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Un insecte généraliste : le Criquet pèlerin - Cliché H.

Guyot-OPIE

Par Jacques Huignard

LES PLANTES ET LES INSECTES : UNE LUTTE PERMANENTE - 1


Les défenses des plantes
L
es insectes ont colonisé tous espèces d’insectes phytophages qui
les milieux continentaux ; ils consomment les parties végétati-
représentent le groupe animal ves (feuilles, tiges ou racines) ou
le plus abondant et le plus diver- les organes reproducteurs (fleurs,
sifié. Les entomologistes estiment fruits ou graines). De nombreuses
qu’il y aurait environ 4 à 5 millions espèces d’insectes ne consomment
d’espèces d’insectes vivant sur ter- qu’un nombre limité d’espèces
re mais la plupart d’entre elles sont végétales appartenant toutes à la
encore inconnues. Il y a environ même famille ; ce sont des phyto-
1 million d’espèces qui ont été dé- phages spécialistes. Certaines es-
terminées et 46 % se nourrissent de pèces n’ont parfois qu’une seule
végétaux. Si la biologie des espèces plante-hôte, comme la Bruche du
s’attaquant aux plantes cultivées a pois (Bruchus pisorum, Col. Bru-
fait l’objet de nombreuses recher- chiné) qui ne se reproduit, au stade
ches afin de mettre en place des adulte que sur les gousses de pois
méthodes de contrôle de ces rava- tandis que ses larves ne se dévelop-
geurs, on connaît beaucoup moins pent que dans les graines de cette
celle des espèces inféodées aux
plantes sauvages qui sont de loin les Cet article est paru initialement dans
le Bulletin trimestriel de la Société des
En haut, un insecte spécialiste : la Bruche plus nombreuses. Une même plante amis du Muséum national d'histoire
du pois - Cliché Dimitri Geystor - En bas, des
pois bruchés - Cliché R. Coutin-OPIE peut être attaquée par différentes naturelle, n°251, septembre 2012.

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essayent de les consommer en per-
turbant le fonctionnement du systè-
me nerveux, du système digestif ou
en empêchant la croissance larvaire.

Les neurotoxiques. Ils agissent di-


rectement au niveau des neurones
comme l’ont montré des études réa-
lisées chez des insectes généralistes
comme la Blatte américaine Peri-
planeta americana (Blatt. Blattidé)
(fig. 1) et provoquent la mort par
paralysie.
Le disulfure de diméthyle est un
composé soufré volatil produit par
les Crucifères et les Alliacées. Il agit
au niveau des mitochondries (en
rouge sur la figure 1) et diminue l’ac-
tivité respiratoire des neurones du
La Blatte américaine est un insecte généraliste de grande taille, très utilisé pour les études
physiologiques chez les insectes - Cliché H. Guyot-OPIE cerveau de la blatte, ce qui réduit la
production d’énergie et entraîne une
légumineuse. D’autres espèces, di- composés secondaires. Les insectes disparition de l’activité électrique de
tes généralistes, sont capables de se phytophages ont mis en place tout ces cellules. Les neurones ne sont
nourrir aux dépens de nombreuses un ensemble de stratégies leur per- plus excitables et les informations ne
espèces végétales appartenant à des mettant de découvrir leurs plantes- sont plus transmises du cerveau vers
familles très différentes. Ainsi, le hôtes puis de se reproduire et de se les organes. Les huiles essentielles,
Criquet pèlerin Schistocerca gre- développer à leurs dépens. Mais les produites par de nombreuses plan-
garia (Orth. Acrididé) est capable plantes, soumises aux attaques des tes aromatiques, sont des mélanges
de consommer plus de 400 espèces insectes phytophages, ne sont pas de monoterpènes qui agissent sur
végétales. des organismes passifs qui se lais- les neurones à plusieurs niveaux :
Les végétaux sont riches en sels mi- sent manger sans réagir. Il y a eu, au ● Ils peuvent modifier l’activité
néraux et en glucides tels que la cel- cours des générations, sélection de électrique des membranes des neu-
lulose, l’amidon ou le saccharose systèmes de défense qui limitent les rones qui ne sont plus excitables. Le
mais sont généralement pauvres en attaques des insectes phytophages. linalool et l’estragol contenus dans
protéines (à l’exception des légu- l’huile essentielle de basilic (Oci-
mineuses) et en lipides. Ils produi- ■ SUBSTANCES TOXIQUES CONTRE INSECTES mum basilicum, Lamiacées) agissent
sent des composés dits secondaires GÉNÉRALISTES de cette façon.
qui jouent un rôle important dans Les composés secondaires contenus ● Ils peuvent agir au niveau des
la spécificité des relations entre les dans les plantes peuvent provoquer synapses en empêchant la transmis-
insectes et leurs plantes-hôtes. Il y la mort des insectes généralistes qui sion de l’influx nerveux d’un neu-
a une grande diversité de compo-
sés secondaires qui peuvent être
classés en trois grands groupes : les
composés azotés, les terpènes et les
phénols. Les composés secondaires
azotés comme les alcaloïdes et les
glucosinolates dérivent des acides
aminés. Les terpènes présents dans
les huiles essentielles de nombreu-
ses plantes aromatiques sont des hy-
drocarbures. Les phénols sont des
alcools aromatiques. Les tanins que
l’on trouve dans pratiquement tou-
tes les parties des végétaux (écor-
ces, racines, feuilles, fruits et grai-
Fig. 1. Mode d’action des différents neurotoxiques d’origine végétale sur les cellules nerveuses
nes) appartiennent à ce groupe de de la blatte (d’après Huignard et al., 2008).

