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Bases neuroanatomicas de la atencion mediante PET-15O: el papel de la


corteza prefrontal y parietal en los procesos voluntarios

Article  in  Revista de neurologia · January 2002

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1 author:

Pilar Lopez-Garcia
Universidad Autónoma de Madrid
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BASES NEUROANATÓMICAS DE LA ATENCIÓN
ORIGINAL

Bases neuroanatómicas de la atención mediante PET-15O:


el papel de la corteza prefrontal y parietal en los procesos voluntarios
N. Ojeda a, F. Ortuño a, P. López a, J. Arbizu b, J. Martí-Climent b, S. Cervera-Enguix a

NEUROANATOMICAL BASES OF ATTENTION BY MEANS OF PET-15O:


THE ROLE OF THE PREFRONTAL AND PARIETAL CORTEX IN CONTROLLED PROCESSES
Summary. Aim. The aim of this study was to investigate the changes in the cerebral blood flow that took place in normal subjects
during an auditory attention paradigm which included automatic and controlled processing components. Method. Participants
consisted in 10 normal subjects who were submitted to medical, neuropsychological and neuroimaging evaluation. PET was used
to carry out an exploration of each subject in the four experimental conditions: basal, listening to clicks (A), counting while
listening to clicks (C+A) and counting without listening to clicks (C). Results. During the condition involving counting while
listening to clicks (automatic processing) the subjects displayed a significant increase in the activation of the bilateral precentral
convolutions, left dorsolateral prefrontal cortex (DLPFC), left inferior and superior frontal convolutions, left supplementary motor
area and the left superior and inferior temporal convolution. During the condition involving counting without listening to clicks
(controlled processing), the subjects activated the right precentral convolution, bilateral DLPFC, the right supplementary motor
area, anterior cingulate and right inferior parietal convolution. Discussion. The results obtained support the suggestion that regions
such as the DLPFC and the inferior parietal convolution play a part in attentional tasks in which the subject is required to make
an effort to carry out the controlled processing of information. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7]
Key words. Attention. Cingulate. Controlled and automatic processing. Neuropsychology. Parietal lobe. PET. Prefrontal cortex.

INTRODUCCIÓN regiones mencionadas con mayor frecuencia en estudios de neu-


El interés por la atención como función cognitiva se ha recupera- roimagen se encuentran los lóbulos frontales, el tálamo, el cíngu-
do en los últimos años debido, en parte, a la contribución realiza- lo y los ganglios basales [2,5]. También se ha aludido a la dife-
da desde la Neuropsicología. La importancia de la atención como renciación funcional entre varios sistemas atencionales, y a la
función cognitiva se une a su relevancia como proceso básico, posible existencia de un correlato neuroanatómico para cada uno
subyacente y necesario para que el resto de procesos cognitivos de ellos [1,5-7].
superiores se desarrollen eficazmente. Las clasificaciones actua- Una de las clasificaciones de la atención más valorada es la
les planteadas desde la Neuropsicología [1,2] nos muestran una diferenciación entre procesos voluntarios (controlados) o invo-
función, que lejos de aparecer como simple, presenta una gran luntarios (automáticos) [8]. Según Posner y Snyder [9], un pro-
heterogeneidad desde el punto de vista de la modalidad sensorial ceso automático es aquel que no requiere ni intencionalidad ni
de procesamiento (p. ej., atención visual frente a auditiva), del esfuerzo consciente por parte del sujeto, y no interfiere en otros
grado de dificultad de la tarea (p. ej., el número de estímulos procesos simultáneos. La automaticidad de un proceso depende
atendidos) y de su concomitancia con otros procesos cognitivos en gran medida de la práctica, de manera que, a mayor práctica,
(p. ej., memoria de trabajo) o variables externas al sujeto (p. ej., el proceso se ejecuta con mayor velocidad. En otras palabras, un
evitar interferencias) [3,4]. proceso automático es más rápido, y su inhibición es más dificul-
En los últimos años, la atención también se ha definido como tosa que la de un proceso controlado. Un proceso automático se
‘función cerebral superior’ [5] en relación con la proliferación de desencadena generalmente por estimulación externa, más que
estudios de neuroimagen sobre las bases neuroanatómicas de los por la actividad interna del sujeto, y ejerce un papel fundamental
procesos cognitivos. Los resultados de los estudios funcionales al facilitar la adaptación al medio exterior. Por ello, los procesos
de la atención han revelado que, tanto por el número de estructu- automáticos forman parte fundamental de las actividades cogni-
ras que participan, como por los networks implicados, las bases tivas y no cognitivas de la vida diaria [10]. En cambio, los proce-
neuroanatómicas de la atención tampoco son simples. Entre las sos voluntarios necesitan de la intencionalidad y de un esfuerzo
cognitivo interno muy superior por parte del sujeto; exigen foca-
Recibido: 15.03.02. Aceptado tras revisión externa sin modificaciones: 30.07.02.
lizar la atención hacia los estímulos y, en general, interfieren en
a
otros procesos cognitivos para la resolución de una situación no
Departamento de Psiquiatría y Psicología Médica. b Departamento de
Medicina Nuclear. Clínica Universitaria. Facultad de Medicina. Universi- sobreaprendida o novedosa.
dad de Navarra. Pamplona, Navarra, España. Los estudios de neuroimagen funcional han empleado dife-
Correspondencia: Dra. Natalia Ojeda del Pozo. Departamento de Psiquia- rentes modalidades sensoriales, si bien predominan aquellos que
tría y Psicología Médica. Clínica Universitaria. Facultad de Medicina. incorporan tareas de naturaleza visual para explorar las bases
Universidad de Navarra. Avda. Pío XII, 36. E-31080 Pamplona, Navarra. anatómicas de la atención [11-14]. La disparidad de regiones que
Fax: +34 948 296 500. E-mail: nojeda@euskalnet.net
se han relacionado con estos procesos depende en gran medida de
Agradecimientos. Este proyecto se ha financiado gracias a la beca concedida la metodología (SPECT, PET, RMf) y de las características esti-
por el Plan de Investigación de la Universidad de Navarra (PIUNA), otorga-
da al profesor S. Cervera Enguix, y la beca concedida por el Departamento mulares empleadas (p. ej., estímulos auditivos, verbales, exter-
de Educación, Universidades e Investigación del Gobierno Vasco, otorgada nos o internos al sujeto). Con el empleo de PET-H215O durante la
a la Dra. N. Ojeda del Pozo. realización de tareas de atención sostenida o vigilancia, tanto en
 2002, REVISTA DE NEUROLOGÍA la modalidad visual como en la somatosensorial, Pardo et al [11]

