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Interactions insectes-plantes
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a

Éditeurs scientifiques
pl

Nicolas Sauvion
em

Paul-André Calatayud
Denis Thiéry
Frédéric Marion-Poll
Ex
Chapitre 23

L’insecte au contact des plantes


Denis Thiéry, Sylvie Derridj, Paul-André Calatayud,
Nevile Maher et Frédéric Marion-Poll

r
eu
Ce chapitre traitera successivement de l’influence Dans la nature, la femelle d’un insecte phyto-
de la surface de la plante sur le choix du site de phage peut être en présence de plusieurs espèces
ponte puis sur la prise de nourriture des larves. de plantes au moment de pondre. Il est alors

t
probable qu’elle puisse les comparer en faisant
Lors de la sélection de la plante pour la ponte, la
phase de contact est décisive. Cela d’autant plus
au
intervenir une forme de mémoire à court
terme (Courtney et  al., 1989 ; Singer, 1986).
que la majorité des larves néonates (tout juste On considère alors qu’une préférence de ponte
écloses de l’œuf) ont une mobilité et des réserves
ire
hiérarchisée existe entre les différentes plantes
énergétiques faibles. Leur survie est en grande composant une gamme d’hôtes de l’insecte
partie conditionnée par la localisation des œufs (Singer et Lee, 2000 ; Thompson et Pellmyr,
choisie par la femelle. Cependant il arrive que
a

1991 ; Wiklund, 1975). Cette préférence de ponte


les femelles pondent sur des plantes peu favo- est plus ou moins stricte et peut varier de l’accep-
pl

rables au développement de leur descendance tation d’un seul genre à l’acceptation d’un grand
et que des larves se développent sur des plantes nombre de familles botaniques. La très grande
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non choisies par les femelles (Schoonhoven et al., majorité des insectes est spécialiste (mono-
1998 ; Wiklund, 1975). phage ou oligophage). Les insectes généralistes,
e

minoritaires, ont été moins étudiés et les stimuli


qui gouvernent leur acceptation sont ainsi bien
Ex

Encadré 23-1 – La vision pédagogique et moins connus.


anthropomorphique de Fabre (1886)
« La plupart des insectes pratiquent pareille Stimuli végétaux
éducation sommaire. Ils n’ont qu’à faire choix impliqués lors de la ponte
du réfectoire où s’établira la famille, aussitôt
éclose, ou bien de l’emplacement qui permettra Stimuli physiques
aux jeunes de trouver d’eux-mêmes les vivres
à leur convenance… Il est des tribus qui La sélection d’une plante par un insecte phyto-
assurent une dot à leur famille, qui lui prépa- phage peut être expliquée en partie par des carac-
rent d’avance le vivre et le couvert. » Dans téristiques physiques du site de ponte comme
le troisième volume de son ouvrage intitulé la taille, la forme, la couleur, l’épaisseur de la
Souvenirs entomologiques, il conclut que pour feuille, la densité des trichomes et des stomates,
pondre les femelles possèdent « l’instinct bota- la présence de cristaux des cires épicuticulaires
nique » qui les aide à sélectionner leur plante. ou de minéraux comme la silice, la texture ou le
relief de la surface végétale.

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Interactions insectes-plantes

Encadré 23-2 – Un choix basé sur une


balance entre informations à effets positifs
et négatifs
Le fait d’accepter ou rejeter la plante hôte est
gouverné par l’équilibre existant entre des
stimuli à effets positifs et négatifs produits par
la plante et perçus par l’insecte (Dethier, 1982 ;
Miller et Strickler, 1984 ; Renwick et Huang,
1994). Sur une plante acceptée, les stimuli
positifs (facteurs chimiques et physiques
stimulants) dominent, alors que sur une plante
faiblement acceptée ou rejetée par l’insecte, les
stimuli négatifs (barrières physiques, facteurs

r
chimiques et physiques dissuasifs) auraient

eu
une importance prépondérante.
Œufs du psylle Cacopsylla pruni insérés entre les
La balance entre stimuli positifs et négatifs
nervures d’une feuille de prunier (© N. Sauvion/Inra).
s’établirait au niveau du système nerveux

t
central (SNC) en fonction de la relative
importance des entrées sensorielles
stimulantes et dissuasives, et en fonction de
au
L’influence des facteurs physiques n’est pas
facile à mettre en évidence isolément, car il est
souvent délicat de réaliser des modèles expéri-
facteurs physiologiques internes qui peuvent
moduler cet équilibre. Différents degrés
mentaux qui les recréent. Plusieurs études ont
ire

d’acceptation de la plante – allant jusqu’à son néanmoins réussi à démontrer une préférence
rejet – dépendent de cette balance. pour certains caractères comme la texture, la
couleur, la forme ou l’architecture, en les repro-
a

duisant sur des modèles artificiels de plante hôte


(Degen et Stadler, 1996 ; Foster et al., 1997 ; Grant
pl

Encadré 23-3 – D’une information floue et Langevin, 1994 ; Gupta et Thorsteinson, 1960 ;
Harris et Miller, 1984 ; Kanno et Harris, 2000 ;
m

à une information spécifique : qualité de


l’information et contexte évolutif Roessingh et Städler, 1990). De tels modèles ont
généralement été mis au point pour ensuite tester
e

Les insectes phytophages, en fonction ces caractères en association avec des extraits de
Ex

des informations chimiques et physiques plantes et des fractions chimiques au cours de


perçues, entreprennent des séquences l’isolement de substances. Par exemple, pour la
comportementales qui leur permettent de
mouche Delia radicum (Diptera, Anthomyiidae),
sélectionner leur plante. L’adaptation à leur
un modèle en carton vert en forme de losange,
milieu au cours de l’évolution dépend de leur
capacité d’exploitation de signaux parmi la recouvert de paraffine, avec des plis verticaux
multitude émise à la surface des plantes. La et une tige, reproduit les stimuli physiques de
survie de l’espèce est liée à la sélection par la la feuille de chou (Roessingh et al., 1992). Pour
femelle qui doit permettre à la descendance de les papillons yponomeutes, Acrolepiopsis assec-
se développer. La co-évolution entre insectes tella (Lepidoptera, Acrolepiidae) et Yponomeuta
et plantes est encore un sujet de débats (voir cagnagellus (Lepidoptera, Yponomeutidae), des
notamment Partie 7). Il y a de nombreux lames d’histologie en verre ou des pipettes pasteur
exemples d’adaptation des insectes aux munies d’élastiques ont été utilisées respective-
plantes, et peu de plantes qui évolueraient en ment pour imiter les feuilles de poireau et des
s’adaptant aux attaques d’insectes. branches de fusain d’Europe (Hora et Roessingh,
1999 ; Thibout et al., 1985).

