DISTRIBUCIÓN, ABUNDANCIA RELATIVA Y RIQUEZA DE LOS

MAMÍFEROS MEDIANOS Y GRANDES EN UN MOSAICO DE

BOSQUE Y SABANA EN LA GRAN SABANA, VENEZUELA: EFECTOS
DE FRAGMENTACIÓN DEL HÁBITAT, FUEGO Y CACERÍA.

por

IZABELA STACHOWICZ

Tesis de grado presentada como requisito parcial para optar por el Título de
Doctor en Ciencias mención Ecología.

INSTITUTO VENEZOLANO DE INVESTIGACIONES CIENTÍFICAS

IVIC

CENTRO DE ESTUDIOS AVANZADOS

ALTOS DE PIPE

ENERO, 2018
 ii

RESUMEN DE LA TESIS DE GRADO PRESENTADA PARA OPTAR POR

EL TÍTULO DE DOCTOR EN CIENCIAS MENCIÓN ECOLOGÍA

DISTRIBUCIÓN, ABUNDANCIA RELATIVA Y RIQUEZA DE LOS

MAMÍFEROS MEDIANOS Y GRANDES EN UN MOSAICO DE
BOSQUE Y SABANA EN LA GRAN SABANA, VENEZUELA: EFECTOS
DE FRAGMENTACIÓN DEL HÁBITAT, FUEGO Y CACERÍA.

por
IZABELA STACHOWICZ
CENTRO DE ESTUDIOS AVANZADOS
INSTITUTO VENEZOLANO DE INVESTIGACIONES CIENTÍFICAS
ALTOS DE PIPE, ENERO DE 2018

Tutor: Dr. José Rafael Ferrer Paris

Directora: Dra. Josefa Celsa Señaris

Entre las perturbaciones antropogénicas que tienen creciente importancia y que son
una amenaza directa para la vida silvestre y su conservación, están la fragmentación del
hábitat, el fuego y la cacería. Ellas afectan de forma permanente la dinámica a corto
plazo de las poblaciones de mamíferos, su distribución y abundancia y son de extrema
importancia para la conservación de la biodiversidad y los recursos naturales de los
ecosistemas de vegetación de sabana y bosque. De acuerdo con la Hipótesis de
Perturbación Intermedia (HPI), una cierta cantidad de perturbación podría promover
una mayor diversidad en algunos ecosistemas, pero el efecto de diferentes
 iii

perturbaciones se evalúa frecuentemente por separado, sin tener en cuenta los posibles
efectos sinérgicos.
El presente estudio proveerá un análisis de la riqueza, distribución y abundancia
relativa de mamíferos grandes y medianos en un paisaje de la Gran Sabana, con el
objetivo de estimar el efecto del fuego, la fragmentación de hábitat y la cacería sobre su
composición local, y además se analizará la respuesta específica de algunas especies de
mamíferos seleccionadas. El estudio se realizó en el sector 5 del municipio Gran Sabana,
donde se ha establecido contactos con las comunidades locales. La fauna de la Gran
Sabana (GS), a diferencia de su flora, es relativamente poco conocida. Las especies de
mamíferos fueron detectadas mediante el uso de cámaras trampa instaladas en seis
bloques de paisaje y observación de rastros; el factor de cacería sobre cada una de estas
especies se midió a través de encuestas con las comunidades Pemón del sector. La
incidencia de los fuegos y la fragmentación del hábitat en el área de estudio
seleccionada se analizaron con SIG utilizando productos derivados de imágenes
satelitales de los últimos 16 años (sensores MODIS y Landsat).
Se registraron 29 especies de mamíferos, incluyendo el armadillo gigante
(Priodontes maximus), el tapir (Tapirus terrestris) y el jaguar (Panthera onca). Las curvas
de acumulación de especies mostraron mayor riqueza en hábitats no alterados e
intermedios, parcialmente conformes a la HPI. El análisis posterior mostró una
secuencia de menor a mayor riqueza de mamíferos de acuerdo con la proporción de
hábitat disponible (cobertura forestal) y su agregación (estimada con índices fractales),
sin efectos significativos del fuego. El análisis de los componentes de la diversidad beta
(anidación y recambio de especies) de los mamíferos reveló que los especialistas
(carnívoros e insectívoros) desaparecen primero a medida que aumenta la
fragmentación, mientras que los herbívoros son más resistentes al cambio del paisaje.
Sin embargo, los cambios en composición parecen ser principalmente aleatorios (>75%
de la variabilidad no explicada o residual), las variables escogidas para representar las
tres perturbaciones tienen una relación significativa con la composición pero sólo
explican una pequeña proporción de la variabilidad. A pesar de los recientes cambios
demográficos y culturales, la caza de subsistencia sigue siendo importante entre las
comunidades indígenas locales y su presa preferida es el venado de cola blanca
(Odocoileus virginianus). Su baja ocupación (Psi <0,06) durante el periodo de estudio
puede ser consecuencia de la sobreexplotación causada por la sobrepoblación humana.
Estos resultados deben incluirse en un nuevo plan de manejo integral y actualizado para
el PN de Canaima.
Palabras claves: mamíferos, Gran Sabana, perturbaciones, trampas cámaras, riqueza de
especies.
 iv

A la memoria de mi abuela Krysia

Pamięci mojej babci Krysi
 v

AGRADECIMIENTOS

Ante todo quería agradecer a mi tutor, el Dr. José Rafael Ferrer Paris por toda su
excelencia académica y humana brindada y el apoyo constante en los momentos de
crisis. Además, agradezco infinitamente la libertad que me dio en la toma de decisiones
y el dejarme correr riesgos, a pesar de las consecuencias, lo que me permitió crecer
como persona e investigadora.

Al Dr. Angel Luis Viloria Petit por haber organizado mi primera llegada a Venezuela con
el curso de “Ecología Tropical” en 2009 y el apoyo para empezar los estudios de
doctorado en 2013. También agradezco al Dr. Włodzimierz Jędrzejewski con quien
aprendí el manejo de las cámaras trampas.

Durante mis primeros semestres y el desarrollo del proyecto doctoral los investigadores
del centro me proporcionaron herramientas valiosas para mi formación profesional: Dra.
Josefa Celsa Señaris, Dra. Ada Sánchez, Dr. Jon Paul Rodríguez y Dra. Kathryn Rodríguez-
Clark.

Sin embargo, esta tesis no hubiera sido posible sin el apoyo emocional de mi familia
Stachowicz en Polonia a una distancia de 8000 km quienes siempre me ayudaron a
mantener el ánimo y la fuerza necesaria durante todos estos años y mi nueva familia
venezolana Yurasi Briceño, Maria Fernanda Puerto, Leonardo Sanchez, que me acercó e
introdujo a la gran riqueza Venezolana, a su cultura y cariño.

El trabajo de campo fue financiado por Eduardo y Rosy Stein de la Finca Dos Aguas que
aparte de eso me brindaron el apoyo, logístico y emocional. Recibí también donaciones
de Idea Wild, Olympus Polska, Garmin Polska, Acer Polska. Durante el desarrollo de esta
tesis recibí la Beca Internacional del IVIC.

Todos los asistentes de campo y las personas que han hecho posible la realización del
Proyecto en la Gran Sabana: Marcial Quiroga- Carmona, Cecilia Lozano, Lisandro Moran,
Roberto Llantoy, Erik Chin Fong y Michael Wilson Salazar y las comunidades Pemón del
sector 5 de la Gran Sabana: Kawi, Wuarapata y Uroy-Uaray y a sus capitanes.

Es importante resaltar que de una manera excepcional la Embajada de Republica de

Polonia en Caracas apoyó mi esfuerzo científico en Venezuela organizando la exposición
“La vida escondida de la Gran Sabana” mostrando los primeros frutos del proyecto de la
 vi

tesis. Además quería agradecer a su Excelencia el Embajador Luis Gómez Urdaneta de la

Embajada de República Bolivariana de Venezuela en Varsovia (Polonia) quien apoyó mi
esfuerzo en la realización del doctorado y me motivó para seguir en el camino de la
ciencia.

Finalmente, agradezco al Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas y al Centro

de Estudios Avanzados por aceptarme en su programa de doctorado, y al Laboratorio de
Ecología Espacial por proveer el apoyo necesario para el desarrollo de este trabajo.
 vii

ÍNDICE GENERAL

RESUMEN ......................................................................................................................................... ii
Agradecimientos ............................................................................................................................... v
Lista de tablas ...................................................................................................................................xi
Lista de figuras ................................................................................................................................. xii
1 Capítulo - PERTURBACIONES EN EL MEDIO AMBIENTE ................................................................ 1
1.1. Esquema general de la tesis ............................................................................................ 1
1.2. Perturbaciones en ecosistemas ...................................................................................... 2
1.2.1. Consecuencias generales de las perturbaciones .................................................... 3
1.2.2. Perturbaciones del estudio ..................................................................................... 4
1.3. Gran Sabana - un ejemplo de paisaje complejo.............................................................. 7
1.3.1. Creación del mosaico sabana-bosque (fragmentación en GS) ............................... 9
1.3.2. Vertebrados de Gran Sabana ................................................................................ 10
1.3.3. Población Pemón – etnia de la Gran Sabana ........................................................ 12
1.4. Métodos para el estudio de mamíferos con trampas cámaras .................................... 12
1.4.1. Ventajas y desventajas de los métodos pasivos de captura fotográfica .............. 13
1.5. Justificación de la tesis .................................................................................................. 15
2 Capítulo - EFECTIVIDAD DE FOTOTRAMPEO DE MAMÍFEROS EN LA GRAN SABANA .................... 17
2.1. Introducción - Mamíferos de estudio ........................................................................... 17
2.2. Área de estudio ............................................................................................................. 18
2.2.1. Clima...................................................................................................................... 19
2.2.2. Vegetación ............................................................................................................ 19
2.3. Materiales y Métodos ................................................................................................... 20
2.3.1. Diseño muestral .................................................................................................... 20
2.3.2. Detección de los mamíferos.................................................................................. 25
2.3.3. Análisis .................................................................................................................. 26
2.4. Resultados ..................................................................................................................... 29
2.4.1. Efectividad de fototrampeo .................................................................................. 29
2.4.2. Presencia de especies de mamíferos .................................................................... 33
2.5. Conclusiones y Discusión .............................................................................................. 33
2.5.1. Desafío del fototrampeo en zonas abiertas .......................................................... 33
 viii

2.5.2. Esfuerzo de muestreo y riqueza de mamíferos en el sector 5 de la GS ................ 34

2.5.3. Inventario de especies de mamíferos grandes y medianos .................................. 35
2.5.4. Ausencia de conejo del bosque S. brasilensis ....................................................... 37
3 Capítulo – PATRONES DE FRAGMENTACIÓN DE HÁBITAT………………………………………………38
3.1. Introducción - Fragmentación de hábitat ..................................................................... 38
3.1.1. Efectos negativos y positivos de la fragmentación de hábitat.............................. 39
3.1.2. Efectos de la fragmentación en mamíferos .......................................................... 40
3.1.3. Teorías sobre fragmentación ................................................................................ 41
3.1.4. Hipótesis desarrolladas para el estudio ................................................................ 46
3.2. Metodología .................................................................................................................. 48
3.2.1. Cálculo de la pérdida de hábitat en PN Canaima, la Gran Sabana y el área de
estudio 48
3.2.2. Análisis de composición de especies .................................................................... 48
3.3. Resultados ..................................................................................................................... 50
3.3.1. Pérdida de hábitat en el PN Canaima, la Gran Sabana y el área de estudio ......... 50
3.3.2. Curvas de acumulación y estimadores de riqueza ................................................ 51
3.3.3. El recambio de especies y anidamiento ................................................................ 55
3.4. Conclusiones y Discusión .............................................................................................. 58
3.4.1. Pérdida de cobertura boscosa en el PN Canaima más alta entre todos los parques
nacionales en Venezuela ....................................................................................................... 58
3.4.2. Riqueza de especies en los hábitat fragmentados ................................................ 58
3.4.3. Efectos positivos de la fragmentación moderada de hábitat ............................... 59
3.4.4. Los carnívoros e insectívoros desaparecen primero de hábitat fragmentado -
patrones de anidamiento en el hábitat fragmentado .......................................................... 59
3.4.5. Limitaciones en aplicación de concepto beta-diversidad: anidamiento y recambio
de especies ............................................................................................................................ 61
4 Capítulo - PATRONES DE CACERÍA ............................................................................................ 63
4.1. Introducción .................................................................................................................. 63
4.1.1. Cacería en la Gran Sabana. Crecimiento poblacional de los Pemón .................... 65
4.2. Metodología .................................................................................................................. 67
4.2.1. Comportamiento de la cacería.............................................................................. 67
4.2.2. Análisis de datos de comportamiento de caza ..................................................... 69
4.3. Resultados ..................................................................................................................... 72
4.3.1. Participación en las entrevistas............................................................................. 72
 ix

4.3.2. Preferencia de presa, sitio de caza y época del año para cacería......................... 73
4.3.3. Limitaciones de caza y en la compleción de la información ................................. 75
4.4. Conclusiones y discusión ............................................................................................... 76
4.4.1. Diferencias entre las presas más cazadas ............................................................. 76
4.4.2. La zona y época de caza preferidas....................................................................... 78
4.4.3. Diferencias entre las comunidades y zonas de cacería......................................... 78
5 Capítulo - PERTURBACIONES EN LA GRAN SABANA - ANÁLISIS CONJUNTO ................................ 81
5.1. Introducción .................................................................................................................. 81
5.1.1. La presencia del fuego en la Gran Sabana ............................................................ 83
5.1.2. Hipótesis de perturbación intermedia (HPI) ......................................................... 85
5.1.3. Hipótesis de la agricultura migratoria ................................................................... 86
5.1.4. Modelos de ocupación para especie – marco teórico .......................................... 87
5.1.5. El impacto de las perturbaciones – preguntas generales ..................................... 88
5.2. Metodología .................................................................................................................. 90
5.2.1. Las variables explicativas ...................................................................................... 90
5.2.2. Estimación de riqueza de las especies HPI ............................................................ 92
5.2.3. MANOVA – análisis conjunto de las perturbaciones para composición de especies
93
5.2.4. Estimación de detección, ocupación y distribución de las especies – modelos de
ocupación .............................................................................................................................. 94
5.3. Resultados ..................................................................................................................... 95
5.3.1. Diferencia en la riqueza entre las celdas .............................................................. 95
5.3.2. Diferencias en la composición entre los bloques.................................................. 97
5.3.3. Modelos de ocupación .......................................................................................... 98
5.4. Conclusiones y discusión ............................................................................................. 101
5.4.1. La cobertura boscosa clave para mantener la riqueza de especies .................... 102
5.4.2. Impacto del fuego depende de la escala espacial............................................... 103
5.4.3. Resultados congruentes con HPI......................................................................... 104
5.4.4. Carnívoros el grupo más afectado por las perturbaciones ................................. 104
5.4.5. Las especies más cazadas se encuentra en las cercanías de los conucos ........... 105
6 Capítulo - DISCUSIÓN GENERAL ............................................................................................... 107
6.1. Pérdida de hábitat, ¿la única perturbación importante? ....................................... 108
6.2. Las medidas de beta-diversidad útiles para acciones de conservación.................. 110
6.3. Limitaciones del estudio ......................................................................................... 111
 x

6.4. Las pautas para la conservación y el manejo en la Gran Sabana ............................ 112
6.5. Vías de desarrollo del estudio ................................................................................. 114
BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................................................ 116
Anexo 1. ........................................................................................................................................ 130
Anexo 2 ......................................................................................................................................... 134
Anexo 3 ......................................................................................................................................... 135
Curriculum vitae............................................................................................................................. 137
 xi

LISTA DE TABLAS

Tabla 2.I. Lista de mamíferos en el área de estudio en 4548 cámara *día. Datos de peso, dieta y
hábitat (según Linares 1998 y Eisenberg 1989), tipo de vegetación —sabana(S), matorral-bosque
(M-B)— y estado de conservación según la UICN (versión 2014.3); método de encuesta: TC –
trampa cámara, RAS - rastros, ENT – entrevista con las comunidades locales Pemón. ............... 27
Tabla 2.II. Encuestas de mamíferos no voladores en América del Sur y su respectivo número de
especies registradas, tamaño del área de estudio, esfuerzos de muestreo, técnica de encuestas
(TC - trampa cámara, TRN - transecta, RAS - rastros, ENT - entrevistas) y referencias. ............... 35
Tabla 3.I. La pérdida de la cobertura boscosa según los datos de Hansen et al. (2013) para PN
Canaima, la Gran Sabana y la área de estudio. ............................................................................. 51
Tabla 3.II. Estimadores de riqueza Chao 1y ACE y las medidas de fragmentación h y H.............. 51
Tabla 3.III. Simulación de modelo nulo. ........................................................................................ 56
Tabla 4.I. Las tablas de contingencia mostrando preferencias de A. de hábitat y B. epoca de caza
entre entrevistados de las cuatro comunidades. ......................................................................... 73
Tabla 4.II. Índices de importancia de caza (Hv) y preferencia de caza (Pv) para las especies del
área de estudio junto con los valores de la abundancia y los nombres en Arekuna. Presencia
relativa por 100 días de fototrampeo. .......................................................................................... 74
Tabla 5.I. Las variables explicativas utilizadas en los análisis estadísticos; ln logaritmo natural . 91
Tabla 5.II. Correlación entre la variable bosque con otras relacionadas con cobertura boscosa. 92
Tabla 5.III. La matriz de historia de captura; m- sitios de muestreo, d- semana de muestro. ..... 94
Tabla 5.IV. Resultados de ANOVA evaluando el efecto de fuego y cobertura boscosa por la
riqueza de mamíferos entre los seis bloques. Df – grados de libertad......................................... 97
Tabla 5.V. Resultados de MANOVA. Códigos de significancia: 0 ‘***’, 0.001 ‘**’, 0.01 ‘*’, 0.05 ‘.’,
0.1 ‘ ’ . Df- grado de libertad, F-modelo basad en sumas secuenciales de cuadrados de
permutaciones de los datos crudo................................................................................................ 98
Tabla 5.VI. Modelos de alto rango para el modelaje de ocupación de especies de mamíferos en
el área de estudio. Ψ = ocupación; p = probabilidad de detección; K = número de parámetros;
AICwt = peso AIC; Rsq=R cuadrado; + = efecto positivo; - = negativo efecto. .............................. 99
 xii

LISTA DE FIGURAS

Figura 1.1. Mapa del área de estudio con los registros de mamíferos (Huber 2001; Señaris et al.,
2009) Límite de la Gran Sabana y figura abajo según Huber (2001). ............................................. 8
Figura 1.2. Número de registros de mamíferos por orden con georreferencias en el Parque
Nacional Canaima y alrededores (Señaris et al., 2009)................................................................. 11
Figura 2.1. Esquema del diseño muestral utilizado en este estudio. ........................................... 22
Figura 2.2. La descripción de cálculos que se realizó para definir tipo de cobertura en cada celda
(B, b, s, S) explicada por la variabilidad de la cobertura en la celda (sd) y cobertura boscosa
(Giglio et al., 2003) promedio de los pixeles dentro de cada celda (mu). .................................... 23
Figura 2.3. Comparación de la cantidad de todas las posibles combinaciones de variables para
cobertura vegetal y fuego, con las combinaciones cubiertas con trampas cámaras. .................. 24
Figura 2.4. A. El mapa de área de estudio con la ubicación de los bloques y celdas con su
característica. B. El número de eventos en cuatro categorías por cada bloque. C. Parámetros
generales de efectividad de fototrampeo. ................................................................................... 31
Figura 2.5. Las curvas de acumulación de las especies en función de esfuerzo de muestreo: A –
unidades de muestreo, B- días de muestreo y tipo de vegetación. Línea sólida representa el
estimado de tau (promedio de la curva de acumulación) y las líneas segmentadas representan
los intervalos de confianza del 95%, según la fórmula de Mao. ................................................... 32
Figura 3.1. Ejemplos hipotéticos de dos islas y tres sitios de muestreo en cada uno (Baselga
2010). Biotas de los sitios A1-A3 son completamente anidados, porque los biotas más pobres
son subconjuntos de biotas más ricas. Los sitios B1-B3 tienen la misma riqueza (seis especies
cada uno) con tres especies comunes a los tres sitios y tres especies exclusivas a cada sitio, es
decir, mostrando un patrón del recambio de especies. ............................................................... 43
Figura 3.2. A) El modelo de auto-similitud predice que la riqueza de especies puede estar
fuertemente reducida por la fragmentación de los hábitats improductivos, mientras que la
riqueza de especies puede ser mejorada por la fragmentación moderada en los hábitats más
productivos. B) Influencia hipotética de área de hábitat y fragmentación en la riqueza de
 xiii

especies de un gremio. Los gráficos muestran la mayor sensibilidad de los hábitats

fragmentados a la reducción en la riqueza de especies, pero la saturación de la riqueza de
especies es más rápida con el aumento de área de los hábitats agregados (adaptado de Ritchie,
2009). ............................................................................................................................................ 44
Figura 3.3. Hipótesis propuesta de la secuencia de menor a mayor riqueza de especies de
mamíferos según la proporción de hábitat disponible (h) y su agregación (H) por cada bloque
según TDFR.................................................................................................................................... 48
Figura 3.4. Los vectores de probabilidad de extinción P(e) en una matriz rellena completamente
(según Atmar y Patterson 1993). .................................................................................................. 50
Figura 3.5. Las curvas de acumulación de especies para todos los sitios versus bloques 1 y 2 (A) y
3-6 (B). C - H curvas de acumulación para cada uno de los 6 bloques. La línea sólida representa
el estimado de tau (promedio de la curva de acumulación) y las líneas segmentadas representan
los intervalos de confianza del 95%, según la fórmula de Mao. ................................................... 53
Figura 3.6. El número de los mamíferos de los diferentes gremios y tamaños corporales para
cada bloque de muestreo. ............................................................................................................ 54
Figura 3.7. La relación entre la cobertura boscosa y la riqueza de especies expresada por Chao1
(ambas variables con la transformación logarítmica) para cada bloque. Las barras de error que
representen el S.E. de Chao1. ....................................................................................................... 55
Figura 3.8. A. Valores de beta diversidad = disimilitud múltiple de Sørensen y sus dos
componentes: recambio de especies y anidamiento por cada grupo alimenticio y tamaño de los
mamíferos. B. La matriz de anidación para todos mamíferos de estudio. C-I Las matrices de
anidación para diferentes grupos de dietas y tamaños. ............................................................... 57
Figura 4.1. A. Crecimiento poblacional de los Pemón (1950 – 2001) (Kingsbury 2001, INE 2003,
Señaris et al., 2009, INE 2011). Dos líneas diferentes presentan datos de diferentes fuentes para
los 70s. B. El número de habitantes en las comunidades del área de estudio y alrededores (INE
1990, INE 2001, datos para 2011 y 2016 provienen de la comunicación personal con Norka
Castro (Uroy-Uaray), Mercedes Castro (Kawi) y Narcizo Blanco (Wuarapata). ............................ 65
Figura 4.2. La disponibilidad de los recursos dependiendo de la época del año en la comunidad
Tuauken según Urbina (1979). ...................................................................................................... 67
Figura 4.3. Mapa de las zonas de cacería dentro del área de estudio. ........................................ 71
Figura 4.4. Las actividades realizadas entre los entrevistados en cuatro comunidades y categoría
de edad de los participantes. ........................................................................................................ 72
 xiv

Figura 5.1.Sinopsis de los métodos para el análisis conjunto de perturbaciones en el área de

estudio. ......................................................................................................................................... 82
Figura 5.2. Los patrones en la composición de especies según la HPI (Connell 1978). ................ 86
Figura 5.3. La predicción de la riqueza de especies en un gradiente de perturbación que incluye
cobertura boscosa y frecuencia del fuego (ver 2.3.1.). ................................................................ 89
Figura 5.4. Arriba: Riqueza de las especies de los mamíferos calculada con el estimador Chao1
para cada combinación de parámetros en la celda y las barras representan el número de
mamíferos de diferentes dietas. La línea intermitente presenta la predicción que se hizo con
base en la HPI (ver 5.1.2.). Abajo: Los círculos representan el número de mamíferos de
diferentes tamaños en las celdas.................................................................................................. 96
1 CAPÍTULO - PERTURBACIONES EN EL MEDIO
AMBIENTE

1.1. ESQUEMA GENERAL DE LA TESIS

Este trabajo representa el primer estudio que analiza de manera integral el

impacto de tres perturbaciones como la fragmentación de hábitat, la cacería y el fuego
sobre la composición y distribución de mamíferos grandes y medianos en una región de
Venezuela.

En los siguientes capítulos analizaré el impacto de las perturbaciones por

separado, para luego realizar un análisis conjunto evaluando su posible efecto sinérgico
sobre la riqueza de especies y la distribución de algunas especies particulares.
En el primer capítulo se presenta una descripción general de las perturbaciones,
su definición y ejemplos de diferentes continentes, haciendo especial énfasis en los
tipos de perturbaciones tratadas en esta tesis. Además describo las perturbaciones
presentes en la Gran Sabana donde está ubicada el área de estudio.
En el segundo capítulo explicaré los métodos empleados, empezando con una
descripción del área de estudio y el diseño de muestreo adaptado a las complejas
preguntas planteadas en el estudio. Analizaré los patrones de las quemas y la
fragmentación del hábitat en la Gran Sabana. Presentaré los resultados básicos de
funcionamiento de trampas cámaras, sus limitaciones y los cálculos de ocupación
aparente y la frecuencia de avistamiento. Compararé también la lista de especies de
mamíferos grandes y medianos citados en la literatura con los resultados del estudio.
En el tercer capítulo discutiré tres diferentes teorías sobre los efectos de
fragmentación de hábitat: (1) Biogeografía de islas (TBI), (2) Pérdida de hábitat y
extinción selectiva (HES), y (3) Teoría de distribución fractal de recursos (TDFR). En el
marco de las hipótesis propuestas estimaré el efecto de la fragmentación del hábitat
sobre la riqueza de los mamíferos medianos y grandes en el área de estudio y analizaré
la sensibilidad de los mamíferos a la fragmentación del bosque, con base en su tamaño
corporal y el tipo de dieta (herbívoros, insectívoros, carnívoros y omnívoros).
 2

En el cuarto capítulo me concentraré en la cacería, una actividad cotidiana de la

cultura Pemón pero que es continuamente influenciada por varios factores socio-
culturales y económicos. Analizaré los patrones de crecimiento poblacional humano en
el área de estudio, la preferencia y selección de las especies cazadas en tres
comunidades Pemón en el área de estudio. Basado en la revisión bibliográfica y
referencias de otras regiones geográficas se esbozarán los patrones actuales de cacería
en la Gran Sabana.
El quinto capítulo está dedicado a la síntesis analítica de todas las
perturbaciones consideradas para poder evaluar sus efectos sobre la composición y
ocupación de los mamíferos medianos y grandes presentes en un mosaico de bosque y
sabana en la Gran Sabana (GS), Venezuela. Finalmente, el sexto capítulo presenta las
conclusiones generales sobre toda la tesis y las pautas para la conservación en la zona.

Este trabajo puede considerarse como el primer estudio en Venezuela que trata
de responder la pregunta sobre el impacto de varias perturbaciones antropogénicas en
el mismo espacio sobre la riqueza de los mamíferos grandes y medianos.
Si bien esta investigación se desarrolla en un espacio geográfico limitado, los
métodos empleados pueden ser replicados en otras regiones del Neotrópico y en otros
grupos taxonómicos, y las conclusiones alcanzadas ofrecen nuevas perspectivas para el
estudio de la biodiversidad del país y los diversos tensores que pueden estar actuando
en un conjunto de especies con un importante rol ecológico.

1.2. PERTURBACIONES EN ECOSISTEMAS

Dado que esta tesis está dedicada a perturbaciones antropogénicas, es necesario

revisar las diferentes definiciones existentes de «perturbación» en el contexto ecológico.
En su definición más sencilla Grime (1977) describe la perturbación como equivalente a
la destrucción parcial o total de la biomasa. Posteriormente Pickett (1985) la define
como “cualquier evento relativamente discreto en el tiempo que altera los ecosistemas,
la comunidad, o la estructura de la población y cambios en los recursos, sustrato
disponible, o del medio físico que puede ser de origen natural o antropogénico”. Ambas
definiciones son muy amplias. Aunque la última es, sin duda, más explícita y completa,
todavía abarca muchos eventos que ocurren de forma natural y con frecuencia sin que
necesariamente tengan efectos medibles sobre la diversidad, ya sea riqueza o densidad
de las especies. Una extensión de esta definición aportada por Pickett et al., (1989), es
"la perturbación es un cambio mínimo en la estructura causada por un factor externo al
nivel de interés". Una de las ventajas con este punto de vista jerárquico de la
perturbación es que se debe considerar la escala en la que un cierto disturbio opera.
 3

Sin embargo, la perspectiva jerárquica no compensa los inconvenientes de la

amplitud de la definición original. Distinciones notables en las definiciones sostienen
que la perturbación debe definirse exclusivamente basada en su efecto medible sobre
las comunidades ecológicas (Paine y Levin 1981).
Las definiciones más operativas de perturbación incluyen las alteraciones de
recursos como consecuencia de una fuerza perturbadora. Por ejemplo, la perturbación
como un acontecimiento (Shea et al., 2004) que "altera las oportunidades de nicho
disponibles a la especie en un sistema" mediante la eliminación de la biomasa y de esta
forma provoca un cambio directo o indirecto en la disponibilidad de nutrientes para
otros organismos. Del mismo modo Mackey y Currie (2000) la definen como "una fuerza
a menudo brusca e imprevisible, con una duración más corta que el tiempo entre
eventos de perturbación, que mata o daña gravemente los organismos y altera la
disponibilidad de recursos". La inclusión de la liberación de los recursos es importante
porque ésta es la característica de un trastorno que puede, en última instancia,
conducir a un efecto positivo sobre la diversidad, si la disponibilidad de recursos
propicia, o permite mantener, la convivencia en una comunidad.
Tomando en cuenta las definiciones señaladas anteriormente, la definición de
perturbación que se usará en este trabajo es la de “evento o fuerza, de origen biológico
o no, que provoca cambios notables en la distribución y abundancia de diferentes
organismos en los ecosistemas que habitan”. Así, la perturbación juega un papel
importante en la conformación de la estructura de las diferentes poblaciones y el
carácter de los ecosistemas enteros. En este sentido el concepto adoptado abarca todas
las perturbaciones, cuyos efectos serán medidos — fragmentación de hábitat, cacería y
fuego — y con base en estas se plantean las hipótesis que se discuten más adelante en
capítulos 3, 4 y 5 dedicados a diferentes perturbaciones. En dichos capítulos también se
desarrolla la parte de marco teórico relacionado con cada perturbación.

1.2.1. Consecuencias generales de las perturbaciones

Las perturbaciones provocan cambios temporales y espaciales en las condiciones

ambientales que promueven la diversidad de especies al crear nuevos hábitats (o
nichos) y hacer disponibles nuevos recursos (Connell 1978, Pulsford et al., 2014). Según
Pickett (1985) la perturbación puede estimular cambios fisiológicos en individuos
vertebrados (por ejemplo, la aclimatación), de comportamiento (adoptar una postura
de descanso diferente) o ecológicos (alimentación en un lugar diferente o modificar la
intensidad reproductiva). Las respuestas individuales o aptitudes relativamente
modificadas producen cambios colectivos reconocibles en los niveles de población,
comunidad o ecosistema. A nivel poblacional, atributos tales como la densidad,
 4

distribución espacial, la tasa de mortalidad, tasa de reproducción y las probabilidades

de extinción pueden cambiar. Para dar un ejemplo, en Panamá la escasez de alimentos
creada por los patrones de precipitaciones inusuales disminuye el número de coatíes,
agutíes, pacas y ardillas, dando lugar a cambios en el tamaño y estructura de edades en
las poblaciones (Pickett 1985). A nivel comunitario, los cambios pueden ocurrir en la
composición de especies, abundancia relativa o estructura trófica debido a las
diferencias en las respuestas de distribución de especies. Para el ecosistema, la tasa de
procesos funcionales, como el flujo de energía y el ciclo de nutrientes, también pueden
ser alterados como resultado de las respuestas de las especies que lo componen. Como
ejemplo del nivel ecosistema están los eventos biológicos cíclicos — como el flujo
estacional de mamíferos grandes en las llanuras del Serengueti de África — que
provocan alteraciones en la vegetación natural y, presumiblemente, en muchos otros
organismos relacionados con este hábitat.

1.2.2. Perturbaciones del estudio

Al régimen de perturbaciones naturales o inducidas por el hombre hay que

añadir otros procesos de transformación como la fragmentación de hábitat y otras
intervenciones antrópicas, como la cacería, que igualmente han modificado las
condiciones físicas y bióticas en muchos ecosistemas siguiendo mecanismos particulares.
Existe una controversia sobre si la cacería se puede considerar como una perturbación;
algunos estudios la clasifican así (Marchand et al., 2014), incluyendo otras
“perturbaciones” como el turismo.

Entre las perturbaciones antropogénicas que tienen creciente importancia y que

son una amenaza directa para la vida silvestre y su conservación, están el fuego y la ya
mencionada cacería, las cuales afectan permanentemente la dinámica de las
poblaciones de mamíferos, su distribución y abundancia (Haynes y Cronin 2006).

La pérdida y fragmentación de los hábitats, frecuentemente las consecuencias

de las modificaciones humanas al paisaje pueden influir significativamente en la
persistencia de las especies nativas (Haynes y Cronin 2006). Fragmentos aislados sufren
reducciones en la riqueza de especies en el tiempo después de la escisión de bosque
continuo y los fragmentos pequeños a menudo tienen un menor número de especies
registradas por unidad de esfuerzo que los fragmentos grandes o áreas de bosque
continuo (Turner 1996). Algunas especies como perro zorro (Speothos venaticus) y el
perro de orejas cortas (Atelocynus microtis) detectados en un paisaje fragmentado en el
sur de la Amazonia son fuertemente vulnerables a la fragmentación (Michalski 2010). En
 5

un bosque fuertemente fragmentado de la Amazonia, Michalski y Peres (2007)

estudiaron la correlación entre la métrica del parche forestal, como una medida de la
perturbación de los bosques, con la riqueza y abundancia estimada para los mamíferos
grandes y medianos. Los resultados mostraron que el 90% de la variación en la riqueza
de especies puede explicarse por los cambios en el tamaño de los fragmentos.
La fragmentación del hábitat, en comparación con la perdida de hábitat, tiene
mucho menos efectos sobre la biodiversidad, y estos pueden ser tanto positivos como
negativos (Fahrig 2003). La fragmentación del paisaje puede alterar la abundancia,
disponibilidad y calidad de los recursos e incidir en la abundancia de especies con
dietas muy especializadas (Vetter et al., 2011).

El fuego es un factor dominante en los ecosistemas de sabanas de Australia,

América del Sur y África (Prada y Marinho-Filho 2004). En Venezuela, el fuego es una
amenaza reconocida en varios ecosistemas (Rodríguez et al., 2010), pero es considerado
un elemento fundamental para el manejo de paisajes productivos en los llanos
venezolanos (Da Silva y Sarmiento 1997) y tiene un gran valor cultural entre las
comunidades Pemón de la GS, en el suroeste del país (Rodríguez 2007). Particularmente
en la GS, existe controversia sobre el papel antrópico en la conformación del paisaje, en
cuanto a sí la frecuencia e intensidad de los incendios tiene un efecto importante en la
fragmentación de los bosques (Rull et al., 2013).

La cacería significa una extracción selectiva de individuos con consecuencias

directas y casi siempre negativas en la dinámica poblacional de las especies sometidas a
caza, y un efecto indirecto en otras especies que interactúan con las especies cazadas
(Peres 2001). El impacto de esta extracción selectiva es mayor en mamíferos grandes
debido a sus amplias necesidades dietéticas y de territorio, las bajas tasas de
crecimiento y maduración, los pequeños tamaños de las camadas, y los largos ciclos de
vida y generacionales que conllevan generalmente bajas densidades poblacionales. El
sudeste asiático sufre la mayor tasa de descensos de vida silvestre en el mundo,
principalmente debido a la caza furtiva (Steinmetz et al., 2014). Esta actividad está
presente en parques nacionales donde disminuye la abundancia relativa de la vida
silvestre (Rao et al., 2005) y se la estudia en el contexto de la relación entre la densidad
humana, la pérdida de hábitat, los patrones de abundancia y la caza ilegal de presas y
tigres (O'Brien et al., 2003). La cacería de mamíferos silvestres está muy extendida en
Venezuela, pero los estudios sobre su efecto en las poblaciones de las especies cazadas
son pocos y muy limitados (Sánchez et al., 2014). Se sospecha que la cacería de
individuos afecta al menos al 40% de las especies en categorías de amenaza en
Venezuela (Rodríguez 2008).
 6

Nos encontramos en una era dominada por el hombre (referida como el

“Antropoceno”, WWF 2016), en la que la sobrepoblación humana es una de las
principales causas de la extinción de especies. En esta situación, los carnívoros y
ungulados grandes, en particular, no pueden convivir con la gente que se encuentra en
la misma escala espacial fina (Carter et al., 2012), lo que ha planteado la pregunta ¿en
qué medida las especies pueden sobrevivir en el paisaje modificado por nosotros los
humanos? (Fleschutz et al., 2016). En las últimas décadas ha aumentado la cantidad de
investigaciones sobre el efecto de las perturbaciones, como fragmentación de hábitat o
cacería, donde se evalúa la fauna con metodologías que emplean trampas cámaras
(Stachowicz y Ferrer-Paris en preparación).

