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Papel de los azúcares bajo estrés abiótico

Reflejos

•Los azúcares afectan la germinación de la semilla, la fotosíntesis, la floración y la senescencia de

una manera dependiente de la concentración.

•Diferentes niveles de azúcares alteran la actividad de los genes regulados por el azúcar.

•Sistema antioxidante aumentado por la aplicación de azúcares.

•Se observó un papel mejorador de los azúcares en diversos estreses abióticos.

Abstracto

Los azúcares son los reguladores más importantes que facilitan muchos procesos fisiológicos,
como la fotosíntesis, la germinación de semillas, la floración, la senescencia y muchos más bajo
diversos estreses abióticos. La aplicación exógena de azúcares en baja concentración promueve la
germinación de las semillas, regula la fotosíntesis, promueve la floración, retrasa la senescencia en
diversas condiciones ambientales desfavorables. Sin embargo, la alta concentración de azúcares
revierte todos estos procesos fisiológicos de una manera dependiente de la concentración. Por lo
tanto, esta revisión se centra la correlación entre los azúcares y sus funciones de protección en
varios procesos fisiológicos contra diversos estreses abióticos. Teniendo en cuenta el papel
multifacético de los azúcares, se ha intentado cubrir el papel de los genes regulados por el azúcar
asociados con la fotosíntesis, la germinación de la semilla y la senescencia. La concentración de
azúcares determina la expresión de estos genes regulados por azúcar. Esta revisión también aclara
la interacción de los azúcares con varias fitohormonas, como el ácido abscísico, el etileno, las
citoquininas y las giberelinas, y su efecto sobre su biosíntesis en condiciones de estrés abiótico.

1 . Introducción

La vida en la Tierra depende principalmente de la fijación del carbono y la energía de la luz

mediante la fotosíntesis, lo que da como resultado la formación de moléculas de azúcar ricas en
energía, junto con la producción de oxígeno. Estos se distribuyen ubicuamente en las plantas y son
la rica fuente de carbono y energía en eucariotas. Azúcares solubles (sacarosa, glucosa y fructosa)
juegan un papel importante en el mantenimiento de la estructura general y el crecimiento de las
plantas ( Rosa et al., 2009 ) y regulan en las plantas de una manera muy compleja debido a su
especificidad de sitio, por lo tanto, necesitan una gran distancia señales para coordinar con las
alteraciones en los cambios fisiológicos, de desarrollo y ambientales ( Lemoine et al., 2013 ). Las
moléculas de azúcar actúan como nutrientes y como reguladores (Sheen et al., 1999; Smeekens,
2000; Rolland y Sheen, 2005 ) de metabolismo, crecimiento, respuestas al estrés y desarrollo
desde la embriogénesis hasta la senescencia ( Rolland et al., 2002, 2006; O'Hara et al., 2013 ).
Además, los azúcares desempeñan un papel activo en la regulación del crecimiento, la fotosíntesis,
el reparto de carbono, el metabolismo de carbohidratos y lípidos, la homeostasis osmótica y la
síntesis de proteínas y expresión génica durante diversos estreses abióticos ( Rosa et al., 2009 ) y la
estabilización de membranas ( Koch, 1996; Hoekstra et al., 2001) Por lo tanto, se cree que los
estudios de niveles variados de azúcar bajo diversos estreses abióticos son un campo emergente
de investigación por explorar y podría jugar un papel fundamental para conferir tolerancia contra
los diversos estreses abióticos mediante la modulación de varios procesos fisiológicos (
Rathinasabapathi, 2000 ). En el contexto actual, la supervivencia de las plantas bajo estrés
ambiental es un área extensa de investigación. Además, el aumento en la concentración de
azúcares solubles como glucosa, sacarosa y fructosa aumenta la tolerancia de las plantas a varios
estreses abióticos, como la sequía, la salinidad y el frío ( Rathinasabapathi, 2000).) Esta revisión se
centra en la comprensión de los mecanismos fisiológicos y moleculares que controlan los procesos
fisiológicos regulados por azúcares de una manera dependiente de la concentración. Además de
esto, se discute la relación entre la aplicación exógena de azúcares con el estrés oxidativo, el
sistema antioxidante y su papel como mediador frente a diversos estreses abióticos. También
diseccionará la conversación cruzada entre azúcares y varias fitohormonas.

