Revista Mexicana de Fitopatología

ISSN: 0185-3309
mrlegarreta@prodigy.net.mx
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
México

Tovar Soto, Alejandro; Hernández Martínez, Miguel; Cristóbal Alejo, Jairo; Romero Hijo, Roberto;
Mora Aguilera, Gustavo
Escala logarítmica Diagramática de Severidad de la Mancha Negra (Colletotrichum gloeosporioides
Penz.) en Chirimoyo (Annona cherimola Mill.)
Revista Mexicana de Fitopatología, vol. 20, núm. 1, enero-junio, 2002, pp. 103-109
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
Texcoco, México

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 Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/ 103

Escala Logarítmica Diagramática de Severidad de la Mancha

Negra (Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en Chirimoyo
(Annona cherimola Mill.)
Alejandro Tovar-Soto, Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias
Biológicas, Apdo. Postal 42086, México, D.F., CP. 11340, (becario COFAA); Miguel
Hernández-Martínez, INIFAP, Campo Experimental El Bajío, Apdo. Postal 112, Celaya,
Guanajuato, México CP 38000; Jairo Cristóbal-Alejo, Instituto Tecnológico Agropecuario
(ITA) No. 2, Konkal, Yucatán, México CP 97345; Roberto Romero-Hijo, ITA No. 25,
Apdo. Postal 230, Ciudad Altamirano, Guerrero, México CP 40660; y Gustavo Mora-
Aguilera, Colegio de Postgraduados, Instituto de Fitosanidad, km 35.5 Carr. México-
Texcoco, Montecillo, Edo. de México CP 56230. Correspondencia: morag@colpos.colpos.mx
(Recibido: Enero 16, 2001 Aceptado: Marzo 19, 2001)

Resumen. medición y del programa 2LOG, desde el punto de vista

Tovar-Soto, A., Hernández-Martínez, M., Cristóbal-Alejo, J.,
Romero-Hijo, R. y Mora-Aguilera, G. 2002. Escala
logarítmica diagramática de severidad de la mancha negra
(Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en chirimoyo
(Annona cherimola Mill.). Revista Mexicana de Fitopatología
20:103-109.
El objetivo de este trabajo fue elaborar mediante un
procedimiento computarizado una escala logarítmica
diagramática de severidad para el patosistema Annona
cherimola-Colletotrichum gloeosporioides con base en la
modificación de Horsfall-Barratt a la ley de Weber-Fechner.
Se seleccionaron 55 hojas dentro del rango de severidad
observado en condiciones de campo (0-75%). El área foliar
total y enferma de cada hoja se determinó con un integrador
de área foliar LICOR-300. La escala se generó con ayuda del
programa 2LOG ver. 1.0 para MS Windows, con el cual se
calculó el intervalo y punto medio de cada clase y una gráfica
linearizada de la misma. La escala logarítmica diagramática
se hizo seleccionando hojas cuya severidad representó los
puntos medios para cada una de las siguientes clases: 0 (0-0),
1 (0.01-3.2 ), 2 (3.2- 8.3), 3 (8.3- 19.7), 4 (19.7- 40.1), 5
(40.1- 64.5), 6 (64.5-75.0%). El sistema de medición se validó
realizando dos evaluaciones con 17 y 4 evaluadores,
respectivamente. Los resultados indicaron que el uso del
programa 2LOG facilitó la elaboración de la escala al
automatizar los cálculos logarítmicos; sin embargo, en la
primera evaluación no fue adecuada la precisión (r2 = 0.20-
0.70) y exactitud (b1= 0.40-1.30), pero si la reproducibilidad.
En la segunda evaluación con personal capacitado, se
incrementó significativamente la precisión (r2 = 0.61-0.95) y
la exactitud (b1= 0.72- 1.02), lo que indicó que se requiere de
capacitación y conocimiento de los síntomas para mejorar
estos parámetros. Se discuten las ventajas de este sistema de
epidemiológico y práctico; así como, se hace la distinción
entre una escala logarítmica diagramática con respecto a una
escala y diagrama, ampliamente empleados en la
epidemiología.
