CONTENIDO

JORGE VERA GRAZIANO

VICTOR MANUEL PINTO
JOSÉ LÓPEZ COLLADO
ROBERTO REYNA ROBLES

ECOLOGÍA DE
POBLACIONES DE
INSECTOS

Colegio de Postgraduados
Institución de Enseñanza e Investigación en Ciencias Agrícola
Colegio de Postgraduados

Director General
Dr. Benjamín Figueroa Sandoval

Secretario General
Dr. Félix Valerio González Cossío

Secretario Administrativo
Dr. Esteban Alejandro Jaimes Escobedo

Director del Instituto de Fitosanidad

Dr. Ignacio Cid del Prado Vera

Coordinador del Comité de Publicaciones del Instituto

Dr. Dionicio Alvarado Rosales

Coordinador de la Especialidad en Entomología y Acarología

Dra. Celina Llanderal Cázares

Responsable Editorial
Departamento de Difusión: Lic. Gardenia Chávez Peña

Revisión técnica, corrección y cuidado editorial: A cargo de los autores

Primera Edición: 1997

Segunda Edición: 2002
© Autores: Jorge Vera Graziano, Victor Manuel Pinto, José López Collado y
Roberto Reyna Robles.
© Para la presente edición, Colegio de Postgraduados
Carretera México-Texcoco Km 36.5, Montecillo, 56230, Edo. de México
Miembro número 306 CANIEM

ISBN-968-839-369-X

D.R. Todos los derechos reservados conforme a la Ley

Impreso y hecho en México
Printed and made in Mexico

Esta edición constó de 100 ejemplares y se terminó de imprimir el 30 de agosto de 2002

 PREFACIO DE LA PRIMERA EDICIÓN

El propósito fundamental de este libro es ofrecer un panorama de las herramientas

básicas de ecología cuantitativa para determinar las caracteríasticas y parámetros más
importantes de poblaciones naturales. Como se sabe cualquier población tiene
características propias que no comparte con los individuos que la forman; éstas son:
densidad (o) tamaño, distribución de edades, disposición espacial y conglomerado genético
(genetic pool).

El primer tema se expone, en forma general, las diferentes teorías sobre la

regulación natural de poblaciones. En el segundo tema se describen algunos métodos para
estimar tanto densidad como sus parámetros (natalidad, mortalidad, inmigración y
emigración). El tercer tema trata del uso de técnicas demográficas para calcular la
distribución de edades y las tasas de supervivencia y reproducción. Los temas cuarto y
quinto, se refieren a modelos matemáticos para el propósito y descripción de poblaciones;
finalmente, el último tema versa sobre métodos para la determinación de la disposición
espacial de los individuos de una población.

Es pertinente anotar que alguno de los ejemplos utilizados para ilustrar los temas
anotados se tomaron de investigaciones realizadas en México sobre poblaciones de
insectos.

PREFACIO DE LA SEGUNDA EDICIÓN

Los objetivos de realizar una segunda edición del presente libro fue actualizar,
ampliar su contenido temático y eliminar algunos errores de simbología de la primera
edición detectados a través del tiempo por los propios autores, alumnos y profesores de
Colegio de Postgraduados y de la Universidad Autónoma Chapingo.

Se hicieron cambios significativos en dos temas. En el primero de ellos, que trata

sobre modelos matemáticos para la descripción y pronóstico de densidades de poblaciones,
se enriqueció con los así denominados modelos de desarrollo. En el segundo, referente a
patrones de disposición espacial, fue totalmente reescrito por Roberto Reyna Robles,
especialista en este tópico.

Creemos que con estos cambios, adiciones y correcciones, y en versión electrónica para
mayor facilidad de difusión entre lectores de habla hispana principalmente, habrá mayor
oportunidad de tener a la mano las herramientas básicas de ecología cuantitativa para
determinar las características y parámetros de poblaciones naturales de insectos.
CONTENIDO

PRESENTACIÓN
Prefacio a la primera edición
Prefacio a la segunda edición

TEMA I
MECANISMOS DE REGULACIÓN NATURAL DE POBLACIONES
1.1 Teoría biótica
1.2 Teoría climática
1.3 Teoría sintética
1.4 Teoría de Autorregulación
1.5 Teoría Sintética Moderna
BIBLIOGRAFÍA
ADDENDA AL TEMA I

TEMA 2
PARÁMETROS DE POBLACIÓN
2.1 Densidad
2.2 Medidas de densidad absoluta
2.3 Índice de Lincoln-Petersen
2.3.1 Método de muestreo directo
2.3.2 Método de muestreo inverso
2.3.3 Otras ecuaciones para el índice de Lincoln-Petersen
2.4 Estimación de parámetros poblacionales
2.4.1 Índice de Jolly-Seber
2.4.2 Lecturas complementarias
BIBLIOGRAFÍA
ADDENDA AL TEMA II

TEMA 3
TÉCNICAS DEMOGRÁFICAS
3.1 Tablas de vida
3.1.1 Curvas de supervivencia
3.2 Tablas de fertilidad
3.3 Distribución de edades
3.4 Especificaciones particulares
3.4.1 Tablas para insectos no partenogenéticos
3.4.2 Otras formas de estimar el estadístico rm
3.4.3 Estudios comparativos
3.4.4 Pruebas estadísticas para comparar tablas de vida
3.4.4.1 Prueba de Logrank
3.4.4.2 Prueba de Z
3.4.5 Pruebas estadísticas para comparar tasas intrínsecas de
incremento natural
3.4.5.1 Caso de tasa única por cada tratamiento
3.4.5.2 Caso de varias tasas por repeticiones de cada tratamiento
 Prueba de t de Student
Prueba de Mann-Whitney
Prueba de transformación de Rangos
BIBLIOGRAFÍA
ADDENDA AL TEMA III
Derivación de ecuaciones
a) Tasa neta de reproducción
b) Tiempo de generación
c) La ecuación de Lotka
d) Enunciado de la prueba de Logrank

TEMA IV
MODELOS MATEMÁTICOS EN ECOLOGÍA DE POBLACIONES
4.1 Modelo exponencial
4.2 Modelo sigmoide
4.3 Modelos matriciales
4.4. Modelos de depredación
4.5 Modelos de desarrollo
4.6 Modelos de series de tiempo
BIBLIOGRAFÍA
ADDENDA AL TEMA IV
1. Solución a la ecuación diferencial del modelo exponencial
2. Deducción formal de la ecuación de la curva logística
3. Solución a la ecuación integral del modelo logístico

TEMA V
TABLAS DE VIDA DE TIEMPO VARIABLE
5.1. Introducción
5.2 Tabla de vida de tiempo específico
5.3 Tablas de vida de tiempo variable
5.4 Inclusión de estados y variabilidad en tiempos de desarrollo
5.5 Simulación de la dinámica
5.6 Inclusión de la fecundidad
5.7 Incorporación de enemigos naturales
5.8 Conclusiones
Apéndice I y II
BIBLIOGRAFÍA

TEMA VI
PATRONES DE DISPOSICIÓN ESPACIAL
6.1 Introducción
6.2 Densidad y dispersión
6.3 Un modelo básico para la disposición espacial
6.4 Otros modelos de disposición espacial útiles en fitosanidad
6.4.1 Modelos que no son de contagio
6.4.2 Modelos de contagio
6.4.2.1 Distribución binomial negativa
6.4.2.2 Distribución de Neyma “tipo A”
6.5 Pruebas de bondad de ajuste
6.5.1 Metodología estadística
6.5.2 Ejemplos de ajuste de modelos
6.6 Índices de dispersión
6.6.1 Índices básicos de agregación
6.6.2 Índices generados por regresión sobre la media
6.6.3 Ejemplos de cálculo de índices de agregación
BIBLIOGRAFÍA
 CONTENIDO

TEMA I

MECANISMOS DE REGULACIÓN NATURAL DE POBLACIONES

A la fecha se han desarrollado varias teorías (o corrientes de pensamiento) que

pretenden explicar los mecanismos que regulan a las poblaciones de animales y plantas en
la naturaleza; es decir, cualquier persona se puede dar cuenta de que ninguna población se
incrementa sin límite y por lo general no se decrementa (naturalmente) hasta cero. Lo que
se observa es que la densidad (o tamaño de población) fluctúa a través del tiempo. Luego
entonces, el problema es explicar dicha fluctuación.

Las corrientes de pensamiento se han clasificado en cuatro: biótica, climática, de

autorregulación y sintética. Krebs (1972) hace una ilustrativa reseña histórica del
desarrollo de estas teorías desde principios de siglo hasta mediados de los años setenta, y
Blahutiak (1976) publica un trabajo que consiste en orientar las opiniones acumuladas que
caracterizan las complejas relaciones que existen entre los factores que condicionan la
regulación natural de poblaciones de insectos. Por otra parte, Sarukan (1979) hace una
excelente descripción acerca de los mecanismos de regulación de poblaciones vegetales
desde un enfoque evolutivo, en donde se incluyen patrones generales de comportamiento en
lenguaje matemático.

De los escritos de estos tres autores citados se puede sacar los argumentos generales de
cada teoría. Por razones históricas se iniciará con la teoría biótica, ya que fueron los
entomólogos Howard y Fiske los que iniciaron formalmente el estudio de esta cuestión
desde el punto de vista biótico en 1911.

1.1 Teoría biótica

Fundamentalmente, los seguidores de esta teoría coinciden en cuatro conceptos sobre la

fluctuación de poblaciones naturales: primero, si bien reconocían que cualquier población
fluctúa a través del tiempo, está tiende a conservar por sí misma una densidad promedio
(llamada por otros: balance poblacional). Segundo, se afirmaba que los factores de control
actúan más intensamente cuando el número de individuos fuese alto, siendo estos factores
de naturaleza biótica. Tercero, se decía que estos factores de control dependían de la
densidad de la población controlada, es decir, eran denso-dependientes. Cuarto aceptaban
que los factores abióticos (climáticos) pueden afectar a cualquier población, pero que no la
controlaban, ya que su acción es denso-independiente.

Las diferencias entre los simpatizantes de esta corriente de pensamiento era la

importancia que cada uno de ellos le daba a los factores bióticos. Por ejemplo, para Howard
y Fiske (1911) el parasitismo era el factor biótico más efectivo; para Nicholson (1933)
algún tipo de competencia y para Lack (1954) la mortalidad causada principalmente por
escasez de alimento.

1
1.2 Teoría climática

Los iniciadores de esta teoría fueron Bodenheimer (1928) y Uvarov (1931). Estos
autores cuestionaron, en primer término, que las poblaciones estén en estado de equilibrio e
hicieron énfasis en la inestabilidad de la densidad en condiciones naturales. Para ilustrar sus
ideas hacían una analogía diciendo que las poblaciones (de insectos) aumentaban o
disminuían su densidad de la misma manera que una pedazo de corcho lo hace en un río,
sube o baja como las ondulaciones del agua se lo marcan.

Por otro lado, estos investigadores fueron los primeros en sostener que la densidad de
población está regulada principalmente por efectos de la temperie (ver en el Addenda de
este tema las definiciones de temperie y clima), basados en el hecho de que la tasa de
oviposición y desarrollo de los insectos, así como su mortalidad está correlacionada con
cambios en la temperie, principalmente con la temperatura.

La teoría climática no fue muy aceptada por aquellos años, hasta que apareció en 1954
un libro de dos zoólogos australianos que trabajaron con poblaciones de insectos en
condiciones desérticas muy severas: Andrewartha y Birch (1954). Dice Krebs (1972) que
estos autores revivieron con su libro una versión altamente modificada de la teoría
climática, asunto que causó una fuerte controversia con los seguidores de la teoría biótica.

Dicho de manera resumida, Andrewartha y Brich (1954) rechazaron la idea de que el

medio ambiente se puede clasificar en factores bióticos y abióticos, ya que ésto causa
confusiones; por ejemplo; el alimento y la guarida pueden ser bióticos algunas veces y
abióticos otras. También, llegaron al extremo de decir que en última instancia todos los
factores del medio dependen de la densidad de población. Chitty (1960) también dijo que la
idea de que el medio ambiente pueda ser subdividido en factores dependientes e
independientes de la densidad, tiene sentido sólo si las propiedades intrínsecas (genéticas)
de los individuos son constantes.

Andrewartha y Birch (1954) reclasificaron los factores del medio haciéndose la

pregunta: ¿Cuales son los factores que influencian la oportunidad de un animal en
particular para sobrevivir y multiplicarse? (Krebs, 1972). Según ellos, el medio se puede
dividir en cuatro componentes: (1) temperie, (2) alimento, (3) otros animales y patógenos
(parásitos, depredadores, competidores, etc.) y (4) un lugar donde vivir. Esta clasificación,
decían, tiene la ventaja de que dichos componentes se pueden subdividir y sus interacciones
pueden describir completamente el medio de cualquier animal, con la ventaja de que esto
no causa confusiones. Consecuentemente, para cualquier población dada se puede
investigar cuáles de estos cuatro componentes afectan la oportunidad del animal para
sobrevivir y multiplicarse, y de esta forma se podrá saber la distribución y abundancia en la
naturaleza.

Para los autores mencionados, la fluctuación de la tasa de incremento, probablemente se

debe por escasez de tiempo para aprovechar los recursos materiales causados por las
condiciones atmosféricas, por otros animales y/o patógenos, o por falta de alimento o
guarida; aunque uno o dos de estos factores tendrán más importancia que otros para una
población en un medio particular.

2
1.3 Teoría sintética

Los simpatizantes de esta corriente, no estaban de acuerdo con la teoría biótica porque
no tomaban en cuenta a los factores abióticos, ni estaban totalmente con la teoría climática
por la razón inversa.

Thompson (1929) fue un entomólogo que expuso por primera vez la teoría sintética, en
donde incluía tanto factores climáticos como bióticos. Por su parte Schwerdtfeger (1941),
otro entomólogo alemán, decía que las erupciones poblacionales son el resultado de la
acción conjunta de varios factores, haciendo énfasis en los efectos indirectos del clima
sobre los cambios poblacionales de insectos forestales, cambios que no solo afectaban a
estos insectos, sino también a su alimento, sus parásitos y depredadores, sus enfermedades,
a otras especies y las interacciones entre especies. Ambos decían que esta “red” de factores
varía de lugar a lugar y de tiempo en tiempo.

Las teorias de Thompson y Schwerdtfeger, dice Krebs (1972), fueron catalogadas de

obscurantistas o filosóficas por los investigadores de los “treintas”, y por lo tanto
descartadas. Sin embargo, según Itô (1980) las ideas sintéticas renacen en años sesenta bajo
un nuevo esquema, como se verá más adelante.

1.4 Teoría de la autorregulación

Los investigadores que sostienen esta teoría dicen que, como su nombre lo indica, las
poblaciones naturales son hemostáticas, es decir, tienen sus propios mecanismos de
regulación. Cabe aclarar que dichos investigadores no rechazaban que factores extrínsecos
(bióticos o climáticos) pueden ejercer control sobre las poblaciones, pero si estos factores
“fallan”, entonces el mecanismo hemostático entrará en acción. Chitty (1960) dijo que no
necesariamente todas las poblaciones de una especie dada se autorregularán, ya que las
especies bien pueden vivir en hábitats pobres en donde dicho mecanismo rara vez, o nunca,
viene a efecto.

Básicamente, estos investigadores buscan los mecanismos de control con base en

factores intrínsecos a los individuos de las poblaciones, esto es, individuos con propiedades
variables desde el punto de vista genético (fenotípicas y genotípicas).

El genetista Ford (1931) fue uno de los primeros en esbozar la importancia de los
cambios genéticos en la regulación de poblaciones. Este genetista sugirió que la selección
natural se relaja (sic) cuando la densidad de población aumenta, con el resultado que la
variabilidad se incrementa con la población y muchos genotipos inferiores sobreviven, pero
cuando las condiciones retornan a lo normal (sic) estos individuos inferiores son eliminados
a través de la selección natural, causando la declinación de la población y la reducción de la
variabilidad genética. Chitty (1960) también propuso la hipótesis de que todas las
poblaciones son capaces de regular su propia densidad de población, sin tener que destruir
los recursos renovables de su medio, o necesitar de enemigos naturales, o de mal tiempo
para esa regulación. En otras palabras, el incremento infinito de densidad es prevenido a
través de la deterioración de la calidad poblacional.

3
 Los simpatizantes de la teoría de la autorregulación difieren en la importancia que cada
uno de ellos da a los factores autorregulatorios. Por ejemplo, para Chitty (1960) involucra
alguna forma de interferencia mutua entre los individuos, o sea, una hostilidad
intraespecífica en general, por lo que el factor limitante más importante del medio son los
organismos de la misma especie, y la competencia por alimento o espacio controlará el
tamaño de población. Para Wynne-Edwards (1962), el recurso esencial más crítico es el
alimento, por lo que se debe fijar la atención en este recurso para entender la clave del
control de la población. Este ecólogo sugirió que algún tipo de competencia ha
evolucionado como mecanismo amortiguador (buffer) que detiene el crecimiento de la
población a un nivel abajo del necesario para que no se agote el alimento; este mecanismo
es la territorialidad, la cual elimina la competencia por alimento y de esta forma el dueño, y
los que de él dependen, usufructuarán los recursos del área territorial. Puntualizando que la
productividad del territorio variará con su tamaño y las condiciones climáticas, la
reproducción aumentará en épocas buenas y disminuirá en las malas. De esta manera el
modelo es claro: la densidad de población es controlada por la territorialidad, la cual
asegura que el recurso alimenticio no se agotará; obviamente este modelo de regulación se
podría aplicar a especies que tengan alguna forma de organización social.

El entomólogo Pimentel (1968) pensó que la regulación natural se debe a un proceso

denominado: mecanismo de realimentación genética. Este proceso integra en la comunidad
al herbívoro y a la planta, al parásito y a su huésped y al depredador con su presa. Este
sistema de realimentación se ilustra de la siguiente manera:

Fuerte presión de
Alta densidad de selección en la población La selección altera la
población del herbívoro de la planta recombinación genética

Los herbívoros mutantes

(o biotipos) rompen la
resistencia de la planta

Se produce una El herbívoro se ve La población huésped se

estabilidad en la limitado en su acción hace más resistente al
población del herbívoro devoradora ataque del herbívoro

Este mecanismo de Pimentel pudieran explicar el control de una población (la planta) que
tuviera sólo un enemigo específico (individualista), sin embargo, sería difícil aplicar este
modelo de regulación en plantas que son afectadas tanto con herbívoros generalistas e
individualistas, o en poblaciones de animales que se alimentan de carroña. El problema de
coevolución y regulación poblacional entre plantas que se ven afectadas simultáneamente

4
por generalistas e individualistas es complejo. Este dilema fue estudiado por DaCosta y
Jones en 1971 (citado por Price, 1997) en pepino. Según estos investigadores (y algunos
otros) existen ciertas sustancias que pueden actuar como estímulo clave para alimentación u
oviposición de plagas de insectos individualistas y como antibióticos para plagas
generalistas. En el pepino existe un gen (Bi) que es dominante y responsable de la
producción de un antibiótico de sabor amargo, llamado cucurbitacina. Este triterpinoide
tetracíclico estimula la alimentación de un escarabajo individualista del pepino, de tal
manera que plantas homozigóticas del gene recesivo (bi), que carecen de cucurbitacina, son
un medio para el control del escarabajo; sin embargo, plantas bi bi no tienen resistencia
para plagas generalistas, como lo es el ácaro de “dos manchas” (two-spotted mite).
Entonces el proceso coevolutivo de DaCosta y Jones se ilustra de la siguiente manera:

Progenitores del Fuerte presión por Mutación en los Plantas Bi se

pepino herbívoros progenitores del hacen resistentes
(bi, bi) generalistas pepino (Bi, bi ) al ácaro
(ácaro)

Ocurren mutaciones en los progenitores del Se reducen las Fuerte selección en

individualista (escarabajo) que rompen la poblaciones de plantas Bi ; el gene se
resistencia dada por la cicurbitacina y la los generalistas distribuye en la
convierte en fagoestimulante población

Fuerte presión herbívora
del escarabajo hacia la
planta
Tolerancia?
Fuerte presión de selección de la planta a
favor de cualquier mecanismo de
resistencia que reduzca el ataque de
individualistas
No-preferencia?

Otros dos investigadores dijeron que había evidencias de un mecanismo de

realimentación endocrina que puede regular el crecimiento de la población. Estos fueron
Cristian y Davis (1971). Según esto, cuando la población se va incrementando,
simultáneamente aumenta la presión social, que es una función del comportamiento de
agresividad. El incremento poblacional (en pequeños mamíferos), decían, estimula la
actividad de la glándula pituitaria, la cual produce la hormona adenocorticotrópica (ACTH,
por sus siglas en ingles) que inhibe la función reproductiva y, al mismo tiempo, incrementa

5
indirectamente la mortalidad, disminuyendo la resistencia a enfermedades, parásitos o
condiciones ambientales adversas. No obstante, Cristian y Davis opinaban que los factores
ambientales (alimento, depredación, enfermedades, etc.) pueden en sí mismos limitar el
incremento poblacional, pero si estos factores no lo hacen, entonces el mecanismo
fisiológico lo hará, previniendo la total destrucción del medio y su consecuente extinción.

1.5 Teoría sintética moderna

Hasta aquí se ha hecho una descripción general de cada una de las corrientes de
pensamiento (o teorías) sobre la regulación natural de poblaciones. Cuando se habló de la
teoría sintética, se dijo que ésta volvería a renacer en la década de los “setenta”. Los
siguientes párrafos son una síntesis de lo que escribió Itô (1980) al respecto y que contiene
lo que hoy en día se acepta acerca del asunto en cuestión.

Esta teoría fue fuertemente influida por estudios empíricos de campo, que se
desarrollaron rápidamente después de la Segunda Guerra Mundial y se concentraron en
Canadá durante la década de los “cincuentas”.

Al oriente de Canadá han ocurrido erupciones poblacionales del defoliador

Choristoneura fumiferana desde 1940, insecto que ataca a los bosques boreales de
coníferas. Los entomólogos canadienses realizaron una investigación profunda del número
de insectos en sus variados estados de desarrollo como parte de un plan para controlar esas
erupciones. En una gran extensión de los bosques, se establecieron docenas de estaciones
para acumular datos de tablas de vida (estudios demográficos) bajo estrictos métodos de
muestreo. Basándose en más de ochenta análisis de las tablas de vida, Morris et al. (1958)
determinaron las causas de las erupciones de este insecto. Se encontró que estas causas eran
complejas interacciones de las condiciones establecidas (edad de los bosques), las
condiciones climáticas y las condiciones bióticas (parasitismo e inanición). En 1963 se
publicó un voluminoso reporte editado por Morris y colaboradores en el cual se respalda la
teoría sintética de Solomon y se daba un claro mensaje en el sentido de que lo necesario
para entender lo relativo a la dinámica de poblaciones no era una disputa, sino la
acumulación de datos poblacionales detallados. Así, la investigación de Morris et al. (1958)
y las otras que se desarrollaron independientemente en Gran Bretaña (Richards y Waloff,
1954; Varley y Grandwell, 1958) y Japón (Itô y Miyashita, 1955; Miyashita et al. 1956),
dieron un fuerte impulso al análisis de poblaciones. Desde entonces, se han realizado y
publicado muchos estudios de este tipo, particularmente con insectos. Discusiones acerca
de la dinámica de poblaciones basadas en muchos años de estudio se han protagonizado por
Varley y Gradwell (1963, 1968) y Embree (1965) respecto a la palomilla Operophtera
brumata, por Kloomp (1965) acerca de Bupalus piniarius y por Itô et al. (1968, 1969 y
1970) con Hyphantria cunea.

Respecto al control natural de poblaciones, se han encontrado tres aspectos

fundamentales a través de estos estudios: Primero, que los procesos denso-dependientes
juegan frecuentemente un importante papel en la reducción de las fluctuaciones
poblacionales bajo condiciones naturales (esto es parte de la teoría biótica); segundo, a
pesar de estos procesos, no hay población que haya mostrado estar en estado de equilibrio,

6
en el sentido estricto de la palabra (esto es parte de la teoría climática); tercero, hay muchas
especies en donde la interferencia intraespecífica es más importante como proceso denso-
dependiente que la interacción presa-depredador (esto es parte de la autorregulación)
(Varley y Gradwell en 1963 y Varley et al. en 1973 dijeron que la relación huésped-
parasitoide determinaba la densidad promedio en algunas palomillas, pero es difícil decir si
esto está respaldado con suficientes evidencias).

Es generalmente aceptado hoy en día que la opinión de Andrewartha y Birch (1954),

quienes negaron enteramente el papel de los procesos denso-dependientes, estaba
equivocada. Como quiera que sea, en la realidad las poblaciones de los animales fluctúan
bajo la influencia de factores climáticos y muchos otros, y no están controlados por factores
denso-dependientes todo el tiempo. Aún si estos factores son débiles, las poblaciones no se
extinguen fácilmente o consumen sus recursos alimenticios debido a fluctuaciones azarosas
de factores climáticos.

La conclusión a la que han llegado muchos ecólogos en la actualidad es que “la verdad
está entre ambos procesos”. En muchas especies la densidad puede fluctuar a merced de
cambios en el medio inorgánico, el consumo total del alimento puede ser evadido por la
presión del medio y la extinción puede ser evitada por migraciones y recolonizaciones. En
otras especies, el efecto de la temperie en la fluctuación de la densidad puede ser muy
pequeño. La clave del asunto es la relativa importancia de los procesos denso-dependientes
y denso-independientes, la cual deberá ser aclarada con estudios de campo cuidadosamente
conducidos.

Se ha dicho desde el principio que para algunas poblaciones el papel de los procesos
denso-dependientes es dominante en el área favorable (cerca del centro de distribución
geográfica), mientras que el papel de los procesos denso-independientes (como las
fluctuaciones climáticas) es dominante en la periferia de la distribución, y esto ha sido
demostrado para algunas poblaciones (Thompson, 1939; Richards y Southwood, 1968).

7
 BIBLIOGRAFÍA

Andrewartha, H.G. and L.C. Birch. 1954. The distribution and abundance of animals.
University of Chicago Press. Chicago.

Blahutiak, A. 1976. Factores que condicionan la regulación de las poblaciones de insectos.

Poeyana. Instituto de Zoología. Academia de Ciencias de Cuba. No. 52:1-11.

Bodenheimer, F.S. 1928. Welche Faktoren regulieren die Individuenzahl einer Insecktenart
in der Natur?. Biol. Zentralbl. 48:714-739.

Christian, J. J. and D. E. Davis. 1971. Endocrines, behavior and population. In: McLaren, I.
A. (editor). Natural regulation of animal population. Atherton Press, New York. 69-
98.

Chitty, D. 1960. Population processes in the vole and their revelance to general theory.
Can. J. Zool. 38:99-113.

Ford, E.B. 1931. Mendelism and evolution. Mathuen, London.

Howard, L.O., and W.F. Fiske. 1911. The importation in to the United States of parasites of
the gipsy-moth and the brown-tail moth. U.S. Dept. Agr., Bur. Entomol., Bull. 91.

Itô, Y. 1980. Comparative ecology. Chapter 3. Cambridge University Press.

Krebs, C.J. 1972. Ecology. The experimental analysis of distribution and abundance.
Harper & Row, Publishers.

Lack, D. 1954. The natural regulation of animal numbers. Oxford University Press, New
York.

Nicholson, A.J. 1933. The balance of animal population. J. Anim. Ecol. 2:132-178.

Pimentel, D. 1968. Population regulation and genetic feedback. Science 159:1432-1437.

Price, P. W. 1997. Insect Ecology, 3ed. Edition. John Wiley & Sons. Cap. 5.

Sarukan, J. 1979. Mecanismos de regulación de poblaciones vegetales. En: Tópicos de

ecología contemporánea. J. Rabinovich y G. Halffter, Compiladores. Fondo de
cultura económica.

Schwerdtfeger, F. 1941. Über die Ursachen Des Massen wechsels der Insekten. Z. Angew
Entomol. 28:254-303.

Thompson, W.R. 1939. On natural control. Parasitology 21:269-281.

8
Uvarov, B.P. 1931. Insect and climate. Trans. Entomol. Soc. London. 79:1-247.

Vera Graziano, J. 1994. Temas selectos sobre ecología de poblaciones. Tercera Edición.
Depto. de Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Chapingo.

Wynne-Edwards, V.C. 1962. Animal dispersion in relation to social behavior. Oliver and
Bond, Edimburg.

9
 ADDENDA AL TEMA I

Para el mejor entendimiento de las teorías acerca de la regulación natural de las

poblaciones, es conveniente resaltar la diferencia entre temperie* y clima.

La temperie son las condiciones de la atmósfera presentes en un lapso breve (horas) en una
localidad en particular, con respecto a la temperatura, precipitación (tipo, frecuencia y
cantidad), humedad, viento (velocidad y dirección), presión del aire, nubosidad y
visibilidad. La temperatura, precipitación, viento, etc., son los elementos (o factores)
atmosféricos.

El clima es la sumatoria de los elementos atmosféricos (y sus variaciones) en una localidad

en particular durante un lapso prolongado (años) que, en periodos cortos de tiempo,
comprende la temperie.

Varley et al. (1973)** sintetizan lo anterior de la siguiente manera: Temperie son las
medidas hora a hora de la temperatura, viento, lluvia, etc. Clima se define en términos de
promedios de esas medidas en un lapso prolongado.

* “La palabra española ´temperie´ debería sustituir a la voz ´tiempo´ en su acepción metereológica, para evitar
confusiones con el tiempo cronológico, lo mismo que en inglés, time es una cosa y weather otra”. Opinión
tomada del artículo intitulado: ¿ESTA CAMBIANDO EL CLIMA EN LA TIERRA?; publicado por la revista
MUY INTERESANTE, AÑO 2, No. 21. Editorial Orbe, S.A. España, 1986.

** Varley, C.G., G.R. Gradwell, and M.P. Hassel. 1973. Insect population ecology, an analytical approach.
University of California Press. Barkely and Los Angeles, California. P. 75.

10
 CONTENIDO

TEMA II

PARÁMETROS DE POBLACIÓN

Una población puede ser definida como un grupo de organismos de la misma especie
que ocupan un área dada en un tiempo dado. La población puede ser subdividida en
poblaciones locales (o demes), las cuales son grupos de organismos que se interreproducen.
Estas poblaciones locales son la unidad selectiva más pequeña de una población animal o
vegetal (Krebs, 1978).

Los límites de la población, tanto en el espacio como en el tiempo, son vagos y deberán
ser establecidos arbitrariamente por el investigador para usos prácticos.

Una población tiene varias características, las cuales son medidas estadísticas que no
pueden ser aplicadas a los individuos. Estas características son, según el autor arriba citado:

1. Densidad o tamaño
2. Distribución de edades
3. Conglomerado genético (genetic pool)
4. Padrón de distribución espacial (disposición de los individuos en el espacio)

Los parámetros que determinan la densidad son:

a) Natalidad c) Inmigración
b) Mortalidad d) Emigración

Estos parámetros están interrelacionados con la abundancia de la siguiente forma:

(natalidad+inmigración)-(mortalidad+emigración)=densidad

La natalidad y la inmigración constituyen las ganancias de la población, mientras que la

mortalidad y la emigración constituyen las pérdidas.

2.1 Densidad

Densidad se define como el número de individuos por unidad de área o volumen. Si este
es el caso, entonces se está hablando de densidad absoluta. Cuando se habla de densidad
relativa, se está haciendo referencia a un índice que solamente permite hacer
comparaciones de abundancia en el espacio o en el tiempo. Por ejemplo: el área “x” tiene
más organismos que el área “y”, o bien, hubo más organismos en el tiempo “a” que en el
tiempo “b”.

11
2.2 Medidas de densidad absoluta

a) Conteo total: el conteo total es el método más directo para conocer el número de
individuos que vive en un lugar o área determinada. El mejor ejemplo de esto, es el
censo de la población humana. Para poblaciones de animales o plantas, este método
de conteo solamente ha sido posible para pocas especies; en general en grandes
vertebrados y platas en áreas pequeñas (Krebs, 1978).

b) Método de muestreo. En términos generales, el muestreo implica el conteo de una

pequeña porción de la población y la utilización de esta muestra para estimar el
total. Se pueden diseñar muchas técnicas de muestreo para calcular la densidad
absoluta de una población en un momento dado. Estas técnicas dependerán de los
hábitos de la especie y de los recursos que tengan disponibles el investigador. Sin
embargo, si se desea estimar no solamente la densidad a través del tiempo, sino
también los parámetros de la población (ganancias y pérdidas en conjunto) se podrá
recurrir a un método de muestreo llamado: método de captura y recaptura múltiples.
El método tiene su base en una técnica muy sencilla ampliamente conocida en la
literatura como Indice (o estimador) de Lincoln-Petersen o método de captura y
recaptura únicas.

2.3 Indice de Lincoln-Petersen

Este índice se ideó como modelos para estimar el tamaño de una población natural
cualquiera en un lugar determinado y en un momento dado; su aplicabilidad depende del
siguiente razonamiento (Krebs, 1978):

Si se capturan al azar y marcan (con marcas identificables) un cierto número de

individuos y éstos se liberan inmediatamente después del marcado, entonces la población
consistirá de animales marcados y no marcados. En forma gráfica, esto se ilustra de la
siguiente manera:

M M=número de animales marcados

El rectángulo representa la
población total (N)

Q Q=número de animales sin marca

Si después de un lapso (lo suficientemente largo para que los animales marcados se
redistribuyan en la población) se toma una muestra representativa de la población
(recaptura), se espera que dicha muestra contenga aproximadamente la misma proporción
de animales marcados y no marcados que en la población total. Gráficamente lo anterior se
ilustra así:

12
 M R
n
N

Muestra
Población total

En donde n es el número total de individuos de la muestra y R es el número de individuos

marcados. Luego entonces, si algunas suposiciones acerca del muestreo se cumplen, se
tiene que:

M R
≅ ;
N n

como esta ecuación es una aproximación y no una igualdad, el estimador de N será:

M Mn
Nˆ = = ; para R > 0
Rn R

En palabras:

Número total de individuos marcados en la población

Población estimada =
Proporción de marcados y no marcados en la muestra

Para que este estimador básico sea válido, se deberán cumplir las suposiciones
siguientes (Brower y Zar, 1980; Begon, 1989):

1. Todos los individuos de la población deberán tener una probabilidad igual e

independiente de ser capturados. Esto es, la captura y recaptura serán muestras al
azar.

2. Los animales marcados estarán sujetos a la misma tasa de pérdidas (mortalidad y

emigración) que los animales no marcados. Durante el tiempo que pasa entre la
captura (primera muestra) y la recaptura (segunda muestra), no deberá haber

13
 adiciones significativas en la población por natalidad ni disminución por
mortalidad, para que la proporción R/n no se altere.

3. Los animales marcados se mezclarán completamente a los no marcados, de tal

forma que ambos tengan la misma oportunidad de ser capturados en la segunda
muestra. Esto es, deberá haber una distribución al azar de los animales marcados en
la población respecto a los no marcados. Se deberá tener cuidado de que el marcaje
no afecte tampoco la oportunidad del animal para ser capturado; puede suceder que
durante el proceso de captura y marcado se produzcan cambios significativos en el
vigor y comportamiento de los animales.

A estas suposiciones se debe añadir:

4. La población es cerrada, lo que quiere decir que la inmigración y la emigración no

son importantes durante el lapso entre la captura y la recaptura (Seber, 1973).

Para que se cumplan estas suposiciones, se deberá tener un buen conocimiento del ciclo
natural de las especies bajo estudio. Cuando se pretenda aplicar esta técnica, es necesario
saber (Brower y Zar, 1980):

1. La capacidad reproductiva de la población ¿Durante el periodo de la medición, se

han agregado individuos jóvenes a la población?

2. El patrón de mortalidad de la especie ¿Está la población en proceso de declinación?

Recuérdese que la población puede estar sujeta a mortalidad sin que ésta afecte la
estimación, siempre y cuando la mortalidad se de en animales marcados y no
marcados.

3. El efecto del marcado en el comportamiento y fisiología de los animales ¿Se alteran

los movimientos o la conducta del animal? ¿Cambia la probabilidad de morir?

4. Los patrones estacionales de actividad y movimiento. No se use este método

durante invernación o migración estacional.

5. Los posibles sesgos en la captura de los animales ¿Hay tendencia de los diferentes
individuos de la población (por edad, sexo, etc.) a evitar o favorecer su captura?
¿Cómo es la movilidad de los animales?

