UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DEL CARMEN

FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES

LICENCIATURA EN BIOLOGÍA MARINA

TESIS:

“DISTRIBUCIÓN Y ABUNDANCIA DE LAS ESPONJAS ASOCIADAS A RAÍCES DE

MANGLE ROJO (Rhizophora mangle) EN ISLA DEL CARMEN, CAMPECHE”

QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADÉMICO DE:

LICENCIADO EN BIOLOGÍA MARINA

Presenta

PEDRO DE JESÚS CASTELLANOS PÉREZ

Director Interno

M. en C. Laura Elena Vázquez Maldonado

Facultad de Ciencias Naturales, UNACAR

Director Externo

Dr. Enrique Ávila Torres

Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM

Cd del Carmen, Campeche, Septiembre de 2018

-1-
Dedicatoria
A mis padres, quienes han estado pendientes de mi desarrollo profesional, quienes se han sacrificado por

hacerme alcanzar mis metas, por su paciencia, sus consejos y su enorme amor. A mis hermanos, que confiaron

en que lograría llegar a este momento, por alentarme y no decepcionarse de mis fracasos. A mis abuelos, que

contribuyeron a formar mi carácter y brindarme la fuerza que necesitaba. A mis amigos, hermanos de

“batalla” diaria. A mis profesores. A las esponjas y a la vida.

-2-
Agradecimientos
A mis directores de tesis la M. en C. Laura Elena Vázquez Maldonado y el Dr. Enrique Ávila Torres, por

sus enseñanzas para el desarrollo de esta tesis, brindándome las herramientas para la identificación de las

esponjas estudiadas, sus correcciones e intervenciones puntuales, especialmente de su enorme tolerancia y su

amistad brindada.

A los integrantes del comité evaluador la Dra. María Amparo Santiago, Dr. Rolando Gelabert Fernández y

Dr. Mario Alejandro Gómez Ponce por comprometerse y tomarse el tiempo para aportar puntos importantes

en la elaboración de esta tesis.

A la Universidad Autónoma del Carmen, especialmente a la Facultad de Ciencias Naturales, por

permitirme estudiar y desarrollarme como biólogo marino. A los profesores que además de formarnos como

profesionales, contribuyen en nuestro carácter y nos alientan para ser mejores.

Al Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Estación “El Carmen”, al permitir a alumnos ajenos a la

UNAM el uso de sus instalaciones. Al Dr. Mario Alejandro Gómez Ponce por su amistad, consejos y

confianza depositada en mí, en la realización de algunas actividades fuera de esta tesis. Al personal del

ICMyL Estación “El Carmen” por sus atenciones prestadas, a los técnicos José Andrés Reda Deara y Hernán

Guillen Álvarez por su apoyo en campo. Al técnico Juan Luis, a la señora Carmen y al señor Pepe por sus

apreciados consejos.

Esta tesis fue financiada por la UNAM a través del proyecto institucional (618) “Conservación de la

biodiversidad de ecosistemas costeros en el Golfo de México”.

Además, agradezco a esos hermanos que se sumaron durante mi formación académica, personas con

quienes luché contra nuestras inseguridades, me brindaron consejos para resolver problemas personales y

profesionales.

-3-
Resumen
Las raíces sumergidas del mangle rojo Rhizophora mangle sirven como sustrato usualmente
dominado por el grupo de las esponjas, las comunidades de estos organismos en estos hábitats
pueden ser espacialmente heterogéneas, manifestándose grandes variaciones en la cobertura y
composición de especies entre raíces vecinas. El objetivo del presente estudio fue identificar las
especies que integran la comunidad de esponjas asociadas a hábitats de raíces de mangle rojo en
nueve localidades ubicadas a lo largo del litoral interno de Isla del Carmen, Campeche. En cada
localidad se determinó la frecuencia relativa (%) para cada especie de esponja y también se anotaron
los parámetros ambientales como la temperatura del agua, oxígeno disuelto, salinidad, transparencia,
hidrodinamismo, tasa de sedimentación/resuspensión, longitud y diámetro de raíces de manglar para
examinar su patrón de distribución en el área de estudio. Un total de 25 especies de esponjas fueron
identificadas, de las cuales 22 fueron nuevos registros para esta región de Campeche. Las especies
dominantes (con mayor abundancia relativa) pertenecieron a las familias Suberitidae y
Halichondridae. Tres de las cuatro localidades donde se registró la mayor riqueza de especies (>10
especies) correspondieron a la entrada de esteros (canales de marea) y uno donde hubo mayor
influencia de agua marina (cerca de la boca de Puerto Real). A través de técnicas multivariantes fue
posible detectar algunas agrupaciones de localidades con similar composición de especies. También
se determinó que los parámetros que tuvieron una mayor influencia en la distribución de las esponjas
en el área de estudio fueron el oxígeno disuelto, diámetro de la raíz de manglar, temperatura del agua
y transparencia. Los resultados de este estudio son consistentes con los de estudios realizados en
otras regiones del mundo, en cuanto a la diversidad de especies y a su variabilidad espacial (entre
localidades). No obstante, esta es la primera vez que algunas variables ambientales como son el
hidrodinamismo, tasa de sedimentación/resuspensión, y la longitud y diámetro de las raíces de
manglar fueron tomadas en cuenta para evaluar la distribución espacial de las esponjas en los hábitats
de raíces de mangle. Este estudio también constituye el primer registro taxonómico de esponjas
marinas asociadas a hábitats de raíces de mangle rojo en las costas mexicanas del Golfo de México y
también es el primero para la región, en donde se analizan sus patrones de distribución a escala
espacial y a nivel de comunidad.

Palabras clave: Diversidad de esponjas, distribución espacial, Isla del Carmen, raíces de manglar,
parámetros ambientales.

-4-
Abstract

The submerged roots of the red mangrove Rhizophora mangle serves as a substrate that, usually, is
dominate by the group of sponges, the communities of these organisms in these habitats can be
spatially heterogeneous, manifesting great variations in the species composition and coverage among
neighboring roots. The aim of this study was to identify the species that integrate the sponge
community associated with the red mangrove root habitats in nine localities located along the
internal coast of Isla del Carmen, Campeche. In order to examine their spatial distribution patterns, in
each locality, the relative frequency (%) of each sponge species was determined as well as some
environmental parameters such as the water temperature, dissolved oxygen, salinity, transparency,
hydrodynamism, sedimentation/re-suspension rate and the roots length and diameter. A total of
twenty-five sponge species were identified, of which twenty-two species were new records of
occurrence for Campeche. The dominant species (with higher relative abundance) belonged to the
families Suberitidae and Halichondridae. Three of the four sites recorded the highest species richness
(>10 species), two of which corresponded to the entrance of tidal channels and one with the highest
influence of marine water (near to Puerto Real inlet). Through multivariate techniques, some sites
with similar composition of species were grouped. It was also determined that parameters that had a
higher influence on the sponge‟s distribution in the study area were the dissolved oxygen, diameter
mangrove root, water temperature and transparency. The results of this study were consistent with
those of other studies conducted in other regions worldwide, regarding to the species diversity and
their spatial variability (among sites). However, this is the first time that some environmental
variables such as hydrodynamism, sedimentation / resuspension rate and the length and diameter of
mangrove roots were taken into account to evaluate the spatial distribution of sponges in mangrove
root habitats. This study also constitutes the first taxonomic record of marine sponges associated
with mangrove root habitats in the Mexican coasts of the Gulf of Mexico and is the first for the
region, where their distribution patterns are analyzed at spatial scale and community level.

Key words: Sponge diversity, spatial distribution, Isla del Carmen, mangrove roots, environmental
parameters.

-5-
Contenido Pág.

Índice de figuras 7

Índice de tablas 8

1. Introducción 9

2. Antecedentes y marco teórico 11

2.1. Generalidades acerca de las esponjas 12

2.1.1. Biología 12

2.1.2. Clasificación y taxonomía 15

2.1.3. Importancia de las esponjas 16

2.1.4. Registros de poríferos en la Laguna de Términos 17

3. Planteamiento del problema y justificación 18

4. Hipótesis 19

5. Objetivos 20

6. Materiales y métodos 21

6.1. Área de estudio y método de muestreo 21

6.2. Parámetros ambientales 23

6.3. Trabajo de laboratorio: estudio taxonómico 24

6.4. Determinación de riqueza específica, frecuencia de ocurrencia y abundancia relativa 25

6.5. Análisis de datos 26

7. Resultados 27

7.1. Descripción ambiental 28

7.2. Diversidad y abundancia 29

7.3. Análisis estadísticos: parámetros ecológicos y ambientales 33

8. Discusión 38

9. Conclusiones 43

10. Recomendaciones 44

11. Literatura citada 45

12. Anexos 55

Anexo 1. Listado taxonómico de las esponjas asociadas a hábitats de raíces de mangle rojo 55
(Rhizophora mangle) en Isla del Carmen, Campeche, de acuerdo con la clasificación taxonómica
propuestas en la base de datos World Porifera Database (2017).

Anexo 2. Abundancia relativa (%) de las especies de esponjas identificadas en raíces sumergidas 58
de mangle rojo (Rhizophora mangle) en Isla del Carmen, Campeche.

Anexo 3. Esponjas asociadas a raíces de mangle rojo (Rhizophora mangle) en Isla del Carmen. 59

-6-
Índice de figuras Pág.
Figura 1 Ingreso de partículas alimentarias por filtración y formación de flujos de agua en 13
el Filo Porifera (editado de Studyblue, 2017).

Figura 2 Grupos de esponjas según la organización estructural del sistema acuífero: 1. 14

Ascon, 2. Sycon simple, 3. Sycon especializado y 4. Leucon. Las flechas indican
la dirección del flujo de agua. Tomada de Gómez y Maas (2002).

Figura 3 Esponjas asociadas a raíces sumergidas de R. mangle. Tomado de Laman (2007). 17

Figura 4 a) Localización geográfica de la Isla del Carmen (Campeche), en el sur del Golfo 22
de México, y b). Ubicación de las localidades de muestreo en Isla del Carmen en
donde se colectó material biológico (Modificado de Ávila et al., 2015).