Palabras clave adicionales: Sistema de medición,
epidemiología, 2LOG.
Abstract. The objective of the this work was to elaborate a
diagramatic logarithmic scale to assess black spot severity in
the pathosystem Annona cherimola-Colletotrichum
gloeosporioides using a computarised system based on the
Horsfall-Barratt modification to the Weber-Fechner law. Fifty
five leaves were selected based on the severity range (0-
75%) observed in the field. The total foliar area and the
diseased area per leaf was determinated with the leaf area
integrator LICOR-300. The logarithmic scale was generated
by using the program 2LOG ver. 1.0 for MS Windows; the
intervals and middle class values as well as a linearized
graphic of the scale were calculated. The diagramatic
logarithmic scale was constructed by selecting leaves
representing the middle value severity per each of the
following classes: 0 (0-0), 1 (0.01- 3.2 ), 2 (3.2- 8.3), 3 (8.3-
19.7), 4 (19.7- 40.1), 5 (40.1- 64.5), 6 (64.5- 75.0%). The
system was validated carrying out two evaluations with 17
and 4 evaluators, respectively. The results indicated that the
2LOG program facilitated the logarithmic calculations,
improving the elaboration process of the system; however, in
the first evaluation the precision (r2 = 0.20-0.70) and accuracy
(b1= 0.40-1.30) were not acceptable, but the reproducibility
was adecuate. In the second evaluation with trained personnel,
the precision (r2 = 0.61-0.95) and accuracy (b1= 0.72-1.02)
improved significantly, which suggests that training and
104 / Volumen 20, Número 1, 2002
knowledge of the symptoms are required to better evaluate
these parameters. The advantages of this assessment system
and those of 2LOG program are discussed from the practical
and epidemiological point of view. A clarification is made
about the diagramatic logarithmic scale concept versus scale
and diagram, widely used in epidemiology.
Additional keywords: Measurement system, epidemiology,
2LOG.
Entre las enfermedades que atacan al cultivo del chirimoyo
(Annona cherimola Mill.) destaca la mancha negra, causada
por el hongo Colletotrichum gloeosporioides, la cual produce
pérdidas aparentemente importantes debido a que los árboles
atacados sufren defoliación severa (Nava et al., 2000). El
ataque se manifiesta principalmente en hojas, la enfermedad
se caracteriza por la aparición de lesiones circulares de color
verde brillante, las cuales se tornan obscuras, llegando a
ocasionar la caída prematura de las hojas. En ramas jóvenes,
el hongo induce muerte descendente y puede presentarse la
formación de un cancro (Valdés, 1989). La medición de la
intensidad de una enfermedad (incidencia o severidad), es
un requisito indispensable en estudios epidemiológicos
básicos, como la caracterización cuantitativa de epidemias,
en estudios aplicativos de pronóstico, en la comparación de
diversas prácticas de manejo de enfermedades, así como para
determinar la importancia económica de las mismas por medio
de modelos de estimación de pérdidas (Campbell y Madden,
1990; Kranz, 1988). En el caso de la medición de una
enfermedad con base en severidad, constituye un problema
complejo ya que se pueden inducir errores graves de precisión,
exactitud y reproducibilidad, así como una menor eficiencia
con respecto a una medición con base en incidencia. En este
sentido, la mayor información que normalmente proporciona
una medición de severidad, puede tener un alto costo que
debe minimizarse, ya que éste no puede eliminarse totalmente.