348
L’insecte au contact des plantes

De nombreuses espèces d’insectes utilisent l’in- 2006  ; Butler, 1996) ainsi que les échanges
formation thigmotactique1 pour déposer leurs gazeux : gaz carbonique et oxygène (Burghardt et
œufs. Pourtant, la pubescence est généralement Riederer, 2006 ; Schreiber, 2006). Certains carac-
un moyen de défense de la plante qui perturbe ou tères sont indissociables, comme la face infé-
empêche les déplacements de l’insecte, surtout si rieure ou supérieure d’une feuille, la composition
celui-ci est de petite taille (Southwood, 1986). De chimique des cires épicuticulaires et la présence
plus, les trichomes glandulaires peuvent libérer de trichomes. Aux trichomes, stomates, nervures
une sécrétion collante qui immobilise l’insecte et jonction anticlinale des cellules de l’épiderme
lorsqu’il les brise. sont également associés des stimuli chimiques.
Chez certains papillons de nuit généralistes, la Ceux-ci peuvent être les constituants des cires
texture joue un rôle important dans le choix du épicuticulaires, des substances organiques telles
site de ponte (Ramaswamy, 1988). Pour l’eudémis que les métabolites qui traversent la cuticule, les
ou le carpocapse, une surface lisse est favorable substances minérales exsudées par les hydathodes
à la ponte et à l’adhérence de l’œuf (Thiéry et (tissus excréteurs des feuilles), l’eau sous forme de

r
Gabel, 1993), alors que chez d’autres comme la vapeur et enfin le gaz carbonique. Des métabolites

eu
noctuelle du maïs Helicoverpa zea (Lepidop- volatils sont également sur la surface, provenant
tera, Noctuidae), c’est une surface pubescente des tissus et traversant la cuticule ou provenant
qui est favorable à la femelle qui utilise les des trichomes. Certaines familles de plantes

t
telles que les Labiacées, Solanacées, Compo-
trichomes pour s’accrocher lors du dépôt de l’œuf
(Ramaswamy, 1988). Les cristaux de cires épicu-
ticulaires, outre le rôle qu’ils peuvent jouer dans
au sées, Geraniacées ont des trichomes à cellules
sécrétrices de mono-, sesqui- et di-terpènes et
la stimulation chimique, peuvent perturber l’ad- d’huiles essentielles dont plus d’une centaine ont
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hérence des œufs ou celle des insectes en provo- été identifiées. Des diterpénoïdes exsudés par des
quant leur détachement sous leur propre poids. trichomes sur Nicotiana  sp. (Solanaceae) recou-
vrent totalement les feuilles (Carter et al., 1989 ;
Les nervures, les crevasses ou la courbure des
a

Rodriguez et al., 1984).
tiges ou des fruits peuvent également repré-
pl

senter des informations importantes pour le Stimuli chimiques


dépôt des œufs et la construction d’ooplaques2.
m

Elles peuvent guider la femelle dans l’alignement Aspects conceptuels


de ses œufs ou bien stimuler un comportement Les informations chimiques fournies par une
e

locomoteur particulier de l’insecte. Mais les plante sont prépondérantes dans le choix du
signaux physiques à la surface des plantes, bien site de ponte (Städler, 2002). Elles complètent
Ex

qu’importants, ne permettent pas de comprendre les informations physiques pour former dans le
la spécialisation taxonomique des insectes, qui système nerveux central l’image sensorielle d’une
s’explique essentiellement par un ensemble de plante hôte recherchée par l’insecte. L’image
composés chimiques. sensorielle est ainsi reconnue par l’insecte (host
plant search image) (Dethier, 1982 ; Schoonhoven
Association de stimuli tactiles et al., 1998 ; Städler, 2002).
et chimiques
Les concepts de modalités de sélection de la plante
Lorsque l’insecte se trouve sur la surface de la hôte par les insectes évoluent. Fabre (1886) et
plante, il est en contact avec des stimuli physiques Schoonhoven (1991) ont avancé l’« instinct bota-
et chimiques souvent étroitement associés. La nique » des insectes (encadré 23-1), puis Fraenkel
cuticule contrôle avec les stomates la transpira- (1959) « la raison d’être » qui permet à l’insecte
tion due à la perte d’eau (Burghardt et Riederer, d’identifier sa plante hôte sur la base de la présence
1. Informations associées au toucher. des métabolites secondaires. Dethier (1982) a
2. Structures où les œufs sont pondus en groupes. démontré la reconnaissance des plantes grâce

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Interactions insectes-plantes

aux « token stimuli » détectés par les sensilles, et


c’est l’équilibre entre les effets positifs et négatifs
qui détermine la préférence de l’insecte (encadré
23-2). Ce phénomène a ensuite été confirmé dans
de nombreux cas (Jermy, 1993 ; Jermy et Szentesi,
1978 ; Renwick, 1983 ; Schoonhoven et al., 1998).
L’azadirachtine ou les phytoecdystéroides qui
pourraient être présentes à la surface des plantes
sont particulièrement dissuasives (Calas et  al.,
2006). La présence de signaux stimulants peu
spécifiques (substances végétales ubiquitaires,
humidité, texture), associée à une absence de
stimuli dissuasifs, pourrait aussi réguler l’accep-
tation d’une plante hôte (Bernays et Chapman,

r
1994 ; Schoonhoven et  al., 1998 ; Städler, 2002).