Cuando una población se estima a base de muestreos, siempre hay un error asociado a
causas aleatorias. La medida de este error en el método de captura y recaptura únicas es la
varianza. Una vez estimada ésta, se pueden calcular los límites de confianza (LC) para la
población estimada (N):

LC = Nˆ ± (t ) var(Nˆ ) ,

14
en donde t es la t de student (1 - α) con ∞ grados libertad (para α=0.05, t = 1.96; para α =
0.01, t = 2.58).

Scheaffer et al. (1979) discutieron dos procedimientos para estimar N en poblaciones

naturales; estos procedimientos son denominados: (1) método de muestreo directo y (2)
método de muestreo inverso. El primero consiste en tomar una muestra de la población,
marcar los animales y liberarlos; posteriormente se toma otra muestra (de tamaño fijo, n) de
la misma población y se cuentan los animales marcados. El segundo procedimiento es
similar al primero, excepto que la segunda muestra no es de tamaño fijo, es decir, se
recapturan animales hasta obtener un número predeterminado (R) de animales marcados.

2.3.1 Método de muestreo directo

En este método R es una variable aleatoria, mientras que n es fijo. La ecuación que
estimará el tamaño de la población es Nˆ = Mn ÷ R, como ya se anotó anteriormente, y el
estimador de la varianza de N̂ es:

M 2 n(n − R )
var(Nˆ ) =
R3

Ejemplo (tomado de Krebs, 1978). Un investigador interesado en estimar la población

de una cierta especie de pez en un lago, tomó una muestra de 109 especímenes al azar, los
marcó y liberó; posteriormente, recolectó una segunda muestra de 177 peces, de los cuales
57 estaban marcados. Con estos datos se puede estimar:

109
Nˆ = = 338
57 177

var(Nˆ ) =
(109 )(177 )(177 − 57) = 1362.65
2

573

Límites de confianza:

(
338 . 5 ± 1 . 96 1362 . 65 )
Basado en lo anterior, se puede decir que se tiene una probabilidad de 0.95 de que la
verdadera densidad de población esté comprendida entre esos límites.

Según Scheaffer et al. (1979), bajo este método la ecuación Nˆ = Mn ÷ R estimará

bien la densidad de población, sólo si las muestras (captura y recaptura) son muy grandes,
pero si M y/o n son pequeños, entonces la estimación será sesgada. Lo anterior se debe a

15
que N̂ es un estimador con sesgo (para R > 0), ya que se ha demostrado estadísticamente
que:

N (N − M )
E (Nˆ ) ≅ N +
nM

De aquí que, para muestras grandes (en donde M y n son numerosas) el término
N(N - M)
nM

se aproxima a cero y el sesgo del estimador N̂ tenderá también a cero.

Se puede recurrir a un procedimiento práctico para obtener un estimador N̂ sin sesgo;

este procedimiento es el llamado método de muestreo inverso.

2.3.2 Método de muestreo inverso

Como ya se indicó, este método consiste en llevar a cabo un muestreo hasta obtener
exactamente R animales marcados en la recaptura; así R es fijo y n la variable aleatoria.

El estimador de la población es el mismo anotado anteriormente, pero el estimador de la

varianza está dado por la ecuación:

M 2 n(n − R )
Var (Nˆ ) =
R 2 (R + 1)

Ejemplo (tomando de Krebs, 1978): Las autoridades de una reserva natural estaban
interesados en conocer el número de aves, de una especie en particular que habitaban en ese
lugar. Se atraparon al azar 150 especímenes, se marcaron y se liberaron. Al siguiente mes,
se tomó una segunda muestra hasta que se recapturaron 35 aves marcadas; en total se
recapturaron 100 individuos.

Nˆ =
(150)(100) = 428.57
35

var(Nˆ ) =
(150 )(100)(100 − 35) = 3316.33
2

(35 )(36)
2

Límites de confianza:

16
 (
428.57 ± 1.96 3316.33 )

2.3.3 Otras ecuaciones para el índice de Lincoln-Petersen

Los otros métodos arriba citados se aplican a muestras numerosas, en donde R es mayor
de 20. Bailey (citado por Southwood, 1978), en 1952 proporcionó las ecuaciones siguientes
para muestras pequeñas cuando se usa el método de muestreo directo:

M (n + 1) M 2 (n + 1)(n − R )
Nˆ = , y var(Nˆ ) =
R +1 (R + 1)2 (R + 2)

Este autor sugirió que agregando una unidad a n y R el estimador N̂ tendría un sesgo
menor.

Cuando se procede con el método de muestreo inverso, el mismo Bailey proporcionó

las siguientes ecuaciones:

Nˆ =
(M + 1)n − 1 y var(Nˆ ) = n(M − R + 1)( M + 1) − (n − R )
R R 2 (R + 1)

Cox (1967) reportó las siguientes formulas para el método de muestreo directo, para la
estimación de la densidad y los límites de confianza:

M M
Nˆ = =
Rn p

Límite de confianza:

pq
p ± 1.96
n

Los valores mayores y menores de p se sustituyen en la expresión Nˆ = M ÷ p para obtener

los límites de confianza.

Siendo:

p = R ÷ n, proporción de animales marcados en la recaptura,

17
q = 1 – p proporción de animales no marcados en la población,

n = (como se ha definido)

2.4 Estimación de parámetros poblacionales

Anteriormente se dijo que con el método de captura-recaptura múltiples (llamado

también método de censo múltiple), se puede calcular la densidad de población a través del
tiempo, así como sus pérdidas (mortalidad + emigración) y ganancias (natalidad +
inmigración); también se dijo que este método está basado en el procedimiento de Lincoln-
Peterson, pero en este caso se estará tratando con poblaciones abiertas en donde la
emigración e inmigración son posibles y significativas.

Cuando se hace uso del método de censo múltiple, se está entrando de lleno en estudio
de la dinámica de población. La metodología a seguir consiste en ir capturando, marcando y
liberando individuos de la población bajo estudio en momentos sucesivos (cada semana,
cada mes, etc., dependiendo del ciclo biológico de la especie) y posteriormente hacer
estimaciones de la población marcada y total. El fundamento teórico de este procedimiento
es el siguiente: considérese solamente dos muestras obtenidas por el procedimiento básico
ya señalado en un tiempo i y en un tiempo i+1; durante el lapso que transcurre entre i a i+1,
el número de animales marcados pueda quedar igual, pero por lo general, decrece debido a
muertes y emigraciones. En forma gráfica esto se ilustra de la siguiente forma (Krebs,
1978):

Los animales sin marca (Q) se deben reducir a la misma tasa que los marcados (M)
porque así lo supone el método; luego entonces, la ganancia en el tiempo i + 1 sera Ni+1-
Qi+1 – Mi+1.

18
 La tasa de supervivencia (TS) se define como la proporción de animales que
permanecen en el área de estudio durante el intervalo de tiempo i a i + 1:

M i +1
TS = , de una unidad de tiempo a la siguiente
Mi

La tasa de pérdida (TP) será:

TP = 1 − TS

Un ejemplo numérico ilustrará lo anterior. Supóngase que el tiempo i se estimó una

densidad de 1500 individuos, de los cuales 500 estaban marcados; en el tiempo i + 1 se
estimaron 1400 individuos y 400 marcados. Esto se muestra de la siguiente manera:

Momento i Momento i+1

M¡+1 = 400
M¡ = 500

N¡ = 1500
Ni+1 = 1400
Q¡ = 1000 Q¡+1= 800

Ganancia

400
TS = = 0.8 de i a i+1 (medible)
500

Como el modelo supone que marcados (M) y no marcados (Q) están sujetos a la misma tasa
de supervivencia, entonces 1000 x 0.8 = 800 = Qi+1 (supuesto)

Claramente, de los 1500 animales en el momento i, sólo 1200 permanecieron al momento

i+1. Luego entonces 200 fue la ganancia por nacimientos e inmigración.

Todo lo anterior se puede sumarizar con la ecuación:

N i+1 = Ni + ganancia – pérdidas

19
 1400 = 1500 + 200 - [(500-400)+(1000-800)]

Las pérdidas corresponden a 100 de los marcados (de Mi a M i+1) y 200 de los no marcados
( de Qi a Qi+1).

Las pérdidas absolutas (PA) se pueden también calcular con la ecuación:

PA = Ni (TP).

Existen varios modelos de estimación por medio del método de captura y recaptura
múltiples, los cuales han sido discutidos en detalle por Seber (1973) y Cormack (1968).
Aquí solamente se dará en detalle el modelo o índice de Jolly-Seber.

2.4.1 Indice de Jolly-Seber

Jolly (1965) y Seber (1973) idearon de manera independiente un método estocástico

que cubre situaciones en las cuales hay tanto pérdidas (muerte y emigración) como
ganancias (nacimientos e inmigración) en poblaciones naturales. Sus métodos son
similares, excepto que Jolly hace una extensión para cualquier animal muerto después de la
captura y que no se haya liberado de nuevo, algo que ocurre comúnmente en experimentos
biológicos.

Cuando se usa cualquier método de captura-recaptura múltiples se hacen dos

suposiciones adicionales a las tres anotadas anteriormente (Southwood, 1978; Seber, 1973):
-El efecto de la captura en los animales no afecta la probabilidad de ser capturados en
muestras subsecuentes. Esta es una extensión de la suposición tres.

-Todos los animales marcados tienen la misma probabilidad de sobrevivir durante el

período de muestreo i a i + 1; para i = 1,2,3,......., s – 1.*

Obtenidos los datos, se ordenan en un cuadro haciéndose las siguientes preguntas para
cada animal que se captura: ¿Estaba o no estaba marcado? ¿Si estaba marcado, cuándo se le
capturó y marcó?

El cuadro 1-II en el Addenda (respecto a la población de un hemíptero), sumariza estas

preguntas.

Para estimar el número de animales marcados que hay en la población en el iésimo

momento, se hace uso de la fórmula siguiente deducida por Jolly (1965):

Si Z i
Mi = + mi ; para i = 2,3,........s-1
Ri

*
S = número de muestras tomadas en donde se capturaron, marcaron y liberaron insectos

20
En donde:

Mi = número estimado de animales marcados en el iésimo momento,

mi = animales marcados capturados en el iésimo momento,
Si = total de animales liberados en el iésimo momento,
Zi = número de animales marcados antes del iésimo momento, no
capturados en la iésima muestra, pero capturados en las muestras
siguientes (después del momento i),
Ri = número de animales marcados liberados en el iésimo momento (Si)
que fueron capturados en las muestras siguientes.

Según Seber (1973), Jolly dedujo esta fórmula argumentando intuitivamente que el
número real de animales marcados Mi consiste del número de animales capturados mi en la
iésima muestra más el número Mi – mi no capturados en esta muestra ; inmediatamente
después de la iésima muestra, habrá dos grupos de animales marcados, los Mi-mi (de los
cuales Zi serán capturados subsecuentemente) y los Si recién liberados (de los cuales Ri
serán capturados después). Ya que se supone que la probabilidad de capturar a ambos
grupos es igual, se espera que:

Zi R
≅ i ;
M i − mi Si

como esto no es una igualdad sino una aproximación, se tiene que:

SZ
Mˆ i = i i + mi
Ri

Ejemplo: si se quiere estimar el número de chinches marcadas que habría el momento

i = 2 (Cuadro 1-II), se tiene:

143(3 + 5 + 2 + 2 + 1 + 1)
Mˆ 2 = + 10 ≅ 35
34 + 18 + 8 + 4 + 6 + 4 + 2 + 2 + 1 + 1

Usando este conocimiento, se puede estimar también la densidad de población total en

ese momento con la ecuación:

Mˆ 2 35
Nˆ 2 = = ≅ 511
m2 n2 10 146

Como se puede observar, esta fórmula es básicamente igual a la que se discutió

anteriormente en relación con el índice de Lincoln-Petersen: Nˆ = M ÷ (Rn )

Siguiendo este procedimiento se puede calcular que:

21
 Mˆ 3 ≅ 170 Nˆ 3 ≅ 777
Mˆ 4 ≅ 258 Nˆ 4 ≅ 963
Mˆ 5 ≅ 228 Nˆ 5 ≅ 946
Mˆ 6 ≅ 325 Nˆ 6 ≅ 882
Mˆ 7 ≅ 360 Nˆ 7 ≅ 804
Mˆ 8 ≅ 319 Nˆ 8 ≅ 653
etc. etc.

Obtenidos los valores de M̂ i y N̂ i , se pueden estimar las pérdidas y las ganancias de la

población a través del tiempo. Para esto se debe hacer uso de las ecuaciones que se han
desarrollado para tal fin (Seber, 1973).

Primeramente se calcula la probabilidad φi (o tasa de sobrevivencia) de que un animal

vivo al tiempo de su liberación en el iésino momento, sobreviva hasta la recaptura en i+1:

Mˆ i +1
φ̂i = ; para i = 2,3,......, s-2
Mˆ i − mi + Si

 Mˆ 
 para i = 1, φ̂1 = 2 
 S1 

Es conveniente indicar que el máximo valor teórico que puede tomar esta tasa (φ̂i ) es
de uno; sin embargo, es posible encontrar valores ligeramente mayores de la unidad debido
a efectos aleatorios del muestreo; pero valores mucho mayores de uno indican errores
graves en el procedimiento de muestreo.

Estimada la tasa de supervivencia, se puede calcular la tasa de pérdidas

γˆi = 1 − φ̂i

El número estimado de animales que aumentarán la población (las ganancias) en el

intervalo i a i+1 (y que están vivos en el momento i+1) es:

Bˆi = Nˆ i+1 − [φˆi (Nˆ i − ni + Si )] ; para i = 2,3,......., s

Ejemplo: las ganancias y las pérdidas en el intervalo 3 a 4 del trabajo de Jolly (Cuadro
1-II) serán:

22
 258
φˆ3 = = 0.869
170 − 37 + 164

γˆ3 = 1 - 0.869 = 0.131 (aproximadamente 13%)

Bˆ3 = 963 − [0.869(781 − 169 + 164)] ≅ 289

Las pérdidas absolutas (P̂i ) se estiman multiplicando γˆi por Ni:

Pˆ3 = (0.131)(781) ≅ 102

Las ecuaciones para las varianzas de Nˆ i , φ̂i y Bˆi y los errores de estimación son
largas y tediosas de calcular; los lectores interesados pueden consultar a Jolly (1965) o
Ibrahim y Trips (1986).

En el Cuadro 2-II del Addenda se anotan todas las estimaciones hechas por Jolly (1965)
respecto a Mˆ i , Nˆ i , φ̂3 , Bˆi y sus respectivas varianzas del estudio acerca de la chinche
Blepharidopterus angulatus.

Southwood (1978) dijo que el método de Jolly-Seber se ha usado en diferentes especies

de insectos por Parr (1965); Sheppard et al. (1969); Fletcher (1973): Itô et al. (1974).
También se pueden consultar los trabajos de Onsanger y Rees (1985) y de Nakamura y
Ohgushi (1979).

2.4.2 Lecturas complementarias

Hasta aquí se han visto únicamente las bases de los métodos de captura y recaptura
únicas y múltiples y se han citado trabajos relacionados con algunos insectos. Para las
personas interesadas en profundizar sus conocimientos respecto a las bases matemáticas de
dichos métodos de captura y recaptura en insectos sociales, parásitos, barrenadores, etc., se
recomienda consultar a Seber (1973), Southwood (1978) y Begon (1989).

23
 BIBLIOGRAFÍA

Begon, M. 1989. Ecología animal. Modelos de cuantificación de poblaciones. Ed. Trillas.

Brower, J.E. and J.H. Zar. 1980. Field and laboratory methods for general ecology. Wm. C.
Brown, Dubuque, Iowa.

Cormarck, R.M. 1968. The statistics of capture-recapture method. Oceanogr. Mar. Biol.
Ann. Rev. 6:455-506.

Cox, G.W. 1967. Laboratory manual of general ecology. Second Edition. W.M.C. Brown
Co. Publishers. Dubuque, Iowa.

Fletcher, B.S. 1973. The ecology of a natural population of the Queensland fruit fly, Dacus
tryoni. IV. The immigration and emigration of adults. Aust. J. Zool. 21:541-565.

Ibrahim, M.S. and M. Trips. 1986. Basic program for calculating Jolly-Seber population
parameters. Bull. Entomol. Soc. Am. 32(4): 253-255.
Itô, Y., M. Murai, T. Teruya, R. Hamada, and A. Sugimoto. 1974. An estimation of
population density of Dacus cucurbitae with mark-recapture methods. Res. Pop.
Ecol. 15:213-222.

Jolly, G.M. 1965. Explicit estimates from capture-recapture data with both death and
immigration: Stochastic model. Biometrika 52:225-247.

Krebs, C.J. 1978. Ecology. The experimetal analysis of distribution and abundance.
Second Edition. Harper & Row Publishers p. 133-149.

Nakamura, K. and T,. Ohgushi. 1979. Studies on the population dynamics of a thistle-
feeding lady beetle, Henosepilachna pustulosa (Kono) in a cool temperate forest. I.
The estimation adult population parameters by marking, release and capture
method. Res- Popul. Ecol. 20: 297-314.

Osnager, A. and N.F. Rees. 1985. Longevith, survival rate, and size of territory of the
robber fly, Efferia bicaudata (Diptera: Asilidae), estimated by a capture-recapture
method. Environ, Entomol. 14(4):437-440.

Parr, M.J. 1965. A population study of a colony of imaginal Ischmura elegans (Van der
Linden) (Odonata: Coenagriidae) at Dale, Pembrokshire. Fld. Stud. 2(2):237-282.

Scheaffer, R.L., W. Mendenhall, and L. Otto. 1979. Elementary survey sampling.

Daxbury Press, a Division of Wadsworth Publishing, Co. Inc.

Seber, G.A.F. 1973. The estimation of animal abundance and related parameters. Griffin,
London.

24
Sheppard, P.M., W.W. Mac Donald, R.J. Tonn, and B.Grab. 1969. The dynamics of an
adult population of Aedes aegypti in relation to dengue hemorrhagic fever in
Bankok. J. Anim. Ecol. 38:661-702-

Southwood, T.R.E. 1978. Ecological methods with particular reference to study of insects
populations. Methuen, London.

25
 ADDENDA AL TEMA II

Cuadro 1-II. Ordenación de datos de captura y recaptura en la iésima muestra para la población de
la chinche Blepharidopterus angulatus (Hemiptera: Capsidae). Datos tomados de Jolly, 1965.

MOMENTO DE LA CAPTURA, MARCADO Y RI

LIBERACIÓN (i)
M 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13
o
m
1 10 3 5 2 2 1 0 0 0 1 0 0
e 2 34 18 8 4 6 4 2 0 2 1 1 80
n 3 33 13 8 5 0 4 1 3 3 0 70
t 4 30 20 10 3 2 2 1 1 2 71
o
5 43 34 14 11 3 0 1 3 109
de 6 56 19 12 5 4 2 3 101
7 46 28 17 8 7 2 108
m
a 8 51 22 12 4 10 99
r 9 34 16 11 9 70
c 10 30 16 12 58
a
d
11 26 18 44
o 12 35 35
(Anterior a i )
TOTAL MARCADOS 10 37 56 53 77 112 86 110 84 77 72 95
(mi)
CAPTURA TOTAL 54 146 169 209 220 209 250 176 172 127 123 120 142
(ni)
TOTAL LIBERADOS 54 143 164 202 214 207 243 175 169 126 120 120 --
(Si)

Cuadro 2-II. Estimaciones de densidad poblacional, tasas de sobrevivencia y ganancias de la cinche

Blepharidopterus angulatus (modificado por Jolly, 1965)*

Días No. de Población Tasa de Ganancias Errores

animales total supervivencia estándar
marcados

V (Nˆ i ) V (Bˆi )
i
Mi N̂ i φ̂i B̂i V (φ̂i ) V (Nˆ i LN V (φ̂i Lφ̂i )

1 0 - .649 - - .144 - - .093

2 35.02 511.2 1.015 263.2 151.1 .110 179.2 150.8 .110
3 170.54 779.1 .867 291.8 129.3 .107 137.7 128.9 .105
4 258.0 963.0 .564 406.4 140.9 .064 120.2 140.3 .059
5 227.73 945.3 .836 96.9 125.5 .075 111.4 124.3 .073
6 324.99 882.2 .790 107.0 96.1 .070 74.8 94.4 .068
7 359.50 802.5 .651 135.7 74.8 .056 55.6 72.4 .052
8 319.33 653.6 .985 -13.8 61.7 .093 52.5 58.5 .093
9 402.13 628.8 .686 49.0 61.9 .080 34.2 59.1 .077
10 316.45 478.5 .884 84.1 51.8 .120 40.2 48.9 .118
11 317.0 506.4 .771 74.5 65.8 .128 41.1 63.7 .126
12 277.71 462.8 - - 70.2 - - 68.4 -
13 - - - - - - - - -

* Para el cálculo de los parámetros del modelo de Jolly-Seber por computadora, consultar: Ibrahim,
M.S. and M. Trips. 1986.

26
 CONTENIDO
TEMA III

TÉCNICAS DEMOGRÁFICAS

En el tema anterior se analizó la forma de estimar la densidad absoluta y los parámetros

de población a través del tiempo. Sin embargo, el método de captura -recaptura múltiples
no es una técnica que permita el pronóstico de la densidad de población; es decir, con dicho
método sólo se puede estimar lo que pasó, mas no lo que podría pasar en el futuro.

Existen varios modelos para el pronóstico de poblaciones naturales. En este espacio se

describen dos de ellos que, combinados, permiten la estimación de tasas de reproducción
por generación, por unidad de tiempo e instantáneas, así como la estructura de edades de
una población. Estos modelos son técnicas demográficas denominadas tablas de vida y
tablas de fertilidad. Se iniciará con las primeras (llamadas también tablas de sobrevida,
según Méndez et al, 2000) y la importancia ecológica de sus estadísticos.

3.1 Tablas de vida

La tabla de vida fue presentada a los ecólogos por Pearl desde 1921, la cual se define
como un catálogo, sumario o inventario que describe la supervivencia y las tasas de
mortalidad de los individuos de una población según la edad de éstos. Las tablas fueron
desarrolladas primeramente por demógrafos para describir poblaciones humanas con el fin
de conocer la esperanza media de vida. Posteriormente esta técnica se ha venido aplicando
a muchas poblaciones de animales y plantas (Pearl, 1928; Deevey, 1947; Pool, 1974;
Krebs, 1978; Price, 1997).

Existen diferentes formas para obtener una tabla de vida, formas que dan por resultado
tres diferentes tipos de tablas: la de cohorte (llamada también generacional u horizontal), la
estática ( conocida también como estacionaria, vertical o de tiempo específico) (Krebs,
1978) y la de tiempo variable (Leslie, 1945; Manetsch, 1976; Smerage, 1992; López-
Collado y Cibrián, 1993).

En este capitulo se da una explicación amplia de lo que es una tabla de vida de cohorte
para una mejor comprensión del tema; de la tabla estática se hace una explicación somera
de su construcción y aplicabilidad. En el Tema V se ve lo relativo a la tabla de tiempo
variable.

Las columnas y los estadísticos mas conocidos de una tabla de vida se transcriben líneas
adelante. De lo que se trata es de tomar un cierto número (n) de individuos recién nacidos
(cohorte) e ir observando su supervivencia durante cada unidad de tiempo preestablecida
por el investigador (horas, días, semanas, meses, etc. ) hasta la muerte del último individuo;
una vez realizado esto, se definen los estadísticos:

x: Intervalo de edad en unidades de tiempo

nx: Número de individuos vivos al inicio del intervalo x a x+1
dx : Número de individuos muertos durante el intervalo x a x+1
qx: Tasa de mortalidad durante el intervalo x a x+1

27
Lx: Número promedio de individuos vivos durante el intervalo x a x+1
Tx: Suma acumulativa de Lx para obtener valores expresados en número de individuos
por unidades de tiempo
ex : Esperanza media de vida de los individuos de la población al inicio del intervalo x;
o bien, unidades de tiempo que le quedan por vivir, en promedio, a cualquier
individuo que haya cumplido cierta edad x
lx: Tasa (o probabilidad) de supervivencia al inicio del intervalo x.

Para ilustrar lo anterior, en el Addenda de este tema se presenta una tabla de vida de
cohorte (Cuadro l-III) del pulgón verde (insecto partenogenético vivíparo) en alfalfa.

Las ecuaciones para calcular los estadísticos de la tabla son:

n x +1 = n x − d x

qx = dx ÷ nx

L x = (n x + n x +1 ) ÷ 2
∞
Tx = ∑ L x
x =0

e x = Tx ÷ n x

lx = n x ÷ no

Es importante señalar que la tasa de mortalidad y la esperanza media de vida se pueden

calcular a partir de la columna lx con las siguientes ecuaciones:

l x + i = 1x − d ′x
´
d x = l x − l x +1
q x = d ´x l x , tasa de mortalidad durante el intervalo x a x + 1
L´x = ∫ xx +1 1x dx ≈ (1x + 1x +1 ) ÷ 2
∞
Tx´ = ∑ L′x
x =0

e x = Tx′ /l x

Con este último conjunto de ecuaciones, la qx y la ex deben tener igual valor que si se
usase el primer conjunto, es decir, cuando se parte de la columna nx.

Unas palabras de advertencia: En la tabla de vida del pulgón se ve que cuando x = 0,

lx =1, lo que presupone que todos los individuos con los que se inició la tabla de vida
(no = 100) estaban vivos. Esto que parece obvio, no lo es tanto; por ejemplo, cuando se
hacen estudios con insectos ovíparos y se decide iniciar la cohorte con un número no de
huevecillos, se tiene que suponer que todos son viables.

28
 Dice Krebs (1978) que es importante hacer notar que en una tabla de vida, conociendo
una columna se pueden calcular el resto de ellas; es decir, no hay "nuevo" en las columnas
nx, lx, dx, (o dx' ) y qx para obtener la ex.

3.1.1. Curvas de supervivencia

En pocas palabras, una curva de supervivencia es la representación gráfica de una tabla

de vida en un sistema de coordenadas, en donde la nx ( o 1x ) corresponde a las ordenadas y
x (intervalo de edad) a las abscisas. Por ejemplo, la curva de supervivencia del pulgón
verde se representa en la siguiente figura:

100
Número de individuos (nx)

80

60

40

20

0
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32
Edad en días (x)
Figura A-III. Curva de supervivencia del pulgón Acyrtosiphon pisum (Harris) alimentado
con hojas de alfalfa de la variedad Puebla 76 ( Cuéllar et al., 1986)

En general se reconocen cuatro tipos teóricos de cueva según Pearl (1928) y Deevey
(1947), que se muestran en la siguiente figura:
Tipo I

1.0
Tipo III
S
U
P
E
0.1
R
Tipo IV
V
I
V
E
N 0.01
C
I
Tipo II
A

0.001

TIEMPO (X)

29
 Según Krebs (1978), el tipo I representa una población con pérdidas muy pequeñas a
edad temprana y altas pérdidas en edad avanzada; por ejemplo, poblaciones humanas en
países desarrollados. El tipo II indica alta mortalidad de jóvenes; por ejemplo, algunas
poblaciones de invertebrados marinos e insectos parásitos. El tipo III implica una tasa
constante de mortalidad, independientemente de la edad de individuos; algunas poblaciones
de aves se apegan a este tipo. El tipo IV es muy característico de algunos insectos que
atacan frutos y granos almacenados; ejemplos de este tipo se pueden ver en Pérez et al.,
1989 para moscas de la fruta; Ortega et al., 1989; Osorio, 1991; Ramírez et al., 1991;
Villaseñor y Vera, 1992; Sánchez et al., 1997; Rentería et al., 1997 para gorgojos del frijol.

Visto como se construye una tabla de vida de cohorte, se hace solo mención de la forma
de construir una tabla de vida estática. Para poblaciones de humanos, esta tabla se calcula
con base en un censo realizado en un momento específico. Krebs (1978) da un ejemplo para
la población femenina de Canadá. Lo que se hizo fue investigar el número de individuos
vivos por grupo de edad y el número de muertos. Dividiendo al primer grupo entre el
segundo, se obtuvo la tasa de mortalidad (qx); con estos datos, se pudieron estimar las
columnas lx, dx', etc. de una tabla de vida.

Tablas de vida estáticas (o de tiempo específico) y de tiempo variable para poblaciones

que no son de humanos son difíciles de obtener debido a que se tiene que partir de ciertos
supuestos y transformaciones. Por ejemplo, para una tabla estática, se tiene que suponer que
la población tiene una estructura estable de edades (concepto que se verá mas adelante) y
que su crecimiento es geométrico (Hughes, citado por López -Collado,1990). Por otro lado,
una tabla de vida de tiempo variable es una extensión de una estática, y la conexión entre
ella radica en que los estadísticos demográficos de la población (distribución de edades,
tasas de desarrollo, supervivencia, fertilidad, etc.) están relacionadas con el tiempo; es
decir, es una secuencia de la estructura de edades de la población a través del tiempo. El
propósito original de estas tablas es evaluar los factores bióticos y abióticos clave que
inciden sobre la dinámica poblacional (López-Collado y Cibrián, 1993) (Ver TEMA V).

3.2 Tablas de fertilidad

Si una tabla de vida se definió como un catálogo, sumario o inventario que describe la
supervivencia de los individuos de una población, una tabla de fertilidad se define también
como un catálogo ( sumario o inventario) que describe la fertilidad de las hembras de una
población, según la edad de éstas. El estadístico que representa la fertilidad se denomina
por lo general como mx y se define como: el número de hijas producidas por unidad de
tiempo por hembra madre de edad x (Krebs, 1978). Su ecuación es:

m x = h x ÷ n x , siendo:

hx: número de hijas producidas durante el intervalo x a x + 1, y

nx: número de hembras de edad x

30
 Para ilustrar lo anterior, y ver como se combina una tabla de vida con una de fertilidad,
se continua con el ejemplo del pulgón verde previamente descrito (ver Cuadro 2-III en el
Addenda).

En dicho cuadro se puede apreciar que la sumatoria de la columna lxmx = 7.41, lo cual
se define como la tasa neta de reproducción y se le representa como:

∞
R 0 = ∑ l xm x
x =0

Para el ejemplo que se está tratando, Ro significa que la población de pulgón verde se
multiplicará 7.41 veces en cada generación (entendiéndose por generación el lapso
promedio entre el nacimiento de los padres y el nacimiento de los hijos).

Es pertinente insistir en que la Ro se obtuvo multiplicando cada valor de 1x por el

correspondiente valor de mx y sumando sobre todos los grupos de edad. De esta forma, dice
Krebs (1978), se calcula la verdadera fertilidad; esto es, si la supervivencia fuera completa
(1o=1, 11=1, 12=l, etc.), Ro sería únicamente la sumatoria de la columna mx, pero esto muy
raramente (por no decir nunca) sucede.

Una forma de comprobar lo anterior es aplicando la ecuación siguiente:

 ∞ 
R o =  ∑ h x  ÷ n 0 = 741 ÷ 100 = 7.41
 x =0 

En el Addenda se puede verla demostración de que:

∞
 ∞ 
R o = ∑ lx mx =  ∑ h x  ÷ n 0
x =0  x =0 

Lo anterior se debe a que formalmente esta tasa se define como:

No. de hembras nacidas en la generación siguiente (nT )

Ro =
No. de hembras en la generación actual (no )

Para estimar el tiempo de generación se recurre a la fórmula (Pool, 1974):

∞ ∞ ∞
T = ∑ lxmxx ÷ ∑ lxmx = ∑ lxmxx ÷ R0
x =0 x =0 x =0

31
 ∞ ∞
[Otra ecuación para calcular este tiempo es T = ∑ xh x ÷ ∑ h x ; ver Addenda]
x =0 x =0

Para la cohorte del insecto, T = 102.64 ÷ 7.41 = 13.85 , lo que significa que la población
del pulgón verde se multiplica 7.41 veces cada 13.85 días.

Una vez conocidos la tasa neta de reproducción y el tiempo de generación, se estima

otro estadístico demográfico denominado generalmente como: tasa efectiva de incremento,
que es una tasa instantánea. En condiciones naturales, esta tasa puede variar constantemente
de valor ( de positivo a negativo) debido a variaciones en la estructura de edades de la
población por cambios en los factores ambientales, pero si se estima en condiciones
óptimas de temperatura, humedad relativa, luminosidad, etc., en donde el espacio y el
alimento no son limitantes - es decir, en condiciones artificiales controladas, como en el
caso del pulgón verde - entonces la tasa calculada recibe el nombre de: tasa intrínseca de
incremento natural (rm), conocida también como: capacidad innata de incremento,
parámetro maltusiano, tasa instantánea de incremento per capita, entre otros. Su ecuación
es:

rm = ln(R o ) ÷ T

Esta tasa, que como se dijo se estima en condiciones óptimas de laboratorio, no la hace
inútil para entender lo que está pasando en la naturaleza, es decir, esta medida proporciona
un modelo de lo que se podría esperar en condiciones naturales, si éstas le son del todo
favorables a la población (Krebs, 1978; Rabinovich, 1980).

La ecuación de la rm se deriva del modelo de crecimiento geométrico nT = no exp (rmT)

(Pool, 1974). Esto se debe al hecho de que cualquier población natural, en donde la
migración no es significativa, que crece en condiciones favorables, su tasa de reproducción
permanecerá constante y su densidad se incrementará sin límite (teóricamente) y de forma
geométrica. Por consiguiente, despejando rm, se tiene:

nT ÷ no = exp(rmT ) ; pero como a su vez n T ÷ n o = R 0 , entonces rm = 1n(R o ) ÷ T

Para el insecto A. pisum, rm = 1 n (7.41) ÷ 13.85 = 0.1446 que se expresa por individuo
por unidad de tiempo ( en este caso día); sin embargo, esto no significa que por cada
individuo presente en un día, al siguiente habrá 0.1446. Esto quiere decir que en cualquier
instante el número de insectos de la población se está incrementando a una tasa tal, que se
espera un crecimiento del 14,5 % (aproximadamente) de una unidad de tiempo a la
siguiente (Wilson y Bossert, 1971). Así mismo, se puede usar esta tasa para estimar, en
cualquier instante o momento futuro (t), la densidad por medio de la ecuación general del
crecimiento geométrico: nt = no exp (rm t); para t = 0,....., ∞ (incluyendo fracciones de
unidad); en este caso no representa el número de individuos observados (o estimados) al
inicio de cualquier estudio.

32
 Regresando al asunto del tiempo de generación (T), se debe explicar que éste puede ser
aproximado, sobre todo en poblaciones con generaciones que se traslapan, luego entonces
el valor de rm resultaría también aproximado. La manera de calcular dicha tasa con mayor
precisión es utilizando la ecuación de Lotka ( 1907, 1913 ), quien demostró que :

∑ exp(− r x) l
x =0
m x m x = 1 **

Para el ejemplo del pulgón verde, si se sustituye el valor de la rm = 0.1446 se verá que la
sumatoria no es igual a la uno, entonces se tendrá que buscar, por medio de "prueba y
error" o con un programa de computadora (Colunga y Vera, 1991), un valor que satisfaga
dicha ecuación. En las columnas del Cuadro 3-III del Addenda se puede observar que con
una rm = 0.16174, la expresión:

∑ exp(− 0.16174x)l
x =7
x mx = 1

luego entonces, este último es el verdadero valor de rm.

Existe otra tasa si se quiere estimar por cuanto se multiplica una población por unidad
de tiempo; ésta se denomina tasa finita y su ecuación es (Krebs, 1978):

λ = exp(rm ) = nt ÷ no , para t = 1;

para el pulgón A. pisum, si la rm 0.16174, entonces λ = 1.1756 , lo que significa que por
cada pulgón presente en un momento dado (t), habrá casi 1.18 en la siguiente unidad de
tiempo (t+1).

Finalmente, conociendo rm y λ se pueden estimar las tasas instantáneas de natalidad (b)

y mortalidad (d), dado que la tasa intrínseca de incremento natural se expresa estrictamente
como rm = b-d. Las ecuaciones para este fin son (Pool, 1974):
∞
b = (βrm ) ÷ (λ − 1) ; siendo 1 ÷ β = ∑ l x exp[− rm (x + 1)] , y d = b − rm
x =0

en el Cuadro 4-III del Addenda se puede apreciar que b = 0.22861 y d = 0.06687.