Existe una urgente necesidad de analizar integralmente las perturbaciones presentes en

el mismo espacio para poder crear los planes de conservación más apropiados y
eficientes. Hay pocos trabajos que analizan conjuntamente varias perturbaciones y sus
resultados indican que es una falla importante. Por ejemplo, Rempel et al., (1997)
estudiaron el caso donde una perturbación (extracción de madera) tuvo un efecto
negativo en presencia de cacería simultánea, y un efecto positivo en ausencia de cacería.
El paisaje recientemente fragmentado o después de la extracción de madera puede ser
más susceptible al aumento de la presión de caza ya que se ha creado un acceso más
fácil a hábitats remotos (Kosydar et al., 2014). Sin embargo, la cacería rara vez se
incluye en el diseño de experimentos de fragmentación, y sólo una pequeña fracción de
estos estudios considera el impacto de esta actividad humana en los mamíferos.
Contrariamente a la hipótesis de que la combinación de fragmentación y caza
conduciría a la mayor disminución de la abundancia, se ha encontrado que el efecto
sinérgico entre la fragmentación en los paisajes y la cacería afectó negativamente sólo a
dos especies: el venado matacán rojo (Mazama americana) y margay (Leopardus wiedii)
y, en contraposición, tuvo un efecto positivo en tres especies de porte más pequeño, el
zorro cangrejero (Cerdocyon thous), el coatí (Nasua nasua) y el agouti (Dasyprocta spp.)
en un desarrollo hidroeléctrico en Amazonia central en el rio Uatumă River donde la
inundación dejó archipiélagos aislados donde se evaluó la persistencia de los
vertebrados considerando factores como fragmentación de hábitat, fuego en las islas y
la cacería (Benchimol y Perez, 2015). Las mayores tasas de ocupación de los vertebrados
grandes en las islas donde no hay cacería en comparación con otros paisajes forestales
fragmentados neotropicales, indica que la fragmentación es un atributo crítico en la
ausencia de presión de caza. Por otro lado, la mayoría de las especies arbóreas han sido
llevadas a la extinción local dentro de la gran mayoría de las islas.
La inclusión de los múltiples factores, entren ellos perturbaciones, permite
obtener una imagen más completa de los ecosistemas y su funcionamiento, y según las
necesidades de tomar acciones de conservación. Así mismo esa tesis trata de responder
la compleja pregunta central de ¿cómo influye la fragmentación del hábitat, el fuego y
cacería en la distribución de los mamíferos grandes y medianos en una localidad de la
Guayana venezolana? Así mismo, y en relación a la interrogante anterior: ¿existen
 7

patrones de riqueza y abundancia de especies en las unidades del paisaje, asociados a

procesos específicos y las perturbaciones?

1.3. GRAN SABANA - UN EJEMPLO DE PAISAJE COMPLEJO

La discusión sobre las perturbaciones nos lleva al área muy característica de

Venezuela con un paisaje complejo y la fauna de mamíferos grandes y medianos poco
estudiada.
La delimitación de la Gran Sabana ha sufrido cambios a lo largo de los años
(Huber 2001). Después de la definición histórica publicada en 1937 por Fray Altasar de
Matallana, la región que actualmente se conoce como Gran Sabana cubre un área de
aproximadamente 18.000 km2 (de los cuales aproximadamente 11.000 km2 están
cubiertos por sabanas), y es una meseta de altitud intermedia (entre 750 y 1.450 msnm)
situada en el sureste de Venezuela entre las cuencas de los ríos Orinoco y Amazonas
(Huber 2001). Forma parte de una gran “isla de sabana”, conocida como las sabanas del
Roraima con ~68.000 km2 compartidos por Venezuela (16%), Brasil (63%) y Guyana
(21%). Estas sabanas se encuentran rodeadas por las densas y extensas selvas de
Guayana y Amazonas (Rull et al., 2013) (Figura 1.1.).
La Gran Sabana (GS), como unidad de paisaje, comprende básicamente las
sabanas de montaña ubicadas en el sector sureste de la cuenca del río Caroní y
Kamoirán. La GS no se debe confundir con la región de Canaima que se limita a las
sabanas (mucho menos extensa) ni con el bosque de las tierras bajas (por debajo de 450
m de altitud) ubicados en el sector centro-occidental de la cuenca del Caroní.
El paisaje de la Gran Sabana es muy complejo y diverso. La meseta de la Gran
Sabana desciende suavemente desde una elevación de 1.500 metros en la Sierra de
Lema en el norte, hasta unos 700 m de la sierra Pakaraima al sur, y desde las tierras
altas de los ríos Kamoiran y Mazaruni en el este. Las grandes llanuras onduladas y
generalmente poco diseccionadas, interrumpidas ocasionalmente por hileras de colinas
bajas y algunas montañas que alcanzan 1.200-1.500 m de altitud en la parte central, son
la topografía predominante de la meseta de tierras altas. En vivo contraste con la
naturaleza esencialmente horizontal de la Gran Sabana, este paisaje está rodeado por
algunos de los macizos montañosos más importantes y conocidos de la región Guayana.
La gran mayoría de las montañas son altas con pendiente en los lados inferiores, de las
que se elevan las paredes verticales y crestas planas rocosas (mesetas) que son
llamados localmente tepuyes (Huber 2001). Esta región y sus alrededores, están
principalmente caracterizadas por el inconfundible paisaje de la Guayana venezolana en
mayor o menor grado.
 8

Figura 1.1. Mapa del área de estudio con los registros de mamíferos (Huber 2001; Señaris et al.,
2009) Límite de la Gran Sabana y figura abajo según Huber (2001).
 9

El entorno característico de alta montaña en Guayana abarca un rango desde los

400 m de elevación en el piedemonte norte hasta más de 2.700 m en la cima del
Roraima, donde hay una sucesión de bosque denso y húmedo, inmensas sabanas
abiertas, raras comunidades de matorrales y plantas pioneras sobre las rocas.
Todos los ambientes naturales en la región de la Gran Sabana son del tipo
montañoso. Esto significa que los diferentes tipos de vegetación se ubican a lo largo de
un gradiente altitudinal, caracterizado por el descenso de la temperatura media anual
en las zonas de mayor altitud, aunado a otros factores físicos, como la exposición, la
pendiente del terreno y el tipo de sustrato edáfico, que hacen más fácil comprender la
amplia variedad de tipos de bosques, matorrales y pastizales de la región.

1.3.1. Creación del mosaico sabana-bosque (fragmentación en GS)

El paisaje de la Gran Sabana se caracteriza por una alta diversidad de

comunidades vegetales, distribuidas en un patrón de mosaico, con vegetación compleja
(múltiples fisionomías vegetales) y zonas de transición ambiental. Por lo tanto, la
cobertura vegetal actual en la región es considerada como una etapa de transición en
un proceso de sabanización a largo plazo (Rull 1992), producida originalmente por los
incendios y condicionado por la baja capacidad de resistencia intrínseca del estrés
químico del bosque y suelo, causada por la deficiencia de calcio, la toxicidad de
aluminio y estrés por sequía (Bilbao et al., 2010). Aunque Huber (2006) indica que el
clima húmedo presente en GS parece ser capaz de soportar selvas tropicales densas,
similares a las de su entorno, Rull (1992) señala que los bosques y la sabana han
coexistido por más de 4000 años basados en datos paleobotánicos. Por su parte
Rodríguez (2004) argumenta que la coevolución de las plantas endémicas en la sabana
(alrededor de unas 100 especies) no podría haber ocurrido sin suficiente tiempo en
presencia de la sabana.
Como una de las razones de pérdida del bosque en la GS, Fölster (1995) sugiere
que podría ser causada por desestabilización del sistema de agricultura migratoria,
mediante la ampliación de la fase de cultivo, o reduciendo el período de barbecho. En
las tierras fértiles con intrusiones de diabasa (por ejemplo San Francisco) se debería
hacer un período de barbecho de 12 años, pero en los suelos pobres (por ejemplo
Kavanayen), que dominan en la Gran Sabana, los pobladores locales siguen con el
mismo período de descanso, el cual realmente debería ser mucho más largo, calculado
entre 50 y 100 años.
 10

Sin embargo, aún no está claro cómo se originó la sabana. Algunos autores creen
que la sabana es producto de una sombra de lluvia causada por los tepuyes orientales
(Huber 2001), mientras que Rull et al. (2013) proponen otras hipótesis como:

1. Hipótesis climática: sugiere que las sabanas de la GS son relictos del último
máximo glacial (UMG), cuando todo el Neotrópico era probablemente más seco y
estaba cubierto por extensas sabanas y vegetación semidesértica. Esta propuesta ha
recibido poco apoyo paleoecológico a nivel regional y local.
2. Hipótesis edáfica: sostiene que los suelos de la GS son incapaces de soportar los
bosques debido a su alta deficiencia de nutrientes y baja capacidad de retención de
agua; por lo tanto, las sabanas serían la vegetación natural en estas condiciones.
Hasta el momento, no ha habido ninguna evidencia concluyente para apoyar o
refutar esta hipótesis.
3. Hipótesis antropogénica: propone los fuegos artificiales como la principal causa
del origen y mantenimiento de la sabana. Los partidarios de esta propuesta suponen
implícitamente que la GS estuvo antiguamente cubierta por bosques y que los
bosques se han reducido progresivamente debido a quemas frecuentes,
favoreciendo la expansión de la sabana. Estudios ecológicos recientes y a corto
plazo muestran que los bosques de la GS, una vez quemados, se someten a un
proceso de sucesión degenerativa e irreversible, que junto con la degradación del
suelo, termina en la expansión de la sabana (Fölster 1994, Dezzeo et al., 2004).
Pruebas paleoecológicas del último milenio apoyan esta teoría en algunas
localidades (Rull 1999), pero la idea de extensos bosques lluviosos como vegetación
natural de las tierras altas de la GS está todavía lejos de ser bien establecida. Por lo
tanto, la discusión sobre si las sabanas son un tipo de vegetación natural o
secundaria de la GS se mantiene abierta.

1.3.2. Vertebrados de Gran Sabana

Los mamíferos es el grupo de los animales en el cual se evaluaron los efectos de

las perturbaciones. La revisión más completa de la diversidad de los vertebrados en el
PN Canaima y, por lo tanto, de gran parte de la GS, la ofrece el libro “Biodiversidad del
Parque Nacional Canaima” (Señaris et al., 2009). Los primeros registros conocidos y
documentados de mamíferos colectados en la Guayana venezolana fueron realizados
por Alexander von Humboldt a comienzos del siglo XIX. Las comunidades de mamíferos
asociadas al ecosistema de la Gran Sabana muestran un alto grado de diferenciación
con respecto a la diversidad de las especies o grupos taxonómicos que la componen.
Esto depende de dos factores fundamentales: de los ecosistemas, determinado sobre la
base de su estructura y composición, y los cambios climáticos por el gradiente
 11

altitudinal. La fauna de mamíferos reúne 151 especies, riqueza que representa el 40%
de la mastofauna del país y el 61% de la región Guayana, dominando ampliamente los
murciélagos y roedores, y con contribuciones muy inferiores, pero importantes, de
carnívoros y marsupiales (Figura 1.2.). El 67% de estas especies tienen una amplia
distribución en Venezuela. Si bien existen grupos con dietas muy especializadas, el
grupo trófico dominante corresponde a insectívoros, seguido de los frugívoros. En
particular, la GS en la Guayana venezolana se caracteriza por una muy baja abundancia
de mamíferos (Daniel Lew, comunicación personal), en comparación con otros
ambientes de la Guayana venezolana.
La composición taxonómica de la mastofauna en las zonas de sabana está
notablemente simplificada e incluye una alta proporción de especies que tienen amplia
distribución geográfica.

Figura 1.2. Número de registros de mamíferos por orden con georreferencias en el Parque Nacional
Canaima y alrededores (Señaris et al., 2009).

Un efecto similar se observa con la altitud, un menor número de especies que se

encontraron como resultado de una menor disponibilidad de alimentos y las bajas
temperaturas propias del bosque nublado y la vegetación altotepuyana. Esto también
produce un mayor grado de especialización ecofisiológica en muchas de las especies de
mamíferos presentes en ambientes microtérmicos (Huber 2001). En términos de
conservación, todos los mamíferos de medio y gran porte han sido evaluados según los
 12

criterios del Libro Rojo de la Fauna Venezolana (Rodríguez 2008), una especies ha sido
clasificada como especies “En peligro” – el cuspón o cachicamo gigante—, ocho como
“Vulnerables” y otros 22 se consideran en la categoría “Preocupación menor”.

1.3.3. Población Pemón – etnia de la Gran Sabana

Los habitantes tradicionales de la Gran Sabana son los Pemón, una subfamilia de
la familia lingüística Caribe (Rodríguez 2007) y se dividen en tres grupos: Arekuna,
Kamarakoto y Taurepan. El estudio se realizó en el territorio de grupo Arekuna. La
densidad de población de la Gran Sabana es relativamente baja, los asentamientos
indígenas han experimentado una expansión desde la llegada de las misiones europeas
de hoy en día, y en la actualidad más de 17.000 personas viven en la GS (Rull et al.,
2013). La fecha de llegada del pueblo Pemón en la GS es aún desconocida. Basado
principalmente en documentos históricos, se ha postulado que esta cultura se
estableció en la GS hace aproximadamente 300 años, procedentes de Guyana hacia al
Oeste, o hace aproximadamente 500 a 600 años, migrando desde Brasil hacia el Norte.
Estudios paleoecológicos recientes sugieren que los grupos humanos con las prácticas
de gestión del paisaje similares al pueblo Pemón habrían estado presentes en la GS
desde hace al menos 2000 años (Montoya y Rull 2011). Aproximadamente la mitad de
la población Pemón vive dentro del Parque Nacional Canaima, en unos 30 pueblos que
varían en tamaño de 100 a 1.000 habitantes. Sus actividades de subsistencia incluyen la
agricultura migratoria, la recolección, la caza y la pesca, a pesar de que la minería y el
turismo también están ofreciendo cada vez más fuentes de trabajo (Rodríguez 2007). En
este estudio las actividades que estudiaremos del pueblo Pemón son la cacería y los
incendios.

1.4. MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE MAMÍFEROS CON TRAMPAS CÁMARAS

Los métodos comúnmente utilizados para los inventarios de mamíferos son

transectos lineales, observaciones directas, determinación de las vías y las heces,
captura con trampas de diversos tipos y entrevistas con la población local. Los
transectos lineales se pueden utilizar para estudiar la densidad de especies
relativamente abundantes, pero no se suelen registrar las especies raras y elusivas
como carnívoros, osos hormigueros y armadillos. Por eso el uso de la captura
fotográfica con detectores pasivos, comúnmente conocidos como “trampa cámaras”,
para estudios ecológicos ha aumentado notablemente de 2,63 publicaciones/año en el
 13

periodo 1956-1997 a 120 publicaciones/año en las últimas dos décadas (Stachowicz y

Ferrer en preparación) y se ha convertido en una valiosa herramienta para la
observación y el registro de mamíferos grandes y medianos (Cove et al., 2013).

La mayoría de los estudios de trampa cámara (TC) tiene objetivos científicos

como la estimación de parámetros poblacionales, estudio de patrones de
comportamiento y actividad, optimización de diseños y métodos de muestreo, pero la
proporción de publicaciones con aplicaciones en conservación ha aumentado de menos
del 1% al 16% en los últimos 50 años. Los principales temas de estos trabajos son la
gestión de recursos naturales, los conflictos con actividades humana y la fragmentación
del hábitat. Basado en ejemplos de proyectos comunitarios para monitorear la cacería
furtiva en Tailandia (Steinmetz et al., 2014) o establecimiento y monitoreo de
corredores ecológicos y pasajes verdes en América Central y Europa (Cove et al., 2013,
LaPoint et al., 2013, Sver et al., 2016, Gužvica et al., 2014) la metodología de TC parece
ser efectiva en el campo de conservación. La posibilidad de utilizar fotos y videos
adquiridos de TC para fines de educación y divulgación es una novedad e innovación en
comparación con los métodos tradicionales de muestreo de vida silvestre que no son
transparentes para el público en general. TC podría funcionar bien como una
metodología relativamente barata y fácil de aplicar para resolver problemas de
conservación, una solución que las autoridades están constantemente buscando.

1.4.1. Ventajas y desventajas de los métodos pasivos de captura fotográfica

Estudios que usan las trampa cámara pueden registrar historias de captura de
las especies que pueden ser identificadas por fotografía, e incluso de individuos
reconocibles a través de rasgos distintivos naturales o marcas artificiales (por ejemplo,
collares de radio, etiquetas). En comparación con otros métodos de muestreo de campo
estandarizados, la influencia humana (errores debidos a múltiples observadores,
esfuerzos y tiempos diferentes) y el error en la metodología de TC se reducen a la
colocación y mantenimiento de las trampas y la identificación de las fotografías
(Ahumada et al., 2013). Entre las desventajas del uso de las cámaras trampas están: alto
costo de equipo (cámaras, tarjetas de memoria y pilas) y su mantenimiento, logística del
cambio del equipo en el campo y necesidad de electricidad (carga de las pilas), la
probabilidad del daño en el campo por condiciones de clima, probabilidad de activación
de cámara por otros factores distintos al movimiento de los animales y la calidad de las
fotos durante la noche (depende mucho del modelo de cámara, y por lo tanto, del
 14

costo). El uso exitoso de cámaras trampas depende mucho de la experiencia de la

persona que las está usando, además de las características particulares del área de
estudio. Otro inconveniente importante es el riesgo de robo de las TC, que resulta en
pérdida tanto de equipo como, más importante, los datos. En estos casos, se debería
considerar el uso de otras técnicas no invasivas como el etiquetado genético, las
estaciones de huellas y otros rastros, ya que pueden complementar el esfuerzo de
muestreo y ayudar a mantener la continuidad de la recolección de datos cuando la TC
está ausente.
Considerando las limitaciones analíticas del uso de trampas cámaras hay que
tomar en cuenta la detectabilidad imperfecta y la estimación de la ocupación, como un
substituto de la abundancia relativa. La estimación de los parámetros de la población,
como la abundancia o la densidad, ha sido un foco de muchos estudios de población
animal. La información sobre el tamaño de la población y las tasas vitales asociadas es
necesario para evaluar el estado y monitorear los cambios en las poblaciones, pero
requiere poblaciones relativamente grandes donde los individuos pueden identificarse
de manera única o capturarse y marcarse físicamente (captura-recaptura) (O’Brien
2010). En los casos en que la captura y el marcado de animales es muy difícil o cuando
se espera que las densidades sean bajas, la información de ocupación puede ser una
alternativa útil, que proporciona estimaciones de las distribuciones de especies y los
procesos que conducen los patrones de distribución. Además, el tipo y la cantidad de
datos necesarios para estimación de la ocupación (es decir, la información de aparición
de especies) suele ser menos costosa y requiere menos tiempo de recolecta que la
abundancia o la densidad. Fundamentalmente, la ocupación es una función de
abundancia (es decir, número de individuos) y parámetros que gobiernan el proceso
dinámico de cómo se distribuyen los animales en el entorno (Royle y Dorazio 2008). Sin
embargo, al igual que con la estimación de la abundancia, se deben tener en cuenta las
cuestiones de detectabilidad para hacer inferencias precisas: la “no detección” de la
especie no implica que la especie esté genuinamente ausente (O’Connell et al., 2010). El
error de detección es un problema ampliamente reconocido en la recopilación de datos
ecológicos que complican la estimación y el modelado porque es difícil separar los
procesos ecológicos y de detección en el análisis (MacKenzie 2006). Intuitivamente,
debería ser más fácil detectar y ajustar modelos para la presencia de una especie
(ocupación) que para todos los individuos de una especie (abundancia). Por esta razón,
la ocupación, que es de alto interés ecológico, a veces se estudia como sustituto de la
abundancia. El modelo de ocupación se basa en realizar múltiples visitas a algunos o
todos los sitios de muestreo en un estudio para recopilar datos de detección de
especies que se utilizan para modelar y luego ajustar el proceso de detección (ver
capítulo 5).
 15

1.5. JUSTIFICACIÓN DE LA TESIS

Los mamíferos terrestres son un componente fundamental de los ecosistemas

forestales tropicales pues proveen servicios clave en su funcionamiento. La diversidad
de tamaños corporales y grupos tróficos sirve como un indicador de la complejidad y
estabilidad del ecosistema. Sin embargo, existe poca información cuantitativa acerca de
cómo están respondiendo las comunidades de mamíferos en los bosques tropicales
ante las amenazas locales, regionales y globales (Ahumada et al., 2011). La información
sobre el estado o las tendencias de estas comunidades es escasa. En muchos
ecosistemas las poblaciones de fauna silvestre están disminuyendo, mientras que la
población humana está aumentando constantemente, especialmente alrededor de las
zonas protegidas donde el promedio de crecimiento es casi el doble que en otras zonas
rurales (Wittemyer et al., 2008). El incremento de los asentamientos humanos
alrededor de zonas ricas en recursos naturales, provoca un aumento de los conflictos de
uso, como la extracción ilegal de madera y minerales, la cacería de animales, y la
frecuencia de incendios y pueden provocar la extinción de especies dentro de éstas
áreas. Por ello la supervivencia de las poblaciones de animales está ligada a la
supervivencia de las comunidades humanas que los consumen - pueblos indígenas,
campesinos o ganaderos. Varios investigadores (Ahumada et al., 2011, Matallana et al.,
2012) sugieren que los estudios deben centrarse en la estimación de la abundancia de
las poblaciones de fauna silvestre objeto de uso, en la evaluación de la sostenibilidad de
sus cosechas y en la medición del impacto de la extracción de animales de la población
natural. Pero no solo la cacería tiene una incidencia en la vida silvestre y su
conservación, también lo tiene el fuego y los cambios en el uso de la tierra que afectan
de forma permanente la dinámica de las poblaciones de mamíferos, su distribución y
abundancia (Haynes y Cronin 2006).
A raíz de este problema de conservación tan urgente, surge la motivación de
estudiar la compleja relación entre distribución, riqueza y abundancia relativa de
mamíferos y las diferentes perturbaciones antropogénicas en una región donde se
observa el uso de fauna por comunidades indígenas en los bordes de una zona
protegida. El mosaico de bosque y sabana de la Gran Sabana es un escenario ideal para
estudiar esta relación. Gran parte de la GS está protegida por el Parque Nacional
Canaima, que en 1994 fue declarado Patrimonio de la Humanidad por la UNESCO.
Dentro y fuera del parque se encuentran asentamientos tradicionales de grupos
indígenas que hacen uso de los recursos naturales de su entorno. La finalidad del
estudio es estimar el efecto del fuego, fragmentación del hábitat y la cacería en la
composición de las especies locales y la determinación de la respuesta específica de
especies seleccionadas. Este estudio aportará, por primera vez, información local
 16

detallada sobre la distribución de los mamíferos en un sector de la GS y permitirá

contestar preguntas sobre la composición de los mamíferos en esta región, su
abundancia relativa y si las especies más abundantes son también las más cazadas. El
análisis conjunto de la fragmentación de los bosques, la actividad de la caza y los
incendios es fundamental para comprender los riesgos y son los datos que se convertían
en las recomendaciones sólidas para la conservación de estos ecosistemas (Vetter
2011). En este sentido este proyecto es esencial considerando las prioridades actuales
de conservación, y especialmente en un área tan relevante y emblemático del Escudo
Guayanés.
 17

2 CAPÍTULO - EFECTIVIDAD DE FOTOTRAMPEO DE

MAMÍFEROS EN LA GRAN SABANA

2.1. INTRODUCCIÓN - MAMÍFEROS DE ESTUDIO

En el área de estudio no se han realizado evaluaciones sistemáticas de la

mastofauna, a excepción de algunas colectas ocasionales que están depositadas en
museos y colecciones biológicas nacionales (Lew et al., 2009). Sin embargo, los
inventarios realizados en otros sectores de la GS permiten elaborar un listado
preliminar de especies de mamíferos grandes y medianos que pueden ser detectadas
con los métodos escogidos para este estudio. En la GS predominan especies de amplia
distribución en el país como el rabipelado común (Didelphis marsupialis), el tapir
(Tapirus terrestris) y el jaguar (Panthera onca), entre otros. Aunque existe una gran
riqueza de roedores, marsupiales y murciélagos, es poco probable que se obtengan
registros de ellos, ya que las cámaras utilizadas no son adecuadas para registrar las
especies de porte pequeño, de hábitos arborícolas y/o voladoras. Desde un punto de
vista ecológico, la comunidad de mamíferos en la Gran Sabana se divide en dos grandes
grupos: (1) los presentes en ambientes de matorral y bosque, y (2) los que viven en los
herbazales altotepuyanos y en ecosistema de sabana (Huber 2001).
El primer grupo incluye, principalmente, especies frugívoras y omnívoras, así
como depredadores especializados en el consumo de insectos y vertebrados. La
mayoría de estas especies son roedores (pacas, agutíes, ratas y ardillas), carnívoros
como el perro de monte o el puma, el coatí y desdentados, como la tamandúa del sur y
el armadillo gigante. El segundo grupo comprende a las comunidades cuyos miembros
dominantes son herbívoros y omnívoros, o son insectívoros y pequeños depredadores
vertebrados. La mayoría son roedores, como la rata de caña común y el acure;
carnívoros, como el zorro de sabana y la onza; desdentados, como el oso hormiguero
gigante, y marsupiales, como el rabipelado común.
 18

Este conjunto de comunidades está condicionado, en gran medida, por la

abundancia y el tipo de alimento disponible en cada uno de los ecosistemas asociados
con los grupos ecológicos descritos previamente. En este sentido, en el bosque y
matorrales los recursos más abundantes son los insectos y frutas. Además de otros,
como el néctar de las flores y pequeños vertebrados que son presa de especies
carnívoras. En los entornos de herbazales y sabana, la alta disponibilidad de hierbas,
insectos y vertebrados pequeños (ratas, ranas y aves) determina el predominio de los
mamíferos que incluyen estos elementos en sus dietas, de forma exclusiva o
combinados.
Esta investigación se centra en la comunidad de mamíferos terrestres medianos
y grandes (entre 2 y 180 kilogramos), los cuales usualmente son los más apreciados y
buscados por los Pemones en sus actividades de la cacería, además de ser poco
detectables. Se excluyen de esta investigación los roedores pequeños, especies
arbóreas y los murciélagos que son difíciles de estudiar con el uso de trampa cámaras.
La falta de información acerca de la probabilidad de detección y abundancia relativa de
mamíferos medianos y grandes en la GS no permitió hacer una preselección de los
mamíferos objetos del estudio.
Con base en los datos disponibles de Lew et al., (2009) y Ochoa et al., (1993),
sobre las preferencias de hábitat (Huber 2001), se estimó la presencia de al menos 27
especies de mamíferos medianos y grandes en el área de estudio, que representan
diferentes niveles tróficos (diferente tipo de dieta) y tamaños — grandes (10-200 kg),
medianos (4-10 kg) y pequeños (0-2 kg).

2.2. ÁREA DE ESTUDIO

El área de estudio corresponde al sector 5 (una organización territorial indígena

Pemón) de la GS, entre los ríos Kama y Wuarpa y los kilómetros 194-197 desde el
pueblo de El Dorado del Troncal 10 y adyacente al PN Canaima (Figura 1.1). Allí se
ubican tres comunidades Pemón: Kawi (km 193, 1.100 msnm, -61,243W 5,451N), Uroy-
Uaray (km 197, 1.093 msnm, -61,232W 5,442N) y Wuarapta (15 km este de Uroy-Uaray,
896 msnm, -61,157W 5,512N) (Figura 2.4.A). Dichas comunidades dieron su
conformidad con la realización de este estudio de manera colaborativa (reuniones
llevadas a cabo entre los días del 11 al 13 de octubre de 2014). La obtención del
permiso local por parte de las comunidades es muy importante y siempre debe ser
considerado para preparar el diseño muestral y la logística de las salidas de campo.
Las comunidades Kawi y Uroy-Uaray se mantienen principalmente del turismo y
realizan pocas actividades relacionadas con la agricultura y la caza. La comunidad
Wuarapta (alejada de Troncal 10), por el contrario, realiza principalmente actividades
 19

de agricultura, caza y pesca. En Uroy-Uaray también se realizó minería de oro, que

actualmente se encuentra inactiva. En esta área de estudio, que comprende unos 615
km2 (Figura 2.4.A), se observan algunos fragmentos de bosques asociados a elementos
propios del paisaje (ríos, cerros). Además, de otros fragmentos afectados por el fuego y
actividades humanas como agricultura. Puede ocurrir, por tanto, una fragmentación
natural por heterogeneidad edáfica o de otros elementos geomorfológicos, junto a la
originada por actividades antrópicas (quemas, establecimiento de cultivos).

2.2.1. Clima

Según la altitud, la temperatura y la precipitación, Huber (2001) clasifica el clima

de la Guayana venezolana en seis tipos principales. En general se distingue la época
seca entre diciembre y abril y época de lluvia entre mayo y noviembre. Aunque las
fuentes de información de los años 70 registraban dos épocas de lluvia y sequía: lluvia -
mayo a mediados de agosto y diciembre; sequía – enero a abril y de septiembre a
noviembre (Urbina 1979).

En el área de estudio el clima que domina (entre 800 y 1.200 msnm) es

ombrófilo submesotérmico y se caracteriza por temperaturas medias entre 18 y 24 °C y
precipitaciones anuales que oscilan entre 2.000-3.000 mm; ocurre una estación seca
débil (<60 mm / mes) de diciembre a marzo/abril, y las lluvias entre mayo y
octubre/noviembre (Huber 2001). Sin embargo, durante el periodo de este estudio —
septiembre 2015 a abril 2016 — se registró el episodio del fenómeno El Niño, donde la
precipitación anual está por debajo del promedio. Por lo tanto, las condiciones
meteorológicas durante el periodo de muestreo se pueden considerar atípicas, y
pueden haber incidido en la condición de la vegetación y la disponibilidad de recursos.

2.2.2. Vegetación

La vegetación característica de este sector de GS es de matorral con dominancia

de Clusia spp. y Gongylolepis spp. (Huber 2001). Sin embargo, dentro del área de
estudio están presentes pastizales de hoja ancha y sabanas de Axonopus spp.
interrumpidas por parches del bosque de galería. Hacia el macizo de Irú y Tramén-tepui
se desarrolla un bosque siempreverde montano continuo.
Tomando en cuenta las condiciones ambientales en GS, tanto climáticas como
de vegetación, se puede decir que el área de estudio reúne el espectro característico de
los tipos de vegetación de la GS, tanto matorrales, sabanas y bosques (sólo los
 20

morichales no están presentes) y gracias al gradiente altitudinal por lo menos se pueden

identificar dos tipos de clima.

2.3. MATERIALES Y MÉTODOS

2.3.1. Diseño muestral

El área de estudio posee una extensión aproximada de 615 km2 en el sector 5 de

la GS, y es delimitada en las cercanías de tres comunidades Pemón: Kawi, Uroy-Uaray y
Wuarapata (Figura 2.4.A). Se realizaron cuatro salidas de campo: (1) 22 de septiembre
hasta 15 de octubre 2015, (2) 25 de noviembre hasta 14 de diciembre 2015, (3)24 de
enero hasta 12 de marzo 2016, y (4) 28 de marzo hasta 13 de abril 2016.

La incidencia del fuego y la fragmentación del hábitat en el área de estudio se

analizó con un sistema de información geográfica (SIG) utilizando imágenes satelitales
de los últimos 14 años, captadas por los sensores MODIS y Landsat (Giglio et al., 2003,
Sexton et al., 2013) para mostrar la situación actual. Se utilizaron series temporales de
16 años para detectar, de forma automatizada, los incendios activos (data con
resolución de 1 km, información sobre la quema activa, la ubicación y el momento) y
para determinar la frecuencia de los incendios (Giglio et al., 2003). La distribución actual
de los bosques y los cambios recientes se estimó con una combinación de productos de
cobertura arbórea derivados de imágenes Landsat y los índices de vegetación basados
en MODIS (Sexton et al., 2013). Se empleó un conjunto de datos con 30 m de resolución
del porcentaje de cobertura de árboles y se ajustó la base de 250-m MODIS utilizando
imágenes Landsat. Se calculó estadísticamente la fragmentación del paisaje en función
de los dos tipos de vegetación predominantes (bosques y sabanas) a través del paquete
R “fractaldim” (Gneiting et al., 2012) para estimar el área cubierta por cada uno de ellos
y el aislamiento o conectividad entre fragmentos. Estos valores fueron utilizados para el
diseño muestral con TC y como covariables en los análisis de riqueza y distribución de
mamíferos.
21
 22

Dentro del área de estudio se seleccionaron seis bloques que representan diferentes
combinaciones de coberturas de vegetación (Figura 2.4.A). Para cada bloque se
calcularon los valores de h y H para mostrar el gradiente más representativo de la
fragmentación del bosque en el área de estudio (Figura 2.4.C), donde:

h: proporción de bosque en el paisaje

H: dimensión fractal del bosque en el paisaje

Las medidas cuantitativas h y H están basados en métodos empíricos para la

estimación de la dimensión fractal (Ritchie 2009, Burrough 1986, más explicación sobre
H y h en 3.2.3.). Entre los bloques también existen diferencias en la frecuencia de fuego
y pueden ser ordenados desde los menos perturbados, hasta los más perturbados
(Tabla 2.4.C y Figura 2.4.A).

Figura 2.1. Esquema del diseño muestral utilizado en este estudio.

Cada bloque fue dividido en 25 celdas de 2 km2 cada una (Figura 2.1. y 2.4.A). La
selección de este tamaño de la celda está basada en la metodología del proyecto
mundial TEAM (Ahumada et al., 2011) donde se evalúan las presencias y abundancias
de mamíferos en las zonas tropicales, usando trampas cámaras. En el proyecto TEAM
fueron incluidos mamíferos tanto grandes como medianos, lo que representa diferentes
tamaños de territorios, y con estos fueron hechas las calibraciones para la selección del
tamaño de la celda.

Dentro de cada celda se calcularon los valores de cobertura vegetal (Giglio et al., 2003,
Sexton et al., 2013) (Figura 2.2.). Para la variable de fragmentación se consideraron
cuatro niveles:
B: bosque continúo
b: fragmentado con predominio de bosque
s: fragmentado con predominio de sabana
S: sabana
 23

Figura 2.2. La descripción de cálculos que se realizó para definir tipo de cobertura en cada celda (B, b, s, S)
explicada por la variabilidad de la cobertura en la celda (sd) y cobertura boscosa (Giglio et al., 2003)
promedio de los pixeles dentro de cada celda (mu).

También se calculó, dentro de cada celda, la frecuencia del fuego que es su

primer indicador (Lehmann et al., 2014). Se usaron datos puntuales de los incidentes de
fuego (Giglio et al., 2003) (con confianza mayor al 60%). En cada celda se calculó el
número de eventos de fuego ocurridos durante los últimos 14 años (la limitación de
disponibilidad de los datos de MODIS), y se consideraron tres categorías:

0: sin fuego
f: un evento de fuego en los últimos 14 años
F: más de un evento de fuego en los últimos 14 años

En resumen, se manejaron 12 posibles combinaciones de las variables listadas para

obtener una muestra representativa de la variabilidad presente en el área de estudio,
tal como se muestra a continuación (Figura 2.3.).
 24

40
35
30

número de celdas
25
20
15
10
5
0
BF Bf bf bF sf Sf sF b0 SF s0 B0 S0
combinaciones

todas combinaciones combinaciones cubiertas

Figura 2.3. Comparación de la cantidad de todas las posibles combinaciones de variables para cobertura
vegetal y fuego, con las combinaciones cubiertas con trampas cámaras .

