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Organisation et évolution des gènes

de résistance chez les plantes


Sandra Noir, Philipp

L
amélioration de la résistance des qu'évoqués, tandis que les possibilités contre les agents pathogènes [I]. On
plantes cultivées aux parasites d'amélioration de la résistance des peut citer notamment :
constitue un objectif majeur de plantes aux maladies par des stratégies de - l'acquisition de caractéristiques structu-
la plupart des programmes de type biotechnologique ne seront pas rales qui peuvent agir comme des barrières
sélection génétique. Au cours du abordées. physiques et ralentir la progression de
siècle, un grand nombre de variétés amé- l'agent pathoghe au sein de la plante, et :
liorées ont été créées et ont permis une - la production de substances toxiques
augmentation de la productivité tout en pour l'agent pathogène.
limitant l'utilisation de produits pesti- Interactions Si certains mécanismes Constitutifs chez la
cides et fongicides ; elles représentent un plante sont associés à une défènse passi-
enjeu considérable pour l'agriculture de plantes-parasites : ve [2],d'autres, induits, participent à
demain. Une bonne connaissance et une l'expression d'une résistance locale (réac-
conservation adéquate des ressources la résistance tion d'hypersensibilité, HR) ou systémique
génétiques, associées à une gestion rai- (résistance systémique acquise ou induite,
sonnée des gènes de résistance identifiés, spécifique de type SARIISR). Ces mécanismes induits limi-
apparaissent comme des éléments clefs tent la dissémination de l'agent pathogène
dans la poursuite de cette amélioration. gène-à-gène au site d'infection ec prémunissent la plan-
Au cours des dernières années, notre te contre une agression ultérieure [3,4].
connaissance des stratégies de défense des Les plantes ont développé au cours de Dans le cadre de cette défense active, la
plantes et, en particulier, des gènes de leur évolution de nombreuses défenses résistance de type gène-à-gène [5]
résistance qui les gouvernent s'est consi-
dérablement accrue.
L'objectif de cette revue est de faire une
synthèse de l'état actuel des connais-
sances concernant l'organisation et l'évo- ~ ~

lution des gènes de résistance spécifique Tableau 1


(RI. Cette synthese se limite aux aspects
en relation directe avec la conservation Types d'interactions entre agent pathogène et plante hôte dans le cadre
des ghes R et leur valorisation en amé- de la résistance gene-à-gène
lioration des plantes. Les fonctions des Génotype de la plante h ô t e
gènes R et, plus généralement, les méca-
nismes de défense des plantes ne seront R I r2 r l R2
Génotype de l'agent pathogène Nature de l'interaction
Avr 1, avr 2 Incompatible Compatible
S. Noir, P. Lashermes': IRD, Laboratoire avr 1, Avr 2 Compatible Incompatible
GeneTrop, BP 5045, F-34032 Montpellier,
France. Gène d'avirulence (Avr); gène de virulence (avr).
<Phiiippe.Lashermes@mpl.ird.fr> 2 Gènes de résistance fonctionnel (R), non fonctionnel (r).
~

Tirés à part : S. Noir Types of host-pathogen interactions in gene-for-gene resistance

Cahiers Agricultures 2000 ;8 : 301-9

. - . .

i
,
I:
I,

i (tableau I) occupe une place très impor-


tante. Dans le cas d'une interaction
Genes par des mécanismes d'interactions protéi-
ne-protéine et l'activation directe ou
incompatible, la plante détecte la présen- de 'résistance - indirecte de signaux de transduction [7].