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N. OJEDA, ET AL

Condición 1: reposo
evidenciaron la participación de la corteza parietal superior y de
la región prefrontal en ambas variedades sensoriales de atención Durante esta condición los sujetos se encontraban tumbados en una camilla.
Las instrucciones que recibieron eran las de no realizar ninguna actividad
en sujetos sanos. Con una tecnología de neuroimagen similar,
física ni mental. Se les pedía asimismo que mantuviesen los ojos abiertos y
autores como Grady et al, en 1997 [15], o Halpern et al, en 1999 que fijasen su mirada en el techo vacío de una habitación poco iluminada. La
[16], aludieron a la notable contribución de la circunvolución influencia de ruido exterior u otras variables ambientales se mantuvo a un
temporal superior y de la corteza frontal durante la atención a mínimo.
estímulos auditivos. Por su parte, Benedict et al destacaron un
Condición 2: estimulación auditiva (A)
aumento significativo del flujo sanguíneo cerebral (FSC) en las
regiones frontales anteriores y en el cíngulo anterior también Los sujetos escuchaban los clics administrados a una frecuencia constante de
uno por segundo.
durante la realización de tareas auditivas [17].
A pesar de las diferencias metodológicas, una revisión conjun- Condición 3: contar con estimulación auditiva (C+A)
ta de los estudios que han empleado PET-H215O para medir los Los sujetos oían los clics –al igual que en la condición 1– y adicionalmente
cambios de FSC durante la activación cerebral muestra que la ma- se les pedía que contasen mentalmente el número total de clics escuchados.
yoría de los autores utilizan paradigmas de atención sostenida, y a lo
Condición 4: contar sin estimulación auditiva (C)
sumo, diferencian y especifican la modalidad sensorial empleada (p.
ej., visual frente a auditiva) [15,16,18-21]. El análisis detenido de En esta ocasión, sin la ayuda externa de los clics, los sujetos debían contar
mentalmente de uno en uno, a una frecuencia similar a la de la estimulación
estos estudios y los paradigmas estimulares empleados ponen de
auditiva que habían recibido previamente.
relieve la falta de una diferenciación conceptual entre tareas de aten- Durante las condiciones de contar, la capacidad de los sujetos para realizar
ción voluntaria y automática. Por otra parte, la mayoría de estos esta actividad adecuadamente fue comprobada por un examinador externo,
estudios utilizan paradigmas experimentales que suponen la partici- quien, coincidiendo con el fin de la adquisición de imágenes de PET (2 min),
pación simultánea de procesos atencionales y otros procesos cogni- preguntaba al sujeto el número total de clics oídos (condición 3) y de números
tivos, entre ellos la memoria de trabajo, la memoria semántica, el contados (condición 4). El examinador cronometraba el tiempo transcurrido
lenguaje, el razonamiento abstracto, etc. Por ello, resulta difícil mientras el sujeto contaba.
establecer una relación directa entre la participación de las regiones PET
corticales específicas y un esfuerzo cognitivo determinado [22]. La PET cerebral se realizó en el Servicio de Medicina Nuclear de la Clínica
En este estudio los autores pretendieron verificar, mediante Universitaria. La duración media del estudio fue de una hora, aunque hubo
PET-15O, los cambios en FSC ocurridos durante la realización de oscilaciones entre 45 minutos y una hora y media. Las pruebas se llevaron a
tareas de atención automática y voluntaria con el empleo de un cabo con un dispositivo ECAT EXAT HR+ (Siemens/CTI, Knoxville, TN),
modelo de estimulación auditiva. Todo ello a través de tareas que obtiene 63 planos paralelos sobre un campo de visión de 15,2 cm.
simples, tanto desde el punto de vista de la naturaleza de la esti- En el procedimiento se fijó la cabeza de cada sujeto con una cinta semie-
lástica que se ajustaba en cada caso. Se comprobaba la posición cefálica a
mulación empleada como de las tareas demandadas a los sujetos. través de unas líneas guía de tipo láser. Durante toda la sesión de PET el sujeto
Los autores prestaron especial dedicación al diseño y selección de permanecía en la misma posición y se pedía que evitase realizar cualquier tipo
las tareas y a la posibilidad de aislar diferentes componentes cog- de movimiento. Varios examinadores comprobaban por observación externa
