Crisanto Gutiérrez es investigador en el Centro de Biología Molecular

Severo Ochoa, centro mixto del Consejo Superior de Investigaciones

C”r§Üû•ZDÒ ë ›D 7§”èrÍÒ”fDf AæÜþ§«¡D fr $DfÍ” f» AZÜæD› ¡r§Ür rÒÜæf”D
›«Ò ¡rZD§” Ò¡«Ò fr Z««Íf”§DZ”þ§ r§ÜÍr › D µÍ«›”{rÍDZ”þ§ ë › D f”{rÍr§Z” D“
Z”þ§ Zr› æ› DÍ r§ r› frÒDÍÍ«› ›« èr†rÜD› »

B I OL OG ÍA DE L DE SARR OL L O

CÉLULAS
VEGETALES
MADRE Las plantas poseen células capaces de mantener un estado
indiferenciado y originar distintos tipos celulares
en cualquier momento de la vida del organismo adulto
Crisanto Gutiérrez

ċħĄĊąĉ ĶĈý÷Ąąĉ Ćąĉûû ċĄ ÿĄúÿČÿúċą ÷úċĂĊą úû ċĄ÷ ûĉĆû-

¿C
cie animal? Piense, por ejemplo, en una persona. Todos
sabemos que tenemos un cerebro, un corazón, dos pul-
mones, un hígado... ¿Y células? Aunque esta pregunta
resulta mucho más difícil de responder, podemos reali-
zar un cálculo aproximado. Según algunas estimaciones, nuestro cuer-
po contaría con unos 4 o 5 billones de células. Con independencia de la
exactitud de dicha cifra, podemos asegurar que dos humanos adultos no
se diferenciarán demasiado en ese aspecto. Sin embargo, cuando nos
planteamos el mismo tipo de preguntas acerca de una planta, nos en-
YedjhWcei Wdj[ bW Z_ÐYkbjWZ Z[ WfehjWh Y_\hWi jWd YedYh[jWi$ ;d bW cW-
yor parte de los casos, ni siquiera podremos aventurar el número de ór-
]Wdei (hW‡ Y[i" ^e`Wi e Ñeh[i) gk[ fei[[ kd [`[cfbWh l[][jWb WZkbje$
STERNENLAUS, BIRDY/WIKIMEDIA COMMONS/CC BY-SA 3.0

EN SÍNTE SIS

Una de las principales diferencias en-
tre animales y plantas reside en los
procesos de formación de órganos. Al
contrario que en los animales, la orga-
nogénesis vegetal constituye un pro-
ceso postembrionario que se prolonga
durante toda la vida.
El crecimiento y desarrollo de una
planta se deben a la actividad de los
meristemos, grupos de células desde
los que se organiza la generación de
los diferentes tejidos. Los meristemos
poseen células análogas a las células
madre animales.
El equilibrio en los nichos de células
madre vegetales depende de una serie
de bucles génicos que se autorregulan.
Estos pueden originar un crecimiento
continuo, como ocurre con las hojas, u
otro que acaba con la formación del
ºà‘ D´¹j `¹®¹ ¨D Œ¹àÎ
Las células madre de animales y plan-
tas parecen utilizar estrategias seme-
jantes para resolver problemas biológi-
cos similares. Sin embargo, la evolución
parece haber hallado diferentes meca-
nismos moleculares para regular su
funcionamiento.

56 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, agosto 2012

Brote de haya común (Fagus sylvatica). La orga-
nogénesis vegetal se prolonga durante toda la vida
de la planta adulta.

Agosto 2012, InvestigacionyCiencia.es 57

 Ello no se debe a que el crecimiento de una planta proceda
de manera desordenada. Numerosos aspectos de su desarrollo,
como su tamaño, el de sus órganos o los lugares en los que se
iniciará la formación de hojas, se encuentran sometidos a un
estricto control genético. Sin embargo, las plantas poseen una
característica muy peculiar: exhiben un crecimiento reiterativo
y continuo que, durante toda la vida del organismo adulto, po-
sibilita la reactivación de la división celular allí donde habrá de
iniciarse la creación de nuevos órganos.
En un animal, el número, tamaño y posición de los órganos
ik[b[ gk[ZWh [if[Y_ÐYWZe ZkhWdj[ [b Z[iWhhebbe [cXh_edWh_e$ BW
organogénesis vegetal, por el contrario, constituye un proceso
fundamentalmente postembrionario. Incluso cuando ya ha com-
pletado su formación en la semilla, un embrión vegetal posee
aún una estructura muy primitiva. Algunas de sus células se en-
cuentran programadas genéticamente para generar diferentes
tipos celulares nada más germinar y completar la formación de
los órganos embrionarios, como los cotiledones. Pero, por lo de-
más, en él no se distinguen lo que serán los órganos de la plan-
jW WZkbjW" Yece bWi hW‡ Y[i" bWi ^e`Wi e bWi Ñeh[i$ Ik d‘ c[he o jW-
maño solo se determinará tras la germinación. Este proceso
constituye una de las principales características del reino vege-
tal y uno de los recursos con los que cuentan las plantas para
responder a los cambios del medio. Mientras que los animales
pueden reaccionar a las variaciones del entorno mudando de
localización, la mayoría de las plantas son organismos sésiles,
WdYbWZei W kd bk]Wh Ð`e [d bW j_[hhW$ 7i‡ " ik f[Ykb_Wh cWd[hW Z[
h[ifedZ[h W bei YWcX_ei WcX_[djWb[i Yedi_ij[ [d ceZ_ÐYWh bei
patrones de crecimiento y formación de órganos.
Tales diferencias en el desarrollo de plantas y animales se
plasman en las señales moleculares que ambos tipos de organis-
mos emplean para activar y detener los mecanismos de prolife-
ración celular. Una planta adulta, constituida por células ya di-
ferenciadas, conserva un gran potencial para iniciar dichos pro-
cesos. Estos, sin embargo, no derivan en una transformación
celular oncogénica, como los que observamos en los animales.
Es más, las plantas son muy refractarias a engendrar tumores.
Por tanto, los mecanismos moleculares que contribuyen a un
crecimiento vegetal ordenado y controlado revisten un gran in-
terés no solo desde un punto de vista básico, sino también por
sus posibles implicaciones biotecnológicas y biomédicas.
MERISTEMOS: ¿FUENTE DE ETERNA JUVENTUD?
El crecimiento y la organogénesis postembrionaria de la plan-
ta dependen de la actividad de ciertos grupos de células, rela-
tivamente pequeños pero muy especiales, denominados meris-
temos (del griego meristós" »Z_l_i_Xb[¼)$ ;d [bbei" kdW feXbWY_Œd
reducida de células —a veces, apenas una docena— posee ca-
racterísticas citológicas no diferenciadas. Dichas células son
pluripotentes u originan células pluripotentes; es decir, aque-
llas con la capacidad de generar varios tipos de tejidos. En oca-
siones, algunas de ellas pueden producir todas las variedades
celulares de la planta, en cuyo caso reciben el nombre de célu-
las totipotentes.
Así pues, vemos que las células meristemáticas exhiben ca-
racterísticas análogas a las que se observan en las células ma-
Zh[ e fhe][d_jehWi Z[ bei Wd_cWb[i$ BWi Yƒ bkbWi cWZh[ i[ Z[Ð-
nen como aquellas capaces de dividirse y producir otras que, o
bien permanecen como células madre, o bien pueden iniciar
distintas rutas de diferenciación celular. En los animales, solo
[b p_]eje ([b Œlkbe \[YkdZWZe) o bWi Yƒ bkbWi h[ikbjWdj[i Z[ iki
primeras divisiones son totipotentes. Una planta adulta, por el

