Vous êtes sur la page 1sur 306

Boletín Científico

Centro de Museos
Museo de Historia Natural
Vol. 18 No. 1

Scientific Bulletin
Museum Center
Natural History Museum
Vol. 18 No. 1

bol.cient.mus.his.nat. Manizales (Colombia) Vol. 18 No. 1 306 p. enero-junio de 2014 ISSN 0123-3068
ISSN 0123–3068
-Fundada en 1995-
Nueva periodicidad semestral
Boletín Científico Tiraje 300 ejemplares
Centro de Museos Vol. 18 No. 1, 306 p.
Museo de Historia Natural enero-junio, 2014
Manizales - Colombia

Rector Felipe César Londoño López


Vicerrector Académico Óscar Eugenio Tamayo Alzate
Vicerrectora de Investigaciones y Postgrados Luisa Fernanda Giraldo Zuluaga
Vicerrectora Administrativa Aura Liliana Gaviria Giraldo
Vicerrectora de Proyección María Victoria Benjumea Rincón
Decano Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Marco Tulio Jaramillo Salazar
Centro de Museos Sandra Milena Lince Salazar

Boletín Científico Revista especializada en estudios


Centro de Museos de Historia Natural y áreas
Museo de Historia Natural biológicas afines.

Director Julián A. Salazar E.


Médico Veterinario & Zootecnista (MVZ).
Universidad de Caldas, Centro de Museos.

Indexada por Publindex Categoría A2


Zoological Record
Scielo
Index Copernicus
Scopus

Cómite Editorial Cómite Internacional


Ricardo Walker Ángel L. Viloria
Investigador, Fundador Boletín Biólogo-Zoólogo, Ph.D., Centro
Científico Museo de Historia de Ecología, IVIC, Venezuela
Natural, Universidad de Caldas Tomasz Pyrcz
Luis Carlos Pardo-Locarno Entomólogo, Ph.D., Museo de
Ingeniero Agronómo, Ph.D., MSc., Zoología Universidad Jaguellónica,
CIAT Palmira, Valle Polonia
John Harold Castaño Zsolt Bálint
MSc. Programa Biología, Biologo, Ph.D., Museo de Historia
Universidad de Caldas Natural de Budapest, Hungría
Luís M. Constantino Carlos López Vaamonde
Entomólogo, MSc., Centro Ingeniero Agrónomo, Entomólogo,
de Investigaciones para el café MSc., Ph.D., BSc. Colegio
-CENICAFÉ - Imperial de Londres, UK
Jaime Vicente Estévez George Beccaloni
Biólogo, Grupo de Investigación en Zoologo, Ph.D., BSc.- Colegio
Ecosistemas Tropicales, Universidad Imperial de Londres, UK
de Caldas Olaf Hermann H. Mielke
Gabriel Jaime Castaño Zoólogo, Ph.D., Departamento de
Ingeniero Forestal, Departamento Zoología, Universidad Federal de
de Recursos Naturales y Medio Paraná, Brasil
Ambiente, Universidad de Caldas Roger Roy
Ricardo Álvarez León Entomólogo, Ph.D., Museo de
Biólogo Marino, MSc. Fundación Historia Natural de París, Francia
Maguaré, Manizales
Comité Técnico de apoyo a la edición
Coordinador Comité Técnico Juan David Giraldo Márquez
Diagramación Juan David López González
Corrección de Estilo Camilo Sepúlveda Betancurth
Traducción de resúmenes al inglés Silvia L. Spaggiari
Implementación metodología Scielo Carlos Fernando Nieto Betancur
Soporte Tecnológico Carlos Eduardo Tavera Pinzón

Ventas, Suscripciones y Canjes


Vicerrectoría de Investigaciones y
Postgrados
Universidad de Caldas
Sede Central
Dirección: Calle 65 No. 26-10
Apartado Aéreo: 275
Teléfonos: (+6) 8781500 ext. 11222 - 11442
E-mail: julianadolfoster@gmail.com
revistascientificas@ucaldas.edu.co
Manizales – Colombia

Sitio Web
http://boletincientifico.ucaldas.edu.co

Edición
Universidad de Caldas
Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados

Patrocinadores
Universidad de Caldas Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados
Centro de Museos
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales

Fotografía Portada
escarabajo Chrysophora chrysochlora, Rutelinae
foto Julián A. Salazar-E. (Viterbo, Caldas)

Créditos Separadores América Pintoresca

La responsabilidad de lo expresado en cada artículo es El contenido de esta publicación puede


exclusiva del autor y no expresa ni compromete la posición reproducirse citando la fuente.
de la revista.
7

PRESENTACIÓN

La publicación de la presente edición del Boletín Científico


ha sido posible gracias al apoyo de la Vicerrectoría
de Investigaciones de la Universidad de Caldas, la
Vicerrectoría de Proyección Universitaria y de la Facultad
de Ciencias Exactas Físicas y Naturales mediante solicitud
realizada por el Señor Decano Dr. Marco Tulio Jaramillo
a quien el editor agradece profundamente su alto interés
y ayuda.

Julián A. Salazar E. (MVZ)


Editor
Febrero 23 de 2014
Contenido
BotÁniCa
Botany

inVentario florístiCo de los BosQues de la


esMeralda, MarGen del río CauCa
(CHinCHinÁ, Caldas, ColoMBia)
floristiC inVentory of la esMeralda forest reserVe, at tHe
Border of tHe CauCa riVer (CHinCHinÁ, Caldas, ColoMBia)

David Sanín, Julio Andrés Sierra–Giraldo,


Juan Mauricio Posada–Herrera, Juliana Ramírez–G. 17

ConserVaCiÓn y BiodiVersidad
en aGroeCosisteMas
Conservation and Biodiversity in Agroecosystems

relaCiÓn entre la CoMunidad de fitoPerifiton


y diferentes fuentes de ContaMinaCiÓn en una
QueBrada de los andes ColoMBianos
relationsHiP BetWeen PHytoPeriPHyton CoMMunity and
different sourCes of ContaMination in an andean ColoMBian
CreeK

Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo


Esnedy Hernández-Atilano 49

riQueZa y aBundanCia de aVes fruGíVoras y


neCtaríVoras en una PlantaCiÓn de aliso (Alnus
acuminata) y un BosQue seCundario en los andes
Centrales de ColoMBia
riCHness and aBundanCe of fruGiVorous and neCtariVorous
Birds in alder (Alnus acuminata) trees and in a seCond-GroWtH
forest in tHe ColoMBian Central andes

Luisa Fernanda Salazar-Ramírez, Diana Milena Pineda-Gómez,


Jaime Vicente Estévez Varón, Gabriel Jaime Castaño-Villa 67

PerCePCiÓn y uso de MaMíferos silVestres Por


CoMunidades CaMPesinas andinas de GÉnoVa,
Quindío, ColoMBia
PerCePtion and use of Wild MaMMals By andean rural
CoMMunities in GÉnoVa, Quindio, ColoMBia

Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero,


Carlos Arturo Saavedra 78

bol.cient.mus.his.nat. Manizales (Colombia) Vol. 18 No. 1 306 p. enero - junio de 2014 ISSN 0123-3068
flora y fauna asoCiada a un Área de BosQue
PriMario, CoMo serViCios aMBientales direCtos
Para el resGuardo indíGena PiaPoCo CHiGÜiro-
CHÁtare de BarranCoMinas (Guainía, ColoMBia)
flora and fauna assoCiated WitH a PriMary forest area as
direCt enVironMental serViCes for PiaPoCo-CHÁtare indiGenous
reserVation, BarranCoMinas (Guainía, ColoMBia)ç

Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina,


Ricardo Álvarez-León

94

Bases Para la ConserVaCiÓn del Gallus gallus domesticus


(Phasianidae) ColoMBiano en el dePartaMento de
Caldas
Bases for tHe ColoMBian Gallus gallus domesticus (Phasianidae)
ConserVation in tHe dePartMent of Caldas

Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte,


Sabrina E. Takahashi 112

ZooloGía VerteBrados
Vertebrate Zoology

aPortes al uso de CoBerturas de la danta de


tierras BaJas, TAPIRUS TERRESTRIS COLOMBIANUS
HersHKoVitZ 1954 (PerissodaCtyla: taPiridae) en
la sierra neVada de santa Marta en las CuenCas
río anCHo y PaloMino – norte de ColoMBia
ContriButions to tHe land CoVer use By tHe loWland taPir,
TAPIRUS TERRESTRIS COLOMBIANUS HersHKoVitZ 1954 (PerissodaCtyla:
taPiridae) in tHe sierra neVada de santa Marta in tHe Basins of
anCHo and PaloMino riVers - nortHern ColoMBia

Tania Marisol González-D., Franz Kaston Flórez,


Dolors Armenteras P. 125

CoMuniCaCiÓn Corta
Bothrops ayerbei folleCo-fernÁndeZ, 2010 y Bothrops
rhomboatus GarCía, 1896 (serPentes: ViPeridae) son
un noMBre no disPoniBle y un NOMEN DUBIUM,
resPeCtiVaMente
Bothrops ayerbei folleCo-fernÁndeZ, 2010 and bothrops rhomboatus GarCía,
1896 (serPentes: ViPeridae) are an unaVailaBle naMe and a NOMEN
DUBIUM, resPeCtiVely

Héctor E. Ramírez-Chaves, Sergio Solari 138

CaraCteres HeMatolÓGiCos en indiViduos de


tilaPia nilÓtiCa (Oreochromis niloticus, trewavas 1983)
Con Pesos entre 50-150 g y 150-250 g, estaCiÓn
PisCíCola, uniVersidad de Caldas, ColoMBia
HeMatoloGiCal CHaraCters in nile tilaPia (Oreochromis niloticus,
trewavas 1983) indiViduals WeiGHinG BetWeen 50 and 150 g and 150 and
250 g, fisH station, uniVersidad de Caldas, ColoMBia

Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli,


Alberto Grajales-Quintero 142
sHort CoMMuniCation
a rePort on a Case of inCoMPlete leuCisM in
tHe Green iGuana (Iguana iguana iguana) (sQuaMata:
iGuanidae) in tHe CariBBean ColoMBian
reGistro de un Caso de alBinisMo inCoMPleto en la iGuana Verde
(Iguana iguana iguana) (sQuaMata: iGuanidae) en el CariBe ColoMBiano

Rosa Mary De Ayala-Monedero y Ricardo Álvarez-León


158

ZooloGía inVerteBrados
Invertebrate Zoology

el esCaraBaJo rinoCeronte Horridocalia Delislei


endrÖdi, 1974 en ColoMBia: nueVos reGistros,
redesCriPCiÓn del MaCHo y desCriPCiÓn de la
HeMBra (ColeoPtera, sCaraBaeoidea, dynastinae)
tHe rHinoCeros Beetle Horridocalia delislei endrÖdi, 1974 in ColoMBia:
neW reCords, redesCriPtion of tHe Male and feMale desCriPtion
(ColeoPtera, sCaraBaeoidea, dynastinae)

Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi,


Roman Stechauner Rohringer 165

eValuaCiÓn de teMPeraturas y diferentes


estados BiolÓGiCos de BroCa de CafÉ Para la Cría
MasiVa del Parasitoide Prorops nasuta (HyMenoPtera:
BetHylidae)
eValuation of teMPeratures and different BioloGiCal staGes
of Cofee Berry Borer for tHe Mass rearinG of tHe Prorops Nasuta
(HyMenoPtera: BetHylidae) Parasitoid

Tito Bacca, Pablo Benavides M. 175

aCtiVidad entoMoPatÓGena de tres HonGos


soBre Hortensia similis (HeMiPtera: CiCadellidae)
y Collaria scenica (HeMiPtera: Miridae) en sisteMas
silVoPastoriles
entoMoPatHoGeniC aCtiVity of tHree funGi on Hortensia similis
(HeMiPtera: CiCadellidae) and Collaria scenica (HeMiPtera: Miridae) in
silVoPastoral systeMs.

Luis Gabriel Bautista, Javier Antonio Cardona


Alberto Soto, Patricia Eugenia Velez 188

CatÁloGo taXonÓMiCo de los ositos de aGua


(tardiGrada) de la CuenCa BaJa de los ríos
ManZanares y Gaira, santa Marta, ColoMBia
taXonoMiC CataloGue of Water Bears (tardiGrada)
in tHe ManZanares and Gaira doWnstreaM riVers,
santa Marta, ColoMBia

Martín Caicedo, Rosana Londoño, Sigmer Quiroga 197


PHASMATODEA (INSECTA) DE LA RESERVA NATURAL RÍO
ÑAMBÍ, NARIÑO, COLOMBIA
PHASMATODEA (INSECTA) OF THE ÑAMBÍ NATURAL RIVER RESERVATION,
NARIÑO, COLOMBIA

Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca


210

CURADURÍA, MORFOLOGÍA E IDENTIFICACIÓN


DE ÁFIDOS (HEMIPTERA: APHIDIDAE) DEL MUSEO
ENTOMOLÓGICO UNAB. PRIMERA APROXIMACIÓN.
CURATORSHIP, MORPHOLOGY AND IDENTIFICATION OF APHIDS
(HEMIPTERA: APHIDIDAE) DEPOSITED IN THE UNAB ENTOMOLOGICAL
MUSEUM . FIRST APPROXIMATION

Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna,


Francisco Javier Posada-Flórez 222

EFECTO DE Beauveria bassiana y DEL ENTOMONEMATODO


Steinernema sp. SOBRE LARVAS DE Galleria mellonella
EFFECT OF Beauveria bassiana and ENTOMOPATHOGENIC NEMATODE
Steinernema sp. ON Galleria mellonella LARVAE

Tito Bacca, Tulio César Lagos B. 247

BIODIVERSIDAD Y MARIPOSAS EN UNA REGIÓN DEL


ALTO CHOCÓ, SAN JOSÉ DEL PALMAR, COLOMBIA
BUTTERFLIES AND BIODIVERSITY IN A REGION OF THE UPPER CHOCÓ, SAN
JOSÉ DEL PALMAR, COLOMBIA

José Ignacio Vargas-Ch., César Augusto Salazar-E. 259

NOVEDADES EN HISTORIA NATURAL


Natural History News
285

INSTRUCCIONES A LOS AUTORES


Author Guidelines
290
“Es imposible vivir sin fallar en algo, a menos que viva con
tanta cautela que bien podría no haber vivido”

J. K. Rowling
BotÁniCa
Botany
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 17-45 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

INVENTARIO FLORÍSTICO DE LOS BOSQUES DE LA


ESMERALDA, MARGEN DEL RÍO CAUCA
(CHINCHINÁ, CALDAS, COLOMBIA)
David Sanín1, Julio Andrés Sierra-Giraldo2, 3
Juan Mauricio Posada-Herrera2, 4, Juliana Ramírez-G.2, 5

Resumen

Presentamos un inventario florístico del Bosque de La Esmeralda, uno de los


últimos relictos al margen del río Cauca en el departamento de Caldas. Realizamos
recorridos aleatorios por el interior del bosque y a los márgenes recolectando
ejemplares fértiles de todos los hábitos de crecimiento. Registramos 216 especies
y morfo–especies de plantas vasculares (30 helechos–licofitos, 18 angiospermas
basales, 49 monocotiledóneas y 119 eudicotiledóneas). Las familias más diversas son
Fabaceae (16), Melastomataceae y Rubiaceae (12) en las eudicotiledoneas, Araceae
(17) y Orchidaceae (11) en monocotiledóneas, Piperaceae (9) en angiospermas
basales, y Polypodiaceae (7) y Pteridaceae (5) en los helechos. Los géneros más
diversos son Piper (9), Anthurium y Thelypteris (5), Miconia, Clidemia, Philodendron
y Heliconia (4). Estos registros caracterizan a un bosque de transición de húmedo
a seco. Presentamos 18 nuevos registros para la flora de Caldas, de los cuales,
tres presentan alguna categoría de riesgo a la extinción. Registramos 17 taxones
cultivados a los alrededores o al interior del bosque, de los cuales 10 no son
originarios del neotrópico, por lo que se recomienda no promover su cultivo. Estos
resultados representan argumentos para el ordenamiento de estos ecosistemas,
donde prime la generación de una estrategia de protección legal para los bosques.

Palabras clave: flora vascular, relicto de bosque, flora de Caldas, conservación.

FLORISTIC INVENTORY OF LA ESMERALDA FOREST, IN THE


CAUCA RIVER BANK (CHINCHINÁ, CALDAS, COLOMBIA)

Abstract

A floristic inventory of the Esmeralda Forest which is the last relictual forest in the
bank of the Cauca River in the department of Caldas is presented. Random walks
were carried out inside the forest and through its edges collecting fertile samples of
every growth habit. Two-hundred-sixteen (216) morphospecies (30 ferns lycophytes,
18 basal angiosperms, 49 monocots, and 119 eudicots) were recorded. The most
diverse families were Fabaceae (16), Melastomataceae and Rubiaceae (12) in the
eudicotyledonae, Araceae (17) and Orchidaceae (11) in the monocots, Piperaceae
(9) in basal angiosperms, and Polypodiaceae (7) and Pteridaceae (5) in the ferns.
The most diverse genera were Piper (9), Anthurium and Thelypteris (5), Miconia,
*
FR: 12-III-2012. FA: 25-XI-2013.
1
Jardín Botánico de Meise, Bouchout Domain, Nieuwelaan 38, 1860, Meise, Bélgica. E-mail: dav.sanin@gmail.com
2
Grupo de investigación Biodiversidad y Recursos Fitogenéticos, Herbario Universidad de Caldas -FAUC-.
3
E-mail: andresierra25@gmail.com, 4 E-mail: juan.posada87@gmail.com, 5 E-mail: ramirez.g.juliana@gmail.co
CÓMO CITAR:
SANÍN, D., SIERRA-GIRALDO, J.A., POSADA-HERRERA, J.M. & RAMÍREZ-G., J., 2014.- Inventario florístico
de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia). Bol. Cient. Mus. Hist.
Nat. U. de Caldas, 18 (1): 17-45.
18 David Sanín et al.

Clidemia, Philodendron and Heliconia (4). These records characterize the transition
of a forest from humid to dry forest. Eighteen new records are presented for the
flora of Caldas, from which three present some category of extinction risk. Seventeen
taxon cultivated in the edges and inside the forest were recorded from which 10
are neotropics nonnative, reason why their cultivation is not recommended. These
results present arguments for the ordering of these ecosystems in which the
generation of a legal protection strategy for the forests takes precedence.

Key words: vascular flora, relictual forest, flora of Caldas, conservation.

INTRODUCCIÓN

L
a disminución de los hábitats naturales a causa de la expansión de la frontera
agrícola registra actualmente un área cultivada aproximada que representa
el 36% de la superficie terrestre (RAMANKUTTY et al., 2008; FAOSTAT,
2011). De esta forma, se eliminó el 27% de los ecosistemas tropicales del planeta
(RAMANKUTTY & FOLEY, 1999; RAMANKUTTY et al., 2008) lo cual representa la
pérdida aproximada del 90–95% de la cobertura original de los Andes (HENDERSON
et al., 1991; FORERO & MORI, 1995). Esta problemática es característica en
ecosistemas de zonas bajas del cañón del río Cauca, donde por ejemplo en Caldas,
la intervención antrópica ha transformado el 90% del territorio (CORPOCALDAS,
2007), lo cual genera amenazas ambientales como el cambio climático, la pérdida
de biodiversidad y la degradación del suelo y el agua (FOLEY et al., 2011).

El desconocimiento de la oferta ambiental desde una perspectiva histórica,


taxonómica y ecológica, ha promovido un uso insostenible del suelo, a partir
de la homogenización del territorio al imponer ecosistemas simplificados con
características estructurales, de composición y dinámica diferentes a los originales
(MURCIA, 1995). Las cuales provocan extinción de especies y cambios en las
condiciones bióticas y abióticas del paisaje (SAUNDERS et al., 1991).

La situación descrita anteriormente representa lo ocurrido hace aproximadamente


40 años en la mayoría de las áreas que hoy ocupan los “Bosques de La Esmeralda”
ubicados en la zona rural del municipio de Chinchiná–Caldas, los cuales se
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

constituían por una matriz del paisaje conformada por pasturas desarboladas para
el ganado, limítrofes a algunos remanentes forestales a orillas del río Cauca, donde
con el fin de restaurar la cobertura vegetal, la Central Hidroeléctrica de Caldas–CHEC
reforestó a partir de dos especies arbóreas con amplia distribución neotropical:
el cedro dorado (Cedrela odorata L.) y el nogal cafetero (Cordia alliodora (Ruiz &
Pav.) Oken) (VALENCIA com pers1); que, junto al aporte de propágulos y semillas
provenientes de los remanentes forestales adyacentes, actuaron como facilitadores
en el proceso de regeneración (CASTAÑO–R. et al., 2005).

1
JOSÉ EDGAR VALENCIA, Guardabosques por más de 15 años en La Esmeralda, conversación realizada el 15
de junio de 2012, en los Bosques de La Esmeralda.
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 19

Esto representa un caso excepcional en Colombia por varias razones: 1) La


restauración ecológica con plantaciones forestales se ha direccionado principalmente
a evaluar el desempeño de especies exóticas bajo modelos de monocultivo (DURAN
& KATTAN, 2005). 2) Existen pocas experiencias al respecto (VAN DER HAMMEN,
2000), menos aún en la evaluación y caracterización de plantaciones forestales
para promover la restauración ecológica en la región Andina (SALAMANCA,
2000). 3) Este evento se localizó y promovió el crecimiento de uno de los últimos
remanentes de Bosque húmedo (ubicado actualmente entre Caldas y Risaralda) el
cual se ubicaba en la región árida interandina extendida a lo largo del cañón del
río Cauca, hasta la cuenca del río Patía (HERNÁNDEZ–CAMACHO et al., 1992), y 4)
El riesgo en que se encuentran estos ecosistemas, dada la instalación del Batallón
de Instrucción y Reentrenamiento No. 8 “Capitán José Vicente Ortega Mesa”, el cual
genera deforestación de los bosques al abrir espacios de entrenamiento militar
al interior del bosque. Por otro lado, las consecuencias de la pernoctación de
tropas con hasta 500 personas en la zona del cultivo de tecas (Tectona grandis L.),
provoca compactación e incrementa la materia orgánica en los alrededores. Con
la consecuente fragmentación del hábitat, la disminución, migración y extinción
de poblaciones de animales y plantas.

Por los anteriores argumentos, se presenta un inventario de la flora vascular de los


Bosques de La Esmeralda, como base para desarrollar programas de ordenamiento,
restauración y conservación de estos ecosistemas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Descripción del área de estudio


Los “Bosques de La Esmeralda” son un mosaico de vegetación formado por la
regeneración natural de una plantación forestal mixta (CASTAÑO–VILLA et al.,
2005). Este ecosistema, que actualmente presenta características propias de un
bosque secundario en proceso de regeneración, se localiza entre el Embalse San
Francisco y el río Cauca (Figura 1). En la vertiente occidental de la Cordillera Central
de Colombia (N 05°03’32,0’’ – W 75°44’07,6’’). La zona plantada cubre un área
aproximada de 70 ha (CASTAÑO–VILLA et al., 2005) y colinda con un fragmento
de bosque de sucesión avanzada de aproximadamente 16,5 ha, ubicados entre
825 y 1025 metros de altitud en la zona rural del municipio de Chinchiná–Caldas.
En el área se registra una temperatura promedio de 22,5°C (máx. = 29,7°C; mín. =
17,6°C) y una precipitación anual promedio de 2245 mm (Estación Meteorológica
La Esmeralda). Según HOLDRIDGE (1966) estos ecosistemas pertenecen al a zona
de vida del Bosque húmedo tropical (bhT), mientras que CUATRECASAS (1958) lo
incluye en La Selva Andina. Sin embargo, las características climáticas y de altitud,
lo describen como una transición de Bosque seco a húmedo (Tabla 1).

HERNÁNDEZ–CAMACHO et al. (1992), sugieren que hacen parte de la provincia


biogeográfica Norandina, refugio número 27 (Valle del Cauca y cuenca alta del río
Patía), el cual representa una región árida interandina que se extiende a lo largo del
cañón del río Cauca y la planada del Valle del Cauca. En este sentido, SARMIENTO
(1975) propone que estas formaciones áridas y semiáridas (valles interandinos
del Cauca y Magdalena) probablemente se originaron y evolucionaron desde hace
cerca de 1,8 millones de años.
20 David Sanín et al.

Tabla 1. Características ambientales de los Bosques de La Esmeralda

Características HOLDRIDGE (1966) CUATRECASAS (1958)


Bosque La
climáticas y Bosque Selva Neotropical
Esmeralda Bosque seco
geográficas húmedo inferior
Precipitación (mm) 2.245 2.000–4.000 1.000–2.000 4.807–10.734
Temperatura (ºC) 17,6–29,7 24–35 24–35 23–30
Altitud (m) 825 –1.025 0–1.000 0–1.000 0–1.000

Inventario florístico

Entre agosto de 2011 y marzo de 2012, se realizaron recorridos por los márgenes
del bosque, caminos al interior del mismo y en áreas boscosas alejadas de los
caminos, donde se recolectaron ejemplares fértiles (con presencia de flores, frutos
o esporas). Para cada especie citada, se realizó una colección de referencia en la
cual se registraron las características que se pierden en el proceso de herborización
(olores, colores, exudados, formas, sabores, entre otras) (LIESNER, 1990), igualmente
se tomo un registro fotográfico y se revisaron colecciones del Herbario de la
Universidad de Caldas (FAUC) para incrementar el registro de especies.

Trabajo de laboratorio
Todos los ejemplares fueron prensados y secados según métodos estándar
(VILLARREAL et al., 2006), posteriormente se determinaron por medio del uso de
claves, descripciones, floras locales, la consulta a especialistas y por la comparación
con ejemplares del Herbario de la Universidad de Caldas (FAUC). Las muestras
fértiles fueron depositadas en el mismo, con algunos duplicados a los Herbarios
de la Universidad de Antioquia (HUA) y Nacional Colombiano (COL).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Diversidad
Se registraron 216 especies y morfo–especies de plantas vasculares, de las cuales
30 fueron helechos y licofitos y 186 plantas con flores (18 angiospermas basales,
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

49 monocotiledóneas y 119 eudicotiledóneas) (Tabla 2 y Anexo 1). Las familias con


mayor número de especies fueron Fabaceae (16), Melastomataceae y Rubiaceae
con 12 especies en las eudicotiledoneas; Araceae (17) y Orchidaceae (11) en
monocotiledóneas; Piperaceae (9) en angiospermas basales, y Polypodiaceae (7)
y Pteridaceae (5) en los helechos (Tabla 3, Anexo 1). Los géneros más ricos en
especies son Piper (9), Anthurium y Thelypteris (5), Miconia, Clidemia, Philodendron
y Heliconia (4) (Tabla 4, Anexo 1).
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 21

Figura 1. Área de estudio. (Modificado de CASTAÑO–VILLA et al., 2008).

En la presentación del catálogo se sigue el sistema de SMITH et al. (2006) para los
helechos y licofitos, y APG (2009) para las angiospermas. La escritura de los nombres
científicos, así como su actualización nomenclatural, se realizó por la consulta de
la base de datos W3TROPICOS (2010). Adicionalmente se reviso la base de datos
en línea del Herbario Nacional Colombiano–COL, para confirmar la distribución
de las especies (ICN, 2012).

Tabla 2. Diversidad de plantas vasculares en los Bosques de La Esmeralda

Grupo No. Familias No. Géneros No. Especies % Especies


HELECHOS Y LICOFITOS 12 22 30 13,8
ANGIOSPERMAS BASALES 5 8 18 8,3
MONOCOTILEDÓNEAS 11 33 49 22,7
EUDICOTILEDÓNEAS 35 90 119 54
TOTAL 63 153 216 100

MENDOZA (1999) registra a Fabaceae y Bignoniaceae como las familias más


abundantes y diversas para localidades de la Región Atlántica y el Valle Bajo y
Medio del río Magdalena, GENTRY (1995) menciona que para la región Caribe
colombiana, Rubiaceae y Euphorbiaceae son predominantes en los Bosques secos.
Igualmente GENTRY (1995), menciona que Capparidaceae es un elemento típico
de Bosque seco. En este sentido, Capparis frondosa fue el único registro de esta
familia en los ecosistemas estudiados.
22 David Sanín et al.

Tabla 3. Familias más diversas de la flora vascular de los Bosques de La Esmeralda

Familia No. Géneros Familia No. Especies


Fabaceae 12 Araceae 17
Rubiaceae 10 Fabaceae 16
Orchidaceae 10 Melastomataceae 12
Araceae 7 Rubiaceae 12
Melastomataceae 6 Orchidaceae 11
Polypodiaceae 6 Piperaceae 9
Asteraceae 5 Solanaceae 8
Solanaceae 5 Polypodiaceae 7
Gesneriaceae 3 Asteraceae 6

En general, los Bosques secos tropicales, presentan la mitad o un tercio del total de
especies de plantas que los Bosques húmedos y muy húmedos tropicales (GENTRY,
1982, 1995; MENDOZA, 1999). Esto se evidencia al comparar el registro de los
Bosques de La Esmeralda con ecosistemas de Bosque húmedo en el municipio de
San Luis (Antioquia), donde se presentan 427 especies, y sobresalen Rubiaceae,
Melastomataceae y Fabaceae (HOYOS et al., 1983). Este ecosistema reúne afinidades
taxonómicas con el área estudiada como Tradeschantia zanona, Carludovica
palmata, Xiphidium caerulium, Calathea luthea, Heliconia latispatha, Dendropanax
arboreus, Xylosma benthamii, Clidemia dentata, Gonzalagunia cornifolia, Luhehea
seemannii, y los géneros Voyria, Nectandra, Senna, Pithecellobium y Cissampelos
(HOYOS et al., 1983).

A nivel fisonómico, la mayor diversidad de especies se registró en los hábitos de


crecimiento herbáceo (47), arbustivo (46) y arbóreo (41), (Figura 2, Anexo 1). Una
característica de los Bosques secos es la ausencia o baja frecuencia de plantas
epífitas y hemiepífitas y la alta diversidad de lianas (GENTRY, 1995; FRANKIE
et al., 2004). Esto contrasta con la riqueza específica de Araceae, Gesneriaceae,
Orchidaceae y Polypodiaceae en la zona de estudio, familias que presentan varias
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

especies con estos hábitos de crecimiento (Figura 2, Anexo 1). Igualmente con
la notoria riqueza de lianas, principalmente de Fabaceae (Mucuna mutisiana y
Dioclea spp.) y Asteraceae (Figura 2, Anexo 1), se puede sugerir que los “Bosques
de La Esmeralda” representan un típico ecosistema de Bosque húmedo que alberga
algunos elementos característicos del Bosque seco, en medio de eventos de sucesión
que vienen desarrollándose a partir de diferentes prácticas de restauración
ecológica. En este sentido, CAYOLA et al. (2005) mencionan una situación similar al
registrar en un Bosque húmedo de Bolivia, especies con preferencias por ambientes
estacionales como bosques xerofíticos semidecíduos.
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 23

tabla 4. Géneros más diversos de plantas vasculares en los Bosques de La Esmeralda

familia Género no. especies


Piperaceae Piper 9
Araceae Anthurium 5
Thelypteridaceae Thelypteris 5
Melastomataceae Clidemia 4
Melastomataceae Miconia 4
Araceae Philodendron 4
Heliconiaceae Heliconia 4
Maranthaceae Calathea 3
Rutaceae Citrus 3
Solanaceae Solanum 3

Igualmente, la localidad del Valle de Tuichi (Bolivia), comparte especies con el


Bosque seco de Chiquitanía (Bolivia) y en menor grado con Bosques húmedos
(KESSLER & HELME, 1999). Al respecto, HERNÁNDEZ–CAMACHO et al. (1992),
mencionan cómo una región árida interandina se habría extendido a lo largo del
cañón del río Cauca hasta la cuenca del río Patía, la cual posiblemente hubiese
estado fragmentada por un sector húmedo ubicado en los departamentos de Caldas
y Risaralda, lo cual justifica nuestros resultados.

figura 2. Distribución de las especies según sus hábitos de crecimiento. Hr: Hierba terrestre,
Arb: Arbusto, A: Árbol, Sc: Escandente, He: Epífita, Fhr: Helecho terrestre, Fhe:
Helecho epífito, Hhe: Hemiepífita, Pal: Palma, FA: Helecho arbóreo, Fsc: Helecho
escandente, Hpa: Hemiparásita, Hs: Saprofita, Tsc: Arbusto escandente.
24 David Sanín et al.

Nuevos registros para Caldas (Novedades Corológicas)


Nephrolepis multiflora (Lomariopsidaceae), Trichomanes reptans (Hymenophyllaceae),
Thelypteris serrata (Thelypteridaceae), Galeandra beyrichii, Pescatorea cf.
dayana, Pterichis sp., Scaphyglottis sp. y Vanilla sp. (Orchidaceae), Mikania
rondonensis (Asteraceae), Protium macrophyllum (Burseraceae), Capparis frondosa
(Capparidaceae), Dioclea pulchra (Fabaceae), Aciotis indecora y Miconia longifolia
(Melastomataceae), Psychotria soejartoi (Rubiaceae) y Quararibea cordata (Malvaceae)
representan 18 especies antes no registradas para la Flora de Caldas. Varios de
estos taxones son frecuentes en zonas abiertas como T. serrata (Thelypteridaceae)
la cual presenta una amplia distribución en zonas bajas (MURILLO et al., 2008),
y ha sido registrada a lo largo de veredas, caminos, riachuelos y pantanos a libre
exposición (MORAN & RIBA, 1995). Otro ejemplo lo representa el zapote (Quararibea
cordata), el cual a pesar de ser un cultivo frutal, aún no había sido registrado en
los herbarios revisados.

Por otro lado, especies de distribución restringida, o de interior de bosque como


Galeandra beyrichii, Pescatorea cf. dayana y los géneros Pterichis, Scaphyglottis
y Vanilla (Orchidaceae), Trichomanes reptans (Hymenophyllaceae), Psychotria
soejartoii (Rubiaceae) y Dioclea pulchra (Fabaceae), son elementos típicos de
Bosques húmedos.

Lo anterior evidencia la falta de muestreo en el departamento de Caldas


(ÁLVAREZ–M. et al., 2007; SANÍN et al., 2008), y la importancia de conservar estos
ecosistemas debido a las características ambientales particulares del lugar, y por
que albergan poblaciones que representan nuevos registros para el departamento
y posiblemente las últimas localidades donde habiten estos taxones en Caldas.

Plantas amenazadas, con categorías de riesgo


Dentro del grupo de helechos, Asplenium auritum (Aspleniaceae) es referenciado
por RANGEL–CH. (2000), dentro de la categoría vulnerable (VU). Según GALEANO &
BERNAL (2005), Geonoma undata y Oenocarpus bataua, son palmas (Arecaceae) con
riesgo a la extinción, con categoría NT y LC respectivamente. Galeandra beyrichii
(Orchidaceae) es una extraña orquídea terrestre, que además de no estar registrada
en la Flora de Caldas, es citada por el convenio CITES (2003).

Especies cultivadas y/o introducidas


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

Se registran 17 especies cultivadas a los alrededores de los Bosques de La Esmeralda,


de las cuales 10 no son originarias del neotrópico (Anexo 1), por lo cual representan
un peligro potencial para los ecosistemas naturales, debido a que por ejemplo,
especies como el árbol del pan (Artocarpus altilis, Moraceae), puede adaptarse
fácilmente y compiten con la flora arbórea nativa, lo que le ha permitido escapar
del cultivo y distribuirse ampliamente por ecosistemas tropicales (ZEREGA et al.,
2005). De manera similar, la flora cultivada como ornamental (vg. Caesalpinia
pulcherrima–Fabaceae, Megaskepasma erythrochlamys–Acanthaceae) y el tulipán
africano (Sphatodea campanulata–Bignoniaceae), ofertan recursos florales a
diversos animales, lo cual representa una competencia a la flora nativa (KENEDDY
et al., 2002), por lo que es recomendable no promover su cultivo.
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 25

AGRADECIMIENTOS

Expresamos nuestra gratitud al personal de la Central Hidroeléctrica de Caldas


(CHEC), particularmente a Santiago Villegas y Carlos Arturo Franco Cárdenas, por
su incondicional apoyo. Al profesor Andrés Pardo Trujillo por su apoyo y visión.
A Luis Miguel Álvarez Mejía, director del Herbario de la Universidad de Caldas
(FAUC), por permitirnos la consulta al Herbario. A Luis F. Coca, Andrés F. Bohórquez,
Felipe Gómez, Juan A. Morales, Juan Salazar y Harold Castaño, por acompañar y
alegrar nuestro trabajo. A Néstor F. Alzate por sus determinaciones en Orchidaceae.
Igualmente a todos ellos agradecemos por sus comentarios y sugerencias.
Agradecemos a los guardabosques de la zona por su interés y acompañamiento,
especialmente a José Valencia y Abdenago Roncancio.

BIBLIOGRAFÍA
Álvarez–M., L.M., Sanín, D., Alzate–Q., N.F., Castaño–R., N.; Mancera–S., J.C. & González–O., G.,
2007.– Plantas de la región Centro–Sur de Caldas. Cuadernos de Investigación No. 28. Facultad de
Ciencias Agropecuarias. Vicerrectoría de Investigación y Postgrados Editorial Universidad de Caldas.
APG., 2009.– An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of
flowering plants: APG II. Botanical Journal of the Linnean Society, 141 (4): 399–436.
CASTAÑO–R, A.N., BEDOYA, M.L.; CASTAÑO–VILLA, G. & ESTÉVEZ, J., 2005.– Estructura y composición
de una plantación forestal mixta, Bosque San Francisco (Vereda la Esmeralda, Chinchiná, Caldas,
Colombia): 1–8 (en) ESTÉVEZ, J. & CASTAÑO–VILLA, G. Evaluación de la diversidad Biológica embalse
San Francisco. Informe técnico.
CASTAÑO–VILLA, G.J., MORALES–BETANCOURT, J.A. & ESTÉVEZ, J.V., 2005.– Estructura de la comunidad
de aves asociada a una plantación forestal mixta en tierras bajas tropicales en el departamento de
Caldas, Colombia: 9–20 (en) ESTÉVEZ, J. & CASTAÑO–VILLA, G. Evaluación de la diversidad Biológica
embalse San Francisco. Informe técnico.
CASTAÑO–VILLA, G.J., MORALES–BETANCOURT, J.A. & BEDOYA–ÁLVAREZ, M.L., 2008.– Aportes de una
plantación forestal mixta a la conservación de la avifauna en el cañón del río Cauca, Colombia. Rev.
Fac. Nal. Agr. Medellín 61(1): 4358–4365.
CAYOLA, L., FUENTES, A. & JØRGENSEN, P. M., 2005.– Estructura y composición florística de un bosque
seco subandino yungueño en el valle del Tuichi, Área Natural de Manejo Integrado Madidi, La Paz
(Bolivia). Ecología en Bolivia, 40: 396–417.
CONVENCIÓN SOBRE EL COMERCIO INTERNACIONAL DE ESPECIES AMENAZADAS DE FAUNA Y FLORA
SILVESTRES (CITES), 2012.– Apéndices I, II y III. Maison internationale de l’environnement. Fecha de
acceso: 27 de Agosto de 2012. http://www.cites.org
Corpocaldas, 2007.– Plan de Gestión Ambiental Regional 2007–2019 (Versión preliminar).
CUATRECASAS, J., 1958.– Aspectos de la vegetación natural de Colombia. Rev. Ac.Col. Cienc. Ex. Fis &
Nat., 10 (40): 107–140.
Durán, S.M. & Kattan, G.H., 2005.– A Test of the Utility of Exotic Tree Plantations for Understory Birds
and Food Resources in the Columbian Andes. Biotropica, (37): 129–135.
FOLEY, J.A., RAMANKUTTY, N., BRAUMAN, K.A., CASSIDY, E.S., GERBER, J.S., JOHNSTON, M., MUELLER,
N.D., O’CONNELL, C., RAY, D.K., WEST, P.C., BALZER, C., BENNETT, E.M., CARPENTER, S.R., HILL, J.,
MONFREDA, C., POLASKY, S., ROCKSTRÖM, J., SHEEHAN, J., SIEBERT, S., TILMAN, D. & ZAKS, D.P.,
2011. –Solutions for a cultivated planet. Nature, 478: 337–342.
FOOD AND AGRICULTURE ORGANIZATION OF THE UNITED NATIONS (FAOSTAT). Fecha de acceso: Marzo
3, 2012. http://faostat.fao.org/site/567/default.aspx#ancor
Forero, E. & Mori, S., 1995.– The organization for flora neotropica. Brittonia, (47): 379–­393.
Frankie, G.W.; Haber, W.A.; Bradleigh–V, S.; Bawa, K.S.; Ronchi, P.R. & Zamora, N., 2004.– Flowering
phenology and pollination systems diversity in the seasonal dry forest: 17–29 (en) Biodiversity
conservation in Costa Rica: Learning the lesson in a seasonal dry forest. University of California Press,
Londres.
GALEANO, G. & BERNAL, R., 2005.– Palmas: 59–223 (en) CALDERÓN, E.; GALEANO, G. & GARCÍA, N. (eds.)
Libro Rojo de Plantas de Colombia. Volumen II: Palmas, frailejones y zamias. Instituto Alexander Von
Humbolt, Instituto de Ciencias Naturales–Universidad Nacional de Colombia, Ministerio de Ambiente,
Vivienda y Desarrollo Territorial, Bogotá.
Gentry, A.H., 1982.– Patterns of Neotropical plant species diversity. Evolutionary Biology, (15): 1–84.
26 David Sanín et al.

GENTRY, A.H., 1995.– Diversity and floristic composition of Neotropical dry forests: 146–194. (en) BULLOCK,
S.H., MOONEY, H.A. & MEDINA, E. (eds) Seasonally dry tropical forests. Cambridge University Press,
Cambridge.
Henderson, A.; Churchill, S. & Luteyn, L., 1991.– Neotropical plant diversity. Nature, (351): 21–22.
HERNÁNDEZ-CAMACHO, J., WALSCHBURGER–B, t., ORTIZ–QUIjano, R. & hurtado guerra, A., 1992.
– Origen y distribución de la biota suramericana y colombiana: 55–104 (en) HALFFTER, G. (ed.) La
diversidad biológica de Iberoamérica I. Acta Zool. Mexicana.. Suppl. (“volumen especial 1992”).
HOLDRIDGE, L.R., 1966. –The life zone system. Adansonia, 6 (2): 199–203.
Hoyos, S.; Hernández-O., J.A. & de Escobar, L.A., 1983.– Estudio florístico de un bosque en el municipio
de San Luis (Antioquia). Actualidades Biológicas. 12 (44): 47–58.
ICN, 2012. – Instituto de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia.
Colecciones en Línea. <www.biobirtual.unal.edu.co>. Accesado el 13 de julio de 2012.
KENNEDY, T.A., NAEEM, S., HOWE, K.M., KNOPS, J.M.H, TILMAN, D. & REICH, P. 2002. –Biodiversity as a
barrier to ecological invasion. Nature 417: 636–638
Kessler, M. & HelMe, N., 1999.– Floristic diversity and phytogeographic of the central Tuichi Valey, and
isolated dry forest locality in the Bolivian Andes. Candollea. 54:341–366.
Liesner, R., 1990.– Field techniques used by Missouri Botanical Garden. Missouri Botanical Garden, Saint
Louis, Missouri. Fecha de acceso: Enero 3, 2012. Http://Www.Mobot.Org/Mobot/Molib/ Fieldtechbook/
Welcome.Shtml.
Mendoza, H., 1999.– Estructura y riqueza florística del bosque seco tropical en la región del Caribe y el
Valle del Río Magdalena, Colombia. Caldasia 21 (1): 70–94.
MORAN, R.C. & RIBA, R., 1995. –1. Psilotaceae a 32. Salviniaceae: 3–399 (En:) DAVIDSE, G., SOUSA–S., G. &
KNAPP, S. (Eds.) Flora Mesoamericana. Universidad Nacional Autónoma de México, Missouri Botanical
Garden y The Natural History Museum (London).
Murcia, C., 1995.– Edge effects in fragmented forests: implication for conservation. Tree 10 (2): 58–62.
MURILLO–PULIDO, M.T., MURILLO–ALDANA, J. & LEÓN–PARRA, A., 2008. –Los Pteridofitos de Colombia.
Instituto de Ciencias Naturales. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.
Ramankutty, N. & Foley, J. A., 1999.– Estimating historical changes in global land cover: croplands
from 1700 to 1992. Glob. Biogeochem. Cycles, 13: 997–1027.
Ramankutty, N., Evan, A. T., Monfreda, C. & Foley, J. 2008. – A.Farming the planet: 1.Geographic
distribution of global agricultural lands in the year 2000. Glob. Biogeochem. Cycles, 22: 1–19.
Rangel, J.O., 2000.– Flora y vegetación amenazada: 785–813 (en) RANGEL–CH., J.O. (ed.) Colombia,
Diversidad Biótica III. La región de vida Paramuna en Colombia. UNAL. Bogotá.
SALAMANCA, B. 2000.– Deterioro de ecosistemas colombianos y necesidades regionales de investigación
para adelantar tareas de restauración ecológica: 53–81 (en) PONCE DE LEÓN, E. (ed.) Restauración
ecológica y reforestación. Fescol, Fondo Nal. ambiental, FAAE, GTZ. Prisma Editores.
SANÍN, D., ÁLVAREZ–MEJÍA, L.M., MANCERA–SANTA, J.C., CASTAÑO–RUBIANO, N. & GONZÁLEZ–O., G.,
2008.– Monilofitos y Licofitos de la Cuenca del Río Chinchiná (Caldas, Colombia). Clave para géneros
y Catálogo de las Especies. Rev. Acad. Colomb. Cienc., 32 (124): 331–352.
SARMIENTO, G., 1975.– The dry plant formation of South America and their floristic connections. Journal
of Biogeography, 2: 233–251.
SAUNDERS, D.A., HOBBS, R. J. & MARGULES, C.R., 1991.– Consequences of Ecosystem fragmentation: a
review. Conservation Biology, 5 (1): 18–32.
SMITH, A.R., PRYER, K.M., SCHUETTPELZ, E., KORALL, P., SCHNEIDER, H. & WOLF, P., 2006.– A classification
for extant ferns. Taxon 55 (3): 705–731.
VAN DER HAMMEN, T., 2000.– Consensos mundiales de restauración y enfoques de investigación y
monitoreo: 41–52 (en) PONCE DE LEÓN, E. (ed.) Restauración ecológica y reforestación. Fescol, Fondo
Nal. ambiental, FAAE, GTZ. Prisma Editores.
VILLARREAL, H.; ÁLVAREZ, M.; CÓRDOBA, S.; ESCOBAR, F.; FAGUA, G.; GAST, F.; MENDOZA, H.; OSPINA,
M. & UMAÑA, A.M., 2006.– Manual de métodos para el desarrollo de inventarios de biodiversidad.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

Programa de Inventarios de Biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander


von Humboldt.
W3TROPICOS., 2012. Nomenclatural Data Base of Missouri Botanical Garden. Fecha de acceso: Agosto,
2012 <URL: http://www.tropicos.org/
ZEREGA, N.J., RAGOINE, D & MOTLEY, T.J., 2005. –Systematics and Species Limits of Breadfruit (Artocarpus,
Moraceae). Systematic Botany, 30 (3): 603–615.
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 27

ANEXO 1. Plantas vasculares de los bosques de La Esmeralda

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
LICOFITOS
Selaginellaceae Selaginella Fhr D. Sanín et
silvestris Aspl. al. 4137, J. A.
Sierra–Giraldo et
al. 275
Selaginellaceae Selaginella sp. Fhr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 309
HELECHOS
Aspleniaceae Asplenium sp. Fhr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 262
Aspleniaceae Asplenium Fhe D. Sanín et al. VU
auritum Sw. 5662
Blechnaceae Blechnum gracile Fhr J. A. Sierra–
Kaulf. Giraldo et al. 248
Cyatheaceae Cnemidaria FA D. Sanín et
horrida (L.) C. al. 5661, J. A.
Presl Sierra–Giraldo et
al. 288
Cyatheaceae Cyathea sp. FA J. A. Sierra–
Giraldo et al. 241
Dryopteridaceae Ctenitis ampla Fhr D. Sanín et
(Humb. & al. 5660, J. A.
Bonpl. ex Sierra–Giraldo et
Willd.) Ching al. 264
Lomariopsidaceae Nephrolepis Fhr D. Sanín et al. NC
multiflora 4138
(Roxb.) F.M.
Jarrett ex C.V.
Morton
Gleicheniaceae Dicranopteris FSc J. A. Sierra–
pectinata Giraldo et al. 311
(Willd.)
Underw.
Gleicheniaceae Stichenis bifidus FSc J. A. Sierra–
(Willd.) Ching Giraldo et al. 312
Hymenophyllaceae Trichomanes Fhe J. A. Sierra– NC
reptans Sw. Giraldo et al.
281, 307
Polypodiaceae Campyloneurum Fhr J. A. Sierra–
phyllitidis (L.) Giraldo et al.
C. Presl 267, 291, 303,
D. Sanín et al.
5658
28 David Sanín et al.

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Polypodiaceae Dicranoglossum Fhe D. Sanín & N.
panamense (C. Castaño 1829,
Chr.) L. D. D. Sanín et
Gómez al. 5659, J. A.
Sierra–Giraldo et
al. 273
Polypodiaceae Microgramma Fhe J. A. Sierra–
percussa (Cav.) Giraldo et al. 265
de la Sota
Polypodiaceae Pecluma Fhe J. A. Sierra–
hygrometrica Giraldo et al. 280
(Spling.) M. G.
Price
Polypodiaceae Pleopeltis Fhe J. A. Sierra–
astrolepis Giraldo et al. 276
(Liebm.) E.
Fourn.
Polypodiaceae Serpocaulon Fhe D. Sanín et NC
disimile (L.) A. al. 5656, J. A.
R. Sm. Sierra–Giraldo et
al. 268
Polypodiaceae Serpocaulon Fhe D. Sanín et
triseriale (Sw.) al. 5658, J. A.
A.R. Sm. Sierra–Giraldo et
al. 252
Pteridaceae Adiantum Fhr J. A. Sierra–
macrophyllum Giraldo et al. 249
Sw.
Pteridaceae Adiantum sp. Fhr J. M. Posada et
al. 245
Pteridaceae Pityrogramma J. A. Sierra–
calomelanos (L.) Giraldo et al. 266
Link
Pteridaceae Pteris aff. Fhr J. A. Sierra–
podophylla Sw. Giraldo et al. 163
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

Pteridaceae Radiovittaria Fhe D. Sanín et al.


moritziana 4139
(Mett.) E.H.
Crane
Tectariaceae Tectaria incisa Fhr D. Sanín et
Cav. al. 5663, J. A.
Sierra–Giraldo et
al. 270
Thelypteridaceae Thelypteris Fhr D. Sanín et al. NC
serrata (Cav.) 5664
Alston
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 29

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Thelypteridaceae Thelypteris Fhr J. A. Sierra–
sp. 1 subg. Giraldo et al. 250
Amauropelta
Thelypteridaceae Thelypteris Fhr J. A. Sierra–
sp. 2, subg. Giraldo et al. 259
Steiropteris
Thelypteridaceae Thelypteris Fhr D. Sanín et al.
sp. 3, subg. 5665
Steiropteris
Thelypteridaceae Thelypteris sp. Fhr D. Sanín et al.
hybr. subg. 5666
Steiropteris
ANGIOSPERMAS BASALES 
Annonaceae Annona A J. A. Sierra– C
muricata L. Giraldo et al. 240
Annonaceae Rollinia sp. A D. Sanín et al.
5696
Annonaceae Annonaceae sp. 1 A D. Sanín et al.
5694
Annonaceae Annonaceae sp. 2 A D. Sanín et al.
5695
Aristolochiaceae Aristolochia Sc F. Gómez–U. et
ringens Vahl al. 46
Lauraceae Nectandra sp. A D. Sanín et al.
5690
Lauraceae Lauraceae sp. A D. Sanín et al.
5691
Lauraceae Persea caerulea A J. A. Sierra–
(Ruiz & Pav.) Giraldo et al.
Mez 234, C. Duque
155, D. Sanín
et al. 5688, F.
Gómez–U. et al.
41, 44
Piperaceae Peperomia He J. M. Posada et
adscedens C. al. 192, J. A.
DC. Morales 53
Piperaceae Peperomia He J. A. Sierra–
rotundifolia (L.) Giraldo et
Kunth al. 254, J. A.
Morales 72, A. F.
Bohórquez–O. et
al. 225
30 David Sanín et al.

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Piperaceae Piper aduncum Arb D. Sanín et
L. al. 4130, J. A.
Sierra–Giraldo et
al. 142
Piperaceae Piper hispidum Arb J. A. Morales
Sw. 52, 61
Piperaceae Piper peltatum Arb J. A. Sierra–
L. Giraldo et al. 146
Piperaceae Piper reticulatum Arb D. Sanín et al.
L. 4128
Piperaceae Piper sp. 1 Arb J. A. Morales 73
Piperaceae Piper sp. 2 Arb J. A. Morales 51
Piperaceae Piper sp. 3 Arb J. A. Sierra–
Giraldo et al. 148
SiparunaceaeSiparuna Arb J. A. Morales 62,
laurifolia 70, 71
(Kunth) A.DC
MONOCOTILEDONEAS 
Araceae Anthurium He J. M. Posada et
obtusum (Engl.) al. 238
Grayum
Araceae Anthurium Hr J. M. Posada et
ornatum Schott al. 261
Araceae Anthurium He J. A. Sierra–
clavigerum Giraldo et al. 299
Poepp.
Araceae Anthurium sect. Hr J. M. Posada et
Pachyneurum al. 241
Araceae Anthurium sp. Hr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 153
Araceae Caladium sp. 1 Hr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 258
Araceae Caladium sp. 2 Hr J. A. Sierra–
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

Giraldo et al. 298


Araceae Chlorospatha sp. Hr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 167
Araceae Monstera Hhe J. A. Sierra–
pinnatipartita Giraldo et al. 151
Schott
Araceae Monstera dubia Hhe J. A. Sierra–
(Kunth) Engl. Giraldo et al. 228
& K. Krause
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 31

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Araceae Philodendron Hhe J. A. Sierra–
rayanum Croat Giraldo et al. 300
& Grayum
Araceae Philodendron Hhe J. A. Sierra–
subhastatum Giraldo et al.
Engl. & K. 150, 225, 304,
Krause J. M. Posada et
al. 233
Araceae Philodendron Hhe J. A. Sierra–
sp. 1 Giraldo et al. 301
Araceae Philodendron He J. A. Sierra–
sp. 2 Giraldo et al. 166
Araceae Syngonium He J. A. Sierra–
podophyllum Giraldo et al.
Schott 121, 157
Araceae Xanthosoma Hr J. A. Sierra–
daguense Engl. Giraldo et al. 168
Araceae Xanthosoma Hr J. A. Sierra–
sp. 1 Giraldo et al. 220
Arecaceae Aiphanes horrida Pal D. Sanín et
(Jacq.) Burret al. 5692, A. F.
Bohórquez–O. et
al. 230
Arecaceae Geonoma undata Pal A. F. NT
Klotzsch Bohórquez–O. et
al. 230, D. Sanín
et al. 5693
Arecaceae Onocarpus Pal J. A. Sierra– LC
bataua Mart. Giraldo et
al. 158, J.
Ramírez–G. et
al. 315, A. F.
Bohórquez–O. et
al. 228
Bromeliaceae Aechmea sp. He J. A. Sierra–
Giraldo et al. 255
Bromeliaceae Catopsis sp. He J. Ramírez–G. et
al. 173
Bromeliaceae Pitcairnia sp. He J. Ramírez–G. et
al. 314
Commelinaceae Commelina sp. Sc J. A. Sierra–
Giraldo et al. 295
32 David Sanín et al.

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Commelinaceae Tradeschantia Hr J. A. Morales
zanona (L.) 63, J. A. Sierra–
Kunth Giraldo et al.
159, J. M. Posada
et al. 189
Costaceae Costus sp. 1 Hr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 222
Costaceae Costus sp. 2 Hr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 246
Haemodoraceae Xiphidium Hr J. A. Sierra–
caeruleum Aubl. Giraldo et al. 224
Heliconiaceae Heliconia Hr D. Sanín et
episcopalis Vell. al. 4140, J. A.
Sierra–Giraldo et
al. 241, 239
Heliconiaceae Heliconia Hr J. A. Morales
latispatha Benth. 66; D. Sanín et
al. 3032, J. A.
Sierra–Giraldo et
al. 181, 184, J.
M. Posada et al.
244
Heliconiaceae Heliconia J. Ramírez–G et
griggsiana L.B. al. 316
Sm.
Heliconiaceae Heliconia Hr J. A. Sierra– C
platystachys Giraldo et al. 154
Baker
Maranthaceae Calathea Hr J. A. Morales
crotalifera S. 67, J. A. Sierra–
Watson Giraldo et al.
156,
Maranthaceae Calathea Hr D. Sanín et al.
inocephala 4127, 4123
(Kuntze) H.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

Kenn. &
Nicolson
Maranthaceae Calathea venusta Hr J. A. Sierra–
H. Kenn. Giraldo et al.
182, D. Sanín et
al. 5676, 5686
Orchidaceae Campylocentrum He J. M. Posada et
sp. al. 189
Orchidaceae Catasetum He D. Sanín et al.
tabulare Lindl. 5687
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 33

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Orchidaceae Epidendrum He J. Ramírez–G. et
cebolleta Jacq. al. 263
Orchidaceae Polystachya He D. Sanín et al.
foliosa (Hook.) 4114
Rchb. f.
Orchidaceae Galeandra Hr J. Ramírez–G. et NC
beyrichii Rchb f. al. 312
Orchidaceae Pescatorea cf. He J. A. Sierra– NC
dayana Rchb. f. Giraldo et al. 308
Orchidaceae Pterichis sp. He J. M. Posada et NC
al. 247
Orchidaceae Rodriguezia He J. Ramírez–G. et
secunda Kunth al. 311
Orchidaceae Scaphyglottis sp. He F. Gómez–U. et NC
al. 34
Orchidaceae Trizeuxis falcata He J. Ramírez–G. et
Lindl. al. 174
Orchidaceae Vanilla sp. Hhe J. Ramírez–G. et
al. 176
Poaceae Oplismenus sp.1 Hr D. Sanín et al.
4141
Poaceae Seraria cf. Hr D. Sanín et al.
geniculata P. 4142
Beauv.
Zingiberaceae Renealmia Hr J. A. Sierra–
aromatica Giraldo et al. 147,
Griseb. J. A. Morales 50
EUDICOTILEDONEAS 
Acantaceae Megaskepasma Arb J. A. Sierra– C
erythrochlamys Giraldo et al. 145
Lindau
Anacardiaceae Anacardium sp. A J. A. Sierra–
Giraldo et al. 302
Araliaceae Dendropanax Arb D. Sanín et al.
arboreus (L.) 5669
Decne. &
Planch.
Araliaceae Schefflera sp. A D. Sanín et al.
5668
Asteraceae Acmella sp. Hr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 137
Asteraceae Austroeupatorium A J. A. Sierra–
inulifolium Giraldo et al. 242
(Kunth) R.M.
King & H. Rob.
34 David Sanín et al.

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Asteraceae Ayapana Hr J. A. Sierra–
trinitensis Giraldo et al. 244
(Kuntze) R.M.
King & H. Rob.
Asteraceae Ayapana sp. Hr F. Gómez–U. et
al. 43
Asteraceae Eupatorium A J. A. Sierra–
morifolium Mill. Giraldo et
al. 290, F.
Gómez–U. et
al. 42
Asteraceae Mikania Sc J. A. Sierra– NC
rondonensis V. Giraldo et al. 236
M. Badillo
Bignoniaceae Bignonia Sc J. A. Sierra– C
ignea Vell. Giraldo et al. 313
Bignoniaceae Spathodea A J. A. Sierra– C
campanulata P. Giraldo et al. 251
Beauv
Bignoniaceae Tabebuia A J. A. Sierra– C
chrysantha G. Giraldo et al. 227
Nicholson
Bignoniaceae Tabebuia rosea A J. A. Sierra– C
(Bertol.) A. DC. Giraldo et al. 231
Boraginaceae Cordia alliodora A D. Sanín et al.
(Ruiz. & 5697
Pavon.) Oken.
Boraginaceae Tournfortia sp. Sc D. Sanín et al.
5698
Burseraceae Protium A D. Sanín et al. NC
macrophyllum 5674, J. M.
(Kunth) Engl. Posada et al. 235
Cannabaceae Trema A J. A. Sierra– NC
integerrima Giraldo et al.
(Beurl.) Standl. 243, 283
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

Campanulaceae Hipobroma Hr F. Torres–Lasso


longiflora (L.) G. 291
Don
Capparidaceae Capparis Arb J. M. Posada et NC
frondosa Jacq. al. 236
Cecropiaceae Cecropia peltata A J. A. Sierra–
L. Giraldo et al. 172
Convonvulaceae Ipomoea Sc D. Sanín et al.
filiformis Jacq. 4143
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 35

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Convonvulaceae Ipomoea congesta Sc J. A. Sierra–
R. Br. Giraldo et al. 233
Euphorbiaceae Acalypha Arb J. A. Sierra–
macrostachya Giraldo et al. 238
Jacq.
Euphorbiaceae Tetrorchidium A J. A. Morales 65
rubrinervium
Poepp.
Fabaceae Crotalaria Arb J. A. Sierra–
paulina Schrank Giraldo et al. 274
Fabaceae Desmodium Hr J. A. Sierra–
sp. 1 Giraldo et al. 260
Fabaceae Desmodium Arb J. A. Sierra–
sp. 2 Giraldo et al. 175
Fabaceae Caesalpinia Arb J. A. Sierra– C
pulcherrima (L.) Giraldo et al.
Sw. 136, 179, 180
Fabaceae Dioclea pulchra Sc J. A. Sierra– NC
Moldenke Giraldo et al. 277
Fabaceae Enterolobium A D. Sanín et al.
cyclocarpum 5672
(Jacq.) Griseb.
Fabaceae Erythrina A J. A. Sierra– C
poeppigiana Giraldo et al. 223
(Walp.) O. F.
Cook
Fabaceae Calopogonium Sc J. M. Posada et
mucunoides al. 191
Desv.
Fabaceae Centrosema sp. Sc J. A. Sierra–
Giraldo et al. 218
Fabaceae Inga sp. A D. Sanín et al.
5671
Fabaceae Inga densiflora A J. A. Sierra–
Benth. Giraldo et al. 215
Fabaceae Mucuna Sc J. A. Sierra–
mutisiana Giraldo et al. 178
(Kunth) DC.
Fabaceae Pseudosamanea A J. A. Sierra–
guachapele Giraldo et al. 219
(Kunth) Harms
36 David Sanín et al.

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Fabaceae Senna Arb D. Sanín et
macrophylla al. 5670, J. A.
(Kunth) Sierra–Giraldo et
H.S. Irwin & al. 136, 141, F.
Barneby Gómez–U. 28,
J. M. Posada et
al. 249
Fabaceae Dioclea sp. Sc D. Sanín et al.
4125, J. M.
Posada et al. 240
Fabaceae Fabaceae sp. 1 Arb J. A. Sierra–
Giraldo et al. 217
Gesneriaceae Besleria sp. Hr J. A. Morales 76
Gesneriaceae Codonanthe He J. A. Sierra–
uleana Fritsch Giraldo et al.
139, J. Ramírez et
al. 173
Gesneriaceae Kohleria sp. 1 Hr J. M. Posada et al.
237a
Gesneriaceae Kohleria sp. 2 Hr J. A. Sierra–
Giraldo et al.
289, J. M. Posada
et al. 237
Gentianaceae Chelonanthus Arb J. A. Sierra–
alatus (Aubl.) Giraldo et al. 230
Pulle
Gentianaceae Voyria cf. Hpa D. Sanín et
pittierii (Standl.) al. 4340, A. F.
L.O. Williams Bohórquez–O. et
al. 226
Loranthaceae Phtirusa sp. Hpa J. A. Sierra–
Giraldo et al. 261
Loranthaceae Loranthaceae sp. Pa J. M. Posada et
al. 260
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

Lamiaceae Aegiphila A D. Sanín et al.


truncata 4124, J. A.
Moldenke Morales sn., F.
Gómez–U. 32
Lamiaceae Hyptis sp. Hr J. A. Sierra–
Giraldo et al. 296
Malvaceae Malachra rudis Hr J. A. Sierra–
Benth. Giraldo et al. 140
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 37

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Malvaceae Malachra sp. Hr J. Ramírez–G.
et al. 179, J. A.
Sierra–Giraldo et
al. 294
Malvaceae Quararibea A J. A. Sierra– C
cordata (Bonpl.) Giraldo et al. 222
Vischer
Malvaceae Pavonia sp. Hr J. M. Posada et
al. 239
Malvaceae Theobroma cacao Arb J. A. Sierra– C
L. Giraldo et al. 221
Melastomataceae Aciotis indecora Hr J. M. Posada et NC
(Bonpl.) Triana. al. 186
Melastomataceae Arthrostemma Hr J. M. Posada
ciliatum Pav. ex et al. 188, J. A.
D. Don Sierra–Giraldo et
al. 176
Melastomataceae Clidemia dentata Arb J. A. Morales 81,
Pav. ex D. Don J. M. Posada et
al. 254
Melastomataceae Clidemia octona Arb J. M. Posada et
(Bonpl.) L.O. al. 256
Williams.
Melastomataceae Clidemia Arb J. M. Posada
septuplinervia et al. 190, F.
Cogn. Gómez–U. et
al. 31
Melastomataceae Clidemia Arb J. M. Posada et
quinquenervia al. 257, J. A.
(Mill.) Almeda Sierra–Giraldo et
al. 169, 305
Melastomataceae Leandra Arb J. M. Posada et
mexicana al. 255
(Naudin) Cogn.
Melastomataceae Miconia Arb J. M. Posada et
barbinervis al. 253
(Benth.) Triana.
Melastomataceae Miconia caudata A J. M. Posada et
(Bonpl.) DC. al. 252
Melastomataceae Miconia A J. M. Posada et al.
dolichorrhyncha 251, 259
Naudin.
Melastomataceae Miconia Arb J. M. Posada C
longifolia (Aubl.) et al. 187, F.
DC. Gómez–U. et
al. 30
38 David Sanín et al.

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Melastomataceae Tibouchina Hr J. M. Posada et
longifolia  (Vahl) al. 258
Baill.
Meliaceae Cedrela odorata A Registro visual
L.
Meliaceae Trichilia pallida A D. Sanín et al.
Sw. 5675
Moraceae Artocarpus altilis A J. A. Sierra– C
(Parkinson) Giraldo et al. 317
Fosberg
Moraceae Ficus insipida A J. A. Sierra–
Willd. Giraldo et al. 229
Moraceae Trophis caucana A D. Sanín et al.
(Pittier) C.C. 4113, S. A.
Berg Ramos s.n., J. M.
Posada et al. 226
Myrsinaceae Ardisia sp. 1 A J. A. Sierra–
Giraldo et al.
162, D. Sanín et
al. 4131,
Myrsinaceae Ardisia sp. 2 A J. A. Sierra–
Giraldo et al. 302
Myrsinaceae Geissanthus sp. Arb J. A. Sierra–
Giraldo et al.
297, 161
Myrtaceae Eugenia sp. 1 Arb D. Sanín et al.
5679
Myrtaceae Eugenia sp. 2 Arb D. Sanín et al.
5678
Passifloraceae Passiflora rubra Sc D. Sanín et al.
L. 5677
Ranunculaceae Ranunculaceae Sc J. A. Sierra–
sp. Giraldo et al. 149
Rubiaceae Genipa A D. Sanín et
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

americana L. al. 4145, F.


Gómez–U. et
al. 33
Rubiaceae Gonzalagunia Tsc J. A. Morales
cornifolia 34, 74, J. A.
(Kunth) Standl. Sierra–Giraldo et
al. 141, 174, 253,
D. Sanín et al.
4117
Rubiaceae Hamelia patens Arb J. A. Sierra–
Jacq. Giraldo et al. 247
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 39

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Rubiaceae Notopleura Hr J. A. Sierra–
macrophylla Giraldo et al. 293
(Ruiz & Pav.)
C.M. Taylor
Rubiaceae Musaenda sp. Arb J. A. Sierra– C
Giraldo et al. 306
Rubiaceae Palicourea Arb J. A. Morales 59,
guianensis Aubl. 60, J. A. Sierra–
Giraldo et al. 177
Rubiaceae Palicourea Hr M.L. Bedoya sn,
lyristipula J. A. Morales
Wernham 38, J. A. Sierra–
Giraldo et al.
160, 166, 263, F.
Gómez–U. 37
Rubiaceae Psychotria Arb J. A. Morales
micrantha 56, 57, 58, D.
Kunth N. Roncancio 3,
F. Gómez–U. et
al. 29, 38, J. A.
Sierra–Giraldo et
al. 257
Rubiaceae Psychotria Arb J. A. Morales NC
soejartoi 54, D. Sanín
C.M.Taylor et al. 4115, J.
Ramírez–G et al.
317, 318
Rubiaceae Sabicea villosa Sc J. A. Morales 78
Willd. ex Roem.
& Schult.
Rubiaceae Spermacoce alata Sc J. A. Sierra–
Aubl. Giraldo et al. 138
Rubiaceae Gardenia Arb J. A. Sierra– C
jasminoides J. Giraldo et al. 314
Ellis
Rutaceae Citrus nobilis Arb J. A. Sierra– C
Giraldo et al. 213
Rutaceae Citrus limon (L.) Arb J. A. Sierra– C
Osbeck Giraldo et al. 214
Rutaceae Citrus sinensis Arb J. A. Sierra– C
Giraldo et al. 211
Salicaceae Hasseltia A D. Sanín et al.
floribunda 5680
Kunth
40 David Sanín et al.

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Salicaceae Luehea A D. Sanín et al.
seemannii Triana 5681
& Planch.
Salicaceae Xylosma sp. A D. Sanín et al.
5673
Sapindaceae Cupania A F. Gómez–U. et
americana L. al. 45
Sapindaceae Paullinia sp. Sc D. Sanín et al.
5682
Sapindaceae Serjania sp. Sc J. A. Sierra–
Giraldo et al. 183
Solanaceae Brunfelsia Arb J. A. Sierra– C
pauciflora Giraldo et al. 292
(Cham. &
Schltdl.) Benth.
Solanaceae Lycianthes Arb J. A. Morales
radiata 68, J. A. Sierra–
(Sendtn.) Bitter Giraldo et al. 316
Solanaceae Solanum sp. 1 Hr D. Sanín et al.
5685
Solanaceae Solanum sp. 2 Hr D. Sanín et al.
5684
Solanaceae Solanum sp. 3 Arb D. Sanín et al.
4120
Solanaceae Cestrum sp. 1 Arb J. A. Sierra–
Giraldo et al. 170
Solanaceae Cestrum sp. 2 Arb J. A. Sierra–
Giraldo et al. 317
Solanaceae Witheringia Hr J. A. Sierra–
solanacea L'Hér. Giraldo et al. 310
Urticaceae Boehmeria Arb J. Ramírez–G et
caudata Sw. al. 178
Urticaceae Laportea Hr J. A. Sierra– NC
aestuans (L.) Giraldo et al. 245
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

Chew
Urticaceae Myriocarpa Arb J. A. Sierra–
stipitata Benth. Giraldo et al. 237
Urticaceae Urera baccifera Arb A. F.
(L.) Gaud. Bohórquez–O. et
al. 227
Urticaceae Urera caracasana A J. A. Sierra–
(Jacq.) Gaudich. Giraldo et al. 235
ex Griseb.
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 41

FAMILIA ESPECIE FORMA DE COLECCIÓN CATEGORÍA


CRECIMIENTO DE
REFERENCIA
Verbenaceae Lantana Hr J. A. Sierra–
lopez–palacii Giraldo et al. 256
Moldenke
Verbenaceae Lantana Hr J. A. Sierra–
boyacana Giraldo et al. 144
Moldenke
Verbenaceae Stachytarpheta Hr J. A. Sierra–
cayennensis Giraldo et al. 143
(Rich.) J. Vahl
Vitaceae Cissus granulosa Hr J. A. Sierra–
Ruiz. & Pav. Giraldo et al. 216
Vitaceae Cissus sicyoides Sc J. A. Sierra–
L. Giraldo et al. 232
Siglas: Novedades en Caldas (NC), Cultivado (C), Nuevos registros para los bosques de La Esmeralda,
Categorías de riesgo a la extinción LC: Preocupación menor y VC: Vulnerable. Hábitos de crecimiento:
Hr: Hierba terrestre, Arb: Arbusto, A: Árbol, Sc: Escandente, He: Epífita, Fhr: Helecho terrestre, Fhe:
Helecho epífito, Hhe: Hemiepífita, Pal: Palma, FA: Helecho arbóreo, Fsc: Helecho escandente, Hpa:
Hemiparásita, Hs: Saprofita, Tsc: Arbusto escandente.
42 David Sanín et al.

ANEXO 2. Registro fotográfico de las plantas del los Bosques de La Esmeralda, Chinchiná, Caldas,
Colombia
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

 
1. Helechos y licofitos. A). Adiantum macrophyllum, hábito y detalle de las pinnas. B). Selaginella
silvestris y hormiga zombi. C). Cnemidaria horrida, hábito y detalle de las pinnas. D). Asplenium
auritum, hábito y detalle de las pinnas. E). Microgramma percussa, detalle de la lámina y hábito.
F). Thelypteris sp hyb., hábito de crecimiento. G). Campyloneurum phyllitidis, detalle de la lámina
y del rizoma. H). Serpocaulon dissimile, detalle del rizoma, las pinnas y el hábito de crecimiento. I).
Adiantum sp., hábito de crecimiento y detalle de las pinnas. J). Tectaria inscisa, detalle de la lámina
y hábito de crecimiento. K). Thelypteris sp., detalle de la lámina, hábito de crecimiento.
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 43

 
2. Angiospermas basales. A). Peperomia rotundifolia, hábito de crecimiento. B). Piper sp.,
inflorescencia y hábito de crecimiento. Monocotiledóneas. C). Aiphanes horrida (Jacq.) Burret,
detalle de la hoja y el tallo. D). Onocarpus bataua Mart. Detalle de la flor, la inflorescencia y el ápice
de la lámina. E). Costus sp. Detalle de la flor y hábito de crecimiento. F). Monstera pinnatipartita
Schott, hábito de crecimiento y detalle de la inflorescencia. G). Calathea crotalifera S. Watson,
detalle de la flor. H). Philodendron subhastatum Engl. & K. Krause, hábito de crecimiento y detalle
de la inflorescencia. I). Anthurium sect. Pachyneurum, hábito de crecimiento, detalle de la flor. J).
Aechmea sp. Detalle de la inflorescencia y el hábito.
44 David Sanín et al.

 
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 17 - 45

3. Monocotiledóneas. A). Heliconia griggsiana L.B. Sm., hábito de la planta. B). Renealmia
aromática Griseb. Detalle de la inflorescencia y hábito de la planta. C). Catasetum tabulare Lindl.,
detalle de la flor y la inflorescencia. D). Catasetum tabulare Lindl. Hábito de crecimiento y detalle
de la inflorescencia. E). Campylocentrum sp. Hábito de crecimiento y detalle de las inflorescencias.
F). Tradeschantia zanona (L.) Kunth, hábito de crecimiento y detalle de la flor. Eudicotiledóneas.
G). Dioclea pulchra Moldenke, hábito de crecimiento y detalle de la flor. H). Erythrina poeppigiana
(Walp.) O. F. Cook, hábito de crecimiento y detalle de la flor. I). Codonanthe uleana Fritsch, hábito
de la planta y detalles de la flor.
Inventario florístico de los bosques de La Esmeralda, margen del río Cauca (Chinchiná, Caldas, Colombia) 45

 
4. Eudicotiledóneas. A). Laportea aestuans (L.) Chew, detalle de la inflorescencia y hábito de cre-
cimiento. B). Ardisia sp. 1. Hábito de crecimiento y detalle de la inflorescencia. C). Megaskepasma
erythrochlamys Lindau, detalle de la inflorescencia y la flor. G). Clidemia octona (Bonpl.) L.O.
Williams., hábito de crecimiento y detalle de la flor. H). Clidemia septuplinervia Cogn., hábito de
la planta y detalle de las infrutescencias. I Leandra mexicana (Naudin) Cogn., hábito de la planta y
detalle de las infrutescencias. J). Psychotria soejartoi C. M. Taylor, detalle de la flor y la inflorescencia.
K). Aegiphila truncata Moldenke, hábito de la planta y detalle del fruto.
ConserVaCiÓn y BiodiVersidad
en aGroeCosisteMas
ConserVation and BiodiVersity
in aGroeCosysteMs
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 49-66 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

RELACIÓN ENTRE LA COMUNIDAD DE FITOPERIFITON


Y DIFERENTES FUENTES DE CONTAMINACIÓN EN UNA
QUEBRADA DE LOS ANDES COLOMBIANOS*

RELACIÓN FITOPERIFITON Y CONTAMINACIÓN AMBIENTAL

Patricia Jiménez-Pérez1, Beatriz Toro-Restrepo2


Esnedy Hernández-Atilano3

Resumen

Se evaluó la variación espacio-temporal de la comunidad de algas perifíticas y su


relación con los diferentes tipos de contaminación antropogénica y natural a lo largo
de la quebrada Tolda Fría-La María. Se realizaron cuatro muestreos en periodo lluvioso,
lluvia menor y seco-transición lluvia en cinco estaciones: Bocatoma (E1), Ganadería
(E2) y Caserío Gallinazo (E5) con impacto antrópico, y las estaciones Romerales (E3)
y Termales (E4) con impacto natural. Se encontró que la relación entre la comunidad
de algas perifíticas y el gradiente fisicoquímico varío espacialmente en la quebrada,
presentando cambios notables en la composición, abundancia relativa, diversidad y
densidad de morfoespecies, donde las estaciones E4 y E5 (las de mayor contaminación)
mostraron mayor dominancia y menor densidad de morfoespecies. Dichas variaciones
fueron explicadas en un 69% por las variables fisicoquímicas como los metales pesados,
nutrientes, iones y las variables hidrológicas, siendo los minerales de las aguas
termales los que produjeron un mayor impacto en el área de estudio, evidenciado en
la conductividad. Además, la riqueza, diversidad y composición de algas perifíticas
registradas, en conjunto con los resultados de las propiedades fisicoquímicas establecen
que la calidad del agua de la quebrada Tolda Fría-La María fue mejor en las estaciones
E1, E2 y E3.

Palabras clave: algas perifíticas, estructura comunidad, diversidad, contaminación acuática,


quebrada Tolda Fría-La María.

RELATIONSHIP BETWEEN PHYTOPERIPHYTON COMMUNITY


AND DIFFERENT SOURCES OF POLLUTION IN AN ANDEAN
COLOMBIAN CREEK

Abstract

The spatial and temporal variation of the periphytic algal community and its relation to
the different types of natural and anthropogenic pollution along the ToldaFría-La María
creek was evaluated. Four samplings were conducted during the rainy season, lesser
rain season, and dry-rain transition period, infive stations:Bocatoma (E1), Ganadería
(E2) and Caserío Gallinazo (E5) which have human impact, and Romerales (E3) and
*
FR: 10-III-2013. FA: 19-X-2013.
1
Bióloga. E-mail: patty.jimenez.perez@gmail.com
2
Universidad de Caldas, Departamento de Ciencias Biológicas. Profesor asistente. E-mail: beatriz.toro@ucaldas.edu.co
3
Universidad de Antioquia. Grupo de Investigaciones GAIA. E-mail: esnedy.hernandez@gmail.com
CÓMO CITAR:
JIMÉNEZ-PÉREZ, P., TORO-RESTREPO, B. & HERNÁNDEZ-ATILANO, E., 2014.- Relación entre la comunidad
de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada de los Andes colombianos. Bol.
Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 49-66.
50 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

Termales (E4) which have natural impact. It was found that the relationship between
periphytic algae community and physicochemical gradient varied spatially in the creek
showing noticeable changes in composition, relative abundance, diversity and density
of morphospecies where stations E4 and E5 (the most contaminated) showed more
dominance and less density of morphospecies. These variations were explained in a
69% because of physicochemical variables such as heavy metals, nutrients, ions and
hydrological variables being minerals in hot springs the ones producing a greater impact
in the studied area which was evidenced in conductivity. Besides, richness, diversity and
composition of periphytic algae in conjunction with the results of the physicochemical
properties establish that the quality of water in the Tolda Fría-La María creek was better
in stations E1, E2 and E3.

Key words: periphytic algae, community structure, diversity, aquatic contamination,


ToldaFría-La María creek.

INTRODUCCIÓN

E
n los sistemas lóticos de ambientes tropicales, los ríos de montaña son uno de
los componentes clave de la biodiversidad en los Andes colombianos debido a
las condiciones geográficas y al clima que los caracterizan (RIVERA-RONDÓN
& DÍAZ-QUIRÓZ, 2004; ABUHATAB, 2011). De la funcionalidad ecológica de estos
ecosistemas acuáticos y de su diversidad, dependen servicios ambientales como
la calidad y la disponibilidad del agua; estos servicios se han deteriorado a causa
de los sistemas productivos, especialmente la zona cafetera, transformando los
paisajes como consecuencia de una alta densidad de la población humana y sus
actividades (tales como extracción de recursos, agricultura, urbanización), que
finalmente como en un ciclo, afectan negativamente la estructura y función de los
ecosistemas lóticos, mediante la alteración de sus características físicas y químicas
(RIVERA-RONDÓN et al., 2010; SMUCKER & VIS, 2011).

La importancia de la diversidad en los sistemas acuáticos, se relaciona con la


capacidad de adaptación de las diferentes especies al ecosistema y a los cambios
que ocurran en él, ya sea que estos cambios se deban a perturbaciones naturales o
antrópicas, de manera que para llegar a comprender los mecanismos de respuesta
de las comunidades ante posibles alteraciones del ambiente, es imprescindible
investigar los vínculos entre ambiente y diversidad (PATRICK, 1988; RIVERA &
DONATO, 2008). En este sentido las algas de la comunidad del perifiton, también
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

conocidas como fitoperifiton, ficoperifiton, fitobentos o algas bentónicas, son


utilizadas como indicadores bióticos, ya que presentan características que
permiten describir la dinámica de las condiciones ambientales. Las algas perifíticas,
principalmente las diatomeas, son sensibles a la polución y otros eventos, y por
lo tanto, son usadas para el monitoreo de la contaminación ambiental debido a
su imposibilidad de evadir la polución por encontrarse adheridas a un sustrato
generalmente fijo y responden en cortos periodos de tiempo (MASSERET et al., 1998;
WU, 1999; SMITH & SMITH, 2001; HARDING et al., 2005; ARCOS & GÓMEZ, 2006).

Las algas del perifiton, las cuales se encuentran adheridas al sustrato, son los
productores primarios dominantes de los ecosistemas de ríos de montaña y su
Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 51

importancia se atribuye a la captura de la energía lumínica y su transformación


en compuestos orgánicos, a partir de los cuales se mantienen niveles tróficos
superiores (ROLDÁN, 1992; BIGGS & SMITH, 2002). Para estudiar la respuesta del
fitoperifiton a una perturbación se realizan análisis de aspectos estructurales
o funcionales. Dentro de los estructurales están los basados en la abundancia,
diversidad específica, masa y bio-volumen (DÍAZ & RIVERA, 2004; PIZARRO &
ALEMANNI, 2005).

Varias investigaciones limnológicas se han dirigido al estudio de los factores


ambientales sobre la diversidad de las comunidades perifíticas en corrientes
tropicales; trabajos como los de DÍAZ et al. (2000), POTAPOVA & CHARLES (2002),
GARI & CORIGLIANO (2004), MENDES & BARBOSA (2004), RAMÍREZ & PLATA-
DÍAZ (2008) y MORESCO & RODRIGUES (2010), han permitido tener una idea
de la dinámica de las corrientes tropicales, evaluando la influencia de factores
como la concentración de nutrientes, luz, sustrato, presencia de herbívoros, la
conductividad, entre otros factores.

DÍAZ & RIVERA (2004) mencionan que son muy pocos los trabajos en Colombia
que se enfocan en relacionar variables temporales de la estructura de comunidades
con la química del agua. Pese a que después de este trabajo nos encontramos
con estudios como el de HERNÁNDEZ-ATILANO et al. (2005) donde se estudió
no solo la variación temporal sino espacial de las algas perifíticas en la quebrada
La Vega (San Roque, Antioquia); RAMÍREZ & PLATA-DÍAZ (2008) relacionaron
diatomeas con las variables ambientales en diferentes tramos de dos ecosistemas
lóticos y BUSTAMANTE-TORO et al. (2008) realizaron un estudio de composición
y abundancia de la comunidad fitoperifítica en el río Quindío; para la fecha aún
siguen siendo pocos los estudios del perifiton que poseen este alcance.

Por lo tanto, este estudio evaluó el impacto de las actividades antrópicas sobre los
ecosistemas acuáticos en una quebrada de los Andes colombianos, y el especial
interés en determinar sus consecuencias, realizando inferencias de las condiciones
físicas y químicas a partir de la composición y abundancia del fitoperifiton, se
planteó la siguiente pregunta: ¿Se detectan cambios o no espaciales o temporales
en la estructura de la comunidad de algas perifíticas y la calidad del agua asociados
a impactos ambientales en la quebrada Tolda Fría-La María?

MATERIALES Y MÉTODOS
La quebrada Tolda Fría-La María es una microcuenca de montaña, afluente del río
Chinchiná, que a su vez tributa sus aguas al río Cauca. Se ubica al nororiente del
municipio de Villamaría (Caldas, Colombia), con coordenadas geográficas 4°58’30”
- 5°1’30” N y 75°25’ - 75°27’ W y un rango altitudinal entre los 2180 y 2420 m.

Entre abril de 2009 y febrero de 2010, se realizaron cuatro muestreos en diferentes


épocas climáticas, que de acuerdo con los registros de lluvias (Figura 1) de la
estación Recinto (IDEA, 2012), el muestreo 1 corresponde a un periodo de lluvioso
(caudal alto), el muestreo 2 y 3 a un periodo de lluvia menor (caudales con baja
tendencia) y el muestreo 4 en un periodo seco con transición a lluvias (caudal
bajo). Se seleccionaron cinco estaciones de muestreo de las cuales tres presentan
un impacto antrópico y dos un impacto natural (Figura 2). La E1 (Bocatoma) se
52 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

caracteriza por fuentes puntuales de aguas residuales producto del beneficio


del oro; E2 (Ganadería) cuyo uso principal del suelo es la ganadería extensiva; E3
(Romerales) afluente importante cuyas aguas son de pH ácido debido a los aportes
de aguas termales; E4 (Termales) presenta contaminación puntual de aguas termales
con un pH de 3,0; E5 (Caserío Gallinazo) es una zona semi-rural que vierte sus
aguas servidas domésticas directamente a la quebrada.

figura 1. Caudal y Precipitación mensual de los momentos de muestreo. Estación


meteorológica Recinto (IDEA, 2012).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

figura 2. Estaciones en la quebrada Tolda Fría-La María en el Municipio de Villamaría


(Caldas, Colombia), E1 (Bocatoma), E2 (Ganadería), E3 (Romeral), E4 (Termales)
y E5 (Caserío Gallinazo).
Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 53

En general la quebrada presenta sustratos heterogéneos, el uso de su entorno en


gran parte es ganadero, en algunos tramos hay vegetación ripiara, solo en una de
las orillas y en otros tramos se encuentran pequeños bosques de galería con árboles
de eucalipto, arbustos y gramíneas; sin embargo, el dosel es abierto permitiendo
alta disponibilidad de luz.

Muestreo variables hidrológicas y fisicoquímicas. Para calcular el caudal se


siguieron los delineamientos propuestos por SÁNCHEZ (2004) y se estimó velocidad
de la corriente con el correntómetro, y la profundidad con la ayuda de varillas
ecosondas siguiendo el procedimiento de KING & BRATER (1962).

En cada una de las cinco estaciones durante cuatro muestreos se tomaron datos in
situ de temperatura del agua, conductividad, turbidez, oxígeno disuelto, porcentaje
de saturación y pH (Tabla 1), y se obtuvieron muestras compuestas en el tiempo
de 2 L (500 ml cada 30 minutos) para análisis de sólidos, alcalinidad, demanda de
oxígeno (DBO, DQO), concentración de nutrientes (Nitrógeno Total Kjeldahl, NTK,
N amoniacal, PT) y metales pesados (Zn, Cr, Hg, Pb, Ni, cianuros).

Tabla 1. Variables físicas y químicas in situ a lo largo de la quebrada Tolda Fría–La María

VARIABLE UNIDADES MATERIAL Y/O MÉTODO


Velocidad de la corriente m/s Correntómetro modelo 2100
Caudal m3/s Correntómetro modelo 2100
Temperatura del Agua °C Oxímetro YSI
Conductividad µS/cm Conductímetro WTW 3151
Turbidez NTU Turbidímetro digital Hanna
Oxígeno disuelto mg/L Oxímetro YSI
Oxígeno saturado % Oxímetro YSI
pH Unidades de pH pH-metro WTW 330i
Nutrientes y metales pesados Normas APHA-AWWA-WPCF (1992)

Muestreo fitoperifiton. Las muestras fueron colectadas 50 metros antes y después


de la descarga de afluentes en cada estación; se seleccionaron cinco rocas al azar
en tres sitios de la sección transversal (las márgenes y centro) de la corriente, para
remover las algas adheridas a este sustrato mediante un cuadrante de 8,05 cm2,
raspando cuatro veces con un cepillo plástico. En total se raspó un área de 161
cm2 por sitio, se colectaron tres muestras y una repetición de cada una, obteniendo
seis muestras en cada estación. Las muestras se fijaron con lugol al 10% en un
recipiente plástico color ámbar (TÜMPLING & FRIEDRICH, 1999). Adicionalmente
se evaluó la calidad del hábitat, teniendo en cuenta la disponibilidad de luz y tipo
de sustrato (BARBOUR et al., 1999).

Análisis de laboratorio. Previo a la observación de las muestras, un volumen de 40


ml se dejó precipitar durante 72 horas. Posteriormente se agitó el contenido de la
muestra durante 40 veces e inmediatamente se tomó una gota de la muestra (0,05
ml) la cual se dispuso en un portaobjetos cubierto por un cubreobjetos, luego se
efectuó la determinación y cuantificación en un microscopio óptico equipado con
una reglilla ocular. Se establecieron 30 campos de observación de acuerdo a la curva
de acumulación de especies (UEHLINGER, 1964). Las observaciones se realizaron
54 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

con una magnificación de 400X, y para la cuantificación de organismos/ml se aplicó


la expresión de ROSS (1979) de la siguiente forma:

(org/ml) = (n*F)/(s*c)

Donde:

org: organismos.
n: número de organismos contados.

s: superficie o área del campo visual en mm2 del microscopio.

c: número de campos contados.

F: factor de conversión = 50.

Este número se relacionó con el área de muestreo considerada (161 cm2) en cada
margen y centro de la quebrada, con el fin de obtener la densidad de organismos/
cm2. La densidad relativa o abundancia relativa de las algas perifíticas por unidad
de área, se obtuvo mediante la división entre el número de individuos cuantificados
en la muestra por el área de muestreo sobre el total de individuos encontrados
durante todo el periodo de estudio.

La determinación taxonómica se realizó hasta género con base en los trabajos de


PRESCOTT et al. (1982), BOURRELLY (1968), KRAMMER & LANGE-BERTALOT (1986,
1988), BIGGS (2000), RAMÍREZ (2000) y BICUDO & MENEZES (2006).

Análisis de la información. En primer lugar se realizó una exploración de los datos


mediante estadística descriptiva, la dispersión de cada variable fue analizada con
cajas esquemáticas e histogramas usando como factores de análisis las estaciones,
muestreos y márgenes. Para determinar si los datos presentaban diferencias
significativas entre factores de análisis se aplicó Kruskal-Wallis.

A partir de la estimación de la densidad de organismos/cm2 se aplicaron los índices


de diversidad (SHANNON & WEAVER, 1948), equidad (PIELOU, 1969) y el grado de
dominancia (SIMPSON, 1949).

Se ejecutaron dos análisis de componentes principales (ACP). La primera matriz


se utilizó para establecer los patrones fisicoquímicos e hidrológicos a partir de 19
variables cuantificadas en campo y laboratorio. La segunda matriz correspondiente
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

a la ordenación biológica con la densidad (org/cm2), los índices diversidad de


SHANNON & WEAVER (1948), equidad de PIELOU (1969) y dominancia de SIMPSON
(1949); ambas matrices fueron previamente estandarizadas.

