RAMÍREZ &GONZALEZ BIOTA No. 100. AÑO 2001. pp. 114-123.

ANALISIS DE DOS METODOS DE MUESTREO PARA EL CALCULO DE LA

DIVERSIDAD DE ESPECIES DE AVES TERRESTRES EN LA CIUDAD DE
LIMA, PERÚ

David Ramírez C. * Oscar González M. **

RESUMEN

Se compararon dos metodologías de evaluación de diversidad de especies de aves

terrestres, utilizando el índice de abundancia relativa al tiempo (IART) y al espacio
(IARE). El presente trabajo se llevo a cabo en un club de golf dentro de la ciudad de
Lima, Perú (Lima Golf Club). En la primera metodología (IART) se eligieron al azar 28
puntos de observación por 10 minutos y en la segunda (IARE) se emplearon rutas de
recorrido por todo el campo de golf contabilizando un total de 37 unidades de 100 m.
La diversidad especies total fue calculada por medio de la técnica de "Jacknife"
utilizando el índice de Shannon-Weaver. Se comparan ambas metodologías teniendo
como criterios: la precisión obtenida en la estimación de la diversidad de especies de
aves terrestres, número de individuos registrados y análisis espacial obtenido a partir
de la diversidad α (en cada unidad de muestreo).

Palabras Clave : Diversidad de especies, Aves terrestres, Jacknife, índices de

abundancia, Lima.

SUMMARY

Two methodologies of species diversity evaluation of terrestrial birds were compared,

using the index of relative abundance at the time (IART) and the index of relative
abundance to the space (IARE). The present work was carried out in a golf club inside
the city of Lima, Peru (Lima Golf Club). In the first methodology (IART) there were
chosen 28 observation points at random by 10 minutes and in the second (IARE)
routes for walking were used by the whole golf field counting a total of 37 units of 100
m. The total species diversity was calculated by the Jacknife technique using the
Shannon-Weaver index. Both methodologies are compared having as approaches: the
precision obtained in the estimation of the species diversity of terrestrial birds, number
of recorded individuals and space analysis obtained from the α diversity (in each
sampling unit).

Key Words: Species diversity of, terrestrial birds, Jacknife, indexes of abundance,
Lima.

INTRODUCCIÓN

Si bien la diversidad ecológica es un parámetro ampliamente utilizado en el

estudio de comunidades, constituye un principal problema la toma de datos para su
cálculo (Margalef 1982). En comunidades muy grandes en donde no todos los
individuos pueden ser censados, el cálculo de la diversidad debe efectuarse a partir
de un número de muestras, en donde el valor de diversidad obtenido está sujeto a un
determinado error muestral. Sin embargo, es muy difícil garantizar que los individuos
en las unidades de muestreo estén distribuidos aleatoriamente e independientemente,
teniendo en cuenta que la mayoría de los organismos bióticos se encuentran
segregados espacialmente, por lo que la elección aleatoria de las muestras no implica
que los individuos sean muestreados aleatoriamente (Magurran 1988). Para el cálculo