2 . Crecimiento y desarrollo de plantas

La glucosa y la fructosa participan activamente en la división celular y la sacarosa favorece la

diferenciación y la maduración ( Koch, 2004 ). En el desarrollo de embriones de plantas, la glucosa
y la sacarosa regulan la división celular, la expansión celular y la acumulación de carbohidratos de
reserva ( Wobus y Weber, 1999; Borisjuk et al., 2003; Yaseen et al., 2013 ). Los azúcares solubles
desencadenan la proliferación de órganos y producen hojas más grandes y gruesas, aumentan el
tamaño y la cantidad de tubérculos y raíces adventicias ( Gibson, 2005 ). Se ha informado que
cuando la sacarosa está presente en una concentración más alta en las patatas conduce a
aumentar el número de tubérculos ( Gibson, 2005 ). En Arabidopsis, la formación de raíces
adventicias también ha estimulado significativamente bajo una alta concentración de azúcar (
Gibson, 2005 ). En los cotiledones leguminosos, la glucosa afecta el proceso de embriogénesis al
promover la división celular, mientras que, por otro lado; la sacarosa promueve la expansión y el
almacenamiento celular ( Gibson, 2005 ). Además, la trehalosa también regula el crecimiento que
afecta la forma y las funciones orgánicas, como en la inflorescencia, la hoja, el tubérculo y el
desarrollo de semillas ( Paul y Dijck, 2011 ). Se observó en las plántulas jóvenes de Arabidopsis que
una mayor concentración de glucosa y sacarosa conduce a la inhibición de la expansión de los
cotiledones, la formación de hojas verdaderas y el crecimiento de las raíces. El mismo fenómeno
se observó bajo una menor concentración de manosa (Gibson, 2005 ). La presencia de una alta
concentración de sacarosa en el medio aumenta el número de hojas de roseta con tricomas ( Ohto
et al., 2001 ). Los informes también indican que la glucosa y la sacarosa se encontraron activas en
diferentes partes de su ciclo de vida. Se encontró que la glucosa es muy activa en células y
funciones no diferenciadas en la división celular ( Eveland y Jackson, 2011 ). Por otro lado, la
sacarosa se encontró en células maduras donde ayuda en la división celular y la síntesis de
almidón ( Borisjuk et al., 2003 ). Se demostró que la aplicación exógena de glucosa en el medio de
cultivo estimula la tasa de crecimiento de plántulas ( Harvais y Hardley, 1967 ). En Arabidopsis
crecida oscuraplántulas, sacarosa, glucosa y fructosa estimularon la formación de raíces
adventicias ( Gibson, 2005 ).
3 . Papel fisiológico de los azúcares en las plantas

3.1 . Fotosíntesis

La fotosíntesis es un proceso vital asociado con la producción de azúcares que rige el crecimiento y
el desarrollo ( Koch, 1996; Sheen et al., 1999; Smeekens, 2000 ). La acumulación de una mayor
concentración de azúcares inhibe significativamente la fotosíntesis ( Jang et al., 1997 , Fig. 1 ) y
conduce a un retraso en el crecimiento y hojas necróticas ( Sonnewald et al., 1991 ). El nivel bajo
de azúcar mejora la fotosíntesis, la movilización de reservas y la exportación, mientras que las
altas concentraciones de azúcar promueven el almacenamiento y el crecimiento de carbohidratos
( Rolland et al., 2002 ) ( Figura 1 ).

Fig. 1 . Un gráfico muestra el efecto de la glucosa exógena en diversos procesos fisiológicos de las
plantas.

3.2 . Senectud

Se ha observado que los azúcares solubles afectaron a otras fases, incluida la aparición de la
senescencia ( Doorn, 2008; Sheen, 1999 ). Se informó que el alto contenido de carbono y el bajo
nitrógeno aceleran la senescencia ( Figura 1 ). También se observó en plantas de Arabidopsis que
la oscuridad retrasa la senescencia de las hojas ( Weaver y Amasino, 2001 ). El tratamiento de las
plantas de Arabidopsis con un 2% de glucosa combinada con nitrógeno en concentraciones más
bajas induce la senescencia de las hojas ( Wingler et al., 2006 ). Curiosamente, el tratamiento de
plantas con glucosa y bajo nitrógeno en la luz provocó una acumulación de glucosa más fuerte en
comparación con la oscuridad ( Paul y Driscoll, 1997 ) ( Fig. 2 ). EnArabidopsis , la aplicación
exógena de glucosa y bajo nitrógeno es más potente en comparación con la glucosa y el alto
contenido de nitrógeno al mismo tiempo ( Wingler et al., 2012 ) ( Fig. 2 ). En tabaco y Arabidopsis ,
la senescencia aumenta la acumulación de azúcar en las hojas ( Wingler et al., 2012 ). A un nivel
elevado de CO 2 , se produce la acumulación de azúcares y se reduce el contenido de nitrógeno y
rubisco con la aceleración de la senescencia ( Xu et al., 2015 ) ( Figura 2 ).
Fig. 2 . Un diagrama que muestra varios factores interactúa con la glucosa y afecta la senescencia
de la hoja.