Figura 5 Parámetros ambientales presentes en las localidades de muestreo, a) Salinidad 28

(‰), b) Transparencia (m), c) Temperatura (°C), d) Oxígeno disuelto (mg/L). Las
líneas punteadas representan los límites máximo y mínimo obtenidos a partir de
la desviación estándar para cada parámetro.

Figura 6 Factores bióticos y abióticos presentes en las localidades de muestreo, a) 29

Profundidad, b) Longitud de raíces, c) Diámetro de raíces, d) Hidrodinamismo, e)
Tasa de sedimentación/resuspensión. Las barras de error representan el error
estándar de los datos.

Figura 7 Riqueza específica de esponjas asociadas a raíces de mangle rojo (R. mangle) en 30
Isla del Carmen, Campeche.

Figura 8 Abundancia relativa (%) por localidad de las esponjas asociadas a raíces 31
sumergidas de mangle (R. mangle). Los números dentro de las gráficas
representan la abundancia (%) de cada especie por localidad.

Figura 9 Frecuencia de ocurrencia (%) de las especies de esponjas asociadas a raíces 32

sumergidas de mangle rojo (R. mangle) en Isla del Carmen, Campeche.

Figura 10 a) Dendrograma para la clasificación de localidades con un análisis de 34

similaridad al 40% y b) Resultado del análisis de escalamiento multidimensional
no métrica (nMDS) con datos de abundancia de las esponjas en las nueve
localidades de muestreo.

Figura 11 Análisis de Componentes Principales (por sus siglas en inglés, PCA) de cada 36
localidad con relación en los parámetros ambientales.

-7-
Índice de tablas Pág.

Tabla 1 Ubicación geográfica de las localidades de muestreo de esponjas asociadas a 22

raíces de mangle rojo (R. mangle).

Tabla 2 Parámetros ambientales y biológicos para las nueve localidades de muestreo, los 35
ejes están representados como PC1 y PC2.

Tabla 3 Coeficientes de correlación de Spearman obtenidos a través del análisis BIO- 37

ENV entre parámetros ambientales y datos de abundancia de esponjas asociadas
a raíces de mangle rojo en nueve localidades de Isla del Carmen, Campeche.

-8-
1. Introducción

El Filo Porifera es uno de los grupos de invertebrados bentónicos más biodiversos (con 9,045

especies descritas actualmente, van Soest et al., 2018) y abundantes del planeta (Pomponi et al.,

1998; Wulff, 2006; Batista et al., 2014). En los ecosistemas marinos, su distribución batimétrica

puede ir desde la zona intermareal hasta la zona hadal, y latitudinal, desde los trópicos hasta los polos

(Brusca y Brusca, 1990; van Soest et al., 2017). Estos organismos sésiles desempeñan funciones muy

importantes para el ecosistema (ver marco teórico) y pueden encontrarse en distintos hábitats como

arrecifes de coral, fondos rocosos, fondos blandos, praderas de pastos marinos, lechos de macroalgas

así como en las raíces sumergidas de los mangles.

Las comunidades de esponjas en los ecosistemas de manglar consisten en especies típicas de este

hábitat, pero pueden ser espacialmente heterogéneas, es decir, entre raíces vecinas pueden variar

mucho la cobertura y composición. Esta variabilidad puede atribuirse, en parte, a bajas tasas de

reclutamiento, disponibilidad limitada de larvas e interacciones entre esponjas (Sutherland, 1980;

Bingham, 1992; Engel y Pawlik, 2005), o bien puede ser el resultado de interacciones inducidas

químicamente entre esponjas y manglares (Hunting et al., 2010). A pesar de su alta diversidad y

abundancia en este tipo de hábitat (Hunting et al., 2008; Guerra-Castro et al., 2011a, b; Gonzáles-

Díaz et al., 2012; Becking et al., 2013; Calcinai et al., 2016) aún hay poca información disponible

acerca de su distribución espacial y las condiciones ambientales que rigen sus patrones de

composición y abundancia en los ambientes de raíces de mangle. Por ejemplo, en un estudio reciente

realizado en la región de Berau, Indonesia se registró un total de 76 especies de esponjas asociadas a

las raíces de los mangles Avicennia marina, Bruguiera gymnorrhiza, Sonneratia alba y Rhizophora

mucronata (Becking et al., 2013), donde la composición y abundancia de esponjas asociadas varió

considerablemente entre las localidades de estudio, atribuyéndolo a diferencias en las condiciones

ambientales locales como la salinidad, pH, grado de exposición al oleaje y a la desecación en

periodos de marea baja.

-9-
 En el Atlántico occidental tropical, particularmente en la región del Caribe, también se ha

registrado una alta diversidad y abundancia de esponjas asociadas a las raíces del mangle rojo

Rhizophora mangle (Wulff, 2000; Wulff, 2004; Díaz et al., 2004; Hunting et al., 2008; Guerra-

Castro et al., 2011a; Quirós-Rodríguez et al., 2016). De hecho, en los estudios realizados por Guerra-

Castro et al. (2011b) y Díaz et al. (2004) proponen a las esponjas como indicadores de salud de la

comunidad de epibiontes de hábitats de raíces de mangle debido a que son muy sensibles a cambios

en las condiciones ambientales. Cabe señalar que para las costas mexicanas del Golfo de México no

hay datos publicados acerca de su diversidad y abundancia en los hábitats de raíces de mangle. La

mayoría de los estudios acerca de las esponjas para esta región son de tipo taxonómico y abarcan

principalmente ecosistemas rocoso-arrecifales (p.ej. Maas-Vargas, 2004; González-Gándara et al.,

2009; González-Díaz et al., 2012; González-Gándara et al., 2015; Ugalde et al., 2015; de la Cruz-

Francisco et al., 2016; Cruz-Barraza et al., 2017, entre otros).

Dado lo anterior, los objetivos principales del presente estudio fueron contribuir al conocimiento

de la biodiversidad y distribución de las esponjas asociadas a raíces de mangle rojo en una laguna

costera del sur del Golfo de México (Laguna de Términos, Campeche) y determinar la influencia de

parámetros ambientales en la variabilidad espacial de la riqueza de especies y su abundancia relativa.

- 10 -
2. Antecedentes y marco teórico

En los hábitats de raíces sumergidas de mangle las esponjas han sido consideradas como uno de

los grupos de epibiontes más abundantes y suelen competir por espacio con otros invertebrados

sésiles como anemonas, crustáceos (cirrípedos), bivalvos, briozoarios, ascidias, entre otros (Rützler,

1969; Wulff, 2000; Díaz et al., 2004). Los ecosistemas de manglar poseen características ambientales

favorables para el desarrollo de muchas especies de esponjas, ya que proveen de sustrato y

protección ante disturbios físicos como el oleaje producido por las tormentas, y el enriquecimiento en

sus aguas es importante para los organismos filtradores, entre los que se encuentran las esponjas.

A nivel global, varios estudios han resaltado la alta diversidad y abundancia de esponjas en las

raíces sumergidas de mangle de diferentes especies. Por ejemplo, en un estudio realizado en

Indonesia fueron registradas 76 especies de esponjas en raíces de tres especies de mangle: A. marina,

S. alba y R. mucronata (Becking et al., 2013). En ese mismo país (North Sulawesi, Indonesia) otro

estudio registró 19 especies de esponjas asociadas a raíces sumergidas de mangle rojo Rhizophora sp.

(Calcinai et al., 2016).

En el continente Americano también se ha investigado la diversidad de esponjas asociadas a raíces

de mangle. Por ejemplo, en las islas del Caribe pertenecientes a Curaçao y Aruba se registraron 22

especies en raíces de mangle rojo R. mangle (Hunting et al., 2008). En el Golfo de Ana María, Cuba

se registraron 41 especies de esponjas (Gonzáles-Díaz et al., 2012) y en el Parque Nacional Laguna

de la Restinga, Venezuela, un total de 45 especies (Guerra-Castro et al., 2011b). En general, los

resultados de estos estudios revelan una alta diversidad de esponjas asociadas a raíces de mangle.

En México, los estudios donde se ha investigado la abundancia y diversidad de esponjas abarcan

principalmente ecosistemas rocoso-arrecifales. Para la región del Golfo de México y mar Caribe,

Maas-Vargas, por ejemplo, registró en 2004 un inventario de 50 especies de esponjas para la

- 11 -
colección de bentos en Chetumal. González-Gándara et al. (2009), por su parte, registraron 18

especies de esponjas asociadas al arrecife Tuxpan, Veracruz. Ugalde et al. (2015), registraron 19

especies de esponjas para la región del sur del Golfo de México (Banco de Campeche). En un estudio

sobre la faunística y distribución de esponjas en el Sistema Arrecifal Lobos-Tuxpan (Veracruz) de la

Cruz-Francisco et al. (2016) registraron 32 especies para esa zona y más recientemente Cruz-Barraza

et al. (2017), publicaron una nueva especie en una localidad rocosa (Puerto Real) de la Isla del

Carmen, Campeche. A pesar de los esfuerzos que ha habido por caracterizar la biodiversidad de

esponjas en las costas del Golfo de México, el conocimiento de los poríferos asociados a hábitats de

raíces sumergidas del mangle rojo de esta región aún es limitado.

En el caso particular de la Laguna de Términos, este sistema estuarino ha estado sujeto a diversas

investigaciones, pero muy pocas enfocadas a los poríferos, específicamente al conocimiento de su

biodiversidad y ecología (Núñez-Fernández 1978; Ávila y Ortega-Bastida, 2015; Ávila et al., 2015;

Ávila-García et al., 2015; Cruz-Barraza et al. 2017; Ávila y Briceño-Vera, 2018).

2.1 Generalidades acerca de las esponjas

2.1.1. Biología

Las esponjas son los metazoos más simples en cuanto a su organización, sus células no forman

verdaderos tejidos, ni órganos y los tipos celulares que poseen están relacionadas con la función que

desempeñan (Schejter, 2014).