ce de l'agent'pathogène et parvient à le Cinq principaux domaines structuraux
" neutraliser :la plante est dite rGitante et conservés ont été distingués. L a j p r e I
l'agent pathogène est considéri comme Au cours des derni&res.années,le clonage illustre ces différents domaines et leur
avirulent. Alternativement, dans le cas de plusieurs gènes de résistance et la localisation. La plupart des gènes R clo-
. d'interactions compatibles, l'agent patho- caractérisation des produits déduits de nés à ce jour présentent un domaine
gène parvient à coloniser la plante hôte leur séquence respective ont permis des LRR (Leucine-RicA Repeats). Les
- et la maladie se développe : la plante est avancées considérables dans la connais- domaines LRR correspondent à la répéti-
dite sensible et l'agent pathogène viru- sance des bases moléculaires de la résis- tion d'un motif de taille variable com-
'
.lent. La résistance est déterminée par tance spécifique des plantes. prenant des leucines (edou d'autres rési-
. l'interaction entre le produit d'un gène . Ces gènes R ont été isolb d'espèces végé- dus hydrophobes). -Ils interviendraient
de la plante hôte, le gène R, et-le produit tales variées (tomate, lin, riz, tabac, ara- dans les mécanismes d'interactions pro-
*
d'un gène de l'agent pathogène, le gène bette, betterave sucrière) [12]. Malgré téine-protéine, Le domaine sérinelthréo-
- . d'avirulence (gène Avr). La spécificité l'importante diversité des parasites aux- nine kinase se présente seul (par
observée lors de l'interaction incompa- quels ils conerent la résistance (champi- exemple, produit du gène Pto) ou bien
. 'tible serait liée à un événement précoce gnons, bactéries, virus ou encore néma- joint à un domaine LRR (par exemple,
dans la résistance, l'étape de reconnais- todes), leur comparaison r&ele une forte produit du gène .&,?I).I1 serait impliqué
'
sance, entre les produits des' gènes R et homologie de séquences ainsi que la dans des réactions de phosphorylation
-Avr. Un modde a éliciteurlrécepteur a conservation d'un certain nombre de associées aux cascades de signalisation.
été proposé pour expliquer l'interaction motifs structuraux. Le domaine NBS (Nucleotide Binding
. ' . - gène-à-gène [a. Dans ce modèle, le gène Site) correspond à un site de fEation et
Avr serait responsable de la production d'hydrolyse des nucléotides triphosphates
d'un éliciteur (molécule produite par le . Fonctions putatives ATP et GTP. Ce domaine est largement
('_ . parisite et reconnue par la-plante atta- des produits de gène R distribué au sein des gènes R clonés et
I quée) qui interagirait avec un récepteur esr composé notamment de différents
, I '
. -
spécifique, le produit du'gène 'de résis: Pour la majorité des gènes R isolés, la motifs de type kinase. L'analogie de ce
tance. La 'formation de ce complexe protéine déduite, de leur séquence domaine avec des protéines animales
: induirait un signal dont la transduction nucléotidique partage plusieurs Cléments potentiellement impliquées dans les phé-
' conduirait à la mise en place d'une cas- structuraux avec des protéines caractéri- nomènes de mort cellulaire apoptotique
cade d'événements conduisant à la résis- sées chez la levure, la drosophile ou a conduit à la notion de domaine NB-
. . . tance [71. encore les vertébrés [13]. La plupart des ARC 1141. Deux autres domaines, LZ et
La localisation de la plupart des agents produits R combineraient un domaine TIR, moins fréquents au sein des gènes
, phytopathogènes pourpit laisser suppo- récepteur et un domaine effecteur [12], R identifiés et généralement associés aux
* . ser à tort que les protéines R correspon- et assureraient deux fonctions majeures : produits NBS-LRR, ont été mis en évi-
dent à des produid' extracellulaires de la reconnaissance de molécules élicitrices dence. Le domaine LZ (Lacine Zipper)
' .. type récepteurs: En effet,. si^ certaines
protéines R (par exemple, protéines
Xa2I et Cf) sont effectivement extracel- Figure 1. Représen-
' tation schématique
Maires, la majorité des protéines codées et localisation pos-
par les gènes R étudiés semblent être sible des domaines
. intracellulaires. Des systèmes de sécré- protéiques conser-
vés au sein des pro-
tion (dits de type III) au sein de bacté- duits de g h e s ß
i, ries phytopaihbgènes ont été décou- clonés 112, 161.
verts. Ils permettraient l'injection de
protéines Avr au sein même de la cellu- Figure 1. Schematic
le végétale, offrant. la possibilité d'une representation and
putative location of
interaction directe et intracellulaire conserved protein
entre les produits R et Avr [SI. Une domains of cloned R
telle interactjon -a été démontrée entre genes.
les produits Pto et AvrPto intervenant
lors de la réaction incompatible
.. tomatelPseudomonas syringae pv tornato
[9, IO]. Cependant, pour la plupart des
proiéines R, aucune interaction directe
avec la protéine Avr n'a été mise en évi-
dence. Récemment, l'existence de pro-
téines complémentaires (par exemple,
Avr-récepteur putatif) assurant un lien
physique entre les protéines des gènes
R et Avr a été suggérée [ 111.