Para establecer la relación fitoperifiton-ambiente se efectuó un análisis de


correspondencia canónica (ACC) que permitió observar los patrones de distribución
y abundancia de las algas entre las variables fisicoquímicas. Después de utilizar el
test de Monte Carlo con 499 permutaciones, se determinó que la conductividad,
caudal, DBO, Zn, Ni, Pb, sulfuros, Cr, PT y alcalinidad fueron las variables
significativas que responden a la varianza de la abundancia y distribución de las
algas explicada mediante los parámetros ambientales. Todas las variables fueron
estandarizadas y los análisis fueron ejecutados en el programa Canoco 4.5.
Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 55

RESULTADOS
Variables fisicoquímicas e hidrológicas
Los valores promedios de las variables físicas y químicas registrados en cada una
de las estaciones en la quebrada Tolda Fría-La María se presentan en la Tabla 2. El
caudal presentó un valor promedio máximo de 2,7 m3/s y un mínimo de 1,0 m3/s,
mientras que la velocidad osciló entre 0,6 y 0,9 m/s, siendo mayor en el periodo
lluvioso (p = 0,0001). El pH varió entre 6,6 y 3,6 unidades, adoptando un carácter
ácido a partir de la estación Romeral. El oxígeno disuelto presentó un valor promedio
mínimo de 6,9 mg/L y un máximo de 10,1 mg/L. Esta buena oxigenación obedece
a las bajas temperaturas del agua (14°C), la pendiente y topografía de la quebrada.
En cuanto a la presencia de metales pesados, todos presentaron concentraciones
bajas, incluso el Hg cuyo valor máximo fue de 0,19 µg/L y un mínimo de 0,10 µg/L
pero con coeficientes de variación alto (70%).

Tabla 2. Medidas de tendencia central para las variables fisicoquímicas considerando las estaciones. Código
estación: E1 (Bocatoma), E2 (Ganadería), E3 (Romerales, E4 (Termales), E5 (Caserío Gallinazo).

Velocidad Caudal
3
Estación Estadígrafo (m/s) (m /s) Temp. Agua (°C) Cond. (µS/cm) Turbidez OD (mg/L) O. Sat. (%) pH
Ant. Desp. Ant. Desp. Ant. Desp. Ant. Desp. Ant. Desp. Ant. Desp.
descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga descarga
E1 Media 0.6 1.0 13.1 13.3 73.1 72.4 14.0 17.0 8.3 8.1 78.7 76.8 6.5 6.6
desv 0.1 1.1 2.0 1.8 20.4 19.4 8.2 6.3 2.1 1.8 15.7 14.1 0.5 0.5
CV (%) 19.3 104.9 15.4 13.5 27.9 26.8 58.4 37.0 24.8 22.0 20.0 18.3 7.7 7.6
E2* Media 0.6 1.0 15.0 15.0 87.9 87.9 21.3 21.3 7.8 7.8 76.8 76.8 6.7 6.7
desv 0.1 0.4 1.4 1.4 20.4 20.4 9.8 9.8 1.5 1.5 12.6 12.6 0.6 0.6
CV (%) 16.0 39.8 9.1 9.1 23.3 23.3 45.9 45.9 19. 19.7 16.3 16.3 8.4 8.4
E3 Media 0.7 2.4 15.5 14.8 89.3 244.4 14.3 7.8 7.8 8.2 76.9 80.5 6.6 4.3
desv 0.3 0.6 1.5 1.6 19.0 96.6 10.2 4.5 1.7 1.3 13.9 10.3 0.6 0.5
CV (%) 38.6 25.9 9.9 11.1 21.3 39.5 71.3 57.9 22.3 16.0 18.1 12.7 9.5 12.8
E4 Media 0.7 2.0 14.3 14.1 270.5 377.8 7.6 8.3 8.8 8.8 86.3 85.6 4.2 3.6
desv 0.3 0.7 0.6 0.6 68.5 214.9 3.1 5.7 1.1 0.9 10.3 9.1 0.5 0.5
CV (%) 44.6 33.7 4.5 4.3 25.3 56.9 40.8 67.8 12.1 10.4 12.0 10.7 11.4 14.2
E5 Media 0.8 2.1 14.2 14.1 508.3 451.7 7.7 6.3 8.3 8.3 80.1 81.2 3.6 3.7
desv 0.3 1.0 1.0 1.6 232.4 216.3 3.0 4.4 1.1 1.0 12.7 12.2 0.7 0.6
CV (%) 33.8 47.6 6.8 11.1 45.7 47.9 39.5 70.2 13.8 12.2 15.8 15.1 18.6 16.4

ST SST S. Sed Alcalinidad DBO5 DQO NTK N Amon Ptotal Sulfuros Zn Ni ( Cr (VI) Pb Hg
Estación Estadígrafo
(mg/L) mg/L) (mL/L) (mg/L) (mg /L) (mg /L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) mg/L) (mg/L) (mg/L) (μg/L)
E1 Media 118.38 35.64 0.10 38.25 7.97 21.65 2.48 1.04 1.17 0.11 1.28 0.07 0.04 0.15 0.19
desv 19.29 20.36 0.12 24.98 4.50 10.32 0.85 0.20 0.57 0.04 1.40 0.08 0.01 0.11 0.14
CV (%) 16 57 115 65 56 48 34 19 49 37 110 114 20 74 70
E2 Media 161.38 41.84 0.21 42.90 10.03 21.16 2.57 0.97 1.29 0.10 1.22 0.07 0.05 0.15 0.17
desv 31.49 22.11 0.26 38.91 6.56 8.50 0.51 0.17 0.58 0.02 1.41 0.07 0.01 0.16 0.12
CV (%) 20 53 128 91 65 40 20 17 45 15 115 99 26 107 68
E3 Media 274.38 72.55 N.D. 29.88 10.04 25.60 2.64 0.99 2.10 0.10 1.23 0.07 0.04 0.07 0.13
desv 70.54 35.57 34.87 2.96 10.34 0.46 0.17 0.18 0.03 1.36 0.06 0.03 0.08 0.09
CV (%) 25.7 49.0 116.7 29.5 40.4 17.6 17.7 8.7 36.0 110.9 87.5 61.9 104.1 74.0
E4 Media 350.63 73.07 N.D. 0 12.94 28.22 2.81 1.02 1.74 0.10 0.72 0.05 0.05 0.08 0.11
desv 134.40 35.17 4.33 8.36 0.35 0.15 0.44 0.04 1.19 0.03 0.03 0.12 0.07
CV (%) 38.3 48.1 33.5 29.6 12.3 15.1 25.2 38.7 165.7 60.5 64.8 145.6 68.5
E5 Media 347.31 76.48 N.D. 0. 15.41 36.79 2.82 1.07 1.91 0.10 0.73 0.06 0.05 0.13 0.10
desv 134.80 38.44 4.14 10.11 0.35 0.11 0.47 0.04 1.30 0.05 0.03 0.15 0.07
CV (%) 38.8 50.3 26.9 27.5 12.6 10.6 24.6 42.2 179.9 82.0 64.8 116.6 71.2
56 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

Comunidad fitoperifítica
Se encontraron 35 géneros de algas pertenecientes a 20 Familias, 15 órdenes y 4
divisiones (Tabla 3). Aunque la asíntota de la curva de acumulación de especies
estuvo por debajo de los 80 taxas, es una buena proporción de la composición
de algas perifíticas. De la división Bacillariophyta pertenece el 72% de los géneros
registrados, seguido por Cyanobacteria (27%), y las divisiones Chlorophyta y
Euglenophyta (1% y 0,2% respectivamente). Se encontró que el género Navicula fue el
que presentó la abundancia relativa más alta (43%), seguido por Chroococcus (26%);
los géneros Nitzschia, Reimeria, Amphora y Rhoicosphenia, solo comprendieron
entre el 2 y 10%. En la estación Bocatoma (E1) y Romerales (E3) los géneros más
abundantes fueron Navicula sp., Chroococcus sp., Reimeria sp., Rhoicosphenia sp.,
Nitzschia sp. y Amphora sp. En la estación Ganadería fueron Navicula sp., Pinnularia
sp., Chroococcus sp., Nitzschia sp., Reimeria sp. y Gomphonema sp. Para la estación
Termales y Caserío Gallinazo la más abundante fue Navicula seguida de Eunotia
sp., Chaetophora sp., Stauroneis sp. y Microtamnion sp. (Figuras 3a y 3b).

45

40

35

30

25
pi (%)

20

15

10

0
Navicula Chroococcus Nitzschia Generos menos Reimeria Amphora Rhoicosphenia Gomphonema Encyonema Eunotia
frecuentes

Figura 3a. Abundancias relativas de los géneros de algas perifíticas en la quebrada Tolda Fría-
La María.

100
90
80
70
60
pi (%)

50
40
30
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

20
10
0
Microthamnion
Nitzschia

Nitzschia

Nitzschia

Nitzschia

Nitzschia
Amphora

Amphora
Rhoicosphenia

Rhoicosphenia

Rhoicosphenia

Rhoicosphenia
Gomphonema
Navicula

Navicula

Navicula

Navicula

Navicula
Eunotia

Eunotia
Pinnularia
Reimeria

Reimeria

Reimeria

Chaetophora
Chroococcus

Chroococcus

Chroococcus

Chroococcus
Stauroneis

E1 E2 E3 E4 E5

Figura 3b. Abundancias promedio (%) por estaciones de los géneros más abundantes en la
quebrada Tolda Fría-La María.
Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 57

Tabla 3. Clasificación de los géneros de algas registrados en la quebrada la quebrada Tolda Fría-La María
(Villamaría, Caldas)

DIVISIÓN ORDEN FAMILIA GÉNERO

Cyanobacteria Chroococcales Chroococcaceae Chroococcus (Nägeli)


Synechococcaeae Synechococcus (Nägeli)

Oscillatoriales Oscillatoriaceae Oscillatoria (Vaucher)


Pseudoanabaenaceae Pseudoanabaena (Lauterborn)

Euglenophyta Euglenales Euglenaceae Trachelomonas (Ehrenberg)

Chlorophyta Chaetophorales Chaetophoraceae Chaetophora (Shrank)


Microthamnion (Nägeli)
Chloroococcales Hydrodictiaceae Hydrodictyon (Roth)
Oocystaceae Oocystes (Nägeli)
Cladophorales Siphonocladaceae Cladophora (Kützing)
Desmidiales Desmidiaceae Staurastrum (Meyen)
Diatomaceae Cosmarium (Corda)
Ulotrichales Ulotrichaceae Binuclearia (Wittrok)
Zynegmatales Mesotaeniaceae Mesotaenium (Nägeli)

Bacillarophyta Achnanthales Achnanthaceae Achnanthes (Bory)


Rhoicosphenia (Grunow)
Coscinodiscales Coscinodiscophyceae Melosira (C. Agardh)
Diatomales Diatomaceae Hannaea (Ehrenberg)
Fragillariaceae Fragilaria (Lymgbye)
Eunotiales Eunotiaceae Eunotia (Ehrenberg)
Naviculales Bacillariaceae Nitzschia (Hassall)
Naviculaceae Amphora (EhrenbergexKützing)
Encyonema (Kützing)
Cymbella (C. Agardh)
Reimeria (Kociolek&Stoermer)
Gomphonema (Ehrenberg)
Caloneis (Cleve)
Diatomella (Greville)
Gyrosigma (Hassall)
Navicula (Bory)
Neidium (Pfitzer)
Pinnularia (Ehrenberg)
Stauroneis (Ehrenberg)
Surirella (Turpin)
Sellaphoraceae Sellaphora (Mereschkowsky)
58 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

La densidad de algas entre muestreos fue menor en el periodo de caudal alto (17
org/cm2), en contraste con el periodo de bajo caudal (838 org/cm2). Las estaciones
Bocatoma, Ganadería y Romerales presentaron la densidad de algas más alta (795,
666, 498 org/cm2, en el respetivo orden) en comparación con Termales y Caserío
Gallinazo con 127 y 236 org/cm2 respectivamente (Tabla 4).

Tabla 4. Densidad de organismos (org/cm2) por estaciones y muestreos. Código estación: E1 (Bocatoma),
E2 (Ganadería), E3 (Romerales, E4 (Termales), E5 (Caserío Gallinazo).

Muestreo/Estación M1 M2 M3 M4 Media E
E1 59 434 1548 1140 795
E2 9 580 1541 534 666
E3 4 907 744 335 498
E4 12 40 54 403 127
E5 2 320 305 317 236
Media M 17 456 838 546

En cuanto a los índices de diversidad, los valores medios más bajos del índice
de Shannon se reportaron en las estaciones Termales y Caserío Gallinazo (0,6
en ambas estaciones) y el más alto en la estación Ganadería (2,6) con variaciones
significativas (p < 0,05). Este índice osciló entre 1,0 y 1,9 en las márgenes y fue
sensible. Se observaron diferencias significativas entre estaciones (H = 42,4552, gl
= 4, p = 0,001), en las márgenes (H = 9,91596, gl = 2, p = 0,0776) y no se hallaron
variaciones significativas entre muestreos (H = 1,5285, gl = 3, p = 0,6757). El índice
de uniformidad de Pielou estuvo en un rango de 0,6 y 0,8 entre muestreos, esta
variación no fue significativa (H = 7,4095, gl = 3, p = 0,0599). Para las estaciones
este índice osciló entre 0,4 y 0,8. De la misma forma que para el índice de Shannon,
el índice de uniformidad solo presentó diferencias significativas (H = 25,1003, gl
= 4, p = 0,001) en las estaciones.

Correlaciones entre los parámetros ambientales y la comunidad de algas perifíticas


El ACP sintetizó los patrones físicos, químicos e hidrológicos de la quebrada
Tolda Fría-La María (Figura 4), indicando que el primer componente respondió por
el 35,1% y el segundo por 47,8% de la varianza. Las concentraciones de especies
químicas como el Hg, sulfuros, Ni, N amoniacal y NTK se encontraron asociadas
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

al área positiva de los ejes I y II, relacionadas con estas variables se mostraron
las márgenes de las estaciones Bocatoma y Ganadería después de la descarga.
Complementariamente, el área positiva del eje I indica que el PT y las variables
representantes de la corriente como caudal, velocidad y conductividad tienen una
mayor influencia en la química del agua para las márgenes ubicadas después de
la descarga en las estaciones Termales y Caserío Gallinazo.

El ACP realizado con los cuatro muestreos, las cinco estaciones en las dos márgenes
y centro de la quebrada para los parámetros biológicos de la estructura como índices
de diversidad de Shannon, dominancia de Simpson, equidad o uniformidad de
Pielou y densidad de algas perifíticas (Figura 5), indica que el primer componente
respondió por el 66,2% y el segundo por 88,6% de la varianza. El eje I positivo
Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 59

muestra claramente una mayor influencia de la densidad y diversidad de algas en


las estaciones Bocatoma, Ganadería y Romerales tanto antes como después de la
descarga; un subgrupo compuesto principalmente por la estación Bocatoma antes
de la descarga se encuentra relacionado al índice de equidad, por lo cual se supone
una distribución más uniforme entre la densidad de algas en este sitio.

E1 E2 E3 E4 E5

M4E13
M4E12
pH
1.0

M4E11

M4E23
M4E22
M4E21

M1E21 M2E23
M2E22
M2E21

M2E13
M2E12
M2E11 Hg
M1E13 Sulfu
M4E3A1
M2E3A3
Temp Zn Alca
M4E3A2 M2E3A2
Ni
M4E3A3
M4E1A2 Pb
SSed
M4E1A1 M3E13
M3E12
M3E11
M2E3A1 M4E1A3

M3E3A1 M3E1A1 M3E23


M3E22
M3E21
M1E3A1
M1E1A2 M2E1A3
M1E1A1 M3E3A2
M2E1A1 M2E1A2 M3E3A3 Cr NAmon
M3E1A2 M1E1A3 M3E1A3 NTK

M4E31

DQO
O2
M3E5A1
M3E5A2
M1E41
Ptotal
M3E5A3
M2E43
M2E41
Velo
M2E5A3 M2E5A1
M2E5A2 Caud M2E53
M2E52
M2E51 M4E42
M4E41

M3E32
M4E53
M4E52
M4E51

M4E5A3
M4E5A2
M4E5A1 Cond
M3E53
M3E52
M3E51
-1.0

M3E43
M3E41

-0.6 1.2

Figura 4. Análisis de Componentes Principales (ACP) de las variables ambientales


espacio–temporal en el área de estudio. M: muestreo, E: estación, A: antes de
la descarga (los códigos sin la letra A indican que se midieron después de las
descargas; 1 margen derecho, 2 centro, 3 margen izquierdo).
60 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

1.0 Org/cm2 M4E1A2

M3E22
M3E21
M4E41

M4E22

M3E23
M2E23
M2E3A2 M3E12
M3E3A2
H M3E11 M3E1A2
M3E3A3
M2E21 M3E13 M4E3A3
M3E1A3
D
M2E52 M4E5A2
M2E22
M2E13
M3E3A1
M2E3A1 M3E52M4E53
M4E13 M2E51 M4E52
M3E53
M2E53
M4E5A3
M3E51
M4E1A3
M2E1A2
M2E1A3
M2E12M3E1A1
M4E1A1
M4E11 M3E5A3 M2E41
M2E5A3
M4E23
M4E21 M4E3A1
M4E5A1 M4E51
M2E3A3
M4E12
M2E11 M3E5A2M2E5A2
M2E5A1
M3E41
M4E3A2 M2E1A1 M1E41
M1E13
M1E1A3 M1E1A1 M3E5A1
M3E43
M4E42
J
M1E21
-0.6

M1E1A2 M4E31
M1E3A1
M2E43
M3E32

-1.0 1.5

Figura 5. Análisis de Componentes Principales (ACP) espacio–temporal de la estructura de


la comunidad de algas perifíticas en el área de estudio. M: muestreo, E: estación,
A: antes de la descarga (los códigos sin la letra A indican que se midieron después
de las descargas; 1 margen derecho, 2 centro, 3 margen izquierdo). J = Índice de
Pielou; H = Índice de diversidad de Shannon & Weaver; D = Índice de Simpson.

El análisis de correspondencia canónica (ACC) registró una correlación significativa


(p = 0,002) del 69% en cuanto a la explicación de la varianza acumulada en el
cuarto eje entre el grupo de algas perifíticas y el grupo de 10 variables ambientales
compuesto por conductividad, caudal, Ni, Pb, Zn, alcalinidad, DQO, Cr, P total,
sulfuros (Tabla 5). Estas variables fueron significativas (valor p < 0,05) para un
test de Monte Carlo. La variable que explicó el mayor porcentaje de la varianza de
la abundancia y la distribución de las algas perifíticas fue la conductividad con
un 21,1%, mientras que la de menor porcentaje de explicación correspondió a la
concentración de sulfuros con un 6,9% (Tabla 6).

Tabla 5. Análisis de correspondencia canónica entre la densidad de algas perifíticas en respuesta a los
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

parámetros ambientales evaluados

Ejes 1 2 3 4 Inercia
Total
Autovalores 0.713 0.696 0.407 0.279 9.022
Correlaciones comunidad algas 0.962 0.959 0.878 0.869
perifíticas-ambiente
% Varianza acumulada, relación algas 23.5 46.4 59.9 69
perifíticas-ambiente
Test de significancia de todos los ejes Traza=3.034 F-ratio =2.938 p-valor = 0.002
canónicos
Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 61

Tabla 6. Valores lambda, significancia y porcentaje de variación explicado por las variables significativas en el
test de Monte Carlo en relación al análisis de correspondencia canónica entre la densidad de algas
perifíticas en respuesta a los parámetros ambientales

% Varianza
Variable ʎ P F
explicado
Conductividad 0.64 0.002 5.14 21.1
Caudal 0.38 0.002 3.13 12.5
Ni 0.28 0.004 2.36 9.2
Pb 0.25 0.002 2.15 8.2
Zn 0.31 0.002 2.67 10.2
Alcalinidad 0.27 0.002 2.47 8.9
DQO 0.24 0.002 2.18 7.9
Cr 0.22 0.016 2.06 7.3
P Total 0.23 0.002 2.22 7.6
Sulfuros 0.21 0.006 2.04 6.9

DISCUSIÓN
Variables fisicoquímicas e hidrológicas
Pese a todas las variaciones importantes que presentaron los metales pesados
analizados, los valores se encuentran dentro del criterio de calidad admisible para
la destinación del recurso humano y doméstico (Tablas 2 y 7). Por consiguiente, los
vertimientos provenientes de las minas no ejercieron un impacto agudo sobre las
comunidades fitoperifíticas, sin embargo, es necesario establecer el efecto crónico
que podrían ejercer los metales mediante ensayos de toxicidad.

Tabla 7. Criterios de calidad admisibles en metales pesados para la destinación del recurso humano y
doméstico

Metal Concentración (mg/L) Norma


Zn 15 Decreto 1594/84
Ni 0.02 OMS/93 (Lenntech, 2011)
Cr (VI) 0.05 Decreto 1594/84
Pb 0.05 Decreto 1594/84
Hg 0.002 Decreto 1594/84

Comunidad fitoperifítica
Es natural que las diatomeas se encuentren mejor representadas en este tipo de
ambientes ya que poseen un exoesqueleto de sílice, el cual es un elemento abundante
en la mayoría de las aguas y además es el constituyente común de las rocas
62 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

ígneas, cuarzo y arena, las aguas volcánicas también lo contienen en abundancia.


También es común que la mayoría de las morfoespecies de diatomeas registradas
sean de la forma pennales, ya que comparada con las céntricas se encuentran
morfológicamente mejor adaptadas. Esto se debe según ACS & KISS (1993 en
MOSCHINI, 1999) a que estas algas perifíticas han adoptado diversas estrategias
para sobrevivir en aguas con diferentes velocidades de la corriente, por ejemplo
Navicula y Nitzschia son diatomeas móviles que poseen pedúnculos de adhesión.
Además, se ha encontrado que las diatomeas podrían responder a cambios en el
régimen del flujo del río, dado que son sensibles a la velocidad de la corriente y
son buenas indicadoras de la contaminación acuática (GROWNS, 1999).

En el presente estudio se encontró que el género más abundante y con mayor


número de morfotipos fueron las diatomeas con Navicula sp. presentando la
abundancia relativa más alta (43%), seguido por Chroococcus sp. (26%), y Niztschia
sp. con un 10% (Figura 3a). Se ha reportado que los géneros Navicula, Nitzschia y
Rhoicosphenia contienen morfotipos tolerantes a medios contaminados, siendo el
género Chroococcus sp. característico de ecosistemas lénticos, el cual incrementa su
abundancia durante el descenso de caudal, además varias especies de este género
son componentes comunes de las rocas húmedas (WEHR & SHEATH, 2003). Navicula
sp. fue el género más ampliamente distribuido y sus abundancias variaron desde el
1% hasta el 98% (Figura 3b). En la estación Bocatoma y Romerales los seis géneros
más abundantes fueron Navicula sp., Chroococcus sp., Reimeria sp., Rhoicosphenia
sp., Nitzschia sp. y Amphora sp. En la estación Ganadería fueron Navicula sp.,
Pinnularia sp., Chroococcus sp., Nitzschia sp., Reimeria sp. y Gomphonema sp. Para
la estación Termales y Caserío Gallinazo el más abundante fue el género Navicula
seguido de Eunotia sp., Chaetophora sp., Stauroneis sp. y Microtamnion sp. (Figura
6). De las características que presentan los géneros encontrados, Rhoicosphenia
sp. se asocia a ambientes con una amplia gama de nutrientes y es tolerante a
la contaminación, de igual manera que Gomphonema sp. y varias especies de
Nitzschia sp. que se reconocen como indicadores de enriquecimiento orgánico
dado que son heterótrofas de nitrógeno (LOWE, 1974 en WEHR & SHEATH, 2003).
Amphora sp. se encuentra en aguas neutras a alcalinas, y a menudo en ambientes
con altas concentraciones iónicas (KRAMMER & LANGE-BERTALOT, 1986; RONDA
et al., 1990 en WEHR & SHEATH, 2003). La baja abundancia que registran los
géneros anteriormente mencionados, podría indicar que los niveles de nutrientes
encontrados no son lo suficientemente altos para asociarlos a contaminación,
además las condiciones ambientales del agua con las que se encuentran relacionados
coinciden con las características químicas establecidas para las estaciones donde
fueron registrados.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

Los géneros que fueron menos frecuentes pertenecen a divisiones como


Cyanobacteria, Chlorophyta y Euglenophyta, la mayoría se presentaron en el periodo
de caudal bajo, y en las estaciones Bocatoma, Ganadería y antes de la descarga
Romerales, que proporcionan condiciones más favorables en cuanto a pH, pero
al mismo tiempo su baja frecuencia indica que posiblemente las variaciones de
otros parámetros fisicoquímicos les impidió establecerse, presentándose una gran
cantidad de morfoespecies accidentales con una abundancia menor al 1%.

Es importante destacar la abundancia del género Navicula sp. y Eunotia sp. en


las estaciones E4 y E5, las cuales son las más impactadas ambientalmente, como
se pudo establecer mediante las variables fisicoquímicas. En varios estudios han
Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 63

encontrado que el género Navicula no solo presenta la mayor abundancia, sino


también el más alto número de taxa (WU, 1999). Del género Eunotia, en general se
menciona que la familia Eunotiaceae crece en función al pH, si son hábitats como
los pantanos ricos en ácidos húmicos, o lagos de aguas cristalinas acidificadas
naturalmente, o por fuentes de contaminación antropógenicas, registrándose
particularmente algunas especies en hábitats con pH bajo (entre 2-3), además
muestran un rango de tolerancia a concentración de nutrientes y contaminación
orgánica (PEDROZO et al., 2010).

Figura 6. Abundancia promedio (%) por estaciones de los géneros más abundantes.

En el análisis de agrupamiento por composición, se puede observar que la


comunidad registra un importante porcentaje de similitud numérica en la
distribución a nivel espacial y temporal (aproximadamente 55%), lo cual sugiere que
el grupo de morfoespecies es de presencia común en la mayoría de las estaciones
y muestreos (Figura 7). Además, se evidencian dos grupos, el primero agrupa las
estaciones Termales y Caserío Gallinazo (E4 y E5), donde se registraron solo tres
géneros con una alta densidad (específicamente el género Navícula). El segundo
grupo reúne a las estaciones Bocatoma, Ganadería y Romerales (E1, E2 y E3),
donde se registraron la mayoría de los géneros y los grupos más aislados dentro
del clúster, representan aquellos taxones que se registraron en solo una ocasión.
Complementariamente a la información que proporcionan las abundancias relativas,
en el análisis de agrupamiento por abundancia, en conjunto se observó que todas
las estaciones y muestreos se agruparon con una similitud aproximada del 50%
entre las estaciones Termales y Caserío Gallinazo, mientras que las tres primeras
estaciones no son tan similares en cuanto a su abundancia, ya que se encontraron
algas con densidades muy variables (Figura 7).

La baja densidad de algas perifíticas registrada en el periodo de caudal alto producto


de las intensas lluvias, podría atribuirse a la alta velocidad de la corriente presentada
en ese mismo periodo (0,9 m/s), ya que en otros estudios que analizan la relación
entre las algas y la velocidad de la corriente han encontrado que el rango donde se
alcanzan los mayores picos de biomasa de algas perifíticas se encuentra entre 0,1
m/s y 0,5 m/s. Velocidades superiores a 0,5 m/s podrían impedir el asentamiento y
la estabilización de las comunidades perifíticas y las menores a 0,1 m/s reducen el
64 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

suministro de nutrientes para los organismos (RAVEN, 1992 en STEVENSON et al.,


1996; TRAAEN & LINDSTROM, 1983 en MONTOYA et al., 2008; BIGGS et al., 1998).
Además, en un estudio realizado por GARI & CORIGLIANO (2004), encontraron
que las algas suspendidas en las corrientes de aguas se originan del perifiton ya
que se producen desprendimientos del sustrato e ingresan a la deriva, siendo los
principales mecanismos la turbulencia de las corrientes, influencia de los caudales,
entre otros. Esto también puede estar apoyando la baja densidad encontrada en
el período de mayor caudal.

Figura 7. Análisis de agrupamiento de estaciones y muestreos utilizando el índice de


similaridad de Bray Curtis y ligamiento simple para la composición de algas
perifíticas. Códigos: M= Muestreo E= Estación, A= Antes de la descarga, 1= margen
derecho, 2= centro, 3= margen izquierdo.

Los índices de diversidad mostraron variaciones importantes entre estaciones,


encontrándose que las estaciones Bocatoma, Ganadería y Romerales son las que
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

mejor representan la comunidad con un mayor número de morfoespecies, por tanto,


poseen mayor diversidad y se distribuyeron equitativamente. En las estaciones
Termales y Caserío Gallinazo ocurre totalmente lo contrario, de tal manera que el
género Navicula sp. toma una mayor de importancia por su alta densidad y más
dominancia, asociándola a la contaminación orgánica que presenta la zona.

CONCLUSIÓN
La estructura de la comunidad de algas perifíticas en la quebrada Tolda Fría-
La María, mostró cambios importantes espaciales y temporales reflejando las
diferentes condiciones ambientales en esta área. La composición, densidad y
Relación entre la comunidad de fitoperifiton y diferentes fuentes de contaminación en una quebrada... 65

diversidad de algas perifíticas en conjunto con los parámetros fisicoquímicos


mostraron variaciones asociadas entre las estaciones Termales y Caserío Gallinazo
(las de mayor contaminación) con respecto a las estaciones Bocatoma, Ganadería, las
cuales poseen las mejores condiciones ambientales para estos organismos. Además,
la riqueza, diversidad y composición de algas perifíticas registradas, en conjunto
con los resultados de las propiedades fisicoquímicas establecen que la calidad
del agua de la quebrada Tolda Fría-La María es mejor en las primeras estaciones.

AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados de la Universidad
de Caldas quién financió el proyecto “Estudio preliminar de la estructura de la
comunidad de algas perifíticas como indicador de la calidad del agua y su relación
con algunas variables fisicoquímicas en la quebrada Tolda Fría-La María” con
código 0177909.

BIBLIOGRAFÍA
ABUHATAB, Y. 2011.- Actividad metabólica diaria del biofilm en el sector medio de un río de alta montaña
(río Tota, Boyacá - Colombia): Tesis de maestría, Universidad Nacional de Colombia, Facultad de
Ciencias, Departamento de Biología, Bogotá, 105p.
ARCOS, M.P. & GÓMEZ, A.C. 2006.- Microalgas perifíticas como indicadoras del estado de las aguas de
un humedal urbano: Jaboque, Bogotá D.C., Colombia. Acta Nova, 4 (6): 60-79.
BARBOUR, M.T., GERRITSEN, J., SNYDER, B.D. & STRIBLING, J.B. 1999.- Rapid Bioassessment Protocols for
Use in Streams and Wadeable Rivers: Periphyton, Benthic Macroinvertebrates and Fish. 2d Edition. EPA
841-B-99-002. U.S. Environmental Protection Agency. Washington, D.C.
BICUDO, C.E.M. & MENEZES, M. 2006.- Gêneros de algas de águas continentais do Brasil: chave para
identificação e descrições. 2. ed. São Carlos: Rima.
BIGGS, B.J. 2000.- New Zealand Periphyton Guideline: Detecting, Monitoring and Managing Enrichment
of Streams. NIWA, Christchurch: Ministry of the Environment. 124p.
BIGGS, B.J., GORING, D.G. & NIKORA, V.I. 1998.- Subsidy and Stress Responses of Stream Periphyton
to Gradients in Water Velocity as a Function of Community Growth Form. Journal of Phycology, 34:
598-607.
BIGGS, BJ. & SMITH, R.A. 2002.- Taxonomic Richness of Stream Benthic Algae: Effects of Flood Disturbance
and Nutrients. Society of Limnology & Oceanography, 47 (4): 1175-1186.
BOURRELLY, P. 1968.- Les algues d’eau douce. Initiation à la systématique. Tome II: Les Algues jaunes
et brunes. Chrysophycées, Phéophycées, Xanthophycées et Diatomées. Éditions N. Boubée y Cie. 438
S., Paris. 438p.
BUSTAMENTE-TORO, C.A., DÁVILA-MEJÍA, C.A. & ORTÍZ-DÍAZ, J.F. 2008.- Composición y abundancia de
la comunidad de fitoperifiton en el Río Quindío. Revista de Investigaciones Universidad del Quindío,
18: 15-21.
DÍAZ, C. & RIVERA, C.A. 2004.- Diatomeas de pequeños ríos andinos y su utilización como indicadoras
de condiciones ambientales. Caldasia, 26 (2): 381-394.
DÍAZ, V., QUEIMALIÑOS, C., MODENUTT, B. & AYALA, V. 2000.- Effects of fish farm effluents on the
periphyton of an Andean stream. Arch Fish Mar Res., 48 (3): 283-294.
GARI, N. & CORIGLIANO, M. 2004.- La estructura del perifiton y de la deriva algal en arroyos serranos.
Limnetica, 23 (1-2): 11-24.
GROWNS, I., 1999.- Is genus or species identification of periphytic diatoms required to determine the
impacts of river regulation? Journal of Applied Phycology, 11: 273-283.
HARDING, W.R., ARCHIBALD, C.G.M. & TAYLOR, J.C. 2005.- The relevance of diatoms for water quality
assessment in South Africa: A position paper. Water SA, 31(1): 41-46.
HERNÁNDEZ-ATILANO, E., AGUIRRE, N.J. & PALACIO, J.A. 2005.- Variación espacio- temporal de la
estructura de la comunidad de algas perifíticas en la microcuenca de la quebrada La Vega, Municipio
de San Roque (Antioquia), Colombia. Actualidades Biológicas, 27 (82): 67-77.
IDEA (INSTITUTO DE ESTUDIOS AMBIENTALES). 2012.- Disponible en: http://www.manizales.unal.edu.
co/idea/
KRAMMER, K. & LANGE-BERTALOT, H. 1986.- Freshwater flora of Central Europe. Bacillariophyceae 2/1
Naviculaceae. (In German). Gustav Fischer Verlag, Stuttgart, 876p.
66 Patricia Jiménez-Pérez, Beatriz Toro-Restrepo, Esnedy Hernández-Atilano

KRAMMER, K. & LANGE-BERTALOT, H. 1988.- Freshwater flora of Central Europe. Bacillariophyceae 2/2
Epithemiaceae, Surirellaceae. (In German). Gustav Fischer Verlag, Stuttgart. 596 p.
KING, HW. & BRATER, E.F. 1962.- Manual de hidráulica. México: Ed. UTEHA. 536p.
MASSERET, E., AMBLARD, C. & BOURDIER, G. 1998.- Changes in the structure and metabolic activities of
periphytic communities in a stream receiving treated sewage from a waste stabilization pond. Water
Research, 32 (8): 2299-2314.
LENNTECH. 2011.- Water Treatment Solutions. Disponible en: http://www.lenntech.es/aplicaciones/
potable/normas/estandares-calidad-agua-oms.htm.
MENDES, J.S. & BARBOSA, J.E.L. 2004.- O índice de estado trófico como ferramenta no monitoramento da
qualidade de água da barragem de acauã: sistema recém construído sobre o rio Paraíba – PB. In: XI
Simpósio Luso-Brasileiro de Engenharia Sanitária e Ambiental. Natal, Brasil.
MONTOYA, Y., RAMÍREZ-RESTREPO, J.J. & SEGECIN-MORO, R. 2008.- Diatomeas perifíticas de la zona de
ritral del río Medellín (Antioquia), Colombia. Actualidades Biológicas, 30 (89): 181-192.
MOSCHINI, C.V. 1999.- Importância, estrutura e dinâmica da comunidade perifítica nos ecossistemas
Aquáticos continentais (en) POMPÊO, M.L.M. (ed.) Perspectivas da limnologia no Brasil. São Luís (MA):
Gráfica e Editora União. 198p.
MORESCO, C. & RODRIGUES, L. 2010.- Structure and dynamics of the periphytic algae community of Iraí
reservoir, Paraná State, Brazil. Acta Scientiarum. Biological Sciences, 32 (1): 23-30.
PATRICK, R. 1988.- Importance of diversity in the functioning and structure of riverine communities.
Society of Limnology &. Oceanography, 33 (6, part 1): 1304-1307.
PEDROZO, F., DÍAZ, M., TEMPORETTI, P., BAFFICO, G. & BEAMUD, S. 2010.- Características limnológicas
de un sistema ácido: Río Agrio-Lago Caviahue, Provincia del Neuquén, Argentina. Ecología Austral,
20: 173-184.
PIELOU, E.C. 1969.- Shannon’s formula as a measure of specific diversity - its use and disuse. Am. Nat.,
100: 463-465.
PIZARRO, H. & ALEMANNI, M. 2005.- Variables físico-químicas del agua y su influencia en la biomasa del
perifiton en un tramo inferior del Río Luján (Provincia de Buenos Aires). Ecología Austral, 15: 73-88.
POTAPOVA, M.G. & CHARLES, D.F. 2002.- Benthic diatoms in USA rivers: distributions along spatial and
environmental gradients. Journal of Biogeography, 29: 167-187.
PRESCOTT, G.W., BICUDO, C.E. & VINYARD, W.C. 1982.- A Synopsis of North American Desmids. Part II.
Desmidiaceae: Placodermae Section 4. Lincoln, Univ. of Nebraska Press. 700p.
RAMÍREZ, A.M. & PLATA-DÍAZ, Y. 2008.- Diatomeas perifíticas en diferentes tramos de dos sistemas lóticos
de alta montaña (páramo de Santurbán, Norte de Santander, Colombia) y su relación con las variables
ambientales. Acta Biológica Colombiana, 13 (1): 199-216.
RAMÍREZ, J.J. 2000.- Fitoplancton de agua dulce aspectos ecológicos, taxonómicos y sanitarios. Medellín:
Ed. Universidad de Antioquia. 207p.
RIVERA, C. & DONATO, J., 2008.- Influencia de las Variaciones Hidrológicas y Químicas Sobre la Diversidad
de Diatomeas Bénticas: 83-102 (en) DONATO, J. (ed.) Ecología de un río de montaña de los Andes
Colombianos (río Tota, Boyacá). Universidad Nacional de Colombia, Bogotá D.C.
RIVERA-RONDÓN, C.A., ZAPATA, A.M., PÉREZ, D., MORALES, Y., OVALLE, H. & ÁLVAREZ, J.P. 2010.
Caracterización limnológica de humedales de la planicie de inundación del río Orinoco (Orinoquía,
Colombia). Acta biológica Colombiana, 15 (1): 145-166.
RIVERA-RONDÓN, C. & DÍAZ-QUIRÓZ, C. 2004. Grandes Taxones de Fitobentos y su relación con la
hidrología, física y química de pequeños ríos andinos. Universitas Scientiarum, 9: 75-86.
ROLDÁN, G. 1992. Fundamento de limnología neotropical. 1ª Edición. Universidad de Antioquia, Medellín,
Colombia. 128p.
ROSS, J., 1979. Prácticas de Ecología. Barcelona: Ediciones Omega, S.A. 181p.
SÁNCHEZ, F. 2004. Aforo con molinete. Universidad de Salamanca. En: http://web.usal.es/~javisan/hidro/
practicas/molinete_metodo.pdf , 11p.
SHANNON, C.E. & WEAVER, W. 1948. The Mathematical Theory of Communication. Univ. Illinois, Press
Urbana, 27: 379-423.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 49 - 66

SIMPSON, E.H.,1949.- Measurement of diversity. Nature, 163: 688.


SMITH, R. & SMITH, T. 2001. Ecología. 4a edición. Madrid: Addison Wesley. 642p.
SMUCKER, N. & VIS, M. 2011. Acid mine drainage affects the development and function of epilithic biofilms
in streams. Journal of North American Benthology Society, 30 (3): 728-738.
STEVENSON, R.J., BOTHWELL, M.L., LOWE, R.L. & THORP, J.H. 1996. Algal ecology: Freshwater benthic
ecosystem. Series Editor. UK: Academic Press. 871p.
TÜMPLING, W.V. & FRIEDRICH, G. (eds.). 1999. Methoden der Biologischen Wasseruntersuchung 2.
Biologische Gewässeruntersuchung, 2: 310-331.
UEHLINGER, V. 1964. Étude statistique des Méthodes de dénombrement planctonique. Archives des
sciences, 17(2): 121-223.
WEHR, J.D. & SHEATH, R.G. 2003. Freshwater algae of North America: Ecology and classification. California:
Ed. Elsevier Science. 918p.
WU, J.T. 1999. A generic index of diatom assemblages as bioindicator of pollution in the Keelung River
of Taiwan. Hydrobiologia, 397: 79-87.
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 67-77 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE AVES FRUGÍVORAS Y


NECTARÍVORAS EN UNA PLANTACIÓN DE ALISO (Alnus
acuminata) Y UN BOSQUE SECUNDARIO EN LOS ANDES
CENTRALES DE COLOMBIA*

Luisa Fernanda Salazar-Ramírez1, Diana Milena Pineda-Gómez2,


Jaime Vicente Estévez Varón1, 2, Gabriel Jaime Castaño-Villa1, 3

Resumen

En los trópicos la riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras asociadas


a plantaciones forestales difiere a la de bosques nativos. Dichas diferencias en la
estructura trófica, sugieren de manera indirecta, las limitaciones de las plantaciones
forestales como hábitat para estas aves. Por lo tanto comprender las diferencias en
riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras pueden ser factores clave
para establecer el valor de las plantaciones forestales para la conservación de la
avifauna. Se comparó la riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras
de sotobosque en rodales de plantación de aliso (Alnus acuminata) y en bosques
secundarios nativos, localizados en los Andes Centrales colombianos. Las
comparaciones se basaron en capturas realizadas con redes de neblina, durante
siete meses (octubre 2008 – abril 2009). El mayor número de capturas de aves
nectarívoras y la mayor riqueza de especies frugívoras en la plantación de aliso,
así como la baja similitud entre las comunidades de aves entre estos dos hábitats,
sugieren que estos dos tipos de bosques no son equivalentes para las aves. Estas
diferencias podrían estar asociadas a la estructura vegetal y composición florística
del sotobosque y a la oferta de recursos como se ha registrado en otras plantaciones
forestales de la región andina colombiana. En síntesis, el sotobosque de la plantación
de aliso parece no ser un hábitat adverso para las aves frugívoras y nectarívoras,
y podría tener un papel ecológico complementario en la riqueza de especies de
estos dos gremios, en el área de estudio.

Palabras clave: curvas de rarefacción, plantación monoespecífca, similitud de comunidades.

*
FR: 26-IV-2013. FA: 21-XI-2013.
1
Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales. Universidad de Caldas. AA 235, Manizales, Colombia.
2
Departamento de Biología. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Caldas. Colombia.
3
Departamento de Desarrollo Rural y Recursos Naturales. Facultad de Ciencias Agropecuarias. Universidad de
Caldas. E-mail: gabriel.castano_v@ucaldas.edu.co
CÓMO CITAR:
SALAZAR-RAMÍREZ, L.F., PINEDA-GÓMEZ, D.M., ESTÉVEZ VARÓN, J.V. & CASTAÑO-VILLA, G.J., 2014.- Ri-
queza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata) y un
bosque secundario en los Andes centrales de Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 67-77.
68 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al.

FRUGIVOROUS AND NECTARIVOROUS BIRDS’RICHNESS


AND ABUNDANCE INHABITING AN ANDEAN ALDER (Alnus
acuminata) PLANTATION AND A SECOND-GROWTH FOREST AT
THE COLOMBIAN CENTRAL ANDES

Abstract

In the tropics, frugivorous and nectarivorous bird species’richness and abundance


differs between forest plantations and native forests. Such trophic structure
differences emerge from the limitations that forest plantations has as habitat for
these bird species. Hence, understanding how trophic guild differences emerge
among habitat types is a key factor for establishing the actual conservation value of
forest plantation for avifauna conservation. We compared understory frugivorous
and nectarivorous birds’ richness and abundance between an Andean alder (Alnus
acuminata) plantation and a second-growth forest stands, located at the Colombian
Central Andes. We based comparisons on mist-net captures during seven months
of sampling (October 2008 - April 2009). Greater nectarivorous abundance and
frugivorous species richness was detected at the alder plantation; between-habitat
similarity was low, suggesting that these habitats are not equivalent for avifauna.
Such differences could be associated to factors as vegetation structure differences,
understory floristic composition, and resource offer as has been registered for
other forest plantations elsewhere. In summary, our results suggests that alder
plantation’s understory have no negative effect on frugivorous and nectarivorous
birds, and also it might have a complementary ecological role in maintaining the
species richness of these bird guilds at the study region.

Key words: community similarity, monoculture plantation, rarefaction curves.

INTRODUCCIÓN

D
iversos estudios alrededor del mundo han descrito las diferencias en riqueza
y abundancia de aves entre plantaciones forestales y bosques nativos; en
particular de algunos gremios tróficos como frugívoros, nectarívoros e
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 - 77

insectívoros (COCKLE et al., 2005; FARIA et al., 2006; BARLOW et al., 2007; VOLPATO
et al., 2010). La estructura trófica de una comunidad refleja algunas características
del hábitat y su descripción puede ser de gran importancia para comprender el
papel de las plantaciones forestales en la conservación de la biodiversidad. Las
comparaciones entre la riqueza y la abundancia de aves en plantaciones forestales
y bosques nativos, han permitido identificar el valor de las primeras para la
conservación de la avifauna, así como sus limitaciones como hábitat para ciertos
gremios tróficos (LINDENMAYER & HOBBS, 2004).

Los Andes Centrales colombianos son reconocidos como ecosistemas estratégicos


que albergan una alta diversidad de especies de aves (LENTIJO & KATTAN, 2005). A
pesar del creciente y sostenido impacto antropogénico sobre la región más poblada
Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 69

de Colombia, extensas áreas han sido reforestadas durante los últimos 40 años para
la protección de los suelos, zonas ribereñas, conservación de la biodiversidad y, por
la necesidad de mantener un aporte continuo de los recursos hídricos (MURCIA,
1997; MENDOZA-S. et al., 2006). Como parte de las estrategias para la protección
de los suelos, las cuencas que abastecen acueductos y embalses, fueron reforesta-
das durante los setenta con diversas especies (e.g. Alnus acuminata Kunth, Pinus
patula Schltdl. & Cham., Cupressus lusitanica Mill., Eucalyptus grandis W. Hill), o
se promovieron los procesos de regeneración natural (MURCIA, 1997; DURÁN &
KATTAN, 2005; LENTIJO & KATTAN, 2005).

En el departamento de Caldas, recientemente se han reforzado las iniciativas para


el manejo integral de una de las cuencas hidrográficas de mayor importancia para
la región, la del río Chinchiná, la cual es fundamental para el abastecimiento hídrico
de acueductos municipales y para la generación de energía hidroeléctrica en la zona
centro occidental de Colombia. La parte media de su cuenca hidrográfica (entre los
2400 y 3800 msnm), ha perdido gran parte de su cobertura vegetal boscosa debido
a la producción agropecuaria, por lo cual fue reforestada con aliso (A. acuminata)
a principios de los años 70. El aliso se distribuye por la región Neotropical, es un
árbol de rápido crecimiento y con otros rasgos que han potenciado su uso para la
protección de suelos de ladera y cuencas (MURCIA, 1997). En la actualidad, esta zona
presenta un paisaje en el que se mezclan bosques nativos en diferentes estados
sucesionales, y plantaciones forestales que han sido definidas desde el punto de
vista de uso del suelo como áreas forestales protectoras (PANGEA, 2006).

En la región andina colombiana, previamente se ha descrito la estructura vegetal y


diversidad florística de plantaciones de aliso (MURCIA 1997; CAVELIER & SANTOS,
1999), pero se desconoce la avifauna asociada a estos hábitats. Por lo tanto, es
fundamental reconocer la relevancia de estas áreas para la conservación de las
aves, que a pesar de su gran diversidad, experimentan una creciente amenaza
en esta región (STATTERSFIELD et al., 1998; MYERS et al., 2000). En ese sentido,
es importante establecer el efecto de las plantaciones protectoras de aliso sobre
la riqueza y abundancia de la avifauna, comparativamente con lo que ocurre en
bosques nativos de esta región. En este estudio se evaluó la riqueza, abundancia y
similitud entre la aves frugívoras y nectarívoras asociadas a una plantación de aliso
y un bosque secundario nativo de edad similar (~ 40 años). Se escogieron estos dos
gremios debido a la estrecha relación entre la distribución y riqueza de estas aves
y la abundancia de recursos (BLAKE & LOISELLE, 1991), los cuales parecen ser un
factor clave para explicar las características de las comunidades de aves asociadas
a plantaciones forestales (LINDENMAYER & HOBBS, 2004).

MÉTODOS

Área de Estudio

El presente estudio se desarrolló en la Reserva Forestal Protectora Bosques de


la CHEC que se localiza en la vertiente occidental de los Andes Centrales de
Colombia (05° 01’ N, 075° 24’ O) y hace parte de la cuenca alta y media del río
Chinchiná, departamento de Caldas. Esta zona presenta una temperatura promedio
de 13°C y una precipitación media anual de 2.500 mm. La reserva cuenta con un
70 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al.

área aproximada de 3.890 ha, cubiertas por bosques nativos en diversos estados
sucesionales y de conservación, así como por plantaciones forestales de aliso
(especie nativa) y especies exóticas (Eucalyptus spp., Acacia spp., Pinus patula
Schiede ex Schltdl. & Cham. y Cupressus lusitanica Mill). Antes de 1970, gran parte de
esta zona estaba cubierta por diversas explotaciones agropecuarias (especialmente
pastos para ganadería). Durante la década de 1970, dichas áreas fueron reforestadas
y los rastrojos bajos protegidos.

El estudio se realizó en cuatro rodales de plantación de aliso (con un área


aproximada de 26 ha en total) y en cuatro parches de bosque secundario nativo (~30
ha en total) localizados dentro de la misma matriz de paisaje. En el sotobosque de la
plantación son comunes árboles y arbustos de Bocconia frutescens L. (Papaveraceae),
Miconia theizans Bonpl. (Melastomataceae), Myrsine coriacea (Sw.) R. Br. ex Roem.
& Schult. (Myrsinaceae), Palicourea acetosoides Wernham (Rubiaceae), Palicourea
calophlebia Standl. (Rubiaceae), Sapium stylare Müll. Arg. (Euphorbiaceae). Las
especies arbóreas que se encuentran en mayor proporción en el bosque secundario
son Chamaedorea linearis (Ruiz & Pav.) Mart. (Arecaceae), Lippia schlimii Turcz
(Verbenaceae) y Saurauia cuatrecasana R.E. Schult. (Actinidiaceae) (RAMOS, 2010).
Para los árboles con DAP > 10 cm, la plantación de aliso presenta una densidad de
611 árboles ha-1, altura promedio de 15 m, y área basal de 32 m2 ha-1, mientras el
bosque secundario presenta una densidad de 937 individuos ha-1, altura promedio
de 13 m y área basal de 30 m2 ha-1 (RAMOS, 2010).

Colección de datos y categorización de las aves

La avifauna de cada hábitat fue identificada después de las capturas con redes de
neblina, método que ha sido empleado para investigaciones similares en el trópico
(BARLOW et al., 2007; HOLBECH, 2009), ya que posibilita muestreos simultáneos,
independiente de los sesgos del observador (ver BLAKE & LOISELLE, 1991), permite
realizar comparaciones directas entre estudios, y detectar especies silenciosas y
cripticas (KARR, 1981).

Entre octubre de 2008 y abril de 2009, se establecieron dos puntos de captura en


cada rodal y parche (ocho puntos en cada tipo de bosque) con redes de neblina en
cada hábitat, con una distancia mínima entre puntos de 100 m, para determinar
la abundancia (reflejada como el número de capturas) y riqueza de la avifauna
asociada con cada hábitat. En cada punto de captura se extendieron en línea cuatro
redes de neblina (12 m x 2,5 m x 36 mm) durante 56 horas por mes (entre las 0600
y 1700 h), para un esfuerzo total de muestreo de 3.136 horas red-1 en cada hábitat.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 - 77

Las aves capturadas fueron anilladas con una combinación única de colores que
permitió su individualización y posteriormente fueron liberadas. La clasificación
de las especies de aves siguió a REMSEN et al. (2010). Las especies fueron categori-
zadas como frugívoras y nectarívoras de acuerdo con reportes previos realizados
en la región andina por CASTAÑO-VILLA & PATIÑO (2008).

Análisis de datos
Debido a la diferencia en el número de capturas entre la plantación de aliso y el
bosque secundario, las comparaciones del número promedio de especies de aves
entre estos hábitats, se realizaron a través de la inspección visual de la superposi-
Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 71

ción de los intervalos de confianza del 95% en las curvas de rarefacción, basadas
en la abundancia (GOTELLI & COLWELL, 2001; WATLING & DONNELLY, 2008), las
cuales fueron construidas con el programa Ecosim 7 (GOTELLI & ENTSMINGER,
2007). Se realizó un análisis de similitud de una vía (ANOSIM) para establecer las
diferencias en la estructura de la comunidad entre la plantación de aliso y el bosque
secundario, en términos de la abundancia de las especies, con el programa PAST
2.15 (HAMMER et al., 2001). Este análisis se basó en la distancia de Bray-Curtis
(BARLOW et al., 2007).

Se comparó el número total de capturas, excluyéndose los individuos recaptura-


dos durante el mismo mes. La distribución normal de los datos fue probada por
el test de Shapiro-Wilk; y la homogeneidad de varianzas por el test de Levene. La
abundancia fue comparada por medio de un análisis de varianza anidado de una
vía, donde los puntos de conteo fueron anidados dentro del tipo de bosque. Los
análisis fueron realizados en Statistica 7 (STATSOFT, 2004).

RESUTALDOS

Riqueza y similitud de especies

Se registraron 36 especies (25 frugívoras y 11 nectarívoras) en el área de estudio.


En la plantación se capturaron 33 especies (22 frugívoras y 11 nectarívoras) y en el
bosque 18 especies (13 frugívoras y 5 nectarívoras) (Tabla 1). El número promedio
de especies frugívoras capturadas en la plantación de aliso (Promedio ± DE; 20,2
± 1,3) fue significativamente mayor a la del bosque secundario (13,3±0,74), al
inspeccionar la superposición de los intervalos de confianza del 95% de las curvas
de rarefacción a un mismo número de capturas (Figura 1). No se presentaron
diferencias significativas en la riqueza promedio de especies nectarívoras (Figura
1). De las 33 especies capturadas en toda el área de estudio, el 54% fueron
únicamente registradas en la plantación de aliso: 12 frugívoras y 6 nectarívoras
(Doryfera ludovicae, Colibri thalassinus, Eriocnemis derbyi, Lafresnaya lafresnayi,
Ensifera ensifera y Chlorostilbon mellisugus), y el 10% fueron exclusivas del bosque
secundario (3 frugívoras: Momotus aequatorialis, Mionectes striaticollis y Diglossa
sittoides). La composición de las especies asociadas a la plantación de aliso y bosque
secundario fue significativamente diferente para las aves frugívoras (ANOSIM, R =
0,33; p = 0,001) y nectarívoras (ANOSIM, R = 0,56; p < 0,001).
72 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al.

Tabla 1. Número de aves frugívoras y nectarívoras capturadas en el sotobosque de una plantación de aliso y un
bosque secundario, en la Reserva Forestal Protectora CHEC, Andes Centrales de Colombia.

Especie Gremio Trófico* Número de capturas

Plantación Bosque secundario

TROCHILIDAE
Phaethornis syrmatophorus N 22 7
Doryfera ludovicae N 1
Colibri thalassinus N 2
Heliangelus exortis N 50 4
Adelomyia melanogenys N 21 19
Eriocnemis derbyi N 1
Coeligena torquata N 11 3
Lafresnaya lafresnayi N 2
Ensifera ensifera N 1
Boissonneaua flavescens N 3 1
Chlorostilbon mellisugus N 2
TROGONIDAE
Trogon personatus F 3 1
MOMOTIDAE
Momotus aequatorialis F 1
RAMPHASTIDAE
Aulacorhynchus prasinus F 1
TYRANNIDAE
Zimmerius chrysops F 1
Mionectes striaticollis F 5
COTINGIDAE
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 - 77

Pipreola riefferii F 1 5
Pipreola arcuata F 1
TURDIDAE
Myadestes ralloides F 1 3
Turdus fuscater F 3 2
Turdus serranus F 1 10
THRAUPIDAE
Hemispingus frontalis F 8 11
Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 73

Especie Gremio Trófico* Número de capturas

Plantación Bosque secundario

Thraupis cyanocephala F 3
Anisognathus lacrymosus F 2
Anisognathus somptuosus F 3
Tangara vassorii F 9
Tangara nigroviridis F 1
Diglossa sittoides F 1
Diglossa albilatera F 2 1
Diglossa cyanea F 7 1
EMBERIZIDAE
Catamenia homochroa F 1
Arremon brunneinucha F 8 14
Arremon torquatus F 8 6
Atlapetes albinucha F 4
Atlapetes schistaceus F 8
CARDINALIDAE
Piranga flava F 1
TOTAL 193 95
* Frugívoro (F), Nectarívoro (N).

Abundancia

Se capturaron 288 aves (67% en la plantación de aliso y 33% en el bosque secun-


dario) (Tabla 1). En la plantación de aliso se capturaron 116 nectarívoros y 77
frugívoros; mientras que en el bosque secundario 34 y 61, respectivamente. En la
plantación de aliso el 45% de las capturas totales correspondieron a especies de la
familia Thraupidae (Hemispingus frontalis, Thraupis cyanocephala, Anisognathus
lacrymosus, A. somptuosus, Tangara vassorii, T. nigroviridis, Diglossa sittoides, D.
albilatera y D. cyanea). De las 116 capturas de nectarívoros en la plantación, 80%
corresponde a tres especies de colibríes (Phaethornis syrmatophorus, Heliangelus
exortis y Adelomyia melanogenys) (Tabla 1). No se presentó diferencia significativa
entre el número de capturas de aves frugívoras entre la plantación (Promedio ±
DE; 9,63 ± 3,29) y el bosque secundario (7,63±3,46) (F1,6 = 1,39; p = 0,282). Por el
contrario, se presentó diferencia significativa para el número de capturas de aves
nectarívoras entre la plantación (14,50 ± 4,78) y el bosque secundario (4,25 ± 2,12)
(F1,6 = 38,50; p < 0,001).
74 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 - 77

Figura 1. Curvas de rarefacción para la riqueza promedio de especies de aves (± intervalos de


confianza del 95%) presentes en un bosque secundario y una plantación de aliso (A.
acuminata) en los Andes Centrales de Colombia, de acuerdo con el gremio trófico.
Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 75

DISCUSIÓN

Las diferencias entre la riqueza de frugívoros, la abundancia de nectarívoros, y


en la composición entre las especies de estos dos gremios, sugieren que la plan-
tación de aliso y el bosque secundario no son hábitats equivalentes para las aves.
Posiblemente la oferta de recursos (frutos y flores) presentes en la plantación,
podrían estar correlacionados con la riqueza y abundancia de aves de estos gre-
mios tróficos, como se ha sugerido para otras plantaciones (DURÁN & KATTAN,
2005). Al respecto, se conoce que la dinámica de los recursos alimentarios de las
aves frugívoras juega un rol importante en su distribución y abundancia espacial
y temporal (BLAKE & LOISELLE, 1991; ORTIZ-PULIDO, 2000; SARACCO et al., 2005).
Probablemente la mayor abundancia de algunas plantas de frutos ornitócoros en
la plantación, como Bocconia frutescens, Palicourea angustifolia Kunth (Rubiaceae),
Lycianthes radiata (Sendtn.) Bitter (Solanaceae) y Miconia theizans, en relación al
bosque secundario, podría promover una mayor riqueza de especies frugívoras
en la plantación de aliso. Estas plantas ornitócoras a las que se asocian diversas
especies de aves frugívoras generalistas de hábitat (comunes en borde de bosque),
suman en total ocho especies (traupidos y emberizidos) que no fueron registrados
en el bosque secundario.

En plantaciones forestales monoespecíficas en el trópico, son abundantes las aves


nectarívoras, en especial los colibríes (RENJIFO, 2001; BARLOW et al., 2007) en parte
esto se debe a que es un grupo bastante generalista en el uso de hábitat. Además,
su distribución y abundancia se correlaciona positivamente con la abundancia
de flores en una plantación monoespecífica de Fraxinus chinensis en los Andes
(DURÁN & KATTAN, 2005). La mayor abundancia de nectarívoros (colibríes) en la
plantación, posiblemente se asocie a la presencia de arbustos florecidos del género
Palicourea (Rubiaceae) durante casi todo el período de muestreo, los cuales son
constantemente visitados por varias especies de colibríes. En especial por P. syr-
matophorus y H. exortis, los cuales representan el 47% de las capturas de colibríes
en el área de estudio.

Debido a que la estructura y complejidad del hábitat es un factor determinante en


la estructura y composición de las comunidades de aves en el trópico (TERBORGH,
1985; LINDENMAYER & FRANKLIN, 2002); la baja similitud entre las comunidades
de aves asociadas a estos hábitats podría ser promovida por las diferencias en la
estructura y composición vegetal entre la plantación de aliso y el bosque secundario
que han sido descritas (MURCIA, 1997; CAVELIER & SANTOS, 1999). Estas diferencias
a su vez quizás afecten la abundancia de flores y frutos, y la distribución de las
aves frugívoras y nectarívoras dentro del área de estudio. En síntesis, el sotobosque
de la plantación de aliso parece no ser un hábitat adverso para las aves frugívoras
y nectarívoras. Además, la baja similitud entre las comunidades de aves que se
asocian a plantación y al bosque secundario, sugieren un rol complementario de
la plantación de aliso en la diversidad beta de esta localidad.

AGRADECIMIENTOS
Los autores expresan sus agradecimientos a la Vicerrectoría de Investigaciones y
Posgrados de la Universidad de Caldas y a la Fundación HTM por la financiación del
76 Luisa Fernanda Salazar-Ramirez et al.

proyecto “Efectos de las plantaciones forestales en la conservación de la diversidad de


la avifauna y flora, en los bosques de la CHEC (Caldas)”. A la Central Hidroeléctrica
de Caldas S.A. E.S.P., y C. A. Franco por su apoyo logístico en el área de estudio. A
R. Santisteban, A. Ramos y A. Hoyos por su apoyo en campo. A G. Guevara por sus
comentarios y correcciones al manuscrito. A la Corporación Autónoma Regional de
Caldas (CORPOCALDAS) por la aprobación del permiso para investigación científica.

BIBLIOGRAFÍA
BARLOW, J., MESTRE L.A.M., GARDNER, T.A. & PERES, C.A., 2007.- The value of primary, secondary and
plantation forests for Amazonian birds. Biol. Conserv., (136): 212-231.
BLAKE, J.G. & LOISELLE, B.A., 1991.- Variation in resource abundance affects capture rates of birds in 3
lowland habitats in Costa Rica. Auk, (108):114-130.
CASTAÑO-VILLA, G.J. & PATIÑO, J.C., 2008.- Extinciones locales de aves en fragmentos de bosque en la
región de Santa Helena, Andes Centrales, Colombia. Hornero, 23(1): 23-34.
CAVELIER, J. & SANTOS, C., 1999.- Efectos de plantaciones abandonadas de especies exóticas y nativas
sobre la regeneración natural de un bosque montano en Colombia. Rev. Biol. Trop., 47(4): 775-784.
COCKLE, K.L., LEONARD, M.L. & BODRATI, A.A., 2005.- Presence and abundance of birds in an Atlantic
forest reserve and adjacent plantation of shade-grown yerba mate, in Paraguay. Biodiv. Conserv.,
(14):3265-3288.
DURÁN, S. & KATTAN, G.H., 2005.- A test of the utility of exotic tree plantations for understory birds and
food resources in the Colombian Andes. Biotropica, 37(1):129-135.
FARIA, D., LAPS, R.R., BAUMGARTEN, J. & CETRA, M. 2006.- Bat and bird assemblages from forests and
shade cacao plantations in two contrasting landscapes in the Atlantic Forest of southern Bahia, Brazil.
Biodiv. Conserv., (15): 587-612.
GOTELLI, N.J. & COLWELL, R.K., 2001.- Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in the measure-
ment and comparison of species richness. Ecol. Lett., (4): 379-391.
GOTELLI, N.J. & ENTSMINGER, G.L., 2007.- EcoSim: Null models software for ecology, version 7.0. Acquired
Intelligence Inc. & Kesey-Bear. Available online at http://homepages.together.net/gentsmin/ecosim.htm.
HAMMER, Ø., HARPER, D.A.T. & RYAN, P.D., 2001.- PAST: Paleontological Statistics Software Package for
Education and Data Analysis. Palaeontol. Electron., 4(1):1-9.
HOLBECH, L.H., 2009.- The conservation importance of luxuriant tree plantations for lower storey forest
birds in south-west Ghana. Bird Conserv. Int., (19): 287-308.
KARR, J.R., 1981.- Surveying birds with mist nets. Stud. Avian Biol-Ser., (6): 62-67.
LENTIJO, G.M. & KATTAN, G.H., 2005.- Estratificación vertical de las aves en una plantación monoespecífica
y en bosque nativo en la Cordillera Central de Colombia. Ornitología Colombiana, (3): 51-61.
LINDENMAYER, D.B. & FRANKLIN, J.F., 2002.- Conserving Biodiversity: A Comprehensive Multiscaled Ap-
proach. Island Press, Washington DC.
LINDENMAYER, D.B. & HOBBS, R.J., 2004.- Fauna conservation in Australian plantation forests – a review.
Biol. Conserv., (119): 151-168.
MENDOZA-S, J.E., LOZANO-ZAMBRANO, F.H. & KATTAN, G., 2006.– Composición y estructura de la biodi-
versidad en paisajes transformados terrestres en Colombia: 67-84 (en) CHÁVES, M.E. & SANTAMARÍA,
M. (eds.) Informe sobre el avance del conocimiento y la información de la biodiversidad 1998-2004.
Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C. Colombia.
MURCIA, C., 1997.- Evaluation of Andean alder a catalyst for the recovery of tropical cloud forests in
Colombia. Forest Ecol. Manag., (99): 163-170.
MYERS N, MITTERMEIER RA, MITTERMEIER CG, DA FONSECA GAB, KENT J. 2000.- Biodiversity hotspots
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 67 - 77

for conservation priorities. Nature, 403: 853-858.


ORTIZ-PULIDO, R., 2000.- Abundance of frugivorous birds and richness of fruit resource: is there a tem-
poral relationship? Caldasia, (22): 93-107.
PANGEA, 2006.- Formulación plan de conservación de biodiversidad y aprovechamiento ecoturístico Reserva
Forestal de la CHEC. Manizales. Central Hidroeléctrica de Caldas S.A. E.S.P.
RAMOS, F.A., 2010.- Estructura y composición florística de un bosque secundario y una plantación de
aliso (Alnus acuminata), en los Andes Centrales Colombianos: Tesis, Universidad de Caldas. Facultad
de Ciencias Exactas y Naturales, Manizales.
RENJIFO, L.M., 2001.- Effect of natural and anthropogenic landscape matrices on the abundance of Sub-
andean bird species. Ecol. Appl., 11(1): 14-31.
Remsen JV, Cadena CD, Jaramillo A, Nores M, Pacheco JF, Pérez-Emán J, Robbins MB, Stiles FG,
Stotz DF, Zimmer KJ. Version 4 Mar. 2010. A classification of the bird species of South America.
American Ornithologists’ Union. http://www.museum.lsu.edu/~Remsen/SACCBaseline.html
SARACCO, J.F., COLLAZO, J.A., GROOM, M.J. & CARLO, T.A., 2005.- Crop size and fruit neighborhood ef-
fects on bird visitation to fruiting Schefflera morototoni trees in Puerto Rico. Biotropica, (37): 80-86.
Riqueza y abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en una plantación de aliso (Alnus acuminata)... 77
STATSOFT INC. 2004.- STATISTICA (data analysis software system), version 7. www.statsoft.com.
STATTERSFIELD, A.J., CROSBY. M.J., LONG, A.J. & WEGE, D.C., 1998.- Endemic bird Areas of the World: Priori-
ties for Biodiversity Conservation. BirdLife Conservation Series 7. Cambridge: BirdLife International, UK.
TERBORGH J. 1985.- Habitat selection in Amazonian birds: 311-338 (en) CODY, M.L., (ed.) Habitat Selection
in Birds. Academic Press Inc., New York.
VOLPATO, G.H., PRADO, V. & DOS ANJOS, L., 2010.- What can tree plantations do for forest birds in frag-
mented forest landscapes? A case study in southern Brazil. Forest Ecol. Manag., (260): 1156–1163.
WATLING, J.I. & DONNELLY, M.A., 2008.- Species richness and composition of amphibians and reptiles in
a fragmented forest landscape in northeastern Bolivia. Basic Appl. Ecol., 9(5): 523-532.
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 78-93 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

PERCEPCIÓN Y USO DE MAMÍFEROS SILVESTRES POR


COMUNIDADES CAMPESINAS ANDINAS DE GÉNOVA,
QUINDÍO, COLOMBIA

Jean Wilman Parra-Colorado1, Álvaro Botero-Botero2, 3, Carlos A. Saavedra-Rodríguez4, 5

Resumen

El conocimiento tradicional refleja cómo las comunidades humanas se relacionan


con el entorno y está representado por la percepción, la actitud y el uso. En este
estudio se determina y compara la percepción, actitud y uso de los mamíferos
silvestres por parte de pobladores campesinos de las veredas Río Rojo, San Juan,
Río Gris y Pedregales, municipio de Génova, departamento del Quindío. Entre
mayo y agosto de 2011 se visitaron 18 predios y se estableció el reconocimiento
de especies por parte de niños y adultos, y patrones de percepción, actitud y uso.
Los campesinos adultos identificaron 27 especies de mamíferos, de los cuales doce
se usan como alimento, medicina, ornamento o mascota. Las especies con mayor
importancia de uso son Nasua nasua, Nasuela olivacea, Cuniculus taczanwoski,
Dasypus novemcinctus y Mazama rufina. La percepción neutra sobre los mamíferos
silvestres es una generalidad en la zona y la cacería ha disminuido en los últimos
años. No obstante, ocho especies son reconocidas como causantes de conflictos:
Puma concolor, Nasua nasua, Nasuela olivacea, Cerdocyon thous, Tremarctos
ornatus, Mustela frenata, Didelphis pernigra y Sciurus granatensis; el P. concolor
es percibido negativamente y enfrenta mayor presión de cacería. Para la zona se
deben orientar acciones para reducir el conflicto humano-animal, eliminar la cacería
y fomentar la protección de las áreas boscosas que son hábitats de la fauna nativa.

Palabras clave: Andes, conocimiento tradicional, comunidades campesinas, etnozoología,


Quindío.

*
FR: 9-III-2013. FA: 9-XI-2013.
1
Licenciado en Biología y Educación Ambiental, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia. E-mail: jeanparra.
co@gmail.com.
2
Grupo de investigación Biodiversidad y Educación Ambiental - BIOEDUQ, Universidad del Quindío, Armenia,
Colombia.
3
Fundación Neotrópica-Colombia E-mail: abotero@uniqundio.edu.co
4
Grupo de Investigación en Ecología Animal, Departamento de Biología, Universidad del Valle, A. A. 25360, Cali,
Colombia. E-mail: Casaavedrar@yahoo.com.
5
Wildlife Conservation Society – Colombia, Carrera 25 No. 4-39, Cali, Colombia. E-mail: csaavedra@wcs.org.
CÓMO CITAR:
PARRA-COLORADO, J.W., BOTERO-BOTERO, Á. & SAAVEDRA, C.A., 2014.-Percepción y uso de mamíferos
silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat.
U. de Caldas, 18 (1): 78-93.
Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 79

PERCEPTION AND USE OF WILD MAMMALS BY ANDEAN


RURAL COMMUNITIES IN GÉNOVA, QUINDIO, COLOMBIA

Abstract
Traditional knowledge reflects how human communities relate to the environment
and it is represented by perception, attitude and use. The perception, attitude
and use of wild mammals by peasant inhabitants of the villages of Río Rojo,
San Juan, Río Gris and Pedregales from the Génova municipality, department of
Quindío are determined and compared in this study. Eighteen farms were visited
between May and August 2011, and the recognition of species by children and
adults was established as well as patterns of perception, attitude, and use. Adult
farmers identified 27 species of mammals from which twelve are used as food,
medicine, ornament or pets. The most important species and use are Nasua nasua,
Nasuela olivacea, Cuniculus taczanwoski, Dasypus novemcinctus and Mazama
rufina. Neutral perception about wild mammals is a generality in the area and
hunting has diminished in the last years. Nevertheless, eight species are known to
cause conflicts: Puma concolor, Nasua nasua, Nasuela olivacea, Cerdocyon thous,
Tremarctos ornatus, Mustela frenata, and Sciurus granatensis; Didelphis pernigra.
P. concolor is negatively perceived and faces greater hunting pressure. Actions to
reduce the human-animal conflict, to eliminate hunting and to promote protection
of forested areas that are habitats of native fauna must be oriented.

Key words: Andes, traditional knowledge, peasant inhabitants, ethnozoology, Quindío.

INTRODUCCIÓN

E
l conocimiento tradicional, entendido como el conjunto de saberes de las
comunidades respecto a la interacción con el medio natural, refleja cómo
las comunidades se relacionan con el entorno (MACHADO-TRELLES, 2008).
Esta relación es descrita por diferentes disciplinas sociales, como la antropología
ecológica y la sicología ambiental (ZIMMERMANN, 2005). Algunas áreas sociales
como la etnobotánica, etnoecología o etnozoología abordan componentes de la
biodiversidad y, esta última, lo hace referente al ordenamiento y codificación del
conocimiento sobre la relación fauna-hombre (GREBE, 1984).

Dentro de la etnozoología, la percepción, la actitud y el uso son explorados para


entender la relación del hombre y los recursos faunísticos. La percepción es la
idea que poseen las personas respecto a alguna entidad sin limitarse a un proceso
individual, sino como una cosmovisión articulada en un contexto social, cultural
e histórico (CEBALLOS-MAGO & CHIVERS, 2010). La actitud es un conjunto de
predisposiciones para la acción (creencias, valores y modos de uso) entorno a un
componente de interés social o ambiental (ZIMMERMANN, 2005). Por último, el
uso refiere al aprovechamiento con o sin selectividad sobre un recurso de valor
económico, tradicional o religioso; regido por tendencias culturales, sociales y
económicas (RACERO-CASARRUBIA et al., 2008; CUNHA-RIBEIRO & SCHIAVETTY,
2009).
80 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

El conocimiento tradicional es transmitido por generaciones (VÉLEZ-SOSA, 2004;


COSTA-NETO et al., 2009), permitiendo el desarrollo de patrones de percepción,
actitud y uso variables entre personas, grupos humanos, habitantes de localidades
y regiones. Para el caso de la fauna silvestre en zonas rurales de Colombia, los
mamíferos son parte del entorno ambiental, social y cultural de las comunidades
campesinas (MONTERO, 2004; ALDANA et al., 2006; NASSAR-MONTOYA, 2000)
y las características de historia natural de las diferentes especies permiten estas
sean percibidas de modo diferente en diversos contextos culturales y sean usadas
de diversas maneras.

En el departamento del Quindío, el conocimiento tradicional en comunidades


rurales ha sido influenciado por la llegada de colonos procedentes de Antioquia,
Valle del Cauca, Cundinamarca, Tolima y Cauca a inicios del siglo XIX (RESTREPO-
RAMÍREZ & HERNÁNDEZ-MORALES, 2000) entre otros migrantes de regiones
remotas de Colombia. Estos colonos se distribuyeron en el territorio dando origen
a asentamientos poblados. A pesar de que el origen del conocimiento tradicional
es similar, las diferentes zonas del Departamento han pasado por procesos de
desarrollo y presiones muy variables que han incidido en que las comunidades
tengan patrones diferentes de relacionamiento con los mamíferos. Este trabajo
tiene como objetivo determinar y comparar la percepción, actitud y usos de las
comunidades rurales campesinas con los mamíferos silvestres en cuatro veredas
(Río Rojo, Río Gris, San Juan y Pedregales) del municipio de Génova, Quindío.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El trabajo se realizó en cuatro veredas del municipio de Génova (Río Rojo, Río Gris,
San Juan y Pedregales), departamento del Quindío. El área se encuentra entre los
2,500 y los 3,800 msnm, cubre cerca 8,370 hectáreas donde habitan comunidades
campesinas. El área agrupa diecinueve predios (Fig. 1) de los cuales, tres son
Reservas Naturales de la Sociedad Civil, cuatro son áreas protegidas municipales en
la Cuenca del Río Gris (Artículo 111 de la Ley 99 de 1993), uno es propiedad de la
Gobernación del Quindío y once son privados (FUNDACIÓN LAS MELLIZAS, 2003).

Métodos
La primera fase del trabajo se realizó en mayo de 2011 y correspondió al trabajo
con niños con edades entre 5 y 11 años de dos escuelas de educación básica
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 78 - 93

primaria de las veredas San Juan Alto (Escuela Cristales) y Río Gris Alto (Escuela
Río Gris Alto). Se efectuaron dos talleres de dibujos siguiendo la premisa de que
estos son una herramienta pedagógica y un signo de comunicación de procesos
sociales y culturales del entorno del niño y una muestra del conocimiento del
mismo (CARRERA & MAZZARELLA, 2001; BAPTISTA, 2009). Cada niño representó
el conocimiento sobre hábitat, dieta y comportamiento de los mamíferos silvestres
que conocía. De las especies reconocidas se empleó el nombre común y la respuesta
más recurrente de descripciones de aspectos biológicos.

La segunda fase se realizó entre mayo y julio de 2011. Se visitó cada uno de los
predios y se aplicó el método de evaluación etnoecológica rápida. Mediante esta
Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 81

metodología el investigador participa en tareas cotidianas de los campesinos


(ENRÍQUEZ-VÁSQUEZ et al., 2006; GALVÁN-GUEVARA, 2010), pernoctando
en promedio tres días en cada predio y realizando un total de 20 entrevistas
semiestructuradas (RACERO-CASARRUBIA et al., 2008; BALAGUERA-REINA &
GONZALES-MAYA, 2010) a adultos con más de un año de permanencia. Se utilizaron
fotografías de los mamíferos silvestres probables en la región para facilitar el
reconocimiento de especies presentes por parte de los entrevistados (MONTERO,
2004). Con las entrevistas se obtuvo información sobre presencia de especies,
percepción, actitud de pobladores frente a las diferentes especies y el uso que le
dan los habitantes de cada vereda.

Figura 1. Ubicación del área de estudio y viviendas visitadas (puntos rojos) en las veredas: Río
Rojo, Pedregales, Río Gris y San Juan Alto, municipio de Génova, departamento
del Quindío. Para la elaboración de este mapa se consideró la información de IGAC
(2009) y SUÁREZ et al. (en preparación).

La información suministrada por pobladores fue corroborada según sugerencias de


VÉLEZ-SOSA (2004); se realizaron recorridos ad libitum con los campesinos en busca
de evidencias (heces, huellas, comederos o refugios). Los sitios donde se encontraron
evidencias fueron georeferenciados con GPS Garmin Etrex®, se fotografiaron y se
identificaron siguiendo guías (ARANDA, 1981; NAVARRO & MUÑOZ, 2000; CHAME,
2003; MORALES-JIMÉNEZ et al., 2004; TORRES, 2006). Al clasificar la percepción
82 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

por parte de los habitantes se siguió la propuesta de HUNTER (2002), clasificando


en negativa (miedo, asco, rabia), positiva (agrado) y neutra (sin ningún interés). La
actitud, entendida como la predisposición hacia la realización de una acción directa
sobre un objeto, se clasificó como positiva o negativa. El uso o aprovechamiento
directo del animal o de sus partes, se clasificó como medicinal, comercio, mascota,
ornamento y alimento.

Análisis de los datos

Como medida de la diferencia o similitud entre las especies reconocidas por


habitantes adultos de las cuatro veredas, se utilizó el Índice de Sokal y Sneath
(Is-s). Este índice expresa de manera cualitativa el grado en el que dos muestras
son semejantes por las especies presentes en ellas. El intervalo de valores de este
índice es de 0 cuando no hay especies compartidas entre ambos sitios, hasta 1
cuando los dos sitios tienen la misma composición de especies (MORENO, 2001).

Para estimar el valor cultural (usos sobre los mamíferos silvestres) por veredas,
se realizó una modificación del Índice de Importancia Cultural (IIC) propuesto
por FIGUEROA (2000) y utilizado por JIMÉNEZ-FERRER et al. (2008) y SUAREZ et
al. (2011) IIC= (Iu+Nr)/Neu; dónde: Iu = Intensidad de uso (número de usos); Nr =
Número de reportes; Neu = Número de especies útiles por vereda. Este índice va de
0 a 1; siendo 0 cuando no hay uso de la especie y 1 cuando la especie es altamente
utilizada en la vereda.

Para calcular el valor cultural de los mamíferos silvestres en toda la zona de estudio
se midieron los valores obtenidos de las especies por veredas y se utilizó el Índice
de Importancia Cultural Total, IICT=∑ (IIC/Nteu); donde: IIC = Índice de Importancia
Cultural por vereda; Nteu = Número total de especies útiles.

RESULTADOS

Los 22 niños de las escuelas visitadas elaboraron 39 dibujos de 7 mamíferos de


la zona. Este número de especies equivalen al 26% de las reconocidas por adultos.
Los mamíferos silvestres dibujados fueron el armadillo (12 reportes), guagua (9),
cusumbo (5), perezoso, oso de anteojos y venado con dos reportes cada uno. El
zorro es el mamífero con menor reconocimiento con un solo reporte (Tabla 1).

Los adultos reconocieron 27 especies de mamíferos silvestres agrupados en 17


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 78 - 93

familias. Las especies más reconocidas fueron el solino (Nasua nasua), el mocoso
(Nasuella olivacea), la ardilla común (Sciurus granatensis), el venado colorado
(Mazama cf. rufina), el conejo sabanero (Silvilagus sp.), la capotera (Cuniculus
taczanwoski), el puma (Puma concolor), el oso de anteojos (Tremarctos ornatus),
el venado conejo (Pudu mephistophiles), el armadillo (Dasypus novemcinctus) y
el zorro (Cerdocyon thous). El ulamá (Eira barbara), la rayona (Cuniculus paca),
el guatín (Dasyprocta punctata), la comadreja (Mustela frenata), el yagouaroundi
(Puma yagouaroundi) y el perro de monte (Potos flavus) fueron reconocidas solo
en una vereda.
Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 83

Tabla 1. Mamíferos silvestres identificados por los niños en las escuelas de San Juan Alto y Río Gris Alto,
municipio de Génova, departamento del Quindío.

Se confirmó la ocurrencia de ocho especies mediante rastros indirectos. Estos


rastros fueron de carnívoros, cérvidos y roedores. La especie de la que más rastros
se registró fue Leopardus sp. (huellas y excretas), seguido por T. ornatus (comederos
y excretas) y P. concolor (excretas) (Tabla 2).

El reconocimiento de especies por habitantes muestra baja similitud entre las


cuatro veredas (menor a 70%). Según lo mostrado en el índice de Sokal y sneath
(Is-s), las veredas Pedregales-Río Gris presentaron mayor similitud (Is-s 0,65) de
reconocimiento, seguido por Pedregales-San Juan y Río Gris-San Juan (Is-s 0,48). Las
veredas menos similares en el reconocimiento de mamíferos por habitantes fueron
San Juan-Río Rojo y Río Gris-Río Rojo, con 0,35 y 0,31 respectivamente.
84 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

Tabla 2. Lista de mamíferos silvestre reportados por los pobladores de cuatro veredas del municipio de Génova,
departamento del Quindío. La nomenclatura taxonómica sigue el arreglo de WILSON & REEDER
(2005). Veredas: RR: Río Rojo, SJ: San Juan, RG: Río Gris, P: Pedregales. El asterisco (*) señala las
especies con evidencia obtenida de campo para establecer la presencia en las diferentes vereda; He:
Heces, Co: comedero, Cr: cráneo, Pi: piel, Hu: huellas, Ob: observación.

Nombre científico Nombre común Signos RR SJ RG P Total


DIDELPHIMORPHIA        
Didelphidae        
Didelphis pernigra Chucha -- 1 5 3 9
Caluromys sp. Chucha -- 1 1 -- 2
CINGULATA        
Dasypodidae        
Dasypus novemcinctus Armadillo 1 3 6 1 11
PILOSA        
Megalonychidae
Choloepus hoffmanni Perezoso -- 1 3 3 7
Myrmecophagidae        
Tamandua mexicana Hormiguero -- 1 2 -- 3
CARNÍVORA        
Canidae        
Canidae sp. (indeter.) -- -- 1 1 2
Cerdocyon thous Zorro perruno 1 3 4 3 11
Ursidae        
Tremarctos ornatus Oso de anteojos He, Co 1* 3* 4 4* 12*
Procyonidae        
Potos flavus Perro de monte -- 1 -- -- 1
Nasua nasua Solino Cr 4 4* 5 5 18*
Nasuela olivácea Mocoso 4 4 6 4 18
Mustelidae        
Eira barbara Ulamá, Taira Pi -- -- 2* -- 2*
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 78 - 93

Mustela frenata Comadreja -- -- 1 -- 1


Felidae        
Puma yagouaroundi Yagouaroundi -- 1 -- -- 1
Leopardus sp. Tigrillo Hu, -- 2* 1 1 4*
He
Puma concolor Puma He, Cr 1* 2* 5 4 12*
ARTIODACTYLA        
Cervidae        
Mazama cf. rufina Venado colorado 2 4 4 4 14
Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 85

Nombre científico Nombre común Signos RR SJ RG P Total


Odocoileus virginianus Venado cola -- -- 1 1 2
blanca
Pudu mephistophiles Venado conejo Hu 1 3* 4 3 11*
RODENTIA        
Sciuridae        
Sciurus granatensis Ardilla común Ob 4* 2 5 6 17*
Sciurus sp. Ardilla -- 1 2 1 4
Erethizontidae        
Coendou rufescens Puerco espín -- -- 2 1 3
Dinomydae        
Dinomys branickii Guagua loba 2 -- 1 1 2
Dasyproctidae        
Dasiprocta punctata Guatín 1 -- -- -- 1
Cuniculidae        
Cuniculus taczanwoski Capotera He 1* 4 4 3 12*
Cuniculus paca Rayona -- -- 2 -- 2
LAGOMORPHA        
Leporidae        
Silvilagus sp. Conejo sabanero 1 3 5 4 13
Total de reportes 21 22 35 29 98
Total especies 13 19 24 19 27
reconocidas

La percepción neutra sobre mamíferos silvestres es predominante. Sin embargo,


para la vereda San Juan algunas especies son percibidas con asco, rabia y pesar;
en Pedregales se presentan percepciones de miedo y rabia hacia algunas especies.
Ocho especies son consideradas como perjudiciales porque hay conflicto; el puma
es percibido negativamente (expresiones de rabia) entre la comunidad de las veredas
San Juan y Pedregales. Tan solo un poblador de la vereda Pedregales expresó miedo.

Para el oso de anteojos no se reporta actitudes negativas pese a la depredación


de ovejos y ataques esporádicos sobre ganado vacuno. El zorro, la comadreja, el
solino, el mocoso, la ardilla y la chucha también ocasionan daños al depredar aves
de corral y consumo de cultivos, pero debido a que el impacto en la economía del
campesino es menor, no hay percepciones negativas hacia estos animales (Tabla 3).
86 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

Tabla 3. Percepción sobre los mamíferos silvestre por parte de los pobladores de cuatro veredas del municipio
de Génova, departamento del Quindío (Neu: neutralidad, Sim: simpatía, Asc: asco, Rab: rabia, Pes:
Pesar, Mie: Miedo). El asterisco (*) indica las especies reportadas como perjudiciales y las veredas en
las que se reportaron.

Veredas/ Numero de reportes


 
Río Rojo San Juan Río Gris Pedregales
Percepción
Neu. Sim. Neu. Asc. Rab. Sim. Pes. Neu. Sim. Neu. Mie. Rab. Sim.
Nombre Científico
DIDELPHIMORPHIA
Didelphis pernigra* 4 -- 3 1 -- -- -- 2* 4* 4 -- -- 2
Caluromys sp. 4 -- 3 -- -- 1 -- 5 1 6 -- -- --
CINGULATA
Dasypus novemcinctus 2 2 2 -- -- 2 -- 2 4 5 -- -- 1
PILOSA
Choloepus hoffmanni 4 -- 3 -- -- -- 1 4 2 5 -- -- 1
Tamandua mexicana 4 --  3  -- --  1 --  4 2 6 --   -- -- 
CARNÍVORA
Canidae sp (indeter.) 4 -- 4 -- -- -- -- 5 1 5 -- -- 1
Cerdocyon thous* 4 -- 2 -- -- 2 -- 3* 3* 4 -- -- 2
Tremarctos ornatus* 3 1 2 -- -- 2 -- 3 3 3* -- -- 3*
Potos flavus 4 -- 4 -- -- -- -- 6 -- 6 -- -- --
Nasua nasua* 1* 3* 2* -- -- 2* -- 2* 4* 2* -- 1* 3*
Nasuela olivacea* 1 3 2 -- -- 2 -- 1* 5* 3* -- 1* 2*
Eira barbara 4 -- 4 -- -- -- -- 4 2 6 -- -- --
Mustela frenata* 4 -- 4 -- -- -- -- 5* 1* 6 -- -- --
Puma yagouaroundi 4 -- 3 -- -- 1 -- 6 -- 6 -- -- --
Leopardus sp. 4 -- 3 -- -- 1 -- 5 1 5 -- -- 1
Puma concolor* 3* 1* 2* -- 1* 1* -- 2* 4* 4* 1* -- 1*
ARTIODACTYLA
Mazama cf rufina 3 1 2 -- -- 2 -- 3 3 5 -- -- 1
Odocoileus virginianus 4 -- 4 -- -- -- -- 5 1 5 -- -- 1
Pudu mephistophiles 2 2 2 -- -- 2 -- 2 4 4 -- -- 2
RODENTIA
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 78 - 93

Sciurus granatensis* 4 -- 3 -- -- 1 -- 1* 4* 2 -- -- 4
Sciurus sp. 4 -- 3 -- -- 1 -- 4 1 6 -- -- --
Coendou rufescens 4 -- 4 -- -- -- -- 4 2 5 -- -- 1
Dinomys branickii 1 3 4 -- -- -- -- 6 -- 6 -- -- --
Dasiprocta punctata 4 -- 4 -- -- -- -- 6 -- 6 -- -- --
Cuniculus taczanwoski 4 -- 2 -- -- 2 -- 3 3 4 -- -- 2
Cuniculus paca 4 -- 4 -- -- -- -- 5 1 6 -- -- --
LAGOMORPHA
Silvilagus sp. 3 1 2 -- -- 2 -- 2 4 3 -- -- 3
Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 87

Los pobladores locales reconocieron 12 especies con algún valor de uso. El índice
de importancia cultural total (IICT) revela que las especies más importantes son
solino (0,26), mocoso (0,26), guagua capotera (0,21), armadillo (0,16) y venado
colorado (0,11). El caso de oso de anteojos y guagua loba, estas presentan uso en tres
veredas. Sobresale el uso que se le dan a los cusumbos en vereda Río Gris (IIC=1),
seguidos por guagua capotera, (IIC=0,87; vereda Río Gris); guagua loba, (IIC=0,85;
vereda Río rojo) y armadillo, (IIC=0,7; vereda Pedregales); el patrón observado
hacia los mamíferos reconocidos por los pobladores es el consumo, notándose
preferencia por las guaguas, apetecidas por el buen sabor de la carne, al igual que
el armadillo. La carne de venado conejo y venado colorado es considerada insípida
a pesar de ser altamente cazado. En cuanto a la carne de cusumbos no existe un
consenso sobre preferencia; algunos habitantes la catalogan como regular, otros
como buena. En el caso del puma solo una persona manifestó su consumo y la carne
le pareció de buen sabor. Igualmente el conejo es consumido por una persona. El
uso medicinal es generalizado para las cuatro veredas y recae sobre cusumbos,
guaguas, armadillos y osos de anteojos. El uso como afrodisiaco se da sobre las
dos especies de cusumbo en las veredas Pedregales y Río Rojo. El uso ornamental
se reporta en la vereda Pedregales sobre armadillos y venados colorados. El venado
conejo es utilizado como mascota en la vereda San Juan (Tabla 4).

Tabla 4. Índice de importancia cultural y tipos de usos para mamíferos identificados en cuatro veredas del
municipio de Génova, departamento del Quindío. Parte usada: C: carne, G: grasa, P: pene, B: bilis,
Br: barbas, S: sangre, Ca: caparazón, Pt: patas, Pi: piel. Uso: Pr: proteína animal, Tm: tradicional me-
dicinal, Ta: tradicional afrodisiaco, To: tradicional ornamento, Co: comercio, Ma: mascota. Veredas:
RR: Río Rojo, SJ: San Juan, RG: Río Gris, P: Pedregales.

Especie IIC IICT


Parte usada Usos
Nombre científico Nombre común RR SJ RG P  

Nasua nasua Solino C-G-P Pr-Tm-Ta 0,86 0,67 1 0,6 0,26

Nasuela olivacea Mocoso C-G-P Pr-Tm-Ta 0,86 0,67 1 0,6 0,26

Cuniculus taczanwoski Capotera C-B-Br Pr-Tm 0,71 0,56 0,87 0,4 0,21

Dasypus novemcinctus Armadillo C-S-Ca Pr-Tm-To 0,43 0,56 0,25 0,7 0,16

Mazama cf. rufina Venado colorado C-Pt-Pi Pr-To 0,29 0,33 0,25 0,5 0,11

Tremarctos ornatus Oso de anteojos G Tm -- 0,44 0,37 0,4 0,10

Dinomys branickii Guagua loba C-B Pr-Tm-Co 0,86 -- -- 0,4 0,10

Pudu mephistophiles Venado conejo C Pr-Ma -- 0,44 0,37 -- 0,07

Sciurus granatensis Ardilla común C Pr 0,29 0,22 -- 0,2 0,06

Silvilagus sp. Conejo C Pr -- 0,22 -- 0,2 0,04

Dasiprocta punctata Guatín C Pr 0,29 -- -- -- 0,02

Puma concolor Puma C Pr -- -- 0,25 -- 0,02


88 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

En las cuatro veredas habitan diez personas que practican o practicaron la cacería;
tres en Río Rojo (75%), tres en Río Gris (50%), dos en San Juan (50%) y dos en
Pedregales (33,3%). Los cazadores de la zona alta de Génova reportaron el acecho
de presas y el punto de espera como tácticas de cacería. Para la cacería se utiliza
la escopeta, las trampas de ahogo, los perros y el machete. La preferencia del
instrumento y la táctica de cacería dependen del animal que pretendan cazar.