3.3 . Germinación de la semilla

La aplicación exógena de glucosa en baja concentración alivia los efectos inhibidores de la glucosa
sobre la germinación de la semilla causada por ABA ( Finkelstein y Lynch, 2000 ) ( Fig. 1 ). Por el
contrario, un mayor nivel de glucosa retrasa la germinación de la semilla ( Price et al., 2003 ). En
arroz, la aplicación exógena de glucosa al 1% no impidió la germinación de la semilla, sin embargo,
un retraso significativo en la germinación de la semilla fue de 3 y 6% de glucosa ( Zhu et al., 2009 ).
Además, una mayor concentración de glucosa (302.8 mM) es muy tóxica para el crecimiento y
desarrollo de las plántulas ( Gibson, 2005 ). La glucosa aplicada exógenamente en una
concentración más alta conduce a la mejora de ABA a 3-6 pliegues, lo que da como resultado un
retraso en la germinación de la semilla (Arenas-Heurtero et al., 2000 ). Se presumió que una
concentración alta de glucosa aumenta la acumulación de ABA como resultado de retrasos en la
germinación de la semilla ( Arenas-Heurtero et al., 2000; Gill et al., 2003 ). Más tarde, se descubrió
que un nivel más alto de glucosa ralentiza la disminución del ABA endógeno en lugar de aumentar
la acumulación de ABA ( Price et al., 2003 ) ( Fig. 3 ). Los azúcares solubles, como la galactosa, la
maltosa y la trehalosa, no son muy eficientes para posponer la germinación. Sin embargo, la
glucosa sola o en combinación con otros azúcares es muy eficiente para retrasar la germinación de
las semillas o el desarrollo temprano de las plántulas ( Gibson, 2000, 2005; Dekkers et al., 2004 ).
Fig. 3 . Un gráfico muestra el efecto del alto nivel de glucosa en los genes que regulan la biosíntesis
de ABA y etileno en la germinación de semillas y el desarrollo de plántulas.

3.4 . Floración

La floración en las plantas es un aspecto de desarrollo muy importante que se ve afectado por los
azúcares. Los altos niveles de glucosa en el medio retrasaron significativamente la floración en
Arabidopsis y el bajo nivel de glucosa estimula la floración (Zhou et al., 1998; Smeekens et al.,
2010) (Figura 1). En Arabidopsis, cuando la sacarosa se aplicó exógenamente durante la oscuridad,
se sabe que afecta el tiempo de floración en un gran número de especies de plantas (Bernier et al.,
1993). Además, la floración también se mejora en presencia de trehalosa-6-fosfato sintasa en
Arabidopsis (Gibson, 2005)Se ha informado de varios estudios que indican que la concentración de
sacarosa aumentada juega un papel importante en la inducción de la floración. Varios estudios in
vitro en tomate demuestran que el nivel óptimo de sacarosa y nitrógeno promueve la floración (
Dielen et al., 2001 ). Se ha observado que en Arabidopsis más capacidad de acumulación de
almidón muestra menos crecimiento y viceversa. La concentración de sacarosa en el medio ha
mostrado tanto efectos inhibidores como estimuladores en la transición floral y la floración
depende de la concentración y el tiempo de adición de azúcares ( Ohto et al., 2001 ).

3.5 . Crecimiento de hipocotilo

Se había notado en las plántulas de Brassica napus cuando la sacarosa se aplicó exógenamente
inhibir el crecimiento del hipocótilo pero estimula el crecimiento de las raíces. En las plántulas de
Arabidopsis , los azúcares cuando están presentes en una concentración más alta en el medio
dificultan la elongación del hipocótilo en la oscuridad ( Jang et al., 1997 ) y la apertura de los
cotiledones en la luz ( Jang et al., 1997 ). Los azúcares están asociados con el fenómeno dual en las
plantas. En plántulas de Arabidopsis crecidas oscuras , se detectó que la glucosa y la sacarosa
inhiben la elongación del hipocótilo ( Gibson, 2005; Price et al., 2004 ).