Ø

est connu pour avoir un rôle dans Les troisième et quatrième classes ne Origine de la spécificité c
l'homo ou l'hétérodimérisation des pro- contiennent pour ï'instant qu'un seul des-genes ß r
téines [15], tandis que le domaine TIR élément. La troisième classe est repré-
(Toll Interleukin Receptor) présente sentée par le gène Pto [20]. Ce gène L'étude des bases moléculaires de la spé-
d'importantes homologies de séquences code une protéine kinase de type séri- cificité de reconnaissance reste encore un
avec. les domaines de récepteuts pro- nelthréonine. Bien qu'aucune étude objectif majeur des recherches de l'inter-
téiques isolés de la drosophile (récepteur n'ait permis de montrer une association action gène-à-gène [ 131. Le domaine
Toll) et de l'homme (récepteur interleu- directe entre les deux protéines, les pro- LRR est fréquemment impliqué dans les
kine-1) [U]. Sur la base de ces analogies, duits des gènes Pto et Pf (de classe interactions protéine-proréine [24]
un rôle dans la cascade de signalisation NBS-LRR) sont tous les deux exigés comme, par exemple, lors d'interactions
cellulaire est généralement attribué au pour qu'il y ait expression de la résis- spécifiques entre des récepteurs d'hor-
domaine TIR rance après infection par P. syringae mones et leur ligands glycoprotéiques
exprimant le gène AvrPto [21]. Le gène chez les mapmifires [25]. I1 semblerait
Classification des gènes ß X z Z I constitue la quatrième classe [22]. que la région LRR des produits de gènes
Un domaine LRR extracellulaire, une R soit fortement liée à la spécificité de
Quatre classes de gènes R ont été défìnies région trans-membranaire et un domai- l'interaction gène-à-gène [2G].
sur la base des dfiérentes associations des ne kinase sérinelthréonine cytoplas- L'analyse des taux de substitutions
. nucléotidiques au sein des séquences
domaines conservés (LRR, NBS, LZ, mique ont été identifiés au sein de la
TIR et Ser/Thr kinase) au sein des pro- protéine Xa21. La structure de cette LRR des gènes Cf-4 et C9' (gènes de
duits de gènes R (tableau 2) [12, 161. protéine suggère, d'un point de vue type LRR) suggère que ces motifs
La première classe de gènes R coderait évolutif, une relation entre les protéines structuraux sont soumis à une pression
pour des protéines cytoplasmiques de de type L l U (Cg et celles de type kina- de diversification [27], ce qui paraît
type récepteur. Ces gênes présentent à la se (Pto). ' cohérent pour une région assurant la

fois un domaine LRR à l'extrémité 3' et Enfin, il convient de mentionner que , détermination de la spécificité. Des
un domaine NBS I? I'extrémité 5'. Ces certains gènes de résistance n'appartien- observations similaires ont été effec-
gènes NBS-LRR constituent la principale nent à aucune de ces quatre classes. tuées dans le cas de la famille du gène
classe de gènes R clonés jusqu'à présent. C'est le cas, par exemple du gène Hml, xz21 [28]. Par ailleurs, une importante
Au sein de cette classe, des produits de chez le maïs, qui contrôle à la fois étude, combinant comparaison des
certains gènes présentent en position la résistance au champignon pathogène séquences de différents allèles et analyse
amino-terminale les motifs TIR ou LZ, Cochliobolus carbonum race 1 et fonctionnelle d'allèles chimériques chez
en plus des domaines LRR et NBS. l'expression 'd'une toxine réductase. des plantes transgéniques, a été menée
La deuxième classe regroupe les gènes Cette réductase présente la capacité à au locus L du Iin [29]. Ce locus est
C f 2 [17]Yet' C [18] de la tomate et le inactiver une toxine du champignon composé de 13 allèles et code des pro-
gène HSIPro-' de la betterave sucrière pathogène. H m l se différencie des duits de type LRR-NBS-TIR qui ont
[19]. Les produits codés par ces gènes gènes R précédemment cités par le fait été séquencés et analysés. .I1 apparaît
présentent un domaine LRR extracellu- qu'aucun composé Avr n'est impliqué que deux des produits déduits, L6 et