El área de estudio constaba de 6 bloques y en cada uno de ellos se instalaron las

cámaras de la siguiente manera: dentro de cada bloque 5 cámaras, en 5 celdas
diferentes, lo que en total resulta en 30 cámaras (5 cámaras x 6 bloques). Inicialmente,
se consideraba las celdas como la unidad de muestreo básica, pero durante el muestreo
surgió a veces la necesidad de cambiar la posición de cámara dentro de la celda (Figura
2.1). Por lo tanto la posición de la cámara dentro de la celda se define como unidad de
muestreo (UM) calculada por periodo de muestreo.

Se instalaron las 30 cámaras por periodos de aproximadamente 60 días (2

meses) en tres periodos. El periodo de 60 días constituye un esfuerzo de muestreo
superior al utilizado en la mayoría de los trabajos previos (Ahumada et al., 2011,
Ahumada et al., 2013), pero en el caso de la Guayana Venezolana, que está
caracterizada por una abundancia baja de mamíferos, se hace necesario aumentar el
esfuerzo de muestreo para incrementar la probabilidad de detección. Durante este
periodo de 60 días se considera que las estaciones de muestreo son abiertas (no se
considera la población cerrada), pero que los cambios en la presencia o ausencia de
especies ocurren al azar, es decir, no ocurren movimientos migratorios o estacionales
(MacKenzie 2006).

Las cámaras se colocaron en los árboles entre 60-70 cm por encima de nivel del
suelo, con un ángulo de detección de 60°, lo que garantiza el muestreo de las especies
 25

de interés: mamíferos terrestres grandes y medianos, no voladores, ni de hábitos

arborícolas. Las cámaras estuvieron activas durante aproximadamente 60 días
continuos. Durante la segunda y tercera salida de campo se rotaron las cámaras entre
diferentes unidades de muestreo dentro del mismo bloque para ampliar la cobertura
del muestreo (Figura 2.3.) y obtener un mayor número de combinaciones posibles
muestreadas de los parámetros analizados como el fuego y la cobertura vegetal. En el
caso de las combinaciones “BF” y “Bf” representadas solamente en una y dos celdas de
todas, el muestreo fue repetido en las mismas para mejorar robustez de análisis.
Sin embargo, por las dificultades en el acceso a algunos sitios (disponibilidad de
guías Pemón, cruce de los ríos, falta de caminos en el bosque) se dejaron fijas las
cámaras en algunas unidades de muestreo por dos o más periodos de muestreo. Se
realizaron dos cambios de localización de las cámaras (segunda y tercera salida de
campo), que resultó en 57 celdas muestreadas, pero en total se calcularon 85 unidades
de muestreo.

2.3.2. Detección de los mamíferos

Además del registro de mamíferos grandes y medianos con trampas cámaras, se

utilizó la metodología de observación de rastros (Ahumada et al., 2011, O’Connell et al.,
2011). Las imágenes de las TC se organizaron según fecha, hora, código de la cámara,
coordenadas y bloque usando el código R diseñado por Dr. José Rafael Ferrer Paris
(https://github.com/jrfep/CEBA.LEE). Las fotos se dividieron en eventos de detección
(secuencias de fotos con menos de cinco minutos entre fotos consecutivas). Luego, para
las fotos organizadas por bloque y periodo de muestreo se identificó la especie, y se
registró en una base de datos de tipo tablas (Excel) usando el software Microsoft Office
2010. Se realizó una inspección visual y las especies fueron identificadas usando los
libros y guías de campo “Mamíferos de Venezuela” (Linares 1998) y “Mammals of
Neotropics” (Eisenberg 1989), comparando con los resultados del proyecto TEAM en
Central Surinam Nature Reserve y consultando con expertos del IVIC y Fundación
William H. Phelps.
Los datos de las cámaras se complementaron con las observaciones directas,
huellas y marcas como evidencia directa o indirecta de la presencia de especies en el
área, y que no pudieron ser detectadas con las cámaras. Esos datos se usaron para
análisis de riqueza de especies por bloque presentados en los capítulos 3 y 5.
 26

2.3.3. Análisis

El esfuerzo de muestreo total se calcula como la suma del número total de días
de actividad de todas las cámaras empleadas (días-cámara, abreviado como d). Las
detecciones o capturas fotográficas fueron agrupadas por “eventos de detección” o
simplemente “eventos”, los cuales representan secuencias de fotos separadas por
menos de 5 minutos y que muestran una misma especie animal y presumiblemente los
mismos individuos.
En los próximos capítulos se describe el análisis aplicado para cada hipótesis
planteada. En este capítulo se describen los resultados básicos como número de
especies captadas con TC y la cantidad de fotos y eventos registrados en cada bloque.
Para cada bloque se calculó:
 número de eventos y número de fotos
 número de eventos en seis categorías: presencia de mamíferos, presencia de
aves, presencia de reptiles, presencia humana, movimiento de vegetación e
imposible para identificar,
 proporción de los eventos que incluyen captura de mamíferos, aves, reptiles o
humana sobre eventos con movimiento de vegetación o imposibles para
identificar,
 número de las celdas cubiertas con TC y número de cámaras activas.

Como se mencionó anteriormente (ver 1.4.1), la abundancia o abundancia relativa son

los parámetros poblacionales cruciales, sin embargo considerando el error de
detectabilidad en los estudios con TC, se sugiere utilizar modelos de ocupación, tal y
como se aplicarán en el capítulo 5.
En este capítulo usamos dos indicadores básicos pero indirectos de la
abundancia relativa. El primero es la frecuencia de avistamiento (número de registros
por especie) por 100 días de captura de cámaras (FA) según la fórmula:
FA=N*100/C

donde N significa el número de registros de la especie y C el número de cámara*día.

Adicionalmente se calculó la “ocupación aparente”, es decir, la proporción de las celdas
con detecciones de la especie (referida en la literatura como “naïve occupancy”
(MacKenzie 2006), y que será proporcional al porcentaje de celdas ocupadas bajo el
supuesto de probabilidad de detección homogénea. A partir de estos valores se puede
realizar las comparaciones con otros estudios similares en América Latina.
Además se calcularon curvas de acumulación de especies (Colwell et al., 2004),
que son la representación gráfica del número de especies observadas en función de una
medida del esfuerzo de muestreo, en este caso serían: los días de fototrampeo y el
número de las trampas cámaras puestas. La acumulación secuencial de los individuos en
 27

una unidad produce una curva de acumulación de especies, pero usualmente no es una
curva suave debido a la agregación espacial (o temporal) de eventos de detección y a
simples efectos estocásticos. Para una mejor representación gráfica se utiliza la matriz
de las especies de todo el muestreo para calcular el estimado de la curva de
acumulación promedio (tau) y su intervalo de confianza condicional según la fórmula de
Mao (Colwell et al., 2004).

Tabla 2.I. Lista de mamíferos en el área de estudio en 4548 cámara *día. Datos de peso, dieta y hábitat
(según Linares 1998 y Eisenberg 1989), tipo de vegetación —sabana(S), matorral-bosque (M-B)— y
estado de conservación según la UICN (versión 2014.3); método de encuesta: TC – trampa cámara, RAS -
rastros, ENT – entrevista con las comunidades locales Pemón.

Nombre Especie Nú Frecuenci ocupac tamañ Peso Diet IUC hábit Méto
común me a de ión o , kg a N at do de
ro avistamie aparen encue
de nto* te sta
reg
istr
os
ARTIODACTYLA
venado Mazama 0,30 grand 16- her DD S TC,RA
matacán americana e 45 b S,
rojizo 20 0,44 ENT
venado Mazama 0,19 grand 11- her LC S TC,RA
matacán gouazoubira e 18 b S,
grisáceo 48 1,06 ENT
venado Odocoileus 4 0,09 0,05 grand 30- her LC S TC,RA
caramerudo virginianus e 50 b S,
ENT
báquiro de Pecari tajacu 0,04 grand 17- omn LC M-B TC,RA
collar e 30 iv S,
2 0,04 ENT
báquiro Tayassu pecari 0,04 grand 25- omn VU M-B TC,
cachete e 40 iv ENT
blanco 2 0,04
CARNIVORA
margay Leopardus 0,04 media 3-9 carn NT M-B TC
wiedii 2 0,04 no
cunaguaro Leopardus 0,18 grand 8-14 carn LC M-B TC,RA
pardalis e S,
15 0,33 ENT
jaguar Panthera onca 0,16 grand 31- carn NT M-B TC,RA
e 158 S,
14 0,31 ENT
puma Puma concolor 0,12 grand 29- carn LC M-B TC,RA
e 70 S,
11 0,24 ENT
zorro común Cerdocyon 0,21 media 3-7 omn LC S TC,RA
thous no iv S,
44 0,97 ENT
 28

hurón Eira barbara 0,25 media 2,7- carn LC M-B TC,

21 0,46 no 7 ENT
coati común Nasua nasua 0,07 media 3- omn LC M-B TC,
8 0,18 no 7,2 iv ENT
CINGULATA
cachicamo Dasypus 0,23 media 8,5- inse LC M-B TC,
guayanés kappleri 34 0,75 no 11,8 ct RAS
cachicamo Dasypus 0,21 media 2,7- inse LC M-B TC,RA
común novemcinctus no 6,3 ct S,
19 0,42 ENT
cuspa Cabassous 0,04 peque 2,5- inse LC M-B TC
montañera unicinctus ño 3,8 ct
común 2 0,04
cuspón Priodontes 0,11 grand 25- inse EN M-B TC,RA
maximus e 30 ct S,
8 0,18 ENT
PERISSODACYLA
danta Tapirus 0,11 grand 146, her VU M-B TC,RA
terrestris e 5- b S,
14 0,31 197 ENT
DIDEPHIMORPHIA
rabipelado Didelphis 0,11 peque 0,6- omn LC S TC
guayanes imperfecta 14 0,31 ño 1 iv
rabipelado Didelphis 0,04 peque 0,66 omn LC S TC,
común marsupialis ño 5- iv ENT
2 0,04 2,09
PILOSA
tamandúa Tamandua 0,11 media 1,5- omn LC M-B TC,
tetradactyla 6 0,13 no 8,4 iv ENT
oso Myrmecophag 0,19 grand 22- inse VU S TC,RA
hormiguero a tridactyla e 39 c S,
15 0,33 ENT
RODENTIA
lapa Cuniculus paca 0,42 media 6-14 her LC M-B TC,RA
26 no b S,
5 5,83 ENT
picure Dasyprocta 0,39 media 2,6- her LC M-B TC,RA
leporina 19 no 5 b S,
1 4,20 ENT
chigüire Hydrochoerus 0,04 grand 35- her LC S TC,RA
hydrochaeris e 65 b S,
3 0,07 ENT
ardilla Sciurus sp. 0,04 peque omn LC
2 0,04 ño iv
PRIMATES
capuchino Cebus 0,09 media 3 omn LC M-B TC,RA
llorón olivaceus no iv S,
8 0,18 ENT
araguato Alouatta - - - LC RAS,
macconnelli** ENT
OTROS
REGISTROS
Sigmodontinae 1 0,02 0,018 peque her TC
 29

(subfamilia) ño b
Oecomus sp. 0,018 peque her TC
1 0,02 ño b
Proechimys sp 0,07 peque her TC
2 0,04 ño b
vaca Bos taurus 0,018 grand her TC,
18 0,40 e b RAS

* Frecuencia de avistamiento por 100 días de fototrampeo.

** Especie registrada solo a través de vocalización y entrevistas con las comunidades locales.

2.4. RESULTADOS
2.4.1. Efectividad de fototrampeo

El esfuerzo de muestreo total alcanzó un total de 4.548 días-cámaras, con un

promedio por bloque de 758 días-cámaras (bloque 1 – 663 d, 2 – 666 d, 3 – 841 d, 4 –
793 d, 5 -841 d, 6 – 744 d). Registramos 159.544 fotografías agrupadas en 7.466 eventos.
Todos los eventos fueron divididos en seis categorías: presencia de mamíferos (822
eventos), presencia de aves (242), presencia de reptiles (70 eventos), presencia humana
(52 eventos), movimiento de vegetación (6.012 eventos) e imposible para identificar (83
eventos) (Figura 2.4.B).
30
 31

Figura 2.4. A. El mapa de área de estudio con la ubicación de los bloques y celdas con su característica. B. El número
de eventos en cuatro categorías por cada bloque. C. Parámetros generales de efectividad de fototrampeo.

Todas las fotos de las instalaciones y desinstalaciones fueron previamente excluidas. La

mayoría de los eventos de la presencia de mamíferos fueron registrados en los bloques
3, 4 y 5 que coincide con la cobertura boscosa más alta. En el bloque 1 y en las celdas de
otros bloques como 5 y 6, donde domina sabana, se registró más eventos de
movimiento de vegetación (ej. bloque 1 – 2279), mientras que en el bloque con más
cobertura boscosa fueron muy pocos los eventos de este tipo (bloque 3 – 24). Sin
embargo, la proporción de los eventos falsos – positivos es alta entre casi todos los
bloques, menos en el bloque 3.

El número de las celdas muestreadas entre los bloques varió (Figura 2.4.C) y la relación
entre las celdas muestreadas y no muestreadas es más alto para el bloque 3 (11.30) en
comparación con otros bloques (valores entre 0,02-0,52).

Se muestrearon 86 celdas de 150 posibles (6 bloques x 25 celdas por bloque), y

se incluyó al menos una celda de cada una de las 12 combinaciones de los parámetros
de cobertura boscosa y fuego (Figura 2.3.). El 58% de todas celdas muestreadas
pertenecía a sabana (s o S), mientras que 42% de las celdas estaban en bosque (b o B).
El 37% de todas las celdas fueron muestreadas con algún impacto de fuego (F o f) y 63%
sin esta perturbación.

La curva de acumulación de especies total alcanza un valor asintótico de 31

especies en alrededor de 40 unidades de muestreo (Figura 2.5.A) y alrededor de 100
días de fototrampeo (Figura 2.5.B). La curva de acumulación de especies medida para el
bosque alcanzó la asíntota más rápido que para la sabana en función del esfuerzo de
muestreo medido para el número de las trampas y los días de muestreo. Sin embargo,
no hay diferencia significativa entre las curvas de acumulación los diferentes tipos de
vegetación (comparando los intervalos de confianza 95%).
 32

Figura 2.5. Las curvas de acumulación de las especies en función de esfuerzo de muestreo: A – unidades de
muestreo, B- días de muestreo y tipo de vegetación. Línea sólida representa el estimado de tau (promedio
de la curva de acumulación) y las líneas segmentadas representan los intervalos de confianza del 95%,
según la fórmula de Mao.
 33

2.4.2. Presencia de especies de mamíferos

Durante el estudio con las TC registramos 25 de las especies de mamíferos

esperadas según la literatura (Anexo 1 y ver capítulo 2.1.) y otros representantes dando
en total 30 especies de siete géneros (Tabla 2.I.), también registramos 16 especies de
aves con TC (Anexo 2). La única especie que no fue registrada con la trampa cámara,
sino a través de la vocalización, fue el araguato (Alouatta macconnelli).
Entre las especies con los mayores valores de frecuencia de avistamiento (FA) y
ocupación aparente (OA) están la lapa (Cuniculus paca) (FA=1,84; OA=042), el picure
(Dasyprocta leporina) (FA=1,02; OA=0,39), el venado matacán grisáceo (Mazama
gouzubira) (FA=0,32; OA=0,30) y el zorro común (Cerdocyon thous) (FA=0,24; OA=0,21).
Los menos frecuentes fueron el margay (Leopardus wiedii) (FA=0,02; OA=0,04), el
báquiro cachete blanco (Tayassu pecari) (FA=0,02; OA=0,04), el venado caramerudo
(Odocoileus virginianus) (FA=0,02; OA=0,05) y el cuspón (Priodontes maximus) (FA=0,02;
ON=0,11) (más resultados en la tabla 2.I).
Aparte de los registros de TC obtuvimos diferentes rastros de los animales:
arañazos, observaciones directas, presencia de cueva, huella, excrementos y huesos,
para un total de 179 registros de mamíferos de 20 especies (17 de las especies
esperadas) y 20 de aves de 18 especies. Las huellas de zorro común fueron las más
frecuentes, con 42 registros.

2.5. CONCLUSIONES Y DISCUSIÓN

2.5.1. Desafío del fototrampeo en zonas abiertas

El éxito de fototrampeo en las zonas abiertas, como sabana, es limitado. Lo

confirma el estudio realizado en África del Sur donde las cámaras tomaron fotos de los
carnívoros grandes (chacal, hiena castaña o leopardo) pero subestimaban la presencia
de carnívoros pequeños; en estos casos el registro de huellas es la técnica más
apropiada (Pirie et al., 2016).
Durante este estudio se registraron más falsos positivos en los bloques con
sabana, lo cual puede ser causado por el movimiento de las gramíneas. Es más fácil que
la vegetación se mueva debido al viento y active la trampa cámara en un terreno
abierto, como sabana, en comparación con la vegetación dentro del bosque. También
las rocas que se calientan por la exposición solar pueden activar la cámara. Por lo tanto,
es más desafiante colocar cámaras dentro de la vegetación de sabana. Por otro lado
dejar este hábitat sin el intento de muestreo con cámaras trampas puede generar
vacíos en conocimiento importantes. En este sentido se debería buscar sitios donde la
probabilidad de activación de cámara por gramínea o vegetación, o por los objetos
 34

como las rocas que pueden acumular calor, sea mínima. También resulta imprescindible
aplicar otras técnicas de muestreo en las zonas abiertas, como por ejemplo la utilización
de drones o, más tradicionales, como el etiquetado genético (genetic tagging),
estaciones de huellas y estudios de rastros.

2.5.2. Esfuerzo de muestreo y riqueza de mamíferos en el sector 5 de la GS

Nuestro proyecto aporta, por primera vez, información sobre la comunidad de

mamíferos en la GS utilizando fototrampeo. Los resultados son comparables con
diferentes encuestas en Sudamérica en términos de esfuerzo de muestreo, área de
estudio cubierta y número de especies registrados (Tabla 2.II). La eficiencia de la
encuesta en los estudios varía dependiendo del esfuerzo de muestreo, el tamaño del
área de estudio y el número de diferentes métodos utilizados. El único estudio con
métodos similares en Venezuela fue realizado en el Alto Caura, y a pesar de cubrir un
área más grande y con mayor esfuerzo de muestro, registró menos especies de
mamíferos (Perera-Romero et al., 2015). El fototrampeo parece ser un método
adecuado para examinar mamíferos medianos y grandes, mientras que es insuficiente
para las especies pequeñas y arbóreas.
En este estudio de seis meses, las cámaras trampa registraron exitosamente el
81,5% de las especies esperadas para el área de estudio según la literatura. Con esta
herramienta (TC), registramos 25 especies de los mamíferos esperados, según la
literatura, de los cuales, sólo 17 se obtuvieron mediante la técnica de rastreo (Tabla
2.I.). De esta manera aportamos más registros de mamíferos grandes y medianos que lo
disponible en Lew et al., (2009) (ver 1.3.2). Especialmente para el orden carnívora se
obtuvieron 115 registros (25 existentes), para artiodactyla 76 (8 existentes), cingulata
63 (4 existentes) y perissodactyla 14 (3 existentes).
Nuestros resultados demuestran la efectividad de las trampas cámara, en
comparación con la técnica de identificación de rastros, para el inventario de mamíferos
terrestres de tamaño grande y mediano en los ecosistemas tropicales. Comparando las
curvas de acumulación de especies en función del esfuerzo de muestreo resultó más
eficiente aumentar el número de las trampas cámaras que prolongar el periodo de
muestreo.
 35

Tabla 2.II. Encuestas para mamíferos no voladores en América del Sur y su respectivo número de
especies registradas, tamaño del área de estudio, esfuerzos de muestreo, técnica de encuestas
(TC - trampa cámara, TRN - transecta, RAS - rastros, ENT - entrevistas) y referencias.

Localización Tamaño del Esfuerzo de Número de Técnica de Referencia

área de muestreo especies de encuestas
estudio(km2) mamíferos
Cerrado, 87,3 2340 cámaras * 17 TC Cabral et
Brasil día al., 2017
Cerrado, 17,60 450 cámaras * 14 con CT (18 TC,RAS, TRN, Trolle
Brasil día en total) ENT 2006
Surinam 324 1905* 28 TC Ahumada
et al.,
2011
Amazonas, 50 3780 cámaras * 28 TC Tobler et
Perú día ** al., 2008
Pantanal, 20 450 cámaras * 18 con CT (30 TC, RAS, TRN, Trolle
Brasil día en total) ENT 2003a
Rio Negro, 1500 750 records 14 con CT(42 TC, RAS, TRN Trolle
Brasil en total) 2003b
Bosque 170 25512 horas de 16 con CT (58 TC, RAS, TRN, Rocha-
atlántico, fototrampeo en total) LT Mendes et
Brasil al., 2015
Rio Caura, 821 5661 cámaras * 20 TC, ENT Perera-
Venezuela día Romero et
al., 2015
Gran 650 4548 cámaras * 25 TC, RAS, ENT Estudio
Sabana, día actual
Venezuela
* Número de días de muestreo para cada cámara sumada para todas las cámaras en el sitio
** 1440 (2005) y 2340 (2006) cámaras * día

2.5.3. Inventario de especies de mamíferos grandes y medianos

Entre los representantes de las diferentes familias que se esperaba según Ochoa
(2001) y Lew (2009) (ver. 2.1) se logró registrar la mayoría de las especies (Tabla 2.I.).
 36

Todas las tres especies de la familia Cervidae fueron registradas, sin embargo O.
virginianus tuvo una de las menores abundancias relativas entre todas las especies. Esta
observación será analizada detalladamente en el capítulo cuatro relacionado con la
cacería. Tanto Pecari tajacu como Tayassu pecari, de la famila Tayassuiduea fueron
fotografiada con TC, sin embargo ambas especies se detectaron en pocas ocasiones (dos
registros para cada uno). Para la familia Canidae fue registrado solamente C. thous con
un alto valor de ocupación aparente, mientras que el otro representante S. venaticus no
se capturó ni una vez. Se trata de una especie elusiva con pocos registros en Venezuela;
no obstante, los Pemónes de la comunidad Wuarapata mencionan en las entrevistas
que en los años 60 y 70 se observaban las manadas del perro zorro y era una especie
común en comparación con la actualidad. Entre las seis especies de Felidae, dos no
tuvieron registros (P. yaguaroundi y L. tigrinus) probablemente por tener baja densidad
poblacional o estar restringidas a pocas localidades, mientras que L. pardalis, P. onca y
P. concolor estuvieron mejor representadas y L. wiedii menos. Únicamente E. barbara
de la familia Mustelidae fue capturada con trampa cámara, las dos otras especies que se
esperaba no se registraron (G. vittata y M. frenata). La única representante de la familia
Procyonidae N.nasua tuvo pocos registros. Todos los representantes de la familia
Dasypodidae potencialmente presentes fueron registrados, pero dominaron los
registros de D. kappleri y D. novemcinctus sobre P. maximus y C. unicintus. Varios
registros de P. maximus eran inesperados pues las mismas comunidades de indígenas
no notan su presencia (información verbal). Tanto D. imperfecta como D. marsupialis
fueron registradas, pero el otro representante de esta familia M. parvidens no fue
detectado. T. terrestris, el único representante de la famila Tapiroide, tenía valores de
abundancia relativa baja en comparación con otros ungulata. M. tridactyla y T.
tetrodactyla fueron registrados para familia Myrmecophagidae. Entre los roedores no
se encontró C. aperea, ni M. pratii mientras que C. lapa y D. leporina fueron dos
especies con los más altos valores de abundancia relativa y ocupación aparente entre
todas las especies. H. hydrochaeris fue registrada cerca de los cuerpos de agua, pero
con bajos valores de abundancia relativa y ocupación aparente. La abundancia de los
roedores fue más alta en comparación con otros grupos, el resultado que se esperaba
según la literatura (Lew et al., 2009). También en las cámaras salieron las especies
arborícolas o semi-arborícolas como C. olivaceus y una especie del género Sciurus, sin
embargo estas especies no se toman en cuenta en los próximos análisis. Como A.
macconnelli se registró únicamente a través de la vocalización, sin la georreferencia
precisa, no se lo incluya en los próximos análisis.
 37

2.5.4. Ausencia de conejo del bosque S. brasilensis

Especialmente sorprendente era la falta de registros de conejos, que suelen ser

especies comunes dentro de su área de distribución y deberían ser registrados por TC,
tomando en cuenta que se han registrado las especies poco comunes como P. maximus
o P. onca. Tradicionalmente se ha considerado a S. brasiliensis Linnaeus, 1758 como una
especie de distribución muy amplia en América latina (> de 10 millones de km 2), pero
pobremente estudiada en la región amazónica (Chapman y Hockman 1980). Algunos
autores señalan que el límite de su distribución llega a la sierra de Lema (Eisenberg
1989; Linares 1998; Lord 1999). Sin embargo, publicaciones recientes (AMCELA, año;
Ruedas et al., 2017) ponen en duda la identidad de las diferentes poblaciones de S.
brasiliensis, y sugieren que en vez de una especie con gran adaptabilidad ecológica,
pueden existir más de 37 taxones diferentes, de los que aún no se conoce su
distribución o ecología. Es por ello que los registros de lagomorfidos en la Gran Sabana
pueden tener interesantes implicaciones biogeográficas y ecológicas.

Lew et al. (2009) y Huber (2001) mencionan la presencia de S. brasiliensis en la

Gran Sabana y en el Parque Nacional Canaima, pero la información proviene
originalmente de Ochoa et al. (1993) basado en solo un registro sin georreferencia, y
notan que este no ha sido confirmado por estudios posteriores. Por otro lado esta
especie se encuentra en abundancia en Imataca (Ochoa 1995) y en varios registros de la
cuenca de Rio Caura (Ochoa y Garcia 2009) lo que puede indicar el límite de su rango de
distribución.

Durante nuestro trabajo de campo no se detectaron conejos en el área de

estudio. Tampoco fueron mencionados en entrevistas y reconocidos entre las especies
presentes en la zona por los pobladores y cazadores en el área de estudio y otras partes
de la Gran Sabana y la comunidad Canaima, a pesar de que esta es una especie de caza
común en otras partes de Venezuela. Ante la falta de evidencia, se sugiere eliminar S.
brasiliensis de la lista de especies de La Gran Sabana y el Parque Nacional Canaima.
 38

3 CAPÍTULO – PATRONES DE FRAGMENTACIÓN DE

HÁBITAT

3.1. INTRODUCCIÓN - FRAGMENTACIÓN DE HÁBITAT

La destrucción del hábitat es, a menudo, considerada como la más grave amenaza
para la diversidad biológica en todo el mundo. Particularmente la deforestación y la
fragmentación del bosque han avanzado a la par de la expansión de las fronteras
agrícolas, lo que resulta en pérdida y subdivisión del hábitat que pueden influir
significativamente en la persistencia de las especies nativas (Haynes y Cronin 2006;
Michalski y Peres 2005).
La fragmentación del hábitat frecuentemente se define como un proceso durante
el cual una gran extensión del hábitat se transforma en una serie de parches pequeños
de superficie total inferior, aislados unos de otros por una matriz de hábitat diferente
que la original (Wilcove et al., 1986). Según esta definición, un paisaje puede ser
categorizado continuo (que contiene hábitat continuo) o fragmentado, donde los
fragmentados representan el punto final del proceso de fragmentación. Otra definición
acuñada por White (1979) indica que la fragmentación del hábitat es el proceso de
subdividir un hábitat continuo en pedazos más pequeños, producido en los sistemas
naturales por fuego y efecto de tormentas. Sin embargo, la causa más importante y a
gran escala de la fragmentación del hábitat, es la expansión e intensificación del uso
humano de la tierra (Burgess y Sharpe 1981, Michalski et al., 2007, Michalski et al.,
2008)
La anterior definición de la fragmentación del hábitat implica cuatro efectos del
proceso de la fragmentación en el patrón del hábitat: (a) reducción de la cantidad de
hábitat, (b) aumento en el número de parches de hábitat, (c) disminución de tamaños
de parches de hábitat, y (d) aumento en el aislamiento de los parches. Estos cuatro
 39

efectos forman la base de la mayor parte de los indicadores cuantitativos de la

fragmentación del hábitat, de los cuales existen al menos 40 (Fahring 2003). Debido a
que la fragmentación es un proceso a escala de paisaje, las mediciones de
fragmentación se hacen correctamente a la misma escala (Andren 1994). Este enfoque
conceptual se implementó en este proyecto y, por lo tanto, se considerará el paisaje
como una matriz de hábitat y no como parches separados. Los estudios sugieren que la
pérdida del hábitat tiene grandes y consistentes efectos negativos sobre la
biodiversidad (Fahring 2003). De igual forma son planteados los efectos de la
fragmentación de hábitat, y por esta razón es ampliamente visto como un factor
negativo (Haila 2002). Sin embargo, es necesario hacer énfasis en que la fragmentación
de hábitat per se tiene efectos muchos más débiles sobre la biodiversidad, y estos
pueden ser tanto positivos como negativos. Entonces, para interpretar correctamente la
influencia de la fragmentación del hábitat sobre la biodiversidad, los efectos de estos
dos componentes de la fragmentación deben ser medidos de forma independiente.

3.1.1. Efectos negativos y positivos de la fragmentación de hábitat

Los efectos negativos de la fragmentación pueden deberse a dos causas

principales: la primera, la fragmentación per se implica una reducción del tamaño de los
parches y, por lo tanto, su aumento en número. En algún momento, cada parche de
hábitat será demasiado pequeño para sostener una población local o incluso un
individuo. Con el tiempo, y después de la escisión del bosque continuo, los fragmentos
aislados sufren reducción en la riqueza de especies, y los más pequeños a menudo
tienen un menor número de especies con un esfuerzo relativo de observación similar al
realizado en grandes fragmentos o áreas de bosque continuo (Turner 1996). La segunda
causa es el efecto de borde, ya que paisajes más fragmentados contienen más borde
por cantidad específica de hábitat. Esto puede aumentar la probabilidad de que los
individuos dejen su hábitat idóneo y entren en una matriz heterogénea de parches con
hábitat idóneo e inapropiado. Así, por ejemplo, las matrices de áreas abiertas son
barreras para muchas especies, particularmente para los animales arbóreos o de
hábitats especializados (Didham and Ewers 2012).
Más de la mitad de los efectos de la fragmentación per se revisados por Fahring
(2003) son positivos. En este caso, incluso si la fragmentación per se tiene un efecto
positivo sobre la biodiversidad, este será enmascarado por el gran efecto negativo de la
pérdida de hábitat. El experimento de Huffaker (1958) (en Fahring 2003) sugirió que la
subdivisión de la misma cantidad de hábitat en muchos pedazos más pequeños, puede
mejorar la persistencia de un sistema depredador-presa. En este estudio, se planteó la
hipótesis de que la subdivisión de hábitat ofrece refugios temporales para las especies
 40

presa, donde pueden aumentar en número y dispersarse a otro lugar antes de que el
depredador o parásito los encuentre. Los primeros estudios teóricos también sugirieron
que la fragmentación del hábitat aumenta la estabilidad de la competencia de dos
especies y, en un estudio empírico, Atkinson y Shorrocks (1981) encontraron que la
convivencia de dos especies competidoras podría extenderse al dividir el hábitat en más
parches de menor tamaño. La convivencia mejora en función de un compromiso entre
la tasa de dispersión y la capacidad competitiva. Otro argumento que sustenta el efecto
positivo de la fragmentación es que muchas especies requieren más de un tipo de
hábitat. Por ejemplo, en insectos y anfibios, los estadios inmaduros a menudo utilizan
hábitats diferentes a los que utilizan como adultos. El grado en que la estructura del
paisaje facilita el movimiento entre diferentes tipos de hábitat requeridos, fue definido
por Dunning et al., (1992) como complementación del paisaje; estos autores indican
que por la misma cantidad de hábitat, un paisaje más fragmentado (más parches
pequeños y por lo tanto más borde) tendrán un mayor nivel de mezcla de diferentes
tipos de hábitat, lo cual debería aumentar la complementación del paisaje y, por lo
tanto, tener efecto positivo sobre la biodiversidad.

3.1.2. Efectos de la fragmentación en mamíferos

En general, las aves han sido el grupo taxonómico estudiado con mayor
frecuencia con respecto a los efectos de la fragmentación de los bosques tropicales y la
pérdida de hábitat (Turner 1996, Ries et al., 2004), mientras que la investigación sobre
los parches del hábitat y sus habitantes se ha llevado a cabo básicamente con
invertebrados.
No se encontraron evidencias del efecto de borde sobre la riqueza de mamíferos
pequeños, la composición de las especies, diversidad y abundancia en los bosques de
sabana remanentes de Brasil (Napoli y Caceres 2012). Otra investigación hecha también
en Brasil muestra que la fragmentación del hábitat ha afectado la actividad de especies
nocturnas (cachicamos y rabipelados), pero los efectos de los parches de hábitat
dependieron de las interacciones con las variables de perturbación para el rabipelado
común (Norris et al., 2010).
Comúnmente se sugiere que las características como la dieta y el tamaño
corporal pueden influir en la sensibilidad a la fragmentación (Gray et al., 2007). En
Venezuela, en la Reserva Forestal Imataca, Ochoa (2000) evaluó el impacto del
aprovechamiento de maderas a las comunidades de mamíferos pequeños. El estudio
indicó cambios en la composición como menor proporción de murciélagos carnívoros e
insectívoros, mayor abundancia relativa de murciélagos frugívoros y simplificación en la
estructura trófica de la fracción comunitaria constituida por especies no voladoras, con
el predominio de los depredadores-omnívoros/semiarborícolas, seguidos por los
frugívoros-omnívoros/terrestres.
 41

Vetter et al., (2011) han incluido ''la dependencia de los bosques'' como un
indicador clave de la sensibilidad a la fragmentación de los bosques, pero sólo para
especies que están restringidas a los bosques y que no pueden usar otros tipos de
vegetación. Además de la dieta otros factores importantes que influyen en la
sensibilidad de las especies a la fragmentación del bosque, son la abundancia, la
disponibilidad y la calidad de los recursos que también sufren alteración en un paisaje
fragmentado (Vetter et al., 2011).
En este estudio se verificará la respuesta de cuatro grupos alimentarios de
mamíferos —carnívoros, herbívoros, omnívoros e insectívoros y de tres tamaños
corporales: grandes, medianos y pequeños.

3.1.3. Teorías sobre fragmentación

El estudio de la fragmentación es complejo y un tema recurrente en la ecología de

paisaje, la ecología espacial, y la ecología de poblaciones y comunidades. En
concordancia con el enfoque del presente trabajo se muestran los aspectos más
relevantes para tres teorías a evaluar.

3.1.3.1. Teoría de biogeografía de islas (TBI)

Esta teoría invoca los mecanismos de la extinción y el aislamiento que tienen y

siguen guiando la investigación sobre los efectos ecológicos de la fragmentación en la
biodiversidad. La teoría de biogeografía de islas (TBI) introduce un par de conceptos
dinámicos para explicar las diferencias en riqueza de especies entre fragmentos de
hábitat. Las dos variables de predicción en esta teoría son el tamaño de la isla y el
aislamiento de la isla, o la distancia de la isla al continente (Haila 2002). Cuando esta
teoría se amplió conceptualmente de archipiélagos insulares a los sistemas terrestres de
parches de hábitat, el concepto del aislamiento cambió; así, el aislamiento es el
resultado de la pérdida de hábitat, y representa la distancia entre parches vecinos, no la
distancia a un continente. Debido a sus raíces en la biogeografía de islas, el aislamiento
fue visto como la representación de subdivisión de hábitat a pesar de que estaba
íntimamente ligada a la pérdida de hábitat.
Suponiendo nuevamente que todos los recursos se encuentran en unidades de
hábitat separadas entre sí, la TBI sugiere que la composición de especies dependerá de
las dinámicas de extinción y colonización entre fragmentos (islas) (MacArthur y Wilson
 42

1967). En los fragmentos con menos recursos disponibles (generalmente los más
pequeños) la probabilidad de extinción es mayor.