DISCUSIÓN

Las comunidades del municipio de Génova, Quindío, reconocen 27 especies de


mamíferos silvestres y los niños reconocen la cuarta parte de estas especies. Las
comunidades humanas presentan diferentes percepciones y actitudes frente a los
mamíferos silvestres de acuerdo a las características de historia de vida. Existen
patrones similares de percepción y actitud entre las comunidades humanas,
pero son más similares entre veredas contiguas. Hay percepciones y actitudes
negativas sobre ciertas especies potenciales causantes de conflicto, no obstante,
la afectación sobre estas no es generalizada. La situación de conciencia ambiental
por las comunidades de la zona se muestra como una oportunidad para adelantar
ejercicios de conservación de la fauna silvestre.

El conocimiento que poseen los niños de las escuelas en relación al conocimiento


de los mamíferos silvestres es menor comparativamente con los adultos. Este
conocimiento ha sido influenciado por factores como la experiencia al acompañar
a sus padres en las actividades de ganadería, cacería o agricultura en sus horas
libres y en los periodos vacacionales. A la vez, durante los recorridos de la casa
a la escuela tienen la oportunidad de fortalecer la interrelación con el ambiente
(CASTELLANOS, 2002; GARCÉS & SÁNCHEZ-BOTERO, 2006; BAPTISTA, 2009). En
este escenario, la familia y las escuelas son constituyentes del contexto educativo
facilitador de la interrelación (ELICHIRY et al. 2004).

El reconocimiento de los mamíferos silvestres por jóvenes y adultos presenta


baja similitud entre las cuatro veredas; sin embargo, la similitud es mayor entre
veredas cercanas. Las veredas San Juan y Río Gris, aunque no están cerca, presentan
similitud de reconocimiento media frente a las otras veredas lejanas. Según
CASTAÑO & CORRALES (2010) la alta diversidad de mamíferos presentes en una
región, sumada a la ocupación de la tierra por parte de comunidades humanas,
determina el reconocimiento y la interacción de la fauna con el hombre. En este
sentido, los mamíferos más abundantes tienen mayor reconocimiento y mayor uso.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 78 - 93

El reconocimiento de mamíferos también se debe al conflicto que se presenta entre


pobladores y carnívoros (puma, oso de anteojos y zorro); este fenómeno es común
en ecosistemas altoandinos de América (DEUSTIA-ARIS et al. 2008; DE LUCCA, 2010).

La interacción del ser humano con los mamíferos silvestres, en especial con
carnívoros, ha sido tradicional y es denotada conflicto, ya que estas especies son
perseguidas como retaliación por los daños causados sobre animales domésticos
o por temor (DEUSTIA-ARIS et al. 2008). Esta problemática es ocasionada por
la ocupación y perturbación humana y por la ausencia de presas naturales
(CRAWSHAW & QUIGLEY, 2002), y este conflictos se presenta en otras regiones
de Colombia (VALDERRAMA-VÁSQUEZ & CIONTESCU-CAMARGO, 2010) y de
Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 89

Latinoamérica (HOOGESTEIJN, 1993; PACHECO et al. 2004; GALLARDO et al.


2009; GORDILLO-CHÁVEZ, 2010; MORAZÁN et al. 2010). Para la zona de estudio
se documenta el conflicto con el puma, donde hay persecución por parte de los
pobladores relacionada con la depredación de ganado y por el temor que se tiene
hacia la especie.

El conflicto con puma se muestra generalizado para municipios cordilleranos


del Quindío (VARGAS et al. 2005) e incluso para muchas localidades del área de
distribución de la especie, donde se le persigue y se le caza. El oso de anteojos
también es protagonista del conflicto en diferentes regiones de Colombia y en
otros países latinoamericanos donde es cazado por retaliación por los daños a
ganadería y a cultivos de maíz (RODRÍGUEZ et al. 2003; YERENA et al. 2007). En la
zona de estudio, a pesar que se ha documentado la depredación de ganado vacuno
y ovino en especial de individuos juveniles, no hay presiones de caza ni actitudes
negativas. Al parecer, los ataques de puma y oso de anteojos están relacionados
con la ocupación del hábitat y pastoreo de ganado.

El zorro perruno y la comadreja son vistos como animales conflictivos porque


atacan gallinas. Sin embargo, no hay percepciones negativas hacia estos pero en
algunas zonas son cazados ocasionalmente. Este tipo de cacería se presenta más
por temor hacia el animal que por los daños que causa (DEUSTIA-ARIS et al. 2008).
En Perú y Argentina, estos son cazados por ocasionar conflicto, argumentando que
los daños ocasionados repercuten sobre la economía familiar, ya que estos matan
más animales de los que comen (LUCHERINI et al. 2004; RAMÍREZ & PÉREZ, 2007).

La chucha, es un mamífero que además de alimentarse con frutas e invertebrados


es visto como depredador de gallinas; pero no hay actitudes negativas hacia ella
aunque se reporta una percepción de asco de la gente hacia la especie. Pedro Cieza
de León en: RESTREPO RAMÍREZ & HERNANDEZ-MORALES (2000), menciona la
especie en una de sus crónicas en el año 1542 en la que expresa que era vista con
asco por la cultura Quimbaya, donde se le dio el nombre vernáculo de chucha,
convirtiéndose en una especie con una connotación cultural arraigada dentro de
los pobladores y vista como un ser feo y maloliente.

Los mamíferos no son importantes en el uso por parte de la comunidad. En la zona


se practica cacería ocasional como fuente de proteína. Esta no es de subsistencia
(MARCH, 1994) ya que los pobladores consumen principalmente carne de res
comprada del mercado de Génova. Dentro del uso, varías especies son usadas
como remedio. Del cusumbo se usa la manteca para curar el reumatismo y el
hueso peneano (báculo) como afrodisíaco. Estos usos se documentan para la
Serranía de Mamapacha, Boyacá (GARCÍA-SALINAS et al. 2001) y en Supía, Caldas
en comunidades indígenas (ARBOLEDA, 2006). Las guaguas son usadas para curar
la ceguera en animales domésticos (FUNDACIÓN LAS MELLIZAS, 2003).

La grasa de oso es utilizada tradicionalmente para fortalecer los músculos y como


remedio para la artritis; este uso es generalizado para toda el área de su distribución
(GARCÍA-SALINAS et al. 2001; FIGUEROA-PIZARRO, 2008). El armadillo es usado
para curar el asma y también acontece en otras localidades de Colombia (GARCÍA-
SALINAS et al. 2001; ARBOLEDA, 2006). Aunque en la actualidad no se presenta
uso de la fauna silvestre en procesos de artesanías u ornamento en la zona, en el
90 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

pasado era común el uso de tapetes con las pieles u otros elementos como bastones,
caucheras y estuches con partes de venados. Este tipo de actividad artesanal, igual
que el consumo de animales silvestres es prohibido por grupos armados ilegales.
Según VARGAS-CLAVIJO (2010), la prohibición de cualquier actividad tradicional,
quizás atente contra la conservación de huellas tangibles del pensamiento y las
emociones del pueblo manifestadas en el uso artesanal y decorativo de la fauna
silvestre; olvidando los pobladores la riqueza cultural de los pueblos (RESTREPO-
RAMÍREZ & HERNÁNDEZ-MORALES, 2000).

Los habitantes que fueron o aún son cazadores adquirieron experiencia en la


actividad desde niños ya que los padres los motivan y la aprenden de forma
empírica (CASTELLANOS, 2002). En la zona, la cacería se ha desarrollado sin
conocimiento de los entes estatales pues estos no alcanzan a hacer presencia dada
la lejanía respecto a Armenia y el casco urbano de Génova. Esta situación no solo
es particular en el municipio de Génova, el departamento del Quindío o Colombia,
iguales situaciones se reportan en otras regiones del mundo (MORAZÁN et al.
2010). En la actualidad, al parecer la caza ha disminuido debido a dos razones.
Una que el 45% de los pobladores expresaron tener más conciencia con respecto
a la importancia de los mamíferos. Otra, expresada por el 35% de los pobladores
entrevistados, es que grupos armados ilegales prohibieron la cacería, tal como ha
sucedido en otras zonas del país (RUIZ-SERNA, 2003).

Los mamíferos silvestres son importantes para las comunidades campesinas


estudiadas por dos razones. Una, la conciencia sobre la importancia ecológica dentro
del medio y, otra, como atractivo estético natural del paisaje. Igual percepción se
ha documentado para zonas de Cundinamarca (VÉLEZ-SOSA, 2004). Hay situaciones
que han dado origen a percepciones y actitudes asociadas al conflicto con ganado
y animales domésticos, por lo que la cacería ha disminuido. La zona de estudio se
muestra como importante para la conservación de los mamíferos silvestres y sus
hábitats. La percepción y actitud positivas de las comunidades es estudiadas frente
a la fauna silvestres es una oportunidad para la conservación de poblaciones de
mamíferos silvestres.

AGRADECIMIENTOS

A Jorge H. López por al apoyo para la realización de este estudio y por la revisión
crítica del manuscrito y a C. Ríos-Franco por la elaboración del mapa. Mohamed
bin Zayed Found Species Conservation Fund, Idea Wild Foundation y Wildlife
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 78 - 93

Conservation Society Programa Colombia aportaron la financiación y los equipos.


A la Fundación Ecológica Las Mellizas por facilitar la logística necesaria para el
correcto desarrollo del proyecto. A Delfín López por su colaboración y hospitalidad
en la zona. A las profesoras Claudia y Ana, de las escuelas San Juan Alto, Río Gris
Alto por su tiempo en las actividades realizadas. A la profesora Mildred de la
escuela Pedregales Alto por su colaboración. A los niños y niñas por su dedicación
en los talleres de dibujo. A Nicolai Osorno por la compañía a campo y por ser el
intermediario entre los pobladores y los investigadores. A los pobladores de las
veredas visitadas por su paciencia y suministro de información. CASR es estudiante
del programa de Doctorado en Ciencias Biológicas en la Universidad del Valle (Cali,
Colombia). financiado por COLCIENCIAS.
Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 91

BIBLIOGRAFÍA
ALDANA, N.J., DÍAZ-PORRES, M., FEIJOO, A. & ZUÑIGA, C.M., 2006.- Valoración del uso de la fauna silvestre
en el municipio de Alcalá, Valle del Cauca. Universidad Tecnológica de Pereira. Scientia et technica
12: 291-296.
ARANDA, J.M., 1981.- Rastros de los mamíferos silvestres de México. Manual de campo. Instituto nacional
de investigaciones sobre recursos bióticos. México.
ARBOLEDA, L.A., 2006.- Etnozoología del resguardo indígena de Cañamomo y Lomaprieta: Supía Caldas.
Revista Luna Azul 8:15.
BALAGUERA-REINA, S.A. & GONZALES-MAYA, J.F., 2010.- Percepciones, conocimiento y relaciones entre los
crocodylia y poblaciones humanas en la Vía Parque Isla de Salamanca y su zona de amortigüamiento,
Caribe Colombiano. Revista Latinoamericana de Conservación 1(1): 53-63.
BAPTISTA, G.C.S., 2009.- Etnozoología y la enseñanza de las ciencias biológicas. (En) COSTA-NETO, E.M.,
SANTOS-FITA, D. & VARGAS-CLAVIJO, M. (coord.).- 2009. Manual de etnozoología. Una guía teórico-
práctica para investigar la interconexión del ser humano con los animales. Ediciones tundra.
CARRERA, B. & MAZZARELLA, C., 2001.- Vygotsky: enfoque sociocultural. Universidad de los Andes. Mérida,
Venezuela. Red de revistas científicas de América latina y el Caribe, España y Portugal. Universidad
Autónoma del estado de México 5: 41-44.
CASTAÑO, J.H. & CORRALES, J.D., 2010.- Mamíferos de la cuenca del río La Miel, Caldas: diversidad y
uso cultural. Boletín Científico Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas 14 (1): 56-75.
CASTELLANOS, W., 2002.- Diagnóstico de la actividad de caza y captura de fauna silvestre en el sur de la
reserva de usos múltiples de la cuenca del lago de Atitlán en el departamento de Sololá, Guatemala.
Programa Parques en Peligro-Proyecto Volcanes de Atitlán Asociación Patronato Vivamos Mejor
Guatemala.
CEBALLOS-MAGO, N. & CHIVERS, D.J., 2010.- Local knowledge and perceptions of per primates and wild
Margarita capuchins on Isla de Margarita and Isla de Coche in Venezuela. Endangered Species Research
13: 63-72.
CHAME, M., 2003.-Terrestrial mammals feces: a morphometric summary and descripction. Mem Inst
Oswaldo Cruz, Río de Janeiro. 98: 71-94.
COSTA-NETO, E.M., SANTOS-FITA, D. & VARGAS-CLAVIJO, M. (coord.). 2009. Manual de etnozoología. Una
guía teórico-práctica para investigar la interconexión del ser humano con los animales. Ediciones tundra.
CRAWSHAW, P.G. & QUIGLEY, H.B., 2002.- Hábitos alimentarios del jaguar y el puma en el Pantanal, Brasil,
con implicaciones para su manejo y conservación. (En) Medellín, CHETKIEWICZ, C., RABINOWITZ, A.,
REDFORD, K.H., ROBINSON, J.G., SANDERSON, E. & TABER, A. (eds.), El Jaguar en el nuevo milenio.
Una evaluación de su estado, detección de prioridades y recomendaciones para la conservación de
los jaguares en América. Universidad Nacional Autónoma de México/Wildlife Conservation Society.
México D.F.
CUNHA-RIBEIRO, G. & SCHIAVETTY, A., 2009.-Conocimiento, creencias y utilización de la mastofauna
por los pobladores del Parque Estatal de la Sierra de Conduru, Bahía, Brasil. (En) COSTA-NETO, E.M.,
SANTOS-FITA, D. & VARGAS-CLAVIJO, M. (coord.) 2009. Manual de etnozoología. Una guía teórico-
práctica para investigar la interconexión del ser humano con los animales. Ediciones tundra.
DE LUCA, R.E., 2010.- Presencia del Puma (Puma concolor) y conflicto con el hombre en las pampas
argentinas. Fundación de Historia Natural. Universidad de Maimónides Nótulas faunísticas. Segunda
Serie 48: 1-17.
DEUSTUA-ARIS, I., WILLIAMS-LEÓN DE CASTRO, M. & VÁSQUES-RUESTA, P., 2008.- Relaciones entre los
pobladores rurales y los carnívoros altoandinos del distrito de Anco, Centro, sur del Perú. Departamento
académico de Biología, Universidad nacional Agraria La Molina, Lima, Perú 7 (1,2): 43-48.
ELICHIRY, N.E., ARRÚE, C., AIZENCANG, N., MADDONNI, P., NAKACHE, D. & SCAVINO, C., 2004.- Sistemas
de aprendizaje e inclusión educativa. Procesos cognitivos e interactividad. Facultad de Psicología-
UBA. 53-58.
ENRÍQUEZ-VÁZQUEZ, P., MARIACA-MÉNDEZ, R., RETANA-GASTÓN, O.G. & NARANJO-PIÑERA, E.J., 2006.- Uso
medicinal de la fauna silvestre en los altos de Chiapas, México. Asociación Interciencia. Red de revistas
científicas de América latina y el Caribe, España y Portugal. Caracas, Venezuela 31(007): 491-499.
FIGUEROA, S.M.E., 2000.- Uso agroecológico, actual y potencial de especies arbóreas en una selva baja
caducifolia perturbada del suroeste del estado de México: Tesis Maestría, Colegio de Postgraduados,
Montecillo, Estado de México.
FIGUEROA-PIZARRO, J., 2008.- Cacería del Oso Andino en el Perú. Memoria para la obtención del Diploma de
Estudios Avanzados. Centro Iberoamericano de la Biodiversidad CIBIO, Universidad de Alicante. España.
FUNDACIÓN LAS MELLIZAS., 2003.- Formulación del Plan de Manejo para los ecosistemas de alta montaña
del municipio de Génova. Diagnóstico socioeconómico de la zona de alta montaña e inventario de flora
y fauna de tres predios en la alta montaña del municipio de Génova, Quindío.
GALLARDO, G., NUÑES, A., PACHECO, L.F. & RUIZ, M., 2009.- Conservación del Puma en el Parque Nacional
Sajama (Bolivia): estado poblacional y alternativas de manejo. Mastozoología Neotropical. En prensa.
Mendoza.
92 Jean Wilman Parra-Colorado, Álvaro Botero-Botero, Carlos A. Saavedra-Rodríguez

GALVÁN-GUEVARA, S., 2010.- Mamíferos y aves silvestres registrados en una zona de los Montes de María,
Colosó, Sucre, Colombia. Revista Colombiana de Ciencias Animales 2 (1): 45-57.
GARCEZ. D.S. & SÁNCHEZ-BOTERO, J.I., 2006.- La pesca realizada por niños ribereños de Manacapuru,
Amazonía central, Brasil. Instituto de pesca, Sao Paulo. 32 (1): 79-85.
GARCÍA-SALINAS, G., PERICO-MANRIQUE, D. & ROCHA, C., 2001.- Uso de fauna silvestre en los alrededores
de la serranía de Mamapacha (Boyacá, Colombia). (En) Evento: Congreso Mundial de Páramos. Ponencia:
Libro: Congreso Mundial De Páramos. Gente Nueva Editorial.
GORDILLO-CHÁVEZ, J.E., 2010.- Depredación de ganado por Jaguares y Pumas en el noreste de Costa
rica y la percepción de los finqueros hacia el problema. Tesis de grado de Magister Scientiae en
Conservación y Manejo de Vida Silvestre. Universidad Nacional. Sistema de estudios de posgrado.
Instituto internacional en conservación y manejo de vida silvestre. Heredia, Costa rica.
GREBE, M.E., 1984.- Etnozoología andina: concepciones e interacciones del hombre andino con la fauna
altiplánica. Estudios Atacameños 7: 335-347.
HOOGESTEIJN, R., 1993. Manual sobre problemas de depredación causados por Jaguares y Pumas en
hatos de ganadería. Grupo asesor de jaguar Wildlife Conservation Society. Supervisor hatos de apure,
prohesa y grupo de especialistas en felinos, UICN.
HUNTER, JR. M.L., 2002.-Fundamentals of Conservation Biology. Secound edition. Black Well Science.
IGAC., 2009.  SIG-OT: Sistema de información geográfica para la planeación y el ordenamiento
territorial. Obtenido de SIG-OT: http://sigotn.igac.gov.co/sigotn/
JIMÉNEZ-FERRER, G., VELASCO-PÉREZ, R., URIBE-GÓMEZ, M. & SOTO-PINTO L., 2008.- Ganadería y
conocimiento local de árboles y arbustos forrajeros de la selva Lacandona, Chiapas, México. Zootecnia
Tropical 26 (3): 333-337.
LUCHERINI, M., MERINO, M.J., SOLER, L., BIROCHIO, D. & LUENGOS-VIDAL, E., 2004.- Evaluación del
conocimiento y actitud humana hacia el gato andino, un carnívoro amenazado de extinción. Memorias:
manejo de fauna silvestre en amazonia y Latinoamérica.
MACHADO-TRELLES, Y., 2008.- Los saberes tradicionales populares. Un acercamiento desde el
Interaccionismo Simbólico 25-35. (En) Red Gestcon. Gestión del Conocimiento Tradicional. Experiencias
desde la Red GESTCON. Ed. Gente Nueva Editores.
MARCH, I., 1994.- México en La Vida Silvestre Mesoamericana: Diagnostico y Estrategias Para Su
Conservación. Editores Carrillo Eduardo, Vaughan Christopher 1994. Editorial De La Universidad
Nacional (EUNA). Heredia Costa Rica.
MONTERO, C., 2004.- Factores culturales y de uso que inciden en la cacería en el municipio de Mogotes,
Santander, Colombia. Memorias: manejo de fauna silvestre en amazonia y Latinoamérica. 562-572.
MORALES-JIMÉNEZ, A.L., SÁNCHEZ, F., POVEDA, K. & CADENA, A., 2004.- Mamíferos terrestres y voladores
de Colombia. Guía de campo. Ramos López editorial, Bogotá, Colombia.
MORAZÁN-FERNÁNDEZ, F., AMIT, R. & CARRILLO, E., 2010. Informe técnico. Depredación de animales
domésticos por Carnívoros silvestres en el área de conservación cordillera volcánica central. Programa
Jaguar- UNA y Escuela de Ciencias Biológicas, Heredia, Costa Rica.
MORENO, C.E., 2001.- Métodos para medir la biodiversidad. M&T–Manuales y Tesis SEA, Vol. 1. Zaragoza. 84p.
NASSAR-MONTOYA, F., 2000.- Actitud y pensamiento sobre la fauna silvestre en Colombia. Actitudes Hacia
La Fauna En Latinoamérica. (En) Colombia ed: Humane Society International.
NAVARRO, J.F. & MUÑOZ, J., 2000.- Manual de huellas de algunos mamíferos terrestres de Colombia.
Edición de campo. Medellín, Colombia.
PACHECO, L.F., GALLARDO, G. & NÚÑEZ, A., 2004.- Diseño de un programa de monitoreo para Puma y
Zorro en el altiplano. Ecología en Bolivia 39 (2): 21-32.
RACERO-CASARRUBIA, J.A., VIDAL, C.C., RUIZ, O.D. & BALLESTEROS, J., 2008.- Percepción y patrones de
uso de fauna silvestre por las comunidades indígenas Embera Katíos en la cuenca del rio san Jorge,
zona amortiguadora del PNN-Paramillo. Revistas de estudios sociales 31: 118-131.
RAMÍREZ, H. & PÉREZ, W., 2007.- Mamíferos de un fragmento de bosque de Roble en el departamento del
cauca, Colombia. Boletín científico-centro de museos. Museo de Historia Natural 11: 65-79.
RESTREPO-RAMÍREZ, R. & HERNÁNDEZ-MORALES, N.E., 2000.- Los rostros de la tierra. Una antropología
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 78 - 93

de la Quindianidad. Gobernación de Quindío. Fondo mixto de cultura del Quindío.


RODRÍGUEZ, D., CUESTA, F., GOLDSTEIN, I., NARANJO, L.G. & HERNÁNDEZ, O., 2003.- Estrategia ecorregional
para la conservación del oso andino – Tremarctos ornatus – en los andes del norte. World Wildlife
Fund–WWF, Fundación Wii, Ecociencia, Wildlife Conservation Society – WCS.
RUIZ-SERNA, D., 2003.- Campesinos entre la selva, invasores de reservas. Universidad Nacional de Colombia.
1: 183-210.
SUÁREZ, A., WILLIAMS-LINERA, G., TREJO, C., VALDEZ-HERNÁNDEZ, J.I., CETINA-ALCALÁ, V.M. & VIBRANS,
H., 2011.- Local knowledge helps select species for forest restoration in a tropical dry forest of central
Veracruz, Mexico. Agroforestry Systems (2011), pp. 1-21.
SUÁREZ, C., TRUJILLO, A., GIRALDO, J., RÍOS-FRANCO, C., CUADROS, L., DORADO, J. & NARANJO, L.,
2011.- Clasificación de Ecosistemas Naturales Terrestres del Eje Cafetero (en Preparación). Santiago
de Cali, Colombia: WWF, Sirap EC, WCS, CARDER, CVC, CRQ, CORPOCALDAS, CORTOLIMA.
TORRES, D.A., 2006.- Guía básica para la identificación de señales de presencia de oso frontino (Tremarctos
ornatus) en los Andes Venezolanos. Fundación AndígenA. Mérida, Venezuela.
Percepción y uso de mamíferos silvestres por comunidades campesinas andinas de Génova, Quindío, Colombia 93
VALDERRAMA-VÁSQUEZ, C.A. & CIONTESCU-CAMARGO, N., 2010.- Depredación de ganado por Jaguar
(Panthera onca) y Puma (Puma concolor), en dos municipios de la Orinoquía colombiana. 3er congreso
Colombiano de Zoología: creando un clima para el cambio.
VARGAS, I., DUQUE, J.D., GARCÍA, C.A., ECHEVERRI, A., MONTOYA, A.L., CAÑAS, D., MARROQUÍN. A., GIL,
A. & CHICA, O., 2005.- Informe Técnico. Incidencia de la depredación del león de montaña (Puma
concolor) en poblaciones de ganado vacuno, ovino y equino de los municipios de Salento, Calarca y
Génova del departamento del Quindío (2002-2004). CRQ. Armenia, Colombia.
VARGAS-CLAVIJO, M., 2010.- Animales para la gente: un planteamiento de sostenibilidad biocultural
basado en la artesanía. (En) Novos olhares para o desenvolvimento regional sustentável: caminhos
e perspectivas. COSTA-NETO, E.M., CANDIDO LONDERO, J. & DOS SANTOS-MASSENA, F. (org). Santa
Cruz do Sul.
VÉLEZ-SOSA, D.M., 2004.- Diagnostico del uso de fauna silvestre en las veredas mundo nuevo, el Manzano
y la Jangada en la Reserva Forestal Protectora de los Ríos Blanco y Negro en el Municipio de la Calera
(Cundinamarca – Colombia). Memorias: manejo de fauna silvestre en amazonia y Latinoamérica.
330-335.
WILSON, D.E. & REEDER, D.M. (editors). 2005.- Mammal Species of the World. A Taxonomic and Geographic
Reference (3rd ed), Johns Hopkins University Press, 2: 142.
YERENA, E., MONSALVE-DAM, D., TORRES, D.A., SÁNCHEZ, A., GARCÍA-RANGEL, S., BRACHO, A.R.,
MARTÍNEZ, A. & GÓMEZ, I. (eds). 2007.- Plan de acción para la conservación del oso andino (Tremarctos
ornatus) en Venezuela (2006-2016). Fundación AndigenA, FUDENA, Universidad Simón Bolívar.
Venezuela.
ZIMMERMANN, M., 2005. -Ecopedagogía: el planeta en emergencia. Ecoe ediciones.
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 94-111 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

FLORA Y FAUNA ASOCIADA A UN ÁREA DE BOSQUE PRIMARIO,


COMO SERVICIOS AMBIENTALES DIRECTOS PARA EL
RESGUARDO INDÍGENA PIAPOCO CHIGÜIRO-CHÁTARE DE
BARRANCOMINAS (GUAINÍA, COLOMBIA)*

Gloria Mónica Tangarife-Marín1, Nubia Janeth Quiceno-Urbina2 y Ricardo Álvarez-León3

Resumen

Objetivos.Dar a conocer el inventario de fauna y flora asociadas a los rodales


madereros de Resguardo Indígena Piapoco (Barrancominas, departamento del
Guainía, Colombia). Alcance. Inventario cualitativo y cuantitativo de los ejemplares
observados y la información suministrada por los indígenas. Metodología.
Observación directa, anotaciones específicas y fotografía de los ejemplares, así como
cartografía social. Principales resultados. Se confirman, los registros de 16 plantas
de Conuco o domésticas, 8 frutales cultivados, 9 plantas silvestres comestibles,
4 plantas mágicas o pusanas, 16 plantas industriales y artesanales, 13 plantas
medicinales, 15 palmas, asi como de 25 insectos, 23 peces, 31 aves, 29 animales
de monte terrestres, 13 animales de monte arbóreo,13 animales domésticos, y
se registran por primera vez 72 plantas asociadas a rodales de vegetación de la
Orinoquia colombiana, especialmente de Muli (Cedrelinga cateniformis), Tzuzi,
Couma sp.), y Kálima (Qualea paraensis), y con su nombre piapoco y español.
Conclusiones. Es un trabajo pionero para entender la megadiversidad presente y
sus usos actuales y potenciales.

Palabras clave: flora, fauna, servicios ambientales, Guainía, Colombia.

FLORA AND FAUNA ASSOCIATED WITH A PRIMARY FOREST


AREA AS DIRECT ENVIRONMENTAL SERVICES FOR PIAPOCO-
CHÁTARE INDIGENOUS RESERVATION, BARRANCOMINAS
(GUAINÍA, COLOMBIA)
Abstract

Objetives: To present the fauna and flora inventory associated to the timber
stands in the Piapoco Indian Reservation (Barrancominas, Department of Guainía
Colombia). Scope: Qualitative and quantitative inventory of observed specimens
and information provided by the indigenous population.Methodology: Direct
observation, specific annotations and specimens photographs, as well as social
*
FR: 15-IX-2012. FA: 15-IX-2013.
1
Colegio Agropecuario Manuel Quintín Lame. Barrancominas (Guainía, Colombia). E-mail: monica.tangarife@
gmail.com
2
Colegio Agropecuario Manuel Quintín Lame. Barrancominas (Guainía, Colombia). E-mail: nubia35quiceno@
gmail.com
3
Maestría en Desarrollo Sostenible y Medio Ambiente. Universidad de Manizales, Manizales (Caldas). E-mail:
ricardoalvarezleon@gmail.com
CÓMO CITAR:
TANGARIFE-MARÍN, G.M., QUICENO-URBINA, N.J. & ÁLVAREZ-LEÓN, R., 2014.- Flora y fauna asociada a un
área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el Resguardo Indígena Piapoco Chigüiro-
Chátare de Barrancominas (Guainía, Colombia). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 94-111.
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 95

cartography. .Main results: The records of 16 Conuco or domestic plants, 8


cultivated fruit trees, 9 edible domestic plants,4 magic or pusuana plants, 16
industrial and artisanal plants, 13 medicinal plants, 15 palm trees, as well as 25
insects, 23 fish, 31 birds, 29 terrestrial animals, 13 arboreal animals, 13 domestic
animals, and for the first time 72 plants associated to the vegetation stands of the
Colombian Orinoquia are recorded, especially Muli (Cedrelinga cateniformis),Tzuzi
(Couma sp.), and Kalima (Qualea paraensis), and with their Poaporo and Spanish
namesare confirmed. Conclusions.It is apioneerworking understanding the present
mega-diversity and its current and potential uses.

Key words: flora, fauna, environmental services, Guainía, Colombia.

INTRODUCCIÓN

E
l Guainía como departamento de Colombia y como parte de la gran Reserva
Amazónica mantiene una riqueza florística y faunística incólume si se tiene
en cuenta que junto con los departamentos de Amazonas y Vaupés poseen
la mayor concentración de ecosistemas menos intervenidos por agentes humanos.
Dada su variedad ecosistémica, megadiversidad y pluriculturalidad, la Región
Amazónica colombiana es considerada como la mayor reserva biológica y cultural
del país y del mundo con un potencial incuantificable de recursos para el futuro si
se mantiene una adecuada protección y aprovechamiento de los mismos (PUEBLOS
INDÍGENAS DEL GUAINÍA, 2012).

En este contexto el Resguardo Indígena Piapoco ha modificado el paisaje, lo cual se


evidencia en la disminución de las especies maderables y no maderables y afectación
de caños y el río Guaviare, esto quizás por la mala situación económica que obliga a
la tala para construcción de casas, senderos, bongos (medio de transporte fluvial),
obtención de leña y suplir la demanda de maderas comerciales lo cual además
ha causado la extinción de especies forestales nativas con afectación de la fauna
asociada a la vegetación, afectación intensificada por la presión de la caza que ya
no es solo de subsistencia sino también de interés comercial, por todo lo anterior
se hace relevante valorar los bienes y servicios ambientales asociados a especies
maderables de interés ambiental y social.

HERNÁNDEZ (2007), en su ensayo: Implementación de una granja integral


autosuficiente como modelo para prácticas educativas y desarrollo comunitario en
Barrancominas Guainía), aporta información valiosa sobre los recursos vivos de
flora y fauna, así como su uso:

Flora:
El Guaviare es parte divisoria de 2 grandes zonas fitogeográficas: la zona de los
bosques tropicales que comprende la gran Hoya del río Amazonas y sus tributarios
y la de los bosques sub-xerofitocas situado, al norte que comprende el sistema del
Orinoco. Esta selva transicional se caracteriza por la baja cobertura de los árboles
96 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

y por constituir una selva mixta de bosques y sabanas. En las vegas predominan
bosques de llanura aluvial, conformada por árboles bien desarrollados predominan
las maderas blancas o blandas, como higuerones y ceibas gigantescas, la ocurrencia
de Palmas es frecuente, así como especies de interés comercial como el Cacao y el
Chontaduro. En los bosques de terrazas o ‘caatingas’ se dividen en:

1) Caatinga alta: árboles rectos, delgados con alturas de 15 y 20 m, predominan


las Palmas de seje y Pataba, Helechos y musáceas como de Platanillo. 2) Caatinga
media: arbusto y árboles pequeños con especies de helechos, leguminosas y palmas.
3) Caatinga baja: grandes parches de vegetación baja constituidas por herbáceas
y plantas leñosas.

La margen derecha del río Guaviare se caracteriza por selvas densas, sabanas de
terrazas y superficies de erosión. La masa boscosa del estrato superior presenta
especies con alturas hasta de 40 m y diámetros entre 30 y 40 cm. Los fustes de los
árboles son bien formados y se encuentran en ellos parásitas y epífitas.

Algunas de las principales especies vegetales de la zona se relacionan a continuación:

1) Plantas de Conuco: Ají, Ahuyama, Caña de azúcar, Yuca brava, Batata, Maíz, Yuca
dulce, Ñame, Banano, Piña, Plátano, Barbasco, Guayaba, Papaya, Fríjol, Marañón.
2) Frutales cultivados: Guama, Caimarón, Cacao, Mango, Granadilla, Pipire o
Chontaduro, Aguacate, Guayaba. 3) Plantas silvestres comestibles: Pendarito,
Guanábana, Madroño, Uva silvestre, Habo, Manaca, Cucurito, Seje, Palma curruada.
4) Plantas mágicas o pusanas: Pusana de perezoso, Barba de bagre, Venga anzuelo,
Hoja de pumeniru. 5) Plantas industriales y artesanales: Tirita, Palo brasil, Bejuco,
Moriche, Palo corazón, Guadua, Arenillo, Palma real, Cuyubi, Chonta, Palo amarillo,
Guáramo, Balso, Mure, Sasafrás, Cachicamo. 6) Plantas medicinales: Bejuco,
Matarratón, Guayaba, Achiote, Varasanta, Chuchuguaza, Marañón, Quina, Higuerón,
Algodón, Barba de tigre, Pintura de tigre, Cabeza de zamuro. 7) Palmas: Moriche,
Coco, Cumare, Carana, Palma real, Pusui, Chonta, Manaca, Cucurito, Chontaduro,
Palma de jícara, Seje grande, Seje mediano, Macanilla, Choapo. (HERNÁNDEZ, 2007)

Fauna:
En el territorio del río Guaviare se aprovechó intensamente el Tigre, el Tigrillo y
los Micos en una época denominada la ‘tigrillada’, así como el cachirre, la Babilla
y el caimán negro en la conocida ‘cachirriada’, este evento causó prácticamente la
extinción de dos especies fundamentales para el ecosistema acuático el Cachirre
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 - 111

y el Caimán, ya que sus excrementos sirven como alimento a peces y en general


aportan nutrientes al río. Es posible que lo anterior permita explicar el porqué de la
disminución de la productividad pesquera de la zona. Pese a lo anterior y gracias a
la riqueza florística e hídrica que ofrece la selva existe un gran número de especies
animales que interactúan constantemente y aun permiten la conservación de un
equilibrio ecológico en uno de los llamados pulmones del mundo. Algunas de las
principales especies animales se relacionan a continuación:

1) Insectos: Avispa colorada, Jején, Cucarachas, Gusano marcapaso, Mojojoi, Zancudo,


Mariposas, Araña churuco, Nigua, Coloraditos, Comején, Hormiga pachaco, Hormiga
roja, Tábano negro, Libélula, Piojo, Grillo rojo y azul, Grillo nocturno, Cien pies, Grajo,
Chopan, Abejorro, Mosca lambedora, Hormiga náyade, Alacrán. 2) Peces: Sapuara,
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 97

Mapurita, Pámpano, Payara, Pez chancleta, Mojarra, Cabeza de manteca, Guabina,


Barbiancho, Valentun sardina, Palometa, Bocón temblador, Amarillo, Blanco pobre,
Bagre, Cucha, Bocachico, Doncella, Ciego, Caribe, Raya, Cajaro, Tigrillo. 3) Animales
de agua (no incluye peces): Tortuga terecay, Charapa, Boa, Manatí, Anaconda, Nutria,
Caimán negro, Renacuajo, Perro de agua, Matamata, Tonina o delfín, Cangrejo,
Cachirre, Tortuga miona, Rana, Charopa. 4) Aves: Gavilán cangrejero, Gaviota negra
picotijera, Gaviota real, Pava hedionda, Águila harpía, Playero solitario, Guacamaya,
Paujil, Halcón, Tucán, Vampiro, Murciélago o chenguele, Pato aguja, Cotorra real,
Cotorra frente roja, Perico Barbianaranjado, Cotorra, Parjil culo blanco, Ibis roja,
Taminejo, Alcaraván, Gavilán tigrillo, Gavilán caracolero, Azulejo, Lechuza, Tórtola,
Loro copetipardo, Loro copetirrojo, Garza, Golondrina, Pato churriento, Carpintero
real, Guacamaya azul y amarilla, Pelícano. 5) Animales de monte terrestres: Oso
hormiguero, Culebra coral, Culebra cuatro narices, Rana, Sapo, Puma, Tigre, Tigrillo,
Venado, Chigüiro, Danta, Culebra lora, Conejo, Oso palmeru, Perro de monte, Picure,
Chucha, Rata, Boa, Rieca, Lagartija, Armadillo, Tortuga, Lapa, Puerco espín, Zorro
gris, Salamandra, Zahinu o pécari, Guepardo, León. 6) Animales de monte arbóreo:
Perezoso, Búho común, Mono araguato, Mico churuco, Marimonda, Cuchicuchi,
Ardilla, Mico de noche, Mico maicero, Mico titi, Iguana, Mono urodito, Mico. 7)
Animales domésticos: Perro, Vaca, Gallina, Gallo, Cerdo, Gato, Pato, Conejo, Cury,
Caballo, Cabra, Pisco, Pavo. (HERNÁNDEZ, 2007)

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio
El Resguardo Indígena Piapoco Chigüiro-Chátare tiene 18.320 ha, dista 4 km
terrestres (en línea recta por la selva, los indígenas lo denominan “pica”) o 36 km
fluviales de la comunidad de Barrancominas la cual se sitúa al noroccidente del
Guainía, ubicado aproximadamente a 220 km de distancia de su capital (Puerto
Inírida), con una localización entre los 02o10’17’’ y 03o29’00’’ N y entre los 66o50’44’’
de y 69o48’38’’ W.

Su ubicación geográfica regional corresponde a la Amazonia septentrional


colombiana. Según la temperatura y precipitación promedio, el área pertenece a
la zona de vida Bosque Muy Húmedo Tropical (bmh-T) según la clasificación de
Holdridge (ZAMBRANO et al., 2006).

Material y métodos
Los materiales usados en las actividades de campo fueron: cámara digital,
formularios de campo y papelería para la identificación in situ. También fue
necesaria la solución fijadora, bolsas de papel y plásticas para recolectar muestras
de flores frutos y semillas para posterior identificación (QUICENO-URBINA &
TANGARIFE-MARÍN, 2013).

Observación de flora y fauna


Se realizó observación directa e identificación in situ de individuos durante las
salidas, adicionalmente se obtuvo información de los usos más frecuentes por parte
98 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

de los miembros de la comunidad durante las salidas de campo. Para la asignación


de los nombres en lengua Piapoco se realizaron reuniones en la Escuela Agapito
Sandoval de la Comunidad de Chátare con diferentes miembros de la comunidad,
los cuales observaban las figuras y muestras colectadas y asignaban el nombre
(QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013).

Cartografía social
Esta herramienta permitió la elaboración de los mapas que no existían, busca dibujar
la realidad de una zona, empezando por lo simple hasta mostrar las relaciones
que configuran todo el territorio (RODRÍGUEZ et al., 1999). Para ello: 1) Se definió
qué clase de mapa se elaboraría. 2) Se hicieron las preguntas que orientaron la
elaboración del mapa. 3) Se elaboraron los mapas con base en la conversación y los
conocimientos de todos los participantes. 4) Se elaboraron diferentes mapas porque
fue muy difícil plasmar en un solo mapa todas las relaciones que se presentan en
el territorio. 5) Se registraron por escrito la construcción de acuerdos y reflexiones.
6) Se hizo una lectura conjunta de los mapas elaborados a través de una plenaria
(QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Figura 1. Construcción de mapas del Resguardo Chigüiro-Chátare, por parte de miembros


de la comunidad, y área de estudio.

Empleando la herramienta de cartografía social, de RODRÍGUEZ et al. (1999),


se elaboraron los mapas del departamento para ubicar el corregimiento de
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 - 111

Barrancominas, posteriormente en otro mapa a mayor detalle se ubicó el Resguardo


Chigüiro-Chátare y finalmente la zona de estudio, también se determinaron las
especies de importancia para la comunidad y el área de muestreo, todo con el apoyo
de los líderes de la comunidad: Vladímir Prieto Pérez (capitán), José Adolfo Gaitán
(líder), William Gaitán Rojas (el pastor y aserrador), Alejandro Rodríguez Gaitán
(excapitán), Teodoro Cúrvelo Gaitán (traductor); otros miembros fueron: Galindo
Uribe Pérez, Armando Flórez Pérez, Pablo Pérez Gaitán, Uriel Prieto Rodríguez
(QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013).
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 99

Tabla 1. Especies que determinaron los líderes de la comunidad como de mayor importancia, según QUICENO-
URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013)

Nombre común Nombre Familia Nombre Características


(lengua científico
Piapoco)

Muli Mimosaceae Cedrelinga Es muy trabajable y tiene amplio


cateniformis mercado en el departamento
para construcción, carpintería
y ebanistería. Madera de gran
durabilidad, semidura de color
blanquecino o rosado.
Mure

Tzuzi Apocinaceae Couma sp. Se utiliza principalmente para


extraer una resina (leche) para
impermeabilizar canoas o bongos.
También se sacan tablas livianas
para cielo raso. Su fruto (pepa) es
comestible.
Pendare

Kálima Vochysiaceae Qualea Se usa para construcciones internas y


paraensis externas. Se sacan estantillos de 5 x 5
o 10 x 10. Existen varias especies de
arenillo: rosado, amarillo y blanco.
Arenillo Blanco

Entre la infinidad de recursos naturales que ofrecen las selvas amazónicas, se


encuentra casi un centenar de géneros de plantas y hierbas con las cuales se fabrica
la pusana o fórmula especial para conquistar, atraer o enamorar, aunque también
existe la pusana que causa los efectos contrarios, es decir, rechazar, separar, dañar,
alejar. En la mayoría de los casos, se utiliza la pusana para la conquista del ser
amado, especialmente, si este no corresponde a los sentimientos expresados. En los
pueblos amazónicos ancestrales, la pusana ha hecho parte de su cultura y tradición
milenarias y ha logrado perpetuarse hasta nuestros días. También se emplea esta
sustancia para la buena suerte en las labores de caza y pesca, para obtener exitosas
cosechas en el conuco o chagra e inclusive para conseguir trabajo, como protección
contra las malas influencias, para alejar a los enemigos o para que las mujeres se
conserven siempre hermosas, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013).
100 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Tabla 2. Uso de especies florísticas en el área de estudio

Nombre común Uso Nombre común Uso


Aceitón M Guayabate A
Algodón M Guayabo de monte A
Almidón M Hueso danta A
Arenillo M Lacre M
Arenillo M Laurel M
Arenillo M Laurel blanco M
Arenillo M Laurel comino M
Arenillo blanco M Laurel canela Me
Arenillo rojo M Laurel mierda Veneno
Arrayán C Madruño Co
Balata M Madura verde Co
Barbasco V Majaguillo M
Botagajo M Manaca Co
Budare Budares Matapalo Me
Cabo de hacha Hachas Mure M
Cachicamo Bongos Palma real Techos
Caimitillo M Palo Co
Caimito M Palo boya M
Caimo M Palo brasil M
Caraña M Palo chucha M
Carguero Catumare Palo cruz M y Me
Carne vaca M Palo hormiga Me
Caucho M Palo raya Me
Coco mono M Parature M
Corazón rojo M Peinemono M
Cuyubi M Pendare M
Chaparro bejuco Me Pilón M
Chaparro palo M Reventillo Me
Chicle M Sangretoro Me
Chuapo M Sasafrás M y Me
Ceguera de perro Me Seje Co
Cacao silvestre Co Seje Chicha
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 - 111

Dormidera M Tablón M
Flor morado M Tablón blanco Leña
Guacamayo Me Trompillo M
Guamo loro Me Varasanta M y Me

M = Maderable, Me = Medicinal, Co = Comestible.

Desde tiempos inmemorables nuestros pueblos indígenas han hecho uso de la


medicina tradicional para curar enfermedades. Para ello, han acudido a las plantas
y a los rezos. Esta preocupación por curar las enfermedades que afectan el cuerpo
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 101

y el espíritu hizo que la selva, como su entorno natural inmediato, se transformara


en laboratorios de investigación donde ancianos y médicos tradicionales se han
dado a la tarea de buscar cura a tantos males. La medicina indígena, de tradición
milenaria, se ha perpetuado de generación en generación debido a la estrecha
relación hombre-naturaleza. A cada planta de la selva le han encontrado alguna
utilidad medicinal. De las plantas medicinales emplean los bejucos, hojas, tronco,
raíces, flores y fruto. Las formas de curación están dadas a través de emplastos,
cataplasmas, brebajes, tisanas, vaporizaciones, masajes, soplos, dietas, rezos y
amuletos, entre otros (PUEBLOS INDÍGENAS DEL GUAINÍA, 2012).

MARTIN & MARTÍNEZ (1994) indicaron que:

[…] los alimentos vegetales silvestres son parte integral de los


procedimientos de subsistencia de los indígenas en la selva tropical
de América del Sur y que la palma más universalmente distribuida
en las cuencas del Orinoco y el Amazonas con virtudes afrodisiacas
es el moriche.

Tabla 3. Uso de especies faunísticas en el área de estudio, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-
MARÍN (2013)

Nombre común Uso Nombre común Uso


INVERTEBRADOS Mariposa D
Araña de hoja D Gusano D
Gusano pollo D
Comején D Gusano sin pelo D
Cucarrón negro D Hormiga bachaco D
Cucarrón verde D Majiña D
Cucarrón - cachos D Mariposa D
AVES
Águila A Mochilero D
Arrendajo P Pajuil culiblanco AP
Capuchón D Paloma A
Catarnica P Pato carretero AP
Catarnica P Pato real APUG
Gallineta A Pava AP
Gavilán A Perico D
Gaviota D Tente P
Guacamayo P Tucán P
Guacamayo P Tucán P
Guacharaca A Turpiales P
Loro AP Calienta puesto D
ANFIBIOS
Rana D Sapo hoja D
REPTILES
Cachirre APUG Lagartija P
Cazadora P Mato o Garipiare G
102 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Coral P Morroco A
Cuatro narices P Rieca P
Guío P
MAMÍFEROS
Araguato AP Mico diablo AP
Ardilla AP Mono tití AP
Armadillo A Ocarro A
Cafuche APUG Oso perezoso AP
Canaguaro A Oso hormiguero A
Chigüiro APUG Perro de agua P
Churuco grande AP Picure AP
Churuco pequeño AP Puma AP
Danta APUG Tigre mariposa P
Guache A Venado APUG
Lapa APUG Zaino A
Mico maicero AP

A: Alimento, P: Piel, plumas o caparazón, U: Ungüento, G: Grasa, D: desconocido.

Para los pueblos indígenas del Guainía, y en general amazónicos, los animales
no son solo responsables de satisfacer su dieta alimentaria pues su importancia
va más allá del plano utilitarista. Para ellos, los animales son componentes de la
madre tierra, hermanos del hombre, seres sagrados que hacen parte de su diario
vivir y dan sentido al mundo que les rodea. Algunos pueblos indígenas consideran
que los animales son como los seres humanos que tienen alma y sentimientos y
conforman grupos especiales de población que integran el bosque.

Lamentablemente, tanta riqueza faunística no ha sido valorada como tal, pues ha


tenido momentos de sobre explotación y exterminio por parte del colono en su
afán de lucrarse de los recursos del Guainía. En este sentido, no es nada placentero
recordar la época de los tigrilleros o canaguaros que enlutó la historia del reino
animal, en este contexto, durante las décadas de los cincuenta y sesenta del siglo
XX, cuando las selvas guainianas se tornaron en lugares de aprovechamiento y
exterminio de muchas especies de animales por cientos de hombres que habían
quedado vacantes luego de la bonanza del caucho. Millares de animales salvajes
como tigrillos, jaguares, panteras, caimanes, babillas, además de perros de agua,
venados, lapas, micos o cualquier animal que tuviese beneficio por su carne, piel,
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 - 111

poderes curativos y afrodisíacos, como mascotas y como modelos de investigación


biomédica, sucumbieron ante este comercio ilegal de aprovechamiento para
beneficio en el territorio patrio y, sobre todo, en el extranjero. Tampoco se salvaron
las aves como el caso de los loros, guacamayas y garzas blancas, especialmente estas
últimas, cuyas plumas eran apetecidas para adornar los vestidos y abanicos de las
mujeres europeas de la Belle Époque (PUEBLOS INDÍGENAS DEL GUAINÍA, 2012).

En Amazonas, Vaupés y Guainía, RIVAS et al. (2010), registran que insectos y


batracios hacen parte de la dieta de las comunidades indígenas. Animales como
hormigas, gusanos entre ellos el Mojojoy y cuatro especies de ranas son utilizados
como una exquisita fuente de alimento, en consumo directo o cocinado en agua. El
Mojojoy (larva de las palmas R. palmarum), es un gusano que se reproduce en los
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 103

troncos de las palmas caídas en la selva; se consume crudo o se fríe en su mismo


aceite o se asa directamente a la brasa. Se registra la cocción en agua de las ranas
y el tostado en el caso de las hormigas Manibara o Culona, las cuales según la AIV
(1994) en temporada son un complemento en la dieta de los indígenas. HOYOS
(2008) asegura que el Mojojoy es una fuente de proteínas y de grasas no saturadas.
De hecho ARIZA et al. (2006), afirmaron que los Bachacos u Hormigas culonas,
constituyen un alimento ocasional muy apetecido a comienzo del invierno en los
indígenas Sikuani, Piaroa, Piapoco, Curripaco y Puinave.

Tabla 4. Nombre en lengua Piapoco de especies florísticas el área de estudio, según QUICENO-URBINA &
TANGARIFE-MARÍN (2013)

Nombre común Nombre en Piapoco Nombre común Nombre Piapoco


Aceitón Belaaiku Guayabate Kitzali
Algodón Sabali Guayabo de monte Tzukuluta
Almidón Dokaiaiku Hueso danta Ema yapíaaíku
Arenillo Kalina Lacre Wiraliaaiku
Arenillo Emasa Laurel Awali
Arenillo Uwata Laurel blanco Awalikabaleiri
Arenillo Kamabairú Laurel comino Awaliitaana
Arenillo blanco Kalinacabaleri Laurel canela Awalimaweku
Arenillo rojo Tzepadaaiku Laurel mierda Apitzamuduli
Arrayán Tzumade Madruño Kamatalii
Balata Balata Madura verde Zamalue
Barbasco Kuna Majaguillo Úpu
Botagajo Piziirina Manaca Manakai
Budare Kawia Matapalo Wadapi
Cabo de hacha Baizibani Mure Múli
Cachicamo Yúluwali Palma real Kuzii
Caimitillo Emali Palo Paraiwamakali
Caimito Inirri Palo boya Wanu
Caimo Emali Palo brasil Káu
Caraña Ulukai Palo chucha Iziirinaiku
Carguero Wabama Palo cruz Kulitzatzawale
Carne vaca Kutu Palo hormiga Mazokoloni
Caucho Kapure Palo raya YaduliAaiku
Coco mono Kama-aaiku Parature Paratúli
Corazón rojo Uluwani-aaiku Peinemono Tzamiiziabale
Cuyubi Kuyuwizi Pendare Tzuzi
Chaparro bejuco Kalabana Pilón AyaibaAaiku
Chaparro palo Mabai Reventillo Ipulii
Chicle Tzuziatzumerri Sangretoro Mukuli
Chuapo Puba Sasafrás Zawiiri
Ceguera de perro Auliituilkali Seje Punama, pubeeiri
Cacao silvestre Mawirii Seje Puberi
Dormidera Umaaaiku Tablón Dambé
Flor morado Matabe Tablón blanco Mamuiiiyakana
Guacamayo Kazamaide Trompillo Kuiiziidaku
Guamo loro Wiirrida Varasanta Talio Aaiku
104 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Figura 2. Algunas especies de flora y hongos observadas en el área de estudio, entre octubre
de 2011 y mayo de 2012, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN
(2013).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 - 111
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 105

Tabla 5. Nombre en lengua Piapoco de especies faunísticas el área de estudio, según


QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN (2013)

Nombre Nombre Piapoco Nombre Nombre


común común Piapoco
INVERTEBRADOS
Araña de hoja Éni Gusano Kuekueyeyénikawi
Gusano pollo Izimi
Comején Kamala Gusano sin pelo Kuekueyeyénikawi
Cucarrón negro Tzitziapa Hormiga bachaco Aakali
Cucarrón verde Iimu Majiña Tzipiita
Cucarrón - cachos Kuwalia Mariposa Matutu
Yanabe Mané
AVES
Águila Awamanuiri Mochilero Kilikilipúbeyei
Arrendajo Kétzulii Pajuil culiblanco Kamapi
Capuchón Dui-iri Paloma Unuku
Catarnica Tzépa Pato carretero Únana
Catarnica Tzépa Pato real Kumata
Gallineta Ma-ami Pava Kutuwi
Gavilán Awaatzumeri Perico Kilikili
Gaviota Kákuwe Tente Matzali
Guacamayo Atálu Tucán Tzaaze
Guacamayo Atálu Tucán Tzaaze
Guacharaca Watanakubau Turpiales Zipiali
Loro Dulema
ANFIBIOS
Rana Baizi Sapo hoja Baluta
REPTILES
Cachirre Katzui-irikuli-iri Lagartija Túpu
Cazadora Kamalapi Mato o Garipiare Tzapulaluda
Coral Akawai Morroco Iikuli
Cuatro narices Búla Rieca Atami
Guío Mazami
MAMÍFEROS
Araguato Iizi Mico diablo Wakui
Ardilla Materri Mono tití Wanalu
Armadillo Tzé Ocarro Ukála
Cafuche Apitza Oso perezoso Aadai
Canaguaro Tzami-ikere Oso hormiguero Zálu
Chigüiro Keezu Perro de agua Yeemi
Churuco grande Kuwai-iri Picure Pizi
Churuco pequeño Kabalu Puma Tzamiyanii
Danta Eema Tigre mariposa Tsamikatanceri
Guache Kapazii Venado Neerri
Lapa Tába Zaino Tzamu
Mico maicero Puwai
106 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Figura 3. Algunas de las especies de fauna observadas en el área de estudio, entre octubre de
2011 y mayo de 2012, según QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN
(2013).

Relación de la etnia Piapoco con la fauna y la flora en el área objeto de estudio


De acuerdo a la Tabla 3 se observan algunos usos principales que se les da a ciertas
especies animales por parte de las comunidades indígenas asentadas a lo largo del
río Guaviare dentro del área de influencia del proyecto. Tal es el caso de la Danta,
de la cual se emplea la grasa del lomo del animal para prevenir las canas y para
que el crecimiento del cabello sea más rápido en la mujer.

La grasa de la Tortuga terecay se emplea como barniz en trabajos de tallado de


madera, al igual que en los arcos de las flechas o puyas. Asimismo se utiliza para
eliminar las ronchas o granos que salen en la piel, aplicándose en la zona afectada
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 - 111

como ungüento. La manteca como tal de esta especie se usa como remedio para
la tos, siendo la dosis de media cucharada tres veces al día. Los caparazones de
estas tortugas tienen múltiples usos tales como plato para comida de perros y
cuando está un poco deteriorado se va despedazando sirviendo como abono en
los terrenos de los conucos (parcelas). La piel del Perro de agua es utilizada por
los indígenas como implemento para recoger las basuras.

La manera de ver algunas especies de animales por parte de los indígenas de esta
etnia, es diferente a la del hombre blanco; para ellos existen animales que cumplen
funciones vitales y que representan una fuerza dentro de sus comunidades. Se
citará a continuación el caso particular de las Dantas y los Guíos.
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 107

La Danta era una persona y por eso la consideran como un hermano, anteriormente
no la consumían, pero las nuevas generaciones comenzaron a romper esta
costumbre y a cazarla para su consumo. Hoy en día, dicen ellos, se consume pero
con precaución. Tienen la creencia de que el que la caza debe compartirla y cuando
la traen del bosque, la persona que viene adelante es el que debe traerla de la
cabeza y las manos, los que están atrás de él deben cogerle las patas y el resto del
cuerpo. Esto lo hacen con el fin de que tanto ellos como sus familiares no sufran
a la hora de morir, con una agonía larga, y que su espíritu no se vaya al cuerpo de
la Danta, y por otro lado para que no les salga en el cuerpo “chucharos” (vejigas o
granitos que forman huecos en la piel) a las personas que van en la parte de atrás.

En cuanto a la preparación de la Danta también se debe cumplir con ciertas normas


tales como: la carne debe siempre ser cocinada, nunca asada o preparada de otra
manera, luego se muele y se le agrega ají (este ingrediente acaba con el espíritu
que pueda existir en la carne y así no le hace mal a las personas que se la van a
comer); finalmente debe ser compartido con los demás miembros de la comunidad,
con el fin que nunca haga falta comida entre ellos y la remesa que hacen les dure
el tiempo adecuado.

Con respecto al Guío, lo consideran importante básicamente por dos razones: es


un indicador del tiempo o clima, ya que cuando este sale del agua en época de
invierno y se ubica en un árbol determinado, significa que hasta ese sitio llegará
el nivel del río. En la época de verano sale en busca de alimento pero no se queda
o enrosca en ningún sitio determinado.

En segundo lugar lo consideran el “cuidador de lagunas y ríos” o “protector” de


este ecosistema; es un animal que no permite que se altere su hábitat, es decir que
cuando en una laguna se abre camino por el bosque que la rodea, este abandona el
lugar, causando lepra a la persona que hizo el daño. Al igual que otras creencias
y costumbres, esta se ha ido perdiendo y no se respeta por parte de los miembros
más jóvenes de las comunidades.

En cuanto al conocimiento y sabiduría sí hay jerarquía, en primer orden se


encuentra el Chamán: el miembro más importante dentro de la comunidad; posee
los conocimientos generales sobre plantas medicinales y rezos. Es el “poseedor de
la sabiduría” y “distribuidor del conocimiento”, pero no a cualquier persona sino
a la que el vea que cumple con los requisitos.

Le sigue el Médico Tradicional: es el que maneja las plantas medicinales, en


lengua Kadepiacairi. Junto con él juega un papel importante una mujer de edad
que también comparte estos conocimientos para aplicarlos generalmente con las
mujeres. En tercer orden se encuentra el Rezandero: es el que maneja los rezos,
tanto preventivos como curativos con base en las plantas medicinales apropiadas.

Interrelación de especies con el ecosistema


Las especies de fauna contribuyen a la regeneración de ciertas áreas degradadas
mediante la dispersión de semillas por parte de aves principalmente, y otras
especies herbívoras; fenómeno que determina la composición y distribución de
especies, siendo procesos naturales que crean hábitats únicos en su género.
108 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

Las especies cumplen una función de interrelación con su medio, creando


características clave dentro de un ecosistema. Un caso específico que define con
claridad la función y por ende la importancia de cada especie dentro de un nicho
determinado −es decir dentro de un hábitat específico y la relación con otras
especies en el mismo− lo constituyen las cadenas alimenticias, desempeñan un
papel fundamental para establecer sistemas productivos en algunos casos, y/o para
regular poblaciones de especies. Es clave resaltar la importancia de la fauna, no solo
desde el punto de vista estético, sino también científico, cultural y económico, en
un ecosistema boscoso como los registrados en la zona del proyecto, las especies
animales que viven en este −en diferentes hábitats− cumplen con funciones dentro
del mismo; tal es el caso del sotobosque, en donde se desarrolla un microclima
específico, creando condiciones diferentes a las que se presentan en la parte alta
del bosque (dosel).

Un ejemplo de la diferenciación se puede explicar a través de las hormigas, termitas,


escarabajos, hongos, entre otros, que se desarrollan muy bien en estos nichos y
se encargan por un lado de crear mecanismos simbióticos con ciertas especies
vegetales y por otro lado de descomponer la materia orgánica, nutriendo el suelo
para el posterior desarrollo de las especies y así comenzar con un nuevo ciclo de
nutrientes y mantener un equilibrio dentro de él.

La hojarasca presente del bosque va formando un tapete por encima del suelo,
creando un hábitat especial para el desarrollo de los organismos y microorganismos
mencionados anteriormente. El encontrar un buen número de epifitismo y especies
de bromeliáceas también determina la presencia de ciertos organismos que habitan
dentro de estos quiches identificados en la zona de estudio.

Importancia ecológica del área de estudio


Es importante resaltar que en un estudio realizado por PEDRAZA (s.f.), la calidad
del hábitat para la fauna se estimó a partir de variables tales como el número de
especies registradas por grupo (mamíferos, aves, peces) y especies amenazadas. La
valoración de la importancia ecológica se realizó tomando como base el inventario
forestal realizado en 7 parcelas y registros faunísticos distribuidos en el área de
estudio, río Guaviare, sector Inírida-Barrancominas. La valoración de este criterio
es de 1 a 3, siendo 1 el valor más bajo para los sectores que presentan un índice
de riqueza bajo (según inventario) y pocos registros de especies faunísticas; y 3 el
valor más alto para los sectores con mayor número de especies de flora y fauna
registrada, en este sentido al sector Chigüiro-Chátare se le asignó el valor más
alto (3) en cuanto a importancia ecológica, lo cual permite comprender la gran
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 - 111

diversidad de fauna y flora encontrada en el presente proyecto.

En el mismo estudio PEDRAZA et al. (s.f.) registran el grado de vulnerabilidad de


extinción de especies el cual se muestra en la Tabla 5.

Se puede mencionar que una de las causas principales de la disminucion de


especies en ciertos sectores del area de estudio, se debe a la migracion causada
por la presion del hombre sobre el bosque, ejecida en parte por la implementacion
de cultivos ilícitos. De igual manera, la caza tan marcada de especies como la Lapa
y el Chigüiro por parte de indígenas y colonos, contribuye a la desestabilizacion
dentro del comportamiento de las especies y por ende a posibles disminuciones
de individuos dentro de las poblaciones. Esta informacion debe servir para definir
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 109

y/o establecer medidas viables que ayuden a controlar su caza.


Tabla 6. Grado de vulnerabilidad de extinción de especies, según PEDRAZA (s.f.)

Servicios ambientales
Si bien es cierto que muchas personas y comunidades enteras dependen del servicio
de los árboles del bosque, también ahora se reconoce los usos multifuncionales
que poseen los ecosistemas forestales como proveedores de servicios ambientales
tales como las regulaciones hídricas, la protección de los suelos, la estabilidad
del clima, la belleza escénica, o bien, el paisaje que generan. Es por ello que se
han generado ciertas normas de protección de los bosques en comunión entre
comunidad-bosques, para reducir los procesos de destrucción y deterioro de los
110 Gloria Mónica Tangarife-Marín, Nubia Janeth Quiceno-Urbina y Ricardo Álvarez-León

bosques (FAO, 2001).


La Amazonia representa una de las regiones geográficas con mayor biodiversidad
del país, que además de albergar una importante variedad de especies tanto
vegetales como animales, es considerada como una despensa de diversos productos
naturales como alimentos, artesanías y medicinas, que constituyen un banco
genético de la humanidad.

Los cambios en el uso de la tierra por parte de las comunidades indígenas se


deben en muchos casos a la nueva estructura de comunidades más sedentarias, sin
embargo, es una de las estrategias de supervivencia y adaptación más importante
que cumple con una función de conservación y regulación del acceso a los recursos
(PALACIOS, 2007).

El cambio en la percepción del valor total de los bosques y cómo deben ser
utilizados está marcado por una concienciación creciente sobre la importancia de
los servicios ambientales y por propuestas para captar parte de este valor a fin de
reducir la deforestación. La evaluación económica de los servicios ambientales se ha
centrado en cuatro bloques fundamentales: biodiversidad, fijación de carbono, ciclo
hidrogeólógico y educación/ocio. La conversación de la biodiversidad y la función
protectora de suelos y cuencas hidrográficas son los servicios reconocidos desde
hace más tiempo, existiendo figuras específicas de protección forestal asociados
a espacios naturales protegidos para estos fines (RUIZ-PÉREZ et al., 2007).

El valor del bosque como fijador y almacenador de carbono es sobradamente


conocido, aunque su conceptualización como un servicio ambiental solo ha
aparecido cuando la conciencia del papel de las emisiones de CO2 en el cambio
climático ha empujado a la firma de acuerdos internacionales y a la ejecución de
políticas tendientes a reducir dichas emisiones (RUIZ-PÉREZ et al., 2007).

Sin que lo anterior vaya en contravía de las culturas indígenas que tienen un
concepto muy preciso de lo que significan los recursos naturales en términos
de desarrollo, conservación y riqueza, ya que el valor de sus territorios encierra
connotaciones históricas y cosmogónicas que representan un proyecto de
vida colectivo y que nada tiene que ver con el valor económico de los recursos
aprovechables (QUICENO-URBINA & TANGARIFE-MARÍN, 2013).

BIBLIOGRAFÍA
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 94 - 111

AIV., 1994.- Culturas indígenas - Colombia. Asociación Instituto Lingüístico de Verano, Buena Semilla,
Bogotá D.E., Colombia.
ARIZA, E., POLANCO, R., YEPES, A. & SUÁREZ, Á., 2006.- Territorio, cultura y paisajes Sikuani, Piaroa, Piapoco,
Curripaco, Puinave. Cumaribo. Instituto Colombiano de Antropología e Historia, Cumaribo, Colombia.
FAO., 2001.- Evaluación mundial de recursos forestales-2000 (Global forest resources assessment-2000).
Food and Agriculture Organization of the United Nations. Informe Principal. Estudio FAO Montes 139.
FAO, Roma. Disponible en: http://www.fao.org/forestry/fo/fra/index.jsp
HERNÁNDEZ, J.M., 2007.- Implementación de una granja integral autosuficiente como modelo para
prácticas educativas y desarrollo comunitario en Barrancominas Guainía. Tesis, Pontificia Universidad
Bolivariana, Medellín, Antioquia.
HOYOS, L., 2008.- Alimentos autóctonos y recetas amazónicas. Grupo Empresarial Naturaleza y Vida,
Bogotá D.C., Colombia.
MARTIN, M. & MARTÍNEZ, L., 1994.- Colombia ¡Qué linda eres! Educar Cultural Recreativa, Bogotá, Colombia.
PALACIOS, M., 2007.- Chorrobocón, el territorio indígena Puinave sobre paisajes del río Inírida, Guainía,
Colombia. Pontificia Universidad Javeriana. Cuadernos de Desarrollo Rural, 59: 179-200.
Flora y fauna asociada a un área de bosque primario, como servicios ambientales directos para el resguardo... 111

PEDRAZA, H., MELÉNDEZ, C. & MUÑOZ, D. (s.f.).- Plan de Ordenamiento Territorial del Río Guaviare (Inírida-
Barrancominas). Corporación para el Desarrollo Sostenible del Norte y el Oriente Amazónico, Puerto
Inírida, Guainía.
PUEBLOS INDÍGENAS DEL GUAINÍA., 2012.- Guainía, fauna y pueblos indígenas. Disponible en: http://
www. I:/Pueblos%20Ind%C3%ADgenas%20del%20Guain%C3%ADa.htm
QUICENO-URBINA, N.J. & TANGARIFE-MARÍN, G.M., 2013.- Estimación del contenido de biomasa, fijación
de carbono y servicios ambientales, en un área de bosque primario en el Resguardo Indígena Piapoco
Chigüiro-Chátare de Barrancominas (Guainía) Colombia. Tesis, Facultad de Ciencias Contables,
Económicas y Administrativas, Universidad de Manizales, Manizales. 86p.
RIVAS, X., ABADÍA, S., PAZOS, C., CASTILLO, K. & PACHÓN, H., 2010.- Alimentos autóctonos de las
comunidades indígenas y afro-descendientes de Colombia. ALAN, 60 (3).
RODRÍGUEZ, G., GIL, J. & GARCÍA, E., 1999.- Metodología de la investigación cualitativa. Editorial Aljibe,
Archidona-Málaga, España.
RUIZ-PÉREZ, M., GARCÍA, F. & SAYER, F., 2007.- Los servicios ambientales de los bosques. Ecosistemas,
16 (3): 81-90.
ZAMBRANO, C.H., RODRÍGUEZ, R.J. & RODRÍGUEZ, G.L., 2006.- Estudio técnico jurídico para elevar a la
categoría de Municipio el Corregimiento Departamental de Barrancominas ubicado en el Departamento
del Guainía. Tesis, Facultad de Ingeniería, Universidad Distrital “Francisco José de Caldas”.
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 112-122 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

BASES PARA LA CONSERVACIÓN DEL Gallus gallus domesticus


(Phasianidae) COLOMBIANO EN EL DEPARTAMENTO DE
CALDAS1*

Jorge Luis Tovar2, William Narváez-Solarte3, Sabrina E. Takahashi4

Resumen

En Colombia, la gallina criolla, no se ha caracterizado y tipificado adecuadamente,


desconociéndose casi por completo las aptitudes productivas y sus diversos rasgos
fenotípicos, por lo que conservar las estirpes nativas se convierte en un objetivo
prioritario, debido a que la destrucción del hábitat y el escaso conocimiento de estas
estirpes ponen al genoma nativo al borde de la extinción. El material genético del
país, tiene su origen del Gallus bankiva (Gallus gallus ssp.). Esta investigación se
realizó en la zona de influencia de la selva de Florencia del municipio de Samaná,
Caldas. Para la tipificación y caracterización se examinó la totalidad de las gallinas
y gallos criollos adultos encontrados en fincas de la región, se recolectó la infor-
mación en un formato de encuesta integrado por variables cuantitativas y cualita-
tivas, registrando la apariencia fenotípica de las aves. Para agrupar los individuos,
se utilizó un análisis multivariado, mediante la metodología de correspondencias
múltiples, en el programa estadístico SPAD.N, el cual permite reunir individuos de
características similares en grupos homogéneos.

Como consecuencia del análisis se obtuvieron siete ejes factoriales y cinco grupos
resultantes que explican el 70% de la varianza, analizando 47 variables activas,
que agruparon el 98% de los animales. Las principales características fenotípicas
fueron: color de plumaje, ojos, pico, tarsos, forma de la cresta, tamaño y peso
corporal. El Grupo uno fue el de aves de color marrón que tienen el efecto del gen
dorado (ss); el Grupo dos es dominado por el color negro, que representa el 26%
de la población analizada. El tercer Grupo constituido por el 11% de la población
y conformado por aves de color blanco, por ser poseedoras del gen (c/c). El Grupo
cuatro, reúne el 11% de la población con aves de color amarillo o rubio; y, por úl-
timo, el Grupo cinco, que congrega las aves con plumaje barrado, por la presencia
del gen barrado (B-b). En la zona de la selva de Florencia, Caldas, predominan los
genotipos criollos, de plumaje oscuro, por ser menos vulnerables a los depreda-
dores; es un germoplasma adaptado a las condiciones de la región, en donde el
color marrón es el dominante.

Palabras clave: aves, genética, caracterización, tipificación, fenotipo, genotipo.

*
FR: 12-II-2013. FA: 2-V-2014.
1
Investigación financiada por la Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados, Universidad de Caldas, Colombia.
2
M.Sc. Esp. Agricultura para el Departamento de Nariño – AGDENAR. Pasto, Colombia. E-mail: jltovarparedes@
gmail.com
3
Profesor Departamento de Salud Animal. Grupo de Investigación en Ciencias Veterinarias – Cienvet, Universidad
de Caldas, Manizales, Colombia. E-mail: wnarvaez@ucaldas.edu.co
4
Professora. Universidade Tecnológica Federal do Paraná, Brasil. Grupo de Investigación en Nutrición, Metabolismo
y Seguridad Alimentaria. E-mail: sabrina@utfpr.edu.br
CÓMO CITAR:
TOVAR, J.L., NARVÁEZ-SOLARTE, W. & TAKAHASHI, S.E., 2014.- Bases para la conservación del Gallus
gallus domesticus (Phasianidae) colombiano en el departamento de Caldas. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.
de Caldas, 18 (1): 112-122.
Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 113

BASES FOR THE COLOMBIAN Gallus gallus domesticus (Phasianidae)


CONSERVATION IN THE DEPARTMENT OF CALDAS

Abstract

Creole hens in Colombia have not been characterized or categorized satisfactorily,


being their productive flair as well as their diverse phenotypic features almost
completely unknown, reason why preserving the native strain becomes a priority,
especially because of their habitat destruction and the scarce knowledge of these
strain which place the native genome at extinction risk. The genetic material of
the country has its origins in the Gallus bankiva (Gallus gallus ssp.). This research
was carried out in the influence zone in the rain forest of Florencia in Samaná,
Caldas. The totality of creole mature hens and roosters found in farms of the region
was analyzed to obtain the categorization and characterization. Information was
gathered in a survey form integrated by qualitative and quantitative variables in
which the phenotypic feature of the hens was registered. A multivariate analysis was
used to group the individuals through the multiple correspondence methodologies
in the SPAD.N statistics program that allows bringing together similar individuals
with similar characteristics in homogeneous groups.

As a result of the analysis, seven factorial axes were obtained and five resultant
groups that explain the 70% of variance, analyzing 47 active variables which grouped
98% of the animals. The main phenotypic features were: feathers’ color, eyes, beak,
crest form, size, and body weight. Group one was the one with brown birds with
the gold gene effect (ss); group two was dominated by color black representing
26% of the population that was analyzed; the third group was made of the 11% of
the population formed by white birds with the (c/c) gene; group four gathered the
11% of the yellow or blond individuals; and lastly, group number five got together
birds with barred plumage by the presence of the Barred (B-b) gene. In the rain
forest zone in Florencia, creole phenotypes with dark plumage take precedence as
they are less vulnerable to predators; it is a germplasm adapted to the conditions
of the region where color brown is dominant.

Key words: birds, genetics, characterization, categorization, phenotype, genotype.

INTRODUCCIÓN

L
as gallinas tienen su origen del gallo bankiva (Gallus gallus ssp.), del cual se
formaron cuatro grupos primarios para clasificar las razas y estirpes existentes
en la actualidad: asiáticas, mediterráneas, inglesas, americanas y un subgrupo
conformado por las razas de combate (VALENCIA, 2011). Una teoría afirma que las
gallinas llegaron a América durante los primeros viajes de Colón, y que por más de
500 años han adaptado su productividad a estas condiciones medioambientales
(GARNICA, 2011); otra afirma que llegaron a América del Sur desde la isla de Pascua,
ubicada al sudeste del Océano Pacífico, y que fueron introducidas al continente
por los pobladores provenientes de Polinesia (MATISOO, 2007).
114 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi

En Colombia se hacen las primeras importaciones −entre los años 1920 a 1940− de
aves Rhode Island Red, Plymouth Rock Barrada, New Hampshire, Minorca, Sussex y
Leghorn (RIVERA, 1995). Para el año 1950 se estimaba una población aproximada
de 18 millones de aves, cuya producción de huevos se exportaba para Panamá,
Curazao y Venezuela. En este mismo año entró al país la enfermedad de Newcastle
y exterminó a la población avícola. Entre 1951 y 1960, la avicultura tuvo un proceso
de readaptación con la importación de razas especializadas, alimentos, vacunas
e implementos, que conllevaron a la industrialización, pero con dependencia
tecnológica extranjera. Para 2012 existían 160’967.905 aves, comerciales, que
conforman la población censada en diferentes tipos de explotación de la especie
en el país (ICA, 2008).

Importancia del banco de germoplasma


Según BARRANTES (2008), gallina criolla es aquella propia del lugar donde ha
desarrollado sus características para su supervivencia; reconociendo que han
sufrido un cruzamiento constante entre ellas desde antes del descubrimiento de
América, ya sea por sí mismas o por intervención de las comunidades rurales que
buscan conservar los caracteres raciales y productivos de su interés (VALENCIA,
2011).

Sin embargo, los genotipos criollos, se han mezclado con animales exóticos de razas
seleccionadas para alto rendimiento (VARGAS, 2011), en procesos de absorción en
contra de las estirpes nativas (FAO, 2000; ICA, 2008). El alto rendimiento económico
y productivo de la avicultura industrial, también, ha contribuido para que muchas
razas abandonen el mundo económico, bien, porque estas no han respondido a la
selección o porque todo el material disponible no ha sido estudiado y caracterizado
exhaustivamente.

Es así como la conservación de razas naturales puras, tanto en el medioambiente


silvestre como en el protegido, surge como alternativa forzosa.

En el intento de recuperar los genes de tolerancia de los principales tipos de gallina


criolla que aún sobreviven en Colombia, GARCÍA & LONDOÑO (2002) lograron
recolectar ocho tipos de gallinas criollas provenientes de los departamentos del
Valle del Cauca, Cauca, Quindío y de la región Pacífica; entre los que se destacan:
la “negra” de huevos azules, la “carioca” de pescuezo pelado, la “tapuncha” que no
tiene cola, la “copetona”, la gallina de “filo pluma”, la “barbatus” y la “enzamarrada”
con plumas en las patas. Del mismo modo, VALENCIA (2011) describe las
características de 12 tipos de gallina criolla colombiana, desde la subespecie de
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 - 122

donde provienen, y ocho variedades de la subespecie nanus.

METODOLOGÍA
Localización
El trabajo se realizó en la zona de influencia de la selva de Florencia del municipio
de Samaná, departamento de Caldas de la República de Colombia, ubicado a
74º50’ de longitud Oeste y 5º32’ de latitud Norte, entre los 700 y 2300 msnm,
con precipitación anual de 6270 mm, temperatura media de 20ºC y una superficie
aproximada de 240 km2.
Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 115

Se encuestaron 73 fincas con producción de gallinas criollas, de un total de


103 fincas existentes en el área de estudio. Se recolectó la información en un
formato integrado por variables cuantitativas y cualitativas. Para la tipificación y
caracterización se examinó la totalidad de las gallinas y gallos adultos encontrados
en las fincas, registrando la descripción de la apariencia fenotípica, conforme a la
metodología sugerida por FAO (1981), para la caracterización del recurso avícola
nativo.

Para la agrupación de las gallinas, se tuvieron en cuenta las características


fenotípicas cualitativas, se utilizó un análisis multivariado mediante la metodología
de correspondencias múltiples clusters, en el programa estadístico SPAD.N (CISIA,
1994), que permite estudiar simultáneamente, las relaciones entre un gran número
de variables cualitativas con mínima pérdida de la información. El análisis de clusters
es un método de clasificación que permite reunir individuos de características
similares en grupos homogéneos y construir un árbol jerárquico o dendrograma.

resultados

Caracterización y tipificación de la gallina criolla. Como resultado del análisis se


obtuvieron los ejes factoriales, los cuales consideran las nuevas variables numéricas
construidas como combinación de las variables originales. Los primeros siete
ejes factoriales explican el 70% de la varianza, usando 47 variables activas que
intervienen en la construcción de los ejes factoriales y 24 variables ilustrativas. Todo
el conjunto de variables representan las principales características fenotípicas de
las aves, como el color de plumaje, ojos, pico, tarsos, forma de la cresta, tamaño y
peso (Figura 1). Se obtuvieron siete grupos, de los cuales dos presentaron diferencia
mínima y se unieron a los grupos afines, los cinco grupos resultantes explican el
98% de los animales.

figura 1. Partes del cuerpo del ave.


116 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi

En los resultados arrojados, las gallinas con barba, las zamarronas o con plumas
en las patas, las tapunchas o sin cola, las de plumas rizadas o chuscas y las enanas,
representaron un porcentaje muy bajo dentro de cada grupo y de la población total,
por lo tanto, no se clasificaron como grupo.

Descripción de los grupos de gallinas conformados

1) Grupo de aves con plumaje de color marrón. Este grupo está conformado por
el 36% de los individuos, el 100% de las aves presentan cresta sencilla, el color
del pico varía entre café y amarillo con 58 y 29% respectivamente; el color de los
ojos está en iguales proporciones entre rojos y bayos; el 56% de los individuos
presentan orejillas blancas, propio de las gallinas de origen mediterráneo, el 18%
son copetonas, el 54% presentan piel blanca. El 65% muestran tarsos de color
amarillo y el 29% blanco, el peso corporal promedio de las hembras es de 1,86 kg.

El color marrón del plumaje se presenta en varias razas, todas las que lo ostentan
tienen el efecto del gen dorado (ss). En este grupo las aves muestran la esclavina
que va desde el color rojo al leonado; el pecho varía desde el color café al negro,
pasando por el rojo; el dorso es de color rojo y marrón; en el triángulo del ala se
presentan los colores negro o café, y en la cola el color negro. Los machos de este
grupo presentan una coloración roja intensa pasando por el leonado, son animales
de gran tamaño y de tarsos largos.

2) Grupo de aves con plumaje de color negro. Este grupo representa el 26% de
la población analizada, el 78% de los individuos luce cresta sencilla doblada, y
el 15% cresta en forma de nuez. El pico es de color negro, los ojos varían entre
el bayo y el rojo, el 52% presenta orejilla blanca, característica multifactorial en
la que intervienen varios genes (OROZCO, 1989), el 11% son copetonas, al igual
que despliegan el pescuezo pelado; la piel blanca está presente en el 62% de los
individuos, y el 58% tienen los tarsos de color negro (Tabla 1).

Estos animales tienen un peso corporal promedio de 2,0 kg para las hembras y de
2,2 kg para los machos, con tarsos de longitud media. Sin embargo, existen machos
que presentan tarsos largos superior a los 10 cm y con un peso corporal de 3,5 kg.

El plumaje negro característico del grupo está influenciado por el gen multialélico
que hace que el color tenga variantes en su extensión y presente marcas de tipo
aperdizado en el plumaje de las hembras. El 70% del grupo es negro en diferentes
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 - 122

tonalidades y el 30% restante es negro aperdizado con briznas amarillas en la gola,


pechuga asalmonada, vientre gris, triángulo del ala de color negro aperdizado y
cola negra.

En los machos de este grupo, aparte de las tonalidades descritas anteriormente,


un pequeño porcentaje tiene influencia del gen (s) plateado que hace que estos
presenten la esclavina y los caireles de color blanco plateado y las cubiertas del
ala de color marrón.
Tabla 1. Características fenotípicas de las gallinas criollas, encontradas en la zona de influencia de la selva de
Florencia, del municipio de Samaná, departamento de Caldas

TIPO DE AVES Peso en kg Color Copete Cariocas Genes del color del plumaje
Tipo de cresta
Grupo % Color M H Ojos Pico Orejilla Tarsos (Cr -) (Na -) E/e Co/co S/s C/c B/b
Rojo 56% 65% Amarillos wh wh
1 43 Rojas 2,16 1,88 100% sencilla Café 17,70% 0 e e CoCo ss CC bb
Bayo Blanca 29% Blancos
78% sencilla D. Bayo 52% 100% Negro y E-
2 26 Negras 2,2 2,00 Negro 11% 11% coco ss CC bb
15% en Nuez Rojos Blanca Verde ER-
Bayo 55% Amarillos ewhewh
3 11 Blancas 2,4 1,90 90% sencilla D. Amarillo 52% Roja 20% Negros 15% 0% CoCo ss CC bb
Rojos
wh wh
Café e e
59% en Nuez Café
4 11 Amarillas 2,05 1,88 Bayo 51% Roja 100% Amarillos 0 23% CoCo ss CC bb
33% Guisante Amarillo
Rojo
78% sencilla D. Negro 74% Amarillos ewhewh Co-
5 8 Saraviadas 2,21 2,00 Rojos 59% Roja 0 11% ss CC B-
22% en Nuez Amarillo 19% Blancos coco

Forma de cresta Del cuello Genes responsables del color y dibujos del plumaje

R/r y F Cresta en Guisante Na - Cuello desnudo E- Aves totalmente negras


R – pp Cresta en Rosa nana Cuello normal ER_ Aves negras excepto en la esclavina y manto del macho
rr P – Cresta en Guisante e+ Dorso gris oscuro y aperdizado, esclavina con briznas amarillas y pechuga asalmonada y vientre gris
R – P – Cresta en Nuez Color de ojos
rrpp Cresta sencilla Br - Bayo a Rojizo ewh Esclavina marrón rojizo intenso, dorso marrón con el color del vientre color crema muy claro, casi blanco
Color de la Piel brbr Pardo a Marrón S Plumas que no sean negras las hace color blanco
W – Piel Blanca Presencia de Copete Co - No se presenta dimorfismo sexual en el color
ww Piel Amarilla coco Presenta características tipo silvestre
Cr - Con copete C- Permite la expresión de toda clase de colores
Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano...

Color de los tarsos Cr Cr Letal cc Inhibe el color y presenta la pluma blanca


crcr Cabeza normal B- Elimina el color de las plumas en bandas alternantes
W – Id Tarsos Blancos bb Plumas en colores normales
W – Id Tarsos Negros
117

ww Id Tarsos Amarillos
ww Id Tarsos verdosos
118 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi

3) Grupo de aves con plumaje de color blanco. Conformado por el 11% de la


población. El 90% de estas aves muestra cresta sencilla, color del pico amarillo y
café, ojos que varían entre el rojo y el amarillo; el 52% del grupo exhibe orejilla
roja, el 15% son copetonas. La piel amarilla está presente en el 57% de los animales
e influye para que se manifieste el color amarillo de los tarsos en el 55% de los
individuos. El 75% de las hembras tienen un tamaño corporal de 1,85 kg mientras
que los machos pesan en promedio 2,4 kg. El 20% de los individuos son de tamaño
corporal grande (Tabla 1).

El color predominante de este grupo de aves es el blanco por la presencia del gen
(c/c), el 20% de las aves lucen algunas briznas de color café amarillento. El triángulo
del ala y de la cola es de color blanco, pero con la presencia de algunas plumas de
color café o negras.

4) Grupo de aves con plumaje de color amarillo o rubio. Este grupo reúne el
11% de la población, el 59% de las aves presentan cresta en forma de nuez y el
33% cresta en forma de guisante; el pico de color café está vigente en el 81% de
los individuos, seguido del pico amarillo en el 19%; el color de ojos, se reparte en
iguales proporciones entre amarillos y rojos, el 51% presenta orejilla roja, propio
de las gallinas de clase mediterránea, el 23% pescuezo pelado, el 59% ostenta piel
blanca característica para que el 57% de los individuos presente el color amarillo
de los tarsos y el 33% color blanco. El peso corporal promedio es de 1,86 kg para
hembras y de 2,05 kg en los machos (Tabla 1).

El plumaje amarillo o crema de las aves, varía de un amarillo rojizo hasta un blanco
crema, es una característica que está muy difundida en el medio; las aves de este
grupo presentan un color amarillo a un amarillo crema en la esclavina, el pecho
de color crema aproximándose al blanco, el dorso de color crema con presencia de
briznas amarillas o marrones, el color del triángulo del ala varía entre el marrón y
el blanco, en la cola se muestra el color crema y el marrón con algunas plumas de
color negro. Los machos de este grupo presentan el color leonado, pasando por el
amarillo. Son animales de muy buen tamaño y de tarsos largos.

5) Grupo de aves con plumaje barrado. Es el grupo minoritario, conformado por


el 8% de la población, se caracteriza por presentar cresta sencilla en el 78% de los
individuos, pico de color amarillo, ojos en la mayoría rojos. En el 59% del grupo se
observa orejilla roja, el 11% el pescuezo pelado; la piel amarilla está presente en el
56% de la población, el color amarillo de los tarsos se exterioriza en el 74% de los
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 - 122

individuos. El tamaño corporal promedio es de 2,0 kg para las hembras y de 2,21


kg para machos, el 41% de los individuos son de tamaño corporal grande (Tabla 1).

Las aves de este grupo presentan en las plumas inhibición de color en bandas, dando
lugar al blanco, que alternan con las bandas del color base de las aves, mostrando
animales de color negro con blanco, dorado con blanco, y amarillo con blanco,
por la presencia del gen barrado (B-b). El color base predominante del grupo es
el amarillo; en la mayoría se observa tonalidades oscuras en el triángulo del ala y
presencia de plumas negras en la cola.
Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 119

DISCUSIÓN

Aspecto fenotípico de las gallinas criollas. De acuerdo con las características


fenotípicas de los animales, predominan genotipos criollos, lo que significa que
la región en estudio mantiene un germoplasma adaptado a las condiciones de la
región y con poca influencia de sangre externa.

Con respecto al color de las plumas, el rojo marrón fuel el predominante con un
43%, seguido del negro con 26%, y por el blanco y el amarillo con el 11% cada uno,
el grupo minoritario fue el que presentó la característica de barrado en las plumas
con el 8%; estudios realizados en el Valle del Cauca por VALENCIA & BETANCOURT
(1991) encontraron que el 36,58% de las gallinas presentan el color rojo como
dominante. Igualmente JUÁREZ et al. (2000) encontraron que el 75% de las gallinas
criollas muestreadas en México exhiben plumaje de color oscuro, que varía entre
rojo, negro y pardo con menor frecuencia del blanco-crema. También sostienen
que en la población de gallinas criollas predominan los plumajes oscuros, porque
se han desarrollado como medios de defensa, los cuales les permite camuflarse
frente a sus depredadores.

El tipo de cresta de mayor frecuencia fue la cresta simple o sencilla, presente en


el 100% de las gallinas rojas marrones, el 90% de las gallinas blancas y el 78% de
las gallinas negras y barradas. En general, el 69,2% de la población de gallinas
estudiada presenta cresta sencilla doblada y el 27,8% cresta en forma de nuez y
guisante. SEGURA (1989) y ESPINOSA (1991), describen frecuencia para cresta simple
de 87% y 100%, respectivamente, en varias poblaciones mexicanas y afirman que
existe relación entre el tipo de cresta y la fertilidad, siendo los animales menos
fértiles los que presentan cresta en rosa y nuez. En Cuba VALDÉS-CORRALES et al.
(2010) observaron que las gallinas de cresta simple y emplume normal mostraron
frecuencia superior a los demás rasgos, y sostienen que en ambos casos se trata
de genes recesivos debido a una mayor capacidad de adaptación a las condiciones
climáticas.

El color amarillo de los tarsos fue dominante en las aves barradas, rojas marrones y
en igual proporción en las blancas y amarillas, con el 74, 65 y 55%, respectivamente.
El color blanco de los tarsos se presentó en aves amarillas, rojas marrones y
barradas, con el 33,29 y 19% respectivamente; y los colores negro y verde de los
tarsos se restringieron, prácticamente, al grupo de las aves negras con el 100% y
el 20% en el grupo de las aves blancas. El promedio general del color amarillo de
los tarsos es de 49,8%, el 24% para los colores negro y verde y el 16% para el color
blanco.

La característica del pescuezo pelado o cariocas se presentó en el 23% de las aves


amarillas, y en el 11% de las aves negras y barradas. Existen varios estudios donde
se demuestra que los animales que muestran esta característica, son más eficientes
en los procesos fisiológicos en condiciones de elevada temperatura ambiental,
por su mayor capacidad para disipar calor, que las aves de pescuezo normal. Sin
embargo, se ignora su desempeño en ambientes fríos (GUINBERT, 1997; JUÁREZ
& ORTIZ, 2000).
120 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi

En relación con el color de las orejillas, prácticamente, la distribución es del 50%


para orejillas blancas y del 50% para orejillas rojas, en todos los grupos de aves.
De acuerdo con OROZCO (1989), el color del óvulo auditivo u orejilla roja es propio
de las aves atlánticas o americanas y el color blanco de las mediterráneas; estos
resultados sugieren el grado de influencia que ha tenido la parvada criolla, de
ambos grupos genéticos.

Con respecto a la presencia del copete, se mostró con mayor frecuencia en el grupo
de gallinas rojas, blancas y negras con el 17,7, 15 y 11%, respectivamente, con un
promedio para la población de 8,74%. Estos aditamentos ornamentales son más
marcados en los machos, por lo que se cree que sirven para atraer a la hembra en
el apareamiento (LAYNA & ORDÓÑEZ, 1982). Para OROZCO (1989), las aves con
aditamentos tienen buena aceptación y hasta son preferidas por los aficionados de
los clubes ornamentales. Se ignora, sin embargo, si existe algún tipo de asociación
entre los detalles ornamentales con la adaptabilidad productiva de las gallinas.

Las actividades que rodean la explotación de la gallina criolla en el medio


colombiano, tienen más semejanzas que divergencias con las explotaciones avícolas
que se desarrollan en otros países, en este caso en México. Las similitudes empiezan
con las características fenotípicas desde el color del plumaje hasta el color de los
tarsos, seguido por el tamaño corporal y las características productivas, estas
semejanzas permiten pensar que la evolución y la expansión de las especies desde
el Sur del continente hasta México, no fue únicamente de aves, sino que se llevaron
consigo las técnicas de manejo y alimentación (PATIÑO, 1970).