laire, un domaine trans-membranaire et dans la dégradation de la toxine par L11, se différencient seulement au
une courte région cytoplasmique. l'activité réductase [23]. niveau de leur région LRR tandis que
~~~~~ ~~~ ~~ ~

Tableau 2
Les quatre classes de gènes ß définies sur la base des domaines protéiques conserves
Classe Gène de résistance Plante Agent pathogène Gène d'avirulence Structure Références

I RPS2 Arabidopsis Pseudomonas syringae pv. tomato AvrRpt2 LRR-NBS-LZ 171.721


RPMI Arabidopsis P. syringae pv. maculicola AvrRpml, avrB LRR-NBS-LZ 1731
Prf Tomate P. syringae pv. tomato AvrRo LRR-NBS-LZ 1741
Mi Tomate Meloidogyne spp. 7 LRR-NBS-LZ [75]
N Tabac Tobacco mosaic virus TMV LRR-NBS-TIR [76]
L6 Lin Melampsora lini A L6 LRR-NBS-TIR [771
M Lin Melampsora lini AM LRR-NBS-TIR [78]
RPP5 Arabidopsis Peronospora parasitica AvrPp5 LRR-NBS-TIR 1791
12c Tomate Fusarium oxysporum 7 LRR-NBS 1801
Rp ID Maïs Puccinia sorghi i LRR-NBS [811
II ' Cf-9 Tomate Cladosporium fulvum Avi9 LRR 1181
j
'

Cf-2 Tomate C. fulvum Avr2 LRR [I71


HS lPro-' Betterave Heterodera schachtii ? LRR I191
111 PtO Tomate P. syringae pv. tomato AvrPto Protéine Kinase 1201
IV Xa2 1 Riz Xanthomonas oryzae pv. oryzae 7 LRR-PK [221

Four classes of R genes based on common protein domains

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I
. . .. .. . . . .... --
-.__

il les deux produits déduits L6 et L7 ne moins 13 allèles (L, LI à LI,! et LH)


different que par leur région TIR. correspondant à 13 spécificités [29],tan-
. Ainsi, la région TIR pourrait, comme dis que le locus M serait composé d'envi-
la région LRR, intervenir dans la spéci- ron 15 gènes en clusters et assurant 7 spé-
ficid de cette interaction. ''
cifiutés connues [33].
'
Dans le cas de la kinase Pto aui ne Dré-
sente ni domaine LRR ni' domiine
. TIR, la suppression d'une threonine en ~ ~ - l de ~ gènes
~ ~ l i ~ ~ ~ i ~ ~
, 'position 204 se traduirait par la perte de résistance 5 différents
he la spécificité de 1'inte;action-Avr agents pathogènes
. .' . PtoIPto [30].
1
Des locus de résistance, assurant une
.j . résistance spécifique dirigée contre diffé-
' Figure 2. Représentation schématique des
rents agents pathogènes, peuvent être co-
Gènes R:des locus localisés sur un même fragment chromo-
structures génétiques des locus L et M de
résistance à la rouille chez le lin. Les rec-
somique. D e tels locus o n t été tangles correspondent aux régions codantes
complexes répertoriés au sein de diverses especes apparentées 1331.
A. Le locus M : 1. la spécificité M est présen-
végdtales telles que la laitue [34], le blé te au sein de lignée d u lin Forge ;2.la spéci-
. * +
Des études génétiques et moléculaires ~ 1[35] ou encore la tomate. Par exemple ficité M I au sein de lignée du lin Williston
Brown. Les positions relatives de M et M I
ont révélé une organisation génomique ch& la tomate, il a été montré que, sur
sont arbitraires.
particulière des gènes de résistance. La une région d'environ 20 CM à l'extrémi- B. Le locus L: les 3 allèles, ici présentés L2,
. ' plupart d'entre eux sont génétiquement té du bras'court du chromosome 6, sont L6 et LIO, ont été respectivement identifiés
étroitement associés à d'autres gènes ou regroupés : deux spécificités de résistance au sein des lignées de lin Stewart, Birio et
Bolley Golden. 1 .
séquences homologues et constituent des à Ckzdoporium filvum (Cf-2 et Cf-5)
locus complexes ou clusters [31, 321. [36J : le gène Mi, gène de résistance au - 1

Figure 2. Schematic representation of genetic


" . Dans la bibliographie concernant les nématode Mehidogyne incognita [37] ; le structures a t the L and M rust resistance loci in
. . formesR,d'onle gène
gènes terme d'alltle désigne les gène de résistance 01-1 à Oidium lyco- flax. Rectangles indicate related coding I

à un locus donnC mais -per<icum1381 ;le gène Metcl responsable sequences.


