is stated by ATSDR
(2012).
Considering that the calculation of the cancer risk index in children was for children aged
six, proved to be very limited, as a greater long-term risk can be assumed due to the heavy
metals that accumulate in the body tand which can remain there for up to 30 years, as is the
case of Cd (IARC 2015; Chen et al. 2015). Some metals such as Cd and Pb, tend to make
use of metabolic disorders in the development of children for Ca, Zn and Fe in bones,
becoming fixed in organs such as kidneys (Staesen et al. 1993; World Health Organization
(WHO 2010)). The values of As represent a risk of skin and urinary bladder cancer (Lin and
Puls 2003), as well as the Cr that can be Cr VI and III, that can remain in the body for years,
after oral, inhalation and dermal contact, metals can generate gastric, lung, or mixed cancer,
with the first being the most dangerous (ATSDR 2016).
The information obtained in this research is very relevant because small producers maintain
contact throughout the year with agricultural soils, because in order to feed their livestock
they daily harvest alfalfa and they transport it to their production units; at the same time, soil
tillage for planting corn and other crops is undertaken.
131
It is important to consider that this research has evaluated only the risk of dermal contact,
inhalation and ingestion of soil, which means that the value of risk could be even greater if it
evaluates the intake of the metals in a diet made up of animal and plant products produced in
these regions.
6. Conclusions
The content of heavy metals in agricultural soils of the four areas studied in the Alto Balsas
sub-basin, is a risk that causes non-cancerous diseases in the local population; however, the
effect is greater for adults, particularly for male, whose main means of contamination is
through the skin. Despite the fact that in some areas certain metals that may cause non-
cancerous diseases were observed. The metals with greatest risk of having a HQ>1were Cd
and Cr. The cumulative risk index (HI>1), indicates that in the four areas and in the two
periods of the year studied, there is a high possibility for the adult population to develop
non-cancerous diseases.
The values of the cancer risk index is located in tolerable ranges, without representing
problems for adult and child populations; however, this risk can change through the
consumption of plant and animal origin foods produced in the region. Therefore, it is
important to continue conducting research to determine the behavior of these elements in the
food chain and their impact on public health. Additionally, it is necessary that the different
government bodies implement current regulations to reduce the ejection of contaminants
into rivers. Additionally, it is necessary to establish programs for soil and water remediation
to improve the quality of agricultural soils.
132
References
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138
Artículo 4. Assessment risk to children's health due to
consumption of cow's milk in polluted areas in Puebla and
Tlaxcala, México
Publicado en el Journal Food Additives and Contaminant Part. B Surveillance.

Castro-González Numa Pompilio a*, Moreno-Rojas Rafael b, Calderón-Sánchez Francisco c,

