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Epidémiol. et santé anim.

, 2002, 41, 169-177 Microbiologie prévisionnelle :


Principaux modèles de croissance utilisés
en appréciation quantitative des risques

MICROBIOLOGIE PREVISIONNELLE :
PRINCIPAUX MODELES DE CROISSANCE UTILISES
EN APPRECIATION QUANTITATIVE DES RISQUES

M. Sanaa1

RESUME : La modélisation de la croissance microbienne est l’un des points clés de l’appréciation
quantitative des risques. On définit différents types de modèles : les modèles primaires, les modèles
secondaires, les modèles tertiaires et les modèles sous conditions dynamiques d’environnement. Cet
article présente les principales caractéristiques de ces différents modèles.

SUMMARY : The modelling of the microbial growth is one of the key issues of the quantitative
evaluation of the risks. Several types of models were analysed: the primary and secondary models,
the industry-related models and the models under dynamic conditions of the environment. This paper
presents the main characteristics of these various models.

L’analyse des risques a été largement croissance ou la destruction des populations


développée et appliquée à la pollution microbiennes sous certaines conditions
chimique de l’environnement. Son utilisation environnementales. Ces modèles permettent
dans les problèmes liés à la consommation de lorsqu’il n’est pas possible de mesurer
produits alimentaires contaminés par des directement l’exposition (pourcentage de
bactéries est relativement récente. contamination et concentration du micro-
L’appréciation quantitative du risque est un organisme dans l’aliment au moment de sa
préalable essentiel de sa gestion. Elle est utile consommation), de la prédire en fonction de la
pour la santé du consommateur, les contamination primaire (matière première), des
entreprises agro-alimentaires, la distribution, et conditions d’environnement ou du traitement
pour les échanges nationaux et internationaux. subi tout au long de la chaîne de production et
Cependant, il est nécessaire d’adapter la de distribution de l’aliment.
démarche aux micro-organismes qui,
Les principaux facteurs affectant la croissance
contrairement aux produits chimiques, peuvent
microbienne sont le pH, l’activité de l’eau (a w),
se multiplier ou se détruire dans l’aliment.
l’atmosphère, la température et la présence de
L’adaptation doit tenir compte des interactions
certains acides organiques comme le lactate.
biologiques entre l’aliment et le micro-
organisme. L’objectif de cet article est de présenter les
principaux modèles de croissance des
La microbiologie prévisionnelle est un outil
bactéries et leur utilisation en appréciation
combinant des éléments microbiologiques,
quantitative des risques.
mathématiques et statistiques permettant de
développer des modèles décrivant la

______________________
1
Unité de recherche : épidémiologie et analyse des risques, Ecole Nationale Vétérinaire d’Alfort, 7, avenue du
Général de Gaulle, 94704 Maisons Alfort, France

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Principaux modèles de croissance utilisés
en appréciation quantitative des risques

I - CINETIQUE DE LA CROISSANCE MICROBIENNE

Lorsque les conditions de milieu sont d’antiseptiques ou d'antibiotiques...), la


favorables (présence de nutriments, croissance microbienne suit la courbe de la
température, activité de l'eau, pH, absence figure 1.
FIGURE 1
Les différentes phases de la croissance microbienne

phase
exponentielle
population microbienne

phase stationnaire phase stationnaire

phase de
déclin

Temps

Après une phase de latence plus ou moins t 240 240


TG = = = = 24 min
longue (phase d’adaptation au nouvel 3,3log(b/B ) 3,3log(10 7 /10 4 ) 3,3x3
environnement), la croissance est
exponentielle. La croissance exponentielle A partir de la figure 2 on peut également
peut être décrite par l’un des deux paramètres estimer le taux de croissance exponentiel
suivants : le temps de génération (TG) ou le (TCE noté traditionnellement µ) en posant
taux de croissance exponentielle (TCE). Le l’équation suivante : ln(b)=ln(B) + µt, où ln est
temps de génération (TG) est le temps de le log népérien. On en déduit : µ = ln(b/B)/t et
doublement de la population. Soit N0 la la relation suivante entre le taux de croissance
population initiale, soit t le temps et en faisant exponentielle et le temps de génération : µ =
abstraction du temps de latence, la taille de la ln(2)/TG
population à l’instant t (Nt ):
En appliquant les données de la figure 2, on
t
obtient :
Nt = No × 2 TG
In2
µ= = 0,029
On peut calculer facilement le temps de 24
génération à partir d’une courbe de croissance In(107 /103 )
expérimentale tracée sur une échelle semi- µ= = 0,029
240
logarithmique (figure 2).
Après la phase exponentielle, on observe un
En posant B le nombre de bactéries à un ralentissement de la croissance aboutissant à
instant donné et b le nombre de bactéries une phase stationnaire caractérisée par une
après un intervalle de temps t, selon le principe densité maximale de population microbienne
de scissiparité des bactéries (figure 2), on a : (Nmax ).
n
b=B x 2 où n est le nombre de générations.
Dans certains cas on peut observer une phase
On en déduit : de décroissance (déclin) qui résulte de
log(b/B) l’appauvrissement du milieu.
n= = 3,3log(b/B )
log2