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rone à un autre. L’eugénol produit
par les boutons floraux du giroflier
(Syzygium aromaticum, Myrtacées)
se fixe sur les récepteurs de l’octo-
pamine qui est un neurotransmet-
teur spécifique des invertébrés1 et
l’empêche d’agir. Les composés
terpéniques présents dans l’huile
essentielle des feuilles de thé (terpi-
nène et cinéole) inhibent l’activité
d’une enzyme, l’acétylcholinestéra-
se, qui détruit l’acétylcholine après
la transmission de l’influx nerveux.
Les alcaloïdes, présents dans de
nombreux végétaux agissent soit en Fig. 2. Mode d’action des inhibiteurs de protéases contenus dans les graines de haricot au niveau
des cellules intestinales de la Bruche du haricot. - Schéma et photos J. Huignard
inhibant la production d’acétylcho-
line (cas de la nicotine), soit en mo-
difiant l’activité électrique des neu-
rones (cas de la vératrine produite
par la Liliacée Veratrum album, la
fausse hellébore).
Les pyréthrines sont des substan-
ces dérivées des fleurs de différen-
tes espèces d’Astéracées comme le
pyrèthre de Dalmatie (Tanacetum
cinerariifolium). Elles agissent en
perturbant le fonctionnement des
canaux sodium au niveau des mem-
branes des neurones et empêchent
la transmission des influx nerveux.

Les antimétaboliques. Les graines


de légumineuses sont attaquées par
les larves de Coléoptères Bruchinés
qui consomment au cours de leur dé-
veloppement les réserves contenues
Le margousier produit des fruits riches en azadirachtine ayant des propriétés insecticides
dans les cotylédons. Ces graines Cliché J. Huignard
contiennent des inhibiteurs de pro-
téases qui empêchent la digestion mencent à manger des graines de des glandes endocrines régulant la
des protéines végétales par les larves haricot (Phaseolus vulgaris). Les croissance des insectes. Elles pro-
en bloquant la production des enzy- graines de haricot contiennent en voquent un arrêt ou un ralentisse-
mes digestifs comme la trypsine. effet des inhibiteurs de trypsine ment de la croissance larvaire. Age-
Ces inhibiteurs sont des protéines qui agissent au niveau des cellu- ratum conyzoides est une plante
qui jouent un rôle important dans les intestinales des larves de C. tropicale de la famille des Astéra-
la spécificité des relations entre maculatus et bloquent la produc- cées qui synthétise des substances
les Coléoptères Bruchinés et leur tion de cette protéase. Par contre de la famille des chromènes, appe-
plante-hôte. Ainsi, les larves de les larves de la Bruche du hari- lées précocènes. Lorsqu’elles sont
l’espèce tropicale Callosobruchus cot Acanthoscelides obtectus sont présentes dans les plantes consom-
maculatus qui consomment les insensibles à ces inhibiteurs de mées par les insectes, elles inhibent
graines d’une légumineuse afri- protéases et se développent sans la production d’hormone juvénile
caine, le niébé Vigna unguiculata mortalité importante aux dépens et induisent des métamorphoses
(fig. 2), meurent lorsqu’elles com- des graines de cette légumineuse. anticipées. Les adultes obtenus
sont de petite taille et généralement
1. Un neurotransmetteur est une substance Les inhibiteurs de la croissance. stériles. De même, le margousier
libérée au niveau des synapses d’un neu- Certaines plantes produisent des (Azadirachta indica) également
rone permettant la transmission de l’influx
nerveux à un autre neurone. substances qui agissent au niveau appelé neem, est un arbre tropical