3.1.3.2. Pérdida de hábitat e hipótesis de extinción selectiva (HES)

La hipótesis de extinción selectiva surge de la TBI y sugiere que el proceso de

fragmentación es gradual y se pueden explicar parte de los cambios en la biota
simplemente por el efecto de la pérdida de hábitat. Suponiendo que todos los recursos
se encuentran disponibles en un tipo de hábitat, entre mayor sea la cantidad de hábitat
disponible, mayor será el número de especies que puede coexistir. La curva de las
especies-área es un gráfico que muestra la variación (no lineal) del número de especies
(1) entre muestras de diferente superficie dentro de un hábitat definido (utilizado en
ese estudio), o (2) entre parches de distinto tamaño representativos de un mismo tipo
de hábitat o (3) entre islas con áreas diferentes (Preston 1962). El tipo de relación
estadística entre el número de especies y el área descrita por esta curva se ha
observado en multitud de casos con pequeñas variaciones, hasta el punto que casi ha
adquirido el rango de ley empírica. Una de las explicaciones más sencillas de esta
relación se refiere a los diferentes requerimientos de área de las especies, que pueden
deberse a diferencias en tamaño corporal, o en la concentración de recursos disponibles
para cada especie.
Según la hipótesis de extinción selectiva (HES) el proceso que predomina en el
hábitat fragmentado es la extinción de especies por pérdida de hábitat. Si tomamos en
cuenta que no todas las especies tienen iguales requerimientos de hábitat es posible
predecir una secuencia de extinciones (especies grandes o con dietas especializadas
primero, especies pequeñas o generalistas de último) que determinará una composición
particular de especies (Patterson y Atmar 1986, Wright et al., 1997).

3.1.3.2.1. Diversidad beta – fenómenos de anidación y el recambio de especies

Para analizar las diferencias en la composición de especies en el marco de las

teorías TBI y HES previamente descritas se aplicó el concepto de beta diversidad, que se
refleja en dos fenómenos: anidación y el recambio de especies. El término “diversidad
beta” fue introducido por primera vez por Whittaker (1960) y definido como "el alcance
del cambio en la composición de la comunidad" entre los sitios. La diversidad beta
puede ser vista como una medida que comparar la diversidad de inventario en dos
escalas diferentes (diversidad alfa y gamma).
 43

La diversidad beta pueda reflejar dos fenómenos diferentes: la anidación y el

recambio espacial (Harrison et al., 1992, Baselga et al., 2007). Parches o comunidades
locales se consideran anidados si todos son subconjuntos de la misma comunidad. En
general, las comunidades pobres de especies deben estar anidadas en comunidades
ricas en especies (Figura 3.1., isla A) (Ulrich y Gotelli, 2007), y las especies raras sólo
deben ocurrir en comunidades ricas en especies. Lo que refleja un proceso no aleatorio
de pérdida de especies, como la consecuencia de algún factor que promueva la
desagregación ordenada de las agrupaciones (Gaston y Blackburn, 2000), muy parecido
como plantea HES.

Contrariamente a la anidación, el recambio de especies implica la sustitución de

algunas especies por otras (Figura 3.1., isla B) como consecuencia de la clasificación
ambiental o restricciones espaciales e históricas (Qian et al., 2005), sugiriendo la
existencia de "cualquier barrera o la diferenciación selectiva entre las faunas. En este
sentido muestra un patrón consistente con las diferencias en composición de especies
esperadas según el proceso de extinción y colonización aleatoria en la TBI.

Figura 3.1. Ejemplos hipotéticos de dos islas y tres sitios de muestreo en cada uno
(Baselga 2010). Biotas de los sitios A1-A3 son completamente anidados, porque los biotas más
pobres son subconjuntos de biotas más ricas. Los sitios B1-B3 tienen la misma riqueza (seis
especies cada uno) con tres especies comunes a los tres sitios y tres especies exclusivas a cada
sitio, es decir, mostrando un patrón del recambio de especies.
 44

Todas las situaciones en las que las comunidades no son idénticas se pueden describir
con sólo estos dos patrones principales (el recambio de especies vs. la anidación) o
combinaciones de ambos, ya que los únicos procesos necesarios para generar todas las
configuraciones de los posibles patrones son el reemplazo de especies y la pérdida (o
ganancia) de especies. Se utiliza el término 'pérdida de especies' sólo para indicar que
algunas especies están ausentes de algunos sitios, sin tener en cuenta el mecanismo
subyacente (es decir, extinción, capacidad de dispersión diferencial y otros, Ulrich et al.,
2009).

3.1.3.3. Teoría de distribución fractal de recursos (TDFR)

Recientemente se han aplicado diferentes modelos conceptuales del cambio de

paisaje, como modelo de parche-matriz, continuo e híbrido (Brudvig et al., 2017). Sin
embargo, nos gustaría usar otro marco que sea una extensión formal de las ideas
originales introducidas por Levins (1962) y MacArthur (1972) propuesta por Ritchie
(2009). El nuevo marco hace una novedosa predicción de la diversidad que depende
explícitamente de la escala espacial y temporal del observador, de la heterogeneidad
inherente del medio ambiente en el espacio y de la escala de la respuesta al medio
ambiente de diferentes especies en el espacio.
La distribución heterogénea de recursos (alimento, sitios de anidación, etc.) en
paisajes heterogéneos es un problema complejo, pero el uso de geometría fractal
permite definir un marco conceptual adecuado para estudiar el comportamiento de
especies que coexisten en estos paisajes (Ritchie y Olff 1999). A pesar que los
lineamientos teóricos son complejos, los preceptos de la teoría son relativamente
sencillos. Si el recurso está anidado dentro de unidades de hábitat que se distribuyen de
forma irregular pero predecible (o sea, siguiendo un patrón fractal), y si las especies de
un gremio particular, que utilizan los mismos recursos en el mismo hábitat, difieren en
sus requerimientos energéticos y la extensión de su área de búsqueda (ambos
proporcionales al tamaño corporal), entonces cada especie puede aprovechar la
distribución irregular de recursos para explotar áreas que no son explotadas por
especies de mayor o menor tamaño. En otras palabras, la fragmentación puede afectar
positiva o negativamente la probabilidad de que una especie consiga recursos
suficientes. Por lo tanto conocer los patrones de fragmentación de hábitat y la
concentración de recursos dentro del hábitat permite predecir los patrones de riqueza y
composición de especies en un paisaje dado.

Figura 3.2. A) El modelo de auto-similitud predice que la riqueza de especies puede estar
fuertemente reducida por la fragmentación de los hábitats improductivos, mientras que la
 45

riqueza de especies puede ser mejorada por la fragmentación moderada en los hábitats más
productivos. B) Influencia hipotética de área de hábitat y fragmentación en la riqueza de
especies de un gremio. Los gráficos muestran la mayor sensibilidad de los hábitats
fragmentados a la reducción en la riqueza de especies, pero la saturación de la riqueza de
especies es más rápida con el aumento de área de los hábitats agregados (adaptado de Ritchie,
2009).

Ritchie (2009) explica las implicaciones teóricas de suponer que el hábitat se

distribuye como un fractal, y cómo se pueden utilizar índices que estiman o aproximan
estas propiedades fractales en paisajes naturales. Particularmente se concentra en la
proporción h del paisaje observado ocupado por el hábitat y la dimensión fractal H que
indica cómo se llenará el espacio ocupado (similar a un índice de agregación). El H se
calcula con el método del área perimetral que cuantifica el grado de complejidad de las
formas planas (Burrough 1986). Valores altos de H representan una fragmentación de
hábitat mayor. Si este hábitat es uniforme o aleatoriamente distribuido y ocupa la
mayor parte del paisaje, entonces H se acercará el valor máximo de la dimensión del

paisaje (típicamente D (dimensión del paisaje)=2 en paisajes terrestres), y la

fragmentación no será importante. Por el contrario, cuando la cantidad de hábitat
decae, o cuando el hábitat restante se agrupa cada vez más por el proceso de
fragmentación, H disminuirá. Resultados interesantes proporcionados por Ritchie
(2009) sugieren que la riqueza de especies depende de la superficie de hábitat y la
fragmentación de una manera compleja (Figura 3.2).
Estas predicciones cualitativas son los primeros vínculos explícitos entre la
calidad del hábitat y el exponente de la relación especie-área en la escala logarítmica, y
predicen que la riqueza de especies puede verse fuertemente reducida por la
fragmentación de los hábitats improductivos, pero que puede aumentar por la
fragmentación moderada en los hábitats más productivos (Figura 3.2. A). La riqueza de
 46

especies debería aumentar más rápidamente con la superficie o proporción del hábitat
h, en hábitats fragmentados, que en hábitats agregados (Figura 3.2. B). A bajos valores
de h, las porciones de hábitat remanentes se agregan en grandes grupos suficientes
para sostener las especies de mayor tamaño, y por lo tanto, para un área determinada
de hábitat, un mayor valor de H sostendrá más especies. En contraste, con altos valores
de h, hay mayor disponibilidad de recursos para todas las especies y es posible la
coexistencia. Si la calidad del hábitat es lo suficientemente alta, la riqueza de especies
puede ser más alta en los hábitats más fragmentados (con menor valor de H).

3.1.4. Hipótesis desarrolladas para el estudio

La pregunta central de este capítulo es ¿cómo influye la fragmentación del hábitat en

los patrones de riqueza para diferentes gremios de mamíferos en la unidad del paisaje
(bloques), asociados a procesos específicos?

Vamos a plantear las hipótesis que explican si la fragmentación es un factor que afecta
directa o indirectamente a los mamíferos grandes, medianos y pequeños.

1) Todas las teorías TBI, HES y TDFR coinciden, en general, que la riqueza de
mamíferos medianos y grandes está relacionada con el área boscosa, que para
TBI y HES se expresa por el tamaño del fragmento. Una más amplia cobertura
boscosa albergará una mayor riqueza de especies, en relación a un área de
menor tamaño.
2) Si los cambios del área boscosa no explican todas las diferencias en la riqueza de
especies, puede deberse al impacto del efecto de la fragmentación del hábitat.
Por lo tanto, según TDFR se plantea que:
i) La fragmentación en hábitats poco perturbados favorece la coexistencia
de especies y aumenta la riqueza de especies.
ii) La fragmentación en hábitats más perturbados disminuye la
disponibilidad de recursos y la riqueza de especies.
3) Según la hipótesis de extinción selectiva (HES) y TDFR el proceso que predomina
en un hábitat fragmentado es la extinción de especies por pérdida de hábitat y
se la puede presentar como una secuencia de extinciones que determinará una
composición particular de especies donde se cambian los patrones de
anidamiento. Por otro lado, la teoría de biogeografía de islas (TBI) plantea que
existe una dinámica de extinción/colonización de las especies que se puede
expresar vía el recambio de especies. Por lo tanto:
i) El proceso, que responsable por la composición actual de las especies en
el área de estudio es el anidamiento de especies.
 47

ii) El proceso, que responsable por la composición actual de las especies en

el área de estudio es el recambio de especies.
4) Las teorías TDFR y HES predicen diferentes respuestas según el tamaño corporal
y tipo de dieta de las especies, factores importantes que influyen en su
sensibilidad a la fragmentación del bosque. Así mismo, hay otros factores como
la abundancia, la disponibilidad y la calidad de los recursos que también sufren
alteración en un paisaje fragmentado. En consecuencia, las especies que
conforman los diferentes gremios se verán afectadas de distintas maneras, ya
que responden a una disposición alterada de los recursos específicos disponibles
en un hábitat de paisaje fragmentado.
i) Según TDFR se observará una secuencia de menor a mayor riqueza de
mamíferos según la proporción de hábitat disponible (h) y su agregación
(H): h bajo + H alto < h bajo + H bajo < h alto + H alto < h alto + H bajo que en el
proyecto se traduce por el orden de fragmentación en los bloques 1 > 2 >
6 > 4 > 5 > 3 (Figura 3.3).
ii) Según HES y TDFR se propone que la fragmentación de hábitats afectará
principalmente a las especies de mayor tamaño y su efecto será mayor
en grupos con menor disponibilidad de recursos (mayor en carnívoros e
insectívoros y menor en herbívoros).
 48

Figura 3.3. Hipótesis propuesta de la secuencia de menor a mayor riqueza de especies de

mamíferos según la proporción de hábitat disponible (h) y su agregación (H) por cada bloque
según TDFR.

3.2. METODOLOGÍA

3.2.1. Cálculo de la pérdida de hábitat en PN Canaima, la Gran Sabana y el área de

estudio

Para mostrar la pérdida de cobertura boscosa que puede causar la

fragmentación de hábitat realizamos un análisis para el Parque Nacional Canaima, el
territorio de Gran Sabana y el área de estudio (Stachowicz y Ferrer-Paris en
preparación). Usamos datos generados por Hansen et al., (2013) quienes utilizaron
imágenes de satélite para cartografiar la pérdida global de bosques (2,3 millones de
kilómetros cuadrados) y el aumento (0,8 millones de kilómetros cuadrados) de 2000 a
2012 con una resolución espacial de 30 metros. Sin embargo, los autores siguen
actualizando los datos, y por lo tanto se usaron los de los años 2000-2014 y 2000-2015
de pérdida de hábitat y 2000-2015 para mostrar el aumento de la cobertura boscosa.
Dentro de cada polígono del PN Canaima, la Gran Sabana y área de estudio se
calculó el número de los pixeles con valor 0 (no hay cambio) y 1 (hay cambio,
pérdida/ganancia). Luego se multiplicó el número de pixeles de cada valor por 900 m2
que corresponde a la superficie de un pixel para transformarlos en kilómetros
cuadrados.

3.2.2. Análisis de composición de especies

3.2.2.1. Curvas de acumulación y estimadores de riqueza

Para estimar la diversidad beta entre los bloques, a la luz de las hipótesis HES,
TBI y TDFR, se utilizaron tres diferentes metodologías: las curvas de acumulación (ver
2.3.3) y los estimadores no paramétricos Chao 1 y ACE para la estimación de la riqueza
general de las especies de mamíferos. La última es la diversidad beta reflejada por dos
fenómenos diferentes: la anidación y el recambio de especies que permite mostrar
diferencias entre los grupos alimenticios y tamaño de los mamíferos.
Para ambos análisis se tomaron en cuenta los registros de las cámaras trampas
para cada localidad así como los registros de los rastros en los bloques para mejorar la
robustez del análisis.
Los cálculos de las curvas de acumulación siguen la metodología de Colwell el at.
(2004) y se realizaron con la función estimateR (O’Hara 2005), que se basa en las
 49

abundancias (recuentos) en el sitio de una sola muestra. Por cada bloque se calcularon
las curvas de acumulación de especies que permitieron comparar la riqueza de especies
presentes en cada combinación de H y h. Se compararon los resultados de dos
estimadores no paramétricos de diversidad de especies basados en la abundancia como
Chao 1 y ACE. Los dos estimadores están directamente relacionados con los modelos de
captura-recaptura de poblaciones cerradas, que asumen que la composición de la
comunidad no cambia durante el tiempo del estudio (Tobler et al., 2007).
Adicionalmente se muestra la relación entre la riqueza de especies expresado por
Chao1 y la cobertura boscosa (ver 2.3.1), ambas variables transformadas con el
logaritmo natural.

3.2.2.2. Anidamiento y el recambio de las especies

En el primer paso se evaluó cuál de los dos procesos, recambio de especies o

anidamiento, predomina en la comunidad de mamíferos en el área de estudio. Se utilizó
la función nestedbetasor (Baselga 2010) que descompone el índice de similitud en dos
componentes: anidamiento y el recambio de las especies (Baselga 2010). La función
devuelve un vector de tres elementos: el recambio de las especies, su anidamiento y su
suma que es la disimilitud múltiple de Sørensen. La última es la diversidad beta total
(Baselga 2010). Las funciones tratan a los datos como presencia / ausencia (binario). Se
calcularon valores de los tres parámetros para los mamíferos clasificados según su
gremio: herbívoro, carnívoro, insectívoro y omnívoro y según sus tamaños corporales:
grande, mediano, pequeño (ver. Tabla 2.I para clasificación de mamíferos).
Seguidamente se evaluó si el anidamiento es un proceso significativo en la
comunidad de mamíferos estudiada y el nivel de anidamiento para cada grupo de los
mamíferos mencionado. La función nestedtemp en paquete vegan (Oksanen et al.,
2008) calcula un índice de anidamiento conocido como temperatura de la matriz que se
define como la suma de "sorpresas" (presencias o ausencias inesperadas) en la matriz
de las especies y localidades (aquí bloques). La temperatura del sistema se convierte en
una medida relativa del desorden, mostrando la secuencia de extinción y se definirá de
0° - (orden de extinción completamente replicable) a 100° - (orden de extinción
completamente aleatorio) (Atmar y Patterson 1993). Por lo tanto las temperaturas más
bajas representan mayor anidamiento. Dos vectores de probabilidad de extinción se
definen de forma similar (Figura 3.4). Para cada bloque se calculó la matriz, que muestra
la anidación y representa la probabilidad de extinción máxima que crece de izquierda a
derecha. En todos los bloques, las especies más susceptibles a la extinción siempre se
ubican a la derecha de la matriz.
Para evaluar la significancia del valor estimado se utilizaron modelos nulos y
métodos de permutación (n=1000 permutaciones) con la función oecosimu para estimar
 50

el intervalo de valores esperados en una comunidad de similar tamaño pero

distribución aleatoria de las especies (paquete vegan, Oksanen et al., 2008).

Figura 3.4. Los vectores de probabilidad de extinción P(e) en una matriz rellena completamente
(según Atmar y Patterson 1993).

3.3. RESULTADOS

3.3.1. Pérdida de hábitat en el PN Canaima, la Gran Sabana y el área de estudio

Para todo el PN Canaima la pérdida de cobertura boscosa en el periodo 2000-

2015 fue de aproximadamente 207 km2, de los cuales 156 km2 corresponden al sector
de la Gran Sabana. Durante estos 15 años, en el área de estudio ocurrió una
disminución de unos 3,4 km2. La superficie de pérdida de cobertura boscosa de solo un
año (2014-2015) equivale al aumento de cobertura boscosa durante 15 años en el PN
Canaima (12 km2) y solamente supera 30% la pérdida para la Gran Sabana (Tabla 3.I.).
 51

Tabla 3.I. La pérdida de la cobertura boscosa según los datos de Hansen et al. (2013) para PN Canaima, la
Gran Sabana y la área de estudio.

Superficie Pérdida Pérdida Diferencia Aumento % de

total km2 2000- 2000- entre 2000- superficie
2014 km2 2015 2015- 2015 - total en
km2 2014 km2 km2 pérdida
PN Canaima 30.000 195 207 12 12 0,69
Gran Sabana 18.000 149 156 7 10 0,87
Área de estudio 615 3,1 3,4 0,2 0,2 0,55

3.3.2. Curvas de acumulación y estimadores de riqueza

La curva de acumulación de especies total alcanza un valor asintótico de 31

especies con tan solo 40 unidades de muestreo (Figura 3.5 y 2.5.A). Para los bloques 1 y
2 (Figura 3.5.B) se obtuvo una diferencia significativa (comparando los intervalos de
confianza 95%), las curvas se ubicaron por debajo de la curva de acumulación para
todas las unidades de muestreo (Figura 3.5.A), a diferencia de los bloques restantes (3-
6) (Figura 3.5.B) que expresan curvas similares a todas las unidades de muestreo. De
todo el conjunto de bloques, las curvas obtenidas en el 4 y 5 son las más parecidas a la
curva general. En el bloque 5, específicamente, la curva alcanza la asíntota más rápido
que en el resto de los bloques, donde se requieren más localidades de muestreo para
describir la riqueza de especies.

Tabla 3.II. Estimadores de riqueza Chao 1y ACE y las medidas de fragmentación h y H.

Número de
Bloques h H Chao1 se.chao1 ACE se.ACE
especies

B01 0,4 0,0215 5 5,3 0,9 6,9 1,3

B02 5,4 0,021 8 8,2 0,6 9,1 1,3
B03 82,5 0,0016 23 27,2 4,3 28,5 2,3
B04 39,4 0,0049 20 22,5 2,9 24,5 2,1
B05 53 0,0051 18 18,8 1,4 19,1 1,1
B06 20,3 0,0056 16 18,6 2,8 22,7 2,7
 52

La Tabla 3.II muestra el comportamiento de los dos estimadores de riqueza Chao 1 y

ACE. Chao 1 tiene mejor desempeño que ACE teniendo los valores de error estándar
menores que ACE por lo que se puede decir que es más preciso. Los bloques con mayor
número de especies son el 3 y 4 (23 y 20 especies, respectivamente), con valores
intermedios los bloques 5 y 6 (18 y 16 especies respectivamente) y con la menor riqueza
especies los bloques 1 y 2 (5 y 8 especies).

En el área de estudio la secuencia de menor a mayor fragmentación de hábitat

en los bloques 1 > 2 > 6 > 4 > 5 > 3 descrita con proporción de hábitat disponible (h) y su
agregación (H) corresponde inversamente con la riqueza de mamíferos estimada con
Chao1 en los bloques 3 > 4 > 5 > 6 > 2 > 1.
 53

A – bloque 1 y 2 B – bloque 3,4,5 y 6

C – bloque 1 D – bloque 2

E – bloque 3 F – bloque 4

G – bloque 5 H – bloque 6

Figura 3.5. Las curvas de acumulación de especies para todos los sitios versus bloques 1 y 2 (A) y
3-6 (B). C - H curvas de acumulación para cada uno de los 6 bloques. La línea sólida representa
el estimado de tau (promedio de la curva de acumulación) y las líneas segmentadas representan
los intervalos de confianza del 95%, según la fórmula de Mao.
 54

Figura 3.6. El número de los mamíferos de los diferentes gremios y tamaños corporales para
cada bloque de muestreo.

La mayor cantidad de especies de carnívoros fue registrada en el bloque 4 (5

especies) con la cobertura boscosa e índice de agrupación intermedios, y la menor
cantidad se ubicó en el bloque 1 (1 especie) con menos cobertura boscosa y dominio de
sabana (Figura 3.6). En el bloque 3, caracterizado por mayor cobertura boscosa, había
más especies de herbívoros (11 especies) en comparación con los bloques 4 y 5 donde
registraron seis (6) especies de ese gremio, a pesar de tener una cobertura boscosa
similar al bloque 3. Las especies insectívoras estuvieron distribuidas con mayor
frecuencia en los bloques de más cobertura boscosa y menor fragmentación, que en los
dominados por la sabana. En relación a las especies omnívoras, éstas se registraron en
los bloques 3 y 5, con menor presencia en los bloques 1 y 2 caracterizados por la
cobertura de sabana.
Especies de todos los grupos alimenticios de tamaño mediano y grande fueron
más frecuentes en los bloques con la mayor cobertura boscosa (Tabla 3.II). La mayoría
de las especies pequeñas se registraron en los bloques 3 y 4, con escasa representación
en el resto de los bloques estudiados.
 55

Figura 3.7. La relación entre la cobertura boscosa y la riqueza de especies expresada por Chao1
(ambas variables con la transformación logarítmica) para cada bloque. Las barras de error que
representen el S.E. de Chao1.

La creciente cobertura boscosa explica el aumento de la riqueza de especies

para casi todos los bloques, con la excepción de bloque 2 y 6 (Figura 3.7), explicando
84% de la variación (R2=0,84). El bloque 2 muestra una riqueza de especies menor que
indica la tendencia y el bloque 6 la riqueza mayor, aunque ambos tienen la cobertura
boscosa parecida, se diferencian por el nivel de fragmentación de hábitat (B02 H =
0,021, B06 H = 0,0056, ver Figura 2.4). Los bloques 5 y 6 posean una riqueza de especies
muy parecida, a pesar de diferencias en la cobertura boscosa, lo que puede ser
explicado por las diferencias en niveles de fragmentación de hábitat (B05 H = 0,0051,
B06 H = 0,0056).

3.3.3. El recambio de especies y anidamiento

Entre los dos fenómenos que componen la beta diversidad, la anidación alcanzó
valores más altos que el recambio de especies para todos los gremios y todos los
tamaños. Con el uso de los modelos nulos se corrieron las 1000 simulaciones para
verificar si la anidación entre el conjunto de las especies es aleatoria (Tabla 3.IV). La
simulación mostró que la temperatura de la matriz observada es significativamente
 56

menor a la esperada en una comunidad de características similares (p<0,001), y por

tanto corresponde a un patrón de anidación significativo.

Tabla 3.III. Simulación de modelo nulo.

Valor Promedio 2.5% 50% 97.5% P

calculado simulaciones
temperatura 18,076 48,867 35,879 48.807 61,456 0.001***

La temperatura de anidamiento calculada para cada bloque muestra una

secuencia inversa a la riqueza de especies B03 (0,08) < B04 (0,25) < B05 (0,41) < B06
(0,58) < B02 (0,75) < B01 (0,92). El valor más alto significa que ese bloque acumula más
eventos inesperados (ausencias de especies comunes o presencia de especies raras).

Entre los grupos alimenticios, los herbívoros son más ricos (13 especies), luego
los omnívoros (7), insectívoros (6) y con la representación menor carnívoros (5) (Figura
3.8). El valor de diversidad beta reflejado por disimilitud múltiples de Sørensen entre los
bloques alcanza valor más alto para carnívoros (0,27) y más bajo para los herbívoros
(0,09). Las especies que se encuentran más a menudo, en 5 de los 6 bloques, son el
zorro, cunaguaro, cachicamo común, lapa, picure y oso palmero. Las especies con
menores valores de anidamiento, que aparecen solamente en un bloque, son
principalmente roedores de pequeño tamaño y el coatí, como representante de los
carnívoros. La temperatura de anidación alcanzó los valores más altos para los
mamíferos grandes (24,15) y medianos (23,63) mostrando poca anidación en estos
grupos entre los bloques, mientras que los insectívoros (6,24), omnívoros (6,97) y
carnívoros (10,57) tienen el patrón de anidación más marcado.

En los registros de fototrampeo y de rastros dominan los mamíferos grandes,

con un peso 10-200 kg (13 especies). Los mamíferos medianos (4-10 kg) y pequeños (≤ 3
kg) están representados por nueve especies cada grupo. El valor de diversidad beta
reflejado por disimilitud múltiples de Sørensen entre los bloques alcanza el valor más
alto para los mamíferos pequeños (0,21) y el más bajo para los de mediano porte (0,09).

Se realizó el análisis de anidamiento de los mamíferos de cada tamaño para cada

grupo alimenticio, pero pocas especies representando cada grupo (2-4 especies) no
permiten obtener resultados robustos.
 57

Figura 3.8. A. Valores de beta diversidad = disimilitud múltiple de Sørensen y sus dos
componentes: recambio de especies y anidamiento por cada grupo alimenticio y tamaño de los
mamíferos. B. La matriz de anidación para todos mamíferos de estudio. C-I Las matrices de
anidación para diferentes grupos de dietas y tamaños.
 58

3.4. CONCLUSIONES Y DISCUSIÓN

3.4.1. Pérdida de cobertura boscosa en el PN Canaima más alta entre todos los
parques nacionales en Venezuela

El alto valor de la pérdida del bosque en el PN Canaima para el periodo 2000-

2015 destaca entre otras parques nacionales que pertenecen a la lista mundial de
Patrimonio de Humanidad UNESCO (Allan et al., 2017) y es el más elevado entre todos
los parques nacionales de Venezuela (Stachowicz y Ferrer-Paris en preparación). En
general, la pérdida de la cobertura boscosa en relación con toda la cobertura del PN
Canaima, la Gran Sabana y el área de estudio constituye una fracción pequeña (0,69%,
0,87% y 0,52% respectivamente). Sin embargo, la situación es alarmante y creciente, y
en el sector de la Gran Sabana la pérdida del bosque es causada por la tala intensa para
adecuar los terrenos (más probable para los conucos y la minería), a la vez que se
acelera el proceso de fragmentación de hábitat. Es una pérdida gradual que puede
aumentar debido a la presión antropogénica presente en la región con sus
consecuencias en el nivel de ecosistema. En el área de estudio, la pérdida de hábitat
está probablemente relacionada con la creación de conucos, para los cuales se usa
fuego y, ocasionalmente, se extiende a zonas boscosas cercanas.

3.4.2. Riqueza de especies en los hábitat fragmentados

Los sistemas fragmentados suelen exhibir patrones distintivos de riqueza y

composición de especies (Patterson y Atmar, 2000). La extinción local en el fragmento
de hábitat no es compensada por la inmigración de las áreas circundantes. Así, a
menudo las áreas más fragmentadas tienen considerablemente menos especies que un
área equivalente de hábitat continuo. En el área de estudio la secuencia de menor a
mayor fragmentación de hábitat en los bloques (TDFR) descrita según la proporción de
hábitat disponible (h) y su agregación (H) se corresponde con la disminución de la
riqueza de mamíferos estimada con Chao1.
Tanto en las curvas de acumulación como entre los estimadores de riqueza se
observa claramente una diferencia entre los dos primeros bloques donde domina la
sabana con respecto a los bloques 3, 4, 5 y 6 donde predomina la cobertura boscosa con
diferentes niveles y grado de agregación variado. Se debe destacar que para los bloques
de sabana casi no se registraron especies pequeñas, por ejemplo, roedores que son los
 59

herbívoros característicos para ese tipo de hábitat; resultado que pudiese atribuirse a la
técnica de trampas cámaras poco efectiva para registrar este grupo de especies.

3.4.3. Efectos positivos de la fragmentación moderada de hábitat

La fragmentación de hábitat puede generar algunos efectos positivos. En

ambientes ricos en recursos, la fragmentación puede aumentar la disponibilidad de
recursos para algunas especies que se ven excluidas por competencia con otras que
explotan grandes extensiones de hábitat (Ritchie 2009). Sin embargo, en los ambientes
con pobres recursos, la creciente fragmentación reduce la disponibilidad de recursos
para todas las especies por igual. Resulta que el aumento de la cobertura boscosa en
este estudio explica mayor riqueza de especies en la mayoría de los bloques,
comprobando el postulado de las tres teorías de fragmentación analizadas: TBI, HES,
TDFR. Dos excepciones (bloques) con la cobertura boscosa muy parecida pero
diferentes niveles de fragmentación apoyan la hipótesis TDFR. El bloque con el nivel de
fragmentación más alto posea una riqueza de especies menor en comparación con el
bloque con la misma cobertura boscosa, pero el nivel de fragmentación menor (bloque
2 y 6, Figura 3.7). Lo que muestra que la fragmentación de hábitat moderada puede
tener un efecto positivo por la riqueza de especies (Ritchie 2009). Se puede tomar en
cuenta el otro bloque, con la misma riqueza, pero que tenía la cobertura boscosa más
alta y menor fragmentación de hábitat. Los resultados muestran la mayor sensibilidad
de los hábitats fragmentados a la reducción en la riqueza de especies, pero la saturación
de la riqueza de especies es más rápida con el aumento de área de los hábitats
agregados.

3.4.4. Los carnívoros e insectívoros desaparecen primero de hábitat fragmentado

- patrones de anidamiento en el hábitat fragmentado

Aunque la fragmentación del hábitat no es una causa directa de anidamiento, se

espera que genere un patrón anidado porque los paisajes fragmentados se caracterizan
por parches de diferente tamaño, por lo tanto se le relaciona con HES y TBI. De acuerdo
a Patterson y Atmar (2000), la anidación dentro de paisajes es causada principalmente
por secuencias de extinción ordenadas (HES), lo que se comprobó en ese estudio. Por lo
tanto los bloques con más alto nivel de fragmentación pierden selectivamente especies
que son de hábitos especialistas y tienen las temperaturas de anidamiento más altas en
comparación con los bloques menos fragmentados. Estos últimos mantienen mayor
cantidad de especies de mamíferos especialistas, como los carnívoros e insectívoros.
 60

Las especies que conforman los diferentes gremios se ven afectadas de distintas
maneras, ya que responden a una disposición alterada de los recursos específicos
disponibles en un hábitat de paisaje fragmentado (Vetter et al., 2011).

Los nectarívoros y herbívoros son capaces de usar hábitats abiertos y se ven

menos afectadas por la fragmentación de los bosques. Por otra parte, los herbívoros
por lo general se mueven largas distancias para conseguir suficiente alimentario y son
capaces de cruzar áreas abiertas, aunque también se ven favorecidos por una alta
conectividad entre fragmentos de bosque (Gray et al. 2007). Posiblemente, estos
pueden beneficiarse de la fragmentación y la perturbación de los bosques, ya que las
especies de pastizales aumentan su abundancia en áreas fragmentadas (Gray et al.,
2007). Las grandes especies de mamíferos herbívoros también podrían beneficiarse de
la ausencia de depredadores en los bloques más fragmentados. En este estudio los
herbívoros son el grupo menos afectado por la fragmentación y no muestran un patrón
de anidamiento importante entre los bloques. Sin embargo, para los bloques donde
domina la sabana no se registraron muchas especies de este gremio, lo cual se podría
explicar por la baja calidad de los recursos disponibles en ese hábitat (TDFR) y los
problemas con el muestreo con TC.
La alta sensibilidad de frugívoros, insectívoros y carnívoros a la fragmentación de
los bosques se ha reportado en repetidas ocasiones (Michalski y Perez 2005, 2007,
Michalski et al., 2008, Norris et al.,2008, Norris et al., 2010). La mayor sensibilidad de las
especies insectívoras se debe, probablemente, a la necesidad de grandes espacios, la
dependencia de los bosques primarios (Stratford 1999) y la alteración de las condiciones
que podrían resultar en una menor abundancia de insectos a lo largo de los bordes
(Murcia 1995). Los resultados de este estudio confirman que los insectívoros tienen un
patrón de anidamiento fuerte, con la temperatura de anidación baja, fortaleciendo el
supuesto de que existe una extinción selectiva de las especies de ese grupo en los
hábitats más fragmentados. Los más afectados son el cuspón (presente en 3 bloques
diferentes) y la cuspa montanera común (2 bloques) (Figura 3.8). Los omnívoros
muestran patrones de anidamiento parecidos a los insectívoros, el zorro común tuvo
presencia en casi todos los bloques, mientras que el coatí y el rabipelado común se
registraron solamente en el bloque con más cobertura boscosa. En el caso de las dos
últimas especies, el resultado es sorprendente, ya que se las conoce en las zonas
intervenidas y deberían estar presentes en diferentes bloques cercanos a comunidades
humanas.
Los carnívoros son presumiblemente afectados por la fragmentación del bosque
debido mayormente al gran tamaño de las áreas donde se establecen y a la baja
densidad de población. El aumento de la caza en fragmentos de bosque plantea una
amenaza adicional para los grandes carnívoros (Michalski y Peres 2005). Según nuestra
 61

investigación en el caso de ese grupo la fragmentación favorece "subconjuntos

anidados" de especies, donde las especies que comprenden agrupaciones locales más
pequeñas constituyen un subconjunto propio o incluido de las especies en las más ricas.
La anidación aparece más frecuente y fuertemente desarrollada en sistemas
fragmentados, donde la composición de las especies ha sido esculpida por extinciones
locales. Los carnívoros no encuentran presas en el hábitat con poca cobertura boscosa y
alta presencia de sabana como sugiere HES. Las dos primeras especies que resultaron
más afectadas por la fragmentación son el margay (presencia en un solo bloque) y el
jaguar (presencia en 3 bloques diferentes). La ausencia del margay en otros bloques
puede deberse a los bajos valores de detección para esa especie, no como tal su
ausencia en otras partes de área de estudio.
Los carnívoros en los bloques con menos cobertura boscosa y menos agrupación
se encuentran anidados en la comunidad más rica de especies. Ese patrón se repite para
los insectívoros que buscan sus recursos en los bloques con alta cobertura boscosa. Sin
embargo, en el bloque 3 con más alta cobertura boscosa entre todos y un alto nivel de
agrupación se encontró el mayor número de herbívoros (11, pero incluyendo 4
representantes de roedores pequeños) mientras que solo dos especies de carnívoros
fueron encontradas. Es una situación inesperada dado que se esperaría encontrar más
carnívoros con tanta abundancia de los herbívoros, sus presas.
El estudio no confirmó un patrón claro de anidamiento para los mamíferos
grandes o medianos que podría indicar su sensibilidad a la fragmentación como se
predecía. Sin embargo, los dos grupos tenían valores altos de temperatura de anidación
indicando que existe una acumulación de los eventos inesperados en la matriz de
resultados como ausencia de especies comunes en algunos bloques o presencia de
especies raras. La muestra de los mamíferos pequeños era limitada por eso se debe
tratar con cuidado la interpretación de los datos.

