Ponto 10 – Uso da Anatomia Vegetal na Taxonomia e Filogenia das Plantas Vasculares.

Avanços atuais nos estudos em sistemática vegetal

Nas últimas décadas, as relações entre os diferentes grupos de plantas têm sido
redefinidas e refinadas através do acumulo de novas informações resultado de diferentes
abordagens. Nos últimos anos, os avanços nessas novas abordagens incluem: 1)
aumento na confiabilidade dos dados fitoquímicos; 2) avanço nas análises estatísticas e
inferências filogenéticas; e 3) avanço nas técnicas e aumento no número de estudos
ultraestruturais e microestruturais.
Dados anatômicos resgatando homologia e a polaridade evolutiva e comparação
com dados macro morfológicos
Dados microestruturais e da forma e estrutura interna das plantas são fontes
clássicas de informação na taxonomia vegetal, sendo útil na resolução de problemas
sobre as relações entre grupos, uma vez que eles podem frequentemente resgatar
homologias e podem ainda ajudar na interpretação da direção ou polaridade evolutiva.
Eles representam um importante e crescente papel no esclarecimento das relações
filogenéticas das plantas e que, muitas vezes, se apresentam mais informativos que
caracteres macro morfológicos. As folhas de Acer e Platanus são bastante similares,
mas apresentam estruturas anatômicas bem distintas entre si. Por outro lado, grupos com
grande variação na morfologia externa podem ser agrupados por características
anatômicas como, por exemplo, as espécies de Euphorbia que podem ser suculentas,
arbóreas ou arborescente, com ou sem folhas desenvolvidas, mas que são caracterizadas
pela presença de vasos laticíferos.
Caracteres histológicos, anatômicos e ultraestruturais e os desafios
Tanto caracteres histológicos e anatômicos, estruturais ou do desenvolvimento,
obtidos a partir do uso da microscopia de luz, quanto dados ultraestruturais,
evidenciados com o uso de microscopia eletrônica de varredura ou transmissão, são
frequentemente inseridos nos estudos taxonômicos, filogenéticos e evolutivos. Os
diversos estudos anatômicos desenvolvidos, desde os mais antigos até os mais recentes,
têm revelado vários outros desafios a serem vencidos, sendo foco nos últimos tempos o
entendimento do valor adaptativo e funcional dos caracteres anatômicos, mesmo de
plantas fósseis, o que ajuda a revelar e/ou clarificar homologias importantes na
classificação e reconstrução das relações filogenéticas entre os diferentes grupos.
O início da história do uso da anatomia na taxonomia
A história do uso da anatomia na sistemática é longa e segue em paralelo com o
uso de dados macro morfológicos. Como início, podemos retornar aos trabalhos do
inglês Nehemiah Grew, principalmente no seu livro The anatomy of plants (1682) e o
italiano Marcello Malpighi (Anatome Plantarum, 1675-1679). Entretanto, o real
desenvolvimento da anatomia vegetal veio no meio do século 19, começando com Hugo
von Mohl, além de Radlkofer que realizou o tratamento anatômico para as Sapindaceae
no trabalho de Engler e Prantl. Um dos alunos de Radlkofer, Solereder, escreveu o
importante trabalho, Sistemática anatômica das dicotiledôneas (1908), que serviu como
base para diversos outros estudos, findado com os importantes trabalhos de Metcalfe
(1960, 1971) e Chalk (1950, 1979 e 1983). Já nos Estados Unidos, estudos de anatomia
comparada iniciaram principalmente com E.C. Jeffrey, além de vários dos seus
estudantes, e seu livro sobre a anatomia das plantas lenhosas (1917). Além dele, outros
nomes importantes incluem Foster, Esau e Carlquist, este último é responsável pelo
avanço no entendimento da evolução dos elementos do xilema, iniciado por Bailey no
início do século XX e que serve como modelo até hoje. Podem ainda ser citadas
monografias em anatomia que trazem dados anatômicos importantes para taxonomia,
principalmente de monocotiledôneas, como de Acoraceae e Araceae (Keating);
Commelinídeas (Tomlinson); Dioscoreales (Ayensu); gramíneas (Metcalfe); Iridaceae
(Rudall); Juncales (Cutler) e Orchidaceae (Stern).