eu
Ce qui corrobore les hypothèses formulées par
Exemple d’une cuticule végétale sur laquelle deux
Kennedy et Booth (1951), qui base la sélection cicadelles ont capté des stimuli les conduisant à
de la plante hôte sur les métabolites à la fois accepter cette plante pour se nourrir, voire se repro-

t
secondaires et primaires, chacune des catégories duire (© A. Franck).
pouvant avoir des effets positifs ou négatifs sur
l’insecte selon leur qualité et/ou leur quantité. Les
au
composés chimiques à ceux qui sont présents à la
propriétés spécifiques de la perméabilité cuticu- surface des plantes avant toute attaque et qui sont
ire
laire aux métabolites primaires font en outre que susceptibles d’être des composés sémiochimiques
ces substances ubiquitaires peuvent constituer pour l’insecte au regard de la connaissance de ses
en réalité des images chimiques très spécifiques réponses comportementales et de sa perception
a

(voir plus loin). sensorielle. Les études progressent régulière-


ment et plusieurs auteurs ont fait le point sur
pl

La cuticule végétale les relations entre la surface de la plante et les


La cuticule végétale qui recouvre la plante insectes (Chapman et Bernays, 1989 ; Juniper et
m

constitue un rempart face aux agressions abio- Southwood, 1995 ; Müller, 2006 ; Städler, 1986).
tiques (température, rayonnements, lessivage,
La cuticule végétale présente six types de structure
e

poussières, produits polluants présents dans


largement décrits par Wattendorff et Holloway
l’atmosphère…) et biotiques (micro-organismes
Ex

(1980), Holloway (1982), Jeffree (1996) et Jeffree


pathogènes, insectes phytophages…). Elle est
(2006). Schématiquement, elle a une structure
aussi un site privilégié pour de nombreux micro-
en couches avec des propriétés physiques et
organismes épiphytes non pathogènes (bactéries, chimiques non uniformes. Elle est composée de
levures, champignons filamenteux). Elle constitue lipides solubles ou de cires, et d’une matrice de
la dernière étape au cours de laquelle l’insecte cutine qui est un polymère lipidique insoluble.
est en contact avec de nouveaux stimuli qui lui Parmi les cires, on distingue les cires épicuti-
permettent d’accepter ou de refuser la plante pour culaires et intracuticulaires de par leur voie de
pondre et/ou se nourrir. Même dans le cas où biosynthèse, leur localisation dans la cuticule, leur
l’insecte pond dans le sol, la surface de la plante composition chimique et leur organisation struc-
peut déterminer sa ponte (Finch et Collier, 2000). turelle. Les cires épicuticulaires sont celles qui
Les nombreux groupes chimiques de molécules constituent la partie la plus superficielle des cuti-
présents à la surface des feuilles, leur organisation cules et qui sont en contact avec l’insecte lorsqu’il
et leurs variations rendent ce milieu très complexe atterrit et/ou se déplace sur la plante. C’est un film
à analyser. Nous limiterons la description des amorphe duquel émergent des structures cris-

350
L’insecte au contact des plantes

tallines constituées exclusivement de composés tituer en bout de chaîne des alcools primaires,
aliphatiques  : alcanes, alcools, aldéhydes, acides acides gras et aldéhydes ou en milieu de chaîne des
gras et alkyl acétates. Cette composition les diffé- b-dicétones ou alcools secondaires. Ces composés
rencie des cires intracuticulaires, qui contiennent sont solubles dans des solvants non polaires
une forte majorité de triterpénoïdes et quelques (Jetter et  al., 2000). Leur caractérisation dépend
composés aliphatiques comme chez le laurier et la de la nature du solvant utilisé et des techniques
tomate (Jetter et al., 2000 ; Vogg et al., 2004). Les d’extraction employées. Les méthodes varient avec
avancées récentes portent sur la connaissance de le végétal, son état physiologique et le site étudié.
nouvelles méthodes d’isolations mécaniques des Quelques secondes dans du chloroforme suffisent
cires épicuticulaires, des propriétés de perméabi- pour extraire de nombreux composés et quelques
lité de la cuticule, des voies de passage des méta- secondes de plus extraient d’autres composés qui
bolites de la plante vers la surface, du rôle étendu ne sont peut-être pas au contact des sensilles de
de la cuticule dans les échanges de la plante avec l’insecte qui peuvent provenir de cires intracuti-
l’extérieur. Tous ces éléments sont importants culaires, des tissus sous-jacents, des cavités sous-

r
pour mieux définir l’action des composés des cires stomacales ou des espaces intercellulaires (Derridj

eu
épicuticulaires et de surface et mieux comprendre et  al., 1996a). Cela est visible par la présence
ce que l’insecte est susceptible d’utiliser comme de chlorophylle ou de phospholipides dans les
signaux dans la sélection de sa plante hôte. extraits. Dans certains cas, il n’est pas possible d’ex-

t
Les cires épicuticulaires au traire les composés des cires épicuticulaires sans
avoir de stomates sur la cuticule. Une revue de
Les cires épicuticulaires constituent l’enveloppe différentes méthodes d’extraction des cires épicu-
protectrice la plus externe de la plante. Chez ticulaires a montré les variations des paramètres
les plantes de climat tempéré, elles constituent
ire
d’extraction et leur conséquence sur l’obtention
environ 13  µg/cm² sur 130  nm d’épaisseur, soit des composés (Riederer et Schneider, 1989).
environ 4 % de toute la masse cuticulaire (Jetter et Plusieurs exemples montrent que des composants
a

al., 2000). Cette épaisseur varie suivant les espèces des cires épicuticulaires des plantes (alkanes)
végétales. La diversité des cires épicuticulaires, peuvent stimuler le comportement de ponte de
pl

leurs propriétés physicochimiques et leur structure


papillons hétérocères3 généralistes comme la
ont été largement décrites (Baker, 1982 ; Barthlott,
pyrale du maïs Ostrinia nubilalis (Lepidoptera,
m