CORTESÍA DE B. DESVOYES Y S. OTERO, CENTRO DE BIOLOGÍA MOLECULAR SEVERO OCHOA (nicho de células madre); INVESTIGACIÓN Y CIENCIA (recreación de Arabidopsis thaliana)
CÉLULAS MADRE Y ORG A NOGÉNE SIS VE GETA L

Desarrollo continuo
Al contrario que en los animales, la organogénesis vegetal es un proceso postembrionario que se mantiene durante toda la vida del
organismo: las células vegetales poseen un enorme potencial para dividirse e iniciar nuevas rutas de diferenciación celular. En oca-
siones, una planta puede regenerarse por completo a partir de una porción de tallo, lo cual parece indicar que algunas células revier-
ten su estado diferenciado hacia otro proliferante, de célula madre o incluso de célula embrionaria. Es posible también que en el
órgano adulto queden células con capacidad para reprogramarse.

Células embrionarias
Se establecen en el embrión
las primeras células madre.

Células desdiferenciadas
Algunas células poseen la capacidad
Células madre de revertir su estado diferenciado
y volver a iniciar el ciclo.
Las células madre se
multiplican y comienzan
a diferenciarse.

Células diferenciadas Organogénesis

Células proliferantes La plántula crece, se desarrolla Formación de nuevos órganos,
Se inicia la formación de los y establece nichos adicionales `¹®¹ àD `yåj › ¹¦Då Ă Œ¹àyåÎ
primeros órganos tras la de células madre en varias
germinación de la semilla. localizaciones.