3.3 Distribución de edades

Al inicio de este tema se dijo que con la combinación de tablas de vida y fertilidad, se
podía estimar, entre otros estadísticos, una de las características de una población en
particular: su distribución de edades. Ésta se puede llevar a cabo con la ecuación (Krebs,
1978):

**
Ver en Addenda la derivación de esta ecuación

33
  ∞ 
( )
C x = λ - x l x ÷  ∑ λ − x l x  en donde:
 x =0 

Cx : proporción de organismos en la categoría de edad x a x+1

λ : tasa finita de incremento
1x : (como se definió )

Aplicando la ecuación a los datos del pulgón verde (Cuadro 5-III, Addenda), se obtiene
que:

30

∑λ
x =0
−x
l x = 4.7365 , por lo tanto

C 0 = λ−0 10 ÷ 4.7365=1.0000 ÷ 4.7365 = 0.2111 ( ≅ 21%)

C1 = λ−111 ÷ 4.7365=0.8507 ÷ 4.7365 = 0.1796 ( ≅ 18%)
C2 = λ−212 ÷ 4.7365=0.6368 ÷ 4.7365 = 0.1344 ( ≅ 13%)
y así para las proporciones de edades de este insecto en las categorías C3,C4,........C30.

La distribución de edades se hace estable, si y sólo si, la población crece

geométricamente en un medio óptimo, en donde el espacio y el alimento no son limitantes.
Por otro lado, dice Krebs (1978) que una población que logra una densidad constante, en
donde b = d, asumirá una distribución estacionaria de edades, la cual está representada por
la columna Lx en una tabla de vida. En condiciones naturales, la estructura de edades casi
siempre está cambiando y es raro encontrar, ya sea, una población con una estructura
estable o con una distribución estacionaría de edades, dado que las poblaciones ni se
incrementan ilimitadamente ni se mantienen constantes por mucho tiempo .

Cuando se hacen estudios en condiciones de naturales, se puede usar la información

acerca de la composición de edades para conocer, con el debido cuidado, el estatus de una
población; en general, poblaciones que se están incrementando existe predominancia de
individuos jóvenes, mientras que en poblaciones estables o en decremento la predominancia
está en los individuos mayores o viejos.

3.4 Especificaciones particulares

3.4.1 Tablas para insectos no partenogenéticos

El ejemplo que se usó para ilustrar la forma de combinar una tabla de vida con una de
fertilidad, fue el de una cohorte formada con un insecto partenogenético; cuando se trata de
poblaciones compuestas de machos y hembras, es conveniente llevar un registro por
separado de ambos sexos. Las columnas de las tablas para este tipo de poblaciones son:

x: ( como se definió )
nx : número total de individuos vivos al inicio del intervalo x a x+1
nx': número de hembras vivas al inicio del intervalo x a x+1

34
1x : (como se definió )
lx' : probabilidad de supervivencia de las hembras al inicio del intervalo x a x+1
hx : número total de hijos producidos durante el intervalo x a x+1
hx': número de hijas producidas durante el intervalo x a x+l

De esta manera, se pueden construir las curvas de supervivencia para machos y para
hembras y, desde luego, todos los demás estadísticos poblacionales ya referidos.

Es común hacer tablas de vida y fertilidad con insectos, en donde la cohorte se inicie
con un número no de huevecillos; en este caso, como ya se indicó se tendrá que hacer la
suposición de que todos estos huevos son viables (ya que siempre lo = 1 ); así mismo, se
tendrá que saber de antemano cual es la relación sexual, y si ésta se conserva
aproximadamente igual de generación en generación.

Con este conocimiento y con la manera de registrar las columnas de las tablas, no se
altera el cálculo de las tasas de reproducción, aunque, como se indicó, únicamente se
consideren a las hembras para las tablas de fertilidad. Esto es fácilmente demostrable; por
ejemplo, si se sabe que en una población hay un macho por cada hembra (1:1), entonces la
proporción sexual p = 1÷ 2 ; de esta manera:

 ∞   ∞ 
R 0 =  ∑ h x 2 ÷ 2n 0 =  ∑ h x  ÷ n 0
 x =0   x =0 

En general, cualquiera que sea el valor de la proporción p, la Ro no cambia, remarcando

que esto es cierto, si y solo si, la relación sexual se conserva aproximadamente igual de una
generación a la siguiente.

Con un insecto ovíparo holometábolo imaginario se ilustra lo anterior. Supóngase que

el estudio se inicia con una cohorte de 100 huevecillos; que en la población de este insecto
la supervivencia de las hembras es ligeramente mayor que la de los machos (lo que es
común en insectos); que la relación sexual al nacer es 1:1, es decir p = 1 ÷ 2 ; que esta
relación se conserva de una generación a la siguiente; que la diferenciación sexual sólo se
aprecia cuando los especímenes son adultos; que la fertilidad (hx) se mide por el número de
huevecillos depositados, y que la supervivencia (nx) y la fertilidad se observan
semanalmente (x). En este caso se debe suponer que el número de huevecillos que dará
′ ′
origen a hembras en la cohorte inicial es n0 = n0 ÷ 2 y que hx = hx ÷ 2 ; luego entonces, las
′ ′ ′
ecuaciones para estimar las tasas de supervivencia y fertilidad son: 1x = nx ÷ n0 y
′ ′
mx = hx ÷ nx , como se ejemplifica en el cuadro siguiente:

35
Tablas de vida y fertilidad de un insecto imaginario ovíparo holometábolo
Estadío X nx hx nx ' hx ' mx lx ' lx' mx

huevecillo 0 100 - 50* - 1.00

larva 1 90 - 45* - 0.90
pupa 2 80 - 40* - 0.80
adulto 3 70 140 40 70 1.75 0.80 1.40
“ 4 60 180 35 90 2.57 0.70 1.80
“ 5 50 150 30 75 2.5 0.60 1.50
“ 6 30 60 20 30 1.5 0.40 0.60
“ 7 20 40 15 20 1.33 0.30 0.40
“ 8 0 - 0 - 0

8 8

∑ = 570
x =0
∑ = 5.70
x =0
* Supervivencia supuesta

Como se dijo anteriormente, con este ejemplo se demuestra que:

8 8
′
R 0 = ∑ l x m x = 5.70 es igual R 0 = ∑ h x ÷ n 0 = 570/100 = 5.70 . La ventaja de usar la
x =0 x =0
primera ecuación es que se puede visualizar la fertilidad de las hembras según la edad que
vayan alcanzando.

3.4.2 Otra formas de estimar el estadístico rm

Dice Pool ( 1974 ) que para calcular esta tasa de reproducción, todos están de acuerdo
en que lo primero es construir una tabla de vida y fertilidad para la población de interés,
pero que se ha generado una nomenclatura confusa acerca de la definición de 1x. Para
algunos autores este último estadístico representa el numero de individuos vivos al inicio
del intervalo x a x+1, lo que en este capítulo se denominó nx. Otros, como Pielou (1969)
inicialmente, hacen la suposición que tanto la mortalidad como la fertilidad ocurren
instantáneamente en el punto medio del intervalo de x a x+ 1, entonces, para estimar rm,
reeditan 1x como la proporción de la cohorte viva en al punto medio de dicho intervalo, de
tal manera que: 1x = Lx ÷ número inicial de individuos de la cohorte (no). Asimismo, la
columna definida como intervalo de edad, la expresan como el promedio de la suma de x
mas x+1, y la denominan: edad "pivotal". Bajo esta suposición y definición, una tabla de
vida y fertilidad quedaría compuesta de las siguientes columnas iniciales:

Intervalo de edad Edad pivotal (x) 1x mx 1x mx

0-1 0.5 Lo ÷ no mo lomo
1-2 1.5 L1 ÷ no m1 l1m1
. . . . .
. . . . .
etc. etc. etc. etc. etc.

Los lectores con conocimientos en cálculo integral pueden consultar a Pielou (1969)
para una mejor comprensión del tema; sin embargo, para cuestiones prácticas, se
recomienda indicar que metodología se usó para estimar rm, la indicada por Krebs (1978) o
la de Pielou.

36
3.4.3 Estudios comparativos

Anteriormente se dijo que la tasa intrínseca de incremento natural (rm) se estima en

relación a condiciones específicas de laboratorio. Andrewartha y Birch (1954) dijeron que
esta tasa se logra con cualquier combinación de temperatura, calidad de alimento, humedad
relativa, etc. y cuando el alimento y el espacio se mantienen al óptimo y otras especies
(competidores y /o enemigos naturales) se excluyen del experimento. Sin embargo, para lo
que un investigador es óptimo, no necesariamente lo es para otro; así, es casi seguro que se
obtendrían tasas de reproducción y de supervivencia diferentes de dos cohortes de una
misma población.

De esta situación se puede sacar ventaja en estudios comparativos de poblaciones

sujetas a distintas condiciones ambientales o con características genéticas o fisiológicas
diferentes. Por ejemplo, poblaciones expuestas a dietas diferentes, o a temperaturas
diversas, o con diferentes grados de resistencia a un insecticida, etc. En estos estudios se
analizarían las tasas de supervivencia, la esperanza media de vida y, sobre todo, las tasas de
reproducción.

Dos ejemplos aplicables a la entomología económica de los componentes del medio

sobre la tasa intrínseca de incremento natural se pueden ver en un trabajo clásico de Birch
(1953) acerca de Calandra oryzae, una plaga que ataca trigo almacenado, y en otro de
Bolaños y Vera (1997 sobre el gorgojo del frijol, Acanthoscelides obtectus.

En el primero, la rm de la especie varió con la temperatura ambiental y con el contenido

de humedad de los granos; en el siguiente cuadro se puede apreciar que entre menor fue el
contenido de humedad, menor dicha tasa de reproducción del insecto.

Capacidad innata de incremento (rm) de Calandra oryzae viviendo en de trigo con

diferentes contenidos de humedad de grano ya diferentes temperaturas (datos
tomados de Birch, 1953).

Contenido de humedad de los granos de trigo

14% 11% 10.5%
temperatura** : rm* temperatura** : rm* temperatura** : rm*
15° 0 18° 0 21° <0
18 ° 0.15 25.5° 0.30 25.5° 0.05
23 ° 0.45 29° 0.35 29° <0
25.5° 0.60
29° 0.70
32° 0.50
34° 0.10
* Lecturas aproximadas extraídas de una gráfica
* * Grados centígrados

Para efectos prácticos, es obvio que se recomiende almacenar trigo con un contenido de
humedad igualo menor de 10.5% y a una temperatura no mayor de 21° C; de esta forma, la

37
capacidad de reproducción de C. oryzae tenderá a disminuir, por lo que sus daños serán
menores.

En el segundo ejemplo, se observa en el cuadro siguiente que la rm del gorgojo fue

notoriamente menor en los genotipos de frijol criollo Colorado, Negrito y Flor de Mayo.

Tasa neta de reproducción (Ro) y tasa intrínseca de incremento natural (rm) de

Acanthoscelides obtectus en cinco genotipos de frijol (tomado de Bolaños y Vera, 1997).
Genotipo Ro rm
Colorado 0.02 -0.1101
Negrito 0.51 -0.0189
Flor de Mayo 0.86 -0.0045
Vaquita 3.72 0.0385
Amarillo154 (testigo) 1.44 0.0101

Con base en estos resultados, aquí también se espera que el daño sea mucho menor en los
genotipos almacenados en donde las rm's de la plaga fueron negativas.

3.4.4 Pruebas estadísticas para comparar tablas de vida

Se han diseñado varias pruebas para comparar tanto tablas de vida como para tasas de
reproducción. Se iniciará con la descripción de las primeras.

3.4.4.1 Prueba de Logrank

Los siguientes párrafos son una síntesis de la escrito por Méndez et al. (2001) respecto
de esta prueba no-paramétrica.

En estudios comparativos las muestras (cohortes) a comparar deben ser representativas,

aleatorias e independientes entre sí. La escala de medición del tiempo debe ser continua,
aunque se evalúe en unidades enteras, como horas, días, semanas, meses, etc.; el total de
unidades (individuos) que ingresó al estudio debe seguir para no perder la
representatividad, aunque no todos sobrevivan al término de éste.

La hipótesis de nulidad para esta prueba postula que las tablas (o curvas) de
supervivencia (con diferentes tratamientos, factores de riesgo, o en diferentes condiciones,
etc.) son iguales. Es decir, las probabilidades de que se presente la muerte en cualquier
momento son las mismas para todos los individuos que forman las cohortes que se
comparan.

El fundamento de la prueba es que teniendo las frecuencias de muerte observadas en

cada población, se evalúan las discrepancias de estas frecuencias (O) con las que se esperan
que ocurran (E) cuando la hipótesis de nulidad es verdadera. Estas discrepancias se miden
con una χ 2 cal. que se compara con una χ 2 α (g.l.)., para determinar la probabilidad de estas
discrepancias.

38
 En el Cuadro 6-III del Addenda se da un ejemplo tomando datos de Cuéllar et al. (1986)
para mostrar el procedimiento. En este ejercicio, los autores compararon dos tablas de vida
del pulgón verde A. pisum; una cohorte alimentada con hojas de alfalfa de la variedad
Puebla 76, y la otra con hojas de la variedad Mesa Sirsa. En el citado cuadro se ven varias
columnas, que en términos generales se conocen como:

x : intervalo de edad
nx(a) : tabla de vida de la población bajo la condición a
nx(b) : tabla de vida de la población bajo la condición b
Nx : número total de individuos en riesgo de muerte [ nx(a) + nx(b)]
fx : número de individuos muertos de x a x+ 1, tanto en a como en b

Con las ecuaciones fx nx(a) ÷ Nx y fx nx(b) ÷ Nx, que aparecen en las dos últimas
columna del Cuadro 6-III ( que en conjunto se denominan magnitud de exposición al riesgo
de muerte), se calcula el número teórico de individuos muertos esperados (E) bajo la
hipótesis de nulidad de la prueba, independientemente del número de individuos vivos que
hayan al inicio de cada momento x. En el ejemplo, si en el día x=1 hay N2=200 y f2=30
áfidos muertos, se espera que entre ellos 15 corresponden a los que están en la variedad
Mesa Sirsa (a) y 15 los que están en la Puebla 76 (b) (en el Addenda se puede ver la
demostración formal de este enunciado ).
La suma de estas dos últimas columnas se denominan E(a) y E(b) respectivamente, por lo
tanto:
χ 2cal = [(O -E )2 ÷ E ] + [(O -E )2 ÷ E ] ;
(a) (a) (a) (b) (b) (b)

para el pulgón A. pisum, se tiene que:

χ 2cal = [(100-91.33)2 ÷ 91.33] + [(100-108.67)2 ÷ 108.67]=1.5147.

Como ya es conocido, una sumatoria de valores (O-E)2 ÷ E sigue la distribución de

χ α (P −1) 2, la cual se compara con el valor tabular de χ 2  (siendo P en este caso el
α  P − 1 
número de cohortes a comparar con el nivel α de significancia deseado); continuando con
el ejemplo: χ 2 0.05(2-1) = 3.8415.
Regla de decisión: Si la χ 2 cal ≥ χ 2 α (P −1 ) se rechaza la hipótesis de nulidad y se considera
que las tablas de vida difieren entre sí. De lo contrario, no se rechaza la hipótesis de
nulidad, lo que significa que no hay información suficiente para aseverar que las curvas
difieren entre sí.

3.4.4.2 Prueba de Z

Con la prueba de Logrank se puede saber si dos (o más) tablas de vida son diferentes a
todo lo largo de ellas; es decir, no fue diseñada para detectar en que momento empiezan las
diferencias. En cambio, la prueba paramétrica de Z se formuló para detectar si la

39
proporción de individuos vivos (1x) de dos cohortes es diferente al inicio de un intervalo
dado x a x+1.

Esta prueba está basada en el teorema central del límite, que establece que la proporción
de sobrevivientes tiene una distribución normal cuando la muestra es grande (nx>30).

Si se denomina pˆ a y pˆ b a las proporciones estimadas de sobrevivientes de la cohorte

bajo la condición a y b respectivamente, las hipótesis que se plantean son:

Ho; pa = pb
Ha; pa ≠ pb (al inicio del intervalo x a x+1 );
el valor de Zcal se estima como sigue:
Zcal = (pˆ a − pˆ b ) ÷ Error estándar de la diferencia;

Siendo este error:

S(dif) =


( )  
 
( )  
p̂ a 1 − p̂ a ÷ n x  a   + p̂ b 1 − p̂ b ÷ n x  b   
  
 

La regla de decisión al 0.95 de probabilidad es: si | Zcal | ≥ 1.96 se rechaza la hipótesis

nula; de lo contrario, si | Zcal | 〈 1.96 se acepta dicha hipótesis.

3.4.5 Pruebas estadísticas para comparar tasas intrínsecas de incremento natural

3.4.5.1 Caso de tasa única por cada tratamiento

Para hacer este tipo de comparaciones surge un problema debido a que estas tasas son
valores únicos emanados, como se ha visto, de la integración de una tabla de vida y una de
fertilidad para cada cohorte.

Para resolver este problema se han diseñado varios métodos, entre los que destacan las
técnicas denominadas Jacknife, Bootstrap (Meyer et al. , 1986) y Traslapo de Intervalos de
Vera y Sotres (1991). Brevemente, la primera consiste en ir omitiendo al azar uno de los n
individuos (el iésimo; i = 1, 2, ......, n) de los datos originales y recalculando las tasas
intrínsecas y las varianzas para los n-l individuos restantes. La segunda técnica estriba en
combinar, usando muestreo al azar con reemplazo, los datos originales de los n individuos,
de tal forma que el dato de uno de ellos en particular puede no estar, o estar representado
más de una vez; de esta combinación se estiman las tasas promedio y varianzas respectivas.
Para mayor información se recomienda la lectura de los citados Meyer y colaboradores
(1986).

En la tercera técnica se propone un método, a partir de un modelo estocástico, más

apegado a la realidad experimental empleada. En este espacio solamente se mencionan las
características generales de la prueba, en el entendido de que el lector consulte a Vera y

40
Sotres (1991), para conocer los supuestos, bondades y limitaciones de esta técnica de
comparación.

Por principio, la prueba fue diseñada específicamente cuando se realicen tablas de vida
y fertilidad de cohorte bajo condiciones ambientales controladas, en donde el espacio y el
alimento no son limitantes, variando únicamente el factor a probar; por ejemplo, dietas,
fotoperiodos, temperaturas, dosis de un tóxico o tóxicos diferentes, etc.

Las hipótesis de la prueba son: Ho: rm(a) = rm(b) vs Ha: rm(a) ≠ rm(b), representando, en
este caso, a y b dos tratamientos de un factor cualesquiera a probar.

El supuesto principal de la prueba en cuestión es que una población que se desarrolla en

las condiciones señaladas, alcanza rápidamente una distribución estable de edades y su
incremento (nt) está representado por un modelo de crecimiento geométrico estocástico:

E(n t ) = n o exp [(λ − µ )t ], y varianza

⎧ ⎫ ⎧ ⎡ ⎤ ⎫
σ 2 (t ) = n o (λ + µ ) ÷ (λ − µ ) ⎨exp [λ − µ ] t ⎬ ⎨exp ⎢(λ − µ ) t ⎥ − 1⎬;
⎩ ⎭ ⎩ ⎣ ⎦ ⎭
siendo λ y µ las tasas paramétricas de natalidad y mortalidad, respectivamente.

Metodológicamente se generan crecimientos poblacionales teóricos de acuerdo al

modelo nt = no exp [(rm)t] = no exp [(b -d)t] (donde b y d son los estimadores de λ y µ )
para cada rm estimada de los diferentes tratamientos del factor a probar; así mismo, se
calculan las varianzas respectivas:
{ [ (b − d)t] } { exp [ (b − d)t]- 1 }
σ̂ 2 t = n o (b + d ) ÷ (b − d ) . exp

(si se conoce no); las desviaciones estándar de nt y los intervalos de confianza con la
( )
ecuación: P[nt −kσ 〈 E (nt )〈 nt + kσ ] ≥ 1 − 1 ÷ k 2 ; para k 〉1, según el grado de probabilidad que se

desee.

Dado lo anterior, se observa si los intervalos no se traslapan en un tiempo “t” fijado por
el interés del investigador; si este es el caso, se rechaza la hipótesis nula de que la E(nt) de
cada uno de los tratamientos son estadísticamente iguales, que es equivalente a decir que
las rm de dichos tratamientos no son iguales, según Vera y Sotres (1991).

Con el fin de hacer más explícita la aplicación de la técnica, se seguirá paso a paso un
ejemplo tomando datos de Cuéllar et al. (1986) sobre el pulgón verde (A. pisum); una
cohorte alimentada con hojas de alfalfa de la variedad Puebla 76 (dieta a) y otra cohorte en
hojas de la variedad Mesa Sirsa (dieta b), Con ambas dietas se obtuvieron las siguientes
estadísticas a partir de cohortes de 100 individuos por dieta:

ba = 0.22861 por individuo/día

da = 0.06687 por individuo/día
rm(a) = b-d = 0.16174

41
 Ta =13.85 días
bb =0.14560 por individuo/día
db =0.09035 por individuo/día
rm(b) = 0.05525 por individuo/día
Tb = 13.57 días
¿Existen diferencias en las tasas intrínsecas de incremento natural ?
Primero se estima el crecimiento poblacional (n̂ t (a ) ) teórico del insecto bajo la dieta a;
segundo, su varianza σ̂ 2t(a) = n0 (b+d)/(b-d){exp[(b-d)t]}{exp [(b-d)t]-1}; tercero, la
desviación estándar σ t (a ) y, cuatro, los intervalos de confianza, según el procedimiento
ilustrado en la tabla siguiente:

Unidades *
σ̂ 2t(a) σ t (a ) nˆ t(a) − Kσˆ t(a) nˆ t(a) + Kσˆ t(a)
n̂ t (a )
de tiempo
(días)
Densidad teórica Varianza Desviación estándar Lim. inferior Lim. superior***
0 100**
1 118 37.69 6.14 105 130
2 138 96.33 9.81 118 158
3 162 185.07 13.6 135 190
4 191 316.73 17.79 155 226
5 224 509.21 22.56 179 269
6 263 787.59 28.06 207 319
7 309 1186.79 34.44 240 378
8 364 1185.39 41.89 298 447
9 427 2560.97 50.60 326 528
10 - - - - -
11 - - - - -
12 etc. etc. etc. etc. etc.
*
nt(a) = n0 exp [(0.22861- 0.06687)t]
**
Número de individuos con los que se inició la cohorte.
***
Para k = 2, P(L.1<E(nt )<L.5) ≥ 0.75

Este mismo procedimiento se repite con las estadísticas vitales obtenidas con la dieta b
y la información se sintetiza como se indica:
t (días) n(t)a Inter confianza (a) n(t)b Inter confianza (b) Traslapo de
L. inf. L. sup. L. inf. L. sup. intervalos
0 100 100
1 118 105 130 106 96 116 si
2 138 118 158 121 97 127 si
3 162 138 190 118 99 138 si
4 191 155 226 125 102 148 No
5 224 179 269 132 105 159 No
6 263 207 319 139 109 170 No
7 309 240 178 147 113 182 No
8 364 298 447 156 117 194 No
9 427 326 528 164 122 207 No
10 - - - - - - -
11 etc. etc. etc. etc. etc. etc. etc.

42
 En el cuadro anterior se puede ver que a partir de la unidad de tiempo t=3 días no hay
traslapo de intervalos, lo cual quiere decir que a partir de ese momento las poblaciones
teóricas son estadísticamente diferentes, quedando a criterio del investigador decidir si las
tasas intrínsecas de incremento se pueden considerar distintas. En este caso es pertinente
decir que sí existen marcadas diferencias en las tasas, dado que mucho antes de que
transcurra una generación, la población teórica sometida a la dieta a es estadísticamente
(P ≥ 0.75) mayor que la población desarrollada en la dieta b.

No es por demás señalar que entre más pronto se pierda la superposición de intervalos,
mayor será la diferencia entre las tasas de reproducción.

3.4.5.2 Caso de varias tasas por repeticiones de cada tratamiento

El objetivo en este aparato es proponer una metodología que permita establecer

diferencias estadísticas entre tasas intrínsecas de desarrollo natural por medio de las
pruebas de t de Student, Mann-Whitney y de transformación de Rangos, y a la vez indicar
algunas bondades y limitaciones de cada prueba.

Teóricamente si se quisiese saber el valor paramétrico de la tasa en cuestión (que aquí

designará como rp) de una población natural bajo la influencia de un factor dado sería
necesario establecer el estudio con todos los individuos de una generación de esa población.
Como esto no es prácticamente posible, los ecólogos calculan dicha tasa a partir de una
cohorte con tantos individuos como se puedan manipular. Obviamente la cohorte representa
una muestra de la población total.

Ahora bien, si se construyesen simultánea e independientemente tablas de vida y

fertilidad para varias cohortes, es altamente probable que se obtengan tantos valores de las
tasas de incremento natural (que se designarán como rl, r2, ...rn,) como cohortes se hayan
empleado por la natural variabilidad biológica, aunada al error experimental; con estos
valores se puede obtener una media que estime al valor paramétrico rp .

Basándose en las consideraciones anotadas, imagínese ahora que se quieren comparar

las tasas de reproducción de dos poblaciones, una bajo el factor a y la otra bajo el b. Si se
estiman varias tasas de reproducción para cada factor (repeticiones), se tendrían ra(l), ra(2), ...,
ra(n), y rb(l), rb(2), ..., rb(m), (que representarían dos muestras aleatorias) y sus respectivas medias
 
 ra y rb  .
 

Con esta información, el problema se reduciría a una simple comparación de medias.

Las pruebas que se proponen, se describen a continuación.

Prueba de t de Student

No se dedicará mucho espacio a esta prueba paramétrica por ser ampliamente conocida;
únicamente se presentará la técnica de comparación.

43
 Primero se debe establecer la hipótesis de nulidad, que para el presente caso será:
Ho : ra = rb en oposición a Ha : r a ≠ r b ; o sea, se trata de una prueba de "dos colas", en
donde Ho se rechaza si t 0 ≥ tα / 2(n + m − 2 ) ; o bien, t 0 ≤ −tα / 2(n + m − 2 )

Para el cálculo de to se usa la fórmula

ra − rb
to = 1
; en donde
 2  1 1  2
 S P  n + m 
  

s P2 =
(n − 1)S 2 r ( a ) + (m − 1)S 2 r (b ) (varianza ponderada), y
n+m−2
2
1 n
S 2
r (a) = ∑ (rai − r b ) ,
n − 1 i =1

2
1 n
S 2
r (a) = ∑ (rai − r b ) ,
m − 1 i =1

Para aplicar esta prueba se debe suponer que las ra(l), ra(2), ..., ra(n), y rb(l), rb(2), ..., rb(m),
son muestras independientes ("dentro" y "entre"), que su distribución es normal y que
tienen la misma varianza. Según Infante y Zárate (2000), esta última suposición es muy
importante porque el procedimiento de prueba es robusto si y sólo si las dos muestras son
de tamaño muy grande (cuando n y m ≥ 20).

Prueba de Mann- Whitney

Debido a que esta prueba no-paramétrica es relativamente poco conocida entre la gente
dedicada a estudios biológicos, se dará una breve explicación de sus fundamentos y del
procedimiento para llevarla a cabo; sin embargo, se aconseja la consulta de literatura
especializada como lo son los libros de Conover (1971) e Infante y Zárate (2000), de los
cuales se transcribirán algunos párrafos adaptándolos al, caso en cuestión.

Dicen los segundos autores que la estructura de los datos de la prueba de Mann-
Whitney (que también se le conoce con el nombre de Wilcoxon-Mann-Whitney) es idéntica
a la presentada en la técnica paramétrica; es decir, que se tienen muestras aleatorias ra(l),
ra(2), .;., ra(n), y rb(l), rb(2), ..., rb(m), de dos poblaciones. Las únicas suposiciones de esta prueba
son que dichas muestras son independientes y que la escala de medición es al menos
ordinal. Puesto que la escala es ordinal y puede calcularse la mediana de cada muestra
(Mr(a) y Mr(b)), la hipótesis propuesta involucra las medianas de las poblaciones estadísticas
que se desea comparar: Ho: Mr(a) = Mr(b) en oposición a Ha: Mr(a) ≠ Mr(b).

44
 Para derivar una estadística de prueba, continúan Infante y Zárate, se debe recordar que
la mediana es un parámetro de localización, y que la única relación que puede establecerse
entre observaciones registradas en escala ordinal es el ordenamiento por magnitud. Si se
ordenan las n+m observaciones de las dos muestras de acuerdo con su valor y se supone
que Mr(a) = Mr(b), cabe esperar que las observaciones de las dos muestras se encuentren más
o menos uniformemente mezcladas. En cambio, si al colocar a las n+m observaciones en
orden ascendente se encuentra que los elementos de una de las muestras ocupan las
posiciones superiores, es lógico pensar, en términos de la hipótesis, que tienen diferente
mediana.

Por otro lado, Conover (1971) dice que con esta prueba también se puede probar la
hipótesis Ho: r a = r b, si se agrega la siguiente suposición: Si hay una diferencia entre las
funciones de distribución poblacional, esa diferencia es una diferencia de posición de la
distribución; es decir, si F(x) y G(x) son las funciones de distribución correspondientes a
las poblaciones 1 y 2 respectivamente, y éstas no son idénticas, entonces F(x) será idéntica
a G(x+c), donde c es alguna constante.

Toda la lógica de la prueba de Mann y Whitney está basada en el ordenamiento de los

datos, y sólo resta resumir la información en una estadística de prueba que pueda usarse
para obtener reglas de decisión con niveles de significancia preestablecidos. Para tal fin se
define el "rango" de una observación como el lugar que le corresponde en el ordenamiento
de todas las observaciones. Aquí el término rango se usa en sentido jerárquico, ya que una
observación tiene más rango que otra si es mayor numéricamente. Toda la información que
una de las muestras contiene se sintetiza en la suma de los rangos de sus integrantes. Es
decir, que para las muestras ra(l) , ra(2), ...,ra(n) se obtiene R(ra(1)),..., R(ra(n)) que son los rangos
respectivos.

Por su lado Connover (1971) dice que obtenidos los rangos, se calculan las estadísticas:

n
S = ∑ R(r ,a ,i )
i =1

n(n + 1)
T =S−
2

Esta T se compara contra una Tα / 2 (n, m grados de libertad)*. Para el caso que se está
tratando (prueba de "dos colas") la regla de decisión sería: Rechazar Ho si T > Tα / 2 (n,m) o
si T < nm - Tα / 2 (n− m ) ; o bien aceptar Ho si el valor de T está entre Tα / 2 y nm- Tα / 2 .

Conover (1971) habla de las bondades de las pruebas basadas en rangos, entre las que
destacan dos: Primero, que la teoría estadística de probabilidades basada en rangos es
relativamente simple y no depende de la distribución de las observaciones en muchos
casos; segundo, si la función de distribución no es una distribución normal, la teoría de

*
Consultar Tabla 8 del libro de Conover (1971) o Tabla J del libro de Infante y Zárate (2000)

45
probabilidad está fuera del alcance cuando la prueba estadística se base en datos
directamente observados.

Prueba de Transformación de Rangos

Básicamente esta prueba es una combinación de métodos paramétricos y no-

paramétricos ideada por Conover e Iman (1981). Estos autores dicen que para analizar
datos reales cuya distribución no es normal con métodos paramétricos, se pueden aplicar
varias transformaciones a dichos datos: logarítmica, raíz cuadrada, arcoseno, etc. Si no se
quieren usar estas transformaciones, se aplica el método no paramétrico basado en rangos.
Sin embargo, -continúan dichos investigadores- hay una forma de combinar estos dos
métodos simplemente aplicando rangos a los datos y posteriormente aplicar las pruebas
paramétricas ( de t, F, etc. ) a los rangos. Esta combinación de métodos fue nombrada por
Conover e Iman (1981) como: Transformaciones de Rangos, como un puente entre las
estadísticas paramétricas y no paramétricas.

Como se ha visto, cuando se quieren comparar con el método paramétrico dos muestras
independientes (ra(1), ra(2), ..., ra(n), y rb(1), rb(2), ..., rb(m)), se calcula t0 , y T cuando se emplea
el método no- paramétrico.

El procedimiento de transformación de rangos está basado en la computación de t0 a los

rangos Ri para obtener la estadística:

1  N (N + 1)   N 2 1 2 1  N ( N + 1)    2
2
1 N
tR = S −  − S  ÷ ∑ Ri − n S − m  −S  
n m 2   i =1  2   mn( N − 2) 

en donde:

N =n+m
n
S = ∑ R(r,a,i )
i +1

Obtenido tR, se compara con la t de tablas con N-2 grados de libertad para probar la
hipótesis Ho: ra = rb

Esta prueba es posible debido a que tR es una función monótona creciente de T, de tal
forma que queda al criterio del investigador aplicar cualquiera de los dos. De hecho tR
puede ser preferida por la sencilla razón de que este procedimiento es más fácil de enseñar
a quien entienda la prueba de t y la transformación, pero que no esté familiarizado con las
estadísticas no paramétricas (Conover e Iman, 1981 ).

Con el fin de ser más explícitos, se aplicarán las tres pruebas descritas a un problema
imaginario. Supóngase que un investigador construyó ocho tablas de vida y fertilidad; para

46
esto usó cuatro cohortes bajo la condición a y cuatro para la condición b. Las tasas
instantáneas de desarrollo poblacional que obtuvo fueron:

ra : 0.069, 0.096, 0.116, 0.116 y

rb : 0.005, 0.037, 0.039, 0.057
¿Hay diferencias estadísticas entre tasas?

A) Aplicando la prueba de t de Student se tendrá:

n=4, m=4
ra = 0.09925; S2r(a) = 0.00050
rb = 0.03450; S2r(b) = 0.00047
S2p = 0.00049

0.09925 − 0.03450
t0 = = 4.13673
[0.00049 ( ) ]
1
2
1 1
+
4 4

t 0.05 / 2(4+ 4− 2 ) = 2.4469

como t0 > t 0.05/2(6), se rechaza Ho: r a = r b

B)Usando la prueba de Mann-Whitney, se asignan rangos (de menor a mayor

empezando con el número 1) a los valores de ra(l) y rb(l):

ra(i) rb(i) Rango

0.005 1
0.037 2
0.039 3
0.057 4
0.069 5
0.096 6
0.116 7.5*
0.116 7.5

* Cuando dos o más observaciones están "empatadas",

se asigna a cada una de éstas el rango promedio;
en este caso (7+8)/2.

n
La ∑ R(
i =1
r , a ,i ) = 5 + 6 + 7.5 + 7.5 = 26,

4(4 + 1)
La estadística T = 26 − = 16;
2
T0.05 / 2(4.4 ) = 15

47
 De la misma manera, como T > T 0.05/2(4.4) se rechaza Ho:Mr(a) = Mr(b); o también se
rechaza Ho: r a = r b si se supone que ambas poblaciones estadísticas tienen la misma
distribución, cualquiera que sea ésta.

C) Con la prueba de Transformación de Rangos se calcula:

tR =
1
4
26− 14 (
8 x9
2
−26 ) = 4.4956
{ [203.5 − )] }
1
1
4
676 − (
1 8 x9
4 2
− 26
2 8
4 x4 x6
2

t 0.05 / 2(8− 2 ) = 2.4469

como tR.>t0.05/2(6) se rechaza Ho: r a = r b

48
 BIBLIOGRAFIA

Andrewartha, H.G. and L.C. Birch. 1954. The distribution and abundance of animals.
University of Chicago Press. Chicago, U.S.A.

Birch, L.C. 1953. Experimental background to the study of the distribution and abundance
of insects. I. The influence of temperature, moisture, and food on the innate capacity
of increase of the three grain beetles. Ecology 34:698-711.

Bolaños González, M. Y J. Vera Graziano. 1997. Resistencia de genotipos de frijol criollo

Phaseolus vulgaris L. (Leguminosae) al ataque del gorgojo Acanthoscelides
obtectus (Say) (Coleoptera: Bruchidae). Folia Entomol. Mex. 100: 23-32.

Colunga G., M. y J. Vera G. 1991. SUFERTI: Programa de Computación para estimar y

comparar algunos estadísticos demográficos en insectos. Memorias del XXVI
Congreso Nacional de Entomología. Sociedad Mexicana de Entomología;
Universidad Cristóbal Colón. Veracruz, Ver.

Conover, W.J. 1971. Practical nonparametric statistics. John Wiley and Sons, Inc.