Moreno-Ortega Alicia b Juárez -Meneses Mayté d
a*
C.P 73900, Tlatlauquitepec, Puebla, México. numa.castro@correo.buap.mx
b
Departamento de Bromatología y Biotecnología de alimentos, Universidad de Córdoba. Campus de
Rabanales-Edificio Darwin, Córdoba. España.
c
Colegio de Postgraduados Campus-Puebla. Boulevard Forjadores de Puebla, C.P. 72760, Puebla, Puebla,
México.
d
Centro Universitario de Vinculación y Transferencia de Tecnología, Benemérita Universidad Autónoma de
Puebla, Ciudad Universitaria, Col. San Manuel C.P. 72570 Puebla, Puebla, México.
139
Abstract
This study aimed to determine the heavy metal content in cow's milk produced in areas
irrigated with wastewater and to evaluate the risk to the health of children by the
consumption of it. The sample consisted of four zones in which small farmers were selected
and the milk of 160 cows in two seasons of the year. On average, the metals in the milk in
decreasing order were 0.36; 0.046; 0.035; 0.029; 0.015; 0.012 and 0.002 mg kg -1 for Zn, Pb,
As, Cu, Cr, Ni and Cd, respectively. The Pb exceeded the limits allowed by Codex. The
values shown in the HQ for the As of more than one and HI were higher. On the other hand,
the individual risk of cancer showed a descending order As> Cd> Cr> Pb, while the total
risk indicated that the combined effect of metals put girls and boys at serious risk.
Key words: cancer risk; hazard index; heavy metals; polluted milk; risk health
Introduction
Cow`s milk is one of the foods of the greatest nutritional value (Soares et al. 2010) and it is
recommended by Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO) and
United Nations Educational, Scientific and Cultural Organization (UNESCO) as being
indispensable in children`s diets. Its consumption per capita in Mexico is of 410 ml day-1
(FAO 2016), but this amount may vary according to its availability in the region, on
customs, consumption habits and purchasing power, among other factors.
In certain regions the use of waste water to produce grain and fodder to feed cows may
convert it into a source of the diverse toxic compounds contained by the milk, among which
are heavy metals, which are characterized by their bioaccumulation and cause public health
problems for being cytotoxic, cancerous diseases and mutagenic (Sundberg et al. 1999;
140
Assessment risk to children's health due to consumption of cow's milk in polluted areas in Puebla and Tlaxcala, México
Articulo 4
Dorea and Donangelo 2006; Al-Othman et al. 2012) and Agency for Toxic Substances and
Disease Registry (ATSDR) 2013). The milk represents a greater risk to children due to its
high degree of absorption, this population being especially vulnerable to the acute, subacute
and chronic effects of the ingestion of heavy metals (Environment and Health Information
System (ENHIS) 2007); Solis et al. 2009).
In Mexico, every year, 18,000 children are reported to be affected by cancer, two-thirds of
whom do not receive early diagnosis (Gómez-Fraga et al. 2001; (SINAVE) 2011) very few
studies have been made on this, and it is now of interest to determine the risks of cancer and
non cancerigenous diseases derived from the consumption of milk in regions exposed to this
type of pollution. Therefore, this work aimed to determine the concentration of heavy metals
in cow`s milk and the risk to the health of children consuming it, in the sub basin of the Alto
Balsas in the states of Puebla and Tlaxcala, a region in which industrial waste water has
been used for over 100 years to grow fodder.
Material and methods
Sampling zones
The region sampled forms part of the hydrological sub basin of Alto Balsas and it is located
in the Central-South region of the state of Tlaxcala and south-east of the state of Puebla,
México. The sub basin belongs to the number 18 hydrological region, where the rivers
Atoyac and Zahuapan are natural collectors of waste water of an industrial and urban origin,
which are used at certain times of the year to produce cattle fodder. It is localized between
the parallels 19°06’ y 19°40’ north latitude and the meridians 97°58’ and 98°031-west
longitude, comprising a surface of 2,031 km2. Both rivers join up and flow into the
141
Valsequillo or “ anuel Ávila Camacho” reservoir, which stores 405, 000,000 m3 of water,