58 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, agosto 2012

 Ápice de la raíz: Las células del extremo de la raíz se encuentran
en continua división. Estas se identifican en el microscopio gra-
cias a sus paredes celulares (rojo). El núcleo celular se muestra
en color verde.
contrario, cuenta con varias localizaciones en las que algunas
de sus células mantienen durante toda la vida del vegetal la ca-
pacidad de reprogramarse para volver a un estado pluripoten-
te o, incluso, totipotente. Un ejemplo sencillo de semejante fa-
cultad lo apreciamos en la propagación vegetal por esquejes, en
la que una planta se desarrolla por completo a partir de una
porción de tallo fresco. En el laboratorio se ha logrado inducir
este proceso de reproducción vegetativa en segmentos de órga-
dei ([nfbWdj[i)" Ykbj_l|dZebei Z[ \ehcW Wiƒ fj_YW o [ij_ckbWdZe
mediante hormonas el desarrollo controlado de tallos u hojas.
Sin embargo, aún no se ha averiguado con plena certeza qué cé-
lulas vegetales poseen esa capacidad de desdiferenciación y pro-
CORTESÍA DE B. DESVOYES Y S. OTERO, CENTRO DE BIOLOGÍA MOLECULAR SEVERO OCHOA
liferación, ni tampoco cuáles son los mecanismos moleculares
que controlan dichos procesos.
Muy próximas a los extremos de la raíz y del tallo se encuen-
tran sendas regiones meristemáticas que resultan decisivas para
el crecimiento de la planta. Estas agrupaciones de células, cuya
_Z[dj_ZWZ i[ [if[Y_ÐYW ZkhWdj[ bW \Wi[ [cXh_edWh_W" h[Y_X[d [b
nombre de meristemos apicales. Su función consiste en desarro-
bbWh bWi hW‡ Y[i o bei Œh]Wdei Wƒh[ei Z[ bW fbWdjW (jWbbe" ^e`Wi o Ñe-
h[i)$ ;d YWZW kde Z[ [bbei" kd Yed`kdje Z[ Yƒ bkbWi cWZh[ i[ [d-
carga de proveer de células a los órganos en crecimiento. Duran-
te este proceso, las células madre experimentan divisiones
funcionalmente asimétricas: mientras que una de las descendien-
tes permanece en el reservorio de células madre, la otra inicia
una senda de diferenciación. Tras varios ciclos reproductivos, di-
cho mecanismo dará lugar a los uno de los tejidos que compo-
nen el órgano. A pesar de sus semejanzas, ambos tipos de meris-
Centro quiescente: En el interior del ápice de la raíz existe un
grupo de apenas dos o cuatro células que forman el centro quies-
cente (amarillo). Su función consiste en mantener las células que
lo rodean en un estado de células madre.
temo se diferencian en un aspecto importante: mientras que el
c[h_ij[ce Z[ bW hW‡ p cWdj_[d[ ik WYj_l_ZWZ Z[ \ehcW _dZ[Ðd_ZW"
el meristemo apical del tallo puede llegar a convertirse en una
región cuya actividad cesa con el tiempo. Ello sucede cuando se
][d[hW [b c[h_ij[ce ÑehWb" kdW [ijhkYjkhW cko [if[Y_Wb_pWZW
YkoW jWh[W YedYbko[ Yed bW \ehcWY_Œd Z[ bW Ñeh$
Dada la falta de migración celular en las plantas, el número
de células que componen una región meristemática y el volumen
que esta ocupa dependen de un estricto balance entre la produc-
ción de células madre y la salida de ese estado hacia una senda
Z[ Z_\[h[dY_WY_Œd [if[Y‡ ÐYW$ ;dj[dZ[h bWi hkjWi ceb[YkbWh[i gk[
posibilitan esa proliferación continua pero equilibrada constitu-
ye uno de los objetivos principales de la investigación actual.
CENTRO QUIESCENTE DE LA RAÍZ
;b [njh[ce Z[ bW hW‡ p i[ [dYk[djhW h[YkX_[hje feh bW YeÐW" kdW
capa protectora de forma cónica en cuyo interior se alberga el
meristemo apical de la raíz. En contacto inmediato con esta
capa, hacia la zona más apical (la que se dirige hacia el interior
Z[ bW j_[hhW)" i[ [dYk[djhW [b d‘ Yb[e eh]Wd_pWZeh Z[ bW WYj_l_ZWZ
meristemática: el centro quiescente. Este se halla formado por
un pequeño grupo de apenas dos o cuatro células cuya tasa de
proliferación es muy lenta, cualidad a la que debe su nombre.
Desde el centro quiescente y hacia la zona basal (la parte de la
hW‡ p [d YedjWYje Yed bW h[]_Œd Wƒh[W Z[ bW fbWdjW)" bW hW‡ p i[ Yec-
pone de cilindros concéntricos de células que se organizan en
diferentes tejidos: el cilindro central, el periciclo, la endoder-
mis, la capa cortical y la epidermis.
Agosto 2012, InvestigacionyCiencia.es 59
 BW \kdY_Œd Z[b Y[djhe gk_[iY[dj[ Yedi_ij[ [d cWdj[d[h [b [i-
tado indiferenciado de las capas de células madre que se hallan
en contacto con él y, posiblemente, ayudarlas también a conser-
lWh ik dWjkhWb[pW$ Bei [nf[h_c[djei Z[ WXbWY_Œd Yed b|i[h" gk[
permiten la eliminación controlada de unas pocas células, han
resultado fundamentales para determinar la interacción entre
las células del centro quiescente y las de las capas de células
cWZh[ WZoWY[dj[i (bWi Yƒ bkbWi _d_Y_Wb[i Z[ bW YeÐW" ^WY_W [b |f_-
ce, y las células madre o iniciales del resto de la raíz, hacia el
bWZe YedjhWh_e)$
BWi Yƒ bkbWi cWZh[ gk[ eh_]_dWd bW fWhj[ Y[djhWb Z[ bW YeÐW
(Yebkc[bW) i[ Z_l_Z[d Wi_cƒ jh_YWc[dj[" Z[ ceZe gk[ bWi gk[ f[h-
manecen en contacto con el centro quiescente se mantienen
como células madre, pero las siguientes inician una ruta de di-
ferenciación. Estas se distinguen morfológicamente por la apa-
rición de gránulos de almidón; su función, además de protecto-
ra, se encuentra relacionada con la percepción de la gravedad
ZkhWdj[ [b Yh[Y_c_[dje Z[ bW hW‡ p$ BW YeÐW i[ Yecfed[ Z[ lWh_Wi
capas celulares, la más externa de las cuales se desprende a me-
dida que se van reponiendo nuevas capas desde el interior.
¿Qué mecanismos moleculares determinan la identidad de
las células del centro quiescente? Estudios liderados por Ben
Scheres, de la Universidad de Utrecht, han demostrado que los
genes PLETHORA1 (PLT1) o PLETHORA2 (PLT2) Z[i[cf[‹ Wd
kdW \kdY_Œd YbWl[ [d bW [if[Y_ÐYWY_Œd Z[b Y[djhe gk_[iY[dj[ o
[b d_Y^e Z[ Yƒ bkbWi cWZh[ gk[ be heZ[W$ BW [nfh[i_Œd Z[ bei ][-
nes PLT se activa por acción de la hormona vegetal auxina. Cuan-
do estos se expresan ectópicamente (en lugares diferentes de

NICHOS PLURIP OTENTE S

Células madre en la raíz y el tallo

Tras la germinación, el crecimiento y organogénesis de una planta dependen de la actividad de los meristemos, pequeños grupos de
células con la capacidad de originar varios tipos de tejidos. En el extremo superior del tallo y en el inferior de la raíz se localizan los
meristemos apicales. Allí residen los nichos principales de células madre de la planta, a partir de los cuales se forman las raíces, el tallo
y las hojas. Estas imágenes muestran una plántula joven de Arabidopsis thaliana unos cuatro días después de la germinación.

Meristemo apical del tallo

Hipocotilo

Zona
diferenciada Raíz

Zona
de transición
Zona
meristemática

Meristemo apical de la raíz Células

en división

En la parte aérea de la planta se En este detalle del meristemo

CORTESÍA DE E. RAMÍREZ-PARRA, CENTRO DE BIOLOGÍA MOLECULAR SEVERO OCHOA

distinguen los dos cotiledones, apical de la raíz se aprecia un

que comienzan a adquirir un tono
verde, sobre un pequeño tallo
denominado hipocotilo. Este
continúa en la raíz, la cual se
compone de la zona meristemá-
tica (con las células en división), la
zona de transición (en que las
células comienzan a diferenciarse)
y la zona diferenciada.
grupo de células teñidas de
azul intenso. Estas se encuen-
tran expresando una proteína
marcadora que se acumula al
Š´D¨ my ¨D †Dåy G÷ my¨ `Ÿ`¨¹ my
división celular y se destruye
durante la mitosis. Organización
y´ Š ¨Då my `z¨ù¨Då
La organización estructural del ápice de la raíz
se caracteriza por una disposición en cilindros
concéntricos, los cuales crecen a partir de
las células madre situadas cerca del extremo.
Las células han sido teñidas con un colorante
Œù¹àyå`y´ïy DĆù¨ Õùy ®Dà`D y¨ AD% ´ù`¨yDàÎ

60 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, agosto 2012

 R AÍZ

Crecimiento subterráneo
E§ -xßžäîx-¸ DÇž`D§ lx §D ßDŸą Ǹäxx ø³D ¸ß•D³žąD`ž¹³ xäîßø`îøßD§ ā …ø³`ž¸³D§ -øā Užx³ lx‰³žlDÍ EäîD lxÇx³lx lx ø³ •ßøǸ -øā ÇxÔøx¶¸ de
células denominado centro quiescente (rojo), las cuales son responsables del mantenimiento de células madre en la zona más apical
(hacia el interior de la tierra) y en la zona distal del ápice (hacia arriba), desde donde se originarán las capas concéntricas que confor-
man la raíz (esquema).