Anatomia nas classificações clássicas das Angiospermas
Na história da classificação das Angiospermas, a anatomia foi sempre um grande
aliado. Classificação tradicionais propostas por importantes autores como, por exemplo,
Lindley, Engler, Bessey, Dahlgren, Cronquist, Thorne e Takhtajan, reconheceram
diversos grupos baseados principalmente em informações sobre o desenvolvimento e
tipo do saco embrionário e grão de pólen, tipo de tecido de reversa nas sementes, além
dos elementos presentes no xilema e floema. Muitos desses grupos foram adiante
resgatados e reforçados nos estudos filogenéticos usando dados moleculares,
demonstrando a poderosa ferramenta que os dados anatômicos podem ser para a
sistemática vegetal.
Caracteres anatômicos e a classificação das traqueófitas
Em uma escala ainda mais ampla, dados anatômicos ajudam a reconhecer grupos
como as traqueófitas, caracterizadas pela: a) a presença de estômatos, b) células com
parede celular secundária, lignificada, c) a presença de uma endoderme no córtex e d) a
presença de tecidos de condução especializados (xilema e floema). Já entre as
traqueófitas, as licofitas podem ser reconhecidas pela presença de caule com
protoxilema exarco e raízes com protoxilema endarco. Enquanto que as eufilófitas
(incluindo as monilofitas e as espermatofitas) as raízes é que apresentam o protoxilema
exarco, evidenciando uma provável origem independente das raízes nesses grupos.
Entre as eufilófitas, a anatomia do caule ajuda a separar as monilófitas, com o caule
apresentando protoxilema mesarco e um estelo geralmente do tipo sifonostelo, enquanto
que nas espermatófitas o caule apresenta protoxilema endarco e o estelo é na grade
maioria um eustelo, mas podem apresentar também um atactostelo, além disso, o
crescimento secundário, a partir de meristemas laterais, que é uma característica
presente apenas nas espermatófitas (mesmo com a perca da atividade desses meristemas
laterais em alguns grupos). Como já comentado, a presença de elementos de vaso não é
restrita às angiospermas, porém, em relação ao floema, os elementos do tubo crivado
com células companheiras (originadas da mesma célula-mãe) é uma sinapomorfia das
angiospermas.
As relações entre Angiospermas e Gnetales esclarecida pela anatomia da madeira
O uso do lenho e das características dos diferentes tipos celulares que o compõe é
de grande ajuda na busca pelo entendimento da origem das angiospermas e das relações
entre elas e as gimnospermas. Seguindo Calrquist (1961), é amplamente aceito que
ocorreu uma evolução unidirecional e progressiva entre traqueídes e os elementos de
vasos nas angiospermas. Estudos com a anatomia da madeira contribuíram amplamente
para a conclusão de que Gnetales não é o grupo irmão das angiospermas, diferente do
que era defendido por vários autores como, por exemplo, Crane (1985), Doyle &
Donoghue (1986) e Loconte & Stevenson (1990). Muito antes desses autores, Bailey
(1944) concluiu que os elementos de vasos, comum nos dois grupos, em angiospermas
teriam surgido de traqueídes com pontuações escalariformes, enquanto que em
Gnetales, os elementos de vasos teriam surgido de traqueídes com pontuações
circulares, sugerindo uma origem independente nesses dois grupos. Estudos
filogenéticos mais recentes vão de acordo com os dados anatômicos, resgatando as
Gnetales não como grupo irmão de angiosperma, mas como um grupo derivado entre as
Gimnospermas. Isso é ainda reforçado pela ausência de elementos de vaso em algumas
angiospermas como Winteraceae, que também apresentam outras características
primitivas, levando à conclusão de que o ancestral das angiospermas não apresentaria
elementos de vasos, tendo os mesmos surgidos após o surgimento das angiospermas.