1990, 1993 ; Barthlott et  al., 1998 ; Jeffree, 1986 ;


Crambidae) (Udayagiri et Mason, 1995, 1997),
Jeffree, 2006 ; Riederer, 1991) et leurs composés
Heliotis zea (Lepidoptera, Noctuidae) (Breeden
e

sont ceux qui ont été majoritairement étudiés pour


et  al., 1996) ou la pyrale brune de la pomme
comprendre les effets de la surface dans la sélec-
Ex

Epiphyas postvittana (­ Lepidoptera, Tortricidae)


tion de la plante (Eigenbrode, 1996 ; Eigenbrode et
(Foster et Howard, 1998).
Espelie, 1995). Les difficultés majeures rencontrées
pour comprendre leur influence dans la sélection Les études des effets des composés des cires sont
de la plante sont  : (1) de définir les composés la plupart du temps limitées aux études de corré-
des cires avec lesquels l’insecte est réellement en lations entre des fractions d’extraits par diffé-
contact ; (2) de vérifier au niveau comportemental rents solvants et une réponse comportementale,
leur action directe sur l’insecte ; (3) de mesurer en comparaison avec des témoins qui sont les
leur perception au niveau des systèmes sensoriels solvants eux-mêmes différents selon les fractions
périphériques et leur intégration dans le système (Adati et Matsuda, 1993 ; Brennan et  al., 2001 ;
nerveux central ; (4) de relier ces stimuli à des 3. Les hétérocères constituent un sous-ordre fondé sur
besoins ­physiologiques et nutritifs de l’insecte. des observations morphologiques des imagos de Lépi-
doptères. La classification se basant actuellement sur des
La majorité des composés identifiés sont des
analyses phylogénétiques rend ce taxon obsolète. Cepen-
dérivés non polaires de n-acyl alcanes avec des dant, ce terme est parfois encore utilisé pour décrire les
chaînes carbonées de C16--C35. Peuvent se subs- papillons dits de nuit.

351
Interactions insectes-plantes

Brooks et  al., 1996 ; Espelie, 1996 ; Espelie et  al., s’exercer qu’à des doses extrêmement élevées non
1991 ; Jones et al., 2002 ; Maher et al., 2006 ; Rapley ­observées dans l’environnement. Au cours du
et  al., 2004 ; Spencer et  al., 1999 ; Steinbauer développement et de la maturation de la feuille de
et  al., 2004 ; Woodhead et Chapman, 1986). Peu laurier, la composition des cires épicuticulaires
d’études ont été menées sur la réponse de l’insecte évolue continuellement. Au début du développe-
aux composés des cires recristallisés in vitro. Cela ment, les acétates d’alkyle dominent, les alcools
est compliqué par le fait que beaucoup d’alcanes, primaires atteignent leur maximum entre 14 et
d’acides et d’alcools montrent un polymorphisme 28 jours, et les alcanes, groupe le plus important,
de cristallisation. De plus, le solvant utilisé et sa atteignent leur maximum après 60 jours (Jetter,
vitesse d’évaporation ont une influence sur la 2006). Les faces foliaires n’ont pas forcément les
forme des cristaux. Une évaporation lente de solu- mêmes effets sur l’insecte et il est préférable de les
tions benzéniques ou de xylène peut donner plus séparer dans leur analyse chimique. Il est possible
d’un type de morphologie cristalline (Amelinckx, de séparer les faces en faisant couler le solvant
1955). Dans certains cas, il a été possible de repro- sur chaque face séparément avec un volume fixé

r
duire la forme et la taille du cristal observé in au préalable ramené à la surface et au temps de

eu
vivo (Jeffree et al., 1975 ; Jetter et Riederer, 1994, contact (Eigenbrode et al., 1998 ; Holloway et al.,
1995). La reproduction de cristaux d’Eucalyptus 1977 ; Premachandra et al., 1993).
ovata (Myrtaceae) a été obtenue à partir de solu- Ces multiples sources de variations de la composi-

t
tions d’acétone, d’alcool primaire et de β-diketone tion chimique des cires épicuticulaires s’opposent
(Hallam et Chambers, 1970). Une solution à ce
problème est apportée par Jetter et al. (2000),
au
à la composition très stable des cires intracuti-
culaires, qui gouvernent le passage des métabo-
Jetter et Schäffer (2001) et Ensikat et al. (2000) qui lites qui circulent dans l’apoplaste et traversent la
ire
ont mis au point une méthode d’isolation méca- ­cuticule vers la surface (voir plus loin).
nique des cires épicuticulaires sans contamina-
tion avec des composés des cires intracuticulaires. Autres molécules non constitutives
a

C’est la méthode cryo-adhésive, qui consiste à D’autres molécules non constitutives des cires
déposer des gouttelettes de lipides polaires à très peuvent être libérées lors des extractions de
pl

basses températures qui adhèrent aux cristaux composés de surface. Elles sont à l’origine
de cire et qui permettent ainsi de les prélever et emprisonnées dans les cires parce qu’elles les
m

de les transférer sur un autre support, et de les traversent. C’est le cas des métabolites primaires
étudier isolément. Cette méthode se rapproche et secondaires (Derridj, 1996 ; Griffiths et  al.,
e

d’une autre technique qui utilise des solutions de 2001 ; Hopkins et  al., 1997 ; Mewis et  al., 2002 ;
gomme arabique (Jetter et Schäffer, 2001). Vrieling et Derridj, 2003).
Ex