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FIGURE 2
Exemple de courbe de croissance, échelle semi-logarithmique

Population en log décimal

Temps en heures

II - CLASSIFICATION DES MODELES

Whiting et Buchanan [1993] ont proposé trois paramètres sont spécifiques à des conditions
classes de modèles : les modèles primaires, d’environnement constant au cours du temps.
secondaires et tertiaires. Les modèles décrivant l’effet des conditions
d’environnement (par exemple : pH,
Les modèles primaires décrivent l’évolution au
température, acides) sur les paramètres des
cours du temps de la population microbienne
modèles primaires sont appelés modèles
dans un environnement spécifique. La mesure
secondaires. Les modèles utilisant les
de cette population peut être directe
systèmes experts et de bases de données
(exemples : dénombrement sur boîtes de Pétri,
pour faire le lien entre les modèles primaires et
cytométrie en flux ou sur filtre avec analyse
secondaires sont appelés modèles tertiaires.
d’image) ou indirectes (exemples : dosage de
certaines composantes témoins du En parallèle à cette classification, on peut
métabolisme bactérien comme ATP-métrie, définir des modèles dynamiques permettant de
dosage du glucose, du CO2, etc.). Selon leur prédire la croissance microbienne en fonction
complexité, les modèles primaires sont des paramètres des modèles primaires qui
caractérisés par un ou plusieurs paramètres varient au cours du temps (conditions
comme le temps de latence, le taux de d’environnement variant au cours du temps).
croissance, la densité maximale etc. Ces

III - MODELES PRIMAIRES DE CROISSANCE

Le modèle le plus simple est le modèle


N( t) = N o exp( µt) ⇔ In [N(t )] = In[ N o ] + µt
exponentiel. Il suppose que la variation de
densité bactérienne est décrite par l’équation Ce modèle ajuste bien la phase de croissance
différentielle linéaire suivante : exponentielle, mais il est mal adapté pour
dN décrire les croissances que l’on observe dans
= µN(t) la nature et qui sont généralement limitées.
dt
Les autres modèles que nous allons présenter
où N(t) est l’effectif de la population considérée vont permettre de généraliser le modèle
à l’instant t, dN est la variation de la densité exponentiel en intégrant les phases de
bactérienne au cours d’un laps de temps dt, µ croissance stationnaire et les transitions entre
est le taux (vitesse) de croissance. En les différentes phases de croissance.
supposant la condition initiale N(0)=N0, la La généralisation du modèle exponentiel peut
solution de l’équation différentielle est : être faite de la façon suivante :

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dN en effet supposer que, lors de la phase de


= µN( t) × f (t ) × g(N ) latence, le taux de croissance augmente
dt
progressivement pour atteindre à la fin de cette
où f(t) est une fonction décrivant l’évolution du phase le taux de croissance exponentiel. Une
taux de croissance durant la phase de latence autre extension des modèles primaire a
et g(N) est une fonction de freinage consisté ainsi en l’introduction d’une fonction
aboutissant à la phase de saturation du milieu d’accroissement au cours du temps du taux de
(équilibre naturel entre le milieu et la croissance g(t).
population microbienne).
Baranyi et al. [1993] ont proposé un modèle
Zamora et Zaritzky ont proposé en 1985 une combinant la fonction de freinage logistique et
extension simple du modèle exponentiel une cinétique du passage des cellules de la
permettant de tenir compte de la phase de phase de latence à la phase de croissance
latence : exponentielle :

ln(N 0 ) si t ≤ lag  
 
ln(N(t)) =   exp(µA(t ) − 1) 
ln(N 0 ) + µ(t − lag) si t > lag ln(N(t )) = ln( N 0 ) + µA(t ) − ln 1 +
N max 
 N0 
où lag est le temps de latence.  