*
Laboratorio de Ecología de Procesos, Departamento de Biología, Universidad Nacional Agraria La
Molina . Apartado 456 Lima -12 .e-mail : darc@lamolina.edu.pe
**
Departamento de Ornitología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.
Apartado 140434 - Lima 14. e-mail: pajarologo@hotmail.com
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de la diversidad y su respectivo intervalo de confianza tomando como referencia la
dificultad señalada anteriormente, Pielou (1977) propuso la utilización del método de
“Pooled Quadrant”, el mismo que ha venido siendo contrastado y comparado con otras
metodologías como la técnica de “Jacknife”, la cual fue propuesta para uso estadístico
en el cálculo de intervalos de confianza en situaciones donde no hay un método
adecuado (Manly 1997) y ha tenido resultado alentadores en la estimación de índice
de diversidad de Simpson y Shannon-Weaver, pues entre otras ventajas no se
requiere el muestreo aleatorizado de los individuos y produce resultados menos
sesgado que el “Pooled Quadrant” de Pielou (Magurran 1988).
En particular para el monitoreo de patrones de abundancia de especies de
aves terrestres y su diferencia en la composición entre hábitats, los principales
métodos de censo empleados son: el Conteo por Puntos y las Líneas Transectas
(Ralph et al. 1993), dichas técnicas permiten la estimación de la densidad absoluta de
las especies. Sin embargo, dichos procedimientos requieren un esfuerzo grande y son
reemplazados generalmente por la obtención de Indices de Abundancia. Así, el
número de animales vistos durante cierto período de tiempo mientras uno esta de píe
en un determinado punto o el registrado a lo largo de cierto recorrido, son
considerados como índices que a pesar de ser afectados por el sesgo de cada
observador, comportamiento de los animales y factores ambientales (Greenwood
1996), han sido utilizados en el registro de la diversidad de avifauna en aves presentes
en campos cultivados en el Perú (Quinteros 1992, González 2000). Por otro lado,
Tellería (1986) sugiere la valoración de los resultados obtenidos por dichos índices con
diferentes grados de esfuerzo, con la finalidad de analizar su uso en futuras
investigaciones.
El presente trabajo tiene como objetivo el comparar dos metodologías de
evaluación de avifauna terrestre, optimizándolos según la precisión en lo valores de
diversidad obtenidos.

MATERIALES Y METODOS

El campus del Lima Golf Club está ubicado en el distrito de San Isidro en la
ciudad de Lima, capital del Perú (12º 4’ Lat. Sur, 77º 2’ Long. O.). Este club de golf es
el área verde más grande que se ubica en el ámbito urbano de la ciudad de Lima (48
Hectáreas, con aproximadamente 2000 árboles y 3000 arbustos). El distrito en que se
encuentra es residencial y comercial, rodeado de una cantidad considerable de
parques y jardines.
La evaluación de la diversidad de la avifauna fue iniciado en agosto de 1998 y
finalizado en agosto de 1999. El análisis de los métodos de muestreo se efectuó en los
primeros meses de la evaluación. Para cada caso, los censos se iniciaron a las 6:00
am. en el que tomaron parte dos observadores (los autores con ayuda de binoculares
8 x 40 y 7 x 35 mm.).
Las dos metodologías utilizadas para el registro de avifauna terrestre se
detallan a continuación:

1.-Indice de Abundacia Relativa al Tiempo (IART):

Se evaluaron un total de 28 puntos por un lapso de 10 minutos cada uno, en

donde se registraban las aves que se encontraban hasta 30 metros desde el
observador ubicado en cada punto. La elección de los puntos de evaluación fue al
azar, dividiéndose el campus en parcelas de 50 x 50 m 2 eligiéndose 28 de 30 parcelas
con ayuda de números aleatorios, los mismos que se muestran en la Figura 1. El
índice toma la unidades de individuos/10 minutos para cada especie registrada.

2.- Indice de Abundancia Relativa al Espacio (IARE) :

Se ubicaron cinco transectos o rutas de recorrido que cubren todo el campus

de golf y se monitorearon las aves observadas en cada 100 metros (unidades de cada
transecto ) de recorrido en una franja de 30 m de ancho (ver Figura 2). El esfuerzo de
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evaluación por cada 100 m de recorrido fue de cuatro minutos. El IARE toma unidades
de individuos/100 m recorrido por cada especie.

3.- Cálculo de la Diversidad.-

Con los valores de número de individuos para cada especie de aves

registrados en cada unidad (puntos para el caso de IART y unidades de cada
transecto para el IARE), se calculó el índice de diversidad de Shannon-Weaver (H’),
índice de equidad de Pielou (e) e índice de Riqueza de Menhinick (d), los cuales tienen
las siguientes expresiones (Krebs 1989):

H' S
H' = - ∑ pi log 2 pi e= d=
H max. N

Donde : pi = proporción de individuos de la especie i

S = número total de especies registradas
H max.= diversidad máxima = Log2 H’
N = número total de individuos

La diversidad global de la comunidad de aves, fue calculada para cada caso a

partir de las muestras (unidades), por medio del método “Jacknife” el cual permite
obtener una serie de estimadores (pseudovalores) omitiéndose el valor de cada
muestra por turnos. Cada pseudovalor (Ê j) para la muestra j = 1,2,3,....,n, toma la
siguiente expresión (Manly 1997):