nitivos para poder controlarlos durante el análisis de tareas cog- la ausencia de movimientos. Antes de la inyección del 15O se realizó una
nitivas más complejas. tomografía de transmisión para cada sujeto, que duraba unos 20 minutos de
promedio. Se inició la estimulación auditiva 20 segundos antes de la inyec-
ción. Para la última condición, en la que no existían estímulos auditivos, se
SUJETOS Y MÉTODOS pidió al sujeto que comenzase a contar y se esperaban 20 segundos hasta la
Sujetos inyección del 15O. A cada sujeto se le inyectaron 10-12 mCi de H215O, disuel-
Los participantes fueron 10 sujetos voluntarios sanos. Se excluyeron durante tos en 5-7 mL de suero salino en cada condición. Cuando el recuento radio-
el proceso de selección personas con antecedentes de enfermedad médica activo alcanzaba un dintel de 100 Kcuentas/segundo, se iniciaba automática-
relevante, historia de abuso de sustancias, historia personal o familiar directa mente la adquisición de imágenes, 20 segundos después de la inyección, y se
de enfermedad psiquiátrica o que afectase al SNC, y presencia de procesos mantenía durante 60 segundos. Los datos adquiridos se reconstruyeron en
que condicionasen una capacidad auditiva disminuida. Igualmente, se exclu- modo 3D (tabiques retirados). Las imágenes de PET de cada sujeto se centra-
yeron sujetos cuyo rendimiento intelectual medio estimado fuese igual o ron (izquierda-derecha), se alinearon verticalmente para corregir los posibles
inferior a 85. Los sujetos seleccionados se sometieron a un estudio médico movimientos en el plano transversal y coronal, y se corregistraban una con
general, que incluyó evaluación psicopatológica y neuropsicológica y explo- otra para corregir los imperceptibles movimientos de cabeza durante la rea-
ración mediante PET. lización de la PET (AIR) [23]. Se llevó a cabo un proceso de alineación
La muestra resultante fueron 10 sujetos diestros (preferencia manual eva- matemático del resto de imágenes de PET con relación a la primera explora-
luada con el cuestionario de Annett): siete varones y tres mujeres con una edad ción (AIR). Estos procesos permitían centrar las imágenes y orientarlas en el
media de 26 años (límites 18-37). Todos habían completado una media de 13 mismo sistema de coordenadas para su procesamiento posterior.
años de estudios académicos. El coeficiente intelectual (CI) medio estimado
(según el índice Barona) fue de 110. Todos los sujetos firmaron un consenti- Análisis de los datos
miento informado. El análisis estadístico de los resultados se realizó mediante el programa Sta-
tistical Parametric Mapping (SPM99) [24] en MATLAB (Mathworks Inc.
Diseño experimental Sherborn, Massachusets, EE.UU.). Los volúmenes se normalizaron espacial-
El diseño del estudio consistió en la aplicación de cuatro condiciones experi- mente empleando la transformación lineal para corregir la variabilidad indi-
mentales a todos los sujetos. Durante cada una de las condiciones se adquiría vidual entre sujetos y transformaba cada cerebro al espacio de referencia del
una imagen de PET del individuo. Las cuatro condiciones experimentales fue- atlas de Talairach y Tournoux [25]. A continuación, se realizó un proceso de
ron las mismas para cada sujeto: 1. Condición basal de reposo; 2. Estimula- filtrado de los escáneres a 12 mm con un filtro gaussiano tridimensional, para
ción auditiva (A); 3. Contar con estimulación auditiva (C+A), y 4. Contar sin suprimir el ruido y minimizar los errores de la normalización al aumentar la
estimulación auditiva (C). La estimulación auditiva se administraba a los suje- sensibilidad de la señal. Las diferencias de actividad global para cada sujeto
tos bilateralmente, desde un estimulador auditivo (modelo Grass S10CTCM) y entre sujetos se corrigieron mediante el procedimiento proportional sca-
a través de auriculares, y consistía en series de clics con una intensidad de 90 ling, en una base de voxel por voxel, con las cuentas globales como covariable
dB y una frecuencia de 1 Hz. y la actividad regional entre sujetos para cada tarea como efecto de tratamien-

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BASES NEUROANATÓMICAS DE LA ATENCIÓN

Tabla I. Resumen del rendimiento de los sujetos en las pruebas neuro- Tabla III. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo en las
psicológicas. condiciones que incluyen tareas de contar.