Ce modèle suppose que le démarrage de la où


1
croissance exponentielle se fait brutalement A (t) = t + ln (exp(− µt) + exp(− µlag ) − exp( − µt − µlag ))
µ
sans phase de transition et ne prend en
compte ni la saturation du milieu ni la Le modèle de Baranyi reste très complexe et
décroissance. est très peu utilisé.

Afin de tenir compte de la forme sigmoïde des Rosso, en 1995, a proposé un modèle plus
courbes de croissance que l’on observe en simple : le modèle logistique avec délai de
traçant les points expérimentaux sur une rupture. Il suppose l’absence de croissance
échelle logarithmique, Gibson et al. [1987] ont durant la phase de latence et de transition
proposé l’utilisation des modèles logistique et entre cette phase et la phase de croissance
Gompertz. La différence avec le modèle exponentielle (rupture). Le modèle prend
exponentiel est l’introduction d’une fonction de l’expression suivante :
freinage g(N) spécifique, (1-N) pour le modèle  ln(N0 ) si t ≤ lag
logistique et –ln(N) pour le modèle Gompertz.    Nmax  
ln(N( t)) = 
ln(Nmax ) − ln1+  −1 exp(− µ(t − lag))  si t > lag
La résolution des équations différentielles 
   N0  
correspondantes aboutit à des modèles dont
les paramètres ne sont pas directement
La figure 3 présente les ajustements des cinq
interprétables. Zwietering et al. [1990] ont,
modèles primaires sur des données de
pour cette raison, proposé une simplification
croissance de Listeria monocytogenes à 4°C
de ces deux modèles en faisant apparaître les
en bouillon de culture [Augustin, 1999]. A part
paramètres classiques : concentration initiale
le modèle exponentiel, les quatre autres
(N0), concentration maximale (Nmax ), temps de
modèles donnent des estimations des
latence (lag) et taux de croissance (µ) : paramètres de croissance légèrement
  µe  différents. Concernant le taux de croissance,
Gompertz ln(N(t)) = ln(N 0 )+ A exp − exp (lag − t) + 1 
  A  les modèles exponentiel et logistique avec
A rupture donnent les mêmes résultats, alors que
logistique ln(N(t)) = ln(N 0 )+
 4µ  les modèles de Gompertz, Baranyi et
1 + exp (lag − t ) + 2 
 A  logistique ont des résultats plus élevés. On
où A =ln(N0 ) - ln(Nmax ) et e la base du observe également que les modèles
logarithme népérien. exponentiel et logistique avec rupture donnent
Malgré leur forme, ces deux modèles des estimations proches du temps de latence,
les autres modèles montrant des écarts allant
supposent que la croissance est maximale dès
jusqu’à environ 8 heures.
la fin du temps de latence. Ce qui ne
correspond pas forcément à la réalité. On peut

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FIGURE 3
Ajustement des cinq modèles primaires sur des données de croissance de Listeria
monocytogenes à 4°C en bouillon de culture [Augustin, 1999]

10 10
exponentiel Gompertz
Gompertz
9 9
8 8
log 10 x00 = 5.86
log
7 log10 x0 = 5.90 7 log10 xmax = 9.54
9.54
6 lag = 39.9
39.9 hh 6 lag = 50.3 h
µmax = 0.037 h- 1 µmax = 0.043 h-1 -1
5 5
0 100 200 300 400 0 100 200 300 400
10 10
logistique Baranyi
9 9
8 log10 x0 = 5.60 8 log 10 x00 = 5.85
log
7 log10 xmax
max = 9.42 7 log10 xmax = 9.32
9.32
6 lag = 38.1
38.1 hh 6
lag = 47.5 h
µmax = 0.042 h- 1 µmax = 0.040 h-1 -1
5 5
0 100 200 300 400 0 100 200 300 400
log10 ufc.ml-11

10
logistique délai
9 et rupture
8 log 10 x00 = 5.90
log
7 log10 xmax = 9.35
9.35
lag = 39.7 h
6
µmax = 0.037 h-1 -1
5
temps (h) 0 100 200 300 400