with which is irrigated the zone of Tecamachalco, Puebla, which is situated at parallels 18°
52´ 57" north latitude at 97° 43´ 49" west latitude. A mild, wet climate prevails with summer
rains, and the main agricultural activities are corn and alfalfa crops associated with the
farming of dairy cows.
Four areas of study they established as follows: (Zone 1) Tepetitla de Lardizábal, (Zone 2)
Nativitas, (Zone 3) Santa Isabel Tetlatlahuaca in the state of Tlaxcala and (Zone 4) in
Tecamachalco, Puebla. For each zone, four milk production units, similar in their production
systems, were sampled.
Handling of the sample
160 cows were sampled in two seasons; summer (july 2014) and spring (march 2015). The
milk was collected in Falcon tubes of 50 ml (Fisher scientific, Waltham, MN USA) each,
previously washed with 10% v / v HNO3 and rinsed three times to remove the acid residues.
The milk sampling was performed in the morning at the beginning of the milking directly
from the udder, transporting it in fridges to the laboratory, where it was frozen - 65ºC. The
samples were then lyophilized in a 4.5-liter LABCONCO Freezone (Kansas City, MO,
USA).
Next, the milk was digested in a microwave oven (CEM MarsX, CEM Corporation,
Mathews, NC, USA). For this, 0.5 g of lyophilised milk was weighed and 10 ml of HNO3
High purity was added (65%, Suprapur, Merck, Darmstadt, Germany), placing it in the
microwave at a power of 1600 W, 15 minutes on the ramp at a pressure of 800 psi and 200
0
C of temperature with a 15-minute wait. When the digestion had finished, the samples were
142
Articulo 4
filtered on Wathman 42 paper (GE Healthcare, United Kingdom), diluted to 50 ml with
deionized water and refrigerated up to analysis.
Determination of heavy metals
Cd, Pb, Ni, Cu, Cr, Zn and As were determined in the milk by inductively coupled plasma
optical emission spectroscopy (ICP – OES Varian 730) which has a nebulizer Seaspray
143,164 Ezylok and a spray chamber Glass spantion (Agilent Technologies, Australia). For
the determination of arsenic (As) it was not used-forming hydrides. All the chemical
products employed were of an analytical reagent grade. The solutions were prepared in
18.2 MΩ·cm-1 deionized water.
The calibration standards for each metal were prepared using a multi-element standard XVI
solution for ICP, composed of 21 elements in HNO3 Suprapure 6%, with a density of 1.032
g/cm³ and 20°C of Merck KGaA, Frankfurter Str. 250, 64293 Darmstadt, Germany.
Levels of precision and accuracy were realized whit five blanks whit ten repetitions. Quality
control was performed using a control standard and control sample, which were used in
every 20 samples analyzed. Analytical recovery value is determined at 106% on average, the
correlation coefficient (r2) were 0.9999. The wavelength para Cd, Pb, Ni, Cu, Cr, Zn y As
were of 214.439; 220.353; 231.604; 327.395; 267.439; 213.857 y 188.98 respectively. The
limits of detection and limits of quantification, were calculated with three and ten times the
standard deviation of the blank divided by the slope of the analytical curve, respectively, this
allows us to determine the minor elements and trace elements in the sample (Khan et al.
2014a).
143
Risk determination
With the analyte values obtained in the milk analysed on a dry basis, it was proceeded to
evaluate the risk to health of boys and girls from 3 months to 18 years of age. An intake of
0.547 ± 0.3 kg of milk daily per child was considered, this value was obtained through
randomly conducted household surveys of the four areas of interest, where they were asked
whether they had children and how much milk they intake daily.
The daily consumption of metal considered to be chronic was calculated using the equation:
Chronic Daily Intake (CDI) = Cmetal Dmilk intake / Baverage weight; which was used by Amin et al.
(2013) and Bortey-Sam et al. (2015), and where C is the metal concentration found in the
milk (mg kg -1), D is the amount of milk consumed (kg) and B is the body weight (kg),
weights were taken from the Research Institute on growth and development (2004).
With the values obtained, the following indicators determined the health risk triggered by