Función cognitiva Prueba neuropsicológica Media rendimiento Región Hemis- Área de Coordenadas Índice
sujetos±DE ferio Brodmann Talairach Z

Rendimiento Vocabulario-WAIS III 51±5,7 Área motora primaria Dcho. 4 (50, –8, 38) 5,13
intelectual
6 (60, 6, 18) 4,62
Atención CPT tiempo reacción 420,81±65,4
Izdo. 6 (–62, 2, 20) 4,40
CPT índice global 3,711±4,3
Putamen Dcho. (22, 14, 6) 4,73
Stroop-P 113,9±6,6
Área motora Izdo. 6 (–8, 6, 62) 4,40
Stroop-C 71,70±12,9 suplementaria
Dcho. 6 (6, –2, 68) 4,27
Stroop-interferencia 2,37±5,2
Cíngulo anterior Izdo. 32 (–12, 14, 46) 4,06
BTA letras 9,4±0,52

BTA números 9±1,5 Cerebelo Izdo. (–38, –68, –26) 4,26

Dígitos (directo)-WAIS III 11,7±2,5 (–48, –78, –24) 3,68

Dígitos (inverso)-WAIS III 8,4±2,7 C. parietal inferior Dcho. 40 (58, –44, 50) 4,06

Dígitos (total)-WAIS III 20,1±5 (50, –46, 40) 3,61

Trail Making Test-A 27,8±8,93 Izdo. 40 (–50, –52, 46) 3,59


(tiempo en segundos)
Frontal dorsolateral Dcho. 10 (30, 48, 20) 4,18
Trail Making Test-B 52,10±12,25
(tiempo en segundos) Izdo. 9 (–36, 50, 26) 3,74

N total= 10. C. temporal inferior Izda. 20 (–78, –34, –18) 3,89

Tabla II. Regiones cerebrales que presentan aumentos significativos de procesamiento auditivo, debido a la participación de estas funciones en las
FSCr durante las condiciones que incluyen estimulación auditiva, compa- condiciones experimentales del estudio. La batería incluía: el subtest dígitos
rado con las condiciones que no presentan estimulación auditiva. de la WAIS-III, el Continuous Performance Test (CPT), el test de Stroop, el
test breve de atención (BTA), la prueba de fluidez y generación verbal Cowall
Región Hemis- Área de Coordenadas Índice Oral Control (FAS) y el test de clasificación de tarjetas de Wisconsin. Se
ferio Brodmann Talairach Z
administró asimismo el subtest de vocabulario de la WAIS-III para calcular
Circunvolución temporal Izdo. 41 (–38, –28, 12) 4,26 una estimación del funcionamiento intelectual general de los sujetos median-
te la fórmula del índice Barona. El CI estimado para cada uno de los sujetos
Transversa Dcho. 41 (36, –20, 0) 3,58 fue superior a 95. Los resultados obtenidos en cada prueba se sitúan dentro de
los límites normales (Tabla I).
C. temporal superior Izdo. 22 (–58, –42, 12) 4
Resultados de la PET
36 (–26, 0, –32) 3,34
Para el análisis de la activación cerebral correspondiente al procesamiento
Dcho. 22 (60, –20, 8) 3,47 auditivo se realizó una comparación entre las condiciones en las que se pro-
ducía una estimulación auditiva (A y C+A) y las condiciones en las que no se
Cíngulo posterior Dcho. 31 (8, –46, 40) 3,8 producía (es decir, reposo y C). Los resultados de la comparación revelaron
niveles de activación significativos en la circunvolución temporal transversal
C. parietal superior Izdo. 7 (26, –54, –72) 3,72 bilateral (mayor en el hemisferio izquierdo). Se observó activación también
de la corteza temporal superior (AB 22), cerebelo derecho y cíngulo posterior
C. temporal media Dcho. 21 (70, -40, 4) 3,15 (Figura). La tabla II presenta los valores específicos de la Z para cada región
cerebral, donde se obtuvieron cambios significativos en FSC regional (FSCr)
Cerebelo Izdo. (–26, –84, –36) 3,18 para esta comparación y sus correspondientes coordenadas en el espacio
estereotáxico y en las áreas de Brodmann.
Con objeto de analizar la activación relacionada con la tarea de contar, las
to. Se usó el proportional scaling para la comparación entre condiciones, que condiciones que no requerían contar los clics (es decir, reposo y A) se emplea-
se estudiaron en cada sujeto. Las comparaciones de las medias para cada ron como condiciones de referencia para aquellas que sí demandaban al sujeto
condición se realizaron con el test ‘t’ en una base de voxel por voxel. Los contar el número de estímulos auditivos (es decir, C+A y C). La tabla III
valores resultantes constituían un mapa cerebral de activaciones significati- recoge los valores Z, las coordenadas y las áreas de Brodmann para las regio-
vas, según el programa SPM99. El nivel de probabilidad alfa se fijó en 0,01 nes donde los cambios en activación resultaron significativos. Como se apre-
(sin corregir para múltiples comparaciones). cia, se produjeron incrementos significativos de activación en áreas corticales
motoras (corteza motora primaria y corteza motora suplementaria), ganglios
basales y cerebelo. También se registró una activación adicional en la corteza
RESULTADOS cingulado anterior, región frontal dorsolateral y corteza parietal inferior.
Rendimiento cognitivo Posteriormente se compararon la condición de contar oyendo (C+A) y la
Se administró a los sujetos una batería de pruebas neuropsicológicas para condición de oír (A), para determinar las regiones cerebrales implicadas
obtener una estimación de su rendimiento en diferentes áreas cognitivas. durante la realización de tareas que requieren un procesamiento automático.
Estas pruebas se centraron en medidas de atención, memoria de trabajo y La comparación destaca niveles de activación significativos en la corteza