Conover, W.J. and R.L. Iman. 1981. Rank transformations as a bridge between parametric
and nonparametric statistics. The American Statistician. Vol. 35, No. 3:124-129.

Cuéllar O., R.; J. Vera G.; H. Bravo M. y T.H. Atkinson. 1986. Efecto de la resistencia de
la alfalfa en la sobrevivencia y reproducción de Acyrthosiphon pisum (Harris)
(Homoptera: Aphididae) y del parasitoide Aphidius Smith; Sharma & Subba Rao
(Hymenoptera: Aphidiidae). Agrociencia No.63:35-44.

Deevey, E.S. 1947. Life tables for natural population of animals. Quart. Rev. Biol. 22:283-
314.

Infante G., S. y G. Zárate de L. 2000. Métodos estadísticos. Un enfoque interdisciplinario.

6ª reimpresión. Ed. Trillas.

Krebs, J.C. 1978. Ecology .The experimental analysis of distribution and abundance.
Second Edition. Harper & Row, Publishers. New York, Evanston, San Francisco,
London.

Leslie, P. H. 1945. On the use of matrices in certain population mathematics. Biometrika

33: 183-212.

López-Collado, J. y J. Cibrián T. (editores ). 1993. Aplicaciones de la microcomputadora

en la entomología. Manual. Colegio de 'Postgraduados, Montecillo, Texcoco,
México.

49
López-Collado, J. 1990. Tablas de vida de tiempo específico de Acyrthosiphon pisum
(Harris) (Homoptera: Aphididae). XIII Reunión Nacional de Control Biológico.
Octubre, 1990. Colima, México.

Lotka, A.J. 1907. Studies on the mode of growth of materials aggregates. Amer. J. Sci.
24:199-216.

Lotka, A.J. 1913. A natural population norm. J. Wash. Acad. Sci. 3:241-248,289-293.

Manetsch, T. J. 1976. Time-varying distributed delays and their use in aggregative models
of large systems. IEEE Trans. Systems, Man, and Cybernetics. Vol. SMC-C: 547-
553.

Méndez R., I.; D. Namihira G., L. Moreno A. y C. Sosa de M. 2001. El protocolo de la

investigación. 8ª impresión. Ed. Trillas.

Meyer, J.S., C.G. Ingersoll, L.L. McDonald, and M.S. Boyce. 1986. Estimating uncertainty
in population growth rates: Jacknife vs. Bootstrap techniques. Ecology 67(5):1156-
1166.

Ortega M., L.; J. Vera G.; J. Romero N. y A. Equihua M. 1989. Tasas de supervivencia y
reproducción de Acanthoscelides obtectus Say en diferentes variedades de frijol,
Phaseolus vulgaris L. Agrociencia. No. 76:183-195.

Osorio O., R. 1991. Tasas de supervivencia y reproducción de Acanthoscelides obtectus

(Say) para la evaluación de la resistencia de cuatro líneas de frijol (Phaseolus
vulgaris L.). Tesis de Licenciatura. Departamento de Parasitología Agrícola,
Universidad Autónoma Chapingo.

Pearl, R. 1928. The rate of living. Knopf, New York.

Pérez R., A.; J. Vera G. y H. González. 1989. Tasas de supervivencia y reproducción de

Anastrepha ludens (Loew) en diferentes hospedantes. Agrociencia No.76: 175-181.

Pielou, E.C. 1969. An introduction to mathematical ecology. John Wiley & Sons. N. York.

Pool, R. W. 1974. An introduction to quantitative ecology. McGrow-Hill Series in

Population Biology .

Price, P. W. 1997. Insect Ecology, 3ed. Edition. John Wiley & Sons.

Rabinovich, J.E. 1980. Introducción a la ecología de poblaciones animales. C.E.C.S.A.

Ramírez T., E.R., J. Vera G.; R. Garza G. y J. Sánchez E. 1991. Tablas de vida y fertilidad
del gorgojo Zabrotes subfasciatus (Coleoptera: Bruchidae) en cinco materiales de
frijol, Phaseolus vulgaris. Agrociencia, Serie Protección Vegetal. Vol. 2, Núm.
3:21-31.

50
Rentería López, L. J. Vera Graziano y B. Domínguez Ruiz. 1997. Preferencia y tasas de
fertilidad de Zabrotes subfasciatus (Boheman)en seis líneas de frijol. Agrociencia
31(3): 349-352.

Sánchez Rodríguez, A., B. Domínguez Ruiz y J. Vera Graziano. 1997. Resistencia de tres
líneas de frijol al ataque de Zabrotes subfasciatus. Agroeciencia 31(2): 209-216.

Smerage, G. H. 1992. Representation of development in insect population models, in:

Basics of insect modeling. J. L. Goodenough and J. M. McKinion (eds.), ASAE
Monograph No 10. The American Society of Agricultural Engineers. St. Joseph, MI.

Vera G., J. y D. Sotres R. 1991. Prueba de Traslapo de Intervalos para comparar tasas
instantáneas de desarrollo poblacional. Agrociencia, Serie Protección Vegetal.
Vol. 2, Núm. 2:7-13.

Villaseñor V., J.A. y J. Vera G. 1992. La testa del frijol de la variedad Negro Jamapa, como
defensa contra el ataque de Zabrotes subfasciatus (Coleoptera: Bruchidae).
Agrociencia, Serie Protección Vegetal. Vol. 3, Núm. 2:39-49.

Wilson, E.O. and W.H. Bossert. 1971. A primer of population biology. Sinauer Associates,
Inc. Publishers. Suderland, Massachusetts.

51
 ADDENDA AL TEMA III

Cuadro 1-III. Tabla de vida del pulgón verde Acyrthosiphon pisum (Harris) (Homoptera:
Aphididae) alimentado con hojas de alfalfa de la variedad Puebla 76, bajo condiciones
controladas de laboratorio. *

X nx dx qx Lx Tx ex 1x**
(días)
0 100 0 0.0000 100 1012.0 10.12 1
1 100 12 0.1200 94 912.0 9.12 1
2 88 8 0.0909 84 818.0 9.30 0.88
3 80 4 0.0500 78 734.0 9.18 0.80
4 76 0 0.0000 76 656.0 8.63 0.76
5 76 2 0.0263 75 580.0 7.63 0.76
6 74 11 0.1486 68.5 505.0 6.82 0.74
7 63 8 0.1270 59 436.5 6.92 0.63
8 55 13 0.2364 48.5 377.5 6.86 0.55
9 42 9 0.2143 37.5 329.0 7.83 0.42
10 33 2 0.0606 32 291.5 8.83 0.33
11 31 6 0.1935 28 259.5 8.37 0.31
12 25 1 0.0400 24.5 231.5 9.26 0.25
13 24 1 0.0417 23.5 207.0 8.63 0.24
14 23 2 0.0870 22 183.5 7.98 0.23
15 21 2 0.0952 20 161.5 7.69 0.21
16 19 1 0.0526 18.5 141.5 7.44 0.19
17 18 0 0.0000 18 123.0 6.83 0.18
18 18 1 0.0556 17.5 105.0 5.83 0.18
19 17 3 0.1765 15.5 87.5 5.15 0.17
20 14 3 0.2143 12.5 72.0 5.14 0.14
21 11 2 0.1818 10 59.5 5.41 0.11
22 9 1 0.1111 8.5 49.5 5.50 0.09
23 8 1 0.1250 7.5 41.0 5.13 0.08
24 7 1 0.1429 6.5 33.5 4.79 0.07
25 6 0 0.0000 6.0 27.0 4.50 0.06
26 6 0 0.0000 6.0 21.0 3.50 0.06
27 6 1 0.1667 5.5 15.0 2.50 0.06
28 5 1 0.2000 4.5 9.5 1.90 0.05
29 4 1 0.2500 3.5 5.0 1.25 0.04
30 3 3 1.0000 1.5 1.5 0.50 0.03
31 0 * * 0 * * 0

∞ 31
Es importante señalar que en una tabla de vida ∑ d x = n0 (en este caso
x =0
∑d
x =0
x = 100 ) y

que teóricamente n0 ≥ n1 ≥ n2 ≥ n3 ≥ ...., y n∞ = 0.

*
Datos tomados de Cuellar et al. 1986
**
Algunos investigadores presentan esta columna como porcentajes, pormilajes, etc.; es decir 1x=(nx/no)100; 1x=(nx/no)1000; etc.

52
Cuadro 2-III. Tabla de vida y fertilidad del pulgón verde A. pisum alimentado con hojas de
alfalfa de la variedad Puebla 76, bajo condiciones de laboratorio. Chapingo, Méx.
1986*.

X (días) nx hx mx 1x 1xmx

0 100 0 0 1 0
1 100 0 0 1 0
2 88 0 0 0.88 0
3 80 0 0 0.80 0
4 76 0 0 0.76 0
5 76 0 0 0.76 0
6 74 0 0 0.74 0
7 63 16 0.2540 0.63 0.1600
8 55 70 1.2727 0.55 0.7000
9 42 65 1.5476 0.42 0.6500
10 33 59 1.7879 0.33 0.5900
11 31 64 2.0645 0.31 0.6400
12 25 58 2.3200 0.25 0.5800
13 24 62 2.5833 0.24 0.6200
14 23 58 2.5217 0.23 0.5800
15 21 53 2.5238 0.21 0.5300
16 19 47 2.4737 0.19 0.4700
17 18 37 2.0556 0.18 0.3700
18 18 34 1.8888 0.18 0.3400
19 17 28 1.6471 0.17 0.2800
20 14 18 1.2857 0.14 0.1800
21 11 15 1.3636 0.11 0.1500
22 9 12 1.3333 0.09 0.1200
23 8 11 1.3750 0.08 0.1100
24 7 9 1.2857 0.07 0.0900
25 6 5 0.8333 0.06 0.0500
26 6 6 1.0000 0.06 0.0600
27 6 6 1.0000 0.06 0.0600
28 5 4 0.8000 0.05 0.0400
29 4 4 1.0000 0.04 0.0400
30 3 0 0 0.03 0
31 0 0 * 0 *
741 7.4100

*
Datos tomados de Cuellar et al., 1986.

53
Cuadro 3-III. Ajuste del valor de la rm por medio de la ecuación de Lotka.

x(días) 1xmx exp(-0.16174X) 1xmx

7 0.1600 0.0516
8 0.7000 0.1919
9 0.6500 0.1516
10 0.5900 0.1171
11 0.6400 0.1080
12 0.5800 0.0833
13 0.6200 0.0757
14 0.5800 0.0603
15 0.5300 0.0468
16 0.4700 0.0353
17 0.3700 0.0237
18 0.3400 0.0185
19 0.2800 0.0130
20 0.1800 0.0071
21 0.1500 0.0050
22 0.1200 0.0034
23 0.1100 0.0027
24 0.0900 0.0019
25 0.0500 0.0009
26 0.0600 0.0009
27 0.0600 0.0008
28 0.0400 0.0004
29 0.0400 0.0004
1.0001 total

Cuadro 4-III. Cálculo de β para estimar las tasas de natalidad (b) y mortalidad (d).

x 1x exp[-rm(x+1)] x 1x exp[-rm(x+1)]

0 0.8507 16 0.0122
1 0.7236 17 0.0098
2 0.5417 18 0.0038
3 0.4189 19 0.0067
4 0.3385 20 0.0047
5 0.2880 21 0.0031
6 0.2385 22 0.0022
7 0.1727 23 0.0016
8 0.1283 24 0.0012
9 0.0833 25 0.0009
10 0.0557 26 0.0008
11 0.0445 27 0.0006
12 0.0305 28 0.0005
13 0.0259 29 0.0003
14 0.0203 30 0.0002
15 0.0158 31 0.0000
31

∑ = 4.0292
x =0

Entonces β =0.2482, b=(0.2482x0.16174)/(1.1756-1)=0.22861 y d=0.22861-0.16174=0.06687.

54
Cuadro 5-III. Sumatoria de λ − x l x para calcular la distribución de edad de A. pisum.

X λ −x l x x λ −x l x
0 1.0000 16 0.0143
1 0.8507 17 0.0115
2 0.6368 18 0.0098
3 0.4924 19 0.0079
4 0.3980 20 0.0055
5 0.3385 21 0.0037
6 0.2804 22 0.0026
7 0.2031 23 0.0019
8 0.1508 24 0.0014
9 0.0980 25 0.0011
10 0.0655 26 0.0009
11 0.0523 27 0.0008
12 0.0359 28 0.0005
13 0.0293 29 0.0004
14 0.0239 30 0.0002
15 0.0186

30

∑ = 4.7365
x =0

55
Cuadro 6-III. Cálculos para aplicar la prueba de Logrank a dos cohortes de A. pisum
en dos dietas diferentes.

x Magnitud de exposición al
(días) nx(a)10 n x(b)11 Nx12 fx13 riesgo de muerte
fxnx(a) /Nx fxnxb) /NX
0 100 100 200 0+0=0 0 0
1 100 100 200 18+12=30 15.00 15.00
2 82 88 170 1+8=9 4-34 4.66
3 81 80 161 3+4=7 3-52 3-48
4 78 76 154 3+0=3 1.52 1.48
5 75 76 151 0+2=2 0.99 1.01
6 75 74 149 1+11=12 6.04 5.96
7 74 63 137 7+8=15 8.10 6.90
8 67 55 122 13+13=26 14.28- 11.72
9 54 42 96 14+9=23 12.94 10.06
10 40 33 73 16+2=18 9.86 8.14-
11 24 31 55 8+6=14 6-11 7.89
12 16 25 41 3+1=4 1.56 2.44
13 13 24 37 4+1=5 1.79 3.24
14 9 23 32 0+2=2 0.56 1.44
15 9 21 30 1+2=3 0.90 2.10
16 8 19 27 1+1=2 0.59 1.41
17 7 18 25 2+0=2 0.56 1.44
18 5 18 23 2+1=3 0.65 2.35
19 3 17 20 0+3=3 0.45 2.55
20 3 14 17 1+3=4 0.71 3.29
21 2 11 13 0+2=2 0.31 1.69
22 2 9 11 1+1=2 0.36 1.64
23 1 8 9 1+1=2 0.22 1.78
24 0 7 7 1=1 0 1.00
25 6 6 0=0 0 0
26 6 6 0=0 0 0
27 6 6 1=1 0 1
28 5 5 1=1 0 1
29 4 4 1=1 0 1
30 3 3 3=3 0 3
31 0 0 0=0 0 -

100+100=200 91.33 108.67

Mort.observada
Mortalidad teórica esperada
10
Variead Mesa Sirsa
11
Variedad Puebla 76
12
Número de organismos en riesgo de muerte = nx(a)+nx(b)
13
Número de individuos muertos de x a x+1 en a y b

56
Derivación de ecuaciones

a) Ecuaciones para calcular la tasa neta de reproducción (R0)

Si se sabe que 1x = nx/n0 y mx = hx/nx, entonces:

∞
R o = ∑ l x m x = (n o /n o ) (h o /n o ) + (n 1 /n o ) (h 1 /n 1 ) + .... + (n ∞ /n o ) (h ∞ /n ∞ )
x =0
     
 ∞ 
= (h o /n o ) + (h 1 /n o ) + ... + (h ∞ /n o ) =  ∑ h x  n o
 x =0 

b) Ecuaciones para calcular el tiempo de generación (T)

Si se ha definido el tiempo de generación como:

∞ ∞
Τ = ∑1x m x x ÷ ∑1x m x , entones
x =0 x =0
∞

∑l x m x x = (no/no ⋅ ho/no )(0 ) + (n1/no ⋅ h1/n1)(1) + ....... + (n∞/no ⋅ h∞/n∞ )(∞ )

x =0

= (ho/no )(0 ) + (h1/no )(1) + .... + (h∞/no )(∞ )

 ∞ 
= ho(0 ) + h1(1) + ........ + h∞(∞ )/no =  ∑ h x x  no , así
 x =0 

 ∞  ∞
T =  ∑ h x  no ÷ ∑ l x m x , pero como en el inciso (a) se demostró
 x =0  x =0
∞
 ∞

∑
x =0
l x m x  ∑ h x  n0 , significa que
 x =0 
 ∞
  ∞  ∞ ∞
T =  ∑ h x x  no ÷  ∑ h x  no = ∑ h x x ∑ hx
 x =0   x =0  x =0 x =0

c) Derivación de la ecuación de Lotka

La ecuación de Lotka fue una adaptación a la ecología de una ecuación más general
derivada por Leonhard Euler en el siglo XVIII, la cual es:

∫ 0∞ l x m x e − rx = 1

Esta integral dice lo mismo que la ecuación de Lotka, excepto que el intervalo de
tiempo (x) es infinitesimalmente pequeño (Wilson y Bossert, 1971)*:

*
Wilson, E.O. and W.H. Bossert. 1971. A primer of population biology. Sinauer Associates, Inc. Publishers.
P. 115-118.

57
Para la derivación de esta ecuación se deben hacer las siguientes consideraciones:

Todos los organismos que nacieron en un mismo momento estarán vivos, lo cual
significa que l0 = 1 al momento t0 .

- La población está cambiando de manera exponencial o geométrica, cuya ecuación

general es nt = n0 ert , en donde r puede tener valores menores de cero, cero o
mayores que éste.

- Los padres de los organismos recién nacidos, probablemente tienen diferente edad.

- Los padres que nacieron una unidad de tiempo atrás contribuyeron con ml hijas por
cada hembra presente en ese tiempo; por lo tanto cada hembra de una unidad de
tiempo de edad contribuyó con 11 ml hijas. Las hembras de dos unidades de tiempo
de edad, contribuyeron con l2 m2 hijas, etc.

- La población de padres que nacieron una unidad de tiempo atrás (11) no

necesariamente tiene la misma densidad que la población que nació al momento
actual (t0). El número real de recién nacidos (10) es el mismo número de recién
nacidos una unidad de tiempo atrás, multiplicado por er, por lo tanto:

10=11 ert=11 er (para t=1);

para saber qué tan numerosa era la población de padres, se despeja 11

11=10 e-r

De la misma manera, el número de recién nacidos (10) es el mismo número de

nacidos dos unidades de tiempo atrás multiplicado por er:

10 =12 ert =12 e2r (para t = 2);

despejando 12, se tiene

12 =10 e-2r ; etc.

Tomando en cuenta estas consideraciones, se tiene que el número de hijos nacidos al

momento t0 es simplemente la contribución de los individuos nacidos una unidad de tiempo
atrás más la contribución de individuos nacidos dos unidades atrás, etc. En pocas palabras:

10=1=11 m1 e-r + 12 m2 e-2r +...; o sea

∑l m e
x =0
x x
− rx
=1

58
Todo lo anterior se sintetiza en el siguiente cuadro:

Tiempos (X) Densidad de población Supervivencia Número de hijos

previos a a t0 previa nacidos de los
a t0 sobrevivientes al tiempo
t0
x=0 10=1 10=1 0
x=1 10 e-r=e-r 11 e-r 11 m1 e-r
x=2 10 e-2r=e-2r 12 e-2r 12 m2 e2r
x=3 10 e-3r=e-3r 13 e-3r 13 m3 e-3r
sumatoria

∑l m e
x =0
x x
− rx
= 10 = 1

d) Enunciado de la prueba de Logrank

1. Si nx(a) = nx(b) (para x=0, 1, 2, 3, .....), es decir cohortes iguales, entonces fx nx(a)/Nx= fx
nx(a)/(nx(a)+nx(b))=fx nx(a)/(nx(a)+nx(a))=fx nx(a)/2 nx(a)=1/2 fx, lo que significa que la mitad
de los muertos esperados corresponderán a la población bajo a y la otra mitad bajo b.

2. Si nx(a) = 2nx(b) (para x=0, 1, 2, 3, ....), entonces fx nx(a)/Nx = fx 2 nx(b)/(nx(a) + nx(b)) =

2nx(b) fx/(2nx(b) + nx(b)) = 2nx(b)/3nx(b) = 2/3 fx, lo que quiere decir que 2/3 de los
muertos esperados corresponden a la población bajo a y 1/3 bajo b.

En general, si nx(a) = y nx(b) (para x=0, 1, 2, 3, ....), se tiene que ynx(b) fx / ynx(b)+nx(b) =
ynx(b) fx / [(y+1)nx(b)] = fx y/(y+1); entonces significa que y/(y+1) de los muertos esperados
corresponderán a la población bajo a, y 1/(y+1) a los que están bajo la condición b (para y
> 0).

59
 CONTENIDO

TEMA IV

MODELOS MATEMÁTICOS EN ECOLOGÍA DE POBLACIONES

La fuerza de las matemáticas descansa en su habilidad de proveer representaciones
simbólicas (modelos), capaces de expresar ideas, reteniendo, al mismo tiempo, una
simplicidad de expresión. Las diversas reglas matemáticas permiten derivar predicciones
sobre los cambios que se esperan que ocurran en los sistemas naturales. Estas predicciones,
a su vez, ayudan a hacer comparaciones entre los modelos y esos sistemas naturales.

Ya se indicó que una población es un grupo de organismos de la misma especie que

habitan un determinado espacio físico durante un determinado período de tiempo. La
población total será el total de individuos presentes en toda el área, mientras que la
población absoluta será el número de individuos por unidad de área (insectos/m2,
larvas/planta, etc.). Aunque que cada uno de los individuos que componen la población
puede actuar de manera independiente, la población, como un todo, tiene un
comportamiento predecible que puede ser determinado.

A través del tiempo las poblaciones fluctúan en número (aumentan o disminuyen)

porque los individuos que las componen se reproducen y mueren; también porque se
mueven hacia dentro (inmigración) y hacia fuera (emigración) del área de poblacional; sin
embargo, si el área es lo suficientemente grande se puede asumir que la inmigración y la
emigración son iguales y por tanto, el cambio poblacional puede ser descrito solamente por
la diferencia entre el número de nacimientos y el número de muertos ocurrido durante un
determinado período de tiempo (un año, un mes, una semana o la duración de una
generación). Es decir, Nt – Nt-1 = Nacimientos- Muertes , donde Nt es el tamaño de la
población en el tiempo t ; Nt-1 es el tamaño de la población en el tiempo anterior a Nt . De
acuerdo a lo anterior Nt = Nt-1 + (Nacimientos – Muertes ).

Otra manera de estimar este cambio poblacional es a través de las tasas de nacimientos
y muertes de la siguiente manera Nt – Nt-1 = Nt-1 (B-D), donde B es la tasas de nacimientos
(número de nacimientos/ total de la población) y D es la tasa de muertes (número de
muertos/ total de la población ); es decir, el número de individuos en el tiempo t, (Nt),
puede estimarse del número de individuos en el tiempo anterior de la siguiente manera Nt =
Nt-1 + B* Nt-1 – D * Nt-1, donde el período de tiempo, t, puede ser un año, un mes, una
semana, o la duración de una generación.

La última ecuación puede simplificarse factorizando el término Nt-1 en el lado derecho

para obtener Nt = Nt-1 * (1 + B – D), si denominamos a (1 + B – D) = G, entonces Nt = Nt-1
* G, donde G es la tasa finita de incremento per cápita de la población. (Aunque el valor
de G también puede obtenerse directamente de la relación Nt / Nt-1 , no se puede saber que
proporción de individuos nacen y mueren en la población; es decir cual es el valor de B y
D.)

La ecuación Nt = Nt-1 * G es también conocida como la Ley de Malthus y representa la

ley del crecimiento exponencial o geométrico.

60
 Cuando una curva de crecimiento exponencial es graficada en una escala logarítmica,
se obtiene una línea recta, de la cual se puede derivar una ecuación general del crecimiento
poblacional: ln Nt – ln Nt-1 = ln (1+ B – D) = ln G = R, donde R es la tasa instantánea de
cambio (intrínseca o logarítmica). Así, la ecuación para predecir el tamaño de la población
para el siguiente período de tiempo es Nt = Nt-1 G = Nt-1 exp (R), y la ecuación para
predecir el tamaño de la población en cualquier período de tiempo es Nt = N0 exp (Rt),
donde N0 es la densidad inicial de la población y t es tiempo.

4.1 Modelo exponencial

El modelo poblacional más simple es el que considera la densidad (N) como una
simple función del número de nacimientos (B) y muertes (D) sobre un período de tiempo.
De aquí que N = B - D. Sin embargo, los nacimientos y muertes ocurren solamente en una
población existente, así que se debe adicionar una densidad de la población después de un
determinado período de tiempo (nt), de aquí que:

nt = n0 + (Bt - Dt)

Donde n0 es la población inicial Bt y Dt son el número de nacimientos y muertes,

respectivamente, ocurridas durante el período de tiempo t.
Es conveniente expresar los nacimientos y muertes, no como valores absolutos de los
datos censales o de las tablas de vida, sino como tasas o proporciones. De aquí que la tasa
de nacimientos se expresaría como b = Bt/ n0, que es la tasa de natalidad (un promedio de
fertilidad por individuo de la población durante el tiempo t), mientras que la tasa de
mortalidad sería d = Dt/ n0 (es decir, un promedio de mortalidad por individuo de la
población durante el tiempo t).
Así, la ecuación nt = n0+ (Bt- Dt), se convierte en

nt = n0 + n0(b-d)

y en general, para cualquier intervalo de tiempo

nt+1 = nt + nt (b-d)

pero, como ya sabemos, la relación (b-d) es comúnmente expresada como r, la tasa

intrínseca de incremento, entonces

nt+1 ≅ nt + nt (r)

61
Como la expresión anterior representa un cambio, en densidad, que tiene la población de un
período de tiempo al siguiente, este modelo es generalmente expresado por:

dnt/dt = rnt 1

La anterior es una ecuación diferencial, donde la expresión dnt/dt significa una

cantidad de cambio (crecimiento) que experimenta la población durante un período de
tiempo, aunque en este caso dicho período es infinitesimalmente pequeño. Esto significa la
tasa a la cual la población (nt) está cambiando en algún instante de tiempo. Si pudiéramos
medir dicha tasa de cambio, digamos dnt/dt = 0.03 n0, durante un período relativamente
largo de tiempo, por ejemplo un año o por generación, entonces en cada instante de tiempo
el número de individuos de la población se incrementa a una tasa tal que un 3% de
incremento se registra al cabo de un año, o bien, si el tiempo se mide en el número de
generaciones, entonces un 3% de incremento ocurre en cada generación que pasa.

En el caso de la ecuación diferencial dnt/dt = rnt, está representa el crecimiento

exponencial de la población y es una expresión matemática simple para calcular las
densidades, potencialmente astronómicas, que pueden alcanzar los organismos en ausencia
de restricciones de cualquier tipo (alimento, espacio, clima, enemigos naturales, etc.).

Kormondy (1969) menciona que el entomólogo americano Howard, en un estudio

sobre el crecimiento poblacional de la mosca doméstica, encontró que una sola hembra de
esta especie produce, durante toda su vida, un promedio de 120 huevos, y que la mitad de
éstos dan origen a otras hembras, es decir, existe una relación sexual de 1:1. Howard
observó además, en dicho estudio, que se daban siete generaciones de moscas al año.
Considerando estos datos, resultaría que de los 120 individuos producidos por una sola
hembra, la mitad de ellos también serían hembras capaces, cada una de ellas, de producir
120 huevos, y la descendencia, en esta segunda generación, sería ahora de 7,200 nuevas
moscas. Si se generaliza y supone que después de la reproducción se mueren todos los
progenitores, se encontrará que para la séptima generación, al cabo de un año, se
producirán más de 5.5 billones de moscas (Cuadro 1).

Este crecimiento poblacional puede ser representado por medio de la ecuación nt+1/nt
= R0, donde: n es la densidad de la población en el tiempo t (en este caso, en cada
generación), y R0 una constante que representa la tasa de crecimiento de la población por
generación, que en este ejemplo tiene un valor de 60. De aquí que el modelo que representa
este crecimiento es expresado por la ecuación nt+1/nt = 60.

1
Ver la integración de esta ecuación en el Addenda, al final del capítulo.

62
Cuadro 1. Descendencia de la mosca doméstica en un año, suponiendo que una hembra pone
120 huevos por generación; que la relación sexual es 1:1; que se dan siete
generaciones al año y que los padres mueren después de reproducirse.

Generación Número de individuos (nt)

0 2
1 120
2 7 200
3 432 000
4 25 920 000
5 1 555 200 000
6 93 312 000 000
7 5 598 720 000 000

35
30
25
20
ln (Nt)

15
10
5
0
1 2 3 4 5 6 7 8
tiempo

Gráfica del crecimiento exponencial de la mosca doméstica en una escala logarítmica (ln
N)

Esta ecuación es también conocida como el modelo exponencial porque representa un

crecimiento en forma exponencial o geométrica de la población y daría precisamente el
comportamiento del crecimiento poblacional de la mosca doméstica observado en el
Cuadro 1.
La población seguirá creciendo geométricamente de acuerdo a este modelo si:
1. R0 se mantiene constante o varía solo ligeramente
2. n sigue aumentando (por nacimientos )
3. el ambiente es ilimitado en recursos para dicho crecimiento.

63
 Se puede usar la también ecuación integral para mostrar la densidad de una población
creciendo exponencialmente: nt = n0exp(rt)

donde:
nt es tamaño de la población en un tiempo determinado (o en una determinada
generación como en el ejemplo de la mosca domestica).
n0 es la densidad inicial de la población (en el tiempo t=0).
r es la tasa intrínseca de crecimiento poblacional.
exp es la base de los logaritmos naturales (2.718281828..)
t es el tiempo o generación.

En el Cuadro 2 se muestra que aplicando esta ecuación integral se obtienen

exactamente los valores del crecimiento exponencial de la mosca doméstica, considerando
una tasa intrínseca de incremento poblacional rm = 4.0943... (proveniente de ln R0, donde
R0 = 7200/120 = 60.

Cuadro 2. Valores del crecimiento poblacional de la mosca doméstica, de acuerdo a los

datos de Howard (citado por Kormondy,1969), por medio de la ecuación integral del
modelo exponencial nt = n0exp (rt).
Tiempo(Generación) nt = n0exp (rt)
0 n0 = 2 (2.71828)(4..0943 ) (0) =2
1 n1 = 2 (2.71828)(4.0943) (1) =120
2 n2 = 2 (2.71828)(4.0943) (2) =7200
3 n3 = 2 (2.71828)(4.0943) ( 3) =432 000
4 n3 = 2 (2.71828)(4.0943) (4) =25 920 000
5 n4 = 2 (2.71828)(4.0943) (5) =1 555 200 000
6 n5 = 2 (2 71828)(4.0943) (6) =93 312 000 000
7 n6 = 2 (2.71828)(4.0943) (7)
=5 598 000 000 000

Con respecto a estos valores y para establecer una comparación; si una sola mosca
pesase, en promedio, 0.5 gr., entonces 5.5 billones de moscas juntas pesarán 2.75 millones
de toneladas, que es el peso equivalente de más de 40 millones de personas con un peso
promedio de 68 kg cada una.

4.2 Modelo sigmoide

Obviamente la situación anterior nunca sucede, pues las poblaciones no crecen tan
espectacularmente ya que es evidente que existen ciertas fuerzas que actúan sobre el
crecimiento de tipo exponencial. Una de ellas es la capacidad inherente de cualquier
población de reproducirse a un determinado ritmo. Opuesta a ella está la mortalidad

64
existente en dicha población. Esta oposición al crecimiento proviene, a su vez, de todas las
fuerzas del medio físico y biológico en el que se encuentra un organismo. A finales de los
años 20´s, el ecólogo americano Chapman (1931) se refería a estas fuerzas como el
potencial biótico y la resistencia del ambiente, respectivamente, términos que aún se
emplean en el estudio del crecimiento y regulación de las poblaciones. Es bien sabido que
los ambientes nunca son suficientes en espacio o alimento para soportar a un número
ilimitado de organismos. En cada ecosistema existe un tamaño máximo que puede alcanzar
una población y que puede ser soportado por dicho ecosistema. Este tamaño máximo
poblacional se denomina como K.

Para comprender la interacción entre el potencial biótico de una población y la

resistencia del ambiente, se analizarán algunos de los estudios clásicos sobre la ley del
crecimiento de las poblaciones.

Horn (1988) menciona que, en 1838, el matemático francés Verhulst encontró una
ecuación diferencial que tomaba en cuenta que la velocidad instantánea del crecimiento
poblacional, (dn/dt), en un ambiente determinado, se ve limitada por el aumento en el
tamaño de la poblacion. Esta ecuación de Verhulst da como resultado una curva en forma
de "S" (o sigmoide), y que es comúnmente conocida también, en el lenguaje matemático,
como "curva logística". Ochenta años más tarde y desconociendo el trabajo de Verhulst,
Pearl y Reed (citados por Horn, 1988) derivaron una ecuación diferencial que también
producía una curva sigmoide del crecimiento poblacional. Dicha ecuación es:
dn/dt = rn [(K-n)/K] *2

donde K representa el valor máximo en densidad que puede alcanzar una poblacion en un
ambiente con recursos limitados y el término (K-n)/K representa un freno al crecimiento
poblacional en dicho ambiente.

Esta ecuación produce, como ya se dijo, la familiar curva sigmoide encontrada por
Verhulst, y que satisface el comportamiento de las poblaciones que crecen hasta un
determinado límite como es el caso de ciertas levaduras estudiadas por el alemán T.
Carlson, y de cuyos datos Pearl (citado por Horn, 1988) obtuvo los resultados mostrados en
el Cuadro 3.

Cuadro 3. Crecimiento de una población de levaduras cultivadas en laboratorio.

Tiempo (horas) Total de levadura (n) Incremento
0 9.6 0
2 29.0 19.4
4 71.1 42.1
6 174.6 103.5

* Ver en el Addenda de este tema la deducción formal de esta ecuación.

65
 8 350.7 176.1
10 513.3 162.6
12 594.4 81.1
14 640.8 46.4
16 655.9 15.1
18 661.8 5.9
20 ó más 665.0 3.2

Si se representan gráficamente los datos mostrados en el cuadro anterior y se unen los

puntos obtenidos se observa que la curva resultante (Figura 1) tiene una forma de "S" o
sigmoide, con un valor máximo de la densidad poblacional de 665; es decir, la capacidad
máxima en densidad que pudo soportar el medio en el que crecían las levaduras fue K =
665. La diferencia entre esta población máxima y la que de hecho existe en cada hora, se
expresaría como K-n. Conforme el tamaño de la población se va acercando a su máximo
valor, se encuentra con una resistencia cada vez mayor del medio para su crecimiento. Este
efecto de la resistencia del medio se puede expresar como (K-n)/K, que tiene valores que
van del cero al uno. Cuando n es muy pequeño, el valor de (K-n)/K es casi igual a uno y la
población puede crecer muy rápidamente, pero conforme n aumenta y su valor se aproxima
al de K, entonces (K-n)/K tiende a cero y el crecimiento de la población es nulo.

700
600
500
No. levaduras
400
300
200
100
0
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
horas

Figura. Curva sigmoide del crecimiento poblacional de levaduras

En este crecimiento poblacional de las levaduras, el período inicial es lento, seguido de

un período de crecimiento acelerado, para volver a hacerse lento al final. Sin embargo, es
difícil determinar en que período de tiempo se da el mayor aumento y que relación guardan
entre si las velocidades de crecimiento conforme transcurren las horas. Esta relación se
aprecia mejor mediante una curva que representa la tasa de crecimiento de la población
(Figura 2). Es posible distinguir dos componentes principales en esta curva de la tasa de
crecimiento de las levaduras. Estos dos componentes son: el periodo de aumento y el

66
periodo de equilibrio. Durante el período de aumento hay un crecimiento lento en las
primeras cuatro horas, seguido de un crecimiento rápido en las siguientes seis horas (de las
4 a las 10). El punto de inflexión del crecimiento poblacional se produce a las ocho horas.
Hasta antes de ese momento el aumento poblacional se fue acelerando hasta alcanzar su
tasa máxima (de 176.1 nuevos individuos). Este período de crecimiento se denomina como
la fase logarítmica. Después de esta fase rápida, la tasa de crecimiento disminuye, al
principio rápidamente (de las 10 a las 12 horas) y luego de forma mas gradual y casi
uniforme hasta llegar prácticamente a cero. En este punto ya no hay incremento en la
población y ésta se encuentra en la fase de equilibrio con el medio, es decir, la población ha
alcanzado el límite máximo (K) que puede soportar dicho medio. Desde luego, si el medio
cambia el nivel de equilibrio de la población puede ser diferente.