3.4.5. Limitaciones en aplicación de concepto beta-diversidad: anidamiento y

recambio de especies

El proceso opuesto de recambio de las especies para los grupos como carnívoros
e insectívoros fue destacado, para todos los demás grupos existe un equilibrio entre los
dos procesos. Sin embargo, es necesario tomar en cuenta las condiciones de este
proyecto en comparación con otros trabajos y posibles desventajas en el uso de esta
metodología. Investigaciones concurrentes toman en cuenta los sitios entre los cuales
hay una distancia geográfica grande, como entre las islas o diferencias en el nivel del
continente (Baselga 2010, Patterson y Atmatar 1986) o entre los continentes (Qian et
 62

al., 2005). En nuestro caso, el área de estudio constituye un área limitada y la aplicación
de esta metodología es novedosa. Deseamos ampliar el área de estudio por toda la
Gran Sabana para poder evaluar el sistema fragmentado más amplio. Por otro lado, los
organismos modelos utilizados en otros trabajos cuentan con un área de acción limitada
como mariposas (Fleichman y RalphMac Nally 2002), caracoles (Hylander et al., 2005,
Hausdorf y Hennig 2003) y plantas (Honnay 1999, Quian et al., 2005). En este estudio se
tomó en cuenta especies grandes como jaguar o danta que pueden tener áreas de
acción amplias en relación al área total de estudio, de forma que un mismo individuo
podría aparecer en diferentes bloques y por lo tanto los resultados de los análisis
puedes estar sesgados.
En resumen, se sugiere considerar la relación entre las áreas de acción y tamaño
del área de estudio para poder medir los efectos de la fragmentación en la escala en
que ocurren los procesos ecológicos relevantes para los organismos de estudio. Por
ejemplo, el en sur de Europa, la diversidad beta de escarabajos longicornios es causada
por el recambio de especies, lo que se refleja en la alta proporción de especies
endémicas presentes, mientras que en el norte de Europa la diversidad beta está
parcialmente causada por recambio de especies y también por la anidación, y por lo
tanto se refleja en la pérdida de especies hacia el norte (Baselga, 2008). Estos patrones
se repiten para otros grupos taxonómicos como árboles o reptiles (Honnay et al., 1999,
Quian et al., 2005) y pueden ser la consecuencia de los eventos como glaciales y los
cambios climáticos. Una mejor compresión de los patrones de beta diversidad en la
Gran Sabana probablemente nos permitía contribuir a la discusión sobre el origen de la
misma. Dependiendo si el proceso que domina es anidamiento o el recambio de los
especies que indica la existencia de "cualquier barrera o la diferenciación selectiva entre
las faunas”, se podría argumentar sobre la presencia de la sabana y el paisaje de
mosaico en los periodos geológicos anteriores.
 63

4 CAPÍTULO - PATRONES DE CACERÍA

4.1. INTRODUCCIÓN

Mientras que la fragmentación del hábitat y los incendios pueden tener un

origen natural o antropogénico, la caza tiene una clara identificación como actividad
humana. La disminución de vertebrados en los bosques tropicales del mundo debido a
la caza excesiva, referida como “defaunación”, se considera una de las principales
causas de pérdida de biodiversidad y, en algunos casos, más importante que la
deforestación (Fa et al., 2002, Benítez-López et al., 2017). Los resultados de la extensa
revisión sobre cacería en las áreas tropicales del mundo de Benítez-López et al. (2017)
muestra que las abundancias de aves y mamíferos disminuyeron en un 58% (25 a 76%) y
en un 83% (72 a 90%) en las zonas de cacería en comparación con aquellas no sujetas a
cosecha. Las poblaciones de aves y mamíferos disminuyeron entre los 7 y 40 kilómetros
de las áreas de caza medidas desde los puntos de acceso (carreteras y asentamientos) y
la presión de caza es mayor en áreas con mejor accesibilidad a las principales ciudades
donde la carne silvestre podría ser comercializada. Además, las densidades de
mamíferos son más bajas fuera de áreas protegidas, particularmente debido a la caza
comercial.
Desde la época del Pleistoceno, se cree que la caza por parte de los seres
humanos ha sido uno de los factores más importantes que impulsan la extinción de
especies silvestres de gran tamaño (Madhusudan y Karanth 2002), y que afecta
particularmente a los mamíferos cazados con fines de subsistencia o comerciales. El
rendimiento de su carne junto a los subproductos como cuero, cuernos y huesos,
convierten a estos grandes mamíferos en blancos atractivos para los cazadores. Por otro
lado, están los rasgos biológicos de grandes mamíferos tales como sus bajas densidades,
grandes necesidades dietéticas y territoriales, bajas tasas de crecimiento y maduración,
pequeñas camadas, largos ciclos de vida y tiempos de generación que también los
hacen vulnerables de extinguirse por factores estocásticos relacionados con la
 64

demografía, el medio ambiente y la genética (Madhusudan y Karanth 2002). Por lo

tanto, la comprensión de los impactos de la cacería de grandes mamíferos es de
importancia crítica en la planificación de estrategias realistas para su conservación.
Las cosechas de fauna silvestre en América del Sur y África suelen superar la
producción (Robinson y Bodmer 1999), incluso en lugares donde las sociedades
aborígenes tradicionales todavía utilizan tecnología de caza rudimentaria. Tal
explotación incontrolada fomentará una marcada disminución de las poblacionales y,
finalmente, la extinción de varias especies de caza. La mayoría de los estudios sobre
impactos de la cacería en el Neotrópico se han realizado en áreas de bosque continuo,
principalmente en la Amazonia. En estas zonas los colonos han disminuido la
abundancia de especies (Cullen Jr et al., 2000), especialmente primates, tapires y
crácidos, incluso en áreas con poca perturbación del hábitat (Peres 2001).
Para el año 2050, la población humana probablemente será mayor en 2 a 4
millardos de personas, con un crecimiento más lento en las regiones más desarrolladas
(urbanas), y más rápido en las regiones menos desarrolladas (Cohen 2003).
Observaciones de Wittemyer et al. (2008) indican que el promedio de crecimiento
alrededor de las zonas protegidas es casi el doble que en las zonas rurales donde la
actividad de la caza es superior. Se ha indicado que la explotación de carne de animales
silvestres por habitantes de los bosques tropicales ha aumentado en los últimos años,
debido al crecimiento poblacional, un mayor acceso a los bosques no perturbados,
cambios en la tecnología de la caza, la escasez de fuentes alternativas de proteínas, y,
en algunos casos, la preferencia tradicional a la carne de caza (Bennett y Robinson
2000). Para los bosques húmedos tropicales del bajo Caura la biomasa del recurso fauna
silvestre se ha estimado en 36 kg/km2 por año y según estos cálculos, una persona
adulta en promedio necesitaría de la biomasa animal disponible en aproximadamente 2
km2 de bosque húmedo para satisfacer su requerimiento proteico anual (Castellanos
2001). Sin embargo, existen recientes datos de Ecuador (Gray et al., 2015) que
muestran que la cacería, pesca y colecta de los productos del bosque es alta pero a
través del tiempo y etnias está disminuyendo y no hay evidencias que la calidad de los
recursos estén disminuyendo paralelamente. Solamente la extracción de madera se
mantiene en el mismo nivel. Autores indican que los cambios en la escala regional están
causados por la expansión de infraestructura y los servicios disponibles, y no por el
efecto de las programas de conservación.
 65

4.1.1. Cacería en la Gran Sabana. Crecimiento poblacional de los Pemón

La población Pemón está creciendo rápidamente con cambios abruptos en los

70s-80s (Figura 4.1.A) (Kingsbury 2001), tanto como resultado del aumento natural de la
población como la inmigración de las zonas vecinas. Sin embargo, durante los últimos
años ocurre también migración entre las comunidades Pemón donde se realiza la
actividad de minería (Figura 4.1.B). Entre las consecuencias del crecimiento poblacional
para el ecosistema de la GS, está el aumento significativo de las necesidades
alimentarias, y la fuente de proteínas tradicional en la dieta Pemón proviene de la caza
y la pesca. Aunque un trabajo detallado sobre la comunidad de Tuauken de los años 70
indica que 70% de los recursos se encuentran en biomasa selvática (principalmente
conucos y poca cacería); el 20 % en ríos y quebradas (pesca) y el restante 10% en
biomasa de sabana (cacería) (Figura 2). Debido a la escasez relativa del recurso
mamífero, la cacería es considerada una actividad marginal en esa comunidad (Urbina
1979). Los Pemón cazan tapires, venados, pecaríes, lapas, tortugas y picure mientras
que por razones culturales tiene prohibido cazar jaguares, pumas y otros felinos, osos
palmeros, zorros, cuspones, perezosos y monos (Coppens y Perera 2008).

Figura 4.1. A. Crecimiento poblacional de los Pemón (1950 – 2001) (Kingsbury 2001, INE 2003,
Señaris et al., 2009, INE 2011). Dos líneas diferentes presentan datos de diferentes fuentes para
los 70s. B. El número de habitantes en las comunidades del área de estudio y alrededores (INE
1990, INE 2001, datos para 2011 y 2016 provienen de la comunicación personal con Norka
Castro (Uroy-Uaray), Mercedes Castro (Kawi) y Narcizo Blanco (Wuarapata).
 66

Urbina (1979) indica que para la comunidad Tuauken existen tres tipos de
cacería: 1) una dirigida a la cacería de mamíferos de gran tamaño como la danta y el
venado, implementada de manera planificada por equipos de numerosas personas, 2)
otra dirigida a la cacería de animales de menor tamaño como la lapa y el acure,
implementada de manera semi-planificada por equipos pequeños e inclusive por una
sola persona y su perro, y 3) las cacerías informales de pavas, pájaros y báquiros de
collar. Por otro lado, estudios en el Alto Río Caura de los Ye’kwana y Sanema, que
utilizan técnicas de caza parecidas a las de los Pemón (menos fuego), suelen cazar a los
mamíferos más abundantes en la zona, que son los báquiro cachete blanco (Tayassu
pecari) y las lapas (Cuniculus paca) (Castellanos et al., 2008).
Uno de los objetivos del proyecto es conocer cuáles especies de mamíferos son
objeto de cacería por parte de tres comunidades Pemón, así como la frecuencia de la
caza de cada uno de ellos, el tipo de cacería (dirigida o no, de subsistencia o comercial),
y si la selección de las presas puede alterar la abundancia y riqueza de los mamíferos
grandes y medianos en el área de estudio. En este contexto la pregunta principal
relacionada con la cacería es: ¿existe un patrón espacio-temporal en la cacería de
mamíferos correlacionado con la abundancia y distribución local de las especies? Se
plantearon las siguientes hipótesis más específicas:
1) La cacería no se realiza siguiendo un patrón definido, y simplemente se cazan las
presas que se encuentran, indiferentemente de la época del año o del lugar.

2) La cacería se realiza de manera dirigida (selección de ciertas especies), y dependiente

de la abundancia de las presas.

3) La cacería se realiza siguiendo un patrón, tanto geográfico (lugares particulares de

cacería) como temporal (momento del año).
4) Existen diferencias entre las comunidades en la preferencia de las zonas y épocas de
cacería.
5) Algunas especies sometidas a caza son más escasas ahora que anteriormente.
 67

lluvias pesca cacería insectos frutas silvestres conuco

enero
febrero
marzo
abril
mayo
junio
julio
agosto
septiembre
noviembre
diciembre

alta disponibilidad
baja disponibilidad

Figura 4.2. La disponibilidad de los recursos dependiendo de la época del año en la comunidad
Tuauken según Urbina (1979).

4.2. METODOLOGÍA
4.2.1. Comportamiento de la cacería

La cacería es un hecho medible mediante parámetros como el esfuerzo dedicado

a la actividad y la selección de presas por parte de las comunidades, entre otros. Sin
embargo, para los propósitos de este trabajo, esta información tiene un significado
complementario. Durante la instalación de las trampas cámaras en diferentes celdas se
preguntó a comunidades locales si se realizan, o realizaban actividades de cacería
(Figura 4.3). Se utilizaron entrevistas para describir los criterios de selección de presas
por parte de las comunidades ubicadas en el área de estudio.
Los ecólogos están utilizando cada vez más las técnicas de ciencias sociales y es
vital que estén sujetas a rigurosas pruebas para garantizar la solidez en la detección de
tendencias. Para maximizar el poder de las entrevistas, los informantes fueron
entrevistados de manera independiente (de lo contrario, siguen la opinión del grupo) y
los mismos informantes fueron entrevistados en varias oportunidades durante la
duración de las salidas de campo como recomienda Jones et al., (2008). Se utilizaron
entrevistas de valoración rápida en el área de estudio, principalmente en cuatro
comunidades: Kawi, Uroy-Uaray, Wuarapata, Mare-Paru con las cuales se han
mantenido relaciones personales en los últimos 5 años. El número de los entrevistados
varío entre las comunidades. La participación era voluntaria, y no hubo ninguna
 68

remuneración. Se utilizaron técnicas de entrevistas directas, semi-estructuradas, las

cuales han sido exitosas en investigaciones de este tipo (Carvalho et al., 2014) y
construidas con la base de las encuestas utilizadas en investigaciones similares hechas
por la Fundación la Salle en la cuenca del río Caura (Anexo 3). Siempre estaba
acompañada por un guía Pemón bilingüe que ayudaba interpretar las entrevistas con
los miembros de la comunidad que no hablan español.
Con la encuesta principal se recabó información (tanto escrita como grabada) sobre:
 preferencia de presas
 sitios y temporadas preferidas de cacería
 método para la cacería
 cambios en la frecuencia de observación de las especies en el tiempo
 la frecuencia relativa de los mamíferos cazados (cuantos individuos por especie
se cazan por unidad de tiempo—semana, mes)
 cuantos animales (número de individuos por especie) han cazado en el último
mes/dos meses
Los datos de las entrevistas fueron tabulados y con base a la tabla se realizaron
los análisis descritos a continuación. Hubo un caso cuando el entrevistado se contradijo
diciendo en el principio que no cazaba, pero durante otra salida de campo se hizo
evidente que sale al bosque para buscar aves. La contradicción pudo ocurrir por la
interpretación de la caza de las aves, que según los Pemones se considera como una
actividad “informal” (Urbina 1979).
Se consideran cazadores activos aquellos que respondieron “sí” en la pregunta si
cazan y aplican técnicas de cacería, y que atestiguan haber cazado al menos una presa
en los últimos años. Los cazadores inactivos son aquellos que respondieron que cazaban
antes y que aplicaban regularmente técnicas de caza. Sin embargo, no fue posible
determinar con exactitud el tiempo que llevan sin cazar.
Durante las entrevistas y los recorridos para instalar las cámaras que se realizó
con los guías locales se obtuvo la información adicional relacionada con los posibles
límites de las zonas de cacería para las tres comunidades Uroy-Uaray, Wuarapata y
Mare-Paru (Figura 3.1) y se trató de completar información para cada una. Para la
comunidad Kawi no se delimitó el polígono porque los miembros de esa comunidad
declaran que practican la cacería en otras partes de la Gran Sabana, sin embargo se
obtuvieron datos sobre sus preferencias respecto de las presas, épocas de cacería y las
zonas.
Considerando que, según los capitanes de la zona, el conocimiento tradicional
está disminuyendo, durante las entrevistas adicionalmente se preguntó los nombres
locales en Arekuna (uno de los dialectos de Pemón) de los mamíferos.
 69

4.2.2. Análisis de datos de comportamiento de caza

4.2.2.1. Importancia y preferencia de presa

Para evaluar cuál especie los cazadores eligen más frecuentemente se utilizó un
estimado del valor de importancia de caza (Hv) (ecuación 1) para cada una de las
especies mencionadas en sus respuestas de entrevistas adaptadas de Carvalho et al.
(2014). Para la pregunta '¿Qué animales cazas?' se anotó una lista de especies sin
límites mínimos y máximos, pero cada especie se podrá mencionar sólo una vez por
entrevistado. El Hv se calcula como el número de veces que cada especie fue nombrada
por diferentes entrevistados (Hsp) en relación con la suma del número de especies
nombradas (n) por todos los entrevistados (N).

(1)

También se estimó un valor de preferencia (Pv) (ecuación 2), basado en especies

preferidas de los cazadores (excluyendo valores cero; es decir, no preferencia). Se pide
a los cazadores que citen 1 -3 especies preferidas.

(2)

Donde Psp es la frecuencia que cada especie se cita como una especie preferida
(primera mencionada), n es el número total de citas para todas las especies presa y N es
el número de entrevistados.
Las respuestas sobre los animales cazados se compararon con los datos sobre
abundancia de mamíferos obtenidos en las cámaras trampas en cada periodo de
muestreo.

4.2.2.2. Preferencia de época y zona de caza

Para responder las preguntas sobre la época de caza y la zona de caza preferida
se elaboraron dos tablas de contingencia que resumen los resultados de las variables
cualitativas: 1) para el sitio de cacería (tres niveles: bosque, sabana y mixto); y 2) época
 70

de caza (tres niveles: lluvia, todo el año, no sé); para cada comunidad (con cuatro
niveles: Kawi, Uroy-Uaray, Wuarapata y Mare-Paru). Para identificar relaciones de
dependencia entre variables cualitativas se utilizó la prueba de χ 2 (Chi-cuadrado), cuyo
cálculo nos permitió afirmar con un nivel de confianza estadístico determinado si los
niveles de una variable cualitativa influyen en los niveles de la otra variable nominal
analizada. Todos los análisis se llevaron a cabo en R con el paquete stats (R Core Team).
 71

Figura 4.3. Mapa de las zonas de cacería dentro del área de estudio.
 72

4.3. RESULTADOS

4.3.1. Participación en las entrevistas

Durante el periodo de muestreo 29 personas (3 mujeres y 26 hombres)

participaron en las entrevistas en Wuarapata (11), Uroy-Uaray (8), Kawi (5) y Mare-Paru
(5). Todos los participantes eran de origen indígena, con el núcleo familiar promedio de
6,5 personas.
Con base en las respuestas obtenidas, 19 entrevistados cazan y se los considera
como cazadores activos, 5 como cazadores inactivos que cazaban antes y 5 no son
cazadores (incluyendo las 3 mujeres entrevistadas).
Entre las personas entrevistadas por su medios de subsistencia, solo cuatro se
identificaron como cazadores, y en general, entre las actividades realizadas indicaron
agricultura (28), pesca (25), minería (11), turismo (10) y otros (artesanía, ganadería y
transporte; podrían elegir más que una actividad).

Figura 4.4. Las actividades realizadas entre los entrevistados en cuatro comunidades y categoría de edad de los
participantes.
 73

Por lo tanto la cacería no está considerada como el medio se subsistencia

principal, sino secundario, a pesar que 18 entrevistados respondieron que consigue los
alimentos cazando, 15 comprando y la gran mayoría (23) de los conucos (podrían elegir
más que una respuesta) (Figura 4.4).

4.3.2. Preferencia de presa, sitio de caza y época del año para cacería

Las especies de mamíferos indicadas como más importantes (índice Hv) en el

área de estudio son venado cola blanca (Hv=6,82), lapa (6,33), picure (2,68) y danta
(2,68) (Tabla 4.II). Entre la presas preferidas (Pv) eligieron venado cola blanca (Pv=4,87)
y lapa (1,21). Durante las entrevistas, los entrevistados no reconocieron diferentes
especies de rabipelado, cachicamos (no tenían dudas con cuspón) y pequeño felino
como margay que está reflejado en la falta de los nombres locales. Por otro lado los
entrevistados usaban nombres como “venado de sabana” o “venado de bosque” que en
el último caso incluía dos especies de matacán y para ellos se muestra los valores de Hv
y Pv. Entre las respuestas sobre la especie que consideran se ha vuelto más escasa la
mayoría (14) indicó el venado de sabana (venado de cola blanca).
Tabla 4.I. Las tablas de contingencia mostrando preferencias de A. de hábitat y B. epoca de caza
entre entrevistados de las cuatro comunidades.

Los 24 entrevistados (cazadores activos e inactivos) confirmaron que tienen

como zona de caza preferida el bosque (21), la sabana (9) y 10 personas eligieron el
ambiente mixto. Sin embargo, las diferencias en la preferencia de caza entre las
comunidades no son significativas (p<0,263) (Tabla 4.I.A.). La época de lluvia (19), entre
mayo y agosto, es la respuesta más frecuente a la pregunta “¿En qué época del año se
caza más animales?” mientras que para seis entrevistados se caza todo el año y tres no
dieron respuesta. En este caso tampoco las diferencias entre las comunidades y sus
preferencias de época de caza fueron significativos (p<0,129) (Tabla 4.I.B.).
 74

Tabla 4.II. Índices de importancia de caza (Hv) y preferencia de caza (Pv) para las especies del área de
estudio junto con los valores de la abundancia y los nombres en Arekuna. Presencia relativa por 100 días
de fototrampeo.

Nombre común Especie Nombre Frecuencia de Hv Pv hábitat

en avistamiento*
Arekuna
ARTIODACTYLA
venado matacán Mazama kutsari S
rojizo americana 0,44 }0,73 0,49
venado matacán Mazama kariaükü S
grisáceo gouazoubira 1,06
venado Odocoileus waikín 0,09 6,82 4,87 S
caramerudo virginianus
báquiro de collar Pecari tajacu poyinkö M-B
0,04 }0,97 0,01
báquiro cachete Tayassu pecari pakira M-B
blanco 0,04
CARNIVORA
margay Leopardus - 0,04 M-B
wiedii
cunaguaro Leopardus kaukau 0,33 M-B
pardalis
jaguar Panthera onca tümenne 0,31 M-B
puma Pumacon color kusariwara 0,24 M-B
zorro común Cerdocyon maikan 0,97 S
thous
hurón Eira barbara yeruena 0,46 M-B
coati común Nasua nasua kuachi 0,18 M-B
CINGULATA
cachicamo Dasypus - 0,75 M-B
guayanés kappleri
cachicamo común Dasypus muruk 0,42 M-B
novemcinctus
cuspa montañera Cabassous - 0,04 M-B
común unicinctus
cupón Priodontes mauraimö 0,18 M-B
maximus
PERISSODACYLA
danta Tapirus 0,31 2,68 0,49 M-B
terrestris
DIDEPHIMORPHIA
rabipelado Didelphisim - 0,31 S
guayanés perfecta
rabipelado común Didelphis awaré 0,04 S
 75

marsupialis
PILOSA
tamandúa T. tetradactyla woiwo 0,13 M-B
oso hormiguero Myrmecophaga wareme 0,33 S
tridactyla
RODENTIA
lapa Cuniculus paca uraná 5,83 6,34 1,22 M-B
picure Dasyprocta akuri 4,20 2,68 0,49 M-B
leporina
chigüire Hydrochoerus parwena 0,07 S
hydrochaeris
ardilla Sciurus sp. 0,04
PRIMATES
capuchino llorón Cebus olivaceus ibarakao 0,07 M-B

araguato Alouatta arauta M-

macconnelli** B
* Frecuencia de avistamiento por 100 días de fototrampeo.
** Especie registrada solo a través vocalización y entrevistas con las comunidades locales.

4.3.3. Limitaciones de caza y en la compleción de la información

Entre los entrevistados (cazadores activos e inactivos) el método de caza más

usado es la escopeta (23 entrevistados), mientras que dos respondieron que
últimamente volvieron a caza con arco y flechas, como sus ancestros, y con la honda,
conocida localmente como “china”, para cazar las aves. En múltiples ocasiones los
entrevistados indicaron el problema de altos precios de los cartuchos que no les
permiten su compra y, por lo tanto, en los últimos 3 años la cacería está limitada.
Algunos deciden practicar la cacería con arco y flechas y con la china, sin embargo esas
herramientas solo permiten la caza de pequeñas presas como aves que no satisfacen las
necesidades alimentarias de la familia. Los 23 entrevistados dijeron que la carne de
cacería se usa dentro de la familia o la comunidad; nadie indicó que hace cacería
comercial – venta de carne, cueros u otros productos derivados de las presas. En
algunos casos no todas las preguntas fueron respondidas por el entrevistado, que se
considera como una entrevista incompleta especialmente en el caso de las personas
que no cazan. No se logró obtener los datos sobre la frecuencia de caza y la cantidad de
piezas dado que actualmente pocas personas cazan de una manera continua por las
limitaciones mencionadas, más bien es una caza incidental o realizada para las fiestas.
Cuatro personas mencionaron que cazaron durante la Navidad 2015, mientras que otras
5 dijeron que llevan más que un año sin cazar.
 76

4.4. CONCLUSIONES Y DISCUSIÓN

La vida silvestre desempeña un papel importante en la subsistencia de los pueblos

indígenas en América Latina. Considerando nuestra pregunta principal ¿existe un patrón
espacio-temporal en la cacería de mamíferos correlacionado con la abundancia y
distribución local de las especies? los resultados de las entrevistas apoyan la parte de la
hipótesis que la cacería se realiza de manera dirigida, pero es independiente de la
abundancia de las presas. Todos los entrevistados cazadores activos e inactivos
confirmaron que tienen una zona preferida de cacería, sin embargo no hay diferencias
significativas entre las comunidades considerando esa preferencia. La mayoría de los
entrevistados señaló que la época de caza preferida es en la época de lluvias, y sin
diferencias significativas entre las comunidades consultadas.

4.4.1. Diferencias entre las presas más cazadas

Las dos especies de más alta importancia para los cazadores del área de estudio,
venado cola blanca (O. virginianus) y lapa (C. paca), resultan ser también las presas
preferidas, según los índices calculados. Sin embargo, la lapa es la especie con más
presencia (frecuencia de avistamiento y ocupación aparente, capítulo 2), mientras que
el venado cola blanca es uno de los menos avistados. Los mismos entrevistados
sospechan que la cacería preferencial del venado ha limitado su distribución y presencia
en la zona. Todas las especies nombradas en las entrevistas como presas aparecen en
los registros de las trampas cámaras. En comparación con otras etnias como Yanomami
o Ye’kwana (Coppens y Perera 2008) los Pemones cazan las presas seleccionadas.

En Venezuela desde tiempos remotos, el venado ha sido utilizado como fuente

de proteína animal por las poblaciones rurales, mediante la cacería de subsistencia;
constituye un objeto de recreación y una pieza de caza muy cotizada por su carne y sus
caramas (Danields 1991). En los años ochenta, en la mayoría de los hatos llaneros,
donde era abundante, la carne de venado junto con los otros animales silvestres
sustituía en parte el suministro de carne de animales domésticos. En Venezuela, el
venado O. virginianus ha estado sometido a una sobreexplotación en todo el territorio
nacional, a pesar de estar protegido por la ley desde 1973, pero en la práctica se caza
todo el tiempo y en cualquier lugar. El venado cola blanca (O. virginianus) ha sido la
presa más importante para la caza mayor en México, Centroamérica y en partes de
países sudamericanos, por ejemplo Venezuela, Perú y Ecuador (Danields 1991). Esa
especie aún es cazada con fines deportivos y para subsistencia. Esta importancia se
 77

debe a su gran tamaño y adaptabilidad a una vasta diversidad de hábitats y alteraciones

ambientales, por lo que ha llegado a constituirse en un componente fundamental de los
ecosistemas tropicales, especialmente en las sabanas y los bosques deciduos. Está
distribuido más ampliamente y abunda más que otros ungulados tales como pecaríes y
tapires, además de que vive cerca de centros de población humana (Danields 1991 y
Correa-Viana 1991).

Mientras que el venado abunda en las zonas abiertas donde se lo caza

intensivamente la lapa es una especie comúnmente cazada en las zonas boscosas
(Castellanos 2001 y Castellanos et al., 2008). En Venezuela entre los Ye’kwana y Sanema
del alto río Caura los mamíferos preferidos para cazar, en términos de cantidad de
piezas y en orden jerárquico son C. paca, T. pecari y T. terrestris (Castellanos et al.,
2008), el venado cazado en esta zona pertenece al género Mazama. En Venezuela, la
lapa se encuentra distribuida en todo el territorio venezolano, excepto la región insular
y zonas áridas de los Estados Falcón y Zulia (Linares 2008). El estado de conservación de
esta especie en el país es considerada como de Menor Preocupación (IUCN, 2016) y se
considera como especie cinegéticas. En México (Aranda 1991), Surinam (Mittermeier
1991), y la Amazonia ecuatoriana (Vickers 1991) la lapa y el picure constituyen las
presas más importantes justo después de pecarí de labios blancos y pecarí de collar.
Como la Gran Sabana representa un hábitat mixto de sabana y bosque las presas
más frecuentemente cazadas ocupan hábitat de estos dos tipos. El venado cola blanca
por sus características ecológicas, periodo de gestión y tamaño de camada podría ser
más sensible a la caza que otras presas. Según los entrevistados, el venado es una presa
deseada por su tamaño, ya que un individuo puede alimentar una familia grande o una
comunidad pequeña. Alta preferencia de algunas presas sobre otras puede ocasionar
graves consecuencias en su distribución y abundancia. Si la cacería es alta dentro de los
hábitats de alta calidad, éstos pueden transformarse en “trampas ecológicas” que
atraen a los individuos a su muerte (Sánchez-Mercado et al., 2014). Es posible
identificar estos sitios de vulnerabilidad combinando mapas de hábitat con mapas de
riesgo, que permiten diferenciar las trampas (hábitat con alta calidad pero alto riesgo),
de hábitats seguros (con alta calidad y menor riesgo). En Venezuela se estimó la
presencia de trampas ecológicas para el oso andino (Tremarctos ornatus) en los Andes
(Sánchez-Mercado et al., 2014), mientras que en la Gran Sabana se las podría considerar
para la danta y el venado de cola blanca.
 78

4.4.2. La zona y época de caza preferidas

Según Urbina (1979) en Tuauken, comunidad de indígenas Arekuna ubicada

aproximadamente a 30 km del área de estudio, la cacería se practica durante todo el
año y se cuenta con una baja disponibilidad de recursos (Figura 2). Mientras que la
pesca se realiza en la época seca, la colecta de insectos en la época de lluvia y las
actividades del conuco todo el año. Nuestro estudio sugiere que la época de lluvia es
más preferida para la cacería y estos patrones pueden cambiar dependiendo de la
región y hábitat; así por ejemplo, para los Ye’kwana y Sanema del alto río Caura, las
mayores incursiones de caza y pesca ocurren entre febrero y abril, y entre septiembre y
diciembre, correspondiendo al periodo más seco del año (Castellanos et al., 2008).
Los bosques tienen más alta productividad primaria que las zonas de sabana en
América Latina y por lo tanto mayores recursos cinegéticos que se traduce a una
preferencia de caza en la zona boscosa (Castellanos 2001). Sin embargo la sabana, el
hábitat donde se encuentra la presa preferida, venado de cola blanca, sigue siendo
importante. Dependiendo del tipo de presa que los cazadores suelen capturar eligen el
tipo de hábitat.

4.4.3. Diferencias entre las comunidades y zonas de cacería

Entre las comunidades donde se realizó el estudio se notan las diferencias en el

uso de recursos y la ocupación actual (Figura 3.2), aparentemente explicado por
cambios recientes en el patrón de los asentamientos. En el pasado los Pemón eran
semi-nómadas con asentamientos altamente dispersos y baja densidad poblacional (1
persona por 4,1 km2 en 1973, Kingsbury (2001), lo cual era una estrategia crucial para el
uso tradicional de los recursos forestales (Bilbao 2010). Sin embargo, cambios culturales
relacionados con la llegada de los grupos misioneros en la década de 1930 y contactos
recientes con grupos criollos han alterado estos patrones. El Pemón comenzó a
instalarse cerca de las misiones religiosas en las que tenían acceso a bienes y servicios
(escuelas, hospitales, etc.), resultando en un mayor sedentarismo. La apertura de la
carretera Troncal 10 en los años setenta y ochenta, que cruza toda la Gran Sabana, ha
aumentado esta tendencia y ha dado como resultado el cambio de muchos pueblos
pequeños y dispersos por unas pocas ciudades/pueblos densamente pobladas (de 100 a
2.000 personas) cerca de carreteras y misiones, como Uroy-Uaray del área de estudio. A
la par han ocurrido cambios en las actividades cotidianas y dedicación de las personas
claramente evidenciado durante este estudio. Los habitantes de la comunidad Kawi se
 79

dedican principalmente al turismo (presencia de salto Kawi, cerca de Troncal 10) y a la

agricultura, cerca de su comunidad no practican cacería. Según las entrevistas, para
cazar viajan a Sierra de Lema o el Paují. La comunidad más grande del área de estudio
es Uroy- Uaray (374 personas según el censo 2011) y recientemente cerró una pequeña
mina de oro del lado oeste de la comunidad que suministraba empleo a sus habitantes.
Cuando los recursos se acabaron algunos habitantes decidieron abandonar el pueblo y
dedicarse a minería en otras partes de la Gran Sabana. Es probable que la población de
esta comunidad ha disminuido; efectivamente, en 2016 las autoridades de la
comunidad indicaron que hay 150 habitantes que ahora se dedican a agricultura,
artesanía y en menor parte, a la cacería. Sin embargo mantienen su territorialidad y no
suelan cazar o practicar agricultura en territorio de otras comunidades. La tercera
comunidad Wuarapata, alejada de la Troncal 10 como a 4 horas de caminata y 1,5 h en
vehículo 4x4, parece mantener un patrón de asentamiento disperso, a diferencia de las
comunidades anteriores. Durante la semana los habitantes se dedican a pesca y
agricultura y no pasan tiempo en la comunidad principal sino en sus conucos o en los
campamentos de pesca y caza donde tienen unas pequeñas casas. Regresan a la
comunidad el sábado para la reunión religiosa de Iglesia Adventista del Séptimo Día.
Durante las entrevistas ninguno se declaró como minero, están principalmente
dedicados al conuco y la pesca, pues la cacería está limitada por la falta de cartuchos.
Un patrón parecido presenta la comunidad Mare-Paru, que sin embargo no era el
enfoque de este estudio, aunque sus habitantes periódicamente se dedican a la minería.
Un nuevo e importante factor para las actividades de cacería, aparte de los precios de
los cartuchos, es la religión adventista o evangélica que prohíbe la caza de los animales
haciendo solamente la exclusión de venado y algunas aves. Las nuevas y muy
restringidas limitaciones religiosas podrían tener un impacto importante para las
poblaciones de animales en el futuro, dependiendo de que tanto las comunidades se
someten a esos preceptos. Durante las entrevistas, los líderes de las comunidades
Pemón expresaron interés en rescatar el conocimiento tradicional que está en riesgo
debido al cambio de estilo de vida en la región.

En general el asentamiento de las comunidades que se convierten en los pueblos,

junto con el aumento demográfico, ha dado lugar a una mayor demanda y presión
sobre los escasos recursos naturales (productos forestales, caza, etc.). Así por ejemplo,
en los últimos 30 años ha ocurrido una fuerte deforestación alrededor de la comunidad
establecida en la misión Kavanayen (Kingsbury 2001).

