Dinámica Estacional del Banco de Semillas en una Sabana en los Llanos Centro-

Orientales de Venezuela
Author(s): Elizabeth M. Pérez and Emilia T. Santiago
Source: BIOTROPICA, 33(3):435-446.
Published By: The Association for Tropical Biology & Conservation
DOI: http://dx.doi.org/10.1646/0006-3606(2001)033[0435:DMEDBD]2.0.CO;2
URL: http://www.bioone.org/doi/full/10.1646/0006-3606%282001%29033%5B0435%3ADMEDBD%5D2.0.CO
%3B2

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BIOTROPICA 33(3): 435–446 2001

Dinámica Estacional del Banco de Semillas en una Sabana en los

Llanos Centro-Orientales de Venezuela1

Elizabeth M. Pérez2 y Emilia T. Santiago

Instituto de Estudios Cientı́ficos y Tecnológicos (IDECYT), Universidad Simón Rodrı́guez, Apartado 47.925,
Caracas 1041-A, Venezuela

ABSTRACT
Little is known about seed bank dynamics in Neotropical savannas. We studied temporal variation in seed density,
species richness, species composition, seed mass, and seed number in the topsoil seed bank of a savanna on ‘‘La Iguana’’
Experimental Station, Guárico State, Venezuela. Total soil surface sampled was 57,600 cm2, in 400 cm2 units, at four
times of the year. Seeds from 124 plants from 20 families were encountered. Species composition varied seasonally,
but grass seeds dominated almost all the year, both numerically and in species number. Seed density and species
richness were highest in the dry season and declined to a minimum in early wet season. Mean density was 1702 seeds
/m2, with a range of temporal variation from 235 to 4624 seeds/m2. Average seed mass across species by date ranged
from 0.97 to 2.53 mg, but because tiny seeds were most numerous throughout the year, the abundance-weighted
averages only varied from 0.8 to 1.19 mg. We found a high spatial variability in the seed distribution in the soil
throughout the year. There were also substantial changes in the topsoil seed bank among seasons, as a consequence
of herbaceous plant phenology and germination strategies, which are tightly coupled with hydroperiodism in Vene-
zuelan savannas. Based on the species-area curves, we concluded that the minimal sampling effort needed to adequately
estimate the species richness in the topsoil of this savanna is 11 fold higher than that used in most seed bank studies
in tropical environments.

RESUMEN
Poco se conoce sobre la dinámica del banco de semillas en las sabanas Neotropicales. Nosotros estudiamos la variación
temporal en la densidad de semillas, riqueza de especies, composición taxonómica, masa y número de semillas, en el
banco de semillas en la superficie del suelo en una sabana en la Estación Experimental ‘‘La Iguana’’, Estado Guárico,
Venezuela. La superficie total de suelo muestreada fue de 57,600 cm2, en unidades de 400 cm2, en cuatro momentos
del año. Se encontraron 124 especies y 20 familias de plantas. La composición taxonómica varió estacionalmente, pero
las semillas de gramı́neas predominaron casi todo el año, tanto en abundancia como en número de especies. La
densidad de semillas y la riqueza de especies fueron máximas en la estación seca y declinaron a un mı́nimo al inicio
de la estación lluviosa. La densidad promedio fue de 1702 semillas/m2, con una variación estacional entre 235 y 4624
semillas/m2. La masa promedio de las semillas de las especies halladas por fecha varió de 0.97 a 2.53 mg, pero debido
a que las semillas pequeñas fueron más numerosas durante todo el año, el promedio ponderado por la abundancia
sólo varió entre 0.8 y 1.19 mg. Se halló una variabilidad espacial alta en la distribución de semillas en el suelo durante
todo el año. También hubo cambios sustanciales en el banco superficial de semillas entre estaciones, como consecuencia
de la fenologı́a de las plantas herbáceas y las estrategias de germinación, las cuales están estrechamente acopladas al
hidroperiodismo en las sabanas venezolanas. En base de las curvas especies-área, concluimos que el esfuerzo muestral
mı́nimo necesario para estimar adecuadamente la riqueza de especies en el banco superficial de semillas en esta sabana
es 11 veces mayor que el usado en la mayorı́a de los estudios sobre bancos de semillas en ambientes tropicales.

Key words: Neotropical savanna; soil seed bank; seed density; species richness; seed mass; species composition; temporal
variability; sampling size; Venezuela.

EL ESTUDIO DE LA DINÁMICA DE LAS SEMILLAS en el efecto decisivo en la dinámica de la vegetación

suelo es esencial para comprender algunos procesos
ecológicos, al igual que para definir pautas de ma-
nejo sostenible y de recuperación de los ecosiste-
mas. La abundancia, composición taxonómica y
distribución de las semillas en el suelo tienen un
1 Received 11 May 1999; revision accepted 20 April
2000.
2 E-mail: eperez@mail.unesr.edu.ve; eliperez@reacciun.ve
(Roberts 1981) y de las comunidades animales que
se alimentan de ese recurso (Price & Joyner 1997).
El banco de semillas actúa como un reservorio de
la diversidad genética vegetal que puede ser usado
para restaurar zonas perturbadas o recuperar espe-
cies de la flora en vı́as de extinción (Levin 1990,
Chambers & MacMahon 1994). En agronomı́a, el
seguimiento de las semillas presentes en el suelo
permite evaluar los efectos de las prácticas agrı́colas