Ep
C
En
P Cilindro central
Epidermis Periciclo

CC Córtex Endodermis
Endodermis
CQ
Córtex
Cf Periciclo
Cl
Cilindro central Epidermis
CQ
Centro quiescente

Columela
Meristemo apical al microscopio óptico.
C¹Š D C¹Š D
Se observan gránulos de almidón (violeta) Columela
y´¨Då `z¨ù¨Då my ¨D `¹¨ù®y¨D my ¨D `¹ŠDj
implicadas en la percepción del estímulo
gravitatorio, que hace que las raíces
crezcan hacia el interior de la tierra.
En la parte superior se distinguen los
cilindros concéntricos de la raíz.

ZedZ[ be ^WY[d dehcWbc[dj[)" ied YWfWY[i Z[ _dZkY_h bW \ehcW-
ción de estructuras parecidas a un centro quiescente y estable-
cer un nicho de células madre a su alrededor.
Sin embargo, los genes PLT no son los únicos implicados.
BW h[]_Œd [d bW gk[ i[ [nfh[iWd i[ iebWfW Yed bW Z[ ejhei Zei"
SCARECROW (SCR) o SHORTROOT (SHR)" YkoW \kdY_Œd ^W i_Ze
Z[Ðd_ZW feh IY^[h[i o F^_b 8[d\[o" Z[ bW Kd_l[hi_ZWZ Z[ :ka[$
El gen SCR se expresa en las células del centro quiescente y les
YedÐ[h[ ik _Z[dj_ZWZ$ Feh ik fWhj[" bW fhej[‡ dW I>H i[ i_dj[j_-
za en las células del cilindro central de la raíz, pero se desplaza
a las células vecinas; entre ellas, las del centro quiescente y las
iniciales de la endodermis y la capa cortical. Curiosamente, la
fhej[‡ dW I>H WYj_lW bW [nfh[i_Œd Z[b ][d SCR en las células a
CORTESÍA DE E. CARO, CENTRO DE BIOLOGÍA MOLECULAR SEVERO OCHOA (micrografía);
proteína retinoblastoma, homóloga del supresor de tumores en
^kcWdei) o Z[ bW h[fb_YWY_Œd Z[b 7:D [d bei fheY[iei Z[ Z_l_-
sión de las células madre y de las células indiferenciadas en el
meristemo apical de la raíz. Varios proyectos que estamos de-
sarrollando en estos momentos intentarán determinar la rele-
vancia del mantenimiento de la integridad del genoma en la pro-
liferación y diferenciación de este nicho celular.
BWi fhej[‡ dWi I>H o I9H Z[i[cf[‹ Wd jWcX_ƒ d kd fWf[b YbW-
ve para determinar la actividad de las células que, en contacto
con el centro quiescente, funcionan como células madre de la
[dZeZ[hc_i o bW YWfW Yehj_YWb$ ;b h[ÐdWZe c[YWd_ice gk[ Yed-
trola la división de estas células y su posterior diferenciación
en células de la endodermis o del cilindro cortical ha sido iden-

las que se ha movilizado, pero no en aquellas en las que se sin-
tetiza. Sin embargo, se desconoce qué mecanismo permite a la
fhej[‡ dW I>H Z_ij_d]k_h i_ i[ [dYk[djhW [d bW Yƒ bkbW fheZkYje-
ra o en la receptora.
Cada una de las capas cilíndricas que se extienden desde
el centro quiescente hacia la zona basal se forma gracias a la
INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, SEGÚN EL AUTOR (esquema)
j_ÐYWZe ]hWY_Wi W bei Wd|b_i_i ][dƒ j_Yei o bei [diWoei Z[ WXbWY_Œd
h[Wb_pWZei feh bei ]hkfei Z[ 8[d\[o o IY^[h[i$ 9kWdZe I>H bb[-
ga a estas células, activa la expresión de SCR. A su vez, la acu-
ckbWY_Œd Z[ bW fhej[‡ dW I9H _d^_X[ bW [djhWZW Z[ dk[lW I>H$
BW Z_l_i_Œd Z[ bW Yƒ bkbW eh_]_dW kdW gk[ gk[ZW [d YedjWYje Yed[b
Y[djhe gk_[iY[dj[ o gk[ f[hcWd[Y[ Yece Yƒ bkbW cWZh[$ BW

WYj_l_ZWZ Z[ YƒbkbWi cWZh[ [if[Y‡ ÐYWi o Yedj_]kWi Wb Y[djhe gk_[i-
cente. Por tanto, una cuestión de fundamental importancia con-
siste en dilucidar los mecanismos que controlan la división ce-
lular en este nicho de células madre. En particular, ¿qué proce-
sos coordinan la proliferación celular y la toma de decisiones de
las células del nicho para adquirir una identidad determinada?
Bei [nf[h_c[djei h[Wb_pWZei feh dk[ijhe ]hkfe [d [b 9[djhe Z[
Biología Molecular Severo Ochoa han contribuido a demostrar
la importancia de ciertos reguladores del ciclo celular (como la
otra, tras una segunda división asimétrica, origina dos células
gk[ i[]k_h|d YWc_dei Z_ij_djei$ BW c|i _dj[hdW" Wgk[bbW gk[
queda en contacto con el cilindro central, continúa producien-
Ze I>H o i[ Z_\[h[dY_W Yece Yƒ bkbW Z[ bW [dZeZ[hc_i$ BW i[]kd-
ZW" gk[ de h[Y_X[ i[‹ Wb Z[ I>H" i[ Z_\[h[dY_W Yece Yƒ bkbW Yeh-
tical. En cuanto al resto de las células madre que se hallan por
encima del centro quiescente, sabemos que originan todas las
células del cilindro central, las de los vasos conductores de sa-
via y las del periciclo. Sin embargo, aún no conocemos con de-

Agosto 2012, InvestigacionyCiencia.es 61

 Desarrollo de una raíz lateral en una plántula de Arabidopsis thaliana de cuatro días. Teñidas de azul
aparecen las células que expresan un gen necesario para la replicación del material genético, lo que indi-
ca que dichas células se encuentran en división. El desarrollo de las raíces laterales se inicia con la activa-
ción de algunas células del periciclo, en la zona madura de la raíz principal (a). Después, se forma un pri-
mordio de raíz lateral (b) con células no diferenciadas en el que, más tarde, se establecerá otro meristemo
apical (c y d). Este contiene un nicho de células madre idéntico al de la raíz principal.