heavy metals individually and collectively:
1. Hazard quotient (HQ). HQ = CDI/RfD for which the following values were
established for the reference oral doses (RfD); Cd (1.0 x 10-3), Cr (3.0 x 10-3), Cu
(3.7 x 10-2), Ni (2.0 x 10-2), Pb (3.6 x 10-2), As (3.0 x 10-4) and Zn (3.0 x 10-1) mg kg
-1
day-1 (Huang et al. 2008; Kavcar et al. 2009; Khan et al. 2013; Ferreira-Baptista
and De Miguel 2005; Shah et al. 2012; Integrated Risk Information System (IRIS)
2015).
2. Hazard index (HI). The hazard index (HI) was obtained with the summation of HQ
(HI=HQ Cd +HQ Pb +…...+ HQ n) and with this, the potential risk of metals was
determined collectively (Huang et al. 2008; Cao et al. 2010; Bermudez et al. 2011).
An index presenting values of above or equal to one (HI>1) means that it is not safe
144
Articulo 4
for human health according to Environmental Protection Agency of the United State
(USEPA) 2005) and (Khan et al. 2008; Khan et al. 2013).
3. Cancer risk. The risk of cancer from the consumption of milk produced in the Alto
Balsas was calculated using the following equation Cancer Risk = CDI*SF where
CDI is the daily consumption and SF is the slope factor of the metals considered to
be cancerigenous (Cd, Cr, As) and Pb as probably being cancerigenous (Chen et al.
2015; International Agency for Research on Cancer (IARC) 2015). The SF values for
oral intake were: 0.0085, 1.5, 0.5 and 15 (mg kg-1day-1) of Pb, As, Cr and Cd,
respectively (USEPA 2002) and the risk of total cancer, which is the sum of the risk
of cancer from metal, gives as follows:
Cancer risk total =∑cancer risk Cd+Pb+Cr+As.
Statistical analysis
The information obtained of each component was analysed under a completely random
design with a factorial arrangement of 2x2x4, in which the factors were: age groups, season
of the year and the zones, by means of a general linear model (GLM), and for the means
comparison, the Tukey test was used with the statistics package SAS Ver. 9 (2002).
Results
Metal concentration in milk
The concentration of metal in the milk (Table 1) was significantly different between the
zones (p≤0.001), except for As and Ni. The Cd had higher levels in zone 4, in zone 3 the Pb,
Cr had the lowest levels, and the Zn showed higher value in zone 1. Regarding the season of
the year (Fig. 1), there were significant difference (P≤0.001), the concentration found in the
145
summer season was higher for Cd, Pb, Cu, and Zn, in the case of As, Cr and Ni were higher
in the spring season.
Fig. 1. Content of heavy metals in milk per season in the sub basin of Alto Balsas in the
states of Puebla and Tlaxcala, Mexico.
Hazard Quotient
The Hazard Quotient in boys and girls (Table 2) showed significant differences (p≤0.001)
for all metals, where girls showed higher values. However, the HQ for Cd, Pb, Ni, Cu, Cr
and Zn showed values below one considered non-hazardous to children's health. Only the As
showed HQ> 1, which represents a high risk for both age groups, being even greater for the
girls.
146
-1
Table 1. Content of heavy metals in raw milk (mg kg dry wt) per zone in the sub basin Alto Balsas in the states of Puebla and
Tlaxcala, Mexico.
Heavy metals Cd Pb Ni Cu Cr Zn As
Zone
1(n=40) 0.001±0.0007b 0.059±0.05a 0.011±0.003a 0.037±0.01a 0.010±0.001b 0.44±0.1a 0.038±0.01a
2(n=40) 0.001±0.0005b 0.041±0.02ab 0.012±0.005a 0.024±0.01b 0.016±0.007a 0.32±0.1b 0.029±0.01a
3(n=40) 0.002±0.001ab 0.039±0.02b 0.012±0.005a 0.025±0.009b 0.015±0.009a 0.33±0.1b 0.033±0.02a
4(n=40) 0.003±0.001a 0.045±0.02ab 0.012±0.004a 0.029±0.01ab 0.017±0.003a 0.35±0.1b 0.039±0.02a
Small letters (a, b) represent significant differences p<0.01 between zones. (±) standard deviation.
By areas there was a significant difference (p ≤ 0.001), where only the s had values HQ> 1
in all zones, remaining in descending order; Zone 4 (3.36 ± 2.4); Zone 1 (3.27 ± 2.4); Zone 3
(2.84 ± 2.0) and Zone 2 (2.49 ± 1.83). When assessing the hazard quotient according to the
children's ages, the As showed HQ> 1 in all ages, with values of 10.06 (± 1.30) during the
first months of life descending to 1.04 (± 0.17) when arriving at 18 years.
Table 2. Hazard Quotient in girls and boys in the sub basin Alto Balsas in the states of
Puebla and Tlaxcala, Mexico.
Heavy metals Girls SD Boys SD