Las esponjas son organismos sésiles, viven fijos al sedimento o a cualquier otro sustrato duro, la

mayoría son marinas, habiendo muy pocas dulceacuícolas. Se alimentan principalmente por filtración

de partículas en suspensión, mediante la circulación de agua de forma continua creada por los

coanocitos, pasando entre los ostiolos o poros que poseen en todo el cuerpo (característica principal

por la que les es asignado el nombre Porifera) llegando a la cavidad atrial y expulsada por el ósculo

- 12 -
(Fig. 1) (Gómez y Maas, 2002; Castro y Huber, 2007). Sin embargo, en algunos ambientes se han

registrado esponjas carnívoras, con formas altamente especializadas para la vida en aguas profundas,

carecen del sistema acuífero representativo del filo, generalmente muestran apéndices laterales

revestidos por espículas microscópicas en forma de gancho que forman una cubierta adhesiva tipo

velcro sobre la que atrapan las presas, la digestión se lleva a cabo por células que migran hacia la

presa y actúan individualmente para fagocitar y digerir sus fragmentos intracelularmente (van Soest

et al., 2012).

Poseen un esqueleto que brinda forma y rigidez, conformando complejas y variadas estructuras

empleadas en la identificación de especies, los arreglos esqueléticos están constituidos por elementos

orgánicos (colágeno) e/o inorgánicos (carbonato de calcio o sílice) (Haro, 1997; Gómez y Maas,

2002).

Figura 1. Ingreso de partículas alimentarias por filtración y formación de flujos de agua en el Filo Porifera (editado de

Studyblue, 2017).

Según la complejidad estructural del sistema acuífero, disposición de los ostios, canales y

cavidades, se les agrupa en tres grupos: ascón, sicón (simple y especializado) y leucón (Fig. 2).

- 13 -
Figura 2. Grupos de esponjas según la organización estructural del sistema acuífero: 1. Ascon, 2. Sycon simple, 3. Sycon

especializado y 4. Leucon. Las flechas indican la dirección del flujo de agua. Tomada de Gómez y Maas (2002).

Se reproducen, dependiendo la especie, de forma sexual y asexual. En la reproducción sexual,

algunas esponjas son hermafroditas, mientras que otras poseen sexos separados (gonocóricos) o

temporalmente separados habiendo especies ovíparas o vivíparas. Asexualmente sus estrategias

reproductivas son por medio de gémulas, brotes o por fragmentación. El intercambio gaseoso se lleva

a cabo por difusión en las células “desnudas” que se distribuyen sobre la superficie general del

cuerpo, así como a lo largo de todos los canales inhalantes, en el collar y en la superficie celular de

los coanocitos. Sus patrones de distribución ecológica están definidos por su adaptación al medio,

por ejemplo la Clase Calcarea se encuentra en sustratos firmes y zonas someras de hasta 100 m,

debido a la secreción de su esqueleto, la Clase Hexactinellida se halla colonizando, generalmente,

sustrato suave en ambientes preferentemente en aguas profundas, la Clase Demospongiae representa

el grupo que habita un mayor número de ambientes, desde la zona supralitoral hasta la zona hadal,

- 14 -
agua dulce y salobre en las bocas de los ríos, manglares y esteros, se asientan en sustratos duros o

suaves (Gómez y Maas, 2002).

2.1.2. Clasificación y taxonomía

El Filo Porifera está compuesto por cuatro clases Calcarea, Hexantinellida, Demospongia y

Homoscleromorpha, de acuerdo con las descripciones de Schejter (2014):

1. Calcarea (Bowerbank, 1866), sus estructuras esqueléticas son de carbonato de calcio (CaCO3)

libres, en la categoría megascleras, encontrándose formas biactinas, triactinas o tetractinas,

además de poseer organización corporal del sistema acuífero en las tres formas.

2. Hexantinellida (Schmidt, 1870) presentan espículas de sílice, se dan las formas triaxónicas y

hexantinas (micro y macroscleras), red esquelética fusionada a partir de esta clase el sistema

acuífero se ha especializado y complejizado a partir del esquema leuconoide,

3. Desmospongiae (Sollas, 1888) al igual que la clase anterior, presentan espículas de sílice y/o

espongina, salvo algunas excepciones, y/o fibras de espongina (colágeno), las espículas son

del tipo megas y microscleras mono o tetraxónicas, presenta diversas formas de crecimiento

(incrustante, ramosa, perforadora, entre otras), es la clase más diversa.

4. Clase Homoscleromorpha (Bergquist, 1978) formaba parte de la Clase Demospongiae, sin

embargo estudios moleculares, en el 2012, han demostrado que debe considerarse como un

grupo aparte, caracterizándose por poseer espículas de sílice del tipo tetraxónicas, sin

diferenciación en micro o megascleras.

- 15 -
2.1.3. Importancia de las esponjas

Debido a su capacidad para filtrar grandes cantidades de agua (1,200 veces su propio volumen por

día), cumplen una función muy importante en el acoplamiento bento-pelágico, al entrelazar las

cadenas alimentarias entre los distintos organismos de los ecosistemas marinos, además son capaces

de retirar hasta el 90% de las bacterias y entre el 23 y el 63% de los virus del agua. También son

importantes en el ciclo del carbonato de calcio, por su continuo proceso de bio-erosión y

reincorporación de material calcáreo al medio. También participan en los ciclos de nitrógeno,

carbono y sílice (van Soest et al., 2012; Carballo et al., 2014; Álvarez et al., 2017).

Las esponjas tienen la capacidad de establecer asociaciones con una alta diversidad de organismos

(tanto autótrofos como heterótrofos). Mientras que algunos organismos utilizan a las esponjas como

un refugio temporal o permanente, otros establecen asociaciones más estrechas como el mutualismo.

Debido a las interacciones que establecen con organismos fotosintéticos (cianobacterias o

macroalgas) las esponjas desempeñan un rol importante en la productividad primaria en ambientes

oligotróficos. De igual forma sirven de alimento para muchos otros grupos como los nudibranquios,

gasterópodos, estrellas y pepinos de mar, tortugas y algunas especies de peces (Gómez y Maas,

2002).

Algunos autores mencionan que la riqueza de especies de esponjas puede servir como un

bioindicador de salud en áreas de manglar ante el sobre enriquecimiento orgánico, siempre y cuando

haya datos de referencia para determinar su variación a lo largo del tiempo (Díaz et al., 2004;

Guerra-Castro et al., 2011b).

Algunas esponjas son reconocidas por la producción de una amplia gama de biotoxinas que les

sirven como defensa contra los depredadores. Convirtiéndolas en un importante objeto de estudio

biomédico para la elaboración de fármacos a partir de las sustancias bioactivas producidas por

- 16 -
algunos grupos, como antibióticos, antivirales, tratamientos contra el cáncer, entre otros (Gómez y

Maas, 2002; Regalado et al., 2010; Carballo et al., 2014).

2.1.4. Registros de poríferos en la región de estudio

El estudio del Filo Porifera dentro de Laguna de Términos ha sido aún muy escaso. Desde el

primer estudio que se realizó en esta laguna, hace 39 años, solo se tiene el registro de 12 especies;

Cliona varians, Placospongia carinata, Ptilocaulis marquezii, Halichondria melanadocia,

Amphimedon erina, Haliclona tubifera, Haliclona implexiformis, Oceanapia nodosa, Tethytimea

carmelita, Dysidea etheria, Dysidea fragilis y Chondrilla caribensis, en hábitats de praderas de

pastos marinos y rocosos (Núñez-Fernández, 1978; Ávila et al., 2015; Cruz-Barraza et al., 2017). Es

por ello que en el presente estudio se pretende incrementar el número de registros de las esponjas

para este sistema pero cuyo sustrato son las raíces sumergidas de mangle (Fig. 3).

Figura 3. Esponjas asociadas a raíces sumergidas de R. mangle. Tomado de Laman (2007).

- 17 -
3. Planteamiento del problema y justificación

El conocimiento del Filo Porifera en los mares de México ha sido generado mayormente en

ambientes coralinos y rocosos, enfocándose principalmente en aspectos como taxonomía y ecología,

siendo muy pocos los estudios que se han realizado con las esponjas que habitan en raíces

sumergidas del mangle rojo (Ávila y Ortega-Bastida, 2015; Ávila y Briceño-Vera, 2018). Por otro

lado, además de contribuir con la identificación de las especies de esponjas asociadas a las raíces

sumergidas de R. mangle de Isla del Carmen, Campeche, también se generará información acerca de

su abundancia y distribución espacial pudiéndose contestar las siguientes interrogantes: ¿Cuáles son

las especies de esponjas que viven en los hábitats de raíces de mangle en el área de estudio?, ¿Cuáles

son las especies de esponjas dominantes en estos hábitats?, ¿Cómo son los niveles de riqueza de

especies y abundancia de esponjas asociadas a raíces de mangle rojo en la Isla del Carmen,

Campeche comparado con otras regiones del mundo?, Dentro del área de estudio ¿Varía entre

localidades la riqueza de especies y abundancia de esponjas asociadas a raíces de mangle R. mangle

en Isla del Carmen? ¿Qué localidad presenta la mayor riqueza y abundancia?, ¿Existe una

correlación entre la riqueza de especies y la abundancia de esponjas con los niveles de

sedimentación, hidrodinamismo, salinidad, temperatura, oxígeno disuelto, transparencia del agua,

profundidad, longitud y diámetro de las raíces, que pudiera ayudar a explicar su distribución

espacial? Por lo que la información obtenida a través de este trabajo, contribuirá al conocimiento del

grupo porífera, y en general, a la biodiversidad faunística asociada a los hábitats de manglar de la

región sureste de México, los cuales actualmente se encuentran amenazados tanto por las actividades

humanas como por el cambio climático global.

- 18 -
4. Hipótesis

1. La riqueza y abundancia de las especies de esponjas asociadas a raíces de mangle en Laguna de

Términos es alta y comparable a lo encontrado en ambientes similares de otras regiones del mundo.

2. Debido al tipo de alimentación (por medio de filtración), las esponjas presentan una mayor

diversidad de especies en las localidades de estudio (Isla del Carmen, Campeche) que presentaran

relativamente mayor régimen hidrodinámico y menores tasas de sedimentación.