Em escala menor: caracteres vegetativos X reprodutivos
Em uma escala menor, dentro das Angiospermas, ao contrário dos caracteres
macromorfológicos, os caracteres micromorfológicos de órgãos vegetativos tem sido
utilizado com mais frequência que os caracteres de órgãos reprodutivos. Em relação as
folhas, dados podem ser obtidos da análise dos cotilédones, pecíolo e limbo foliar,
sendo este último o mais utilizado nos estudos taxonômicos
Caracteres da anatomia do limbo: tricomas
Características da epiderme são também úteis na delimitação de táxons em
diferentes níveis. A presença e características estruturais de tricomas vem se
demonstrando informativos na compreensão de diversos grupos. Por muito tempo,
diversos autores trataram os tricomas como pouco informativos, principalmente pelo
caráter plástico e ambiental que é frequentemente atribuído a eles. Entretanto, mais
recentemente, estudos com grupos que apresentam sua história filogenética bem
delimitada têm incorporado dados do indumento e tipos de tricomas, demonstrando que
eles reforçam grupos monofiléticos, pouco compreendidos macro morfologicamente em
famílias como, por exemplo, Bignoniaceae (Nogueira et al. 2013) e Pontederiaceae
(Sousa 2018). Os tricomas são ainda importantes na separação de espécies como as
Hedera nepalensis que pode ser distinguida de sua próxima relacionada H. helix, ou
ainda Eichhornia azurea, muitas vezes confundida com E. heterosperma, mas que
podem ser separadas pela presença de tricomas nos filetes na primeira espécie, enquanto
que na segunda os filetes são glabros.
Caracteres da anatomia do limbo: estômatos
Ainda em relação à epiderme, os diferentes tipos de estômatos também
apresentam importante papel como caracteres taxonômicos e algumas famílias como,
por exemplo, Ranuculaceae (anomocítico), Brassicaceae (anisocítico), Caryophyllaceae
(diacítico), Rubiaceae (paracítico) e Poaceae (gramináceo). Famílias proximamente
relacionadas como Acanthaceae e Scrophulariaceae podem ser distinguidas pelos tipos
de estômatos que elas apresentam.
Caracteres da anatomia do limbo: mesofilo e o caso de Poaceae
O mesofilo foliar também apresenta caracteres úteis como a presença e tipos de
cristais e esclereídes, variações dos feixes vasculares e padrão de venação como pode
ser evidenciado em trabalhos de Dickinson, Rao, Bhattacharya e Das. Em grupos como
Poaceae, em que as estruturas reprodutivas se apresentam extremamente reduzidas e, de
certa forma, não oferecem muita variabilidade estrutural, a anatomia foliar tem sido
especialmente útil na taxonomia dos grupos infrafamiliares, possibilitando a revisão da
classificação de diversos dos seus gêneros.
A anatomia do caule: lacunas/traços foliares e as proteínas nos plastídios no floema
Tecidos e células do caule também podem apresentar evidencias taxonômicas
importantes na distinção de grupo interno às Angiospermas. O número de traços foliares
e lacunas deixadas no estelo é distintivo em diversos grupos. O gênero Illicium tem sido
separado de Winteraceae devido aos nós unilacunares e do estelo caracterizado como
um pseudosifonostelo. Tipos de grãos de amido presente nas células do caule podem ser
úteis na taxonomia de algumas famílias e, em grupos que apresentam canais laticíferos,
a anatomia desses canais e os grãos de amido presentes no látex é também importante
como demonstrado por Mahlberg em diversos trabalhos. Um dos casos mais
interessantes em relação a caracteres do caule, é a variação das proteínas P nos
plastídios nos elementos do tubo crivado que foi vastamente demonstrado nos inúmeros
trabalhos de Behnke e colaboradores. Nos diferentes grupos das Angiospermas, esses
plastídios apresentam forma, tamanho e tipo de amido ou proteína diferentes como, por
exemplo, as Caryophyllales que apresentam a proteína P cristalizada, envolvida por
lamelas proteinaceas, conferindo uma sinapomorfia do grupo; ou ainda as
monocotiledôneas com os plastídeos com proteínas cuneiformes.
Anatomia do lenho e a taxonomia
Em grupos lenhosos, estudos do lenho também contribuem para a taxonomia e
filogenia de diversos grupos como o caso da separação dos gêneros Paeonia e
Austrobaileya em diferentes famílias (Paeoniaceae e Austrobaileyaceae). Carlquist
demonstrou a importância da anatomia da madeira para a sistemática de diversos grupos
como, por exemplo, em seu trabalho com espécies de Misodendron, onde foi possível
desenvolver uma chave de identificação para as diferentes espécies, baseada apenas em
caracteres da anatomia do lenho. Os estudos da anatomia do lenho incluem também
grupos fosseis auxiliando na compreensão das suas relações com grupos atuais,
ajudando ainda a entender características paleoambientais.