Cd 4.59 x 10-2a 4.3 x 10-2 4.43 x 10-2b 4.1 x 10-2
Pb 3.36 x 10-2a 2.6 x 10-2 3.24 x 10-2b 2.4 x 10-2
Ni 1.54 x 10-2a 1.1 x 10-2 1.49 x 10-2b 1.1 x 10-2
Cu 2.04 x 10-4a 1.5 x 10-4 1.96 x 10-4b 1.4 x 10-4
Cr 2.54 x 10-4a 1.8 x 10-4 2.45 x 10-4b 1.9 x 10-4
Zn 3.15 x 10-2a 2.4 x 10-2 3.04 x 10-2b 2.2 x 10-2
As 3.05 x 10+0a 2.3 x 10+0 2.93 x10+0b 2.1 x 10+0
Small letters (a, b) represent significant differences p<0.01 between Girls-Boy. SD standard
deviation.
Hazard index (HI)

This index expresses the cumulative value of the effects of different heavy metal mixtures,
and according to the age of the children, the highest HI values are for the youngest children,
where the values are in descending order of 11.10 (±1.40) to 1.11 (± 0.18), corresponding to
the first three months of life and up to 18 years, respectively.
In the comparison between girls and boys, no difference was found (p≥0.001), the HI value
of the children averaged 3.13 (± 0.082). The HI between the zones showed a significant
difference (p ≤ 0.001), where zone 1 presents a greater possibility of danger, followed by
zones 3, 4 and 2. However, the four zones obtained values of HI> 1 this shows that in all
sampled areas there is a possibility of noncancerous diseases (Fig. 2).
148
Articulo 4
Fig. 2. Hazard index per zone in sub basin Alto Balsas in the states of Puebla and Tlaxcala,
Mexico.
Cancer risk
The risk of contracting cancer from the consumption of milk produced in the Alto Balsas
subbasin, based on the individual effect of each of the four metals considered most
dangerous by the IARC (2015), is illustrated in Figure 3. Showing significant differences
(p≤0.001) between them, giving rise to the following descending order of risk: s> Cd> Cr>
Pb. As for age (Fig. 3), it was shown that the risk values for each metal affect mainly at an
early age, although it was observed that it could occur in children of all ages. When
analysing cancer risk for each of the metals (Table 3) in terms of age group there were no
significant differences (P≥0.01); However, the areas studied showed significant differences
(p≤0.001) with a permanent cancer risk, with Cd and Cr being higher in zones 1 and 3, while
As and Pb were higher in zone 1 (Table 3).
149
The analysis of the summation of cancer risk (total cancer) represented by the metals as a
group did not show significant differences (p ≥ 0.001) between age groups. However, they
had an average value of 2.2 x 10-2 (±5.8 x 10-5) being the risk is high.
This same variable between the zones showed significant differences (p≤0.001), where the
zone 1 had the highest value (3.0 x 10-3 ± 1.8 x 10-3) followed by zone 3 (2.7 x 10-3 ± 1.5 x
10-1), zone 4 (1.6 x 10-3 ± 1.5 x 10-3) and Zone 2 (1.6 x 10-3 ± 1.4 x 10-3). In the analysis on
the ages of the boys and girls (Fig. 4), it was demonstrated that at all ages the children are
being affected by the effect caused by the mixture of metals in the milk. However, the
greatest risk occurs between the first months of life and until the age of 14, there is a
decrease in risk values.
Fig. 3. Cancer risk from heavy metal per age of children in sub basin Alto Balsas in states of
Puebla and Tlaxcala, Mexico.
150
Table 3. Cancer risk index in children and per zone in sub basin Alto Balsas in states of Puebla and Tlaxcala, Mexico.
Factor Cd SD Pb SD Cr SD As SD
Children
Girls 6.90 x 10-4a 5.0 x 10-4 1.03 x 10-5a 7.8 x 10-6 1.90 x 10-4a 1.5 x 10-4 1.37 x 10-3a 5.8 x 10-3
Boys 6.65 x 10-4a 4.7 x 10-4 9.90 x 10-6a 7.2 x 10-6 1.83 x 10-4a 1.3 x 10-4 1.32 x 10-3a 5.5 x 10-3
Zone
1 9.02 x 10-4a 6.0 x 10-4 1.40 x 10-5a 8.1 x 10-6 2.44 x 10-4a 1.2 x 10-4 1.83 x 10-3a 8.1 x 10-3
2 4.64 x 10-4b 4.5 x 10-4 7.43 x 10-6c 7.5 x 10-6 1.38 x 10-4b 1.2 x 10-4 9.75 x 10-4c 5.1 x 10-3
3 8.57 x 10-4a 4.1 x 10-4 1.22 x 10-5b 5.7 x 10-6 2.26 x 10-4a 1.2 x 10-4 1.64 x 10-3b 5.6 x 10-3
4 5.16 x 10-4b 2.8 x 10-4 7.18 x 10-6c 6.6 x 10-6 1.47 x 10-4b 1.6 x 10-4 9.87 x 10-4c 1.7 x 10-3
Small letters (a b c) represent significant differences p<0.01 by (Zones) (Children). SD standard deviation.
Fig. 4. Cancer risk per age of children in sub basin Alto Balsas in the states of Puebla and
Tlaxcala, Mexico.
Discussion
Since there are heavy metals like Cd and Pb are not necessary for human metabolism, it is
important to consider that even at the lowest level found, metals will remain dangerous
when consumed through food. On the other hand, the rest of the metals analyzed here are
necessary for the metabolic activities of the human organism, but when they exceed their
levels also become dangerous, we must consider that the mixture of the metals classified as
carcinogens causes a greater risk to beings humans.
In the case of Pb, in the four zones it was over the permissible limits established, on the
contrary the Cd showed levels below these established limits by European Union and
FAO/WHO standard (Codex Alimentadus Commission 2011), which indicate a value of
152
Articulo 4
0.020 mg kg -1 for Pb and 0.01 mg kg -1 for Cd. Ismail et al. (2015) conducted an evaluation
in four zones in Multan city, Punjab Province, Pakistan, finding that in the main industrial
zone the values for Pb, Cd, Cu and Ni were respectively, 0.034, 0.0033, 1.163 and 0.032
-1
mg kg in cow milk. The contents of Cd, Cu and Ni higher than those found in this
research and only the Pb was lower than the one determined in this work. Kim et al. (2016)
reported a content of Cd (0.027 μg kg -1) and Pb (1.48 μg kg -1) in milk, both below than
those in this work.
The level of Pb found is low compared to that reported by Bilandžić et al. (2011) in Croatia