Banco de germoplasma. En Colombia, la explotación avícola de los hogares


campesinos no se ha caracterizado y tipificado adecuadamente, desconociéndose
casi por completo las actitudes productivas y los rasgos fenotípicos de las diversas
estirpes de gallinas criollas. La introducción indiscriminada de razas exóticas, la
destrucción del hábitat ecológico, y la pérdida de interés por aspectos económicos,
han acelerado cada día más la erosión genética de la especie, que posiciona al
genoma nativo al borde de la extinción (SEGURA & MONTES, 2001).

Conservar las estirpes nativas debe ser una necesidad prioritaria para conocer la
variabilidad y la frecuencia de rasgos de apariencia fenotípicos e identificar los genes
que confieren fertilidad, resistencia a enfermedades, y adaptabilidad a alimentos
de baja calidad, para desarrollar una agricultura sostenible. Argumentos que tienen
sentido y concuerdan con las recomendaciones de la Organización de las Naciones
Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO, 2000), de establecer bancos de
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 - 122

germoplasma in vivo basados en las características fenotípica y genotípica de los


animales y dentro de sus propios agroecosistemas para conservar los recursos
genéticos autóctonos. En este caso, y respecto a las especies avícolas, para la
conservación de la gallina criolla, se deben tener en cuenta las características
morfológicas como son: tamaño, forma, color del plumaje, color de la piel, tarsos,
forma y tamaño de la cresta, características que constituyen la base más segura
de agrupamiento de individuos en una población común (OROZCO, 1989) con
perspectivas de importancia científica, económico- productiva y cultural.
Bases para la conservación del Gallus gallus domesticus (Phasianidae) colombiano... 121

CONCLUSIONES
La cría de gallinas es una actividad arraigada dentro de la familia campesina
colombiana debido a la facilidad con que se crían estos animales, al corto período
de crecimiento en comparación con los cerdos, ovinos y bovinos, así como por la
baja inversión de capital inicial que se requiere para su explotación; además del
alto grado de adaptación que han alcanzado estas a las condiciones climáticas
adversas. En los fenotipos encontrados, los colores oscuros del plumaje de las
aves son los que predominan en las diferentes fincas. Fruto de la adaptación al
medio, son menos vulnerables a los depredadores, pero la destrucción del hábitat
y el bajo conocimiento de las estirpes criollas, ponen al genoma nativo al borde
de la extinción.

BIBLIOGRAFÍA
BARRANTES, F.A., 2008.- Caracterización de la gallina criolla de la región Cajamarca. Sistema de revisiones
en investigación veterinaria de San Marcos. Seminario Avanzado de Investigación. Universidad Nacional
de Cajamarca, Facultad de Medicina Veterinaria. Cajamarca, Perú. 3p. Disponible en: http://veterinaria.
unmsm.edu.pe/files/Barrantes_gallina_criolla.pdf
CISIA., 1994.- Métodos estadísticos y control de Calidad de Información. SPAD.N Versión P.C. U. Central de
Venezuela. Laboratorio de Análisis de Datos.
ESPINOSA, R., 1991.- Caracterización morfológica de la gallina mestiza del Estado de Chiapas. Tesis,
Universidad Autónoma de Chiapas, Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México.
GARCÍA, R. & LONDOÑO, M., 2002.- Palmira tendrá gallina de los huevos de oro. Disponible en: http://
elpais-cali.terra.com.co/historico/sep202002/reg/B520N2.html
GARNICA, I.O., 2011.- Origen y evolución de las aves. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. Disponible
en: http://www.monografias.com/trabajos65/origen-evolucion-aves/origen-evolucion-aves2.shtml
GUINBERT, E. Las estirpes cuello pelado. Revista Acontecer Avícola. 5 (24): 17
INSTITUTO COLOMBIANO AGROPECUARIO (ICA)., 2008.- Protección animal. Vigilancia epidemiológica.
Censos. Disponible en: http://www.ica.gov.co/getdoc/8232c0e5-be97-42bd-b07b-9cdbfb07fcac/
Censos-2008.aspx
JUÁREZ, C., MANRÍQUEZ, A. & SEGURA, C., 2000.- Rasgos de apariencia fenotípica en la avicultura rural de
los municipios de la Rivera del Lago de Pátzcuaro, Michoacán, México [en línea]. México: Universidad
Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia. Disponible en: http://www.fao.org/livestok/agap/frg/
feedback/Irrd/Irrd12/1/juar121.htm
JUÁREZ, A. & ORTIZ, M., 2000.- Estudio de incubabilidad y crianza en aves criollas de traspatio. Veterinaria
México, 32 (1): 27-32.
LAYNA, L. & ORDÓÑEZ, M., 1982.- Las aves: 1325-1326 (en) Enciclopedia ilustrata di animali. UTHEA, S.A.
de C.V., Londres.
MATISOO, E., 2007.- Radiocarbon and DNA evidence for a pre-Columbian introduction of Polynesian
chickens to Chile. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America,
104 (25): 10335-9. Universidad de Auckland y Universidad de Chile. Santiago de Chile.
ORGANIZACIÓN DE LAS NACIONES UNIDAS PARA LA AGRICULTURA Y LA ALIMENTACIÓN (FAO)., 1981.-
Descriptores de especies avícolas: 13-15 (en) Banco de datos de recursos genéticos animales. Roma, Italia.
--------., 2000.- Una tercera parte de las razas de animales de granja corre peligro de extinción. Noticias
FAO del 5 de diciembre de 2000. Disponible en: http:/www.fao.org/NOTICIAS/2000/001202-s.htm
OROZCO, F., 1989.- Genética de caracteres cualitativos: 30-40 (en) Razas de gallinas españolas. Mundi-
Prensa, Madrid, España.
PATIÑO, V.M., 1970.- Plantas cultivadas y animales domésticos en América Equinoccial. Animales
domésticos introducidos. Tomo V. Imprenta Departamental, Cali, Colombia. 320p.
RIVERA, O., 1995.- Análisis cronológico de la industria avícola colombiana (en) XV Jornada de Medicina
Veterinaria y Producción Animal. Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas,
Manizales.
SEGURA, C., 1989.- Rescate genético y fomento avícola de las aves indias o criollas en México: 44-46
(en) Memorias de la Primera Reunión Sobre Producción Animal Tropical. Cárdenas, Tabasco, México:
Centro de Enseñanza, Investigación y Capacitación del Sureste.
SEGURA, J. & MONTES, R., 2001.- Razones y estrategias para la conservación de los recursos genéticos
animales. Revista Biomédica, 12 (3): 196-206.
122 Jorge Luis Tovar, William Narváez-Solarte, Sabrina E. Takahashi

VALDÉS-CORRALES, R.J., PIMENTEL, O., MARTÍNEZ, K. & FERRO, E.M., 2010.- Caracterización fenotípica
del genofondo avícola criollo de San Andrés, Pinar del Río, Cuba.  Archivos de zootecnia, 59 (228):
597-600.
VALENCIA, N.F., 2011.- La gallina criolla colombiana. Universidad Nacional de Colombia, sede Palmira,
Valle. Facultad de Ciencias Agropecuarias. 61p.
VALENCIA, N. & BETANCOURT, L., 1991.- Origen, desarrollo y descripción de los tipos de gallina criolla
existente en varios municipios del Valle del Cauca. Tesis de grado, Universidad Nacional de Colombia,
Palmira. 120p.
VARGAS, J., 2011.- Estudio de las características nutricionales y el potencial productivo de recursos campesinos
para la alimentación animal en el Valle del Cauca. Cipav, Cali. 49p.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 112 - 122
ZooloGía VerteBrados
Vertebrate Zoology
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 125-137 125

APORTES AL USO DE COBERTURAS DE LA DANTA DE TIERRAS


BAJAS, Tapirus terrestris colombianus HERSHKOVITZ 1954
(PERISSODACTYLA: TAPIRIDAE) EN LA SIERRA NEVADA DE
SANTA MARTA EN LAS CUENCAS RÍO ANCHO Y PALOMINO –
NORTE DE COLOMBIA*

Tania Marisol González-D.1, Franz Kaston Florez2, Dolors Armenteras P3

Resumen

En la Sierra Nevada de Santa Marta se encuentra la danta colombiana, subespecie


endémica que presenta una alta vulnerabilidad a la extinción local, debido
principalmente a la pérdida de hábitat y la cacería. En el presente estudio se evaluó
el uso de coberturas de la danta colombiana en las cuencas Río Ancho y Palomino
(Sierra Nevada de Santa Marta), mediante el uso de telemetría, seguimiento en
campo y análisis de coberturas vegetales. Se encontró que las dantas tienden a
permanecer constantemente en los mismos parches, los cuales están conformados
por un mosaico de coberturas de bosque húmedo y vegetación secundaria. Por otra
parte, el rango de acción general para la especie mostró ser amplio, respecto a
otros rangos calculados para la especie, con áreas cerca a las 200 ha. Este tipo de
estimativos son de gran importancia para aportar al conocimiento de la ecología de
la especie y determinar cuáles son sus requerimientos de coberturas, información
trascendente para desarrollar acciones de conservación exitosas.

Palabras clave: danta, uso de coberturas, preferencia de coberturas, rango de acción, telemetría.

CONTRIBUTIONS TO THE LAND COVER USE BY THE


LOWLAND TAPIR, Tapirus terrestris colombianus HERSHKOVITZ
1954 (PERISSODACTYLA: TAPIRIDAE) IN THE SIERRA NEVADA
DE SANTA MARTA IN THE BASINS OF ANCHO AND PALOMINO
RIVERS - NORTHERN COLOMBIA

Abstract

The Colombian tapir is found in the Sierra Nevada de Santa Marta; it is an endemic
subspecies that presents high risk of vulnerability of local extinction, because of
habitat loss and hunting. This study assessed the coverage use of the Colombian
tapir in the basins of the Ancho and Palomino (Sierra Nevada de Santa Marta)
*
FR: 20-V-2013. FA: 25-III-2014.
1
Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. E-mail:
taniamarisolg@gmail.com; tmgonzalezd@unal.edu.co
2
Fundación Nativa. E-mail: fkaston@nativa.org www.nativa.org
3
Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. E-mail:
darmenterasp@unal.edu.co
CÓMO CITAR:
GONZÁLEZ-D., T.M., FLÓREZ, F.K. & ARMENTERAS P., D., 2014.- Aportes al uso de coberturas de la danta
de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954 (Perisodactyla: Tapiridae) en la Sierra
Nevada de Santa Marta en las cuencas río Ancho y Palomino – norte de Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist.
Nat. U. de Caldas, 18 (1): 125-137.
126 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P.

rivers using telemetry and field follow-up, and analysis of vegetal coverage. It
was found that the tapir tends to stay in the same patches, which are conformed
by a mosaic of rainforest and secondary vegetation. On the other hand, the general
action ranges for the species showed to be wide in comparison to other ranges
calculated for the species with an area close to 200 ha. This kind of calculations
is important to provide knowledge of the species’ ecology and to establish their
coverage requirements, which is important information to develop successful
conservation actions.

Key words: tapir, coverage use, coverage preference, home range, telemetry.

INTRODUCCIÓN

A
nivel mundial, el hombre utiliza la tierra y sus recursos transformando los
ambientes naturales. Una de las principales perturbaciones es la perdida de
hábitat por cambios en el uso del suelo con fines agropecuarios, de extracción
de maderas y otros (OJASTI & DALLMEIER, 2000). Estos procesos ocasionan que se
destruya gran parte de la cobertura vegetal natural, provocando fragmentación,
definida como un proceso de división de un hábitat continúo en fragmentos o
parches, como consecuencia de procesos de cambio de uso del suelo (FAHRIG,
2003) en consecuencia, también se crea efecto de borde, definido como los efectos
sobre los fragmentos, como la penetración de la luz y el viento, ocasionando
cambios en el microclima (GASCON et al., 2000), produciendo parches de bosque
embebidos en matrices de pastos y cultivos, reduciendo de esta manera la oferta de
hábitats para las especies animales, ocasionando que mucha de la fauna silvestre
que habita dichos bosques quede aislada en los fragmentos y desaparezca con el
tiempo, debido a que no pueden mantener poblaciones mínimas viables por falta de
recursos para su supervivencia (MONTENEGRO, 2009; OJASTI & DALLMEIER, 2000).

La subespecie Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz, 1954, se distribuye en


el norte de Colombia, en la vertiente oriental de la Sierra Nevada de Santa Marta,
confinada a las cuencas de los ríos Jerez, San Salvador, Naranjal, La Cristalina,
Mamaice y Palomino dentro del Municipio de Dibulla en el departamento de
la Guajira Colombia, a una altitud que va desde los 300 m hasta los 1300 m
aproximadamente (FLOREZ, 2008). Además de este pequeño rango, se conocen
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 - 137

algunos registros en los departamentos de Magdalena, Córdoba, atlántico


(actualmente extinta) y Antioquia (ARIAS ÁLZATE et al., 2009; HERSHKOVITZ,
1954). Esta subespecie generalmente habita zonas con abundantes fuentes de agua
y coberturas vegetales boscosas conservadas, con parches de bosque secundario,
debido a que así obtiene una mayor disponibilidad de alimento, agua y sitos de
refugio, de acuerdo a lo encontrado en estudios de uso de hábitat para la especie
en del noreste antioqueño colombiano (ARIAS ÁLZATE et al., 2009).

La danta colombiana se encuentra categorizada según la IUCN como En Peligro


Critico (CR) y se incluye en el apéndice II del CITES (ARIAS ÁLZATE et al., 2009).
Sin embargo, dentro del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SINAP) en Colombia
se encuentra pobremente representada, encontrándose tan solo en partes del PNN
Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 127

Sierra Nevada de Santa Marta (MONTENEGRO, 2005), sin que se conozca información
acerca de las áreas de hábitat críticas para su supervivencia. Tampoco hay estudios
a nivel poblacional, aunque sí se han implementado estrategias de conservación
para reducir sus amenazas, mediante la educación ambiental y la participación
comunitaria, como la que ha realizado la Fundación Nativa.

El hábitat de un animal, en términos generales, es el lugar donde vive, y en el cual


están presentes los recursos elementales para la supervivencia y reproducción como
comida, agua, refugio, cubierta vegetal y, en donde los animales se han adaptado
para hacer frente a los fenómenos climáticos, competidores y depredadores
(MORRISON et al., 2006). La selección de hábitat es un proceso que involucra la
preferencia de características ambientales, biológicas y ecológicas especificas que
debe tener el entorno, la cual provoca que un área determinada sea la elegida para
vivir por los individuos de una especie particular (MORRISON et al., 2006). El estudio
de la selección de hábitat implica la caracterización de su estructura, respecto a
vegetación, topografía, fuentes de agua, entre otros, y de factores ambientales como
el clima y la precipitación, además de estudiar las interacciones entre el hábitat y
las poblaciones naturales que allí habitan y su relación con las actividades humanas
(BAASCH et al., 2010).

De acuerdo con esto, el estudio de la selección de hábitat por parte de determinados


organismos, puede permitir identificar y hacer una planificación de las áreas
importantes para la conservación (BAASCH et al., 2010), seleccionar las especies
prioritarias para el manejo, caracterizar los impactos ambientales y los usos del
suelo, llevar a cabo acciones de mejoramiento de hábitats por medio de estrategias
de restauración, planes de manejo sostenible, entre otros (OJASTI & DALLMEIER,
2000).

La mayoría de estudios de selección de hábitat utilizan métodos de rastreo de la


fauna silvestre, con el fin de registrar sus patrones de uso. Entre los métodos de
rastreo de mamíferos no voladores se encuentra la radiotelemetría, que permite
cuantificar los movimientos de un animal, proporcionando información sobre las
áreas utilizadas y su localización (MORRISON et al., 2006; MANLY et al., 2002).
Esta información se complementa con búsquedas directas en campo mediante
el seguimiento de signos de presencia, los cuales pueden ser huellas, heces,
defecaderos, dormideros, restos de presas (MORRISON et al., 2006).

El objetivo de este estudio es evaluar el uso de coberturas de la danta colombiana


en las cuencas Río Ancho y Palomino en la Sierra Nevada de Santa Marta, mediante
el uso de telemetría, seguimiento en campo y análisis de coberturas vegetales,
considerando que el estudio de coberturas vegetales es un componente fundamental
en la diferenciación de hábitats.

MÉTODOS
Área de estudio
El área de estudio está localizada en la vertiente norte de La Sierra Nevada de Santa
Marta, en las cuencas Rio Palomino en el departamento del Magdalena y la cuenca
Rio Ancho en el departamento de La Guajira, abarcando alturas desde 0 a 2.000 m de
128 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P.

altitud, y con una extensión total aproximada de 165.700 hectáreas (Figura 1). Esta
área abarca una región heterogénea de coberturas vegetales, con bosques húmedos
con poca intervención y dosel continuo, vegetación secundaria y arbustales con baja
intervención (FLOREZ et al., 2008). En el área se encuentran pequeñas poblaciones
indígenas y la reserva Buenavista de propiedad de la Fundación Nativa.

Figura 1: Mapa área de estudio cuentas Rio Ancho y Palomino

Fuentes de datos y análisis


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 - 137

En el mes de abril del año 2011, Fundación Nativa con el apoyo de Corpoguajira,
capturó un individuo macho de danta colombiana en la Reserva Buenavista,
mediante la utilización de perros de campesinos cazadores de la zona, acompañados
de indígenas Kogi y Arhuacos, y veterinarios especializados en manejo de fauna
silvestre. El individuo fue anestesiado utilizando dardos y pistola de aire Dan-
inject®, para ser equipado con un collar de telemetría satelital, el cual suministró
información de ubicación geográfica, altitud y fecha del individuo cada 7 días con
aproximadamente 3 registros al día, entre los meses de abril y julio del año 2011.
Adicionalmente, se realizó una salida de campo de 20 días en septiembre de 2012
a la Reserva Buenavista, en la cual se realizaron recorridos diarios diurnos de 5
horas de duración, para un total de 44 horas de búsqueda, en las cuales, con base al
conocimiento local y a una salida previa de reconocimiento, se hizo un seguimiento
Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 129

de rastros como huellas, heces, comederos y dormideros, para delimitar los caminos
utilizados por las dantas (Figura 2). Con la utilización de un GPS marca Garmin,
modelo GPSMAP 62s S® se marcaron los senderos durante todos los recorridos y
se geoposicionanron las zonas de alimentación, descanso, heces y huellas. Durante
dichos recorridos, se realizaron observaciones de los recursos utilizados por la
especie, como diferentes tipos de plantas que utilizaba como alimento

Con el software geográfico Arcgis 10, teniendo como insumo inicial la clasificación
de coberturas vegetales hecha por la Fundación Prosierra Nevada de Santa Marta
(2010) (Figura 3) y los puntos arrojados por el collar de telemetría, se identificaron
los tipos de cobertura usados por el individuo y el área proporcional de cada tipo de
cobertura, para determinar su posible selección, es decir, si la especie prefiere o evita
cierto tipo de coberturas en función de su disponibilidad (área). Para ello, se realizó
una prueba χ2 (ji-cuadrado) de bondad de ajuste, con el programa R versión 2.15.2,
con la hipótesis nula que la especie utiliza cada tipo de cobertura en proporción
a su disponibilidad, dentro de la zona de estudio, para lo cual se contrastaron el
número de registros observados con los esperados obtenidos estadísticamente y,
se construyeron intervalos de confianza de Bonferroni para cada proporción teórica
de ocurrencia (DASGUPTA & ALLDREDGE, 2000; NEU et al., 1974).

Además, se realizaron estimaciones del rango de acción del individuo, con el


programa R versión 2.15.2, utilizando el método kernel, el cual es un método
estadístico no paramétrico que estima la densidad de probabilidad de un conjunto
de puntos, es decir, estima la probabilidad de ubicación de un animal de acuerdo
a unas coordenadas (x, y), obteniéndose el área mínima en la que la probabilidad
para ubicar el animal es igual a un valor especifico (RODGERS & KIE, 2007). Este
método tiene como ventaja sobre otros métodos como el Mínimo Polígono Convexo
(MPC), que al seleccionar porcentajes, reduce el efecto de valores atípicos, evitando
que se incluyan áreas que no están siendo utilizadas por los animales (ACKERMAN
et al., 1990).

RESULTADOS
Seguimiento de huellas y delimitación de caminos
En los recorridos diarios realizados durante la salida de campo, se registraron
diferentes senderos utilizados por las dantas, los cuales se caracterizan por su
apariencia de túneles entre la vegetación y están rodeados por quebradas y ríos
que ofrecen recurso hídrico para las dantas; se identificaron 7 caminos principales
(Figura 2): campamento Buenavista-Poza de las dantas, Poza de las dantas-Filo de
la Herradura, campamento Buenavista-Chorro Naranjal, campamento Buenavista-
Buenhaga, Buenhaga-comedero aguacate, campamento Buenavista-limite cultivo
café.

El sendero campamento Buenavista-Poza de las dantas, se caracterizó por tener


coberturas vegetales boscosas, de vegetación secundaria y mosaicos de pastos y
vegetación secundaria. También se identificaron comederos de danta, caracterizados
por presentar trocos jóvenes consumidos y ramoneados en su corteza, además
de huellas; al igual que dormideros, los cuales se ubicaban en zonas planas de los
filos de las montañas, donde también se encuentra disponible vegetación para su
130 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P.

alimentación. El sendero Poza de las dantas-Filo de la Herradura, se caracterizo


por tener coberturas vegetales boscosas, de vegetación secundaria, cultivos de
plátano guineo, yuca y café y pastos, en este sendero se identificaron también
varios dormideros, presencia de huellas y heces. El camino campamento Buenavista-
Chorro Naranjal, se caracterizo por presentar coberturas vegetales boscosas y de
vegetación secundaria, este camino presento una buena cantidad de huellas. Los
senderos campamento Buenavista-Buenhaga y Buenhaga-comedero aguacate, se
caracterizaron por presentar vegetación de bosque y secundaria, con gran presencia
de plantas de plátano guineo y aguacate, comederos y huellas.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 - 137

Figura 2. Distribución de los puntos de collar y los senderos seguidos en campo.

Disponibilidad y uso de coberturas


Con base a la clasificación de coberturas vegetales de la Fundación Prosierra
Nevada de Santa Marta (2010), se identificaron 10 tipos de coberturas en la zona
de estudio: (a) agua: 513,37 ha, (b) arbustal: 2.301,16 ha, (c) bosques: 82.775 ha,
(d) cultivos: 18.878,80 ha, (e) misceláneo (mosaico de cultivos, pastos y espacios
naturales): 25.082 ha, (f) nubes: 31,25 ha, (g) pastos: 6.771,67 ha, (h) vegetación
secundaria: 28.676 ha, (i) sombra: 193,05 ha y (j) zonas quemadas: 468,73 ha, para
una extensión total de 165.700 ha (Figura 3).
Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 131

Figura 3. Coberturas vegetales en la zona de estudio, editado de: Fundación Prosierra


Nevada de Santa Marta, año 2010.

La información suministrada por el collar de telemetría se cruzó con las coberturas


más representativas, para conocer en qué tipo de cobertura de encontraba cada
observación, resultando que de las 43 observaciones logradas; 24 se encontraron
en la cobertura de bosque húmedo, 15 en vegetación secundaria y 4 observaciones
en el misceláneo. La prueba de χ2 (ji-cuadrado) de bondad de ajuste, realizada
con la proporción de superficie de cada tipo de cobertura sobre el total del área
de estudio y con los puntos de collar observados y esperados en cada cobertura,
arrojo un valor de 9,35, con 2 grados de libertad y un p-valor de 0,0093 (Tabla
1), concluyendo a un nivel de significancia del 5% (p-valor < 0,05 ) que el número
esperado de observaciones en cada cobertura difiere significativamente del
numero esperado de acuerdo a su disponibilidad (extensión en cada cobertura),
mostrando que el individuo de estudio tiene preferencia por alguno de los tipos
de coberturas. La prueba ji-cuadrado mostró en general que existen diferencias
entre disponibilidad y uso de las coberturas.
132 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P.

Tabla 1. Prueba ji-cuadrado de bondad de ajuste, valor ji-cuadrado de 9,35, con 2 grados de libertad y un
p-valor de 0,009323. Valores de la superficie total en hectáreas (ha).

Intervalo de
Proporción
Número Número Proporción confianza para
Tipo de Superficie de la
de puntos de puntos de la proporción
cobertura total superficie
observados esperados ocurrencia de ocurrencia
total
(confianza 95%)
Bosque 82775,74 0,61 24 26,07 0,56 0,42≤p1≤0,792
Misceláneo 28676,71 0,21 4 9,03 0,09 0,055≤p2≤0,365
Secundario 25082,09 0,18 15 7,90 0,35 0,036≤p3≤0,332
(B. abierto)

Ji-cuadrado = 9,350503, con dos grados de libertad, con p-valor = 0,009323182

Los intervalos de confianza Bonferroni construidos a partir de los porcentajes


de disponibilidad de cada cobertura, indican con una confianza del 95% que
la proporción de ocurrencia de la cobertura de vegetación secundaria, es
significativamente mayor que la proporción estimada por la disponibilidad de
este tipo hábitat (la proporción observada es mayor que el límite de confianza
superior), indicando que la danta selecciona la cobertura de vegetación secundaria.
Por otra parte, para los otros dos tipos de cobertura se acepta de manera general
la hipótesis nula al 5% de significancia que la especie utiliza cada tipo de cobertura
en proporción a su disponibilidad dentro del área de estudio, ya que la proporción
observada en ambos casos (Bosque y Misceláneo) se encuentra dentro del intervalo
de confianza del 95% (Tabla 1).

Por otra parte, la evaluación del rango de acción mediante el método kernel, arroja
áreas estimadas de 16.987 ha para un porcentaje de 95 y 1.973 ha para un porcentaje
de 50 (Figura 4). En este caso, por ejemplo, que exista un porcentaje de 95, hace
referencia a que hay una posibilidad del 95% de encontrar el animal dentro de esa
zona (RODGERS & KIE, 2007).

Respecto al error estimado asociado a los cálculos de rango de acción con el


estimativo kernel, se consideró un parámetro de suavizado de ancho fijo igual a
h = σ X n-1/6, que supone que los datos tienen una distribución normal bivariada,
que capta los patrones importantes de los datos, dejando fuera el ruido (CALENGE,
2011).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 - 137

Figura 4: Porcentajes de rango de acción estimados con el método kernel.


Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 133

DISCUSIÓN
Aproximadamente el 50% del área de estudio (82.800 ha) corresponde a cobertura
de bosque, siendo este tipo de cobertura la que presenta un mayor tamaño y un
mayor número de observaciones directas de rastros y de registros de presencia del
individuo, 24 datos de collar, correspondientes a 55,8% del total de observaciones,
lo que significa una selección del tipo de cobertura proporcional a su oferta e
implica que este tipo de cobertura es importante para la presencia de la danta
colombiana en la zona, donde, junto con la cobertura de vegetación secundaria,
puede llevar a cabo sus hábitos ecológicos, como forrajeo. Esto concuerda con lo
encontrado por ARIAS ÁLZATE et al. (2009), quienes reportaron que esta especie se
encuentra mayormente en bosques primarios de gran tamaño, con algunos parches
de bosque secundario, además de encontrarse también en ecosistemas rodeados
por rastrojos, potreros y zonas de cultivo.

Respecto a los senderos delimitados en campo, se observó que encierran los puntos
de ubicación arrojados por el collar de telemetría, constatando de esta manera la
presencia de esta especie en la zona de estudio y mostrando efectividad en los
datos proporcionados por el collar de telemetría (Figura 2).

Respecto al error estimado asociado a la colecta de estos puntos por el collar, se


conoce que la empresa francesa Argos, quienes reciben la señal del satélite, calcula
la posición de un punto con mínimo 4 mensajes de calidad correcta dentro de
una pasada del satélite, debido a esto, es posible que exista un error asociado a la
colecta de los datos de magnitud incierta, debida a las densas coberturas boscosas
que se encuentran en la zona de estudio (FLORA & FAUNA CHILE LTDA, 2012).

La ubicación constante de dichos caminos puede deberse a que las dantas tienden
a permanecer en una misma zona y frecuentan los mismos senderos formando
caminaderos entre la vegetación como mencionan ARIAS ÁLZATE (2008) y RICHARD
& JULIÁ (2000). Tal fidelidad puede explicarse por la distribución de los ríos y pozas
(Figura 2) donde los tapires establecen depósitos de materia fecal, y posiblemente
también descansan y se refrescan (ARIAS ÁLZATE, 2008; RICHARD et al., 2000 (b)).

La mayoría de los senderos utilizados por las dantas tienen apariencia de túneles
entre la vegetación, que recorren mosaicos de coberturas vegetales, encontrándose
áreas con bosque húmedo, vegetación secundaria y mosaicos de pastos y cultivos.
Lo anterior ocurre porque tal heterogeneidad de coberturas les ofrece una mayor
disponibilidad de alimento durante todo el año según las épocas de floración de
la vegetación y el clima. Además, esta oferta variada de coberturas puede brindar
la posibilidad de diferentes sitos de refugio.

Con base en la información cartográfica analizada, se observa que Tapirus


terrestris colombianus habita generalmente zonas con coberturas vegetales
boscosas conservadas o en recuperación, con parches de vegetación secundaria,
posiblemente para cumplir sus requerimientos ecológicos y comportamentales,
como alimentación, refugio y oferta hídrica, mostrando una gran capacidad
de responder a la heterogeneidad espacial, como menciona COELHO et al.,
(2008) para el tapir de tierras bajas. Se tiene conocimiento que la presencia de
coberturas vegetales densas, es decir, con vegetación abundante y conservada,
están directamente relacionadas con la distribución y abundancia de las dantas,
134 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P.

porque proveen alimento y agua, también se ha mencionado que estos mamíferos


prefieren coberturas con vegetación secundaria, debido a que estas pueden ser
densas también y proveer una mayor disponibilidad y diversidad de alimento
(ARIAS ÁLZATE et al., 2009).

El hecho de que la danta colombiana se encuentre en un variado tipo de coberturas


vegetales, muestra que la especie ha hecho frente a los procesos de cambio de
paisaje que ha sufrido la sierra nevada. Posiblemente se trate de una especie con
nicho amplio, aprovechando de esta manera los recursos y tratando de mantener su
población. Adicionalmente, en la fase de campo se observó que todas las coberturas
de la zona de estudio son de fácil acceso y no presentan barreras geográficas
considerables, además, todos los registros de presencia y las observaciones directas
de los rastros se encuentran alejados de asentamientos humanos y vías de acceso
como carreteras.

Con las coberturas analizadas en este estudio, según la clasificación de coberturas


vegetales de la Fundación Prosierra Nevada de Santa Marta (2010) y los datos
de collar, se obtuvo que el número esperado de observaciones del individuo en
cada cobertura difiere significativamente del numero esperado de acuerdo a su
extensión, sugiriendo para el animal de estudio que existe preferencia por alguno
de los tipos de coberturas; de esta manera, la danta tiene una gran ocurrencia en
los tipos de cobertura de bosque y vegetación secundaria y, menores ocurrencias
en las coberturas misceláneas (pastos y cultivos), además de encontrarse que la
ocurrencia está relacionada con la disponibilidad, debido a que hay una mayor
cantidad de observaciones en la cobertura que tiene mayor extensión, en este caso,
la cobertura boscosa. Además, según los intervalos de confianza Bonferroni (Tabla
1), se observa que la danta tiene una mayor preferencia o selección por la cobertura
de vegetación secundaria, posiblemente y como se menciono antes, a la variada
oferta alimenticia y de recursos que puede proveer esta vegetación. Asimismo, se
encontraron observaciones en otros tipos de coberturas como mosaicos de pastos
y cultivos (misceláneos), heterogeneidad que posiblemente favorece la oferta y
disponibilidad de alimento en diferentes épocas climáticas.

En los estudios de rango de acción, como se mencionó anteriormente, los valores


kernel 50% son utilizados como áreas centrales de actividad (Figura 4), es decir,
son las áreas utilizadas con mayor frecuencia (KAUHALA & AUTTILA, 2010). De
acuerdo con esto, un kernel de 50% para los puntos de collar, tiene una extensión
aproximada de 1.973 ha, indicando que la danta no está seleccionando un hábitat
aleatoriamente, sino que prefieren algunos hábitats o zonas a otras y, que tiene
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 - 137

un área determinada como hábitat central (de acuerdo a la frecuencia de la toma


de datos), restringiéndose enormemente, posiblemente porque en esa zona
encuentra los tipos de coberturas que mas la afectan como el bosque y la vegetación
secundaria, además de encontrar cerca cuerpos de agua.

CONCLUSIONES
La telemetría es una herramienta muy útil en el seguimiento de fauna silvestre,
debido a que se puede determinar con cierta precisión las ubicaciones de un animal
por largos periodos de tiempo. No obstante, es una herramienta de altos costos, por
el equipo y la recepción de la información. Además de tener errores asociados a la
Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 135

colecta de los datos (recepción de la información), debido posiblemente a las densas


coberturas boscosas que se encuentran en la zona de estudio. Adicionalmente, el
uso de herramientas SIG es de gran ayuda en la interpretación y análisis de los
componentes espaciales, como es el caso de las coberturas vegetales, su distribución
y tamaño, y en el análisis espacial de los rangos de acción de fauna silvestre.

En general, se observó que las dantas presentes en el área de estudio tienden


a encontrarse constantemente en las mismas zonas, frecuentando los mismos
senderos, que recorren un mosaico de coberturas vegetales que incluyen bosque
húmedo, vegetación secundaria y misceláneos (pastos y cultivos), ofreciendo
disponibilidad, diversidad de alimento y zonas de refugio; además se evidencia
que las dantas en la zona tienen una gran capacidad de respuesta y adaptación a
la heterogeneidad espacial hecha por el hombre.

No obstante, según el análisis de la frecuencia de visitas/permanencia, es claro


que las dantas tienen una gran ocurrencia en los tipos de cobertura de bosque y
vegetación secundaria. Y según la prueba Ji-cuadrado, se observa una selección
por la cobertura de vegetación secundaria, debido a que allí encuentran varios de
los recursos de los cuales se alimentan.

También, se observó que el recurso hídrico puede afectar enormemente la presencia


de las dantas, pues en el agua llevan a cabo una gran parte de sus comportamientos
como especie: defecar, nadar, comportamiento pre-nupcial y copula (MONTENEGRO,
1998; PADILLA & DOWLER, 1994), lo que se vio plasmado en la asociación entre
los senderos por los que transita la especie y los cursos y cuerpos de agua.
Adicionalmente, el agua favorece el crecimiento de la vegetación circundante, que
les ofrece alimento y protección.

El rango de acción estimado para Tapirus terrestris colombianus es amplio respecto


a otros rangos calculados para la especie en el noreste antioqueño colombiano
(ARIAS ÁLZATE, et al., 2009) con áreas cerca a las 200 ha, y a rangos calculados
para el género, con áreas entre 150 y 400 ha (TOBLER et al., 2009). En este estudio,
la danta colombiana tiene un rango de acción de 15.000 ha aproximadamente,
abarcando dos grandes cuencas que ofrecen coberturas de bosque húmedo y
vegetación secundaria aptos para la supervivencia de la especie. Adicionalmente,
las extensiones aproximadas para las zonas centrales de actividad o núcleo,
concebidas por medio del estimativo kernel, muestran que la mayoría de registros
se encuentran en un 12% aproximadamente del área de acción total, mostrando
que la especie prefiere algunas zonas sobre otras.
En general, las estimaciones de los rangos de acción de la fauna silvestre son
de gran importancia para aportar al conocimiento de la ecología de la especie y,
determinar cuáles son sus requerimientos de coberturas, para de esta manera
desarrollar acciones de conservación que incluyan estas características, que en
ultimas ayudaran a la supervivencia de la especie y sus poblaciones.

AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá y al Programa Semilleros de
Investigación de la DIB por la financiación del proyecto. Al Laboratorio de Ecología
del Paisaje y Modelación de Ecosistemas – ECOLMOD, por el suministro de material
136 Tania Marisol González-D, Franz Kaston Florez y Dolors Armenteras P.

cartográfico y, el préstamo de equipos y software. A Carol Franco, por su apoyo y


ayuda en la elaboración del SIG y su interpretación. Gracias a Fundación Prosierra
Nevada de Santa Marta por el suministro de la cartografía de coberturas de la
zona. Gracias a Corpoguajira, Fundación Nativa: Carlos Fernández “Cayito” y Juan
Nuevita (indígena Kogi), por permitir el estudio en la Reserva Buenavista y por su
acompañamiento y colaboración en campo. Gracias a Jaime Andrés Cabrera por
su colaboración en el planteamiento de metodologías y revisión del documento.

BIBLIOGRAFÍA
ACKERMAN, B. LEBAN, F. SAMUEL, M. GARTON, E., 1990.- User’s Manual for Program HOME RANGE. Second
Edition. Technical Report 15, Forestry, Wildlife and Range Experiment Station, University of Idaho,
Moscow, Idaho, USA. 80pp.
ARIAS ÁLZATE, A. PALACIO, J. MUÑOZ-DURÁN, J., 2009.- Nuevos registros de distribución y oferta de
hábitat de la danta colombiana (Tapirus terrestris colombianus) en las tierras bajas del norte de la
Cordillera Central (Colombia). Mastozoología Neotropical, en prensa, Mendoza, 2009
ARIAS ÁLZATE, A., 2008.- Aportes a la Historia Natural de la Danta Colombiana (Tapirus terrestris
colombianus) Compilados en el Norte de los Andes Centrales Colombianos. Tapir Conservation. The
Newsletter of the IUCN/SSC Tapir Specialist Group. Vol. 17/2. No. 24. December 2008
BAASCH, D. TYRE, A. MILLSPAUGH, J. HYGNSTROM, S. VERCAUTEREN, K., 2010.- An evaluation of three
statistical methods used to model resource selection. USDA National Wildlife Research Center - Staff
Publications. Paper 867. http://digitalcommons.unl.edu/icwdm_usdanwrc/867
CALENGE, C., 2011.- Home Range Estimation in R: the adehabitatHR Package. Office national de la classe
et de la faune sauvage. Saint Benoist. France
COELHO, I. OLIVEIRA, L. OLIVEIRA, M. CORDEIRO, J., 2008.- The Importance of Natural Licks in Predicting
Lowland Tapir (Tapirus terrestris, Linnaeus 1758) Occurrence in the Brazilian Pantanal. Tapir
Conservation. The Newsletter of the IUCN/SSC Tapir Specialist Group. Vol. 17/2. No. 24. December
2008
DASGUPTA, N. & ALLDREDGE, R., 2000.- A Chi-Square Goodness-of-Fit Analysis of Dependent Resource
Selection Data. Biometrics, Vol. 56, No. 2 (Jun., 2000), pp. 402-408
FAHRIG, L., 2003.- Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2003.
34:487–515
FLORA & FAUNA CHILE LTDA., 2012.- Diagnóstico del estado poblacional del puma (Puma concolor) y
evaluación de la efectividad de medidas de prevención de ataques a ganado doméstico en la Provincia
de Cautín, en la Región de la Araucanía. Disponible en: www.bcn.cl/obtienearchivo%3Fid%3Ddoc
umentos/10221.1/37487/1/Informe%2520Pumas%2520de%2520la%2520Araucania%2520FINAL.
pdf+&cd=1&hl=es&ct=clnk&gl=co. Providencia, Santiago
FLOREZ, F. K., 2008.- Distribución histórica y actual de la población de danta de tierras bajas Tapirus
terrestris colombianus (Hershkovitz 1954) más al norte de Sur América. Nativa.org. Colombia.
Tapir Conservation. The Newsletter of the IUCN/SSC Tapir Specialist Group. Vol. 17/2 n No. 24.
December 2008.
FUNDACIÓN PROSIERRA NEVADA DE SANTA MARTA., 2010.- Cobertura vegetal escala 1:100.000
GASCON, C. WILLIAMSON, B. DA FONSECA, G., 2000.- Receding Forest Edges and Vanishing Reserves.
Science 26 May 2000: Vol. 288 no. 5470 pp. 1356-1358.
HERSHKOVITZ, P., 1954.- Mammals of Northern Colombia, preliminary report no. 7: Tapirs (genus Tapirus),
with a systematic review of American species. Proceedings of the United States National Museum.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 125 - 137

Smithsonian Institution. U. S. National Museum. Vol. 103. No. 3329Washington, 1954.


KAUHALA, K. & AUTTILA, M., 2010.- Estimating habitat selection of badgers - a test between different
methods. Folia Zool. – 59(1): 16 – 25 (2010)
MANLY, B. MCDONALD, L. THOMAS, D. MCDONALD, T. ERICKSON, W., 2002.- Resource Selection by Animals.
Statistical Design and Analysis for Field Studies. Second Edition. Springer.
MONTENEGRO, O., 2009.- La conservación biológica y su perspectiva evolutiva. Acta biol. Colomb., Vol.
14 S, 2009 255 – 268
MONTENEGRO, O., 2005.- Programa Nacional para la Conservación del Género Tapirus en Colombia.
Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial - Instituto de Ciencias Naturales, Universidad
Nacional de Colombia. Colombia.
MONTENEGRO, O., 1998.- The behavior of lowland tapir (Tapirus terrestris) at a natural mineral lick dl the
Peruvian Amazon. A thesis presented to the graduate school of The University of Florida in partial
fulfillment of the requirements of the degree of Master of Science. University of Florida.
MORRISON, M. MARCOT, B. MANNAN, W., 2006.- Wildlife–Habitat Relationships. Concepts and Applications.
Third Edition. Island Press, Washington, DC.
Aportes al uso de coberturas de la danta de tierras bajas, Tapirus terrestris colombianus Hershkovitz 1954... 137
NEU, C. BYERS, R. PEEK, J., 1974.- A Technique for Analysis of Utilization-Availability Data. The Journal of
Wildlife Management, Vol. 38, No. 3. (Jul., 1974), pp. 541-545.
OJASTI, J. & DALLMEIER, F (editor)., 2000.- Manejo de Fauna Silvestre Neotropical. SI/MAB. Series No. 5.
Smithsonian Institution/MAB Biodiversity Program, Washington D.C.
PADILLA, M. & DOWLER, R., 1994.- Tapirus terrestris. The American Society of Mammalogists. Mammalian
Species. No. 481, pp. 1-8, 3 figs.
RICHARD, E. & JULIÁ, J., 2000.- El tapir (Tapirus terrestris): dieta y manejo en un bosque secundario de
la ecoregión de selvas pedemontanas. Estatus en Argentina. En: Cabrera E., C. Mercolli y R. Resquin
(Eds). Manejo de Fauna Silvestre en Amazonia y Latinoamérica. CITES Paraguay, Fundación Moisés
Bertoni y University of Florida. 578 p. Paraguay
RICHARD, E. & JULIÁ, J., 2000.- (b)- Aspectos generales de la biología, estatus, uso y manejo del Tapir
(Tapirus terrestris) en Argentina. Curso taller teórico práctico de capacitación de docentes auxiliares
de la reserva experimental Horco Molle. REHM, serie apuntes No. 1. Versión 2.1. Universidad Nacional
de Tucumán. Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel Lillo.
RODGERS, A. & KIE, J., 2007.- HRT: Home Range Tools for ArcGIS®. User’s Manual. Centre for Northern
Forest Ecosystem Research. Ontario Ministry of Natural Resources.
TOBLER, M. CARRILLO-PERCASTEGUI, S. POWELL, G., 2009.- Habitat use, activity patterns and use of mineral
licks by five species of ungulate in south-eastern Peru. Journal of Tropical Ecology (2009) 25:261–270
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 138-141 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

COMUNICACIÓN CORTA

Bothrops ayerbei FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010 Y Bothrops


rhomboatus GARCÍA, 1896 (SERPENTES: VIPERIDAE) SON
UN NOMBRE NO DISPONIBLE Y UN NOMEN DUBIUM,
RESPECTIVAMENTE*

Héctor E. Ramírez-Chaves1, Sergio Solari2

Resumen

En el presente trabajo se argumentan las razones por las cuales el binomio Bothrops
ayerbei Folleco-Fernández, 2010, no constituye un nombre disponible de acuerdo
a la reglamentación del vigente Código Internacional de Nomenclatura Zoológica
debido a que este no permitía la publicación de nuevos taxones en revistas
electrónicas previas al año 2011. Adicionalmente, se presentan las razones por la
cual el binomio Bothrops rhomboatus García, 1896, también escrito como Bothrops
rhombeatus, representa un nomen dubium dada la carencia de material tipo y una
compleja historia que impiden su asignación taxonómica correcta.

Palabras clave: escritura original, espécimen, tipo, nomenclatura, serpientes, taxonomía.

Bothrops ayerbei FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010 AND Bothrops


rhomboatus GARCÍA, 1896 (SERPENTES: VIPERIDAE) ARE AN
UNAVAILABLE NAME AND A NOMEN DUBIUM, RESPECTIVELY

Abstract

In this work, we present and discuss the reasons for which the binomen Bothrops
ayerbei Folleco-Fernández, 2010, constitutes an unavailable name according to
the rules of the current International Code of Zoological Nomenclature, because
the code allows no the publication of new taxa in electronic journals before 2011.
In addition, we present the reasons for which the binomen Bothrops rhomboatus
García, 1896, which has also been written as Bothrops rhombeatus, constitutes a
nomen dubium given the lack of type material and its troubled history that hamper
a correct taxonomic assignation.

Key words: nomenclature, original spelling, type specimen, snakes, taxonomy.

*
FR: 4-III-2014. FA: 27-IV-2014.
1
School of Biological Sciences, University of Queensland, Goddard Building 8, St. Lucia 4072, Brisbane, Australia.
E-mail: hera.chaves@gmail.com
2 Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Calle 70 No. 52-21, Medellín, Colombia. E-mail: ssolari@
exactas.udea.edu.co
CÓMO CITAR:
RAMÍREZ-CHAVES, H.E. & SOLARI, S., 2014.- Bothrops ayerbei Folleco-Fernández, 2010 y Bothrops
rhomboatus García, 1896 (Serpentes: Viperidae) son un nombre no disponible y un nomen dubium,
respectivamente. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 138-141.
Comunicación corta - Bothrops ayerbei Folleco-Fernández, 2010 y Bothrops rhomboatus García... 139

INTRODUCCIÓN

E
l estudio más reciente sobre las serpientes de Colombia (LYNCH, 2012), aunque
no incluye una lista taxonómica detallada, menciona más de 270 especies en
este grupo. La familia Viperidae incluye 19 especies de serpientes venenosas
en el país, siendo responsables de más del 90% de los accidentes por mordeduras
(LYNCH 2012; WARRELL, 2004). Debido a su importancia ecológica y médica,
información sobre su apropiada identificación a nivel taxonómico y distribución
es necesaria (CADLE, 1992). En esta nota, revisamos la validez nomenclatural de
un reciente trabajo (FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010) que describe una nueva especie
del género Bothrops y revalida, a la vez que asigna taxonómicamente, un nombre
descrito hace más de 100 años.

Bothrops ayerbei FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010


Esta especie fue descrita a partir de ejemplares procedentes del Valle alto del Río
Patía en los departamentos de Cauca y Nariño en el suroccidente de Colombia
(FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010). Dicho trabajo fue publicado en la versión
electrónica de la Revista Novedades Colombianas, del Museo de Historia Natural
de la Universidad del Cauca. El Código Internacional de Nomenclatura Zoológica
(ICZN, 1999), en adelante denotado el Código, en su Art. 8.1.3, indica que una
obra publicada debe haber sido producida por un método que excluye (por
definición) a las publicaciones electrónicas (como la revista donde fue publicada
esta descripción). Sin embargo, una enmienda reciente (ICZN, 2012) modifica este
artículo, permitiendo publicaciones electrónicas siempre y cuando hayan sido
publicadas después del año 2011 (Art. 8.5.1), además de otras consideraciones
(Art. 8.5.2 y 8.5.3). Ninguna de estas exigencias es cumplida por esta publicación, lo
que invalida su status como acto nomenclatural tanto bajo el Código en su versión
original (ICZN, 1999) como bajo estas correcciones (ICZN, 2012). El trabajo tampoco
aparece registrado en ZooBank a la fecha, lo cual es una condición obligatoria para
que este sea amparado por la enmienda (ICZN, 2012; ZHANG, 2012).

Bothrops rhomboatus GARCÍA, 1896


FOLLECO-FERNÁNDEZ (2010) también incluyó en su trabajo la revalidación del
nombre Bothrops rhombeatus (Viperidae) para las poblaciones del Valle alto del Río
Cauca, entre la cordillera Occidental y Central. GARCÍA (1896:20) describió “Botrops
[sic] rhomboatus”, conocida como la “Equis del Cauca”, que se caracteriza por
presentar coloración amarillenta, pero también se pueden encontrar coloraciones
grisáceas que se denominan como “equis rucias”. En la misma descripción, el
nombre aparece también escrito como “Botrops rhombeatus” (p. 20) en la ilustración
que presenta un individuo con las características del género Bothrops de coloración
amarilla. Aunque no es claro para nosotros quién seleccionó el epíteto rhombeatus
como la escritura correcta (principio del primer revisor, Art. 24.2.3), éste no se
ha mantenido constante hasta el presente; por ejemplo, NICÉFORO MARÍA (1929)
empleó el epíteto rhomboatus (p. 189) y corrigió el error en la grafía del género,
mientras que CAMPBELL & LAMAR (2004) emplearon el epíteto rhombeatus (p. 329).
Debido a estas dudas, el epíteto rhombeatus (como usado por autores recientes)
debe considerarse como una escritura posterior incorrecta de B. rhomboatus (Art.
33.5). A lo largo de la descripción, GARCÍA (1896) no asignó un ejemplar tipo ni
tampoco hizo explícito el acto de descripción de un nuevo taxón.
140 Héctor E. Ramírez-Chaves, Sergio Solari

Aunque FOLLECO-FERNÁNDEZ (2010) formalizó la revalidación de B. rhombeatus,


dentro del documento se da a entender que la revalidación del nombre se hizo
previamente en una obra de su autoría (FOLLECO, fide AYERBE-GONZÁLEZet al.,
2007). Al revisar el trabajo de AYERBE-GONZÁLEZ et al. (2007), se menciona (p. 4)
que la revalidación del nombre fue hecha en la obra de “FOLLECO (2007 in press)”,
pero este no aparece citado en las referencias en Ayerbe-González et al. (2007)
y aparentemente, nunca fue publicado. Al parecer, el trabajo fue publicado solo
recientemente (2010), por lo que de acuerdo a las regulaciones del Código (ICZN,
1999; Art. 21.7) el acto nomenclatural correspondería al trabajo de FOLLECO-
FERNÁNDEZ (2010). Sin embargo, como se mostró previamente, debido a su
aparición en una revista electrónica este trabajo no puede considerarse publicado
en el sentido del Código.

Adicionalmente, FOLLECO-FERNÁNDEZ (2010) mencionó que se sabe con certeza


que existen mezclas de poblaciones entre Bothrops rhombeatus y B. ayerbei, sin
aportar datos adicionales sobre la extensión de esta hibridación o su relevancia
para distinguir ambos taxones como especies válidas (MAYR & ASHLOCK, 1991).
Dadas las situaciones anteriores y a partir de la información suministrada en la
descripción original de “Botrops rhomboatus” (GARCÍA, 1896), así como en el
intento de revalidación del nombre (FOLLECO-FERNÁNDEZ, 2010), es imposible
saber a qué forma corresponde el nombre rhomboatus. Bothrops rhomboatus ha
sido considerada como un sinónimo menor de Bothrops atrox (NICÉFORO MARÍA,
1929) pero, teniendo en cuenta la distribución indicada por GARCÍA (1986), en
realidad sería un sinónimo de B. asper, ya que los registros al occidente de los Andes
corresponderían a esta última especie (CAMPBELL & LAMAR, 1989, 2004). CAMPBELL
& LAMAR (2004) consideraron que B. rhomboatus (denotada como rhombeatus)
podría ser un sinónimo de Bothrocophias colombianus (RENDAHL & VESTERGREN,
1940), y que si esto es correcto, entonces tendría prioridad sobre colombianus; sin
embargo, FOLLECO-FERNÁNDEZ (2010) argumentó que esto estaría en error dada
la distribución conocida para Bothrocophias colombianus en la vertiente oriental
de la cordillera Occidental de Colombia (RENDAHL & VESTERGREN, 1940). Debido
a la ausencia de material tipo, es mejor considerar al nombre B. rhomboatus como
nomen dubium, siguiendo al Código (ICZN, 1999). En esta situación, lo recomendable
sería designar un neotipo a fin de clarificar la distinción y validez del nombre
específico (ICZN, 1999; Art. 75.1).

El Código menciona que cualquier autor puede solicitar a la Comisión de


Nomenclatura Zoológica la designación de un neotipo para aclarar asignaciones
dudosas de un taxón a nivel de especie (ICZN, 1999), sin embargo FOLLECO-
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 138 - 141

FERNÁNDEZ (2010) no solicitó la asignación del neotipo, lo que dificulta su


asignación específica. Esto, sumado a la mención de la presencia de polimorfismos
(las “equis sucias” de GARCÍA, 1896) y la existencia de mezclas de poblaciones
entre Bothrops rhomboatus y B. ayerbei, torna más complicada la situación.

Se sugiere realizar un estudio taxonómico más detallado y la asignación de un


neotipo para B. rhomboatus en busca de aclarar su estatus taxonómico y contribuir
al entendimiento del complejo B. asper en toda su área de distribución. Igualmente,
se sugiere enfocar esfuerzos en aportar la información necesaria y aclarar los
puntos mencionados previamente para validar sus propuestas taxonómicas y de
esta manera mejorar las practicas taxonómicas y nomenclaturales como ha sido
sugerido por varios autores (KAISERet al., 2013).
Comunicación corta - Bothrops ayerbei Folleco-Fernández, 2010 y Bothrops rhomboatus García... 141

AGRADECIMIENTOS
A Rances Caicedo (Laboratorio de Anfibios, Instituto de Ciencias Naturales, U.
Nacional de Colombia) por la lectura crítica del documento y Juan M. Daza (U. de
Antioquia) por compartir bibliografía importante para el desarrollo de este trabajo.
HERC agradece a las becas UQCent y UQI de la Universidad de Queensland por el
apoyo brindado.

BIBLIOGRAFÍA
AYERBE-GONZÁLEZ, S., ARRIETA-GUEVARA, F.M., CHANTRÈ-ORTÍZ, C.A., CORAL-PLAZA, E.R. & GUERRERO-
VARGAS, J.M., 2007.- Catálogo de los Reptiles presentes en las Colecciones de Referencia y Exhibición
del Museo de Historia Natural de la Universidad del Cauca. Taller Editorial Universidad del Cauca,
Popayán, Colombia.
CADLE, J.E., 1992.- On Colombian Snakes. Herpetologica, 48(1):134-143.
CAMPBELL, J.A. & LAMAR, W.W., 1989.- The venomous Reptiles of the Latin America. Cornell University
Press, Ithaca.
CAMPBELL, J.A. & LAMAR, W.W., 2004.- The venomous Reptiles of the Western Hemisphere, vol. 1. Comstock
Publishing Associates. Cornell University Press, Ithaca.
FOLLECO-FERNÁNDEZ, A., 2010.- Taxonomía del complejo Bothrops asper (Serpentes: Viperidae) en el
sudoeste de Colombia. Revalidación de la especie Bothrops rhombeatus (García 1896) y descripción
de una nueva especie. Revista Novedades Colombianas, 10(1):1-34.
GARCÍA, E., 1896.- Los Ofidios Venenosos del Cauca. París, Librería e Imprenta de la Vda. De Ch. Bouret, Cali.
ICZN - INTERNATIONAL COMMISSION ON ZOOLOGICAL NOMENCLATURE., 1999.- International Code of
Zoological Nomenclature, 4th edition. International Trust for Zoological Nomenclature, London.
ICZN - INTERNATIONAL COMMISSION ON ZOOLOGICAL NOMENCLATURE., 2012.- Amendment of articles
8, 9, 10, 21 and 78 of the International Code of Zoological Nomenclature to expand and refine methods
of publication. Zookeys, 219: 1-10.
KAISER, H., CROTHER, B.I., KELLY, C.M.R., LUISELLI, L., O´SHEA, M., OTA, H., PASSOS, P., SCHLEIP, W.D.
& WÜSTER, W., 2013.- Best practices: In the 21st century, taxonomic decisions in Herpetology are
acceptable only when supported by a body of evidence and published via peer-review. Herpetological
Review, 44(1):8-23.
LYNCH, J.D., 2012.- El contexto de las serpientes de Colombia con un análisis de las amenazas en contra de
su conservación. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas y Naturales, 36(140):435-449.
MAYR, E. & ASHLOCK, P.D., 1991.- Principles of Systematic Zoology. Second edition. McGraw-Hill, Inc.
NICÉFORO MARÍA, H., 1929.- Observaciones sobre algunos nombres científicos que emplea el doctor Evaristo
García en su obra titulada “Los ofidios venenosos del Cauca”. Revista de la Sociedad Colombiana de
Ciencias Naturales, 18(103):189-191.
RENDAHL, H. & VESTERGREN, G., 1941.- Notes on Colombian snakes. Arkiv för Zoologi, 33A(5):1-16.
WARRELL, D.A., 2004.- Snakebites in Central and South America: Epidemiology, clinical features, and
clinical management: 709-761 (en) CAMPBELL, J.A. & LAMAR, W.W. (eds.) The venomous reptiles of the
Western Hemisphere; vol. 2. Cornell University Press, Ithaca.
ZHANG, Z-Q., 2012.- Editorial [.] A new era in zoological nomenclature and taxonomy: ICZN accepts
e-publication and launches ZooBank. Zootaxa, 3450:8.
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 142-157 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

CARACTERES HEMATOLÓGICOS EN INDIVIDUOS DE


TILAPIA NILÓTICA (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983) CON
PESOS ENTRE 50-150 g y 150-250 g, ESTACIÓN PISCÍCOLA,
UNIVERSIDAD DE CALDAS, COLOMBIA

Christine M. Hahn-von-Hessberg1, Adriana Quiroz-Bucheli2,


Alberto Grajales-Quintero1

Resumen

Se compararon parámetros hematológicos en O. niloticuscon pesos entre 50-150


g y 150-250 g, para obtener referentes de comparación, realizados en la Estación
Piscícola, de la Universidad de Caldas, Colombia. Se utilizo un diseño completamente
al azar con submuestreos; las pruebas hematológicas se depositaron en tubos de
ensayo con EDTA, para su análisis en laboratorio. Se aplicó el software SPSS, la
prueba Kolmogorow-Smirnow, la prueba T, de Levene, y de Kruskal Wallis, para
las correlaciones entre los parámetros hematológicos evaluados. Al correlacionar
los dos rangos de peso en O. niloticus no existen diferencias significativas en los
valores hematológicos. Los análisis estadísticos encontrados fueron similares en
los dos rangos de peso así: número de eritrocitos de 1,95±0,58 y 2,19±0,64 x106/
mm3, hemoglobina 9,32±2,63 y 9,94±2,84 g/dL; hematocrito de 32,44±5,78 y
33,56±6,86%, proteínas plasmáticas 31,86±6,14 y 32,20±6,50 g/dL y una velocidad
de segmentación eritrocitaria de 7,56±5,52 y 7,94±5,17 mm/h, un volumen
corpuscular medio 183,43±75,44 y 165,76±60,80 μ3, hemoglobina corpuscular
media 50,56±22,39 y 49,19±21,27 uug y concentración de hemoglobina corpuscular
media de 28,68±5,39 y 29,61±5,08%, respectivamente. El referente de leucocitos para
el primer rango es de 2,11±1,03 y para el segundo rango es de 2,18±0,97 células
x105 mm3, utilizado para evaluar la línea blanca como son: trombocitos, linfocitos,
neutrófilos, monocitos, eosinófilos y basófilos. Para el grado de asociación entre
cada una de las variables, existe una correlación positiva entre el peso, longitud
y altura, así como entre la longitud y altura. Para el nivel de hemoglobina se
obtuvo una correlación positiva con neutrófilos y CHCM, el índice eritrocitarios
VCM se relacionó igualmente de manera positiva con HCM y de forma negativa
con el número total de eritrocitos, el índice CHCM posee correlación positiva con
neutrófilos, los leucocitos totales se correlacionaron con el recuento diferencial
de trombocitos, linfocitos y neutrófilos, por último se observó una correlación
positiva entre trombocitos y neutrófilos, siendo similares a estudios reportados
en otras condiciones ambientales.

Palabras clave: Cichlidae,Oreochromis niloticus, eritrocito, hematocrito, leucocito, trombocito.

*
FR: 30-I-2014. FA: 3-III-2014.
1
Profesor, Departamento Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas, Manizales, Caldas, Colombia.
2
Médico Veterinaria y Zootecnista, Universidad de Caldas, Manizales, Caldas, Colombia.
CÓMO CITAR:
HAHN-VON-HESSBERG, C.M., QUIROZ-BUCHELI, A. & GRAJALES-QUINTERO, A., 2014.- Caracteres
hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983) con pesos entre
50-150 g y 150-250 g, Estación Piscícola, Universidad de Caldas, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.
de Caldas, 18 (1): 142-157.
Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 143

HEMATOLOGICAL CHARACTERS IN NILE TILAPIA (Oreochromis


niloticus, Trewavas 1983) INDIVIDUALS WEIGHING BETWEEN 50
AND 150 g AND 150 AND 250 g, FISH STATION, UNIVERSIDAD
DE CALDAS, COLOMBIA
Abstract

Hematological parameters were compared in O. niloticus weighing between 50-


150 g and 150-250 g, for comparison referents, carried out at the Fishing Station,
Universidad de Caldas, Colombia. A completely randomized design was used with
sub-sampling; the blood samples were placed in test tubes with EDTA for analysis
in the laboratory. SPSS software, the Kolmogorow-Smirnov test, T test, Levene
and the Kruskal Wallis tests were applied for correlations between hematologic
parameters evaluated. When correlating the two weights ranges in Oreochromis
niloticus no meaningful differences were found in the hematologic values. Statistical
analyses found were similar in the two weight ranges as follows: erythrocyte count
of 1.95±0.58 and 2.19±0.64 x106/mm3, hemoglobin 9.32±2.63 and 9.94±2.84 g/
dL, hematocrit of 32.44±5.78 and 33.56 ± 6.86%, plasma protein 31.86±6.14 and
32.20±6.50 g/dL and a speed erythrocyte segmentation of 7.56±5.52 and 7.94±5.17
mm/h, a mean corpuscular volume of 183.43±75.44 and 165.76±60.80 μ3, mean
corpuscular hemoglobin of 50.56±22.39 and 49.19±21.27 uug and concentration
mean corpuscular hemoglobin of 28.68±5.39 and 29.61±5.08%, respectively. The
leukocytes referent for the first range is 2.11±1.03 and for the second range it
is 2.18±0.97 cells x105mm3, used to evaluate the white line as: thrombocytes,
lymphocytes, neutrophils, monocytes, eosinophil’s and basophils. For the degree
of association between each of the variables, there is a positive correlation
between weight, length and height, as well as between length and height. For the
hemoglobin level a positive correlation was obtained with neutrophils and CHCM,
VCM erythrocyte index also related with HCM positively and negatively to the total
number of erythrocytes, CHCM index has positive correlation with neutrophils, total
leukocytes were correlated with differential count of thrombocytes, lymphocytes
and neutrophils. Finally there was a positive correlation between thrombocytes and
neutrophils, being similar to studies reported in other environmental conditions.

Key words: Cichlidae, Oreochromis niloticus, erythrocyte, hematocrit, leukocyte,


thrombocyte.

INTRODUCCIÓN

L
a producción acuícola constituye una fuente alternativa de proteína importante
para la seguridad alimentaria mundial a su vez una actividad generadora de
empleo e ingresos, aumentó un promedio del 7% anual entre 1990 y 2010,
constituyéndose la tilapia la segunda especie de importancia (DREZE & SEN, 2011;
FAO, 2009, 2010, 2012; FAO, FIDA & PMA, 2012; THOMPSON & SUBASINGHE, 2011).
En Colombia las principales especies cultivadas son el camarón marino, tilapia,
trucha y cachama (INPA, 2001; FAO, 2005b, 2011; FAO & INCODER, 2011; MADR
& IICA, 2012; PROCHILE, 2011). O. niloticus fue introducida a Colombia en 1979
144 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero

(FAO & INCODER, 2011; GUTIÉRREZ-BONILLA & ÁLVAREZ-LEÓN, 2011), posee


un rápido crecimiento, alta eficiencia reproductiva (GALVÁN-GUEVARA & DE LA
OSSA, 2011; GRAJALES et al., 1996; GUTIÉRREZ-BONILLA & ÁLVAREZ-LEÓN, 2011;
PEÑA-MENDOZA et al., 2011), excelente modelo experimental biológico porfacilidad
de manejo,utilizada en la evaluación de ecosistemas acuáticos (HYLANDER et al.,
2000; ALMEIDA et al., 2002; RANZANI-PAIVA et al., 2005; ISHIKAWA et al., 2007;
KORKMAZ et al., 2009).

El aumento de la producción de la tilapia requiere herramientas precisas, eficaces


y de bajo costo para detectar y monitorear los índices productivos; así los análisis
de los parámetros químicos y hematológicos de la sangre en los animales llega a
ser una herramienta importante (ALMEIDA et al., 2002; CHEN et al., 2003,2004),
siendo indicadores del estado fisiológico de los peces, permitiendo monitorizar el
progreso de la enfermedad o la respuesta a la terapia instaurada (TAVARES-DÍAS et
al., 1999, 2004; HRUBEC et al., 2000; SILVEIRA-COFFIGNY et al., 2004; AZEVEDO et
al., 2006a;CENTENO et al., 2007; CLAUSS et al., 2008;SILVA et al., 2009; CRIVELENTI
et al., 2011; HAHN VONHESSBERGet al., 2011; JERÓNIMO et al., 2011; SEBASTIÃO
et al., 2011;EL-HAWARRY, 2012), determinando si la enfermedad es de carácter
bacteriano, parasitario, viral, por desequilibrio nutricional, condiciones anóxicas,
efectos de estrés, productos químicos, intoxicación,variabilidad genéticay cambios
medio ambientales (ALMEIDA et al., 2002; MARTINS et al., 2004b; COFFIGNY et al.,
2004; RANZANI-PAIVA, et al., 2005; AZEVEDO et al., 2006b; GHIRALDELLI et al.,
2006a, 2006b;CENTENO et al., 2007; ISHIKAWA et al., 2007;YUE & ZHOU, 2008;
KORKMAZ et al., 2009; EL-KHALDI, 2010; HAHN VON-H et al., 2011; JERÓNIMO
et al., 2011; SEBASTIÃO et al., 2011; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012;
SILVEIRA-). Por otra, parte factoresmedioambientales (temperatura, fotoperiodo,
densidad, salinidad), fisiológicas (especie, género, edad, sexo, ciclo reproductivo,
nutrición) y manejo (captura, manipulación, anestésicos, muestras de sangre,
reactivos puedencausar efectos en los parámetros sanguíneos de los peces(CHEN
et al., 2003, 2004; GHIRALDELLI et al., 2006a; CLAUSS et al., 2008; CRIVELENTI et
al., 2011; PHUMYU et al., 2012; QIANGet al., 2013).

El cultivo de poblaciones monosexuales de tilapia permite uniformidad de los


lotes dando similitud de parámetros hematológicos y químicos (CHEN et al.,
2003; EL-GREISY & EL-GAMAL, 2012; HAHN-VON-HESSBERG et al., 2012).Se
requiere la disponibilidad de valores de referencia normales o estandarizadas de
los componentes sanguíneos como indicadores del estado de salud de los peces,
para poder establecer variaciones en los parámetros hematológicos en casos
anormales (CHEN et al., 2003, 2004; SILVEIRA-COFFIGNY et al., 2004; CENTENO
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 - 157

et al., 2007;). En O. niloticus se encontrado eritrocitos y varias líneas leucocitarias


como linfocitos maduros y jóvenes, neutrófilos, monocitos, eosinófilos, basófilos
y trombocitos (UEDA et al., 1997, 2001; MARTINS et al., 2004a, 2008b; SILVEIRA-
COFFIGNY et al., 2005; RANZANI-PAIVA et al., 2005; SAYED et al., 2007; BAILONE
et al., 2010; EL-BOSHY et al., 2010; HAHN-VON-HESSBERG et al., 2011; SERIANI et
al., 2012; SILVA et al., 2012; MEHRIM, 2013); ademásse reportan la concentración
de hemoglobina, porcentaje de hematocrito, cálculo de los índices eritrocitarios:
Volumen Corpuscular Medio (VCM), Hemoglobina Corpuscular Media (HCM)
y Concentración de Hemoglobina Corpuscular Medio (CHCM) y Velocidad de
Segmentación Eritrocitaria (VSE) (BITTENCOURT et al., 2003; DUY et al., 2008; LIM
et al., 2009; HAHN-VON-HESSBERGet al., 2011; MEHRIM, 2013; SEBASTIÃO et al.,
2011; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012;YOUNG-MIN& KANG, 2008).
Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 145

Los eritrocitos mantienen el núcleoen los peces, anfibios, reptiles y aves(MORERA,


2011), sufren alteraciones como policitemia, anemia, morfología anormal, e inclu-
siones nucleares o citoplasmáticas. Un hematocrito del 45% o mayor se considera
una policitemia y está acompañado de altos valores de hemoglobina causados
por deshidratación, hipoxia, efectos de estrés único o consecutivo o en machos
sexualmente maduros. En las reducciones del hematocritoindican estados anémicos
causado posiblemente porenfermedades inflamatorias, renales o esplénicas, tras-
tornos nutricionales, toxinas, traumatismos, ulceraciones cutáneas, parasitismos,
septicemia bacteriana o viral (MARTINS et al., 2004b;TAVARES-DIAS &MORAES,
2004; GHIRALDELLI et al., 2006a, 2006b;CLAUSS et al., 2008; SEBASTIÃO et al., 2011).

El efecto de la temperatura del agua, en el recuento de glóbulos rojos, glóbulos


blancos y concentraciones de hemoglobina en juveniles de O. niloticus es signifi-
cativa; los valores hematológicos aumentan a medida que aumenta la temperatura
del agua (QIANGet al., 2013).El hematocrito varía dentro y entre especies y se
correlaciona con el nivel de actividad de los peces al igual quecon la edad, género,
calidad del agua, fotoperiodo y dieta (CLAUSS et al., 2008).En cuanto a los índi-
ces de medición de sangre absoluta, se reporta un aumento de valores de HCM
y CHCM en presencia de bacterias (SEBASTIÃO et al., 2011).La concentración de
proteína total puede ser evidencia de una nutrición ineficiente por disminución
de la albumina sérica, señal de infecciones sistémicas al haber un aumento de las
globulinas circulantes (CRIVELENTI et al., 2011).Los leucocitos están relacionados
directamente con la respuesta inmunológica específica e inespecífica (TAVARES-
DIAS &MORAES, 2004; JERONIMO et al., 2011;).Varios tipos de leucocitos participan
en la respuesta celular, incluyendo linfocitos, monocitos, granulocitos (neutrófilos,
eosinófilos y basófilos). Los granulocitos se encuentran en pequeñas proporciones
(TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; SILVA et al., 2009). La leucopenia con linfopenia
y un aumento de granulocitos es indicativo de una respuesta de estrés, parasitosis,
septicemia bacteriana o sepsis; los linfocitos están presentes en las respuestas
inmunológicas, proceso inflamatorio de los peces. La linfocitosis puede sugerir
estimulación inmunogénica, debida a sistemas de producción con alta densidad,
mala calidad de agua o elevada carga bacteriana, mientras que la linfopenia puede
indicar condiciones de inmunosupresión (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; GHI-
RALDELLI et al., 2006a;CLAUSS et al., 2008; JERÓNIMO et al., 2011;SEBASTIÃO et
al., 2011; SILVA et al., 2012).

Los monocitos actúan en el proceso de inflamación y respuesta inmune, tienen


capacidad citotóxica no específica, dando un aumento de la actividad fagocítica
de los antígenos bacterianos, y la liberación inducida de factores activadores de
macrófagos por la inoculación de patógenos siendo las células más grandes den-
tro de la diferenciación celular (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; CLAUSS et al.,
2008; SEBASTIÃO et al., 2011).Los granulocitosis se asocian con la inflamación,los
neutrófilos son los más comunes, responsables de la fagocitosis y las respuestas
no específicas por quimiotaxis (EL-BOSHY et al., 2010; GHIRALDELLI et al., 2006a;
JERÓNIMO et al., 2011; TAVARES-DIAS &MORAES, 2004). La neutrofilia asociada
con procesos inflamatorios, de estrés y bacterianos y una neutropenia aguda puede
reflejar extravasación de neutrófilos en un sitio significativo (SILVEIRA-COFFIGNYet
al., 2004; CLAUSS et al., 2008; SEBASTIÃO et al., 2011).En los peces no se conoce
muy bien las funciones de los eosinófilos, poco frecuentes, una eosinofilia es
indicativa de una respuesta inflamatoria asociada con la estimulación antigénica
o infecciones parasitarias,los basófilos son escasos en el recuento diferencial, su
146 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero

función no es clara, tienen respuesta inmune alérgica (TAVARES-DIAS &MORAES,


2004; CLAUSS et al., 2008). Los trombocitos responsables de controlar la pérdida
de fluidos de las heridas superficiales de los peces, interactúan en el sistema de
defensa por medio de la actividad fagocítica y bacterial, por tanto diversos auto-
res incluyen los trombocitos en el recuento diferencial de leucocitos, y otros lo
contabilizan como serie independiente (TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; AZEVEDO
et al., 2006a; GHIRALDELLI et al., 2006a;CLAUSS et al., 2008; SILVA et al., 2009;
JERÓNIMO et al., 2011; SEBASTIÃO et al., 2011).Los altos niveles de glucocorticoides
causan una trobocitopenia y ladeficiencia de vitamina K aumentanlos tiempos de
coagulación(CLAUSS et al., 2008), se ha registrado una disminución de trombocitos
en presencia de parásitos, la trombocitosis se ha reportado en peces infectados con
bacterias y en medios eutrofizados (GHIRALDELLI et al., 2006a, 2006b; SEBASTIÃO
et al., 2011).

Este trabajo se orientó a comparar parámetros hematológicos en O. niloticuscon


pesos entre 50-150 g y 150-250 g, en la Estación Piscícola. Se realizaronanálisis de
laboratorioobteniendo parámetros como: recuento de eritrocitos y leucocitos en
cámara de Neubauer, recuento diferencial de leucocitos en frotis sanguíneos con
tinción de Wright, velocidad de segmentación eritrocitaria, proteína plasmática, va-
lor del hematocrito en microhematocrito e índices eritrocitarios:VCM,HCM y CHCM.

MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se realizó en la Estación Piscícola, Granja Montelindo,Universidad de
Caldas, departamento de Caldas- Colombia, municipio de Palestina, Vereda Santá-
gueda, una altura de 1010 msnm, humedad relativa de 76%y precipitación de 2200
mm/año, temperatura media de 22,8°C,temperatura promedio del agua de 27°C,
oxígeno 5 ppm y pH 5,5-7,9. A los 05° 04’ N y75°45’ W.

Los peces sedistribuyeron en un diseño completamente al azar con submuestreo,


compuesto por dos tratamientos (T1: animales entre 50-150 g; T2: animales entre
150-250 g), y diez (10) repeticiones por tratamiento, con cinco (5) peces por repe-
tición.Se seleccionaron 50 machosde O. niloticusobtenidos por reversión sexual,
de aparienciasana,para cada tratamiento, tomándose variables de peso (balanza
electrónica), longitud total y altura (distancia entre la línea dorsal y la línea ventral
del pez).

Se utilizó la técnica descrita porCARVALHO (2006) y YANAR & KUMLU (2001) y para
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 - 157

tranquilizar los peces consulfato de Quinaldina.Las muestras de sangre se tomaron


por punción directa en el seno venoso. En la extracción de sangre se utilizaron je-
ringas desechables de 1 cc, conagujas hipodérmicas,que se depositaron en tubos de
ensayo de 4,5 cc, impregnados con EDTA, trasportadasen nevera de icopor para su
análisis en el laboratorio clínico del Hospital Veterinario “Diego Villegas Toro”.Los
frotis sanguíneos se tiñeron con coloración Wright para el recuento diferencial de
leucocitos (trombocitos, linfocitos, monocitos, neutrófilos, eosinófilosy basófilos)
sobre 100 células en forma lineal(UNIVERSIDAD DE CALDAS, 2005).Los parámetros
se evaluaron según CONROY (1998) para laVelocidad de Segmentación Eritrocitaria
(VSE) dandose en valores en milímetros/hora (mm/h), elHematocritoenporcentaje
(%), laHemoglobina en gramos/decilitros (g/dL), laProteína plasmáticase procedióa
su lectura en gramos/litros (g/L), loseritrocitos y leucocitosdiluidos en reactivo de
Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 147

“Natt y Herrick” y en cámara de Neubauer, dando como resultado: eritrocitos totales


x 106 milímetro cúbico (mm3). El procedimiento utilizado fue el mismo para los
leucocitos, expresándose como número de leucocitos totales por 105 mm3.Para los
índices eritrocitarios se aplicaron las formulas descritas por CONROY & CONROY
(1987), para elVolumen Corpuscular Medio (VCM): VCM= (Hematocrito (%) x 10)/
Recuento eritrocitario (x106/mm3), expresado en micrones cúbicos (u3).Hemoglobina
Corpuscular Media (HCM): enHCM= (Hemoglobina (g/dL) x 10)/Recuento eritroci-
tario (x106/mm3),dando su resultado en micromicrogramos (uug).Concentración
de Hemoglobina Corpuscular Media (CHCM): CHCM= Hemoglobina (g/dL) x 100/
Hematocrito (%), dado en porcentaje (%). Se utilizó el software SPSS para el análisis
de los datos, la prueba Kolmogorow-Smirnow para la normalidad,para las variables
con distribución paramétrica se uso la prueba T para igualdad de medias y la prueba
de Levene para la homogeneidad de varianzas; mientras que para las variables no
paramétricas la prueba Kruskal Walis, esto con una comparación estadística P≤
0,05. Se realizaron correlaciones entre los parámetros hematológicos evaluados.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los parámetros hematológicos en O. niloticusentre pesos de 50-150 g, con un
promedio de 101,78±22,72 g, fueron similares a los valores obtenidos entre pe-
sos de 150-250 g, cuyo promedio fue 196,94±32,52 g, cultivada en condiciones
medioambientales en la Estación Piscícola, coincidiendo con valores registrados por
diferentes autores (UEDA et al., 1997; DUY et al., 2008;YOUNG-MIN& KANG, 2008;
LIM et al., 2009;HAHN VON-H et al., 2011; KUMAR et al., 2011;SEBASTIÃO et al.,
2011; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012; MEHRIM, 2013; QIANGet al., 2013).

La longitud total promedio para el tratamiento uno fue 17,32±1,71 cmy para el
tratamiento dos de 21,13±3,01cm; y una altura promedio para el primer y segundo
grupo de 5,80±0,58 cm y 7,24±0,55 cm respectivamente.Siendo altamente significa-
tivala diferencia (P<0,001) en el peso, longitud y altura entre los tratamientos, las
demás variables se conservan iguales, sugiriendo que el cambio de estos valores
no fue significativo para encontrar diferencias en los parámetros hematológicos
de esta especie, debido a la pureza y homogeneidadde la especie (TENORIO-COLÍN,
2003).Se podría sugerir que por su rápido desarrollo y rusticidad quelos parámetros
hematológicos son similares en la mayoría de las etapas de vida (RANZANI-PAIVA,
et al., 2005), coincidiendo con PÉREZ et al. (2004), EL-GREISY & EL-GAMAL (2012),y
HAHN-VON-HESSBERGet al.(2012). Esta especie aparentemente no realiza ajustes
hematológicos porefectos de estrés (bajas concentraciones de oxigeno), debido
al gran numero y longitud de los filamentos branquiales y a la alta presencia de
laminillas secundarias que permite el eficiente intercambio de gases, junto con una
alta afinidad de la hemoglobina al oxígeno (DUY et al., 2008).

El número de eritrocitos entre pesos 50-150 g (1,952 x106células/mm3) y 150-250 g


de O. niloticus (2,193 x106células/mm3) no mostró diferencia estadística, coincidien-
do con DUY et al. (2008) y MARTINS et al. (2008b)igualmente a HRUBEC et al. (2000)
en híbridos de tilapia, coincidiendo con diferentes autores(Anexo1).No coincide con
MARTINS et al. (2008a) que encontró que los resultados difieren por valores más
altos de los eritrocitos según la variable peso evaluado en condiciones normales
y BITTENCOURT et al. (2003) observado en condiciones de cultivo semi-intensivo.
PHUMYU et al. (2012) registra valores más altos en machos que en hembra.JERÓNI-
148 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero

MOet al. (2011) afirma que está relacionado con el mecanismo de „compensación
respiratoria“. El recuento total de leucocitos encontrados en O.niloticus no presentó
diferencia estadística significativa entre pesos 50-150 g y 150-250 g (P>0,05) con
2,11 y 2,18 x105células/mm3 respectivamente, valores iguales registrados se en-
cuentran en el rango de este parámetro (MARTINS et al., 2004a; LIM et al., 2009;
HAHN-VON-HESSBERGet al., 2011; KUMAR et al., 2011; LI et al., 2011; SERIANI et
al., 2012; QIANGet al., 2013), utilizando directamente la cámara de Neubauer y por
el método indirecto realizado con frotis de sangre (ISHIKAWA et al., 2008);otros
autores como AZEVEDO et al.(2006a, 2006b), JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al.
(2008a, 2008b, 2011), BAILONE et al. (2010),EL-BOSHY et al. (2010), MERRIFIELD
et al. (2010) SAYED et al.(2007), SEBASTIÃO et al. (2011) y SILVA et al.(2009, 2012)
encontraron valores más bajos de leucocitos. La presencia de un mayor número
de leucocitos en sangrepuede indicar una mejor respuesta de defensa del cuerpo
(TAVARES-DIAS &MORAES, 2004; AZEVEDO et al., 2006a; MEHRIM, 2013;), ya que
posiblemente en los sistemas de producción de alta densidad están expuestos
constantemente a altas cargas bacterianas y menor calidad del agua (MARTINS et
al., 2004b; HRUBEC et al., 2000;JERONIMO et al., 2011), las células blancas poseen
un papel importante en la función inmune (SAYED et al., 2007; QIANGet al., 2013).
En el conteo diferencial de leucocitos fueron observados trombocitos, linfocitos,
neutrófilos, monocitos, basófilos y eosinófilos, determinados por el predominio de
linfocitos circulantes (53-54%) encontrados en los frotis de O. niloticus (MARTINS et
al., 2004a, 2008a); AZEVEDO et al., 2006a, 2006b; HAHN-VON-HESSBERGet al., 2011.
En situaciones de estrés, el número de linfocitos circulantes disminuye (AZEVEDO
et al., 2006a), teniendo en cuenta las condiciones medio ambientales y de manejo
de la especie los valores de los linfocitos son semejantes a los registrados por MAR-
TINS et al. (2004a, 2008b, 2011), RANZANI-PAIVA et al. (2005),SAYED et al. (2007),
JATOBÁ et al. (2008),SILVA et al. (2009, 2012), BAILONE et al. (2010), EL-BOSHY et
al. (2010),MERRIFIELD et al. (2010), HAHN VONHESSBERGet al. (2011),SEBASTIÃO
et al. (2011),y SERIANI et al. (2012), pudiéndose inferir que los peces utilizados
no mostraron respuestas al estrés, por tanto son valores obtenidos propios de
la especie. No concuerdan con AZEVEDO et al. (2006a; 2006b) y MEHRIM (2013),
donde los valores obtenidos superan el promedio de este estudio.Los trombocitos
se incluyeron en el recuento diferencial de glóbulos blancos, el porcentaje encon-
trado (26,06±0,48 y 26,14±0,44 respectivamente en cada tratamientofue similar al
reportado por HAHN-VON-HESSBERGet al. (2011), MERRIFIELD et al. (2010), SERIANI
et al. (2012) y SILVA et al. (2012), que incluyen los trombocitos en el recuento di-
ferencial. En O. aureus se registran valores de 66,5 ± 10,2%, valor dentro del rango
de la especie estudiada (SILVEIRA-COFFIGNY et al., 2004).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 - 157

Los valores mínimos y máximos encontrados para los neutrófilos en los dos tra-
tamientos se encuentra entre 0 y 29%, con un promedio para el tratamiento uno
de 9% y para el dos de 10%, encontrándose reportes similares para esteparámetro
(MARTINS et al., 2004a, 2008b, 2011; RANZANI-PAIVA et al., 2005;AZEVEDO et al.,
2006a, 2006b; SAYED et al., 2007;HAHN VONHESSBERGet al., 2011;SERIANI et al.,
2012; SILVA et al., 2012; MEHRIM, 2013) y valores mayores (JATOBÁ et al., 2008;
SILVA et al., 2009; BAILONE et al., 2010; EL-BOSHY et al., 2010;) pero no incluyen en
su conteo el valor de trombocitos. El mayor número de neutrófilos puede deberse
a unabaja calidad del agua y alto contenido de materia orgánica circulante, como
sugiere AZEVEDOet al. (2006a), bajo condiciones de estrés (MARTINSet al, 2004b)
o en respuesta a parasitismo e infección (GHIRALDELLI et al., 2006a; JERÓNIMO
et al., 2011).Para los parámetros de monocitos, eosinófilos y basófilos, que se en-
Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 149

cuentran en menor cantidad en el recuento diferencial, los referentes encontrados


son similares (MARTINS et al., 2004a, 2008b; RANZANI-PAIVA et al., 2005; SAYED
et al., 2007;BAILONE et al., 2010; EL-BOSHY et al., 2010; HAHN-VON-HESSBERGet
al., 2011;MEHRIM, 2013; SILVA et al., 2012).

No se encontró diferencia estadística para el hematocrito de O. niloticus para los


pesos entre 50 y 150 gde 32,44±5,78 y para 150 y 250 g de 33,56±6,86% (Tabla 1),
siendo muy similares a los datos obtenidos porBITTENCOURT et al. (2003), CHEN
et al. (2003), MARTINS et al. (2004a, 2008b, 2011), RANZANI-PAIVA et al. (2005);
AZEVEDO et al. (2006a, 2006b), SAYED et al. (2007), JATOBÁ et al. (2008), YOUNG-
MIN& KANG (2008), LIM et al. (2009), SILVA et al. (2009, 2012), BAILONE et al.
(2010), IBRAHEM et al. (2010), MERRIFIELD et al. (2010), HAHN-VON-HESSBERGet
al.(2011),ABDEL-TAWWAB et al. (2010), KUMAR et al. (2011), LI et al. (2011),SEBAS-
TIÃO et al. (2011), y SERIANI et al. (2012), valor superior a los registradospara la
especieevaluada en condiciones de laboratorio (ABDEL-TAWWABet al.,2008; MAR-
TINS et al., 2008a; MEHRIM, 2013), coincidiendoconDUY et al. (2008) que evaluaron
machos deO.niloticus, en un sistema de recirculación.

Existeuna correlación entre la hemoglobina y el hematocrito puesto que sus valo-


res están relacionados con la actividad y el hábitat de los peces.La hemoglobina
encontrada fue similar ala registradapor BITTENCOURT et al.(2003),SAYED et al.
(2007), ABDEL-TAWWABet al.(2008, 2010), DUY et al. (2008),YOUNG-MIN& KANG
(2008),LIM et al. (2009),HAHN VON- HESSBERGet al.(2011), KUMAR et al. (2011),
LI et al.(2011), SERIANI et al. (2012), SILVA et al. (2012) y QIANGet al. (2013), no
coincidiendo con SEBASTIÃO (2011) ni MEHRIM (2013) y que registran referencias
menores al límite inferior de este parámetro.

Tabla 1. Índices hematológicos entre peso de 50-150 g y 150-250 g de O. niloticus en la Estación Piscícola,
Universidad de Caldas.

Parámetro 50-150 g 150-250 g


Prom±DS Min Max Prom±DS Min Max
Hematocrito (%) 32,44±5,78a 20 47 33,56±6,86a 23 58
Hemoglobina (g/dL) 9,32±2,63a 6 15,66 9,94±2,84a 6 19,33

Proteínas plasmáticas (g/L) 31,86±6,14a 20 46 32,20±6,50a 12 46

VSE (mm/h) 7,56±5,52a 0 26 7,94±5,17a 0 25

VCM (u3) 183,43±75,44a 87,10 492,96 165,76±60,80a 69,57 459,46

HCM (uug) 52,56±22,39a 20,98 130,08 49,19±21,27a 17,39 153,15

CHCM (%) 28,68±5,39a 16,30 33,33 29,61±5,08a 17,07 33,33

*Letras diferentes entre columnas de la misma línea significa diferencia estadística entre medias (P<0,05).

La concentración de proteína está altamente relacionada con el estado nutricional


y la calidad del alimento (CRIVELENTI et al., 2011). El valor de proteína plasmática
para la especie en estudio fue de 31,86±6,14 y 32,20±6,50 g/L en cada tratamiento,
150 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero

sin encontrarse diferencias significativas, coincidiendo con lo reportadopor ABDEL-


TAWWAB et al.(2008, 2010),BITTENCOURT et al. (2003), LIM et al. (2009),CRIVELENTI
et al.(2011),EL-HAWARRY (2012); KUMAR et al.(2011), LI et al.(2011), ySILVA et
al.(2012), SAYED et al.(2007) yYOUNG-MIN& KANG (2008)reportan valores mayores
, así mismo para el hibrido O. niloticus x O. mossambicus x O. aureus(HRUBEC et al.,
2000) se reportó una concentración de 48-78 g/L en alta densidad.El rango de VSE
está entre 0 y 26 mm/h, con un promedio de 7,75mm/h para los dos tratamientos,
sin embargo HAHN-VON-HESSBERGet al.(2011) reporta para O. niloticus un valor
de 2,10±0,14 mm/h, con un máximo de 5 mm/h, utilizando la misma técnica de
este trabajo.

En los índices eritrocitarios (VCM, HCM y CCMH) no se encontró diferencia esta-


dística, semejantes a los registrados por BITTENCOURT et al.(2003), DUY et al.
(2008), YOUNG-MIN& KANG (2008), HAHN-VON-HESSBERGet al.(2011), KUMAR et
al. (2011),LIM et al. (2009), SEBASTIÃO et al. (2011), SERIANI et al. (2012), y SILVA
et al. (2012) inclusive para híbrido de Oreochromis(HRUBEC et al. 2000), y para O.
aureus(SILVEIRA-COFFIGNY et al. 2004).

Al realizar la correlación entre variables (peso, longitud, altura, VSE, hematocri-


to, proteína plasmática, hemoglobina, VCM, HCM, CHCM, leucocitos, eritrocitos,
trombocitos, linfocitos, neutrófilos, monocitos, eosinófilos y basófilos)hay una
correlación positiva entre peso y longitud-altura, así como entre longitud y altura.
El nivel de hemoglobina en sangre fue positivamente correlacionado con CHCM
y neutrófilos, el índice eritrocitarios VCM se relacionó positivamente con HCM y
negativamente con el número total de eritrocitos, y el índice CHCM tienen una
correlación positiva con neutrófilos, los leucocitos totales se correlacionaron el
recuento diferencial de trombocitos, linfocitos y neutrófilos, por último se observó
una correlación positiva entre trombocitos y neutrófilos.

Un indicador de la variación de crecimiento es el cambio en el peso, longitud y altura


del animal en un tiempo determinado, pueden estar influenciados por actividad,
alimento, fotoperiodo, salinidad y temperatura (GÓMEZ-PONCE et al., 2011; MENA-
HERRERA, 2001), encontrándose así una relación entre estas variables de tasa de
crecimiento. Peso y longitud con un coeficiente de 0,93, peso y altura con 0,92y
longitud y altura con significancia de 0,81, coincidiendo conBITTENCOURTet al.
(2003) y HAHN-VON-HESSBERGet al. (2011).La correlación entre las variables: peso,
longitud y altura y los diferentes parámetros hematológicos, se puede llegar a la
conclusión que estos valores morfométricos no afectan de manera significativa a
los parámetros evaluados, la variable peso tiene una significancia de correlación
de 0,103, -0,015, -0,022, 0,052, -0,087, -0,060, 0,056, -0,094, 0,086, -0,106, -0,054,
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 - 157

-0,088, -0,064, -0,186 y -0,101 sobre VSE, hematocrito, proteína plasmática, he-
moglobina, VCM, HCM, CHCM, leucocitos, eritrocitos, trombocitos, linfocitos,
neutrófilos, monocitos, eosinófilos y basófilos respectivamente.Las principales
causas de estrésen peces se relacionan con transporte, calidad del agua, deficien-
cia nutricional, hacinamiento, temperatura y profilaxis, cambios que afectan el
sistema inmunológico, eritrocitos,leucocitos, recuento diferencial de leucocitos y
hemoglobina(MARTINS et al., 2004a, 2004b; SERIANI et al., 2012; SILVA et al., 2012;
QIANGet al., 2013),explicaría la correlación positiva encontrada entre neutrófilos
y hemoglobina, y entre leucocitos y las diferentes líneas leucocitarias.