Anatomia floral: vascularização e formação do ovário e septos
Em relação a anatomia floral, as flores contêm vários padrões de vascularização
que são úteis em demonstrar as relações entre grupos (como em Hamamelidaceae e
Saururaceae). Caracteres do gineceu e dos carpelos como placentação e nectários septais
são também importantes. Exemplos práticos são o caso de Ranunculaceae e
Helleboraceae, propostos como famílias distintas apresentando aquênios e folículos
respectivamente. Estudos mais recentes com os traços vasculares dos carpelos
demonstraram que na verdade os aquênios em Ranuculaceae são originados a partir de
folículos, através da redução sucessiva do número de óvulos, não justificando a
separação em duas famílias. Um outro caso é o gênero Melandrium que foi segregado
de Silene baseado na presença de ovários uniloculares em contraste com o ovário
parcialmente septado em Silene. Estudos mais detalhados demonstraram que ambos os
gêneros possuem ovário trilocular nos estágios iniciais do desenvolvimento. Outro caso
interessante ocorre com o grupo de plantas aquáticas Pontederiaceae. Estudos mais
recentes realizados por Sousa (2018), resgatam a família dividida em dois grandes
grupos, um formado pelos gêneros Heteranthera e espécies do gênero Eichhornia, e um
segundo grupo formado pelos gêneros Pontederia, Monochoria e as demais espécies de
Eichhornia. Intrigantemente, os grupos resgatados são caracterizados pela presença de
ovário com septos parcialmente formados ou não formados no primeiro grupo e ovário
com três lóculos bem delimitados no segundo, servindo de base para uma nova
classificação infrafamiliar.
Anatomia do desenvolvimento e a taxomia
Em relação a anatomia do desenvolvimento, caracteres bastante significativos em
resgatar relações entre grupos estão relacionados à microesporogênese, ao
desenvolvimento e estrutura do rudimento seminal, ao saco embrionário, ao endosperma
e ao embrião. Um grande número de famílias das angiospermas apresenta caracteres
únicos compartilhados por todos os membros da família como a formação de um saco
pseudoembrionário nas Podostemaceae; ou o saco embrionário 4-nucleado das
Onagraceae, derivado do megásporo micropilar.
Palinologia e a taxonomia
Já em relação aos grãos de pólen, o caso mais conhecido a ser citado é
provavelmente o reconhecimento das eudicotiledôneas com os grãos de pólen
tricolpados. Enquanto que os grãos de pólen monocolpados podem ser encontrados na
maioria das monocotiledôneas e em algumas angiospermas basais. Devido à resistência
dos grãos de pólen e a sua facilidade em ser preservado, os dados de grãos de pólen são
amplamente utilizados no reconhecimento de grupos atuais como, por exemplo, a maior
proximidade filogenética de Pontederiaceae com Haemodoraceae proposto por Simpson
(1987) baseado em caracteres da estrutura dos grãos de pólen.
Uso prático da palinologia na identificação botânica
A palinologia faz ainda uso do papel taxonômico dos grãos de pólen no
reconhecimento da relação da flora e dos polinizadores como o reconhecimento de
famílias ou grupos específicos encontrados no mel ou outros produtos de abelhas. As
características do pólen são ainda útéis quando se analisa o registro fóssil, sendo
importante para resgatar as relações entre grupos e a sua evolução, tendo sido
amplamente usado para se entender e delimitar os primeiros grupos a diversificarem
dentre as angiospermas e a sua idade.
Fechamento da importância da anatomia pata a sistemática
Desta forma, fica então claro a importância que informações anatômicas,
estruturais, celulares, teciduais e embriológicas possuem nas áreas da taxonomia,
sistemática, filogenia e evolução das plantas. Tais ferramentas em conjunto com
metodologias e análises adequadas podem clarificar relações e auxiliar no resgate da
história evolutiva dos grupos de plantas atuais e grupos extintos.

Livros que basearam o texto

Dickison, W.C. 2000. Integrative plant anatomy. San Diego: Academic Press.
Stace, C.A. 1989. Plant Taxonomy and Biosystematics. Routledge, Chapman and Hall Inc.
Stuessy, T.F. 2009. Plant Taxonomy. Columbia University Press.