4 . El azúcar como molécula de señalización

4.1 . Up-regulation de los genes implicados en la germinación

Durante la germinación, se sabe que la glucosa es un modulador muy potente en la activación de

genes implicados en la biosíntesis de ABA ( Price et al., 2003; Xu et al., 2010 ) y la represión de
genes asociados con catabolismo ABA ( Zhu et al., 2009). ) ( Fig. 3 ). En Arabidopsis , la aplicación
de la concentración de 167mMglucose aumenta la expresión de genes implicados en la biosíntesis
de ABA, como el gen ABA2, ABI1 y ABI4 ( Price et al., 2003 ) ( Fig. 3 ). Además, cuando las semillas
de Arabidopsis se trataron con glucosa 333 mM se mejoró la expresión del gen ABI4 ( Price et al.,
2004).) Además, una mayor concentración de glucosa regula la expresión de genes asociados con
la biosíntesis de ABA, como ABA2 y NCED3 ( Cheng et al., 2002 ). En arroz, se informaron cinco
genes OsNCED y tres genes ABA8'-hidroxilasa (OsABA8ox) asociados con la biosíntesis y el
catabolismo de ABA respectivamente ( Zhu et al., 2009 ). Cuando se inocularon semillas de arroz
en concentraciones altas de glucosa, se observó una regulación de los genes OsABA8ox2 y
OsABA8ox3 durante las primeras 6 h y luego se regularon negativamente durante las imbibiciones
posteriores ( Zhu et al., 2009 ). El tratamiento de las semillas de arroz con un 6% de glucosa regula
la expresión de OsNCED1, OsNCED2, OsNCED3 y OsNCED4 en mucha mayor medida ( Zhu et al.,
2009 )

4.2 . Regulación a la baja de los genes asociados con la fotosíntesis

Una mayor concentración de azúcares desencadena la represión de los genes asociados con la
fotosíntesis ( Hammond et al., 2011 ). Por lo tanto, la inhibición de la fotosíntesis es el resultado de
la acumulación de azúcar ( Pego et al., 2000 ). Además, varios factores ambientales, como la baja
temperatura, inhiben la exportación de azúcares que se acumula en las hojas, lo que resulta en la
represión de los genes asociados con la fotosíntesis ( Krapp et al., 1993 ). En Arabidopsis , la
aplicación exógena de 2-desoxiglucosa en la etapa de roseta provoca la regulación a la baja de los
genes que codifican las proteínas fotosintéticas ( Jang y Sheen, 1994 ). Los azúcares reprimen la
expresión del gen de la subunidad pequeña de rubisco (RBCS) en Chenopodium , papa y maíz
(Krapp y otros, 1993; Sheen, 1990 ). Además, la aplicación exógena de glucosa en hojas de
espinaca desprendidas disminuye el 90% de la proteína rubisco en 7 días, mientras que solo se
observó una pérdida del 10-20% de proteína rubisco cuando estas hojas se tratan con agua ( Krapp
et al., 1993 ). La concentración mejorada de azúcar reprime el gen atp-δ tilacoide ATPasa (ATP-δ)
en Chenopodium ( Krapp et al., 1993 ). Además, se observó una regulación a la baja del gen de la
proteína de unión a la clorofila a / b (CAB) en Chenopodium , maíz y guisante bajo una alta
concentración de azúcar ( Krapp et al., 1993; Sheen, 1990 ; Knight y Gray, 1995 ). Por otra parte,
los azúcares regulan el gen de piruvato fosfo dikinase (PPDK), C 4gen de la enzima málica (ME1) y
C 4 gen PEP carboxilasa (PEPC1) en el maíz ( Sheen, 1990 ). En cultivos de suspensión celular de
Chenopodium rubum , cuando se aplica glucosa 50 mM exógenamente, tiene lugar una conversión
rápida en sacarosa y almidón y después de 6 días, pérdida de enzima asociada con la fotosíntesis,
como rubisco, fructosa-1,6-bisfosfatasa, Se observó gliceraldehído-3-fosfato deshidrogenasa
dependiente de NADP, así como la pérdida de clorofila ( Krapp et al., 1993 ). Sin embargo, durante
el mismo tratamiento, la represión del gen de la proteína de unión clorofila a / b (CAB), el gen de
la subunidad pequeña de rubisco (RBCS) y la atTP-δ tilacoide ATPasa (ATP-δ) tiene lugar solo en 5 h
( Krapp et al., 1993 )