200
180
160
140
120
incremento
100
80
60
40
20
0
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20

La tasas de natalidad y mortalidad de la población se compensan mutuamente durante

el período de equilibrio, mientras que, por ejemplo, durante la fase de incremento, la tasa
de natalidad es mayor que la tasa de mortalidad.
La ecuación integral del modelo logístico es la siguiente:

nt = K/ [1 + exp(a-r t)]** 3
donde:

K = es el tamaño máximo que puede alcanzar la población

a = es una constante y se refiere al valor de la curva del crecimiento poblacional cuando
el tiempo es igual a cero
r = la tasa intrínseca de incremento poblacional
t = tiempo
La obtención de los valores para esta ecuación integral del modelo logístico es a
partir de los mismos datos observados del crecimiento poblacional. Si se considera que la
tasa de crecimiento (r) esta dada por el término (K-n)/n (no confundir con (K-n)/K, que es

** Ver Addenda.

67
el factor de resistencia del medio al incremento poblacional), es decir, r = (K-n)/n, y como r
es una tasa instantánea de crecimiento, entonces

ln [(K-n)/n] = a-rt
La estimación aproximada de a y r se pueden obtener del Cuadro 3.

Como se indicó, a es el valor [ln (K-n)/n)] que tiene la curva del crecimiento
poblacional en el tiempo cero, es decir, para este ejemplo a = 4.223. Por otro lado, el valor
de r, que representa a la pendiente de una recta que es tangencial al punto donde la
densidad de la población es igual a K/2, se puede obtener, de manera aproximada, a través
de la ecuación de la recta [(y2-y1)/(x2-xl)], utilizando los dos valores más cercanos a dicho
punto. Para el ejemplo, el valor de la densidad poblacional más aproximado a K/2 es el de
350.7 (a las ocho horas), entonces, para la obtención del valor aproximado de r, los puntos
(tiempo y ln de [K-n]/n) más cercanos a utilizar son (6, 1.033) y (10, -1.22). Por medio de
la ecuación de la pendiente de la recta se obtiene que r = [(-1.22-1.033)/(10-4)] = 0.56 (se
omite el signo negativo). Estos valores son aproximados; los valores más adecuados
(obtenidos a través de un procedimiento de regresión lineal) de estos parámetros son 4.19 y
0.53, respectivamente. Utilizándolos en la ecuación integral del modelo logístico se
obtienen los siguientes resultados.

Cuadro 4. Valores obtenidos con la ecuación integral del modelo logístico y comparación con
los valores observados del crecimiento poblaciones de levaduras con a=4.19 y
rm=0.53

tiempo n=k/l+exp[a-(rt)] Valor obtenido Valor observado

0 n0 = 665/l+exp[4.19-(0.53*0)] 9.9 9.6

2 n2 = 665/l+exp[4.19-(0.53*2)] 27.8 29.0

4 n4 = 665/l+exp[4.19-(0.53*4)] 74.5 71.1

68
Tabla 4. continuación

tiempo n=k/l+exp[a-(rt)] Valor obtenido Valor observado

6 n6 = 665/l+exp[4.19-(0.53*6)] 177.5 174.6

8 n8 = 665/l+exp[4.19-(0.53*8)] 340.8 350.7

10 n10 = 665/+lexp[4.19-(0.53*10)] 500.2 513.3

12 n12 = 665/l+exp[4.19-(0.53*12)] 596.8 594.8

14 n14 = 665/l+exp[4.19-(0.53*14)] 639.7 640.8

16 n16 = 665/l+exp[4.19-(0.53*16)] 656.0 655.9

18 n18 = 665/l+exp[4.19-(0.53*18)] 661.8 661.8

20 n20 = 665/l+exp[4.19-(0.53*20)] 663.9 665

700
600
500
valor obtenido
400
valor observado
300
200
100
0
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18

Gráfica de los valores observados del crecimiento de levaduras y de los valores

obtenidos con el modelo logístico.

69
4.3 Modelos matriciales

Los modelos anteriores, relativamente simples, son adecuados para poblaciones

insectiles con generaciones discretas; sin embargo, las poblaciones, especialmente las de
insectos, son poblaciones conformadas, de manera natural, en grupos de individuos de
diferentes edades (tal y como sucede con las poblaciones humanas). Por ejemplo, una
población de coleópteros, que son insectos con metamorfosis completa, presentan en la
misma población distintos estados biológicos (huevos, larvas, pupas y adultos), y en cada
estado puede haber una proporción diferente de individuos que contribuye al crecimiento
de la población en el futuro. Este tipo de poblaciones son más difíciles de analizar y
modelar.

Para estos casos, el modelo matricial desarrollado por Leslie (1945) toma en cuenta la
estructura de edades de las poblaciones insectiles. La forma general del modelo de Leslie,
expresado en notación matricial, es el siguiente:
M at = at+1

Donde M es una matriz cuadrada que representa la transición de la población de un

determinado período de tiempo al siguiente por medio de una serie de términos que
describen la fecundidad de las hembras de la población en las diferentes estructuras de
edades y sus respectivas tasas de sobrevivencia; el termino at es un vector columna que
representa la estructura de edades de la población en el tiempo t y at+1 es el vector columna
que representa como queda conformada la nueva estructura de edades de la población en el
tiempo t+1.

Antes de discutir este modelo, se comentará sobre algunos aspectos básicos del álgebra
matricial.

El término "matriz" es usado en matemáticas para describir un arreglo rectangular de

números. Ejemplo, el arreglo siguiente:

1 2 3 -6
2 4 8 16
1 3 2 -5

70
es una matriz de tres hileras y cuatro columnas, es decir es una matriz de 3 x 4. Cuando una
matriz tiene el mismo número de hileras y columnas se conoce como "matriz cuadrada".
Una matriz con una sola hilera o con una sola columna de valores se denomina vector
hilera o vector columna, respectivamente. Cada uno de los valores dentro de la matriz se
denomina elemento y toda la matriz en su conjunto es denominada, en este caso, como A.
Para ubicar la posición de cada uno de los elementos de la matriz se utiliza la denominación
aij, lo que significa que se encuentra en la i-ésima hilera y la j-ésima columna. En el
ejemplo, el elemento a2,3 correspondería al valor (8), mientras que el valor(-6) tendría la
ubicación al,4.
Las matrices pueden ser manipuladas para realizar las operaciones básicas de suma,
resta, multiplicación y división, lo que se conoce como álgebra de matrices. Para las dos
primeras operaciones se necesita que las matrices tengan el mismo número de elementos.
Ejemplo, sean las matrices cuadradas
3 2 4 4 8 3
2 6 1 y -1 1 -4
5 0 -2 7 4 0

De aquí,

3 2 4 4 8 3 7 10 7
2 6 1 + -1 1 -4 = 1 7 -3
5 0 -2 7 4 0 12 4 -2

3 2 4 4 8 3 -1 -6 1
2 6 1 - -1 1 -4 = 3 5 5
5 0 -2 7 4 0 -2 -4 -2

Como puede observarse, la suma y resta matricial es análoga a la suma y resta de los
elementos de cada matriz. La multiplicación y división matricial son diferentes a las
operaciones conocidas pero no resultan difíciles de realizar como se verá más adelante.

Una de las primeras aplicaciones de matrices en el estudio del crecimiento poblacional

de organismos fue desarrollado, como ya se indicó por Leslie (1945), en forma de un
modelo determinístico, conocido como la "matriz de Leslie", para predecir el
comportamiento de una población de hembras a partir de una estructura de edades conocida
y suponiendo ciertas tasas de sobrevivencia y fertilidad. Dicha matriz tiene la siguiente
representación

71
 t0 t1
F1 F2 F3 ….. Fn N1,0 N1,1
S1 0 0 0 X N2,0 = N2,1
0 S2… 0 0
0 0 Sn-1 0 Nn-1,0 Nn-1,1

donde las Fi representan la fecundidad de las hembras existentes en cada clase de edad de la
población y que se expresa por el número de hijas nacidas por cada hembra madre entre el
período de tiempo t al período t+1. Las Si representan la probabilidad de cada hembra (del
grupo de edad indicado por el subíndice) de sobrevivir al siguiente grupo de edad.

Obsérvese que estas probabilidades de sobrevivencia se ubican siempre en forma de

una diagonal en la matriz, empezando al principio de la segunda hilera y concluyendo al
final de la penúltima columna.

La matriz de Leslie considera la estructura de edades de la población inicial (en el

tiempo t = 0) en forma de un vector columna, cuyos componentes son, dispuestos
verticalmente, No,o, N1,0, ... Nm,0, donde Ni,0 es el número de individuos de la clase de
edad i (i = 0,1,2... m) en el tiempo t = 0. Por ejemplo, N0,0 puede ser el número de huevos
en la población en el tiempo t = 0; N1,0, el número de larvas de primer ínstar..., y Nm,0 el
número de adultos. La multiplicación de la matriz de fecundidad y sobrevivencia por este
último vector da como resultado otro vector columna que representa la nueva densidad
poblacional distribuida en los distintos grupos de edades, N0,1, N1,1 ... Nml, para el tiempo
t+1, y así sucesivamente para los tiempos t+2, t+3, etc.

Un ejercicio sencillo de la aplicación de la matriz de Leslie es el siguiente: Supóngase

una población de insectos compuesta por solo hembras partenogenéticas y vivíparas (por
ejemplo, áfidos), con la siguiente estructura de edades: 0 = hembras jóvenes, 1 = hembras
de edad media, y 2 = hembras viejas. La duración de cada uno de estos estados es de una
semana. Sus respectivas tasas de fertilidad y supervivencia son las siguientes: 0.2 y 0.5; 0.6
y 0.8; 0.3 y 0.0 (éste último valor porque las hembras adultas después de terminar su
período se supone que mueren). La población inicial (en el tiempo t = 0, es decir al inicio
de la primera semana) es la siguiente: hembras jóvenes 23; medianas 35; viejas 50. De aquí
que la matriz de Leslie y el vector columna para la población inicial de este ejemplo quedan
de la siguiente manera:

72
 t0 t1
0.2 0.6 0.3 23 40.6
0.5 0 0 * 35 = 11.5
0 0.8 0 50 28

Para la obtención de la densidad poblacional del tiempo t+l (al inicio de la segunda
semana), se multiplica la matriz de Leslie por el vector columna de la forma siguiente:
(0.2*23) + (0.6*35) + (0.3*50) = 40.6
(0.5*23) + (0.0*35) + (0.0*50) = 11.5
(0.0*23) + (0.8*35) + (0.0*50) = 28.0

La operación anterior es también un ejemplo de como se multiplican las matrices y

cuya explicación quedó pendiente. Como puede verse, la multiplicación de dos matrices no
requiere que éstas tengan el mismo número de elementos como sucede con la suma y la
resta. En este ejemplo se trata de una matriz cuadrada de 3 x 3, mientras que la matriz de la
población inicial es un vector columna con 3 elementos. E1 procedimiento consiste en
multiplicar el primer elemento de la primera columna de la matriz por el primer elemento
del vector, el segundo elemento de la matriz por el segundo elemento del vector, etc. La
suma de estas multiplicaciones dará como resultado el primer valor del nuevo vector
columna, que en nuestro ejemplo representa el número de hembras jóvenes de la población
al inicio de la segunda semana y que resultó ser de 40.6.

El segundo valor se obtiene de manera similar, es decir, multiplicando ahora los

elementos de la segunda hilera de la matriz por los elementos del vector inicial y sumando
el resultado para conocer la cantidad de hembras de edad media que habrá en la población
para la segunda semana, y que resultó de 11.5. Finalmente, la suma de las multiplicaciones
de los elementos de la tercera hilera de la matriz por los del vector de la población inicial
darán como resultado el número de hembras adultas, que fueron 28. Es decir, la nueva
población, en total, después de una semana está compuesta de 80.1 individuos, poco más de
la mitad de la densidad inicial, situación que no se discutirá por el momento. Lo que sí se
comentará es la representación de la matriz de Leslie en el comportamiento poblacional de
insectos con generaciones sobrepuestas.

Como se recordará, los elementos de la primera hilera de la matriz representan la tasa

de fecundidad promedio de cada hembra de la población que se encuentra en cada uno de
los tres grupos de edad considerados. Cada uno de estos tres valores al ser multiplicado por

73
los elementos del vector que representa a la población presente en cada grupo de edad en
ese momento de tiempo darán como resultado la contribución, con nuevos individuos, de
las hembras de cada edad a la población en la siguiente unidad de tiempo.

Así, por ejemplo, cada hembra joven tiene una tasa de fertilidad de 0.2, es decir cada
hembra joven contribuye en promedio con 0.2 nuevas hijas para la población. Como el
número de hembras jóvenes en la primera semana es de solamente 23, su descendencia en
conjunto para la siguiente semana será de apenas 4.6 hijas (0.2*23), mientras que las 35
hembras de edad mediana contribuyen con 21 hijas (0.6*35) para la población y finalmente
las 50 hembras viejas aportan 15 hijas (0.3*50).

La suma total de estas aportaciones serán los 40.6 nuevos individuos a la población al
inicio de la segunda semana y que son las nuevas hembras jóvenes, puesto que al inicio de
esta segunda semana las hembras jóvenes de la población que sobreviven pasan a la
siguiente estructura de edad, es decir se convierten en hembras maduras y análogamente las
hembras maduras iniciales sobrevivientes pasan a ser hembras viejas.

Con respecto a las hembras viejas de la población inicial, se supone que, después de
reproducirse, fallecen y no pueden ocupar una siguiente estructura de edad, por eso su tasa
de supervivencia es cero. No así con las hembras jóvenes que tienen una tasa de
sobrevivencia del 50%, es decir que la mitad de las hembras jóvenes de la población inicial
pasarán a conformar la nueva cantidad (11.5) de hembras de edad mediana en la nueva
población después de una semana de tiempo, y las hembras de edad mediana, con una tasa
de sobrevivencia del 80%, constituirán la cantidad (28) de hembras viejas en la nueva
población. Si queremos saber el comportamiento de la población después de una nueva
semana (en el tiempo t + 2), entonces volvemos a multiplicar, como ya se explicó, la matriz
de Leslie (de sobrevivencia y fertilidad, que se supone constante) por el nuevo vector
columna obtenido. Es decir:
t0 t1
0.2 0.6 0.3 40.6 23.4
0.5 0 0 * 11.5 = 20.3
0 0.8 0 28 9.2

Lo que significa que después de dos semanas la densidad poblacional será de 52.9
individuos, los cuales 23.4 serán hembras jóvenes, 20.3 hembras de edad mediana y 9.2
hembras viejas. Continuando de este modo, para la tercer semana el número de individuos
será de 47.5 (19.6 hembras jóvenes, 11.7 medianas y 16.2 viejas); en la cuarta semana, 35
(15.8, 9.8 y 9.4), en la quinta 27.6 (11.9, 7.9 y 7.8), en la sexta 21.9 (9.6, 6 y 6.3) etc. Se
puede observar que, si se divide el número de individuos en cada clase de edad entre el

74
número total de individuos de la población en cada período de tiempo, la población
empieza a mostrar una distribución estable de edades. Esto es la proporción de hembras
jóvenes y representa el 43% del total poblacional, las hembras de edad media el 28% y las
hembras viejas el otro 28% aproximadamente. Esto se observa más claramente a partir de la
cuarta semana de tiempo cuando estas proporciones empiezan a estabilizarse (Cuadro 5)

Cuadro 5. Valores de la población obtenidas a través del modelo matricial de Leslie. Se

muestra el número de individuos de cada edad (h.j.= hembras jóvenes, h.m.=
hembras medianas, h.v.= hembras viejas) y, entre paréntesis, su respectiva
proporción con respecto al total de la población en cada intervalo de tiempo para
indicar como, conforme pasa el tiempo, la población se acerca a una distribución
estable de edades.

Semana

Etapa 0 1 2 3 4 5

h.j. 23 (0.21) 40.6 (0.5) 23.4 (0.44) 19.6 (0.41) 15.8 (0.45) 11.9 (0.43)

h.m. 35 (0.32) 11.5 (0.14) 20.3 (0.38) 11.7 (0.24) 9.8 (0.28) 7.9 (0.28)

h.v. 50 (0.46) 28 (0.34) 9.2 (0.17) 16.2 (0.34) 9.4 (0.26) 7.9 (0.28)

Total 108 80.1 52.9 47.5 35 27.6

55

50

45

40

35

30

25

20

15

10

0
0 1 2 3 4 5

HJ HM HV

Gráfica del comportamiento poblacional los datos del cuadro 4.

75
 En el modelo de Leslie, la edad y el tiempo son considerados como equivalentes y
todos los individuos se desarrollan al mismo tiempo a una tasa constante. Se sabe que la
tasa de desarrollo de los insectos no es constante pues depende de la temperatura y puede
variar entre los individuos, aún de la misma edad. Esta variación individual se conoce
como retardo distribuido, porque hay una distribución de tiempo cuando los individuos
alcanzan su madurez. Para ello, la matriz de transición puede modificarse para incorporar
estas características.

Los valores de la diagonal en esta matriz no son ceros como en el modelo original, por
lo tanto cierta proporción de individuos permanecerá en la misma clase de edad cuando el
tiempo se incremente, resultando en un desarrollo más lento. La tasa de desarrollo se puede
ajustar modificando los valores tanto de la diagonal como de la subdiagonal. A
continuación se modifican los valores de la matriz del ejemplo que hemos trabajado
anteriormente.
0.2 0.6 0.3
0.5 0.3 0
0 0.8 0.1

60

50

40

30

20

10

0
0 1 2 3 4 5

HJ HM HV

Esta figura muestra que, al modificar los valores en la diagonal y subdiagonal de la

matriz de transición, el desarrollo de los individuos de la población se retarda.

Los datos básicos (Si y Fi) para la conformación de la matriz de Leslie se derivan de los
datos de una tabla de vida y de una tabla de tasas de fertilidad a edad específica. Para la
obtención de los valores de los individuos de edad x en el tiempo t para que sobrevivan al
siguiente grupo de edad (x+1) en el siguiente intervalo de tiempo, se utiliza SX = Lx+l/Lx

76
 ∞
donde Lx = ∑ lx, es decir, el número de hembras vivas, en promedio, en el grupo de edad
x= 0
de x a x+1 de la tabla de vida estacionaria.

Los valores de tasas de fertilidad (número de hembras hijas vivas por cada hembra
madre de edad x que sobrevive al siguiente grupo de edad) son un poco más problemáticos
de obtener, pero pueden ajustarse de los parámetros mx (número de hijas por hembra de
edad x en cada unidad de tiempo) de una tabla de fertilidad básica.

4.4 Modelos de depredación

Las poblaciones insectiles son parte integral de ecosistemas naturales o artificiales

(agroecosistemas) y cualquier intento por mantener sus densidades poblacionales por
debajo de determinados umbrales de daño debe tomar en consideración el papel de los
factores bióticos y abióticos interactuantes. El término "sistema de vida" fue propuesto para
connotar a una población de insectos y a su "ambiente efectivo", que incluye factores
intrínsecos y extrínsecos a dicha población como competencia, depredación, clima,
alimento, etc. Es decir, cualquier factor que influya en los nacimientos, muertes,
inmigraciones y emigraciones de la población y que de este modo influya en sus
densidades. De manera general, existen cinco tipos de interacciones con otros organismos:
mutualismo, competencia, explotación, comensalismo y depredación. De estas
interacciones, la depredación ha recibido la mayor atención, quizá porque ha demostrado su
utilidad en el manejo de plagas

Maynard (1974) menciona que Lotka y Volterra, a mediados de los años 20´s,
desarrollaron de manera independiente los primeros modelos sobre las interacciones de dos
especies: depredador-presa. Concibieron, primeramente, que la tasa de cambio de la
población presa (dH/dt) es una función de su tasa intrínseca de incremento (r) y de la tasa a
la cual sus individuos son eliminados por la población depredadora (aHP). En segundo
término, consideraron que la tasa de cambio de la población depredadora (dP/dt) está en
función de su tasa de mortalidad en ausencia de presas (-m) y de su tasa de crecimiento por
unidad de presas consumidas (b). De tal forma que:

dH/dt = rH – aHP

dP/dt = bHP-mP,

H es la densidad de la presa
P es la densidad del depredador
r es la tasa intrínseca de incremento de la población presa
a es el coeficiente de depredación
b es la tasa de reproducción de los depredadores por cada presa consumida

77
 m es la tasa de mortalidad del depredador

donde H y P son las densidades poblacionales de la presa y el depredador, respectivamente;

r es la tasa intrínseca de incremento de la población presa; -m es la tasa de mortalidad de la
población depredadora; a es la proporción de encuentros entre el depredador y las presas
que conlleva a la eliminación de estas últimas (respuesta numérica); bHP es la eficiencia
del depredador para convertir las presas consumidas en descendencia para su población
(respuesta funcional).

1. (rH): En ausencia de depredadores la población de la presa crece de acuerdo a la

ecuación dH/dt = rH , que puede convertirse en Ht = H0 exp (rt), que es la ecuación
del crecimiento exponencial.
2. (bHP): Es la tasa de muerte de la población presa debido al ataque de depredadores
3. (abHP): Es la tasa de producción de descendencia en la población del depredador,
la cual está directamente relacionada con el número de presas consumidas.
4. (mP): Es la tasa de mortalidad de la población del depredador en ausencia de
alimento, de acuerdo a la ecuación dP/dt = - mP, que puede convertirse en Pt = P0
exp (-mt), que es una ecuación de decaimiento exponencial

Este modelo está basado en una serie de suposiciones:

1. En ausencia de depredación, la población presa (H1) se incrementa exponencialmente.

2. La tasa de mortalidad del depredador (-m) se supone constante e independiente de la
densidad del mismo depredador o de su presa.
3. La eficiencia de convertir las presas consumidas en descendencia por el
depredador(respuesta numérica) es constante e independiente de la densidad de las dos
poblaciones.
4. La proporción de presas eliminadas es constante y se da como el producto de los
contactos entre los individuos depredador-presa.
5. Los movimientos y contactos entre depredadores y presas se supone aleatorio.
6. E1 tiempo involucrado en el consumo de las presas no está considerado en el modelo.
E1 modelo también supone que las tasas de depredación individuales son constantes.
E1 modelo de Lotka-Volterra, aunque está basado en muchas suposiciones que no ocurren
en condiciones naturales, ayuda a explicar algunas de las interacciones teóricas entre estas
dos poblaciones.

78
 60

50

40 presa
depredador
30

20

10

0
0 20 40 60 80 100 120 140 160 180

La figura anterior muestra la gráfica del comportamiento poblacional del sistema

depredador-presa obtenido con el modelo de Lotka y Volterra obtenido con los
siguientes datos:
Población inicial de la presa 50
Población inicial del depredador 15
r=0.1, a=0.01, b=0.0025 y m=0.05

Para la obtención de los parámetros del modelo de Lotka y Volterra se debe realizar el
siguiente conjunto de experimentos:

1. Mantener una población de presas sin depredadores y estimar su tasa intrínseca de

incremento (r ) .
2. Poner un depredador en cajas con diferentes densidades de presas y estimar la tasa
de mortalidad de las presas y el correspondiente valor de K´ en cada caja. Se sabe
que el valor de K´ es igual la tasa instantánea de mortalidad multiplicada por el
tiempo. Así, la tasa de depredación (a) es igual al valor de K´ dividido por la
duración del experimento. Ejemplo: Una especie de coccinélido mató 60 áfidos de
un total de 100 en dos días. Entonces, el valor de K´ = - ln (1-60/100) = 0.92, y a
=0.92/2=0.46.
Nota: Si los valores de a estimados a diferentes densidades de presas no son lo
suficientemente cercanos unos de otros, entonces el modelo de Lotka-Volterra no
funcionará adecuadamente.

3. Estimación de los parámetros b y m . Manteniendo densidades constantes de presas

(0, 5, 10, 20, 100 presas por caja) para estimar la tasa intrínseca de incremento de la
población del depredador (rp) a estas densidades de presas. Se gráfica la tasa
intrínseca de incremento de la población del depredador vs la densidad de presas.
Por medio de regresión linear obtenemos rp = bH – m

Nota: Si los puntos no se ajustan a una línea recta, entonces el modelo no es adecuado y
debe ser modificado. Ahora, los parámetros b y m pueden tomarse de esta ecuación de
regresión.

79
4.5 Modelos de desarrollo

La duración del desarrollo de insectos depende principalmente de la temperatura. La

tasa o velocidad de desarrollo se puede estimar mediante D=1/ T, donde D es la tasa de
desarrollo y T es el tiempo (en días) para que un insecto complete todo su ciclo biológico o
solamente una determinada etapa biológica (huevo, larva, etc.). Ejemplo, si la duración
del ciclo biológico de un insecto, desde la eclosión del huevo hasta la emergencia de los
adultos dura 35 días, entonces su tasa diaria de desarrollo será de 0.0285.

0.06
0.05
0.04
1/dias de desarrollo

0.03
0.02
0.01
0
-0.01 0 5 10 15 20 25 30 35
-0.02
-0.03
temperatura

Figura 6. Relación lineal de la duración del desarrollo (expresado como 1/días de

desarrollo) respecto a la temperatura.

De acuerdo a la figura anterior, en el rango de temperaturas de 15 a 30o C, la tasa de

desarrollo cambia linealmente conforme se incrementa la temperatura. A temperaturas más
bajas (< 15o C) no existe desarrollo, mientras que a temperaturas más altas (>30o C), el
desarrollo se retarda.

El modelo más simple de desarrollo es de grados-día de desarrollo (GDD) y tiene

como fundamento que la velocidad del desarrollo está en función directa con el incremento
de temperatura: a mayor temperatura, mayor velocidad de desarrollo. En muchos casos,
dentro de un rango de temperaturas moderadas, efectivamente la tasa de desarrollo es una
función lineal de dichas temperaturas. Por ejemplo, en la línea de regresión, graficada en el
rango de temperaturas de 0 a 35o C, se observa que los únicos puntos cercanos a dicha línea
son los correspondientes al rango de 15 a 30o C; a temperaturas menores de 15o C no hay
ningún desarrollo y a temperaturas mayores de 30o C el desarrollo se retarda y
eventualmente los insectos mueren por sobrecalentamiento. Por lo tanto, si se quiere
estimar la duración del desarrollo en un rango de temperaturas moderadas, el modelo de
GDD puede ser de utilidad.
Los componentes de este modelo son los siguientes:

80
Tmin, que es la temperatura mínima (o temperatura umbral) de desarrollo. Es la
temperatura a partir de la cual inicia el desarrollo, pero que en sentido estricto su tasa de
desarrollo es cero.
ET = t-Tmin, es la temperatura efectiva, donde t es la temperatura de un día particular.
GDD son los grados días de desarrollo y es la temperatura efectiva multiplicada por el
número de días necesarios para que se complete el desarrollo de todo un ciclo biológico o
de solo una determinada etapa biológica.

Tanto la Tmin como los GDD pueden ser estimados a partir de la línea de regresión
obtenida de la gráfica entre la temperatura y la tasa de desarrollo (como en la figura). Si
recordamos que la ecuación de la línea recta es Y=A + BX, donde Y es la tasa de
desarrollo; A es el intercepto de la línea de regresión; B es la pendiente y X es la
temperatura. En la figura esta ecuación fue Y=0.00185X-0.01678
A+Btmin = 0 ( por la definición de Tmin)
Tmin = -A/B, de los datos de la figura Tmin = 0.01678/0.00185 = 9.0o C.
T= 1/ D, es el tiempo de duración del desarrollo.

Los grados-día diarios pueden estimarse mediante

GDD= T* (t-Tmin) = (t+A/B)/(A+Bt) = 1/B
GDD = 1/B

Esta ecuación pone de manifiesto que los GDD son independientes de la temperatura,
lo que caracteriza al modelo. En el ejemplo, GDD = 1/0.00185, es decir 540,5 grados-día,
que es la cantidad necesaria para que se complete el desarrollo.

Dado que los grados-día son independientes de la temperaturas, se pueden utilizar para
estimar la duración del desarrollo de insectos en experimentos bajo el efecto de diversas
temperaturas constantes.

Para estimar los grado-día, los modelos de desarrollo requieren estimar los cambios de
temperatura que ocurren en un día. Como en la mayoría de los casos solo se conocen la
temperaturas máxima y mínima diarias, existen varios métodos para dicha estimación
usado estos valores, uno de los más comunes es el del “rectángulo”, también llamado “del
promedio” o de “máximas y mínimas” y donde los grados-día se obtienen de la siguiente
manera:
GDD = (temperatura máxima diaria +temperatura mínima diaria/2)-Tmin

Existen otros modelos de desarrollo que incluyen el tiempo fisiológico al desarrollo de

insectos. Se sabe que los insectos incrementan su velocidad de desarrollo conforme se
incrementa la temperatura, pero que la reducen cuando la temperatura decrece. Ahora, si se
conoce que, a una temperatura constante, la tasa de desarrollo de un insecto es de 0.08 por
día, ¿ que sucederá con dicha tasa cuando haya un incremento o una reducción de dicha
temperatura?. Para responder esta cuestión se ha desarrollado el concepto de la edad
fisiológica

81
 La edad fisiológica de los insectos en cualquiera de sus etapas biológica se obtiene
por la acumulación de días fisiológicos diarios, que son una proporción del desarrollo total
alcanzado durante un período de 24 horas. Para ello es necesario obtener una ecuación
(generalmente cuadrática) que nos ayude a estimar el tiempo de desarrollo (en días) que
dura dicha etapa biológica en función de las temperaturas medias diarias reales registradas
diariamente. Posteriormente, utilizando como referencia el tiempo más breve de desarrollo
obtenido mediante dicha ecuación, entonces los días fisiológicos para un día en particular
serán el resultado de dividir este último valor entre los días de desarrollo obtenidos también
con la misma ecuación pero utilizando los valores reales diarios de las temperaturas medias
registradas día con día.

El modelo, desarrollado por Wilkerson et al (1986), permite estimar el número de

individuos de una especie insectil, en cada una de sus etapas biológicas (huevo, larva, pupa,
adulto), en función del tiempo y de su edad fisiológica, de acuerdo a la ecuación:
dNi/de + dNi/dt = - MiNi - DiNi + Ei,

donde dNi/de + dNi/dt = Cambio en el número de individuos (Ni ) en función de su edad

fisiológica(e) y del tiempo (t)
i= etapa biológica
Mi = mortalidad en la etapa i.
Di = función de desarrollo, dependiente de las temperaturas promedio diarias, que
determina la proporción de individuos de la etapa i que completan su desarrollo y pasan a la
siguiente etapa biológica en el día t. El efecto de la temperatura sobre el desarrollo de los
individuos está considerado en Di por medio de su edad fisiológica; ésta última se obtiene
por la acumulación de días fisiológicos diarios, que son una proporción del desarrollo total
alcanzado durante un período de 24 horas.

Finalmente, Ei = número de individuos que ingresa a cada etapa i en el día t. Para

huevos, Ei depende de la fertilidad de las hembras y para las demás etapas biológicas es el
número de individuos que completaron su desarrollo en la etapa biológica previa.

El modelo considera la variabilidad en la duración del desarrollo de los individuos de

la misma edad mediante una función de distribución acumulativa propuesta por Stinner et
al, 1975, que relaciona la edad fisiológica con la proporción de individuos que completan
su desarrollo en un día determinado mediante la siguiente ecuación:
F (E) = (1 - Z) q ; 0 # Z # 1 y q= hzk , donde Z = (B -E )/ (B -A ), siendo A el número
mínimo de días para que los insectos de la misma edad completen su desarrollo y B el
máximo número de días para ello.

Asimismo, el modelo puede incluir los valores de mortalidad en cada etapa biológica
mediante Mi =1-(1-PM)(1 / D.D), donde

Mi es la mortalidad diaria de la etapa biológica i,

PM es la proporción de mortalidad en una determinada etapa biológica respecto a la
mortalidad total en todo el ciclo biológico

82
 D.D. son los días de desarrollo.

Para ejemplificar el uso de este modelo se presenta a continuación el trabajo realizado

por Pinto et al (2002) para simular la dinámica poblacional de larvas de la conchuela del
fríjol, Epilachna varivestis Muls, donde en la estructuración del modelo se consideraron las
siguientes etapas biológicas de la conchuela: 1) Huevos, 2) larvas pequeñas (LP), de primer
y segundo instar; 3) larvas medianas (LM), de tercer instar y 4)larvas grandes (LG). Las
ecuaciones para representar los días de desarrollo (cuadro 1) fueron obtenidas a partir de
diversos trabajos sobre la duración del ciclo biológico del insecto a diversas temperaturas.

Cuadro 5. Ecuaciones para estimar los días de desarrollo (D.D.) de cada etapa biológica de
la conchuela del frijol.
Etapa biológica Ecuación de la curva de desarrollo R
Huevo D.D. = 52.2 – 3.44 T + 0.063 T2 0.99
Larva pequeña D.D. = 66.6 – 4.13 T + 0.076 T2 0.98
Larva mediana D.D. = 31.6 – 2.01 T + 0.036 T2 0.98
Larva grande D.D. = 46.2 – 2.85 T + 0.05 T2 0.96
T=temperatura media diaria; R =coeficiente de correlación

La edad fisiológica se obtuvo al dividir el valor del tiempo más breve del desarrollo de
cada etapa biológica entre los días de desarrollo estimados mediante las ecuaciones
correspondientes.

Para la función de desarrollo acumulativo, los valores de A y B fueron obtenidos de

Nagarajan et al, 1994, a partir de un trabajo del tiempo de desarrollo de la conchuela a 250
C, mientras que los valores de h y k son constantes empíricas derivadas de una distribución
normal. Stinner et al, (1975) encontraron que k =2, fue adecuado para representar la
proporción diaria de desarrollo de insectos. La estimación de h es complementaria
conociendo los valores de A, B y k.

Cuadro 6. Parámetros estimados para la función de desarrollo acumulativo diario de los

individuos de la conchuela del frijol.
Etapa A B H k
Huevo 4.1 5.9 4 2
Larva Pequeña 4.9 10.3 4 2
Larva Mediana 2.4 7.8 4 2
Larva Grande 1.8 9 3.9 2

Los proporciones de mortalidad fueron de 0.735, 0.672, 0.093 y 0.366 para huevos, LP,
LM y LG, respectivamente. Dichos valores fueron reportados por Reyes et al (1994) de un
trabajo realizado en el área de Chapingo,México, del cual se obtuvo la dinámica

83
poblacional de las distintas etapas biológicas de la conchuela con las cuales se compararon
los resultados de las simulaciones del modelo.

Una vez estructurado el modelo, las simulaciones se iniciaron a partir de una curva
poblacional de oviposición de la conchuela registrada también por Reyes (1994). De estos
datos el modelo simuló la curva de larvas pequeñas para representar la población observada
en campo; el número total de individuos estimado (3727) fue 1.7% menor que el
observado en campo (3793).

300
250
No. individuos

200
150
100
50
0

1
6

10

12

14

16

18

20

22

24

26

28

30

11

13

15

17

19

21
l

o
ju

ag

LP sim LP obs

(Figura 2). Curvas poblacionales (simulada y observada en campo) de larvas pequeñas (1er
y 2º instar) de la conchuela del frijol.

Los valores obtenidos de la simulación de larvas pequeñas se utilizó para que el modelo
simulara también la dinámica poblacional de larvas medianas (Figura 3). Su estimación del
total de individuos (1130) fue inferior en 9% al observado en campo (1247). De manera
similar, el modelo simuló la dinámica población de larvas grandes (figura 4), estimando un
total de 1047 individuos, valor 7.1% menor respecto a los 1127 observados en campo.

84
 120
No. individuos 100
80
60
40
20
0

2
3

9
26

28

30

11

13

15

17

19

21

23

25

27

29

31
o

p
ag

se
LM sim LM obs

Figura 3. Curvas poblacionales (simulada y observada en campo) de larvas medianas (3er

instar) de la conchuela del frijol.

120
100
No. individuos

80
60
40
20
0
1

2
3

4
26

28

30

11

13

15

17

19

21

23

25

27

29

31
o

p
ag

se
LG sim LG obs

Figura 4. Curvas poblacionales (simulada y observada en campo) de larvas grandes (4to

instar) de la conchuela del frijol.