435
436 Pérez and Santiago

como rotación de cultivos, técnicas de siembra y

control de malezas (Roberts 1981). A pesar de la
importancia teórica y aplicabilidad de esta infor-
mación, los estudios sobre bancos de semillas son
muy escasos, particularmente en ambientes tropi-
cales (Garwood 1989, Westoby et al. 1992, Vás-
quez-Yanes & Orozco-Segovia 1993). Uno de los
factores que desalienta la realización de estos estu-
dios es la heterogeneidad espacial altı́sima en la
densidad y diversidad de semillas, aún a muy pe-
queña escala (Thompson 1986, Henderson et al.
1988, Coffin & Lauenroth 1989), lo que obliga a
usar tamaños muestrales muy grandes para lograr
una estimación confiable de esos parámetros y eleva
los costos y el tiempo de realización del estudio a
niveles que pueden ser prohibitivos.
En este trabajo se evalúa parte de la informa-
ción recolectada en una investigación más extensa
sobre utilización y disponibilidad de recursos ali-
mentarios para la comunidad de aves granı́voras en
el ecosistema sabana. Debido a la conducta alimen-
taria de esas aves, el muestreo se limitó a los pri-
meros 5 mm del suelo, a diferencia de la mayorı́a
de los trabajos sobre bancos de semillas en los que
se colectan al menos los tres primeros centı́metros
de suelo (Garwood 1989). Los cambios estacionales
en el banco de semillas a nivel superficial pueden
diferir marcadamente de los que ocurren en los es-
tratos inferiores (Dalling et al. 1997), debido a que
ésta es la vı́a de entrada de las semillas a ese com-
partimiento y es allı́ donde se produce la germi-
nación (Baskin & Baskin 1989, Vásquez-Yanes &
Orozco-Segovia 1993), se pierde el mayor número
de semillas por depredación (Price & Joyner 1997)
y son más intensos los efectos de la quema y de los
FIGURA 1. (a) Precipitación mensual promedio entre
cambios de humedad (Roberts 1981), dos factores 1969 y 1996. Datos de la Estación Metereológica Alta-
recurrentes en el ecosistema sabana. mira (8⬚ 35⬘ N, 65⬚ 34⬘ O), próxima al sitio de estudio.
En el presente trabajo se analiza: (a) La varia- (b) Número de semillas por metro cuadrado, y (c) nú-
bilidad estacional en la densidad, composición tax- mero promedio de especies por muestra (400 cm2) en las
onómica y riqueza de especies del banco superficial cuatro fechas evaluadas. En (b) y (c) el intervalo de con-
fianza (P ⫽ 0.05) de cada estimación se representa con
de semillas, (b) El ingreso, egreso y permanencia una lı́nea vertical.
de especies en la superficie del suelo, (c) La heter-
ogeneidad espacial en la distribución de semillas en
el suelo, (d) La masa promedio y la abundancia de
65⬚28⬘37⬙O), ubicada en la Región Sur-Oriental
acuerdo a su masa de las semillas en la superficie
del Estado Guárico, Municipio Santa Marı́a de Ipi-
del suelo, en cuatro momentos del año. Además,
re, Venezuela. La temperatura media anual en el
se analiza el problema del tamaño muestral requer-
área es de 27.9⬚C con máxima de 30.1⬚C en marzo
ido para lograr estimaciones aceptables de la rique-
y mı́nima de 26.6⬚C en enero. La precipitación es
za total y estacional del banco de semillas en la
sabana. marcadamente estacional con media anual de
1154.4 mm. Más del 90 por ciento de la precipi-
tación cae entre mayo y noviembre, quedando un
MATERIALES Y MÉTODOS perı́odo de sequı́a claramente demarcado entre di-
EL SITIO DEL ESTUDIO.—Este estudio se efectuó en ciembre y abril (Fig. 1a). El relieve varı́a entre plano
la Estación Experimental ‘‘La Iguana’’ (8⬚23⬘30⬙N, y suavemente ondulado, con pendientes que nunca
 Dinámica del Banco de Semillas en una Sabana
exceden el 3 por ciento. Ese leve gradiente topo-
gráfico, unido a la alta diversidad de substratos edáf-
icos en la región, ha dado lugar a una gran heter-
ogeneidad espacial de la cubierta vegetal (Hernán-
dez 1993). Para el estudio se eligió un área de
aproximadamente cinco hectáreas, la mayor parte
cubierta por una sabana inarbolada rala, de altura
inferior a los cuarenta centı́metros, donde dominan
las gramı́neas de los géneros Trachypogon y Axono-
pus. El estrato leñoso es escaso y está dominado por
la especie Curatella americana (Dilleniaceae).
EL MUESTREO.—Se realizaron en total cuatro mues-
treos, al inicio, mediados y final del perı́odo lluvio-
so (agosto y octubre 1993, junio 1997) y al final
de la época seca (abril 1994). En cada muestreo se
tomaron al azar 36 muestras de suelo de 400 cm2,
usando un marco de metal de 20 ⫻ 20 cm, con
sólo tres lados. En el lado abierto se colocó una
pala en ángulo, hacia la que se barrió con una bro-
cha la hojarasca y toda la superficie del suelo con-
tenida en el cuadrado, después de ser ligeramente
raspada con una espátula hasta 5 mm de profun-
didad. Cada muestra fue rotulada y secada en una
estufa a 70–80⬚C dentro de las seis horas siguientes
de ser recogida.
EXTRACCIÓN E IDENTIFICACIÓN DE LAS SEMILLAS CON - trón de distribución de las semillas difiere entre
TENIDAS EN LA MUESTRA .—Cada muestra fue lavada
bajo agua corriente luego de ser colocada sobre un
tamiz de malla de abertura de 10 mm apoyado
sobre otro de 0.25 mm. Los tamices, junto con su
contenido, se secaron en una estufa a 80⬚C y se
revisaron bajo lupa con aumento de 10⫻ para ex-
traer todas las semillas presentes. A toda especie