A. The M locus complex < 1. M specificity pre-
aussi, dans de nombreux cas, les formes 4 de la résistance au puceron Macrosiphum sent in the Forge flax line; 2. M1 specificity in
'

, . .
présentes aux gènes apFarentés adja- euphorbiae [39] et le gène 9 - I de tolé- the Williston Brown flax line. The relative posi-
cents. De la même manière, à un locus rance au TYLCV (Tomato yellow Leaf tions of M and Mt are arbitrary.
B.The L locus: alleles L2, L6 and L10 are pre-
R peuvent correspondre plusieurs gènes. Curl Km)[40]. sent respectively in the Stewart, Birio and Bol-
Classiquement, le qualificatif d'homo- ley Golden flax lines.
logues-est attribué aLx gènes présentant
des séquences et, par-déduction, des
Multiples 'copies
fonctions apparentées. Deux types de de séquences analogues
gènes homologues sont communément organisées en clusters Évolution des .gènes
distingués. Les genes qui, au sein
d'espèces différentes, assurent la même Récemment, un grand nombre de de résistance
fonction et occupent une position cor- séquences présentant des similarités
respondante sur les chromosomes sont avec les gènes R clonés ont éd'mises Notion de pression
appelés gènes orthologues. Au sein d'une en évidence au sein des génomes de de sélection réciproque
même espèce, les gènes apparentés non- plantes : on parle d'analogues de gènes
allèles résultant de duplications sont dits . de résistance (ou RGA, Resistance
(ou co-évolution)
i. paralogues. * Gene Analogs). Ces RGA ont été le Dès 1987, un scénario concernant le
plus souvent obtenus et caractérisés mode d'évolution de la résistance aux
suite à des amplifications i n vitro maladies chez les végétaux a été proposé
LOCUS à multiples (PCR) utilisant des amorces oligonu- par Pryor [51]. Des phases de sélection
. spécificités de résistance cléotidiques dégénérées correspondant et de diversifcation se succéderaient en
.s . . à des domaines conservés (c'est-à-dire alternance au sein des populations prota-
ia qajorité des locus aujourd'hui réper- NBS) des gènes de résistance. La plu- gonistes G p r e 3). Bien que variable en
toriés présentent de multiples specifici- part de ces RGA sont organisés en intensité et modalité au cours du temps,
tés. Au niveau de ces locus, on retrouve c1mters et Co-localisés avec des gènes ce processus de Co-évolution serait per-
de nombreux allèles qui confirent la de résistance connus [35, 41-49]. Une manent. L'avantage évolutif que consti-
* résistance à une race spécifique de l'agent telle organisation correspond à un tuent, pour l'agent pathogène, la fáible
pathogène considéré Pgure 2).Par ensemble de séquences répétées en durée de 'chaque génération et la taille
. 'exemple, c h p le lin, la résistance à la tandem. Les gènes de résistance de importante des populations de parasites
. rouille Mekzmpsora lini est assurée par au types NBS-LRR ou L W k i n a s e et les est à souligner [52,531. De plus, la perte
moins 30" allèles regroupés en 7 locus séquences qui leur sont apparentées de la fonction d'avirulence peut être
'pouvant présenter des organisations constituent ainsi des familles multigé- occasionnée par de simples mutations
variées. Par exemple, le locus L corres- niques majeures au sein des génomes chez l'agent pathogène. En revanche,
ondrait à un gène unique présentant au de plantes [50]. l'acquisition d'un nouveau gène de résis-

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. . ..
tance chez la plante nécessite la généra-
tion active de nouvelles spécificités.

Mécanismes génétiques
et moléculaires impliqués
dans l'évo Iution
des gènes ß
L'analyse de l'organisation et de l'instabilité
des locus de gènes R a permis de suggérer
différents mécanismes moléculaires à l'origi-
ne de leur évolution et de l'apparition de
nouvelles spécificités de résistance en répon-
se à la pression parasitaire [43, 54, 551. En
effet, l'étude de différents modèles hôte-
parasite a montré que l'accumulation de
substitutions (mutation d'une seule base)
synonymes et non synonymes [54, 561
combinée à différents mécanismes de
recombinaison edou de délétion (nossizg-
over inégal, conversion) et de transposition
au sein des chsten de gènes R [27,43, 571
pouvait mener à la génération de nouvelles
séquences fonctionnelles présentant de nou- Figure 3. Représentation schématique de I'évolution des gènes de résistance, de virulence et
velles spécificités de résistance. d'avirulence.