4.3 . Regulación de los genes implicados en la senescencia

La aplicación exógena de glucosa y bajo nitrógeno aumenta la expresión de genes asociados a la

senescencia (SAG) hasta cien veces ( Wingler et al., 2006 ). Los genes asociados a la senescencia
están involucrados en el catabolismo y la movilización de nutrientes en el momento de la
senescencia ( Espinoza et al., 2007 ). Los genes asociados a la senescencia están involucrados en el
catabolismo y la movilización de nutrientes en el momento de la senescencia ( Espinoza et al.,
2007 ). Además, la senescencia foliar acelerada por glucosa y nitrógeno bajo se produce a través
de la señalización dependiente de hexoquinasa ( Wingler et al., 2006 ).
5 . Efecto de los azúcares en la acumulación de prolina

La acumulación de azúcar soluble aumentó el contenido de prolina bajo estrés salino ( Hellmann et
al., 2000 ). Para mejorar el efecto dañino del estrés salino, la prolina funciona como osmolito,
secuestrador de ROS al aumentar la actividad antioxidante y también estabiliza la estructura de las
biomoléculas ( Hayat et al., 2012 ). Además, también ayuda a mantener la turgencia y estabiliza las
estructuras celulares bajo estrés salino ( Bartels y Sunkar, 2005 ). En plántulas de trigo, la baja
concentración de glucosa (0.1-0.5 mM) fue más efectiva en la acumulación de prolina en
comparación con la concentración de glucosa 50 mM ( Hu et al., 2012 ). Además, la concentración
baja de glucosa (0,1 mM) acumula más prolina en comparación con las plántulas tratadas con NaCl
rfsolo ( Hu et al., 2012).) En las hojas de trigo, el daño oxidativo causado por el estrés revivido por
la aplicación exógena de glucosa, que delimita la apertura estomática, la descomposición de la
clorofila y la transpiración del agua bajo estrés salino ( Hu et al., 2012 ).

6 . Estrés oxidativo y sistema antioxidante

La acumulación de ROS se correlaciona directamente con la acumulación de azúcar para aclimatar

los efectos negativos del estrés ambiental ( Roitsch, 1999 ). Además, los azúcares solubles
desempeñan una doble función, ya que están asociados tanto al anabolismo como al catabolismo
de ROS, como la vía oxidativa de la pentosa fosfato implicada en la producción de NADPH
implicada en la eliminación de ROS ( Hu et al., 2012 ). La acumulación de ROS aumenta el daño a la
membrana al producir sustancias implicadas en la peroxidación lipídica, como el malondialdehído
(MDA) y las sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS) y finalmente la muerte celular (
Ayala et al., 2014 ). La aplicación exógena de baja concentración de glucosa evita la peroxidación
de lípidos bajo tratamiento con NaCl ( Hu et al., 2012) Por lo tanto, todos los procesos
destructivos, como la descomposición de la clorofila; El daño de la membrana y la muerte celular
pueden aliviarse mediante la aplicación de baja concentración de glucosa que elimina el exceso de
ROS bajo estrés. Además, los azúcares distintos de la glucosa, como la sacarosa, la fructosa y la
trehalosa funcionan como osmoprotectores para regular el ajuste osmótico, proporcionan
protección de la membrana y eliminan ROS tóxicos contra diversos tipos de estrés ( Singh et al.,
2015; Keunen et al., 2013 ) Además, la acumulación de baja concentración de azúcares solubles,
como la glucosa y la sacarosa en condiciones de salinidad, estimula la actividad de las enzimas
antioxidantes ( Boriboonkaset et al., 2012).) También se informó en plántulas de trigo que la baja
concentración de glucosa (0,1 mM y 0,5 mM) mejora la actividad de las enzimas antioxidantes,
como la peroxidasa, la catalasa y la superóxido dismutasa ( Hu et al., 2012 ).