encontrada se asignó con un número y se contó el
número de ellas aparentemente en buen estado. Se
consideró que una semilla estaba en buen estado si
su apariencia exterior no mostraba signos de de-
predación o fractura y resistı́a una ligera presión de
una pinza sin sufrir ruptura. Este criterio coincide
con la clasificación de semillas ‘‘aparentemente’’ vi-
ables usado en diversas investigaciones (Roberts
1981, Crist & MacMahon 1992, Price & Joyner
1997).
Más del 99 por ciento de las semillas fueron
identificadas a nivel de especie, usando una colec-
ción de referencia de plantas en fructificación re-
cogidas en la zona del estudio y la colección del
Herbario Nacional de Venezuela, Caracas. El peso
de cada especie se determinó con una balanza an-
alı́tica Marca Mettler de 10⫺5 g de precisión, pro-
mediando el peso de tres grupos con un número
variable de semillas, dependiendo del número de
437
individuos de los que se disponı́a y de su tamaño
unitario. En los casos de semillas muy escasas en
las muestras de suelo o en la colección de plantas,
se pesaron juntos todos los ejemplares disponibles.
ANÁLISIS ESTADı́STICO.—Se usó un ANOVA de una
vı́a y la prueba de comparación de medias a pos-
teriori de Newman-Keuls para determinar si la den-
sidad y el número de especies por muestra difiere
significativamente entre muestreos. El balance de
entradas, salidas y permanencias de especies en el
banco superficial de semillas se realizó comparando
cada muestreo con el anterior. Se dice que una es-
pecie ingresó al banco si está representada en ese
muestreo pero no en el anterior; en la situación
inversa se considera que salió del banco y, si está
representada en los dos muestreos, se dice que ha
permanecido en el banco. Se utilizó la prueba de
correlación r de Pearson para determinar si hay re-
lación entre la riqueza de especies de cada familia
en el suelo y su abundancia promedio para los cua-
tro muestreos, ası́ como entre la masa de las sem-
illas y su abundancia promedio. Como medida de
la heterogeneidad espacial en la distribución de
semillas en el área se utilizó el ı́ndice de agrupa-
miento [(S2/x) ⫺ 1] (IA) y la prueba de significan-
cia asociada a ese ı́ndice para determinar si el pa-
muestreos (Greig-Smith 1964). Se definieron 11
categorı́as de número de semillas por muestra y 12
de masa de las semillas; cada una de ellas abarca el
doble del rango comprendido en la categorı́a an-
terior, lo que equivale a hacer una transformación
de los datos usando logaritmo natural en base dos.
Para construir las curvas especies-área se eligieron,
al azar y sin reposición, grupos de tres muestras
hasta acumular el total de muestras por muestreo.
Cada punto de la curva es la suma del número de
especies que aparecieron por primera vez en las ul-
timas tres muestras examinadas y las halladas en las
muestras previamente acumuladas.
RESULTADOS
DENSIDAD, NÚMERO TOTAL DE ESPECIES Y COMPOSI -
CIÓN TAXONÓMICA DEL BANCO DE SEMILLAS .—La den-
sidad promedio de semillas en el área de estudio
fue de 1702 semillas/m2 y varió significativamente
entre muestreos (F ⫽ 13.51, P ⬍ 0.001), excepto
entre junio y agosto. La menor densidad de sem-
illas/m2 se obtuvo al comienzo del perı́odo lluvioso
(235 semillas/m2), y de allı́ en adelante incrementó
sostenidamente, haciéndose máxima (4623 semil-
las/m2) en la sequı́a (Fig. 1b). Se hallaron en total
438 Pérez and Santiago
FIGURA 2. Número total de especies por familia que se encontraron en el banco superficial de semillas en los
cuatro muestreos. La categorı́a ‘‘otras’’ incluye las especies de las quince familias con menos de cinco especies en el
banco.
124 especies pertenecientes a 20 familias de plan-
tas. Por muestreo, se encontraron 38 especies en
junio, 36 en agosto, 54 en octubre y 98 en abril
(Apéndice). El número promedio de especies por
muestra también difiere significativamente entre
muestreos (F ⫽ 22.7, P ⬍ 0.001) y sólo las difer-
encias entre junio y agosto no son significativas.
Como las otras variables descritas, el menor valor
se halló al comienzo de las lluvias (3.9 especies/
muestra), aumenta a 7.2 especies/muestra en oc-
tubre y a 11.1 en abril (Fig. 1c).
Las familias Gramineae, Leguminosae y Cyper-
aceae son las mejor representadas en el banco de
semillas de esta sabana, con 26, 23 y 22 especies
respectivamente (Apéndice). Siguen en importancia
Malvaceae (7 especies) y Euphorbiaceae (5 espe-
cies), mientras que las 15 familias restantes repre-
sentan sólo el 32.5 por ciento de la riqueza total
de especies. La figura 2 muestra el número de es-
pecies por taxa que se hallaron por muestreo; se
agrupan las familias con menos de 5 especies en
una única categorı́a. Para todos los taxa, el máximo
número de especies en el banco superficial de sem-
illas se encontró en abril (Fig. 2). Nótese que el
número de especies de gramı́neas en el banco su-
perficial de semillas se reduce abruptamente al
comenzar las lluvias, pero luego incrementa rápi-
damente, duplicándose de junio a agosto. Las
quince familias agrupadas en la categorı́a otras, ti-
ene un comportamiento como grupo similar al de
las gramı́neas. En el caso de las ciperáceas y leg-
uminosas, la desaparición de especies al comienzo