Mientras continúe el crecimiento poblacional exponencial la demanda de carne

silvestre puede aumentar. Sin embargo, entre los cambios en las prácticas de
subsistencia del Pemón (especialmente comparado con los resultados de trabajo en la
 80

comunidad Tuauken), se incluye la compra de carne, pollo y sardinas cuando es posible,

lo que conlleva a la reducción de la necesidad de pescar y cazar. Lamentablemente la
presencia de minería en la zona disparó los precios de los productos mencionados y
cada vez más jóvenes están migrando a trabajar en actividades rentables (Herrera y
Rodríguez, 2015). La profunda crisis económica en Venezuela, que además hace de los
animales de caza una importante fuente de proteínas, puede tener un impacto similar o
mayor en los recursos naturales a los de la última crisis de fines de los años ochenta
(Rodríguez 2000). Teniendo en cuenta esta situación, las especies de mamíferos que
antes no se utilizaban como fuente de proteína por Pemón, como cuspón y oso palmero
(Coppens y Perera 2008), podrían ser usadas por necesidad. Para asegurar que la
demanda del recurso sea sostenible en el tiempo, es imprescindible dar inicio a
prácticas de manejo, que integren las necesidades alimentarias con factores culturales y
demográficos, a los fines de aumentar y/o mantener las poblaciones silvestres de
interés (Castellanos et al., 2008). De lo contrario, la probabilidad de agotarlo
aumentaría (trampas ecológicas). Por este motivo, la abundancia de animales juega un
papel importante para conocer la disponibilidad del recurso en tiempo y espacio que
este estudio intentó proveer, sin embargo las estadísticas precisas de la frecuencia de
caza son necesarias para poder proponer las cuotas de caza.
 81

5 CAPÍTULO - PERTURBACIONES EN LA GRAN

SABANA - ANÁLISIS CONJUNTO

5.1. INTRODUCCIÓN

En los dos capítulos anteriores las perturbaciones de la fragmentación de hábitat

y cacería fueron descritas detalladamente y se mostró su impacto para la comunidad de
mamíferos no voladores. El efecto del fuego es la última perturbación a la cual se dedica
la introducción de este capítulo. Se aplicará también la base teórica de los modelos de
ocupación que nos servirán en el análisis de las perturbaciones para algunas especies
seleccionadas. Luego seguiremos con un análisis conjunto de todas las perturbaciones
que permite obtener una imagen más completa de las respuestas del ecosistema. En
este estudio tenemos dos niveles espaciales de análisis: el “bloque” que representan
una unidad (de 50 km2) con un paisaje complejo y la “celda” que representa unidades
de muestreo de los componentes del paisaje en una escala menor (2 km 2). Además,
estamos evaluando tres indicadores de diversidad diferentes: la riqueza, la composición
y la distribución de las especies.
Hasta ahora hemos analizado los cambios de riqueza y composición de especies
de diferentes gremios y diferentes tamaños en los bloques que se caracterizan por los
distintos grados de fragmentación (capítulo 3). En este capítulo evaluamos todas las
perturbaciones del estudio en este nivel espacial. Además, bajando el nivel geográfico a
una celda, para la cual se calculó la frecuencia del fuego y cobertura vegetal, estimamos
la riqueza y composición de especies en función de la Hipótesis de la Perturbación
Intermedia (5.1.2.). Como último paso tratamos de ver las respuestas de algunas
especies de mamíferos a las perturbaciones utilizando los modelos de ocupación
(5.1.4.). Para visualizar los análisis y preguntas correspondientes se creó una sinopsis
representada gráficamente (Figura 5.1).
 82

Figura 5.1.Sinopsis de los métodos para el análisis conjunto de perturbaciones en el área de estudio.
 83

5.1.1. La presencia del fuego en la Gran Sabana

Sin duda, el fuego es uno de los principales determinantes de la dinámica del

paisaje moderno en la Gran Sabana, con frecuencias de 2.000-3.000 eventos de fuego
cada año, que queman un área de aproximadamente 5.700-7.500 ha (Bilbao et al.,
2010). Se estima que la mayoría de las áreas de la GS se queman cada 1 a 3 años (Rull et
al., 2013). Casi el 70% de los incendios detectados se inician en zonas de sabana, pero
algunos cruzan el borde de los bosques causando la degradación de sabana-bosque
(Fölster 1994, Hernández et al., 2012). Los incendios en la GS, como en otros lugares en
los trópicos, son principalmente de origen antropogénico.
La frecuencia de los grandes incendios descontrolados es desconocida, pero hay
registros de al menos tres de ellos durante el siglo pasado ocurridos en los años 1926,
1940 y 1979 (Fölster 1986). Con el tiempo, el efecto acumulativo de los incendios se
hace evidente en vastas zonas quemadas, exhibiendo diferentes etapas de sucesión de
sabanas. La expansión lenta y continua de la sabana, debida al efecto de borde de los
incendios en el ecotono bosque-sabana, está causado por los incendios accidentales no
controlados que queman grandes áreas forestales (Fölster 1986). Registros
paleoecológicos apoyan que se mantuvieron dinámicas de inestabilidad durante la
mayor parte del Holoceno (Rull 1999).
El fuego es un componente clave de la cultura Pemón y lo utilizan a diario para
quemar las sabanas y los bosques donde están los conucos (Rull et al., 2013). Además,
se usa para actividades como la cocina, la caza, la prevención de incendios, la
comunicación y rituales de magia, limpieza, facilita la captura de peces, aleja y espanta
animales peligrosos (Rodríguez 2004, 2007). Sorprendentemente, las prácticas de uso
de la tierra, como la agricultura o la cría extensiva de ganado, típicas de otras culturas
fuertemente vinculadas al fuego, no son características de la cultura Pemón. Las
prácticas tradicionales Pemón de incendios, han cambiado en los últimos años. Por un
lado, el crecimiento demográfico dentro de las últimas décadas causó muchos cambios
sociales y culturales que han dado lugar a una mayor demanda de bienes y servicios
forestales, se ha traducido en una mayor presión sobre los recursos forestales que
conducen a una sobreexplotación de los bosques cercanos a las ciudades y pueblos, y
una pérdida neta de bosques en las cercanías de los centros poblados (Bilbao et al.,
2010). Por otra parte, el cambio de patrón de asentamiento de la etnia Pemón, de uno
disperso a uno más sedentario y agrupado, ha dado lugar a considerables cambios en
las prácticas de incendio.
Hasta el presente, no se han hecho investigaciones relacionadas con los efectos del
fuego sobre los mamíferos de la GS.
 84

5.1.1.1 Efecto de fuego en comunidades de mamíferos

Las interacciones entre los mamíferos, la vegetación y el fuego pueden ser de

extrema importancia para la conservación de la biodiversidad y los recursos naturales
de los ecosistemas de vegetación de sabana (Andersen 1998). Un clásico ejemplo
"beneficioso" de la actividad del fuego viene del Parque Nacional Yellowstone (Taylor
1973), cuando las consecuencias ecológicas de varios incendios (en el año: 1856, 1910,
1942, 1954, 1960, 1966) resultaron en un aumento en el número de especies de
plantas, aves, y mamíferos durante los primeros 25 años seguido por una disminución
en las comunidades más antiguas. Los datos indican que la eliminación de los incendios
forestales limitará la diversidad ecológica dentro de esta área protegida mediante la
reducción o eliminación de ciertas plantas y animales que están presentes sólo en las
comunidades sucesionales presentes antes del cierre de la cubierta forestal. Al pie de la
Sierra Nevada el fuego se tradujo en un aumento general de las densidades de aves que
anidan y en contraposición de los mamíferos pequeños que no aumentaron su número,
pero algunos de los depredadores más grandes, como el coyote y el tejón, se
trasladaron a las zonas quemadas durante los meses posteriores al incendio (Lawrence
1966). También aumentó la abundancia de insectos y la diversidad debido a la quema
de chaparral que incrementó la diversidad florística.
Durante 5 años del famoso experimento Kapalga en Australia, la abundancia de
la mayoría de los grupos de invertebrados no se vió afectada por el tratamiento con
fuego, al igual que la abundancia de la mayoría de las especies de vertebrados, y no se
detectó ningún efecto del fuego en la composición florística de la capa de hierba
(Andersen et al., 2005). La vegetación ribereña y la biota asociada, así como los
pequeños mamíferos, eran notables excepciones a esta resistencia general. En segundo
lugar, la aparición del fuego, independientemente de su intensidad, era a menudo el
principal factor que influía en las especies sensibles al fuego. Esto fue especialmente el
caso de los pequeños mamíferos expuestos a la extinción, que han sufrido graves
declives de población en el norte de Australia en las últimas décadas. Los resultados de
Kapalga indican que los componentes clave de la biota de la sabana del norte de
Australia favorecen el hábitat que ha permanecido sin quemar durante al menos varios
años.
Sin embargo, los efectos divergentes de los incendios forestales y las quemas en
la diversidad alfa y beta de los vertebrados y las respuestas dispares en los hemisferios
norte y sur sugieren que no hay una respuesta general de la diversidad de vertebrados
al fuego (Pastro et al., 2014).
 85

5.1.2. Hipótesis de perturbación intermedia (HPI)

Numerosas teorías exploran cómo los ecosistemas responden a las

perturbaciones, pero el modelo más destacado sobre los efectos de las perturbaciones
en la diversidad es la Hipótesis de la Perturbación Intermedia (HPI) (en inglés
Intermediate Disturbance Hypothesis) (Connell 1978). El trabajo original ha recibido más
de 9.372 citas (según consulta en Google Scholar, junio 2017). Representa una de las
pocas teorías ecológicas bien establecidas con un impacto en la gestión de las reservas y
parques nacionales marinos y terrestres, por ejemplo, el Parque Nacional de
Yellowstone, EE.UU.. La HPI predice que la diversidad alcanzará su máximo en los
niveles intermedios de perturbación, sin dejar de ser baja en los niveles altos y bajos de
perturbación (Figura 5.2). La razón de esto es que a niveles bajos de perturbación,
fuertes competidores excluyen especies competitivamente inferiores y las comunidades
están dominadas por unas pocas especies. En los niveles intermedios de perturbación,
más especies pueden coexistir debido a una menor presión competitiva, ya sea por una
variación en las tasas de respuesta a la disponibilidad de recursos, o por la
compensación entre la capacidad competitiva y la capacidad de colonización. A altos
niveles de perturbación, sólo las especies extremadamente resistentes o rápidos
colonizadores conseguirán alcanzar la madurez entre los eventos de perturbación. El
nivel de perturbación se puede medir en términos temporales (baja y alta frecuencia) o
en términos espaciales (escala pequeña o grande), o incluso como un parte de un
proceso de respuesta a un evento puntual (Figura 5.2). Esta lógica sencilla constituye su
principal atractivo conceptual, pero también su principal punto débil, y ha recibido
críticas en estudios tanto empíricos y teóricos por ser demasiado simplista (Fox 2013).
 86

Figura 5.2. Los patrones en la composición de especies según la HPI (Connell 1978).

5.1.3. Hipótesis de la agricultura migratoria

Los bosques tropicales pueden parecer intactos, sin embargo, cada vez hay más
evidencia que muestra que la composición florística y la estructura de los bosques
amazónicos se han visto influenciadas por actividades humanas pasadas y procesos de
domesticación (Levis el al. 2017). Los humanos transformaron la composición de los
bosques de muchas maneras, incluyendo el cultivo de plantas (precedido por el corte y
la quema), la dispersión y propagación de semillas y el cuidado in situ de recursos útiles,
como las plantas domesticadas.
La hipótesis de la agricultura migratoria propone que mediante la modificación
de la comunidad vegetal, se genera un ambiente propicio para las poblaciones de fauna
silvestre de importancia económica (Linares 1976). En un estudio sobre los Cracidae
entre la etnia Piaroa en Venezuela, Zent (1997) plantea las siguientes preguntas:
- ¿Cuál es el atractivo o la ventaja del hábitat modificado para los animales de
caza?
- ¿El hábitat modificado por el humano posee más capacidad para mantener
mayor diversidad y abundancia de las especies?
- ¿Dichos hábitats modificados tienen una diversidad de recursos más alta que un
bosque primario?
 87

En consecuencia, el hábitat perturbado no sólo redistribuiría a los individuos de

animales de caza induciendo su movimiento centripetal y concentrado alrededor de
áreas perturbadas, sino que aumentaría realmente el número total dentro del rango
total de la zona de habitación. En resumen, los hábitats perturbados pueden ser
intrínsecamente más ricos como reservas de alimentos naturales, tanto desde el punto
de vista animal como humano. Zent (1997) concluyó que el bosque primario es el
hábitat más importante en la obtención de la diversidad dietética de los crácidos, pero
el bosque secundario también representa un componente importante.
En este estudio se registró la presencia de los conucos en el área de estudio, lo
que se considera como una perturbación indirecta en el nivel de paisaje y se incluyó
como covariable para diferentes especies en los modelos de ocupación.

5.1.4. Modelos de ocupación para especie – marco teórico

Fundamentalmente, la ocupación es una función de la abundancia (es decir, el

número de individuos animales) y los parámetros que rigen el proceso dinámico de
cómo se distribuyen los animales en el medio ambiente (Royle y Dorazio 2008). Para
algunas especies, la ocupación puede incluso ser vista como un sustituto de la
abundancia (ver 1.4.1.). La ocupación ha sido ampliamente utilizada en una variedad de
investigaciones ecológicas básicas relacionadas con la distribución geográfica, la
dinámica de la metapoblación, las relaciones de hábitat, la selección de recursos y las
interacciones entre especies (O’Connell et al., 2010). En general, la ocupación se define
como la probabilidad de que un sitio o parche esté ocupado por una especie, y el
modelo de ocupación se basa en la realización de múltiples visitas a algunos o todos los
sitios de muestreo en área de estudio para recolectar datos de detección de especies
(MacKenzie et al., 2006). La colección de datos de ocupación en ecología animal es
relativamente simple, y el muestreo puede tener diferentes formas, como las
observaciones de los animales (por ejemplo, fotografías de las trampas cámara) o
algunos indicadores de que la especie está presente (por ejemplo, huella o rastro).
Hacer inferencias válidas sobre los cambios en la ocupación de una especie
requiere abordar dos fuentes importantes de variación comunes a la mayoría de los
programas de muestreo de animales: variación espacial y detectabilidad (Lancia et al.,
1994). Muchos estudios no pueden muestrear toda el área de interés, por lo que se
recomienda un método para seleccionar unidades de muestra (por ejemplo, muestreo
aleatorio simple o estratificado). En este estudio seria idóneo poder estudiar todo el
territorio de la Gran Sabana, pero por las limitaciones logísticas y financieras se escogió
un área de estudio de 615 km2 dividida en seis bloques que representan diferentes
 88

niveles de fragmentación de hábitat (2.2.2.). Las unidades muestreadas se utilizaron

entonces para inferir la totalidad del área de interés. El segundo tema de preocupación
es la detectabilidad, una situación casi universal en el muestreo de poblaciones
animales donde los métodos de encuesta no detectan todos los animales o especies
presentes en el área muestreada (Pollock et al., 2002). La falta de detección de especies
que están realmente presentes en una unidad de parche o de la muestra dará lugar a
estimaciones sesgadas del tamaño del territorio y la ubicación. El tamaño del territorio y
el alcance tenderán a ser subestimados cuando las probabilidades de detección de
especies estén por debajo de 1, con la magnitud del sesgo en función de la intensidad
de muestreo.
Para poder obtener provecho de los datos de cámaras trampa se han
desarrollado varias herramientas que permiten hacer pruebas de hipótesis. Los modelos
de estimación conjunta de probabilidad de presencia y detección, o “modelos de
ocupación”, permiten corregir los estimados de presencia y distribución cuando la
probabilidad de detección es menor a 1 (MacKenzie 2006).

5.1.5. El impacto de las perturbaciones – preguntas generales

Considerando los dos niveles espaciales, el bloque y la celda y diferentes efectos

en la diversidad de organismos (riqueza, composición y distribución/presencia) se
plantearon las siguientes preguntas e hipótesis.

5.1.5.1. Evaluación de HPI en el nivel de la celda

Basados en la hipótesis de perturbación intermedia (HPI) que predice que la

diversidad alcanzará su máximo en los niveles intermedios de perturbación, sin dejar de
ser baja en los niveles altos y bajos. En este caso la riqueza de especies se estima en el
nivel de la celda. Particularmente se predice que:
- La riqueza de especies en las áreas con un grado intermedio de perturbación
será mayor (Figura 5.3).
- La riqueza de especies en las áreas con menor frecuencia del fuego será
mayor.
- La riqueza de especies en las áreas con mayor frecuencia del fuego será
menor.

Adicionalmente se plantea la pregunta ¿Cuál sería la perturbación de mayor efecto en el

nivel de celda sobre la riqueza de especies?
 89

Figura 5.3. La predicción de la riqueza de especies en un gradiente de perturbación que incluye

cobertura boscosa y frecuencia del fuego (ver 2.3.1.).

5.1.5.2. Analizando el impacto de las perturbaciones en el nivel del bloque

En el capítulo 3 se evaluó el efecto de fragmentación para la riqueza de especies

y composición de especies. Pero la finalidad del estudio es estimar el efecto conjunto de
fragmentación del hábitat, fuego, y la cacería en la composición de las especies locales.
Por lo tanto se planteó la pregunta ¿Cuál de estas tres perturbaciones juega un papel
más importante en composición de las especies entre los bloques con diferente nivel de
la fragmentación de hábitat?

5.1.3.1. El impacto de las perturbaciones para algunas especies

Basado en los resultados previos de ese estudio se espera encontrar las respuestas
específicas para algunas especies, representantes de diferentes gremios usando los
modelos de ocupación:
 90

- La ocupación de los herbívoros esta modulada principalmente por la

disponibilidad de la cobertura vegetal
- La ocupación de los carnívoros está influida por las tres perturbaciones
- La ocupación de los insectívoros depende de la cobertura boscosa y los
incendios
- Se encontraría una relación entre la ocupación de las especies de cacería con
la cercanía de conucos, según la hipótesis de la agricultura migratoria.

5.2. METODOLOGÍA

5.2.1. Las variables explicativas

En los próximos pasos se analizará la variedad de variables (Tabla 5.I.) que

pueden explicar los patrones de riqueza para las hipótesis planteadas. Las variables
bosque y fuego fueron ampliamente descritas en el capítulo 2 (2.3.3.). La variable
relacionada con caza era estimada con base en las entrevistas con los guías locales
Pemón y en el momento de colocar la cámara se anotaba la información si hay o no hay
actividad de cacería. Durante todos los recorridos en el campo, en diferentes bloques y
en el espacio entre ellos, se tomaba con el GPS el punto de la presencia del conuco. Es
una variable que describe la presencia humana indirecta y el cambio del hábitat local
por la agricultura. Las variables continuas que no muestran la distribución normal
fueron transformadas con el logaritmo natural.
 91

Tabla 5.I. Las variables explicativas utilizadas en los análisis estadísticos; ln logaritmo natural

Variable Tipo de Fuente o manera de Transformació Análisis

variable calcularlo n
bosque continua Cobertura boscosa en el ANOVA
pixel (Sexton et al., 2013)
donde estaba ubicada
cámara trampa o se
encontró el rastro
fract continua dimensión fractal, similar MANOVA
a un índice de agregación
calculada para cada
bloque (Burrough 1986)
búfer continua El promedio de los pixeles ln Modelos de
con la cobertura boscosa ocupación
(Sexton et al., 2013) en un
umbral con un radio de 1
km de la trampa cámara.
fuego continua Incidentes de fuego ANOVA
activo durante últimos
16 años (Giglio et al.,
2003)
fuego.bloque continua Número de incidentes de ln MANOVA
fuego de últimos 16 años
por cada bloque
fuego.celda continua Número de incidentes de Modelos de
fuego de últimos 16 años ocupación
por cada celda
caza.bloque continua Número de celdas dentro MANOVA
del bloque donde hay
actividad de caza
caza.celda continua Presencia o ausencia de Modelos de
actividad de caza (1 o 0) ocupación
dentro de la celda
conuco.bloqu continua Número de conucos dentro MANOVA
e del bloque
conuco.dist.m continua Distancia de la cámara ln Modelos de
hasta el conuco más ocupación
cercano
comunidad continua Distancia de la cámara ln Modelos de
hasta la comunidad más ocupación
cercana
caza.com categórica Cada bloque fue asignado a MANOVA
la comunidad la cual realiza
la cacería dentro del bloque
 92

Sin embargo, las dos variables fract y búfer (Tabla 5.II) resultaron
correlacionadas con la variable bosque, que describe la cobertura boscosa en el área de
estudio. Dependiendo del análisis aplicado se utilizaron diferentes variables, pero no se
repetían en el mismo análisis para evitar la redundancia, por ejemplo junto fract y
bosque o búfer y bosque.

Tabla 5.II. Correlación entre la variable bosque con otras relacionadas con cobertura boscosa.

fract búfer
bosque -0,5 0,85

5.2.2. Estimación de riqueza de las especies HPI

Para responder las hipótesis relacionadas con cambios en la riqueza

dependiendo del nivel de las perturbaciones según HPI se calculó los estimadores de
riqueza Chao1 y la beta diversidad incluyendo anidamiento y recambio de especies
descritas en capítulo 3 (3.2.2.1. y 3.2.2.2.). Para la HPI dichos análisis se realizaron en el
nivel de la celda donde cada celda tiene asignado dos parámetros: el tipo de la
cobertura (B, b, s, S) y la frecuencia del fuego (F, f, 0) (2.3.3.). El estimador de riqueza
Chao 1 (R) fue calculado a partir del número de eventos por especies en la celda
correspondiente. El anidamiento y recambio de especies se estimó por cada
combinación de los factores frecuencia del fuego y cobertura boscosa (12
combinaciones) para el tipo de dieta y tamaño de los mamíferos. Se utilizaron los datos
de las cámaras trampas y los rastros.
Adicionalmente para responder la pregunta si es la cobertura boscosa o la
incidencia del fuego el principal factor que afecta la riqueza de los mamíferos en las
celdas con diferentes niveles de esas variables respuestas, calculamos ANOVA con
función aov (paquete stats en R). Se aplicó análisis de ANOVA de dos vías aplicando la
fórmula:
aov (R~bosque+fuego)

donde Chao 1 (R) se estimó con la función estimateR (paquete vegan, Oksanen et al.,
2008), bosque se derivó de los datos creados por Sexton et al., (2013) (los mismos se
utilizaron para crear el diseño de muestreo) y fuego se refiere a los incidentes de fuego
detectados por satélite (Giglio et al., 2003)
 93

5.2.3. MANOVA – análisis conjunto de las perturbaciones para composición

de especies

Algunas hipótesis ecológicas hacen predicciones sobre los cambios de la

composición de especies o comunidades de especies en respuesta a los factores. El
análisis apropiado a utilizar para pruebas de interacciones con múltiples variables de
respuesta no es tan sencillo como aplicar un modelo lineal a datos univariados. El
análisis multivariado paramétrico de varianza (MANOVA) requiere normalización
multivariada y homogeneidad de las matrices de covarianza. Ese análisis es útil para
medir las respuestas multiespecíficas a los diseños experimentales multifactoriales
estructuradas, como en nuestro caso.

Utilizamos la función adonis en el paquete vegan (Oksanen et al., 2008) para el

análisis y partición de sumas de cuadrados utilizando matrices de distancia biótica
(medidas de disimilitud en composición de especies) que pueden ser semimétricas o
métricas. En la medida en que divide las sumas de cuadrados de un conjunto de datos
multivariantes, es directamente análogo a MANOVA (análisis de varianza multivariante).
En el análisis se usó un estimador de distancia biótica de Chao (Y) que está basado en
frecuencia de avistamiento de especies y toma en cuanta diferencias en frecuencias
entre bloques. Además este estimador, en comparación con otros, también corrige los
valores de distancia biótica por la detectabilidad. Se aplicó la fórmula de modelo como Y
~ A + B + C + D, con los siguientes factores (A, B, C y D) que reflejan la perturbación de
hábitat en el nivel del bloque:

adonis (Y~fract+fuego.bloque+conuco.bloque+caza.bloque+caza.com+period,t2)

De tal manera, no solamente se mide el efecto de las tres perturbaciones sino también
otro factor humano de impacto indirecto como presencia de conuco. Adicionalmente se
incluyó la variable periodo para evaluar si existen diferencias en la composición de las
especies dentro de los bloques de paisaje entre los tres periodos de muestreo.
 94

5.2.4. Estimación de detección, ocupación y distribución de las especies –

modelos de ocupación

La base de datos con los registros de las especies de mamíferos se analizó

utilizando el programa estadístico R (R-Core-Team 2012), usando el paquete unmarked
(Fiske y Chandler 2011). Se aplicó un modelo mixto de probabilidad de presencia
(ocupación del sitio) y detección. La unidad de muestreo era una celda de 2 km2 dentro
de cada bloque. La probabilidad de presencia, según MacKenzie et al., (2006), se define
como la porción de puntos en el sitio donde se espera encontrar una especie, y es una
medida útil para cuantificar el estado de una población, que a diferencia de otros
métodos más complejos, no requiere del reconocimiento individual de los animales.
Para el análisis se identificaron las localidades de colocación de las trampas como sitios
de muestreo (M), y se generaron historias de captura resumidas por semanas (D), en las
que se indica si una especie fue detectada o no detectada por una trampa cámara
durante una semana particular. Estas historias se representan como una matriz con
dimensiones M (columnas) x D (filas), y contiene sólo tres valores posibles para una
celda (mi, dj): 1 si la especie se observó en el punto pi en la semana dj; 0 si la especie no
se observó en el punto pi en la semana dj; y un valor nulo o “NA” si en el pi punto no se
realizó un muestreo durante la semana dj (cámara no instalada, o inactiva por falta de
baterías, etc).

Tabla 5.III. La matriz de historia de captura; m- sitios de muestreo, d- semana de muestro.

d1 d2 …dj
m1 0 1 NA
m2 1 0 0
…mi NA 0 1

Dividimos el número de los días de muestreo en intervalos de 7 días, usamos

muestreos repetidos para estimar p - probabilidad de detección. Hemos realizado dos
conjuntos de análisis de ocupación utilizando el paquete unmarked en R (Fiske &
Chandler, 2011): en primer lugar, calculamos modelos nulos (ψ (.), P (.)) para 12
especies, representantes de diferentes grupos de dieta con más que ocho eventos de
presencia. A partir de estas matrices se estimó la probabilidad de ocupación y de
detección en el marco estadístico de los modelos mixtos basados en regresiones
logísticas y ajustadas por máxima verosimilitud. Para ψ, combinamos variables que
representan el paisaje predominante: (1) búfer - cantidad de cobertura forestal que
 95

rodea un sitio, con variables que representan perturbaciones en el paisaje: (2) caza si
en el sitio hay o no actividad de caza (3) fuego - si en el sitio ocurrió el fuego durante
últimos 16 años, y (4) conuco – la distancia del conuco más cercano (para la descripción
de las variables ver 5.2.1). Para probar cuales variables de paisaje explicaron la
probabilidad de detección (p), como un proxy para la actividad humana, se evaluó com
– la distancia de la comunidad más cercana de la trampa cámara. El modelo más simple,
con constante ψ y p (es decir, ψ (.), P (.), o modelo nulo) se comparó con los modelos
que incorporaron variables de paisaje. Todos los modelos se evaluó usando
combinaciones de variables, máximo dos para no sobre parametrizar los modelos:
- ψ (bufer), p (com)
- ψ (bufer), p (.)
- ψ (bufer+caza), p (.)
- ψ (.), p (com)

Los modelos fueron evaludos de acuerdo al Criterio de Información de Akaike

(AIC, por sus siglas en inglés) y se calcularon los pesos de Akaike o AIC peso para
ponderar la idoneidad de varios modelos correspondientes a diferentes hipótesis.

5.3. RESULTADOS

5.3.1. Diferencia en la riqueza entre las celdas

Los valores de Chao1 eran más altos para las combinaciones B0 y BF de todas las
celdas y más bajas para S0 y SF (Figura 5.4.) que tenían respectivamente 16 y 4 celdas
muestreadas. Sin embargo, la combinación BF estaba presente solamente en una celda
del área de estudio, y fue muestreada tres veces dando un estimado de riqueza de
especies alto que debe ser interpretado con cuidado. Por otro lado la combinación bf
también tenía solamente tres repeticiones y dio un valor bajo de la riqueza. La
combinación B0 del bosque sin efecto de fuego tenía más que 13 celdas muestreadas
por lo que se puede confiar en el estimado de las especies presentes. Es importante
mencionar que el estimado de Chao1 está relacionado con la probabilidad de detección
de las especies. En el caso de las celdas BF y s0, el número de especies observadas es
muy diferente, pero en BF el estimado es más alto y los errores son amplios (una
riqueza alta pero pocas especies detectadas), mientras que en s0 el estimado está más
cerca del observado y el error es bajo (riqueza intermedia pero buena detección de las
especies presentes). Estas diferencias en detectabilidad podrían interpretarse como un
 96

efecto de paisaje en el muestreo: si el hábitat adecuado está concentrado en pocos

parches, la actividad de los individuos se concentra en esos parches y por eso son más
fáciles de detectar.

Figura 5.4. Arriba: Riqueza de las especies de los mamíferos calculada con el estimador Chao1
para cada combinación de parámetros en la celda y las barras representan el número de
mamíferos de diferentes dietas. La línea intermitente presenta la predicción que se hizo con
base en la HPI (ver 5.1.2.). Abajo: Los círculos representan el número de mamíferos de diferentes
tamaños en las celdas.

Los carnívoros no fueron observados en casi ninguna de las celdas en la sabana

con alguna frecuencia del fuego (sf, Sf y SF), mientras que los herbívoros y omnívoros
 97

estaban presentes en todos los niveles de perturbación (Figura 5.4.). Llama atención la
diferencia en la estimación de Chao1 para las celdas BF, mientras que el valor
observado de especies es mucho más bajo, que probablemente se debe a una
sobrestimación de dicho estimador que se basa en la abundancia de las especies. En
algunas celdas caracterizadas por la presencia del fuego (bf, BF y SF) no se registró las
especies de tamaño pequeño, tampoco en sabana (S0).

Tabla 5.IV. Resultados de ANOVA evaluando el efecto de fuego y cobertura boscosa por la
riqueza de mamíferos entre los seis bloques. Df – grados de libertad.

Df Sumas de Promedio de F Pr(>F)

cuadrados cuadrados

bosque 3 1160,1 386,7 27,598 0,001***

fuego 2 128,6 64,3 4,588 0,062.

Residuales 6 84,1 14,0

Los resultados de Anova muestran (Tabla 5.IV.) que la cobertura boscosa es la

variable que explica la varianza en la riqueza de las especies de mamíferos entre las
celdas con diferente nivel de perturbación, mientras que la incidencia de fuego cumple
un papel secundario.

5.3.2. Diferencias en la composición entre los bloques

Los cambios en composición entre celdas parecen ser principalmente aleatorios

(>75% de la variabilidad no explicada o residual, Tabla 5.VI), las variables escogidas para
representar las perturbaciones (fragmentación, cacería y fuego) tienen una relación
significativa con la composición pero sólo explican una pequeña proporción de la
variabilidad.
La agregación de hábitat (fract) es la variable más importante y tiene un efecto
significativo. El factor de fuego (fuego.bloque) juega un papel importante entre los
bloques de paisaje. Si bien la incidencia de cacería (caza.bloque) calculada como la
cantidad de celdas por bloque donde se caza no tiene un impacto significativo, en
cambio sí existen diferencias en composición entre las áreas de influencia de las
 98

comunidades (caza.com). Ni la presencia de los conucos ni el periodo de muestreo tuvo

efectos significativos.

Tabla 5.V. Resultados de MANOVA. Códigos de significancia: 0 ‘***’, 0.001 ‘**’, 0.01 ‘*’, 0.05 ‘.’,
0.1 ‘ ’ . Df- grado de libertad, F-modelo basad en sumas secuenciales de cuadrados de
permutaciones de los datos crudo

Df Sumas de Promedio de F-modelo R2 2 Pr(>F)

cuadrados cuadrados
fract 1 1,92 1,92 6,10 0,08 0,001***
fuego.bloque 1 1,16 1,16 3,69 0,05 0,001***
conuco.bloque 1 0,57 0,56 1,79 0,02 0,083
caza.bloque 1 0,29 0,29 0,91 0,01 0,48
caza.com 1 1,05 1,05 3,33 0,04 0,003**
period 2 0,72 0,36 1,15 0,03 0,32
Residuales 60 18,90 0,31 0,77
Total 67 24,60 1,00

5.3.3. Modelos de ocupación

Los modelos incluidos en los resultados tienen el valor de peso AIC mayor que
0,05. Para 11 de las 12 especies incluidas en el análisis de la cobertura boscosa
representada por la variable búfer fue el factor más importante que influye en la
ocupación de las especies (Tabla 5.VI.). La excepción la constituye el zorro común que
ocupa el hábitat mixto y sabanas. Para el cachicamo común el modelo nulo tuvo el
mejor desempeño. No se encontró diferencia en los factores que influyen en la
ocupación entre diferentes grupos de dieta.
La lapa, los dos venados matacán, hurón y cachicamo guayanés se registran en
cercanía de los conucos, mientras que para el zorro común, y rabipelado común la
cercanía de conuco tuvo un efecto negativo para la ocupación de las especies. Las zonas
donde se caza parecen tener los valores de ocupación más altos de lapa y picure común,
mientras que desfavorecen ambos venados matacán, cachicamo guayanés y jaguar. El
efecto negativo del fuego se registró para la probabilidad de presencia de jaguar y oso
palmero y no se observó el efecto positivo para ninguna especie. La cercanía de las
comunidades indígenas parecen tener impacto positivo para la detectabilidad de lapa y
 99

ambos venados matacán, mientras que los picure, hurón, jaguar, cachicamo guayanés,
zorro común suelen alejarse de las comunidades indígenas.
Considerando el número limitado de los registros para algunas especies era imposible
correr los modelos de ocupación para todas las especies. Se requiere un muestreo de
largo plazo que permita más registros de todas las especies.

Tabla 5.VI. Modelos de alto rango para el modelaje de ocupación de especies de mamíferos en
el área de estudio. Ψ = ocupación; p = probabilidad de detección; K = número de parámetros;
AICwt = peso AIC; Rsq=R cuadrado; + = efecto positivo; - = negativo efecto.

Ψ p K AIC deltaAIC AICwt Rsq

HERBIVOROS

C.paca

Ψ(bufer+conuco) p(.) + - 4 324.66 0.00 0,46 0,21

Ψ(bufer+caza) p(.) + + 4 325.32 0.66 0,33 0,20
Ψ(bufer) p(.) + 3 327.35 2.69 0,12 0,16
Ψ(bufer)p(com) + - 4 327.44 2.78 0,11 0,18
D.leporina

Ψ(bufer+caza) p(.) + + 4 273.08 0.00 0,55 0,31

Ψ(bufer)p(com) + + 4 273.59 0.52 0,32 0,31
Ψ(bufer) p(.) + 3 274.64 1.56 0,19 0,28
M.americana

Ψ(bufer+caza) p(.) + - 4 122.59 0.00 0,39 0,22

Ψ(bufer) p(.) + 3 123.34 0.75 0,27 0,19
Ψ(bufer+conuco) p(.) + - 4 123.56 0.98 0,24 0,21
Ψ(bufer)p(com) + - 4 125.05 2.47 0,11 0,19
M.gouazoubira

Ψ(bufer+conuco) p(.) + - 4 207.15 0.00 0,42 0,33

Ψ(bufer) p(.) + 3 208.21 1.06 0,25 0,31
Ψ(bufer+caza) p(.) + - 4 209.32 2.17 0,16 0,31
Ψ(bufer)p(com) + - 4 209.98 2.82 0,11 0,31
 100

T.terrestris

Ψ(bufer) p(.) + 3 79.34 0.00 1,00 0,25

Ψ(caza) p(.) + 3 92.13 12.79 0,00 0,05
CARNIVOROS

E.barbara

Ψ(bufer+conuco) p(.) + - 4 131.99 0.00 0,76 0,22

Ψ(conuco) p(.) - 3 135.43 3.44 0,14 0,15
P.onca

Ψ(fuego) p(.) - 3 100.44 0.00 0,63 0,14

Ψ(bufer)p(com) + + 4 102.87 2.42 0,17 0,13
Ψ(bufer) p(.) + 3 103.74 3.29 0,11 0,09
Ψ(bufer+caza) p(.) + - 4 104.24 3.80 0,08 0,11
INSECTIVOROS

D.novemcinctus

Null NA 2 142.70 0.00 0.262 0

Ψ(caza) p(.) + 3 143.60 0.89 0,17 0,02
Ψ(conuco) p(.) - 3 144.24 1.53 0,12 0,01
D.kappleri

Ψ(bufer+conuco) p(.) + - 4 156.82 0.00 0,51 0,25

Ψ(bufer) p(.) + 3 158.28 1.46 0,25 0,21
Ψ(bufer)p(com) + + 4 159.46 2.65 0,14 0,22
Ψ(bufer+caza) p(.) + - 4 159.99 3.18 0,10 0,21
M.tridactyla

Ψ(fuego) p(.) - 3 116.03 0.00 0,93 0,15

Ψ(bufer) p(.) + 3 123.77 7.74 0,02 0,04
OMNIVOROS

C.thous

Ψ(conuco) p(.) + 3 136.18 0.00 0,30 0,14

Ψ(bufer)p(com) - + 4 136.76 0.58 0,23 0,16
 101

Ψ(bufer+conuco) p(.) - + 4 136.79 0.61 0,22 0,15

Ψ(bufer) p(.) - 3 137.69 1.51 0,14 0,12
D.imperfecta

Ψ(bufer) p(.) + 3 95.37 0.00 0,27 0,06

Null NA 2 96.67 1.30 0,14 0,00
Ψ(bufer+conuco) p(.) + + 4 96.72 1.36 0,14 0,07

5.4. CONCLUSIONES Y DISCUSIÓN

Presentando las conclusiones para el análisis conjunto de las perturbaciones es

importante repasar los resultados principales de este estudio:

Riqueza: Las diferencias en riqueza se pueden explicar principalmente por la

proporción de cobertura boscosa, sin efectos significativos del fuego.
Composición: Los cambios en composición parecen ser principalmente aleatorios
(>75% de la variabilidad no explicada o residual), las variables escogidas para
representar las perturbaciones (fragmentación, cacería y fuego) tienen una relación
significativa con la composición pero sólo explican una pequeña proporción de la
variabilidad.
Distribución de especies: Los modelos ajustados explican alrededor de 20-30%
de la varianza para la mayoría de las especies. En estos casos el mejor modelo de cada
especie generalmente incluye la variable búfer y una variable asociada a actividades
antrópicas (búfer+conuco o búfer+caza). Indicando que la presencia de humanos parece
tener un efecto directo en los patrones de ocupación de las especies. Para las especies
que tienen bajos niveles de varianza explicada (Rsq<0.20; o sea P. onca, D.
novencinctus, M. tridactila y las dos especies de omnívoros), los modelos no incluyen la
variable búfer, lo que significa que sus patrones de ocupación no pueden ser explicados
apropiadamente con las variables escogidas, y probablemente no responden al tipo de
vegetación predominante.