Ê j = nÊ - (n-1)Ê -j

Donde : Ê = Estimador del parámetro, para nuestro caso la diversidad conjunta

Ê -j = Estimador parcial con la muestra j removida
n = número total de muestras

El estimador en este caso la diversidad medida por el índice de Shannon-

Weaver, es el promedio de los pseudovalores y el cálculo de Variancia por medio de
dichos estimadores parciales nos permiten hallar el error estandar de dicha
estimación (Magurran 1988). Para la utilización de dicha metodología se empleó el
programa Microsoft Access 97.

Finalmente se extrapolaron los valores de diversidad ? (diversidad de cada

muestra ) para cada metodología, generando isolíneas de diversidad en todo el
campus con los valores del índice de Shannon - Weaver, para lo cual se utilizó el
programa Surfer versión 6.04.

Figura 1.- Ubicación de las parcelas elegidas al azar en el campus del Lima Golf Club, para la
evaluación del IART
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Figura 2.- Ubicación de los transectos y unidades de 100 m. de recorrido en el Lima Golf Club, para
la evaluación del IARE

RESULTADOS Y DISCUSIONES

1.- Diversidad de especies total y en cada unidad.

En las Tablas 1 y 2 se muestran los valores del índice de diversidad de

Shannon-Weaver (bit/individuo), índice de equidad de Pielou (e), índice de riqueza de
Menhinick (d), número total de individuos (N) y número total de especies (S), en todas
las unidades muestreadas con la método del IARE (100 m. de recorrido) e IART (10
minutos de observación) respectivamente. En la Tabla 3 se muestra la abundancia
total para las especies de aves registradas tomando en cuenta la información de todas
las unidades muestreadas con ambas metodologías, analizándose al final de la misma
los valores de los índices totales de diversidad (Shannon-Weaver), equidad (Pielou) y
riqueza (Menhinick), así como el número total de individuos y especies. Estas 15
especies son comunes para Lima (González et al 1998), siendo el total de las especies
de aves que se registraron en el club el Golf durante un año 34 (González & Ramírez,
no publicado).
La diversidad de especies alcanzó un mayor valor empleando el IARE (1.66 y
1.04 bits/ind. con IARE y IART, respectivamente), esto debido a la alta equidad
alcanzada, pues el índice de Pielou para el IARE se mostró 64.28% mayor que el
alcanzado con IART; mientras que si bien la riqueza fue mayor con el IART, la
diferencia entre ambos métodos de censo es de solo 0.07 (15.6 % mayor que el valor
del IARE). Esta leve diferencia entre ambas metodologías con respecto a la riqueza se
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debió al número de especies totales registradas, donde las diferencias entre ambas
metodologías es de solo una especie.
Por otro lado es importante recalcar que con los transectos recorridos se
observan 88 individuos más que evaluando puntos de observación, esto es reflejo del
mayor esfuerzo en espacio recorrido en el campus, pues hay que tener presente que
se evaluaron 37 unidades de 100 m. versus solo 28 puntos de 10 minutos de
observación.

Tabla 1.- Resultados para cada unidad Tabla 2.- Resultados para cada unidad
empleando el IARE (individuos/ 100 m. empleando el IART (individuos /minutos
recorrido) de observación)