BWi _dl[ij_]WY_ed[i Z[ ?dpƒ " Wi‡ Yece bWi bb[lWZWi W YWXe feh
Jec 8[[YacWd" Z[ bW Kd_l[hi_ZWZ Z[ =Wdj[1 @kWd 9Whbei Z[b Fepe"
a b c d del Centro de Biotecnología y Genómica de Plantas de Madrid y
[b Wkjeh" [djh[ ejhei" ^Wd _Z[dj_ÐYWZe Wb]kdei Z[ bei Yecfed[d-
tes del mecanismo molecular por el que se produce y mantiene
la parada de dichas células en la fase G1. Este mecanismo pare-
ce depender de la acción combinada de varios factores. Uno de
[bbei [i bW fhej[‡ dW AHF(" bW YkWb _d^_X[ bWi gk_dWiWi Z[f[dZ_[d-
j[i Z[ Y_Yb_dWi (9:A" feh iki i_]bWi [d _d]bƒ i)" [dp_cWi gk[ h[-
]kbWd bWi Z_ij_djWi \Wi[i Z[b Y_Ybe Y[bkbWh$ 9kh_eiWc[dj[" AHF(
posee una región semejante a la que se encuentra en la proteí-
na humana p27Kip (W bW gk[ Z[X[ ik decXh[)" gk[ WYj‘ W jWcX_ƒd
como un potente inhibidor de las CDK.
talle los mecanismos moleculares que determinan la identidad El segundo componente es un factor de transcripción de la
y el destino de estas células. familia E2F, denominado E2Fc, relacionado estructural y fun-
cionalmente con los factores de la familia E2F en humanos; en
PERICICLO Y RAÍCES LATERALES concreto, con aquellos que actúan como potentes represores de
BW cWoeh fWhj[ Z[b i_ij[cW hWZ_YkbWh i[ [dYk[djhW Yedij_jk_Ze la transcripción de genes que intervienen en las distintas fases
por raíces laterales. Estas se forman a partir de unas pocas cé- del ciclo celular. En respuesta a señales de proliferación, E2Fc
lulas del periciclo, el tejido que rodea al cilindro central de la es degradado por el proteasoma, un macrocomplejo proteico
raíz. En estas células, el proceso reproductivo se detiene en cuan- encargado de eliminar proteínas cuya función ya no se requie-
je WXWdZedWd [b c[h_ij[ce Z[ bW hW‡ p fh_dY_fWb$ Ik i_jkWY_Œd Ð- re en la célula. Se cree que este proceso coincide con la desac-
siológica como células postmitóticas con cierto grado de dife- j_lWY_Œd Z[ AHF(" gk[" `kdje Yed fhej[‡ dWi Yece IAF(8 o
renciación citológica aún no se conoce por completo. Sin GATA23, y la señalización de las auxinas, desencadena una fase
embargo, los análisis transcriptómicos (encaminados a identi- de proliferación activa que provoca que las células del periciclo
ÐYWh [b fWjhŒd Z[ [nfh[i_Œd ]ƒ d_YW ]beXWb [d jeZe [b ][decW) acaben formando un primordio de raíz lateral.
h[Wb_pWZei feh :_ha ?dpƒ " Z[ bW Kd_l[hi_ZWZ Z[ =Wdj[" fWh[Y[d Cuando esas células protruyen hacia el exterior de la raíz
indicar que esas células se encuentran detenidas en la fase G1 principal tiene lugar un acontecimiento clave: las células indi-
del ciclo celular, la etapa anterior a la duplicación del material ferenciadas del primordio se convierten en las del meristemo
genético. Como respuesta a la acción de ciertas hormonas (auxi- apical de la nueva raíz lateral. Es decir, vuelve a establecerse un
dWi" ieXh[ jeZe)" i[ WYj_lWd YWiYWZWi Z[ i[‹ Wb_pWY_Œd gk[ Z[i[d- nicho de células pluripotentes que, una vez constituido, resul-
cadenan la división de algunas células del periciclo y la forma- jW _dZ_ij_d]k_Xb[ Z[b Z[ bW hW‡ p fh_dY_fWb$ BW _Z[dj_ÐYWY_Œd Z[ bei
ción de un primordio de raíz lateral. mecanismos que permiten la salida de la proliferación hacia el

CORTESÍA DE E. CARO, CENTRO DE BIOLOGÍA MOLECULAR SEVERO OCHOA (desarrollo de la raíz); CORTESÍA DEL AUTOR (flor)
establecimiento de un nuevo nicho de células madre constitu-
ye uno de los retos más apasionantes que habrán de afrontar
las investigaciones futuras.

TALLO Y HOJAS
Bei Œh]Wdei Wƒ h[ei Z[ bW fbWdjW Yh[Y[d W fWhj_h Z[ bWi Yƒ bkbWi Z[b
meristemo apical del tallo. En los ejemplares adultos de las plan-
tas dicotiledóneas, dicha estructura consta de una masa de célu-
las en forma de cúpula maciza que no posee una organización
jWd X_[d Z[Ðd_ZW Yece [b c[h_ij[ce Wf_YWb Z[ bW hW‡ p$ 9ed jeZe"
resulta posible distinguir algunas regiones tanto desde el punto
Z[ l_ijW WdWjŒc_Ye Yece Z[iZ[ [b \kdY_edWb$ BW YWfW c|i [nj[h-
dW Z[ YƒbkbWi h[Y_X[ [b decXh[ Z[ YWfW [f_Zƒhc_YW" e B'$ 8W`e [bbWi[
Wbe`W bW YWfW ikX[f_Zƒ hc_YW" e B($ BWi Yƒ bkbWi gk[ Yed\ehcWd
estas capas se dividen anticlinalmente (en sentido perpendicu-
bWh Wb fbWde gk[ \ehcWd)" feh be gk[ Yedjh_Xko[d Wb Yh[Y_c_[dje
ikf[hÐY_Wb$ BW pedW B)" beYWb_pWZW ^WY_W [b _dj[h_eh" Yecfh[dZ[
al resto de las células del meristemo. Estas se dividen en cual-
Flor de una planta del género Vinca: El meristemo floral
gk_[h Z_h[YY_Œd" feh be gk[ YWh[Y[d Z[ [ijhkYjkhWY_Œd Z[Ðd_ZW o
produce un número limitado de lo que pueden considerarse
Yedjh_Xko[d Wb Yh[Y_c_[dje [d lebkc[d$ BWi Yƒ bkbWi Z[h_lWZWi
hojas muy diferenciadas (las partes de la flor).
Z[ bW YWfW B' ied bWi fh[YkhiehWi Z[ bW [f_Z[hc_i Z[ bei Œh]Wdei