that reported values in milk of 58.7 μg l-1 and the same author reports Cd levels of 1.76 μg
l-1 similar value to this research. And in the case of As the values found in this work are
lower than those reported by Licata et al. (2004) in Italy, reporting values of 56.43 μg kg-1.
Several authors have reported lower levels than those found in this research, such as the
case of Rahimi (2013) in Iran, who report values very low for Cd 9.2 x 10-7 and Pb 9.99 x
10-6 mg kg-1, equally Najamezhad and Akbarabadi (2013) in north –east of Iran who found
values of Cd 3.0 x 10-4 y Pb 1.29 x 10-2 mg kg-1, Zheng et al. (2007) in China reported
0.012 mg kg-1 for Pb value below that found in this investigation and 0.002 mg Kg-1 of Cd
similar to that reported in this work. Similarly in Spain, Sola-Larrañaga and Navarro-
Blasco (2009) detected values of 0.005 mg kg-1 of Pb and 0.0004 mg kg-1 of Cd that were
lower than those determined in this study and 0.24, 0.36 and 7.74 mg kg-1 of Cr, Cu and Zn
respectively, which were higher than those found in this work. In Mexico, Solis et al.
(2009), reported values of 0.065 mg kg-1 for Pb and 0.27 mg kg-1 for Cu in milk produced
in irrigated areas with domestic and industrial wastewater of higher than those found in this
-1
study, also reported 24 mg kg for Zn, this value was higher than that detected in this
153
research, only that they used chemical treatment coupled to PIXE (proton-induced X-ray
emission). Comparing the Official Mexican Regulation NOM-184-SSA1-2002, which
considers permissible for Pb 0.1 mg kg-1 and 0.2 mg kg-1 for As.Therefore for the values
found in this research are below that norm.
The HQ As for children was higher than that reported by Shaheen et al. (2016) in
Bangladesh and the rest of the metals had a similar HQ to it, which did not pose any risk to
the population. However, they determined that the risk to the children was due to the
consumption of cow's milk containing Cd and As. Therefore, it is considered that the
danger found for arsenic in this work could influence a greater predisposition to the
diseases caused by the accumulation of this metal. Children are more susceptible to adverse
effects after exposures to arsenic. The behaviour and physiology of children may result in
higher doses absorbed with respect to body weight than adults for a given set of exposure
conditions. Because the diets consumed by the children are little varied, it could generate at
high doses (Ramasamy and Lee, 2015). The As can act as a modulator of the immune
defense system of the body that could make immunocompromised the guest, leaving it
predisposed to non-cancerous conditions in the short term and chronically could suffer
some form of cancer (Islam, 2015).
Being the highest HI values in the first three months of life and up to 14 years, it can be
deduced that there is a certain probability of risk of noncancerous diseases in the first years
until puberty. However, it should be noted that if children have accumulated heavy metals
during all that time, the diseases could affect them at later ages, although at that time HI is
less than one.
154
Articulo 4
Both age groups showed HI> 1, which means that adverse health effects could be
generated. And in the case of girls can be aggravated because they develop earlier
physiologically than children due to the early release of estradiol, which triggers the growth
and maturation of bone, coupled with increased accumulation of fatty tissue, which
predisposes to be more likely to suffer non-cancerous by the combination of different
metals. The values found for HI in all variables were greater than one and were in
accordance with the work done by Khan et al. (2014b) who mentioned that milk
contaminated with heavy metals gives HI higher than that obtained by human ingestion of
vegetables.
The cancer risk values found in this study were higher than those tolerated (10-6 to 10-4) by
USEPA (2002) and higher than those reported by Hu et al. (2012) who at the same time
indicate that values that are slightly below (1x10-4) should be considered as potentially
risky. In addition, the cancer risk obtained for the four individual metals was higher than
those reported by Islam et al. (2015). When we evaluate the effect of the four metals, boys
and girls are at risk of cancer because of the effect of the mixture contained in the milk
produced in the four sampling zones.
At any age there is predisposition to accumulate heavy metals (Fig. 4); however, the
greatest predisposition is in the first thirteen years of life, which may be because, as the
bodies of children develop, they consume more food per unit of body weight compared to
adults. In the first six months of life they drink up to seven times more water per kilo of
body weight and between one and years they eat three to four times more food per kilo of
weight than an adult. That's why children are most affected by heavy metals (ENHIS 2007).
If we compare the data found in this study with those reported by the Mexican Secretary of
155
Health (SINAVE 2011), in which the highest cancer rates in children were between five
and 14 years of age, way coincides with what was found in this work.
In this study, risk was calculated based on the same value of milk intake per day for all ages
and the results of this risk estimate (Figure 4) show some similarity to the intake behavior
reported by Ismail et al. (2015), who determined a range of 0.569 - 0.195 (kg day-1) in boys
and girls between one and 16 years of age. It follows that the older the milk intake