Transecto / H e d N S Punto H e d N S
Unidad
T1 U1 0.49 0.49 0.38 28 2 2 0.18 0.18 0.32 38 2
U2 0.57 0.29 0.69 34 4 3 1.33 0.84 0.73 15 2
U3 0.42 0.27 0.45 44 3 4 0.69 0.34 0.62 42 4
U4 1.21 0.52 1.07 22 5 5 0.00 N.A. 0.38 7 1
U5 0.82 0.41 0.87 21 4 6 0.47 0.47 0.63 10 2
U6 0.44 0.28 0.57 28 3 7 0.87 0.55 0.90 11 3
U7 1.82 0.91 1.21 11 4 8 0.00 N.A. 0.17 33 1
U8 0.54 0.54 0.50 16 2 9 1.39 0.88 1.00 9 3
U9 1.05 0.66 0.77 15 3 10 0.00 N.A. 0.20 26 1
U10 0.81 0.81 0.58 12 2 11 0.92 0.92 0.67 9 2
U11 0.54 0.54 0.71 8 2 12 0.25 0.25 0.29 49 2
U12 1.27 0.49 0.74 66 6 13 1.09 0.47 0.79 40 5
U13 1.00 0.50 0.80 25 4 14 0.71 0.36 0.70 33 4
T2 U1 1.50 0.95 1.50 4 3 15 0.93 0.47 0.68 35 4
U2 0.81 0.81 1.00 4 2 16 1.93 0.75 1.31 21 6
U3 0.00 N.A. 0.25 16 1 17 1.00 1.00 0.71 8 2
U4 0.23 0.23 0.38 27 2 18 0.39 0.39 0.55 13 2
T3 U1 0.64 0.40 0.73 17 3 19 1.97 0.76 1.50 16 6
U2 0.00 N.A. 0.32 10 1 21 0.00 N.A. 0.23 19 1
U3 0.31 0.31 0.47 18 2 22 1.55 0.77 1.00 16 4
U4 0 0 23 0.00 N.A. 0.21 22 1
T4 U1 2.07 0.89 1.29 15 5 24 1.43 0.90 0.80 14 3
U2 0.53 0.34 0.46 42 3 25 0.00 N.A. 0.41 6 1
U3 1.46 0.92 1.22 6 3 26 0.21 0.14 0.37 67 3
U4 1.30 0.65 0.87 21 4 27 0.37 0.37 0.53 14 2
U5 0.00 N.A. 0.30 11 1 28 0.00 N.A. 0.25 16 1
U6 0.86 0.54 0.51 34 3 29 0.73 0.46 0.80 14 3
U7 0.72 0.72 0.89 5 2 30 0.00 N.A. 0.20 25 1
U8 1.31 0.66 0.70 33 4
U9 0 0
T5 U1 2.16 0.84 1.18 26 6
U2 1.79 0.90 1.63 6 4
U3 0.75 0.48 0.58 27 3
U4 1.14 0.72 0.67 20 3
U5 0.68 0.68 0.60 11 2
U6 1.53 0.76 0.92 19 4
U7 1.99 0.85 1.34 14 5

Donde :

H = índice de diversidad de Shannon-Weaver (bits/individuo)

d = índice de Riqueza de Menhinick
e = índice de Equidad de Pielou
N= número total de individuos
S= número total de especies
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Tabla 3.- Valores totales de individuos para cada especie con la
información de todas las unidades muestreadas ,
empleando las dos metodologías.

IARE IART
Especie # Individuos # Individuos
Amazilia amazilia 2 4
Camptostoma obsoletum 16 9
Coereba flaveola 15 10
Conirostrum cinereum 0 1
Dives Warszewiczi 4 0
Falco sparverius 0 3
Hirundo rustica 121 31
Molotrus bonaeriensis 2 1
Pyrocephalus rubinus 2 0
Taumastura cora 0 1
Thraupis episcopus 0 2
Troglodytes aedon 25 10
Zenaida asiatica 477 534
Zenaida auriculata 46 18
Zonotricha capensis 5 4
n.i. 1 0
# Total de Individuos 716 628
# Total de Especies 12 13
Indice de Shannon-Weaver 1,66 1,04
Indice de Equidad 0,46 0,28
Indice de Riqueza 0,45 0,52

* En bits / individuo
n.i. = especies no indentificada

2.- Precisión obtenida por cada método.

La precisión obtenida por cada método en el cálculo de la diversidad total se

observa en la Tabla 4, donde se muestra los resultados de análisis de "Jacknife" para
el índice de diversidad de Shannon-Weaver, dicho análisis confirma lo evaluado con la
diversidad total pues el valor medio de los pseudovalores obtenido con IARE (1.71
bits/ind.) es mayor que con IART (1.06 bits/ind.). A su vez se puede observar también
que la precisión obtenida con ambas metodologías es casi la misma, pues el valor del
intervalo de confianza difiere solo en 0.04, siendo ligeramente mayor con IARE. En la
Figura 3 se grafican el valor medio de diversidad, así como los valores críticos de este
estimado para ambas metodologías, como puede observarse no hay traslape en
dichos intervalos para cada medida por lo que se puede decir que el valor del índice
de diversidad de Shannon-Weaver obtenido con el IARE es significativamente mayor
al registrado con IART.