de las lluvias es menos notoria y se agudiza durante
la primera mitad del periodo lluvioso (Fig. 2).
Las familias con mayor número de especies en
el banco de semillas tienden también a ser las más
abundantes (r ⫽ 0.51, N ⫽ 20, P ⬍ 0.05). En
promedio, para las cuatro fechas evaluadas, las gra-
mı́neas constituyen el 48.3 por ciento del total de
semillas en el banco, las ciperáceas el 17.1 por cien-
to, las leguminosas el 13.9 por ciento, y las familias
restantes el 20.7 por ciento. La abundancia relativa
de cada familia en el banco superficial de semillas
cambió notoriamente entre las fechas evaluadas
(Fig. 3). Durante la temporada de lluvias, las gra-
mı́neas dominan ampliamente en el banco de sem-
illas, representando el 86.8 por ciento del total de
semillas en agosto y el 62.7 por ciento en octubre
(Fig. 3). En abril, por el contrario, las abundancias
relativas de las gramı́neas, cipéraceas, leguminosas
y rubiáceas son mucho más similares entre sı́, al
mismo tiempo que se hace más significativa la pre-
 Dinámica del Banco de Semillas en una Sabana
FIGURA 3. Contribución porcentual de los taxa de
plantas más abundantes en el banco superficial de semillas
para las cuatro fechas de muestreo. En la categorı́a ‘‘otras’’
se suma la contribución porcentual de las 12 familias con
abundancia promedio inferior al 3 por ciento.
sencia de otros taxa que en conjunto aportan el
28.6 por ciento del total de semillas (Fig. 3). El
banco superficial de semillas en junio se distingue
por el mayor predominio de las ciperáceas y las
leguminosas y la marcada reducción de otros taxa
que estuvieron bien representados en la época seca.
ENTRADA, PERMANENCIA Y SALIDA DE ESPECIES DEL
BANCO SUPERFICIAL DE SEMILLAS .—Se detectó un ci-
clo anual de entrada y salida de especies en el banco
superficial de semillas, caracterizado por la salida
de un gran número de ellas durante los primeros
meses de lluvias, seguido por una progresiva acu-
mulación de especies en el banco durante la segun-
da mitad de la estación lluviosa y la sequı́a (Fig. 4).
En junio no aparecieron 69 de las especies que se
encontraron en abril y solo se detectaron siete nue-
vas especies. En agosto, el número de especies que
salieron del banco siguió superando a los nuevos
ingresos. Por el contrario, en octubre y abril hubo
un elevado número de ingresos de nuevas especies
de semillas y un escaso número de egresos, lo que
en suma dá como resultado la riqueza mucho may-
or del banco de semillas en esos dos muestreos.
DISTRIBUCIÓN DEL NÚMERO DE SEMILLAS POR MUES-
TRA.—Se encontró una elevada heterogeneidad es-
pacial en la distribución de las semillas en el suelo,
mı́nima en junio (Indice de Agrupamiento, IA ⫽
8.12), progresivamente en aumento durante el per-
ı́odo lluvioso (agosto, IA ⫽ 43.3; octubre, IA ⫽
58.5) y máxima en sequı́a (abril, IA ⫽ 348.6). Sólo
las diferencias entre agosto y octubre no fueron sig-
nificativas. En la figura 5 se representa la frecuencia
439
FIGURA 4. Número de especies nuevas (hatched bars),
de especies que permanecen (solid bars) y de especies que
salieron (open bars) del banco superficial de semillas entre
fechas de muestreo.
de semillas por muestra para los cuatro momentos
evaluados. La forma de la distribución difiere apre-
ciablemente entre fechas y la frecuencia de muestras
con abundante número de semillas va en aumento
de junio a abril (Fig. 5). En junio todas las mues-
tras tuvieron menos de 40 semillas y la forma de
la distribución se asemeja a una log-normal. En
agosto tiende a una distribución uniforme, con un
rango en el número de semillas por muestra entre
cero y 136 semillas. En las otras dos fechas, la dis-
tribución tiene forma bimodal: en octubre con un
claro predominio de muestras con más de 16 sem-
illas, mientras que en abril son frecuentes las mues-
tras con más de 500 semillas y las que tienen entre
8 y 32 semillas (Fig. 5).
MASA PROMEDIO DE LAS SEMILLAS Y DISTRIBUCIÓN DE
ı́
FRECUENCIAS POR CATEGOR AS DE MASAS .—La masa
promedio de las semillas en el suelo, ponderado por
la frecuencia, es muy similar en las cuatro fechas
evaluadas y próximo a 1 mg (Fig. 6). Si no es pon-
derado por la frecuencia, el promedio incrementa
desde mediados de lluvias hasta el final de la sequı́a,
cuando es 2.6 veces mayor que en el mes de agosto
(Fig. 6). No hay relación entre la masa y la abun-
dancia de las semillas en la superficie del suelo (r
⫽ ⫺0.09, N ⫽ 124, P ⬎ 0.05), ni siquiera dentro
de una misma familia (Poaceae, r ⫽ ⫺0.03, N ⫽
26, P ⬎ 0.05; Leguminosae, r ⫽ ⫺0.21, N: 23, P
⬎ 0.05; Malvaceae, r ⫽ ⫺0.48, N ⫽ 7, P ⬎ 0.05;
Euphorbiaceae, r ⫽ 0.84, N ⫽ 5, P ⬎ 0.05), ex-
ceptuando la familia Cyperaceae (r ⫽ 0.41, N ⫽
22, P ⬎ 0.05). Nótese que las semillas de peso
440 Pérez and Santiago
FIGURA 5. Distribución del número de semillas por
muestra para las cuatro fechas de muestreo.
superior a 6.4 mg sólo constituyen una proporción
relevante en el muestreo de abril y es su presencia
la que hace que se duplique el promedio no pon-
derado, en comparación con octubre. Al agrupar
las semillas de acuerdo a su masa se obtuvieron
distribuciones bimodales (Fig. 6). El primer máxi-
mo coincide con la categorı́a entre 0.1 y 0.2 mg
en las cuatro fechas; el segundo máximo se obtuvo