4.6 Modelos de series de tiempo

Aunque diversos modelos han sido desarrollados para estudiar y predecir el

comportamiento de las poblaciones insectiles, muchos de ellos consideran para el análisis
estadístico de las observaciones (datos) que estas varían de manera independiente. Esta
suposición, sin embargo, no es concordante con el comportamiento de la fluctuación en
densidad de las poblaciones insectiles a través del tiempo, en donde la densidad que
presenta la población en un momento determinado necesariamente depende de sus
densidades anteriores. Un fenómeno de este tipo, en donde se conjuntan una serie de
observaciones dependientes entre sí a través del tiempo, se conoce como una serie de
tiempo (Infante et al, 1983). Una serie de tiempo se puede definir como un conjunto de
observaciones hechas de manera igualmente espaciadas en el tiempo sobre el
comportamiento de un fenómeno particular y cuya característica principal es que dichas
observaciones tienen dependencia entre sí. Generalmente, las observaciones son medidas
sobre una variable determinada, por ejemplo y en los tiempos 1,2,...n; así, una observación
cualquiera yt (t = 1,2,...n), tiene una representación en la que se le hace depender de las

85
observaciones precedentes y, con el fin de predecir los valores futuros, no conocidos, de la
serie, es necesario representar su comportamiento por medio de un modelo matemático que,
utilizando los datos observados, prediga y estime los límites de confianza de los valores
futuros de la serie.

Una de las técnicas para el análisis de series de tiempo es la desarrollada por Box y
Jenkins (1970), que incluye el uso de una clase general de modelos conocidos como
ARIMA (Autoregresive Integrated Moving Average), que han demostrado ser lo sufi-
cientemente flexibles para describir y pronosticar el comportamiento de una amplia
variedad de fenómenos que se presentan bajo la forma de series de tiempo. La metodología
de Box y Jenkins consta de los siguientes pasos: Identificación, estimación, verificación y
predicción.

La identificación de un modelo tentativo de series de tiempo, es hecha por medio del

análisis de las observaciones del fenómeno estudiado. Se necesitan cuando menos 50
observaciones (de preferencia un número mayor) para una buena identificación del modelo.
Un aspecto importante en esta etapa, es que la serie de observaciones sea estacionaria (Zt);
es decir, que sus propiedades estadísticas sean la mismas en cualquier instante de tiempo.
Por lo tanto una serie estacionaria tiene una media constante que define un nivel alrededor
del cual fluctúan todos sus valores y una varianza también constante que mide su dispersión
respecto a ese nivel. Asimismo, la suposición de estacionaridad implica un comportamiento
particular de las autocorrelaciones, que son una herramienta de mucha utilidad en esta
etapa, pues como se verá más adelante, cada modelo está caracterizado por el
comportamiento teórico de sus funciones de autocorrelación y autocorrelación parcial, por
lo que si una serie de tiempo bajo estudio presenta un comportamiento en sus funciones de
autocorrelación similar a las de un modelo particular de la clase ARIMA, entonces, dicho
modelo puede representar adecuadamente dicha serie y ser utilizado para hacer
predicciones de sus valores futuros.

La clase general de modelos de series de tiempo ARIMA se divide en dos grupos

principales: estacionales y no-estacionales. Se comenzara con estos últimos:
E1 modelo Zt = µ+∈t-θ1∈t-1-θ2∈t-2-..., θq∈t-q, es un modelo de promedios móviles de
orden q, o MA(q). Se sabe que su función de autocorrelación (FAC) se corta después de
un determinado intervalo k = q. Un ejemplo es el modelo de primer orden o MA(1), que es:
Zt = µ+∈t-θ1∈t-1, su FAC se corta después del intervalo 1.
E1 modelo Zt = δ+φ1Zt-1 + φ2Zt-2 +...+ φpZt-p +∈t, es un modelo autorregresivo de
orden p, o AR(p). De estos modelos se conoce que sus funciones de autocorrelación parcial
(FACP) se cortan después de determinado período k = p, y sus FAC decaen rápidamente
en diversas formas. E1 modelo más simple de este grupo es el de primer orden o MA(1): Zt
= δ+φ1Zt-1. Su FACP se corta después del intervalo 1, y su FAC decae de manera
exponencial.
Finalmente, el modelo:

86
 Zt = δ+φ1Zt-1 + φ2Zt-2 +...+ φpZt-p -θ1∈t-1-θ2∈t-2 -... θq∈t-q +∈t

es un modelo mixto autorregresivo y de promedios móviles de orden p,q, o también

ARMA(p,q). Para su identificación se sabe que sus FAC y FACP decaen rápidamente de
formas diversas. Un ejemplo de este tipo es el ARMA(l,l): Zt=δ+φ1Zt-1 -θ1∈t-1 -θ1∈t-1 +∈t,
cuyas FAC y FACP decaen de manera exponencial.

Box y Jenkins (1970) han desarrollado también modelos que son capaces de
representar series de tiempo con algún tipo de comportamiento estacional; es decir con
patrones repetitivos en el tiempo, como sucede con las fluctuaciones poblacionales de los
insectos. Para el entendimiento de los modelos estacionales se debe partir de los modelos
mixtos no estacionales ARMA(p,q):
Zt = δ+φ1Zt-1 + φ2Zt-2 +...+ φpZt-p -θ1∈t-1-θ2∈t-2 -... θq∈t-q +∈t
que es igual a Zt - φ1Zt-1 + φ2Zt-2 +...+ φpZt-p = δ + ∈t-θ1∈t-1 -θ2∈t-2-... θq∈t-q
o también Zt - φ1BZt - φ2B2Zt -...- φp Bp Zt = δ + ∈t -θ1 B∈t -θ2 B 2∈t -... θq Bq∈t
donde B es un operador de "retroceso", que mueve una observación (Zt) o un término de
error (∈t ) por un período hacia atrás en el tiempo; es decir BZt = Zt - Zt-1, y en general,
BkZt = Zt -Zt-k. De aqui que Zt - φ1BZt - φ2B2Zt -...- φp Bp Zt = δ + ∈t -θ1 B∈t -θ2 B 2∈t -...
θq Bq∈t pueda expresarse también como:

(1- φ1 B -φ2 B 2 -...- φp Bp)Zt = δ + (1 -θ1 B-θ2 B 2 -...- θq Bq)∈t

en donde φp (B) = (1 -φ1 B-φ2 B 2 -...- φp Bp) es el operador no estacional autorregresivo de

orden p, y θq (B)=(1-θ1B-θ2B2-...θqBq), el operador no estacional de promedios móviles de
orden q.
Para las series estacionales se utilizan los siguientes operadores:

φP (BL) = (1 -φ1,L BL-φ2,L B 2L -...- φP,LBPL que es el operador estacional autorregresivo de

orden P, y θQ (BL) = (1 -θ1,L BL-θ2,L B 2L -...- θQ,LBQL), el operador estacional de
promedios móviles de orden Q.
La combinación de los cuatro operadores anteriores dan como resultado el modelo
general multiplicativo estacional ARMA(p,P,q,Q)
φp (B) φP (BL) Zt = δ + θq (B) θQ (BL)∈t

que al desarrollarse queda como

(1-φ1 (B-φ2 B2-...- φP B P) x (1-φ1,L BL - φ2.LB2L -...- φP,LBPL) Zt =
δ +(1-θ1 (B-θ2 B2-...- θQ BQ) x (1-θ1,L BL - θ2.LB2L -...- θQ,LBQL) ∈t

87
 Aunque los modelos de series de tiempo se han utilizado principalmente en el estudio
de fenómenos físicos y económicos, también han sido empleados en el estudio de
poblaciones biológicas (Garsd y Howard, 1982).

Con respecto a poblaciones de insectos en específico, Mawby y Gold (1984) utilizaron

la metodología de Box y Jenkins, junto con otros métodos de análisis, para determinar la
dependencia, tanto en tiempo como en espacio, de poblaciones de Dendroctonus frontalis
Zimm., en el Oeste de EE.UU.

En México, Infante et al (1983) y Alvarez et al (1983) aplicaron también la

metodología propuesta por Box y Jenkins para la obtención de modelos de series de tiempo
que representarán la fluctuación poblacional de los dípteros Oxysarcodexia ventricosa e
Hydrotea sp, mediante series de observaciones tomadas en campo durante 197 y 153
semanas, respectivamente. Los modelos obtenidos por estos investigadores representaron
adecuadamente la fluctuación poblacional que estos insectos presentaron en el campo,
aunque no hicieron predicciones de su comportamiento futuro.

Pinto et al (1990) trabajando con una serie de tiempo sobre la fluctuación en densidad
del gorgojo Zabrotes subfasciatus (Boh.), utilizó la misma metodología en la búsqueda de
un modelo para representar el comportamiento poblacional mostrado por el insecto y hacer
predicciones de sus valores futuros. La serie de tiempo estuvo conformada por 105
observaciones, tomadas cada cinco dias, sobre el número de adultos en la población criada
bajo condiciones de laboratorio. Para la obtención del modelo se utilizaron las primeras 95
observaciones (Figura 4) y las 10 restantes se conservaron para evaluar su capacidad de
predicción.

Figura 4 . Primeras 95 observaciones semanales (de un total de 105) del número

adultos de Z. subfasciatus fluctuando bajo condiciones de laboratorio.

88
 La FAC de estas 95 observaciones (Figura 5 )indicó la necesidad de una
transformación estacional, Zt-yt-yt-5, para volver la serie estacionaria, esto por la presencia
de autocorrelaciones grandes en los períodos 5,10 y 15.

Figura 5. Función de Autocorrelación (FAC)de las primeras 95 observaciones

semanales del número de adultos de Z. subfasciatus

Las FAC y FACP de la serie diferenciada se muestran en las Figuras 6 y 7,

respectivamente

Figura 6. Función de Autocorrelación (FAC) de la serie diferenciada Zt-yt-yt-5,

89
 Figura 7. Función de Autocorrelación parcial (FACP) de la serie diferenciada Zt-yt-yt-
5,

De acuerdo a los lineamientos señalados por Nelson (1973) para la identificación de un

modelo tentativo de series de tiempo a través del comportamiento de estos indicadores se
eligió un modelo estacional ARMA(l,l,0,0), es decir:

1-φ1 B) (1 -θ1,5 B5) Zt = δ + ∈t

donde
φ1 es el operador no estacional autorregresivo de primer orden
B operador de retroceso
φ1,5 operador estacional autorregresivo de primer orden y tamaño estacional 5.
Zt valor transformado de la serie
δ constante del modelo (estimador de la media)
∈t término de error (residual) en el tiempo t.

La estimación del valor de los parámetros del modelo elegido es un proceso que puede
ser realizado con la ayuda de diversos paquetes estadísticos como el Statgraphics (1985),
que arrojó lo siguiente: φ1 = 0.23384; φ1,5 =-0.65473, y δ = 6.70593

La etapa de verificación se realizó a través del análisis de los residuales(∈t) que

resultan de la diferencia entre los valores originales y los predichos por el modelo escogido.
La FAC de estos residuales (Figura 8) indica que éstos son estadísticamente iguales a cero;
es decir, no están correlacionados y por tanto el modelo ARMA(l,l,0,0) parece adecuado.
Para confirmar esto se utiliza una prueba de Ji cuadrada en donde se compara el valor del
estadístico de Box y Pierce (Q) obtenido por el Statgraphics sobre las primeras 20
autocorrelaciones de los residuales. Si Q < X2.05 de tablas con K-np grados de libertad
(donde K es el número de autocorrelaciones utilizadas para la obtención de Q, y np es el

90
número de parámetros en el modelo, entonces el modelo es adecuado para representar la
serie de tiempo. Como Q=20.6 < 28.8 (obtenido de tablas para X2.05 y 17 grados de
libertad), el modelo si se ajusta a los datos de la serie original.

Figura 8. Función de Autocorrelación (FAC) de los residuales del modelo

ARMA(l,l,0,0)
La Figura 9 muestra la gráfica de la serie original y la gráfica de la serie obtenida con
el modelo ARMA(l,l,0,0).

Figura 9. Resultado de la simulación del modelo ARMA(1,1,0,0) y la serie original

Finalmente, una vez verificado que el modelo elegido es capaz de representar el

comportamiento de la serie de tiempo sobre la fluctuación poblacional de adultos de Z.
subfasciatus, entonces se puede utilizar para hacer predicciones de sus valores futuros. Para
ello hay que recordar que el modelo ARMA (l,l,0,0) es
(1-φ1 B) (1 -θ1,5 B5) Zt = δ + ∈t

o bien

91
 (1-φ1 B) (1 -φ1,5 B5) yt - yt-5 = δ + ∈t

por la diferenciación utilizada.

Al desarrollar esta expresión queda
yt - yt-5 + 1-φ1 yt-1 - φ1 yt-6 + φ1,5 yt-5 - φ1,5 yt-10 - φ1 φ1,5 yt-6 + φ1 φ1,5yt-11 = δ + ∈t

que es la ecuación que sirve para las predicciones del modelo mismas que se presentan en
el Cuadro 7, junto con los valores observados de la serie.

Cuadro 7. Valores observados en la población de adultos de Z. subfasciatus y las predicciones

de estos valores con sus límites de confianza al 80%, por el modelo de series de
tiempo ARMA (1,1,0,0)

Obs. Original Predicción L.I. L.S

96 35 38 -27 103
97 187 158 91 224
98 179 221 154 287
99 130 144 77 210
100 79 68 1 135
101 62 47 -24 117
102 221 234 164 305
103 268 240 170 311
104 181 148 78 219
105 82 76 6 147

92
 BIBLIOGRAFIA

Alvarez, O.; J. Vera G. y S. Infante G. 1983. Modelos estocásticos para el pronóstico de

poblaciones de insectos. Folia Ent. Mexicana. 56:85-102.

Box, G.E.P and G.M. Jenkins. 1970. Time Series Analysis, Forecasting and Control. Holden
Day. San Francisco.

Chapman, R. N. 1931. Animal Ecology. McGraw-Hill. New York.

Garsd, A. and W. E. Howard. 1982. Microtine population fluctuation: An ecosystem

approach based on time-series analysis. J. Anim. Ecol: 225-234.

Horn, D. J. 1988. Ecological Approach to Pest Management. Elsevier Applied Science

Publishers. London.

Infante G. S., O. Alvarez y J. Vera G. 1983. Una aplicación de series de tiempo para
poblaciones naturales de insectos. Memorias del V Congreso Nacional sobre
estadísticas Agropecuarias y Forestales. S.A.R.H. México, D.F.

Kormondy, E. J. 1969. Conceptos de Ecología. Alianza Editorial.

Leslie, P.H. 1945. On the use of matrices in certain population mathematics. Biometrika
33:183-212.

Maynard, S.J. 1974. Models in Ecology. Cambridge University Press.

Mawby, W.D. and H.J. Gold. 1984. A reference curve and space-time series analysis of the
regional population dynamics of the Southern pine beetle Dendroctonus frontalis
(Zimm.) Res. Population Ecology 26:261-274

Nagarajan , K., R. J. O´Neil, C. R. Edwards, and J. Lowenberg-DeBoer. 1994. Indiana

soybean system model (ISSM). II. Mexican bean beetle model development,
integration and evaluation

Nelson, C.R. 1973. Applied time series analysis for manegerial forecasting. Holden Day, San
Francisco.

Pinto, V.M.; Vera, G.J.; Sotres, R.D. y González, C.F. 1990. Predicción de la fluctuación
poblacional de Zabrotes subfasciatus (Coleoptera:Bruchidae) a través de modelos de
series de tiempo. Agrociencia, serie: matematicas aplicadas, estadística y
computación. 1(1):135-157.

Pinto, V.M.; Vera G, J.; Landois P. L. y Leyva V. J. 2002. Simulación de la dinámica

poblacional de la conchuela del fríjol. Epilachna varivestis Muls. mediante un
modelo fenológico de desarrollo acumulativo Agrociencia. 36 (1): 115-122.

93
Reyes,C. H., M. Colunga G. y J. Ayala V. 1994. Modelo base de simulación poblacional de
la conchuela del fríjol, Epilachna varivestis Mulsant, en Chapingo, Edo. de México.
Revista Chapingo, serie Protección Vegetal 1(1): 65-69.

Stinner, R. E. , G. D. Butler, S. Batcheler and C. Tuttle. 1975. Simulation of temperature-

dependent development in population dynamics models. Can. Entomol. 107: 1167-
1174

Statgraphics (ver.1.0). 1985. STSC and Statistical Graphics Co. Bekersville, Maryland.

Wilkerson, G. G., W. Mishoe and J.L. Stimac. 1986. Modeling velvet bean caterpillar
(lepidoptera:Noctuidae) populations in soybean. Eviron. Entomol. 15:809-816.

94
 ADDENDA AL TEMA IV
1. Solución de la ecuación diferencial del modelo exponencial
dnt/dt = rnt

Esto es, encontrar cual es la forma de nt que haga que la ecuación sea cierta.

Notación: dnt/dt = nt1

ntl = rnt ...... (1)
1
nt - rnt = 0 ...... (2)

Multiplicando (2) por exp -(rt), se tiene

exp - (rt)nt1 - r nt exp -(rt) = 0 .... (3)

Pero (3) es igual a d/dt[exp - (rt)nt] = 0, debido a los siguientes teoremas:

A: d/dt[f(t) g(t) = f(t) d/dt g(t) + g(t)d/dt f(t):

B: d/dt exp [a(t)] = d/dt a(t) exp [a(t)]

Demostración:

d/dt [exp-(rt)nt] = exp -(rt)d/dt nt + nt d/dt exp-(rt)

= exp-(rt)ntl + nt d/dt (-rt)exp -(rt)
= exp-(rt)ntl + nt(-r)exp -(rt)
= exp-(rt)ntl - r exp -(rt)nt ........ (4)

Se observa que (4) es igual a (3), entonces

d/dt [exp-(rt) nt] = 0

d/dt [exp-(rt) nt] = 0 + c, donde
exp-(rt)nt = c y nt = c exp(rt)

Para t = 0, c = n0, luego entonces:

nt = n0 exp(rt)

2. Deducción formal de la ecuación de la curva logística.

Cuando se quieran desarrollar modelos matemáticos para pronóstico de poblaciones, se
deberá partir de ciertos enunciados relativos a los cambios de la densidad. Para el modelo
logístico el enunciado básico es: la tasa de incremento de la población es la diferencia entre

95
la tasa de adición de los individuos debido a nacimientos e inmigración y la tasa de
pérdidas que se da por muertes y emigración (Wilson y Bossert,1971)4
Matemáticamente este enunciado se escribe
dnt /dt = (B+I)-(D+E) .... (1)
en donde:
nt, representa el tamaño de la población
dn/dt, es la tasa de cambio de n por unidad de tiempo.
B, I, D, y E, son la tasa de natalidad, inmigración, mortalidad y emigración,
respectivamente.

A partir de este punto se hacen varias suposiciones. La primera es que la población está
cerrada al exterior, es decir I = 0 y E = O; luego entonces la ecuación (1) quedará reducida
a:

dnt/dt = B-D ........... (2)

La segunda suposición establece que B y D son proporcionales al número de

individuos n, o sea que los nacimientos y las muertes están directamente relacionadas con
el tamaño de la población; por lo que la ecuación (2) se transforma en:

dnt/dt = (B-D)n ........ (3)

La tercera suposición dice que si bien las tasas de natalidad y mortalidad están
relacionadas con n. Esta relación es lineal, de tal forma que a mayor poblacion menor tasa
de natalidad y mayor tasa de mortalidad.

Recordando que la ecuación de una línea recta es de la forma general y = a + bx,

entonces se puede establecer la dependencia de B y D con n de una forma más precisa.

B = b-kb nt y D = d+kd nt

En este caso b y d representan las tasas promedio de natalidad y mortalidad por

individuo por unidad de tiempo; kb y kd son las pendientes de las respectivas rectas de
natalidad y mortalidad. Substituyendo valores en la ecuación (3) se tendrá que:

4
Wilson, E.O. and W.H. Bossert. 1971. A primer of population biology. Sinauer Associates Inc.
Publishers. pp. 15-19.

96
 dn/dt = nt[(b-kb nt) - (d + kd nt)] ...... (4)

Por otro lado, cuando B=D la población se mantendrá estable, y esto sucederá cuando
el número de individuos de esa población no pueda aumentar más; a esa densidad se le ha
llamado capacidad de carga del medio (K). Este valor de K se deduce de la igualdad

b-kb nt = d + kd nt

de donde
nt = b-d/kb + kd = K ......... (5)

Reordenando los términos de manera algebráica y posteriormente substituyendo el

valor de K en la ecuación (4), se tiene:
dnt/dt = nt (b-d/b-d) [(b-kb nt) - (d + kd nt)]
= nt (b-d)[(b-d-kb nt - kd nt)/(b-d)]
= nt(b-d)[(b-d- nt(kb + kd)/(b-d)]

Si se divide el numerador y el denominador por kb + kd, entonces

dnt/dt = nt(b-d) {[(b-d/kb + kd)-nt(kb + kd)/[(kb+ kd)]/[b-d/(kb + kd)]}

pero como b-d/(kb + kd) = K, se llega a

dnt/dt = ntr(k-nt/K),
ya que b - d = r.

3. Solución a la ecuación integral del modelo logístico

Partiendo de la ecuación diferencial: dnt/dt = ntr(K-nt/K)

de donde:
dnt/dt = ntr(K-nt/K) = r/[(K/nt)(K-nt)],
entonces

[K/nt)(K-nt)] [dnt/dt] = r
[K/nt (K-nt)] [dnt/dt] dt = r dt
K/nt (K-nt) dnt = rt-a

donde a es una constante de integración.

97
 Para integrar K/nt (K-nt) dn, se usa el método de integración de fracciones racionales
de Hasser:

K/nt (K-nt) = 1/nt - 1/(K-nt)

K/nt (K-nt) dn = 1/nt dn - 1/(K-nt) dn
= ln n -ln (K-nt ) = ln [nt /(K-nt)] 1;
entonces

ln nt /( K-nt) = rt-a,

con el antilogaritmo, se tiene:

nt / (K-nt) = exp(rt-a)

nt = (K-nt) exp(rt-a) = K exp(rt-a) - nt exp(rt-a)

despejando

nt + nt exp(rt-a) = K exp(rt-a)
nt [1 + exp(rt-a)] = K exp(rt-a)
nt = [K exp(rt-a)] / 1 + exp(rt-a);

multiplicando arriba y abajo por exp-(rt-a)

K/1 + [(1/exp(rt-a)] = K/1 + exp-(rt-a) = K/1 + exp-(a-rt), finalmente:

nt = K/1 + exp(a-rt)

98
 CONTENIDO

TEMA V.
TABLAS DE VIDA DE TIEMPO VARIABLE

5.1 Introducción

Los modelos tradicionales que representan el crecimiento de las poblaciones (e.g. modelos
exponenciales, logísticos, series de tiempo), se derivan de supuestos que raramente ocurren en
condiciones de campo, por ejemplo, suponen que los individuos de la población son idénticos y
que responden inmediatamente a los cambios en la densidad (Pielou, 1977). Por lo tanto, estos
modelos generalmente se emplean para el análisis teórico de poblaciones.

Para el caso de poblaciones de campo, el análisis demográfico se ha basado, entre otros, en

el estudio de los factores K y en la construcción de tablas de vida (Bellows et al., 1992). El
análisis de factores K se restringe a poblaciones univoltinas o con generaciones discretas.
Asimismo, este análisis se basa en correlaciones, lo cual dificulta la interpretación de los
resultados (van den Bosch et al., 1982).

En cuanto a las tablas de vida, éstas se agrupan en tres categorías (Southwood, 1978; van
den Bosch et al., 1982):
A) Tablas de vida de cohorte, de edad-específica u horizontales,
B) Tablas de vida de tiempo específico o verticales, y
C) Tablas de vida de tiempo variable

Las tablas de vida horizontales (TVC) tienen como objetivo estudiar el destino de una
cohorte o grupo de individuos. Estas se han utilizado para determinar factores de mortalidad que
inciden sobre las poblaciones de insectos, así como para comparar tasas de desarrollo, evaluar el
efecto de diferentes sustratos sobre la capacidad innata de incremento o para comparar curvas de
supervivencia (ver Tema III). No obstante, las TVC tienen ciertas limitaciones: se aplican a
poblaciones univoltinas, poblaciones con generaciones discretas, o que tengan periodos cortos de
reproducción. Las TVC se construyen mediante la observación directa de una cohorte o bien
mediante muestreos (Bellows et al., 1992). Una restricción importante es que el análisis
generalmente ignora el efecto de temperaturas sobre el desarrollo, aunque es posible medir
estadísticas vitales en unidades fisiológicas de tiempo (López-Collado, 1991).

5.2 Tablas de vida de tiempo específico

Las tablas de vida de tiempo específico (TVTE) estudian los cambios en la estructura de
edades con base en la proyección del crecimiento poblacional de un intervalo de tiempo a otro.
En este caso las poblaciones se examinan mediante muestreos sucesivos y, por lo tanto, este tipo
de análisis se puede aplicar a poblaciones con generaciones sobrepuestas. López-Collado
(1990a) construyó TVTE para estudiar la efectividad de los enemigos naturales del pulgón verde
de la alfalfa, Acyrthosiphon pisum Harris. Se realizaron muestreos sucesivos en diferentes épocas
del año. En los muestreos donde se detectó una distribución estable de ínstares se estimó el
crecimiento de la población con el modelo geométrico Nt= Noexp(rmt). Tanto rm como el
desarrollo se representó en períodos-estadios (PE), un PE corresponde a 23.85°D, el tiempo

99
fisiológico de desarrollo del instar I. Cuando se aplica este modelo, la población esperada debe
ser mayor o igual a la observada excepto cuando ocurre emigración o bien por errores de
muestreo. La diferencia entre valores esperados y observados se puede asignar a parasitismo o
enfermedades por inspección directa. Los datos del Cuadro 1 son un ejemplo de este tipo de
tablas. La mortalidad observada total de A. pisum es de 72.9%, de la cual el 76.1% se debe al
parasitismo por Aphidius ervi. Los ínstares mas afectados por el parasitismo fueron el I y II y los
adultos ápteros. La densidad en los dos primeros ínstares disminuyó por la reducción en la
fertilidad de adultos reproductores. En los adultos la densidad se redujo por mortalidad directa.
Es interesante notar que cerca del 95.2% de la mortalidad por parasitismo se debe a la reducción
en las tasas de fecundidad de los adultos. En el caso de adultos, se tiene una ligera
sobreestimación del parasitismo puesto que los valores predichos con mortalidad son menores
que los observados. Esto podría deberse a errores de muestreo. La mortalidad residual (23.9%) se
debió a la acción de los depredadores presentes (López-Collado, 1990a).

5.3 Tablas de vida de tiempo variable

Las TVTE analizan las poblaciones entre dos intervalos de muestreo. El enlace continuo de
estas tablas a través del tiempo conduce a las tablas de vida de tiempo variable (TVTV). Las
TVTV son modelos matemáticos que representan la interacción dinámica de los organismos con
su entorno y, especialmente, con el de sus enemigos naturales (van den Bosch et al., 1982). A
diferencia de los modelos de crecimiento exponencial o logístico, las TVTV estudian los
cambios poblacionales tomando en cuenta la estructura de edades de la población.

Cuadro 1. Tabla de vida de tiempo específico de Acyrthosiphon pisum. Período del 3 al 7 de

Septiembre de 1988, correspondiente a 1.84 Períodos-estadios (PE), un PE corresponde a
23.85°D (López-Collado, 1990a). Densidad de pulgones por tallo (×10-3).
Densidad
calculada
Instar Mortalidad Densidad
sin
mortalidad
Con
Fuente No. % Observada
mortalidad
I Disminución de fecundidad por
463.9 parasitismo 364.6 78.6 99.3 98.8

II Disminución de fecundidad por

278.8 parasitismo 165.4 59.3 113.4 65.8

III 138.1 0 0 138.1 45.3

IV áptero 65.2 Parasitismo (de III) 5.8 8.9 59.4 24.7
IV alado 17.3 1.5 8.7 15.8 0
Adulto Parasitismo (de IV áptero) 9.8 26.7
áptero Parasitismo (de Adulto áptero) 9.7 26.5
36.6
Total
19.5 53.2 17.1 32.9

100
Adulto
3.6 0 0 4.6 0
alado
Total 1003.5 556.8 55.5 446.7 271.6
Las TVTV son modelos de simulación de poblaciones que se pueden representar
gráficamente como una serie de compartimientos enlazados. Los compartimientos corresponde a
densidades de estados de desarrollo o clases de edad (Figura 1). Con el transcurso del tiempo, los
individuos de una grupo pasan al siguiente a una tasa λ, mientras que los individuos que
abandonan la población lo hacen a una tasa µ, es decir la mortalidad por clase de edad. La
reproducción se puede representar mediante las tasas de fecundidad γ y la inmigración de otras
poblaciones con la tasa δ.

Figura 1. Representación de la densidad, desarrollo y crecimiento poblacional en una tabla de

vida de tiempo variable. Los compartimientos (variables de estado) representan la densidad, y las
tasas de cambio (variables de tasa) indican el flujo de biomasa o individuos de un
compartimiento a otro a través de las flechas. Las tasas representan desarrollo (λ), mortalidad
(µ), fecundidad (γ) e inmigración (δ). El diagrama ilustra una población dividida en 5 clases de
edad. La reproducción ocurre en las clases 2, 3 y 4. La clase 4 recibe individuos por inmigración
del compartimiento 4’ de otra población.

El modelo mas simple que considera la estructura de edades es el de Leslie (ver Tema IV).
En éste, los individuos se agrupan en clases de la misma edad. La simulación de la dinámica
poblacional se hace a intervalos discretos de tiempo. Por cada unidad de tiempo que transcurre,
todos los individuos de la clase de edad x se transfieren a la clase x + 1, ponderada por la tasa de
supervivencia (Sx). Los nuevos individuos en la población corresponden a la suma del producto
de la densidad de las clases reproductoras por su fecundidad especifica (Fx) (Leslie, 1945). La
representación del modelo de Leslie se realiza con matrices, lo que facilita su manejo y análisis.
Los parámetros del modelo son Sx y Fx. Estos se estiman a partir de los valores de lx y mx de las
tablas de vida de cohorte (Sánchez-Marín, 1991). Las Sx se calculan como Lx+1 / Lx y las Fx son
las mx de las tablas de vida de cohorte (Poole, 1974). Los datos del Cuadro 2 sirven como
ejemplo para estimar parámetros y aplicar el modelo de Leslie al crecimiento poblacional de A.

101
pisum. Por ejemplo, el valor de S7= L8 / L7 = 25.5 / 27 = 0.944. El valor de L7 = (n7 + n8) / 2 =
(28 + 26) / 2 = 27.0. Los valores de las Sx se encuentran en la columna 4 de ese cuadro.

Cuadro 2. Tabla de vida de cohorte de Acyrthosiphon pisum a 25°C (López-Collado, 1990b).

Tiempo Nx Lx Sx
(días)
0.00 30 29.5 0.9661
1.00 29 28.5 0.9825
2.00 28 28.0 1.0000
3.00 28 28.0 1.0000
4.00 28 28.0 1.0000
5.00 28 28.0 1.0000
6.00 28 28.0 0.9643
7.00 28 27.0 0.9444
8.00 26 25.5 0.9608
9.00 25 24.5 0.9796
10.00 24 24.0 0.9792
11.00 24 23.5 0.9574
12.00 23 22.5 0.8444
13.00 22 19.0 0.7895
14.00 16 15.0 0.8667
15.00 14 13.0 0.8462
16.00 12 11.0 0.8636
17.00 10 9.5 0.8947
18.00 9 8.5 0.8235
19.00 8 7.0 0.7143
20.00 6 5.0 0.7000
21.00 4 3.5 0.8571
22.00 3 3.0 1.0000
23.00 3 3.0 0.8333
24.00 3 2.5 0.6000
25.00 2 1.5 0.6667
26.00 1 1.0 0.5000
27.00 1 0.5 0.0000
28.00 0 0.0 0.0000

El crecimiento poblacional se calcula mediante la fórmula siguiente, en notación matricial

(ver también las ecuaciones completas en la sección de modelos matriciales del tema IV):

N(t+1)= MN(t) (1)

Los resultados de aplicar este modelo a la tabla de vida del Cuadro 2 se presentan en la
Figura 2. Existe una gran concordancia entre los valores observados en ese Cuadro con los
predichos por el modelo de Leslie. Esto no es extrañar, pues los parámetros se obtuvieron del
mismo conjunto de datos. Asimismo, es interesante notar que las tablas de vida de cohorte son un
caso particular de las TVTV cuando no existen adiciones a la población, ya sea por fecundidad o
inmigración.

102
Figura 2. Simulación de la tabla de vida de Acyrthosiphon pisum del Cuadro 2 (−−) con el
modelo de Leslie ().

La ventaja del modelo de Leslie es que permite realizar un análisis matemático de las
poblaciones. Sin embargo, en insectos varias suposiciones de este modelo no se cumplen. Por
ejemplo, se supone que en cada unidad de tiempo todos los individuos de una clase de edad
pasan a la siguiente. En realidad algunos individuos maduran mas pronto que otros, lo que
produce una distribución en los tiempos de desarrollo. Un segundo problema es que los valores
de Sx y de Fx son variables, no son constantes. Estas tasas cambian debido a factores
ambientales, de competencia o a enemigos naturales. Una solución es emplear diferentes valores
en la matriz M. Otro problema es que en el caso de los insectos es mas fácil diferenciar ínstares
en vez de clases de edad. En el caso de insectos holometábolos podríamos considerar como
clases de edad a los estados de desarrollo: huevo, larva, pupa y adultos. Sin embargo, estos
grupos tienen tiempos de desarrollo distintos. Por otra parte, factores como la temperatura
modifican la velocidad de desarrollo de insectos. Se han propuesto modelos alternativos que
toman en cuenta algunas de estas características, por ejemplo, el modelo de Chi y Liu (1985)
considera los ínstares como clases de edad. Finalmente, el modelo de Leslie es discreto y trabaja
en unidades enteras de tiempo. En los siguientes párrafos veremos alternativas para solucionar
algunos de estos problemas.

5.4 Inclusión de estados y variabilidad en tiempos desarrollo

La representación de estados de desarrollo es similar al de las clases de edad con el modelo

de Leslie. En este caso los estados de desarrollo se representa también con compartimientos. Sin

103
embargo, para simular la variabilidad en los tiempos de desarrollo es necesario representar cada
estado con uno o más compartimientos (Figura 3). El desarrollo de los individuos de un
compartimiento al siguiente ocurre a una tasa λij, la mortalidad ocurre a una tasa µij. El subíndice
(i) se refiere al estado de desarrollo y (j) se refiere al compartimiento dentro de ese estado. El
número de compartimientos (Ki) dentro de cada estado se calcula con la siguiente fórmula:

2
 DELi 
K i =   (2)
σ
 i 

Figura 3. A) Representación de estados de desarrollo de una población. B) Cada estado de

desarrollo tiene un número Kj de compartimientos. En este ejemplo, el estado 2 se divide en 4
compartimientos (K2 = 4). La división en compartimientos permite simular la variabilidad en los
tiempos de desarrollo.

El valor de DEL corresponde al tiempo promedio de vida y σ2 a su varianza. En el caso de

A. pisum, con los valores del Cuadro 2 se calculan los estimadores de DEL y σ2: DEL = 14.9
días, σ2 = 39.1 días2, por lo que K = (14.92 / 39.1) = 6 (redondeado a enteros) (Ver las fórmulas
en el apéndice I). Es decir, los estados de desarrollo de A. pisum se representan con 6
compartimientos. Los primeros cuatro representan los ínstares I-IV y los dos últimos representan
al estado adulto. En este ejemplo las tasas de desarrollo λ son las mismas para todos los
compartimientos, es decir, λi = K / DEL = 6 / 14.93 = 0.4018 con dimensión días-1. La Figura 4
muestra este modelo.

104
Figura 4. Modelo de compartimientos para simular el desarrollo de A. pisum. La población se
representa con seis compartimientos, inicialmente el ínstar I tiene una densidad de 30 individuos
y las otras clases se encuentran vacías. La tasa de transferencia entre compartimientos es
0.4018Nj. El último compartimiento tiene una tasa negativa que permite simular la mortalidad en
el sistema.