62 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, agosto 2012

bWj[hWb[i" Yece bWi ^e`Wi" c_[djhWi gk[ bWi Z[ bWi YWfWi B( o B)
originarán sus capas internas.
El destino de las células del meristemo viene determinado
por la posición que ocupan en él, lo que permite distinguir tres
regiones funcionales. En la cúspide se encuentra el núcleo de
células madre. Esta región, que incluye células de las capas ana-
jŒc_YWi B'" B( o B)" h[Y_X[ [b decXh[ Z[ pedW Y[djhWb$ >WY_W iki
laterales se extiende la zona periférica y, por debajo de ambas,
bW h[]_Œd _dj[h_eh" [d [b [`[ Y[djhWb Z[b jWbbe$ BW Z_l_i_Œd Z[ bWi
células madre que componen la zona central produce células
que se van desplazando hacia los laterales del ápice, tanto ha-
Y_W bW pedW f[h_\ƒh_YW Yece ^WY_W bW h[]_Œd _dj[h_eh$ Bei Œh]Wdei
laterales, como las hojas, se formarán a partir de las células de
la zona periférica. Estas cambian de identidad cuando pasan a
formar parte del primordio de la hoja.
BWi _dl[ij_]WY_ed[i Z[ @Wd JhWWi" _dl[ij_]WZeh [d bW Kd_l[h-
i_ZWZ Z[ Boed o bei Y[djhei \hWdY[i[i ?DH7 o 9DHI" ^Wd Yed-
tribuido de manera decisiva a entender la organización estruc-
jkhWb Z[b c[h_ij[ce Wf_YWb Z[b jWbbe$ BWi Yƒ bkbWi gk[ [ijWXb[Y[d
un primordio foliar poseen un gran potencial de proliferación
y diferenciación, muy bien coordinados en el tiempo y en el es-
pacio. Dicha capacidad de diferenciación, sin embargo, resulta
menor que la que poseen las células madre de la zona central.
BW pedW f[h_\ƒ h_YW Z[ [ij[ c[h_ij[ce Yedij_jko[" feh jWdje" kdW
zona de transición entre las células madre, muy pluripotentes,
y las del primordio de las hojas, con un espectro más reducido
de destinos celulares.
¿Qué mecanismos moleculares determinan que ciertas célu-
las del meristemo apical del tallo adquieran la naturaleza de cé-
lulas madre? ¿Qué procesos dictan el tamaño del nicho y su di-
námica de crecimiento? Estas preguntas han concentrado los
esfuerzos de un gran número de laboratorios durante los últi-
cei W‹ ei$ BWi _dl[ij_]WY_ed[i Z[ =[hZ @” h][di" Z[ bW Kd_l[hi_-
ZWZ Z[ JkX_d]W" o J^ecWi BWkn" Z[ bW Kd_l[hi_ZWZ Z[ <h_Xkh]e"
han contribuido a establecer la base molecular que controla el
número de células madre y el tamaño del nicho: un bucle géni-
co autorregulado en el que participan factores de transcripción
y reguladores del ciclo celular.
BW fhej[‡ dW I>EEJ C;H?IJ;CB;II (IJC) [i kd \WYjeh Z[
transcripción que se encuentra en todas las células del meris-
temo apical del tallo salvo en las más periféricas, donde ya se
han establecido los primordios de los órganos laterales. Esta
proteína se necesita para mantener la capacidad de prolifera-
ción de las células meristemáticas y para evitar que abandonen
el ciclo celular y adquieran la capacidad para diferenciarse. Sin
embargo, no interviene directamente en el establecimiento del
nicho de células madre. Este depende de la función de la pro-
j[‡ dW MKI9>;B (MKI)" kd \WYjeh Z[ jhWdiYh_fY_Œd fh[i[dj[ [d
un reducido grupo de células situadas bajo las células madre de
la zona más apical. Dicha agrupación de células conforma el
centro organizador, una región muy semejante desde el punto
de vista funcional al centro quiescente de la raíz.
BW fhej[‡ dW MKI WYj_lW bW [nfh[i_Œd Z[b ][d CLAVATA3
(CLV3)" Wkdgk[ de be ^WY[ [d bWi Yƒ bkbWi Z[b Y[djhe eh]Wd_pW-
dor, sino en las de la zona central. Es la expresión de CLV3 lo
gk[ b[i YedÐ[h[ ik dWjkhWb[pW Z[ Yƒ bkbWi cWZh[$ BW fhej[‡dW
9BL) [i kd f[gk[‹ e feb_fƒ fj_Ze YWfWp Z[ i[Yh[jWhi[ o
WYjkWh en las células vecinas, donde, a su vez, inhibe la
expresión del gen WUS$ 9BL) de WYj‘ W Z[ \ehcW _dZ[f[dZ_[dj["
i_de gk[ [`[h- Y[ ik \kdY_Œd Wb _dj[hWYY_edWh Yed bWi
fhej[‡ dWi 9B7L7J7'

TA L L O Y HO JA S

Crecimiento aéreo
El equivalente funcional del centro quiescente en el meristemo apical del tallo es un grupo de células denominado centro organizador.
Aø³Ôøx ³¸ •¸ąD lx ø³D xäîßø`îøßD îD³ Už x³ lx‰³ž lD `¸-¸ §D lx§ `x³î߸ Ôøž xä`x³îx lx §D ßDŸąj äøä `y§ø§Dä ž ³lø`x³ ā -D³îž x³x³ ø³ ³ž`š¸ de
células madre en las capas más apicales. También contribuye a regular el tamaño del nicho. Los esquemas muestran una sección
longitudinal del ápice del tallo. La organización de sus células puede describirse atendiendo a su anatomía, función o dominios de
expresión génica.

Primordios de las hojas

$yàŸåïy®¹ DÈŸ`D¨ Organización Organización Dominios

del tallo anatómica Dyåmy y¨ Èù´ï¹
my ÿŸåïD D´DﺮŸ`¹ se distinguen
tres capas celulares: L1
(epidérmica), L2 (subepidér-
5D¨¨¹ mica) y L3j ¨D ®y´¹å myŠ´ŸmDÎ "Då
`DÈDå "À Ă "÷ `¹´ïàŸUùĂy´ D¨
`ày`Ÿ®Ÿy´ï¹ åùÈyàŠ`ŸD¨è "ñ ¨¹ › D`y
al crecimiento en volumen.
funcional
En cuanto a la capacidad de
división de las células, pueden
distinguirse la zona central, la
zona periférica y el eje central.
La velocidad de división celular
es elevada en las dos últimas, pero
no así en la zona central.
de expresión génica
Se distinguen los siguientes:
C"A<A5Añ, C"A<A5AÀ, WUSCHEL,
3H''5$E2I35E$"E33.
EåÈy`ŸŠ`D´ Ă ®D´ïŸy´y´ y¨ ´Ÿ`› ¹
de células madre, así como el
estado indiferenciado de las
células del ápice.