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N. OJEDA, ET AL

Tabla IV. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo de Tabla V. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo de FSCr
FSCr durante la condición de contar con estimulación auditiva (C+A), durante la condición de contar sin oír (C), comparado con la condición
comparado con estimulación auditiva (A). contar oyendo (C+A).

Región Hemis- Área de Coordenadas Índice Región Hemis- Área de Coordenadas Índice
ferio Brodmann Talairach Z ferio Brodmann Talairach Z

Área motora primaria Izdo. 6 (–54, 0, 42) 3,60 Circunvolución parietal Izdo. 40 (–36, –52, 36) 3,88
(–54, 0, 22) 3,43 7 (–34, –60, 44) 3,48
Dcho. 4 (56, –2, 0) 3,54
Dcho. 40 (44, –62, 46) 3,82
6 (54, 2, 46) 3,40
7 (24, –62, 40) 3,09
Circunvolución temporal Izdo. 20 (–70, –36, –14) 3,52
Frontal dorsolateral Dcho. 9 (48, 32, 26) 3,66
Inferior (–58, –16, –40) 3,05
Izdo. 10 (–44, 56, 2) 3,04
Prefrontal dorsolateral Izdo. 10 (–34, 54, 28) 3,43
Ínsula Dcho. (24, 16, 4) 3,66
C. frontal inferior Izdo. 44 (–28, 12, 24) 3,40

C. frontal superior Izdo. 6 (–14, 18, 70) 3,34 Cíngulo anterior Izdo. 32 (–10, 22, 28) 3,54

Área motora suplementaria Izdo. 6 (–4, 8, 62) 3,33 Área motora primaria Dcho. 4 (36, –10, 40) 3,18

C. temporal superior Izdo. 22 (–54, 2, 0) 3,02 C. frontal inferior Dcho. 44 (54, 14, 0) 3,11

motora bilateral (AB 4 y 6), corteza prefrontal dorsolateral (CPFDL) izquier- hasta las secciones más posteriores del lóbulo temporal. Estos
da (AB 10), circunvolución frontal inferior izquierda (AB 44), circunvolución hallazgos nos llevan a concluir que en la condición de atención a
frontal superior izquierda (AB 6), circunvolución temporal inferior izquierda estímulos auditivos se produce una mayor activación de las áreas
(AB 20) y temporal superior izquierda (AB 22) (Tabla IV).
de asociación temporales, en comparación con la escucha simple
En la tabla V se presentan los resultados de la comparación entre la con-
dición C (contar sin estimulación auditiva) y la condición de C+A (contar de los estímulos, en que hay un predominio de activación en el
oyendo), sustracción mediante la cual se pretendían identificar las regiones área auditiva primaria [15,21]. El incremento de activación de las
activadas durante los procesos que requieren un procesamiento voluntario. Se áreas de asociación auditiva durante el proceso de atención auto-
aprecia una activación significativa de la corteza parietal inferior bilateral mático es compatible con la idea de que estas áreas son más
(AB 40, 7), CPFDL (AB 9, 10), cíngulo anterior (AB 32), ínsula y área motora sensibles al efecto atencional que el área auditiva primaria.
primaria derecha (AB 4).
Procesos de atención controlada
Tanto en la condición de contar oyendo como en la de contar sin oír
DISCUSIÓN se produjo un aumento de activación en la CPFDL, circunvolución
Los resultados obtenidos en este estudio confirman la participa- precentral y área motora suplementaria. Sin embargo, al comparar
ción de varias regiones cerebrales en diferentes tareas de aten- las condiciones, observamos un predominio de activación de las tres
ción. La participación de la región cingular en todas las condicio- regiones mencionadas en la condición de contar sin oír, es decir, en
nes analizadas enfatiza la contribución de esta región en tareas de los procesos en los que se requiere mayor esfuerzo atencional.
atención, tanto durante tareas de carácter voluntario como auto- La participación de la CPFDL es mayor en nuestro estudio en
mático. Los resultados también sugieren la contribución diferen- las sustracciones en las que se aislan componentes de control aten-
cial de regiones como la corteza motora, putamen y cerebelo, por cional (procesamiento controlado) y se requiere de la participación
una parte, y de la CPFDL y parietal inferior, por otra, cuando se de la memoria de trabajo para recordar la frecuencia de los estímu-
lleva a cabo un análisis independiente de tareas automáticas y de los. Son diversos los estudios que implican a la CPFDL en la rea-
tareas que exigen un esfuerzo cognitivo superior (procesamiento lización de tareas atencionales controladas o bajo control volunta-
controlado), respectivamente. rio [26,27]. La función de la corteza prefrontal se ha descrito en
términos coloquiales como ‘de planificación’ o ‘regulación e inte-
Procesos de atención automática gración de la conducta’ [28]. Es indudable que se requiere una
La mayor parte del conocimiento que poseemos acerca de la aten- mayor precisión a la hora de diferenciar los componentes especí-
ción auditiva se basa en estudios de potenciales provocados au- ficos de estas funciones superiores para poder precisar la contribu-
ditivos. Algunas investigaciones recientes han aplicado la meto- ción de la corteza prefrontal en cada una de ellas. La ejecución de
dología de la PET y de la RMf para estudiar las regiones cerebrales tareas habituales parece requerir fundamentalmente de áreas pos-
implicadas en la atención auditiva. Los resultados de nuestro teriores del cerebro, mientras que la planificación y ejecución de
estudio, que muestran la activación significativa de las circunvo- tareas cognitivas más complejas requeriría de la interacción entre
luciones temporal superior e inferior en la condición de contar los las regiones prefrontales y las áreas cerebrales posteriores [29]. En
estímulos auditivos, coinciden con los hallazgos de un estudio de el momento actual se desconoce si los componentes cognitivos
atención auditiva mediante PET-H215O [21]. Tzourio et al, en un relacionados con la corteza prefrontal se asientan en subregiones
paradigma de estimulación auditiva similar, encontraron un in- frontales diferentes o si, por el contrario, se trata de propiedades de
cremento de la activación en la circunvolución temporal superior, un único sistema. Los estudios de activación cognitiva junto con
que se extendía desde la circunvolución transversa de Heschl técnicas de neuroimagen funcional, como la PET, permiten com-