7 . Relación entre azúcares y estrés abiótico en las plantas

7.1 . Estrés salino

El estrés salino altera la fisiología de las plantas al reducir la fotosíntesis, la asimilación de

nitrógeno, la división celular y, en última instancia, el crecimiento de las plantas ( Anjum et al.,
2011 ). La aplicación exógena de una alta concentración de sal conduce a la reducción del
crecimiento foliar, disminuye la conductancia estomática, el desequilibrio iónico y la fotosíntesis (
Wani et al., 2013 ). La acumulación de azúcar sirve como osmolitos para aliviar los efectos
negativos del estrés salino ( Almodares et al., 2008 ) ( Fig. 4 ). También se ha informado de que se
produce una notable mejora en la concentración de glucosa, sacarosa y fructosa en la salinidad
que desempeña un papel muy amplio en el almacenamiento de carbono, la osmoprotección, la
homeostasis osmótica y la eliminación de radicales libres (Rosa et al., 2009 ). La suplementación
de baja concentración de glucosa en plántulas de trigo promueve la germinación de la semilla en
condiciones salinas ( Hu et al., 2012 ). El declive en la germinación de la semilla se debe al
crecimiento frágil de coleóptilos y radical bajo salinidad ( Prado et al., 2000 ). Sin embargo, la
suplementación de baja concentración de glucosa aumenta el crecimiento de coleópticos y
radicales y contribuye a la germinación exitosa de la semilla ( Hu et al., 2012 ). Además, la glucosa
en alta concentración (302 mM) inhibe la germinación de la semilla ( Gibson, 2005).) La glucosa
aplicada exógenamente bajo estrés salino limita la destrucción de la clorofila, aumenta el peso
seco, mantiene la homeostasis iónica, la acumulación de prolina, previene la pérdida de agua y
activa la actividad enzimática antioxidante ( Hu et al., 2012 ). En el arroz, la glucosa y la fructosa
funcionan como osmoprotectores y eliminadores de radicales libres bajo salinidad ( Pattanagul y
Thitisaksakul, 2008 ) ( Figura 4 ). Además, los azúcares solubles están asociados con el anabolismo
y el catabolismo de ROS, como la vía oxidativa de la pentosa fosfato que implica la eliminación de
ROS ( Cuoee et al., 2006 ). En las plántulas de trigo, la aplicación exógena de glucosa delimita la
acumulación de Na + pero estimula la absorción de K +bajo estrés salino Por lo tanto, mantiene la
homeostasis iónica bajo salinidad ( Nemati et al., 2011 ).
Fig. 4 . Una representación diagramática del papel de los azúcares solubles bajo diversos estrés
abióticos.

7.2 . Estrés por sequía

La sequía es también uno de los factores más importantes que inhibe significativamente la
fotosíntesis ( Ashraf y Harris, 2013 ). La glucosa induce el cierre de los estomas y mejora la
adaptabilidad de la planta bajo estrés por sequía ( Osakabe et al., 2013 ). En varias especies de
plantas, se observó que la rafinosa, estaquiosa y verbascosa se acumula durante la desecación de
las semillas ( Peterbauer y Richter, 1998; Seki et al., 2007; Mohammadkhani y Heidari, 2008 ) y
también se acumula marcadamente en las hojas cuando la planta expuesto a frío, temperatura o
estrés salino ( Janska et al., 2009 ). El papel de estos azúcares durante el estrés es la protección de
la membrana y la eliminación de radicales ( Krasensky y Jonak, 2012 ) ( Fig. 4).) La acumulación de
azúcar evita la oxidación de la membrana celular en condiciones de deficiencia hídrica (
Arabzadeh, 2012 ). Los azúcares solubles también mantienen la turgencia de las hojas y previenen
la deshidratación de las membranas y las proteínas ( Crowe et al., 1999; Sawhney y Singh, 2002 ) (
Fig. 4 ). La acumulación de azúcar reduce la tasa de fotosíntesis bajo estrés por sequía ( Liu et al.,
2004 ). El azúcar soluble también mantiene el contenido de agua de la hoja y el ajuste osmótico de
las plantas que enfrentan las condiciones de estrés por sequía ( Xu et al., 2007; Koster y Leopold,
1988 ) ( Figura 4 ).x