Pour affiner la compréhension des relations entre Certaines molécules extraites à la surface des
les cires épicuticulaires et le comportement de plantes semblent être plutôt des artefacts dus aux
l’insecte, il est nécessaire de respecter les coïn- méthodes d’extractions. C’est le cas des phytosté-
cidences spatio-temporelles entre l’insecte et rols : β-sitostérol, stigmastérol (Holloway, 1971),
l’analyse chimique de la surface. En effet, celle‑ci dont de fortes quantités sont trouvées dans les
varie avec les conditions environnementales membranes plasmiques (Borner et  al., 2005),
abiotiques et biotiques, avec l’espèce végétale, et d’alcaloïdes et d’acides gras libres en  C16 et
l’organe de la plante, le site sur l’organe, l’âge, C18 qui sont très abondants dans les tissus. Leur
l’état physiologique de la plante ou de l’organe accumulation dans les cires épicuticulaires est à
(Faini et al., 1999 ; Giese, 1975 ; Schütt et Schuck, confirmer par des investigations in situ.
1973 ; Shepherd et al., 1995). Des réactions spon- Des composés liés au métabolisme des micro-
tanées des composés des cires épicuticulaires organismes épiphytes (anabolisme et catabo-
sont possibles avec des polluants de l’air. Toute- lisme) peuvent être présents dans les extraits des
fois, elles sont exceptionnelles et ne semblent cires. L’activité de la microflore épiphyte à laquelle

352
L’insecte au contact des plantes

s’ajoute celles d’autres organismes ainsi que la ainsi visualisés après marquages spécifiques molé-
présence de pollens, miellats, déjections, mues, culaires, au microscope électronique associé à la
poussières diverses participent à cette composi- microanalyse par rayonnement X (fig. 23-1). Les
tion (Andrews et Harris, 2000 ; ­Georgiou et  al., métabolites primaires issus de la photosynthèse,
1992 ; Knoll et Schreiber, 1998). les sucres, les vingt acides aminés libres, acides
organiques, phénoliques et les métabolites secon-
Les métabolites de surface
daires tels que les alcaloïdes pyrrolizidiniques et
Peu d’études portent sur les métabolites à la les glucosinolates sont présents à la surface des
surface des plantes, par ignorance de leur présence feuilles. Par pulvérisation foliaire d’eau ultra pure
et a fortiori des mécanismes de leur passage au de quelques secondes à une pression de 17 litres
travers de la cuticule. Or, aux métabolites dits par minute, il est possible de récupérer de très
secondaires et primaires a été attribuée la spéci- faibles quantités (quelques ng par cm²) de méta-
ficité de la sélection de l’espèce végétale ou du bolites primaires (Derridj, 1996 ; Derridj et  al.,
genre par l’insecte (Dethier, 1982 ; Fraenkel, 1959 ; 1996a ; Derridj et  al., 1996b ; Fiala et  al., 1993 ;

r
Harborne et Baxter, 1993 ; Kennedy et Booth, Soldaat et al., 1996 ; Vrieling et Derridj, 2003). De

eu
1951). C’est donc l’ensemble des effets de ces nouvelles investigations remettent en question la
deux groupes de métabolites qu’il est dorénavant présence de métabolites secondaires à la surface
convenu d’étudier pour comprendre la sélection de des plantes. Les extractions de glucosinolates

t
la plante par l’insecte et en particulier au contact par des solvants organiques (dichlorométhane
de sa surface. Les travaux de Tukey Jr. (1970) ont
montré la généralité du lessivage par l’eau sous
au et méthanol) sont des techniques qui semblent
extraire ces substances non pas des couches
forme de brouillards, rosée et pluie des métabo- superficielles de la cuticule mais de couches plus
ire
lites primaires et ions K+, Ca2+ ou Mg2+ provenant profondes atteintes directement ou par l’intermé-
de l’intérieur des plantes, en particulier lorsqu’elles diaire des stomates (Städler et Reifenrath, 2006).
sont matures et sénescentes. La perméabilité cuti- Sur cuticule isolée sans stomates, il a été montré
a

culaire à l’eau et aux solutés est due à deux voies que la diffusion de sucres solubles tels que le
de passage intracuticulaire  : (1)  par diffusion au saccharose, le fructose et le glucose est sélective
pl

travers d’un réticulum de microfibrilles polysac- et varie avec l’espèce végétale (Stammitti et al.,
charidiques (par exemple au travers de la matrice 1995). Les proportions des acides aminés libres à
m

de polymères par la voie lipophile [Jeffree, 1996 ; la surface de Senecio sp. (Asteraceae) permettent
Schlegel et al., 2005 ; Schonherr et Schreiber, 2004 ; de discriminer les genres entre eux, ainsi que les
e

Schreiber et al., 2001 ; Wattendorff et Holloway, espèces végétales (Derridj et  al., 1996a ; Soldaat
Ex

1984]) ; ou (2) par des pores hydrophiles comme et  al., 1996). Par conséquent, bien que présents
suggéré pour les composés organiques par Baur dans tous les végétaux qui photosynthétisent, les
(1999) (fig.  23-1). La première voie permet des métabolites primaires, grâce aux propriétés de
flux beaucoup plus importants (x10) que la perméabilité de la cuticule, peuvent donner à l’in-
seconde. Ces passages sont difficiles à visualiser et secte par leurs proportions à la surface de la plante
relèvent de l’échelle moléculaire. Selon le type de des informations très spécifiques et stables. Les
cuticule, la répartition des voies de passage varie. sucres alcools et les sucres solubles participent,
Il semble toutefois d’une manière assez générale par exemple, aux mécanismes de reconnaissance
que des passages se fassent par des microfibrilles et d’acceptation de la plante par bon nombre
situées au niveau des cellules de gardes, à la base d’insectes pour pondre (Derridj et al., 1989 ; Fiala
des trichomes et dans les parties anticlinales des et  al., 1993 ; Lombarkia et Derridj, 2002, 2008 ;
cellules de l’épiderme. Les hexoses4 ont pu être Maher et  al., 2006 ; Städler, 2002). Les quan-
4. Les hexoses sont des oses (monosaccharides) qui
tités sont quant à elles plus variables et donnent
comportent 6 atomes de carbone, ayant tous la même plutôt des informations sur la physiologie de la
formule brute C6H12O6. plante et son adaptation à l’environnement. Elles