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BASES NEUROANATÓMICAS DE LA ATENCIÓN

monitorizaba su frecuencia temporal [35].


La participación de la CPFDL era máxima
cuando se producían variaciones en la lon-
gitud del intervalo temporal que tenían que
generar los sujetos, y se encontraron dife-
rencias correlativas de activación en esta
área. El procesamiento temporal de estí-
mulos se ha asociado a activación tanto en
la CPFDL como en la circunvolución pa-
rietal inferior, lo que sugiere una relación
entre ambas estructuras ante el requerimien-
to de una estimación temporal [36].
La activación de la circunvolución pre-
central y del área motora suplementaria, con-
sideradas desde un punto de vista neurofisio-
lógico como áreas motoras en las condiciones
de nuestro estudio y que incluían tanto la aten-
ción automática como la atención voluntaria,
nos plantea la existencia de un componente
funcional en estas regiones que no sea exclu-
sivamente motor. La explicación más obvia
ante este hecho es la posibilidad de movi-
mientos del sujeto durante el estudio. La apli-
cación de un fijador en la cabeza para evitar
desviaciones en el posicionamiento, así como
la comprobación periódica, a lo largo de la
exploración mediante PET, de la coinciden-
Figura. Regiones con aumento significativo de FSCr durante la condición de contar con estimulación cia en la localización entre las líneas guía láser
auditiva, comparado con contar sin estimulación auditiva, en sujetos sanos.
y las líneas trazadas sobre el rostro del sujeto,
aseguraron la ausencia de movimientos du-
probar estas hipótesis. Frith et al [26] encontraron un incremento de rante la exploración. Además, un investigador vigilaba externamente
FSCr de la CPFDL en la realización de tareas que implicaban una los posibles movimientos que se podían llevar a cabo con los dedos
respuesta voluntaria por parte del sujeto, en contraposición con de las manos o cualquier otra región del cuerpo. Algunos autores han
otras tareas en las que la respuesta podría considerarse automática, explicado el aumento de actividad de la corteza precentral en estudios
al condicionarse por un estímulo externo. Para ello, utilizaron un de atención auditiva en términos de un reflejo cortical en áreas moto-
paradigma que incluía tanto una tarea de emisión de palabras por ras, premotoras y de campo visual de los movimientos, consistentes
parte del sujeto como una tarea de repetición de las palabras que un en sacadas oculares durante la estimulación auditiva [21,37]. Ade-
examinador pronunciaba en voz alta, y un segundo paradigma de más, otros autores como Mesulam, han considerado la circunvolu-
respuesta motora en el que se diferenciaba entre una elección volun- ción precentral derecha como parte de un circuito atencional anterior,
taria del movimiento por parte del sujeto y una elección predetermi- entre otras razones por la evidencia de que una lesión en la corteza
nada por el examinador. Este hallazgo condujo a Frith et al [26] a prefrontal, en el cíngulo o en la corteza precentral puede producir un
proponer una asociación entre la CPFDL y determinados aspectos síndrome de negligencia, en particular si las lesiones se localizan en
neuropsicológicos de la voluntariedad en la acción (willed action). el hemisferio derecho [38]. Esta idea es coherente con la propuesta de
Por otra parte, la relación entre la CPFDL y la memoria de Watson et al, quienes han definido una variante de la atención deno-
trabajo se ha descrito extensamente en estudios previos de PET minada atención motora, que consistiría en un estado mental con
[18,30,31]. El concepto de memoria de trabajo introducido por contenido proposicional que nos permite actuar sobre los estímulos
Baddeley [32] se entiende como parte de un sistema atencional atendidos [39], e implica la existencia de un componente mental de
que permite almacenar información para poder llevar a cabo una la atención, al elaborar un plan de acción en función de los estímulos
acción voluntaria. Este término tiene mucho en común con el recibidos. Esta atención motora o intencional requeriría de la partici-
sistema atencional supervisor propuesto posteriormente por Sha- pación de los sistemas premotor lateral (AB 6) y premotor medial
llice [33]. En este sentido, el esfuerzo de mantener mentalmente (área motora suplementaria, cíngulo) para organizar la conducta pro-
el recuento a un ritmo calculado –de uno por segundo–, puede positiva [40]. La activación precentral en todas las condiciones de
entenderse en términos de memoria de trabajo. El procesamiento nuestro estudio –salvo en las exclusivamente auditivas– añade evi-
temporal de los estímulos se ha relacionado en la bibliografía con dencia a la posible asociación entre la circunvolución precentral y el
diversas estructuras cerebrales, y en particular con la corteza pre- área motora suplementaria, y la atención asociada al hecho de contar
frontal. Un estudio reciente, llevado a cabo por Onoe et al [34] con mentalmente. Adicionalmente, la activación de regiones que clásica-
Macaca mulatta, enfatiza los hallazgos de cambios de FSCr en la mente se habían considerado como funcionalmente motoras en estu-
CPFDL, parietal inferior, ganglios basales y cíngulo, mientras dios de neuroimagen, al aplicar paradigmas de activación cognitiva,
realizaban tareas de percepción y procesamiento temporal. La nos conduce a plantear la posible diversidad funcional de dichas re-
importancia de la CPFDL también se ha puesto de manifiesto en giones. El área motora suplementaria se ha relacionado con la ejecu-
estudios de generación aleatoria de números, a la vez que se ción de tareas que requieren de la memoria de trabajo [41]. En un