7.3 . Estrés frío

El estrés por frío causa una interrupción significativa de las membranas, la acumulación de ROS, la
desnaturalización de proteínas, etc. ( Yuanyuan et al., 2009; Mahajan y Tuteja, 2005 ) ( Figura 4 ).
En plantas superiores, se sabe que una diversidad diversa de azúcares solubles, como glucosa,
sacarosa, fructosa, rafinosa y estaquiosa, proporcionan tolerancia a la congelación ( Yuanyuan et
al., 2009 ). Estos azúcares no solo actúan como osmoprotectores sino que también protegen las
membranas al proporcionar adaptación a la sequía o al estrés por frío a través de la interacción
con la bicapa lipídica ( Garg et al., 2002 ). Los fructanos tienen una alta solubilidad en agua que
proporciona resistencia a la cristalización bajo enfriamiento ( Livingston et al., 2009)) Además, los
fructanos también estabilizan las membranas y se asocian indirectamente con el ajuste osmótico
en condiciones de congelación y deshidratación ( Krasensky y Jonak, 2012 ). Otra trehalosa de
azúcar puede funcionar como un osmolito y estabilizar proteínas y membranas ( Eastmond y
Graham, 2003; Strom y Kaasen, 1993 ) ( Fig. 4 ). En general, la trehalosa está presente en los
rastros, mientras que en la exposición al estrés su concentración aumentó significativamente (
Fernández et al., 2010 ). En el arroz, se observa una mayor concentración de trehalosa bajo estrés
por frío ( Garg et al., 2002 ). La aplicación exógena de sacarosa en Arabidopsis thaliana mejoró la
tolerancia a la congelación ( Li et al., 2006) Varios azúcares solubles protegen a los fosfolípidos de
membrana al facilitar la formación de vidrio ( Anchordoguy et al., 1987; Crowe et al., 1988 ).

8 . Diafonía con fitohormonas

Las fitohormonas son los reguladores del crecimiento que funcionan como metabolitos
integradores en el control de varios procesos de desarrollo. Evidencias de la literatura reciente
demuestran interacciones entre la respuesta del azúcar y la fitohormona y las vías metabólicas (
Gazzarrini y McCourt, 2001; Finkelstein y Gibson, 2001; Leon y Sheen, 2003 ). Una amplia variedad
de procesos se regulan a través de "interacciones" o "diafonía" entre azúcares y fitohormonas, a
saber, embriogénesis, germinación de semillas, desarrollo temprano de plántulas, tuberización y
regulación de la actividad de a-amilasa ( Locascio et al., 2014) Varios reguladores del crecimiento
de las plantas funcionan bajo distintas concentraciones de azúcares, como el ácido abscísico, las
giberelinas y las citoquininas median los procesos relacionados con el metabolismo de los azúcares
y su transporte a los sitios apropiados ( Gibson, 2004 ). En las plantas, los azúcares y ABA actúan
de forma sincronizada. ABA desempeña un papel clave en la concesión de planta para
proporcionar protección contra la sequía y varias respuestas de estrés ( Finkelstein y Gibson, 2001
). La aplicación exógena de glucosa potencia la expresión de los genes implicados en la biosíntesis
de ABA y, en última instancia, aumenta el nivel de ABA en las plantas ( Cheng et al., 2002) Además,
la glucosa aplicada exógenamente en concentraciones más altas causa la acumulación de ABA o
ralentiza el catabolismo de ABA que retrasa la tasa de germinación ( Price et al., 2003 ). El alto
nivel de glucosa y ABA están implicados en la detención del desarrollo de las plántulas en las
plantas ( Dekkers et al., 2008 ). Sin embargo, la glucosa y el ácido abscísico conducen a la
promoción del crecimiento cuando están presentes en concentraciones más bajas y viceversa (
Leon y Sheen, 2003 ). La aplicación de glucosa muestra una mejora notable en el crecimiento de
las raíces, pero no está presente en las plántulas tratadas con ABA ( Dekkers et al., 2008 ). Las
semillas tratadas con glucosa también acumulan antocianina que proporciona una coloración
rosada a las plántulas no observadas en las semillas tratadas con ABA ( Dekkers et al., 2008)
Además de esto, tanto ABA como sacarosa trabajan de manera sinérgica en la acumulación de
reserva de almacenamiento ( Finkelstein y Gibson, 2001 ). Existe una interacción compleja entre la
glucosa y otras hormonas vegetales, como ABA (ácido abscísico) y etileno ( Zhou et al., 1998;
Arenas Huertero et al., 2000; Cheng et al., 2002; Leon y Sheen, 2003 ). . El etileno antagoniza el
efecto inhibidor de la alta concentración de glucosa durante la germinación de la semilla. Por lo
tanto, el etileno juega un papel opuesto en comparación con el ABA durante la germinación (
Beaudoin et al., 2000 ). En los embriones de cebada y arroz, la glucosa, cuando se aplicaba de
forma exógena, disminuía el nivel de giberelinas ( Gibson, 2005).) Además, la aplicación exógena
de sacarosa también se correlaciona negativamente con las giberelinas ( Xu et al., 1998 ).
Curiosamente, las citoquininas participan activamente en la disminución de la acumulación de
glucosa mediante la inducción de la invertasa que permite la utilización de azúcar y finalmente
retrasa la senescencia. Además, se sabe que las citoquininas promueven la tuberización en varias
especies que normalmente no forman tubérculos ( Gibson, 2004 ).