Les agents pathogènes P1 portent le gène de virulence V1 ; ils peuvent infecter les plantes
Substitutions hôtes possédant le gène de résistance Roou encore RZ.En revanche, ils ne peuvent pas infec-
ter les plantes présentant le gène de résistance R1. Dans cette interaction, le gène VI corres-
Les mutations ponctuelles de nucléotides pond à un gène d'avirulence (Avrl).
(transversions et transitions) sont une des
sources de variation des molécules d'ADN. Figure 3. Schematic representation of steps in the evolution of genes for resistance, virulence and
II est fiéquemt toutefois que de telles muta- avirulence.
tions ne se traduisent pas, en raison de la Pl pathogens that carry the V1 virulence gene can infect hosts carrying the Ro or the R2 resistance gene.
However they cannot infect R1-carrying plants gene. In this interaction, the V, gene corresponds to an
dégénérescence du code, par un remplace- avirulence gene ( A M I .
ment d'acide &é: ce sont les substitu-
tions synonymes (ou silencieuses), par
opposition aux substitutions non syno-
nymes (ou non silencieuses). L'analyse Figure 9.Différents
comparative des taux de substitutions syno- types de recombi-
nymes et non synonymes a été effectuée au naison génétique à
l'origine de la multi-
sein de domaines LRR de gènes variés plication et de la
(12C-1/12C-2, Mi-h!!i-2, L U ! , Cf4/ diversification des
Cf9, copies de X d I ) [13]. Les taux impor- gènes de résistance.
tants de substitutions non synonymes
observés suggèrent que ce mécanisme est Figure 4. Different
types o f genetic
impliqué dans la diversification des recombination trigger
domaines potentiels de reconnaissance, multiplication and
contribuant à leur adaptation en tant que diversification of
récepteurs spécifiques [27, 541.
resistance genes.
A. Intragenic recom-
bination.
Différents types de recombinaison B.lntergenic unequal
crossing-over.
Le processus classique de recombinaison C. lnfragenic unequal
génétique est sans doute une source de crossing-over.
D. Gene conversion
diversification des gènes de résistance between ectopic
@ p r e 4). Des phénomènes de conver- sequences.
sion génique (c'est-à-dire de transfert
unidirectionnel d'information génétique)
ont aussi été observés [58]. De plus, des
événements de crossing-over inégal sem-
blent jouer un rôle important dans l'évo-
lution des gènes R. Ces crossing-over
inégaux résulteraient d'un mauvais appa-
J
. i-
riement entre des séquences appar
répétées en tandem. Ces recombin Summary
inégales peuvent être soit intergé
(entre séquences séparant les gè -.
intragéniques (entre séquences Organization and evolution of resistance genes in pl
Des événements de
I .
S. Noir, P. Larhermcs
2 . intergéniques seraien _.
6 2'
4
multiplication et d Recent data on plant disease resistance (RI genes are reviewed in terms of
*I, . nombre de copies de gènes au n the organization and evolution of these genes, i

Host-pathogen interactions
. . . . résistance.
clusters associ& à la plupart des gènes de' '
De même, l'observation de..: Gene-for-gene interactions between plants and their pathogens incompati-
'. .. patchwork "de séquences homologues .'.; bility (no disease) requires a resistance (RI gene in the plant and a corre?-
ponding avirulence (Avr) gene in the pathogen (Table 1). According to this
entre différents gènes R a conduir à envi-. model, Avr genes in the genome of the invading pathogen produce elici-
A
. -
sager la possibilité de crossing-over
. .. inégaux intragéniques. Cette possibilité a
tors that are recognized by putative receptor proteins e
in the host.