Una forma de disminuir las inconveniencias indicadas, es
seleccionar un sistema de medición que permita aproximar
satisfactoriamente el valor de una medición estimada al valor
real del grado de una enfermedad. Para este fin, es necesario
considerar las limitaciones que tienen los diversos métodos
que se han empleado en la epidemiología (James, 1971; Van
Schoonhoven y Pastor, 1987; Cassanello et al., 1989;
Campbell y Madden, 1990). Existen diversos métodos
automatizados para medir la intensidad de una enfermedad
(sistemas remotos, uso de video, etc.); sin embargo, los
métodos visuales son ampliamente utilizados, debido a la
simpleza, sencillez y costo de los mismos (Van Schoonhoven
y Pastor, 1987; Jaraba et al., 1999). De estos métodos, el uso
de escalas es de los más comúnmente utilizados, a pesar de
que la gran mayoría son arbitrarias en cuanto al intervalo
seleccionado entre las diversas clases, que usualmente se
emplean para categorizar diferentes grados de intensidad de
una enfermedad. Adicionalmente, las escalas en general no
cuentan con representaciones fotográficas de la severidad
asociada a las diversas clases de forma tal que asistan a un
evaluador en la medición de una enfermedad. Esto hace que
el sistema de evaluación sea inexacto, impreciso y poco
reproducible durante su aplicación práctica. Una posible
opción para disminuir estas fuentes de error, es el uso de
escalas logarítmicas diagramáticas basadas en el principio
de Weber-Fechner, las que permiten establecer clases con
base en un sistema logarítmico que elimina la designación
arbitraria de clases o categorías de enfermedad. Por otra parte,
éstas incluyen una representación fotográfica para cada clase
o categoría de medición (Campbell y Madden, 1990; Jaraba
et al., 1999). Este tipo de sistema de medición tienen la ventaja
adicional de ser práctico y de fácil uso. Es conveniente aclarar,
que no todos los sistemas de medición con base en escalas
diagramáticas son logarítmicas, pudiendo ser
aproximadamente lineales (Van Schoonhoven y Pastor, 1987)
o totalmente arbitrarias (Shokes et al., 1987; Cassanello et
al., 1989; Hock et al., 1992). Aunque no existe consenso de
que un sistema de medición basado en intervalos de clase
logarítmicos superen aquéllos basados en intervalos no
logarítmicos (lineales o arbitrarios), si existen evidencias
experimentales de que en forma natural las evaluaciones
visuales son de alguna manera logarítmica (Large, 1966;
Sherwood et al., 1983). Por lo anterior, el objetivo de este
estudio fue elaborar una escala logarítmica diagramática de
severidad para el patosistema chirimoyo - mancha negra
(Annona cherimola - Colletotrichum gloeosporioides), con
el fin de asistir en futuros estudios epidemiológicos.
Metodológicamente, se aplicó un software, previamente
concevido en el laboratorio de Epidemiología del Instituto
de Fitosanidad del Colegio de Postgraduados cuyo fin fue
facilitar la elaboración de sistemas con base a intervalos
logarítmicos. Un reporte de este trabajo se presentó
preliminarmente (Hernández et al., 1999).
MATERIALES Y MÉTODOS
Colecta de Tejido y medición de severidad. Con base en
colectas de tejido foliar de chirimoyo realizadas por Nava et
al. (1998) en el estado de Michoacán, se seleccionaron 55
hojas de diferente tamaño y amplia diversidad en el grado de
severidad de la enfermedad. Las siguientes variables fueron
medidas 1) Área total para cada hoja (ATH), la cual se estimó
con un medidor de área marca LICOR-300. Debido a que las
hojas estaban disecadas, lo cual no permitió su uso directo,
se obtuvieron fotocopias Xerox en papel bond obtenidas
directamente de cada hoja las cuales fueron posteriormente
recortadas por su contorno. Cada hoja se midió tres veces
para verificar la medición. 2) Área enferma de cada hoja
correspondiente al total de las lesiones de la enfermedad
(AEH), estimada también con el medidor de área foliar.
Para este fin se dibujó con plumón fino negro sobre un acetato
tamaño carta las lesiones de la enfermedad. El contorno de la
hoja también se dibujó para posteriormente recortar el área
respectiva y facilitar las mediciones en el LICOR-300; de
este modo, el área transparente con respecto al área dibujada
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mejor a los puntos medios de cada clase. Para disminuir el
efecto óptico del tamaño de hoja, éste se uniformizó mediante
reducción en fotocopia cuidando mantener el color original
del material.