9 . Conclusiones y perspectivas futuras

Está bien documentado que el estrés abiótico dificulta muchos aspectos fisiológicos de las plantas,
como el crecimiento normal de las plantas, el desarrollo, el metabolismo, el funcionamiento
celular, etc. Los azúcares han sido reconocidos como una nueva clase de metabolitos que se sabe
tienen innumerables funciones en las plantas. Evidentemente, la glucosa y la sacarosa son
azúcares principales asociados con varios procesos relacionados con el metabolismo, como la
producción de energía, la biosíntesis de polímeros, la generación de metabolitos y la regulación de
actividades de sumidero de fuentes, etc. En esta revisión, nos centramos en la acumulación de
azúcares en proporcionando tolerancia al estrés a las plantas. Los parámetros alterados del
desarrollo, fisiológicos y bioquímicos de las plantas bajo estrés abiótico nos llevaron a escribir esta
revisión. Generalmente, en condiciones de estrés abiótico, los azúcares funcionan como
osmoprotectores y también estabilizan las membranas. Este artículo de revisión también
proporciona un acceso rápido a aspectos relacionados con el papel de los azúcares en la
regulación del proceso fisiológico de las plantas que van desde la embriogénesis hasta la
senescencia. Existe una gran cantidad de conocimiento disponible sobre la participación de
azúcares solubles en el proceso fisiológico, como el crecimiento, el desarrollo, la floración, la
senescencia, etc. bajo estrés abiótico. En esta revisión también se discute una interacción
compleja de azúcares con varias fitohormonas, como el ácido abscísico (ABA), las giberelinas, las
citoquininas y las auxinas en la regulación de varios procesos de desarrollo y la respuesta al estrés.
La investigación adicional debe centrarse en el papel de los azúcares en las actividades de las
enzimas y los genes asociados con los procesos fisiológicos en las plantas. Se necesita una gran
cantidad de investigación para estudiar la función de las enzimas que se activan o inactivan
mediante la acumulación de azúcar que enfrenta el ambiente estresante. La glucosa y la sacarosa
son los azúcares más importantes predominantemente asociados con el proceso de señalización.
Se sabe que la señalización de glucosa a través de vías dependientes de hexoquinasa afecta el
proceso, como germinación, alargamiento del hipocótilo, floración, senescencia, crecimiento de
hojas y raíces, metabolismo de carbono y nitrógeno, ataque de patógenos, heridas, pigmentación
y finalmente activación y represión de los genes asociados con estos procesos. El enfoque
moderno debe ser empleado para estudiar el papel de la señalización de azúcares en la mediación
de los procesos fisiológicos vitales de las plantas, como la división celular, el ciclo celular, la
señalización de la pared celular, y regulación hormonal y muerte celular programada (PCD)
asociada con el desarrollo. Se necesita una amplia investigación molecular y fisiológica para
comprender el proceso de señalización del azúcar en la mediación de procesos que comienzan en
la embriogénesis y terminan finalmente en senescencia. La señalización del azúcar se ha
convertido recientemente en el foco de intensos esfuerzos de investigación debido a su función en
cada parte del ciclo de vida de la planta, como el crecimiento de plántulas, la germinación de
semillas, la floración, la senescencia de las hojas y el crecimiento y desarrollo general de la planta.
También se debe realizar un trabajo importante para estudiar la interacción de azúcares y
fitohormonas en la mediación de una variedad de procesos que incluyen la fotosíntesis, el
metabolismo de carbono y nitrógeno, el crecimiento y las respuestas de desarrollo. Se necesita
una amplia investigación molecular y fisiológica para comprender el proceso de señalización del
azúcar en la mediación de procesos que comienzan en la embriogénesis y terminan finalmente en
senescencia. La señalización del azúcar se ha convertido recientemente en el foco de intensos
esfuerzos de investigación debido a su función en cada parte del ciclo de vida de la planta, como el
crecimiento de plántulas, la germinación de semillas, la floración, la senescencia de las hojas y el
crecimiento y desarrollo general de la planta. También se debe realizar un trabajo importante para
estudiar la interacción de azúcares y fitohormonas en la mediación de una variedad de procesos
que incluyen la fotosíntesis, el metabolismo de carbono y nitrógeno, el crecimiento y las
respuestas de desarrollo. Se necesita una amplia investigación molecular y fisiológica para