en la categorı́a de 0.8 a 1.6 mg en junio y abril, o
FIGURA 6. Porcentaje de semillas en cada una de las
doce categorı́as de masas usadas en este trabajo para las
cuatro fechas de muestreo. Arriba y a la derecha de cada
gráfico se señala el peso promedio de las semillas pon-
derado por su frecuencia numérica (Xp) y el peso pro-
medio no ponderado (X).
de 1.6 a 3.2 en agosto y octubre. Abril se distinguió
por ser el único muestreo en el que se detectó un
abundante número de semillas con peso inferior a
0.05 mg o superior a 32 mg.
TAMAÑO MUESTRAL NECESARIO PARA ESTIMAR ADECU -
ADAMENTE EL NÚMERO DE ESPECIES EN EL BANCO DE
 Dinámica del Banco de Semillas en una Sabana
FIGURA 7. Curvas especies-área para las cuatro fechas
de muestreos.
SEMILLAS.—Las curvas especies-área difieren entre
fechas de muestreo (Fig. 7). En junio y octubre las
pendientes de las curvas se hacen cero a partir de
las 27 muestras (10,800 cm2); en cambio, en abril
y agosto aún aparecieron especies nuevas en las úl-
timas tres muestras examinadas. Las curvas indican
que el esfuerzo de muestreo requerido para estimar
con precisión el número de especies en el banco de
semillas de las sabanas varı́a entre épocas del año y
debe ser alrededor de un 40 por ciento mayor en
la sequı́a si queremos estimar la riqueza de especies
con una precisión similar en ambas estaciones.
DISCUSIÓN
El banco superficial de semillas en la sabana estu-
diada sufrió cambios estacionales apreciables en su
composición taxonómica, riqueza de especies y
abundancia de semillas. Al comienzo de las lluvias
hubo una súbita caı́da en riqueza y abundancia de
semillas, junto con un cambio sustancial en la com-
posición taxonómica del banco. Durante el resto
del perı́odo lluvioso y en la sequı́a, la densidad y
riqueza del banco de semillas incrementó gradual-
mente, con cambios moderados en la composición
taxonómica. Este patrón es consecuencia de las fen-
ologı́as y estrategias de germinación de las plantas
herbáceas de las sabanas neotropicales, las que a la
vez están estrechamente vinculadas a la hidroper-
iodicidad (Monasterio & Sarmiento 1976).
El comienzo de las lluvias en ambientes esta-
cionales empuja algunas semillas hacia capas más
profundas (Chambers & MacMahon 1994) y inicia
la germinación inmediata de la mayorı́a de las sem-
illas en el suelo (Garwood 1989, Vásquez-Yanes &
Orozco-Segovia 1993), exceptuando algunos taxa
441
como las leguminosas y malváceas, entre otros, que
requieren más tiempo de hidratación (Baskin &
Baskin 1989, Vásquez-Yanes & Orozco-Segovia
1993). La suma de esos factores debió ocasionar el
empobrecimiento abrupto y el cambio en compos-
ición taxonómica del banco superficial de semillas
en junio. No se descarta que a esos factores se sume
la variabilidad interanual, ya que ese muestreo se
realizó cuatro años después que los otros. Sin em-
bargo, el ciclo de lluvias y sequı́a previo al muestreo
se ajustó al patrón promedio para el área, de ma-
nera que es probable que lo encontrado refleje en
buena medida lo que sucede anualmente en esa
fecha.
El reinicio de las lluvias también activa el cre-
cimiento vegetativo y la fase reproductiva de la
mayor parte de las plantas de la sabana (Monasterio
& Sarmiento 1976). Simultáneamente, con este es-
tudio se evaluó la producción de semillas en el es-
trato herbáceo, encontrándose el mayor número de
especies fructificando y la mayor densidad de sem-
illas/m2 en agosto (Pérez & Santiago en prensa).
Esto contrasta con lo hallado en el banco de semilla
donde los cambios más apreciables en riqueza y
abundancia se produjeron en la segunda mitad del
perı́odo lluvioso y en la sequı́a. Existen evidencias
que en los ambientes tropicales estacionales las sem-
illas que caen al suelo a principios o mediados de
la época lluviosa suelen germinar sin demora, mien-
tras que las que son diseminadas al final de esa
estación o en la sequı́a tienden a permanecer en
latencia facultativa o fisiológica hasta el reinicio de
las lluvias (Garwood 1983, Coffin & Lauenroth
1989). De allı́, entonces, que más y más semillas
se acumulen en el suelo hacia el final de las lluvias
y en la sequı́a. Aunque en este estudio el máximo
en especies y semillas en el suelo se obtuvo en abril,
es probable que el verdadero máximo anual ocurra
en los primeros meses de la sequı́a que no fueron
evaluados. Sólo los árboles, y un reducido grupo
de plantas herbáceas o arbustivas con mecanismos
muy eficientes para la obtención y almacenamiento
de agua, son capaces de fructificar en la fase mas
severa de la sequı́a (Monasterio & Sarmiento
1976), por lo que el ingreso de nuevas semillas casi
se detiene en ese periodo, mientras que la extrac-
ción por depredación, que es muy alta en ambien-
tes herbáceos (Henderson et al. 1988), se mantiene
en el tiempo.
En la sabana estudiada se halló una altı́sima
heterogeneidad espacial en la distribución espacial
de las semillas en el suelo, al igual que en otros
ecosistemas (Reichman 1984, Thompson 1986,
Henderson et al. 1988, Garwood 1989, Navie et
442 Pérez and Santiago
al. 1996). La magnitud de esa heterogeneidad y la
forma de la distribución espacial de las semillas var-
ió estacionalmente. Hacia el final de lluvias y en la