Validación de la escala logarítmica diagramática. El
sistema de medición se validó realizando dos evaluaciones
en condiciones de laboratorio. La primera evaluación se
realizó con 17 evaluadores, los cuales evaluaron las 55 hojas
y la segunda evaluación con 4 evaluadores (incluidos en el
grupo original de los 17 evaluadores) con el objeto de evaluar
la precisión (r 2 ) y la exactitud (b 1 ), así como su
reproducibilidad; valores de r2 y b1 de 1.0 indican máxima
precisión y exactitud. Para este propósito se realizó un análisis
de regresión lineal simple con las mediciones estimadas
mediante la escala logarítmica diagramática impresa en color
en una hoja tamaño carta. Estos valores se correlacionaron
con los valores reales de severidad obtenidos con el integrador
de área foliar. Los cálculos se efectuaron con el programa
SAS ver. 6.10.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Medición de severidad. El área total, área enferma y la
severidad en % para cada una de las 55 hojas de chirimoyo
se muestran en Cuadro 1. La severidad estuvo en el rango de
“cero” hasta 71%, por lo que este valor se consideró como la
severidad máxima. En esta fase es importante la colecta de
material suficiente y con un rango amplio de severidad para
detectar la severidad máxima y poder garantizar la
elaboración de un sistema de medición que incluyera
representaciones fotográficas para cada una de las diferentes
clases y para una validación más adecuada del sistema de
medición. El uso del integrador de área foliar facilitó las
mediciones de severidad, así como el dibujo de las lesiones
sobre un acetato. Esta labor puede requerir una importante
inversión de tiempo en enfermedades que induzcan lesiones
muy pequeñas.
Definición del número de clases. La distribución de la
frecuencia de severidad de las 55 hojas fue aparentemente
de tipo normal simétrica con siete clases (incluyendo la clase
cero); la mayor frecuencia (21) la presentaron hojas con
severidad entre 8.32 a 19.78% (Fig. 1). El criterio de una
distribución de tipo normal no ha sido previamente explorado
en la epidemiología en este contexto; sin embargo, esta
aparente normalidad podría garantizar que la variable
obtenida con la aplicación del sistema de medición sea
considerada de tipo continua con las consiguientes ventajas
estadísticas. La selección del número de clases depende de
los objetivos aplicativos del sistema de medición y de la
capacidad discriminatoria entre clases conferida por la
combinación número de clases-severidad máxima. En general,
en estudios de caracterización temporal de epidemias, 5 a 7
clases podrían ser adecuadas, mientras que para estudios de
estimación de pérdidas de 7 a 10 clases podrían ser necesarias.
Una de las ventajas más importantes de 2LOG con respecto
a un sistema alternativo gráfico (Mora, G. Comunicación
Personal. CP Montecillo, México) es que el primero realiza
de manera rápida y práctica los cálculos logarítmicos para
diferentes números de clases. Esto permite una inspección
preliminar de la discriminación entre clases así como la
distribución de los rangos de severidad entre las mismas; p.e.
por el carácter logarítmico, 3 clases pueden representar
intervalos de severidad muy contrastantes y poco prácticos;
así, para este caso, con una severidad de 75% se obtuvieron
los intervalos: 0- 0, 0-31 y 31 a > 75%. Claramente no
satisfactorios para la mayoría de los estudios de tipo
epidemiológico.
Cálculo del límite inferior, punto medio y límite superior
de clase. El Cuadro 2 muestra para una severidad máxima de
75% y 7 clases la escala logarítmica respectiva. Cada clase
fue representada con el límite inferior, punto medio y límite

Cuadro 1. Área total de la hoja (ATH) (cm2), área enferma de la hoja (AEH) y porcentaje de severidad (S) por hoja (NH) de
chirimoyo (Annona cherimola).