Según MARTINS et al. (2004a), los peces expuestos a estrés muestran aumento en
el número de leucocitos y hematocrito después de 50, un estrés continuo provoca
Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 151

la reducción en el número de leucocitos y posterior aumento de hematocrito, yen


ambos casos se relacionan con neutrofília y linfopenia. RANZANI-PAIVA et al.
(2005) describe un aumento en el número de leucocitos y eosinófilosen la presencia
de enfermedades inducidas por parásitos. CHEN et al. (2003) registra que no hay
correlación entre hematocrito, proteína plasmática y la variable peso.

La correlación entre VCM y HCM registrada por BITTENCOURTet al. (2003), coincide
con la encontrada en este estudio, por tanto están ligados al valor toral de eritro-
citos, hemoglobina y hematocrito, al igual que con el índice CHCM, por lo que al
modificarse uno de estos valores los demás también se modificarán, coincidiendo
con SERIANI et al. (2012), dada probablemente que el aumento de VCM sea debido
a la liberación de eritroblastos y no de eritrocitos por un efecto hemolítico y una
compensación por liberación de células inmaduras.

CONCLUSIONES
A medida que la industria de la acuicultura se expande, son necesariasherramientas
eficaces y eficientes para supervisar el estado de salud,enfermedad o respuesta a
tratamientos. Los parámetros hematológicos encontrados paraO. niloticus,en las
condiciones de cultivo llevados a cabo en la Estación Piscícola de la Universidad
de Caldas,siendo el peso la variable dependiente para estudiar los índices hema-
tológicos.Suvariación no fue determinante en el valor de los diferentes parámetros
hematológicos, a su vez estos valores son similares alos registrados por otros au-
tores, indicando normalidad. Las diferencias encontradas en algunos parámetros
sanguíneos sugieren, probablemente, cambios del medio ambiente, fisiológicas o
de manejo.

BIBLIOGRAFÍA
ABDEL-TAWWAB, M., ABDEL-RAHMAN, A.M. &ISMAEL, N.E.M., 2008.-Evaluation of commercial live bakers’
yeast, Saccharomyces cerevisiae as a growth and immunity promoter for Fry Nile tilapia, Oreochromis
niloticus (L.) challenged in situ with Aeromonas hydrophila. Acuicultura,280: 185-189.
ABDEL-TAWWAB, M., AHMAD, M.H., KHATTAB, Y.A.E. & SHALABY, A.M.E., 2010.- Effect of dietary protein
level, initial body weight, and their interaction on the growth, feed utilization, and physiological
alterations of Nile tilapia, Oreochromis niloticus (L.). Acuicultura, 298: 267-274.
ALMEIDA, J.A., DINIZ, Y.S., MARQUES, S.F.G., FAINE, L.A., RIBAS, B.O., BURNEIKO, R.C. & NOVELLI, E.L.B.,
2002.- The use of the oxidative stress responses as biomarkers in Nile tilapia (Oreochromis niloticus)
exposed to in vivo cadmium contamination. Environment International, 27: 673-679.
AZEVEDO, T.M., MARTINS, M.L., YAMASHITA, M.M. & FRANCISCO, C.J., 2006a.- Hematología de Oreochromis
niloticus: comparação entre peixesmantidos em piscicultura consorciada com suínos e empesque-pague
no vale do Rio Tijucas, Santa Catarina, Brasil. B. Inst. Pesca, São Paulo, 32(1): 41-49.
AZEVEDO, T.M.P., MARTINS, M.L., BOZZO, F.R. & MORAES, F.R., 2006b.- Respuestas hematológicas y de
enmalle en tilapia parasitados de Valle de Río Tijucas, SC, Brasil. Scientia Agricola, 63 (2): 115-120.
BAILONE, R.L., MARTINS, M.L., MOURIÑO, J.L.P., VIEIRA, F.N., PEDROTTI, F.S., NUNES, G.C. & SILVA, B.C.,
2010.- Hematology and agglutination titer after polyvalent immunization and subsequent challenge
withAeromonas hydrophilain Nile tilapia(Oreochromis niloticus). Arch. Med. Vet. Valdivia,42 (3): 221-227.
BITTENCOURT, N.L., MOLINARI, L.M., SCOARIS, D.O., PEDROSO, R.B., NAKAMURA, C.V., UEDA-NAKAMURA,
T., ABREU-FILHO B.A. & DIAS-FILHOV, P., 2003.- Haematological and biochemical values for Nile tilapia
Oerochromis niloticus cultured in semi-intensive system. Biological sciences, 25 (2): 385-389.
CASTAÑEDA, M.B., CABRERA, A.F., NAVARRO, Y. & VRIES, W., 2010.-Procesamiento de datos y análisis
estadísticos utilizando SPSS. Porto Alegra,Brazil, Edipucrs. pág. 164.
CARVALHO, D.M., 2006.- Ação da Benzocaina e do Óleo de Cravo sobre parámetros fisiológicos de Tilapia,
Oreochromis niloticus: Tesis, Centro de Aqüicultura da Uneps, Campus Jaboticabal, São Paulo Brasil.
152 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero

CENTENO, L., SILVA-ACUÑA, R., BARRIOS, R., SALAZAR-LUGO, R., MATUTE, C. & PÉREZ, J.L., 2007.- Ca-
racterísticas hematológicas de la cachama (Colossoma macropomum) en tres etapas de crecimiento
cultivadas en el estado Delta Amacuro, Venezuela.Revista Zootecnia Tropical. Venezuela, 25 (4): 237-243.
CHEN, C.Y., WOOSTER, G.A., GETCHELL, R.G., BOWSER, P.R. & TIMMONS, M.B., 2003.- Blood chemistry of
healthy, nephrocalcinosis-affected and ozone-treated tilapia in a recirculation system, with application
of discriminant analysis. Aquaculture, 218: 89-102.
CHEN, C.Y., WOOSTER, G.A. & BOWSER, P.R., 2004.- Comparative blood chemistry and histopathology
of tilapia infected with Vibrio vulnificus or Streptococcus iniae or exposed to carbon tetrachloride,
gentamicin, or copper sulphate. Aquaculture, 239: 421-443.
CLAUSS, T.M., DOVE, A.D.M. & ARNOLD, J.E., 2008.- Hematologic Disorders of Fish. Vet. Clin. Exot. Anim.,
11: 445-462.
CONROY, D.A., 1998.- Manual de métodos y técnicas de laboratorio de uso común en la hematología
pisciaria. Maracay, Venezuela: Pharmafish.págs.1-22.
CONROY, D.A. & CONROY, G., 1987.- Manual de métodos de diagnóstico en ictiopatología, con especial
referencia a los salmónidos. FAO, Documento de campo 4.Brasilia, Brasil.
CRIVELENTI, L.Z., BORÍN, S., SOCHA, J.J. & MUNDIM, A.V., 2011.- Valores bioquímicos séricos de tilapia
del Nilo (Oreochromis niloticus) en cultivo intensivo. Revista  de Investigaciones Veterinarias del
Perú,22(4): 318-323.
DREZE, J. & SEN, A., 2011.- Putting growth in its place. Outlook, 14 de noviembre de 2011. Disponible
en:http://www.outlookindia.com/article.aspx?278843 Accesado en: 15/04/2013.
DUY, U.T., SCHRAMA, J.W., VAN DAM, A.A. & VERRETH, J.A.J., 2008.- Effects of oxygen concentration and
body weight on maximum feed intake, growth and hematological parameters of Nile tilapia, Oreo-
chromis niloticus.Acuicultura, 275: 152-162.
EL-BOSHY, M.E., EL-ASHRAM, A.M., ABDELHAMID, F.M. & GADALLA, H.A., 2010.- Immunomodulatory effect
of dietary Saccharomyces cerevisiae, β-glucan and laminaran in mercuric chloride treated Nile tilapia
(Oreochromis niloticus) and experimentally infected with Aeromonas hydrophila. Fish & Shellfish Im-
munology, 28: 802-808.
EL-GREISY, Z.A & EL-GAMAL, A.E., 2012.- Monosex production of tilapia, Oreochromis niloticus using
different doses of 17a-methyltestosterone with respect to the degree of sex stability after one year of
treatment. Egyptian Journal of Aquatic Research, 38: 59-66.
EL-HAWARRY, W.N., 2012.- Biochemical and non-specific immune parameters of healthy Nile tilapia (Oreo-
chromis niloticus), blue tilapia (Oreochromis aureus) and their interspecific hybrid (male O. aureus ×
female O. niloticus) maintained in semi-intensive culture system. Online Journal of Animal and Feed
Research, 2 (1): 84-88.
EL-KHALDI, A.T.F., 2010.- Effect of different stress factors on some physiological parameters of Nile tilapia
(Oreochromis niloticus). Saudi Journal of Biological Sciences, 17 (3): 241-246.
GALVÁN-GUEVARA, S. & DE LA OSSA, V.J., 2011.- Fauna exótica y fauna trasplantada con mayor represen-
tatividad en Colombia. Revista Colombiana Ciencia Animal, 3 (1): 167-179.
GHIRALDELLI, L., MARTINS, M.L., YAMASHITA, M.M. & JERONIMO, G.T., 2006a.- Hematología de Oreochromis
niloticus (Cichlidae) e Cyprinus carpio (Cyprinidae) mantidos em diferentes condições de manejo e
alimentação no Estado de Santa Catarina, Brasil. Acta Scientiarum Biological Sciences, 28(4): 319-325.
GÓMEZ-PONCE, M.A., GRANADOS-FLORES, K., PADILLA, C., LÓPEZ-HERNÁNDEZ, M. & NÚÑEZ-NOGUEIRA,
G., 2011.- Edad y crecimiento del híbrido de tilapia Oreochromis niloticus x Oreochromis aureus (Perci-
formes: Cichlidae) en la represa “Zimapán” Hidalgo, México. Revista deBiolgíaTropical, San José, 59 (2).
GHIRALDELLI, L., MARTINS, M.L., YAMASHITA, M.M. & JERONIMO, G.T., 2006b.- Ectoparasites influence on
the haematological parameters of Nile tilapia and carp cultured in the State of Santa Catarina, South
Brazil. Journal of Fisheries and Aquatic Science, 1 (3): 270-276.
GRAJALES, Q.A., HAHN VON-H., C. &OSPINA, H.O., 1996.- La piscicultura como alternativa de desarrollo
campesino. Rev. U. de Caldas, 1 (1): 1-4.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 - 157

GUTIÉRREZ-BONILLA, F.P. & ÁLVAREZ-LEÓN, R., 2011.- Los Cíclidos (Pisces: Cichlidae) en Colombia: intro-
ducciones, trasplantes y repoblaciones. Revista luna azúl, 33: 154-177.
HAHN-VON-HESSBERG, C., GRAJALES-QUINTERO, A. &GUTIÉRREZ, A.V., 2011.- Parámetros hematológicos
de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Linneaus 1757) con peso entre 250 g y 350 g, en el Centro
Experimental Piscícola de la Universidad de Caldas, Vet. Zootec., 5(1): 47-61.
HAHN-VON-HESSBERG, C.M., GRAJALES-QUINTERO, A. & RESTREPO-MURILLO, M.A., 2012.- Monografía
de protocolos para obtener poblaciones monosexo de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus; TREW.
1983). BoletinCientífico de Museo de Historia Natural,16 (1): 156-172.
HRUBEC, T.C., CARDINALE, J.L. & SMITH, S.A., 2000.- Hematology and plasma chemistry reference intervals
for cultured tilapia (Oreochromis Hybrid). Veterinary Clinical Pathology, 29 (1).
HYLANDER, L.D., PINTO, F.N., GUIMARAES, J.R.D., MEILI, M., OLIVEIRA, L.J. & CASTRO, E., 2000.- Fish mer-
cury concentration in the Alto Pantanal, Brazil: influence of season and water parameters. The Science
of the Total Environment, 261: 9-20.
IBRAHEM, M.D., FATHI, M., MESALHY, S. & EL-ATY, A.M.A., 2010.- Effect of dietary supplementation of inulin
and vitamin C on the growth, hematology, innate immunity, and resistance of Nile tilapia (Oreochromis
Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 153
niloticus). Fish & Shellfish Immunology, 29 (2): 241-246.
INSTITUTO NACIONAL DE PESCA Y ACUICULTURA, INPA, 2001.- Fundamentos de acuicultura continental.
Segunda edición. Grafimpresos Quintero. Bogotá D. C., págs.2-18 y 283-298.
ISHIKAWA, N.M., RANZANI-PAIVA, M.J.T., LOMBARDI, J.V. & FERREIRA, C.M., 2007.- Hematological param-
eters in Niletilapia, Oreochromis niloticusexposed to sub-letal concentrations of mercury. BrazilianAr-
chives ofBiology andTechnology. Curitiba,50 (4): 619-626.
ISHIKAWA, N.M., RANZANI-PAIVA, M.J.T. & LOMBARDI, J.V., 2008.- Metodologia para quantificação de
leucócitos totais em peixe, Oreochromis niloticus. Archives of Veterinary Science, 13 (1): 54-63.
JATOBÁ, A., VIEIRA, F.N., NETO, C.B., SILVA, B.C., MOURIÑO, J.L.P., JERÔNIMO, G.T., DOTTA, G. & MARTINS,
M.L., 2008.- Utilização de bactérias ácido-lácticas isoladas do trato intestinal de tilápia‑do‑nilo como
probiótico. Pesquisa AgropecuariaBrasileira., Brasilia, 43 (9): 1201-1207. 
JERÓNIMO, G.T., LAFFITTE, L.V., MOTA, G.M. & MARTINS, M.L., 2011.- Seasonal influence on the hematologi-
cal parameters in cultured Nile tilapia from southern Brazil. Braz. J. Biol. São Carlos, 71 (3).
KORKMAZ, N., CENGIZ, E.I., UNLU, E., UYSAL, E. & YANAR, M., 2009.- Cypermethrin-induced histopathologi-
cal and biochemical changes in Nile tilapia (Oreochromis niloticus), and the protective and recuperative
effect of ascorbic acid. Environmental Toxicology and Pharmacology, 28: 198-205
KUMAR, V., MAKKAR, H.P.S., DEVAPPA, R.K. & BECKER, K., 2011.- Isolation of phytate from Jatropha curcas
kernel meal and effects of isolated phytate on growth, digestive physiology and metabolic changes in
Nile tilapia (Oreochromis niloticus L.). Food and Chemical Toxicology, 49: 2144-2156.
LI, E., LIM, C., CAI, C. & KLESIUS, P.H., 2011.- Growth response and resistance to Streptococcus iniae of Nile
tilapia, Oreochromis niloticus, fed diets containing different levels of wheat distiller’s dried grains with
solubles with or without lysine supplementation. Animal Feed Science and Technology, 170: 246-255.
LIM, C., YILDIRIM-AKSOY, M., LI, M.H., WELKER, T.L. & KLESIUS, P.H., 2009.- Influence of dietary levels of
lipid and vitamin E on growth and resistance of Nile tilapia to Streptococcus iniae challenge. Aqua-
culture, 298: 76-82.
MARTINS, M.L., NOMURA, D.T., YAMAGUCHI-MYIAZAKI, D.M., PILARSKY, F., RIBEIRO, K., DE CASTRO, D.P &
MELDAU DE CAMPOS, C.F.,2004a.- Physiological and haematological response of Oreochromis niloticus
(Osteichthyes: Cichlidae) exposed to single and consecutive stress of capture.Animal Sciences, Acta
Scientiarum, 26 (4): 449-456.
MARTINS, M.L., PILARSKY, F., ONAKA, E.M., NOMURA, D.T., FENERICK, J., RIBEIRO, K., MYIAZAKI, D.M.Y.,
CASTRO, M.P. & MALHEIROS, E.B., 2004b.- Hematologia e resposta inflamatória aguda em Oreochromis
niloticus (Osteichthyes: Cichlidae) submetida aos estímulos único e consecutivo de estresse de captura.
Boletim do Instituto da Pesca, São Paulo, 30 (1): 71-80.
MARTINS, M.L., MOURIÑO, J.L.P., AMARAL, G.V., VIEIRA, F.N., DOTTA, G., JATOBÁ, A.M.B., PEDROTTI, F.S.,
JERÔNIMO, G.T., BUGLIONE-NETO, C.C. & PEREIRA, G., 2008a.- Haematological changes in Nile tilapia
experimentally infected with Enterococcus sp. Braz.ilianJournal of Biology, 68 (3): 657-661.
MARTINS, M.L., YAMAGUCHI-MIYAZAKI, D.M., MORAES, F.R., GHIRALDELLI, L., ADAMANTE, W.B. &
PEDREIRA-MOURIÑO, J.L., 2008b.- Ração suplementada com vitaminas C e E influencia a resposta
inflamatória aguda em tilápia do Nilo. Ciência Rural, Santa María, 38 (1): 213-218.
MARTINS, M.L., SHOEMAKER, C.A., XU, D. & KLESIUS, P.H., 2011.- Effect of parasitism on vaccine efficacy
against Streptococcus iniae in Nile tilapia. Aquaculture, 314: 18-23.
MEHRIM, A.I., 2013,- Physiological, biochemical and histometric responses of Nile tilapia (Oreochromis
niloticus L.) by dietary organic chromium (chromium picolinate) supplementation. Revista de Investig-
ación Avanzada. Manuscrito aceptado. Disponible en:http://www.sciencedirect.com/science/article/
pii/S209012321300060X[consultado el: 13 de abril de 2013]
MENA-HERRERA, A., 2001.- Relación entre la gasometría y las variables productivas de la tilapia roja (híb-
rida) Oreochromis niloticus (Linnaeus) x Oreochromis mossambicus (Peters), durante la adaptación y
cultivo a diferentes salinidades, México: Tesis, Universidad de Colima, Colima.
MERRIFIELD, D.L., GÜROY, D., GÜROY, B., EMERY, M.J., LLEWELLYN, C.A., SKILL, S. & DAVIES, S.J., 2010.-
Assessment of Chlorogloeopsis as a novel microbial dietary supplement for red tilapia (Oreochromis
niloticus). Aquaculture, 299: 128-133.
MINISTERIO DE AGRICULTURA Y DESARROLLO RURAL, MADR & Instituto Interamericano de Cooperación
para la Agricultura, IICA, 2012.- Agenda nacional de investigación en pesca y acuicultura. MADR &
IICA.Disponible en: http://www.minagricultura.gov.co/archivos/agenda_nal_investigacion_pesca_acui-
cultura.pdf[Consultado el 17 de abril de 2013].
MORERA, D., 2011.- Los eritrocitos nucleados podrían jugar un papel en la respuesta inmunitaria. Uni-
versidad Autónoma de Barcelona, Instituto de Biotecnología y de Biomedicina “Vicent Villar Palasí”.
Disponible en: http://www.uab.es/PDF/PDF_1326439980461_es.pdf[Consultado el 15 de abril de 2013]
ORGANIZACIÓN DE LAS NACIONES UNIDAS PARA LA AGRICULTURA Y LA ALIMENTACIÓN, FAO, 2005a.-
Programa de información de especies acuáticas Oreochromis niloticus(Linnaeus, 1758).Depar-
tamento de Pesca y Acuicultura, FAO.Disponible en: http://www.fao.org/fishery/culturedspecies/
Oreochromis_niloticus/es[Consultado el 15 de abril de 2013].
-----------------, 2005b.- Visión general del sector acuícola nacional, Colombia.FAO. Disponible
en:http://www.fao.org/fishery/countrysector/naso_colombia/es[Consultado el 15 de abril de 2013]
154 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero

-----------------, 2009.- El estado mundial de la pesca y la acuicultura 2008. Roma, FAO.


-----------------, 2010.- Perfiles sobre la pesca y la acuicultura por países, Colombia. FAO.
-----------------, 2011.- Revisión regional sobre la situación y tendencias en el desarrollo de la Acuicultura en
América Latina y el Caribe – 2010. Roma, FAO,Circular No. 1061/3.
-----------------, 2012.- El estado mundial de la pesca y la acuicultura 2012.Roma, FAO.
FAO & INCODER, 2011.- Diagnóstico del Estado de la Acuicultura en Colombia. FAO – INCODER, Disponible
en: http://www.ceniacua.org/archivos/Diagnostico_para_revision_Dic_5_2011_v1.pdf[Consultado el
17 de abril de 2013].
FAO, FIDA & PMA, 2012.- El estado de la inseguridad alimentaria en el mundo 2012. El crecimiento económico
es necesario pero no suficiente para acelerar la reducción del hambre y la malnutrición. Roma, FAO.
PEÑA-MENDOZA, B., GÓMEZ-MÁRQUEZ, J.L. & GARCÍA-ALBERTO, G., 2011.- Ciclo reproductor e histología
de las gónadas de tilapia Oreochromis niloticus (Perciformes: Cichlidae).Ciencia Pesquera,19(2): 23-36.
PHUMYU, N., BOONANUNTANASARN, S., JANGPRAI, A., YOSHIZAKI, G. & NA-NAKORN, U., 2012.- Pubertal
effects of 17a-methyltestosterone on GH–IGF-related genes of the hypothalamic–pituitary–liver–go-
nadal axis and other biological parameters in male, female and sex-reversed Nile tilapia. General and
Comparative Endocrinology, 177: 278-292.
PROCHILE, 2011.- Estudio de Mercado Servicio Biotecnología para el sector Acuícola en Colombia.
Bogotá, Disponible en:http://www.prochile.gob.cl/wp-content/blogs.dir/1/files_mf/documen-
to_08_16_11164828.pdf[Consultado el 09 de abril de 2013].
QIANG, J., YANG, H., WANG, H., KPUNDEH, M.D. & XU, P., 2013.- Interacting effects of water temperature
and dietary protein level on hematological parameters in Nile tilapia ,Oreochromis niloticus(L.) and
mortality underStreptococcus iniaeinfection.Fish & Shellfish Immunology,34: 8-16.
QUIROZ-BUCHELI, A., 200-Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloti-
cus, Trewavas 1983) con pesos entre 50-150g y 150-250g, Estación Piscícola, Universidad de Caldas,
Colombia.Tesis Universidad de Caldas. Programa de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
RANZANI-PAIVA, M.J., FELIZARDO, N.N. & LUQUE, J.L., 2005.- Parasitological and hematological analysis
of Nile Parasitological and hematological analysis of Nile tilapia Oreochromis niloticus Linnaeus, 1757
Linnaeus, 1757 from Guarapiranga reservoir, from Guarapiranga reservoir, São Paulo State, Brazil.
Acta Scientiarum Biological Sciences, 27 (3): 231-237.
SAYED, Y.S., SAAD, T.T., EL-BAHR, S.M., 2007.- Acute intoxication of deltamethrin in monosex Nile tilapia,
Oreochromis niloticus with special reference to the clinical, biochemical and haematological effect-
sEnvironmental. Toxicology and Pharmacology, 24(1): 212-217.
SEBASTIÃO, F.A., NOMURA, D., SAKABE, R. & PILARSKI, F., 2011.- Hematology and productive performance
of Nile tilapia (Oreochromis niloticus) naturally infected with Flavobacterium columnare.Brazilian
Journal of Microbiology. 42: 282-289.
SERIANI, R., RANZANI-PAIVA, M.J.T., GONÇALVES, A., SIQUEIRA, S.R. & LOMBARDI, J.V., 2012.- Determi-
nation of selenium toxicity to Oreochromis niloticus based on hematological parameters. Biological
Sciences, Maringá, 34 (2): 125-131.
SILVA, B.C., MARTINS, M.L., JATOBÁ, A., NETO, C.C.B., VIEIRA, F.N., PEREIRA, G.V., JERÔNIMO, G.T., SEI-
FFERT, W.Q. & MOURIÑO, J.L.P., 2009.- Hematological and immunological responses of Nile tilapia after
polyvalent vaccine administration by different routes.Pesquisa Veteinaria Brasileira, 29 (11): 874-880.
SILVA, R.D., ROCHA, L.O., ALVES-FORTES, B.D., VIEIRA, D. & SOARES-FIORAVANTI, M.C., 2012.- Parâmetros
hematológicos e bioquímicos da tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus L.) sob estresse por exposição
ao ar. Pesquisa Veteinaria Brasileira. Rio de Janeiro, 32 (1): 99-107.
SILVEIRA-COFFIGNY, R., PRIETO-TRUJILLO, A. & ASCENCIO-VALLE, F., 2004.-Effects of different stressors
in haematological variables in cultured Oreochromis aureus S. Comparative Biochemistry and Physiol-
ogy, Part C 139: 245-250.
SILVEIRA-COFFIGNY, R., MARTINEZ-PEREZ, M., ASCENSIO-VALLE, F., 2005.- Características morfológicas y
citoquímicas de las células de la sangre periférica de Oreochromis aureus S.Cichlidae. REDVET. Revista
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 - 157

Electronica de Veterinaria, 6 (10).


TAVARES-DIAS, M. & MORAES, F.R., 2004.- Hematologia de peixes teleósteos. Ribeirão Preto: Villimpress.
pág. 144.
TAVARES-DIAS, M., SCHALCH, H.C., MARTINS, M.L., SILVA, E.D., MORAES, F.R. & PERECIN, D., 1999.- He-
matologia de teleósteos brasileiros com infecção parasitária. I. Variáveis do Leporinus macrocephalus
Garavelo e Britski, 1988 (Anostomidae) e Piaractus mesopotamicus Holmberg, 1887 (Characidae). Acta
Scientiarum, 21 (2): 337-342.
TENORIO-COLÍN, G., 2003.- Caracterización isoenzimática de Oreochromis niloticus y O. mossambicu
introducidas en México. Ciencia y mar,7 (19):3-9.
THOMPSON, B. &SUBASINGHE, R., 2011.- Aquaculture’s role in improving food and nutrition security:
pp.150-162 In: THOMPSON, B. & AMOROSO, L. (ed.)Combating micronutrient deficiencies: food-based
approaches.FAO & CABI, Roma.
UEDA, I.K., EGAMI, M.I., SASSO, W.S. & MATUSHIMA, E.R., 1997.- Estudo hematológico do sangue periférico
deOreochromis niloticus(Linnaeus, 1758) (Cichlidae, Teleostei)Parte I. BrazilianJournalof Veterinary
Research and Animal Science, 34 (5): 270-275. 
Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 155
-----------------, 2001.- Cytochemical aspects of peripheral blood cells of Oreochromis (Tilapia) niloticus.
(Linnaeus, 1758) (Cichilidae, Teleostei) –Part II. BrazilianJournalof Veterinary Research and Animal
Science, 38 (6): 273-277.
UNIVERSIDAD DE CALDAS, 2005.- Manual de procedimientos en hematología y coagulación laboratorio de
microbiología. Manizales: Centro Editorial Universidad de Caldas, págs.20-29.
YANAR, M. & KUMLU, M., 2001.- The Anaesthetics efects of quinaldine sulphate and/ or diazepam on sea
bass (Dicentrarchus labras) JuveNiles. Journal Veterinary Animal Science, 25 (1): 185-189.
YOUNG-MIN, E. & KANG, J.C, 2008.- Effect of waterborne benomyl on the hematological and antioxidant pa-
rameters of the Nile tilapia,Oreochromis niloticus. Pesticide Biochemistry and Physiology, 92 (3): 138-143.
YUE, Y.R. & ZHOU, Q.C., 2008.- Effect of replacing soybean meal with cottonseed meal on growth, feed
utilization, and hematological indexes for juveNile hybrid tilapia, Oreochromis niloticus×O. aureus.
Aquaculture, 284: 185-189.

ANEXOS
Anexo 1. Parámetros hematológicos de O. niloticus según varios autores.

Parámetro evaluado Autor Valor Rango de


Peso
VSE (mm/h) HAHN VON-H et al. (2011) 2,10±0,14 >250
Hematocrito (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), ABDEL-TAWWAB et 11,75-58,8 <50
al. (2008, 2010), DUY et al. (2008), LIM et al. (2009),
IBRAHEM et al. (2010), MERRIFIELD et al. (2010),
KUMAR et al. (2011), LI et al. (2011), MARTINS et al.
(2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013).
SAYED et al. (2007), YOUNG-MIN & KANG (2008), 21,8-26,8 50-150
ABDEL-TAWWAB et al. (2010).
DUY et al. (2008), JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et 12,5-34,1 150-250
al. (2008a, 2008b), BAILONE et al. (2010).
BITTENCOURT et al. (2003), CHEN et al. (2003), 23,4-57 >250
MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a,
2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et
al. (2011), SEBASTIÃO et al. (2011).
Proteína Plasmática ABDEL-TAWWAB et al. (2008, 2010), LIM et al. (2009), 30,3-43,1 <50
(g/L) KUMAR et al. (2011), LI et al.(2011), MEHRIM (2013),
BITTENCOURT et al. (2003). 30,6±6,5
SAYED et al, (2007), YOUNG-MIN& KANG (2008), 25,0-60,1 50-150
ABDEL-TAWWABet al. (2010), EL-HAWARRY (2012).
CHEN et al. (2003). 33-50 150-250
CRIVELENTI et al. (2011), SILVA et al. (2012). 25,6-34,6 >250
Hemoglobina (g/dL) ABDEL-TAWWAB et al. (2008, 2010), DUY et al. 3,03-10,9 <50
(2008), LIM et al. (2009),KUMAR et al. (2011), LI et
al.(2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013),
QIANG et al.(2013).
SAYED et al. (2007), YOUNG-MIN& KANG (2008), 5,7-11,9 50-150
ABDEL-TAWWAB et al. (2010).
DUY et al. (2008). 6,89-8,92 150-250
BITTENCOURT et al. (2003), HAHN VON-H et 1,99-13,5 >250
al.(2011), SEBASTIÃO et al, (2011), SILVA et al. (2012).
156 Christine M. Hahn-von-Hessberg, Adriana Quiroz-Bucheli y Alberto Grajales-Quintero

VCM (u3) DUY et al. (2008), LIM et al. (2009), KUMAR et al. 91,4-361 <50
(2011), SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013).
YOUNG-MIN& KANG (2008). 163,3-182,69 50-150
DUY et al. (2008). 99,28-123,66 150-250
BITTENCOURT et al. (2003), HAHN VON-H et 148,8-230,1 >250
al.(2011), SEBASTIÃO et al. (2011), SILVA et al. (2012).
HCM (uug) DUY et al. (2008), LIM et al.(2009), KUMAR et al. (2011) 33,9-53,8 <50
MEHRIM (2013).
YOUNG-MIN& KANG (2008). 32,1±13,13 50-150
DUY et al. (2008). 33,01-55,9 150-250
BITTENCOURT et al. (2003) HAHN VON-H et 40,74-62,72 >250
al.(2011), SEBASTIÃO et al. (2011), SILVA et al. (2012).
CHCM (%) DUY et al. (2008), LIM et al. (2009), KUMAR et 12,32-39,87 <50
al.(2011), SERIANI et al.(2012), MEHRIM (2013).
YOUNG-MIN& KANG (2008) 34,6±10,35 50-150
DUY et al. (2008) 31,28-49,61 150-250
BITTENCOURT et al. (2003), SEBASTIÃO et al. (2011), 5,35-35,24 >250
SILVA et al. (2012).
Leucocitos (celx105/ LIM et al. (2009), MERRIFIELD et al.(2010), KUMAR 0,1-8,55 <50
mm3) et al. (2011) LI et al. (2011), MARTINS et al. (2011),
SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013), QIANGet
al. (2013).
SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 0,22±0,58 50-150
JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008a., 2008b), 0,08-0,3 150-250
BAILONE et al. (2010).
MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 0,06-7,50 >250
2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et
al. (2011), SEBASTIÃO et al. (2011).
Eritrocitos (celx106/ ABDEL-TAWWABet al. (2008, 2010), DUY et al. 1,42-2,68 <50
mm3) (2008), LIM et al. (2009), KUMAR et al. (2011), LI
et al. (2011), MARTINS et al. (2011), SERIANI et al.
(2012), MEHRIM (2013), QIANGet al. (2013),
SAYED et al. (2007), YOUNG-MIN& KANG (2008), 1,26–1,87 50-150
ABDEL-TAWWABet al. (2010).
DUY et al. (2008), JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et 0,24-1,85 150-250
al. (2008a, 2008b), BAILONE et al. (2010).
BITTENCOURT et al. (2003), MARTINS et al.(2004a), 1,14-8,28 >250
AZEVEDO et al. (2006a, 2006b), SILVA et al. (2009,
2012), HAHN VON-H et al. (2011), SEBASTIÃO et
al. (2011).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 142 - 157

Trombocitos (%) MERRIFIELD et al. (2010), SERIANI et al. (2012). 19-68.6 <50
HAHN VON-H et al. (2011), SILVA et al. (2012). 13,53-56.8 >250
Linfocitos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), MERRIFIELD et al. 31,4-91,9 <50
(2010), MARTINS et al. (2011), SERIANI et al. (2012),
MEHRIM (2013).
SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 51,0-65,85 50-150
JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008b), BAILO- 48,39-75,47 150-250
NE et al. (2010).
MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 27,8-97,9 >250
2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et
al. (2011).
Caracteres hematológicos en individuos de tilapia nilótica (Oreochromis niloticus, Trewavas 1983)... 157

Neutrófilos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), MARTINS et al. (2011), 0,11-63,4 <50
SERIANI et al. (2012), MEHRIM (2013).
SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 29.6-31,62 50-150
JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008b), BAILO- 6,77-46,64 150-250
NEet al. (2010).
MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 0,79-18,3 >250
2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et
al. (2011).
Monocitos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), MERRIFIELD et al. 2,0-16,56 <50
(2010), MARTINS et al. (2011), SERIANI et al. (2012),
MEHRIM (2013).
SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 1,0-4,80 50-150
JATOBÁ et al. (2008), MARTINS et al. (2008b), BAI- 1,48-17,31 150-250
LONE et al. (2010).
MARTINS et al. (2004a), AZEVEDO et al. (2006a, 1,0-17,7 >250
2006b), SILVA et al. (2009, 2012), HAHN VON-H et
al. (2011).
Eosinófilos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005), MEHRIM (2013). 0,6-0,82 <50
SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 1,67-9,0 50-150
HAHN VON-H et al. (2011), SILVA et al. (2012). 0,07-0,5 >250
Basófilos (%) RANZANI-PAIVA et al. (2005). 0,1 <50
SAYED et al. (2007), EL-BOSHY et al. (2010). 0,07-8,3 50-150
BAILONE et al. (2010), MARTINS et al. (2008b). 0,43-3,18 150-250
MARTINS et al. (2004a), HAHN VON-H et al. (2011). 0,24-0,5 >250
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123 - 3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero - junio, 2014. 158 - 162 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

SHORT COMMUNICATION

A REPORT ON A CASE OF INCOMPLETE LEUCISM IN THE


GREEN IGUANA (Iguana iguana iguana) (SQUAMATA: IGUANIDAE)
IN THE CARIBBEAN COLOMBIAN*
Rosa Mary De Ayala-Monedero1, Ricardo Álvarez-León2

Abstract

Objectives: To complement the fauna associated with mangrove estands inventory


in the Colombian Caribbean. Scope: Qualitative and quantitative inventory of
specimens observed. Methodology: Direct observation,specific annotations and
photographs of specimens. Main results:For the first time a copy of the green
iguana (I. i. Iguana) with partial leucismo associated with mangro vestands (bobo
or conchudo, Laguncularia racemosa and piñuelo or zaragoza, Conocarpus erecta)
from the Colombian Caribbean coast is recorded. Conclusions: Despite therelative
intensityof sampling and observations about iguanas, this finding represents an
important advance in the knowledge of the family Iguanidae and, genera Iguana
in Colombia.

Key words: green iguana, leucismo incomplete, mangroves, Caribbean, Colombia.

REGISTRO DE UN CASO DE ALBINISMO INCOMPLETO EN LA


IGUANA VERDE (Iguana iguana iguana) (SQUAMATA: IGUANIDAE)
EN EL CARIBE COLOMBIANO

Resumen

Objetivos: Complementar el inventario de fauna asociada a los rodales de manglar


del Caribe colombiano. Alcance: Inventario cualitativo y cuantitativo de los
ejemplares observados. Metodología: Observación directa, anotaciones específicas
y fotografía de los ejemplares. Principales resultados: Se registra por primera
vez un ejemplar de la iguana verde (I. i. iguana) con leucismo parcial, asociada a
rodales de manglar (bobo o conchudo, Laguncularia racemosa y piñuelo o zaragoza,
Conocarpus erecta) de costa Caribe de Colombia. Conclusiones: A pesar de la
relativa intensidad de los muestreos y observaciones sobre iguanas, este hallazgo
representa un importante avance en el conocimiento de la familia Iguanidae y el
género Iguana en Colombia.

Palabras clave: iguana verde, leucismo parcial, manglares, Caribe, Colombia.

*
FR: 4-III-2014. FA: 30-III-2014.
1
Estación Experimental de Zonas Áridas. Consejo Superior de Investigaciones Científicas. Almería (España).
deayala@eeza.csic.es
2
Fundación Verdes Horizontes. Manizales (Caldas) Colombia. E-mail: ricardoalvarezleon@gmail.com
CÓMO CITAR:
DE AYALA-MONEDERO, R.M. & ÁLVAREZ-LEÓN, R., 2014.- A report on a case of incomplete leucism in the
green iguana (Iguana iguana iguana) (Squamata: Iguanidae) in the Caribbean colombian. Bol. Cient. Mus.
Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 158-162.
Short communication - A report on a case of incomplete leucism in the green iguana (Iguana iguana iguana) 159

Coloration in reptiles, as in other poikilothermic vertebrates, is determined by


chromatophores (BECHTEL, 1995). One of the different kinds of these cells are
the guanophores, and the lack of the guanine pigment in these specific cells is the
cause of the albinism arising. Complete albinism is expressed as a lack of
integumentary and retinal melanin, however, true albinos can exhibit integumentary
coloration due to the other types of chromatophores: xanthophores and iridophores
(CLARK, 2002).

Another colour aberration, the leucism, describes specimen with reduced or absent
integumentary pigment, but with pigmented retinas (BECHTEL, 1995). This term
is more commonly used in the herpethological literature and considered to be the
more correct definition in the majority of the cases (SCHMIDT, 1999; CLARK, 2002).

Knowledge of reptiles and amphibians albinism occurrence has been summarized by


HENSLEY (1959) and subsequently by DYRKACZ (1981). Nevertheless, the majority
of the reported species belongs to the Neartic region and is mostly snakes. Reports
for tropical lizards are still rare, having the contribution of PÉREZ-HIGAREDA
(1980), regarding a species of the iguanid Corytophanes hernandezi as one of the
few publications done.

Between February and July 1996, the fauna inventories made in the Colombian
Caribbean mangroves, were focused on the birds (these results are summarized in
DE AYALA (1997a, 1997b, 1997c). These observations were almost opportunistic
because they dependent on the work the biologists-technicians group was making
on the vegetation all along the Caribbean continental coast. Some of the inspections
were made by using boat whistling methods along the coast, but the majority of
the species were recorded by using standardized census methods (i.e. transects
and trapping).

The green iguana specimen was observed the 14th July 1996, in the “Playa de los
Holandeses” (11º 16’ N - 73º 19’ W) (Guajira, Colombia), 500 m from the mouth of
the Jerez River, surrounded by floors with loamy silts, very dilute (salinity of 0
ups and pH of 6.5), as well as mangroves sweet, “bobo or conchudo” (Laguncularia
racemosa) with heights from 8-18 m and diameters 21-40 cm, “blacks or zaragoza”
(Conocarpus erecta) of 4-6 m height and diameters 20-24 cm. (Fig. 1).

The associate vegetation is composed by “aguacatillos” (Persea sp.), “bejucos


lecheros” (Rhabdadenia biflora), “helechos cola de gallo” (Acrostichum aureum),
“malváceas” (Hibiscus tiliaceus), “manzanos de playa” (Hipopomane mancinella),
“clemones” (Thespesia populnea) and “arbustos espinosos” (Caesalpinea sp.).

The characteristic “biche” green coloration of iguanas that inhabit the mangroves
and its influence areas, was clearly stumped by a white grayish tone throughout
the abdomen area, as well as in the head, the fan gular, the previous dorsal thorns
(1-31) and in the final thorms (50-end of the line), in both hands and its digits, in
the arms and in both feet and its digits; the stomach was white uniform.
160 Rosa Mary De Ayala-Monedero, Ricardo Álvarez-León
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 158 - 162

Figure 1. Incomplete leucism in the green iguana (Iguana iguana iguana) in Colombian
Caribbean coast. Higher, top view of the head and right forelimb; Lower
anterodorsal and lateral region, the four limbs and the front of the queue.
Short communication - A report on a case of incomplete leucism in the green iguana (Iguana iguana iguana) 161

Intensive surveys have been made in the Santa Marta region for several years by
MULLER (1968, 1969a, 1969b, 1971), has studied the iguanas and other reptiles,
describing many aspects of their biology; HERNÁNDEZ-CAMACHO et al. (1980),
ÁLVAREZ-LEÓN (1993), the peculiarities of mangrove ecosystems and, BEJARANO
–MORENO & ALVAREZ-LEON (2003, 2006), inventories of the fauna associated
with the different ecosystems of the region river, estuarine and marine, especially
associated with emergent vegetation.

Many other researches and campaigns have been made in favour of the Green
Iguana in the Colombian Caribbean Coast, but there were no evidence of this kind
of alteration. The are only some reports of this color aberration in reptiles among
the few registration done in the Colombian territory, one of them was made by
SANCHEZ-PÁEZ et al. (2000) about the Boa constrictor, snake with an uncommon
coloration pattern in specimens in the San Andres, Providencia and Santa Catalina
Islands specimenes. They also describe malanism exhibit by some males of the
Gonatodes albogularis liard. Albino boas have been reared by Sergio MEDRANO-
BITAR (pers. comm.) in a zoo nursing, because they have a high demand in the
international market. This is also happening with leucistic and albinos animals
which are becoming a common attraction in zoos and also common pets, eventhoug
they are not common in the wild. That is why this paper provides the first report
of leucism in the Green Iguana within the continental Caribbean.

Recently, RODRÍGUEZ-PINILLA & GOMEZ-MARTINEZ (2011) also reported a case


of leucism incomplete in common blackbird (Turdus fuscater) of the Colombian
Andes, which confirms that wild species is rare chromatic alterations are poorly
common and usually genetic origin (ACOSTA, 2005) and that mutations can
cause interference with the expression of the type and concentration of melanin
(BUCKLEY, 1982).

Funding was provided by the Project PD 171/91 Rev.2 (F) Fase 1. “Conservación y
Manejo para el Uso Múltiple y Desarrollo de los Manglares en Colombia” (Ministerio
del Medio Ambiente / Organización Internacional de Maderas Tropicales). Additional
financial assistance was given to RMDA by Idea Wild Equipment Donation and
Conservation International and further logistical aid by Association CALIDRIS and
Universidad del Valle (Cali, Colombia).

BIBLIOGRAFÍA
ACOSTA, L., 2005.- Primer caso conocido de leucismo parcial en Tiaris olivacea en Cuba. Huitzil, 6: 14-15.
ÁLVAREZ-LEÓN, R., 1993.- Mangrove Ecosystems in Colombia, pp. 75-113 In: LACERDA, L. D. (ed.)
Conservation and Sustainable Utilization of Mangrove Forest in Latin America and Africa Regions,
ITTO / ISME Project PD 114/90 (F). ISME-Tech. Reports (2), 272 p.
BECHTEL, H. B. 1995. -Reptiles and amphibian variants: colors, patterns, and scales. Krieger Publishing
Co. Malabar (Fla.) USA, 206 p.
BUCKLEY, P.A., 1982.- Avian genetics, pp. 21-110 In: PETRAK, M. (ed.) Diseases of cage and aviary birds.
Second edition. Lea and Febiger. Philadelphia (USA).
CLARK, S., 2002.- First report of albinism in the white-spotted bamboo shark, Chiloscyllium plagiosum
(Orectolobiformes: Hemiscyllidae), with a review of reported color aberrations in elasmobranchs. Zoo
Biology, 21: 519-524.
DE AYALA-MONEDERO, R. M., 1997a.- Inventario de la avifauna de los manglares del Caribe colombiano.
Proy. PD 171/91 Rev. 2 (F) Fase I. Conservación y Manejo para el Uso Múltiple y el Desarrollo de los
Manglares de Colombia, MMA / OIMT. Santa Fe de Bogotá D. C. (Colombia). Inf. Técnico, 16: 1-24.
162 Rosa Mary De Ayala-Monedero, Ricardo Álvarez-León

DE AYALA-MONEDERO, R. M., 1997b.- Avifauna asociada a los manglares del Caribe continental colombiano.
Anexo 10 pp. 504 - 506 In: Sánchez-Páez, H. & R. Álvarez-León (eds.). Diagnóstico y Zonificación
Preliminar de los Manglares del Caribe de Colombia. Proy. PD 171/91 Rev. 2 (F) Fase I MMA / OIMT.
Santa Fe de Bogotá D. C. (Colombia), 511 p.
DE AYALA-MONEDERO, R. M., 1997c.- Inventario de aves en los manglares del Caribe colombiano. Tesis
Profesional. Fac. de Ciencias. Univ. del Valle.
DYRKACZ, S., 1981.- Recent Instances of albinism in North American amphibian and reptiles. Society for
the study of amphibian and reptiles. Herpetological Circular, 11: 31 p.
HENSLEY, M. M., 1959.- Albinism in North American amphibians and reptiles. Publications Museum Michigan
State University, Biological Series, 1 (4): 133-159.
HERNÁNDEZ-CAMACHO, J. I., VON HILDEBRAND, P. & ÁLVAREZ-LEÓN, R., 1980.- Problemática del manejo
de manglares con especial referencia al sector occidental de la Ciénaga Grande de Santa Marta,
Magdalena, Colombia, pp.364-386 In: M. VEGAS-VÉLEZ (ed.) Mem. Est. Cientif. e Imp. Hum. en el Ecosist.
Manglar, UNESCO / UNIVALLE. Cali (Valle) Colombia, nov. 27-dic. 1º de 1978, 405 p.
MORENO-BEJARANO, L. M. & R. ÁLVAREZ-LEÓN., 2003.- Fauna asociada a los manglares y a otros humedales
en el Delta-Estuario del Río Magdalena, Colombia. Rev. Acad. Colomb. Cienc., 27 (105): 517-534.
MORENO-BEJARANO, L. M. & R. ÁLVAREZ-LEÓN., 2006.- Nuevos registros de la fauna asociada a los
diferentes ecosistemas de la Ciénaga Grande de Santa Marta. UDC- Luna Azul (Rev. Cientif., - Versión
On Line), 23: 21-22.
MULLER, H., 1968.- Untersuchungen über Wachstum und Altersverteilung einer Population des Grünen
Leguans Iguana iguana iguana L. (Reptilia: Iguanidae). Mitteilugen aus dem Instituto Colombo-Alemán
Investigaciones Científicas Punta de Betín, 2: 57-65.
MULLER, H., 1969a.- Okophysiologische und Okethologische Untetrsuchungen an Cnemidophorus
lemniscatus L. und Iguana iguana L. (Reptilia: Tejidae und Iguanidae) in Kolumbien. Dissertation
Universitate Muster, 85 p.
MULLER, H., 1969b.- Okophysiologische und Okethologische Untetrsuchungen an Cnemidophorus
lemniscatus L. (Reptilia: Tejidae) in Kolumbien. Forma et Funtio, 4: 189-224.
MULLER, H., 1971.- Okologische und Ethologische Studien an Iguana iguana L. (Reptilia: Iguanidae).
Zoologische Beitrage, N. F., 18: 109-131.
PÉREZ-HIGAREDA, G., 1980.- Albinism in Corytophanes hernandezi (Lacertilia: Iguanidae). Bulletin Maryland
Herpetological Society, 16 (3): 97-98.
RODRÍGUEZ-PINILLA, Q. & GÓMEZ-MARTÍNEZ, M. J., 2011.- Leucismo incompleto en Turdus fuscater
(Passeriformes: Turdidae) en los andes colombianos. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat., 15 (1): 63-67.
SÁNCHEZ-PÁEZ, H., G. A. ULLOA-DELGADO, R. ÁLVAREZ-LEÓN, W. O. GIL-TORRES, A.S. SÁNCHEZ-ALFÉREZ,
O. A. GUEVARA-MANCERA, L. PATIÑO-CALLEJAS & F. E. PÁEZ-PARRA., 2000.- Hacia la recuperación de
los manglares del Caribe de Colombia, pp. 1-294 In: H. SÁNCHEZ-PÁEZ, G. A. ULLOA-DELGADO &
R. ÁLVAREZ-LEÓN (eds.) Proy. PD 171 / 91 Rev. (F) Fase II (Etapa II) Conservación y Manejo para el
Uso Múltiple y el Desarrollo de los Manglares en Colombia, MMA / ACOFORE / OIMT. Santa Fe de
Bogotá D. C. 294 p.
SCHMIDT, W.R., 1999.- Hemachatus haemachatus Rinkhals. Leucism. African Herpethological News, 29:
38-39.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 158 - 162
ZooloGía inVerteBrados
Invertebrate Zoology
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 165-174 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

EL ESCARABAJO RINOCERONTE Horridocalia delislei ENDRÖDI,


1974 EN COLOMBIA: NUEVOS REGISTROS, REDESCRIPCIÓN
DEL MACHO Y DESCRIPCIÓN DE LA HEMBRA (COLEOPTERA,
SCARABAEOIDEA, DYNASTINAE)
Luis Carlos Pardo-Locarno1, Paschoal Coelho Grossi2,
Roman Stechauner Rohringer3

Resumen

Horridocalia delislei Endrödi es una especie de Dynastinae endémica del Chocó


Biogeográfico (Colombia), muy rara en colecciones y poco conocida biológicamen-
te, razón por la cual esta investigación se propuso aportar nuevos datos sobre su
distribución, redescribir los machos y por primera vez describir la hembra. Esto
se logró através de colectas en campo, revisión de literatura y visitas a colecciones
nacionales; se reunieron 6 ejemplares (5♂♂, 1♀) colectados en regiones selváticas de
las cuencas San Juan (Chocó), Calima y Dagua (Valle); los machos son alométricos
razón por la cual algunos caracteres sexuales secundarios varían notablemente
(cuerno cefálico y torácico, protórax, etc., incluyéndose por primera vez el proce-
so proesternal y el canthus ocular en este grupo de caracteres sexuales entre los
Dynastinae Agaocephalini). Los adultos son nocturnos, frugívoros, se observaron
muy vigorosos y estridulan al ser manipulados.

Palabras clave: Agaocephalini, biología, distribución, taxonomía.

THE RHINOCEROS BEETLE Horridocalia delislei ENDRÖDI,


1974 IN COLOMBIA: NEW RECORDS, REDESCRIPTION OF
THE MALE AND FEMALE DESCRIPTION (COLEOPTERA,
SCARABAEOIDEA, DYNASTINAE)

Abstract

Horridocalia delislei Endrödi is an endemic Dynastinae species of the Biogeographic


Chocó region of Colombia, very rare in collections and little known in terms of its
biology. That’s the reason why through this research it was proposed to provide
new data of its distribution, to describe again the adult males and to describe the
females for the first time. This was achieved through field collections, literature
reviews and visits to national collections. Six specimens (5 ♂ ♂, 1 ♀) were collected
*
FR: 2-II-2014. FA: 30-IV-2014.
1
Docente, Universidad del Pacífico; Investigador Asociado al Instituto para la Investigación y la Preservación del
Patrimonio Cultural y Natural del Valle del Cauca-INCIVA. Cali, Valle. Calle 6 No 24-80 Avenida Roosevelt PBX.
(57)-2-5146848. E-mail: pardolc@gmail.com
2
Departamento de Biologia e Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso – UFMT, Av.
Fernando Corrêa da Costa, 2367, Boa Esperança, CEP 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil. E-mail: paschoal.grossi@
gmail.com
3
Profesor Asociado, Departamento de Ciencias Agropecuarias, Grupo SISINPRO, Universidad del Cauca. Popayán,
Cauca
CÓMO CITAR:
PARDO-LOCARNO, L.C., COELHO GROSSI, P. & STECHAUNER ROHRINGER, R., 2014.- El escarabajo
rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros, redescripción del macho y
descripción de la hembra (Coleoptera, Scarabaeoidea, Dynastinae). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas,
18 (1): 165-174.
166 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer

in forest areas in the San Juan River basin (Chocó), Calima andDagua river basins
(Valle).The males are allometric, thus some secondary sexual characters vary notably
(cephalic and thoracic horns, prothorax, etc.), being included the prosternal process
and the ocular canthus for the first time among this group of sexual characters
for the Dynastinae Agaocephalini. Adults are nocturnal, frugivorous, they were
observed as very vigorous and they stridulate when manipulated.

Key words: Agaocephalini, biology, distribution, taxonomy.

INTRODUCCIÓN

C
olombia registra seis tribus de la subfamilia Dynastinae (ENDRÖDI, 1966),
entre ellas se encuentran los Agaocephalini, que abarcan 11 especies y
5 géneros: Lycomedes Brême, 1844 Spodistes Burmeister, 1847, Aegopsis
Burmeister, 1847, Horridocalia Endrödi, 1974 y Mitracephala Thomson, 1859
(ENDRÖDI, 1970, 1974, 1985; RESTREPO et al., 2003), en parte compartidas con
países vecinos como Venezuela y Ecuador. En este contexto, resalta Horridocalia
delislei Endrödi, como un género monoespecífico solo distribuido en las selvas
pluviales del costado occidental de Colombia.

Horridocalia delislei fue descrito por ENDRÖDI (1974), con base en un único ejemplar
macho recolectado en Cali, Colombia. Según lo expresado por este autor (l. c.) la
peculiar forma del ejemplar y su aspecto “grotesco” llamaron la atención del autor
y del poseedor (Melchior De Lisle), concluyendo rápidamente que se trataba de un
nuevo género y especie, que podía atribuírsele a la tribu Agaocephalini.

Tan extremos consideró ENDRÖDI (l. c.) los caracteres de la nueva especie que a
nivel genérico la denominó Horridocalia (de horridus: monstruo y calia: de Cali)
y el epíteto delislei que honra a su propietario, M. de Lisle (ENDRÖDI, 1974). De
esta manera, la especie y sus datos han permanecido durante décadas como un
enigma, sin mayores aportes a la distribución, más allá de ser un Agaocephalini
endémico de Colombia, de reciente descubrimiento, quizás, la menos conocida a
nivel zoogeográfico, ecológico y aún en lo sistemático, además otros machos de
diferente talla o la hembra nunca fueron descritos.

La dificultad para reunir ejemplares o realizar avistamientos hace muy difícil


enfocarla como objetivo específico de estudio de corto plazo, por lo que luego de
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 - 174

muchos años de azarosa labor, el primer autor (LCPL) y colaboradores, lograron


reunir nueva información que permite redescribir al macho, describir la hembra
y aportar, por primera vez, observaciones sobre la distribución y hábitos de H.
delislei en Colombia.

MATERIALES Y MÉTODOS
La presencia de ejemplares de la especie fueron consultados en las siguientes
colecciones privadas y públicas: Colección Taxonómica Nacional Luis María
Murillo-Corpoica Tibaitatá (CTN-LMM), Museo Francisco Luis Gallego-Universidad
Nacional Medellín (MFLG), Colección Entomológica Universidad del Tolima-Ibagué
El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros... 167

(CEUT), Colección Entomológica de la Universidad del Valle-Cali (CEUV), Museo de


Historia Natural, Universidad del Cauca, (MHN-UCC), Colección Entomológica de la
Universidad de Nariño-Pasto (CEUNP), Colección Entomológica Familia Constantino-
Cali (CFC) y Museo de Historia de Natural, Universidad Caldas (MHN-UC). De manera
incidental, fueron realizadas excursiones a las cuencas de los Ríos Atrato y San
Juan (Chocó), Calima, Dagua, Cajambre, Guapi, Patía (Cauca) y los ríos Sanquianga
y Ñambí en Nariño, entre 1992 y 2010, cuencas que pertenecen el denominado
Chocó Biogeográfico o Costa Pacífica de Colombia (IGAC, 1988).

Los datos básicos de la especie fueron consultados en ENDRÖDI (1974, 1985),


LECHAUME (1992) y PARDO-LOCARNO (1993). Las imágenes fueron obtenidas
con cámaras digitales Pentax K20D, Lente Macro Elicar 90 mm 1:1, Nikon CP5100
y Estereoscopio digital Leica EZ4D.

RESULTADOS
A través de la metodología planteada se reunieron seis ejemplares de las cuencas
San Juan (Chocó), Calima, Dagua (Valle), Chocó Biogeográfico de Colombia (Figura
1), incluidos cinco machos y una hembra, los cuales permiten, en primer lugar,
redescribir los machos y describir, por primera vez a la hembra. Posteriormente, a
la luz de los caracteres expuestos se examina su valor e impacto en el conjunto de
los Agaocephalini y, más particularmente, entre los géneros de dorso tomentoso.

Figura 1. Sitios de colecta de H. delislei entre el sur del Chocó y costa del Valle del
Cauca, modificado desde IGAC (1988), la estrella señala los sitios de la colecta.
168 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer

Horridocalia delislei Endrödi 1974: 50 (♂ redescripción).


Escarabajos robustos (Figuras 2, 3):Longitud sin cuernos: 31-44 mm. Dorso en su
mayoría pardo oscuro, mate y solo negro lustroso en el cuerno cefálico, la región
ventral del tórax y en ápices de las patas anteriores. Áreas tomentosas amarillas
en la región lateral de las mandíbulas, dorso de las patas, región basal lateral del
cuerno cefálico, élitros, abdomen y pigidio; en los élitros, la superficie tomentosa
se presenta con sectores más oscuros como leves manchas nebulosas, más oscuras,
en un fondo amarillo pardo. También en algunas piezas ventrales como en la placa
redonda del apéndice proesternal (Figura 5), enlos fémures ventralmente, así como
en el costado externo de las tibias, particularmente las protibias solo hasta el diente
basal externo. Pilosidad dispersa, en las extremidades, en el tórax es más larga y
densa, y en el pigidio extremadamente corta, menos densa y erguida.

Figura 2. Adultos de H. delislei Endrodi, A: Macho Minor B: macho Major, C: Hembra,


Escala 10 mm (L. C. Pardo-Locarno Foto).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 - 174

Figura 3. Horridocalia delislei Endrödi, macho, vista lateral (L. C. Pardo-Locarno Foto).
El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros... 169

Cabeza: Ápice clipeal corto y triangular, por ambos costados con leve recurvado
cóncavo, por lo que los vértices anteriores son obtusos. Lados de la cabeza con
leve recurvado cóncavo hasta los cantos oculares, los cuales son algo angostos y
dotados apicalmente de un diente triangular, proyectado anteriormente. Dorso
cefálico desde su base con un cuerno. Machos major con la estructura cefálica
basalmente con un aspecto triangular, que da inicio a una proyección apical larga,
cuya base es constreñida a ambos lados y que se proyecta hacia adelante y arriba,
con un leve arqueado, culminando en un tramo apical aplanado transversalmente
y profundamente bifurcado, como una horqueta, que en su porción delantera es
cóncava, micropunturada y en la posterior es convexa (Figura 2A, 2B y 3). Región
basal del cuerno ligeramente cóncava, presenta dos quillas finas, el desarrollo
cefálico es una condición alométrica, por lo que en los machos minor, se reduce
ampliamente a un pequeño cuerno someramente bifurcado y con la base triangular
claramente surcada en la porción posterior, conformando dos carinas bien definidas
(Figura 4A). Mandíbulas grandes con amplias hendiduras apicales, bidentadas.
Antenas con 10 antenómeros, trilameladas; lamelas muy largas.

A B
  Figura 4. H. delislei, A: Cabeza de macho Minor; B: Cabeza vista dorsal de hembra (L.
C. Pardo-Locarno Foto).

Tórax: Pronoto transverso 1,6 veces más ancho que largo, mayor anchura en
la mitad; borde apical recurvado, levemente convexo, en medio de los ángulos
anteriores del tórax que son agudos; lateralmente presenta emarginado levemente
cóncavo, conformando un rebordeado angosto que se proyecta hasta la región
posterior; costados presentan fuerte arqueado central que luego declina hacia los
vértices posteriores, con apariencia obtusa; en la mitad se presenta un débil ángulo
170 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer

redondeado; borde posterior rebordeado y suavemente sinuoso; en los machos


major anteriormente el pronoto tiene una joroba transversa, ancha y aplanada,
proyectada hacia adelante y hacia arriba, alcanzando o superando el borde
anterior del pronoto y culminando en un filo apical con leve emarginado (Figura
2); anteriormente la joroba cae verticalmente y solo se recurva suavemente hacia
adelante por el ápice; machos minor con joroba variando desde un disco levemente
convexo y transverso, simplemente redondeado, y aplanado posteriormente, hasta
un disco más anguloso y de corte frontal inclinado. Pronoto dorsalmente con leve
rugosidad, totalmente cubierto con un puncturado, el cual varía desde más fina y
densa al ápice (separada por 1/2 a 1/3 de diámetro de los puntos a un diámetro),
pero que en el perímetro del disco duplica su diámetro y son claramente ocelares,
con un aspecto microtomentoso, amarillo, interno, que le confiere color claro a la
estructura; las grandes punturas se distribuyen densamente, pasando desde casi
contiguas hasta coalescentes, uniéndose en muchos casos dos y tres punturas
incluyendo algunas áreas microrugosas exentas de punturas que se localizan de
manera irregular (Figura 6 A).

Figura 5. H. delislei Endrödi, macho. A: Proceso proesternal, vista ventral; B: Idem,


vista lateral (L. C. Pardo-Locarno Foto).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 - 174

Escutelo triangular, basalmente negro y puncturado; porción posterior tomentosa


como los élitros. Élitros un poco más largos que la suma de sus anchuras (26:24),
poco ensanchados posteriormente; costados levemente arqueados, mitad posterior
ampliamente redondeada, vértices suturales en fuerte ángulo recto, borde lateral
claramente definido y proyectado; tubérculo humeral y apical claramente visibles,
medianamente elevados y menos puncturados. Surcos elitrales con 11 hileras de
punturas ocelares, muy distintivas, con disco negro que contrasta con el fondo
amarillo pardo tomentoso; algunas hileras dispuestas en filas menos regulares,
cerca de la sutura elitral con espacios con surcos más irregulares; hileras de
punturas con diferente densidad, desde separadas por 2-3 diámetros hasta
contiguas y coalescentes.
El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros... 171

Vientre: Región ventral del tórax con las punturas y tomentosidad ya mencionada;
proceso proesternal ancho, muy largo, apicalmente ensanchado en forma de disco,
convexo, con tomentosidad interna amarilla oscura, adelante se proyecta hasta el
proesternón como una leve carina; disco densamente tomentoso (Figura 5).

Patas: Todas las patas muy robustas; coxas y trocánteres negros, lustrosos, con
pocas setas largas amarillas; patas anteriores con fémur muy grueso y anguloso,
débilmente puncturado; protibia con tres fuertes dientes externos subiguales,
perpendiculares, tercero un poco oblicuo; protarsos con engrosamiento moderado,
tarsómeros I, II y III subiguales, IV mucho más ancho y proyectado por la región
ventral, V aproximadamente cinco veces más largo que el anterior, curvado hacia
adentro, con una corta proyección basal y otra intermedia por el costado externo
(Figura 6 B); uña interna grande y con un diente basal; onychia pedunculada, con
6-7 setas largas; patas medias y posteriores con los fémures aplanados, tibias
con una a tres carinas o proyecciones oblicuas, no alineadas, al ápice una espina
articulada y dos fijas; tarsómero I prolongado externamente a manera de espina;
tarsómeros II al IV subiguales, V tan largo como todos los anteriores juntos.

Figura 5. H. delislei. A: Mitad dorsal del pronoto; B: Idem, protibia y tarso del macho,
vista dorsal (en ambos casos escala: 5 mm).

Abdomen con uroesternitos tomentosos; segmentos paulatinamente más largos


hacia el ápice. Pigidio corto y convexo, con leves estrías del costado apical.
172 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer

Edeago simétrico, corto y sencillo; parámeros estrechos en la región media y luego


se ensanchan en ápice redondeado.

Horridocalia delislei Endrödi 1974: 50 (♀ descripción)

Longitud: 33 mm. Semejante al macho, siendo distinta por los siguientes caracteres
(Figura 2). Cuerpo ovalado, dorso en su mayoría pardo oscuro, mate y solo negro
lustroso en el pronoto, la región ventral del tórax y los ápices de las patas.

Cabeza: Frente sin cuerno (Figura 2 y 4 B) o proyecciones, dorsalmente, con un


trazado romboidal, que se extiende desde la frente hasta el clípeo, con superficie
puncturada, rugosidad muy gruesa, por fuera de esta región quedan como
superficies más lisas la región interocular,hasta la base del canthus, región lateral
posterior del clípeo con un proceso convexo curvo, bajo. Clípeo apicalmente
angostado y fuertemente bidentado; dientes algo levantados. Canthus ocular
angosto, el ápice redondeado sin espina.

Tórax: Pronoto densamente puncturado; punturas circulares, en el disco más


claras; margen anterior sin proyección, joroba o tubérculos (Figura 6 A). Proceso
proesternal más corto, subcilíndrico, carece del disco apical ensanchado, convexo
y tomentoso. Patas anteriores no modificadas; protibias con el tercio apical
ensanchado y tridentado, espinas basales perpendiculares y la apical oblicua.

Material examinado (5 machos y 1 hembra): 1 ♂ Quebrada El Cuzumbo, Río Calima


Noviembre de 1993, atraído por luz L. C. Pardo-Locarno & Libia Puerta Leg; 1♂ Río
Mondocito, El Tabor, Río San Juan, Tadó, Chocó, Abril 2008, en follaje, Estanislao
Duave Valencia Leg; 1♂ El Tabor, Río San Juan, Tadó, Chocó, Abril 2008, en el
suelo, ya muerto, L. C. Pardo-Locarno & C. A Torres Leg; 1♂ Quebrada Triana, Río
Dagua, Buenaventura, Valle, Abril 2010, red de niebla, L. C. Pardo-Locarno y Yan
M. Ibarra Leg; 1♂ Quebrada Pericos, Río Dagua, Buenaventura, Valle, junio de 2012,
atraído por luz, Amparo Bubú Leg; 1 ♀ Escalarete, San Cipriano, Dagua, 170 msnm,
noviembre de 1992, Todos los ejemplares permanecen depositados en la Colección
Familia Pardo-Locarno, Palmira (CFPL-COL).

Historia Natural. Horridocalia delislei tiene una distribución restringida a las


selvas del Chocó Biogeográfico, principalmente las cuencas: San Juan, Calima y
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 - 174

Dagua, en un rango que va desde los 160 a 950 msnm (Figura 1). En diferentes
ocasiones (2010 y 2012) dos machos fueron mantenidos vivos en cautiverio,
durante varias semanas a meses, de allí surgieron observaciones muy puntuales:
inicialmente que se trata de adultos longevos (uno de ellos vivió en cautiverio 4
meses), de actividad nocturna a partir de las 12:00 PM, momento en el cual se activan
e intentan volar. En cautiverio se observaron frugívoros, al manipularlos resultaron
muy robustos, agresivos y estridulaban notablemente. Dos ejemplares presentaron
huecos en el pronoto y patas deterioradas, daños ocasionados presumiblemente por
murciélagos u otros mamíferos, uno de ellos sobrevivió y evidenciaba cicatrización
de la herida, en forma de una capa negra. Mientras algunos ejemplares, incluida
la hembra, fueron atraídos a luces artificiales (Río Dagua), uno de los machos fue
colectado en red de niebla en la madrugada, tenía el cuerpo sucio de barro amarillo,
El escarabajo rinoceronte Horridocalia delislei Endrödi, 1974 en Colombia: nuevos registros... 173

otro, bajo epífitas en el sotobosque (Quebrada El Cuzumbo, Río Calima), en el caso


del macho colectado en el follaje, el dato fue suministrado por un campesino de
Calima (Valle) que recolecta frecuentemente ese tipo de plantas para la venta; es
importante anotar que el hábito epífito diurno (perching) es algo frecuente en L.
hirtipes Arrow, otro Agaocephalini colombiano (PARDO-LOCARNO & MORÓN, 2006).

DISCUSIÓN
Estas descripciones subsanan la de ENDRÖDI (l. c.), que solo dispuso de un ejemplar,
aclarándose variantes alométricas desconocidas y por primera vez descritas en
los machos, así como la primera descripción de la hembra, con un incremento de
caracteres para el género, confirmando entonces su posición como taxón distinto de
los otros géneros de Agaocephalini con dorso tomentoso. En la diagnosis original,
Endrödi (l. c.) resaltó una serie de caracteres genéricos y afirmó (en alemán) “El
nuevo género diverge de todos los géneros de la tribu hasta ahora conocidos
principalmente por la forma particular del apéndice proesternal, por la superficie
estriduladora sugerida en el propigidio y por el puncturado ordenado en filas de
los élitros” y propuso una dicotomía que lo ubica con los Agaocephalini de dorso
tomentoso, algo que es compartido en este estudio; sin embargo en cuanto al
carácter proceso proesternal usado para definir Horridocalia conviene destacar
que en las hembras, dicho proceso es más corto, subcilíndrico y carece del disco
apical ensanchado, convexo y tomentoso, planteándose otra singularidad genérica,
pues por primera vez en la tribu esta pieza haría parte del dimorfismo sexual.

Algo similar ocurre con la espina del canthus ocular un carácter que solo está bien
desarrollado en los machos y se ausenta en las hembras (Figuras 4 A y 4 B).

Horridocalia presenta aparato estridulador funcional, confirmado in natura,


característica, que previamente había sido señalada como típicamente ausente
en la definición de la tribu y establecer su parentesco con Cyclocephalini. Esta
conformación tan singular, plantea divergencias de este género aún con los otros
más cercanos: Lycomedes Brême y Spodistes Burmeister, con los cuales muy
probablemente compartiría un ancestro común.

AGRADECIMIENTOS
Durante el largo período de recolección de datos en campo el primer autor contó
con el apoyo de los estudiantes Yan Mauricio Ibarra (Universidad del Pacífico),
Gloria Amparo Bubú (SENA) y del Sr. Estanislao Duave Valencia (FUNDASANJUAN,
Tadó, Chocó) a quienes se agradece el préstamo y depósito de ejemplares en
la CFPL-COL; a la Doctora María Cristina Gallego (Universidad del Cauca) y un
revisor anónimo por leer y corregir el documento final; los estudios de campo de
esta investigación fueron en parte apoyados por el Instituto de Investigaciones
Ambientales del Pacífico-IIAP, Fundación Danza y Vida y la Fundación CFPL-COL
(Cali). Paschoal Coello Grossi es becario de Postdoctorado de CNPq (número de
proceso 150227/2013-2). Roman Stechauner Rohringer es investigador del Grupo
SISINPRO, Departamento de Ciencias Agropecuarias de la Universidad del Cauca.
174 Luis Carlos Pardo-Locarno, Paschoal Coelho Grossi, Roman Stechauner Rohringer

BIBLIOGRAFÍA
ENDRÖDI, S. 1966.- Monographie der Dynastinae (Col. Lam.) I. Teil. Entomologische Abhandlungen Museum
Tierkunde, Dresden, 33, 1–457.
ENDRÖDI, S. 1970.-Monographie der Dynastinae 3. Tribus: Agaocephalini. Acta Zoologica Academiae
Scientiarum Hungaricae 16(1-2):27–96
ENDRÖDI, S., 1974.-Horridocalia delislei gen. nov. sp. nov (Coleoptera: Melolonthidae, Dynastinae). Folia
Entomologica Hungarica 27(1):49–52.
ENDRÖDI, S. 1985.-The Dynastinae of the World. Akadémiai Kiadó. Budapest. Dr. W. Junk, The Netherlands.
INSTITUTO GEOGRÁFICO AGUSTÍN CODAZZI.- 1988. Suelos y bosques de Colombia. Subdirección
Agrológica. Bogotá.
LACHAUME, G. 1992.-Les Coléptères du Monde, Dynastidae américains Tomo 14. . ScienceNat. France.
PARDO-LOCARNO, L. C. 1993.- Estudio Preliminar de las Especies de Melolonthidae del Valle del Cauca, con
énfasis en la Cuenca Calima San Juan (Valle-Chocó) Colombia. En: M. A. Morón compilador, Diversidad
y manejo de plagas subterráneas. Publicación especial de la Sociedad Mexicana de Entomología e
Instituto de Ecología de México. 83–90.
PARDO-LOCARNO, L. C. 1994.- Escarabajos (Coleoptera: Melolonthidae) de importancia agrícola en
Colombia. In: Memorias XXI Congreso Sociedad Colombiana de Entomología, Sociedad Colombiana de
Entomología, Medellín, 159–176.
PARDO-LOCARNO, L. C. & M. A. MORÓN. 2006.- Description of the third-instar larva and pupa of Lycomedes
hirtipes Arrow (Coleóptera: Scarabaeidae: Dynastinae: Agaocephalini) with notes on the biology and
distribution in Colombia. Proc. Entomol. Soc. Wash. 108(3): 661-671.
RESTREPO, H., MORÓN, M. A., VALLEJO, F., PARDO-LOCARNO, L. C., & LÓPEZ-ÁVILA, A. 2003.-Catálogo
de Coleoptera Melolonthidae (Scarabaeidae Pleurosticti) de Colombia. Folia Entomológica Mexicana,
42 (2), 239–263.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 165 - 174
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 175-187 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

EVALUACIÓN DE TEMPERATURAS Y DIFERENTES ESTADOS


BIOLÓGICOS DE BROCA DE CAFÉ PARA LA CRÍA MASIVA DEL
PARASITOIDE Prorops nasuta (HYMENOPTERA: BETHYLIDAE)*
Tito Bacca1, Pablo Benavides M.2

Resumen

El parasitoide Prorops nasuta es único parasitoide de la broca del café de origen


africano que se estableció en Colombia y es considerado el principal enemigo
natural en el control biológico de esta plaga. Es necesario desarrollar metodologías
para su cría masiva para aumentar sus poblaciones y contribuir en el manejo
integrado de la broca del café. Por esta razón, este trabajo tuvo como objetivo
evaluar diferentes temperaturas y edades de dieta artificial (Cenibroca) infestada
con Hypothenemus hampei para la cría del parasitoide P. nasuta. Se pudo determinar
que las temperaturas evaluadas (22, 25 y 28ºC) no tuvieron efecto en el número de
parasitoide obtenidos. Sin embargo, con las dietas de 35 días después de haberlas
brocado se obtuvo el mayor número de estados biológicos 2,5 avispas por cada 3
cm3 de dieta, comparado con las dietas de 21 y 28 días de brocado. La temperatura
de 28ºC afectó considerablemente el tamaño de la avispa. El parasitoide fue criado
a 25ºC y se determinaron los principales parámetros reproductivos de P. nasuta,
que pueden ser utilizados en proyecciones poblacionales utilizadas en la cría
masiva de este parasitoide.

Palabras clave: control biológico, avispa de Uganda, Hypothenemus hampei.

EVALUATION OF TEMPERATURES AND DIFFERENT


BIOLOGICAL STAGES OF COFEE BERRY BORER FOR THE
MASS REARING OF THE Prorops nasuta (HYMENOPTERA:
BETHYLIDAE) PARASITOID
Abstract

The parasitoid Prorops nasuta is only parasitoid of the coffee berry borer of African
origin that was established in Colombia and is considered the main natural enemy
in the biological control of this pest. It is necessary to develop methodologies
for its mass rearing to increase its populations and contribute to the integrated
management of the coffee berry borer. For this reason, this work had as an objective
to evaluate different temperatures and ages of the artificial diet (Cenibroca) infested
with Hypothenemus hampei for the rearing of the P. nasuta parasitoid. It was
possible to determine that the evaluated temperatures (22, 25 and 28ºC) had no
effect on the number of parasitoids obtained. However, with the 35 days diets after
having them infested with the borer, the largest number of biological stages 2,5
*
FR: 19-II-2014. FA: 6-III-2014.
1
Profesor Asociado. Facultad de Ciencias Agrícolas, Programa de Ingeniería Agronómica, Universidad de Nariño,
Torobajo, Pasto. E-mail: titobacca@gmail.com
2
Investigador Científico II, Cenicafé, Chinchiná. E-mail: pablo.benavides@cafedecolombia.com
CÓMO CITAR:
BACCA, T. & BENAVIDES M., P., 2014.- Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca
de café para la cría masiva del parasitoide Prorops nasuta (Hymenoptera: Bethylidae). Bol. Cient. Mus. Hist.
Nat. U. de Caldas, 18 (1): 175-187.
176 Tito Bacca, Pablo Benavides M.

wasps per each 3 cm3 of diet was obtained, compared with the 21 and 28 days diets
after infested with the borer. The 28ºC temperature affected significantly the size
of the wasp. The parasitoid was raised at 25ºC and the main P. nasuta reproductive
parameters were identified, which can be used in population projections used in
the mass rearing of this parasitoid.

Key words: biological control, Uganda wasp, Hypothenemus hampei.

INTRODUCCIÓN

L
a broca del café Hypothenemus hampei, es una de las plaga más limitante
en la caficultura mundial (BUSTILLO, 2008; VEGA et al., 2009).Para el
control biológico de esta plaga se han realizado varios esfuerzos por crear
metodologías para la cría masiva de este insecto y poder criar sus parasitoides
utilizando café cereza y pergamino. En la mayoría de los casos, la producción masiva
no ha sido exitosa, principalmente porque no existe disponibilidad de frutos de
café durante todo el año (PORTILLA & STREET, 2006). El caso contrario se presenta
en Colombia, donde existen floraciones durante todo el año, lo que asegura frutos
utilizados en la cría dela broca.De esta forma, Colombia ha sido el único país que
ha logrado la producción masiva de betílidos Cephalonomia stepanoderis y Prorops
nasuta, parasitoides de H. hampei (BENAVIDES, 2008; PORTILLA & STREET, 2006).
Sin embargo, con el uso de la metodología de grano pergamino y cerezas de café
se incurre en elevados costos de producción de estos parasitoides que fluctúan
entre 1,5 a 5,4 dólares por 1000 avispas (PORTILLA, 2002).

Una forma eficiente para reducir considerablemente los costos es mediante la


utilización de dieta artificial para la cría de la broca, logrando reducir los costos de
sus parasitoides hasta en 0,5 dólares para 1000 avispas (PORTILLA, 2002). PORTILLA
(1999a), evaluó cuatro dietas para la cría de la broca del café, encontrando que la
dieta Cenibroca, que es una dieta modificada por la propuesta por VILLACORTA &
BARRERA (1993), es la más eficiente debido que se obtuvo un mayor número de estado
biológicos de broca y por su menor costo. Posteriormente, PORTILLA (1999b) diseñó
una metodología a mediana escala para cría masiva del betílido C. stephanoderis
en H. hampei, utilizando la dieta artificial Cenibroca, donde a partir de un litro de
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 - 187

dieta fue posible obtener 41.000 brocas que fueron utilizadas para producir 20.000
parasitoides. Bajo las condiciones utilizadas, la edad ideal de los estados inmaduros
de H. hampei para ser parasitados por C. stephanoderis está entre 25 y 28 después
de la infestación de la dieta a 25ºC. En ésta investigación,se consideró que es posible
criar masivamente C. stephanoderis utilizando dietas artificiales para la cría de la
broca. Con la dieta Cenibroca se han mantenido colonias de broca por más de 80
generaciones sin detrimento de sus parámetros demográficos y sin necesidad de
renovar el pie de cría con material de campo (BENAVIDES, 2008).

En el manejo integrado de la broca del café H. hampei en Colombia fueron


evaluados varios parasitoides africanos, entre ellos P. nasuta, el cual fue el único
que se estableció después de más de 15 años de su liberación.Este parasitoide fue
Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 177

encontrado en el 75% de las fincas muestreadas, logrando parasitismo hasta del


50% en un rango altitudinal amplio entre los 1150 y 1840 msnm. (MALDONADO &
BENAVIDES, 2007). Por lo tanto, siendo P. nasuta el principal enemigo natural de
la broca en Colombia, se deben invertir esfuerzos en desarrollo de su cría masiva
y de programas de control biológico de conservación, que ayudarán a regular
biológicamente las poblaciones de broca del café. En la actualidad se desconocen
algunos parámetros básicos para la cría de P. nasuta a partir de broca obtenida en
dieta artificial, como la temperatura idealen la cual debe ser criada y los estados
biológicos de broca que prefiere para su mejor desarrollo.Por lo tanto, el objetivo
de este experimento fue determinar la temperatura y los estados biológicos de
broca criados dieta artificial que garantizan la cría masiva de Prorops nasuta.

MATERIALES Y MÉTODOS

Este experimento se realizó en Centro Nacional de Investigaciones de Café-


CENICAFÉ “Pedro Uribe Mejía” de la Federación Nacional de Cafeteros (05°N,
75°36’W) a 1.310m de altitud en el municipio de Chinchiná (Caldas), en los
laboratorios de la disciplina de entomología.Los individuos de broca del café y
del parasitoide P. nasuta utilizados en los experimentos fueron obtenidos de
las colonias mantenidas en CENICAFÉ. La dieta artificial Cenibroca modificada
(utilizando 2,65 ml de formaldehido en vez de 1 ml por litro de dieta), fue utilizada
para la cría de la broca (PORTILLA & STREET, 2006).

Temperaturas y edades de la broca del café en dieta artificial parala cría del
parasitoide P. nasuta

Los tratamientos consistieron en tres temperaturas de cría del parasitoide P.


nasuta, que fueron obtenidas en cuartos de cría: 22, 25 y 28°C a 70-80% de humedad
relativa (HR). Como subtratamientos, se evaluaron tres tiempos de infestación de
la broca en dietas artificiales: 21, 28 y 35 días. Las dietas con tiempos diferentes
de infestación, tuvieron diferente proporción de estados biológicos de broca al
momento de depositar el parasitoide P. nasuta. La broca, en este caso, fue criada a
25ºC y 70 - 80% HR (condiciones ambientales del laboratorio). Una vez se depositó la
avispa en la dieta con diferentes tiempos de desarrollo de la broca, esta se sometió
a los diferentes regímenes de temperatura. La unidad experimental consistió en
un vial de vidrio de 20 cc con tapa de rosca plástica, con 3 cc de dieta artificial
Cenibroca infestada con 6 hembras de broca, con 42,31 en promedio (desviación
estándar = 7,7) de estados biológicos, obtenidos en los tiempos respectivos de los
subtratamientos, más una avispa hembra de P. nasuta fértil.Para obtener estas
unidades experimentales se partió de 50 frascos con dieta y broca para cada
subtratamiento.Los frascos que presentaban bajo número de estados biológicos
de broca fueron descartados.

Las unidades experimentales fueron asignadas a los tratamientos, bajo un diseño


experimental completamente aleatorio con arreglo factorial de 3 X 3 (3 temperaturas
y 3 tiempos de infestación). Por cada tratamiento se asignaron 30 unidades
experimentales, correspondiente a cada repetición. La información registrada a los
30 días de constituida la unidad experimental, fue: número de estados biológicos
vivos y muertos de broca y de P. nasuta.
178 Tito Bacca, Pablo Benavides M.

Con las variables de respuesta se aplicó un análisis de varianza para el modelo del
diseño experimental completamente aleatorio con arreglo factorial al 5%.Para la
separación de promedios de tratamientos y subtratamientos se utilizó una prueba
contraste de mínima diferencia significativa (LSD)al 5%.

De manera complementaria, se realizó observaciones del peso y longitud de las


avispas adultas y el porcentaje de anormalidades, de la siguiente manera: se
tomaron50 avispas por tratamiento para ser pesadas individualmente en una
balanza de precisión . Además, se registró la medida desde el ápice de la cabeza
hasta el extremo del abdomen de estos adultos y se contabilizaron las avispas con
anormalidades en las alas y el abdomen. Se determinó el sexo de cada individuo,
mediante observación de la genitalia en el microscopio. Con las variables evaluadas
se realizó un análisis de varianza y una prueba contraste de mínima diferencia
significativa (LSD) al 5% para la separación de la media de los tratamientos. La
proporción de sexos se comparó mediante una prueba de T al 5%

Ciclo de vida y parámetros demográficos y reproductivos de P. nasuta

Como información complementaria, una vez seleccionada la temperatura en la


cual se debía desarrollar el parasitoide, se procedió a construir la tabla de vida y
establecer los parámetros demográficos de Prorops nasuta bajo esas condiciones,
como se describe a continuación.

Para determinar los parámetros reproductivos del parasitoide se establecieron cinco


cohortes, cada una de 20 huevos que estaban parasitando prepupas de H. hampei
que fueron obtenidas a partir de crías. La unidad de muestreo (UM) correspondió
a un eppendorf de 1 µl con un huevo del parasitoide; este recipiente favoreció la
formación del capullo de la avispa. Las unidades experimentales se evaluaron todos
los días hasta la emergencia del último adulto. En cada uno de los tratamientos
también se estimó la supervivencia.

Para determinar los parámetros de desarrollo de la avispa se utilizaron 40 hembras


de avispas recién emergidas y copuladas. La unidad experimental consistió en una
hembra individualizada en una caja petri de 10 cm de diámetro con 10 larvas de
segundo instar, 10 prepupas, 10 pupas, 5 larvas de primer instar y 5 huevos de
broca, los cuales fueron repuestos semanalmente.Los estados biológicos de broca
se obtuvieron de crías de broca con dieta artificial. En cada unidad experimental
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 - 187

se evaluó el periodo de preoviposición, se contabilizó el número de huevos del


parasitoide, el número de avispas vivas y muertas. Cada día se retiraron los estados
biológicos de broca muertos y parasitados por la avispa.

Para determinar los parámetros demográficos y reproductivos de Prorops nasuta se


registraron el número de individuos para cada fase de desarrollo (N) y la duración
promedio en días (X), a partir de los cuales se podrá calcular los demás parámetros
de la tabla de vida, según RABINOVICH (1982) y KREBS (1985):
Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 179

Nx= Número de individuos vivos a cada una de las edades


X= Estado de desarrollo o categoría de edad
Ix = Proporción de supervivientes a la edad x→ Nx / No
dx = NO de individuos que mueren en el transcurso de cada estado → Nx - Nx+1
qx = Probabilidad de morir entre x y x+1→ dx / Nx
Lx = Promedio de sobrevivientes entre dos estadios consecutivos→ [Ix+Ix+1] /2

Tx = NO de días que quedan por vivir a los sobrevivientes en edad x→

ex = Esperanza de vida→ Tx / Ix

A partir de la supervivencia (Ix) y la fecundidad específica (mx= Nº huevos/proporción


sexual), por edad (x), serán calculados los parámetros reproductivos de P. nasuta así:

Tasa reproductiva neta

Tasa intrínseca de crecimiento:

Donde:

y este valor se tomará como base para resolver por iteración, el valor de r en la
ecuación de:

Tiempo generacional:

Tiempo de duplicación generacional:


180 Tito Bacca, Pablo Benavides M.

RESULTADOS

Durante la realización de este experimento se presentaron altos porcentajes de


contaminación por los hongos Penicillum sp., Aspergillus sp. y Fusarium sp. en
las unidades experimentales, lo que impidió el desarrollo normal de la broca y
de su parasitoide. Las mayores contaminaciones en promedio fueron de 53% que
se presentaron en la temperatura de 22ºC, seguidas la temperatura de 25ºC con
21% y a la temperatura de 28ºC de 16% contaminación. Por lo tanto, las unidades
experimentales contaminadas fueron eliminadas, reduciendo el número de
unidades experimentales en forma considerable para los diferentes tratamientos
y subtratamientos (Tabla 1).

Tabla 1. Porcentaje de contaminación por los hongos Penicillum sp, Aspergillus sp. y Fusarium sp. en las unidades
experimentales con dieta Cenibroca.

No. total de No. de unidades No. unidades % de


Tratamientos Subtratamientos
unidades contaminadas restantes contaminación

22ºC 21 días 30 16 14 53,3


22ºC 28 días 42 27 15 64,2
22ºC 35 días 24 10 14 41,6
25ºC 21 días 27 6 21 22,2
25ºC 28 días 42 11 31 26,1
25ºC 35 días 23 4 19 17,3
28ºC 21 días 26 6 20 23,0
28ºC 28 días 43 7 36 16,27
28ºC 35 días 23 2 21 8,6

Temperatura y edades de la broca del café en dieta artificial parala cría del
parasitoide P. nasuta

Según el análisis de varianza para la variable estados biológicos de P. nasuta, no se


encontraron diferencias estadísticas para el efecto de los tratamientos a diferentes
temperaturas (p≤0,0605), pero si hubo un efecto significativo (p≤ 0,0062) para
los subtratamientos, correspondientes a las diferentes edades de infestación (Fig.
1).No se encontró un efecto significativo en la interacción entre tratamientos y
subtratamientos. Según la prueba de contrastes de mínima diferencia significativa
(p≤ 0,05) la dieta de 35 días de brocado fue diferente a las otras edades evaluadas
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 - 187

(Fig. 1a).
Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 181

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD
Estados de la avispa 3 3

Estados de avispa
2,5 2,5
2 2
1,5 1,5
1 1
0,5 0,5
0 0
22 25 28 21 28 35

a) Temperaturas b) Días de brocado de la dieta


Figura 1. a) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos
del parasitoide Prorops nasuta por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de tres
temperaturas en grados centígrados. b) Promedio ± intervalos de confianza del
promedio de los estados biológicos del parasitoide Prorops nasuta por frasco
de 20cc de dieta,bajo el efecto de dietas con diferentes fechas de brocado.

Según el análisis de varianza realizado para la variable estados biológicos muertos


de P. nasuta, no se encontraron diferencias estadísticas para el efecto de los
tratamientos (diferentes temperaturas) (p≤ 0,3364).Sin embargo, hubo un efecto
significativo (p≤ 0,0450) para los subtratamientos (diferentes edades de infestación)
(Fig. 2). Según la prueba de contraste de mínima diferencia significativa (p≤ 0,05) la
dieta de 35 días es diferente con el subtratamiento de 28 días de brocado e igual
al subtratamiento de 21 días (Fig. 2a).

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD
Estados de avispa muerta

0,61
Estados muertos de avispa

0,63

0,53 0,51

0,43 0,41

0,33 0,31

0,23 0,21
22 25 28 21 28 35
a) Temperaturas b) Días de brocado

Figura 2. a) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos


muertos del parasitoide Prorops nasuta por frasco de 20cc de dieta, bajo el
efecto de tres temperaturas en grados centígrados. b) Promedio ± intervalos
de confianza del promedio de los estados biológicos muertos del parasitoide
Prorops nasuta por frasco de 20cc de dieta,bajo el efecto de dietas con dife-
rentes fechas de brocado.

Según el análisis de varianza realizado para la variable estados biológicos de


broca, no se encontraron diferencias estadísticas para el efecto de los tratamientos
(diferentes temperaturas) y tampoco (p≤ 0,8605) para los subtratamientos
(diferentes edades de infestación) (p≤ 0,4033) (Fig. 3).
182 Tito Bacca, Pablo Benavides M.

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD
45 48
Estados de broca

Estados de broca
41 43
37 38
33 33
29 28
25 23
21 18
22 25 28 21 28 35
a) Temperaturas b) Días de brocado

Figura 3. a) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos


de broca por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de tres temperaturas en
grados centígrados. b) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de
los estados biológicos de broca por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de
dietas con diferentes fechas de brocado.

Para la variable estados biológicos de broca muertos, no se encontraron diferencias


estadísticas para el efecto de los tratamientos (diferentes temperaturas) (p≤ 0,4437)
y para los subtratamientos (diferentes edades de infestación) (p≤ 0,1908) (Fig. 4).

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD
Estados de broca muertos

17,4 19
Estados muertos de broca

17
15,4
15
13,4
13
11,4 11

9,4 9
a) 22 25 28 b) 21 28 35

Temperatura Días de brocado

Figura 4. a) Promedio ± intervalos de confianza del promedio de los estados biológicos


muertos de broca por frasco de 20cc de dieta, bajo el efecto de tres tempe-
raturas en grados centígrados. b) Promedio ± intervalos de confianza del
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 - 187

promedio de los estados biológicos muertos de broca por frasco de 20cc de


dieta,bajo el efecto de dietas con diferentes fechas de brocado.

Al realizar el análisis de varianza para la variable longitud de cuerpo de la avispa,


se encontró que existen diferencias significativas entre tratamientos (p ≤ 0,00001)
y al realizar la prueba de contraste de mínima diferencia significativa (p ≤ 0,005), la
temperatura de 25ºC es diferente al resto de temperaturas. Sin embargo, el efecto
de la temperatura de 28 y 22ºC sobre la longitud de cuerpo de P. nasuta es igual
(Fig. 5a). Cuando se realizó la prueba de T (p ≤ 0,005), para la variable longitud de
la avispa para cada sexo, se encontró que existe un dimorfismo sexual marcado.
La longitud de la hembra es superior a la del macho (Fig. 5b).
Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 183

La balanza de precisión utilizada no detectó el peso de los parasitoide utilizados; por


lo tanto, esta variable no fue analizada. Con respecto al porcentaje de anormalidades
en la avispa, no fueron observadas en los diferentes tratamientos.

Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD Medias y 95,0 Porcentajes Intervalos LSD
2,3
Longitud total avispa

2,2

Longuitud avispa
2,2 2,1
2,1
2
2
1,9
1,9
1,8
1,8
1,7
1,7
22C 25C 28C 1,6
hembra macho
Temperatura
Sexo

figura 5. a) Promedio ± intervalos de confianza de la longitud total en mm de la avispa


bajo el efecto de tres temperaturas en grados centígrados. b) Promedio ±
intervalos de confianza de la longitud total en mm de la avispa para macho
y hembras de Proropsnasuta.