3. La diversidad de las esponjas asociadas a raíces de mangle, dentro del área de estudio será

influenciada por la variabilidad de los parámetros ambientales (temperatura, salinidad, oxígeno

disuelto, profundidad, longitud y diámetro de raíces).

- 19 -
5. Objetivos

Objetivo general

Contribuir al conocimiento de la biodiversidad y distribución de las esponjas asociadas a raíces de

manglar rojo (Rhizophora mangle) en Isla del Carmen, Campeche.

Objetivos específicos

1. Identificar hasta el nivel taxonómico más bajo posible, las esponjas asociadas a raíces

sumergidas de mangle rojo (R. mangle) de la Isla del Carmen, Campeche.

2. Determinar la riqueza específica y abundancia relativa de las especies de esponjas

identificadas, así como su variabilidad entre localidades de muestreo.

3. Establecer si la variabilidad espacial (entre localidades), la riqueza específica y la abundancia

de las especies de esponjas asociadas a las raíces de mangle está influenciada por factores

bióticos como la longitud y diámetro de las raíces sumergidas y abióticos como el

hidrodinamismo, tasa de sedimentación, salinidad, temperatura, oxígeno disuelto,

transparencia del agua y profundidad de las localidades.

- 20 -
6. Materiales y métodos

6.1. Área de estudio y método de muestreo

El área de estudio se localiza en la Isla del Carmen, al norte de la Laguna de Términos

(Campeche) (Fig. 4). Isla del Carmen tiene 37.5 km de largo y 3 km en su parte más ancha. En

ambos extremos de esta isla se encuentran las bocas por las que la laguna mantiene conexión con el

mar, la boca del Carmen al Oeste con 4 km de ancho y la boca de Puerto Real al Este con 3.3 km

(Yáñez-Arancibia y Day, 1988). Cabe mencionar qué de las lagunas costeras del Golfo de México, la

Laguna de Términos es una de las más grandes, con una superficie de 1,661.5 km2, y constituye uno

de los sistemas fluvio-deltáicos más importantes del Golfo de México, solo después del Mississippi

(Yáñez-Arancibia y Day, 1988).

El agua de la laguna es salobre, por la mezcla de agua salada que entra por la boca de Puerto Real

y el agua dulce aportada por los ríos que conectan con la laguna. Graham y colaboradores (1981) y

Yáñez-Arancibia y Day (2005) mencionan la existencia de un flujo de circulación neto dentro de la

laguna, que va de Este a Oeste. Debido a la influencia de los vientos del Sureste el agua proveniente

del Golfo tiene una mayor entrada por la boca de Puerto Real, y salida por la boca del Carmen.

Además de la influencia de los vientos dominantes, la descarga de agua fluvial del río Palizada,

también influye en la dirección de la corriente en la laguna. En otros estudios, también se ha señalado

qué durante la temporada de nortes (octubre-febrero), el agua de mar ingresa por ambas bocas,

habiendo, incluso, un mayor aporte por la boca del Carmen (Ramos-Miranda, 2000). El clima en la

región es tropical-húmedo con lluvias en verano, y particularmente en la Isla del Carmen el clima es

cálido sub-húmedo con mayor humedad (Aw2 (w)) (Instituto Nacional de Ecología, 1993).

Los muestreos relacionados con este estudio se realizaron entre marzo y abril de 2016, en nueve

localidades con presencia de raíces de mangle rojo (R. mangle) a lo largo de la Isla del Carmen (Fig.

- 21 -
4 b, Tabla 1). En cada localidad se colocó un transecto lineal de 20 m de largo, dentro del cual fueron

seleccionadas al azar 30 raíces sumergidas de mangle rojo. En cada raíz se colectaron especímenes

de las esponjas que visualmente fueron diferentes, asignándoles un código provisional, y anotando el

número de raíces en que ésta estuvo presente. El material colectado fue colocado en bolsas de

plástico debidamente etiquetadas con agua de la localidad y transportadas al laboratorio en hielera

para su fijación (en alcohol al 70%) y posterior identificación taxonómica.

Figura 4. a) Localización geográfica de la Isla del Carmen (Campeche), en el sur del Golfo de México, y b). Ubicación

de las localidades de muestreo en Isla del Carmen en donde se colectó material biológico (modificado de Ávila et al.,

2015).

Tabla 1. Ubicación geográfica de las localidades de muestreo de esponjas asociadas a raíces de mangle rojo (R. mangle).

Localidad Clave Coordenadas geográficas

1. Fondo Estero Pargo (E1) 18° 40' 21.40"N - 91°44'11.83"O

2. Buenavista (E2) 18° 39' 40.10"N - 91° 44' 54.74"O

3. Embarcadero ICMyL (E3) 18° 39' 05.83"N - 91° 45' 31.93"O

4. Estero Pargo 4 (E4) 18° 38' 41.28"N - 91° 45' 56.59"O

- 22 -
 5. Boca Estero Pargo (E5) 18° 38' 21.30"N - 91° 46' 13.15"O

6. Bahamita (B) 18° 40' 04.08"N - 91° 42' 01.03"O

7. Cases (C) 18° 41' 24.06"N - 91° 40' 42.09"O

8. Ensenada Grande (EG) 18° 43' 52.58"N - 91° 34' 39.71"O

9. Estero San Julián (SJ) 18° 45' 54.42"N - 91° 31' 34.61"O

6.2. Parámetros ambientales

La temperatura (°C), oxígeno disuelto (mg/L) y salinidad (‰) del agua fueron medidas (a 50 cm

de la superficie) puntualmente con un sensor multi-paramétrico (modelo YSI-63). La turbidez se

midió con un disco de Secchi (m). La profundidad de las localidades se midió con un tubo de PVC de

2.5 m graduado. En cada localidad se eligieron al azar 10 raíces de mangle para obtener un promedio

de su longitud (parte sumergida) y diámetro (cm).

Para medir la tasa de sedimentación en cada localidad se fijaron dos tubos de PVC verticalmente

sobre el sustrato a los que se ataron cuatro recipientes de plástico de 500 ml, con una abertura de 2.2

cm de diámetro (D), altura de 23 cm (H) y una relación H:D de 10, según lo recomendado por

Blomquist y Kofoed (1981) para trampas de sedimento en aguas someras. Los recipientes fueron

colocados de manera vertical cerca de las raíces del mangle a una altura de 0.5 m desde el fondo y

permanecieron durante un mes en cada localidad. Posteriormente, fueron retirados y el material

sedimentado dentro de éstos fue secado en una estufa (TERLAB) a 60°C durante 48 horas. A partir

del peso seco del sedimento y el tiempo de permanencia en la localidad de estudio, se calculó la tasa

de sedimentación en kg m-2 día-1.

El hidrodinamismo fue estimado con base en la pérdida de peso (g) de cilindros de yeso

provocado por el efecto de la corriente de agua durante un periodo de tiempo determinado. En cada

localidad de muestreo fueron colocados cuatro cilindros de yeso previamente pesados (peso seco

inicial en g) en una balanza granataria digital (VELAB), anclados a soportes verticales de PVC con

- 23 -
un alambre de acero de 2 mm de grosor, a una altura aproximada de 0.5 m del fondo. Después de seis

días fueron retirados y secados nuevamente en una estufa (TERLAB) a 60°C por 48 h para obtener el

peso seco final. Con base en la pérdida de peso, producto de la disolución del material, se calculó el

porcentaje de desgaste promedio que hubo en los cilindros en cada localidad, y se expresó como la

tasa de disolución promedio (% día-1). Este método ha sido ampliamente utilizado en estudios de

comunidades bentónicas (Carballo et al., 1996; Naranjo et al., 1996), y se ha sugerido que la

disminución de la masa del cilindro está linealmente relacionada con la velocidad del agua (Muus,

1968; Komatsu y Kawai, 1992; Maldonado y Young, 1996).

6.3. Trabajo de laboratorio: estudio taxonómico

La identificación taxonómica de las esponjas fue llevada hasta el nivel taxonómico más bajo

posible, haciendo uso de cortes del ectodermo y endodermo de la esponja y preparaciones de

espículas. En algunos casos se realizaron preparaciones preliminares para la observación de espículas

con hipoclorito de sodio (cloro) y posteriormente preparaciones permanentes de espículas o fibras,

dependiendo del orden (Rützler y Macyntire, 1978; Uriz, 1983). En el caso de las espículas de sílice

fueron seleccionadas 30 espículas de cada tipo y categoría de tamaño (si era el caso) y se tomaron las

medidas correspondientes (m) y para esponjas córneas se midió el diámetro de las fibras de

colágeno-espongina, midiendo 10 o más fibras primarias, secundarias y/o terciarias, dependiendo de

las características de cada especie, además de la abertura de malla. Se recurrió a literatura

especializada de esta región del Atlántico, a la reciente clasificación del Filo Porifera propuesta por

Hooper y van Soest (2002) y a la base de datos virtual World Porifera Database (van Soest et al.,

2018).

- 24 -
6.4. Determinación de riqueza específica, frecuencia de ocurrencia y abundancia

relativa

Una vez identificadas las esponjas, se determinó la riqueza de especies por cada localidad, la cual

fue expresada como el número total de especies (o mínimo rango taxonómico). La frecuencia de

ocurrencia de cada especie fue determinada considerando como 100% al número total de raíces

examinadas en cada localidad (30 raíces). Entonces, si una especie estuvo presente en 15 raíces de

una localidad su frecuencia correspondió al 50%. La abundancia relativa (%) de cada especie por

localidad se determinó empleando como 100% el número total de raíces ocupadas por las especies

registradas en cada localidad.