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N. OJEDA, ET AL

estudio reciente se ha puesto de manifiesto la implicación del área co. En contraste, las lesiones parietales pueden provocar una
motora suplementaria en el proceso de atención a un estímulo senso- anulación del mundo exterior y quizás una refocalización de la
rial, con independencia de las características particulares del estímulo atención hacia aspectos intrapsíquicos, incluso cuando están en
[42]. Otras áreas corticales, como la corteza premotora lateral y el conflicto con la realidad exterior [38]. Los estudios de neuropsi-
surco intraparietal anterior izquierdo, participarían junto al área mo- cología y neuroimagen han enfatizado la relación entre la aten-
tora suplementaria en la atención a los estímulos sensoriales. ción, la memoria de trabajo y la corteza parietal. Se piensa que la
La participación del cíngulo, tanto en el proceso de contar corteza parietal actúa coordinadamente con la corteza prefrontal
oyendo como en el de contar sin oír, sugiere una estrecha relación y el cíngulo dentro de un circuito atencional, como se ha sugerido
entre el cíngulo y la atención sostenida, requerida en ambas tareas en un estudio con monos [40] y en un estudio de PET en humanos
[2]. Sin embargo, existe una mayor activación de la región cingu- [47]. Son múltiples los estudios que se refieren al cíngulo como
lar en aquellas tareas que implican procesamiento voluntario. En la principal eferencia de la circunvolución parietal inferior [48-
estudios que combinan neuropsicología y neuroimagen [11,43], 50]. En nuestro estudio encontramos la participación de la circun-
se ha encontrado una implicación del cíngulo en operaciones en volución parietal posterior bilateral en las tareas que implican un
las que interviene la atención sostenida y selectiva [44]. La acti- procesamiento voluntario.
vación cingular anterior durante tareas atencionales auditivas ha Por otra parte, se ha descrito en varios estudios de PET la parti-
sido documentada por Tzourio et al [21]. El estudio de Benedict cipación de la corteza parietal inferior durante tareas que requerían
et al [17] sobre atención auditiva en sujetos sanos mediante PET- una estimación temporal [51]. El estudio de Onoe et al [34] implica
H215O mostró igualmente un incremento de actividad en el cíngu- a la corteza parietal inferior, CPFDL, ganglios basales y cíngulo en
lo anterior. Además, se ha observado una asociación entre la tareas de estimación temporal, dato muy consecuente con nuestros
activación cingular anterior y el tiempo de reacción de los sujetos, hallazgos en la condición de procesamiento controlado.
relación que ha permitido sugerir un papel central del cíngulo Por lo tanto, las alteraciones en los lóbulos parietales originan
anterior en la velocidad de reacción en tareas sencillas que impli- una disrupción sustancial de los mecanismos atencionales, tanto
can un paradigma de tiempo de reacción [45]. en monos como en humanos [40,47,52,53]. Por otra parte, la
Otro hallazgo relevante en nuestro estudio es la activación de CPFDL y la corteza parietal posterior –que incluye tanto a la
la circunvolución parietal inferior exclusivamente en aquellos circunvolución parietal superior como a la inferior– se conectan
procesos que requerían de la atención voluntaria. En un estudio recíprocamente y ambas emiten conexiones a numerosas regio-
de atención auditiva mediante PET-H215O se encontró una activa- nes corticales y subcorticales similares [54].
ción de la circunvolución parietal inferior izquierda durante la Nuestros resultados sugieren la implicación diferencial de
condición de atención a los estímulos auditivos [17]. Se ha pro- regiones cerebrales en tareas atencionales, en función de su natu-
puesto que las áreas prefrontales estarían vinculadas a aspectos raleza automática o voluntaria en individuos sanos. En relación
internos del individuo, como la motivación, mientras que la re- con estos últimos, sugerimos la participación singular de regio-
gión parietal posterior guardaría relación con aspectos externos nes corticales como la CPFDL, cíngulo y parietal inferior. Estas
del individuo, como el ambiente [46]. Este enfoque de las relacio- regiones podrían relacionarse entre sí y constituir una red de co-
nes frontoparietales [38] puede explicar cómo las alteraciones nexiones nerviosas o network funcionalmente activa en tareas
prefrontales pueden provocar un exceso de atención al mundo que requieren la participación de los aspectos controlados o vo-
exterior y producirse un distanciamiento del mundo intrapsíqui- luntarios de la atención en la normalidad.
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BASES NEUROANATÓMICAS DE LA ATENCIÓN BASES NEUROANATÓMICAS DA ATENÇÃO