decreases and therefore the risk.
All this leads us to assume that as children are exposed to them from an early age, they
progressively accumulate toxic metals in different organs, developing the disease when
they become older. This is because pollution could begin for them since the intrauterine
phase and continue with the consumption of mother`s milk since the metals are mobilized
from maternal reserves, transferred from the bones to the mammary gland, through the
blood and then excreted into the milk, which is the ideal nutritional source for the baby
(Örün et al 2011; Liu et al. 2013). After that, the next stage is the children`s consumption of
cow`s milk from which they absorb a high degree of heavy metals due to the under
development of their digestive tract thus eliminating very few of them and accumulating
them in liver, kidneys, bones, and, mostly in the brain (Dorea and Donangelo 2006; Solis et
al. 2009) causing different health disorders.
Conclusions
Based on the results obtained, we can conclude that on evaluating the hazard index and the
risk of cancer, it was noted that the health of the children in these study zones is at a serious
risk for their intake of different heavy metals present in milk. This indicates that the
156
Articulo 4
consumption of small amounts of heavy metals individually or mixed, and chronically, is
the cause of the risk in contracting non cancerigenous and cancerigenous diseases.
Therefore, it would be necessary to consider the modification of the permissible limits in
the different official regulations for the case of the cow milk, and a better control on dairy
production in those areas or improve the irrigation systems in the pasture used.
On the other hand, research should be conducted on the heavy metal concentrations in other
types of foods produced in the study zones and risk by consuming these, as well as
analysing the hygiene conditions under which the inhabitants of the areas sampled live,
monitoring the milk quality constantly and establishing agricultural soil remediation
programmes in order to prevent the risk of diseases.
157
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165
Conclusiones
1.- Existen diferencias (p <0.05) por el origen de las aguas residuales, siendo el río Atoyac
la mayor concentración de metales pesados, principalmente Pb, los cuales no superaron los
niveles permitidos por las normas.
2.- Los suelos mostraron valores en orden decreciente: Zn (22.8)> Cr (17.7)> Ni (14.8)>
Pb (14.7)> Cu (13.06)> Co (5.5)> (5.3)> Cd (1.2) mg kg -1.
3.- El índice de geoacumulación fue de 0.003-3.0, siendo Cd el de mayor geoacumulación.
4.- Los metales con el Factor de enriquecimiento más alto en orden descendente fueron:
Pb> Cu> Zn> Co> Ni> Cr> Cd> As. Los valores encontrados determinaron que la
contaminación provenía de una fuente diferente a la de la roca madre.
5.- De acuerdo con los medios de exposición, en adultos la exposición dérmica resultó ser
la más riesgosa, donde el Cd y el Cr obtuvieron HQ> 1, en el caso de los niños, la
exposición oral representó el mayor peligro.
6.- Las plantas de alfalfa tuvieron un BCF< 1, indicando que la alfalfa es resistente a los
metales pesados. Sin embargo se detecto el FT>1 con un orden decreciente Zn; Cu; Ni; Pb
y Cr, mostrando la existencia de gran movilidad de los metales dentro de la planta.
7.- La determinación de los valores de biotransferencia de los metales de las plantas a la
leche fue de: 1.21E-04; 3.06E-07; 2.10E-05; 8.27E-05; 1.38E-05; 2.12E-04; 1.30E-02, para
AS, Cd, Cr, Cu, Ni, Pb, y Zn respectivamente.
167
8.- Los metales en la leche mostraron un orden decreciente; 0,36; 0,046; 0,035; 0,029;
-1
0,015; 0,012 y 0,002 mg kg para Zn, Pb, As, Cu, Cr, Ni y Cd, respectivamente. El Pb
superó los límites permitidos por el Codex.
9.- Los valores mostrados en el HQ y HI de más de uno para el As fueron más altos al
evaluar el consumo de leche por los niños.
10.- El riesgo de cáncer de acuerdo a cada metal por el consumo de la leche mostró un
orden descendente As> Cd> Cr> Pb.
168
Recomendaciones
Es de importancia realizar investigaciones sobre los niveles de metales pesados en sangre
de los habitantes de las zonas de estudio. Así como establecer monitoreo de los suelos y
generar programas de remediación de los mismos para evitar el incremento de casos de
cáncer.
Se recomienda evaluar los quesos, subproductos lácteos y hortícolas de dichas zonas a fin
de advertir si la cadena alimentaria se encuentra contaminada con metales pesados, así
como los riesgos a la salud pública por el consumo de dichos producos.
Por otra parte, es necesario realizar investigación referente a la concentración y riesgo por
el consumo de otro tipo de alimentos producidos en las zonas de estudio, así como analizar
la condición de salud en que se encuentran los habitantes de las áreas muestreadas,
monitorear la calidad de la leche constantemente y establecer programas de remediación de
suelos agrícolas,.
Es necesario considerar la modificación de los límites permisibles en las diferentes normas
oficiales para el caso de la leche de vaca y un mayor control sobre la producción láctea
aplicando medidas de control mediante dietas que contengan secuestrantes de metales
pesados o bien modificar los sistemas de regadío de los pastos usados en la alimentación
animal.
169
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Anexos
191
192
Anexos
193
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Anexos
195
196
Anexos
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Contaminacion de Leche de Vaca 1311017