IV - MODELES SECONDAIRES DE CROISSANCE

Les modèles primaires décrivent la croissance


Les facteurs agissant sur la croissance les plus
en fixant les conditions de l’environnement.
étudiés sont la température, le pH et l’activité
Leurs principaux paramètres sont le temps de
de l’eau (aw). On s’est intéressé
latence, le taux de croissance optimale et la
essentiellement aux effets de ces facteurs sur
concentration maximale. Différents facteurs
le taux de croissance exponentielle. Les effets
peuvent agir sur la croissance. Les modèles
sur le temps de latence ont été également
décrivant la relation entre ces facteurs et les
étudiés, mais les résultats obtenus à ce jour ne
paramètres des modèles primaires sont les
sont pas satisfaisants.
modèles secondaires.
Les modèles de croissance secondaires
Les facteurs de l’environnement agissant sur la
expriment la relation entre un paramètre de
croissance peuvent être classés dans deux
croissance (exemple : taux de croissance) et
groupes :
un ou plusieurs facteurs de l’environnement.
• environnement abiotique : température, On distingue ainsi deux approches : la
taux d’oxygène, structure de l’aliment, première consiste à étudier l’impact de chaque
substances anti-microbiennes, nitrites, facteur sur la croissance ; la deuxième à
acides organiques, etc. étudier simultanément un ou deux facteurs. La
première approche est beaucoup plus simple
• environnement biotique : compétition entre et conduit à des modèles assez robustes, mais
différentes espèces microbiennes, ne permet pas d’étudier les éventuelles
production d’inhibiteur spécifique, interactions entre les facteurs sur la croissance
altération du milieu, état physiologique de microbienne.
l’inoculum, etc.

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La deuxième approche nécessite la définition Une autre catégorie de modèles, modèles


de plans d’expérience parfois assez gamma, a été proposée. Elle est fondée sur le
complexes et les données sont analysées avec principe selon lequel le taux de croissance
des modèles multivariés souvent polynomiaux observé est le produit de tous les facteurs
ou de surface. Les modèles polynomiaux d’environnement affectant la croissance et
permettent la prise en compte des interactions, s’exprime par l’équation mathématique de
mais l’extrapolation des résultats est difficile en l’effet barrière (Hurdle effect). Le taux de
dehors des plages expérimentales. croissance observée est une fraction du taux
de croissance optimale (µopt ):
Nous présentons ci-après quelques exemples

γ = µµ
de modèles secondaires appliqués au taux de
croissance et au temps de latence.
opt

Un terme γ sans dimension et compris entre 0


1. MODELISATION DU TAUX DE et 1 peut être défini pour chacun des facteurs
CROISSANCE de croissance. Par exemple :
Les principaux modèles décrivant l’évolution 2
 T − Tmin 
du taux de croissance ont la forme suivante : γ( T ) =  
 Topt − Tmin 
µ = g(β, X ) (pH − pHmin )(pH max − pH)
γ (pH ) =
où g est une fonction reliant les facteurs
( )(
pHopt − pHmin pHmax − pH opt )
d’environnement pris en compte (X) et β les a w − a w min
γ (a w ) =
paramètres du modèle secondaire. La 1 − a w min
transformation racine carrée permet
d’améliorer la qualité d’ajustement en Les valeurs gamma spécifiques à chaque
facteur d’environnement sont déterminées en
stabilisant la variance.
fonction des valeurs cardinales du
Le modèle le plus simple est celui de facteur (minimum, optimum, maximum), qui
Ratkowsky et al. [1983]. Il permet d’évaluer sont supposées constantes pour le micro-
l’effet de la température : organisme étudié. Le taux de croissance est
calculé en multipliant les différents termes
0 si T ≤ Tmin gamma et le taux de croissance optimal :
µ(T ) = 
b(T - Tmin ) si T > Tmin
µ = µ opt γ (T ) γ (pH) γ (a w )
où Tmin est la température minimale au
dessous de laquelle on n’observe aucune L’influence du taux de sel sur le taux de
croissance du micro-organisme, T la croissance peut être prise en compte par le
température en °C et b un paramètre constant modèle gamma en utilisant l’équation de
du modèle. La température minimale (Tmin) est Monod [Houtsma et al.,1994] :
une caractéristique du micro-organisme.
 S 
L’analyse de plusieurs courbes de croissance µ = µopt  
dans différents milieux et à différentes Ks + S
températures devrait permettre d’aboutir au
même Tmin. D’où une extension possible de ce où S est la concentration en NaCl, Ks est la
modèle : concentration divisant par deux le taux de
croissance.
µ( T ) = b( T − Tmin ) (( pH − pH min )(a w − a w min ))
Selon le même principe, on peut compléter le
Les valeurs de pHmin et awmin sont des modèle gamma avec d’autres facteurs, comme
conditions pour lesquelles aucune croissance les substances inhibitrices telles que les acides
du micro-organisme n’est observée. organiques, en supposant toujours que leurs
effets sont multiplicatifs. Cependant, ce
Ce principe de modélisation a été complété par modèle ignore les éventuelles interactions
Zwietering et al. [1990] en incluant la entre les facteurs. Les modèles gamma ont
température maximale (température au dessus des difficultés à estimer les croissances aux
de laquelle aucune croissance du micro- conditions limites. Ces difficultés peuvent être
organisme n’est observée) : en partie expliquées par la non prise en
0 si T ≤ Tmin compte des interactions. L’absence de
µ (T ) =  croissance ne dépend pas seulement des
[b1 (T - Tmin )× (1 − exp(b 2 (T − Tmax )))] si T > Tmin
2