3.- Análisis espacial.

Con la información obtenida de las Tablas 1 y 2, se graficaron las isolíneas con

los valores de diversidad α (en cada muestra) para ambas metodologías, los
resultados se observan la Figura 4. Dichos gráficos nos sirven para distinguir dentro
del campus cuales son los lugares más y menos diversos, sin embargo los resultados
con ambas metodologías para algunos sectores nos dan resultados diferentes con
respecto a los núcleos de alta y baja diversidad. Como se mencionó anteriormente el
IARE nos permite evaluar un mayor espacio dentro del área de estudio en menor
tiempo teniendo 37 muestras en todo el campus distribuidos uniformemente (ver
Figura 2), mientras que si bien con IART obtenemos un mayor esfuerzo en el tiempo
de evaluación de cada unidad, tenemos menos muestras en el campus (28 puntos)
que a la vez se encuentran distribuidas al azar (ver Figura 1), por lo que la
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interpolación en los valores de diversidad será mayor con este último método. Se debe
tomar en cuenta que se muestreó menos (espacialmente hablando) con el IART pues
solo se contaban con dos censadores y se requería evaluar durante el período de 6:00
- 8:30 a.m. que es donde se da la máxima actividad durante el día, por lo que
descontándose los tiempos de traslado de una unidad a la otra se cumplía ajustado
con este objetivo, sin embargo con IARE sí se podía abarcar toda el área en dicho
período pues el tiempo en cada unidad de recorrido era de máximo 4 minutos por 100
m. Lo mencionado anteriormente nos sugiere como más fiable la información que nos
proporciona la metodología del IARE, debido a que se abarca un mayor espacio, las
unidades se encuentran más uniformes distribuidas y por ende se disminuye la
interpolación de los valores de diversidad. Cabe recalcar por otro lado que si hubiese
la opción de incrementar el número de puntos evaluados con IART, aumentando el
número de censadores, es muy probable por la información de la Tabla 3 (una mayor
riqueza y número total de especies) que detectemos un mayor número de especies, en
donde la utilización de dicha metodología cobraría una mayor importancia.

Tabla 4.- Resultado del análisis del índice de diversidad de Shannon-Weaver

(bits/individuos) con el método de Jacknife

Método de Diversidad Media de Desviación Intervalo

Censo Total Pseudovalores Estandar Confianza
IARE 1,66 1,71 1,21 0,34
IART 1,04 1,06 0,93 0,30

Figura 3.- Valores medios de diversidad e

intervalos de confianza obtenidos por Jacknife,
para las dos metodologías .
Indice de Shannon-Weaver

2,5

2
(bits/ind.)

1,5

0,5

0
IART IARE
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Figura 4.- Isolíneas de valores de diversidad alfa extrapolado para todo el campus empleando al
información de las dos metodologías utilizadas .

CONCLUSIONES

1.-La utilización del Indice de Abundancia Relativo al Espacio (IARE) nos permitió
registrar un mayor número de individuos, los mismos que estuvieron distribuidos
más equitativamente en cada especie que a comparación con lo obtenido por el
Indice de Abundacia Relativo al Tiempo (IART).

2.- La precisión alcanzada por ambas metodologías es similar, pues los intervalos de
confianza en el índice de diversidad de Shannon-Weaver entre ambas
metodologías difiere en solo 0.04 bits/individuo.

3.- El valor de diversidad alcanzado con IARE es significativamente mayor al IART,

debido principalmente a la mayor equidad registrada con la primera metodología.

4.- Hay una mayor fiabilidad en el resultado de isolíneas de diversidad alfa (en cada
unidad) obtenido a partir del IARE, pues hay un mayor número de unidades
distribuidas uniformente en el campus, con lo cual se disminuye la interpolación de
dichos valores.

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