6.5. Análisis de datos

Los datos obtenidos de los índices ecológicas (riqueza específica, frecuencia de ocurrencia y

abundancia relativa de las esponjas) y variables ambientales (profundidad, tasa de sedimentación,

hidrodinamismo, longitud y diámetro de las raíces de mangle) se ordenaron por localidad y, se

calcularon los valores promedio (± error estándar) de cada variable, en algunos casos (temperatura,

salinidad, oxígeno disuelto y turbidez) solamente se presenta un valor puntual, es decir, fueron

tomados solo una vez para caracterizar el ambiente en cada localidad. Con el programa estadístico

IBM-SPSS se determinaron los criterios de normalidad aplicando la prueba de Shapiro-Wilk y para

homocedasticidad la prueba de Levene. Se realizaron análisis de varianza no paramétricos de una vía

de Kruskal-Wallis (KW) para determinar si hubo variaciones significativas en las variables

ecológicas y ambientales entre las localidades de muestreo. Por otra parte, para determinar si hubo

una relación significativa entre las variables ecológicas (riqueza, frecuencia y abundancia) y los

factores ambientales se utilizó análisis de correlación por rangos de Spearman y su coeficiente de

correlación ρ (rho).

- 25 -
 Los métodos multivariados se realizaron para analizar la variabilidad de los datos y encontrar las

similitudes que permitieran establecer las agrupaciones en la estructura de los ensamblajes de

esponjas asociadas a las raíces de mangle entre las localidades de muestreo. Se realizó un análisis de

clasificación (clúster) y un escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) (Clarke, 1993). Para

ambos análisis, se usó una matriz de similitud de Bray-Curtis (Bray y Curtis, 1957) utilizando los

datos de riqueza de especies, previamente transformadas a la raíz cuadrada (Field et al., 1982). La

significancia estadística entre las agrupaciones que resultaron fue evaluada mediante el análisis de

perfil de similitud (SIMPROF). Para explicar cuál fue la contribución de las especies/taxa a la

diferenciación o similitud entre grupos, se realizó el análisis de porcentaje de similitud (SIMPER).

Para evaluar cuáles son los parámetros ambientales que caracterizan mejor las diferentes localidades

y explican su variabilidad espacial se realizó un Análisis de Componentes Principales (ACP).

También, se realizó un análisis BIO-ENV para determinar cuál o cuáles son los parámetros

ambientales que explican mejor el patrón de distribución de los ensamblajes de esponjas marinas

asociadas a raíces de manglar del área de estudio en cuestión. Estos métodos multivariados fueron

realizados usando el paquete de software PRIMER v6 (PRIMER-E Ltd, Plymouth, UK).

- 26 -
7. Resultados

7.1. Descripción ambiental

La profundidad varió significativamente (KW: H (8, N9)= 16.313 p< 0.01) entre las localidades

de estudio. Esta varió entre 0.7 y 2 m, siendo la localidad E3 la de mayor profundidad (2 m). Las

localidades E2, E4 y SJ fueron los de menor profundidad (0.7, 0.8 y 0.7 m, respectivamente) (Fig.

6a). Las localidades E5, B y EG mostraron la temperatura más baja (28.5, 28.6 y 28.5

respectivamente), en Cases y Estero San Julián se registraron los valores más altos (29.5 y 29.6

respectivamente). La salinidad varió de 33.9 a 41.1 ‰, en el E4 (ubicado en Estero Pargo) fue donde

se registró el valor más bajo (33.9 ‰) y en SJ (el más cercano a Puerto Real) el más alto (41.09 ‰).

En cuanto al oxígeno disuelto, la menor concentración fue en las localidades E3 y E2 (1.3 y 2.25

mg/L, respectivamente) y la mayor en las localidades SJ y E5 (5.8 y 5.83 mg/L, respectivamente). La

transparencia del agua fue mayor en las localidades E3 y C (2 y 1.9 m, respectivamente) y menor en

E1 y SJ (1.05 m) (Fig. 5d).

El porcentaje de disolución de los cilindros de yeso como indicador del hidrodinamismo fue

variable entre las localidades de estudio (Fig. 6d). El mayor porcentaje de disolución (promedio ±

error estándar) fue registrado en la localidad E5 (69.1 ± 9%) y el menor en la localidad E1 (25.1 ±

0.5%), ambas localidades ubicadas en Estero Pargo. La tasa de sedimentación/resuspensión fue

similar entre la mayoría de las localidades. En la localidad EG la tasa de sedimentación/resuspensión

fue relativamente más alta que la de las otras localidades, y la localidad E5 fue donde se registró un

valor más bajo (Fig. 6e).

La longitud de las raíces sumergidas, varió significativamente (KW: H (8, N9)= 45.176 p< 0.01)

en las localidades de muestreo. Las localidades que presentaron raíces sumergidas más largas fueron

E3 (77,2 ± 4,09 cm) y EG (70,71 ± 3,7 cm), en E1 (34,4 ± 3,51 cm) y E4 (37,65 ± 4,27 cm) se

caracterizaron por raíces más cortas (Fig. 6b). El diámetro de las raíces también varió
- 27 -
significativamente (KW: H (8, N9)= 25.136 p< 0.01) entre localidades, siendo más gruesas en las

localidades B (9,35 ± 0,37 cm), EG (9,75 ± 0,52 cm), SJ (10,07 ± 0,73 cm) y E5 (10,5 ± 0,48 cm),

mientras que E3 (7,39 ± 0,62 cm), E2 (7,51 ± 0,75 cm) y C (7,68 ± 0,62 cm) presentaron las raíces

más delgadas, en comparación con las otras localidades (Fig. 6c).

Figura 5. Parámetros ambientales presentes en las localidades de muestreo, a) Salinidad (‰), b) Transparencia (m), c)

Temperatura (°C), d) Oxígeno disuelto (mg/L). Las líneas punteadas representan los límites máximo y mínimo obtenidos

a partir de la desviación estándar para cada parámetro.

- 28 -
Figura 6. Factores bióticos y abióticos presentes en las localidades de muestreo, a) Profundidad, b) Longitud de raíces, c)

Diámetro de raíces, d) Hidrodinamismo, e) Tasa de sedimentación/resuspensión. Las barras de error representan el error

estándar de los datos.

7.2. Diversidad y abundancia

En total fueron identificadas 25 especies de esponjas asociadas a las raíces de R. mangle. Éstas

correspondieron a tres subclases, siete órdenes, 12 familias y 18 géneros. La subclase más

representativa fue la Heteroscleromorpha con cuatro órdenes y 15 especies. El Orden Poecilosclerida

fue el grupo con mayor número de especies (siete especies) típicas de ambientes de manglar como

Tedania ignis, a pesar de ello el Orden Suberitiida estuvo representado por las dos especies con

- 29 -
mayor frecuencia de ocurrencia Terpios sp. y Halichondria (Halichondria) sp., en las localidades de

muestreo de la Isla del Carmen (Anexo 1).

La riqueza de especies de esponjas presentó variabilidad significativa entre las localidades de

estudio (KW: H (8, N= 270) = 86,10025 p < 0.01). Las localidades que presentaron la mayor riqueza

específica fueron B y SJ (13 especies en ambos casos), EG (12 especies), E5 y C (10 especies en

ambos casos). La localidad con menor riqueza específica fue E1 con tan solo una especie (Terpios

sp.) (Fig. 7). La especie que estuvo presente en un mayor número de localidades fue Pione lampa

(siete localidades) seguida por Terpios sp., y Halichondria (Halichondria) sp. (seis localidades en

ambos casos). Hubo otras especies que solamente se encontraron en una sola localidad, como fue el

caso de Cacospongia sp., Suberites aurantiacus, Mycale (Carmia) microsigmatosa, Myrmekioderma

sp., y Echinodictyum sp. (Anexo 2). Por otra parte, la especie P. lampa a pesar de ser la especie más

frecuente, no fue la más abundante, en cambio Terpios sp., fue la más abundante en las localidades

E1 (100%), E2 (53%) y E3 (47%), pero la menos abundante en E4 (12%), C (17%) y SJ (5%). Las

especies que solamente se hallaron en la localidad SJ fueron las menos abundantes Cacospongia sp.,

S. aurantiacus, M. (C.) microsigmatosa, Myrmekioderma sp., y Echinodictyum sp (2% en todos los

casos) (Fig. 8).

Figura 7. Riqueza específica de esponjas asociadas a raíces de mangle rojo (R. mangle) en Isla del Carmen, Campeche.

- 30 -
Figura 8. Abundancia relativa (%) por localidad de las esponjas asociadas a raíces sumergidas de mangle (R. mangle).

Los números dentro de las gráficas representan la abundancia (%) de cada especie por localidad. E1: Fondo estero Pargo;

E2: Buenavista; E3: Embarcadero ICMyL; E4: Estero Pargo 4; E5: Boca estero Pargo; B: Bahamitas; C: CASES; EG:

Ensenada Grande; SJ: Estero San Julián.

- 31 -
 En general, las especies con mayor frecuencia de ocurrencia fueron: Terpios sp. (31%),

Halichondria (Halichondria) sp. (24.1%), Haliclona (Soestella) cf. luciensis (23.7%) y Mycale

(Carmia) magnirhaphidifera (23.7%), mientras que las menos frecuentes fueron: Coelosphaera

(Coelosphaera) fistula (1.5%), Dysidea etheria (1.1%), Amorphinopsis atlantica (0.7%),

Lissodendoryx (Lissodendoryx) carolinensis (0.7%), Echinodictyum sp. (0.4%), Myrmekioderma sp.

(0.4%), M. (C.) microsigmatosa (0.4%), Suberites aurantiacus (0.4%) y Cacospongia sp. (0.4%)

(Fig. 9, Anexo 2).

Figura 9. Frecuencia de ocurrencia (%) de las especies de esponjas asociadas a raíces sumergidas de mangle rojo (R.

mangle) en Isla del Carmen, Campeche.

- 32 -
7.3. Análisis estadísticos: parámetros ecológicos y ambientales

A través del análisis de clasificación (al 40% de similaridad) se pudo determinar la separación de

las localidades en cuatro principales grupos (grupo A: SJ, EG, E5 y B; grupo B: E1; grupo C: grupo

C; grupo D: E2, E3 y E4) (Fig. 8 A). El análisis de nMDS confirmó esta separación de las

localidades con un nivel de estrés del 0.03 (Fig. 10 B).