paramètres limites, pHmin ou Tmin, mais aussi


de l’influence des autres facteurs. On peut

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comprendre par exemple que le pHmin de cardinales minimales de référence,


croissance varie en fonction de la température par exemple pH°min représente le
du milieu. Lorsque les conditions de pHmin lorsque la température du
température sont défavorables, le micro- milieu est optimale.
organisme peut être plus exigeant quant aux
conditions de pH.
2. MODELISATION DU TEMPS DE
Augustin [1999] a présenté une extension du LATENCE
modèle gamma permettant la prise en compte
Le temps de latence est un paramètre très
des éventuelles interactions. Le principe
difficile à estimer. Il présente une très grande
consiste, par exemple pour le pH et la
variabilité et dépend essentiellement du stade
température, à définir deux nouvelles valeurs
physiologique des bactéries mises en culture
pH°min et T° min, obtenues respectivement dans
et de la taille de l’inoculum.
les conditions optimales de pH et de
température. Les pHmin et Tmin utilisés dans le En admettant l’hypothèse que le temps de
modèle gamma seront déduits d’une autre croissance est inversement proportionnel aux
formule tenant compte à la fois du pH et de la taux de croissance (obtenus dans les mêmes
température du milieu : conditions d’environnement), on peut utiliser
1/3 l’expression mathématique suivante :
  3
 Y −Y   ln( µmax × λ ) = ln( K )
X min = X opt − ( X opt − X min).1−  opt °
°
 
  Yopt − Y min  
  Différents modèles secondaires ont été
où X et Y représentent la température ou adaptés pour tenir compte de cette relation
[Rosso, 1995 ; Augustin et Carlier, 2000 ;
le pH
Augustin et al., 2000].
X°min et Y°min sont les valeurs

V - MODELES TERTIAIRES DE CROISSANCE

Différentes bases de données sur la de calculer la réponse des micro-organismes à


croissance microbienne et des programmes des conditions d'environnement variables et de
facilitant l’utilisation des modèles primaires et comparer les effets de différents facteurs
secondaires sont disponibles ou en cours de (exemple : figure 4). PMP est un logiciel
développement. développé par l’USDA et son utilisation est
gratuite. Il peut être téléchargé à partir de
Les plus connus et les plus utilisés,
l’adresse Internet suivante :
actuellement, sont le « Pathogen Modeling
http://www.arserrc.gov/mfs/PATHOGEN.HT
Program » (PMP) et le « Food Micromodel ».
M
Ces deux programmes sont simples
d'utilisation et très conviviaux. Ils permettent

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FIGURE 4
Exemple d’utilisation du programme PMP pour décrire l’évolution de la concentration de
Listeria monocytogenes dans du fromage de type camembert. Pour une valeur de pH = 6,1, il
faut 12,5 jours pour atteindre une concentration de 106 UFC/g lorsque la concentration initiale
est de 101 UFC/g