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lysant à l’intérieur de leur corps,
puis y déposent des œufs. Le pa-
rasitoïde se développe aux dépens
de la larve de noctuelle et provo-
que sa mort. Toutes les feuilles
d’un même végétal attaqué par
une larve de S. exigua répondent à
l’attaque en émettant des terpènes.
Fig. 3. La plante réagit à la présence de volicitine contenue dans la salive de la chenille en émet-
tant des composés volatils de nature terpénique qui attirent la guêpe parasite. L’acide jasmoni-
La réponse qui concerne l’ensem-
que est une hormone végétale qui induit la synthèse des terpènes et joue un rôle important dans ble du végétal est dite systémique.
la mise en place des systèmes de défense.

On observe une réponse du même


de la famille des Méliacées dont agresseur en faisant appel à autre type lorsque les racines de certai-
les graines produisent une huile être vivant qui va la défendre. nes variétés de maïs sauvages sont
contenant de l’azadirachtine. Cette Les mécanismes de défense mis en consommées par les larves de la
substance bloque le développement place par la plante ont pu être étu- Chrysomèle du maïs. Les racines
larvaire des insectes en inhibant diés. Lorsque les larves de la noc- réagissent en émettant des com-
l’activité des glandes endocrines tuelle mangent les feuilles de maïs, posés terpéniques qui attirent des
qui induisent la mue. Elle provo- elles broient les feuilles à l’aide de nématodes entomophages présents
que un arrêt de la croissance entraî- leurs pièces buccales et déposent dans le sol qui dévorent les larves
nant au bout d’un certain temps la de la salive au niveau de la brisure. de chrysomèle.
mort des larves. L’huile de neem La plante reconnaît alors, grâce à Les feuilles et les racines de maïs
extraite des graines est utilisée des récepteurs situés au niveau des émettent notamment, lorsqu’el-
en tant qu’insecticide biologique. membranes des cellules végétales, les sont attaquées, du (E)-β-
une substance appelée volicitine caryophyllène. Ce composé terpé-
■ LES PLANTES APPELLENT AU SECOURS contenue dans la salive de l’insecte nique volatil est synthétisé grâce à
Le maïs est attaqué non seulement et réagit à la présence de cette subs- l’activité d’un gène appelé « ter-
par les larves de la Pyrale du maïs tance. La volicitine active certains pène synthétase TPS23 » qui ne
Ostrinia nubilalis (Lép. Crambri- gènes dans les cellules végétales s’exprime que lorsque les feuilles
dé) mais également par des larves qui vont déclencher toute une série ou les racines commencent à être
d’espèces beaucoup plus généra- de réactions chimiques se traduisant mangées par les larves de ces deux
listes comme la Noctuelle exigüe par la synthèse puis par la libération insectes phytophages.
Spodoptera exigua (Lép. Noctuidé) des composés volatils de nature De tels types de réponse à des at-
qui mange les feuilles ou la Chryso- terpénique. Ceux-ci diffusent dans taques de phytophages généralistes
mèle du maïs Diabrotica virgifera l’atmosphère et attirent les guêpes ont été retrouvés chez un certain
(Col. Chrysomélidé) qui se nourrit parasitoïdes Cotesia marginiven- nombre de plantes comme le coton,
aux dépens des racines. Des études tris (Hym. Braconidé) (fig. 3). Ces le chou, le tabac ou le niébé et sem-
récentes montrent que la plante at- guêpes vont attaquer les larves de blent répandus chez de nombreuses
taquée est capable de réagir à son S. exigua, injectant un venin para- espèces végétales. Ils ont même été

Adulte de Lophyre du pin – Cliché Entomart à www.entomart.be – et larves se nourrissant de pinules de pin sylvestre – Cliché Gyorgy Csoka, Hungary
Forest Research Institute, Bugwood.org, licence CC 3.0