sequı́a se encontró una distribución bimodal en el
número de semillas por muestra, lo que sugiere que
algo más que el azar influye en la distribución de
semillas en el suelo. La germinación, movimientos
horizontales por efecto del viento, de la actividad
animal o de la escorrentı́a, migración a las capas
interiores del suelo, muerte de la semilla por div-
ersas causas y granivorı́a son las causas de esa alta
heterogeneidad (Leck et al. 1989), pero poco se
conoce sobre la importancia relativa de cada uno
de esos factores en los diversos ecosistemas. La
granivorı́a ha sido considerado uno de los factores
causales más importante de esa heterogeneidad es-
pacial del banco de semillas en desiertos, pastizales,
chaparrales y bosques tropicales (Leck et al. 1989).
Lamentablemente, hasta la fecha no se han publi-
cado estudios donde se haya cuantificado la grani-
vorı́a en sabanas neotropicales.
Las gramı́neas superaron en especies (21%) y
en semillas (48.3%) a las otras 20 familias de plan-
tas halladas en el suelo. La frecuencia relativa de las
gramı́neas en los bancos de semillas en pastizales es
extraordinariamente disı́mil entre sitios, oscilando
entre un 2 por ciento y un 65.9 por ciento (Roberts
1981, Rice 1989). Era esperable una alta frecuencia
de gramı́neas en el banco evaluado, dado que la
mayorı́a de las semillas de este taxa se mantiene en
el suelo a escasa profundidad (O’Connor & Pickett
1992). Las leguminosas ocuparon el segundo lugar
en número de especies (18.6%), pero su abundan-
cia (13.9%) se debió fundamentalmente a Indigo-
fera hirsuta que por sı́ sola constituye el 10.1 por
ciento del total de semillas. Esta especie fue introd-
ucida en la E. E. La Iguana como forraje para el
ganado y se ha convertido en una invasora exitosa
en la sabana abierta. Las ciperáceas constituyeron
el 17.9 por ciento de las especies y el 17.1 por
ciento de las semillas halladas; la diversidad y abun-
dancia de este taxa en el área de estudio resulta de
su capacidad para explotar eficientemente suelos
pobres en nutrientes (Sarmiento 1990). Todas estas
cifras son valores promedio para las cuatro fechas
evaluadas, pero la composición y abundancia rela-
tiva de las especies fueron muy distintas para cada
fecha, y de haber limitado el estudio a sólo un
muestreo, nuestras conclusiones serı́an muy difer-
entes dependiendo de la fecha escogida. Esto hace
pensar que parte de las diferencias en los resultados
entre diversos estudios en pastizales podrı́a deberse
a las fechas de muestreo escogidas y nos recuerda
la necesidad de ser muy cautos en las compara-
ciones entre sitios.
Tanto la masa promedio de las semillas en la
superficie del suelo (1.03 mg), la amplia gama de
masas (0.01–55 mg), como el valor modal de la
distribución de masas (0.8 a 1.6 mg), concuerdan
con lo hallado en otros ambientes de vegetación
herbácea (Westoby et al. 1992). La masa promedio
de las especies en el banco es más del doble en la
sequı́a que en el periodo lluvioso. Estudios en am-
bientes tropicales estacionales sugieren que las es-
pecies con semillas grandes fructifican más hacia el
final de las lluvias (Foster 1982). Bajo condiciones
de estrés temporal, la sobrevivencia de las plántulas
procedentes de semillas grandes es mayor que la de
aquellas desarrolladas de semillas pequeñas (Wes-
toby et al. 1996). Siendo ası́, la producción de sem-
illas grandes le confiere ventajas competitivas a las
especies que germinan en un periodo de lluvias er-
ráticas y con alta probabilidad de sufrir un estrés
hı́drico temporal como es el final e inicio de la
época de lluvias y le permite establecerse en el lapso
anual en el que la competencia por espacio es men-
or. La densidad de cada especie en el suelo es in-
dependiente del tamaño de su semilla. La densidad
total de semillas detectada en esta sabana (235–
4624 semillas/m2, promedio 1702 semillas/m2) se
ubica en el extremo inferior del extenso rango de
valores (204–31,344 semillas/m2) que han sido hal-
lados en pastizales alrededor del mundo (Rice
1989, O’Connor & Pickett 1992). Esa baja den-
sidad de semillas en el banco podrı́a ser resultado
de la pobreza de nutrientes y escasa capacidad de
retención de agua de los suelos en la región donde
se efectuó el estudio, lo que limita severamente el
desarrollo de la vegetación y la diversidad florı́stica
(Sarmiento 1990, Hernández 1993).
En contraposición con lo que sucede con la
densidad de semillas, la cifra de 124 especies en-
contradas en total en el banco de semillas de esta
sabana supera por mucho el rango de 7 a 62 es-
pecies hallado en pastizales alrededor del mundo
(Rice 1989, Ortega et al. 1997) y de 4 a 67 especies
en diversos ambientes tropicales (Garwood 1989).
En el área del estudio se han identificado 176 es-
pecies de plantas, un 70.5 por ciento de ellas apa-
recieron en el banco de semillas. Esta sabana es
menos rica en especies que muchas otras del con-
tinente americano, a consecuencia de la pobreza de
los suelos mencionada previamente. Probable-
mente, las diferencias metodológicas de esta inves-
tigación fueron las que nos permitieron detectar un
mayor número de especies. Tres aspectos metodol-
ógicos distinguen este estudio de muchos otros
 Dinámica del Banco de Semillas en una Sabana 443