353
Interactions insectes-plantes

r
t eu
au
ire
Figure  23-1 – Visualisation in situ des hexoses à la surface de feuilles de maïs et à la sortie d’un stomate
(© P. Barry et S. Derridj).
La congélation dans l’azote liquide et la lyophilisation évitent l’induction de sortie des molécules par la cuticule par les
solvants. L’insolubilisation des oses a été rendue possible par la formation de complexes oses-baryum transformés en
a

oses-argent visualisés par la spectrométrie des rayonnements X (points blancs) (barre d’échelle, 10 μm).
pl

sont liées aux passages par les voies lipidiques. particulier pour les substances sémiochimiques
m

L’extraction des cires intracuticulaires augmente issues du métabolisme secondaire, de nombreux


les flux de passage sans changer la sélectivité des travaux relatent une modification des arômes
e

vitesses de passage (Stammitti et  al., 1996). Les végétaux, ainsi que des molécules sapides, en
facteurs abiotiques jouent sur les flux de solutés fonction de l’heure de la journée, de la saison, du
Ex

qui traversent la cuticule. Il a été montré qu’une stade de développement de la plante, de son état
augmentation de l’humidité de l’air de 2 % à 100 % d’alimentation hydrique, de l’exposition de ses
multiplie le flux d’eau d’un facteur compris entre 2 organes au soleil, de son âge, de la qualité du sol
et 3 (­Schonherr et Merida, 1981 ; Schreiber et al., (Jolivet, 1998). Les attaques larvaires de certains
2001). Lépidoptères peuvent aussi modifier l’émission
Typologie de l’information chimique de composés volatils des plantes hôtes. Moraes
utilisée dans la ponte et  al. (2001) ont montré que l’alimentation des
chenilles d’Heliothis virescens (Lepidoptera,
Constance et variation des informations chimiques Noctuidae) induisait l’émission par le tabac de
Alors que la plupart des informations physiques signaux chimiques dissuadant la ponte unique-
données par la plante (forme, couleur, architec- ment pendant la nuit lorsque la femelle pond,
ture, texture…) sont relativement constantes pour alors que pendant la journée un autre cocktail
un stade de développement donné, les informa- chimique est émis pour attirer des parasitoïdes
tions chimiques sont beaucoup plus variables. En qui s’attaquent aux chenilles (Ryan, 2001).

354
L’insecte au contact des plantes

D’une manière générale, si l’information des diversité des signaux émis par la surface de la
plantes varie, sa pertinence pour l’insecte ne plante et leurs mécanismes de perception et d’in-
peut être maintenue que si celui-ci possède un tégration sensorielle chez l’insecte. Selon l’espèce,
système nerveux de détection et d’intégration le stade de développement et le genre, l’insecte
centrale suffisamment flexible. Les compor- détecte un ensemble de métabolites dont la qualité
tements engendrés doivent, pour garder leur et le nombre varient (Bernays et Simpson, 1982).
­efficacité, permettre de répondre à ces variations. Les techniques de mesures de détection senso-
rielle par les sensilles gustatives des insectes ne
Marquage kairomonal ou phéromonal
permettent pas de tester aisément les substances
Outre la perception de la qualité chimique de la non hydrosolubles (voir méthode d’enregistre-
surface du végétal, le système gustatif de certains ment des sensilles gustatives, encadré  23-4).
insectes détecte la présence de molécules de Cependant, une légère modification du montage
marquage du site de ponte, molécules déposées exposé dans l’encadré  23-4 permet de tester de
par de possibles compétiteurs. Ce marquage telles substances. Hiroi et al. (2008) ont inséré le

r
chimique participe à l’évaluation sensorielle du fil d’argent relié à un amplificateur non pas dans

eu
site de ponte lorsque les femelles qui pondent le capillaire contenant la substance à tester mais
sont capables de le percevoir. Ces phéromones directement planté à la base de la sensille gusta-
épidéictiques (qui assurent la dispersion inter- tive, le capillaire rempli d’une substance non

t
individuelle) ont été mises en évidence chez hydrosoluble étant la source de la stimulation. En
différents insectes. Il peut s’agir d’un marquage
actif par la femelle lors du dépôt de ses œufs, ou
au revanche, les réponses à des substances hydroso-
lubles ne posent pas de problèmes et ont été large-
d’un marquage passif dû à la nature chimique de ment démontrées (Bernays et Chapman, 1994).
Les cellules nerveuses (3 à 5) situées à la base des
ire
la présence d’œufs ou de larves.
sensilles gustatives qui permettent la détection
Les femelles de mouches de fruits (par exemple
de l’eau et des sucres sont présentes chez tous les
Ragholetis pomonella et cerasi [Diptera, Tephri-
insectes. L’évolution au cours du temps a gardé ces
a

tidae]) déposent une quantité de phéromone


caractères sur des organes qui ne sont pas utilisés
pl

de ponte autour de l’orifice dans lequel elles ont


lors de la prise de nourriture mais lors de la prise
pondu. On retrouve chez Callosobruchus macu-
de contact avec la plante et au moment de la ponte.
m

latus (Coleoptera, Chrysomelidae) un marquage


chimique du site de ponte, dont l’intensité est Chez les Lépidoptères, les sucres et les acides
corrélée à la ponte déposée par la femelle sur les aminés sont détectés par des cellules séparées
e

graines. Chez plusieurs Lépidoptères Pyralidés du alors que, chez les Diptères, ce sont les mêmes
Ex