VI - CONDITIONS DYNAMIQUES DE CROISSANCE

Les modèles présentés ci-dessus sont adaptés (i=1, 2, …,n) de durée ∆ti, les différentes
aux situations où les conditions de phases de croissance sont modélisées de la
l’environnement sont constantes. En réalité, façon suivante :
les aliments se trouvent dans des conditions
qui varient au cours du temps. C’est le cas par • si la bactérie est en phase de latence, sa
exemple de la température de stockage. Une part d’adaptation à l’intervalle i est calculée
des approches possibles est de découper la par ∆ti/lagi, lagi étant le temps de latence
période en petits intervalles appropriés et de spécifique aux conditions de l’intervalle i. La
calculer pour chacun la fraction de croissance latence sera terminée dès lors que :
et le temps de latence. Si on définit n k
∆t i
intervalles (où les conditions d’environnement
sont considérées constantes) indexés par i
∑ lag
i =1 i
>1

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• si la bactérie est en phase exponentielle, la des modèles primaires et secondaires et de la


population bactérienne croît sans délai qualité des données sur l’évolution des
selon le modèle défini en conditions caractéristiques de l’aliment, de sa fabrication
d’environnement constantes ; la croissance jusqu’à sa consommation. Ces caractéristiques
peut être obtenue par : concernent essentiel-lement le pH, la
température, l’aw et la présence d’éventuelles
n

∑ f (X ) flores microbiennes compétitives. Ces


InN = InN o + i −1, µ i , N max conditions évoluent au cours du temps et sont
i =1
variables d’un aliment à un autre, ce qui
où N0 est le nombre initial de bactéries, Xi-1 est complique les modèles dynamiques. Le
le coefficient multiplicateur à l’intervalle recours aux modèles probabilistes permet de
précédent (avec X0=1), µi est le taux de résoudre une partie de cette difficulté.
croissance de l’intervalle i et f est la fonction du La microbiologie prévisionnelle est un domaine
modèle primaire (échelle logarithmique) utilisé. relativement jeune. Beaucoup d’études restent
Il n’existe pas actuellement de logiciel à mener. On peut citer comme exemples :
permettant l’utilisation des modèles l’étude des compétitions entre flores, la prise
dynamiques. Or, ces modèles qui se basent en compte de la variabilité entre les souches,
sur les modèles primaires et secondaires sont l’effet du passé d’une population bactérienne
les plus utiles pour décrire l’évolution des (stress…) sur le temps de latence et l’influence
populations microbiennes tout au long de la de la matrice alimentaire sur la croissance.
chaîne alimentaire. La qualité des modèles
dynamiques va dépendre à la fois de la validité

BIBLIOGRAPHIE

Augustin J.C. ~ Modélisation de la dynamique pasteurized pork slurry. J. appl. Bacteriol.


de croissance des populations de Listeria Jun, 1987, 62(6): 479-490.
monocytogenes dans les aliments. Thèse
Ratkowsky D.A., Lowry R.K, Mc Meekin T.A.,
Doctorat Université Claude Bernard Lyon I,
Stokes A.N., Chandler RE. ~ Model for
1999.
bacterial culture growth rate throughout the
Augustin J.C., Brouillaud-Delattre A., Rosso L., entire biokinetic temperature range.
Carlier V. ~ Significance of inoculum size Journal of bacteriol., 1983, 154:1222-1226.
in the lag time of Listeria monocytogenes.
Rosso, L. ~ Modélisation et microbiologie
Appl. Environ. Microbiol., 66:4, 2000,
prévisionnelle : Elaboration d’un nouvel
1706-1710.
outil pour l’Agro-alimentaire. Thèse de
Augustin J.C., Carlier V. ~ Mathematical doctorat, Université Claude Bernard Lyon
modeling of the growth rate and lag time I, 1995.
for Listeria monocytogenes. Int. J. Food
Zamora M.C., Zaritzky N.E. ~ Modeling
Microbiol., 56, 2000, 29-51.
microbial growth in refrigerated packaged
Baranyi J., Mc Clure P.J., Sutherland J.P., beef. J. of Food Sci., 1985, 50: 1003-1012.
Roberts T.A. ~ Modeling bacterial growth
Whiting RC., Buchanan R.L. ~ A classification
responses. J. Ind. Microbiol., 1993, 12,
of models for predictive microbiology. Food
190-194.
Microbiol., 1993, 10, 175-177.
Gibson A.M., Bratchell N., Roberts T.A. ~ The
Zwietering M.H., Jongenburger I., Rombouts
effect of sodium chloride and temperature
F.M., van’t Riet K. ~ Modelling of the
on the rate and extent of growth of
bacterial growth curve. Appl. Environ.
Clostridium botulinum type A in
Microbiol., 1990, 56, 1875-1881.

177