NH ATHz AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%)
1 142.10 22.29 15.68 15 93.02 5.28 5.67 29 64.86 11.50 17.73 43 90.45 13.53 14.95
2 139.77 3.85 2.75 16 78.59 2.80 3.56 30 19.66 4.86 24.72 44 76.92 8.36 10.86
3 42.22 1.30 3.07 17 68.28 7.42 10.86 31 61.69 5.38 8.72 45 69.50 7.80 11.22
4 30.10 1.97 6.54 18 46.33 0.90 1.94 32 108.70 16.83 15.48 46 65.92 33.30 50.51
5 15.89 2.79 17.55 19 42.59 1.30 3.05 33 93.44 26.49 28.34 47 62.97 18.60 29.53
6 71.34 4.86 6.81 20 34.88 1.64 4.70 34 85.25 32.75 38.41 48 51.69 8.50 16.44
7 61.87 5.41 8.74 21 63.78 6.11 9.57 35 82.51 25.93 31.42 49 43.22 2.68 6.20
8 62.60 2.08 3.32 22 59.48 0.80 1.34 36 70.33 18.40 26.16 50 42.76 4.09 9.56
9 61.18 3.44 5.62 23 56.74 5.80 10.22 37 59.24 42.12 71.10 51 34.68 11.47 33.07
10 39.67 1.81 4.56 24 56.09 3.80 6.77 38 50.35 4.76 9.45 52 30.31 10.19 33.61
11 35.39 4.55 12.85 25 53.41 1.55 2.90 39 48.60 8.90 18.31 53 31.26 0.0 0.0
12 135.18 33.26 24.60 26 28.54 6.60 23.12 40 35.33 16.20 45.85 54 29.71 0.0 0.0
13 131.32 11.03 8.39 27 126.04 13.54 10.74 41 30.41 4.45 14.63 55 24.72 0.0 0.0
14 87.96 1.40 8.39 28 82.03 2.51 3.51 42 107.97 17.40 16.11
z
ATH y AEH se midieron con un estimador de área LICOR-300. S = (AEH/ATH) 100.
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sobrestimar o subestimar la intensidad de enfermedad (Mora, uso de la escala logarítmica diagramática y conocer el
G., datos no publicados). La escala logarítmica diagramática patosistema a evaluar ya que la precisión (r2) en esta primera
propuesta en el presente trabajo puede ofrecer mayores medición fluctuó de 0.20 a 0.70 y la exactitud (b1) de 0.40 a
ventajas que la empleada por Nava et al. (1998) para evaluar 1.30. Esto se evidenció al hacer la segunda medición con 4
la severidad de la mancha negra del chirimoyo, ya que él evaluadores que previamente participaron en la primera
empleó una escala arbitraria diagramática (no logarítmica) medición. En este caso, la precisión se incrementó (r2= 0.61-
basada en el porcentaje de área foliar dañada con siete clases 0.95) significativamente al igual que la exactitud (b1= 0.72 -
y un 100% de severidad, asignándole a cada hoja colectada 1.02), lo cual indica que el conocimiento sintomatológico de
una categoría, mediante comparación con un diagrama que la enfermedad y familiaridad del sistema de medición puede
representan las clases de 0 a 6. Aunque es necesario validar ser fundamental. Similares conclusiones obtuvieron Jaraba y
en la práctica ambos sistemas de medición para estimar la colaboradores (1999). Sin embargo, Avila-Quezada et al.
precisión, exactitud y reproducibilidad, las asunciones (2001) encontraron valores adecuados de precisión (r2 = 0.80-
epidemiológicas consideradas sugieren que el sistema 0.90) y exactitud (b1= 0.90-1.18) en la evaluación de
propuesto es más completo. Por ejemplo, en este sistema la
clase 3 tuvo la mayor frecuencia con severidades en el rango
de 8.3-19.8%, mientras que en el sistema propuesto por Nava
et al. (1998), este rango de severidad estaría incluido en la Cuadro 3. Coeficientes de correlación (r2) y parámetros de
clase 2 y 3 lo que sugiere un sistema normal asimétrico cuyas tasa (b1) obtenidos en dos evaluaciones de 55 hojas de
implicaciones en el análisis temporal de epidemias pueden chirimoyo (Annona cherimola) con síntomas de mancha negra
ser sustantivas. Por otra parte, una escala debe tener (Colletotrichum gloeosporioides) efectuadas por dos grupos
suficientes clases, para proporcionar una resolución adecuada de evaluadores mediante una escala logarítmica diagramática.