A través del análisis SIMPER se encontró que las localidades que conforman el grupo A tuvieron

una similitud del 54.36% y las especies responsables de esta similitud fueron: M. (C.)

magnirhaphidifera (22.6% de contribución para la similitud), H. (Halichondria) sp. (20.4%) y P.

lampa (11.5%). Para el grupo D (similitud de 59.54%), las especies responsables de esta similitud

fueron: Terpios sp. (37.87%), H. (S.) cf. luciensis (31.2%) y Clathria (Microciona) sp. (22.2%). De

igual manera, este análisis mostró una disimilitud entre los grupos A y D (80.62%), siendo Terpios

sp. (13.2%), H. (S.) cf. luciensis (10.19%) y Clathria (Microciona) sp. (9.34%) las especies que más

contribuyeron a esta disimilitud. Entre los grupos B y D (disimilitud = 93.65%), las especies H. (S.)

cf. luciensis (29.1%), Clathria (Microciona) sp. (21.59%) y Terpios sp. (15.56%) fueron las que más

contribuyeron con la disimilitud. Entre los grupos A y C (68.63%) fueron H. melanadocia (11.2%),

M. (C.) magnirhaphidifera (10.3%) y C. collectrix (10.1%) y entre los grupos C y D (60.18%) fueron

H. melanadocia (17.03%), C. collectrix (15.13) y Halichondria (Halichondria) sp. (14.2). El grupo B

que estuvo conformado únicamente por la localidad E1, se caracterizó por la presencia de una sola

especie de esponja (Terpios sp.), lo que marcó que fuera diferente de los otros grupos (A= 96.86%;

C= 82.89%; D= 93.65%) (Fig. 10 A).

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Figura 10. a) Dendrograma para la clasificación de localidades con un análisis de similaridad al 40% y b) Resultado del

análisis de escalamiento multidimensional no métrica (nMDS) con datos de abundancia de las esponjas en las nueve

localidades de muestreo. E1: Fondo estero Pargo; E2: Buenavista; E3: Embarcadero ICMyL; E4: Estero Pargo 4; E5:

Boca estero Pargo; B: Bahamitas; C: CASES; EG: Ensenada Grande; SJ: Estero San Julián.

El análisis de componentes principales (PCA) separó a las localidades en función de los

parámetros ambientales que se midieron en este estudio. Los ejes PC1 y PC2 explicaron un 58.1% de

variación (Tabla 2). En el caso del eje PC1 (el cual explica el 31.9% de variación), las variables más

importantes fueron el diámetro de las raíces (DR, r= 0.514), el oxígeno disuelto (OD, r= 0.462) y la

salinidad (S, r= 0.309), mientras que para el eje PC2 (el cual explica el 26.2% de variación), las

variables más importantes fueron la temperatura (°C, r= 0.420), el hidrodinamismo (H, r= -0.440), la

profundidad (PR, r= -0.437), transparencia (T, r= -0.405) y longitud de las raíces (LR, r= -0.333)

(Fig. 11).

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Tabla 2. Parámetros ambientales y biológicos para las nueve localidades de muestreo, los ejes están representados como

PC1 y PC2.

Análisis de Componentes Principales (PCA)

Parámetros PC1 (31.9 %) PC2 (26.2 %)

Temperatura -0,237 0,420

Oxígeno disuelto 0,462 0,084

Salinidad 0,309 0,269

Longitud de raíces -0,017 -0,333

Diámetro de raíces 0,514 -0,285

Profundidad -0,301 -0,437

Transparencia -0,373 -0,405

Tasa de sedimentación/resuspensión 0,008 0,063

Hidrodinamismo 0,374 -0,440

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Figura 11. Análisis de Componentes Principales (por sus siglas en inglés, PCA) de cada localidad con relación en los

parámetros ambientales. ºC: Temperatura; S: Salinidad; OD: Oxígeno disuelto; T: Transparencia; PR: Profundidad; TSR:

Tasa de sedimentación/resuspensión; H: Hidrodinamismo; LR: Longitud de raíces; DR: Diámetro de raíces. E1: Fondo

de estero Pargo; E2: Buenavista; E3: Embarcadero ICMyL; E4: Estero Pargo 4; E5: Boca estero Pargo; B: Bahamitas; C:

CASES; EG: Ensenada grande; SJ: Estero san Julián.

Al examinar la posible relación entre los parámetros ambientales (incluyendo el diámetro y

longitud de las raíces de mangle) y la riqueza de especies de esponjas en las localidades de muestreo,

se encontró que únicamente el diámetro de las raíces y el oxígeno disuelto mostraron una correlación

positiva (Spearman r= 0.7, p <0.05, para ambos casos) con la riqueza de especies de esponjas. En

cuanto al resultado del análisis BIO-ENV (utilizando datos de riqueza de especies y el conjunto de

parámetros ambientales), se encontró que la combinación de variables que mejor explica el patrón de

distribución de las esponjas asociadas a raíces de R. mangle del área de estudio incluyó al oxígeno

- 36 -
disuelto y el diámetro de las raíces (r = 0.669), seguido por una combinación de cuatro variables que

incluyó a la temperatura, oxígeno disuelto, diámetro de las raíces y transparencia del agua (r =

0.644) (Tabla 3).

Tabla 3. Coeficientes de correlación de Spearman obtenidos a través del análisis BIO-ENV entre parámetros ambientales

y datos de abundancia de esponjas asociadas a raíces de mangle rojo en nueve localidades de Isla del Carmen, Campeche.

En negritas se resaltan las dos combinaciones de variables que mejor explican la variabilidad espacial de abundancia de

las esponjas asociadas al manglar. OD = Oxígeno disuelto, DR = Diámetro de las raíces, °C= Temperatura del agua, T=

Transparencia de la columna de agua.

Selección de Variables Correlación (r)

OD-DR 0.669

°C-OD-DR-T 0.644

°C-OD-DR 0.642

OD-DR-T 0.631

DR 0.608

DR-T 0.579

- 37 -
8. Discusión

La riqueza total de especies de esponjas asociadas a las raíces sumergidas de R. mangle en Isla del

Carmen fue de 25 especies. Este valor estuvo dentro del intervalo registrado en otros estudios

realizados en ecosistemas de manglar en el Golfo de México y mar Caribe (Florida: 10 especies

[Engel y Pawlik, 2005]; Colombia: 14 especies [Quirós-Rodríguez et al., 2016]; Venezuela: 45

especies [Guerra-Castro et al., 2011a] y 57 especies [Guerra-Castro et al., 2011b]; Curacao y Aruba:

22 especies [Hunting et al., 2008]; Belice y Panamá: 35 especies [Díaz et al., 2004]; Cuba: 48

especies [Alcolado, 2007]). De igual manera, la riqueza total estuvo dentro del registrado en estudios

realizados en otras regiones del mundo con otras especies de mangle. Por ejemplo, en Indonesia, en

la región de Berau Becking et al. (2013) encontraron 76 especies de esponjas asociadas a raíces de

mangle como A. marina, B. gymnorrhiza, S. alba y R. mucronata y Calcinai et al. (2016) en Sulawesi

registran 19 especies. Cabe destacar que el Orden Poecilosclerida fue el grupo más diverso en los

ambientes de raíces de mangle rojo en Isla del Carmen, este resultado fue similar a lo registrado en

Belice, Cuba, Panamá, Venezuela, Florida, mar Caribe, Curacao y Aruba, sin embargo, no fue el más

abundante. Los órdenes Haplosclerida y Suberitida representaron los grupos taxonómicos más

característicos en las localidades de muestreo en Isla del Carmen. Las especies H. (S.) cf. luciensis y

Terpios sp., fueron las dominantes en las localidades que presentaron los niveles más bajos de

oxígeno disuelto (hipoxia) (E2 y E3).

Al contrastar la riqueza de especies de esponjas con la de otro tipo de hábitat en la región del

Golfo de México y mar Caribe, se encontró que fue similar: en arrecifes de coral (Chetumal,

Quintana Roo: 50 especies [Maas-Vargas, 2004]; Sistema Arrecifal Lobos-Tuxpan, Veracruz: 32

especies [de la Cruz-Francisco et al., 2016] y en el Arrecife Tuxpan, Veracruz: 18 especies

[González-Gándara et al., 2009]; Cayo Arcas, Campeche: 19 especies [Ugalde et al., 2015]) y

- 38 -
praderas de pastos marinos (Colombia: 21 especies [Aguirre, 2006] y 18 especies [Ortíz-del Río,

2006]).

A pesar de que las esponjas son un grupo diverso y abundante en los ecosistemas de manglar

(Rützler, 1969; Wulff, 2000; Díaz et al., 2004; Engel y Pawlik, 2005; Wulff 2012), las

investigaciones dirigidas a este grupo zoológico para la región del Golfo de México han sido muy

escasas, tan solo se cuenta con un estudio realizado en la zona norte de Florida (EU). En el caso de la

Laguna de Términos, aunque este sistema estuarino ha sido objeto de múltiples estudios biológicos,

la mayoría, han estado enfocados a otros taxa (Cnidaria: Canudas-González, et al., 1978; Cortés-

Lacomba et al., 2013; Annelida: Polychaeta: Cruz-Ábrego et al., 1994; Miranda-Salinas et al., 2016;

Mollusca: García-Cubas, 1981; Echinodermata: Caso, 1979; Caso et al., 1994; Chordata: Pisces:

Flores-Coto y Álvarez-Cadena, 1980; Ayala-Pérez et al., 2003; Ramos-Miranda et al., 2006). Los

estudios cuyo objeto de investigación son las esponjas en este sistema lagunar han sido todavía muy

escasos; el primero fue realizado por Núñez-Fernández (1978) quien identificó nueve especies de

esponjas en diferentes tipos de hábitats (praderas de pastos marinos, en asociaciones con algas y

fondos lodoso-arenosos). Los estudios posteriores a éste han estado enfocados más en aspectos de su

ecología (Ávila y Ortega-Bastida, 2015; Ávila et al., 2015; Ávila y Briceño-Vera, 2018) e historia de

vida (Ávila-García et al., 2015). Hasta antes de este estudio se contaba con un registro de 11 especies

para la Laguna de Términos (Núñez-Fernández 1978: [Cliona varians, Placospongia carinata,

Amphimedon erina, Haliclona tubifera, Dysidea etheria, Dysidea fragilis, Ptilocaulis marquezii,

Chondrilla caribensis y Oceanapia nodosa]; Ávila et al., 2015: [Halichondria melanadocia,

Haliclona implexiformis y Chondrilla caribensis]; Cruz-Barraza et al., 2017 [Tethytimea carmelita]).