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Ci-dessus, des fourmis se nourrissent des sécrétions contenues dans les corps de
Belt (en jaune) situés au niveau des feuilles de l’Acacia corne de bœuf
Cliché © Dan L. Pearlman/EcoLibrary.org

observés récemment chez le pin De plus, les composés vo-


sylvestre attaqué par le Lophyre du latils émis dissuadent le
pin Diprion pini (Hym. Diprionidé) papillon de venir pondre à
dont les larves se nourrissent des nouveau sur le tabac. Les
pinules. Lorsque les femelles pon- chercheurs estiment que
dent sur ces pinules, l’arbre réagit ce système de protection
en modifiant la composition des réduit de plus de 90 % les
Les fourmis sont hébergées dans les épines creuses de
composés volatils terpéniques qu’il attaques ultérieures. Ils l'Acacia corne de bœuf
produit. Les nouveaux composés sont ensuite parvenus à Cliché © Daniel L. Nickrent, PhytoImages
émis attirent un petit Hyménoptère modifier chez le tabac
qui vient pondre à l’intérieur des l’activité de certaines enzymes in- les colonies de fourmis et les nourrir.
œufs du lophyre et les tue. Là en- tervenant dans la synthèse des com- L’acacia corne de bœuf Acacia
core des substances encore incon- posés volatils. Ils constatent que les cornigera est un arbre tropical et
nues émises avec l’œuf agissent au plantes modifiées ne libèrent plus subtropical de la famille des Faba-
niveau des gènes intervenant dans ces composés et sont fortement at- cées que l’on rencontre en Améri-
la synthèse des composés terpéni- taquées par les larves de sphinx car que centrale. Il ne synthétise pas
ques. elles n’attirent plus les punaises. de composés secondaires toxiques
Ce type de défense – dit indirect car mais a sélectionné un autre système
il nécessite l’aide d’un partenaire ■ GÎTE ET COUVERT CONTRE PROTECTION de défense. Cet acacia possède à la
(un parasitoïde ou un prédateur) – Les fourmis de par leur nombre et base de chaque feuille deux épines
permet une réponse rapide. La leurs armes (mandibules, aiguillon, en forme de corne de bœuf dont
plante n’est donc pas un organisme glandes produisant des sécrétions la partie centrale est creuse. Cha-
passif ; elle peut mettre en place chimiques) sont de redoutables pré- que épine héberge une colonie de
des systèmes de défense élaborés datrices et leur simple présence peut Pseudomyrmex ferruginea (Hym.
en réponse à des attaques de phy- suffire à repousser de nombreux Formicidé) qui assure la protection
tophages. phytophages. Le meilleur moyen de l’arbre contre les animaux défo-
Des chercheurs ont évalué l’effi- d’attirer les fourmis qui ont de bon- liateurs. Les ouvrières sont actives
cacité réelle de ce système de pro- nes capacités de mémorisation est jour et nuit et se déplacent sur les
tection sur du tabac sauvage Ni- de leur fournir une nourriture abon- branches. Elles mordent avec leurs
cotiana attenuata aux États-Unis. dante. Les glandes à nectar peuvent mandibules les vertébrés ou inver-
Cette plante répond aux attaques favoriser la protection des plantes tébrés qui essaient de consommer
des larves du Sphinx Manduca en produisant un liquide riche en les feuilles et injectent un venin
quinquemaculata (Lép. Sphingidé) sucres et en acides aminés dont les douloureux produit par des glandes
en émettant des composés volatils fourmis sont très friandes. Mais situées à l’extrémité de leur abdo-
qui attirent Geocoris pallens (Hém. certaines plantes ont développé au men. Elles mangent également les
Géocoridé), punaise qui se nourrit cours de l’évolution des stratégies feuilles des jeunes pousses se déve-
des œufs et des chenilles du Sphinx. souvent surprenantes pour héberger loppant autour de l’acacia et rédui-

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sent la compétition avec les autres la tête. Cette association entre agissant à des niveaux très divers et
plantes se trouvant autour de l’ar- l’acacia et les fourmis est cepen- pouvant assurer une protection ef-
bre. En contrepartie, l’arbre fournit dant fragile et ne se maintient que si ficace. ■
un gîte aux colonies de fourmis et les vertébrés exercent une pression
leur apporte de la nourriture : des importante sur les plantes. Si l’on À suivre...
sucres produits par des nectaires si- entoure les acacias avec des barriè-
tués à la base des feuilles, des lipi- res afin d’éviter la consommation
des et des protéines contenus dans des feuilles par les girafes, les ar-
des nodules se trouvant au niveau bres forment moins d’épines et les Bibliographie
de certaines feuilles appelés corps nectaires régressent, ce qui entraîne ■ Cortesero A.M., Thibout E., 2004. Des
de Belt. Il s’agit bien dans ce cas, la disparition des fourmis protectri- insectes gardiens des plantes. La Re-
d’une véritable symbiose, c’est-à- ces. Ces arbres sont alors attaqués cherche, 380, 54-58.
■ Huignard J., Lapied B., Dugravost S.,
dire d’une association à bénéfices par de petits mammifères, par des Magnien-Robert M., Ketoh K., 2008.
réciproques (Passera, 2006). insectes xylophages et par d’autres Modes d’actions neurotoxiques des dé-
Les fourmis Crematogaster mimo- espèces de fourmis peu agressives, rivés soufrés et de certaines huiles es-
sentiels et risques liés à leur utilisation.
sae protègent les feuilles d’Acacia ce qui limite leur croissance. Par
In : Les biopesticides d’origine végétale.
depranolobium contre les vertébrés contre, les arbres qui ne sont pas Éd. Lavoisier
végétariens au Kenya. Lorsqu’une entourés de barrières sont beaucoup ■ Passera L., 2006. La véritable histoire
girafe commence à manger une plus grands et plus vigoureux car des fourmis. Éd. Fayard