MEDIANTE PET-15O: EL PAPEL DE LA CORTEZA PREFRONTAL POR PET-15O: O PAPEL DO CÓRTEX PRÉ-FRONTAL
Y PARIETAL EN LOS PROCESOS VOLUNTARIOS E PARIETAL EM PROCESSOS VOLUNTÁRIOS
Resumen. Objetivo. Investigar los cambios en el flujo sanguíneo Resumo. Objectivo. O objectivo do estudo é investigar as alterações no
cerebral ocurridos en sujetos sanos mediante PET, durante un para- fluxo sanguíneo cerebral ocorridas em indivíduos normais, através de
digma de atención auditiva que incluye componentes automáticos y PET, durante um paradigma de atenção auditiva que inclui componen-
voluntarios de procesamiento. Sujetos y métodos. Participaron 10 tes automáticos e controlados de processamento. Sujeitos e métodos.
sujetos sanos, que se sometieron a una evaluación médica, neurop- Participaram 10 indivíduos normais, que se submeteram a uma avali-
sicológica y de neuroimagen. Para cada sujeto se realizó una explo- ação médica, neuropsicológica e de neuroimagem. Para cada indiví-
ración de PET en las cuatro condiciones experimentales: basal, oír duo realizou-se um exame de PET nas quatro condições experimentais:
clics (A), contar oyendo los clics (C+A) y contar sin oír clics (C). basal, ouvir cliques (A), contar ouvindo os cliques (C+A) e contar sem
Resultados. Durante la condición de contar oyendo los clics (proce- ouvir os cliques (C). Resultados. Durante a condição de contar ouvindo
samiento automático), los sujetos presentaron aumento significativo os cliques (processamento automático), os indivíduos apresentaram
de la activación de las circunvoluciones precentral bilateral, corteza aumento significativo da activação das circunvoluções pré-central
prefrontal dorsolateral (CPFDL) izquierda, circunvoluciones fron- bilateral, córtex pré-frontal dorsolateral (CPFDL) esquerdo, circun-
tal izquierda superior e inferior, área motora suplementaria izquier- voluções frontal esquerda superior e inferior, área motora suplemen-
da y circunvolución temporal izquierda superior e inferior. Durante tar esquerda e circunvolução temporal esquerda superior e inferior.
la condición de contar sin oír los clics (procesamiento voluntario), Durante a condição de contar sem ouvir os cliques (processamento
los sujetos activaron la circunvolución precentral derecha, la CPFDL controlado), os indivíduos activaram a circunvolução pré-central
bilateral, el área motora suplementaria derecha, el cíngulo anterior direita, CPFDL bilateral, área motora suplementar direita, cingular
y la circunvolución parietal inferior derecha. Conclusión. Los resul- anterior e a circunvolução parietal inferior direita. Discussão. Os
tados obtenidos apoyan la contribución de regiones como la CPFDL resultados obtidos apoiam o contributo de regiões como o CPFDL e
y la circunvolución parietal inferior en tareas atencionales que re- a circunvolução parietal inferior em tarefas atencionais nas quais se
quieren un esfuezo de procesamiento voluntario de la información requer do indivíduo um esforço de processamento controlado da infor-
por parte del sujeto. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7] mação. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7]
Palabras clave. Atención. Cíngulo. Corteza prefrontal. Lóbulo parie- Palavras chave. Atenção. Cingular. Córtex pré-frontal. Lobo parie-
tal. Neuropsicología. PET. Procesamiento voluntario y automático. tal. Neuropsicologia. PET. Processamento controlado e automático.

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