Por lo que el presente trabajo contribuye con el registro de 22 especies que no habían sido registradas

para esta región (ver Anexo 2). Del total de especies que se identificaron en este estudio, cuatro son

potencialmente nuevas para la ciencia, ya que parte de sus caracteres taxonómicos (basados en

taxonomía morfológica tradicional), no coinciden totalmente con los correspondientes de las especies

- 39 -
registradas para esta región del Atlántico. Por lo que se plantea que en futuros estudios de biología

molecular se pueda corroborar esta hipótesis.

Por lo general, las localidades de estudio compartieron muchas especies entre sí (20%), salvo

algunas excepciones como Echinodictyum sp., Myrmekioderma sp., M. (C.) microsigmatosa y

Cacospongia sp., que fueron halladas en un sitio en particular. Aunque la especie Pione lampa fue la

más frecuente entre las localidades de muestreo, distribuyéndose en siete (E2, E4, E5, B, C, EG y

SJ), en ninguna de estas fue la más abundante. En cambio, las especies Terpios sp. y Haliclona

(Soestella) cf. luciensis (halladas en seis localidades) dominaron en al menos una localidad. La

especie Tedania ignis, a pesar de ser una esponja típica de ambientes de raíces de mangle para la

región del norte del Golfo de México (Florida) y mar Caribe (Díaz et al., 2004; Engel y Pawlik,

2005; Alcolado, 2007; Hunting et al., 2008; Guerra-Castro et al., 2011a; Guerra-Castro et al., 2011b;

Quirós-Rodríguez et al., 2016), en el presente estudio fue poco frecuente y no dominó en ninguna

localidad. Esta especie estuvo presente principalmente en las localidades con régimen hidrodinámico

alto, de mayor transparencia y con la presencia de raíces gruesas (E5, EG y SJ).

En estudios previos realizados en Belice, Cuba, Panamá, Venezuela, Florida, Curacao y Aruba se

ha mencionado que diversos factores (físico-químicos y biológicos) como la tasa sedimentación,

turbidez del agua, exposición al oleaje y a los cambios en los niveles de marea, competencia por

espacio, disponibilidad de sustrato (densidad y/o longitud de raíces), depredación, disponibilidad de

nutrientes, entre otras, son determinantes para el desarrollo y distribución de las especies de esponjas

que habitan en los ambientes de raíces de mangle (Rützler, 1995; Wulff, 2000; Díaz et al., 2004;

Wulff, 2006; Díaz y Rützler, 2009; Wulff, 2012). En este estudio se encontró que es multifactorial, lo

que explica la variabilidad que se registró en la abundancia de las esponjas entre las localidades en la

Isla del Carmen. Estos factores fueron la transparencia del agua, la concentración de oxígeno

disuelto, la temperatura y el diámetro de las raíces (Tabla 3). Las localidades que presentaron estas

- 40 -
características fueron E5, B, EG y SJ, además de que éstas fueron agrupadas por el análisis de

clasificación y ordenación como un solo grupo (A), las cuales presentaron valores de relativamente

alta diversidad de especies.

La transparencia de la columna de agua es un factor importante en la distribución de esponjas, ya

que condiciones con poca transparencia pueden afectar la supervivencia de las esponjas que viven en

simbiosis con organismos fotosintéticos, estudios similares mencionan la transparencia como factor

importante en la distribución y abundancia de especies de esponjas (Díaz et al., 2004; Hunting et al.,

2008; Romero et al., 2013). La concentración de oxígeno disuelto también juega un papel importante

para la supervivencia y distribución de las esponjas, aunque la tolerancia a los bajos niveles de

oxígeno puede variar entre especies, por lo general, los ambientes con bajos niveles de oxígeno están

asociados a comunidades pobres en especies (Lavy et al., 2016). Aquí, aunque la localidad con

menor diversidad fue la E1 (al fondo de Estero Pargo), no fue donde se registró la concentración de

oxígeno más baja. Como se mencionó, la baja diversidad de especies en esta localidad puede estar

asociada con la falta de nutrientes o de reclutamiento de las poblaciones de esponjas que se

encuentran más cercanas a la boca de dicho estero. Debe mencionarse que los bajos niveles de

oxígeno registrados en E2 y E3 pueden deberse, además de una menor circulación de agua, a que

estas localidades se ubican relativamente cerca de asentamientos humanos, y probablemente exista

un aporte de material orgánico que provoque condiciones de hipoxia.

La temperatura también es un factor determinante en la supervivencia de muchas esponjas, y por

lo tanto puede ser limitante de su distribución, ya que se tiene conocimiento que valores inusuales de

temperatura (ya sea altos o bajos) pueden ocasionar mortalidades masivas de esponjas (Pawlik et al.

2007; Cebrian et al. 2011). Las ligeras variaciones registradas en la temperatura del agua entre

localidades pueden deberse a las diferencias en profundidad y/o al diferente grado de exposición a las

corrientes que circulan por los esteros en el área de estudio.

- 41 -
 Si bien la mayoría de las esponjas son organismos que requieren un sustrato duro para su

asentamiento, las raíces sumergidas de mangle representan un recurso por el que compiten con otros

organismos sésiles como los moluscos, briozoarios, ascidias, entre otros (Díaz et al., 2004; Engel y

Pawlik, 2005; Wulff, 2012; Quirós-Rodríguez et al., 2016) y a la protección contra disturbios físicos

(Wulff, 2000) siendo factores importantes en la distribución y abundancia de las especies de

esponjas. Guerra-Castro et al. (2011b) resalta la importancia de la longitud de las raíces, factor

relacionado con la disponibilidad de espacio. En este estudio se encontró que el diámetro de las

raíces, más que su longitud, fue uno de los factores que influyó de manera significativa en la

distribución de las esponjas. Las localidades donde las raíces sumergidas de R. mangle fueron más

gruesas presentaron una mayor riqueza de especies de esponjas. Por otra parte, un estudio previo

realizado en el Caribe ha documentado que existe una relación de tipo mutualista entre el mangle

rojo y algunas especies de esponjas, ya que estos invertebrados pueden beneficiarse (además de

obtener una fuente de sustrato) por obtener nutrientes (carbono orgánico) de las raíces del mangle,

mientras que el mangle a través de sus raíces obtiene compuestos nitrogenados (nitrógeno inorgánico

disuelto) de las esponjas así como protección contra el ataque de algunas especies de isópodos

perforadores de raíces (Ellison et al., 1996).

- 42 -
9. Conclusiones

1. Se identificaron un total de 25 especies de esponjas asociadas a raíces sumergidas de manglar rojo

(R. magle), de las cuales 22 son nuevos registros para las costas de Isla del Carmen y cuatro son

potencialmente nuevas especies. Esta información contribuye al conocimiento de la biodiversidad de

poríferos en el sur del Golfo de México.

2. A pesar de que el orden más representativo fue Poecilosclerida con siete especies registradas para

este trabajo, el Orden Suberitida estuvo representado por las dos especies con mayor frecuencia de

ocurrencia (Terpios sp. y Halichondria (Halichondria) sp.), en las localidades de muestreo de la Isla

del Carmen.

3. Las localidades con mayor riqueza especifica fueron Bahamitas (B), Estero San Julián (SJ) (13

especies en ambos casos), seguida de la localidad Ensenada grande (EG) (12 especies), E5 y C (10

especies en ambos casos) y las localidades con menor riqueza de especies fueron E1, E2, E3 y E4

todas ubicadas a lo largo de Estero Pargo.

4. Los parámetros ambientales que más influyeron en la distribución de las esponjas asociadas a

raíces de R. mangle de Isla del Carmen fueron la transparencia del agua, la concentración de oxígeno

disuelto, la temperatura y el diámetro de las raíces.

- 43 -
10. Recomendaciones

Debido a que las esponjas poseen una alta plasticidad fenotípica que es influenciada por diversos

factores ambientales como los mencionados a lo largo de este trabajo, se recomienda que en futuros

trabajos relacionados con la variabilidad espacial de las esponjas en hábitats de raíces de mangle se

tomen en cuenta los siguientes aspectos:

Además de la observación y el registro in situ de las características morfológicas empleadas para

la identificación taxonómica de las esponjas como la forma, el color, disposición de ósculos,

consistencia, textura, entre otros, se recomienda contar con un registro fotográfico de buena calidad,

ya que de otra manera algunos de estos caracteres taxonómicos se pierden después de un cierto de

tiempo de haber sido colectadas y/o al momento de su fijación en alcohol.

Considerar otros parámetros (como la concentración de sílice disuelto, solidos suspendidos totales

y la materia orgánica particulada), que también pudieran ser importantes para evaluar la distribución

de las esponjas en las localidades de estudio de la Isla del Carmen.

Repetir este estudio en las diferentes épocas climáticas de la región (p.ej. lluvias y secas), para

determinar si ocurren cambios estacionales en la estructura de la comunidad de esponjas y en el

patrón de distribución espacial de la abundancia y riqueza de especies.

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11. Literatura citada

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Kelly, M., Vacelet, J., Dohrmann, M., Díaz, M. C., Cárdenas, P. y Carballo, J. L. 2018. World

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Ecology A. C. 1-76

- 54 -
12. Anexos

Anexo 1. Listado taxonómico de las esponjas asociadas a hábitats de raíces de mangle rojo (Rhizophora

mangle) en Isla del Carmen, Campeche, de acuerdo con la clasificación taxonómica propuestas en la base de

datos World Porifera Database (2018).