publicados: (a) el tamaño muestral usado fue mu-
cho mayor; (b) se evaluó el banco de semillas en
cuatro fechas, mientras que otros se limitan a un
sólo muestreo; y (c) se utilizó la técnica de extrac-
ción directa de las semillas, a diferencia de muchos
otros que emplearon la técnica de germinación.
Mientras que la extracción directa de las semillas
del suelo tiende a sobrestimar el número de semillas
viables, la técnica de germinación subestima el nú-
mero de semillas y de especies en el banco pues
sólo alrededor de un 20 por ciento de las semillas
presentes en el suelo germinan en el laboratorio
(Roberts 1981) y las plántulas suelen identificarse
a nivel de género o aún de familia (Garwood
1989). De esos aspectos, probablemente el más de-
cisivo para explicar la elevada riqueza de especies
encontrada en esta investigación, sea las diferencias
en los tamaños muestrales.
Varios autores han advertido anteriormente que
el tamaño muestral usado en muchos estudios es
insuficiente para estimar adecuadamente la riqueza
de especies en el banco de semillas (Whipple 1978,
Thompson 1986, Garwood 1989). El tamaño
muestral promedio en 43 estudios en el trópico es
de 959 cm2 (Garwood 1989); en 11 estudios re-
visados por Whipple (1978) es de 4453 cm2. Hay-
ashi y Numata (1971) proponen un volumen mı́n-
imo de muestra de suelo entre 500 y 600 cm2 para
detectar la mayor parte de las especies presentes en
el banco de semillas de los pastizales. Cualquiera
de esos volúmenes de muestra hubiera sido insufi-
ciente para obtener una estimación aceptable de la
riqueza del banco de semillas en la sabana estudi-
ada. De habernos limitado a tomar el tamaño
muestral usado en promedio en los estudios hechos
en el trópico, habrı́amos detectado menos de la mi-
tad de las especies presentes en la superficie del
suelo durante la temporada de lluvias y sólo un
sexto de ellas durante la sequı́a. Muchas de esas
especies sólo estuvieron representadas por una o
unas pocas semillas, y es imposible saber cuantas
de ellas tenı́an semillas efectivamente viables. Sin
embargo, si uno considera que una semillas en
10,000 cm2 de suelo evaluado significa que debe
haber unas 10,000 semillas de esa especie por hec-
tárea, parece factible que todas esas especies tuvier-
an algunas semillas viables en el suelo. Eso nos hace
pensar que la técnica de extracción directa nos ac-
erca más a la verdadera riqueza en especies del ban-
co de semillas que la técnica de germinación. In-
vestigaciones futuras en este tópico deberı́an con-
tinuar estudiando el problema del tamaño mues-
tral, pero en principio, pareciera que deben usarse
tamaños muestrales mucho mayores que los em-
pleados hasta ahora si pretendemos obtener una
imagen real de la riqueza y la dinámica del banco
de semillas. Lamentablemente esto significa hacer
mucho más laboriosa, larga, y costosa este tipo de
investigaciones.
AGRADECIMIENTOS
Esta investigación fue financiada por el CDCHT de la
Universidad Simón Rodrı́guez (Proyecto S1-93-003). Par-
ticularmente estamos en deuda con Luis Bulla por sus
comentarios crı́ticos en las distintas etapas del proyecto y
su asesorı́a en el análisis estadı́stico de los resultados.
Agradecemos a Carlos Bravo y Prudencio Chacón sus
comentarios sobre una versión preliminar del manuscrito.