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Contaminacion de Leche de Vaca 1311017

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TITULO: Riesgo de contaminación de leche de vaca con metales pesados en los

estados de Puebla y Tlaxcala, México

AUTOR: Numa Pompilio Castro González

© Edita: UCOPress. 2017

estados de Puebla y Tlaxcala, México”

Numa Pompilio Castro González

DR. Rafael Moreno Rojas

DR. Francisco Calderón Sánchez

Córdoba, España, 2017

A la Asociación Universitaria Iberoamericana de Posgrado (AUIP) por brindarme la

Al Colegio de Postgraduados Campus – Puebla, por el apoyo incondicional para la realización

Al Dr. Francisco Calderón Sánchez, por el apoyo incondicional, aportes de conocimiento en la

Al Departamento de Investigación en Ciencias Agropecuarias (DICA) de la BUAP y a todo su

Al Centro de Vinculación (CUV) de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, por el

A la Facultad de Ingeniería Agrohidráulica de la BUAP, en especial al Director Dr. Armando

Introducción general .................................................................................................................................. 21

Revisión bibliográfica ................................................................................................................................. 29

Conclusiones ............................................................................................................................................. 167

Recomendaciones ...................................................................................................................................... 169

Referencias ................................................................................................................................................ 171

Anexos ....................................................................................................................................................... 191

La presente investigación tuvo como objetivo determinar el riesgo de contaminación con

el factor de enriquecimiento (FE). Con el contenido de metales en el suelo y la alfalfa, se

valores en la planta y la leche, se calcularon valores de biotransferencia de metales de las

plantas a la leche. Finalmente, se evaluó el riesgo de enfermedades cancerígenas y no

recogieron muestras de aguas residuales, suelo plantas y leche de 16 sitios agrupados en 4

zonas en dos temporadas del año (verano y primavera).

Se aprecian diferencias estadísticamente significativas (p <0.05) por el origen de las aguas

de 0.003-3.0, siendo el Cd el de mayor geoacumulación. El FE estaba en el intervalo de 1.84 -

altos de contaminación de origen antropogénico.

Los valores encontrados en la planta y la leche permitieron calcular los valores de

respectivamente, donde el As, Pb y Zn muestran una biotransferencia mayor.

Tomando en el contenido de metales presentes en la leche se calculó el riesgo de enfermedades

elements that in decreasing order was: Zn (22.8)> Cr (17.7)> Ni (14.8)> Pb (14.7)> Cu

shows the existence of great mobility of metals within the plant.

show a higher biotransference.

un papel imprescindible en la producción alimentaria que es esencial para la subsistencia del

diferentes tipos de cáncer, problemas óseos, disfunción renal, trastornos cardiovasculares,

Basándonos en las premisas anteriores, es de suponer que existe un alto riesgo de

consecuencias graves de salud y la seguridad alimentaria. La contaminación ambiental por

biotransformarse en la cadena alimentaria (Chang et al., 2014; Bortey-sam et al., 2015),

Duruibe et al., 2007).

La alfalfa (Medicago sativa) tiene la cualidad de estabilizar algunos metales pesados y es

población que les rodea.

de aguas de campos agrícolas y a partir de 1982, las descargas de aguas procedentes de

metales suspendidos en el polvo procedente de dichos suelos.

considerándose de importancia debido a que en el estado de Tlaxcala se ven expuestos cerca de

amenazada de 109,296 habitantes (INEGI, 2015).

ocasionan los metales en el organismo, además predisponen un pobre desarrollo cognitivo y de

patrones de expresión de diversos genes, lo que le confiere la condición de poner en un estado

1998; Kakkar y Jaffery, 2005; Ademuyiwa et al., 2010).

recomendada por la FAO y la UNESCO como imprescindible en la dieta de los niños. El

función de su disponibilidad en la región, de las costumbres, hábitos de consumo y poder

adquisitivo, entre otros factores.

alimentación de las vacas, puede transformarse en aporte de diversos compuestos tóxicos

bioacumulación y causar problemas a la salud pública al ser citotóxicos, cancerígenos y

cáncer y enfermedades no cancerígenas derivadas del consumo de leche en regiones expuestas

podría ser de origen antropogénico.

en los estados de Puebla y Tlaxcala en México, mostraran ser tolerante y acumuladora de

por el efecto individual como el colectivo de los metales pesados.

 Determinar el nivel y tipo de contaminación por contenido de metales pesados en el

 Cuantificar y determinar la biotransformación y translocación de los metales pesados

en forraje cultivados en suelos irrigados por aguas residuales procedentes de la sub