Dominio Eukarya

Reino Animal

Filo Porifera

Clase Demospongia

Subclase Heteroscleromorpha Cárdenas, Pérez y Boury-Esnault, 2012

Orden Axinellida Lévi, 1953

Familia Heteroxyidae Dendy, 1905

Género Myrmekioderma Ehlers, 1870

Especie Myrmekioderma sp.

Familia Raspailiidae Nardo, 1833

Subfamilia Echinodictynae Hooper, 2002

Género Echinodictyum Ridley, 1881

Especie Echinodictyum sp.

Orden Clionaida Morrow y Cárdenas, 2015

Familia Clionaidae d'Orbigny, 1851

Género Cliona Grant, 1826

Especie Cliona celata Grant, 1826

Género Pione Gray, 1867

Especie Pione lampa de Laubenfels, 1950

Orden Poescilosclerida Duchassaing y Michelotti, 1864

Familia Coelosphaeridae Dendy, 1922

Género Coelosphaera Thomson, 1873

Subgénero Coelosphaera (Coelosphaera) Thomson, 1873

Especie Coelosphaera (Coelosphaera) fistula Little, 19

Género Lissodendoryx Topsent, 1892

Subgénero Lissodendoryx (Lissodendoryx) Topsent, 1892

Especie Lissodendoryx (Lissodendoryx) carolinensis Wilson, 1911

Especie Lissodendoryx (Lissodendoryx) isodictyalis Carter, 1882

- 55 -
Familia Mycalidae Lundbeck, 1905

Género Mycale Gray, 1867

Subgénero Mycale (Carmia) Gray, 1867

Especie Mycale (Carmia) magnirhaphidifera van Soest, 1984

Especie Mycale (Carmia) microsigmatosa Arndt, 1927

Familia Microcionidae Carter, 1875

Subfamilia Microcionina Carter, 1975

Género Clathria Schmidt, 1862

Subgénero Clathria (Microciona) Bowerbank, 1865

Especie Clathria (Microciona) sp.

Familia Tedaniidae Duchassaing y Michelotti, 1864

Género Tedania Duchassaing y Michelotti, 1864

Subgénero Tedania (Tedania) Duchassaing y Michelotti, 1864

Especie Tedania (Tedania) ignis Duchassaing y Michelotti, 1864

Orden Suberitida Chombard y Boury-Esnault, 1999

Familia Suberitidae Schmidt, 1870

Género Suberites Nardo, 1833

Especie Suberites aurantiacus Duchassaing y Michelotti, 1864

Género Terpios Duchassaing y Michelotti, 1864

Especie Terpios sp.

Familia Halichondridae Gray, 1867

Género Amorphinopsis Carter, 1887

Especie Amorphinopsis atlantica Carvalho, Hajdu, Mothes & van Soest,

2004
Género Halichondria

Subgénero Halichondria (Halichondria)

Especie Halichondria (Halichondria) sp.

Especie Halichondria (Halichondria) melanadocia Laubenfels, 1936

Orden Haplosclerida Topsent, 1928

Familia Chalinidae Gray, 1867

Género Haliclona Grant, 1841

Subgénero Haliclona (Halichoclona) de Laubenfels, 1932

Especie Haliclona (Halichoclona) sp.

Subgénero Haliclona (Gellious) Gray, 1867

Especie Haliclona (Gellious) sp.

Subgénero Haliclona (Reniera) Schmidt, 1862

Especie Haliclona (Reniera) implexiformis (Hechtel, 1965)

- 56 -
 Subgénero Haliclona (Soestella) De Weerdt, 2000

Especie Haliclona (Soestella) cf. luciensis (de Weerdt, 2000)

Subclase Keratosa Grant, 1861

Orden Dictyoceratida Minchin, 1900

Familia Dysideidae Gray, 1867

Género Dysidea Johnston, 1842

Especie Dysidea cf. avara (Schmidt, 1862)

Especie Dysidea etheria Laubenfels, 1936

Familia Thorectidae Bergquist, 1978

Subfamilia Thorectinae Bergquist, 1978

Género Hyrtios Duchassaing & Michelotti, 1864

Especie Hyrtios sp.

Familia Thorectidae Bergquist, 1978

Subfamilia Thorectinae Bergquist, 1978
Género Cacospongia Schmidt, 1862

Especie Cacospongia sp.

Subclase Verongimorpha Erpenbeck, Sutcliffe, De Cook, Dietzel,

Maldonado, van Soest, Hooper & Wörheide, 2012

Orden Chondrosiida Boury-Esnault & Lopes, 1985

Familia Chondrosiidae Schulze, 1877

Género Chondrosia Nardo, 1847

Especie Chondrosia collectrix Schmidt, 1870

- 57 -
Anexo 2. Abundancia relativa (%) de las especies de esponjas identificadas en raíces sumergidas de mangle

rojo (Rhizophora mangle) en Isla del Carmen, Campeche. Los números fuera del paréntesis representan las

raíces en las que estuvo presente la especie, dentro del paréntesis la abundancia relativa expresada en

porcentaje. Localidades: E1: Fondo Estero Pargo; E2: Buenavista; E3: Embarcadero ICMyL; E4: Estero Pargo

4; E5: Boca Estero Pargo; B: Bahamitas; C: CASES; EG: Ensenada grande; SJ: Estero San Julián. *Especies

de esponjas consideradas como nuevos registros para Laguna de Términos, **Especies potencialmente nuevas

para la ciencia.

Abundancia
E1 E2 E3 E4 E5 B C EG SJ
total
Myrmekioderma sp. * - - - - - - - - 1 (3.3) 1 (0,4)

Echinodictyum sp. * - - - - - - - - 1 (3.3) 1 (0,4)

2
Cliona celata * - 5 (16.7) - - - - - - 7 (2,6)
(6.7)
2
Pione lampa * - - 1 (3.3) 2 (6.7) 4 (13.3) 3 (10) 2(6.7) 2 (6.7) 16 (5,9)
(6.7)
Coelosphera (Coelosphera) fistula * - - - - - 1 (3.3) 3 (10) - - 4 (1,5)

Lissodendoryx (Lissodendoryx) carolinensis * - - - 1 (3.3) - - 1 (3.3) - - 2 (0,7)

Lissodendoryx (Lissodendoryx) isodictyalis * - - - - - 9 (30) - 7 (23.3) - 16 (5,9)

16 16
Mycale (Carmia) magnirhaphidifera * - - - 12 (40) - 2 (6.7) 18 (60) 64 (23,7)
(53.3) (53.3)
Mycale (Carmia) microsigmatosa * - - - - - - - - 1 (3.3) 1 (0,4)
10
Clathria (Microciona) sp. * - 3 (10) 15 (50) - - 3 (10) - - 31 (11,5)
(33.3)
Tedania (Tedania) ignis * - - - - 7 (23.3) - - 8 (26.7) 3 (10) 18 (6,7)

Suberites aurantiacus - - - - - - - - 1 (3.3) 1 (0,4)

30 23 14
Terpios sp. * 6 (20) 9 (30) - - - 2 (6.7) 84 (31,1)
(100) (76.7) (46.7)
Amorphinopsis atlantica* - - - - 1 (3.3) - - 1 (3.3) 2 (0,7)
16 19 4
Halichondria (Halichondria) sp. ** - - - 6 (20) 12 (40) 8 (26.7) 65 (24,1)
(53.3) (63.3) (13.3)
19
Halichondria (Halichondria) melanadocia - - - - - - 7 (23.3) - 26 (9,6)
(63.3)
Haliclona (Halichoclona) sp. ** - - - 7 (23.3) 2 (6.7) 2 (6.7) - - - 11 (4,1)

Haliclona (Gellius) sp. ** - - - - 3 (10) 5 (16.7) 1 (3.3) - 9 (3,3)

5
Haliclona (Reniera) implexiformis - - - - 1 (3.3) 1 (3.3) - 8 (26.7) 15 (5,6)
(16.7)
20
Haliclona (Soestella) cf. luciensis * - 6 (20) 30 (100) 2 (6.7) 4 (13.3) 2 (6.7) - - 64 (23.7)
(66.6)
10
Dysidea cf. avara * - - - - 1 (3.3) 4 (13.3) - 1 (3.3) 16 (5,9)
(33.3)
Dysidea etheria - - - - 1 (3.3) 1 (3.3) - 1 (3.3) - 3 (1,1)
11
Hyrtios cf. violaceus * - - - - - 5 (16.7) - - 16 (5,9)
(36.7)
Cacospongia sp. ** - - - - - - - 1 (3.3) - 1 (0,4)

Chondrosia collectrix * - - - - - 1 (3.3) 15 (50) - 1 (3.3) 17 (7,3)

- 58 -
Anexo 3. Esponjas asociadas a raíces de mangle rojo (Rhizophora mangle) en Isla del Carmen.

A) Myrmekioderma sp.
B) Echinodictyum sp.

C) Cliona celata; a. Papila y b. Fase de desarrollo (cubrimiento del sustrato por la esponja).

E) Coelosphera (Coelosphera) fistula

D) Pione lampa; a. Galerías formadas por esponja
(color preservado); a. Fistula.
perforadora y b. Presencia de huevos de la esponja
en las galerías.

- 59 -
F) Lissodendoryx (Lissodendoryx) carolinensis.
G) Lissodendoryx (Lissodendoryx) isodictyalis.

H) Mycale (Carmia) magnirhaphidifera

en color verde. I) Mycale (Carmia) microsigmatosa.

K) Tedania (Tedania) ignis;

en dos tonos de naranja.
J) Clathria (Microciona) sp.

- 60 -
 M) Terpios sp.
L) Suberites aurantiacus.

N) Amorphinopsis atlantica (color preservado). Ñ) Halichondria (Halichondria) sp.

O) Halichondria (Halichondria) melanadocia. P) Haliclona (Halichoclona) sp.

a. en color verde y negro

- 61 -
 Q) Haliclona (Gellius) sp, R) Haliclona (Reniera) implexiformis.
en color blanco (preservado).

S) Haliclona (Soestella) cf. luciensis.

T) Dysidea cf. avara.

V) Hyrtios cf. violaceus.

U) Dysidea etheria.

W) Cacospongia sp (color preservado). X) Chondrosia collectrix.

- 62 -