Según los resultados el efecto de la cobertura boscosa es evidente en todas las

escalas y todos los indicadores, pero los efectos de fuego, cacería y conucos son más
evidentes al estudiar la composición o distribución de especies.
 102

5.4.1. La cobertura boscosa clave para mantener la riqueza de especies

Los resultados de la evaluación de perturbación en los tres niveles presentados

en este capítulo y los modelos de ocupación para casi todas las especies indican que las
diferencias en riqueza observada y estimada se pueden explicar principalmente por la
proporción de cobertura boscosa, sin efectos significativos del fuego (Tabla 5.IV y 5.V).
Estos resultados coinciden con las conclusiones del capítulo tres (ver 3.4) sobre la
fragmentación de hábitat, que indican que el aumento de la cobertura boscosa en este
estudio explica una mayor riqueza de especies en la mayoría de los bloques,
comprobando el postulado de las tres teorías de fragmentación analizadas: TBI, HES,
TDFR. En general estos resultados apoyan la hipótesis de cantidad de hábitat (“Habitat
Amount Hipothesis”) (Fahring 2013) que no fue previamente mencionada e indica que
la riqueza de especies en un sitio de muestreo debe aumentar con la cantidad de
hábitat en el paisaje local alrededor del sitio de muestra. Si la cantidad de hábitat es
realmente el principal factor determinante de la riqueza de especies, a nivel del paisaje,
las pendientes de la relación especie-área (SAR) de los paisajes fragmentados y no
fragmentados deben ser indistinguibles. Por otro lado, el tamaño y aislamiento del
parche que contiene el sitio de muestreo no debe tener ningún efecto en la riqueza de
especies si la cantidad de hábitat en el paisaje local permanece constante. El estudio de
las sabanas de Brasil utilizando datos de mamíferos registrados en 100 transeptos
confirma las predicciones de la hipótesis que la cantidad de hábitat es el factor
predictivo más importante de la riqueza de especies (Melo et al., 2017). El efecto de la
cantidad de hábitat fue siempre positivo y grande. En general, el tamaño del parche y el
aislamiento del parche no tuvieron efecto sobre la riqueza de especies después de
controlar por dicho efecto. Los resultados son consistentes con la hipótesis de la
cantidad de hábitat, y sugieren que aquella puede usarse en lugar del tamaño del
parche y el aislamiento en la predicción de la riqueza de especies de pequeños
mamíferos. Por otro lado, como indica Hanski (2015) la cantidad total de hábitat y el
grado de fragmentación tienden a estar correlacionados, lo que plantea un desafío
importante para los estudios empíricos. Como esa hipótesis ha creado controversias,
otros investigadores las estaban comprobando como Haddad et al., (2017) en un
experimento sobre la riqueza de especies de plantas y el otro sobre la riqueza de
especies de micro-artrópodos. En ambos experimentos, la proporción de especies
perdidas debido al aumento de la fragmentación de hábitat fue casi idéntica a la
proporción perdida debido a la reducción de la cantidad de hábitat y en tal manera
rechazaron la hipótesis discutida.
 103

Este estudio confirmó una fuerte relación entre la cantidad de hábitat y la

riqueza de especies, pero la fragmentación de hábitat moderada en los sitios con alta
cobertura boscosa puede tener un efecto positivo en la riqueza de especies como
sugiere Ritchie (2009) (ver 3.4.3). Falta la evaluación del factor de tiempo para poder
comprobar el efecto de fragmentación en tiempo y la pérdida de riqueza de mamíferos
correspondiente. Concluyo de los resultados de ese estudio que la fragmentación
supone una amenaza adicional para la biodiversidad, además de la amenaza que
representa la pérdida del hábitat.

5.4.2. Impacto del fuego depende de la escala espacial

El fuego desempeña un papel importante en la estructuración de las

comunidades de fauna y el hábitat disponible en las regiones propensas a incendios. Los
aumentos de frecuencia e intensidad de los incendios mediados por humanos
amenazan a muchas especies animales y entender cómo estas especies responden a la
historia del incendio y su efecto asociado sobre la vegetación es esencial para una
gestión eficaz de la biodiversidad (Andersen et al., 2005).
En nuestro estudio el efecto del fuego resultó importante en el nivel del bloque,
pero no en el nivel de la celda (Tabla 5.III y 5.IV). Los resultados de este trabajo en la
Gran Sabana coinciden con los resultados reportados para los pastizales de Australia
(Pastro et al., 2011) donde evaluaron el impacto antes y después de fuegos planificados
y naturales, y su efecto en la diversidad de los mamíferos y reptiles, probando la
hipótesis de perturbación intermedia (ver 5.1.3). Los resultados obtenidos muestran
que los fuegos de diferente escala espacial y la heterogeneidad afectan la diversidad
alfa y beta de diferentes maneras, pero también que los efectos fueron dependientes
del taxón.
En este estudio los mamíferos de diferentes tamaños parecen responder
diferente a perturbación del fuego. Como se muestra en los estudios de Australia
(Griffits y Brook 2014, Andersen et al., 2005) nuestros resultados confirman también
que las especies pequeñas están poco presentes en los hábitat con perturbación del
fuego, sin embargo falta un análisis estadístico para evaluarlo con certeza. Por otro
lado, en un estudio llevado a cabo en Canadá (Larsen et al., 2017) los cambios
interanuales en la abundancia relativa de ratones parecían mayores en la periferia de la
quema; la heterogeneidad del paisaje quemado también apoyó una mayor diversidad
de especies de mamíferos pequeños que la observada en la periferia. En este estudio el
muestreo no era suficiente para poder opinar fuertemente sobre los mamíferos
pequeños, sin embargo se muestra una tendencia que requiere más investigación.
 104

Las especies particularmente susceptibles a los incendios fueron oso hormiguero

y jaguar (Tabla 5.VI). Sin embargo, para la primera especie se confirma su sensibilidad
en otro estudio de Brasil donde durante las quemas forestales de 1994 murieron 16
osos hormigueros (Myrmecophaga tridactyla) (Silveira et al., 1999). Mientras que
tomando en cuenta pocos registros de jaguar el efecto negativo de fuego para esa
especie puede ser el efecto de mal ajuste del modelo.
La riqueza de especies en las áreas con mayor frecuencia del fuego resultó
menor y se encontrarán más especies con dietas no especializadas (generalistas) y de
tamaños grandes. Resultados parecidos, aunque midiendo el efecto del fuego más
detalladamente, fueron reportados por Schuette et al., (2014) en un estudio realizado
en California, Estados Unidos.

5.4.3. Resultados congruentes con HPI

Como lo mostró un análisis extendido de la literatura realizado por Svensson

(2010), la HPI ha sido apoyada en experimentos de campo en comunidades terrestres,
de agua dulce y marinas, así como en experimentos de laboratorio. En este estudio se
mostró un patrón de riqueza de especies de los mamíferos que parcialmente
corresponde a HPI (Figura 5.4). Aunque se predijo una riqueza de especies intermedia
para el hábitat menos perturbado (cobertura boscosa, sin efecto de fuego) los
resultados muestran una riqueza alta de diferentes especies, para las cuales estas
condiciones son idóneas. Este resultado corresponde con otra revisión de la literatura
que reveló que sólo el 20% de los estudios sobre los efectos de las perturbaciones sobre
la diversidad muestran el patrón unimodal predicho por el HPI (Fox 2013). Sin embargo,
luego cuando las condiciones cambian y aumenta el nivel de perturbación la riqueza de
especies baja (menos bosque, aparece efecto de fuego) para nuevamente aumentar en
las condiciones que se puede describir como la perturbación intermedia. Cuando
desparece el bosque y aumenta la frecuencia del fuego, la riqueza de las especies
disminuye en una manera constante.

5.4.4. Carnívoros el grupo más afectado por las perturbaciones

Los carnívoros, como un grupo de dieta especializada, están afectados por las
perturbaciones de hábitat (en el capítulo 3 por la fragmentación) y no se los encuentra
en las celdas con sabana y fuego, un patrón diferente al de los grupos de las dietas
generalistas como herbívoros y omnívoros (Figura 5.4). El jaguar suele alejarse de las
 105

zonas de cacería, aunque en las comunidades de esa zona no se le caza, y para el hurón
y el zorro común los valores de detectabilidad son más bajos cerca de las comunidades.
Los carnívoros (de orden Carnivora) tienen una distribución amplia y son menos
abundadnos debido a sus posiciones en la parte superior de las redes alimenticias.
Debido a las altas exigencias metabólicas asociadas con la endotérmia y gran tamaño
corporal, estos carnívoros a menudo requieren grandes presas y hábitats expansivos,
ambos limitados en los ecosistemas afectados por pérdida de cobertura boscosa y otras
perturbaciones. Los grandes carnívoros ofrecen servicios económicos y ecosistémicos a
través de vías directas e indirectas que ayudan a mantener la abundancia o riqueza de
los mamíferos, aves, invertebrados, y herpetofauna (Ripple et al., 2014). Además,
afectan a otros procesos y condiciones, tales como subsidios para el carroñero,
dinámica de enfermedades, almacenamiento de carbono, la producción de cultivos. El
mantenimiento o recuperación de densidades ecológicamente efectivas de grandes
carnívoros es una herramienta importante para mantener la estructura y la función de
diversos ecosistemas.
Las especies con dietas generalistas como herbívoros y omnívoros están
presentes en los hábitat con diferentes niveles de perturbación (Figura 5.4). Estos
grupos pueden tener una capacidad de dispersión amplia (Qian, 2009), y son más
ubicuos a través de múltiples paisajes (Marvier et al., 2004), que facilitan su
movimientos entre diferentes áreas. Estas especies también son más propensas a
sobrevivir las perturbaciones (Magioli et al., 2016), y representan la fauna residual
después de la fragmentación del hábitat.
La respuesta de los insectívoros indica su presencia en el hábitat con diferentes
niveles de perturbación, sin embargo en este caso la sabana es un hábitat donde ese
grupo consigue su alimento. No obstante, especies como el oso palmero evitan la
perturbación del fuego, lo que fue también confirmado con los modelos de ocupación.

5.4.5. Las especies más cazadas se encuentra en las cercanías de los conucos

La cercanía de conucos tuvo un impacto positivo en la presencia de algunas

especies como la lapa, ambos venados matacán, hurón y cachicamo guayanés (Tabla
5.VI), las dos primeras también sujetas a caza intensa en el área de estudio (capítulo 4).
Para las mismas dos especies, la corta distancia a la comunidad indígena parece tener
impacto positivo para su detectabilidad. Además en las zonas donde se caza, la
presencia de lapa y ahora picure común era más alta que en otras. Los resultados son
congruentes con la hipótesis de agricultura migratoria (Linares 1976) en el caso de la
lapa y ambos venados matacán. No se podría correr los modelos para el venado
 106

caramerudo, la especie preferida para cacería en el área de estudio, por los pocos
registros de su presencia.
Se afirmó que los conucos maduros o abandonados atraen especies de animales
que el cazador busca para obtener alimento. Los mosaicos de bosque-conuco atraen a
los animales de caza en zonas cercanas a los sitios como comunidades con frecuencia
usados por los cazadores, y donde las presas pueden ser cazados más eficientemente.
 107

6 CAPÍTULO - DISCUSIÓN GENERAL

Nuestros resultados, obtenidos durante un recorrido de aproximadamente

10.000 km por carretera y 1.000 km a pie, son comparables con diferentes estudios en
Sudamérica en términos de esfuerzo de muestreo y área de estudio cubierta. Las
cámaras registraron exitosamente el 81,5% de las especies esperadas, dando un total
de 30 especies de siete géneros durante un periodo de 6 meses. Estos datos serán un
gran aporte para los registros de biodiversidad de la Gran Sabana y el Parque Nacional
Canaima. Hasta el momento, el único estudio publicado sobre comunidades de
mamíferos con estudios de captura de cámaras en Venezuela se realizó en Alto Caura y,
a pesar de cubrir un área mayor y un esfuerzo mayor que el estudio actual, detectó
menos especies de mamíferos (Perera-Romero et al., 2015). Aunque los estudios de
trampa cámara son a menudo complementados por otros métodos, en nuestro caso
casi todas las especies detectadas por las huellas y las entrevistas también fueron
detectadas por las cámaras, a excepción del araguato (Alouatta macconnelli). Tampoco
durante las entrevistas los miembros de la comunidad Pemón han reconocido entre
diferentes especies de rabipelado, cachicamo (excepto cuspón) y pequeños felinos
como el margay (Leoprdus wiedii).
Con base en estos resultados, surge la necesidad de actualizar la lista de
mamíferos de la Gran Sabana y el Parque Nacional Canaima tanto en le presencia o
ausencia de algunas especies (2.5.4.) como actualización de la nomenclatura
taxonómica.
La trampa cámara parece ser una técnica adecuada para examinar mamíferos
medianos y grandes, mientras que podría ser insuficiente para mamíferos pequeños y
arbóreos. Efectivamente, la síntesis a gran escala de 74 estudios de hotspot del Bosque
Atlántico que usaron sólo trampas de cámara fue capaz de documentar 83 especies de
 108

mamíferos terrestres medianos y grandes (Lima et al., 2017) mostrando alta eficiencia
de este método en la investigación a largo plazo.

6.1. Pérdida de hábitat, ¿la única perturbación importante?

Los ecólogos coinciden en que la distribución regional y la abundancia de

especies, así como la riqueza de especies en las comunidades, está influenciada por la
cantidad y calidad de hábitat. La pérdida de hábitat es reconocida como la principal
causa de la disminución de la biodiversidad en todo el mundo (Hanski, 2005, Pimm et
al., 2014). La pérdida del hábitat suele ir acompañada por la fragmentación y muchos
ecólogos han concluido que la fragmentación supone una amenaza adicional para la
biodiversidad.
Este estudio confirmó una fuerte correlación entre la cantidad de hábitat y la
riqueza de especies, aunque la fragmentación de hábitat moderada en los sitios con alta
cobertura boscosa también puede tener un efecto positivo para la riqueza de especies
como sugiere Ritchie (2009) (ver 3.4.3), y no es posible descartar un efecto negativo de
la fragmentación severa.
El fuego es un proceso esencial del sistema terrestre que altera la composición del
ecosistema y la atmósfera. Sorprendentemente, el área quemada global declinó 24.3 ±
8.8% en los últimos 18 años (Andela et al., 2017) y fue mayor en las sabanas. La
expansión y la intensificación agrícola son los principales impulsores de la disminución
de la actividad de los incendios. Sin embargo en la Gran Sabana la causa común de los
incendios sigue siendo la creación de conucos, que sin embargo no representan una
agricultura extensa. En nuestro estudio el efecto del fuego resultó importante en el
nivel del paisaje, pero no en el nivel del hábitat (ver 5.4.2). La riqueza de especies en las
áreas con mayor frecuencia del fuego resultó menor (Figura 5.4). Las especies
particularmente susceptibles a los incendios fueron el oso hormiguero y el jaguar, y las
especies pequeñas en general están ausentes de hábitats con fuego. Los resultados de
otros estudios no muestran una respuesta clara de los animales ante la perturbación del
fuego. En Australia evaluaron 15 especies de mamíferos y reptiles de matorrales, cinco
fueron más abundantes en el hábitat recientemente quemado (8-13 años desde el
último incendio), cuatro fueron más abundantes en áreas extensas sin quemar (25-50
años) y seis no mostraron ninguna respuesta a la historia del incendio (Doherty et al.,
2014). Las respuestas de la fauna a la historia del fuego eran divergentes dentro y entre
grupos taxonómicos. La gestión de incendios que homogeneizan grandes áreas de
hábitat a través de la exclusión del fuego o la quema frecuente puede amenazar a las
especies debido a estos diversos requisitos, por lo que un manejo cuidadoso del fuego
puede ser necesario para maximizar la idoneidad del hábitat en todo el paisaje. Al
 109

establecer planes de manejo de incendios, recomendamos que los administradores o

dueños de las tierras tomen precaución al adoptar información específica de especies
de diferentes lugares y tipos de vegetación dominante. La información sobre las
respuestas de los animales al fuego se obtiene mejor mediante enfoques
experimentales y de gestión adaptativa a nivel local, lo cual aún hace falta en la Gran
Sabana a pesar de que la discusión sobre el manejo del fuego tiene ya varias décadas.
La cacería selectiva medida a través de las entrevistas puede tener un efecto
negativo para el venado cola blanca (O. virginianus), cuya frecuencia de avistamiento es
una de las más bajas entre todas las especies de mamíferos registrados, mientras que
para la lapa (C. paca), la segunda presa más preferida, parece no tener un impacto
grave probablemente por su presencia relativa alta. La preferencia de la presa grande
como venado cola blanca, en el área de estudio puede ser causada por el aumento
poblacional local y por lo tanto la demanda de altos niveles de proteína. La lapa se
encuentra cerca de los conucos y zonas de caza y ese resultado es congruente con la
hipótesis de agricultura migratoria. Las especies que suelen alejarse de las zonas de
cacería son el jaguar, que sin embargo no se caza en la zona pero evita la presencia
humana, ambos venados matacán que son una fuente valiosa de proteína y el
cachicamo guyanés.
Refiriendo a nuestra área de estudio habitada por la comunidad Pemón, es
interesante mencionar que los nuevos mapas de biodiversidad forestal en el Perú
ilustran la importancia de las tierras de los pueblos indígenas para salvaguardar una
amplia variedad de tipos de bosques, aun cuando las protecciones más formales como
los parques y las reservas no son suficientes (Asner et al., 2017). Lamentablemente, en
el caso de Venezuela la extensa pérdida de bosque en el PN Canaima destaca con
respecto a otros parques nacionales que pertenecen a la lista mundial de Patrimonio de
Humanidad UNESCO (Allan et al., 2017), siendo el valor más alto entre todos los
parques nacionales en Venezuela (ver 3.3.1).
La atención política se concentra en deforestación, y ésta sigue siendo el pilar de
muchas estrategias de conservación de la biodiversidad. Sin embargo, mantener la
cobertura boscosa no reduce las perturbaciones forestales, que rara vez se programan
en los planes de conservación. Barlow et al., (2016), en un estudio extenso en el estado
de Para en Brasil, incluyeron plantas, aves y escarabajos peloteros y descubrieron que
las perturbaciones antropogénica en los bosques tropicales como la tala selectiva,
incendios forestales, cacería y en el nivel del paisaje, el efecto de borde y efectos de
aislamiento, pueden duplicar la pérdida de biodiversidad causada por la deforestación.
Los modelos de distribución de especies mostraron que tanto el paisaje como la
perturbación dentro de los bosques contribuyen a la pérdida de biodiversidad, con
efectos negativos en especies de alto nivel de conservación. En nuestro caso, tanto en el
 110

nivel del paisaje, como el hábitat y la especie, la cobertura boscosa tuvo el mayor efecto
negativo, mientras que otras perturbaciones como fuego, solo tuvieron un efecto
medible en el nivel del paisaje. Se presentaron algunos indicios del efecto de cacería en
la composición y un claro efecto de los humanos en algunos modelos de ocupación. Sin
embargo, se debería considerar la escala pequeña del estudio y que posiblemente no
está fuertemente afectada por las perturbaciones estudiadas. Los resultados se pueden
interpretar como las primeras señales de los cambios en la riqueza y composición de
especies.
También se podría considerar otros grupos de mamíferos como indicadores para
la fragmentación de hábitat. En la Reserva Forestal Imataca, Ochoa (2000) evaluó los
cambios en las comunidades de mamíferos pequeños, murciélagos y ratones, en
función del aprovechamiento de maderas y encontró diferencias significativas en
abundancia y gremios en los bosques impactados. Sin embargo, en este caso la
comunidad de mamíferos tuvo una respuesta rápida por la fragmentación del bosque
causado por el aprovechamiento de maderas, mientras que en el área de estudio el
proceso de fragmentación de hábitat es de largo plazo por lo que se podría esperar las
respuestas de fauna diferentes.

6.2. Las medidas de beta-diversidad útiles para acciones de conservación

En nuestro estudio las diferencias más abruptas en la beta diversidad reflejadas

por el fenómeno de anidamiento se registraron para carnívoros, tanto en el nivel del
paisaje como de hábitat. Si avanza la perdida de hábitat en el área de estudio puede
causar la ausencia de los carnívoros que cumplen un papel ecológico único, causando
estabilización local de ecosistema. Lo interesante es considerar el uso de estas medidas
para la conservación y considerar las posibles trampas. La pérdida de la diversidad y la
planificación espacial para la conservación requieren datos detallados de la
biodiversidad para informar a las autoridades. La comprensión de la magnitud de la
pérdida de biodiversidad (o ganancia) depende de la escala en la que la medimos
(Socolar et al., 2016). Los patrones a escala local a menudo sugieren que la diversidad se
mantiene, mientras que los patrones de escala global indican que estamos en medio de
un evento de extinción sin precedentes (Pimm et al., 2014). La maximización de la
diversidad beta no es necesariamente deseable para la conservación de la diversidad
gamma, ya que los impactos antropogénicos perjudiciales pueden causar que la
similitud de las comunidades locales aumente, disminuya o permanezca sin cambios,
dependiendo del equilibrio relativo de homogeneización y procesos de
heterogenización a nivel de sitio. Durante las etapas iniciales de los impactos
 111

antropogénicos, las pérdidas de especies localizadas y el establecimiento del invasor

podrían aumentar la diversidad beta. Incluso cuando la diversidad beta disminuye, los
cambios compensatorios en la alfa-diversidad pueden amortiguar la diversidad gamma
contra las disminuciones en la beta-diversidad (Pomara et al., 2014). Por ejemplo, los
aumentos en la ocupación de las especies raras causan la disminución de la diversidad
beta, pero son un buen augurio para la conservación de la diversidad gamma. Además,
diferentes métricas de diversidad beta pueden cambiar en direcciones opuestas en
respuesta a un solo evento de perturbación (Anderson et al., 2011). Por lo tanto,
cualquier cambio medido en la diversidad beta debe ser interpretado con cuidado.

6.3. Limitaciones del estudio

Los recursos disponibles (financiamiento, tiempo y equipos) limitaron este

trabajo a cuatro salidas, 550 horas de muestreo en campo, y aproximadamente 30
horas de entrevistas. Durante la primera salida se contó con un asistente en campo, en
la segunda salida hubo dos asistentes de campo, en el resto de las salidas participó una
única persona. Además se contó con asistencia de cuatro personas de las comunidades
que contribuyeron con (trabajo de campo / traducción / etc.) durante 80 días de salida
de campo y visita a comunidades.
Con este trabajo de campo se alcanzó una curva de acumulación de especies
asintótica que indica una buena representación taxonómica del muestreo (Capítulo 2).
Sin embargo, para obtener resultados más robustos es necesario extender el muestreo,
tanto en el espacio como en el tiempo (épocas secas y de lluvia) para asegurar la
captura de algunas especies raras que no han aparecido en el estudio (Lew et al., 2009).
Mayor cantidad de registros podría permitir mejorar el ajuste de los modelos de
ocupación y probablemente detectar mejor el impacto de las perturbaciones para
mayor cantidad de especies.
Recomiendo además evaluar el efecto de fragmentación en el tiempo para
apreciar si existe una pérdida de riqueza de mamíferos a mediano y largo plazo. Otras
medidas del efecto del fuego, aparte de la presencia o frecuencia, como la intensidad y
extensión podrían ser tomadas en cuenta para verificar más detalladamente su impacto
para los mamíferos.
Igualmente, recomiendo extender el trabajo de las entrevistas a otras
comunidades o mayor número de entrevistados por comunidad para dilucidar mejor las
diferencias en las preferencias de caza dentro de las comunidades.
 112

La gran ventaja de este estudio es la repetitividad del diseño. Dado que hemos
usado datos espaciales de cobertura global, un estudio con objetivos parecidos se
puede realizar en otra zona geográfica con la intención de comparar los resultados.

6.4. Las pautas para la conservación y el manejo en la Gran Sabana

En este estudio se registró el cuspón (Priodontes maximus) clasificado como "En

Peligro" según el Libro Rojo de la Fauna Venezolana (Rodríguez, 2008) debido a la
pérdida del hábitat y la caza de carne, cinco especies consideradas como "Vulnerables"
y otros 19 son "Preocupación Menor" y el venado matacán rojizo (Mazama americana)
se considera con "Datos insuficientes". La presencia de seis especies amenazadas en el
área de estudio representa una buena oportunidad para la acción de conservación. El
cuspón es considerado uno de los mamíferos menos estudiados debido a su naturaleza
fosorial y altamente críptica (Silveira et al., 2009) y se necesitan estudios más detallados
para comprender su papel ecológico en los hábitats naturales. Esta especie puede
desempeñar un papel importante como ingeniero de ecosistemas a través de su
actividad de excavación que puede ser de alto valor para la comunidad de vertebrados
(Desbiez y Kluyber 2013). Durante este estudio, P .maximus se detectó ocho veces en
seis localidades diferentes y se sugiere utilizar estos datos para diseñar un estudio
poblacional específico para la estimación de la abundancia, que incluya una
combinación de técnicas como el etiquetado de radio, la búsqueda de madriguera y la
captura con trampas cámaras.

Los resultados demuestran una necesidad de intervenciones políticas que vayan

más allá del mantenimiento y protección forestal para salvaguardar la diversidad de un
ecosistema tan frágil como la Gran Sabana. La realización de los objetivos de
conservación requiere estrategias para gestionar paisajes completos, incluyendo las
áreas protegidas y áreas de producción (Margules y Pressey 2000). Como se ha
mencionada en el capítulo 4 (ver 4.4.3) la minería extensa, de cielo abierto es una grave
amenaza para el Parque Nacional Canaima y se ha constatado instalaciones del Arco
Minero del Orinoco (AMO) en los linderos del parque. Esa actividad sin las evaluaciones
de impacto ecológico y los planes de recuperación puede traer consecuencias graves
tanto para el ecosistema como la sociedad. Los jóvenes están migrando a trabajar en
actividades rentables, pero ilegales, como la minería furtiva y la extracción de madera, y
alteran su relación con su patrimonio natural (Herrera y Rodríguez, 2015). El Parque
Nacional Canaima, patrimonio de la UNESCO, atrae a muchos turistas nacionales e
 113

internacionales generando una parte importante del ingreso de los indígenas, sin
embargo en los últimos años esto ha disminuido (observación pers.).
Dado que el área de estudio está ubicada a las afueras del Parque Nacional
Canaima, las actividades ilegales como la deforestación y la actividad de pequeña
minería (realizada sin el control de estado) podrían extenderse fácilmente sin la
fiscalización de las autoridades locales. Por lo tanto, es necesario un programa de
conservación en la región, así como una acción educativa y social que abarque la
gestión de recursos naturales y alternativas para la minería. Uno de ellos podría ser la
recreación como el senderismo combinado con el monitoreo científico ciudadano
realizado por turistas que podría apoyar el monitoreo a largo plazo del área protegida y
desprotegida que es útil para las autoridades del parque. Este enfoque demostró ser
eficaz en EE.UU., donde la mayoría de las especies no evitan los senderos hechos por
humanos, y los depredadores mamíferos los estaban usando (Kays et al., 2017).
Indudablemente, esta estrategia debe ajustarse a las condiciones venezolanas, pero
podría ofrecer ingresos nuevos y posibles para las comunidades locales del turismo, y
mejores oportunidades para el monitoreo de actividades ilegales.
Por otro lado se debería considerar un manejo de turismo cuidadoso en la zona.
En el caso del PN Canaima las mejores atracciones están canalizadas y concentradas
alrededor de los saltos y las rutas de caminata y ascenso al Roraima y Salto Angel. Sin
embargo, el manejo actual del turismo lleva su consecuencias negativas como la
presencia de plantas invasoras agresivas, por ejemplo, Poa annua y Polypogon
elongatus y bacterias fecales infecciosas (Helicobacter pilori), ambos transportados por
turistas, lo que podría afectar profundamente la biodiversidad de los ecosistemas
terrestres y acuáticos (Rull et al., 2016). Todavía se puede mitigar el efecto negativo
tomando unas medidas sanitarias adecuadas por parte de los organizadores del turismo
de la zona.
Además se debería considerar las siguientes ideas para el manejo del PN
Canaima y la Gran Sabana, y el posible control de las perturbaciones:
• Considerar las alternativas para la agricultura migratoria (conuco) y la práctica
de agricultura tradicional que permita cultivar en una manera más sostenible
mayor cantidad de alimentos para una población humana creciente en la Gran
Sabana. La creación de conucos está relacionada con las quemas periódicas de la
sabana y el bosque que pueden escaparse del control y penetrar algunos metros
en el bosque, lo que resulta en la retracción del bosque bajo quemas sucesivas,
especialmente en años secos. Por lo tanto, la cubierta de vegetación en la región
se considera en transición en un proceso de sabanización a largo plazo,
producido originalmente por incendios y condicionado por la baja resiliencia
intrínseca del bosque (Bilbao et al., 2010).
 114

• Crear un modelo de conectividad ecológica y posibles corredores ecológicos. La

fragmentación de hábitat que se encuentra en la zona puede influir la
conectividad ecológica y restringir o inhabilitar migración de larga distancia,
limitación del flujo de genes y la disminución de la variabilidad genética dentro
de una población, la extinción de poblaciones locales y por lo tanto la
disminución de la biodiversidad.
• Realizar el monitoreo de fauna y flora para mantener y aumentar la base de
datos de registros en algunos puntos elegidos de la Gran Sabana como
Kavanayen, Paraitepui, Kamrata y el área de este estudio donde hay
relativamente buen acceso y las comunidades tienen cierta experiencia
ayudando los proyectos científicos y divulgativos.
• Desarrollar estudios de campo en diferentes localidades de la Gran Sabana
tomando en cuenta todas las perturbaciones y buscar posibles perturbaciones
nuevas relacionadas por ejemplo con la extracción ilegal de los recursos
naturales.
• Reforzar y promover programas de formación orientadas a inspirar la motivación
individual de los guardaparques y programas de educación ambiental dirigidos a
los jóvenes.

6.5. Vías para el desarrollo del estudio

Las vías del desarrollo del proyecto requieren el aumento de área del estudio y
en el caso de la diversidad funcional también el muestreo de otros grupos de mamíferos
como murciélagos y roedores pequeños. La diversidad funcional representa una medida
de la diversidad que incorpora el papel de las especies en un ecosistema y, por lo tanto,
su dinámica y resiliencia (González-Maya et al., 2017). Evaluar sus impulsores y la
variación espacial representa un importante paso adelante en nuestra comprensión de
la dinámica de los ecosistemas funcionales y también es necesario lograr una
planificación integral de la conservación. La inclusión de las perturbaciones en la Gran
Sabana podría generar una imagen más amplia del funcionamiento del ecosistema y sus
puntos débiles.
La beta diversidad medida en la escala de toda la Gran Sabana nos permitiría
contribuir a la discusión sobre el origen de la Gran Sabana según el predominio de
fenómenos de anidamiento o recambio de especies. Anteriormente se mencionó la
posibilidad de desarrollar un proyecto dedicado a mejor comprensión de los hábitos y
ecología de cuspón.
 115

Independiente de las opciones mencionadas, surge la necesidad de realizar un

proyecto de educación dirigido a los jovenes y adultos que debería mostrar el valor
único de la fauna de la Gran Sabana y mostrar posible alternativas de sustento para los
Pemones.
 116

BIBLIOGRAFÍA

 Ahumada, J. A., C. E. F. Silva, K. Gajapersad, C. Hallam, J. Hurtado, E. Martin, A.

McWilliam, B. Mugerwa, T. O'Brien, F. Rovero, D. Sheil, W. R. Spironello, N.
Winarni, and S. J. Andelman. 2011. Community structure and diversity of tropical
forest mammals: Data from a global camera trap network. Philosophical
Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 366:2703-2711.
 Ahumada, J. A., J. Hurtado, and D. Lizcano. 2013. Monitoring the Status and
Trends of Tropical Forest Terrestrial Vertebrate Communities from Camera Trap
Data: A Tool for Conservation. PLoS ONE 8(9), e73707.
 Allan, J. R., Venter, O., Maxwell, S., Bertzky, B., Jones, K., Shi, Y., Watson, J. E. M.
2017. Recent increases in human pressure and forest loss threaten many Natural
World Heritage Sites. Biological Conservation, 206, 47–55.
 Andela, N., Morton, D.C., Giglio, L., Chen, Y., van der Werf, G.R., Kasibhatla, P.S.,
DeFries, R.S., Collatz, G.J., Hantson, S., Kloster, S. and Bachelet, D., 2017. A
human-driven decline in global burned area. Science, 356(6345), pp.1356-1362.
 Andersen, A. N., Braithwaite R. W., Cook G. D. et al. . 1998. Fire research for
conservation management in tropical savannas: Introducing the Kapalga fire
experiment. Aust. J. Ecol. 23:95–110.
 Andersen, A. N., Cook, G. D., Corbett, L. K., Douglas, M. M., Eager, R. W., Russell‐
Smith., Woinarski, J. C. 2005. Fire frequency and biodiversity conservation in
Australian tropical savannas: implications from the Kapalga fire
experiment. Austral Ecology, 30(2), 155-167.
 Anderson, M.J. et al. 2011. Navigating the multiple meanings of b diversity: a
roadmap for the practicing ecologist. Ecol. Lett. 14, 19–28
 Andren, H. 1994. Effects of habitat fragmentation on birds and mammals in
landscapes with different proportions of suitable habitat: a review. Oikos:355-
366.
 Aranda, M. 1991. Comercio de Pieles de Mamíferos Silvestres en Chiapas,
México. Robinson, JG, KH Redford y JE Rabinovich (compiladores). Uso y
Conservación de la Vida Silvestre Neotropical, Fondo de Cultura Económica,
México, 215-218.
 Asner, G. P., Martin, R. E., Tupayachi, R., & Llactayo, W. 2017. Conservation
assessment of the Peruvian Andes and Amazon based on mapped forest
functional diversity. Biological Conservation, 210, 80-88.
 Atkinson, W. and B. Shorrocks. 1981. Competition on a divided and ephemeral
resource: a simulation model. The Journal of Animal Ecology:461-471.
 117

 Atmar, W., & Patterson, B. D. 1993. The measure of order and disorder in the
distribution of species in fragmented habitat. Oecologia, 96(3), 373-382.
 Barlow, J., Lennox, G.D., Ferreira, J., Berenguer, E., Lees, A.C., Mac Nally, R.,
Thomson, J.R., de Barros Ferraz, S.F., Louzada, J., Oliveira, V.H.F. and Parry, L.,
2016. Anthropogenic disturbance in tropical forests can double biodiversity loss
from deforestation. Nature, 535(7610), pp.144-147.
 Baselga, A. 2008. Determinants of species richness, endemism and turnover in
European longhorn beetles. Ecography, 31, 263–271.
 Baselga, A. 2010. Partitioning the turnover and nestedness components of beta
diversity. Global Ecology and Biogeography, 19(1), 134-143.
 Benchimol, M. and C. A. Peres. 2015. Predicting local extinctions of Amazonian
vertebrates in forest islands created by a mega dam. Biological conservation
187:61-72.
 Benítez-López, A., Alkemade, R., Schipper, A. M., Ingram, D. J., Verweij, P. A.,
Eikelboom, J. A. J., & Huijbregts, M. A. J., 2017. The impact of hunting on tropical
mammal and bird populations. Science, 356(6334), 180-183.
 Bennett, E. L. and J. G. Robinson. 2000. Hunting of wildlife in tropical forests:
implications for biodiversity and forest peoples.