Ciclo de vida y parámetros demográficos y reproductivos de P. nasuta

Con base en los resultados anteriores se escogió la temperatura de 25ºC para


determinar algunos parámetros de la tabla de vida de P. nasuta. Según la Figura
6, se pudo determinar que la duración del ciclo de vida en esta temperatura es de
26 días, 5 días en estado de huevo, 14 días para el estado de larva y 7 días para el
estado de capullo (Fig. 6) y el periodo de preoviposición fue de 5 días.

figura 6. Tiempo de desarrollo en días de cada uno de los estados biológicos de Pro-
ropsnasuta a 25ºC a partir de una población inicial de 100 huevos.
184 Tito Bacca, Pablo Benavides M.

La progenie por hembra del parasitoide (mx) se registró hasta los 80 días.Apartir
de los 43 días no se observó oviposición del parasitoide.El mayor periodo de
oviposición fue de los 6 a los 23 días (Fig. 7).

figura 7. Fecundidad especifica expresa en huevo/hembra/día del parasitoide Prorops-


nasuta a 25ºC a partir de una población inicial de 40 hembras.

El 60% de la supervivencia de la población de hembras, alimentadas con diferentes


estados de broca del café, se logró hasta los 75 días. La supervivencia del parasitoide
no se continuó evaluando por qué la oviposición en este periodo, fue nula (Fig. 8).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 - 187

figura 8. Función de supervivencia de la hembra adulta del parasitoide Proropsnasuta


a a 25ºC a partir de una población inicial de 40 hembras (y = -0,0008x2 -
0,4075x + 95,501,R² = 0,9214).
Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 185

El tiempo generacional de P. nasuta a 25 ºC fue 51,20 días, que es el periodo


comprendido desde la eclosión de los huevos hasta que las hembras adultas del
parasitoide son capaces de producir progenie, esto nos indica que el parasitoide
es capaz de producir 7,1 generaciones al año. La tasa reproductiva neta Ro, del
parasitoide fue de 7,52.Este parámetro explica el crecimiento poblacional, que es
la descendencia de hembras que nacen durante una cohorte definida de hembra.La
tasa intrínseca de crecimiento fue de 0,0394, que significa que el número promedio
de hembras que son producidas por una hembra durante un día, sin tener en cuenta
la tasa de supervivencia de los estados inmaduros. La tasa finita de multiplicación
λ, fue igual a 1,04,valor que hace referencia al número de hembras producidas por
cada hembra durante un día, tiempo de duplicación λ2, fue de 17,58 días que es el
tiempo que requiere una población para duplicarse(Tabla 2).

Tabla 2. Parámetros poblacionales y reproductivos del parasitoide Prorops nasuta a 25ºC comparados con los
obtenidos pro INFANTE (2000)

Parámetros poblacionales valores a valores a 22ºC valores a 27ºC


25ºC (INFANTE 2000) (INFANTE 2000)
Tasa reproductiva neta (Ro) 7,5298 6,54 12,93
Tasa intrínseca de (rm) crecimiento 0,0394 0,023 0,054
Tiempo generacional (T) 51,2095 80,1 47,8
Tasa finita de multiplicación (λ ) 1,0402 1,02 1,06
Tiempo de duplicación generacional (λ2) 17,5820 29,6 12,9

DISCUSIÓN
En las crías de broca utilizando dietas artificiales, es común encontrarse
contaminaciones, principalmente ocasionadas por los hongos del ambiente.Estas
contaminaciones, generalmente fluctúan entre 5 y 10% (Comunicación personal,
Patricia Marín, Cenicafé). En las mayores temperaturas se obtuvo menores
contaminaciones, lo que muy posiblemente se dio porque la humedad relativa baja
contribuye significativamente en la disminución del crecimiento y desarrollo de
los hongos contaminantes. En este experimento, se preveían esas contaminaciones
y por eso se colocó como mínimo un número de unidades experimentales de 30
que es alto. Finalmente, con el efecto de las contaminaciones se obtuvo un número
mínimo de 14 unidades experimentales (Tabla 1), que es un buen número en
cuando se trabaja con insectos, debido a su alta variabilidad. Según los resultados
obtenidos, la variabilidad de los datos no fue tan grande, lo que refleja que esta
contaminación, no afectó considerablemente el experimento.

El principal objetivo de utilizar las dietas artificiales para la cría de la broca es


lograr producir alto número de estados biológicos de broca, que servirán para la
alimentación y parasitación de P. nasuta, que consecuentemente serán reflejado en
la producción de un alto número de parasitoides. Por lo tanto, según los resultados
obtenidos, al no existir diferencia la producción de estados de avispa bajo las
temperaturas evaluados, la mejor opción sería escoger la de 25ºC, porque se
obtiene menor contaminación por hongos (Tabla 1); además, 25ºC es la temperatura
ambiente (Chinchiná, Caladas) que no implica gastos por energía como es el caso
de 28ºC.
186 Tito Bacca, Pablo Benavides M.

Con respecto a la edades de la dieta brocada, se obtuvieron los mejores resultados


con dietas de 35 días de haberlas infestado con H. hampei.En esta edad, la dieta
tiene gran proporción prepupas y pupas, que son los estados biológicos que
prefiere P. nasuta para parasitar y reproducirse, hecho que concuerda con los datos
obtenidos por PORTILLA et al.,(2013), quienes encontraron que este parasitoide
prefiere parasitar las prepupas y pupas en un 45 y 50% , respectivamente comparado
con las larvas que tienen un 5% de parasitismo. En cambio a 21 y 28 días existe
gran cantidad huevos, larvas de primer y segundo instar. Cuando este parasitoide
encuentra estos estados, prefiere depredarlos y posteriormente ovipositar en su
hospedero. P. nasuta es un parasitoide sinovigénico que tiene altos requerimientos
nutricionales, para poder desarrollar su huevos y poder depositarlos totalmente
maduros (INFANTE, MUMFORD & BAKER, 2005). La mortalidad de la avispa no
tuvo efecto significativo por causa de la temperatura. INFANTE(2000) encontró
que entre 27 y 35ºC días se incrementa la mortalidad de adultos de P. nasuta
comparado con 18y 22ºC. La edad de la dietas aparentemente no tienen efecto
sobre la mortalidad de la avispa, y se esperaría que en las menores edades (dieta
con broca) se obtenga mayor mortalidad, debido a que el parasitoide tiene poco
alimento, constituido en huevos y larvas de primer instar, que pueden afectar
considerablemente la superviviencia.

Las variables estados biológicos de broca vivos y muertos no son afectados por
los factores evaluados, posiblemente el comportamiento depredador y parasítico
de la avispa enmascaró el efecto ectotermo en la biología de H. hampei, donde a
mayor temperatura se obtendría mayor población de la plaga.

INFANTE (2000), al evaluar 18, 22, 27, 30 y 35ºC, encontró un efecto cuadrático
cuando se evaluaron diferentes parámetros poblacionales y reproductivos,
encontrando a 27ºC la mejor respuesta. Este mismo efecto, se observó en esta
investigación. Con25ºC se obtuvo la mayor longitud del cuerpo del insecto. Con
respecto al dimorfismo sexual, se pudo constatar lo reportado por ABRAHAM,
MOORE & GODWIN (1990), en el sentido que las hembra de P. nasuta tienen mayor
tamaño que los machos.

La duración del ciclo de vida de 26 días está de acuerdo con lo reportado por INFANTE
(2000).Al ajustar estos datos a una ecuación lineal, se obtiene una duración del ciclo
de la avispa es de 25,3 días a 25ºC. Sin embargo, no concuerdan con lo reportado por
ABRAHAM, MOORE Y GODWIN (1990), quienes mencionan que a esta temperatura,
el ciclo de vida de P. nasuta se obtiene a 22,4 días y PORTILLA et al. (2013) quienes
encontraron que el ciclo de vida de P. nasuta es de 29,72 días a 25ºC. La supervivencia
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 175 - 187

a los 50 días fue del 70% a 25ºC, la cual se aproxima a la obtenida por INFANTE
(2000), de 70% a los 65 días de edad de las hembras la avispa a 27ºC. En este mismo
sentido PORTILLA et al., (2008) encontraron una supervivencia alta de 87 días.

Los parámetros poblacionales calculados en este experimento se ajustan a los


mencionados por INFANTE (2.000), (Tabla 2). Por lo tanto, esta información es útil
para utilizarla cuando se proyecta las poblaciones las poblaciones P. nasuta, en crías
masivas a nivel de laboratorio para el control biológico de la broca. Los resultados
de este estudio demostraron que para la cría masiva de P. nasuta a partir de brocas
provenientes de dietas artificiales, se debe utilizar 25ºC con dietas a los 35 días
de haberlas infestado; además, si se disminuye la humedad relativa, es posible
disminuir considerablemente las contaminaciones por hongos.
Evaluación de temperaturas y diferentes estados biológicos de broca de café... 187

Agradecimientos

A Diana Soraya Rodríguez y Juan Carlos López Núñez por la colaboración en la


toma de datos en laboratorio. A la Vicerrectoría de Investigaciones de la Universidad
de Nariño y al Centro Nacional de Investigaciones de Café, CENICAFÉ, por facilitar
toda la logística y financiación en el desarrollo de esta investigación.

BIBLIOGRAFÍA
ABRAHAM, Y. J., MOORE, D. & GODWIN, G.- 1990. Rearing and aspects of biology of Cephalonomia
stephanoderis and Prorops nasuta (Hymenoptera: Bethylidae) parasitoid of the coffee berry borer
Hypothenemus hampei (Coleoptera: Scolytidae).B Entomol Res., 79: 121-128.
BUSTILLO P., A. E.- 2008. Aspectos sobre la biología de la broca del café Hypothenemus hampei en Colombia:
388-418. (in) BUSTILLO P., A. E. (ed)Los Insectos y su manejo en la Caficultura Colombiana. Cenicafé.
Chinchiná. Caldas. 466 p.
BENAVIDES, M.P. 2008.-Los parasitoides en programas de control biológico: 114-125. (in)BUSTILLO P.,
A. E. (ed) Los Insectos y su manejo en la Caficultura Colombiana. Cenicafé. Chinchiná. Caldas. 466 p.
INFANTE, F., MUMFORD, J., BAKER, P. 2005.- Life history studies of Prorops nasuta, a parasitoid of the
coffee berry borer. BioControl., 50: 259-270.
KREBS, C.J. 1985.- Ecología. Estudio de la distribución y la abundancia. Segunda edición. HARLA S.A.
México. 234p.
MALDONADO, L. C. E. & BENAVIDES, M. P., 2007.- Evaluación del establecimiento de Cephalonomia
stephanoderis y Prorops nasuta, controladores de Hypothenemus hampei, en Colombia. Cenicafé.,
58: 333-339.
PORTILLA R., M. 1999a.- Mass rearing technique for Cephalonomia stephanoderis (Hymenoptera: Bethylidae)
on Hypothenemus hampei (Coleoptera: Scolytidae) developed using Cenibroca artificial diet. Rev. Col.
Entomol., 25:57-66.
PORTILLA R., M. 1999b.-Desarrollo y evaluación de una dieta artificial para la cría de Hypothenemus
hampei. Cenicafé., 50:24-38.
PORTILLA R., M. 2002.-Informe anual de labores octubre de 2001 – septiembre 2002. Disciplina de
Entomología. Cenicafé. Documento interno. Cenicafé, Chinchiná, Colombia.
PORTILLA M.; STREETT D. 2006.-Nuevas técnicas de producción masiva automatizada de Hypothenemus
hampei sobre la dieta artificial Cenibroca modificada. Cenicafé., 57: 37–50.
PORTILLA, M., MORALES-RAMOS, J, A., ROJAS, M. G.& BLANCO, A. C. 2013.- Life tables as tools of evaluation
and quality control for atrhopod mass production: 241-275. (in) PORTILLA, M., MORALES-RAMOS, J,
A., ROJAS, M. G. & BLANCO, A. C.& SHAPIRO-ILAN, D. I. (eds.). Mass Production of Beneficial Organisms:
Invertebrates and Entomopathogens. Academic Press. San Diego. 742 p.
RABINOVICH, J.E. 1982.-Introducción a la ecología de poblaciones animales. Segunda impresión. México.
CECSA. 313p.
VEGA, F.E., INFANTE, F., CASTILLO, A & JARAMILLO, J.- 2009. The coffee berry borer, Hypothenemus
hampei (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae): a short review, with recent findings and future research
directions. Terr Arthropod Rev., 2: 129-147.
VILLACORTA. A., BARRERA. J. 1996.-Mass rearing, using a meridic diet of Cephalonomia stephanoderis
(Hymenoptera: Bethylidae), parasitoid of the coffee berry borer Hypothenemushampei (Coleoptera:
Scolytidae), Artículotécnico. ECOSUR. Tapachula. México. 7 p.
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 188-196 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

ACTIVIDAD ENTOMOPATÓGENA DE TRES HONGOS SOBRE


Hortensia similis (HEMIPTERA: CICADELLIDAE) Y Collaria scenica
(HEMIPTERA: MIRIDAE) EN SISTEMAS SILVOPASTORILES*
Luis Gabriel Bautista1, Javier Antonio Cardona2
Alberto Soto3, Patricia Eugenia Velez4

Abstract

Hortensia similis y Collaria scenica son insectos plaga que ocasionan daño económico
a las pasturas; para su control los agricultores utilizan productos químicos sintéticos
altamente contaminantes. El objetivo de este trabajo fue evaluar lacapacidad
entomopatógena de los hongos Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae y
Paecilomyces lilacinus de manera individual y en mezcla sobre los insectos plaga a
nivel de campo. Los hongos se aplicaron en dosis de 2,5 y 5,0 g/L sobre 10 individuos
de los insectos ubicados en jaulas forradas con muselina y ubicadas en la granja
Tesorito de la Universidad de Caldas. B. bassiana ocasionó una mortalidad del 20%
sobre C. scenica, mientrasque la aplicación de los hongos en mezcla ocasionó un
18% de mortalidad en H. similis. Los agentes microbiológicos evaluados presentan
una opción viable para la regulación de las poblaciones de estos insectos plaga.

Key words: Control microbiológico, manejo integrado de plagas, patogenicidad, Pennisetum


clandestinum

ENTOMOPATHOGENIC ACTIVITY OF THREE FUNGI ON Hor-


tensia similis (HEMIPTERA: CICADELLIDAE) AND Collaria scenica
(HEMIPTERA: MIRIDAE) IN SILVOPASTORAL SYSTEMS.
Resumen

Hortensia similis and Collaria scenica are pest insects that cause economic damage
to pastures; for their control farm workers use highly contaminating synthetic
chemical products. The objective of this work was to evaluate the entomopatho-
genic capacity of the Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae and Paecilomyces
lilacinus fungi both in an individual manner and in a mixture on the pest insects at
the field level. The fungi were applied in 2.5 and 5.0 g/L doses on 10 individuals of
the insects located in cages covered with muslin and located in the Tesorito Farm
at Universidad de Caldas. B. bassiana caused a mortality of 20% on C. scenic while
application of fungi in mixture caused 18% mortality in H. similis. Microbiological
agents evaluated present a viable option for regulation of these pest insects.

Palabras clave: microbiological control, integrated pest management, pathogenicity,Pennisetum


clandestinum

*
FR: 28-II-2014. FA: 28-III-2014.
1
Ingeniero Agrónomo. Asistente técnico. E-mail: luisnacht07@hotmail.com
2
Ingeniero Agrónomo. Asistente técnico. E-mail: javiac80@gmail.com
3
I.A., M.Sc., Ph.D. Departamento de Producción Agropecuaria. Universidad de Caldas. E-mail: alberto.soto@
ucaldas.edu.co
4
Bacteriologa. M.Sc Microbiología y Fungal Tecnology. E-mail: gtecnica@smdeltropico.com
CÓMO CITAR:
BAUTISTA, L.G., CARDONA, J.A., SOTO, A. & VÉLEZ, P.E., 2014.- Actividad entomopatógena de tres hon-
gos sobre Hortensia similis (Hemiptera: Cicadelidae) y Collaria scenica (Hemiptera: Miridae) en sistemas
silvopastoriles. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 188-196.
Actividad entomopatógena de tres hongos... 189

INTRODUCCIÓN

H
ortensia similis (Hemiptera: Cicadellidae) y Collaria scenica (Hemiptera:
Miridae) están considerados entre los insectos plaga que mayor daño
ocasionan a las pasturas (ALONSO & DOCAZAL, 1994; SILVA et al., 1994;
GOELLNER et al., 1999). Los productores utilizan insecticidas en grandes volúmenes
sin cumplir los periodos de carencia, ocasionando residuos tóxicos en las pasturas,
desarrollo de poblaciones resistentes a los productos, destrucción de organismos
benéficos, intoxicación de mamíferos y contaminación del medio ambiente
(BARRETO, 1996, 2011; RESTREPO, 2011).

Una alternativa viable a los problemas ocasionados por el uso excesivo de


plaguicidas sintéticos en el cultivo de pastos es la utilización de métodos de
control que deben priorizar la seguridad ambiental y social y que sean eficientes
en el control de H. similis y C. scenica, entre los cuales se encuentran los hongos
entomopatogenos (DUARTE et al., 1998; BUSTILLO, 2008). Estos organismos son
formas eucariotas, unicelulares o multicelulares, con un núcleo definido por una
membrana, requieren un huésped específico y condiciones ambientales apropiadas
para su desarrollo. Fueron los primeros organismos que se identificaron como
causantes de enfermedades en insectos por su fácil observación y desarrollo en la
superficie de los insectos (ALEAN et al., 2004; DUARTE et al., 1998, PUCHETA et
al., 2006; BUSTILLO, 2008; TÉLLEZ et al., 2009).

Debido a la necesidad de reducir el impacto causado por la utilización de productos


nocivos en el control de plagas y poder determinar el efecto de los controles
alternativos en condiciones de campo, el siguiente trabajo tuvo como objetivo
evaluar la mortalidad que ocasionan los hongos B. bassiana, M. anisopliae y P.
lilacinus sobre los insectos plaga H. similis y C. scenica, en pasturas dedicadas a
la producción ganadera.

MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se realizó en la granja Tesorito de la Universidad de Caldas, ubicada
en el municipio de Manizales, a 50 de latitud norte y 750 de longitud oeste, altura
de 2280 msnm, temperatura promedio de 17 0C, precipitación anual de 1800 mm
y humedad relativa del 80%. Se evaluaron los productos a base de B. bassiana
(Boveotropico)®, M. anisopliae (Metatropico)® y P. lilacinus (Paecilotropico)® de
manera individual y en mezcla, sobre 10 individuos de los insectos H. similis y C.
scenica en condiciones de campo, los cuales se ubicaron en cinco jaulas forradas con
tela muselina. Se emplearon dosis comerciales de los productos (dosis inundativa
y dosis rutinaria) (Tabla 1).

Tabla 1. Productos y dosis aplicados sobre H. similis y C. scenica en pasturas

Tratamiento Dosis inundativa Dosis rutinaria


M. anisopliae (Metatropico)® 5 g/L 2,5 g/L
B. bassiana (Boveotropico)® 5 g/L 2,5 g/L
P. lilacinus (Paecilotropico)® 5 g/L 2,5 g/L
M. anisopliae + B. bassiana +
2,5 g/L 1,25 g/L
P. lilacinus
190 Luis Gabriel Bautista et al.

Tres semanas después de la aplicación de los productos, se recolectaron los insectos


y se llevaron al laboratorio de Entomología de la Universidad de Caldas “LEUC”, en
donde se ubicaron en cámara húmeda (cajas plásticas de 35x35x10 cm, con una
toalla de papel humedecida con agua destilada), con el fin de observar el posible
crecimiento de los hongos sobre los insectos durante 10 días. Posteriormente, en
una cámara de flujo laminar se realizaron siembras en Papa Dextrosa Agar marca
BD®, dosis 39g/L, acidificado al 0,2% con ácido láctico, a partir de diluciones
seriadas de las formulaciones aplicadas en campo (VÉLEZ et al., 1997). Lo anterior
se hizo con el fin de obtener el cultivo puro de cada producto, el cual sirvió como
referente en la reactivación e identificación taxonómica realizada en el presente
estudio. Las siembras de los hongos se realizaron en cámara de flujo laminar, se
tomó un segmento de micelio y se depositó sobre Agar Sabouraud Dextrosa (SDA)
marca Merck®, dosis 65g/L acidificado al 0,2% con ácido láctico, posteriormente
se llevaron las muestras a una incubadora marca WTC Binder® a 28°C, en donde
se registró diariamente el desarrollo de los hongos.

En los insectos que no presentaron desarrollo saprofítico, se hizo reactivación


de los hongos utilizando Agar Bacteriológico marca Oxoid®, dosis 11,4 g/L. Los
insectos se desinfestaron en solución de hipoclorito de sodio al 0,5%, segmentados
y sembrados en el agar. Después de 10 días se repicaron aquellos que presentaron
crecimiento incipiente de micelio en Agar Sabouraud Dextrosa (SDA) acidificado al
0,2% con ácido láctico, con el fin de aislarlos en cultivo puro y obtener un desarrollo
adecuado que permitiera identificar con exactitud al microorganismo presente;
ambas técnicas requirieron incubación a 28°C y el registro diario del desarrollo
de los hongos.

La identificación taxonómica de los hongos se realizó mediante observaciones


directas de las características macroscópicas al estereoscopio marca LW Scientific®,
y de las estructuras reproductivas mediante un microscopio compuesto marca
LW Scientific®, de acuerdo con claves taxonómicas (CASTAÑO-ZAPATA, 2006) y al
registro fotográfico obtenido en el patrón de comparación.

La mortalidad ocasionada por acción de los hongos fue corroborada en el


laboratorio, empleando la fórmula:
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 188 - 196

Donde: %M = Porcentaje de mortalidad o eficiencia; IMDT = Insectos muertos


después de la aplicación del tratamiento; IVAT = Insectos vivos antes de la aplicación
del tratamiento.

Con el fin de observar diferencias entre los tratamientos, se estableció un diseño


completamente al azar con cinco repeticiones por tratamiento, la variable
mortalidad como expresión del efecto del tratamiento se sometió a un análisis de
varianza y se utilizó el programa Statgraphics Centurion XV.
Actividad entomopatógena de tres hongos... 191

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Identificación taxonómica
Las siembras del crecimiento fungoso y los repiques de los hongos B. bassiana, M.
anisopliae y P. lilacinus coincidieron con los patrones de comparación obtenidos de
las diluciones de los productos comerciales utilizados en fase de campo, de esta
manera se pudo concluir que los hongos obtenidos fueron los agentes causales
de la infección de los insectos (Figuras 1 a 3).

Figura 1. Identificación taxonómica de M. anisopliae. Clave taxonómica (Castaño–


Zapata, 2006) (izquierda); conidióforos observados a partir del patrón
(centro); conidióforo observados a partir de la siembra en los medios de
cultivo (derecha).

Figura 2. Identificación taxonómica de B. bassiana. Clave taxonómica (Castaño–Za-


pata, 2006) (izquierda); conidióforos observados a partir del patrón (centro);
micelio y conidias observados a partir de la siembra en los agares (derecha).
192 Luis Gabriel Bautista et al.

Figura 3. Identificación taxonómica P. lilacinus. Clave taxonómica (Casta-


ño–Zapata, 2006) (izquierda); conidióforos observados a partir del
patrón (centro); conidióforos observados a partir de la siembra en
los agares (derecha).

Mortalidad ocasionada por los hongos entomopatógenos.


El análisis de varianza para el porcentaje de mortalidad entre tratamientos indicó
diferencias estadísticamente significativas en C. scenica (P≤0,0385). Se pudo observar
que B. bassiana presentó el mayor porcentaje de mortalidad (20%), seguido por la
mezcla de los hongos B. bassiana + M. anisopliae + P. lilacinus con el 10%. Para H.
similis, con la mezcla de los hongos se presentó un efecto sinérgico sobre la población
del insecto, ocasionando una mortalidad del 18%, seguida de la aspersión de M.
anisopliae con el 12%. Al observar la respuesta de los hongos entomopatógenos
sobre el total de los insectos evaluados, se encontró un 14% de mortalidad en los
tratamientos con B. bassiana y la aplicación de la mezcla de los productos (Tabla 2).

Tabla 2. Porcentaje de mortalidad ocasionada por los hongos entomopatogenos

Tratamiento C. scenica H. similis Total


B. bassiana 20 a* 8a 14 a
M. anisopliae + B. bassiana + P. lilacinus 10 ab 18 a 14 a
P. lilacinus 2b 4a 3a
M. anisopliae 2b 12 a 7a
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 188 - 196

*Promedios seguidos por la misma letra no difieren entre sí según la prueba de rango múltiple de Duncan al 5%.

ACHURRY& CUEVAS (1997) evaluaron la patogenicidad y viabilidad de los hongos B.


bassiana y M. anisopliae para el control de C. scenica, encontrando una efectividad
del 35 y 37%, respectivamente, y obtuvieron un mayor control con la mezcla de los
hongos entomopatógenos. SALDIVAR & ÁVILA (2006) evaluaron la patogenicidad de
M. anisopliae y B. bassiana sobre la chinche del café Scaptocoris carvalhoi (Hemiptera:
Cydnidae), y observaron que el hongo M. anisopliae fue más efectivo con tasas de
mortalidad del 16,2% para los adultos en condiciones de invernadero. VÁSQUEZ et
al. (2004) registraron que el aumento en las concentraciones de los inóculos de B.
bassiana, redujo la supervivencia del vector de la enfermedad de Chagas Rhodnius
prolixus (Hemiptera: Reduviidae), en especial, las ninfas del quinto instar.
Actividad entomopatógena de tres hongos... 193

Por otra parte, HIGUITA (2006) recomendó la aplicación de M. anisopliae


(Metatropico) para el control de H. similis en condiciones de laboratorio. Observó
que durante las 6 primeras horas de la aplicación se presentó una mortalidad del
34% ocasionada por M. anisopliae, mientras que con B. bassiana (Bovetropico) se
logró el 14% de mortalidad. A las 12, 24 y 36 horas siguientes, M. anisopliae alcanzó
un 46, 68 y 98% de mortalidad, mientras que B. bassiana obtuvo el 30, 48 y 70%
de mortalidad, respectivamente.

TOUNOU et al. (2003) comprobaron la eficacia de M. anisopliae y P. fumosoroseus


en adultos de Empoasca decipiens (Hemiptera: Cicadellidae) en condiciones de
laboratorio e invernadero, encontrando una mortalidad del 97% siete días después
de la aplicación. Igualmente observaron una disminución de la mortalidad en
condiciones controladas, la cual pudo estar relacionada con la germinación de los
conidios; en dichos experimentos la germinación se redujo de 95 y 96% al 29 y 27%
en los hongos M. anisopliae y P. fumosoroseus, respectivamente.

La respuesta presentada por los hongos entomopatógenos evaluados en el presente


estudio, pudo haber sido influenciada por factores de tipo abiótico como las
condiciones climáticas en los primeros días de inoculación y establecimiento. En
la fase de campo, se registraron 14,4°C de temperatura media, 91% de humedad
relativa y 160,7 mm de precipitación acumulada; en este periodo se presentó una
temperatura media máxima de 15,53°C y una temperatura media mínima de 12,6°C
en los días ocho y 18, respectivamente, con una amplitud térmica de 2,93°C. Además,
se pudo observar un período de sequía entre los días uno y 11, con una temperatura
promedio de 14,5°C, precipitación acumulada de 36,3 mm y humedad relativa del
89%, mientras que del día 12 al 21 se presentó un aumento en la precipitación
acumulada, con un valor de 124 mm, acompañada de una humedad relativa del
93% y una temperatura promedio de 14,3°C (Figura 4).

Figura 4. Condiciones climáticas registradas durante el periodo de evaluación en la


fase de campo, (años 2012 y 2013).
194 Luis Gabriel Bautista et al.

Para el caso de los entomopatógenos utilizados, el factor humedad y la temperatura


se consideran importantes en la infectividad y el período de incubación, de
modo que la tasa de mortalidad disminuye cuando aumenta la temperatura y
la humedad relativa permanece baja durante períodos prolongados; en algunos
estudios se ha demostrado la influencia de estas variables en función de los
requerimientos nutricionales de los hongos (JIMÉNEZ, 1989; SILVA, 1989; MENA,
1999). Adicionalmente, factores como el tiempo de duración de la germinación
y su dependencia de la humedad, permiten que se produzca la germinación y
esporulación fuera del hospedante y en este sentido, los valores de la humedad
atmosférica superiores al 90% o cercana al punto de saturación, determinan el
cumplimiento de estos parámetros, ya que en condiciones de campo la humedad
del microclima es más importante que todo el clima en conjunto, haciendo que el
agua líquida o el vapor de ésta, sea esencial en la obtención de epizootias exitosas
(EBRATT & MADERO, 1995)

Partiendo de estos conceptos, GUTIÉRREZ et al. (2005) consideraron que la


patogenicidad de M. anisopliae y P. lilacinus varía con su nicho ecológico; de igual
manera, IBARRA & VARELA (2002) y TOLEDO et al., (2010) encontraron que B.
bassiana se encuentra naturalmente en ambientes con temperaturas entre 19 y
28°C. Dichos autores concluyeron que este tipo de ecosistemas ayudan a regular la
humedad y temperatura, evitando fluctuaciones bruscas en estos parámetros. De
acuerdo a las características climatológicas, al impacto del cambio climático y la
respuesta de los diferentes métodos de control, es necesario incluir las variaciones
en las temperaturas y patrones de precipitación en las diferentes investigaciones,
debido a que los resultados no solo se ven influenciados por las tendencias globales
sino por las características locales, como la vegetación y cambio en el uso del suelo
(ROJAS et al., 2010).

Los resultados obtenidos en la presente investigación con el uso de los hongos B.


bassiana, M. anisopliae y P. lilacinus para el control de los insectos plaga H. similis
y C. scenica se consideran promisorios, ya que son una estrategia viable y efectiva
que puede ser usada para el manejo de plagas asociadas al cultivo de pastos.

AGRADECIMIENTOS
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 188 - 196

A la empresa Soluciones Microbianas del Trópico Ltda (SMT), por el suministro


de los hongos entomopatógenos

BIBLIOGRAFÍA
ACHURRY, F. & CUEVAS, A., 1997.- Control biológico de la chinche de los pastos Collaria columbiensis
con los hongos entomopatógenos Metarhizium anisopliae y Beauveria bassiana en Raigrás de corte
en la sabana de Bogotá. Tesis Ingeniero Agrónomo. Universidad Nacional de Colombia. Facultad de
Agronomía. Bogotá. 84p.
ALEÁN, I.; MORALES, A.; HOLGUIN, C. & BELOTTI, A., 2004. - Pathogenicity of different fungal
Actividad entomopatógena de tres hongos... 195
entomopathogens for control of Aleurotrachelus socialis (Homoptera: Aleyrodidae) under greenhouse
conditions. Revista Colombiana de Entomología. 30 (1): 29-36.
ALONSO, O. &DOCAZAL, J., 1994.- Evaluación de plagas y enfermedades en un sistema de pastoreo intensivo
para la producción de leche. Revista Pastos y Forrajes. 17 (3): 231-243.
BARRETO, N., 1996.- Estudios básicos para el manejo de poblaciones de la Chinche de los pastos Collaria
columbiensis Carvalho (Hemiptera: Miridae) en la sabana de Bogotá: Tesis, Universidad Nacional de
Colombia, Facultad de Agronomía. Bogotá. 69p.
BARRETO, N., 2011.-Informe técnico final del proyecto Desarrollo de un sistema de manejo y alerta
temprana para la chinche de los pastos Collaria scenica Stal, en relación con la variabilidad y el cambio
climático en el altiplano Cundiboyacense. Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria –
CORPOICA. 120p.
BUSTILLO, A., 2008.- Los insectos y su manejo en la caficultura Colombiana. Centro Nacional de
Investigaciones del café “Cenicafé”, Colombia. 466p.
CASTAÑO- ZAPATA, J., 2006.- Guía ilustrada de hongos promisorios para el control de malezas, nematodos
y hongos fitopatógenos. Editorial Universidad de Caldas. 96p.
DUARTE, O.; CASTILLO, S.; GÓMEZ, F.; REY, A. & ARAGÓN, R., 1998.- El chinche de los pastos; efectos de
su ataque y estrategias para su control en fincas lecheras de Cundinamarca y Boyacá. Corporación
Colombiana de Investigación Agropecuaria - CORPOICA. 18p.
EBRATT, E. & MADERO, C., 1995.- Evaluación de hongos entomopatógenos para el control del gusano
blanco de la papa Premnotrypes vorax en el municipio de Motavia (Boyacá). Tesis. Ingeniero Agrícola.
Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia. Facultad de Ciencias Agropecuarias. 104p.
GOELLNER, C.I. & FLOSS, E.L. 2001. Insetos - pragas da cultura da aveia: Biologia controle e manejo. Passo
Fundo: UPF. 98p.
GUTIERREZ, A.; SALDARRIAGA, Y.; URIBE, S.; ZULUAGA, M. &PINEDA, F., 2005. –Pathogenicity of Paecilomyces
lilacinus and Metarhizium anisopliae on Microcerotermes sp. (Isoptera: Termitidae). Revista Colombiana
de Entomología. 31 (1): 9-14.
HIGUITA, G., 2006.- Evaluación de hongos entomopatógenos para el manejo de Hortensia similis y
Draeculocephala sp. (Homoptera: Cicadellidae), insectos plagas de importancia pecuaria. Tesis Ingeniero
Agrónomo. Universidad de Caldas. Facultad de Ciencias Agropecuarias. Programa de Agronomía.
Manizales. 67p.
IBARRA, A. & VARELA, A., 2002.- Aislamiento, identificación y caracterización de hongos como agentes
potenciales de control biológico en algunas regiones colombianas. Revista Colombiana de Entomología.
28 (2): 129-137.
JIMÉNEZ, J., 1989.-The potential of fungi to control Green Leafhopper Nephotettix virescens on rice. Thesis
Microbial Control of Pest, University of London. 300p.
MENA, J., 1999.-Patogenicidad y variación de efectividad de Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae
en diferentes condiciones ambientales en poblaciones naturales de Premnotrypes vorax. Tesis Maestría
en Biología. Universidad del Valle. Facultad de Ciencias. Departamento de Biología. 141p.
MORALES, C.A. & RODRÍGUEZ, N., 2004.- El Cloropirifos: Posible Disruptor Endocrino en Bovinos de
Leche. Revista Colombiana de Ciencias Pecuarias, Medellín, Colombia. 17 (3): 255-267. PUCHETA, M.;
FLORES, A. & RODRÍGUEZ, S., 2006.- Mecanismo de acción de los hongos entomopatógenos. Rev. INC.
31 (12): 856-860.
RESTREPO, J. 2011. Estadísticas del sector agropecuario Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural.
Disponible :http://www.minagricultura.gov.co/archivos/estadisticas_agropecuarias_25_jul_2011.pdf
[Consultado el 10 de enero de 2012].
ROJAS, E.; ARCE, B.; PEÑA, A.; BOSHELL, F. & AYARZA, M., 2010.- Cuantificación e interpolación de tendencias
locales de temperatura y precipitación en zonas alto andinas de Cundinamarca y Boyacá (Colombia).
Revista CORPOICA, Ciencia y Tecnología Agropecuaria. 11 (2): 173 –182.
SALDIVAR; X. & ÁVILA, J., 2006.-Patogenicidade de isolados de Metarhizium anisopliae (Metsch.) Sorokin e
de Beauveria bassiana (Bals.). Vuillemin a Scaptocoris carvalhoi Becker (Hemiptera: Cydnidae). Revista
Brasileira de Entomologia. 50 (4): 540-546.
SILVA, C., 1989.- Selection of Metarhizium anisopliae for extracellular enzyme production and virulence
toward Trietoma infestans. Brazilian Journal of Genetics.12 (1): 1-7.
196 Luis Gabriel Bautista et al.

SILVA, D.B.; ALVES, R.T.; FERREIRA, P.S.F. & CAMARGO, A.J.A., 1994.- Collaria oleosa (Distant, 1883)
(Heteroptera: Miridae), Uma Praga Potencial na Cultura do Trigo na Região dos Cerrados. Pesquisa
Agropecuária Brasileira, Brasília. 29: 2007-2012.
TÉLLEZ, A.; CRUZ, M.; MERCADO, Y.; TORRES, A. & ARANA, A. 2009. Mecanismos de acción y respuesta
en la relación de hongos entomopatógenos e insectos. Revista Mexicana de Micología30 (1): 73-80.
TOLEDO, A.; REMES, A. & LOPEZ, C., 2010.-Histopathology caused by the entomopathogenic fungi, Beauveria
bassiana and Metarhizium anisopliae, in the adult planthoper Peregrinus maidis, a maize virus vector.
Journal of Insect Science. 10 (35): 1-10.
TOUNOU, A.; AGBOKA, K.; POEHLING, H.; RAUPACH, K.; LANGEWALD, J.; ZIMMERMANN, G. & BORGEMEISTER,
C., 2003-Evaluation of the entomopathogenic fungi Metarhizium anisopliae and Paecilomyces
fumosoroseus (Deuteromycotina: Hyphomycetes) for control of the Green Leafhopper Empoasca
decipiens (Homoptera: Cicadellidae) and potential side effects on the Egg Parasitoid Anagrus atomus
(Hymenoptera: Mymaridae). Biocontrol Science and Technology.13 (8): 715–728.
VÁSQUEZ, C.; SALDARRIAGA, Y. & CHAVERRA, D., 2004.-Susceptibilidad de Rhodnius prolixus (Hemiptera:
Reduviidae) de V estadio de desarrollo a la acción de Beauveria bassiana. Colombiana de Entomología.
31 (1): 15-18.
VÉLEZ, P.; POSADA, F.; MARÍN, M.; GONZÁLEZ, M.; OSORIO, E. & BUSTILLO, A., 1997.- Técnicas para el
control de calidad de formulaciones de hongos entomopatógenos. Centro Nacional de Investigaciones
de Café. CENICAFÉ. 37p.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 188 - 196
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 197-209 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

CATÁLOGO TAXONÓMICO DE LOS OSITOS DE AGUA


(TARDIGRADA) DE LA CUENCA BAJA DE LOS RÍOS
MANZANARES Y GAIRA, SANTA MARTA, COLOMBIA
Martín Caicedo1, Rosana Londoño2, Sigmer Quiroga3

Resumen

Los tardígrados son un grupo de micrometazoos pobremente estudiados en Colombia. Su


conocimiento se limita a unos pocos trabajos taxonómicos realizados principalmente en la
región Andina del país. Con el objetivo de incrementar el conocimiento de su distribución
y diversidad, en este trabajo se presenta un catálogo taxonómico, una clave para la
identificación de géneros y los registros fotográficos de las especies encontradas en la
parte baja de las cuencas de los ríos Manzanares y Gaira, Santa Marta. 215 especímenes
fueron encontrados en muestras de musgos, hepáticas y líquenes sobre rocas y cortezas
de árboles. 13 especies fueron identificadas, pertenecientes a ocho géneros de las familias
Echiniscidae, Macrobiotidae, Milnesiidae e Isohypsibidae. El género Calcarobiotus y las especies
Doryphoribius quadrituberculatus y Milneisum katarzynae son registrados por primera vez
para Colombia.

Palabras clave: tardígrados, Sierra Nevada de Santa Marta, biodiversidad.

TAXONOMIC CATALOGUE OF WATER BEARS (TARDIGRADA)


IN THE MANZANARES AND GAIRA DOWNSTREAM RIVERS,
SANTA MARTA, COLOMBIA

Abstract

Tardigrades are a group of poorly studied micrometazoans in Colombia. Its knowledge is


limited to few taxonomic surveys carried out mainly in the Andean region of the country.
With the aim of increasing the knowledge about its distribution and biodiversity a taxonomic
checklist, a taxonomic key for genera, and photographic records of tardigrades from the lower
Manzanares and Gaira river basins are presented in this work. 215 specimens were found in
samples of mosses, liverworts, and lichens on rocks and tree bark. 13 species belonging to
eight genera and to the families Echiniscidae, Macrobiotidae, Milnesiidae and Isohypsibidae
were identified. The genus Calcarobiotus and the species Doryphoribius quadrituberculatus
and Milneisum katarzynae are recorded for the first time in Colombia.

Key words: tardigrades, Sierra Nevada de Santa Marta, biodiversity.


*
FR: 27-VI-2013. FA: 11-IV-2013
1
Estudiante Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena. Carrera 32 No. 22 –
08, Santa Marta, Colombia.
2
Biólogo. B.Sc. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena. Carrera 32 No.
22 – 08, Santa Marta, Colombia.
3
Biólogo Marino. Ph.D. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena. Carrera
32 No. 22 – 08, Santa Marta, Colombia.
Autor de correspondencia: E-mail: sigmerquiroga@unimagdalena.edu.co; Tel. (5) 4301292/4217940 ext. 242/1120,
Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena. Carrera 32 No. 22 – 08, Santa
Marta, Colombia.
CÓMO CITAR:
CAICEDO, M., LONDOÑO, R. & QUIROGA, S., 2014.- Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada)
de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira, Santa Marta, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de
Caldas, 18 (1): 197-209.
198 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga

INTRODUCCIÓN

L
os tardígrados, conocidos como ositos de agua, son un phylum de micro-
metazoos hidrófilos con tallas que oscilan entre 50 y 1200 µm. Poseen un cuerpo
cilíndrico dividido en cinco segmentos, cuatro pares de patas lobopodiales
armadas con garras o discos, y una cutícula externa que mudan periódicamente
(NELSON, 2001). Desde su descubrimiento en 1773, se han registrado más de
1100 especies que se encuentran distribuidas en diversos ambientes terrestres,
dulceacuícolas y marinos (BERTOLANI & GRIMALDI, 2000; NELSON, 2001). Son
importantes en los ecosistemas como controladores de poblaciones de otros
organismos, y como un grupo indicador de alteraciones ambientales (CLEGG 2001;
SÁNCHEZ-MORENO et al., 2008). Un aspecto de los tardígrados que ha despertado
su interés en campos como la bioquímica y la farmacéutica (CLEGG, 2001; SCHILL
et al., 2009) es la capacidad que tienen para alcanzar el estado de criptobiosis,
haciéndolos resistentes a temperaturas extremas, desecación, cambios osmóticos,
disminución de oxígeno, químicos tóxicos, presión e incluso a la radiación ionizante
del espacio (JÖNSSON, 2007; SCHILL et al., 2009).

El phylum Tardigrada comprende dos clases válidas, Heterotardigrada y


Eutardigrada (NELSON, 2002). Los primeros presentan una cutícula engrosada, a
veces dividida en placas, y numerosos cirros o papilas; los eutardígrados poseen una
cutícula delgada, a veces labrada, y la mayoría de las especies carecen de órganos
sensoriales (RAMAZZOTTI & MAUCCI, 1983). La identificación de los tardígrados se
realiza con base en caracteres morfométricos tales como la morfología de las uñas o
garras, conformación del aparato bucal, presencia de estructuras sensoriales como
cirros, papilas o lamelas, labrado de la cutícula, presencia de placas cuticulares
y, en algunos géneros, la ornamentación de los huevos (NELSON, 2001; PILATO &
BINDA, 2010; RAMAZZOTTI & MAUCCI, 1983).

En Colombia este phylum ha sido uno de los grupos de metazoos menos estudiados.
Se ha registrado un total de 32 especies, pertenecientes a 16 géneros, para los
departamentos de Antioquia, Cundinamarca, Santander, Tolima, Arauca y Cauca
(MEYER, 2013). Esta investigación se convierte en la primera realizada para la
región Caribe de Colombia y contribuye al conocimiento de la biodiversidad del
país. Se incluye un catálogo con las 13 especies encontradas en la cuenca baja de
los ríos Gaira y Manzanares (SNSM) y una clave taxonómica para la identificación
de géneros que será útil en futuras investigaciones.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 - 209

METODOLOGÍA

Área de estudio: las muestras fueron colectadas en la parte baja de los ríos
Manzanares y Gaira, micro-cuencas que se originan en la vertiente noroccidental
de la SNSM. El río Manzanares se encuentra entre los 11°07´22´´N 74°01´14´´ W y
11°14´27´´N 74°12´25´´W (DE ARCO & DE LEÓN, 2006). El transecto muestreado
se ubicó en el sector de Bonda, entre los 46 y 80 m.s.n.m.; adicionalmente, dos
muestras fueron colectadas a 192 m.s.n.m.

El río Gaira se ubica entre los 11°52’56” 74°01’07”W y 11°10’08” N 74°46’22” W


(GUTIÉRREZ, 2009) (Figura 1); el transecto muestreado se localizó en el sector
Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 199

de Puerto Mosquito, entre 22 y 33 m.s.n.m. La región presenta un régimen de


precipitaciones que se ajusta a un patrón monomodal, con lluvias que empiezan en
abril y terminan en octubre (GUTIÉRREZ, 2009; MANJARRÉS-GARCÍA & MANJARRÉS-
PINZÓN, 2004).

Figura 1. Mapa del área de estudio. Se indican las zonas de colecta en las riberas
de los ríos Manzanares y Gaira, en los sectores de Bonda y Puerto
Mosquito, respectivamente.

Colecta e identificación del material biológico: se colectaron 53 muestras en


el río Manzanares y 34 en el río Gaira. Las muestras consistieron en briofitos y
líquenes, encontrados sobre sustratos arbóreos y rocosos, que fueron guardados
en bolsas de papel para su secado y almacenamiento. Las muestras fueron pesadas,
posteriormente rehidratadas y se hicieron inspecciones a las 24 y 48 horas, con un
estereoscopio Zeiss Stemi DV4, para aislar los especímenes que fueron montados
directamente en portaobjetos con medio de Hoyer. Para la identificación, los
ejemplares fueron observados y fotografiados en un microscopio de contraste
de fase Zeiss AxioLab 1 y una cámara AxioCam ERc 5s. Se utilizaron las claves
taxonómicas de NELSON (2001), RAMAZZOTTI & MAUCCI (1983), y PILATO & BINDA
(2010), además de literatura especializada de géneros que han sido revisados en las
últimas décadas (BERTOLANI & REBECCHI, 1993; CLAXTON, 1998; MICHALCZYK
& KACZMAREK, 2010; MICHALCZYK et al., 2012). Los micropreparados fueron
depositados en el Centro de Colecciones de la Universidad del Magdalena (CBUM).

Las medidas morfométricas fueron tomadas de acuerdo con lo sugerido por PILATO
(1981) y TUMANOV (2006). Todos los datos morfométricos fueron procesados
200 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga

usando la plantilla versión 1.0 del orden Apochela y las familias Echiniscoidea,
Hypsibioidea, Isohypsibioidea y Macrobiotoidea, disponibles en “Tardigrada
Register” (www.tardigrada.net/register).

La identificación de los micro-hábitats (musgo, líquenes y hepáticas) se realizó con


la ayuda de personal experto y con las claves taxonómicas de URIBE & AGUIRRE
(1997) y CHURCHILL & LINARES (1995).

RESULTADOS
Se encontraron 215 especímenes. De estos, 18 solo fueron identificados hasta la
categoría de familia debido a la posición en la que quedaron los ejemplares en
el montaje, 13 Macrobiotidae, cuatro Isohypsibiidae y un Echiniscidae, Los 197
restantes pertenecieron a 13 especies de ocho géneros y cuatro familias (Tabla 1). El
género Calcarobiotus y las especies Doryphoribius quadrituberculatus y Milnesium
katarzynae son registrados por primera vez para Colombia.

Tabla 1. Catálogo de especies de la cuenca baja de los ríos Manzanares (M) y Gaira (G). Las muestras colectadas
corresponden a los siguientes microhábitats: H, hepáticas; L, liquen; M, musgo; y fueron colectadas
sobre los sustratos: 1, corteza de árbol; 2, roca. Los No. de acceso corresponden al lote donde se en-
cuentran los especímenes dentro de la colección.

Morfoespecie Localidad Sustrato Microhábitat No. Acceso a colección


N o.
Especímenes
HETEROTARDIGRADA:
ECHINISCOIDEA:
ECHINISCIDAE
Echiniscus sp. (Fig. 2A) M (1) 1 H (Frullania ericoides) CBUMAG: TAR:00023

Pseudechiniscus novaezelandiae M (37) 1 L; H (F. ericoides); M CBUMAG:TAR:00023,


aspinosa Iharos, 1963 (Fig. 2B) (Oreoweisia sp.) 00024, 00025, 0028,
0030

EUTARDIGRADA:
APOCHELA: MILNESIIDAE
Milnesium katarzynae M (1), G (6) 1 L; M CBUMAG:TAR:00035,
00038, 00040
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 - 209

Kaczmarek, Michalczyk &


Beasley, 2004* (Fig. 2C-D)
Milnesium sp. (Fig. 2E-F) M (4), G (1) 1 L; M CBUMAG:TAR:00004,
00006, 00007, 00038,
00041

EUTARDIGRADA:
PARACHELA:
ISOHYPSIBIIDAE
Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 201

Morfoespecie Localidad Sustrato Microhábitat No. Acceso a colección


N o.
Especímenes
Doryphoribius M (5) 1 L; M (Oreoweisia sp.) CBUMAG:TAR:00008,
quadrituberculatus Kaczmarek 00009, 00019, 00031
& Michalczyk, 2004* (Fig.
2G-H)
Doryphoribius sp. grupo M (9) 1 L; M (Oreoweisia sp.) CBUMAG:TAR:00007,
evelinae (Fig. 3A-B) 00009, 00010, 00019,
00031
Doryphoribius sp. grupo M (5) 1 M (Oreoweisia sp., CBUMAG:TAR:00015,
vietnamensis (Fig. 3C-D) Racopilum sp.) 00016, 00019, 00020

EUTARDIGRADA:
PARACHELA:
MACROBIOTIDAE

Calcarobiotus sp. * (Fig. 3E-F) M (4), G (4) 1 L; M CBUMAG:TAR:00012,


(Stereophyllaceae) 00021, 00041, 00042,
00043

Macrobiotus sp 1. grupo M (3), G (1) 1 M (Stereophyllaceae) CBUMAG:TAR:00004,


hufelandi (Fig. 3G-H) 00040

Macrobiotus sp 2. grupo M (2) 1 M CBUMAG:TAR:00013


hufelandi (Fig. 4A-B)

Minibiotus intermedius (Plate, M (2) 1 CBUMAG:TAR:00003,


1889) (Fig. 4C-D) 00034

Paramacrobiotus sp. grupo M (3) 1 CBUMAG:TAR:00015,


areolatus (Fig. 4E-F) 00027, 00036

Paramacrobiotus sp. grupo M (97), G 1, 2 L; H ( F. ericoides, CBUMAG:TAR:00001,


richtersi (Fig. 4G-H) (12) Lejeunea sp.); 00002, 00004, 00005,
M (Campilum 00006, 00007, 00008,
sp., Fissidens sp., 00009, 00010, 00011,
Oreoweisia sp., 00013, 00014, 00020,
Racopilum sp., 00022, 00023, 00024,
Dicranaceae, 00026, 00027, 00029,
Meteoriaceae, 00030, 00031, 00033,
Streophyllaceae) 00034, 00035, 00037,
00040, 00043, 00044,
00045, 00046, 00047,
00048, 00049, 00050
* Nuevos registros para Colombia
202 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga

En la zona del río Manzanares se encontró el mayor número de especímenes, con


187 individuos que representan un 88,21 % del total. Tres géneros Milnesium,
Macrobiotus y Paramacrobiotus, estuvieron presentes en ambas cuencas,
mientras que los géneros restantes se encontraron solamente en la zona del río
Manzanares (Tabla 1). Paramacrobiotus fue el género más común de tardígrados
en ambas cuencas, con un total de 113 especímenes (52,80 %), mientras que el
género Echiniscus fue el más escaso, con un único espécimen. Doryphoribius fue
el género con mayor número de especies, tres en total. Los géneros Echiniscus,
Pseudechiniscus, Calcarobiotus y Minibiotus estuvieron representados con una
única especie.

Clave taxonómica para la identificación de los géneros de tardígrados de la parte


baja de las cuencas de los ríos Manzanares y Gaira.
1. Cirro A presente - (2)

1a. Cirro A ausente - (3)

2. Placa pseudosegmental entre la tercera placa media y la placa terminal dorsal


- Pseudechiniscus.

2a. Placa pseudosegmental ausente - Echiniscus.

3. Papilas cefálicas presentes - Milnesium.

3a. Papilas cefálicas ausentes y barra de refuerzo presente - (4)

4. Configuración de las garras 2:1:2:1 (secundaria: primaria: secundaria: primaria)


- Doryphoribius.

4a. Configuración de las garras 2:1:1:2 (secundaria: primaria: primaria: secundaria)


- (5)

5. Inserción de los soportes de los estiletes cerca de la mitad de la longitud del


tubo bucal - Minibiotus.

5a. Inserción de los soportes de los estiletes en la mitad posterior del tubo bucal
y uñas de tipo Macrobiotus (porción basal delgada, con ramas en forma de Y) - (6)
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 - 209

6. Uñas de tipo Calcarobiotus (porción basal ancha, con ramas casi simétricas,
dispuestas en forma de V) - Calcarobiotus

6a. Uñas de tipo Macrobiotus (porción basal delgada, con ramas en forma de Y) - (7)

7. Microplacoides siempre presentes, alejados del último macroplacoide a una


distancia menor o igual a su longitud - Macrobiotus.

7a. Microplacoides presentes o ausentes; si están presentes, alejados del último


macroplacoide a una distancia mayor a su propia longitud - Paramacrobiotus.
Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 203

DISCUSIÓN
Algunas especies de tardígrados como Macrobiotus hufelandi y Milnesium
tardigradum han sido consideradas cosmopolitas (PENNAK, 1978). Sin embargo, las
identificaciones basadas en caracteres morfológicos tradicionales han conducido
a que especies diferentes, con caracteres similares, hayan sido registradas como
la misma en áreas o regiones completamente diferentes y apartadas, originando
complejos de especies. La aplicación de técnicas moleculares, el avance de la
tecnología microscópica (SEM, PCM y DIC) y el establecimiento de caracteres
morfométricos adicionales han permitido la discriminación de estos complejos; por
ejemplo, después de analizar el número de macroplacoides faríngeos y la presencia
o ausencia de gibosidades cuticulares, se han encontrado cuatro complejos dentro
del género Doryphoribius: D. grupo evelinae, D. grupo doryphorus, D. grupo
vietnamensis y D. grupo zappalai (MICHALCZYK & KACZMAREK, 2010). Situaciones
similares se presentan para los géneros Macrobiotus (BERTOLANI & REBECCHI,
1993) y Paramacrobiotus (GUIDETTI et al. 2009); sin embargo, estos grupos han sido
diseñados para facilitar la identificación, pero su afinidad filogenética es incierta
(LISI, 2011; MICHALCZYK & KACZMAREK, 2010).

Debido a lo anteriormente expuesto, dentro de los complejos se hace difícil la


identificación de especies y algunas veces es necesario el uso de herramientas
moleculares. En el presente trabajo se identificaron con certeza las especies D.
quadrituberculatus, Mil. katarzynae, Minibiotus intermedius y Pseudechiniscus
novaezelandiae aspinosa. El primero fue encontrado en Centro América
(KACZMAREK & MICHALCZYK, 2004) y Mil. katarzynae registrado en China
(KACZMAREK et al., 2004) y Costa Rica (KACZMAREK, Comunicación personal, 6 de
noviembre de 2013), por lo que en este trabajo se amplía su distribución a la región
norte de América del Sur. Min. intermedius ha sido anteriormente registrado para
Europa (McINNES, 1991) y en Colombia en el trabajo de JEREZ-JAIMES et al. (2002);
sin embargo, podría tratarse de un complejo de especies que necesita ser revisado.
Pseudechiniscus novaezelandiae parece tener una distribución cosmopolita, y en
Colombia ya había sido descrito para los departamentos de Antioquia, Santander
y Tolima (MEYER, 2013).

Mac. hufelandi, D. evelinae, D. vietnamensis Par. richtersi y Par. areolatus son


ejemplos de especies con amplia distribución (FONTOURA et al., 2011; KACZMAREK
& BEASLEY, 2002; McINNES, 1994) que han sido objeto de revisión y actualmente
son consideradas como grupos o complejos de especies. En esta investigación se
encontraron dos especies del primer grupo y una especie de cada uno de los demás
grupos. La presencia de estas especies en Colombia podría en un futuro contribuir
a resolver la taxonomía de este complejo de especies.

La Sierra Nevada de Santa Marta es un complejo montañoso aislado de los Andes


en donde la presencia de especies endémicas es un común denominador (TRIBIN
et al., 1999). Los especímenes identificadas como Echiniscus sp., Milnesium sp. y
Paramacrobiotus sp. grupo richtersi podrían tratarse de especies aun no descritas;
sin embargo, para el caso de las dos primeras hace falta un número mayor de
especímenes, y para los Macrobiotidae es necesario mantener a los ejemplares con
vida, debido a que uno de los caracteres más importantes para su identificación
es la morfología de los huevos (NELSON & MARLEY, 2000).
204 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga

Los resultados sugieren que existe una mayor riqueza de tardígrados en la


muestras de briófitos epífitos. En los briófitos provenientes de sustrato rocoso
solo se encontraron dos especies de tardígrados del género Paramacrobiotus, que
también fueron encontradas en las muestras de briófitos epífitos. De acuerdo
con CRUM (1976) y GLIME (2006), los tardígrados son especialmente comunes en
briófitos epífitos de cortezas de árboles, y de hecho es el hábitat más apropiado,
ya que presentan tolerancias similares a la desecación y sus periodos de humedad
y sequia se ajustan al ciclo de vida de los tardígrados. Es importante resaltar
que las muestras provenientes de rocas fueron colectadas en la zona riparia, en
donde los briofitos y líquenes están expuestos a constante humedad y en algunas
épocas inclusive pueden quedar sumergidos por largos periodos de tiempo, y
como consecuencia la riqueza de tardígrados puede ser considerablemente menor,
como ha sido demostrado en otros trabajos (ROMANO et al. 2001). Al parecer,
cuando la película de agua que rodea los briofitos es constante, como en periodos
de lluvia muy prolongados, el ambiente se hace anóxico ocasionando la muerte de
los tardígrados (BRIONES et al. 1997).

La riqueza y abundancia de tardígrados fue considerablemente superior en el río


Manzanares (187 especímenes de las 13 especies) que en el río Gaira (34 especímenes
de cinco especies), pero considerando que la cantidad de muestras analizadas de
la primera cuenca fue mayor, resulta complejo realizar una comparación. Sin
embargo, para futuros trabajos vale la pena tener en cuenta que la riqueza de
tardígrados puede depender de la humedad y la calidad del aire, de tal manera
que los ambientes cercanos a centros urbanos pueden poseer bajas riquezas de
tardígrados (GLIME 2006).

Son pocos los trabajos que se han realizado en el neotrópico americano. Algunos
estudios realizados en Costa Rica han demostrado que la altitud es un factor
determinante en la distribución de los tardígrados en zonas tropicales, existiendo
una mayor diversidad entre los 1400 y 2000 m.s.n.m; en 700 muestras de briofitos
se encontraron 7000 tardígrados pertenecientes a 64 especies de 18 géneros, con
un promedio de tres especies por muestra (KACZMAREK et al. 2009). Aunque los
resultados de esta investigación no son comparables por su diferencia en magnitud,
sí es una referencia de los resultados que podrían obtenerse si se intensifica el
muestreo y se amplía el rango geográfico y altitudinal en la SNSM. JEREZ et al.
(2002) llegaron a una conclusión similar para la reserva del Diviso en Santander
(Colombia), debido a que entre los 1700 y 2100 m.s.n.m. encontraron 14 especies,
de las cuales 7 correspondieron a nuevos registros.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 - 209
Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 205

Figura 2. A: Echiniscus sp. Vista dorsal; B: Pseudechiniscus novaezelandiae aspinosa vista dorsal; C-D:
Milnesium katarzynae. C- detalle del tubo bucal, D- detalle de las garras del cuarto par de
patas; E-F: Milnesium sp. E- detalle del tubo bucal, F- detalle de las garras del segundo par
de patas; G-H: Doryphoribius quadrituberculatus. G- detalle del tubo bucal, H- detalle de las
garras del cuarto par de patas. Asb: rama secundaria anterior; Br: barra de refuerzo; Bt: tubo
bucal; CA: cirro A; Cl: clava; Es: estiletes; Gib: gibosidades; Ma: macroplacoides; Mb: rama
primaria; O: ocelos; Pc: papila cefálica; PlI: placa escapular; PlII-PlIII: placas pareadas; PlIV:
placa terminal; Pl1-Pl3: placas medianas; Pla: papila lateral; Plc: placa cefálica; Ppb: papilas
peribucales; Psb: rama secundaria posterior; Sb: rama secundaria; Ves: vaina de los estiletes.
206 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 - 209

Figura 3. Figura 3. A-B: Doryphoribius sp. grupo evelinae A- detalle del tubo bucal, B- detalle de
las garras del segundo par de patas; C-D: Doryphoribius sp. grupo vietnamensis. C- detalle
del tubo bucal, D- detalle de las garras del tercer par de patas; E-F: Calcarobiotus sp. E-
detalle del tubo bucal, F- detalle de las garras del segundo par de patas; G-H: Macrobiotus
sp.1 grupo hufelandi. G- detalle del tubo bucal, H- detalle de las garras del cuarto par
de patas. Ab: armadura bucal; B: base de la garra; Br: barra de refuerzo; Bt: tubo bucal;
Es: estiletes; F: faringe; Gib: gibosidades; Lu: lúnula; Ma: macroplacoides; Mb: rama
primaria; Mi: microplacoides; O: ocelos; Sb: rama secundaria; Ses: soporte de los estiletes.
Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 207

Figura 4. A-B: Macrobiotus sp. 2 grupo hufelandi. A- detalle del tubo bucal, B- detalle de las
garras del segundo par de patas; C-D: Minibiotus intermedius. C- detalle del tubo
bucal, D- detalle de las garras del cuarto par de patas; E-F: Paramacrobiotus sp. grupo
areolatus. E- detalle del tubo bucal, F- detalle de las garras del cuarto par de patas;
G-H: Paramacrobiotus sp. grupo richtersi. G- detalle del tubo bucal, H- detalle de las
garras del cuarto par de patas. Ab: armadura bucal; Br: barra de refuerzo; Bt: tubo
bucal; Lu: lúnula; Ma: macroplacoides; Mb: rama primaria; Mi: microplacoides; O:
ocelo; Sb: rama secundaria; Ses: soporte de los estiletes.
208 Martín Caicedo, Rosana Londoño y Sigmer Quiroga

AGRADECIMIENTOS
Esta investigación fue financiada por el fondo de investigación de la Universidad
del Magdalena -FONCIENCIAS 2010-, el Programa Semilleros de Investigación,
y el programa Jóvenes Investigadores de COLCIENCIAS. Los autores extienden
sus agradecimientos al Dr. Łukacz Kaczmarek por la ayuda con la identificación
de los tardígrados; Claudia Morales por la identificación de los sustratos, Julio
Mazenet por sus asesorías y Cindy Guette, Anisbeth Daza y Sandra Estrada por su
colaboración en las colectas.

BIBLIOGRAFÍA
BERTOLANI, R. & GRIMALDI, D., 2000.- A new Eutardigrade (Tardigrada: Milnesiidae) in amber from the
Upper Cretaceous (Turonian) of New Jersey: 103-110 (en) GRIMALDI, D. (ed.) Studies on fossils in amber,
with particular reference to the cretaceous of New Jersey. Backhuys Publishers, Leiden The Netherlands.
BERTOLANI, R. & REBECCHI, L., 1993.- A revision of the Macrobiotus hufelandi group (Tardigrada,
Macrobiotidae), with some observations on the taxonomic characters of eutardigrades. Zool. Scr., 22
(2): 127-152.
BRIONES, M. J. I., INESON, P., & PIEARCE, T. G., 1997.- Effects of climate change on soil fauna; responses of
Enchytraeids, Diptera larvae and tardigrades in a transplant experiment. Appl. Soil Ecol. 6: 117-134.
CHURCHILL, S. & LINARES, E., 1995.- Prodromus Bryologiae Novo-Granatensis: introducción a la flora de
musgos de Colombia, Parte 2. Instituto de Ciencias Naturales-Museo de Historia Natural, Facultad de
Ciencias. Universidad Nacional de Colombia. Editora Guadalupe Ltda.
CLAXTON, S.K., 1998.- A revision of the genus Minibiotus (Tardigrada, Macrobiotidae), with descriptions
of eleven new species from Australia. Rec. Australian Mus., 50: 125-160.
CLEGG, J.S., 2001.- Cryptobiosis - a peculiar state of biological organization. Comp. Biochem. Physio.-B,
128: 613-624.
CRUM, H., 1976.- Mosses of the Great Lakes Forest, revised edition. Univ. Mich. 10: 1- 404.
DE ARCO, E. & DE LEÓN, D., 2006.- Caracterización hidrológica de la cuenca del río Manzanares y evaluación
de su disponibilidad hídrica: Tesis, Universidad del Magdalena, Facultad de Ingeniería, Santa Marta.
FONTOURA, P.; PILATO G. & LISI, O., 2011.- Tardigrada from Santo Antão Island (Archipelago of Cape
Verde, West Africa) with the description of a new species. Zootaxa. 2838: 30-40.
GLIME J. M., 2006.- BRYOPHYTE ECOLOGY. Vol. 1. Physiological Ecology. En: http://www.bryoecol.mtu.edu
GUIDETTI, R.; SCHILL, R.O.; BERTOLANI, R.; DANDEKAR, T. & WOLF, M., 2009.- New molecular data for
tardigrade phylogeny, with the erection of Paramacrobiotus gen. nov. J. Zool. Sys. Evol. Res., 47 (4):
315-321.
GUTIÉRREZ, Y., 2009.- Uso del suelo, vegetación ribereña y calidad del agua de la microcuenca del río Gaira,
Santa Marta, Colombia. Tesis de posgrado. Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza,
CATIE. Turrialba, Costa Rica.
JEREZ-JAIMES, J.H., NARVÁEZ P. & RESTREPO M., 2002.- Tardígrados en musgos de la Reserva El Diviso
(Santander, Colombia). Rev. Col. Entomol., 28 (2): 199-206.
JÖNSSON, K.I., 2007.- Tardigrades as a Potential Model Organism in Space Research. Astrobiology, 7 (5):
757-766.
KACZMAREK, Ł & BEASLEY, C., 2002.- Water bears (Tardigrada) of China. Fauna de }China. 4: 65-76.
KACZMAREK, Ł. & MICHALCZYK, Ł., 2004.- First record of the genus Doryphoribius PILATO, 1969 from
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 197 - 209

Costa Rica (Central America) and description of a new species Doryphoribius quadrituberculatus
(Tardigrada: Hypsibiidae). Genus, 15 (3): 447-453.
KACZMAREK, Ł., MICHALCZYK, Ł. & BEASLEY, C. 2004.- Milnesium katarzynae sp. nov., a new species of
eutardigrade (Milnesiidae) from China. Zootaxa, 743: 1–5.
KACZMAREK, L., MICHALCZYK, L., GOLDYN, B., & WELNICZ, W., 2009.- Ecological factors determining
distribution of Tardigrada in Costa Rican rain forests. In: Greven, H., Hohberg, K., and Schill, R. O. 11th
International Symposium on Tardigrada. Conference Guide. Tübingen, Germany, 3-6 August 2009, p. 49.
LISI, O., 2011,- Remarks on Doryphoribius flavus (Iharos, 1966), and description of three new species
(Tardigrada, Hypsibiidae). Zootaxa, 2834: 17-32.
MANJARRÉS-GARCÍA, G. & MANJARRÉS-PINZÓN, G., 2004.- Contribución al conocimiento hidrobiológico
de la parte baja de los ríos de la vertiente noroccidental de la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia.
Revista Intrópica, 1: 39-50.
McINNES, S.J., 1991.- Notes on tardigrades from the Pyrenees, including one new species. Pedobiologia,
28: 257-352.
McINNES, S.J., 1994.- Zoogeographic distribution of terrestrial/freshwater tardigrades from current
literature. J. Nat. Hist., 28: 257-352.
Catálogo taxonómico de los ositos de agua (Tardigrada) de la cuenca baja de los ríos Manzanares y Gaira... 209
MEYER, H., 2013.- Terrestrial and freshwater Tardigrada of the Americas. Zootaxa, 3747 (1): 001-071.
MICHALCZYK, Ł. & KACZMAREK, Ł., 2010.- Description of Doryphoribius dawkinsi, a new species of
Tardigrada (Eutardigrada: Hypsibiidae) from the Costa Rican highlands, with the key to the genus
Doryphoribius. Zootaxa, 2393: 46-58.
MICHALCZYK, Ł., WELNICZ, W., FROHME, M. & KACZMAREK, Ł., 2012.- Redescriptions of three Milnesium
Doyère, 1840 taxa (Tardigrada: Eutardigrada: Milnesiidae), including the nominal species for the
genus. Zootaxa, 3154: 1-20.
NELSON, D., 2001.- Tardigrada: 527-550 (en) THORP J. & COVICH, A. (ed.) Ecology and classification of
North American freshwater invertebrates. 2nd ed., Academic Press, San Diego
NELSON, D., 2002.- Current status of the Tardigrada: Evolution and Ecology. Int. Comp. Biol., 42: 652-659.
NELSON, D. & MARLEY, N., 2000.- The biology and ecology of lotic Tardigrada. Freshwater Biol., 44: 93-108.
PENNAK, R., 1978.- Fresh-water invertebrates of the United States. 2nd ed., 239- 253. Jhon Wiley & Sons.
New York.
PILATO, G.,1981.- Analisi di nuovi caratteri nello studio degli Eutardigradi. Animalia, 8: 51-57.
PILATO, G. & BINDA, M.G., 2010.- Definition of families, subfamilies, genera and subgenera of the
Eutardigrada, and keys to their identification. Zootaxa, 2404: 1-54.
RAMAZZOTTI, G. & MAUCCI W., 1983.- Il Phylum Tardigrada. Mem. Ist. Ital. Idrobiol., 41: 1-1012.
ROMANO, F. A. III., BARRERAS-BORRERO, B., & NELSON, D. R., 2001.- Ecological distribution and community
analysis of Tardigrada from Choccolocco Creek, Alabama. Zool. Anz. 240: 535-541.
SÁNCHEZ-MORENO, S., FERRIS H. y GUIL N. 2008.- Role of tardigrades in the suppressive service of a soil
food web. Agr. Eco. Env. 124: 187-192.
SCHILL, R.O., MALI, B., DANDEKAR, T., SCHNÖLZER, R.D. & FROHME, M., 2009.- Molecular mechanisms of
tolerance in tardigrades: New perspectives for preservation and stabilization of biological material.
Biotechnol. Adv., 27: 348-352.
TRIBIN, M.C.D.G.; RODRIGUEZ, G. E. & VALDERRAMA N. M., 1999.- The biosphere Reserve of Sierra Nevada
de Santa Marta: A pioneer Experience of a Shared and Co-ordinated Management of a Bioregion. Working
Paper N 30. Unesco (South Co-operation Programme), Paris (France).
TUMANOV, D.V., 2006.- Five new species of the genus Milnesium (Tardigrada, Eutardigrada, Milnesiidae).
Zootaxa, 1122: 1-23.
URIBE, J. & AGUIRRE, J., 1997.- Clave para los géneros de hepáticas presentes en Colombia. Caldasia. 19
(1-2): 13-27.
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2013. 210-221 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

PHASMATODEA (INSECTA) DE LA RESERVA NATURAL RÍO


ÑAMBÍ, NARIÑO, COLOMBIA
Yeisson Gutiérrez1, Tito Bacca2

Resumen

En este trabajo se presenta una lista preliminar de los Phasmatodea de la Reserva Natural
Río Ñambí, resultado de un muestreo de seis días utilizando red entomológica y recolectas
manuales. Se encontraron 14 especies, de las cuales seis se identificaron a nivel genérico;
Acanthoclonia, Atratomorpha, Globocrania, Ignacia, Parobrimus, Phanocles; y ocho a nivel
específico; Olcyphides obscurellus, Holca annulipes, Isagoras proximus, Laciniobethra
aff. conradi, Libethra nisseri, Metriophasma (Acanthometriotes) myrsilus, Paraceroys
quadrispinosus, Phanocloidea schulthessi. Tres de estas especies representan nuevos registros
para Colombia; O.obscurellus, I. proximus y P. schulthessi. Todos los géneros y especies
reportadas se distribuyen únicamente en América del Sur, a excepción de Phanocles con
distribución también en América Central, y varios taxones son registrados por la primera
vez en el departamento de Nariño. El presente trabajo demuestra que al igual que para otros
organismos estudiados en el Chocó biogeográfico, la diversidad de Phasmatodea es alta y por
esa razón se deben incentivar más estudios sobre la composición faunística de este grupo
en esta región y en Colombia.

Palabras clave: insectos palo, fásmidos, Chocó biogeográfico.

PHASMATODEA (INSECTA) OF THE ÑAMBÍ NATURAL RIVER


RESERVATION, NARIÑO, COLOMBIA

Abstract

This paper presents a preliminary list of Phasmatodea of Ñambí River Nature Reserve, as a
result of a six days sampling using sweep net and manual collection. Fourteen species were
found, of which six were identified at generic level; Acanthoclonia, Atratomorpha, Globocrania,
Ignacia, Parobrimus, Phanocles and eight at specific level; Olcyphides obscurellus, Holca
annulipes, Isagoras proximus, Laciniobethra aff. conradi, Libethra nisseri, Metriophasma
(Acanthometriotes) myrsilus, Paraceroys quadrispinosus, Phanocloidea schulthessi. Three of
these species are reported in Colombia for the first time: O. obscurellus, I. proximus and P.
schulthessi. All genera and species reported are distributed only in South America, except
for Phanocles with distribution in Central America as well, and some taxa are registered in
the department of Nariño for the first time. This work shows that like for other organisms
studied in biogeographical Chocó, the diversity of Phasmatodea is high and for this reason
more studies should be encouraged about the faunal composition of this group in this region
and in Colombia.

Key words: stick insects, Phasmids, Biogeographical Chocó.

*
FR: 27-XI-2013. FA: 5-IV-2014.
1
Programa de Pós-graduação em Entomologia, Universidade Federal de Viçosa, Minas Gerais 36570-000, Brasil.
E-mail: gutierrez.yeisson@gmail.com.
2
Profesor Asociado Universidad de Nariño, Facultad de Ciencias Agrícolas, Torobajo, Pasto, Nariño, Colombia.
E-mail: titobacca@gmail.com.
CÓMO CITAR:
GUTIÉRREZ, Y. & BACCA, T., 2014.- Phasmatodea (Insecta) de la Reserva Natural Río Ñambí, Nariño,
Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 210-221.
Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 211

INTRODUCCIÓN

L
a reserva Natural Río Ñambí se encuentra ubicada en la ecoregión del Chocó
biogeográfico, que se extiende desde el sureste de Panamá a lo largo del
occidente Colombiano y Ecuatoriano hasta el noroeste de Perú. Esta región es
considerada una de zonas de mayor riqueza de especies en el mundo y de alto grado
de endemismos en un amplio rango de taxones que incluye plantas, aves, anfibios
e insectos (GENTRY, 1986; RANGEL, 2004). Según la WWF (2008), en esta ecoregión
se reconocen 7595 especies de plantas, 708 especies y subespecies de mariposas,
363 especies de anfibios, 1546 especies y subespecies de aves y 256 especies de
mamíferos. De este conjunto de especies 1311 especies de plantas, 270 especies
y subespecies de mariposas, 220 especies de anfibios, 424 especies y subespecies
de aves y 19 especies de mamíferos son endémicos el Chocó biogeográfico.

La reserva Natural Río Ñambí, consecuentemente, también se caracteriza por su alta


biodiversidad de flora y fauna, con altos niveles de endemismo, como lo reflejan
estudios realizados en diferentes grupos: plantas (FRANCO-ROSELLI et al., 2007),
aves (GUTIÉRREZ et al., 2004; SALAMAN, 2001), Polillas de la familia Saturnidae
(AMARILLO, 1997), mariposas diurnas, donde se registraron 139 especies,
pertenecientes a seis familias y 19 subfamilias (SOLARTE, 2005) y hormigas donde
se fueron registradas 47 especies (BUSTOS, 1994).

Phasmatodea es un orden de insectos nocturnos, con alrededor de 3000 especies


descritas a nivel mundial. Los cuales son popularmente conocidos como maría
palitos, insectos palo, caballos de palo, fásmidos, entre otros. Presentan un marcado
dimorfismo sexual y son exclusivamente fitófagos, alimentándose principalmente
de plantas con flores, aunque algunos se alimentan de gimnospermas o helechos
(TILGNER, 2009).

La diversidad de los Phasmatodea ha sido pobremente documentada en Suramérica.


El conocimiento de la riqueza específica de este orden en Colombia incrementó
significativamente con el reciente trabajo de CONLE et al. (2011) donde se
describen 74 especies, cuatro géneros y se registraron por primera vez 19 especies
y 15 géneros, como resultado de esta investigación en Colombia actualmente se
conocen 182 especies. Aunque se estima la riqueza en 300 especies (CONLE et al.,
2011). Los datos anteriores demuestran el pobre conocimiento que se tiene sobre
este grupo en el país. Por lo tanto, existe la necesidad de seguir conociendo la
diversidad de Phasmatodea en Colombia, este trabajo tuvo como objetivo hacer el
primer inventario de las diferentes taxones del orden Phasmatodea en la Reserva
Natural Río Ñambí.

MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
La Reserva Natural Río Ñambí (1°17’N 78°04’W) (Figura 1) se localiza en el
corregimiento de Altaquer, municipio de Barbacoas, departamento de Nariño,
al suroccidente de Colombia, el área aproximada de la reserva es de 1500 ha,
abarcando un gradiente altitudinal desde 1150 hasta 1900 m. La precipitación
promedio anual es de 7160 mm, con un comportamiento bimodal y picos de lluvia
212 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca

en mayo (951 mm) y octubre (721 mm). Temperatura promedio anual de 19,3 ±
1,6°C, alta nubosidad y brillo solar de 3,5 horas (SALAMAN, 2001).

La zona de vida corresponde a un bosque pluvial premontano (bp-PM) según


ESPINAL (1977). La vegetación predominante según FRANCO-ROSELLI et al. (1997),
son árboles (25 - 30 m) y arbustos que representan el 60% de la abundancia de
flora, posee una alta densidad de epifitas y plantas herbáceas. Las familias más
comunes son Melastomataceae, Rubiaceae y Araceae.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 - 221

Figura 1. Área de estudio y ubicación de la cabaña de la Reserva Río Ñambí, Municipio


de Barbacoas, Nariño, Colombia.
Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 213

Métodos de recolecta
Los especímenes fueron recolectados en los períodos comprendidos del 9 al 11 de
octubre de 2012 y del 5 al 7 de marzo de 2013, en un perímetro aproximado de
500 m partiendo de la cabaña de la reserva localizada a 1430 m, en los senderos
que conducen a la carretera principal Pasto - Tumaco, el sendero al Río Peje, y el
sendero hacia La Loma. Las recolectas se realizaron de manera manual y con red
entomológica mediante la búsqueda directa de los insectos en la vegetación entre
las 8:00 y 24:00 horas.

Montaje e identificación
Los especímenes fueron sacrificados utilizando cámaras letales con acetato de
etilo, posteriormente fueron montados, secados y etiquetados. Los especímenes
recolectados se encuentran depositados en la Colección Zoológica de la Universidad
de Nariño, Pasto, Colombia (PSO-CZ) y Colección Entomológica del Programa
de Biología de la Universidad de Caldas, Manizales, Colombia (CEBUC). Para la
identificación de los especímenes se utilizaron las descripciones originales y
consultas con el especialista Oskar Conle.

RESULTADOS
A continuación se presenta la lista de los 14 taxones (géneros y/o especies) de
Phasmatodea registrados en la Reserva Natural Río Ñambí.

Atratomorpha CONLE & HENNEMANN, 2002 (Figuras 2 y 3).


Comentarios: Para este género se han registrado 11 especies en Colombia, con
distribución en Antioquia, Boyacá, Magdalena, Huila, Putumayo, Tolima y Nariño,
para este último únicamente se había registrado la especie A. fusca, la cual difiere
de la encontrada en este estudio (CONLE et al., 2011).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae: Anisomorphini. Área apicalis


visible; antenas filiformes más largas que el cuerpo (en algunas especies los
antenómeros pueden ser levemente clavados). Mesonoto con espinas en ambos
sexos; fémures y tibias con carinas longitudinales visibles; segmentos tarsales
alargados, más de 1/3 de la longitud de la tibia correspondiente. Machos con cercos
cortos, delgados y curvados hacia adentro; poculum en forma de pala o de copa
convexa y profunda, como máximo proyectándose un poco más allá del margen
posterior del tergito IX (CONLE et al., 2011).

Ignacia REHN, 1904 (Figuras 4 y 5)


Comentarios: primer registro del género para Nariño, en Colombia había sido
previamente registrado en el departamento del Chocó (CONLE et al., 2011), con
cuatro especies conocidas, este género también se distribuye en Ecuador y Perú
(Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae: Pseudophasmatini. Área


apicalis visible, ocelos presentes, pronoto de longitud similar al mesonoto,
214 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca

antenómeros clavados. Profémur curvado basalmente, basitarso tan largo como los
tres segmentos tarsales siguientes combinados. Tegminas con fuerte prominencia
en forma de hombro; alas alcanzando o sobrepasando el ápice del abdomen. Tergos
abdominales con proyecciones posterolaterales. (ZOMPRO, 2004)

Holca annulipes REDTENBACHER, 1906 (Figura 6)


Comentarios: primer registro del género y especie para Nariño, previamente se
había recolectado en el departamento de Cundinamarca. Esta especie también se
ha registrado en Ecuador (CONLE et al., 2011)

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae: Stratocleini. Área apicalis


visible, patrón de coloración general amarillo y marrón, patas con anillos oscuros,
antenómeros con el ápice oscuro. Mesonoto por lo menos dos veces el largo del
pronoto, profémur curvado y comprimido basalmente. Tegminas truncadas,
con una pequeña prominencia en forma de hombro; alas proyectándose más
allá del segmento abdominal VI con región anal translucida. (ZOMPRO, 2004;
REDTENBACHER, 1906).

Olcyphides obscurellus (REDTENBACHER, 1906) (Figura 7)


Comentarios: primer registro de la especie para Colombia. La única localidad
anteriormente conocida para esta especie era Paramba, provincia de Imbabura en
Ecuador.

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae: Stratocleini. Área apicalis


visible, ocelos presentes, profémur curvado y comprimido basalmente. Línea
oscura longitudinal en todo el cuerpo. Mesonoto levemente surcado y granuloso.
Tegminas cortas, con una prominencia en forma de hombro y el margen posterior
redondeado, alas proyectándose más allá del segmento abdominal VII con región
anal translucida (REDTENBACHER, 1906; ZOMPRO, 2004).

Metriophasma (Acanthometriotes) myrsilus (WESTWOOD, 1859) (Figuras 8 y 9)


Comentarios: primer registro de localidad exacta para la especie en Colombia
y primer registro del género para Nariño. También se conoce esta especie para
Ecuador (Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Xerosomatinae: Prexaspini. Área apicalis visible,


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 - 221

cuerpo cubierto de numerosos tubérculos de color claro; mesonoto con espinas


conspicuas. Tegminas ovaladas. Patas relativamente cortas y con setas, fémur
anterior ensanchado. Abdomen moderadamente ensanchando, segmentos
terminales con una carina medial; opérculo muy corto, no alcanza el segmento
abdominal VII (WESTWOOD, 1859).

Isagoras proximus REDTENBACHER, 1906 (Figura 10)


Comentarios: primer registro de la especie para Colombia, la única localidad
anteriormente conocida para la especie era Paramba, provincia de Imbabura en
Ecuador. Primer registro del género para Nariño.
Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 215

Figura 2-10. Pseudophasmatidae: Pseudophasmatinae, 2-3. Atratomorpha sp. CONLE &


HENNEMANN (♂ y ♀), 4-5. Ignacia sp. REHN (♀ y ♂). Pseudophasmatidae:
Stratocleinae, 6. Holca annulipes REDTENBACHER ♀, 7. Olcyphides obscurellus
(REDTENBACHER) ♂. Pseudophasmatidae: Xerosomatinae, 8-9. Metriophasma
(Acanthometriotes) myrsilus (WESTWOOD) (♀ y ♂), 10. Isagoras proximus
REDTENBACHER ♀.
216 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Xerosomatinae: Prexaspini. Área apicalis visible,


Vértex con dos series de espinas, sin ocelos visibles; pro y mesonoto con tubérculos
y gránulos. Patas con espinas y tubérculos foliáceos prominentes. Tegminas
alargadas y con prominencia comprimida e irregular; alas de coloración homogénea.
Hembras con placa subgenital lanceolada (REDTENBACHER, 1906).

Acanthoclonia STÅL, 1875 (Figuras 11 y 12)


Comentarios: primer registro del género para Nariño, también se ha registrado para
los departamentos de Antioquia, Caldas, Cauca, Huila, Meta y Quindío (CONLE et
al., 2011). Este género está distribuido en Perú y Venezuela representado con diez
especies (Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Xerosomatinae: Xerosomatini. Área apicalis


visible; Cabeza, cuerpo y patas con fuerte ornamentación; escapo con dentículo
anterior en la carina exterior; antenas proyectándose levemente más allá del
segmento abdominal IV en los machos, y más allá del segmento medio en hembras.
Segmentos tarsales cortos, I - IV disminuyendo en longitud, V tan largo como los
tres anteriores combinados. Quilla mediana longitudinal en la superficie dorsal del
cuerpo; segmentos abdominales más largos que anchos en machos, transversos en
hembras. Hembras con órgano preopercular prominente en el esternito VII; placa
subgenital muy corta, apenas proyectándose más allá del segmento abdominal
VIII; valvas genitales proyectadas; cercos cortos, aplanados y triangulares (CONLE
et al., 2011; ZOMPRO, 2004; REDTENBACHER, 1906).

Parobrimus SCUDDER, 1896 (Figura 13)


Comentarios: primer registro del género para Nariño. Para este género se conocen
siete especies la cuales se distribuyen en Colombia, Ecuador y Bolivia (CONLE et
al., 2011, Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Pseudophasmatidae: Xerosomatinae: Xerosomatini. Área apicalis visible;


similar al género Acanthoclonia Stål por la conspicua ornamentación en cabeza,
cuerpo y patas; pero se diferencia por el cuerpo más delgado y alargado, además
presenta espinas compuestas en cabeza y tórax, y no lamelas o crestas como en
el caso de Acanthoclonia Stål (CONLE et al., 2011).

Paraceroys quadrispinosus (REDTENBACHER, 1906) (Figura 14)


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 - 221

Comentarios: Esta especie solo se conoce en Colombia y se ha registrado en los


departamentos de Boyacá, Cundinamarca y Meta (CONLE et al., 2011), en este
estudio se realiza el primer registro del género y especie para Nariño.

Diagnosis: Heteronemiidae: Heteronemiinae: Pygirhynchini. Área apicalis visible,


cuerpo de coloración castaño oscuro y tectinado longitudinalmente. Cabeza
alargadas y de lados paralelos, con cuatro tubérculos en disposición transversal.
Pronoto con cuatro espinas, dos anteriores y dos posteriores; meso y metanoto
con un par de espinas posteriores. Patas sin ornamentación. Segmentos medio
y abdominales V-VII con espinas en el margen posterior. Cercos alargados,
sobrepasando el ápice del último segmento abdominal (CONLE et al., 2011;
REDTENBACHER, 1906).
Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 217

Globocrania HENNEMANN & CONLE, 2011 (Figura 15)


Comentarios: primer registro del género para el sur del país, previamente registrado
en Caldas y La Costa Atlántica (CONLE et al., 2011). Se conocen únicamente dos
especies para este género, distribuidas una para Colombia y la otra para la Amazonía
brasileña (Phasmida Species File Online). El único espécimen recolectado fue una
ninfa de especie indeterminada.

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini (HENNEMANN &


CONLE, en preparación).

Libethra nisseri STÅL, 1875 (Figura 16)


Comentarios: primer registro del género y especie para Nariño. Además de L.
nisseri Stål, se recolectaron cinco especies adicionales de este género, las cuales
se encuentran bajo detallada revisión taxonómica.

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini. Sin área apicalis;


cabeza granulosa, segmentos torácicos combinados de mayor longitud que
los abdominales; segmento medio dos veces más ancho que largo; segmentos
abdominales II-V de longitud subigual. Meso y metatibia con pequeños lóbulos
dorsales, y espinas apicales en la región ventral; primer segmento tarsal casi
tan largo como los demás tarsómeros combinados. Las hembras presentan gran
polimorfismo en coloración y ornamentación (CONLE et al., 2011; STÅL, 1875)

Laciniobethra aff. Conradi (GIGLIO-TOS, 1898) (Figura 17)


Comentarios: esta especie fue previamente registrado en Nariño en las localidades
de Río Pun y El Tablón (CONLE et al., 2011), este representa un nuevo registro de
localidad. Este género se distribuye únicamente en Colombia y Ecuador (Phasmida
Species File Online).

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini. Sin área apicalis,


Pronto con surco transversal, cabeza y cuerpo cubiertos con números espinas.
Fémures y tibias con dentículos; basitarso tan o más largos que los tarsómeros
adyacentes combinados. Cercos cortos y redondeados. (GIGLIO-TOS, 1898)

Phanocles STÅL, 1875 (Figura 18)


Comentarios: primer registro del género para Nariño. Este género tiene trece
especies que están distribuidas desde México hasta el Ecuador, en Colombia el
género ha sido registrado en los departamento de Antioquia, Boyacá, Caldas,
Cauca, Cundinamarca, Meta, Putumayo, Sucre, Tolima y Valle del Cauca (CONLE et
al., 2011, Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini. Sin área apicalis;


Cabeza globosa, de longitud subigual al pronoto. Mesonoto muy largo, metanoto
levemente más largo que el pronoto. Profémur curvado y comprimido en la base;
meso y metafémur con lóbulos ventro-laterales. Segmento medio de mayor longitud
que el segmento abdominal II; segmentos abdominales VIII y IX dilatados (ZOMPRO,
2001)
218 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 - 221

Figura 11-19. Pseudophasmatidae: Xerosomatinae, 11-12. Acanthoclonia sp. STÅL (♀ y ♂), 13.
Parobrimus sp. SCUDDER ♂. Heteronemiidae: Heteronemiinae, 14. Paraceroys
quadrispinosus (REDTENBACHER) ♀. Diapheromeridae: Diapheromerinae, 15.
Globocrania sp. HENNEMANN & CONLE ♀ ninfa, 16. Libethra nisseri STÅL ♀,
17. Laciniobethra aff. conradi (GIGLIO-TOS) ♂, 18. Phanocles sp. STÅL ♂, 19.
Phanocloidea schulthessi ( REDTENBACHER) ♂.
Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 219

Phanocloidea schulthessi (REDTENBACHER, 1908) (Figura 19)


Comentarios: primer registro de la especie para Colombia, la única localidad
anteriormente conocida es para la especie tipo en Paramba, provincia de Imbabura
en Ecuador (Phasmida Species File Online).

Diagnosis: Diapheromeridae: Diapheromerinae: Diapheromerini. Sin área apicalis;


vertex ligeramente aplanado. Pronoto tan largo como la cabeza, pero más estrecho;
metanoto con un tercio de la longitud del mesonoto. Fémures delgados y sin
ornamentaciones, profémur curvado y comprimido en la base; tibias más largas
que los fémures. Basitarso más largo que los segmentos tarsales siguientes
combinados. Segmentos abdominales VIII y IX levemente ensanchados. (ZOMPRO,
2001; REDTENBACHER, 1908)

DISCUSIÓN
Colombia posee una gran riqueza del orden Phasmatodea, a pesar de los escasos
estudios realizados en este orden en este país, actualmente se encuentran
registradas 182 especies (CONLE et al., 2011). En este estudio se presentan catorce
especies como registro preliminar de la fauna de insectos palo en la Reserva Natural
Río Ñambí, seis de ellas identificadas a nivel de género, pertenecientes a tres de
las cinco familias conocidas para Colombia, Diapheromeridae, Heteronemiidae y
Pseudophasmatidae. Esto sugiere una gran diversidad del orden para esta región
como ya ha sido registrado para otros organismos (BUSTOS, 1994; AMARILLO,
1997; SALAMAN, 2001; GUTIÉRREZ et al., 2004; SOLARTE, 2005; FRANCO-ROSELLI
et al., 2007).

Además se registran por primera vez para el territorio colombiano las especies
Isagoras proximus REDTENBACHER, Olcyphides obscurellus (REDTENBACHER) y
Phanocloidea schulthessi (REDTENBACHER); se amplía el rango de distribución para
las especies Holca annulipes REDTENBACHER, Libethra nisseri STÅL, Paraceroys
quadrispinosus (REDTENBACHER) y los géneros Acanthoclonia STÅL, Globocrania
HENNEMANN & CONLE, Ignacia REHN, Parobrimus SCUDDER y Phanocles STÅL;
y adicionalmente se realiza primer registro de localidad exacta para la especie
Metriophasma (Acanthometriotes) myrsilus (WESTWOOD).

Aunque la localidad de recolecta del presente estudio se encuentra dentro de la zona


clasificada como Chocó biogeográfico según HERNÁNDEZ-CAMACHO & SÁNCHEZ-
PÁEZ (1992), se registran géneros de diferentes regiones biogeográficas como es
el caso de Acanthoclonia STÅL, Laciniobethra CONLE, HENNEMANN& GUTIÉRREZ,
Libethra STÅL, Parobrimus SCUDDER, géneros de conocida distribución Andina; de
la subregión amazónica se registra el género Phanocloidea ZOMPRO y como propio
de la región del chocó el género Ignacia.