Agosto 2012, InvestigacionyCiencia.es 63

(9BL') o 9B7L7J7( (9BL()" bWi YkWb[i \ehcWd kd h[Y[fjeh ^[-
terodimérico que se localiza en la membrana plasmática de la
célula. Este complejo, en conjunción con otras enzimas y pro-
teínas, activa una cascada que mantiene la capacidad de proli-
feración de las células madre de la zona central.
´9Œce i[ fheZkY[ bW ^ec[eijWi_i Y[bkbWh5 BW [n_ij[dY_W Z[
demasiadas células madre en el meristemo apical del tallo pro-
ZkY[ kd Wkc[dje beYWb Z[ bW YWdj_ZWZ Z[ fhej[‡ dW 9BL)$ ;ijW"a
su vez, causa una reducción proporcional en el número de cé-
lulas que expresan el gen WUS, lo cual contribuye a reducir el
número de células madre y el tamaño del centro organizador,
que las mantiene en una sutil coordinación. No deja de sorpren-
der la manera en que esta perfecta homeostasis celular, que des-
cansa en el bucle génico autorregulado formado por WUS y
CLV3, contribuye a uno de los aspectos más intrigantes y úni-
cos del desarrollo vegetal: la producción continua de órganos
laterales en la planta adulta.
UN NICHO TERMINAL DE CÉLULAS MADRE
El meristemo apical del tallo posee la capacidad de producir un
j_fe cko [if[Y_Wb_pWZe Z[ c[h_ij[ce0 [b c[h_ij[ce ÑehWb$ 7 Z_-
ferencia del primero, que presenta un patrón de crecimiento in-
Z[Ðd_Ze" bW WYj_l_ZWZ Z[ bWi Yƒ bkbWi cWZh[ Z[b c[h_ij[ce ÑehWb
j[hc_dW Yed bW ÑehWY_Œd$ ;ijW h[]_Œd c[h_ij[c|j_YW fheZkY[ kd
número limitado de lo que pueden considerarse hojas muy mo-
Brote floral de Prunus: El meristemo apical del tallo posee la ca-
pacidad de producir un tipo muy especializado de meristemo: el
meristemo floral. Su actividad concluye con la formación de la flor.
64 INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, agosto 2012
Z_ÐYWZWi" bWi YkWb[i Yedij_jko[d bWi Z_\[h[dj[i fWhj[i Z[ bW Ñeh0
sépalos, pétalos, estambres y carpelos. En el interior de estos
últimos se originan las células germinales de la planta (game-
jei)$ ;ij[ \[dŒc[de h[l_ij[ kd _dj[hƒ i fWhj_YkbWh" oW gk[ ikfe-
ne otra de las grandes diferencias entre los reinos animal y ve-
getal: a diferencia de los animales, las plantas no poseen una
línea germinal formada durante la embriogénesis, sino que esta
se inicia a partir de las células somáticas.
Un hecho sorprendente reside en que la producción y man-
j[d_c_[dje Z[ bWi Yƒ bkbWi cWZh[ Z[b c[h_ij[ce ÑehWb Z[f[dZ[
del mismo bucle génico que opera en el meristemo apical: el
formado por los genes WUS y CLV3. Pero entonces, ¿cómo se
ceZ_ÐYW ik Wkjehh[]kbWY_Œd fWhW Z[h_lWh [d kd Yh[Y_c_[dje
j[hc_dWb5 ;ijW Yk[ij_Œd ^W i_Ze [ijkZ_WZW" [djh[ ejhei" feh BWkn
o :[jb[\ M[_][b" Z[b ?dij_jkje CWn FbWdYa Z[ 8_ebe]‡ W Z[b :[-
iWhhebbe Z[ JkX_d]W$ Iki jhWXW`ei _Z[dj_ÐYWhed bW [n_ij[dY_W Z[
ejhe i_ij[cW ]ƒ d_Ye gk[" YkWdZe i[ _d_Y_W bW ÑehWY_Œd" i[ ikf[h-
pone a la regulación del bucle WUS/CLV3. Dicho sistema está
constituido por los productos de los genes AGAMOUS (AG) o
LEAFY (LFY)$ BW fhej[‡ dW 7= [i kd \WYjeh Z[ jhWdiYh_fY_Œd
YkoW [nfh[i_Œd Z[f[dZ[" W ik l[p" Z[ bWi fhej[‡ dWi MKI o
B<O$ ;ijW
‘ bj_cW [i kd \WYjeh Z[ _Z[dj_ZWZ ÑehWb gk[ i[ WYj_lW Yed bWi i[-
‹ Wb[i Z[ ÑehWY_Œd$ 7cXWi i[ kd[d Wb i[]kdZe _djhŒd Z[b d []
AG para estimular su expresión. A su vez, la proteína AG repri-
me la expresión del gen WUS. Por tanto, al desaparecer progre-
CORTESÍA DEL AUTOR
 ME CANISMOS MOLE C ULARE S
Bucles génicos
La producción y mantenimiento de los nichos de células madre en
plantas depende de una serie de bucles génicos que se autorregu-
lan. Estos pueden originar dos tipos de crecimiento: uno perma-
nente (hojas o raíces) y otro que termina con la formación del
¹ß•D³¸ É‹ ¸ßxäÊÍ
El crecimiento indeterminado y continuo del meristemo apical
del tallo depende de la actividad de un sencillo bucle génico
autorregulado en el que intervienen los productos de dos genes:
CLAVATA3 (CLV3) y WUSCHEL (WUS). Cuando a este bucle se
superpone la actividad de otros genes, sobre todo AGAMOUS (AG)
y LEAFY (LFY), el meristemo apical se convierte en un meristemo
‹ ¸ßD§Í Eäîx äx `DßD`îxßžąD ǸßÔøx äø D`îž þžlDl `xäD `¸³ §D …¸ß-D-
`ž ¹³ lx §D ‹ ¸ßÍ
sivamente la proteína WUS, también se reduce la concentra-
Y_Œd Z[ 9BL) o" Yece Yedi[Yk[dY_W" [b d_Y^e Z[ Yƒ bkbWi cWZh[
del meristemo acaba desapareciendo.
CÉLULAS MADRE DE ANIMALES Y PLANTAS
Durante los últimos años, la investigación con células madre de
animales, incluido el hombre, ha suscitado un enorme interés.
Ello se debe a sus aplicaciones potenciales en medicina y, tam-
bién, a los problemas éticos que plantea su uso. Por tanto, re-