été suggérée à partir des analyses giné- Organization of resistance genes
:,
tiques menées au niveau du locus Rpl, A growing number of disease resistance genes conferring resistance-to a
wide range of pathogens have recently been isolated from several plant
," conGrant la résistance à Ia rouille chez le : species, Analysis of the sequence of several R genes revealed conservation
maïs [58]. Depuis, les études compara-
- 1

' of specific amino acid domains in.the putative protein products (Figure 1).
tives des fàÍnilles de gènes Cf419 [27]et These domains would be involved in protein-protein interactions as well %as
Xa21 [57] o n t confirmé que les in signal transduction pathways, thus giving rise to resistance. R genes
séquences homologues, observées entre have been classified within four main families on the basis of these shared
motifs in the predicted protein products (Table 2).
divers membres ile ces fàmiies, étaient en Remarkable similarities in the general structure of R loci have also been obe-
partie issues d'événements de recombinai- served. They are generally members of multigene families and show a com-
plex physical organization of repeated sequences, Most R genes occur in
clusters of hòmologous sequences that include at least one functional gene.
At a given R gene locus, many alleles related to different resistance specifici-
ties are commonly identified and organized in various ways (Figure. 2).
R gene evolution ' '

These recent data have shed light on the molecular evolution. of R genes: i

The oraanization of these R families suggests that novel sequences and'


therefoïe novel specificities are generatëd by various evolutidnary events
such as substitutions, different recombination mechanisms (i.e. unequal
crossing-over, gene conversion; Figure 4.1 and, more exceptionally; transpo-

in response to evolution of the


to be conserved and protected agains
ciated with sequence exchange (i.e. concerted
nary.models have been proposed on the basis of studies of known R loci.
They differ by the relative importance of mole
locus evolution.
Prospects
Cochliobolus carbonum, une insertion a s A better understanding of the mechanisms
+' ~
été révélée au sein d'un .allèle mutant' de 8 and maintenance of resistance gene cluste

;nous 'l'avons rapporté précé-


ment,. les,,gènes R sont associés à
ombreuses copies de RGA au sein
. Le siquençage de ces RGA
, C f 9 ,et Pto a montré que
d'entre eux étaient des pseu-
[27; 571. Les pseudogènes
. " d'ADN, apparentés
sont des 'segments

. I ., .

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Évolution des gènes R : Le mode d'évolution des gènes R appa- la plante hôte est considéré comme un
t
raît ainsi comme un processus encore des mécanismes majeurs dans le main-
un compromis tien de la diversité des gènes de résistan-
coafus et controversé. Toutefois, de
entre diversification , . nombreuses études, portant sur des ce et de virulence [69]. Des études
et conservation interactions hôte-parasites variées, sont récentes [70] ont permis de préciser les
en cours. Elles devraient permettre de mécanismes génétiques à la base du pro-
Le mode d'évolution des gènes R doit préciser le mode d'évolution de diffé- cessus de Co-évolution et d'envisager une
répondre à un double objectif : d'une rentes familles de gènes R et l'importan- optimisation des conditions de gestion
part, le besoin de générer de nouvelles ce relative des différents mécanismes in situ des ressources génétiques. Par
spécificités en réponse à l'évolution des moléculaires contribuant à la diversifica- ailleurs, le nombre important de copies
agents pathogènes et, d'autre part, la tion de ces gènes. de gènes R et de pseudogènes R au sein
nécessité de conserver les gènes fonction- d'une même plante pourrait constituer
nels en absence ou lors de faible pression une source de diversiré génétique consi-
parasitaire. Les mécanismes d'échanges dérable [13]. Dans certaines situations, il
rapides de séquences entre séries de Conclusion pourrait ainsi apparaître plus intéressant
gènes répétés en tandem tendent généra- de maîtriser les mécanismes moléculaires
lement à une homogénéisation des La connaissance des gènes de résistance a à l'origine de la génération de nouvelles
séquences au sein des fsmilles multigé- progressé au cours des dernières années. spécificités que de conserver en collec-
niques. C e phénomène, base d e la Cette connaissance a permis une plus tion de larges populations de plantes
notion d'évolution concertée [6O,611, a large et meilleure valorisation de ces
été observé chez plusieurs familles multi- gènes dans les programmes d'améliora-
géniques, telle la famiie des immunoglo- tion des plantes. En association avec une
bulines chez les vertébrés [62]. meilleure connaissance des mécanismes
Dans le Cas des gènes R, les crossing-over de défense des plantes, de nouvelles stra-
inégaux et, dans une moindre mesure, les tégies de protection des végétaux ont pu Références
conversions géniques constitueraient une être envisagées [65, 661. En ce qui
source majeure d'apparition de nouvelles concerne plus particulièrement les res- 1. Agrios GN. How plants defend themselves
spécificités de résistance [12, 27, 32, 63,
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sources génétiques, ces connaissances Diego :Academic press, 4e Edition, 1997.