para diferenciar grados de severidad. Esta debe incluir el Evaluador 1ª Evaluaciónz 2ª Evaluación
rango de severidad de la enfermedad y estar acorde a la Ley r2 b1 r2 b1
de Weber-Fechner (Campbell y Madden, 1990), quienes 1 0.64 1.20 0.72 0.69
mencionan que “La agudeza visual es inversamente 2 0.57 0.69 0.75 0.75
proporcional al logaritmo del estímulo”. Si hay pocas clases 3 0.42 1.00 0.59 0.80
(< 5) se reduce la resolución en la evaluación de la severidad 4 0.61 0.72 0.9 1.02
y afecta la correcta caracterización de la forma de la curva 5 al 17 0.20 - 0.70 0.40-1.30 ---- ----
de una epidemia y consecuentemente en la correcta selección r es un estimador de precisión y b1 es un estimador de
z 2

del modelo matemático para la estimación de parámetros exactitud, de un modelo de regresión lineal simple entre
epidemiológicos. Si hay muchas clases (> 10), ésta se hace severidad estimada por el evaluador y la severidad real
confusa e impráctica en su aplicación. El principio logarítmico estimada con el LICOR-300.
del estímulo visual se ha documentado ampliamente en la
literatura (Large, 1966; Sherwood et al., 1983; Campbel y
Madden, 1990) aunque ha tenido poco uso, principalmente
antracnosis en frutos de aguacate (Persea americana)
por el desconocimiento de las implicaciones epidemiológicas
efectuada sin previo entrenamiento. Esto sugiere que las
del mismo y las inconveniencias de los cálculos logarítmicos.
características del patosistema y/o del sistema de medición
Este trabajo intenta subsanar estos dos aspectos a través del
también pueden influir en los resultados obtenidos. En éste y
uso del programa 2LOG, una herramienta sencilla y novel en
previos trabajos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al.,
la epidemiología. En la literatura epidemiológica se emplean
2001) ha sido evidente que una escala logarítmica
los términos “escala” y “diagramática” para describir sistemas
diagramática puede garantizar la reproducibilidad pero no
de medición (Campbel y Madden, 1990). En este trabajo y
necesariamente la exactitud y precisión. A través de la
otros previos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al., 2001)
validación se pueden detectar niveles no adecuados de
se ha propuesto el término “escala logarítmica diagramática”
exactitud y precisión (Avila-Quezada, G.D., comunicación
para referirse a una escala de medición de intensidad de
personal). Si este es el caso, se debe rehacer la escala
enfermedad que integra dos atributos: a) tener una dimensión
logarítmica diagramática tomando en consideración los
logarítmica, y b) tener una representación pictórica. Las
diversos aspectos discutidos en este trabajo como rango de
ventajas de un sistema de medición con estos atributos es
severidad, número de clases, tamaño y forma del tejido vegetal
que pueden mejorar la exactitud, precisión y reproducibilidad,
y de lesiones evaluadas. El programa 2LOG y el sistema de
eficiencia y las asunciones numéricas requeridas para un
medición (Fig. 3) se ponen a disposición por parte de los
análisis cuantitativo.
autores previa solicitud y envio de un disco compacto para
Validación de la escala logarítmica diagramática. En el
escritura y un sobre con la dirección postal respectiva.
Cuadro 3 se muestran los resultados de las dos evaluaciones
independientes. La primera evaluación de las 55 hojas por
Agradecimientos. Los autores agradecen de manera muy
17 evaluadores indicó que es necesario capacitar sobre el
 Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/ 109
especial a Cristian Nava-Díaz, quien hizo la colecta del
material vegetal y a quienes participaron en las evaluaciones
(estudiantes del curso FIT-612 Epidemiología del Colegio
de Postgraduados, Montecillo, Estado de México).
LITERATURA CITADA
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