sulta imprescindible encontrar salidas respetuosas pero racio-
nales para avanzar en nuestro conocimiento sobre la biología
Z[ bWi Yƒ bkbWi cWZh[ Wd_cWb[i$ ;d [ij[ Yedj[nje" bW _Z[dj_Ð#
cación de células madre en plantas ha introducido un nuevo
|cX_je Z[ [ijkZ_e$ BW [n_ij[dY_W Z[ Yƒ bkbWi cWZh[ [d c_YheWc-
X_[dj[i Y[bkbWh[i cko X_[d Z[Ðd_Zei" ik cWdj[d_c_[dje o ik YW-
pacidad de producir células con un enorme potencial de divi-
sión y diferenciación parecen ser problemas con una base
conceptual común en animales y plantas.
BW _d\ehcWY_Œd Z_ifed_Xb[ ^WijW [b cec[dje fWh[Y[ _dZ_YWh
que existen paralelismos entre las estrategias biológicas básicas
de ambos tipos de células madre. Un aspecto común reside en
su capacidad de proliferación y en la asimetría funcional de los
productos de la división celular: en ambos casos, una célula hija
permanece en el nicho de células madre, mientras que la otra
puede iniciar un proceso de diferenciación con varias rutas po-
sibles. Por otra parte, existen cada vez más indicaciones de que
algunos procesos guardarían relación en ambos tipos de orga-
nismos. Un ejemplo lo constituyen los mecanismos responsables
de los cambios en la organización estructural y funcional de la
YhecWj_dW [d h[]_ed[i ]ƒ d_YWi cko [if[Y‡ ÐYWi$ 7i‡ " bW
[nfh[i_Œ d de algunos genes en células madre animales y
vegetales depen- Z[ Z[ bW WYj_l_ZWZ Z[ Y_[hjei Yecfb[`ei
fhej[_Yei (FH9(" Z[b ]hk- fe FeboYecX)" Ykoei Yecfed[dj[i
ceb[YkbWh[i [ij|d Yedi[hlW- dos en ambos tipos de
organismos. Uno de ellos, la proteína HX7f*.%f++ [d
Wd_cWb[i e CI?' [d fbWdjWi" \ehcW fWhj[ jWc- X_ƒ d Z[b
Yecfb[`e 97<#'" [i[dY_Wb fWhW Z[fei_jWh bW ^_ijedW >)$'
durante el proceso de replicación del ADN nuclear. Todo ello
contribuye a la estrecha relación entre el control de la expresión
génica y la replicación del genoma, un proceso imprescindible
para un correcto funcionamiento celular.
Sin embargo, parece que las señales moleculares que regu-
lan ambos tipos de células madre han seguido sendas diver-
gentes a lo largo de la evolución de los dos reinos. Dichas se-
Meristemo
apical del tallo Merisïy®¹ Œ¹àD¨
CLV3 CLV3
LFY
WUS WUS AG
Activación
Inhibición Otros genes
ñales no son homólogas desde el punto de vista estructural, si
bien utilizan estrategias semejantes para solucionar los mis-
mos problemas —o muy similares— de regulación funcional.
En las células animales, por ejemplo, los factores de transcrip-
ción OCT4, NANOG y SOX2 son responsables de conferir la ca-
pacidad de funcionar como células madre. En las plantas, esa
función la desempeñan, en el meristemo de la raíz, los facto-
h[i FBJ'" FBJ(" I9H o I>H" bei YkWb[i de ]kWhZWd h[bWY_Œd Yed
los anteriores.
Animales y plantas han encontrado soluciones diferentes a
una misma necesidad: el mantenimiento y reposición de célu-
bWi ZkhWdj[ [b Z[iWhhebbe o [b Yh[Y_c_[dje$ Bei c[YWd_icei ce-
leculares que regulan la proliferación y diferenciación de las
células madre vegetales son aún poco conocidos. Sin duda, su
estudio permitirá mejorar nuestro conocimiento de las célu-
las madre animales y revertirá en un mejor entendimiento de
la regulación de la homeostasis celular, un proceso crucial para
el desarrollo y el crecimiento de todos los organismos multi-
celulares.
Me gustaría concluir con una cita de Scheres sobre «la enor-
me emoción que nos provocaría saber que, en otro planeta, una
misión espacial ha descubierto cierta clase de criaturas verdes
que pueden vivir más de dos mil años y que mantienen su ca-
pacidad de crecimiento gracias a células madre que nunca en-
vejecen». Si semejante posibilidad nos parece extraída de un li-
Xhe Z[ Y_[dY_W ÐYY_Œd [i fehgk[ de iecei YediY_[dj[i Z[ gk[
esos seres ya existen entre nosotros. El estudio de los fascinan-
tes procesos que rigen la biología de las plantas puede conti-
dkWh fhefehY_edWdZe X[d[ÐY_ei _dYWbYkbWXb[i W bW ^kcWd_ZWZ"
pero requiere una mayor concienciación y medios para llevar-
lo a cabo.
PA R A S A B E R M Á S
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§»o 䨃 d ¡DÍî« fr äðð®»
Coupling cell proliferation and development in plants. C» GæÜ” ÷ÍÍrî r§ Nature Cell Biology,
è«› » Öd µñ†Ò» €Þ€“ €ƒ ®d äðð€» 3ïy® `y¨¨
´Ÿ`› yåi %ùàåyàĂ à› Ă®yå D`à¹åå §Ÿ´‘ m¹®åÎ B» 3Z•rÍrÒ r§ Nature Reviews in Mo- lecular and
Cellular Biologyd è«› » sd µñ†Ò» Þƒ €“ Þ€ƒ d äððÖ»
Plant stem cell niches: From signalling to execution. 2» 3DO›«éÒš ” r§ Current Opinion in Plant
Biologyd è«› » ®ƒ d µñ†Ò» ƒ “ ¨d äð®®»
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