641. Toutefois, Parniske et Jones [55], nouvelles sur l'organisation et l'évolution
2. Osbourn AE. Preformed antimicrobial com-
suite à une analyse de la famille HcrY des gènes de r6stance pourraient modi- pounds and plant defense against fungal attack.
(homologues du gène de résistance CfY à fier notre approche de la conservation de Plant Cell 1996 ;8 : 1821-31.
Cladosporium ficlvum) chez la tomate, la diversité génétique. 3. Kauffmann S, Dorey S, Fritig B. Les stratégies
notent que la fréquence de ces événe- La préservation des ressources géné- de défense des plantes. Pour la science 1999;
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ments serait faible. Ainsi donc, l'homogé- tiques, et notamment des gènes de résis-
néisation de ces familles de gènes (évolu- tance, est un enjeu majeur pour l'agricul- 4.Yang Y, Shah J, Klessig DH. Signal percep-
tion and transduction i n plant defense res-
tion concertée) serait limitée, e t la ture de demain. Les méthodologies ponses. Genes and Development 1997 ; 11 :
diversité génétique des séquences au sein utilisées pour la conservation de ces res- 1621-39.
des familles de gènes R maintenue. I1 exis- sources sont classiquement divisées en 5. Flor HH. Current status of the gene-for-gene
terait un contrôle de la fréquence des évé- conservation in situ et ex situ [67l. La concept. Ann Rev Phytopathol1971; 9 : 275-96.
nements moléculaires pouvant conduire à conservation in situ correspond à un 6.Keen NT. Specific recognition i n gene-for-
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dans des zones sauvages, des réserves, des 1982; 1 :35-81.
famille multigénique. Différents facteurs
ont été proposés tels que la position dans zona protégées. A l'inverse, la conserva- 7. Blumwald E, Aharon GS, Lam BCH. Early
tion ex situ consiste à extraire les res- signal transduction pathways in plant-pathogen
le génome, le degré de polymorphisme au interactions. Trends Plant Sci 1998 ;9 :342-6.
sein d'un cZuste ou encore la séparation sources génétiques de leur habitat naturel
8. Martin GB. Functional analysis of plant disea-
physique en plusieurs clusters. et à les placer dans des conditions de se resistance genes and their downstream
Michelmore et Meyers [13] postulent aussi conservation artificielles. Les avantages effectors. Curr Opin Plant Bio/ 1999 ;2 : 273-9.
que les taux de crossing-over inégaux réciproques et la complémentarité de ces 9. Scofield SR, Tobias CM, Rathjen JP, et al.
seraient insuffisants pour entraîner l'homo- deux modes de gestion des ressources Molecular basis of gene-for-gene specificity in
généisation des familles de gènes R. Toute- génétiques ont f2t l'objet de nombreux bacterial speck disease of tomato. Science
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fois, ils considèrent que la fréquence de ces débats au cours des dernières années
[68]. Le développement récent des 10.Tang X. Frederick RD, Zhon J, Halterman
événements ne peut sUare à la génération DA, Jia Y, Martin JB. Initiation of plant disease
rapide de nouvelles spécificités permettant connaissances sur les gènes de résistance resistance by physical interaction of AvrPto and
la Co-évolution hôte-parasite [131. Ces pourrait permettre l'optimisation de ces Pto kinase. Science 1996 ;274 :2060-3.
auteurs suggèrent donc que l'évolution des différentes méthodes. 11. Bonas U, Van der Ackerveken G. Gene-for-
spécifkités des gènes R, et en particulier les Par exemple, la conservarion des res- gene interactions : bacterial avirulence proteins
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gènes de type NBS-LRR, serait principale- sources génétiques dans leur milieu natu- Microbio/ 1999 ;2 : 94-8.
ment assurée par des mécanismes inter- rel permet de maintenir leurs potentiali- 12. Hammond-Kosack KE, Jones JDG. Plant
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Identification of an ancestral resistance gene nismes, qui fsrvorisent I'évolution rapide des gènes R,sont nécessaires au processus
cluster involved in the coevolution process bet- de Co-évolution hôte-parasite. Ils participent à l'équilibre, imposé par la pression
ween Phaseolus vulgaris and its fungal patho-
gen Colletotrichum lindemuthianum. Mol Plant- parasitaire, entre diversification et conservation des spécificités de résistance assu-
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