genre Ostrinia, ainsi que chez des Tortricidés, la cellules qui détectent les deux groupes de méta-
femelle perçoit sur la plante la présence d’œufs ou bolites. L’insecte possède aussi des cellules spécia-
de chenilles et détourne sa ponte en conséquence lisées pour détecter les métabolites s­econdaires
(Thiéry et Gabel, 1993). En réaction au dépôt des (Green et al., 2003 ; Städler, 2002).
œufs de Pieris brassicae (Lepidoptera, Pieridae), Le système nerveux périphérique est composé
la plante peut aussi émettre des substances attrac- par l’ensemble des cellules sensorielles locali-
tives d’insectes parasitoïdes (Hilker et  al., 2002 ; sées à la périphérie du corps juste sous la cuti-
Fatouros et al., 2012). cule. Selon leur morphologie et leur localisation,
ces cellules sensorielles envoient des afférences
Architecture, structure soit vers le cerveau, soit vers les ganglions. Ces
neurorécepteurs, abrités dans des expansions
et fonctionnement des organes
cuticulaires, permettent la détection des stimuli
impliqués dans la ponte de l’environnement. On trouve les chimiorécep-
On peut comprendre la diversité des modes de teurs, les mécanorécepteurs et les photorécep-
sélection de la plante hôte par l’insecte par la teurs. Alors que ces derniers sont concentrés

355
Interactions insectes-plantes

sur la tête (yeux et ocelles), les deux premiers Centralisation des informations
sont isolés ou groupés en petit nombre sur les et régulation
­différentes parties du corps (voir chapitre 8).
Peu de choses sont connues sur l’intégration des
Les organes sensoriels chez les insectes sont les
informations gustatives (Rogers et Newland,
sensilles. Elles sont caractéristiques des arthro-
2003). La régulation des perceptions gustatives
podes. Elles correspondent à des modifications
est un système complexe, qui peut interagir
de la cuticule abritant les cellules nerveuses et
au niveau des récepteurs, des ganglions thora-
permettant à celles-ci de détecter un stimulus
ciques et sous-œsophagiens, de la qualité interne
spécifique (odeur, molécule sapide, stimulus
chimique due à l’alimentation, du stade de déve-
visuel ou du toucher, sons, température ou humi-
loppement de l’insecte, de son état physiologique,
dité). Bien que présentes sur tout le corps, elles
et de l’influence de facteurs de l’environnement.
sont plus abondantes sur certains organes de l’in-
secte comme les antennes, les pattes, l’ovipositeur
Séquences comportementales
ou les pièces buccales (voir chapitre 8 pour plus
aboutissant à la ponte

r
de détails).

eu
Le choix du site de ponte par la femelle gravide
Seuils de détection résulte d’actes comportementaux séquentiels
et seuils comportementaux stéréotypés pour chaque espèce répondant à une

t
D’une manière générale, le système gustatif succession de signaux spécifiques de la plante
périphérique est moins performant en termes
de discrimination qualitative, mais aussi moins
au
hôte qui la guident vers le site de ponte (Miller et
Strickler, 1984 ; Schoonhoven et al., 1998). L’échec
sensible que le système olfactif. Les seuils de d’une des séquences interrompt l’acte de ponte.
ire
détection des chimiorécepteurs de contact Ce processus séquentiel est divisé en trois phases
impliqués dans la ponte varient suivant le type comportementales consécutives : (1) la recherche
de molécules qu’ils détectent. On pense que les de la plante hôte à distance menant l’insecte
a

molécules dissuasives sont détectées et perçues à à se rapprocher et à atterrir sur la plante (voir
des concentrations beaucoup plus faibles que les
pl

chapitre 22) ; (2) la phase d’évaluation par contact


molécules stimulantes. de la plante au bout de laquelle l’insecte accepte
m

D’après Städler (1986) et Derridj et al. (1989), la ou refuse le support d’atterrissage ; (3)  le dépôt
concentration des substances actives à la surface des œufs.
des plantes serait très faible et leur distribution ne
e

À la surface de la plante, l’insecte entre dans


serait pas uniforme. Les substances hydrosolubles
une phase d’évaluation des stimuli physiques et
Ex

comme les sucres solubles sont concentrées dans


chimiques par des contacts répétés de ses pattes,
les zones anticlinales à la jonction des cellules
antennes, ovipositeur et pièces buccales avec la
de l’épiderme au bas des trichomes et autour
surface de la plante. Ces contacts influencent
des stomates (fig.  23-1). Cela expliquerait pour-
l’acceptation du site pour commencer la ponte,
quoi le seuil de sensibilité des chimiorécepteurs
puis intervient la stimulation du dépôt des œufs
des insectes est souvent si bas et pourquoi les
en plus ou moins grand nombre (Lombarkia et
femelles « inspectent » soigneusement la surface
des plantes avant de pondre (Städler, 1986). À Derridj, 2002).
titre d’exemple, des stimulants de ponte identifiés Bien que des stimuli olfactifs et visuels puissent
pour la mouche Delia radicum (Diptera, Antho- encore jouer un rôle durant cette phase, ce sont la
myiidae) (CIF pour «  Cabbage Identification mécanoréception (perception tactile) et surtout
Factor ») peuvent être détectés à partir de 10-11 M la chimioréception par contact qui sont les
(Hurter et al., 1999 ; Roessingh et  al., 1997) et modalités sensorielles dominantes (Ramaswamy,
à partir de 10-4  M pour le papillon Pieris rapae 1988 ; Renwick et Chew, 1994). Chez certaines
(Lepidoptera, Pieridae) (Städler et al., 1995). espèces qui pondent dans les tissus de la plante,