5.5 Simulación de la dinámica

Matemáticamente la densidad poblacional del grupo Nj en el tiempo (t + ∆t) se estima con la

siguiente ecuación (Vansickle, 1977):

 Ki   Ki 
N j ,(t + ∆t ) ≈ N j ,( t ) + ∆t   N j −1,( t ) − ∆t   N j ,( t ) − ∆tAR( t ) N j ,(t ) (3)
 DELi   DELi 
N j ,t Densidad del compartimiento j en el tiempo t
 Ki 
∆t   N j −1,(t ) Flujo del compartimiento previo (j-1)
 DELi 
 Ki  Pérdida por desarrollo de individuos hacia el siguiente
∆t   N j ,( t )
 DELi  compartimiento (j+1)
∆tAR( t ) N j ,(t ) Mortalidad y emigración

La ecuación 3 indica que la densidad del compartimiento (j) en el tiempo (t + ∆t)

corresponde a la densidad en el tiempo previo + el arribo de individuos que se desarrollan del
compartimiento anterior (j -1) – el desarrollo hacia el estado siguiente (j + 1) – mortalidad
ocurrida en ese intervalo. Las ganancias de individuos del primer compartimiento proviene del
último compartimiento del instar previo (i-1, Ki-1) a una tasa Ki-1Ni-1,Ki-1(t) / DELi-1. La pérdida
de individuos en cada estado ocurre por desarrollo y mortalidad. El desarrollo transfiere
individuos de un compartimiento al siguiente. La pérdida por desarrollo ocurre a una tasa
KiNij(t) / DELi. La mortalidad representa una salida del sistema (ver Figuras 1 y 3). La tasa de
mortalidad de los individuos en cada compartimiento es AR(t)Nij. Los parámetros del modelo son
Ki, DELi y Ari(t). Ki es el número de compartimientos en el estado (i), DELi es el tiempo
promedio de desarrollo para ese ínstar y ARi(t) es la tasa de mortalidad instantánea de ese estado.
Para el ejemplo del pulgón, las ecuaciones que describen su dinámica se presentan en el Cuadro
3.

105
Cuadro 3. Ecuaciones que representan la dinámica poblacional del pulgón verde, aplicando el
modelo de compartimientos (ecuación 3).
Ecuación Descripción
N1+∆t ≅ N1,t - ∆t0.4018N1 (4a) Describe la dinámica del instar I
N2+∆t ≅ N2,t + ∆t0.4018N1 - ∆t0.4018N2 (4b) Describe la dinámica del instar II
N3+∆t ≅ N3,t + ∆t0.4018N2 - ∆t0.4018N3 (4c) Describe la dinámica del instar III
N4+∆t ≅ N4,t + ∆t0.4018N3 - ∆t0.4018N4 (4d) Describe la dinámica del instar IV
Describe la dinámica del primer
N5+∆t ≅ N5,t + ∆t0.4018N4 - ∆t0.4018N5 (4e)
compartimiento del estado adulto
Describe la dinámica del segundo
N6+∆t ≅ N6,t + ∆t0.4018N5 - ∆t0.4018N6 (4f)
compartimiento del estado adulto

Se observa en el Cuadro 3 y la Figura 4 que el compartimiento 1 presenta únicamente

pérdidas y los otros compartimientos reciben individuos de los compartimientos precedentes.
Asimismo, el último compartimiento tiene una tasa de mortalidad de 0.4018N6, lo que hace que
los individuos que comenzaron en el instar I salgan del sistema como adultos en el
compartimiento seis.

La solución de las ecuaciones anteriores se realiza por integración numérica (Ver Apéndice
II). Los resultados del modelo aplicados a la tabla de vida del Cuadro 2 se presentan en la Figura
5. Se observa que la población decrece conforme transcurre el tiempo debido a que no existen
adiciones a la población. Por otra parte, los resultados de la simulación son similares a los
valores observados. La misma observación con respecto al modelo de Leslie se puede hacer, es
decir, la similitud entre valores observados y predichos se debe a que el mismo conjunto de datos
se utilizó para estimar los parámetros.

106
Figura 5. Simulación de la tabla de vida de Acyrthosiphon pisum del Cuadro 2 (−−) mediante el
modelo de compartimientos () (Cuadro 3).

Conviene mencionar que en forma particular, el modelo (3) tiene solución analítica cuando
la tasa de entrada al primer compartimiento, n0,(t = 0), es un impulso unitario. En este caso, la tasa
de flujo fuera del sistema se representa con la distribución Erlang (Smerage, 1992; Vansickle,
1977). López-Collado (1994) presenta un ejemplo de cómo calcular los parámetros de esta
distribución a partir de tablas de vida.

5.6 Inclusión de fecundidad

El modelo previo solamente considera el desarrollo y mortalidad en los individuos de la

población. La población decrece porque no hay adiciones al sistema. Sin embargo, es posible
añadir crecimiento poblacional mediante la inclusión de tasas de fecundidad o inmigración. Para
simular fecundidad necesitamos responder a las siguientes preguntas: ¿En que compartimiento
los recién nacidos van a parar? y ¿De donde provienen? La respuesta a la primera pregunta es
que los recién nacidos entran al compartimiento del primer ínstar. Para insectos que ovipositan,
el primer ínstar es el estado de huevo; para insectos que producen ninfas , corresponde al primer
estadio ninfal, como en este ejemplo. La segunda pregunta tiene como respuesta a los individuos
reproductores (hembras). Por lo tanto, el primer compartimiento recibe los nuevos individuos
producidos por los adultos reproductores. Una manera simple de simular la reproducción es
considerar la fecundidad promedio de los adultos por día, la cual es de 3.7451 hembras por
hembra por día para el caso de A. pisum (Lopez-Collado, 1990b). Este valor se puede asignar a
los adultos del compartimiento seis. Por lo tanto, la estimación de la densidad en el instar I es:

N1+∆t ≅ N1,t - ∆t0.4018N1 + ∆t3.7451N6 (5)

107
 El modelo ahora incluye las tasas de reproducción de los adultos (Figura 6), el resto de los
componentes permanece igual que en la Figura 4.

Figura 6. Inclusión de fecundidad en el modelo de compartimientos de A. pisum. El resto de los

componentes permanece igual (ver Figura 4).

En el caso de que hubiese machos en la población, la producción total de nuevos individuos

(B) se pondera por la fracción de hembras (R) en la población: B’ = RB. Los resultados de la
simulación con el modelo que incluye fecundidad se presentan en la Figura 7 para el ínstar I
únicamente (ƒ). El resto de los ínstares se omite para facilitar la representación de la simulación.
Se observa que la densidad disminuye al principio, pues no existen hembras en la población y las
ninfas I pasan al siguiente ínstar. Cuando las hembras aparecen y comienzan a reproducirse,
nuevos individuos se añaden a la población cerca del día cinco, a partir de allí, la población
aumenta de manera exponencial debido a que no existen factores que restrinjan su crecimiento.

Figura 7. Simulación de la densidad poblacional del instar I de A. pisum con la inclusión de

fecundidad () y parasitismo (Ã). Note que la escala de la densidad es logarítmica para
representar las diferencias en magnitud.

108
5.7 Incorporación de enemigos naturales

El crecimiento ilimitado (exponencial) es poco común en poblaciones naturales. El modelo

de A. pisum se puede hacer mas realístico y complejo con la inclusión de enemigos naturales. Por
ejemplo, otro parasitoide de este pulgón es Aphidius smithi, quien parasita los pulgones de los
instares III, IV y adultos. Los adultos parasitados se convierten en “momias” y de éstas emergen
nuevos parasitoides. Los individuos parasitados y momias se pueden representar con un
compartimiento (N7) y los adultos parasitoides con otro (N8). El tiempo de vida de los pulgones
parasitados es de 8 días, por lo que la tasa de desarrollo es 1/8 = 0.125N7, mientras que el tiempo
de vida de los parasitoides es de 7.3 días y la tasa de mortalidad es de 1/7.3 = 0.1369N8. Por otra
parte, la tasa de parasitismo se puede representar con el modelo de Holling (Mackauer, 1983):

  − 6.621 
N i ,a = N i 1 − exp  (6)
  1 + 0.00327 N i 

En la ecuación (6), Ni,a corresponde al número de pulgones atacados por parasitoide por día
y Ni a la densidad de dicho instar. Los coeficientes del modelo son 6.621 (tiempo de manejo) y
0.00327 (tasa de descubrimiento). La Figura 9 representa estas adiciones al modelo. Por
simplicidad, observe que únicamente se consideran los adultos del compartimiento 6 como
susceptibles de ser parasitados. Asimismo, se considera que en el inicio de la simulación existen
tres pulgones parasitados.

Figura 8. Inclusión de parasitismo por Aphidius smithi en el modelo de A. pisum. Los nuevos
compartimientos son el siete (pulgones parasitados y “momias”) y el ocho (adultos parasitoides).
El ínstar susceptible de ser parasitado es el seis (adultos reproductores). La tasa de parasitismo
corresponde al modelo de respuesta funcional de Holling (ecuación 6). Solamente se muestran
los nuevos componentes del modelo, el resto permanece igual.

La densidad de ninfas I con la inclusión del parasitoide se muestran con el símbolo (Ã) en la
Figura 8. Comparado con la densidad producida cuando no existe parasitismo, se observa una
gran diferencia en ambas poblaciones: el parasitoide logra reducir el número de pulgones del
instar I por la mortalidad causada en los adultos reproductores. La Figura 9 ilustra la densidad
total de pulgones sanos (c), pulgones parasitados (+) y parasitoides (¡). La población de

109
pulgones es estable los primeros cuatro días pues no hay mortalidad inherente, a partir del día
cinco la población se incrementa por la aparición de adultos reproductores. Los parasitoides
aparecen en los primeros días pero a densidades que no permiten controlar la población.
Conforme crece la densidad de pulgones, mayor es la cantidad disponible para los parasitoides,
los cuales atacan una gran cantidad de aquellos, reduciendo la población. La población de
parasitoides se incrementa por cierto tiempo después de que los pulgones decrecen y esto se debe
a que todavía existen pulgones parasitados (Figura 9).

Figura 9. Densidad poblacional del total de pulgones sanos (S), pulgones parasitados (+) y
parasitoides (¡) obtenidas con el modelo de simulación que incluye parasitismo.

5.8 Conclusiones

Como se ha visto, se pueden construir modelos mas complejos añadiendo mas

compartimientos y relaciones entre ellos. Por ejemplo, el efecto de la temperatura se puede
incorporar empleando una escala de grados-día o mediante otros modelos. Si empleamos la
escala de grados-día, entonces DEL se mide en grados-día y por lo tanto se emplea una escala de
tiempo invariante, este enfoque ha sido el más empleado (Gutierrez et al., 1984). Los grados-día
en condiciones de campo se pueden calcular por diferentes métodos (Higley et al., 1986). En
otros casos, se puede representar la tasa de desarrollo (DEL-1) en función de la temperatura.
Aquella se incrementa conforme se incrementa la temperatura hasta un punto donde la
temperatura tiene efectos deletéreos sobre los individuos y entonces DEL-1 decae. Si en
condiciones de campo la temperatura tiene un valor T(t)= T* entonces en ese momento el tiempo
promedio de desarrollo se puede calcular empleando la relacion DEL-1(T)= f(T*). Diferentes
modelos se han desarrollado para representar f(T*) (Logan et al., 1976; Sharpe y DeMichelle,
1977; Wagner et al., 1984). Por ejemplo Tamo et al. (1993) emplearon este enfoque para

110
estudiar trips.

Los cálculos numéricos que se requieren para resolver los sistemas de ecuaciones que
representan la dinámica de poblaciones pueden ser complejos y numerosos, por lo cual no es
práctico efectuarlos con calculadoras de bolsillo. Se requiere de un programa de simulación o
emplear un lenguaje de programación para efectuar dichos cálculos. El modelo de
compartimientos ha sido extensamente usado para estudiar la dinámica de poblaciones, tanto de
insectos como de plantas (Gutierrez et al., 1984; Graf, et al., 1990; Tamo et al., 1993; Legaspi et
al., 1995). Las relaciones parasitoide-huésped también se han estudiado con este enfoque
(Gutierrez et al., 1993). La teoría de este modelo se ha desarrollado para el caso de insectos y
plantas (Manetsch, 1976; Vansickle, 1977; Severini et al., 1990). Finalmente es conveniente
mencionar que el desarrollo de estos modelos requiere de una gran cantidad de información,
asimismo, los modelos de simulación necesitan validarse con datos independientes a los
empleados para estimar sus parámetros. El modelo desarrollado en estas páginas requiere de
validación mediante la comparación con datos independientes. Un paso previo es la verificación
de la operación del modelo (Law y Kelton, 1991).

111
 Apéndice I. Estimación del tiempo promedio de vida y la varianza del tiempo de vida a
partir de una tabla de vida

El promedio del tiempo de vida se puede estimar a partir de los valores dx de la tabla de vida.
Los individuos dx fallecieron entre (x) y (x + 1) por lo que su tiempo de vida se encuentra entre x
y (x + 1). Por otra parte, se puede tomar el promedio ((x) + (x + 1)) / 2 como el tiempo
aproximado de vida de estos individuos (t). Asimismo, dx corresponde a la frecuencia f de
individuos con un tiempo de vida t. Por lo tanto, el tiempo promedio de vida es:

∑t f i i
T = DEL = i

∑f i
i

El índice i representa las clases de edades en la tabla de vida.

La varianza estimada del tiempo de vida es:

2
 
 ∑ ti f i 
∑i t i2 f i −  i f 
^ 2 ∑ i
σ = i

∑f
i
i −1

Apéndice II. Integración numérica de ecuaciones diferenciales lineales

Las ecuaciones (4x) en el texto corresponde a la solución numérica de un conjunto de ecuaciones

diferenciales con el método de Euler. Por ejemplo, si se toma ∆t = 0.05, entonces se pueden
calcular las densidades en el tiempo 0 + 0.05:

N(1, 0.05) = 30 – (0.05)(0.4018)(30) = 30 – 0.6027 = 29.3973

N(2, 0.05) = 0 + (0.05)(0.4018*30 – 0.4018*0) = 0 + 0.6027 = 0.6027
N(3, 0.05) = 0 + (0.05)(0.4018*0 – 0.4018*0) = 0 + 0 = 0, el resto de los compartimientos tiene
como valor 0.

En el tiempo 0.05 + 0.05 = 0.10 se tiene:

N(1, 0.1) = 29.3973 – (0.05)(0.4018)(29.3973) = 29.3973 – 0.5905 = 28.8067
N(2, 0.1) = 0.6027 + (0.05)(0.4018*29.3973 - 0.4018*0.6027) = 0.6027 + 0.5784= 1.1811
N(3, 0.1) = 0 + (0.05)(0.4018*0.6027 – 0.4018*0) = 0 + 0 = 0.0121
N(4, 0.1) = 0 + (0.05)(0.4018*0 – 0.4018*0) = 0 + 0 = 0, el resto de los compartimientos tiene
como valor 0.

112
Como se observa, la solución se apoya en los valores previos. Existen otros métodos de
integración mas precisos, por ejemplo el de Runge-Kutta (Chapra y Canale, 1998).

113
 BIBLIOGRAFÍA

Bellows, T.S., R.G. Van Driesche, and J.S. Elkinton. 1992. Life-table construction and analysis
in the evaluation of natural enemies. Ann. Rev. Entomol. 37: 587-614.

Chapra, S.C., y R.P. Canale. 1988. Métodos numéricos para ingenieros. Mcgraw-Hill. México.

Chi, H., and H. Liu. 1985. Two new methods for the study of insect population ecology. Bull.
Inst. Zool., Academia Sinica 24(2): 225-240.

Graf, B., J. Baumgartner, and A.P. Gutierrez. 1990. Modeling agroecosystem dynamics with the
metabolic pool approach. Mitt. Schweiz. Entomol. Ges. 63: 465-476.

Gutierrez, A.P., M.A. Pizzamiglio, W.D. Dos Santos, R. Tennyson, and A.M. Villacorta. 1984.
A general distributed delay time varying life table plant population model: Cotton
(Gossypium hirsutum L.) growth and development as an example. Ecol. Modelling. 26:
231-249.

Gutierrez, A.P., P. Neuenschwander, and J.J.M. van Alphen. 1993. Factors affecting biological
control of cassava mealybug by exotic parasitoids: a ratio-dependent supply-demand
driven model. J. Appl. Ecol. 30: 706-721.

Higley, L.G., L.P. Pedigo, and K.R. Ostlie. 1986. DEGDAY: A program for calculating degree-
days and assumptions behind the degree day approach. Environ. Entomol. 15:999-1016.

Legaspi, B.C. Jr., R.I. Carruthers, and J.A. Morales-Ramos. 1995. Simulation modelling of
biological control systems. Vedalia. 2: 43-60.

Leslie, P.M. 1945. On the use of matrices in certain population mathematics. Biometrika. 33:
183-212.

Logan, J.A., D.J. Wollkind, S.C. Hoyt, and L.K. Tanighosi. 1976. An analytical model for
description of temperature dependent rate phenomena in arthropods. Environ. Entomol.
5: 1137-1140.

López-Collado, J. 1990a. Tablas de vida de tiempo específico de Acyrthosiphon pisum (Harris)

(Homoptera: Aphididae). XIII Reunión Nacional de Control Biológico. Colima, México.

López-Collado, J. 1990b. Supervivencia y fecundidad de Acyrthosiphon pisum (Harris) en

alfalfa. Tesis de Maestria. Colegio de Postgraduados. Chapingo, México.

López-Collado, J. 1991. Aplicación de grados-dia en la construcción de tablas de vida de

cohorte: El caso de Acyrthosiphon pisum (Homoptera: Aphididae). Agrociencia. 2(1): 21-
37.

114
López-Collado, J. 1994. Estimación de parámetros y empleo de la distribución Erlang en la
simulación de la dinámica poblacional de insectos. XXIV Congreso Nacional de
Entomología. Monterrey, N.L.

Law, A.M., and W.D.Kelton. 1991. Simulation modeling and analysis. McGraw-Hill, Inc. New
York.

Mackauer, M. 1983. Quantitative assessment of Aphidius smithi (Hymenoptera: Aphidiidae):

Fecundity, intrinsic rate of increase, and functional response. Can. Ent. 115: 399-415.

Manetsch, T.J. 1976. Time-varying distributed delays and their use in aggregative models of
large systems. IEEE Trans. Systems, Man, and Cybernetics. Vol. SMC-6: 547-553.

Pielou, E.C. 1977. Mathematical ecology. Wiley. New York.

Poole, R.W. 1974. An introduction to quantitative ecology. McGraw-Hill Book Company. New
York.

Sánchez-Marin, F.J. 1991. Sistema simulador de dinámica poblacional con la matriz de Leslie.
Tesis de maestria. Colegio de Postgraduados. Chapingo, México.

Severini, M., J. Baumgartner, and M. Ricci. 1990. Theory and practice of parameter estimation
of distributed delay models for insect and plant phenologies. In: Meteorology and
Environmental Sciences. R. Guzzi, A. Navarra, and J. Shukla (eds.) World Sci. Publ. Co.
Singapore.

Sharpe, P.J.H., and D.W. DeMichelle. 1977. Reaction kinetics of poikilotherm development. J.
Theor. Biol. 64: 649-670.

Smerage, G.H. 1992. Representation of development in insect population models. In: Basics of
insect modeling. J.L. Goodenough and J.M. McKinion (eds.). ASAE Monograph No. 10.
The American Society of Agricultural Engineers. St. Joseph, MI.

Southwood, T.R.E. 1978. Ecological methods. Chapman and Hall. London.

Tamo, M., J. Baumgartner, and A.P. Gutierrez. 1993. Analysis of the cowpea agro-ecosystem in
West Africa. II. Modelling the interactions between cowpea and the bean flower thrips
Megalurothrips sjostedti (Trybom) (Thysanoptera, Thripidae). Ecol. Modelling. 70: 89-
113.

van den Bosch, R., P.S. Messenger and A.P. Gutierrez. 1982. An introduction to biological
control. Plenum Press. New York.

Vansickle, J. 1977. Attrition in distributed delay models. IEEE Trans. Systems, Man, and
Cybernetics. Vol. SMC-7: 635-638.

115
Wagner, T.L., H. Wu, J.H. Sharpe, R.M. Schoolfield, and R.N. Coulsen. 1984. Modeling insect
development rates: A literature review and application of a biophysical model. Ann. Ent.
Soc. Am. 77: 208-225.

116
 CONTENIDO

TEMA VI

PATRONES DE DISPOSICIÓN ESPACIAL EN FITOSANIDAD

6.1. Introducción

En una escala planetaria, la biosfera terrestre presenta enormes variantes ambientales

que determinan con claridad, de polo a polo y de sima a cima, los tipos de organismos que
pueden sobrevivir y desarrollarse en diferentes regiones o estratos; en esta perspectiva se
aprecian patrones que configuran la disposición espacial de las grandes poblaciones y
comunidades bióticas en el globo terrestre. Pero si la escala de observación se aproxima a
la que corresponde a un agricultor típico, la enorme heterogeneidad del ambiente físico
también sufre restricciones, y su incidencia en los patrones espaciales de las poblaciones
locales se combina y complementa con una compleja red de procesos biológicos
interdependientes, tanto intra como interespecíficos, que es el ámbito donde se enfocan y
han madurado notablemente las ciencias ecológicas (Reyna Robles, 1969).

El identificar y describir los patrones espaciales que caracterizan a las poblaciones de

interés, que en el caso de un agricultor pueden corresponder a las plagas, enfermedades,
arvenses o agentes de control biológico, constituye una faceta que facilita el estudio del
agrosistema, cuyo accionar produce como resultados observables los arreglos que
precisamente se conocen como patrones de disposición espacial, o en breve patrones
espaciales (Reyna Robles, 1969).

Desde luego, el agricultor no necesariamente tiene como objetivo el profundizar en el

conocimiento biológico de los problemas fitosanitarios, pero las metodologías del muestreo
técnico que el agricultor debe emplear para el manejo fitosanitario también deben apoyarse
en el tipo de patrón espacial. Una gran diversidad de trabajos científicos y de problemas
fitosanitarios requieren identificar cuantitativamente alguna característica de una población
de plagas o patógenos; por ejemplo, su densidad. El procedimiento más común para este
propósito consiste en estimar dicha característica mediante técnicas de muestreo, y estas
técnicas pueden beneficiarse del conocimiento de la disposición espacial de tales
organismos en un cultivo, masa forestal, granos almacenados o cualquier otro producto
agropecuario. En realidad, el desarrollo de técnicas más avanzadas de muestreo permite un
mejor conocimiento de los patrones de disposición espacial, y viceversa.

Por otro lado, en la experimentación fitosanitaria es frecuente que se requiera

transformar los datos originales como el número de insectos por metro de surco, o el
número de lesiones por tallo de algún cereal; cuando se utilizan técnicas como el análisis de
varianza, es importante estabilizar la varianza de los datos, procedimiento en el cual es útil
el conocimiento del patrón original de la variable observada (Taylor, 1965). La descripción
de la disposición espacial permite no únicamente establecer comparaciones estadísticas
válidas, sino también proporciona una sólida base para investigaciones analíticas a
profundidad.

115
En cierta medida las dificultades que surgen al realizar una revisión de literatura sobre la
disposición espacial fitosanitaria se originan por que existe poca consistencia y aceptación
entre diferentes autores sobre la terminología utilizada, por lo que es recomendable usar
como referencia a textos y diccionarios que proporcionan definiciones y ejemplos con un
alto grado de confiabilidad (p. ej. Patil y Joshi, 1968).

La metodología para la obtención de muestras en un contexto ecológico o fitosanitario

se ha desarrollado ampliamente y existe una muy amplia variabilidad de circunstancias y
condiciones que requieren adecuar los procedimientos generales para su mejor aplicación
(Kogan y Herzog, 1980). Asimismo, por razones técnicas o de costo, es frecuente que en la
práctica se agrupen especies de hábitos similares o estadios biológicos comparables en sus
repercusiones fitosanitarias, o que sean difíciles de distinguir cuantitativamente en la
práctica.

Sin embargo, para ilustrar los conceptos básicos, en esta presentación se partirá de un
contexto simplificado, como es el caso de poblaciones compuestas por individuos de una
sola especie, que son cualitativamente idénticos en cuanto a su identificación y efecto
sobre el cultivo, el cual les proporciona un medio continuo de dispersión y sustento, bien
sea que se trate de plagas o de patógenos. También se entenderá que se utiliza un
procedimiento aleatorio para la selección de las unidades de observación, y que no se
incorporan errores de clasificación ni de registro de la información, lo que no siempre
ocurre en la práctica.

En principio, conviene distinguir que el término de distribución estadística se aplica al

conjunto de datos que se generan mediante un procedimiento de muestreo o bien que se
deriva de un modelo teórico, de donde se genera un conjunto de pares de valores de una
variable y su correspondiente frecuencia o probabilidad; por ejemplo, cuando se obtienen
datos del número de unidades de observación que contienen 0 insectos, 1 insecto, 2
insectos, y así sucesivamente, o el número de unidades correspondiente se deriva como
estimación estadística mediante un determinado modelo. Este tipo de variables que
solamente pueden tener valores enteros se conocen como discretas y, en el campo
fitosanitario, el valor mínimo de la variable es necesariamente el de cero (Binns et al.,
2000).

Por otro lado, el término de disposición espacial se utiliza en relación con las
ubicaciones que los insectos ocupan físicamente en un determinado momento y espacio,
posiblemente en una superficie cultivada. Al realizar un muestreo, el patrón espacial de una
plaga o enfermedad genera una serie de valores observados de la variable correspondiente,
que se pueden integrar en una tabla de frecuencias observadas, misma que se supone que es
representativa de la población muestreada. Generalmente en estos muestreos se descarta la
información de la ubicación de cada unidad de observación, aunque sí se utiliza en
metodologías de análisis más especializado, como las del “vecino más cercano” y las
geoestadísticas (Davis, 1994).

Para probar el ajuste de un modelo teórico a los datos observados se obtienen las
frecuencias esperadas, a partir de la estimación del valor de los parámetros requeridos por
dicho modelo, por procedimientos estadísticos tales como la estimación por momentos o

116
por máxima verosimilitud. Esta última genera estimadores asintóticamente eficientes, pero
con frecuencia sólo es aplicable cuando se dispone de programas de cómputo diseñados
para estas tareas.

6.2. Densidad y dispersión

La densidad y la dispersión son dos características esenciales para la descripción en

términos cuantitativos de cualquier población de organismos presentes en un espacio y un
tiempo determinados.

De acuerdo al tipo de diseño del muestreo que el investigador decida emplear, los datos
obtenidos permiten estimar la densidad absoluta, así llamada por referirse al número de
individuos por unidad de área, o sólo la densidad relativa, que se expresa como el número
de individuos por unidad de observación (p. ej. planta, hoja, vaina, golpe de red, etc.)
(Southwood, 1978). En todo caso, en terminología estadística, µ representa la densidad
poblacional y se define como el primer momento al origen de la función de distribución del
número de individuos por unidad de observación, variable que generalmente se representa
por x. Si se representa por N al número total de unidades incluidas en la muestra, y por xi
al número de individuos encontrados en la iésima unidad de observación, un estimador
eficiente e insesgado de µ es la media muestral (x):

N
1 1
x = ( x1 + x 2 +...+ x N ) =
N N
∑x
i =1
i

La varianza (σ2) corresponde al segundo momento central de la función de distribución,

es decir, al relativo a las desviaciones respecto de µ elevadas al cuadrado, por lo que su
valor está relacionado con la variabilidad (dispersión) que muestren los valores de x en las
diferentes unidades de observación. El estimador muestral insesgado de σ2 se representa
por s2 y se calcula mediante la fórmula:
 N

1  N
( ∑ xi ) 2 
s2 = ∑ xi2 − i =1 
N − 1  i =1 N 
 

Las magnitudes relativas de la media y la varianza identifican tres tipos distintivos de

patrones espaciales: regular, aleatorio y agregado (o de contagio), ya que en el primero de
ellos la varianza es menor que la media, ambas son numéricamente iguales en el segundo, y
en el tercero la varianza es mayor.

El supuesto básico para generar un patrón espacial aleatorio es que una multiplicidad de
individuos tengan la misma probabilidad de ocupar cualquier unidad de observación, sin
que esa probabilidad sea afectada por la presencia o ausencia de los demás individuos.

117
 Este caso podría equipararse al de un periodo determinado de lluvia si se observa su
caída sobre una superficie homogénea, ya que las gotas tienen propiedades físicas
semejantes y no poseen control propio sobre su trayectoria. A reserva de mencionar otras
posibles ilustraciones en el contexto de los índices de dispersión, se presenta en la figura
6.1 un diagrama de gotas de lluvia fotografiadas• específicamente para esta ilustración 20
segundos después de la caída de las primeras gotas “grandes”, al iniciar una lluvia ligera en
diciembre de 2001 en Chapingo, Méx.

Fig. 6.1. Ilustración de un patrón de disposición espacial aleatorio: impactos de gotas de

lluvia registrados fotográficamente sobre un piso adoquinado en Chapingo, Méx.

Las unidades de observación señaladas en la figura 6.1 corresponden a las piezas físicas
de adoquín cuya cara superior mide 15 x 15 cm, lo cual implica que estas unidades no se
definieron discrecionalmente, evitando así el riesgo de introducir sesgos.

Para ilustrar el cálculo de los estimadores x y s2, se considerarán inicialmente la unidad

de observación ubicada al centro de la figura 6.1 y las ocho unidades que forman la banda
que rodea inmediatamente a la primera unidad. Los valores de x correspondientes a estas
nueve (N) unidades son: 3,0,0,5,3,2,2,5 y 1, por lo que es sencillo obtener Σ x i = 21, (Σ x
2 2 2
i) = 441 y Σ x i = 77, valores con los que se obtienen los de x = 2.33 y s = 3.50,
2
resultando que s es 1.5 veces mayor que x.

•
Se agradece la amable colaboración del Prof. Jorge Valdez Carrasco del CP para la
digitalización y corrección de la perspectiva de la fotografía original.

118
 La hipótesis nula de la igualdad de la media y la varianza se somete a la prueba de
significancia de esta diferencia mediante la estadística clásica conocida como la prueba de
ji-cuadrada
χ2c = (N-1) s 2/ x

Con cuyo valor se aplica una prueba “de dos colas” con N-1 grados de libertad. En este
caso, χ2c = 12 con 8 grados libres y un nivel no significativo de probabilidad, cercano al
30%.

Una interpretación simplista de esta prueba es que los valores de la media y la varianza
no difieren significativamente y, en consecuencia, el patrón espacial de donde provienen es
aleatorio. Sin embargo, es recomendable considerar que, en sentido estricto, el análisis de
los datos sólo detectó que no mostraban suficiente discrepancia entre sus valores de la
media y la varianza, para alcanzar el nivel de probabilidad con el que la hipótesis nula sería
rechazada, el cual usualmente (y discrecionalmente) se fija en 5% (Binns et al., 2000).

Con el propósito de mostrar la variabilidad inherente a los patrones espaciales y su

reflejo en los niveles de probabilidad de las pruebas estadísticas, se realizaron dos análisis
más sobre el mismo patrón (Fig.6.1), incrementando sucesivamente las dos bandas
concéntricas que rodean al núcleo central de nueve unidades, con lo cual se obtuvieron
diseños que mantenían la figura de un cuadrado pero contenían 25 y 49 unidades de
observación, respectivamente. El grupo completo de resultados se muestra en el cuadro 6.1.

Cuadro 6.1. Resumen de la prueba estadística de χ2c respecto a la igualdad de la media y

la varianza del patrón espacial de gotas de lluvia en figuras cuadradas anidadas
(véase Fig. 6.1)

Cuadrado N S2 χ2c G.L.* Probabilidad

X
(redondeada)

1 9 2.33 3.50 12.0 8 30%

2 25 2.36 2.57 26.2 24 80%
3 49 2.35 3.11 63.5 48 30%
* 2
Grados de libertad para la prueba de χ c (de dos colas)

Como puede observarse en este cuadro, ninguno de los valores de probabilidad se

aproxima al 5% de significancia, pero la figura de tamaño intermedio (N=25) presenta un
valor de probabilidad mucho más alejado del rechazo, por que las unidades de observación
que incluye tienen valores de la media y la varianza con menor discrepancia estadística que
los otros dos cuadrados, tanto el mayor como el menor. En consecuencia, la similitud entre
media y varianza parece no tener relación directa con el tamaño del espacio observado
(que en este caso es proporcional a N), y tener en cambio otros notables componentes
circunstanciales.

119
 Aunque se han propuesto distintas modalidades para probar si un conjunto de datos del
número de individuos por unidad de observación difiere de un patrón espacial aleatorio, la
prueba más común y confiable es la de χ2c ya presentada.

En lo que respecta a los patrones regulares, es sencillo concebirlos como aquéllos en los
que el número de individuos en cada unidad difiere poco de la media. Por ejemplo, en la
figura 6.1 bastaría transferir algunas gotas de las unidades con 5, 6 ó 7 impactos, hacia las
unidades con menos de 3 impactos; obviamente un proceso de esta naturaleza sí es viable
con organismos que pueden desplazarse y tienen hábitos territoriales, o donde existe una
fuerte competencia por el espacio o los recursos presentes en él. Es de esperarse también
que el patrón espacial tienda a la regularidad si la densidad se incrementa a tal grado que el
espacio se sature, como sucedería en una lluvia prolongada.

En el caso contrario, es decir donde se presenten organismos gregarios, se tendería a

tener más unidades vacías o con pocos individuos, y algunas con un gran número de ellos,
produciéndose un patrón espacial agregado, también llamado “de contagio” por obvias
razones. Si se trata de las gotas o de patógenos que se transportan pasivamente, por ejemplo
en corrientes de viento donde no interviniera un proceso de contagio real, también se puede
encontrar que la varianza es significativamente mayor que la media, si la dispersión de ellos
presenta gradientes de densidad alrededor de las fuentes de inóculo, o si las corrientes que
los transportan pierden o ganan velocidad en determinados sitios. En la figura 6.1 este
patrón se produciría, por ejemplo, concentrando el total de los impactos en una sola o en
unas cuantas unidades de observación, que podrían estar contiguas o no.

6.3. Un modelo básico para la disposición espacial en fitosanidad

En la presentación de este primer modelo se incluyen algunas definiciones simples que

serán de utilidad para abreviar la presentación de los demás modelos. También se citan
algunos textos en los que se dispone de información mucho más amplia y detallada al
respecto.

Las condiciones más simplificadas de observación de una variable fitosanitaria se

presentan cuando en cada unidad de observación la variable de interés solamente se puede
expresar como uno de dos valores numéricos mutuamente excluyentes: cero o uno, una
dicotomía simple pero que en realidad es aplicable a una enorme variedad de situaciones
que involucran la presencia o ausencia de una determinada característica en dichas unidades
de observación, como pueden ser “sano o enfermo”, “infestado o no infestado”, “aceptable
o inaceptable”, “parasitado o no parasitado”, o en general con una “característica presente
o característica ausente”.

Conceptualmente este modelo puede generarse en los ensayos clásicos de probabilidad,

en los que se lanza al aire una moneda con dos caras distintas, o se extrae una esfera de una
urna que contiene una determinada proporción de esferas que sólo difieren en su color y
pueden clasificarse en dos categorías, como negras o blancas, por ejemplo.

120
 En este modelo probabilístico se tiene un único parámetro que determina la función de
probabilidades de la variable (sea x), y es precisamente la proporción de individuos que
posee la característica de interés, tal como ser de color negro, estar sano o estar parasitado,
según el caso de que se trate.

El valor de este parámetro, que generalmente se representa por p, está condicionado a

permanecer constante durante el periodo en el que se realizan las observaciones. Esto es, si
se trata de lanzamientos de una moneda, ésta debe ser idéntica en cada ensayo realizado; en
un modelo de urna, cada extracción debe hacerse una vez que haya sido reemplazada la
esfera previamente extraída, para que la proporción original se mantenga fija dentro de la
urna.

En el caso de plantas, hojas o frutos que se examinen para determinar si están enfermos
o sanos, estas unidades de observación deben ser seleccionadas en cada ocasión por un
procedimiento completamente aleatorio. Cabe resaltar que aun cuando en un campo de
cultivo se presenten focos de infección o manchones de diferente densidad de alguna plaga,
este modelo es perfectamente aplicable, siempre y cuando la selección de cada unidad de
observación sea estrictamente aleatoria y no modifique la probabilidad de selección de las
demás unidades de observación (Binns et al., 2000).