Todos los géneros y especies encontradas se distribuyen en varios países de


America del Sur especialmente en los países andinos, a excepción de los géneros
Atratomorpha CONLE & HENNEMANN y Paraceroys CONLE, HENNEMANN &
GUTIÉRREZ, endémicos para Colombia, y Phanocles que se distribuye desde México
hasta el Ecuador (Phasmida Species File Online).
220 Yeisson Gutiérrez, Tito Bacca

Algunos especímenes no presentan identificación a nivel específico ya que


pertenecen a géneros que actualmente se encuentran en revisión y algunos
representan especies nuevas que serán descritas posteriormente (Comunicación
personal: Oskar Conle). Se incluyen diagnosis basadas en la literatura existente, a
pesar que las descripciones originales, en su mayoría, son cortas y poco detalladas
(WESTWOOD, 1859; STÅL, 1875; GIGLIO-TOS, 1898; REDTENBACHER, 1906;
ZOMPRO, 2001; ZOMPRO, 2004; CONLE et al., 2011), y las claves taxonómicas
para taxones supragenéricos de insectos palo del Neotrópico no brindan certeza
taxonómica a la hora de determinar los especímenes.

Este estudio, que fue el resultado de un pequeño esfuerzo de muestreo, arroja datos
importantes para el conocimiento de la diversidad y distribución de los insectos
palo de la región Neotropical, además pretende ser un incentivo para continuar
con el estudio de este grupo de organismos. La recolecta de insectos palo en otras
temporadas y áreas de muestreo en este tipo de ecosistema, además de utilización
de otros métodos de captura adicionales como fogging y recolecta en el dosel de
los árboles, podría eventualmente incrementar el número de taxones encontrados.

AGRADECIMIENTOS
A los estudiantes del programa de Ingeniería Agroforestal de la Universidad de
Nariño por la recolecta y montaje de las muestras, a Oskar Conle por la colaboración
en la identificación de los especímenes, a la Fundación Ecológica Los Colibríes de
Altaquer, quienes administran y dirigen la Reserva Natural Río Ñambí, por permitir
el ingreso a la reserva y por la logística prestada.

BIBLIOGRAFÍA
AMARILLO, S.A.R.1997.- Actividad de satúrnidos (Lepidoptera: Saturniidae) en la Reserva Natural Privada
Rio Ñambí. Boletín del Museo de Entomología de la Universidad del Valle, 5 (2): 1-14.
BUSTOS, J.H. 1994. Contribución al conocimiento de la fauna de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) del
occidente del departamento de Nariño (Colombia). Boletín del Museo de Entomología de la Universidad
del Valle, 2 (1,2): 19-30.
CONLE, O.; HENNEMANN, F. & GUTIÉRREZ, Y. 2011.- The Stick Insects of Colombia: A catalogue and
bibliography with the descriptions of four new genera and 74 new species. Gebundene Ausgabe. Books
on Demand GmbH, Norderstedt.
ESPINAL, S. 1977.- Zonas de vida y formaciones vegetales de Colombia. Instituto Geográfico Augustín
Codazzi, IGAC, Vol. XIII No. 11, Bogotá.
FRANCO-ROSSELLI, P., BETANCUR, J.; FERNÁNDEZ-ALONSO, J. 1997.- Diversidad florística en dos bosques
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 210 - 221

subandinos del sur de Colombia. Caldasia, 19 (1-2): 205-234.


GENTRY, A. 1986.- Species richness and floristic composition of Chocó region plant communities. Caldasia,
15: 71-91.
GIGLIO-TOS, E. 1898.- Viaggio del Dott. A. Borellinel Chaco Boliviano e nella Repubblica Argentina. X.
Ortotteri. Bollettino dei Musei di Zoologa ed Anatomia comparata della Royale Università di Torino,
12: 1-47.
GUTIÉRREZ, A.; CARILLO, E. & ROJAS, S.V. 2004.- Guía Ilustrada de los Colibríes de la Reserva Natural Río
Ñambí. FPAA, FELCA, ECOTONO, Bogotá.
HERNÁNDEZ-CAMACHO, J.; SÁNCHEZ-PÁEZ, H. 1992.- Biomas terrestres de Colombia. p. 53-173. En:
Halffter, G. (ed.). La Diversidad biológica Iberoamericana I. Acta Zoológica Mexicana, CYTED-D, México.
Phasmida Species File Online. BROCK, P.D. & OTTE, D. Version 5.0/5.0.- Disponible en: http://Phasmida.
SpeciesFile.org [Fecha revisión: 26Noviembre 2013]
RANGEL-CH., O. 2004.- Colombia, Diversidad Biótica IV: Chocó biogeográfico / Costa Pacífica. Instituto de
Ciencias Naturales, Bogotá D.C.
REDTENBACHER, J. 1906.- Die Insektenfamilie der Phasmiden. Phasmidae Areolatae. Vol. I. Wilhelm
Engelmann, Leipzig.
Phasmatodea (Insecta) de la reserva natural río Ñambí, Nariño, Colombia 221
REDTENBACHER, J. 1908.- Die Insektenfamilie der Phasmiden. Phasmidae Anareolatae (Phibalosomini,
Acrophyllini, Necrosciini). Vol. III. Wilhelm Engelmann, Leipzig.
SALAMAN, P. 2001.- The study of an understorey avifauna community in an Andean premontane pluvial
forest: Thesis, Wolfson College, University of Oxford, Oxford.
SOLARTE, V.M. 2005.- Diversidad y estructura espaciotemporal de la comunidad de mariposas diurnas en
la reserva natural Río Ñambí. Trabajo de grado de Biólogo. Universidad de Nariño, Pasto.
STÅL, C. 1875.- Recensio Orthopterorum. Revue critique des Orthoptères déscrits par Linné, de Geer et
Thunberg. Vol. 3. P.A. Norstedt & Söner, Stockholm.
TILGNER, E.H. 2009.- Phasmida (Stick and Leaf Insects): 765-766. En: Resh, V.H. & Cardé, R.T. (eds.).
Encyclopedia of Insects. Elsevier, Burlington.
WESTWOOD, J.O. 1859.- Catalogue of Orthopterous insects in the collection of the British Museum. Part 1:
Phasmidae. British Museum, London.
WORLD WILD LIFE FUND (WWF). 2008.- Plan de Acción del Complejo Ecorregional Chocó-Darién. WWF
Colombia, Bogotá.
ZOMPRO, O. 2001.- A generic revision of the insect order Phasmatodea: The New World genera of the
stick insect subfamily Diapheromeridae: Diapheromerinae = Heteronemiidae: Heteronemiinae sensu
Bradley & Galil, 1977. Revue Suisse de Zoologie, 108 (1): 129-255.
ZOMPRO, O. 2004.- Revision of the genera of the Areolatae, including the status of Timema and Agathemera
(Insecta, Phasmatodea). Abhandlungen des Naturwissenschaftlichen Vereins in Hamburg (NF) 37.
Goecke & Evers, Keltern-Weiler.
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero - junio, 2014. 222-246 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

CURADURÍA, MORFOLOGÍA E IDENTIFICACIÓN DE ÁFIDOS


(HEMIPTERA: APHIDIDAE) DEL MUSEO ENTOMOLÓGICO
UNAB. PRIMERA APROXIMACIÓN.*
Ronald Simbaqueba C.1, 2, 3, Francisco Serna 2, 3
Francisco Javier Posada-Flórez 2, 4

Resumen

Los áfidos son insectos polífagos succívoros y se alimentan de una importante


cantidad de cultivos. Los daños son de importancia económica y pueden ser letales
para las plantas, ya que los áfidos están adaptados para transmitir diferentes virus
cuando chupan la savia. Viven también en asociación simbiótica con hormigas. Estas,
a su vez, los protegen de enemigos naturales y los transportan de un lugar a otro, al
mismo tiempo que toman de ellos el excremento azucarado, conocido como rocío
de miel. En el presente trabajo se elaboró una colección de referencia de áfidos, que
se encuentra almacenada en el Museo entomológico UNAB (Universidad Nacional
Agronomía Bogotá), siguiendo un protocolo modificado para el proceso curatorial.
Las muestras fueron recolectadas y procesadas a través de diferentes soluciones
químicas para la limpieza, aclarado y montaje en portaobjetos de microscopio, en
los cuales se incluyeron los datos de colección de las muestras. Este estudio también
buscó encontrar caracteres útiles nuevos o previamente registrados para su uso
en la morfología descriptiva de Aphididae, y para las claves de identificación. Las
ilustraciones y medidas se elaboraron con la ayuda de un microscopio óptico (400
aumentos) y una rejilla. Las fotografías fueron tomadas con una cámara sencilla
adaptada a un microscopio, y organizadas en Photoshop. Los áfidos son pirifor-
mes, pequeños (4-8 mm), cuerpo blando hemipteroide, con un par de sifúnculos
dorsales en el segmento abdominal cinco o seis. La placa genital es el esternito
del segmento VII, y la cauda corresponde al terguito del segmento IX. Cabeza
opistognatha, con tubérculos frontales o antenales. Esta primera aproximación al
proceso curatorial de áfidos de la Colección Taxonómica Central del museo UNAB
reúne 18 especies de áfidos, representadas por 579 ejemplares de 18 municipios
y un total de 34 plantas hospedantes. Para estas especies, se elaboraron claves
taxonómicas, diagnosis e ilustraciones.

Palabras clave: áfidos, curaduría, morfología, taxonomía, claves de identificación, diagnosis.

*
FR: 16-X-2013. FA: 21-III-2014.
1
Ingeniería Agronómica. Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Cra. 30, #45-
03). rrsimbaquebac@unal.edu.co
2
Grupo Sistemática de Insectos Agronomía (SIA). Línea Taxonomía de insectos.
3
Universidad Nacional de Colombia. Facultad de Ciencias Agrarias. Museo Entomológico Universidad Nacional Agro-
nomía Bogotá (UNAB). Cra. 30 # 45-03. Bogotá, Colombia). fjsernac@unal.edu.co
4
Ingeniero Agrónomo. Entomólogo PhD y Postdoctorado. IPM – Tropical Perennial Crop Consultant. 7620 E.
Arbory Ct. Laurel, MD. 20707. fjavierposada@hotmail.com
CÓMO CITAR:
SIMBAQUEBA C., R., SERNA, F. & POSADA-FLÓREZ, F.J., 2014.- Curaduría, morfología e identificación de
áfidos (Hemiptera: Aphididae) del Museo Entomológico UNAB. Primera aproximación. Bol. Cient. Mus. Hist.
Nat. U. de Caldas, 18 (1): 222-246.
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 223

CURATORSHIP, MORPHOLOGY AND IDENTIFICATION OF


APHIDS (HEMIPTERA: APHIDIDAE) DEPOSITED IN THE UNAB
ENTOMOLOGICAL MUSEUM . FIRST APPROXIMATION
Abstract

Aphids are succivorous, polyphagous insects that attack an important number


of crops. Damages are of economic importance and may be lethal to plants since
aphids are adapted to transmit different viruses, while sucking sap juices. Aphids
live in symbiotic association with ants. Ants protect and move them from one place
to another, and receive honeydew as reward. We developed a voucher collection of
aphids housed at the UNAB Museum, following a modified protocol for the curatorial
process. Specimens were collected and processed through different chemicals for
cleaning, clearing and mounting on microscopic slides, where the collecting data
were included in a label. We also pursued to find useful characters both old and
new ones for a descriptive morphology of Aphididae, and for the identification
keys. Illustrations and measurements were made using an optic microscope (400X),
with a grid. Pictures were taken with a simple camera adapted to a microscope,
and organized on Photoshop. Aphids are diagnosable as pyriform, small (4-8
mm) soft bodied hemipterans, with a pair of dorsal cornicles or siphuncles on
abdominal segment fifth or sixth. Genital plate is the sternite of segment VII, and
the cauda corresponds to the tergite of segment IX. Head opisthognathous, with
frontal or antennal tubercles. Our first approximation to the curatorial process of
the aphids at the Central Taxonomic Collection of the UNAB Museum assembles
18 species, represented by 579 specimens from 18 municipalities and a total of
34 host plants. For these species, we produced identification keys, taxonomic
diagnosis, and illustrations.

Key words: aphids, curatorial process, morphology, taxonomy, identification keys, diagnosis.

L
os áfidos o “pulgones” causan grandes pérdidas a la agricultura como
consecuencia de sus hábitos fitófagos “succívoros”. Los daños en la planta
pueden presentarse a nivel de raíces, tallos, hojas, flores o inflorescencias
y frutos. Este grupo de insectos es uno de los de mayor importancia económica
(BUSTILLO & SÁNCHEZ, 1977).

Los síntomas asociados a los daños que causan los áfidos son la deformación
o el enroscamiento de los brotes jóvenes, amarillamiento o clorosis, y posterior
necrosis de las hojas jóvenes por pérdida de pigmentos fotosintéticos (clorofila
a, clorofila b y carotenoides) indispensables para el crecimiento de las plantas
(WANG et al., 2004; BALDINI et al., 2008; DAVID et al., 2009), y formación de
agallas en tallos y raíces. Los áfidos excretan una sustancia azucarada, conocida
como rocío de miel. Esta sustancia posibilita la fijación a la planta de una mezcla
de hongos saprofíticos del género Capnodium, azúcares y partículas de polvo y
grasa desde el ambiente (DELFINO & BINAZZI, 2002; KAPLAN & EUBANKS, 2002).
Tal combinación de elementos produce en la superficie de hojas, tallos, ramas, y
frutos un recubrimiento negro, que se conoce como fumagina o negrilla, el cual
224 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

interfiere con el normal desarrollo de las actividades fotosintéticas de la planta


(PATEL et al., 1997; LORENZANA et al., 2004, Ramos y Serna 2004,; SATAR et al.,
2005; RUBIN et al., 2006). La producción de rocío de miel le permite también a
los áfidos mantener una asociación simbiótica facultativa (no especifica) con
hormigas (Hymenoptera: Formicidae) (KAPLAN & EUBANKS, 2002), aunque algunas
veces prefieren atender determinadas especies de áfidos (DELNO & BUFFA 1996).
Esta asociación mutualista consiste en que las hormigas protegen y transportan
los áfidos a diferentes sitios de alimentación (PANCONESI, 1999), y a su vez las
hormigas obtienen el recurso energético del rocío de miel (QUEIROZ & OLIVEIRA,
2001), que contribuye a aumentar el potencial de dispersión de los áfidos (RENAULT
et al., 2005; LARSEN et al., 2001; KAPLAN & EUBANKS, 2002). Algunas especies
de áfidos pueden llegar a tener más de diez generaciones en un año (IVERSEN &
HARDING, 2007).

Desde el punto de vista agrícola, lo más importante de los áfidos es su capacidad


de infección viral de una planta a otra y la acción tóxica de las secreciones
salivares que inyectan durante su proceso de alimentación, y que causan serias
alteraciones en el crecimiento de las plantas (MINKS & HARREWIJN, 1987; EASTOP,
1977; BLACKMAN & EASTOP, 2000; KAPLAN & EUBANKS, 2002; MICHELOTTO et
al., 2004; WALLIS et al., 2005; QUIROS & EMMEN, 2006; ROBSON et al., 2007; VAN
EMDEN & HARRINGTON, 2007; NUESSLY et al., 2008; ZHANG et al., 2008). Además
del daño directo en la planta por su alimentación, los daños también provocan una
disminución en los rendimientos y calidad de las semillas (YOKOMI et al., 1994;
BLACKMAN & EASTOP, 2000; DONALDSON & GRATTON, 2007). Se considera que los
áfidos son los responsables de la transmisión del 55-60% de los virus de las plantas
(BELDA et al., 1994; CERMELI, 2012), o del 80% al 90% (BUSTILLO & SÁNCHEZ, 1977).
Aproximadamente, 4000 especies de áfidos se encuentran descritas y se reporta
hasta el momento que 192 transmiten 275 tipos de virosis (NAULT, 1997). Los virus
se alojan en los estiletes maxilares o en las glándulas salivares, en el momento de
la succión de savia. Esta capacidad de transferencia de virus patogénicos convierte
a los áfidos en uno de los grupos de artrópodos más importantes en la Agronomía.

En atención a la importancia agronómica que envuelve este grupo de insectos, a la


falta de colecciones de referencia taxonómica y a los pocos estudios morfológicos y
taxonómicos en Colombia, el presente estudio pretendió abordar cuatro actividades
complementarias: Elaborar una colección de referencia en el Museo Entomológico
UNAB (Universidad Nacional Agronomía Bogotá) de áfidos de importancia agrícola,
incluyendo su curaduría; analizar la morfología general básica de Aphididae;
proponer una clave de identificación para los géneros y especies más comunes en
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

nuestro medio; y presentar las diagnosis taxonómicas ilustradas de las especies


hasta ahora curadas en UNAB.

El estudio básico de la morfología de Aphididae permite comprender las


transformaciones estructurales que ocurren entre las diferentes especies, el
reconocimiento de nuevos caracteres, ya sea para su uso en estudios de filogenia,
en la elaboración de nuevas descripciones,diagnosis, claves de identificación,
propuestas clasificatorias dentro de la familia, o para el desarrollo de estudios
aplicados hacia la relación planta-insecto, fisiología, etc. La morfología permite
también revelar las variaciones intraespecíficas (SNODGRASS, 1993, BLACKMAN
& EASTOP, (2000); BLACKMAN & EASTOP, (2006).
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 225

Materiales y MÉtodos

Curaduría
Luego de la recolección, sacrificio y separación preliminar de especímenes,
las metodologías de curaduría establecidas en el Museo entomológico UNAB
comprenden los procesos de aclarado, montaje, rotulación, identificación,
catalogación en base de datos digital, etiquetado y preservación en la Colección
Taxonómica Central (CTC) de UNAB de las muestras en líquido y en láminas
portaobjetos (Figura 1).

a b

figura 1. a. Caja portaláminas de la colección de Aphididae en la CTC de UNAB.


b. Colección respaldo líquido de Aphididae en la CTC de UNAB.

aclarado: Los insectos se sumergen en una solución de KOH [10%] y se calientan al


“baño maría” de 5 a 10 minutos. Se transvasan a una caja Petri con solución de agua
y ácido acético glacial [1%]. Seguidamente, a cada espécimen se le hace presión con
un pincel o pala diminuta para terminar la extracción de los contenidos internos.

Montaje: El procedimiento de montaje en placas (láminas) se basa en BLACKMAN &


EASTOP, (2000), el cual se modificó de acuerdo con los resultados más favorables.
Los individuos aclarados se depositan en cajas Petri con aceite de clavo para limpiar
los restos que quedan de las soluciones anteriores y finalizar el aclarado; cada
espécimen se pone en láminas portaobjetos y se le agrega una gota de bálsamo
de Canadá; se cubre con una laminilla cubreobjetos. El montaje se flamea con un
mechero hasta que las burbujas de aire y restos de aceite se salen del espécimen
y de la lámina. Para esto también, en algunos casos, se coloca la lámina en una
plancha caliente a 40 grados centígrados por dos días. La lámina cubre-objetos
se sella contra el portaobjetos con esmalte transparente.

rotulado: En un rótulo blanco adherido a la lámina se consigna la siguiente


información, para las categorías de división política y otros datos de colección:
País, Departamento, Municipio, corregimiento, vereda, georreferencia, elevación
(m alt.), especie vegetal asociada, colector y fecha.

determinación taxonómica: Para este procedimiento se utilizan las claves y


descripciones de HOLMAN, (1974); BLACKMAN & EASTOP, (2000); BLACKMAN &
EASTOP, (2006) y STOETZEL, (1994). Para la identificación de los áfidos es necesario
226 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

tener en cuenta un variado número de caracteres morfológicos. Los de mayor uso


taxonómico son el número de artejos antenales, el número de rinarios primarios
y secundarios, su posición en la antena y si los rinarios primarios están o no
acompañados de rinarios accesorios o satélites (COSTA LIMA, 1938); la bifurcación
de la vena Media (M), la longitud de los sifúnculos, longitud del estilete y las diversas
formas que presenta la cauda.

Etiquetado: En la lámina portaobjeto, y al lado derecho de la laminilla cubreobjeto


(cabeza del espécimen hacia adelante) se coloca una etiqueta verde, para los
especímenes identificados hasta el nivel de género o especie. En esta etiqueta
se se consigna la siguiente información: número de catálogo, familia, género,
especie, determinador y año de la determinación. Las placas se almacenan en cajas
portaláminas en la Colección Taxonómica Central (CTC) de UNAB (Figura 1) y de ser
posible se guarda un respaldo en líquido de cada muestra. Esta colección cuenta
con una base de datos electrónica asociada a cada número de catálogo.

Morfología
Para el estudio de la morfología se utilizaron los especímenes preparados en
láminas. El estudio y dibujo de las estructuras básicas se basó en SNODGRASS
(1993), HOLMAN, (1974); BLACKMAN & EASTOP, (2000); BLACKMAN & EASTOP,
(2006) y STOETZEL, (1994).

RESULTADOS.

Curaduría. Colección de referencia y catalogación de los áfidos de UNAB.


En esta fase inicial del estudio de los áfidos, la Colección Taxonómica Central
(CTC) de UNAB alcanza 579 especímenes curados, 18 especies determinadas,
de 19 municipios ubicados en cinco departamentos (Antioquia, Boyacá, Caldas,
Tolima y Cundinamarca), con un total de 34 plantas hospedantes, 26 de estas de
importancia agrícola. Para cada especie determinada, a continuación se relacionan
respectivamente los números de catálogo asignados en UNAB y sus plantas
hospedantes:

Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe, 1841) (No. Catálogo 3113: Annona


muricata (Annonaceae), Citrus sp., Citrus aurantii, Citrus reticulata (Rutaceae),
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

Theobroma cacao (Malvaceae), Vigna unguiculata (Fabaceae), Coffea arabica


(Rubiaceae), Rosa sp. (Rosaceae); T. citricidus (Kirkaldy, 1907) (No. Catálogo
3432, Citrus aurantium, Citrus reticulata, Citrus sp. Rutaceae); Brevicoryne
brassicae (Linnaeus, 1758) (No. Catálogo 3467: Brassica oleraceae, Brassica rapa
(Brassicaceae), Lactuca sativa (Asteraceae); Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758)
(No. Catálogo 3499: Zea mays (Poaceae); Myzus persicae (Sulzer, 1776) (No. Catálogo
3500, 491: Solanum tuberosum (Solanaceae), Sesamum indicum (Pedaliaceae), Malva
sp. (Malvaceae), Myzus ornatus Laing, 1932 (No. Catálogo 3660: Citrus sp. (Rutaceae),
Tecoma stans (Bignoniaceae); Greenidia ficicola Takahashi, 1921 (No. Catálogo 3545:
Ficus benjamina (Moraceae), Psidium guajava (Myrtaceae); Tuberolachnus salignus
(J. F. Gmelin, 1790) (No. Catálogo 3546: Salix babylonica (Salicaceae); Aphis nerii
Boyer de Fonscolombe, 1841 (No. Catálogo 3567: Nerium oleander (Apocynaceae);
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 227

A. gossypii Glover, 1878 (No. Catálogo 3686: Solanum betaceum (Solanaceae),


Hibiscus grandiflorus (Malvaceae), Gossypium sp. (Malvaceae); A. craccivora Koch,
1854 (No. Catálogo3685: Vitis sp. (Vitaceae), Mimosa pudica (Fabaceae), Ulex sp.
(Fabaceae); Cerataphis brasiliensis (Hempel, 1901) (No. Catálogo 3573: Coccus
nucifera (Arecaceae); C. orquidearum (Westwood, 1879) (No. Catálogo 3574: Anguloa
sp. (Orquidiaceae); Macrosiphum euphorbiae (Thomas, 1878) (No. Catálogo 3644:
Hibiscus grandiflorus (Malvaceae), Rosa sp. (Rosaceae), Tecoma stans (Bignoniaceae);
Sipha flava (Forbes, 1884); Carolinaia cyperi Ainsllie, 1915 (No. Catálogo 492;
Cyperus sp. (Cyperaceae); Dysaphis apiifolia (Theobald, 1923) (No. Catálogo 493:
Arracacia xanthorrhiza (Apiaceae); Picturaphis brasiliensis (Moreira, 1925) (No.
Catálogo 494: Phaseolus vulgaris (Fabaceae) y Uroleucon ambrosiae (Thomas,
1878) (No. Catálogo 3687: Tithonia diversifolia (Asteraceae), Taraxacum officinale
(Asteraceae).

Insectos en general pequeños (4-8 mm de longitud), delicados, cuerpo ovalado o


piriforme (BLACKMAN & EASTOP, 2000), algunas veces cubierto parcial o totalmente
por sustancias cerosas (ejemplo Cerataphis spp., Brevicoryne brassicae y Eriosoma
spp.).

Cabeza. (Figura 2.) De tipo opistognata, con aparato bucal dirigido hacia abajo y
hacia atrás (SNODGRASS, 1935). En la mayoría, la cabeza se diferencia claramente
del tórax. Partes laterales de la frente protuberantes, dirigidas hacia arriba,
formando tubérculos antenales. Frente con diversas formas, según la protuberancia
relativa de los tubérculos antenales; algunas veces convexa, transversalmente
recta, ligeramente cóncava o sinuosa; aspectos mesiales (interiores) de tubérculos
convergentes, paralelos o divergentes. En posición media en la frente, algunas veces
se puede encontrar el tubérculo frontal, una proyección más o menos evidente.

En alados y también en la mayoría de los ápteros, se desarrolla el ojo compuesto, y


con frecuencia una proyección llamada triommatidio o tubérculo ocular, en margen
posterior de la cabeza. Alados: tres ocelos, dos de ellos ubicados en posición
dorso-lateral y otro en posición medio-frontal. En ápteros de algunas especies,
ojos reducidos solo al triommatidio (como en Cerataphis). Según HOLMAN, (1974),
algunas especies con triommatidio fusionado al ojo compuesto o desplazado
ventralmente, de manera que no es apreciable desde el dorso.

Aparato bucal de tipo picador-chupador, denominado rostro, rostrum, labium


o pico, compuesto de cinco segmentos; segmento apical (V) con frecuencia muy
pequeño comparativamente y parcial o totalmente fusionado con el segmento
previo (IV). Segmento IV con seis setas, un par lateral, uno dorsal y uno ventral. Este
segmento además con dos pequeñas setas basales y dos o más setas adicionales
o secundarias en la parte media.

Antena. (Figura 3). Filiforme, compuesta por 5 ó 6 artejos. El escapo se articula


con la cápsula cefálica en la fosa antenal. El segundo es el pedicelo. Tres o cuatro
(usualmente cuatro) artejos siguientes más delgados y alargados, que conforman
el flagelo. Algunos segmentos con sensilias placoideas subcirculares, anulares o
transversales, conocidas como rinarios. Último artejo antenal por lo general con
adelgazamiento en su tramo distal, conocido como proceso terminal (“processus
terminalis”), que va desde la margen distal del primer rinario primario hasta
ápice antenal.
228 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

Caracterización Morfológica de los áfidos. (Figura 2).


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

figura 2. Anatomía externa de hembra áptera adulta de Toxoptera citricidus (Kirkaldy)


(vista ventral) (Dibujo R. Simbaqueba)
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 229

base

figura 3. Segmentos antenales de hembra áptera adulta de T. citricidus (Kirkaldy)


(Dibujo R. Simbaqueba).
Rinarios primarios presentes en todos los ínstares y en todas las especies. Último y
penúltimo segmento antenal con uno a tres rinarios accesorios o satélites, contiguos
a los rinarios primarios. Rinarios secundarios desarrollados solo en segmentos
III a V de adultos, a menudo solo en segmento III y siempre presentes en alados;
menos numerosos en ápteros y sin desarrollo en algunas especies (HOLMAN, 1974).

tórax. Diferenciado; meso y metatórax fusionados (pterotórax). Primer par de


espiráculos anteriados en mesotórax; segundo par en metatórax. Algunas especies
con espiráculos rodeados por zona esclerosada (escleritos espiraculares). Varias
especies con procesos torácicos dorsomesiales o dorsolaterales (Holman, 1974).

apéndices torácicos.

Patas. (Figura 4). De tipo caminador. Tibias más largas que fémures. Tarso con dos
segmentos, basitarso y telotarso, basitarso más pequeño; telotarso con una a cinco
setas basales; pretarso (podito apical) armado por dos uñas; placa unguitractora
entre tarso y pretarso.

figura 4. Fémur, tibia, tarso y pretarso de hembra áptera adulta de T. citricidus


(Kirkaldy) (Dibujo R. Simbaqueba).
230 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

alas. (Figura 5). Membranosas, anteriores mucho más grandes que las posteriores,
con sistema de acople entre sí, por medio de ganchillos (hámulos). Venación con
variaciones en las divisiones de la vena Media (M) principalmente, reducción parcial
o total del sector radial (Rs), posición relativa de la base cubital (Cu) y reducción de
una o varias venas en alas posteriores. Otras diferencias entre especies se presentan
en la forma y pigmentación del pterostigma.

figura 5. Ala anterior, posterior y venación de hembra adulta de T.


citricidus (Kirkaldy) (Dibujo R. Simbaqueba)
abdomen. Formado por ocho somitos más terguito del segmento IX (cauda);
segmento V o VI con par de órganos corniculares o regiones circulares pareadas
dorsales (sifúnculos o cornículos) (Figura 6). Siete pares de espiráculos se
distribuyen desde somito I hasta VII, un par en cada uno. Generalmente, en urómeros
(segmentos abdominales) I y VII se pueden presentar tubérculos laterales. Algunas
especies con proceso abdominal dorsomedial, como tubérculo abdominal dorsal
(ejemplo: Tuberolachnus salignus (Gmelin).
 
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

figura 6. Distancia entre espiráculos I y II con relación a la distancia entre los espiráculos
II y III a. tribu Macrosiphini. b. tribu Aphidini. (Dibujo R. Simbaqueba)
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 231

apéndices abdominales.
Los sifúnculos son un par de órganos dorsales que se localizan en urómeros V
o VI. Su forma varía desde poros simples hasta tubos largos que miden hasta
2/3 de la longitud del cuerpo (ejemplo Greenidea sp.) (Figura 7.). Esternito del
segmento VII se conoce como placa genital, se desarrolla solo en formas adultas,
ápteras y aladas. Margen posterior de placa genital con grupo de setas denominas
“gonapófisis”. Cauda corresponde a terguito de segmento IX transformado (Figura
8.),en la mayoría de los áfidos unido al segmento VIII y con movilidad dorso ventral.
Cauda y placa anal (esternito del segmento VIII) funcionan probablemente como
esfínter anal (Holman, 1974; Zimmerman, 1948).

a b c d e

figura 7. Tipos y formas de sifúnculos a. redondo b. cono corto c. cono largo d. en


cono con un reborde bien marcado e. subcilíndrico con reticulación poligonal
en el ápice. (Dibujo R. Simbaqueba).

setas y escleritos. Cuerpo de especies más ancestrales cubierto por setas finas y
espesas. Mayoría de especies con número limitado de setas dorsales, dispuestas más
o menos en seis hileras longitudinales: dos mediales (a lo largo de la línea media
del cuerpo), dos laterales (una a cada lado del cuerpo) y dos pleurales (una a cada
lado entre las hileras mediales y laterales). Segmentos torácicos, y casi todos los
abdominales, con seis grupos de setas, cada uno constituido por una o más setas.
Setas pleurales sin desarrollo en segmentos V a VIII; segmento VII con frecuencia
con solo setas mediales.

Dorso a menudo con placas (áreas esclerosadas) alrededor de la base de las setas,
a veces alargadas o fusionadas en algunos grupos, para formar esclerito medial,
pleural o marginal. En algunas especies, estos escleritos se fusionan en escleritos
232 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

o franjas dorsales, que pueden iniciar desde la zona media y terminar en la zona
pleural o franjas transversales. Estos últimos incluyen también los escleritos
marginales. Las franjas transversales en segmentos abdominales III-V o III-VI pueden
unirse para formar placa central o escudo central abdominal. Escleritos marginales
de urómeros V y VI representan escleritos presifunculares y postsifunculares
correspondientes.

Figura 8. Tipos de caudas. a. cauda en forma de verruga o papila con placa anal redon-
deada. b. cauda en forma de verruga o papila. c. triangular. d. digitiforme. e.
liguliforme. (Dibujo R. Simbaqueba).

Clave para géneros y especies de áfidos (Hemiptera: Aphididae) más comunes y


curados en UNAB.
(En general esta clave aplica para áfidos ápteros. Algunos alados se especificarán
en la alternativa respectiva)

1. Setas largas y gruesas en dorso de tórax y abdomen (Figura 23a); último


segmento rostral (pico) aproximadamente 0.5 de la longitud del II segmento del
tarso posterior; placa anal redondeada (Figura 8a.).…………..........…..Sipha flava

1’. Otra combinación de caracteres…………………..……………………………..2


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

2. Proceso medidorsal abdominal en forma de cono, entre los sifúnculos (Figura


18c). Sifúnculo en forma de cono bajo (Figura 7b)………...Tuberulacnus salignus

2’. Proceso mediodorsal abdominal ausente……..…….………………………….3

3. Sifúnculo en forma de poro (Figura 7a.); cuerpo ovalado (Figura 19a) casi
circular, deprimido (en vivo), con cerarios marginales (Figura 19a); cauda
en forma de verruga o vesícula (Figura 8a y 8b); formas ápteras carecen de
ojos compuestos; procesos frontales pareados, en forma de cuerno (Figura
20b)……………………………………………………………………….Cerataphis 4
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 233

3’. Sifúnculos tubulares, subcilíndricos o cónicos (Figura 7b a 7e); cuerpo piriforme


u oblongo; cerarios marginales ausentes (Figura 1a.); cauda digitiforme (Figura 8d.),
triangular (Figura 8c) o semicircular (Figura 11d.)……………………...……..5

4. Dos setas frontales gruesas, cortas, en forma de lanza, o incrasada (gruesa) (Figura
19b.)..…………………………………………………...Cerataphis brasiliensis

4’. Setas frontales filiformes; proceso frontal (cuerno) más corto que segundo
tarsómero de pata posterior (Figura 20b)……………….… Cerataphis orchidearum

5. Sifúnculo 2/3 de la longitud del cuerpo; setas largas y gruesas a lo largo del
sifúnculo (Figura 11b); cauda semicircular (Figura 11d)…..…...Greenidea ficicola

5’. Otra combinación de caracteres……………………………….…………….….6

6. Distancia entre espiráculos abdominales I y II grande (mínimo la mitad o la


misma distancia entre los espiráculos abdominales II y III (Figura 6b)); tubérculo
lateral en protórax (Figura 16c) y papila lateral (“tubérculos marginales”)
(Figura 9d) en segmentos abdominales I y VII presentes (se pueden presentar
papilas laterales en los segmentos abdominales II a VI, pero siempre más
pequeñas que en los segmentos I y VII); cabeza no ornamentada (lisa) sin
espículas, corrugaciones, asperitos o microtriquias; antenas más cortas que el
cuerpo………………………………………………………………..tribu Aphidini 7

6’. Distancia entre espiráculos abdominales I y II muy corta (menos de la mitad de


la distancia entre los espiráculos abdominales II y III (Figura 6a)); tubérculo lateral
protorácico y papila lateral (“tubérculo marginal”) en segmentos abdominales I y
VII ausentes (de presentarse son de menor tamaño que aquellos de los segmentos
abdominales II a VI); antena generalmente más larga que el cuerpo; Cabeza con
ornamentación variada (espículas, corrugación, asperitos o microtriquias (Figura
13b)……………………………………tribu Macrosiphini 12

7. Tubérculo frontal ausente; tubérculo antenal medianamente desarrollado,


superficie lateroventral de los segmentos abdominales V y VI con un patrón de
cutícula encarrujado (Figura 15c); tibia posterior con pequeñas setas cónicas
cortas….……………………………………………………….……..…...Toxoptera 8

7’. Tubérculo frontal presente, aunque puede estar poco desarrollado; tubérculo
antenal de desarrollo variable; superficie lateroventral de los segmentos abdominales
V y VI sin un patrón de cutícula encarrujado; tibia posterior sin pequeñas setas
cónicas cortas……………………………………………..……….9

8. Proceso terminal entre tres y cinco veces más largo que el tramo proximal (“base”)
de su respectivo segmento antenal; cauda digitiforme, con menos de 20 setas; alas
anteriores con una sola bifurcación de la vena Media (M) y pterostigma oscuro
(Figura 15)……….………..……………………………….Toxoptera aurantii

8’. Proceso terminal 4.0 - 5.5 veces más largo que el tramo proximal de su
respectivo segmento antenal; cauda digitiforme, con más de 20 setas; alas
anteriores con doble bifurcación de la vena Media (M) y pterostigma hialino (Figura
16)…………………………………………………………………Toxoptera citricidus
234 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

9. Antena de 0.6 - 0.65 de la longitud del cuerpo; sifúnculo 0.13 - 0.20 de


la longitud del cuerpo, con reborde apical bien desarrollado y una ligera
constricción basal del reborde (Figura 17c); cauda como máximo la mitad de la
longitud del sifúnculo, sin constricción alguna y con cuatro o cinco setas (Figura
17)……………………………………………………………..….Rhopalosiphum padi

9’. Antena 0.3 - 1.0 de la longitud del cuerpo; sifúnculo 0.15 - 0.25 de la
longitud del cuerpo, sin reborde ni constricciones; cauda digitiforme, con 4 a 18
setas…………………………………………………………………………....Aphis 10

10. Cuerpo 1.5 - 2.4 mm de longitud; tubérculo frontal y tubérculo antenal poco
desarrollados; antena de 0.6 a 0.8 de la longitud del cuerpo; proceso terminal de
3.5 a 4.5 veces más largo que el tramo proximal de su respectivo segmento antenal.
En vivo, áfido de color amarillo intenso o naranja con apéndices de color marrón
muy oscuro o negros (Figura 9)………………...……….….…… Aphis nerii

10’. Cuerpo 0.9 - 2.7 mm de longitud; tubérculo frontal de desarrollo variable; antena
de 0.5-0.7 del longitud del cuerpo; proceso terminal 1.9-3.0 veces más largo que la
región proximal (“base”) de su respectivo segmento antenal……….11

11. Cuerpo 0.9-1.9 mm de longitud; tubérculo frontal medial evidente; antena de


0.5-0.65 de la longitud del cuerpo; sifúnculo 1.3-2 veces más largo que la cauda;
cauda digitiforme, con 4 a 7 setas (Figura 21) …………..………..Aphis gossypii

11’. Cuerpo de 1.25 a 2.7 mm de longitud; tubérculo frontal y antenal de desarrollo


variable; antena de 0.55-0.70 del largo del cuerpo; sifúnculo 0.15-0.25 de la longitud
del cuerpo; cauda digitiforme, con 7 setas; escudo o placa dorsal abdominal
formada por la fusión de franjas transversales de los terguitos II a VI (Figura 22a)
……………………………………………………….…Aphis craccivora

12. Segmento antenal III muy largo, más largo que los segmentos IV y V conjugados
(Imagen 3b); sifúnculo de la misma longitud que la cauda; cauda triangular (Figura
8c), con 6 a 9 setas. En vivo, áfido cubierto por un polvo ceroso de color gris o
blanco (Figura 10)….………….…………....Brevicoryne brassicae

12’. Segmento antenal III aproximadamente igual a la longitud de los segmentos


IV y V conjugados; sifúnculo de mayor longitud que la cauda; cauda de otro tipo
……………………………………………………………………………………...13
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

13. Ápteros: Antena más corta que la longitud del cuerpo; cabeza ornamentada
con numerosas espículas. Alados: Rinarios secundarios en el segmento antenal
III únicamente; placa mediodorsal abdominal esclerosada……………….Myzus 14

13’. Ápteros: Antena más larga que el cuerpo; cabeza lisa o corrugada. Alados:
Rinarios secundarios no limitados al segmento antenal III; sin placa central dorso-
abdominal esclerosada……………………………………………………………....15

14. Ápteros: antena aproximadamente 0.6 de la longitud del cuerpo; proceso


terminal 1.8 a 2.5 veces más largo que la región proximal (“base”) de su respectivo
segmento antenal (Figura 13) ………………………………………..Myzus ornatus
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 235

14’. Ápteros: antena aproximadamente 0.8 de la longitud del cuerpo; proceso


terminal tres a cinco veces más largo que la región proximal (“base”) de su
respectivo segmento antenal (Figura 14) ………………...………...Myzus persicae

15. Sifúnculo reticulado distalmente (máximo 0.25 de su longitud) (Figura 7e).


Áptero: Uno a 36 rinarios secundarios en el segmento antenal III; basitarso siempre
con tres setas……………………………………………..Macrosiphum 16

15’. Sifúnculo reticulado distalmente (0.25 a 0.40 de su longitud). Ápteros: 10-40


rinarios secundarios en segmento antenal III; cada seta dorsal proveniente de un
esclerito (pinácula); basitarso con cinco setas……………….Uroleucon ambrosiae

16. Ápteros: Dos a ocho rinarios secundarios en región proximal del segmento
antenal III; sifúnculo oscuro solo distalmente; cauda más oscura que región proximal
de los sifúnculos (Figura 12) ……..………….....Macrosiphum euphorbiae

16’. Ápteros: 10 a 36 rinarios secundarios en el segmento antenal III;


sifúnculo oscuro en toda su longitud; cauda de tonalidad más clara que el
sifúnculo…………………………………………………………...Macrosiphum rosae

Diagnosis para los géneros y especies de áfidos (Hemiptera: Aphididae) más


comunes y curados en UNAB.

Aphis nerii Boyer de Fonscolombe, 1841 (Figura 9)

Figura 9. a. Aphis nerii (Hembra áptera). b. frente y antenas, c. Sifúnculo, placa genital,
placa anal y cauda. d. Papila (“tubérculo”) abdominal lateral VII.
236 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

Áfido de color amarillo intenso o amarillo anaranjado, con apéndices de color


café muy oscuro o negros. Cuerpo piriforme, de 1.5-2.4 mm de largo. Tubérculo
frontal y tubérculo antenal pequeño o poco desarrollado. Antena de 0.6-0.8 de la
longitud del cuerpo. Rinario secundario no desarrollado. Proceso terminal de 3.5-4.5
veces mas largo que la parte basal del segmento antenal VI. Rostro (pico) alcanza
coxa posterior. Sifúnculo con textura imbricada y muy esclerosado, 0.20-0.25 del
largo del cuerpo. Cauda digitiforme, aproximadamente 1,5 veces mas larga que el
ancho de su base, con constriccion visible y 9-18 setas. Placa genital con dos setas
largas en la parte anterior y de 4 a 8 similares a cada lado del margen posterior.
Generalmente habita en Asclepiadaceae y Apocynaceae (Holman, 1974).

Brevicoryne bassicae (Linnaeus, 1758) (Figura 10)

Figura 10. a. Brevicoryne brassicae (hembra áptera). b. antena. c. sifúnculos y cauda.

Áfido cubierto por un polvo ceroso de color blanco o gris. Cuerpo ovalado, frente
sinuosa, antena de 0.55-0.75 del largo del cuerpo, segmento antenal muy largo, más
largo que los segmentos IV y V juntos. Dorso abdominal con escleritos irregulares
como base de las setas medias y pleurales; estos a menudo se fusionan formando
escleritos mediales-pleurales (Figura 9ª) y en terguitos más posteriores forman
franjas transversales. Sin tubérculos laterales, 1 ó 2 muy pequeños rara vez se
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

presentan en el segmento IV ó V. Sifúnculos del mismo tamaño que la cauda. Cauda


triangular con 6-9 setas. Placa genital con dos setas en la parte anterior y de 11-17
setas a lo largo del margen posterior. Habita generalmente en plantas del género
Brassica (Holman, 1974).

Greenidea ficicola Takahashi, 1921 (Figura 11)


Adultos y ninfas ápteras, con cuerpo piriforme, de coloración amarilla parda a café
claro. Tubérculo antenal débilmente desarrollado. Antena aproximadamente de
igual longitud del cuerpo en ápteros y más largas en alados. Sifúnculo distalmente
divergente, recubierto por setas gruesas, completamente reticulado, igual o más
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 237

largos que las tibias posteriores. (BLACKMAN & EASTOP, 2000). Alados: 17 a 21
rinarios secundarios en el segmento antenal III, dispuestos en una línea a lo largo
del segmento; no más de un rinario por sitio. Habita generalmente en Psidium
guajava y Ficus sp.

Figura 11. a. Greenidea ficicola. b. sifúnculo. c. I-III segmento antenal (alado) d.


cauda.

Macrosiphum euphorbiae (Tomas, 1878) (Figura 12)

Figura 12. a. Macrosiphum euphorbiae. b. I-III segmento antenal. c. sifúnculos y cauda.a

Áfido alargado, delgado, con cuerpo de color verde o rosado, la mayoría de las veces
con franjas longitudinales más oscuras, ojos rojos, frente acanalada. Tubérculo
antenal desarrollado, antena 1.0-1.5 veces más larga que el cuerpo. Proceso terminal
de 5.0-6.5 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Base
del segmento antenal III con 2-7 rinarios secundarios. Apéndices del mismo color
238 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

del cuerpo, sifúnculo claro en su totalidad y oscuro en su ápice reticulado, de 0.25-


0.33 del largo del cuerpo. Cauda liguliforme, con 8-12 setas. Placa genital con 2-4
setas en la parte anterior y algunos a lo largo del margen posterior. Se hospeda
habitualmente en Solanaceae, Asteraceae y Cucurbitaceae (HOLMAN, 1974).

Myzus ornatus Laing, 1932 (Figura 13)

c.

Figura 13. a. Myzus ornatus. b. frente espiculada. c. sifúnculos y cauda.

Áfidos pequeños; ápteros de color verde claro o verde amarillento, alados con
cabeza y tórax oscuro, abdomen verde claro con algunas placas intersegmentales,
sifúnculo y cauda oscuros. Dorso con algunas arrugas con apariencia coriácea.
Cabeza recubierta por espínulas. Tubérculo antenal bien desarrollado, con el lado
interior ligeramente divergente. Antena de la mitad del cuerpo. Proceso terminal
de 1.8-2.5 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI.
Ápteros: rinario secundario no desarrollados; alados: con 4-14 rinarios secundarios
en el segmento antenal III. Ápteros: con sifúnculo aproximadamente 0.2 del largo
del cuerpo. Aldos: con sifúnculo aproximadamente 0.11-0.2 del largo del cuerpo,
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

imbricado y con reborde ancho. Cauda casi triangular, la mitad de la longitud del
sifúnculo o más corta, con 4-6 setas. Placa genital con dos setas en la parte anterior

y 8-10 a lo largo del margen posterior. Polífago (Holman, 1974).

Myzus persicae (Sulzer, 1776) (Figura 14)


Áfido de color verde-amarillento claro, verde o rosáceo. Cuerpo de 1.3-2.5 mm
de largo. Cabeza con espículas. Tubérculo antenal desarrollado, con excrecencias
redondeadas en el margen interior y apariencia convergente. Antena 0.65-0.80 del
largo del cuerpo. Proceso terminal 3-5 veces más largo que la longitud de la base
del segmento antenal VI. Alados con 7-16 rinarios secundarios, no desarrollados
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 239

en ápteros. Sifúnculo de 0.20-0.28 del largo del cuerpo. Alados con una placa
dorsomedial abdominal esclerosada. Cauda 0.37-0.5 del largo de los sifúnculos,
en forma de triángulo alargado, con 5-7 setas. Polífago (Holman, 1974).

Figura 14. a. Myzus persicae. b. frente espiculada. c. sifúnculos y cauda.

Toxoptera aurantii Boyer de Fonscolombe, 1841 (Figura 15)

Figura 15. Toxoptera aurantii (hembra áptera). b. antena. c. textura


cuticular encajurrada. d. sifúnculos y cauda.
240 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

Áfido café oscuro, piriforme, 1.0-2.0 mm de largo. Tubérculo antenal poco


desarrollado. Antena de 0.65-0.8 del largo del cuerpo. Proceso terminal 3.3-5.0 veces
más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Rinarios secundarios
en número de 2-8 en alados, en los ápteros no se desarrollan. Ala anterior con una
sola bifurcación de la vena media (M) y pterostigma oscuro. Sifúnculo igual o un
poco más largos que la cauda. Cauda digitiforme con 12-20 setas. Placa genital
con 3-8 setas en la parte anterior y de 4-7 setas a cada lado del margen posterior.
Superficie lateroventral de los segmentos abdominales V y VI con un patrón de
cutícula serrada y endentada. Tibia posterior con setas cónicas y cortas. Polífago,
generalmente habita en cítricos (Holman, 1974).

Toxoptera citricidus (Kirkaldy, 1907) (Figura 16)

Figura 16. a. Toxoptera citricidus (hembra áptera). b. antena. c. tubérculos


protorácicos. d. textura cutícular encajurrada. e. sifúnculos y
cauda.

Áfido de color negro brillante. Característica similares a T. aurantii. Alas anteriores


con doble bifurcación de la vena media (M), pterostigma muy claro o hialino.
Sifúnculo igual o ligeramente más largo que la cauda. Cauda digitiforme, con más
de 20 setas. Superficie lateroventral de los segmentos abdominales V y VI con un
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

patrón de cutícula serrada y endentada. Tibia posterior con setas cónicas y cortas.
Polífago, generalmente habita en cítricos (Holman, 1974)

Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758) (Figura 17)


Piriforme, de 1.5- 2 mm de largo, color verde oscuro, con pigmentaciones rojizas
alrededor de la base del sifúnculo. Frente sinuosa, con tubérculo frontal y tubérculo
antenal bien desarrollado. Antenas 0.6-0.65 del largo del cuerpo. Proceso terminal
4-5 veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Sifúnculo
0.13-0.18 del largo del cuerpo, reborde bien desarrollado y con ligera constricción
anterior. Cauda como máximo la mitad del largo de los sifúnculos, sin constricción
alguna, con 4-5 setas. En hojas e inflorescencias de gramíneas (HOLMAN, 1974).
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 241

Figura 17. a. Rhopalosiphum padi (hembra áptera). b. antena. c.


sifúnculos y cauda.

Tuberolachnus salignus (J. F. Gmelin, 1790) (Figura 18)

Figura 18. a. Tuberolachnus salignus b. antena. c. sifúnculos y proceso


medio dorsal.
242 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

Café oscuro, de 4.0-6.0 mm de largo, cubierto de numerosas setas finas. Tubérculos


antenales no desarrollados. Antenas aproximadamente 0.3 del largo del cuerpo.
Proceso terminal cónico, 0.35 de la longitud de la base del segmento antenal
VI. Rinarios secundarios generalmente no desarrollados en los ápteros. Dorso
membranoso con pequeños escleritos. Entre los segmentos IV y V se desarrolla
un tubérculo medial grande y cónico. Sifúnculo muy pequeños, setoso, de forma
cónica. Cauda no más larga que ancha, con apariencia redondeada (semicircular).
En Salix sp. (HOLMAN, 1974).

Cerataphis brasiliensis (Hempel, 1901) (Figura 19)


Café oscuro o negro, redondeado y plano. Ápteros: con cuerpo aleirodiforme, con
cera blanca alrededor de todo su cuerpo, de 1-1.5 mm de longitud; amplitud 0.75-
0.8 del largo del cuerpo. Cabeza fusionada con el pronoto, con un par de procesos
anteriores en forma de cuernos puntiagudos y con setas gruesas en la base de
estos en forma de daga, ojos reducidos al triommatidio. Antena de 0.15-0.20 del
largo del cuerpo. Proceso terminal cónico de 0.3-0.4 de largo de base del segmento
antenal VI. Sifúnculo redondo. Cauda en forma de verruga, con 6-8 setas largas.
Placa anal bilobulada. En Arecaceae (Holman, 1974).

Figura 19. a. Cerataphis brasiliensis (hembra áptera). b. procesos frontales en forma


de cuerno y antenas. c. cauda con placa anal bilobulada.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

Cerataphis orchidearum (Westwood, 1879) (Figura 20)


Ápteros con características iguales a C. brasiliensis (color, forma, etc). Cuerpo de
1-1.7 mm de largo. Sin setas gruesas en la base de los procesos anteriores de la
cabeza. Cauda en forma de verruga con 8-10 setas. Alados de color café oscuro
o negro, ojos compuestos bien desarrollados, sin tubérculos antenales. Antena
de 0.3-0.45 del largo del cuerpo, de cinco segmentos, proceso terminal de 0.20-
0.25 de largo de la base del segmento antenal VI. Cuerpo de 1.6-2.3 mm de largo.
Aproximadamente 30 rinarios secundarios en el segmento antenal III y de 8-15
en el segmento antenal V, en forma de anillos. Cauda en forma de verruga con 10
setas. Placa anal bilobulada. En Orchidaceae (HOLMAN, 1974).
Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 243

Figura 20. a. Cerataphis orchidearum. b. procesos frontales en forma de cuerno y


antenas. c. cauda con placa anal bilobulada.

Aphis gossypii Glover, 1877 (Figura 21)

Figura 21. a. Aphis gossypii b. antena. c. sifúnculos y cauda.

Áfidos de tamaño y color variado, ninfas de tonalidades mas claras. Cuerpo de


0.9-1.9 mm de largo, adultos con frente sinuosa, tubérculo frontal medio evidente.
Antena de 0.5-0.65 del largo del cuerpo, de 5-6 segmentos. Proceso terminal de 2-3
veces más largo que la longitud de la base del segmento antenal VI. Sifúnculo de
1.3-2 veces más largo que la cauda. Cauda de 1-1.6 veces más largo que su ancho
basal, con 4-7 setas. Generalmente en Cucurbitaceae, Solanaceae y Malvaceae
(HOLMAN, 1974).
244 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

Aphis craccivora Koch, 1854 (Figura 22)


Áptero café rojizo con dorso abdominal negro brillante, apéndices claros. Cuerpo de
1.25-2.7 mm de largo. Tubérculos antenales poco desarrollados. Antenas de 0.55-0.7
del largo del cuerpo. Proceso terminal 1.9-2.8 veces más largo que la longitud de la
base del segmento antenal VI. Rinarios secundarios no desarrollados en los ápteros.
Dorso abdominal con franjas transversales que se fusionan desde el segmento II al
VI, formando el escudo o placa dorsal abdominal de tamaño irregular. Sifúnculos
de 0.15-0.25 del largo del cuerpo. Cauda digitiforme, con 7 setas (rara vez 6 u 8).
Placa genital con 2-3 setas largas en la parte anterior y 4-8 a cada lado del margen
posterior. Polífago, frecuentemente en Fabaceae (HOLMAN, 1974).

Figura 22. a. Aphis craccivora. b. antena. c. sifúnculos y cauda. d.


papila (“tubérculo”) abdominal lateral.

Sipha flava (Forbes, 1885) (Figura 23)


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246

Figura 23. a. Sipha flava (Forbes). b. sifúnculo. c. cauda


Curaduría, morfología e identificación de áfidos (Hemiptera: Aphididae) del museo entomológico UNAB... 245

Cuerpo alargado de 1,3-1,9 mm de largo. Antena de cinco segmentos, casi de la


mitad del largo del cuerpo, Proceso terminal aproximadamente el doble de la base
de su respectivo segmento. Rostro hasta la coxa media, ultimo segmento rostral casi
de la mitad del largo del segmento II del tarso posterior. Dorso membranoso, casi
liso. Setas dorsales gruesas. Sifúnculo en forma de cono corto. Primeros segmentos
tarsales con 5 setas. Alados con escleritos laterales en los segmentos II-IV y VI-VII,
algunos más pequeños en segmento V. Rinarios secundarios en número de 2-5,
situados en segmento III. En Poaceae (Blackman, y Eastop, 2000).

AGRADECIMIENTOS
Al Museo Entomológico UNAB (Universidad Nacional Agronomía Bogotá) por facilitar
las instalaciones, equipos, bibliografía y el uso de las colecciones de referencia. A
Valentina Vergara por su permanente asesoría en el proceso de curaduría en UNAB.
A Diana Suárez por colaborar en el ejercicio de correr la clave.

BIBLIOGRAFÍA
BALDINI, A., OLTREMARI, J. & HOLMGREN, A. 2008. Efecto de Cinara cupressi (Hemiptera: Aphididae)
sobre el ciprés de la cordillera (Austrocedrus chilensis) después de aplicar control químico. Cien. Inv.
Agr. 35(3): 341-350.
BELDA, J., AGUIRRE, A., MIRASOL, E. & CABELLO, T. 1994. Dinámica de población de pulgones alados (Hom.;
Aphididae) en cultivos del levante de Almería. Bol. San. Veg. Plagas, 20: 329-337.
BLACKMAN, R.L. & EASTOP, V.F. 2000. Aphids on de world’s crops. An identification and information
guide. Chichester, UK.
BLACKMAN, R.L. & EASTOP, V.F. 2006. Aphids on de world’s herbaceous plants and shrubs. Chichester, UK.
BUSTILLO, A. & SÁNCHEZ, G. 1977. Los áfidos en Colombia, plagas que afectan los cultivos agrícolas de
importancia económica, ICA.
DAVID G., R.D., QUIROZ G., J.A., YEPES R., F. & SMITH P., A.H. 2009. Nuevo registro de Greenidea ficicola
Takahashi (Hemiptera: Sternorrhyncha: Aphididae) en guayabo Psidium guajava (Myrtaceae) en
Antioquia, Colombia. Rev. Fac. Nal. Agr. Medellín, 62(1): 4999-5002.
DEFINO, M.A & BUFFA, L.M. 1996. Asociaciones hormigas-áfidos-plantas en la Argentina. Rev. Per. Entomol.
39: 81-84.
DELFINO, M.A. & BINAZZI, A. 2002. Áfidos de Coniferas en la Argentina (Hemiptera: Aphididae). Rev. Soc.
Entomol. Argent. 61(3-4): 27-36.
DELFINO, M.A. 2005. Inventario de las asociaciones áfido-planta en el Perú. Ecol. Apl. 4(1,2): 143-158.
DONALDSON, J. R. & C. GRATTON. 2007. Antagonistic effects of soybean viruses on soybean aphid
performance. Environ. Entomol. 36: 918-925.
DONALDSON, J. R. & C. GRATTON. 2007. Antagonistic effects of soybean viruses on soybean aphid
performance. Environ. Entomol. 36: 918-925.
DONALDSON, J. R. & C. GRATTON. 2007. Antagonistic effects of soybean viruses on soybean aphid
performance. Environ. Entomol. 36: 918-925.
DONALDSON, J. R. & C. GRATTON. 2007. Antagonistic effects of soybean viruses on soybean aphid
performance. Environ. Entomol. 36: 918-925.
EASTOP V.F. 1977. Worldwide importance of aphids as virus vectors. In: Aphids as Virus Vector. Academic
Press, New York.
HOLMAN, J. 1974. Los áfidos de Cuba. Instituto Cubano del Libro. La Habana.
IVERSEN, T. & HARDING, S. 2007. Life table parameters affecting the population development of the woolly
beech aphid Phyllaphis fagi. Entomol. Exp. Appl., 123(2): 109-117.
KAPLAN, I. & EUBANKS, M.D. 2002. Disruption of Cotton Aphid (Homoptera: Aphididae) Natural Enemy
Dynamics by Red Imported Fire Ants (Hymenoptera: Formicidae). Auburn. Environ. Entomol. 31(6):
1175-1183.
LARSEN, K.J., STAEHLE, L.M., & DOTSETH, E.J. 2001. Tending ants (Hymenoptera: Formicidae) regulate
Dalbulus quinquenotatus (Homoptera. Cicadellidae) population dynamics. Environ. Entomol. 30: 757-
762.
LORENZANA, A., HERMOSO DE MENDOZA, A., MAGADÁN, J.A. & SECO, M.V. 2004. Respuesta poblacional
del pulgón del lúpulo, Phorodon humuli (Schrank, 1801) (Hemiptera, Aphididae) a tratamientos aficidas
246 Ronald Simbaqueba C., Francisco Serna, Francisco Javier Posada-Flórez

en diferentes épocas. Bol. San. Veg. Plagas, 30: 427-438.


MICHELOTTO, M.D., ADAIME DA SILVA, R. & BUSOLI, A.C. 2004. Tabelas da vida para Aphis gossypii Glover,
1877 (Hemiptera: Aphididae) em três espécies de plantas daninhas. Bol. San. Veg, Plagas, 30: 211-217.
MINKS, A.K. & HARREWIJN, P. 1987. Aphids: Their Biology, Natural Enemies and Control. Elsevier, New York.
NAULT, L.R. 1997. Arthropod Transmission of Plant Viruses: A new Synthesis. Ann. Entomol. Soc. Am.
90(5): 521-541.
NUESSLY, G.S., NAGATA, R.T., BURD J.D., HENTZ, M.G., CARROLL, A.S. & HALBERT, S.E. 2008. Biology
and Biotype Determination of Greenbug, Schizaphis graminum (Hemiptera: Aphididae), on Seashore
Paspalum Turfgrass (Paspalum vaginatum). Environ. Entomol. 37(2): 586-591.
PANCONESI, A. 1999. Due mortali nemici del cipresso. Instituto per la Patologia degli Alberi Forestali
del C.N.R. di Firenze. Firenze, Italia. Consultado Marzo 2013 en: www.catpress.com/fan/scienza/
umalat.htm
PATEL, K.I., PATEL, J.R., JAYANI, D.B., SHEKH, A.M. & PATELS, N.C. 1997. Effect of seasonal weather
on incidence and development of major pests of okra (Abelmoschus esculentus). Indian Journal of
Agricultural Sciences, New Delhi. 67(5): 181-183.
QUEIROZ, J.M., & OLIVEIRA, P.S. 2001. Tending ants protect honeydew-producing whitebies (Homoptera:
Aleyrodidae). Environ. Entomol. 30: 295-297.
QUIRÓS, D.I. & EMMEN, D.A. 2006. Diversidad biológica de los áfidos (Hemiptera: Aphididae) de Panamá.
Tecnociencia 8(2).
RAMOS, P., A.A. & SERNA C., F.J. 2004. COCCOIDEA DE COLOMBIA, CON ÉNFASIS EN LAS COCHINILLAS
HARINOSAS (HEMIPTERA: PSEUDOCOCCIDAE). Revista Facultad Nacional de Agronomía, Medellín,
57(2): 2383-2412.
RENAULT, C.K., L.M. BUFFA & DEFINO, M.A. 2005. An aphid-ant interaction: Effects on different trophic
levels. Ecol. Res. 20: 71-74
ROBSON, J.D., WRIGHT, M.G. & ALMEIDA, R.P. 2007. Biology of Pentalonia nigronervosa (Hemiptera,
Aphididae) on Banana Using Different Rearing Methods. Environ. Entomol. 36(1): 46-52.
RUBÍN DE CELIS, V.E., ORTIZ, M.S. & BARLETTA, C.F. 2006. Greenidea ficicola Takahashi (Hemiptera:
Aphididae), Nuevo registro para Sudamérica. Rev. Per. de Entomol., 45: 105-107.
SATAR, S., KERSTING, U. & UYGUN, N. 2005. Effect of temperature on development and fecundity of
Aphis gossypii Glover (Homoptera: Aphididae) on cucumber. Journal of Pest Science, Heidelberg,
78(3): 133-137.
SNODGRASS, R.E. 1935. Principles of insect morphology. New York
STOETZEL, M.B. 1994. Aphids (Homoptera: Aphididae) of potencial inportance on Citrus in the United
States with illustrated keys to species. Proc. Entomol. Soc. Wash. 96(1): 74-90.
VAN EMDEN, H.F. & HARRINGTON, R. 2007. Aphids as Crop Pests. CAB International, Oxford, UK.
WALLIS, C.M., FLEISCHER, S.J., LUSTER, D.F. & GILDOW, E. 2005. Aphid (Hemiptera: Aphididae) Species
Composition and Potential Aphid Vectors of Plum Pox Virus in Pennsylvania Peach Orchards. J. Econ.
Entomol. 98(5): 1441-1450
WANG, T., QUISENBERRY, S.S., NI, X. & TOLMAY, V. 2004. Aphid (Hemiptera: Aphididae) Resistance in
Wheat Near-Isogenic Lines. Department of Entomology, Montana State University, Bozeman. J. Econ.
Entomol. 97(2): 646-653.
YOLOMI, R.K., LASTRA, R., STOETZEL, M.B., DAMSTEEGT, V.D., LEE, R.F., GARNSEY, S.M., GOTTWALD, T.R.,
ROCHA P., M.A. & NIBLETT, C.L. 1994. Entablishment of Brown citrus aphid (Homoptera: Aphididae)
in Cental America and the Caribbean Basin and transmission of citrus tristeza virus. J. Econ. Entomol.
87(4):1078-1085.
ZIMMERMAN, E.C. 1984. Insects of Hawaii. Vol. 5. Homoptera. University Press of Hawaii.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 222 - 246
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123-3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero-junio, 2014. 247-258 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

EFECTO DE Beauveria bassiana y DEL ENTOMONEMATODO


Steinernema sp. SOBRE LARVAS DE Galleria mellonella
Tito Bacca1, Tulio César Lagos B.2

Resumen

En el manejo integrado de plagas, es común la utilización de varios agentes de


control biológico, tales como los hongos entomopatógenos (HE) y nematodos
parásitos de insectos (NE). Estos dos patógenos pueden tener el mismo hospedero
y hábitat, conllevando a que se presenten relaciones de sinergismo o antagonismo
al colonizar el mismo huésped. Con base en lo anterior, este trabajo tuvo como
objetivo estudiar la interacción que puede presentarse entre Beauveria bassiana (Bb)
y Steinernema sp. (Ss) en larvas del lepidótero Galleria mellonella (Gm) de manera
individual y en conjunto. La unidad experimental estuvo conformada por seis larvas
de Gm colocadas en cajas de cultivo de tejidos de 24 pozos, con papel filtro. Bb
se utilizó en una concentración por larva de 1 x 10³ (n=9) esporas/ ml y de Ss una
concentración de 100 Juveniles infectivos (JI) por larva. Como testigo se utilizó
agua estéril. En general, se pudo encontrar que el porcentaje de mortalidad a las
48 horas para el tratamiento donde se realizó aplicación simultánea fue superior
y estadísticamente diferente al de los tratamientos individuales. En relación con
el desarrollo de Ss, aunque no se observó diferencias significativas en cuanto a la
diferenciación de sexos, sí se presentó disminución en la producción de juveniles
infectivos e índice de penetración (variables evaluadas para establecer el efecto
del hongo sobre el nematodo). En el caso del hongo, su esporulación se redujo
significativamente. Finalmente, aunque se presenta una mayor eficacia para el
control de la plaga cuando se utilizan los patógenos juntos, el desarrollo de cada
uno de los organismos se ve afectado posiblemente por la competencia por el
hospedero, en donde domina el agente que primero logre colonizar. En términos
generales la comprensión de estas interacciones sobre un insecto blanco específico,
permitirá determinar la compatibilidad de los componentes del control biológico
que se utilicen y ayudará a incrementar la eficacia en la reducción de la plaga.

Palabras clave: entomopatógeno, nematodo, hongos, control biológico, sinergismo, antagonismo.

EFFECT OF Beauveria bassiana and ENTOMOPATHOGENIC


NEMATODE Steinernema sp. ON Galleria mellonella LARVAE

Abstract

In the integrated pest management the use of several biological control agents
is common such as the entomopathogenic fungi (EF) and nematode parasites of
insects (NE). These two pathogens may have the same host and habitat, leading
*
FR: 19-II-2014. FA: 25-III-2014.
1
Profesor Asociado. Facultad de Ciencias Agrícolas, Programa de Ingeniería Agronómica, Universidad de Nariño,
Torobajo, Pasto. E-mail: titobacca@gmail.com
2
Profesor Asociado. Facultad de Ciencias Agrícolas, Programa de Ingeniería Agroforestal, Universidad de Nariño,
Torobajo, Pasto. E-mail: tclagosb@udenar.edu.co
CÓMO CITAR:
BACCA, T. & LAGOS B., T.C., 2014.- Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp.
sobre larvas de Galleria mellonella. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 247-258.
248 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B.

to the appearance of synergism or antagonism relations when colonizing the


same host. Based on the foregoing, this work had as main objective to study the
interaction that can occur between Beauveria bassiana (Bb) and Steinernema sp.
(Ss) in the lepidopteron Galleria mellonella (GM) larvae individually and as a group.
The experimental unit was composed of six GM larvae from 24 wells placed in
tissue culture dishes, with filter paper. Bb was used in a concentration of 1 x 10³
(n= 9) spores/ml per larvae and Ss was used in a concentration of 100 infective
juvenile (IJ) per larva. Sterile water was used as control. In general, it could be
found that the percentage of mortality at 48 hours, for the treatment in which
simultaneous application was performed, was higher and statistically different
from that of individual treatments. In relation to the development of Ss, although
there were no significant differences concerning the differentiation of sexes, there
was decreased production of infective juveniles and penetration rate (variables
evaluated to establish the effect of the fungus on the nematode). In the case of
fungus, its sporulation was significantly reduced. Finally, although there is an
increased effectiveness in pest control when pathogens are used together, the
development of each of the organisms is affected possibly by competition for the
host in which case, the agent that colonizes first dominates. In general terms the
understanding of these interactions on a specific target insect will make it possible
to determine the compatibility of the components of biological control to be used
and will help increase the efficiency in the reduction of the pest.

Key words: enthomopathogenic, nematodes, fungi, biological control, synergism,


antagonism.

INTRODUCCIÓN

E
n el manejo integrado de plagas (MIP) los nematodos entomopatógenos (NE)
y hongos entomopatogenos (HE), se utilizan como agentes de control de gran
eficacia y selectividad, especialmente para un amplio espectro de plagas.
Estos agentes de control biológico se pueden utilizar en forma inundativa como
insecticidas biológicos o en aplicaciones inoculativas. Tales formas de aplicación
pueden asegurar el establecimiento de estos organismos, reduciendo así las
poblaciones de plaga (KAYA y GAUGLER. 1993).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 - 258

Tanto NE y HE pueden ocupar el mismo hospedero y hábitat, conllevando a


diferentes tipos de relaciones sinergistas o antagonistas, que pueden ir en
detrimento o favorecimiento en el control de plagas. Este tipo de relaciones aún
no están bien entendidas; el sinergismo se puede aprovechar para aumentar los
niveles de control de plagas, se propone que uno de los agentes de control puede
estresar o alterar el comportamiento (alimentación o movimiento) de insecto
plaga, creando una oportunidad de mayor susceptibilidad para el ataque del otro
agente de control (ANSARI et al., 2008). Este tipo de sinergismo entre NE y HE ha
sido demostrado por ANSARI et al., (2004) y ANSARI et al., (2006) para el control
de una plaga de céspedes en Europa, Hoplia philanthus Füessly. Dichas sinergias
pueden ser aprovechas en control biológico, debido a que se pueden disminuir
los costos por que se bajan las dosis de aplicación. Sin embargo, también puede
Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 249

ocurrir antagonismo entre estos organismos, pues el hongo puede ser patogénico
para el NE o el entomopatógeno puede ser afectado por las toxinas emitidas por
el NE en la etapa inicial del hospedero (SHAPIRO et al., 2004).

El sinergismo u otra relación ecológica dependerán de la relación patógeno - huésped


de la interacción, de los factores bióticos (concentración de patógeno, flora y fauna
natural y población del hospedante) y abióticos (tipo de suelo, pH, temperatura y
humedad del suelo) factores que influyen en el resultado de esta relación (KAYA
& THURSTON, 1993; SHAPIRO-ILAN et al., 2012).

Teniendo en cuenta los anteriores antecedentes, el objetivo de esta investigación


fue estudiar la interacción que entre Beauveria bassiana (Bb) y Steinernema sp.
(Sr) en la infección de larvas del lepidótero Galleria mellonella (Gm) de forma
individual y en conjunto.

MATERIALES Y MÉTODOS
La investigación se realizó en el laboratorio de Entomología del Centro Nacional
de Investigaciones de Café CENICAFÉ, en Chinchiná (Caldas) a 1410 msnm. Se
utilizó el insecto Galleria mellonella debido a que es un blanco de fácil observación
y manipulación, también porque un insecto hospedante de entomonematodos
ampliamente estudiado y es hospedero del hongos entomopatógenos. Para los
bioensayos se utilizaron larvas de séptimo instar de G. mellonella con peso promedio
de 0,2 ± 0,004 g (c ± S2), que se obtuvieron una cría mantenida en CENICAFÉ. El
hongo Beauveria bassiana (B.b 9205) fue suministrado en la planta piloto de
control biológico de CENICAFÉ, con una viabilidad del 92% y la patogencidad sobre
broca Hypothenemus hampei del 97%, antes de la reactivación en G. mellonella. El
entomonematodo utilizado fue Steinernema sp., fue suministrado de la colección
de aislamientos de la disciplina de Entomología de CENICAFÉ, mantenido a una
temperatura promedio de 12 °C.

Reactivación y multiplicación del hongo entomopatógeno


Para la reactivación de Beauveria bassiana, se tomó larvas de Galleria mellonella,
las cuales se infectaron en una suspensión concentrada de esporas (10 8 esporas /
ml), para garantizar la infección del entomopatógeno. Las larvas posteriormente, se
colocaron en una caja petrí con papel toalla estéril humedecida con agua destilada
estéril, a manera de cámara húmeda; finalmente, la caja se llevó a incubación a
24 ± 2°C durante cinco días, en oscuridad constante. Las anteriores condiciones
garantizan la infección del hongo y la evidencia de síntomas y signos de las larvas
afectadas por el entomopatógeno, como son pérdida de movimiento, coloración
rojiza, presencia de máculas a la altura de espiráculos y en región intersegmental,
rigidez completa del cuerpo de la larva y aparición de micelio blanco algodonoso
en espiráculos boca y ano. Las larvas con la sintomatología descrita, se sometieron
a un proceso de desinfección, consistente en la inmersión en una solución de
hipoclorito de sodio al 1 % de la concentración comercial, durante dos minutos.
Posteriormente, se eliminó el exceso de hipoclorito enjuagando con agua destilada
estéril (tres veces) y secando cada larva con papel toalla estéril. Finalmente, cada
larva se colocó en caja petrí con 15 ml de Agar Sabouraud Dextrosa (ASD), para
permitir el crecimiento y multiplicación del hongo en el medio. Las cajas petrí se
250 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B.

mantuvieron en condiciones de 24 ± 2°C con 12 horas de luz y 12 de oscuridad


diaria durante 48 días, tiempo aproximado en el cual se realizó la recolección de
las esporas para el montaje del experimento.

A las esporas colectadas, se les realizó prueba de viabilidad (24 y 48 horas), en Agar
agua con el fin de conocer dicha característica antes del montaje del experimento.

Obtención de la concentración del hongo


Las cajas petrí en donde se evidenció esporulación del hongo, se lavaron con 10 ml
de una solución de agua destilada estéril y Tween 80 (0,1%) (ADET). Los recuentos
de esporas se realizaron en cámara de Neubauer, ajustando la concentración de
esporas por medio de diluciones seriadas a 107 esporas/ml.

El sistema utilizado para infectar las larvas, fue el de inmersión durante 30 segundos
en 100 ml de la suspensión de esporas (1x 109 esporas/ml). Para determinar la
concentración por larva, se utilizaron 10 larvas infectadas mediante el mismo
sistema. Se colocaron en tubos con 9 ml de ADET, y posteriormente, se procedió
a realizar el recuento de esporas en cámara de recuento. El número de esporas
por larva encontrado para la realización de este experimento fue de 7,8 ± 2,8 x
105 (c± D.E).

Multiplicación de entomonematodos
Para la multiplicación de Steinernema sp., a una caja petrí con papel filtro estéril, se
adicionó un volumen de 1 ml con una concentración de 1000 juveniles infectivos,
colocando finalmente 10 larvas de último instar de G. mellonella; las cajas se
sellaron con vinilpel, para evitar la desecación y se llevaron a una temperatura de
incubación de 24 ± 2°C en completa oscuridad, por un tiempo de 48 horas. Al final
de este tiempo, las larvas muertas y con evidencia de síntomas de infección por
el nematodo (consistencia blanda sin descomposición y coloración desde habana
a tabaco), se pasaron a caja petrí con papel filtro a una temperatura de 24 ± 2 °C
y oscuridad constante, durante 144 ± 24 h. Las condiciones descritas permiten
desde la infección de los nematodos hasta su desarrollo en el interior de las larvas.
Finalizado este tiempo, las larvas se colocaron en cámaras de recuperación de
Juveniles Infectivos (JI), cámaras White, para estimular la emergencia de los nuevos
JI. Con el fin de eliminar residuos del insecto, los JI se lavaron con agua estéril y
se precipitaron por gravedad, almacenándolos a 12 ± 3°C. Lo anterior se realizó
diariamente hasta los 10 días posteriores al inicio de la emergencia.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 - 258

Ajuste de la concentración de JI de entomonematodos


Para determinar la concentración de nematodos se utilizó una cámara de recuento
utilizada en nematología. El número de nematodos utilizado por larva, fue de 109
± 4,41) (c± D.E) nematodos/ 300 ml.

Unidad experimental (U.E)


La U.E estuvo conformada por seis larvas de G. mellonella colocadas en cajas de
cultivo de tejidos (Falcon) de 12,5 X 8,5 cm, con 24 pozos. En cada pozo (1,75 cm
de diámetro X 1,75 cm de largo), se colocó una rodaja de papel filtro y una larva
de G. mellonella.
Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 251

Tratamientos
Los tratamientos evaluados fueron los siguientes:

1. Ssp. Infección con Steinernema sp.


2. B.b. Infección con B. bassiana
3. Ssp.+Bb0d. Infección simultánea con Steinernema sp. y B. bassiana.
4. B.b.+ 3d.Ssp. Infección con B. bassiana y 3 días después infección con
Steinernema sp.
5. Ssp. +3d.B.b. SInfección con Steinernema sp. y 3 días después infección con B.
bassiana
6. T. Testigo. Larvas de G. mellonella, inmersas en ADET y con aplicación de 300
ml de agua libre de nematodos por pozo.

Para los tratamientos 2 y 6 se utilizaron cinco repeticiones (U.E), para un total de


30 larvas por tratamiento. Los otros tratamientos contaron con siete repeticiones,
para un total de 42 larvas.

Variables analizadas
Mortalidad de G. mellonela: Esta variable se estimó para todos los tratamientos
descritos. La mortalidad fue registrada cada 24 horas después de la infección, hasta
que se presentó 100% de mortalidad en cada tratamiento.

Producción de nematodos por larva de G. mellonella


Una vez se produjo la muerte de cada larva (entre 2 a 5 días dependiendo del
tratamiento) éstas se llevaron a cámara seca. Cuando se observó síntomas de la
infección del nematodo, entre 7 y 10 días después de la muerte de las larvas, éstas
se individualizaron en cámara White para promover la emergencia de nematodos,
la cantidad total de nematodos emergidos se estimó utilizando la cámara de
recuento de nematodos. Además, se registró las características cualitativas de los
síntomas y signos de las larvas atacadas ya fuera por el hongo o por el nematodo.
Para la medición de esta variable, de manera aleatoria se seleccionaron 15 larvas
por tratamiento.

Índice de penetración de los nematodos (IP)


Esta variable fue estimada como la relación entre el número de NE JI colocados y
los que alcanzaron completo desarrollo dentro de la larva de G. mellonella. A las 48
horas después de la infección con el nematodo se tomaron tres larvas por unidad
experimental, para un total de 15 larvas por tratamiento. Éstas se disecaron para
determinar el IP y establecer la proporción de sexos del nematodo. Para calcular
este índice, se utilizó la siguiente ecuación:

# de nemátodos encontrados por larva


Indice de penetración = X 100
# de nemátodos aplicados por larva
252 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B.

Para la estimación de esta variable, de manera aleatoria se seleccionaron 15 larvas


por tratamiento.

Desarrollo del B. bassiana y producción de esporas por larva


Para los tratamientos en los cuales se aplicó B. bassiana, se determinaron signos y
síntomas descritos anteriormente para cada larva. Además, se estableció el número
de esporas producidas por larva en los tratamientos que presentaron esporulación
sobre el cadáver del insecto, utilizando la metodología descrita anteriormente
para el ajuste de la concentración de esporas del hongo. Para la medición de esta
variable, se tomaron 12 larvas por tratamiento; para el tratamiento b, esta variable
se midió con el total de las larvas de todas las repeticiones (30 larvas).

Diseño experimental y análisis estadístico


Se utilizó un diseño completamente aleatorizado y la variables fueron sometidas a
un análisis de varianza (p<0,05). Para comparar los promedios se utilizó la prueba
de Duncan (p<0,05). Las mortalidades de cada tratamiento en el tiempo, se ajustaron
a modelos polinómicos, y las pendientes de cada ecuación fueron comparadas con
la prueba de T (p<0,05).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Mortalidad de G. mellonella
Las mortalidades más rápidas se consiguieron con los tratamientos de aplicación
simultanea de NE y B. bassiana (Ssp.+B.b0d.) y de hongo más NE después de tres
días; esto posiblemente, se debe a la movilidad del nematodo y a la asociación con
su simbionte bacteriano, lo cual le permite infectar más rápido. Dichos tratamientos
a las 48 horas, alcanzaron en promedio una mortalidad del 53,55%, en contraste con
los tratamientos donde se aplicó B. bassiana, cuyo promedio de mortalidad para este
tiempo fue de 6,05%. Las mortalidades para los demás tratamientos a las 72 horas
ocurrieron en tiempos similares, con excepción del tratamiento del hongo donde
se produjo la mortalidad más lenta (Fig.1). Lo anterior se ve reflejado al comparar
los componentes lineales para cada ecuación, donde los tratamientos Ssp.+B.b0d.,
presentan las mayores pendientes, lo que se traduce como una mortalidad más
rápida, en contraste con lo sucedido para el tratamiento B.b. (solo hongo) (Tabla 1).
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 - 258
Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 253

100 100

80 80

60 60

40 40

20 20

0 0
24 48 72 96 120 24 48 72 96 120
HORAS HORAS

B.bassiana B.b+S.r

100 100

80 80

60 60

40 40

20 20

0 0
24 48 72 96 120 24 48 72 96 120
HORAS HORAS

S.sp. S.sp.+ 3d B.b.

100

80

60

40

20

0
24 48 72 96 120
HORAS

B.b.+ 3d.S.sp.

Figura 1. Mortalidad acumulado en el tiempo de G. mellonella bajo el efecto


Beauveria bassiana y Steinernema sp. de forma individual y en conjunto

Tabla 1. Ecuaciones de la mortalidad en el tiempo de G. mellonella sobre el efecto Beauveria bassiana y


Steinernema sp.

Tratamientos Ecuación r2
Steinernema sp. +B. bassiana -61,9 + 3,6 * t – 0,01 * t2 A 0,87
Steinernema sp. -61,9 + 3,06 * t - 0,01 * t AB
2
0,87
B. bassiana + 3 d. Steinernema sp. -64,25 + 2,8 * t – 0,01 * t2 AB 0,72
Steinernema sp. +3 d. B. bassiana -38,07 + 2,2 * t – 0,009* t2 BC 0.89
B. bassiana -35,6 + 1,2 * t – 2,4 x10-6 * t2 BC 0,82

Ecuaciones seguidas por la misma letra no presentan diferencias significativas en


el componente lineal de cada ecuación (P<0,05 Prueba de T)

Los resultados de la aplicación simultanea del nematodo y hongo, donde se


consiguió una mortalidad más rápida concuerdan con los obtenidos por KAYA &
THURSTON (1993), quienes estudiaron la interacción Steinernema carpocapsae y
254 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B.

B. bassiana sobre G. mellonela en suelo, encontrando que existe una aceleración


y aumento en la mortalidad del lepidóptero. En el caso de la interacción entre B.
bassiana y los nematodos Steinernema feltiae y Heterorhabditis bacteriophora sobre
G. mellonela, se produjo una acción antagonista entre la aplicación de los nematodos
y el hongo y también se disminuyó el tiempo de mortalidad (BARBERCHECK & KAYA,
1990). Similarmente, también se conoce el caso de Spodoptera exigua que al ponerlo
en contacto H. bacteriophora y conidias B. bassiana en el suelo, se produce una
mayor mortalidad que la acción del hongo solo (BARBERCHECK, & KAYA, 1991).
Esto muestra que en algunos casos, la mezcla de dos patógenos diferentes puede
producir un efecto positivo en la aceleración en el tiempo de mortalidad (KAYA &
THURSTON, 1993; FINNEY, 1981; MOLINA et al., (2006)).

Producción acumulada de JI por larva de G. mellonella


La producción en el tratamiento de solo nematodos, fue estadísticamente
igual al tratamiento de aplicación de nematodos más hongo tres días después.
Estos tratamientos a su vez fueron mayores y estadísticamente diferentes a
los tratamientos de aplicación de hongo más tres días después nematodos y la
aplicación de los dos organismos en forma simultánea (Tabla 2). Es importante
destacar que el porcentaje de larvas que produjeron JI para los dos últimos
tratamientos correspondieron al 6 y 12%, respectivamente de las larvas evaluadas.
MOLINA et al., (2006) encontraron un efecto parecido al encontrar que el hongo
Metarhizium anisopliae disminuye considerablemente la producción de JI de
Heterorhabditis bacteriophora aplicados sobre Diatraea saccharalis.

La presencia del hongo sobre el nematodo, reduce la producción de juveniles


(Tabla 2). Esto se atribuye principalmente a la producción de toxinas o metabolitos
secundarios del hongo, que inhiben el desarrollo y producción de nematodos, siendo
ésta una competencia interespecífica entre la bacteria simbionte del nematodo y las
toxinas (HU & WEBSTER, 2000, ISAACSON & WEBSTER, 2002; SHAPIRO et al., 2004).

Tabla 2. Producción acumulada de juveniles de Steinernema sp. por larva de G. mellonella bajo el efecto de de
Beauveria bassiana y Steinernema sp

Tratamientos # de juveniles ± error estándar


Steinernema sp. 55932,3 ± 8187 A
Steinernema sp. + 3 d. B. bassiana 68083,7 ± 6,692 A
Steinernema sp. + B. bassiana 4229,6 ± 1875 B
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 - 258

B. bassiana + 3 d. Steinernema sp. 10,5 ± 7,3 B

Promedios seguidos con la misma letra no presentan diferencias significativas


(p<0,05 Prueba de Duncan).

Índice de penetración
Para esta variable, el tratamiento aplicación del nematodo solo, fue estadísticamente
igual a los demás tratamientos donde se aplicó el nematodo, excepto para el
tratamiento hongo más tres días nematodo, donde no hubo penetración de
Steinernema sp. El tratamiento aplicación simultanea de nematodo más hongo fue
mayor y diferente al tratamiento nematodo más tres días después hongo (Tabla 3).
Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 255

Cuando se aplican los dos organismos sobre G. mellonella se presenta penetración


de los nematodos; sin embargo, el desarrollo de los adultos dentro del insecto
se ve afectada por el hongo, lo que se traduce en la disminución de nuevos JI
producidos por larva. Una vez se establece el nematodo en G. mellonella, este no es
tan susceptible de ser afectado con posteriores aplicaciones de hongo. El nematodo
es afectado por B. bassiana en el proceso de colonización del hospedante y también
se ve afectado en su proceso reproductivo. Cuando el hongo está establecido no es
posible o es muy difícil la penetración y reproducción del nematodo; por lo tanto,
parece que el Steinernema sp. tiene cierta preferencia a penetrar y reproducirse
en hospedantes sanos.

Tabla 3. Índice de penetración en porcentaje de Steinernema sp en larvas de G. mellonella bajo el


efecto de de Beauveria bassiana.
Tratamientos Promedio del Índice de Límite inferior Límite superior
penetración ± error estándar
Steinernema sp. 36,6±7,2 AB 21,2 51,9
Steinernema sp. + 44,4±8,7 A 25,5 63,2
B. bassiana
Steinernema sp. + 23,18±6 B 10.3 36,1
3 d. B. bassiana
B. bassiana + 0 0 0
3 d. Steinernema sp.

Promedios seguidos con la misma letra no presentan diferencias significativas (P<0,05 Prueba
de Duncan).

Diferenciación de sexos de los nematodos juveniles


El porcentaje de machos y hembras producidas por cada larva de G. mellonella
fue estadísticamente igual para todos los tratamientos (Tabla 4). El efecto de la
aplicación del hongo sobre Steinernema sp. no afectó la diferenciación de sexos. La
proporción se sexos registrada en todos los tratamientos fue cercana a la relación
de 1 : 1, que es la relación normal para nematodos entomopatógenos.

Tabla 4. Porcentaje de hembras y machos de nematodos juveniles producidos por larva de G.


mellonella
Tratamientos Promedio del % de hembras Promedio del % de machos
de nematodo por larva ± EE de nematodo por larva ± EE
Steinernema sp. 59,6±5,5 A 40,1±5,5 A

Steinernema sp. + 55,3±6,6 A 53,7±11,9 A


B. bassiana
Steinernema sp. + 57,8±7,3 A 42,1±0,7 A
3 d. B. bassiana
B. bassiana + 0 0
3 d. Steinernema sp.
Promedios seguidos con la misma letra no presentan diferencias significativas (P<0,05 Prueba
de Duncan) EE= error estándar.
256 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B.

Desarrollo del hongo


La geminación de esporas, utilizadas en la inoculación de las larvas, en los diferentes
tratamientos fue de 83,5% (S=13) y 86,1% (S=11,2) para las 24 horas y 48 horas,
respectivamente. Estas condiciones garantizaron una buena viabilidad del hongo.
Los tratamientos donde se desarrolló el hongo y hubo producción de esporas fueron:
el tratamiento dcon solo B. bassiana y el de aplicación de hongo y después de
tres días nematodo. Estos tratamientos fueron estadísticamente diferentes. En el
primer tratamiento se presentó un 100% de esporulación de las larvas analizadas
mientras que en el segundo el 58% de las larvas presentaban signos del hongo.
En los demás tratamientos donde se aplicó B. bassiana no hubo producción de
esporas sobre el cadáver de las larvas (Tabla 5). Esto nos muestra las limitaciones
de la reproducción del hongo en presencia del nematodo. Cuando el hongo ya se
ha establecido en G. mellonella existe desarrollo del hongo pero la esporulación
es más baja en comparación cuando se aplica solo hongo. Con esta variable se
evidencia claramente que existe efecto de competencia intraespecífica del nematodo
o de su bacteria simbionte sobre el desarrollo del Steinernema sp. ya que no existe
esporulación del hongo.

Este efecto de competencia del desarrollo del hongo sobre el del nematodo en su
mismo hospedero, fue encontrado por MOLINA et al. (2006), quien explica que estos
dos entomopatógenos se encuentran en una competencia para obtener nutrientes
y reproducirse con éxito. El nematodo se considera el más virulento de los agentes.
Este coloniza rápidamente su hospedero y suprime el desarrollo del hongo.

La combinación de dos patógenos diferentes puede afectar la producción de


la progenie. Generalmente, solo un patógeno se desarrollará en el hospedante
excluyendo al otro o la producción de su progenie. La producción de progenie ya
sea del nematodo o B. bassiana es adversamente afectada cuando ambos tipos de
patógenos se colocan en un insecto hospedante. Los nematodos producen juveniles
infectivos mientras previenen la producción del hongo. El mecanismo de exclusión
del hongo es basado en los compuestos antibióticos o fungistáticos producidos
por el mutualista Xenorhabdus, para que se produzca el hongo se requiere de
uno o varios días para infectar al hospedante antes de la aplicación del nematodo
(ISAACSON & WEBSTER, 2002).

Tabla 5. Producción de esporas de B. bassiana por larva para cada tratamiento

Promedio del número de Límite Límite superior


bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 - 258

Tratamientos esporas por larva ± error inferior


estándar
Steinernema sp. 1,9 x 108±1,5 x 107 A 1,6 x 108 2,1 x 108
Steinernema sp. + 0 0 0
B. bassiana
Steinernema sp. + 0 0 0
3 d. B. bassiana
B. bassiana + 2,03 x 107±5,2 x 106 B 9,7 x 106 3,1 x 107
3 d. Steinernema sp.

Promedios seguidos con la misma letra no presentan diferencias significativas (P<0,05 Prueba
de Duncan).
Efecto de Beauveria bassiana y del entomonematodo Steinernema sp. sobre larvas de Galleria mellonella 257

CONCLUSIONES
El efecto de la aplicación simultanea de Steinernema sp. y B. bassiana producen
una muerte más rápida en G. mellonella que el efecto de la aplicación del hongo
o nematodo por separado.

La producción de juveniles de Steinernema sp. e índice de penetración de


Steinernema sp. en G. mellonella se disminuyen por la presencia del B. bassiana.
La relación en la diferenciación de sexos de Steinernema sp. no se ve afectada por
B. bassiana. El crecimiento B. bassiana, con la interacción de Steinernema sp., se
inhibe o reduce en la producción de esporas.

Cuando se requiera integrar las aplicaciones de Steinernema sp. y B. bassiana para


manejar un insecto plaga, se debe tener en cuenta que existe una competencia
intraespecifica de los organismos involucrados en esta relación. Por lo tanto, para
efectos de conseguir una mortalidad rápida se puede utilizar la mezcla. Pero si lo
que se busca es inocular el patógeno en el medio, no se deben integrar, lo mejor
es utilizar el organismo que más ventajas presente controlando insecto plaga.

AGRADECIMIENTOS
A Juan Carlos López Núñez por el apoyo técnico y científico en el planeamiento
y realización del experimento. Al Centro Nacional de Investigaciones de Café,
CENICAFÉ, por facilitar toda la logística para el desarrollo de esta investigación.