feuille, les ouvrières sortent de leur ils hébergent des colonies de C. mi-
À relire : Les Fourmis et les plantes, un
nid et se précipitent sur elle. Les mosae qui assurent une protection exemple de coévolution, Insectes n°83,
fourmis émettent alors un signal efficace en repoussant les girafes. 1991(4), en ligne à : www.inra.fr/opie-
insectes/pdf/i83jolivet.pdf
chimique pour appeler leurs congé-
nères qui arrivent en grand nombre. ■ Toutes ces études montrent que
L’auteur
Les ouvrières mordent la tête de la plantes ne sont donc pas des orga-
Jacques Huignard est professeur ho-
girafe à l’aide de leurs mandibules nismes passifs qui sont consom- noraire à l’université de Tours. Il a dirigé
puis retournent leur abdomen au- mées sans réagir aux attaques des l’Institut de recherche sur la biologie de
dessus de leur tête et injectent un phytophages. Il y a eu sélection au l’insecte (IRBI : unité de recherche as-
sociée au CNRS) dans cette université
puissant venin dans la plaie. L’effet cours du temps de mécanismes de et a réalisé des recherches sur la bio-
est immédiat : la girafe s’éloigne défense essentiellement basés sur logie, la physiologie et le contrôle des
rapidement de l’arbre en secouant la synthèse de composés chimiques insectes ravageurs des plantes.

EN ÉPINGLE - voir les autres Épingles à www7.inra.fr/opie-insectes/epingle13.htm

■ LES ANTENNES TOUJOURS PROPRES !


Pourquoi exactement ? Trois exemples : la Mouche domestique
se passe les pattes avant par dessus la tête et frotte ses anten-
nes, tout écolier a pu l’observer ; la fourmi charpentière brosse
l’antenne du même côté avec sa brosse spéciale, attachée au
tarse avant, qu’elle se fourre ensuite dans la bouche pour la net-
toyer ; la blatte attrape l’antenne opposée avec la patte avant, la
plie et l’amène à la bouche où elle est récurée de bas en haut.
Tous ces gestes sont répétés scrupuleusement, même dans un
environnement propre.
Pour savoir exactement à quoi sert ce toilettage, une équipe de
l’université de Caroline du Nord (États-Unis) a procédé à une
série d’expériences, principalement sur la Blatte américaine
Periplaneta americana (Blatt. Blattidé). Quelques individus
adultes se sont vus munis d’une rondelle collée à la base d’une
antenne, d’autres ont eu les pièces buccales collées – de quoi
Une blatte nettoie ses antennes - Cliché Ayako Wada-Katsumata les empêcher de débarbouiller 1 ou 2 antennes. Les substances
présentes sur l’antenne ont été analysées, les performances des
sensilles chimioréceptrices mesurées.
Il en ressort que si les antennes ne sont pas nettoyées comme il faut, la cire épicuticulaire (à base d’hydrocarbures) qu’elle sécrète à
l’instar de tout le tégument mais en abondance particulière s’accumule et perturbe l’olfaction.
Cette cire, indispensable à l’imperméabilisation de l’insecte, porte des signaux de reconnaissance intraspécifiques ; elle module aussi la
rétention des composés chimiques indispensables – les phéromones, les odeurs de nourriture – et accumule les substances nocives.
Les expériences sur Blatella germanica (Blatt. Blatellidé), sur Camponotus pennsylvanicus (Hym. Formicidé) et sur Musca domestica (Dip.
Muscidé) ont confirmé ce résultat.
A.F.
À lire : Katalin Böröczkety et al., 2013. Insects groom their antennae to enhance olfactory acuity, PNAS, vol. 110 no 6

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