Este modelo da origen a la distribución de probabilidades conocida como de Bernoulli,

que tiene entonces las siguientes características:

1.- La variable puede tener solamente los valores de cero o de

uno; esto es, x = 0, 1

2.- La probabilidad de que en una observación la variable valga uno es p, que es

precisamente el parámetro de esta distribución y corresponde a la proporción de individuos
que poseen esa característica en la población observada. Nótese que el valor de p, siendo
una proporción, necesariamente se encuentra entre cero y uno. Consecuentemente, la
probabilidad de que al realizar una observación la variable valga cero, es igual a 1-p, valor
que se acostumbra representar por la letra q. Es decir, utilizando el símbolo P para la
probabilidad,
P (x = 1) = p, y entonces
P (x = 0) = q, donde q = 1- p

3.- Si se toman los valores de las probabilidades anteriores y se forma con ellos una
simple serie de dos sumandos, conviene incluir en cada término un coeficiente representado
por una literal adicional (sea z) que sirva exclusivamente como “etiqueta” de cada
probabilidad correspondiente a la variable x. Esto se logra asociando la variable z elevada
a la potencia 0 con el término P (x = 0), y z a la potencia 1 con el término P (x = 1). A
esta serie se le conoce como función generatriz de probabilidades (Patil y Joshi, 1968) y se
puede anotar como
F (z) = z0 P (x = 0) + z1 P (x = 1)
= z0 q + z1p
= q + pz

121
 Las funciones generatrices facilitan en gran medida el identificar los modelos de
distribuciones complejas, que pueden producirse, por ejemplo, al definir nuevas variables
que correspondan a la suma de N observaciones originales, como se explicará en la
siguiente sección, y también son útiles para identificar el modelo resultante de la acción de
procesos biológicos como la reproducción o la mortalidad. En este último caso, supóngase
que en una población con un patrón espacial Bernoulli con parámetro p los individuos
quedaran expuestos a un proceso aleatorio de mortalidad, de tal suerte que la probabilidad
de supervivencia de cada individuo fuera π al final del periodo de exposición; es decir, a
cada individuo que hubiera estado presente al inicio del periodo de exposición y
sobreviviera al mismo, se aplicaría adicionalmente otro modelo Bernoulli con un parámetro
π, y su complemento 1-π. Esta función generatriz adicional, que se puede denominar
G (z), tiene entonces una forma idéntica a la ecuación anterior para F (z), o sea,
G (z) = (1-π) + πz.

Para obtener la función generatriz resultante del modelo Bernoulli originalmente

descrito por F (z), una vez que haya sido sometido al proceso de mortalidad caracterizado
por G (z), se aplica la ecuación general

H (z) = F [G (z)]

En esta ecuación el argumento “z” de la F (z) original ha sido sustituido por la función
generalizadora “G (z) “. Así, finalmente se obtiene

H (z) = q + p [(1-π) + πz]

= q + p – p π + pπz
= (1 - pπ) + pπz

La estructura de esta nueva función generatriz es simple y es notorio que corresponde

también a un modelo Bernoulli, pero con parámetro pπ. El procedimiento de
generalización puede aplicarse una o más veces a diferentes modelos de disposición
espacial, con la observación de que cuando la variable generalizadora es Bernoulli (como
en procesos de mortalidad aleatoria), la estructura del modelo original no se modifica y sólo
cambia el valor de sus parámetros.

4.- El valor de la media (µ) de esta distribución se obtiene sencillamente tomando la

esperanza matemática (E) de x, o sea la sumatoria (Σ) del producto del valor de la variable
x por su correspondiente probabilidad, sobre todo el rango de la variable, como
µ = E (x )
= Σ x • P (x )
= 0 • q + 1• p
=p

5.- Asimismo, el valor de la varianza (σ2) corresponde a

122
 σ2 = E (x -µ)2
= Σ (x -µ)2 • p (x )
= (0-p) 2 • q + (1-p) 2 • p
= p2 q + q2p
= p q (p + q)
= p q ; recordando que p + q = 1

Puesto que q es menor que 1, en este modelo el valor de la varianza (pq) es menor que
el de la media (p), por lo que se le considera asociado a un patrón de disposición espacial
con tendencia a la regularidad, aunque el procedimiento por el que se origina es
fundamentalmente aleatorio y, como ya se mencionó, de hecho este modelo se puede
generar a partir de cualquier tipo de disposición espacial que tengan los individuos en el
campo, inclusive si el patrón espacial presenta características de contagio.

El modelo Bernoulli ha sido utilizado en el manejo fitosanitario como base de

procedimientos de muestreo secuencial, que tienen ventajas importantes en relación al
tamaño de muestra y al tiempo que requiere clasificar cada unidad de observación, ya que
así es posible clasificarlas simplemente como infestadas o no infestadas, lo cual se refleja
en menores costos de operación. Inclusive en ocasiones puede ser útil una clasificación que
considere umbrales de dicotomía mayores de cero, como los de series de redazos “con 10 o
menos chicharritas por serie, o con más de 10 chicharritas por serie” (Binns et al., 2000).

6.4. Otros modelos de disposición espacial útiles en fitosanidad

6.4.1. Modelos que no son de contagio

El modelo Bernoulli sirve de base para otro de los modelos más comunes, considerados
como regulares o no agregados, que se conoce como modelo binomial.

La forma más directa de generar este modelo es como una simple suma de un número
fijo, sea n, de observaciones repetidas de una variable Bernoulli, aunque estrictamente esta
suma puede contener un solo término (n=1) y entonces se puede considerar a la
distribución Bernoulli como un caso particular de la distribución binomial. El número de
unidades Bernoulli que son incluidas en cada nueva unidad de observación (n) se convierte
así en otro parámetro de esta distribución, además del ya explicado parámetro p.

Para este modelo se tienen las siguientes características, que en gran medida se
asemejan a las del modelo Bernoulli:

1.- El rango de la variable va desde cero hasta n; esto es

x = 0, 1, 2, ..., n

n!
2. - P (x) = p x q n -x
x! (n - x)!

123
 donde n! = n(n-1)(n-2)...(2)(1)
y 0! = 1

La generación de esta distribución como suma de n observaciones independientes que

pueden valer cero o uno, señala el origen de los términos de esta fórmula. Dado que x de
esas n observaciones deben haber sido unos, cada una con probabilidad p, se debe incluir
el término “px ”, así como su complemento “qn-x ” por las n- x observaciones que
resultaron en ceros. El resto de la fórmula representa el valor de las combinaciones de n en
x, ya que las observaciones de unos y ceros pudieron haber ocurrido en cualquier orden.

3.- F(z) = (q + pz)n

Como puede observarse, este caso es una ilustración de la regla de las funciones
generatrices que establece que la función generatriz de la suma de n variables originales se
obtiene elevando la función generatriz original precisamente a la potencia n (Patil y Joshi,
1968).

4.- El valor de la media y de la varianza se obtienen como

µ = np
y σ2 = npq = µq

Se puede observar nuevamente que la varianza resulta menor que la media, con la
interpretación que ya fue discutida anteriormente.

Por otra parte, el procedimiento para sumar observaciones Bernoulli puede lograrse
simplemente duplicando, triplicando o en general aumentando n veces el tamaño de la
unidad original de observación, siempre y cuando se cumpla la premisa de que las
observaciones originales sean independientes entre sí, y por lo tanto el valor del parámetro
p sea constante. Esta condición es difícil de lograr en aplicaciones fitosanitarias, en donde
plantas o frutos vecinos pueden tender a presentarse en manchones de alta o de baja
infestación. Sin embargo, es factible considerar otro tipo de modelos que toman en
consideración la variabilidad (llamada “mezcla”) de un parámetro, por ejemplo p en el
modelo beta-binomial, aunque el modelo resultante sea más complicado de manejar e
interpretar (Binns et al., 2000).

Sin embargo, el modelo más reconocido como representativo de un patrón

completamente aleatorio es el llamado Poisson, que puede generarse como límite del
modelo binomial cuando n tiende a infinito y p tiende a cero, de tal forma que el valor de
la media (el producto np) tiende a una constante, que generalmente se representa por la
letra m. Se trata otra vez de una distribución uniparamétrica, que tiene la notable
característica de que su varianza es numéricamente igual a su media. Para generar en un
patrón espacial dado este modelo, el valor de m debe ser proporcional y depender
únicamente del tamaño de la unidad de observación.

124
 Se tendría por lo tanto que postular la condición de que todas las porciones del área
ocupada por la población han sido igualmente atractivas y accesibles para los individuos, y
que su dispersión en toda el área fue aleatoria e independiente de la presencia y del
comportamiento de otros individuos, condiciones que pueden ser aproximadas, por
ejemplo, en el caso de esporas suspendidas que se depositan sin turbulencias en un espacio
homogéneo colonizable; en el caso de insectos colonizadores, se debe considerar que su
tamaño y densidad son suficientemente pequeños para que los efectos físicos y de
comportamiento no afecten de modo importante el proceso de dispersión. Estas condiciones
no son comunes y la falta de aleatoriedad generalmente se expresa como una tendencia a un
patrón espacial con contagio o agregación, o sea con un valor de la varianza mayor que el
de la media.

Cabe mencionar que el modelo Poisson puede ser generado por otros procedimientos
que involucran, por ejemplo, el número de llamadas que llegan a una central durante un
intervalo fijo, cuando los tiempos entre llamadas siguen la distribución exponencial (Patil y
Joshi, 1968).

El modelo Poisson tiene las siguientes características:

1.- El rango de la variable va desde cero hasta infinito; esto es

x = 0, 1, 2, ...

2.- La expresión de probabilidades de esta distribución coincide con los términos de

la expansión de la constante e, que es la base de los logaritmos naturales, a la potencia m, a
saber, por lo que, para obtener una función de probabilidades en la que la suma de ellas
debe valer uno, cada término de la expansión se divide entre em, para obtener
P(x ) = e-m m x/ x !
∞
em = ∑
x = 0
m x
/ x!,

3.- La función generatriz de probabilidades es

F(z) = em(z-1)

4.- El valor de la media y de la varianza se obtienen como

µ=m
σ2 = m

6.4.2. Modelos de contagio

Las distribuciones de contagio que se han encontrado de mayor utilidad en estudios

ecológicos y de fitosanidad, son modelos que pueden generarse por procedimientos
relativamente simples a partir de los modelos de disposición espacial regular o aleatoria ya
descritos. En estos modelos de contagio el valor numérico de la varianza (σ2) siempre es

125
mayor que el de la media ( µ), como son los casos de las distribuciones binomial negativa y
Neyman “tipo A”, ambas con dos parámetros.

6.4.2.1. Distribuciòn binomial negativa

Un procedimiento para generar la distribución binomial negativa es similar al que da

origen a la distribución binomial, que, como ya se describió, parte de una serie de
observaciones tipo Bernoulli, en la que se tiene una probabilidad constante p de “éxito” y q
de “fracaso”, pero en el caso de la binomial negativa se realizan observaciones sucesivas de
“fracasos” hasta que en un intento final se obtiene una observación que resulta en “éxito” y
se da por terminada esa serie, registrándose el número de “fracasos” como el valor de la
variable. El modelo así generado se conoce como geométrico y tiene las siguientes
características:

1.- x = 0, 1, 2, ...
2.- P (0) = p
P (1) = qp
y, en general,
P (x ) = qx p

3.- F (z) = 1 / (q+pz)

4.- µ = 1/p
σ2 = µ (q/p)

En seguida se postula extender este modelo a la suma de k observaciones para obtener

el modelo llamado Pascal, operación que involucra simplemente elevar la función
generatriz del modelo geométrico a la potencia k. Así, en forma similar a la derivación del
modelo binomial, en la función de probabilidades se generan coeficientes que corresponden
al número de combinaciones de k – 1 en x + k - 1, que se expresa mediante factoriales
en la fórmula :
(k + x – 1)! / x!(k – 1)!

Pero en el modelo binomial negativo el parámetro k no necesariamente es entero, por

lo que esta condición requiere sustituir la función factorial por la función gama, sabiendo
que x ! = Γ (x +1). Así se obtiene el modelo binomial negativo con parámetros p y k, con
las siguientes características:
1.- x = 0, 1, 2, ...

Γ(x + k)
2. − P (x) = .pkq x
x! Γ ( k )

pk
3. − F ( z ) =
(1 − qz ) k
126
 kq
4. − µ = ,
p
kq µ
5. − σ 2
= 2
= .
p p

En donde se observa que σ2 es mayor que µ, ya que p es menor que uno.

6.4.2.2. Distribución de Neyman “tipo a”

Neyman (1937) propuso una familia de distribuciones que incorporan procesos “de
contagio”, tales como la ovipostura de huevecillos en masas y la dispersión subsecuente de
las larvas. El más conocido de estos modelos es el llamado “tipo A” de dos parámetros, en
el que se tienen conglomerados compactos distribuidos al azar, con una media m1 , e
individuos dentro de los conglomerados que también tienen una distribución Poisson, pero
con media m2 ; ambas medias son precisamente los dos parámetros de esta distribución.
Este modelo se puede aplicar, por ejemplo, a observaciones del número de masas de
huevecillos, con media m1 , generalizadas por el número de huevecillos por masa, con
media m2.

Vale la pena hacer notar que en este enfoque sí se considera que algunos
conglomerados pueden ser observados con cero individuos, a diferencia de otro modelo
muy similar, conocido como “doble Poisson”, en el que sólo son observables los
conglomerados que contienen uno o más individuos. Además, aunque el cálculo de sus
probabilidades se basa en expresiones relativamente complicadas, es sencillo obtenerlas
mediante programas de cómputo.

Las principales características de este modelo son:

1.- x = 0, 1, 2, ... x
x
j
e m mx! ∑ j! (m e m
∞
2
2.- P (x ) =
-
1
1
-
2 ) j, x= 0, 1, 2, ….,
j =0

3.- G(z) = F1 [F2(z)]

m (z-1)
=e m1[e 2 -1]
4.- µ = m1m2

5.- σ2 = µ (m2 + 1)

127
6.5. Pruebas de bondad de ajuste
6.5.1. Metodología estadística

Es conveniente recapitular que cuando la información sobre una distribución de

frecuencias muestrales se condensa en una tabla de frecuencias, dicha información es muy
accesible y puede manejarse con facilidad, pero es inevitable que se sacrifique cierto grado
de detalle, por ejemplo, respecto a la ubicación en campo de las unidades de observación
que fueron incluidas en la muestra.

Hay que resaltar que cualquier manejo de la información de una tabla de frecuencias no
puede incrementar la información ya contenida en la propia tabla. Es decir, si un mismo
modelo de distribución puede ser originado por diferentes procedimientos, ellos no podrán
ser distinguidos sólo por el cálculo de índices o estimadores obtenidos de la tabla de
frecuencias muestrales. Sin embargo, sí es viable considerar otro tipo de información
adicional, que permita descartar ciertas hipótesis o apoyar la posibilidad de que algunas
otras hayan ocurrido; esta información adicional puede ser de naturaleza biológica, respecto
a los hábitos, a tasas de desarrollo de la población involucrada o a los recursos y estímulos
ambientales, o bien provenir de fuentes estadísticas complementarias, como sería el caso de
muestreos similares realizados en secuencia o con distintos tamaños de la muestra o de las
unidades de observación (Reyna Robles, 1969).

Asimismo, debe subrayarse que las pruebas de bondad de ajuste consideran ciertos
niveles para la probabilidad de cometer errores, o sea que no proporcionan conclusiones
intocables. Además, aunque el interés del investigador se centre en identificar un solo
modelo como el más adecuado para describir una disposición espacial, las pruebas de
bondad de ajuste están orientadas más bien al rechazo de los modelos que son inadecuados.
Por lo tanto, es común que al realizar un conjunto de pruebas de bondad de ajuste se pueda
concluir que diferentes modelos son suficientemente adecuados para describir un mismo
conjunto de datos.

El procedimiento más empleado para probar la bondad de ajuste de un modelo teórico a

una distribución observada, se basa en computar las frecuencias calculadas (c) para cada
uno de los intervalos de clase; éstas se comparan con las correspondientes frecuencias
observadas (o) mediante la estadística
(o − c ) 2
χ 2c = ∑ c
En esta fórmula la sumatoria abarca todos los m intervalos de clase y la significancia de
la falta de ajuste del modelo teórico se basa en una prueba “de una cola” usando los valores
de la distribución de χ2 con m-r grados de libertad, siendo r igual a uno más el número de
parámetros calculados para ajustar el modelo. Los valores de χ2 pueden obtenerse de tablas
estadísticas o mediante programas de cómputo que los calculan directamente (Binns et al.,
2000).

128
 Esta prueba clásica de bondad de ajuste puede ser afectada indebidamente cuando la
frecuencia calculada tiene un valor muy pequeño en alguno o algunos de los intervalos de
clase, tales como los que se obtienen comúnmente para los intervalos de clase ubicados en
alguna cola de la distribución. Entonces se recomienda agrupar tales clases con alguna
vecina, hasta el punto en el que ninguna de las frecuencias calculadas sea menor que un
valor límite, que generalmente se recomienda sea de cinco (Binns et al., 2000).

El agrupamiento de las clases para cumplir estas condiciones reduce el número de

grados de libertad para la prueba de ajuste, en ocasiones al punto de cancelarlos
completamente; otra desventaja del agrupamiento es que las discrepancias entre las
frecuencias observadas y las esperadas en algunas clases, que pudieran ser vitales para
rechazar el modelo, tal vez se enmascaren al agrupar los valores de clase en la cola de la
distribución. Pero otra prueba similar de bondad de ajuste, que ha sido llamada
“alternativa”, evita en gran medida ambas de estas complicaciones, ya que únicamente
requiere que ninguna de las frecuencias observadas valga cero; es decir, que generalmente
el agrupamiento se hace necesario sólo para unir a la última frecuencia observada el resto
de las frecuencias calculadas en los valores extremos de la distribución. En esta prueba se
utilizan como base los logaritmos naturales (ln) del cociente de los valores observados (o)
entre los calculados (c) para cada clase de frecuencias, de la siguiente manera:
χ2c = 2 Σ o ln (o/c)

La prueba de significancia de las discrepancias del modelo con este procedimiento,

sigue los mismos criterios que con el método estándar ya mencionado. Ambas pruebas de
χ2 están al alcance del investigador familiarizado con el empleo de una calculadora
electrónica común y de las tablas estadísticas, aunque es recomendable utilizar programas
de cómputo diseñados para realizar todas estas operaciones de forma confiable y expedita, a
partir de los valores de una tabla de frecuencias observadas, como se ilustra en la siguiente
sección.

Existe otro tipo de prueba de bondad de ajuste, en el que también se calcula un valor de
χ , pero que se basa en el cociente de la varianza muestral (s2) entre la varianza esperada
2

conforme a algún modelo teórico (σ2). Esta estadística se obtiene como

(N − 1 )^s 2
χ 2
=
σ^ 2

donde N es el total de frecuencias observadas ( Σo ).

En este caso la prueba adecuada es “de dos colas”, puesto que el cociente de las
varianzas puede ser menor o mayor que uno. La prueba de χ2 tiene N-1 grados de
libertad, lo que la convierte en una prueba muy conveniente si el número de observaciones
no es grande, cuando las dos primeras pruebas de bondad de ajuste pueden tener
complicaciones por una posible falta de grados de libertad.

129
 6.5.2. Ejemplo de ajuste de modelos

A continuación se presenta una sinopsis comparativa de los resultados de probar el

ajuste de datos observados a diversos modelos de disposición espacial. Se eligió para este
propósito una tabla de frecuencias cuyo manejo computacional manual es accesible, aun
cuando se recomienda realizar estos cálculos con programas de cómputo, particularmente
los requeridos para la estimación de parámetros por el método de máxima verosimilitud
(Binns et al., 2000). Además, es conveniente emplear la fórmula completa para calcular
sólo la probabilidad correspondiente a x = 0, y una fórmula simplificada para calcular
sucesivamente las probabilidades, tal como lo ilustra Davis (1994).

Los datos corresponden a 48 observaciones del número de adultos de mosquita blanca

por planta de frijol, que fueron realizadas durante 1992 en el Campo Sn. Juan de Chapingo,
Méx. Nótese que los valores de clase que se omiten en la primera columna del Cuadro 6.2
(o sean 4, 6, 8, 9 y 10) tuvieron una frecuencia observada de cero, y su frecuencia esperada,
que desde luego es mayor que cero, se sumó a la frecuencia esperada de la clase superior
inmediata cuya frecuencia observada sí fuera mayor que cero; este es el procedimiento
aplicable para realizar la prueba “alternativa” de χ2 . Además, en el renglón
correspondiente a la clase de 11 se acumula el total de las frecuencias esperadas para los
valores de 11 o más mosquitas blancas por planta.

Cuadro 6.2. Ejemplo sinóptico de resultados del ajuste de una tabla de frecuencias a
modelos de disposición espacial regular, aleatoria o de contagio.

Frecuencias Calculadas (c) con Modelos Estadísticos

Frecuencia
Intervalo observada Neyman Binomial Binomial
de clase (o) Binomial Poisson "tipo A" Negativo Poisson Negativo
0 25 9.57 10.71 23.87 25.16 trunc.en 0 trunc.en 0
1 9 16.62 16.07 5.99 8.42 3.69 8.59
2 5 13.12 12.05 6.11 4.68 5.43 4.71
3 2 6.22 6.02 4.60 2.94 4.53 2.94
5 3 2.40 2.94 4.85 3.31 6.43 3.3
7 3 0.07 0.21 1.76 1.63 1.69 1.62
11+ 1 0.00 0.01 0.82 1.86 0.27 1.86
2
xc = 2 Σ o ln (o/c) 60.88 44.58 5.01 1.84 12.58 1.83
2
Grados de Libertad de xc 5 5 4 4 4 3
Parámetros estimados n = 11* m=1.5000 m1=0.8390 p=3.48407 λ=2.73913 w=0.22037
por máxima verosimilitud p=0.13636 m2=1.7878 k=0.43053 k=0.40605
*el mayor valor de clase observado

El cálculo elemental de los estimadores de la media y la varianza para los datos de esta
tabla de frecuencias (1.5 y 6.0, respectivamente), así como el valor de 4.0 para la relación
varianza-media, hubieran ya anticipado las discrepancias, notorias aun a simple vista, entre

130
las frecuencias observadas y las esperadas con los modelos binomial y Poisson, que desde
luego se confirman con los altos valores de χ2c , que implican el rechazo de la hipótesis de
que esos modelos son adecuados. La concordancia cambia con los modelos de contagio,
donde el ajuste de las frecuencias esperadas es muy superior y las pruebas de χ2c no
aportan evidencias para rechazar a ninguno de los dos; nótese que el de Neyman “tipo A”
puede ser bimodal.

Cuando la clase de cero es inobservable en la práctica o se considera posible la

inclusión inadvertida de un exceso de unidades de observación vacías, tal vez por haberse
encontrado éstas fuera del rango de las condiciones adecuadas para la presencia de los
organismos de interés, puede recurrirse al empleo de modelos “con ceros”, en los que se
estima un parámetro adicional referido al exceso de unidades vacías (Davis, 1994), o a
modelos “truncados en cero”, que descartan de plano la información de la clase de cero.

Este último enfoque se ilustra con dos modelos truncados (Poisson y binomial
negativo) en el mismo Cuadro 6.2, y los resultados muestran consistencia con los obtenidos
para los datos completos, por lo que se fortalecen los indicios de que efectivamente existen
procesos de agregación en el patrón espacial observado.

6.6. Índices de dispersión

Numerosos autores han analizado la cuantificación del grado de agregación que

contienen los patrones de disposición espacial (p. ej. Davis, 1994) y algunos de ellos han
propuesto procedimientos para evaluar tal nivel de agregación. Enseguida se comentará un
grupo seleccionado de estos índices.

Para este propósito es útil considerar tres límites o puntos fijos de referencia, que
corresponden a las condiciones en que un patrón espacial muestra la máxima regularidad, la
máxima aleatoriedad o la máxima agregación, a las que diversos autores también se refieren
como contagio negativo, contagio nulo o contagio positivo, respectivamente. La distinción
esencial entre estas tres condiciones se refleja en el valor de la varianza (s2 ) en relación
con el valor de la media (x).

En el patrón con máxima regularidad todas las unidades de observación deben contener
el mismo número de individuos, que entonces coinciden con el valor de la media; por lo
tanto, todas las desviaciones respecto de la media valen cero y la varianza es nula (s2 = x).

En cuanto al patrón con máxima aleatoriedad, las condiciones corresponden a las del
modelo Poisson, donde la varianza es numéricamente igual a la media; esto es, s2 = x.
Finalmente, si la agregación es máxima, todos los individuos (T= Σx) se concentran en
una sola unidad de observación y las demás se encuentran vacías; entonces Σ x 2 = T2 y
también (Σ x )2 = T2, por lo que s2 = N x2. Como puede observarse, en la vecindad de este
límite la varianza mantiene una relación lineal con N y cuadrática con x, lo que resulta
explicable considerando que la agregació se incrementa tanto cuando se adiciona espacio de

131
unidades de observación vacías (sin individuos), como cuando se concentran más
individuos en una unidad de observación en particular. Sin embargo, no pocos autores han
objetado que exista una dependencia similar respecto de N o de x al emplear algunos
índices de agregación, como el de s2/ x.

Esta última característica forma parte de la lista de cualidades de un índice de

agregación ideal, que diversos autores han compilado como deseables, pero que en esencia
pueden ser imprecisas o aun cuestionables. Las cualidades básicas registradas en esas listas
frecuentemente incluyen que el índice responda adecuadamente al nivel de agregación y sus
cambios, y sólo a ellos, que sea una función simple de algún parámetro como la varianza, y
que sea numéricamente estable y afín al manejo estadístico; generalmente se soslaya que
tenga un bajo coeficiente de variación, lo que puede probarse simulando muestreos
repetitivos (Reyna Robles, 1969), así como que su interpretación biológica sea adecuada.

6.6.1. Índices básicos de agregación.

La relación s2/ x no se ha considerado un índice de agregación adecuado por ser

influida por el tamaño de la unidad de observación y el total de individuos que se registran
en la muestra (Southwood, 1978; Green, 1966). Sin embargo, la raíz cuadrada de este
índice, conocida como λ de Lexis, ha mostrado mayores ventajas, particularmente por
tener un bajo coeficiente de variación (Reyna Robles, 1969)

El índice conocido como I de David y Moore, que corresponde al estimador por

momentos de uno de los parámetros de la distribución clásica de Neyman “tipo A”, se
presenta como una ligera variante de los índices anteriores, ya que se expresa como

I = (s2/ x) – 1

Este índice es sensitivo a cambios en el nivel de agregación, salvo en los que se

relacionan sólo con cambios en la magnitud de espacio vacío, o sea de unidades de
observación sin individuos.

El índice k es otro estimador por momentos del parámetro de una distribución clásica, y
ha sido propuesto como índice de agregación; corresponde a la distribución Binomial
Negativa y se expresa como

k = x 2 / (s2- x)

Su comportamiento como índice de agregación es errático en cuanto al alto valor de su

coeficiente de variación, además tiene inconvenientes al aplicarlo a un patrón espacial
cercano al tipo Poisson, donde puede mostrar valores numéricos muy grandes, bien sea
negativos o positivos (Reyna Robles, 1969).

Ambos índices de los casos anteriores se refieren a distribuciones de contagio, por lo

que su empleo como índices de agregación no resulta confiable para patrones espaciales de
tipo regular o aleatorio.

132
 El índice Iδ de Morisita (1962) se basa en una medida propuesta por Simpson, de la
diversidad en la proporción de individuos que pertenecen a diferentes clases dentro de una
población. Es uno de los índices más estudiados y utilizados, aunque no se recomienda
emplearlo si la mayoría de las observaciones son muy pequeñas (0 ó 1), ni para comparar
patrones de disposición espacial si varía el número total de muestras entre ellos, ya que se
calcula como

Iδ = N Σ x (x-1) / Σx (Σx - 1)
*
Lloyd (1967) propuso un índice (m) para medir la aglomeración de los individuos en
un patrón espacial, considerándolo como el número promedio de vecinos por individuo en
la misma unidad de observación. Su cálculo mediante un censo de la población se realiza
con la expresión
*
m = (Σx2 / Σx) – 1

También propuso dividir este índice de aglomeración media (mean crowding) entre la
media de la población, para obtener el índice de disparidad (patchiness), y demostró que
este último era muy similar al índice de Morisita.

Investigando en el mismo campo, Reyna Robles (1969) reiteró el concepto de la

varianza como una medida esencial del grado de agregación, y demostró que es posible
desligar el valor de la varianza de la influencia de la densidad absoluta en cualquier patrón
de disposición espacial, ya que el procedimiento que propuso se basa precisamente en
estimar el valor de la varianza suponiendo que el tamaño de la unidad de observación varía
en proporción inversa a la densidad absoluta de la población observada, de tal manera que
con ese cambio en el tamaño se obtenga un cierto valor designado para la media muestral.

Específicamente, cuando la disposición espacial de los organismos exhibe un patrón

espacial con aleatoriedad local, es decir, que se puede considerar aleatorio al observarlo
dentro de una unidad de observación o en una escala similar, los valores de la varianza y la
media observadas pueden emplearse para estimar el valor que tendría una nueva varianza
si, por ejemplo, la nueva media fuera igual a la unidad; en estas condiciones estandarizadas
no habría inconveniente para emplear directamente el valor estimado de la nueva varianza
como un índice de dispersión, que se denominó Ic, tanto para cuantificar el grado de
contagio o agregación del propio patrón espacial como para compararlo entre diferentes
patrones espaciales.

Este enfoque proporciona una nueva interpretación para los índices de Iwao y de
Lloyd, ya que son muy similares los valores de la dispersión que se obtienen con cualquiera
de estos índices, aunque Ic presenta coeficientes de variación considerablemente menores
que los correspondientes a Iδ , tanto en patrones regulares y aleatorios como de contagio
(Reyna Robles, 1969).

133
 Se han propuesto otros índices de agregación cuyas ventajas y desventajas pueden ser
consultadas en la literatura, pero su empleo no se ha difundido tanto como el de los ya
presentados, que son simples de calcular (y posiblemente de interpretar) por incluir en sus
fórmulas a elementos idénticos o similares a las sumatorias usadas para calcular la varianza
muestral. Asimismo, la afinidad que presentan la mayoría de ellos con la razón
varianza/media, permite recomendar el uso del índice de dispersión de Poisson, que como
ya se mencionó se distribuye como χ2, como la prueba de significancia aplicable para todos
los casos.

La siguiente tabla muestra los valores de diversos índices en los tres puntos de
referencia mencionados; sus extremos constituyen los límites que no es posible rebasar al
estimar el nivel de agregación de cualquier patrón de disposición espacial, mientras que
valores cercanos al de la columna intermedia son indicativos de un patrón espacial con
rasgos de aleatoriedad.

Tabla 6.3. Límites muestrales de algunos índices de dispersión en los puntos de máxima
regularidad (s2=0), máxima aleatoriedad (s2= x) y máxima agregación (s2=N x 2)
(Basada en Green, 1966).

ÍNDICE s2=0 s2= x s2=N x 2

λ= S2 / x 0 1
∑x
I = ( S 2 / x ) -1 -1 0 (∑ x ) − 1
k = x 2/(S2- x ) −x +∞ {
1 / N − (1 / x) }

I δ = N ∑ x( x − 1) / ∑ x(∑ x − 1) (∑ x ) − N 1 N
(∑ x ) − 1
I c= 1 + I / x 1 − 1/ x 1 N+1- (1/ x )
*m= ( x 2 / x) − 1
∑ ∑ x −1 1/ x ( 1 / ∑ x) + x − 1

6.6.2. Índices generados por regresión sobre la media

Taylor (1961) identificó que en muchas especies animales, incluyendo varias de

insectos, la varianza muestral podía expresarse adecuadamente como una función
exponencial de la media. Propuso la ecuación de la que ha sido llamada Ley de la
Potencia, simplemente como

134
 s2 = a x b

La estimación de los parámetros de esta ecuación es más simple cuando se expresa en

logaritmos, ya que así se obtiene una ecuación lineal con coeficientes log(a) y b, o sea

log (s2) = log(a) + b log (x)

Taylor argumenta que esta relación es aplicable en un amplio espectro de densidades,

aun cuando no sea posible ajustar un único modelo simple de distribución, tal como el
Neyman “tipo A” o el binomial negativo, a las tablas de frecuencias obtenidas en todo el
espectro mencionado; en cuanto a su interpretación, argumenta que el coeficiente b parece
ser característico para cada especie, mientras el otro coeficiente puede ser afectado por las
modalidades del muestreo y condiciones del medio.

La aplicación de este enfoque también permite obtener el procedimiento para

transformar los registros originales para estabilizar la varianza de los datos como requisito
para someterlos a análisis estadísticos paramétricos (Kogan y Herzog, 1980).

Con un enfoque similar al anteriormente descrito, Iwao encontró que la regresión del
valor de la aglomeración media de Lloyd sobre el de la media producía frecuentemente una
relación lineal, tanto en modelos teóricos de distribuciones como con datos de poblaciones
de insectos. Propuso entonces la ecuación
*

m=α+βµ

Denominó a α como índice de contagio básico (index of basic contagion), y a β como

coeficiente de densidad-contagio (density-contagiousness coefficient), argumentando que α
puede ser afectada por el tamaño de la unidad de observación, mientras que β lo sería por
cambios en la densidad debidos a modificaciones de la media de la variable generalizadora
en un modelo compuesto.

Ambos enfoques de regresión son robustos y utilizados con frecuencia; incluso podrían
aplicarse con ventajas comparables a un mismo conjunto de tablas de frecuencias, aunque
la propuesta de Taylor posiblemente sea la de mayor aceptación.

Reyna Robles (1969) también resalta las similitudes entre los modelos de Taylor y de
Iwao cuando se genera un valor de uno para la media muestral, ya que entonces tanto el
coeficiente a de Taylor como la suma de α + β en la terminología de Iwao son iguales a la
varianza y, por lo tanto, iguales entre sí.

La convergencia de los distintos enfoques sugiere la conveniencia de que en el diseño

de protocolos de muestreo se considere un tamaño tal de la unidad de observación, que
produzca valores de la media próximos al valor de uno.

135
6.6.3. Ejemplo del cálculo de índices de agregación.
Tomando como base la misma tabla de frecuencias que se empleó para ejemplificar el
ajuste de distribuciones (Cuadro 6.2), se calcularon los valores de los índices de agregación
ya presentados, habiéndose obtenido los resultados que se presentan en el Cuadro 6.4.

Cuadro 6.4. Valores de los índices de agregación calculados a partir de una tabla de
frecuencias del número de adultos de mosquita blanca por planta de frijol en Chapingo,
Méx.

ÍNDICE VALOR NUMËRICO

λ 2.0000
I 3.0000
k 0.5000
Iδ 2.9859
Ic 3.0000
*

m 4.9841

136
 BIBLIOGRAFÍA.

Binns, M.R., Nyrops, J.P, and van der Werf, W. 2000. Sampling and Monitoring in Crop
Protection. CABI. Publishing, N.Y.

Davis, P.M. 1994. Statistics for describing populations. En: Pedigo, L.P. y Buntin, G.D.
(ed.) Handbook of Sampling Methods for Arthropods in Agriculture. CRC Press. Boca
Raton, Florida. Pp 33-54.

Green, R.H. 1966 . Measurement of non-randomness in spatial distributions. Res. Popul.

Ecol. 8; 1-7.

Iwao, S. 1968. A new regression method for analyzing the aggregation pattern of animal
populations. . Res. Popul. Ecol. 10; 1-20.

Kogan, M. Y Herzog, D.C. 1980. Sampling Methods in Soybean Entomology. Springer-

Verlag. N.Y.

Lefkovitch, L. P. 1968. An index of spatial distribution. Res. Popul. Ecol. 8; 89-92.

Lloyd, M. 1967. “Mean crowding”. J. Anim. Ecol. 36; 1-30.

Morisita, M. 1962. Iδ - index, a measure of dispersal of individuals. Res. Popul. Ecol. 4; 1-

7.

Patil, G.P. and Joshi, 1968. A Dictionary and Bibliography of Discrete Distributions. Oliver
& Boyd, Edinburgh.

Neyman, J. 1939. On a new class of “contagious” distributions applicable in entomology

and bacteriology. Ann. Math. Stat. 10; 35-57.

Reyna Robles, R. 1969. Studies on the dispersion of insect populations. Ph. D. Thesis.
Imperial College of Science and Technology. University of London.

Southwood, T. R. E. 1978. Ecological methods with particular reference to the study of

insect populations. Methuen, London.

Taylor, L. R. 1961. Aggregation, variance and the mean. Nature, London. 189; 732-5.

Taylor, L.R. 1965. A natural law for the spatial disposition of insects. Proc. XII int. Congr.
Ent. 396-7

137