LITERATURA CITADA
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APÉNDICE. Clasificación taxonómica y densidad por metro cuadrado de las semillas encontradas en la superficie del
suelo en una sabana en Venezuela.

Densidad (/m2)
Semillas (FAMILIA/Nombre cientı́fico) Agosto Octubre Abril Junio
ALISTAMATACEAE
Echinodorus sp. 1.39
ASTERACEAE
Chomolaena inifolia 11.81
Synedrella nodiflora 514.58
Trichospira verticillata 140.97
BIGNONIACEAE
Godmania sp. 0.69
BORAGINACEAE
Heliotropium filiforme 114.58
Heliotropium indicum 8.33
COMMELINACEAE
Murdania nudiflora 1.39
Murdania sp. 1.39
CONVOLVULACEAE
Convolvulus nodiflorus 1.39
Ipomea trifida 2.78
 Dinámica del Banco de Semillas en una Sabana 445

APÉNDICE. Continued.

Densidad (/m2)
Semillas (FAMILIA/Nombre cientı́fico) Agosto Octubre Abril Junio
CYPERACEAE
Calyptrocarya sp. 0.69
Cyperus amabilis 4.86 0.69
Cyperus compressus 80.56 79.86 16.67
Cyperus flavus 10.41 15.97 81.94 65.97
Cyperus haspan 13.19 2.78
Cyperus odoratus 182.64 6.25
Cyperus polystachyus 0.69
Cyperus sp. 0.69
Eleocharis interstincta 1.39 44.44
Fimbristylis dichotoma 4.86 6.25 54.86 4.86
Fimbristylis miliacea 13.19 115.28 4.17
Fimbristylis sp. 0.69 13.19
Kyllinga odorata 4.17
Rhynchospora brevirostris 0.69
Rhynchospora eximia 2.78 3.47 4.86 25.00
Rhynchospora nervosa 0.69 0.69 4.17
Rhynchospora podosperma 3.47 22.92
Rhynchospora tenella 3.47
Rhynchospora tenerrina 6.94 12.50
Rhynchospora tenuis 0.69 1.39
Scleria interrupta 1.39 31.94 2.78
Scleria reticularis 6.94 2.78
DILLENIACEAE
Curatella americana 9.03
EUPHORBIACEAE
Croton hirtus 4.17 4.86 15.97
Euphorbia dioeca 0.69 0.69 4.17
Euphorbia hirta 7.64
Phyllanthus hyssopifolioides 0.69 1.39
Sebastiana corniculata 1.39 5.56
LAMIACEAE
Hyptis suaveolens 4.86 8.33
Marsypianthes hyptioides 0.69 0.69 131.25
Ocimum micranthum 0.69
LEGUMINOSAE
Caesalpinioideae
Cassia patellaria 0.69 5.56
Cassia rotundifolia 0.69 2.08 8.33
Cassia sp. 1.39
Mimosoidae
Mimosa camporum 13.51 81.25 166.67 18.06
Mimosa debilis 6.25
Mimosa pudica 2.08 2.78
Mimosa tenuiflora 1.39
Schrarkia leptocarpa 0.69 20.8 4.17
Papilionoideae
Aeschynomene filosa 0.69
Aeschynomene histrix 2.08
Aeschynomene paniculata 0.69
Calopogonium mucunoides 7.64
Centrosema venosum 2.08 1.39
Crotalaria stipularia 1.39
Desmodium barbatum 1.39 1.39 11.81 26.39
Desmodium scorpiurus 2.08
Indigofera (hirsuta ⫹ pascuorum) 0.69 31.94 550.69 33.33
Phaseolus diversifolium 0.69
Stylosanthes humilis 0.69 52.08 16.67
Tephrosia cinerea 4.17
Tephrosia sessiliflora 1.39
Zornia curvata 0.69 1.39 15.28 1.39
446 Pérez and Santiago

APÉNDICE. Continued.

Densidad (/m2)
Semillas (FAMILIA/Nombre cientı́fico) Agosto Octubre Abril Junio
LYTRACEAE
Cuphea elliptica 6.94
MALVACEAE
Malachra alceifolia 0.69 1.39
Malvastrum sp. 1.39
Peltacea trinervis 2.78
Sida angustissima 5.56 25.69 14.58 2.78
Sida linifolia 27.08 14.58
Sida salviaefolia 2.08 1.39 43.75
Sida spinosa 22.92 27.78
OCHNACEAE
Sauvagesia sp. 1.39
ONAGRACEAE
Ludwigia decurrens 1.39
Ludwigia octovalvis 49.31
POACEAE
Andropogon condensatus 1.39
Antephora hermaphrodita 4.86 4.86 20.82
Axonopus anceps 67.57 0.69 9.72
Axonopus capillaris 44.59 152.78 40.28
Brachiaria mollis 1.39 24.31
Brachiaria plantaginea 6.94
Dactyloctenium segapti 25.00
Digitaria (ciliaris ⫹ sanguinalis) 20.83 77.08 9.72
Digitaria fragilis 14.86 27.78 11.81 4.86
Digitaria sp. 0.69
Echinolaena inflexa 2.78
Eleusine indica 0.69 0.69 1.39
Eragrostis acutiflora 2.08
Eragrostis maypurensis 45.83 59.72
Eragrostis sp. 12.16 1.39
Hackelochloa granularis 1.39 1.39 25.69 1.39
Lasiacis anomala 0.69
Otachyrium versicolor 1.39
Panicum dichotomiflorum 4.86 1.39
Paspalum convexum 48.65 56.45 295.57
Paspalum multicaule 59.46 22.22 16.63 2.78
Paspalum plicatulum 129.05 454.17 33.33 52.08
Paspalum serpentinum 3.47
Sporobolus jacquemontii 39.86 10.42 71.53 38.89
Trachypogon plumosus 6.08 38.89 0.69
PORTULACACEAE
Portulaca pilosa 1.39 1.39 88.89
RUBIACEAE
Borreria verticillata 54.17 243.75 5.56
Borreria sp1. 2.08 17.36
Borreria sp2. 0.69 16.67 138.89
Diodia sp. 13.89 54.17 293.05 4.17
STERCULIACEAE
Helicteres guazumaefolia 2.78
Melochia villosa 0.69 5.56
Walthera americana 1.39 73.61 27.78
TURNERACEAE
Turnera pumilea 0.69 2.08
Turnera ulmifolia 0.69 2.08
12 ESPECIES NO IDENTICADAS 2.08 3.47 63.88 1.39