BIBLIOGRAFÍA
ANSARI, M.A.; SHAH, F.A. & BUTT, T.M. 2008.- Combined use of entomopathogenic nematodes and
Metarhizium anisopliae as a new approach for black vine weevil, Otiorhynchus sulcatus, control.
Entomol. Exp. Appl., 129: 340-347.
ANSARI, M.A; SHAH, F.A; TIRRY, L. & MOENS, M. 2006.- Field trials against Hoplia philanthus (Coleoptera:
Scarabaeidae) with a combination of an entomopathogenic nematode and the fungus Metarhizium
anisopliae CLO 53. Biol. Control., 39: 453-459.
ANSARI, M.A; TIRRY, L. & MOENS, M. 2004.- Interaction between Metarhizium anisopliae CLO 53 and
entomopathogenic nematodes for control of Hoplia philanthus. Biol. Control 31: 172-180.
BARBERCHECK, M.E. & KAYA, H.K. 1990.- Interactions between Beauveria bassiana and the entomogenous
nematodes, Steinernema feltiae and Heterorhabditis heliothidis. J. Invertebr. Pathol., 55, 225–234.
BARBERCHECK, M.E. & KAYA, H.K. 1991.- Competitive interactions between entomopathogenic nematodes
and Beauveria bassiana (Deuteromycotina: Hypomycetes) in soilborne larvae of Spodoptera exigua
(Lepidoptera: Noctuidae). Environ. Entomol., 20, 707–712.
FINNEY, J.R. 1981.- Potential of nematodes for pest control. (en) BURGES, H.D. Microbial Control of pest
and plant diseases 1970 – 1980. Academia Press, London, Inglaterra.
HU, K. & WEBSTER, J.M. 2000.- Antibiotic production in relation to bacterial growth and nematode
development in Photorhabdus-Heterorhabditis infected Galleria mellonella larvae. Microb. Lett., 189,
219– 223.
ISAACSON, P.J. & WEBSTER, J.M. 2002.- Antimicrobial activity of Xenorhabdus sp. RIO (Enterobacteriaceae),
symbiont of the entomopathogenic nematode, Steinernema riobrave (Rhabditida: Steinernematidae).
J. Invertebr. Pathol., 79, 146–153.
KAYA, H. K.; THURSTON, G.S. 1993.- Soil microorganism affecting entomopathogenic nematodes. (en):
BEDDING, R,A.; AKHURST, R.J. & KAYA, H.K (eds). Nematodes and the biological control of insect pest.
CSIRO Information Service, East Melbourne, Australia.
KAYA, H. K. & GAUGLER, R. 1993.- Entomopathogenic nematodes. Annu. Rev. Entomol. 38: 181 - 206. .
SHAPIRO-ILAN, D.I; BRUCK, D. & LACEY, L.A. 2012.- Principles of Epizootiology and Microbial Control. (en)
VEGA, F.; KAYA, H. (eds) Insect Pathology. Academic Press, San Diego.
258 Tito Bacca, Tulio Cesar Lagos B.

SHAPIRO, D.I.; JACKSON, M.; REILLY, C.C. & HOTCHKISS, M.W. 2004. Effects of combining an
entomopathogenic fungi or bacterium with entomopathogenic nematodes on mortality of Curculio
caryae (Coleoptera:Curculionidae). Biol. Control., 30: 119-126.
MOLINA, A. J.P.; SAMUELS, R.I.; MACHADO I.R. & DOLINSKI, C. 2007.- Interactions between isolates of the
entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae and the entomopathogenic nematode Heterorhabditis
bacteriophora JPM4 during infection of the sugar cane borer Diatraea saccharalis (Lepidoptera:
Pyralidae). J Invertebr Pathol 96:87-192
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 247 - 258
BOLETÍN CIENTÍFICO
ISSN 0123 - 3068 bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1), enero - junio, 2014. 259 - 284 CENTRO DE MUSEOS
MUSEO DE HISTORIA NATURAL

BIODIVERSIDAD Y MARIPOSAS EN UNA REGIÓN DEL ALTO


CHOCÓ, SAN JOSÉ DEL PALMAR, COLOMBIA
José Ignacio Vargas-Ch1, César Augusto Salazar E.2

Resumen

El presente estudio detalla primordialmente la fauna de mariposas diurnas


encontrada en una región del Alto Chocó, Municipio de San José del Palmar y zonas
vecinas mediante una lista de 406 especies incluidas en 219 géneros registrados
sobre un estimativo cercano a las 450 especies. Dicho aporte concluye que los
inventarios de mariposas del Chocó son de gran trascendencia en futuros trabajos
regionales pues facilitan conocer la verdadera riqueza en especies y el hallazgo
de otras desconocidas para la ciencia. En adición se suministran algunosd atos
concernientes a la biodiversidad del área y apuntes sobre conservación.

Palabras clave: animales, Plantas, Biodiversidad, Registros, Ropalocera, Chocó Biogeográfico.

BUTTERFLIES AND BIODIVERSITY IN A REGION OF THE


UPPER CHOCÓ, SAN JOSE DEL PALMAR, COLOMBIA
Abstract

This study presents primarily the butterflies fauna found in the High Chocó
region,Municipality of San José del Palmar and surrounding areas through a list
of 406 species included in 219 genera,recorded inan estimate close to 450 species.
This contribution concludes that the Choco butterflies inventories are of large
importance for future regional work since they facilitate knowing the truly richness
in species and the finding of species unknown for Science. Additionally, some
data related with biodiversity in the area and notes on conservation are provided.

Key words: animals, plants, Biodiversity, Records, Rhopalocera, Biogeographic Chocó.

*
FR: 15-III-2012. FA: 30-VI-2013.
1
Tejidos Industriales Coveta, Km 10 via al Magdalena, Manizales, Caldas, E:mail: tilacho30@hotmail.com
2
Escuela Agrícola Llanadas, Manzanares, Caldas. E-mail: harpiacesar@gmail.com
CÓMO CITAR:
VARGAS-CH. J.I. & SALAZAR-E., C.A., 2014.- Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San
José del Palmar, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 18 (1): 259-284.
260 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

INTRODUCCIÓN
Este trabajo tiene el propósito de divulgar un listado de las mariposas que habitan
el Municipio de San José del Palmar, y zonas adyacentes (Fig. 1). Esta región
montañosa, ubicada en el suroriente del departamento del Chocó está cubierta
de una vegetación de bosque lluvioso (bosque pluvial tropical) que en las partes
altas es de tipo premontano, con temperaturas medias entre 18 a 24oC presentes
entre los 800 y 2000 msnm y una humedad relativa del 80 % (TORO MORENO,
1981). El territorio Palmareño tiene como sistema fluvial una hoya principal, la del
Río Ingará que nace cerca al cerro Tatamá y recorre la región en dirección sureste
en su comienzo, para luego cursar al noroeste e ir al encuentro del Río Tatamá
y entregar sus aguas, recibiendo a su paso diversos afluentes como Cruces, San
Juanito, El Cedro, Surama etc., Otros ríos de importancia son el Corcovado y el
Habita que nacen en las estribaciones de los Galápagos y son afluentes del Ingará,
sus cuencas en ambas márgenes han sido colonizadas transformado el paisaje con
fincas productoras de pan coger, caña de azúcar, plátano y chontaduro. También
son dignos de mención los ríos Toro Viejo y Torito, quebradas de buen caudal
que desembocan en el Habita, en especial el primero irriga la población de la Italia
influenciando el desarrollo agropecuario de esa zona.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Figura 1. Lugares de muestreo para la región explorada

A diferencia de la región amazónica ondulada o plana, el municipio se caracteriza


por tener una topografía sumamente quebrada y montañosa, con fuertes pendientes
(+ 70 %) que han ayudado a conservar el bosque húmedo de las zonas altas y
medias (Fig. 2), pero durante las últimas décadas han aparecido áreas deforestadas
en lugares más ondulados (veredas La Italia, Valencia, Curundó) dando paso a
zonas cultivadas y a la ganadería. Lo anterior ha fragmentado ostensiblemente
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 261

la vegetación natural afectando la fauna nativa y de mariposas que son buenas


indicadoras del estado de conservación de ecosistemas boscosos (VILLAREAL et
al., 2006; GONZÁLEZ-VALDIVIA et al., 2011; RODRÍGUEZ & MILLER, 2013). En este
sentido hay que decir que la región del Chocó Biogeográfico constituye uno de los
“hots spots” por la alta cantidad de endemismos en biota que contiene susceptibles
de extinción local y que es necesario conservar (GENTRY, 1986; WILSON, 1992;
MAST et al., 1993). Es por esto que debido a su extrema riqueza biológica la
región ha suscitado el interés en investigaciones dedicadas a estudiar su flora y
fauna (RANGEL, 2004)pero son contadas en la mano las dedicadas al estudio de
sus mariposas (FASSL, 1909, 1915; HERING & HOPP, 1925; CONSTANTINO, 1997).
No obstante es en el boletín científico donde se registran las más recientes
contribuciones sobre mariposas del Chocó biogeográfico colombiano que han
inventariado ciertas regiones de piedemonte especialmente de Nariño, Cauca y Valle
(SALAZAR & LÓPEZ, 2002; VARGAS, 2003; SCHMIDT-MUMM et al., 2003; PYRCZ
& VILORIA, 2005; PALACIOS & CONSTANTINO, 2006; ZAMBRANO & ORTIZ, 2009;
CONSTANTINO & HURTADO, 2009). Como región geográfica, biológicamente el
Chocó también comprende el suroriente de Panamá hacia el norte y el noroccidente
de Ecuador en el sur (MORRONE, 2002), países que han sido ampliamente
investigados en el estudio de su Lepidopterofauna (BROWN, 1953; RAGUSO &
GLOSTER, 1996; PIÑAS & MANZANO, 1997; RACHELI & RACHELI, 2001; CHECA,
2008; CHECA et al., 2010; BASSET et al., 2011; DALPHOND et al., 2005).

Figura 2. Aspecto de la selva húmeda tropical vecina a San José del Palmar
(800 msnm)
262 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

MÉTODOS
El Municipio de San José del Palmar fue fundado en abril de 1938;cuenta con una
extensión de 947 km2, de los cuales 766 corresponden al área rural, y el casco
urbano con solo 4.7 Ha x Km 2 y pertenece a la subregión del Río San Juan (JIMENO
et al., 1995) . Limita al norte con el Municipio de Condoto, al sur con Sipí y en el
noroccidente con Novita, y con los departamentos del Valle del Cauca y Risaralda
al oriente. Los lugares donde se registraron las muestras oscilan entre los 350 y
2000 msnm y para efectos de poder discernir las zonas de recolección, se han
dividido en dos primordiales:

Zona del Bajo Palmar (ZBP) entre los 350 y 900 msnm., que comprende las
localidades de Curundó, La Italia, Río Habita, Río Ingará, Río Corcovado, Damasco,
La Albania, La Selva y la quebrada San Antonio.

Zona del Alto Palmar (ZAP) entre los 1100 y 2000 msnm., que incluye a Las Partidas,
San José del Palmar, El Tabor, quebrada Mojahuevos, Torre de comunicaciones,
escuela las Cascadas, Galápagos (Límites con Valle) y Charco Azul.

Otra alternativa fue la captura de especies realizada en las márgenes de los ríos (R)y
a lo largo de la vía que asciende para comunicar El Palmar con el vecino Municipio
de Cartago (Valle del Cauca). De las citadas localidades Curundó es el lugar con
más baja altitud (350 m) y se sube por una carretera destapada a San José del
Palmar (1100 msnm) para luego ascender hasta los límites con Valle penetrando
en los Galápagos a 2000 msnm., lugar de tupida vegetación y neblina permanente
que forma parte a su vez de la gran Serranía de los Paraguas perteneciente a
la Cordillera Occidental. Las mariposas diurnas fueron recogidas con redes
entomológicas marca Bioquip con 5 extensiones y trampas Van Someren-Rydon que
fueron particularmente útiles en la ZBP, empleando plátano maduro y pescado en
descomposición. El material una vez capturado, extendido y depositado en cajas de
madera (nogal) tipo cornell, fue identificado siguiendo a SEITZ (1924), D`ABRERA
(1981-1995), TYLER, BROWN & WILSON (1994), BRISTOW (1982, 1991), NEILD (1996),
WILLMOTT (2003), LAMAS (2004), PEÑA & LAMAS (2005), BLANDIN (2007), PENZ
(2008), GARZÓN & PENZ (2009) y algunos trabajos específicos que tienen que ver
con especies chocoanas (CONSTANTINO, 1995, 1999; CONSTANTINO & SALAZAR,
1998; SALAZAR et al., 1998; LECROM et al., 2002, 2004; VÉLEZ & SALAZAR, 1991;
ROBBINS & BUSBY, 2008; PYRCZ & RODRIGUEZ, 2010; RODRIGUEZ, SALAZAR &
CONSTANTINO, 2010; SALAZAR et al., 2010; PIERRE & DOTTAX, 2013 y SALAZAR,
2010). Todos los ejemplares reposan en las colecciones de los autores, el Instituto
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Para La Ciencia (IPC) y en el Centro de Museos (H.N.), Universidad de Caldas.

ANTECEDENTES
Se irrumpió en la región por primera vez en julio de 1984, desde entonces se han
realizado excursiones regularmente en las siguientes fechas y años: feb.15-20
1991, ag. 20 1992, ag. 6-10 1994, abr. 17-24 1995, en. 20-24 1998, feb. 6-10, 1999,
mzo. 1-7 1999, sept.12-18 1999, feb. 9-20 2000, ag. 6-9 2002, mzo. 19-26 2005,
oct. 29-31 2009y en. 9-14 2012. Los recolectores han sido E.W. Schmidt-Mumm (+),
J.A. Salazar, J. H. Vélez, E. R. Henao, D. Acosta Silva, D. Acosta Rincón, Y. A. Calvo,
J. F. Martínez, H. A. Guerra, T. Decaens, D. Bonilla, J. C. Ríos-Maláver, L. C. Pardo,
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 263

C. Millán, D.L. Justinico y estudiantes del Instituto para la Ciencia (IPC, Manizales)
liderados por L. Parra, además los dos autores del presente trabajo.

Como parte de dichas salidas se han hecho también otras prospecciones faunísticas
en aves, mariposas nocturnas, escarabajos e insectos palo (CALVO & DUQUE, 2002,
2003; DECAENS et al., 2003; PARDO-LOCARNO, 2000 y CONLE et al., 2011). Más
específicamente en mariposas diurnas de San José del Palmar, NIELSEN et al., (2001)
hicieron un estudio comparativo a nivel genérico de sus especies respecto a las
de una región amazónica del Putumayo, en inmediaciones de Puerto Leguízamo.
En dicho trabajo se citan preliminarmente 320 especies entre Papilionoidea y
Hesperioidea que fueron comentadas en su ocasión biogeográficamente con las de
Putumayo. La fauna de mariposas de la región se encuentra condicionada a factores
ambientales debidos a la proximidad relativa del Océano Pacífico que determina dos
estaciones: la seca(junio –agosto)y la húmeda (marzo-abril, septiembre-noviembre)
que son de ocurrencia inestable en el área pero siempre dentro de un ambiente
húmedo con rangos de precipitación entre los 3700-4200 mm anuales (TORO
MORENO, 1981).
264 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

Figura 3-12. Panorama de los Galápagos (A); el casco urbano de San José del
Palmar (B), y algunos organismos asociados a la biodiversidad de la
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

región (800-2000 msnm): Alloplectus sp.- Gesneriaceae (C), planta


desconocida (D), Symmachia accusatrix-Riodinidae (E),Anolis sp.,-
Polichrotidae (F), Phyllobates bicolor-Anura (G), Gasteracantha sp.,
Araneidae (H), sector de Corcovado (I), quebrada San Antonio (J)
(fotos J. Salazar, J. Gabriel Henao y J. Cristóbal Ríos).

NOTAS EN BIODIVERSIDAD
Cerca de 3500 especies de plantas se conocen para el Chocó biogeográfico (WILSON,
1992) y el Municipio de San José del Palmar goza de una gran riqueza vegetal; sin
embargo la tala selectiva ha menoscabado la presencia de especies comerciales
de madera fina como el Dinde, Costillo, Sangre de Gallo, Flor Azul y Palma chonta
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 265

dando paso a una potrerización acusada que ha facilitado la entrada de más


colonización en el lugar. A nivel faunístico el municipio reporta buena cantidad
de especies como las aves, con cerca de 95 especies avistadas en la parte alta de
San Antonio de Galápagos (CALVO & DUQUE, 2003), algunas de ellas con notable
endemismo. Otros organismos entre reptiles, anuros e invertebrados son igualmente
abundantes gracias a la variedad de ecosistemas ligados al bosque húmedo tropical.
Respecto al orden Lepidoptera, la región es bastante rica sobre todo en especies
nocturnas, así por ejemplo DECAENS et al., (2003) registraron unas 59 especies
pertenecientes a siete subfamilias

Figura 11. Vegetación circundante en un sector del alto San José del Palmar
(1700 msnm)
266 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

de Saturniidae únicamente tomadas en el caso urbano que representan un 44 % de


total de especies registradas para la región Pacífica de Colombia. Con mariposas
diurnas los resultados son igualmente halagadores con unas 406 especies aquí
registradas, cifra ligeramente superior a la lograda para el alto Río Garrapatas con
388 especies (SALAZAR & LÓPEZ, 2002), una zona vecina a San José del Palmar,
ubicada asimismo en el costado oeste de la Cordillera. Ambas regiones comparten
faunas similares tal como sucede también con el Río Tatabro, Valle (PRIETO &
CONSTANTINO, 1996) ya que pertenecen al Chocó biogeográfico, pero en San
José del Palmar destaca en la parte alta, la presencia de una fauna de pronophilini
endémica que es característica de la Cordillera Occidental (SALAZAR, 1996;
PYRCZ & RODRIGUEZ, 2007).Tal como señalan NIELSEN et al., (2001), al examinar
detenidamente los rhopalocera de la región, ellas forman parte de la biota trasandina
que abarca parte de la fauna centroamericana, la del Chocó y el noroccidente de
Ecuador (ver CALLAGHAN, 1985), no obstante algunas especies como Paradulcedo
mimica (R.&T.), Memphis laura caucana (J. & T.), Heliconius hecalesia longarena
(Hew.), Brevianta magnifica (Salz. & Const.), Adepha paroeca pseudodonysa (Salz)
etc., parecen ser exclusivos de una subregión que podemos llamar como Chocó
medio o Chocó Central(HURTADO, 2012), caracterizada por tener endemismos muy
localizados, no compartidos por otras zonas como el Darién Panameño al norte y
el noroccidente de Ecuador al sur, y ubicada entre el occidente de Risaralda, sur
de Antioquia y el suroriente del departamento del Chocó. Por otro lado, se tienen
registros visuales de mariposas diurnas para el cerro Montezuma una región vecina
a San José del Palmar ubicado en jurisdicción del Parque Nacional Natural Tatamá,
Risaralda con unas 328 especies que pertenecen a la misma lepidopterofauna del
Chocó medio (Juan G. Jaramillo & Kim Garwood, com. pers.).

Otro apunte relativo a dicha región la encontramos en CHAPMAN (1917) en su


estudio sobre las aves de Colombia, al referir que la flora húmeda del occidente
ecuatoriano es esencialmente como la de Panamá y el Chocó teniendo incluso,
un posible origen amazónico que se infiere igualmente en algunas especies de
mariposas presentes qué tienen dicha influencia (vgr. Fountainea titan pacifica Vel.
& Salz., Polygrapha cyanea silvaorum Const. & Salz., Archaeoprepona licomedes
pacifica Const. & Salz y Pterourus zagreus daguanus (Fldr.). Por otra, parte debido
al estrecho rango altitudinal muestreado, varias especies fueron detectadas
volando tanto en la zona baja como en las altas del municipio (Memphis laura
caucana R. & T., Pierella helvina ocreata G. & S., Oressinoma typhla Dbl.& Hew.
Fountainea nessus Latr., Morpho theseus pacificus Kgr., Mesosemia pacifica Stich.,
etc.), en tanto, otras, son exclusivas de las áreas encañonadas donde se presenta el
bosque húmedo tropical y no parecen subir más arriba de los 1000 msnm (Morpho
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

cypris chrysonicus Fruhst, Agrias amydon ssp., Annagrapha aureola Bat., Syrmatia
aethiops Stgr., Arcas delphia Nic., Phareas coelesteDbl. &Hew., etc.). Para finalizar
ANDRADE (2002) basado en la revisión de material depositado en el Instituto de
Ciencias Naturales de la Universidad Nacional (Bogotá) lista unas 365 especies para
el Chocó biogeográfico, dato que es incompleto pues la zona debe ser mucho más
rica en Rophalocera, tal como lo demuestran las 406 especies registradas para la
región del San José del Palmar que adquiere gran importancia ya que constituye
una localidad tipo donde se han descubierto algunos de los más recientes taxones.

A continuación y siguiendo a SALAZAR et al., (2010) se listan las especies


encontradas en las tres zonas aquí discriminadas.
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 267

Apendice I. Lista de especies y subespecies registradas en San José del Palmar y zonas vecinas (Chocó). Preparada
por Julián Salazar y José I. Vargas (Hesperiidae). * (Especie solo avistada)

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


PAPILIONOIDEA / PAPILIONIDAE
Battus polydamas polydamas (L., 1758) X X X
Battus ingennus ingennus (Dyar, 1907) X X
Battus laodamas laodamas (Felder, 1859) X X
Eurytides orabilis isocharis (Roths. & Jord., 1906) X X
Heraclides androgeus epidaurus (God. & Salv.,1890) X X X
Heraclides isidorus pacificus (Roths. & Jord.,1906) X X
Heraclides thoas nealces (Roths. & Jord.,1906) X X X
Heraclides anchisiades anchisiades (Esper, 1788) X X
Mimoides phaon therodamas (Felder, 1865) X X
Mimoides pausanias cleombrotus (Strecker, 1885) X X
Mimoides euryleon euryleon (Hewitson, 1856) X X X
Neographium thyastes panamensis (C. Oberthür, 1879) X X
Parides childrenae latefasciata (Krüger, 1925) X
Parides eurimedes emilius (Constantino, 1999) X
Parides sesostris tarquinius (Boisduval, 1836) X
Parides erithalion chocoensis (Lecrom, Constantino & Salazar,2002) X
Pterourus birchallii birchallii (Hewitson, 1863) X X X
Pterourus zagreus daguanus (Roths. & Jord., 1906)* X X
Protesilaus telesilaus ssp. * X
PIERIDAE
Dismorphiinae
Dismorphia theucarilla avonia (Hewitson, 1867) X
Dismorphia lelex valeria (Lam. Llor. & Salz, 2004) X
Dismorphia zaela zaela (Hewitson, 1858) X X
Enantia lina agatha (Lam. Llor. & Const., 2004) X X
Enantia albania zoraida (Lam. Llor. &Const.,2004) X
Pseudopieris viridula (Felder, 1861) X
Coliadinae
Eurema albula albula (Cramer, 1775) X X X
Eurema xanthochlora (Kollar, 1850) X X
Phoebis philea philea (L., 1763) X X X
Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) X X
268 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Anteos chlorinde (Godart, 1824) X X
Pierinae
Ascia monuste monuste (L., 1764) X X
Archonias brassolis nigripennis (Butler, 1873) X X
Leptophobia caesia phanokia Fruhstorfer, 1907 X
Leptophobia philoma pseudopenthica (Lam&Ll.2004) X X
Glutophrissa drusilla (Cramer, 1777) X X X
Pieriballia mandela locusta (Felder, 1861) X X
Perrybris malenka bogotana (Butler, 1858) X X
NYMPHALOIDEA / Heliconiinae
Dione juno juno (Cramer, 1779) X X X
Dryas iulia iulia (Fabricius, 1775) X X
Eueides vibilia vialis Stichel,1903 X
Eueides aliphera aliphera (Godart, 1789) X X X
Heliconius erato venus (Staudinger, 1882) X X
Heliconius cydno zelinde (Butler, 1869) X X X
Heliconius charitonia (L., 1767) X X
Heliconius clysonimus f. leoncitonis (Holz., 1970) X X
Heliconius eleuchia eleuchia (Hewitson, 1854) X X
Heliconius hecalesia longarena (Hewitson, 1857) X X
Heliconius hecale melicerta Bates, 1866 X
Heliconius ismenius occidentalis (Neustt.,1928) X
Heliconius ismenius faunus (Staudinger, 1885) X
Heliconius melpomene vulcanus (Butler, 1865) X X
Heliconius sara sprucei Bates, 1864 X X
Heliconius sapho sapho (Dury, 1782) X
Neruda godmani Staudinger, 1882 * X
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Laparus doris viridanus (Stichel, 1906) X X X


Philaethria dido chocoensis (Constantino, 1999) X
Danainae
Lycorea cleobaea ssp.* X
Lycorea ilione lamirus (Latreille,1817) X
Danaus plexippus nigrippus (Haensch,1909) X X X
Ithomiinae
Ceratinia tutia tosca Schaus, 1902 X
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 269

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Godyris zavaletta gonussa (Hewitson, 1856) X
Hyposcada virginiana neustetteri Bargman, 1928 X
Hyposcada illinissa aesion (Godm. & Salv., 1878) X
Hypothyris euclea caldasensis Fox, 1971 X
Mechanitis menapis saturata Godman, 1901. X
Melinaea lilis messatis (Hewitson, 1856) X
Napeogenes tolosa diaphanosa (Kaye, 1918) X X
Olyras insignis praestans (Godm. & Salv., 1857) X
Pseudoscada florulassp. X
Pseudoscada timna troetschi Staudinger (1884) X
Patricia dercyllidas (Hewitson, 1864) X
Morphinae
Antirrhaea geryon weymeri (Salz. Const & Lop.1998) X
Antirrhaea philoctetes lindigii (Felder, 1862) X
Anthirrhaea undulata (Hering & Hopp, 1925) X
Caerois gerdrudtus (Fabricius, 1793) X
Morpho cypris chrysonicus Fruhstorfer, 1913 X X
Morpho amathonte ecuadorensis LM. & Real, 1962 X X
Morpho helenor macrophthalmus Fruhst., 1913 X X
Morpho niepelti Röber, 1927 X X
Morpho sulkowskyi (Kollar, 1850) X X
Morpho theseus pacificus Kruger, 1925 X X X
Brassolinae
Brassolis granadensis Stichel, 1902 X X
Caligo atreus agesilaus Druce, 1902 X X
Caligo illioneus oberon (Butler, 1870) X X
Caligo brasiliensis galba (Deyrolle, 1874) X
Caligo oileus ssp. X X
Caligo oberthurii (Deyrolle, 1872) X
Catoblepia orgetorix magnalis Stichel, 1902 X
Dynastor darius stygianus (Butler, 1872)* X
Eryphanis bubocula (Butler, 1872) X
Eryphanis lycomedon (Felder, 1862) X X
Narope cyllastros (Doubleday, 1849) X
Opsiphanes invirae cuspidatus Stichel, 1904 X
Opsiphanes quiteria angostura Bristow, 1979 X
270 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Opsiphanes cassina barkeri Bristow, 1991 X
Opsiphanes tamarindi tamarindi (Felder, 1861) X X
Selenophanes josephus excisus Rothschild, 1916 X
Limenitidinae
Adelpha boeotia (Felder, 1867) X
Adelpha malea aethalia (Felder, 1867) X
Adelpha ethelda eponina Staudinger, 1886 X X
Adelpha cytherea daguana Frhustorfer, 1913 X
Adelpha leucophthalma Latreille (1809) X
Adelpha leuceria juanna (Godm. & Salv.,1898)* X
Adelpha lycorias wallisii Dewitz, 1877 X X
Adelpha lycorias melanthe Bates, 1864 X
Adelpha lamasi Willmott & Hall, 1999 X
Adelpha paroeca pseudodonysa Salazar, 2000 X
Adelpha rothschildi Fruhstorfer, 1913 X
Adelpha salus Hall, 1935 X X
Adelpha salmoneus Butler, 1866 X X X
Adelpha zina zina (Hewitson, 1867) X X
Charaxinae
Agrias amydon amaryllis Michael, 1930 X X
Agrias amydon frontina Fruhstorfer, 1895 X X
Archaeoprepona amphimachus (Fabricius, 1775) X X
Archaeoprepona demophon muson Fruhst., 1905 X X
Archaeoprepona demophoon gulina Fruhst., 1904 X X
Archaeoprepona licomedes pacifica Const.&Sal 1998 X X
Archaeoprepona meander megabates Fruhst.,1916 X
Consul fabius cecrops (Doubleday, 1849) X
Consul panariste pandrosa Niepelt, 1927 X X
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Fountainea ryphea (Cramer, 1775) X


Fountainea nobilis pacifica Vélez & Salazar,1991 X
Hypna clytemnestra negra (Felder, 1862)* X
Memphis glauce felderi Röber, 1916 X
Annagrapha aureola Bates, 1866 X
Memphis laura caucana (J. & T., 1922) X X
Memphis moruus morpheus Staudinger (1886) X X
Memphis cleomestra (Hewitson, 1869) X
Memphis philumena indigotica Salvin, 1869 X
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 271

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Memphis lyceus (Druce, 1877) X
Memphis acidalia memphis (Felder, 1867) X
Memphis offa gudrun Niepelt, 1924 X
Prepona werneri (Hering & Hopp, 1925)* X
Prepona laertes demodice (Godart, [1824]) X X
Prepona laertes subdives Le Moult, 1932 X X
Polygrapha cyanea silvaorum Const. & Sal., 1998 X X
Siderone thebais (C & R. Felder, 1862) X X
Zaretis itys (Cramer, 1777) X X
NYMPHALOIDEA (sensu lato)
Anartia jatrophae jatrophae (Linnaeus, 1763) X
Anartia amathea (Linnaeus, 1758) X X
Baeotus beotus (Doubleday, 1849) X X
Callicore atacama manova Fruhstorfer, 1916 X
Callicore lyca mionina (Hewitson, 1855) X
Callicore lyca odilia Oberthur, 1916 X
Callicore chimana aurantiaca Oberthur, 1916 X
Castilia occidentalis Fassl, 1912 X X
Catonephele orites Stichel, 1899 X
Catonephele numilia esite (Felder, 1869) X
Colobura annulata Will.Hall & Constantino, 1999 X
Colobura dircedirce (Linnaeus, 1758) X
Diaethria clymena marchallii (Guer., 1844) X X X
Diaethria euclides arthemis Rôber, 1915 X
Doxocopa chlotilda (Felder, 1860) X X
Doxocopa cyane (Latreille (1833)) X X X
Doxocopa pavon (Latreille (1805)) X X
Doxocopa felderi (Godm. & salv., 1884) X X
Doxocopa laurentia cherubina (Felder, 1866) X X
Dynamine paulina thalassina (Boisduval, 1870)* X
Eresia levina (Hewitson, 1872) X
Eresia ithomioides anomala Higgins, 1981 X
Eresia datis margaretha (Hewitson, 1872) X
Eresia clara Bates, 1864 X X
Eunica norica norica (Hewitson, 1852) X X X
Eunica pomona (Felder, 1865) X X
Eunica venusia (Felder, 1865) X X
272 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) X
Historis acheronta acheronta (Fabricius, 1775)) X X
Historis odius dious (Lamas, 1995) X X X
Hypanartia lethe (Fabricius, 1793) X X X
Hypanartia godmani Bates, 1864 X
Hypanartia dione (Latreille, (1813)) X X X
Hypanartia trimaculata Will., Hall & Lamas, 2001 X
Junonia evarete (Cramer, 1779) X
Marpesia berania berania (Hewitson, 1852) X X X
Marpesia chiron marius (Cramer, 1779) X X
Marpesia marcella (Felder, 1861) X X X
Marpesia iole violetta (Felder, 1865) X X
Marpesia merops (Boisduval, 1836) X X
Marpesia petreus petreus (Cramer, 1776) X X
Marpesia zerynthia dentigera Fruhst., 1907 X X X
Mesotaenia vaninka (Hewitson, 1855) X X
Panacea prola (Doubleday,1848) X
Perisama humboldtii (Guer., (1844)) X
Perisama oppelii erebina Oberthür, 1916 X
Perisama thypania Oberthür, 1916 X
Pyrrhogyra amphiro juani (Staudinger, 1886)* X
Pyrrohogyra otolais nasica (Staudinger, 1886)* X
Siproeta stelenes biplagiata Frhust., 1907 X X X
Siproeta epaphus (Latreille, (1811)) X X X
Smyrna blomfildia (Fabricius, 1781) X
Temenis laothoe (Cramer, 1777) X X
Temenis pulchra pulchra (Hewitson, 1861) X
Tigridia acesta (Linnaeus, 1858) X X
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Satyrinae
Chloreuptychia arnaca (Fabricius, 1776) X
Cissia mollina (Hübner, 1818) X
Cissia mermeria ssp. X
Magneuptychia gomezi (Singer, Devries & Her, 1983) X
Cithaerias pireta pireta (Stoll, 1780) X
Daedalma parvomaculata Kruger, 1924 X
Dulcedo polita (Hewitson, 1869) X
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 273

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Eretris calisto ssp. X
Erestris lecromi Pyrcz, 1999 X
Forsterinaria inornata (Felder, 1867) X
Haetera macleannania Bates, 1865 X
Hermeuptychia hermes (J.C. Fabricius, 1775) X X
Magneuptychia libye (Linnaeus, 1767) X
Magneuptychia tiessa (Hewitson, 1869) X
Megeuptychia antonoe (P. Cramer, 1775) X X
Oressinoma typhla (Dbl. & Hew., 1894) X X
Oxeoschistus euripyle submaculatus (Cramer, 1779) X X
Oxeoschistus simplex triplex Pyrcz & Salazar, 2007 X
Pareuptychia metalleuca (Cramer, 1779) X X
Paradulcedo mimica (J. & T., 1914) X
Pedaliodes pacifica (Krüger, 1924) X
Pedaliodes phrasicla ssp. X
Praepronophila perperna (Hewitson, 1862) X
Pierella luna lesbia (Staudinger, 1887) X
Pierella helvina ocreata (Godm. & Salv., 1868) X X
Taygetis virgilia (Cramer, 1775) X X
Taygetis xenana (Butler, 1870) X
Taygetis lineata (Godm. & Salv., 1884) X
Taygetis andromeda (Cramer, 1779) X
Taygetis salvini Staudinger, 1885 X
Taygetis puritana Weeks 1902 X
Taygetomorpha uasc (Cramer, 1779) X
Acraeinae
Actinote pellenea perfulva Jordan, 1913 X
Altinote neleus (Latreille (1813) X
Altinote stratonice (Latreille (1813)) X X X
Altinote ozomene (Godart (1829)) X X X

RIODINIDAE
Ancyluris inca uascar (Saunders, 1859) X
Ancyluris paramba (Dàbrera,1994) X
Anteros bracteata chocoensis Rod. Sal. & Const, 2011 X
274 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Anteros allectus allectus Westwood, 1851 X
Anteros kupris (Hewitson, 1875) X
Amphiselenis chama (Staudinger, 1887) X X
Argyrogrammana barine (Staudinger, (1887)) X
Argyrogrammana leptographia Stichel, 1911 X
Argyrogrammana saphirina (Staudinger (1887)) X
Argyrogrammana stilbe holosticta (G.& Salv.,1878) X X
Baeotis sulphurea macularia (Boisduval, 1870) X X
Brachyglenis dinora Bates, 1866 X
Caria mantinea lampeto (Godm. & Salv., 1886) X X
Calephelis sp. X
Chamaelimnas briola ssp. X
Emesis mandana (Cramer, 1780) X X
Emesis heterochroa ssp. X
Emesis fatimella (Westwood, 1851) X
Echenais telephus (Cramer, 1775) X
Eurybia lycisca (Westwood, 1851) X
Eurybia donna (Felder, 1862) X X
Esthemopsis clonia (Felder, 1865) X
Euselasia bettina (Hewitson, 1869) X X
Euselasia amphidecta (Godm. & Salv., 1878) X
Euselasia tarinta Schaus, 1902 X
Euselasia midas ater Seitz, 1916 X
Euselasia hieronymi (Godm & Salv., 1869) X X
Euselasia athena (Hewitson, 1869) X
Hades noctula (Westwood, 1861) X
Hypophylla argenissa (Stoll, 1790) X
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Hypophylla florus (Staudinger (1887)) X


Ithomiola theages (Godm. & Salv.,1878) X
Juditha odites praeclarum Bates, 1866 X
Lyropteryx lyra (Saunders, 1858) X X
Lasaia agesilas agesilas (Latreille, [1809]) X X
Leucochimona lagora (H-Schff., 1858) X X
Leucochimona aequatorialis Seitz, 1916 X
Mesosemia pacifica Stichel, 1926 X X X
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 275

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Mesosemia zonalis (Godm. & salv., 1885) X X
Mesosemia ephyne (Cramer, 1776) X
Mesosemia asa iphigenia (Stichel, 1926) X X
Mesosemia telegone amiana (Fldr., 1861) X X
Mesene margaretha (White) X
Mesene phareus rubela Bates, 1868 X
Mesenopsis bryaxis (Hewitson, 1880) X
Necyria bellona zaneta (Hewitson, 1859) X X
Necyria vetulonia diva (Staudinger (1887)) X X
Nymphidium cachrus (Fabricius, 1787) X X
Nymphidium mantus (Cramer, 1775) X
Menander laobotas (Hewitson (1875)) X
Panaropsis elegans (Schaus, 1920) X
Perophthalma tullius (F., 1767) X
Pirascca tyriotes (Godm. & Salv., 1878) X
Phaenochitonia cingulus (Stoll, 1790) X
Pachytone gifas ignifer Stichel, 1911 X
Rhetus periander (P. Cramer, 1777) X X
Setabis lagus jansoni Butler, 1870 X
Sarota chrysus (Stoll, 1781) X X X
Sarota gamelia (Godm. & Salv., 1886) X X
Siseme pallas (Latreille (1813)) X X X
Siseme aristoteles sprucei Bates, 1868 X X
Symmachia probetor belti (Godm. & Salv., 1886) X
Symmachia rubina Bates, 1866 X
Symmachia accusatrix (Westwood, 1851) X
Symmachia tricolor (Hewitson, 1865) X
Symmachia rubrica Stichel, 1929 X
Syrmatia aethiops (Staudinger, 1888) X X
Syrmatia astraea (Staudinger, 1888)* X
Teratophthalma maenades marsidia (Hew, 1869) X
Theope pedias (H-Schff., 1853) X
Theope pepo Willmott & Hall, 1994 X
Theope eurygonina columbiana (Staudinger, 1888) X
Theope eudocia pulchralis Stichel, 1910 X
276 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R

LYCAENIDAE
Arawacus togarna lincoides Draudt, 1917 X
Atlides rustan (Stoll, 1790) X
Arcas delphia Nicolay, 1971 X
Brevianta magnifica Salazar & Constantino, 2010 X X
Calycopis demonassa(Hewitson, 1868) X
Calycopis calus (Godart (1824)) X X X
Cyanophrys fusius (Godm. & Salv., 1887) X X
Celmia celmus (Cramer, 1775) X
Cupathecla cupentus (Stoll, 1790) X X
Erora subflorens Schaus, 1923 X X
Janthecla janthina (Hewitson, 1867) X
Laothus viridicans (Felder, 1865) X
Laothus gibberosa (Hewitson, 1867) X X
Lamasina draudti Lathy, 1926* X
Lamprospilus sp. X X
Micandra platyptera (Felder, 1865) X
Mithras orobia (Hewitson, 1867) X
Ocaria thales (Fabricius, 1793) X X
Ocaria ocrisia (Hewitson, 1868) X X X
Orcya sp. X
Paiwarria antinous (Felder, 1865) X
Panthiades phaleros (Linnaeus, 1767) X X
Pseudolycaena marsyas(Linnaeus, 1758) X X
Rekoa meton (Cramer, 1779) X
Strymon gabatha (Hewitson, 1870) X
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Theorema sapho Staudinger, 1888* X


Timaeta werneri Salz.Vel.Car. &Johnson, 1997 X
“Thecla” asa (Hewitson, 1873) X X
Theritas hemon ( Cramer, 1775) X X
Theritas crines Druce, 1907 X
Theritas mavors (Hübner, 1818) X

HESPERIIDAE
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 277

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Achlyodes busirus (Cramer, 1779) X X
Achlyodes pallida (Felder, 1869) X X X
Achlyodes mithridates thraso (Hübner (1807)) X X
Anastrus sempiternus (Butler & Druce) X
Arotis derassa ssp. X
Anthoptus epictetus (Fabricius, 1793) X
Asphita leander (Boullet, 1912) X X
Artines sp. X
Astraptes sp. X
Astraptes alardus (Stoll, 1790) X
Astraptes aulestes (Stoll, 1790) X
Astraptes pheres (Mabille, 1903) X
Astraptes naxos (Hewitson, 1867) X
Bolla cupreiceps (Mabille, 1891) X X
Cecropterus aunus (Fabricius, 1793) X
Cycloglypha thrasybulus (Fabricius, 1793) X X
Dubiella fiscella (Hewitson, 1867) X
Eracon clinias (Mabille, 1890) X
Entheus priassus (Linnaeus, 1758) X X
Euphyes peneia (Godm. & Salv., 1880) X
Flaccilla aecas (Stoll, 1781) X
Gorgythion bega (Pritwz., 1879) X
Haemactis pyrrhosphanus (Hbn., 1819) X X
Helias phalaenoides (Fabricius, 1793) X
Heliopetes laviana (Hewitson, 1868) X X
Lychnuchoides sebastiani Salz.& Const.,2013 X
Lucida lucia scopas (Mabille, 1891) X
Mellana sp. X
Megistias sp. X
Melanopyge maculosa (Hewitson, 1866) X
Mimoniades punctiger (Mab. & Boull., 1912) X X X
Molo humeralis (Mab.,1912) X
Moeris remus (Fabiricius, 1787) X
Mylon melander (Cramer, 1775) X X
278 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Mysoria thasus (Stoll,1781) X X
Niconiades ephora ssp. X
Niconiades sp. X
Noctuana stator (Godman, 1899) X
Panoquina evadnes (Stoll, 1781) X
Panoquina neblina Vargas&Salz.,2013 X
Potamanaxas melicertes (Godm. & Salv., 1895) X X
Potamanaxas latrea ssp. X
Perichares philetes (Gmelin, 1790) X X X
Papias sp. X
Papias subcostulata (H-Schff., 1870) X
Papias dyctis (Godman, 1900) X
Phanus vitreus (Stoll, 1781) X
Phareas coeleste (Westwood, 1852) X
Polyctor polyctor (Pritwz, 1869) X
Proteides sp. X
Pythonides jovianus amaryllis (Staudinger, 1876) X X
Pythonides proxenus (Godm. & Salv., 1895) X X
Pyrgus comunis ssp X X
Phocides thermus (Mabille, 1883) X X X
Pyrrophyge phidias latefasciata (Butler, 1873) X X X
Ridens ridens (Hewitson, 1876) X
Saliana triangularis (Kaye, 1904) X
Spatilephia clonius (Cramer, 1775) X
Tarsoctenus corytus guadialis (Hewitson, 1876) X
Telemiades amphion (Geyer, 1832) X
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Typhedanus orion ssp. X


Tirynthia conflua (H-Schff., 1869) X
Udranomia kikkawai (Weeks, 1906) X
Urbanus simplicius (Stoll, 1790) X X X
Urbanus proteus (Linnaeus, 1758) X X
Urbanus doryssus (Swainson, 1831) X X
Urbanus sp. X
Vettius marcus (Fabricius, 1787) X
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 279

FAMILIAS/TAXON ZBP ZAP R


Vettius artona (Hewitson, 1866) X
Vettius lafrenaye (Latreille (1824)) X
Vettius phyllus (Fabricius, 1777) X
Vettius sp. X
Yanguna spatiosa (Hewitson, 1870) X X
Xenophanes tryxus (Stoll, 1780) X

AGRADECIMIENTOS

A las autoridades y pueblo de San José del Palmar por su amable acogida durante
nuestras visitas. A Carolina Barriga, Carolina Millán, David Leonardo Justinico, Juan
G. Jaramillo, Liliana Parra del Instituto para la Ciencia (IPC) y Juan Gabriel Henao.
Cristóbal Ríos, en especial, fue de ayuda desmedida en la preparación de las lámi-
nas de los ejemplares de mariposas ilustrados en este trabajo, al igual que Julián
A. Salazar en la identidad de las especies listadas. A Greg Nielsen (Villavicencio,
Meta) por la realización del resumen en inglés.

BIBLIOGRAFÍA
ANDRADE, M.G., 2002.- Biodiversidad de las mariposas (Lep. Rhop.) de Colombia: 172 (en) COSTA & MELIC
(eds) Red Latinoamericana de Biogeografía y Entomología Sistemática, PrIBES, SEA, Zaragoza.
BASSET, Y., EASTWOOD, R., SAM, L., LOHMAND, D.et al.& OSORIO-ARENAS, M., 2011.- Comparison of
rainforest butterfly assemblages across three biogeographical regions using standardized protocols.
J. Res. Lepid.,44: 17-28.
BLANDIN, P.,2007.-The systematics of the genus Morpho, Fab., 1807 (Lep. Nymphalidae, Morphinae): 277
pp. Canterbury, Hill Books.
BROWN, F.M., 1953.- The Papilios of Ecuador, genus Papilio Linnaeus. Rev. Ecuat. Ent. Par., 1(4): 95-111 + figs.
BRISTOW, R., 1982.- A Revision of the brassoline genus Selenophanes (Lep. Rhop.).Zool. J. Linnean, Soc.,
76: 273-291 + figs.
__________., 1991.- A Revision of the brassoline genus Opsiphanes (Lep. Rhop.).Zool. J. Linnean, Soc., 101:
203-291 + figs.
CALVO, Y. & DUQUE, A., 2002.- Avifauna y conservación en el territorio de San José del Palmar (Chocó,
Colombia). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas, 6: 181-193.
__________________., 2003.- Registro avifaunístico de una zona del Chocó (San Antonio de Galápagos-San
José del Palmar) con una nota sobre las poblaciones locales de la especieBangsia aureocincta (Thrau-
pidae). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas, 7: 29-37.
CHAPMAN, F., 1917.- The Distribution of bird-life in Colombia: A contribution to a biological survey of
Southamerica. Bull. Am. Mus. Nat. Hist., 36: 729 pp. + figs.
CHECA, M.F., 2008.- Mariposas de Canandé, sus amenazas, potencial y futuro: 72 pp.+ figs. Trama Eds,
Quito, Ecuador.
__________.VELASCO, N. & MOGOLLÓN, H., 2010.- New distributional records ofNymphalid species (Lep.
Nymph.)for the Chocó region and western Ecuador. Trop. Lepid. Res., 20 (1): 14-18 + figs.
CONLE, O., HENNEMANN, F. & GUTIERREZ, Y., 2011.-The Stick Insects (Phasmatodea) ofColombia: 406 pp.
+ figs. Herstellung& Verlag Norderstedt.
CONSTANTINO, L.M. 1995. Revisión de la tribu Haeterini Herrich-Schäffer, 1864 en Colombia (Lepidoptera,
Nymphalidae:Satyrinae). SHILAP, Revta Lepid.,23 (89):49-76.
__________., 1997.- Lepidópteros diurnos del Chocó biogeográfico: Diversidad, alternativas productivas
sostenibles y estrategias de conservación: 47-74 + figs. (en) Mem. 24 Congreso SOCOLEN, Pereira.
CONSTANTINO, L.M.& SALAZAR, J.A., 1998.- Descripción de nuevas especies, subespecies y nuevos registros
de Rhopaloceros para Colombia (Lep.). SHILAP, Revta Lepid., 26 (104): 194-205 + figs.
____________.,& HURTADO, M. J.2010.- Descripción de una nueva subespecie de Prepona pylene (Hewitson,
280 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.

1854) del municipio de Timbiquí, Cauca, Colombia. (Lep.Nymph.Charaxinae).Bol. Cient. Mus. Hist. Nat.
U. de.Caldas, 13 (1): 153 – 159.
___________., VARGAS, J.I. & SALAZAR, J.A., 2013.- Descripción de nuevas especies y subespecies de Hes-
periidae (Lep. Gryp.).Bol. Cient. Mus. Hist. Nat U. de Caldas, 17 (1): 258-267 + figs.
D`ABRERA, B., 1981-1995.- Butterflies of the Neotropical Region, 7 vols: 1260 pp + figs. Hill House, Vic-
toria, Australia.
DALPHOND, J., GARRISH, V. & NEARY, C., 2005.-Attracting more butterflies to Achiote: A preliminary
biological and documentary inv: 87 pp.+ figs. CEASPA & McGill.
DECAENS, T., BONILLA, D., AMARILLO, A., WOLF, K., BROSCH, U. & NAUMANN, S., 2003.-Diversidad de
Saturniidae (Lep.) en la selva Andina de San José del Palmar (alto Chocó, Colombia). Bol. Cient. Mus,
Hist. Nat. U. de Caldas, 5: 57-75.
FASSL, A. H., 1909.- Eine sammeltour nach dem Chocó-Gebiet in West Columbien. Ent. Zeitschr., 29: 130-189.
__________., 1915.- Die Vertikale Verbreitung der Lepidopteren in der Columbische West-Cordillere. Ent.
Rundschau separat-Abdruck, 32: 9-12.
GARZÓN, O. I. & PENZ, C., 2009.-Phylogeny ofDynastor and Brassolis (Lep: Nymph.) a tough nut to crack.
Zootaxa, 2134: 1-22 +figs.
GENTRY, A., 1986.- Species richness and floristic composition of the Chocó region plant communities.
Caldasia, 15: 71-91.
GONZÁLEZ-VALDIVIA, N., OCHOA, S., POZO, C., GORDON, B., RANGEL. L., ARRIAGA, S., PONCE, A. & KAM-
PICHLER, C., 2011 Indicadores Ecológicos de hábitat y Biodiversidad en un paisaje Neotropical: una
perspectiva multitaxonómica. Rev.Biol.Trop.,59: 1433
HERING, M. & HOPP, W., 1925.- Eine sammelausbeute des Herrn Werner Hopp aus dem Chocó Kolumbiens.
Dt. Ent. Zeitschr., 39 (4): 181-297 + figs.
HURTADO, A.M., 2012.- Riqueza y patrones de distribución de mariposas (Pap.) como base para la planifi-
cación de la biodiversidad en el complejo Ecorregional Chocó-Darién (Panamá, Colombia y Ecuador):
234 pp + figs. Tesis doctoral, U. Santiago de Compostela, España.
JIMENO, M., SOTOMAYOR, M.L. & VALDERRAMA, L.M., 1995.- Choco, Diversidad Cultural y Medio Ambiente:
189 pp. + figs. Fondo FEN, Bogotá.
LAMAS, G., 2004 (ed.).-Atlas of the Neotropical Lepidoptera, 5A Checklist, 4a Hesperioidea- Papilionoidea:
439 pp.Ass. Trop. Lep. Scient. Publ.,Gainesville, USA.
LEWIS, H.L., 1975.- Las Mariposas del Mundo: 312 pp. + figs. Omega, Barcelona.
LECROM, J.F., CONSTANTINO, L.M. & J.A. SALAZAR. 2002.-Mariposas de Colombia. Tomo 1: Familia Papil-
ionidae. Carlec, Ltda. Bogotá. 108 pp., 89 pl. Ed. española.
___________, LLORENTE, J., CONSTANTINO, L.M. & J.A. SALAZAR. 2004.-Mariposas de Colombia. Tomo 2.
Familia Pieridae. Carlec, Ltda. Bogotá. 180 pp.
MAST, R., RODRÍGUEZ, J.V., GÓMEZ, R. & MITTERMEIER, R., 1993.- Prioridades para la Conservación de
la Biodiversidad a nivel mundial con especial énfasis en Colombia: 200-216 (in) Nuestra Diversidad
Biológica, CEREC, Fund. Alejandro Ángel Escobar, Bogotá.
MORRONE, J.J., 2002.- Presentación sintética de un nuevo esquema Biogeográfico de América Latina y
El Caribe (en): PrIBES Red Iberoamericana de Biografía y Entomología Sistemática, 2: 267-275, SEA.
Zaragoza, España.
NIELSEN, G., SALAZAR, J.A. & VARGAS, J.I., 2001.- Reconocimiento de Rhopalocera en algunas taxocenosis
de Lepidópteros chocoanos y amazónicos. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas,5: 93-110 + figs.
PARDO, L. C., 2000.- Escarabajos Melolonthidae (Col.) fototrópicos de San José del Palmar Chocó, Colombia:
53. Resúmenes 24 Congr. SOCOLEN, Medellín.
PALACIOS, M. & CONSTANTINO, L.M., 2006.- Diversidad de Lepidópteros Rhopaloceros en un gradiente
altitudinal de la Reserva Natural El Pangan, Nariño, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas,
10: 258-278 + figs.
PENZ, C., 2008.- Phylogenetic revision of Eryphanis(Bsd.) with a description of a new species from Ecuador
(Lep. Nymph.).Insecta Mundi, 0035: 1-25 + figs.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

PEÑA, C. & LAMAS, G., 2005.- Review of the Butterfly genus Forsterinaria Gray (Lep. Sat.).Rev. Per. Biol.,
12 (1): 5-48 + figs.
PIERRE, J. & DOTTAX, M., 2013.- Contribution à la révision du genre Siderone Hübner, 1823. II Nouveaux
taxons et reconsiderations de S. thebais (Lep. Nymph.).Bull. Soc. Ent. de France, 118 (4): 483-488.
PIÑAS, F. & MANZANO, I., 1997.- Mariposas de Ecuador I. Géneros: 119 pp. + Figs. Pont. U. Católica de
Ecuador, Quito.
PRIETO, V. & CONSTANTINO, L.M., 1996.- Abundancia, distribución y diversidad de mariposas (Lep. Rhop.)
en el Río Tatabro, Buenaventura, Valle. Bol. Mus. Ent. U.del Valle, 4 (2): 11-18.
PYRCZ, T. & RODRÍGUEZ, G., 2007.- Mariposas de la tribu Pronophilini en la Cordillera Occidental de los
Andes de Colombia (Lep. Sat.). SHILAP, Rev. Lepid., 35 (140): 455-489 + figs.
RACHELI, T. & RACHELI, L., 2001.- An Annotated list of Ecuadorian Butterflies. Fragmenta Entomologica,
33 (2): 213-380.
RAGUSO, R. & GLOSTER, O., 1996.- Preliminary Checklist and field observations of the Butterflies of the
Maquipucuna field station, Pichincha, Ecuador. J. Res. Lepid., 32: 135-161 + figs.
RANGEL,O., 2004.- (editor) Colombia, Diversidad Biótica IV. El Chocó Biogeográfico: 997 pp. + figs. ICN,
Universidad Nacional, Bogotá.
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 281
ROBBINS, R. K. & BUSBY, R., 2008.- Phylogeny, taxonomy and simpatry ofTimaeta (Lyc. Eumaeini): an
Andean montane forest endemic. Tijds.voor Ent., 151: 205-233 + figs.
RODRÍGUEZ, G., SALAZAR, J.A. & CONSTANTINO, L.M. 2010. Estudio sobre las especies colombianas de
Anteros Hübner (1819) (Lepidoptera: Riodinidae). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de. Caldas, 14 (1): 221-
251 + figs.
RODRÍGUEZ, G. & MILLER, H., 2013.- Inventario preliminar de los Rhopalocera de Mitú Vaupés, Colombia
(Insecta: Lepidóptera). Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas, 17 (1): 198-218 + figs.
SALAZAR, J.A., 1996.- Noticias sobre algunos Satyrinae poco conocidos para Colombia (Lep. Nymph.). Bol.
Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas, 1: 17-21.
___________., CONSTANTINO, L. M & C. L. VAAMONDE. 1998. Estudio faunística y ecológico de los géneros
Antirrhea Hübner, 1822 y Caeoris Hübner, 1819 en Colombia. (Lep.Nymph.Morphinae).Bol. Cient.Mus.
Hist. Nat.U. de Caldas, 2: 59-99.
__________., 2010.- Noticias sobre seis raras especies de Licénidos colombianos y descripción de una nueva
especies de Brevianta Johnson Kruse & Kroenlein, 1997 para la Cordillera Occidental. Bol. Cient. Mus.
Hist. Nat. U.de Caldas, 14 (1): 189-202 + figs.
SALAZAR, J.A. & LÓPEZ, C., 2002.- Predicting the overall Butterfly species richness in a tropical montane
rain forest in the colombian Chocó. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas, 6: 111-145 + figs.
SEITZ, A., 1924.- (ed.)Die Gross-Schmetterlinge der Erde, 5 (1917): 1025 pp. 5 (1924). Alfred Kernen, Stuttgart.
SCHMIDT-MUMM, E. W., SCHMIDT, E. & SALAZAR, J. A.,2003.- Un viaje lepidopterístico a la Reserva Natural
La Planada, Nariño, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas, 7: 81-89 + figs.
TORO-MORENO, J.A., 1981.- Monografía de San José del Palmar- Chocó: Geografía, Historia, Colonización:
80 pp. Ed. Foro Chocoano.
VARGAS, J.I., 2003.- Mariposas diurnas de Punta Soldado, Buenaventura, Valle. Contribución a su Historia
Natural. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas, 7: 195-207 + figs.
VÉLEZ, J. & SALAZAR, J., 1991.- Mariposas de Colombia: 167pp. + Figs. Villegas editores, Bogotá.
VILLAREAL, H., ÁLVAREZ, M., CÓRDOBA, S., ESCOBAR, F., FAGUA, G., GAST, F., MENDOZA, H., OSPINA, M.
& UMAÑA, C., 2006.- Insectos: 149-184 (en) Manual de Métodos para el Desarrollo de Inventarios de
Biodiversidad,2 ed. Inv. Biod. Inst.A.von Humboldt, Bogotá.
WILSON, E.O., 1992.- La Diversidad de la Vida: 410 pp. + Figs. Crítica, Barcelona.
WILLMOTT, K, R., 2003.-The genus Adelpha: Its Systematics, Biology and Biogeography (Lep. Nymph): 230
pp+ Figs. Scient publ.USA.
ZAMBRANO, G. & ORTIZ, G.F., 2009.- Diversidad de Lepidópteros diurnos en tres localidades del corredor
biológico y multicultural Munchique-Pinche, Cauca, Colombia. Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U.de Caldas,
10: 258-278 + figs.
282 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Pl. i Fig.1 Morpho theseus pacificus ♂, Fig.2 Morpho niepelti ♂, Figs. 3-4 Morpho amathonte ecuadorensis
♂, ♀, Fig. 5 Morpho cypris chrsyonicus ♂, Fig. 6 Morpho sulkowskyi ♂.
Biodiversidad y mariposas en una región del alto Chocó, San José del Palmar, Colombia 283

Pl. ii Fig. 1 Antirrhaea undulata ♂, Fig. 2 Morpho helenor macrophthalmus ♀, Fig. 3 Caligo atreus
agesilaus ♂, Fig. 4. Caligo oberthurii ♂, Fig. 5. Agrias amydon frontina ♀, Fig. 6. Agrias amydon
amaryllis ♂.
284 José Ignacio Vargas- Ch, César Augusto Salazar-E.
bol.cient.mus.hist.nat. 18 (1) enero - junio 2014. 259 - 284

Pl. iii Fig.1 Memphis laura caucana ♂, Fig. 2 Archaeoprepona licomedes pacifica ♂, Fig. 3 Battus lao-
damas ♂, Fig. 4 laparus doris ♂, Fig. 5 Heliconius clysonimus f. leoncitonis ♂, Fig. 6. Heliconius
hecalesia longarena ♂, Fig. 7 Mesosemia asa iphigenia ♂, Fig. 8 Panoquina neblina n. sp. holotipo
♂ (reverso).
NOVEDADES EN HISTORIA NATURAL 285

a.- Nuevo personal en el Centro de Museos


Directora del Centro de Museos fue nombrada Sandra Milena Lince Salazar,
profesora de la Facultad de Filosofía y Letras de la universidad y magister en filosofía
a la cual auguramos exitosa y fecunda labor. Por otro lado nueva curadora del área
de Historia Natural fue designada la docente Viviana Andrea Ramírez Castaño del
Departamento de Ciencias Biológicas en reemplazo de Julián A. Salazar E., quien
paso a esa misma dependencia. No obstante él apoyara como curador adicional las
colecciones del Centro de Museos y la gestión de Viviana ante la nueva dirección.

b.- Noticias del Gliptodonte de la sala de exhibición de Geología Centro de Museos


Recientemente el perezoso gigante o gliptodonte, pieza fundamental de la sala
de exhibición de Geología (ver foto anexa) fue objeto de un interesante estudio
científico en la reconocida revista Journal of Vertebrate Paleontology (The
Most complete known neogene Glyptodontidae (Mammalia, Xenarthra, Cingulata)
from northern South America: taxonomic paleobiogeographic and phylogenetic
implications) y publicado por nuestro colega Arley de Jesús Gómez, junto a otros
científicos de Colombia y Argentina en el volumen 33 (3) de 2013. En dicho trabajo
se detalla que el ejemplar del Centro de Museos y procedente de la Venta, Huila se
llama Boreostemma acostae Villaroel, 1983 y es el mejor preservado de la parte
norte de Sudamérica. Difiere bastante de las especies halladas en la parte sur
del continente siendo por análisis cladístico, un grupo hermano de las especies
restantes de Glyptodontinae cuyo único representante en esta parte del norte de
Sudamérica es Boreostemma. Detalles: Arley de Jesús Gómez, Departamento de
Ciencias Geológicas, Universidad de Caldas, arley.gomez@ucaldas.edu.co (foto
José Omar López)
286

c.- Colombia es oficialmente la nación con mayor diversidad de aves del Mundo,
más de 1.900 especies de aves presentes en el territorio nacional
Una nueva publicación científica ha confirmado que el número oficial de las
aves registradas en el país por primera vez superó las 1.900 especies, lo cual
representa un nuevo récord mundial y posiciona  a Colombia como el país más
diverso en aves del mundo.

Este importante hallazgo fue publicado en la edición No.19 de la revista


científica  Conservación Colombiana. En 2013, en la sexta versión de la lista
publicada anualmente, y con la colaboración de expertos ornitólogos de Colombia,
los EE.UU. y Europa, se verificó el número de especies registradas en Colombia hasta
el momento. Un total de 1.903 especies se registran en el territorio colombiano. 

Un individuo de la gaviota cocinera (Larus dominicanus) observada en la Guajira


el 25 de enero de 2013 se convirtió oficialmente en la especie 1900 para Colombia. 
Dicho hallazgo fue hecho durante el desarrollo de una excursión de observación
de aves organizado por la empresa EcoTurs, socio ecoturístico de la Fundación
ProAves.  Detalles de dicho registro, también están publicados en la edición No.
19 de la revista Conservación Colombiana.  Después de 15 años de compilación
de registros, trabajo de campo y revisiones detalladas de los autores y luego de
las respectivas publicaciones, se revela el sorprendente hecho de que Colombia
alberga casi una quinta parte (18 %) de las 10.507 aves conocidas en la Tierra en
tan sólo el 0,8 % de la superficie terrestre, (que equivale en área al tamaño de
Texas y California). Colombia ha registrado casi el doble de especies de aves
registradas en el territorio continental de Estados Unidos y Canadá (976 especies).

Colombia actualmente se encuentra por encima de los países más diversos del
mundo como Perú con 1.838 especies y Brasil con 1.798 especies. Por otro lado,
el número de especies “confirmadas” con fotografías o registros de especímenes
para Colombia es de 1850 (superior a los totales de Perú 1762 y Brasil con 1771
especies). Detalles: Fundación ProAves, www.proaves.org

d.- Haemonides cronis (Cramer, 1775) nueva adición para la castnidofauna


colombiana (Lepidoptera: Castniidae)
Esta singular especie de Castnido de bella coloración blanco amarillenta (ver foto
anexa) fue descrita para la región amazónica y como su pariente Haemonides
cronida (Herrich-Schäffer, 1854) era de esperarse también su presencia en
Colombia (Salazar, et al., 2013.-Datos adicionales sobre Castnidos colombianos
Lep. Castniidae, Bol. Mus. Ent. Francisco Luis Gallego, 5 (2): 10). Registro que se
confirmo recientemente con la captura de un macho en una región de piedemonte
llanero cercana a Villavicencio, Meta (13-IX-2013). Detalles: Greg Nielsen, Julián A.
Salazar-E., julian.salazar_e@ucaldas.edu.co
287

e.- Evento I Jornada de Biologia Evolutiva- Homenaje a Charles Darwin


La Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales en unión con el grupo de
Biologia evolutiva y la Universidad de Caldas organizó este evento el 19 de febrero
de 2014 en el auditorio Danilo Cruz Vélez de la sede administrativa. Se tuvo en el
marco introductorio a la profesora Beatriz E. Toro y como ponentes las siguientes
temáticas: Dr. Mario Moreno- Historia evolutiva de la flora colombiana, Julián
A. Salazar-E (MVZ)- Una Retrospectiva a los precursores de la Lepidopterología
Neotropical, Dr. Rafael Macías- Darwin entre filósofos y el geólogo Arley de
Jesús Gómez.- Registro fósil en Colombia. Detalles: Beatriz E. Toro, beatriz.toro@
ucaldas.edu.co

f.- Piezas del Mes

Dentro de sus funciones una de las primeras labores de la profesora Sandra Lince
a realizar, es rescatar de nuevo un evento que hace años tenía el Centro de Museos
y consistente en la exhibición cada mes de una pieza destacada proveniente de las
colecciones de Arqueología, Geología o Historia Natural. Se comenzó entonces con
la exhibición de tres bellos ejemplares de aves: el Quetzal andino Pharomachrus
auriceps Gould, 1842 (Trogonidae)(ver foto anexa), el Querquéz azul Cyanolyca
viridiana (Corvidae) y el Tucán verde de montaña Aulacorhynchus prasinus Gould,
1834 (Ramphastidae). Detalles: Viviana Andrea Ramírez, viviana.ramirez@ucaldas.
edu.co, Julián A. Salazar-E., julian.salazar_e@ucaldas.edu.co (foto José Omar López).

  
288

g.- Un inusual registro de Lyropteryx terpsichore Westwood, 1851 para Colombia


(Lepidoptera: Riodinidae)

Lyropteryx es un bello género de Riodinidae descrito por Westwood en 1851


mediante la especie tipo L. terpsichore descrita del Brasil. Comprende 4 especies
que habitan desde el sureste de México al Paraguay (www.butterfliesofamerica.
com). En Colombia se tenían registradas a L. apollonia diana Stichel, 1910 y L.
lyra lyra Saunders, 1859 y ahora a L. terpsichore terpsichore con la captura de
un extraordinario macho en el piedemonte Llanero cerca a Villavicencio, Meta
(12-II-2014) (ver foto anexa) que solo se conocía del Brasil. Lo anterior supone que
muchas especies de ese país tienen amplio ámbito dispersión incluida Colombia,
en su área amazónica. Otros hallazgos de esta especie vienen de Remolinos, Meta.
Detalles: Julianadolfoster@gmail.com (foto G. Nielsen).
289

g.- Comentario de Artículo


Un colega Héctor Ramírez, especialista en mamíferos, nos comenta que respecto
al trabajo “Aproximación a la biología de la zarigüeya común (Didelphis
marsupialis)” publicado en la pasado número del boletín 17 (2) de 2013 por Rueda
et al., en la figura cuatro aparece un mapa de distribución de dos especies para
Colombia, siendo una de ellas  Didelphis albiventris. El problema es que D. albiventris 
era un complejo de especies y en el año 2002 se aclaró que albiventris se encuentra
restringida a Brasil, Argentina, Uruguay y Paraguay, mientras que en Colombia, la
especie que se encuentra, en lugar de albiventris es Didelphis pernigra. Lo anterior
podría generar cierta desinformación al menos para las personas no muy familiares
con estos grupos de mamíferos, pues tales cambios taxonómicos ocurrieron hace
más de 11 años. Detalles: Héctor Ramírez, hera.chaves@gmail.com
INSTRUCCIONES A LOS AUTORES

El BOLETÍN CIENTÍFICO DEL CENTRO DE MUSEOS de la Universidad de Caldas


es una revista especializada para la divulgación de trabajos resultantes de la investigación en
HISTORIA NATURAL relacionada en ciencias biológicas afines. La revista se publica dos
veces al año con las siguientes temáticas: Artículos principales (hasta 30 páginas manuscritas)
relacionados con Mastozoología, Ornitología, Herpetología, Entomología, Botánica y
Conservación.

Artículos enfocados a la conservación de colecciones biológicas o a diversos aspectos de


Museología en Historia Natural.

Comunicaciones cortas como revisiones de libros, reconocimientos de trayectoria profesional,


anuncios de cursos y eventos que tengan que ver con Historia Natural.

Sin excepción todo artículo presentado en este boletín debe ser original y no publicado en
ninguna otra revista o medio electrónico existente.

PAUTAS GENERALES

Los artículos pueden ser escritos en español o inglés y serán publicados en el idioma en que
sean enviados, pero no se aceptarán aquellos que estén publicados o sometidos a otra revista.

Los manuscritos serán revisados por, al menos uno o dos especialistas en el tema y podrán
consultar con el director para su aceptación o no en la revista. Aquellos artículos ceñidos
fielmente a las instrucciones indicadas aquí serán más favorecidos para su publicación.

Se debe enviar un original y dos copias de los trabajos, con letra de tamaño grande (12 o 14
puntos), alineados a la izquierda, en papel tamaño carta, con márgenes de 3 cm en todos
los lados y a doble espacio (incluyendo título, palabras clave, resúmenes, textos, tablas y
bibliografía).

Además se debe enviar el material en medio magnético (Disquete, Disco Compacto) y


grabado en archivo MS-Word. En lo posible, todos los manuscritos deben llevar un título,
un resumen y un índice de palabras clave en español (ideal si se incluye una versión en inglés),
excepto en los de reconocimiento. No es indispensable que las páginas vayan numeradas.

Cuando los trabajos sean resultado de investigaciones sobre especies en particular que
necesiten ejemplares testigo de colecciones, es importante indicar el lugar (museo, herbario o
institución ojalá registrada ante el Instituto Alexander Von Humboldt) donde se encuentren
depositados los especímenes. Así mismo, se debe indicar el colector o colectores, las fechas de
captura y los sitios de recolección estrictamente. Igualmente, al referir material conservado o
depositado en el Museo de Historia de Natural, Universidad Caldas debe citarse esta
institución abreviadamente (MHN-UC) que lo diferencia del material contenido en el Museo
de Historia Natural, Universidad del Cauca, puesto que tiene siglas abreviadas parecidas
(MHN-UCC) y que han sido empleadas de modo confuso en otros números del boletín.
291

De los artículos principales

El manuscrito de los artículos principales o el relacionado con la conservación de colecciones


biológicas se debe dividir del siguiente modo secuencial: el título, el resumen y las palabras
clave debajo de cada resumen, los nombres y apellidos de los autores omitiendo el segundo
apellido o mencionándolo con la letra inicial, la dirección institucional de cada autor y el
correo electrónico para correspondencia, la introducción, la metodología y los materiales
empleados, los resultados, su discusión, los agradecimientos, la bibliografía citada en el texto,
las tablas y la figuras respectivas usadas.

De las abreviaciones y estilo Los nombres científicos de especies se escriben en itálica. Es


recomendable escribir el nombre completo por primera vez en el texto, pero en adelante se
abrevian en lo posible. Por ninguna razón se deben dividir las palabras en el margen derecho
en ningún lugar del manuscrito.

Se debe usar el sistema métrico y sus abreviaciones pata todas las medidas y utilizar cifras
decimales que en los artículos en español van separadas con comas y en los de inglés con
puntos (ej: 0,010 y 0.010).

De la Bibliografía

Los nombres de los autores consultados en la bibliografía y que son mencionados en el texto
deben citarse con letras mayúsculas y bajo las siguientes indicaciones o ejemplos:

“MARTÍNEZ (2000)” si el nombre del autor es parte de la oración, y “(MARTÍNEZ, 2000)”


si no lo es
“(MUÑOZ, 1999, 2000)” para dos artículos de un autor citados a la vez.
“(MUÑOZ, 1999a, 1999b)” para dos artículos por el mismo autor en el mismo año
“ (ALBERICO et al., 2000; BERTH et al., 2001; CALLEJAS et al., 2002; JORDAN et al.,
2003; SALAZAR et al., 2003)”, para dos o más publicaciones de autores diferentes.

Deberán citarse en orden alfabético y luego cronológico o cuando aparezca un grupo de citas
bibliográficas del mismo autor en años distintos. Los diversos autores se separan por punto y
coma. Cuando la referencia corresponda a una cita de dos autores, los apellidos se conectan
por el símbolo “&” y si la publicación es de más autores, debe mencionarse únicamente el
primer autor en mayúsculas seguidos por “ et al “: “(MUÑOZ et al., 2001)”.

Se pueden mencionar datos no publicados, comunicaciones personales o por vía electrónica


y artículos recientemente aceptados, en este caso deben enviar copia de la carta de aceptación
al director de la revista para su verificación.

La lista bibliográfica mencionada al final del artículo debe ser en orden alfabético, con base
en el primer apellido de los autores siempre en mayúsculas y luego el cronológico, siguiendo
los siguientes ejemplos:
292

Artículo publicado en revista

PECK, S.B. & FORSYTH, A., 1982.- Composition, structure and competitive behavior in a
guild of Ecuadorian rain forest dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae). Canadian J. Zool.,
60 (7): 1624-1634.

Capítulo en volumen editado

LÓPEZ, H. & MONTENEGRO, O., 1993.- Mamíferos no voladores de Carpanta: 165-


187 (en) ANDRADE, G.I (ed.) Carpanta: Selva Nublada y Páramo. Fundación Natura,
Bogotá.

Citación de Libro

HILTY, S.L. & BROWN, W.L., 1986.- A Guide to the Birds of Colombia. Princeton Un.
Press.

Citación de Tesis

ÁLVAREZ, J.A., 1993.- Inventario de las mariposas (Lepidoptera, Rhopalocera), con


anotaciones ecológicas para dos zonas del departamento de Risaralda, Colombia: Tesis,
Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias, Bogotá.

En lo posible se deben abreviar los nombres de las revistas citadas y escribirlos en itálica, así
mismo el título de los libros pero estos se escriben completamente sin abreviar. Para efectos de
esta revista en la bibliografía o cuando se cite el Boletín Científico Museo de Historia Natural,
Universidad de Caldas debe abreviarse como “Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U. de Caldas”.

De las comunicaciones cortas

En ellas se incluye las Novedades en Historia Natural, las Revisiones Bibliográficas, los
homenajes biográficos etc. que pueden escribirse sin el uso de subtítulos en la introducción,
materiales o métodos, resultados o discusión.

Tablas

Deben citarse en el texto, identificadas y enumeradas consecutivamente con números


arábigos. El encabezamiento debe ser conciso y descriptivo e ir sobre éstas. Las abreviaturas
o símbolos se deben explicar al pie de la tabla. Las tablas deben salvarse como parte del
texto y estar separadas en páginas diferentes después de las referencias bibliográficas. Deben
explicarse por sí solas y no duplicar lo planteado en el texto. Es imprescindible digitarlas
todas de acuerdo con el menú del Word ¨Insertar Tabla¨, en celdas distintas (no se aceptarán
cuadros con valores separados por la herramienta ENTER o colocadas como figura).
293

Figuras

Incluyen gráficos y fotografías, los cuales deben citarse apropiadamente en el texto y estar
identificados y enumerados consecutivamente, usando números arábigos. El título de la
figura debe ser conciso y descriptivo y se debe colocar debajo de la figura. Es importante
cerciorarse de que cada gráfico o figura estén citados en el texto. Si se utilizaron figuras, datos
publicados o inéditos provenientes de otra fuente, deben contener la fuente de donde fueron
extraídos y referenciarla.

Las unidades, letras, números y símbolos deben ser claros y uniformes en todas las ilustraciones
y de tamaño suficiente para que sigan siendo legibles, incluso después de la reducción
necesaria para su publicación. Los títulos y explicaciones detalladas se deben incluir en los
pies o epígrafes y no sobre las propias ilustraciones.

Los puntos de las curvas en los gráficos estadísticos se deben representar con marcadores
contrastantes como círculos, cuadrados, triángulos o rombos (rellenos o vacíos). Así mismo,
las curvas se deben identificar, de forma tal que el exceso de información no comprometa la
comprensión del gráfico.

En el caso de gráficos de barras, se deben usar diferentes efectos de relleno (puntillados, líneas
horizontales, verticales, diagonales, etc.). Se deben evitar los colores grises ya que dificultan
la visualización en la impresión y no se debe usar fuente de letra en negrilla en las figuras.

Para enviar las figuras en medio digital se deben escanear a una resolución de mínimo 300
dpi, o se pueden digitalizar por medio de una cámara fotográfica.

De la Correspondencia

Todo material para publicar debe enviarse a:


Comité Editorial
Boletín Científico Museo de Historia Natural
Centro de Museos, Universidad de Caldas
Apartado aéreo 275, Manizales- Colombia
Carrera 23 No 58-65 Sede Palogrande
Telefax 8851374
E-mail: ucaldas@cumanday.ucaldas.edu.co, julianadolfo@hotmail. com

Los manuscritos que no se ciñan a las normas indicadas arriba se devolverán a sus autores
con recomendaciones pertinentes para una adecuada publicación. A cada autor a quien
se le publique se le enviarán copias del Boletín Científico del Museo de Historia Natural
correspondientes al número donde aparece su trabajo publicado.

El Boletín Científico se encuentra indexado en los siguientes abstracts internacionales:

Biosis: Biological Abstract y Zoological Record Bibliography of Neotropical Butterflies


(Association For Tropical Lepidoptera)- Abstracts
Icom: Conseil International des Musées- Abstract
Author Guidelines

The BOLETÍN CIENTÍFICO del CENTRO DE MUESEOS of the Universidad de


Caldas is a specialized journal, whose purpose is to disclose research results in NATURAL
HISTORY related to similar biological sciences. The journal is published twice a year
with the following topics: Main articles (up to 30 printed pages) related to Mastozoology,
Ornithology, Herpetology, Entomology, Botany, and Conservation.

Articles aimed at the conservation of biological collections or at diverse aspects of Museology


in Natural History.

Short communications such as book revisions, acknowledgements of professional trajectory,


course and event announcements related to Natural History.

Without exceptions, all articles presented to this journal should be original. They must not
be published in another journal or electronic means.

GENERAL GUIDELINES

The articles can be written in Spanish or English and will be published in their original
language. However, articles that have been published in other journals will not be included.

The texts will be revised by at least one or two specialists and their concept will influence the
director’s decision regarding publication. The articles the strictly follow these indications will
be favored.

The original, two copies, a CD copy of the text with letter size 12 or 14, letter size pages,
with 3 cm margins on all sides and doubled spaced (including title, key words, abstract, texts,
tables and bibliography) in MSWord format should be sent.

Whenever possible, all of the texts should have a title, abstract and key words in both Spanish
and English, except in the acknowledgments texts. When the texts are research results on
particular species that require witness samples of collections, it is important to indicate the
place (museum, herbarium or institution, preferably one that is registered in the Alexander
Von Humboldt Institute) where the specimens are deposited. The collectors, the capturing
dates and the recollection sites should also be indicated.

In addition, when referring to conserved or deposited material from the Museum of Natural
History of the Universidad de Caldas, the institution should be cited using the abbreviation
(MHN-UC), which differentiates it from the material found at the Museum of Natural
History, Universidad del Cauca (MHN-UCC), to clear up the confusion, since they have
been used interchangeably in previous volumes of the journal.

Main articles Main articles and those related to the conservation of biological collections
should have the following order: title, abstract and key words, authors’ full names,
295

institutional address and electronic mail address, introduction, methodology and materials,
results, discussion, acknowledgments, bibliography, tables and graphs.

Abbreviations and style

The scientific names of the species should be written in italics. It is advisable to write the
complete name the first time it appears in the text, but from then on it should be abbreviated.

Words should not be divided anywhere in the text. The metric system and its abbreviations
must be used for all measurements, separating the decimal numbers with periods.

Bibliography

The name of the authors consulted in the bibliography and that are mentioned in the text,
should be cited in capital letters and under the following specifications:

MARTINEZ (2000), if the author’s name is part of the sentence, and (MARTINEZ, 2000)
if not.
(MUÑOZ, 1999, 2000) for two articles of the same author cited simultaneously.
(MUÑOZ, 1999a, 1999b) for two articles of the same author from the same year.
(ALBERICO et al., 2000; BERTH et al., 2001; CALLEJAS et al., 2002; JORDAN et al.,
2003; SALAZAR et al., 2003), for two or more publications of different authors. They should
be cited in alphabetical order, first, and then in chronological order. The diverse authors
should be separated by semicolons.

When the reference corresponds to a citation of two authors, the last names should be connect
by the “&” symbol, and if the publications belong to more than two authors, the last name of
the first author goes in capital letters followed by “et al”: (MUÑOZ, et al., 2001).

Unpublished information, personal communications, electronic mails, and recently accepted


articles can be mentioned. In the last case, the acceptance letter should be sent to the director
for its verification.

The bibliographical list mentioned a the end of the article should be in alphabetical order
according to the last name of the authors, always in capital letters and then in chronological
order, as in the following examples:

Journal article

PECK, S.B. & FORSYTH, A., 1982.-Composition, structure and competitive behavior in a
guild of Ecuadorian rain forest dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae). Canadian J. Zool.,
60 (7):1624-1634.
296

Book chapter

LÓPEZ, H. & MONTENEGRO, O., 1993-Non—flying mammals of Carpanta: 165-


187 (in) ANDRADE, G.I. (ed.) Carpanta: Selva Nublada y Páramo. Fundación Natura,
Bogotá.

Book

HILTY, S.L. & BROWN, W.L., 1986-A Guide to the Bird of Colombia. Princeton Un. Press.

Thesis

ÁLVAREZ, J.A., 1993-Butterfly (Lepidoptera, Rhopalocera) inventory, with ecological notes


for two zones of the department of Risaralda, Colombia: Thesis, Universidad Nacional de
Colombia, Science Faculty, Bogotá.

Whenever possible the name of the cited journals should be abbreviated and written in italics,
additionally, the book titles should be written completely, without any abbreviations. When
citing the Boletín Científico Museo de Historia Natural, Universidad de Caldas should be
abbreviated as follows: “Bol. Cient. Mus. Hist. Nat. U de Caldas”.

Short communications

These include novelties in Natural History, Bibliographical Revisions, Bibliographical


Tributes, which can be written without subtitles (introduction, materials and methods,
results, discussion).

Charts

They must be mentioned in the text, identified and enumerated consecutively with Arabic
numbers. The heading must be concise and descriptive and must be placed above the charts.
The abbreviations or symbols must be explained below the chart. The charts must be saved as
part of the text and be separated on different pages after the bibliographical references. They
must explained themselves, and not repeat what was mentioned in the text. It is essential that
they are created with the Word menu “Insert Chart”, with different cells (charts with values
separated by the ENTER key or as figures will not be accepted).

Figures

They include graphs and photographs, which must be mentioned appropriately in the text.
They must be identified and enumerated consecutively, using Arabic numbers. The title of
the figure must be concise and descriptive and it should be placed underneath the figure.
297

It is important to make sure that each graph or figure is mentioned in the text. If figures,
published or unpublished data originating from another source were used, they must contain
the original source, and it must be referenced.

The units, letters, numbers and symbols must be clear and uniform in all the illustrations
and of a size big enough for their legibility, even after the necessary reduction made for their
publication. The titles and detailed explanations must be included underneath, and not in
the illustrations themselves.

The points of the curves in statistical graphs should be represented with contrasting markers
such as circles, squares, triangles or rhombuses (filled or empty). Additionally, the curves
should be clearly identified, so that the excess of information does not jeopardize the
understanding of the graph.

In the case of bar graphs, different filling effects must be used (dotted or horizontal, vertical,
diagonal lines, etc.). The gray colors should be avoided since they hinder the visualization of
the printed form, and bold letters should not be used in the figures.

In order to send the figures in digital form, they should be scanned in a resolution of minimum
300 dpi, or whenever possible, digitized by means of a camera.

Correspondence

Materials can be sent to:


Comité Editorial
Boletín Científico Museo de Historia Natural
Centro de Museos, Universidad de Caldas
A. A. 275, Manizales, Caldas, Colombia
Carrera 23 # 58-65 Sede Palogrande
Telefax: 8851374
E-mail: ucaldas@cumanday.ucaldas.edu.co, julianadolfo@hotmail.com

The texts that do not follow the indicated norms will be returned to their authors with the
appropriate comments for its publication.

Each author whose article is published will receive a copy of the Boletín Científico del Museo
de Historia Natural Journal, corresponding to the number in which it is included.

The Boletín Científico Journal is indexed in the following international abstracts:

Biosis: Biological Abstract and Zoological Record.


Bibliography of Neotropical Butterflies (Association for Tropical Lepidoptera)-Abstracts.
Icom: Conseil International des Musées- Publication Abstract.
AUTORES

ÁLVAREZ-LEÓN, Ricardo. Maestría en Desarrollo Sostenible, Fundación Verdes


Horizontes, Universidad de Manizales, Manizales, Colombia, ricardoalvarezleon@
gmail.com

ARMENTERAS, Dolors. Departamento de Biología, Universidad Nacional de


Colombia, Bogotá, Colombia, darmenteras@unal.edu.co

AYALA, Rosa Mary. Estación Experimental de Zonas Áridas, Almería, España,


deayala@eeza.csic.es

BACCA, Tito. Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Nariño, Pasto,


Colombia, titobacca@gmail.com

BATISTA, Luis Gabriel. Ingeniero Agrónomo, Asistente Técnico, luisnacht07@


hotmail.com

BOTERO, Álvaro. Fundación Neotrópica, Armenia, Quindio, Colombia, abotero@


uniquindio.edu.co

CAICEDO, Martín. Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena, Cra.


32 No. 22-08, Santa Marta, Colombia.

CARDONA, Javier Antonio. Ingeniero Agrónomo, Asistente Técnico, jcardona@


hotmail.com

CASTAÑO, Gabriel Jaime. Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales,


Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, gabriel.castaño_v@ucaldas.edu.co

COELHO, Pascual. Departamento de Biología, Universidad Federal de Mato Grosso-


UMFT, paschoal.grossi@gmail.com

ESTÉVEZ, Jaime Vicente. Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales,


Universidad de Caldas, Manizales, Colombia, jaime.estevez@ucaldas.edu.co

GONZÁLEZ, Tania. Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia,


Bogotá, Colombia, taniamarisol@gmail.com

GRAJALES, Alberto. Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de


Caldas, Manizales, Colombia, alberto.grajales@ucaldas.edu.co
299

GUTIÉRREZ, Yeisson. Entomología, Universidad Federal de Viçosa, Minas Gerais,


Brasil, gutierrez.yeisson@gmail.com

HAHN-Von, Christine. Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad


de Caldas, Manizales, Colombia, christine.hahn@ucaldas.edu.co

HERNÁNDEZ, Esnedy. Grupo de Investigaciones-GAIA, Universidad de Antioquia,


Medellín, Colombia, esnedy.hernandez@gmail.com

KASTON, Franz. Fundación Nativa, fkaston@nativa.org

LAGOS, Tulio César. Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Nariño, Pasto,


Colombia, tclagosb@udenar.edu.co

LONDOÑO, Rosana. Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena,


Cra. 32 No. 22-08, Santa Marta, Colombia.

NARVÁEZ, William. Departamento de Salud Animal-CIENVET, Universidad de


Caldas, Manizales, Colombia, wnarvaez@ucaldas.edu.co

PARDO-LOCARNO, Luis Carlos. Universidad del Pacífico-INCIVA, Cali,


Colombia, pardolc@gmail.com

PARRA, Jean Wilman. Licenciado en Educación Ambiental, Universidad del Quindío,


Armenia, Colombia, jeanparra.co@gmil.com

PÉREZ, Patricia. Bióloga, patty.jimenez.perez@gmail.com, fjavierposada@hormail.


com

POSADA, Juan Mauricio. Semillero de Investigación en Biodiversidad-Herbario


Universidad de Caldas-FAUC, Manizales, Colombia, juan.posada87@gmail.com

QUICENO, Nubia Janeth. Colegio Agropecuario Manuel Quintín Lame,


Barrancominas, Guainía, Colombia, nubia35quiceno@gmail.com

QUIROGA, Sigmer. Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena, Cra.


32 No. 22-08, Santa Marta, Colombia, sigmerquiroga@unimagdalena.edu.co

QUIROZ, Adriana. Médica Veterinaria y Zootecnista, Universidad de Caldas, A.A.


275, Manizales, Colombia.
300

RAMÍREZ-CHAVES, Héctor. School of Biological Sciences, University of


Queensland, Brisbane, Australia, hera.chaves@gmail.com

RAMÍREZ, Juliana. Semillero de Investigación en Biodiversidad-Herbario


Universidad de Caldas-FAUC, Manizales, Colombia, ramirez.g.juliana@gmail.com

SAAVEDRA, Carlos Arturo. Grupo de Investigación en Ecología Animal, Universidad


del Quindío, Armenia, Colombia, csaavedra@wcs.org

SALAZAR, César Augusto. Escuela Agrícola de Llanadas, Manzanares, Caldas,


Colombia, harpiacesar@gmail.com

SALAZAR, Luisa Fernanda. Grupo de Investigación en Ecosistemas Tropicales,


Universidad de Caldas, A.A. 275, Manizales, Colombia.

SANÍN, David. Jardín Botánico de Meise, Bouchout-D., Nieuwelann, Meise, Bélgica,


d.sanin@gmil.com

SERNA, Francisco. Facultad de Ciencias Agrarias, Museo Entomológico, Universidad


Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia, fjsernac@unal.edu.co

SIERRA, Julio Andrés. Semillero de Investigación en Biodiversidad-Herbario


Universidad de Caldas-FAUC, Manizales, Colombia, andressiera25@gmail.com

SIMBAQUEBA, Ronald. Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de


Colombia, Bogotá, Colombia, rrsimbaquebac@unaledu.co

SOLARI, Sergio. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín,


Colombia, ssolari@udea.edu.co

SOTO, Alberto. Departamento de Producción Agropecuaria, Universidad de Caldas,


Manizales, Colombia, alberto.soto@ucaldas.edu.co

STECHAUNER, Roman. Departamento de Ciencias Agropecuarias-SISINPRO,


Universidad del Cauca, Popayán, Colombia, rstechauner@yahoo.com

TAKAHASHI, Sabrina. Universidad Tecnológica Federal do Paraná, Brasil, sabrina@


utfpr.edu.br

TANGARIFE, Gloria Mónica. Colegio Agropecuario Manuel Quintín Lame,


Barrancominas, Guainía, Colombia, monica.tangarife@gmail.com
301

TORO-R., Beatriz. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Caldas,


Manizales, Colombia, beatriz.toro@ucaldas.edu.co

TOVAR, Jorge Luis. M.Sc. Agricultura, departamento de Nariño, Pasto, Colombia,


jltovarpredes@gmail.com

VARGAS, José Ignacio. Tejidos Industriales COVETA, Villamaría, Caldas, Colombia,


tilacho30@hotmail.com

VÉLEZ, Patricia Eugenia. Microbiología, Fundal Tecnology, gtecnica@smdeltropico.


com
Servicios

El Centro de Museos tiene abiertas para el público en la actualidad


tres salas de exposición, con acceso gratuito, las cuales pueden ser
visitadas entre 8:00 a.m. a 12:00 m. y 2:00 a 6:00 p.m. de lunes a
viernes, ubicadas en las siguientes direcciones:
1. Exposición “Pobladores del Cauca Medio, un entorno por
descubrir”: a través de la puesta en escena de cerámicas,
metalurgia y líticos arqueológicos, se muestra la vida de nuestros
antepasados indígenas. SEDE PALOGRANDE.
2. Exposición de arte David Manzur: El Martirio de San Sebastián en
homenaje a Andrés Escobar.
3. Exposición de Historia Natural “Fauna Andina de Colombia”: Aves,
mamíferos, anuros e insectos de la región andina.
SEDE PALOGRANDE UNIVERSIDAD DE CALDAS.

Colección de
Historia Natural

Sede Palogrande
Cra. 23 No. 58 - 65
Dirección electrónica:
museo@ucaldas.educ.co
Manizales-Colombia

Universidad de Caldas
Cra. 23 No. 58-65
Conmutador (6)8862720 ext. 24133
Dirección electrónica: ucaldas@ucaldas.edu.co
Boletín Científico
Centro de Museos
Museo de Historia Natural
Vol. 18 No. 1

FORMATO DE SUSCRIPCIÓN
Vicerrectoría de Investigaciones y Postgrados
Universidad de Caldas. Calle 65 N° 26 - 10
A.A. 275 Manizales - Colombia
Tel: 8781500 ext 11222
emails: revistascientificas@ucaldas.edu.co
museo@ucaldas.edu.co

Nombre / Name

Cédula / Identificatión number

Dirección / Address

Ciudad / City

Departamento / State Código Postal /Zip Code

País / Country

Teléfono / Phone Number

Profesión / Profession

Institución / Employer

Email

Dirección de envío /
Mailing Address

Suscriptores Nacionales por un año. (2) Ejemplares

Último ejemplar recibido / Last issue mailed:

Año/Year Volumen/Volume Número/Number Fecha / Date


Esta revista se terminó de imprimir
en el mes de julio de 2014
Universidad de Caldas
Manizales - Colombia

Vous aimerez peut-être aussi