 Bilbao, B.A., Leal, A.V. and Méndez, C.L., 2010. Indigenous use of fire and forest
loss in Canaima National Park, Venezuela. Assessment of and tools for
alternative strategies of fire management in Pemón indigenous lands. Human
Ecology, 38(5), pp.663-673.
 Brudvig, L. A., Leroux, S. J., Albert, C. H., Bruna, E. M., Davies, K. F., Ewers, R. M.,
Resasco, J. 2017. Evaluating conceptual models of landscape
change. Ecography, 40(1), 74-84.
 Burgess, R. L. and D. M. Sharpe. 1981. Forest island dynamics in man-dominated
landscapes. Springer-Verlag.
 Burrough, P. A. 1986. Principles of Geographical Information Systems for Land
Resources Assessment. Monographs on Soil and Resources Survey No. 12.
Clarendon Press, Oxford.
 Cabral, R., Zanin, M., Porfírio, G., Brito, D. 2017. Medium-sized to large
mammals of Serra do Tombador, Cerrado of Brazil. Check List, 13(3): 21-29.
 Carter, N. H., B. K. Shrestha, J. B. Karki, N. M. B. Pradhan, and J. G. Liu. 2012.
Coexistence between wildlife and humans at fine spatial scales. Proceedings of
the National Academy of Sciences of the United States of America 109:15360-
15365.
 Carvalho, M., J. M. Palmeirim, F. C. Rego, N. Sole, A. Santana, and J. E. Fa. 2014.
What motivates hunters to target exotic or endemic species on the island of São
Tomé, Gulf of Guinea? Oryx FirstView:1-9.
 118

 Castellanos, H. G. 2001. Cacería de subsistencia en bosques húmedos del

neotrópico sudamericano: un análisis y perspectiva regional. Boletín de
Antropología Universidad de Antioquia:73-87.
 Castellanos, H., C. Bertsch, A. Veit, C. Valeris, W. Sarmiento, and F. Rodríguez.
2008. Cosecha de fauna silvestre y acuática por comunidades Ye´kuana y
Sanema del Alto Río Caura . Harvest of wildlife by indigenous ye’kwana and
Sanema communities from Alto Caura River. Page 132 in Simposio Investigación
y Manejo de Fauna Silvestre en Venezuela en homenaje al. Dr. Juhani Ojasti
 Chapman, J. A., Hockman, J. G. 1980. Sylvilagus floridanus. Mammalian species,
(136), 1-8.
 Cohen, J. E. 2003. Human population: the next half century. Science 302:1172-
1175.
 Colwell, R. K., C. X. Mao, and J. Chang. 2004. Interpolating, extrapolating, and
comparing incidence-based species accumulation curves. Ecology 85:2717-2727.
 Connell, J. H. 1978. Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science
199:1302-1310.
 Coppens, W. and M. A. Perera. 2008. Los Aborigenes de Venezuela, Caracas.
 Correa-Viana, M., 1991. Abundancia y manejo del venado caramerudo en
Venezuela: evaluación inicial. El venado en Venezuela: conservación, manejo,
aspectos biológicos y legales, pp.29-39.
 Cove, M. V., R. M. Spinola, V. L. Jackson, J. C. Saenz, and O. Chassot. 2013.
Integrating occupancy modeling and camera-trap data to estimate medium and
large mammal detection and richness in a Central American biological corridor.
Tropical Conservation Science 6:781-795.
 Cullen Jr, L., R. E. Bodmer, and C. Valladares Pádua. 2000. Effects of hunting in
habitat fragments of the Atlantic forests, Brazil. Biological conservation 95:49-56.
 Da Silva, M. y G. Sarmiento. 1997. A Model of states and transitions for the
hyperseasonal savanna of the Venezuelan Llanos. Ecotrópicos 10:79-86.
 Danields, H. 1991. Biología y hábitat del venado caramerudo. El venado en
Venezuela: conservación, manejo, aspectos biológicos y legales.
FUDECI/Profauna/FEDECAVE. 165p, 59-66.
 Desbiez, A. L. J. and Kluyber, D. 2013. The role of giant armadillos (Priodontes
maximus) as physical ecosystem engineers. Biotropica, 45(5): 537-540.
 Dezzeo, N., N. Chacón, E. Sanoja, and G. Picón. 2004. Changes in soil properties
and vegetation characteristics along a forest-savanna gradient in southern
Venezuela. Forest Ecology and Management 200:183-193.
 Didan, K. 2015. MOD13C1 MODIS/Terra Vegetation Indices 16-Day L3 Global
0.05Deg CMG V006. NASA EOSDIS Land Processes DAAC.
http://doi.org/10.5067/MODIS/MOD13C1.006
 119

 Didham, R. K. and R. M. Ewers. 2012. Predicting the impacts of edge effects in

fragmented habitats: Laurance and Yensen's core area model revisited.
Biological conservation 155:104-110.
 Doherty, T.S., Davis, R.A., van Etten, E.J., Collier, N. and Krawiec, J., 2015.
Response of a shrubland mammal and reptile community to a history of
landscape-scale wildfire. International Journal of Wildland Fire, 24(4), pp.534-
543.
 Dunning, J. B., B. J. Danielson, and H. R. Pulliam. 1992. Ecological processes that
affect populations in complex landscapes. Oikos: 169-175.
 Eisenberg, J.F. 1989. Mammals of the Neotropics. Vol. 1. The northern
Neotropics. University of Chicago Press, Chicago. pp.419
 Emmons, L. 2016. Cuniculus paca. The IUCN Red List of Threatened Species
2016: e.T699A22197347. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-
2.RLTS.T699A22197347.en. Downloaded on 17 August 2017.
 Fa, J.E., Peres, C.A. and Meeuwig, J., 2002. Bushmeat exploitation in tropical
forests: an intercontinental comparison. Conservation Biology, 16(1), pp.232-237
 Fahrig, L. 2003. Effects of Habitat Fragmentation on Biodiversity. Annual Review
of Ecology, Evolution, and Systematics 34:487-515.
 Fahrig, L. 2013. Rethinking patch size and isolation effects: the habitat amount
hypothesis. Journal of Biogeography, 40(9), 1649-1663.
 Fiske, I. and R. Chandler. 2011. unmarked: An R package for fitting hierarchical
models of wildlife occurrence and abundance. Journal of Statistical Software
43:1-23.
 Fleishman, E., & Nally, R. M. (2002). Topographic determinants of faunal
nestedness in Great Basin butterfly assemblages: applications to conservation
planning. Conservation Biology, 16(2), 422-429.
 Fleschutz, M. M., N. Galvez, G. Pe'er, Z. G. Davies, K. Henle, and E. Schuttler.
2016. Response of a small felid of conservation concern to habitat
fragmentation. Biodiversity and Conservation 25:1447-1463.
 Fölster, H. 1986. Forest–savanna dynamics and desertification processes in the
Gran Sabana. Interciencia 11:311–316.
 Fölster, H., Dezzeo, N. 1994. La degradación de la vegetación. Sci. Guayanae
4:145–186.
 Gaston, K.J. & Blackburn, T.M. 2000. Pattern and process in macroecology.
Blackwell Science, Oxford.
 Giglio, L., J. Descloitres, C. O. Justice, and Y. J. Kaufman. 2003. An enhanced
contextual fire detection algorithm for MODIS. Remote Sensing of Environment
87:273-282.
 120

 Gneiting, T., Sevcikova, H. and Percival, D. B. (2012). Estimators of fractal

dimension: Assessing the smoothness of time series and spatial data. Statistical
Science, 27(2), 247-277.
 González-Maya, J. F., Martínez-Meyer, E., Medellín, R., & Ceballos, G. (2017).
Distribution of mammal functional diversity in the Neotropical realm: Influence
of land-use and extinction risk. PloS one, 12(4), e0175931.
 Gray, M. A., S. L. Baldauf, P. J. Mayhew, and J. K. Hill. 2007. The response of
avian feeding guilds to tropical forest disturbance. Conservation Biology 21:133-
141.
 Griffiths, A. D., & Brook, B. W. (2014). Effect of fire on small mammals: a
systematic review. International Journal of Wildland Fire, 23(7), 1034-1043.
 Grime, J. 1977. Evidence for the existence of three primary strategies in plants
and its relevance to ecological and evolutionary theory. American Naturalist:
1169-1194.
 Gužvica, G., I. Bošnjak, A. Bielen, D. Babić, B. Radanović-Gužvica, and L. Šver.
2014. Comparative analysis of three different methods for monitoring the use of
green bridges by wildlife. PLoS ONE 9:e106194.
 Haddad, N. M., Gonzalez, A., Brudvig, L. A., Burt, M. A., Levey, D. J., & Damschen,
E. I. 2017. Experimental evidence does not support the Habitat Amount
Hypothesis. Ecography, 40(1), 48-55.
 Haila, Y. 2002. A conceptual genealogy of fragmentation research: from island
biogeography to landscape ecology*. Ecological Applications 12:321-334.
 Hansen, M. C., Potapov, P. V., Moore, R., Hancher, M., Turubanova, S. A.,
Tyukavina, A., Kommareddy, A. (2013). High-resolution global maps of 21st-
century forest cover change. Science, 342(6160), 850-853.
 Hanski, I. 2015. Habitat fragmentation and species richness. Journal of
Biogeography, 42(5), 989-993.
 Harrison, S., Ross, S.J. & Lawton, J.H. 1992. Beta-diversity on geographic
gradients in Britain. Journal of Animal Ecology, 61, 151–158.
 Hausdorf, B. and Hennig, C., 2003. Nestedness of north-west European land snail
ranges as a consequence of differential immigration from Pleistocene glacial
refuges. Oecologia, 135(1), pp.102-109.
 Haynes, J. K. y Cronin, T. J., 2006. Interpatch movement and edge effects: the
role of behavioral responses to the landscape matrix. Oikos 113:43-54.
 Hernández, L., L. Delgado, W. Meier, and C. Durán. 2012. Degradation of
fragmented forests in the north of the Gran Sabana, Venezuela.
Empobrecimiento de bosques fragmentados en el norte de la Gran Sabana,
Venezuela 37:891-898.
 Herrera, F. F., Rodríguez, I. 2015. Minería de oro en Venezuela: luchas simbólicas
vs políticas redistributivas. Ecología Política Pp.85-88
 121

 Honnay, O., Hermy, M., & Coppin, P. (1999). Nested plant communities in
deciduous forest fragments: species relaxation or nested habitats?. Oikos, 119-
129.
 Huber, O. 2006. Herbaceous ecosystems on the Guayana Shield, a regional
overview. Journal of Biogeography 33:464-475.
 Huber, O.F., Febres, G., Arnal, H. 2001. Ecological Guide to the Gran Sabana –
Canaima National Park - Venezuela. Editorial Arte, Caracas- Venezuela. pp.
15,23-29, 49-50
 Hylander, K., Nilsson, C., Gunnar Jonsson, B. and Göthner, T., 2005. Differences
in habitat quality explain nestedness in a land snail meta‐
community. Oikos, 108(2), pp.351-361.
 Jones, J. P., M. M. Andriamarovololona, N. Hockley, J. M. Gibbons, and E. Milner‐
Gulland. 2008. Testing the use of interviews as a tool for monitoring trends in
the harvesting of wild species. Journal of Applied Ecology 45:1205-1212.
 Kays, R., Parsons, A. W., Baker, M. C., Kalies, E. L., Forrester, T., Costello, McShea,
W. J. 2017. Does hunting or hiking affect wildlife communities in protected
areas? Journal of Applied Ecology, 54(1), 242-252.
 Kingsbury, N. D. 2001. Impacts of Land Use and Cultural Change in a Fragile
Environment: Indigenous Acculturation and Deforestation in Kavanayén, Gran
Sabana, Venezuela. Interciencia 26:327-336.
 Kosydar, A. J., D. I. Rumiz, L. L. Conquest, and J. J. Tewksbury. 2014. Effects of
hunting and fragmentation on terrestrial mammals in the Chiquitano forests of
Bolivia. Tropical Conservation Science 7:298-317.
 Lancia, R. A., J. D. Nichols, and K. H. Pollock. 1994. Estimating the number of
animals in wildlife populations. Pages 215–253 in T. A. Bookhout, editor.
Research and management techniques
 LaPoint, S., P. Gallery, M. Wikelski, and R. Kays. 2013. Animal behavior, cost-
based corridor models, and real corridors. Landscape ecology 28:1615-1630.
 Larsen, K. W., Adams, I. T., & Haughland, D. L. 2008. Small mammal communities
in a pyrogenic habitat mosaic. International Journal of Wildland Fire, 16(6), 728-
740.
 Lawrence, G. E. 1966. Ecology of vertebrate animals in relation to chaparral fire
in the Sierra Nevada foothills. Ecology: 278-291.
 Lehmann, C. E., T. M. Anderson, M. Sankaran, S. I. Higgins, S. Archibald, W. A.
Hoffmann, N. P. Hanan, R. J. Williams, R. J. Fensham, and J. Felfili. 2014. Savanna
vegetation-fire-climate relationships differ among continents. science 343:548-
552.
 Levins, R. 1962. Theory of fitness in a heterogeneous environment. I. The fitness
set and adaptive function. The American Naturalist, 96(891), 361-373.
 122

 Levis, C., Costa, F. R., Bongers, F., Peña-Claros, M., Clement, C. R., Junqueira, A.
B., ... & Castilho, C. V. (2017). Persistent effects of pre-Columbian plant
domestication on Amazonian forest composition. Science, 355(6328), 925-931.
 Lew, D., Rivas, B., Rojas, H., Ferrer, A. 2009. Mamíferos del Parque Nacional
Canaima. Pp 41 - 75. In: (J. C. Senaris, D. Lew and C. Lasso, eds.) Biodiversidad
del Parque Nacional Canaima: bases técnicas para la conservacion de la Guayana
venezolana. Fundacion La Salle de Ciencias Naturales y The Nature Conservancy.
Caracas.
 Lima, F., Beca, G., de Lara Muylaert, R., Jenkins, C. N., Perilli, M. L. L., de Oliveira
Paschoal, A. M., Massara, R. L., Paglia, A. P., Chiarello, A. G., Graipel, M. E.,
Cherem, J. J., Regolin, A. L., Oliveira Santos, L. G. R., Brocardo, C. R., Paviolo, A.,
Di Bitetti, M. S., Scoss, L. M., Rocha, F. L., Fusco-Costa, R., Rosa, C. A. d., da Silva,
M. X., Hufnagel, L., Santos, P. M., Duarte, G. T., Guimarães, L. N., Bailey, L. L.,
Guimarães Rodrigues, F. H., Cunha, H. M., Moreli Fantacini, F., Batista, G. O.,
Bogoni, J. A., Tortato, M. A., Luiz, M. R., Peroni, N., de Castilho, P. V., Maccarini,
T. B., Picinatto Filho, V., De Angelo, C., Cruz, P., Quiroga, V., Iezzi, M. E., Varela,
D., Cavalcanti, S. M. C., Martensen, A. C., Maggiorini, E. V., Keesen, F. F., Valle
Nunes, A., Lessa, G. M., Cordeiro-Estrela, P., Beltrão, M. G., de Albuquerque, A.
C. F., Ingberman, B., Cassano, C. R., Junior, L. C., Ribeiro, M. C. and Galetti, M. (),
ATLANTIC-CAMTRAPS: a dataset of medium and large terrestrial mammal
communities in the Atlantic Forest of South America. Ecology. Accepted Author
Manuscript. doi:10.1002/ecy.1998
 Linares, O. F. 1976. “Garden hunting” in the American tropics. Human
Ecology, 4(4), 331-349.
 Linares, O.J. 1998. Mamíferos de Venezuela. Sociedad Conservacionista
Audubon de Venezuela. pp.250
 Lord, R.D. 1999. Wild mammals of Venezuela. Armitano Editores.
 MacArthur, R. H. and E. O. Wilson. 1967. The theory of island biogeography.
Princeton University Press.
 MacKenzie, D. I. 2006. Occupancy estimation and modeling: inferring patterns
and dynamics of species occurrence. Academic Press.
 Mackey, R. L. and D. J. Currie. 2000. A re‐examination of the expected effects of
disturbance on diversity. Oikos 88:483-493.
 Madhusudan, M. and K. U. Karanth. 2002. Local hunting and the conservation of
large mammals in India. Ambio:49-54.
 Magioli, M., de Barros, K.M.P.M., Setz, E.Z.F., Percequillo, A.R.,
Rondon,M.V.D.S.S., Kuhnen, V.V., Canhoto, M.C.S., dos Santos, K.E.A., Kanda,
C.Z., Fregonezi, G.L., Prado, H.A., Ferreira, M.K., Ribeiro, M.C., Villela, P.M.S.,
 123

Coutinho, L.L., Rodrigues, M.C., 2016. Connectivity maintain mammal

assemblages functional diversity within agricultural and fragmented landscapes.
Eur. J. Wildl. Res. 62, 431–447.
 Marchand, P., M. Garel, G. Bourgoin, D. Dubray, D. Maillard, and A. Loison. 2014.
Impacts of tourism and hunting on a large herbivore's spatio-temporal behavior
in and around a French protected area. Biological conservation 177:1-11.
 Margules, C. R.,Pressey, R. L. 2000. Systematic conservation
planning. Nature, 405(6783), 243.
 Marvier, M., Kareiva, P., Neubert, M.G., 2004. Habitat destruction,
fragmentation, and disturbance promote invasion by habitat generalists in a
multispecies metapopulation. Risk Anal. 24, 869–878.
 Matallana C. L., Lasso C.A., and B. M.P. 2012. Carne de monte y consumo de
fauna silvestre en la Orinoquia y Amazonia (Colombia y Venezuela). Memorias
del Taller Regional Inirida, Guainia (Colombia), 16 al 20 de abril 2012.
 Melo, G. L., Sponchiado, J., Cáceres, N. C., & Fahrig, L. (2017). Testing the habitat
amount hypothesis for South American small mammals. Biological
Conservation, 209, 304-314.
 Mexican Association for Conservation and Study of Lagomorphs (AMCELA),
Romero Malpica, F.J., Rangel Cordero, H. 2008. Sylvilagus brasiliensis. The IUCN
Red List of Threatened Species 2008:
e.T41298A10418161. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2008.RLTS.T41298A10
418161.en. Downloaded on 13 August 2017.
 Michalski, F. and C. A. Peres. 2005. Anthropogenic determinants of primate and
carnivore local extinctions in a fragmented forest landscape of southern
Amazonia. Biological conservation 124:383-396.
 Michalski, F. and C. A. Peres. 2007. Disturbance-mediated mammal persistence
and abundance-area relationships in Amazonian forest fragments. Conservation
Biology 21:1626-1640.
 Michalski, F., C. A. Peres, and I. R. Lake. 2008. Deforestation dynamics in a
fragmented region of southern Amazonia: Evaluation and future scenarios.
Environmental Conservation 35:93-103.
 Michalski, F. 2010. The bush dog Speothos venaticus and short-eared dog
Atelocynus microtis in a fragmented landscape in southern Amazonia. Oryx
44:300-303.
 Mittermeier, R., 1991. LA cacería y su efecto en poblaciones silvestres de
primates en Surinam. Robinson, JG, KH Redford y JE Rabinovich (compiladores).
Uso y Conservación de la Vida Silvestre Neotropical, Fondo de Cultura
Económica, México, 123-135.
 124

 Montoya, E. and V. Rull. 2011. Gran Sabana fires (SE Venezuela): A

paleoecological perspective. Quaternary Science Reviews 30:3430-3444.
 Napoli, R. and N. Caceres. 2012. Absence of edge effect on small mammals in
woodland-savannah remnants in Brazil. Community Ecology 13:11-20.
 Norris, D., C. A. Peres, F. Michalski, and K. Hinchsliffe. 2008. Terrestrial mammal
responses to edges in Amazonian forest patches: A study based on track stations.
Mammalia 72:15-23.
 Norris, D., F. Michalski, and C. A. Peres. 2010. Habitat patch size modulates
terrestrial mammal activity patterns in Amazonian forest fragments. Journal of
Mammalogy 91:551-560.
 O’Brien, T.G., 2011. Abundance, density and relative abundance: a conceptual
framework. In “Camera traps in animal ecology” (pp. 71-96). Springer Japan.
 O’Connell, A. F., J. D. Nichols, and K. U. Karanth. 2011. Camera Traps in Animal
Ecology.
 O'Brien, T. G., M. F. Kinnaird, and H. T. Wibisono. 2003. Crouching tigers, hidden
prey: Sumatran tiger and prey populations in a tropical forest landscape. Animal
Conservation 6:131-139.
 Ochoa, J., Molina, C., and Giner, S. 1993. Inventario y estudio comunitario de los
mamíferos del Parque Nacional Canaima, con una lista de las especies
registradas para la Guayana venezolana. Acta cientifica venezolana 44:245-262.
 Ochoa, J., 1995. Los mamiferos de la Region de Imataca, Venezuela. Acta
Cientifica Venezolana, 464: 274-287
 Ochoa G, J., 2000. Efectos de la extracción de maderas sobre la diversidad de
mamíferos pequeños en bosques de tierras bajas de la Guayana
Venezolana. Biotropica, 32(1), pp.146-164.
 Ochoa, J. 2001. Mammals. In: (O. Huber, G. Febres and H. Arnal, eds.) Ecological
Guide to the Gran Sabana – Canaima National Park - Venezuela. Editorial Arte.
Caracas-Venezuela. 192 pp.
 Ochoa, J. and García, F., 2009. Mamíferos de la cuenca del río Caura, Venezuela:
listado taxonómico y distribución conocida. Memoria de la Fundación La Salle de
Ciencias Naturales, 170, pp.5-80.
 O'Connell, A. F., Nichols, J. D., Karanth, K. U. (Eds.). 2010. Camera traps in
animal ecology: methods and analyses. Springer Science & Business Media.
 O'Hara, R.B. 2005. Species richness estimators: how many species can dance on
the head of a pin? J. Anim. Ecol. 74, 375–386.
 Oksanen, J., Kindt, R., Legendre, P., O’Hara, B., Simpson, G., Solymos, P., Wagner,
H. (2008). The vegan package version 2.2-1.
 Paine, R. T. and S. A. Levin. 1981. Intertidal landscapes: disturbance and the
dynamics of pattern. Ecological monographs 51:145-178.
 125

 Pastro, L. A., C. R. Dickman, and M. Letnic. 2011. Burning for biodiversity or

burning biodiversity? Prescribed burn vs. wildfire impacts on plants, lizards, and
mammals. Ecological Applications 21:3238-3253.
 Pastro, L. A., C. R. Dickman, and M. Letnic. 2014. Fire type and hemisphere
determine the effects of fire on the alpha and beta diversity of vertebrates: A
global meta-analysis. Global Ecology and Biogeography 23:1146-1156.
 Patterson, B. D. and W. Atmar. 1986. Nested subsets and the structure of insular
mammalian faunas and archipelagos. Biological Journal of the Linnean Society.
 Perera-Romero, L., Polisar j., Maffei L. 2015. Grandes vertebrados terrestres en
tierras ancestrales indígenas del alto Caura: importancia de los acuerdos
comunitarios para la conservación del Escudo Guayanes venezolano. Capítulo 10.
Pp. 185-204. En: Payan, E., C. A. Lasso y C. Castano-Uribe (Editores). 2015. I.
Conservación de grandes vertebrados en áreas no protegidas de Colombia,
Venezuela y Brasil. Serie Editorial Fauna Silvestre Neo tropical. Instituto de
Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH), Bogota, D.
C., Colombia.
 Peres, C. A. 2001. Synergistic effects of subsistence hunting and habitat
fragmentation on amazonian forest vertebrates. Conservation Biology 15:1490-
1505.
 Pickett, S. T. 1985. The ecology of natural disturbance and patch dynamics.
Academic press.
 Pickett, S., J. Kolasa, J. Armesto, and S. Collins. 1989. The ecological concept of
disturbance and its expression at various hierarchical levels. Oikos: 129-136.

 Pimm, S.L. et al.,2014. The biodiversity of species and their rates of extinction,
distribution, and protection. Science 344, 1246752
 Pirie, T. J., Thomas, R. L., Fellowes, M. D. 2016. Limitations to recording larger
mammalian predators in savannah using camera traps and spoor. Wildlife
Biology, 22(1), 13-21.
 Pollock, K. H., J. D. Nichols, T. R. Simons, G. L. Farnsworth, L. L. Bailey, and J. R.
Sauer. 2002. Large scale wildlife monitoring studies: statistical methods for
design and analysis. Environmetrics 13:105–119
 Pomara, L.Y. et al. (2014). Avian species composition across the Amazon River:
the roles of dispersal limitation and environmental heterogeneity. J. BIogeogr.
41, 784–796
 Prada, M. and J. Marinho‐Filho. 2004. Effects of fire on the abundance of
Xenarthrans in Mato Grosso, Brazil. Austral Ecology 29:568-573.
 Preston, F. W. 1962. The canonical distribution of commonness and rarity: Part I.
Ecology 43:185-215.
 126

 Pulsford, S. A., D. B. Lindenmayer, and D. A. Driscoll. 2014. A succession of

theories: purging redundancy from disturbance theory. Biological Reviews.
 Qian, H., Ricklefs, R.E. & White, P.S. 2005. Beta diversity of angiosperms in
temperate floras of eastern Asia and eastern North America. Ecology Letters, 8,
15–22.
 Qian, H., 2009. Beta diversity in relation to dispersal ability for vascular plants in
North America. Glob. Ecol. Biogeogr. 18, 327–332.
 R Core Team. 2013. R: A language and environment for statistical computing. R
Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. http://www.R-
project.org/.
 Rao, M. H., T. Myint, T. Zaw, and S. Htun. 2005. Hunting patterns in tropical
forests adjoining the Hkakaborazi National Park, north Myanmar. Oryx 39:292-
300.
 Rempel, R. S., P. C. Elkie, A. R. Rodgers, and M. J. Gluck. 1997. Timber-
management and natural-disturbance effects on moose habitat: landscape
evaluation. The Journal of wildlife management: 517-524.
 Ries, L., R. J. Fletcher Jr, J. Battin, and T. D. Sisk. 2004. Ecological responses to
habitat edges: mechanisms, models, and variability explained. Annual Review of
Ecology, Evolution, and Systematics:491-522.
 Ripple, W. J., Estes, J. A., Beschta, R. L., Wilmers, C. C., Ritchie, E. G.,
Hebblewhite, M., & Schmitz, O. J. 2014. Status and ecological effects of the
world’s largest carnivores. Science, 343(6167), 1241484.
 Ritchie, M. E. and H. Olff. 1999. Spatial scaling laws yield a synthetic theory of
biodiversity. Nature 400:557-560.
 Ritchie, M. E. 2009. Scale, heterogeneity, and the structure and diversity of
ecological communities. Princeton University Press.
 Robinson, J. G. and R. E. Bodmer. 1999. Towards wildlife management in tropical
forests. The Journal of wildlife management: 1-13.
 Rocha-Mendes, F., Neves, C. L., Nobre, R. D. A., Marques, R. M., Bianconi, G. V.,
Galetti, M. 2015. Non-volant mammals from Núcleo Santa Virgínia, Serra do Mar
State Park, São Paulo, Brazil. Biota Neotropica, 15(1).
 Rodríguez, I. 2004. Conocimiento indígena vs. científico: el conflicto por el uso
del fuego en el Parque Nacional Canaima, Venezuela. Interciencia 29:121–129.
 Rodríguez, I. 2007. Pemon Perspectives of fire management in Canaima National
Park, southeastern Venezuela. Hum. Ecol. 35:331–343.
 Rodrı ́guez, J. P. 2000. Impact of the Venezuelan economic crisis on wild
populations of animals and plants. Biological Conservation, 96(2), 151-159.
 Rodríguez, J. P. y. F. Rojas-Suárez, 2008. Libro Rojo de la Fauna Venezolana. Page
364 pp. Provita y Shell Venezuela, S.A., Caracas, Venezuela.
 127

 Rodríguez, J. P., F. Rojas-Suárez, D. G. Hernández, 2010. Libro Rojo de los

ecosistemas terrestres de Venezuela.
 Royle, J. A. and R. M. Dorazio, 2008. Hierarchical modeling and inference in
ecology: the analysis of data from populations, metapopulations, and
communities. Academic, San Diego, CA
 Ruedas, L. A., Silva, S. M., French, J. H., Platt, I. I., Nelson, R., Salazar–Bravo,
Thompson, C. W. 2017. A Prolegomenon to the Systematics of South American
Cottontail Rabbits (Mammalia, Lagomorpha, Leporidae: Sylvilagus): Designation
of a Neotype for S. brasiliensis (Linnaeus, 1758), and Restoration of S. andinus
(Thomas, 1897) and S. tapetillus Thomas, 1913.
 Rull, V. 1992. Successional Patterns of the Gran Sabana (Southeastern
Venezuela) Vegetation During the Last 5000 Years, and Its Responses to Climatic
Fluctuations and Fire. Journal of Biogeography 19:329-338.
 Rull, V. 1999. A palynological record of a secondary succession after fire in the
Gran Sabana, Venezuela. J. Quat. Sci. 14:137–152.
 Rull, V., E. Montoya, S. Nogué, T. Vegas-Vilarrúbia, and E. Safont. 2013.
Ecological palaeoecology in the neotropical Gran Sabana region: Long-term
records of vegetation dynamics as a basis for ecological hypothesis testing.
Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics 15:338-359.
 Rull, V., Vegas‐Vilarrúbia, T., Safont, E. 2016. The Lost World's pristinity at
risk. Diversity and Distributions, 22(10), 995-999.
 Sánchez-Mercado A., Ferrer-Paris J.R., García-Rangel S., Yerena E., Robertson
B.A., Rodríguez-Clark K.M. 2014. Combining threat and occurrence models to
predict potential ecological traps for Andean bears in the Cordillera de Mérida,
Venezuela. Animal Conservation 17: 388–398.
 Schuette, P. A., Diffendorfer, J. E., Deutschman, D. H., Tremor, S., & Spencer, W.
(2014). Carnivore distributions across chaparral habitats exposed to wildfire and
rural housing in southern California. International journal of wildland fire, 23(4),
591-600.
 Señaris, J. C., D. Lew, and C. Lasso. 2009. Biodiversidad del Parque Nacional
Canaima: bases técnicas para la conservación de la Guayana venezolana.
Fundación La Salle de Ciencias Naturales y The Nature Conservancy, Caracas.
 Sexton, J. O., X.-P. Song, M. Feng, P. Noojipady, A. Anand, C. Huang, D.-H. Kim, K.
M. Collins, S. Channan, and C. DiMiceli. 2013. Global, 30-m resolution
continuous fields of tree cover: Landsat-based rescaling of MODIS vegetation
continuous fields with lidar-based estimates of error. International Journal of
Digital Earth 6:427-448.
 Shea, K., S. H. Roxburgh, and E. S. Rauschert. 2004. Moving from pattern to
process: coexistence mechanisms under intermediate disturbance regimes.
Ecology letters 7:491-508.
 128

 Silveira, L., A. T. De Almeida Jácomo, J. A. F. Diniz Filho, and F. H. G. Rodrigues.

1999. Impact of wildfires on the megafauna of Emas National Park, central Brazil.
Oryx 33:108-114.
 Silveira, L., de Almeida Jácomo, A. T., Furtado, M. M., Torres, N. M., Sollmann, R.,
Vynne, C. 2009. Ecology of the giant armadillo (Priodontes maximus) in the
grasslands of central Brazil. Edentata Numbers 8, 9, & 10 :25-34.
 Socolar, J. B., Gilroy, J. J., Kunin, W. E., & Edwards, D. P. (2016). How should
beta-diversity inform biodiversity conservation?. Trends in ecology &
evolution, 31(1), 67-80.
 Steinmetz, R., S. Srirattanaporn, J. Mor-Tip, and N. Seuaturien. 2014. Can
community outreach alleviate poaching pressure and recover wildlife in South-
East Asian protected areas? Journal of Applied Ecology 51:1469-1478.
 Stratford, J. A. a. S., P. C., 1999. Local extinctions of terrestrial insectivorous birds
in a fragmented landscape near Manaus, Brazil. Conserv. Biol.:1416-1423.
 Svensson, J. R. 2010. Ecological disturbances. Tesis doctoral. University of
Gothenburg.
 Sver, L., A. Bielen, J. Krizan, and G. Guzvica. 2016. Camera Traps on Wildlife
Crossing Structures as a Tool in Gray Wolf (Canis lupus) Management - Five-
Years Monitoring of Wolf Abundance Trends in Croatia. PLoS ONE 11.
 Taylor, D. L. 1973. Some ecological implications of forest fire control in
Yellowstone National Park, Wyoming. Ecology:1394-1396.
 Tobler, M. W., Carrillo‐Percastegui, S. E., Leite Pitman, R., Mares, R., Powell, G.
2008. An evaluation of camera traps for inventorying large‐and medium‐sized
terrestrial rainforest mammals. Animal Conservation, 11(3), 169-178.
 Trolle, M. 2003a. Mammal survey in the southeastern Pantanal,
Brazil. Biodiversity and Conservation, 12(4), 823-836.
 Trolle, M. 2003b. Mammal survey in the Rio Jauaperi region, Rio Negro basin,
the amazon, Brazil. Mammalia, 67(1), 75-84.
 Trolle, M., Bissaro, M. C., Prado, H. M. 2006. Mammal survey at a ranch of the
Brazilian Cerrado. Biodiversity and Conservation, 16(4), 1205-1211.
 Turner, I. M. 1996. Species loss in fragments of tropical rain forest: A review of
the evidence. Journal of Applied Ecology 33:200-209.
 Ulrich,W. & Gotelli, N.J. 2007. Null model analysis of species nestedness patterns.
Ecology, 88, 1824–1831.
 Ulrich,W., Almeida-Neto, M. & Gotelli, N.J. 2009. A consumer’s guide to
nestedness analysis. Oikos, 118, 3–17.
 Urbina, L. 1979. Adaptacion ecológico-cultural de los pemón-arekuna: el caso de
Tuauken. Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas, Caracas : Centro de
Estudios Avanzados, IVIC.
 129

 Vetter, D., M. M. Hansbauer, Z. Végvári, and I. Storch. 2011. Predictors of forest

fragmentation sensitivity in Neotropical vertebrates: a quantitative review.
Ecography 34:1-8.
 Vickers, W. T. 1991. Rendimiento y Composición de la Caza durante Diez Años en
un Territorio Indígena del Amazonas. Robinson, JG, KH Redford y JE Rabinovich
(compiladores). Uso y Conservación de la Vida Silvestre Neotropical, Fondo de
Cultura Económica, México, 79-109.
 White, P. S. 1979. Pattern, process, and natural disturbance in vegetation.
Botanical Reviews 45:229-299.
 Whittaker, R.H. 1960. Vegetation of the Siskiyou Mountains, Oregon and
California. Ecological Monographs, 30, 280– 338.
 Wilcove, D. S., C. H. McLellan, and A. P. Dobson. 1986. Habitat fragmentation in
the temperate zone. Conservation Biology 6:237-256.
 Wittemyer, G., P. Elsen, W. T. Bean, A. C. O. Burton, and J. S. Brashares. 2008.
Accelerated Human Population Growth at Protected Area Edges. Science
321:123-126.
 Wittemyer, G., P. Elsen, W. T. Bean, A. C. O. Burton, and J. S. Brashares. 2008.
Accelerated Human Population Growth at Protected Area Edges. Science
321:123-126.
 Zent, S. 1997. Piaroa and the Cracidae: Game management under shifting
cultivation. En: The Cracidae; their biology and conservation. Editors: Stuard D.
Strahl et al. Handcock House Publishers
 130

ANEXO 1.
Fotos de mamíferos registrados con trampas cámaras en el área de estudio.
131
132
133
 134

ANEXO 2

Lista de aves registrados con trampas cámaras en el área de estudio.

Especie Nombre común Nombre en Número de

Arekuna registros
Arremon taciturnus tico-tico 8
Buteogallus meridionalis gavilán pita venado woroiwo 1
Cathartes aura oripopo kurüm 2
Colibri spp. colibrí tucuit 2
Crax alector paují pauwi 48
Crypturellus spp. 2
Crypturellus variegatus gallineta cuero 7
Crypturellus soui ponchita churima 11
Geotrygon montana paloma perdiz cara roja 1
Leptotila rufaxilla paloma pipa wakuma 68
Mesembrinibis cayennensis corocoro verde 1
Mimus gilvus paraulata llanera paraura 11
Neomorphus rufipennis pájaro vaquiro 1
Penelope jacquacu uquira wora 8
Tinamus major gallina del monte marú 24
Turdus albicollis paraulata Chote 33
 135

ANEXO 3
136
 137

CURRICULUM VITAE

Datos Personales:

Nombre: Izabela Stachowicz

Lugar y fecha de nacimiento: Cracovia (Polonia), 09.10.1987
Nacionalidad: polaca

Estudios Realizados:

Maestría en Biología con énfasis en Ecotoxicología. Universidad Jagellónica, Facultad de

Biología y Ciencias de la Tierra, Trabajo de grado: “Cellular energy budget of the beetles
Pterostichus oblongopunctatus originating from metal polluted environments”. Tutor:
Profesor Dr. Ryszard Laskowski.

Cargos desempeñados:

Estudiante Graduado, Doctorado en Ecología (Septiembre 2013- Marzo 2018),

Laboratorio de Ecología Espacial, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas
(IVIC). Tutor: Dr. José Rafael Ferrer Paris.

Profesional en entrenamiento (Febrero-Septiembre, 2013), Laboratorio de

Productividad y Desarrollo Vegetal, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas
(IVIC), Caracas, Venezuela. Supervisor: Dr. Włodzimierz Jędrzejewski

Campo en que ha trabajado y/o publicado:

Investigación en Ecología

Honores y Distinciones

Beca Internacional de Excelencia, (2013-2018). Instituto Venezolano de Investigaciones

Científicas, Altos de Pipe, Estado Miranda, Venezuela.