356
L’insecte au contact des plantes

Encadré 23-4 – L’enregistrement des sensilles chimioréceptrices de contact


Les sensilles chimioréceptrices de contact se distinguent des sensilles olfactives par la présence d’un
pore à l’extrémité de la sensille. Les chercheurs ont tiré parti de cette propriété pour enregistrer
l’activité des neurones gustatifs situés dans la sensille en « coiffant » la sensille avec un capillaire de
verre contenant la solution stimulante mise en solution dans un électrolyte afin de laisser passer le
courant. Cette technique est relativement simple à mettre en œuvre et permet de tester rapidement si
des neurones gustatifs répondent aux substances étudiées. Un des désavantages de cette technique est
que les produits doivent nécessairement être présentés en solution aqueuse. L’autre désavantage tient
à la manière dont on recueille les signaux électriques. Il est souvent très difficile de distinguer l’activité
de chacun des neurones. Dans certaines conditions, chaque neurone émet des potentiels d’action
d’amplitude et de forme différentes, ce qui permet de les différencier. Enfin, par cette approche, on ne
connaît pas du tout l’état des neurones gustatifs avant et après la stimulation (car l’électrode n’est plus
en contact avec la sensille).

r
A - Schéma du principe de l’enregistrement électrique à partir d’une sensille gustative. Sur ce schéma

eu
sont représentés quatre neurones gustatifs qui envoient un dendrite jusqu’à l’extrémité d’une sensille
gustative, avec un pore terminal, associés à un neurone mécanorécepteur qui est actif quand la
sensille est déplacée. On utilise un capillaire de verre contenant un électrolyte (généralement NaCl

t
ou KCl 1 mM) et le produit à tester en solution. Dans ce capillaire trempe un fil d’argent relié à un
amplificateur symbolisé par le triangle blanc. au
B - Exemple de molécule testée, la 20-hydroxyecdysone.
C - Chez la pyrale du maïs, il existe chez les larves et chez l’adulte des cellules gustatives qui répondent
ire
à ce stimulus. Sur cette figure est représenté un enregistrement gustatif d’une seconde. Chaque barre
verticale correspond à l’émission d’un potentiel d’action provenant de l’une de ces 4 cellules (barre
horizontale : 100 ms, barre verticale : 200 µV).
a
pl
e m
Ex

357
Interactions insectes-plantes

une étape d’évaluation supplémentaire est néces- de succès reproductif. Les stimuli qui guident
saire durant laquelle l’insecte va tester un échan- la prise de nourriture sont ainsi non seulement
tillon des tissus internes (composition chimique, modelés par l’évolution (comme le choix des
dureté…) en provoquant des scarifications à la sites de ponte) mais aussi par l’expérience immé-
surface végétale (Schoonhoven et al., 1998). diate. À bien des égards, la prise de nourriture
Quand la plante ou le site ne sont pas acceptés, est sous la dépendance d’un plus grand nombre
la femelle repart d’une étape comportementale de facteurs et son ­déterminisme est moins rigide
antérieure. Un tel retour peut aussi se faire au que celui de la ponte.
cours d’une séquence comportementale si l’infor-
Le cas des insectes broyeurs
mation et les conditions ne sont plus suffisantes
pour stimuler la progression normale (Miller et Orientation et examen au contact
Strickler, 1984). Les chenilles de Lépidoptères possèdent des
organes sensoriels réduits. Leur vision est rudi-
Choix de la plante mentaire. Elles ne possèdent pas d’yeux composés

r
et prise de nourriture

eu
mais des ocelles. Alors que les antennes des adultes
comportent plusieurs centaines de milliers de
Précédemment, nous avons examiné la ponte,
neurones olfactifs, celles des chenilles sont équi-
les stimuli y conduisant et les organes senso-

t
pées au mieux d’une dizaine de neurones. Elles
riels impliqués dans le choix des femelles. Nous au
possèdent également cinq sensilles olfactives sur
allons passer en revue la prise de nourriture dans
les palpes labiaux. Enfin, leur système gustatif
une perspective similaire. La ponte et la prise de
externe est représenté par environ soixante-dix
nourriture représentent deux comportements
neurones gustatifs distribués dans des sensilles
ire
absolument essentiels aux relations plantes-
localisées sur les palpes maxillaires, les maxilles
insectes. Ils sont cependant très différents sur le
et le labium.
plan des mécanismes et surtout de leur plasticité.
a

Les femelles qui pondent sur une plante n’ont


pratiquement aucune interaction physiologique
pl

directe avec elle. Par exemple, chez les Lépi-


doptères, l’adulte est pratiquement une espèce
m

complètement différente de la larve, que ce soit


sur le plan de l’anatomie ou du régime alimentaire.
e

Dans la plupart des cas, les femelles ne consom-


Ex

ment pas les tissus de la plante et le résultat de


la ponte n’a pas de conséquences physiologiques
directes sur les individus. Les erreurs qu’elles
pourront commettre dans leur choix n’ont aucun
impact sur leur survie mais elles en auront sur la
descendance. En ce sens, les stimuli utilisés par Chenille d’un papillon Sphingidae s’alimentant
les femelles pour effectuer leur choix de ponte (© Th. Colin).
sont modelés par l’évolution, à une échelle de
temps qui dépasse celle de la durée de vie d’un Ces données très générales ont conduit les cher-
individu. Au contraire, la prise de nourriture a un cheurs à se concentrer sur les adultes pour y
impact direct sur la vie du consommateur et les étudier les facteurs responsables du choix de la
erreurs effectuées se paient immédiatement en plante hôte. Ce point de vue représente cepen-
termes de qualité nutritionnelle et de développe- dant une simplification abusive. De nombreuses
ment, de durée de vie, de sensibilité aux préda- espèces de Lépidoptères ont des chenilles qui
teurs, parasites ou agents pathogènes, ou encore effectuent des diffusions aériennes durant leur

358
L’insecte au contact des plantes

premier ou second stade de développement, en par l’addition de sucres, ou sur la consomma-


se laissant entraîner par le vent par un fil de soie tion de disques foliaires. Ces études ont permis
qu’elles sécrètent. Ces chenilles sont bien obligées de démontrer que les chenilles évaluent les subs-
de faire un choix de plante hôte après l’atterris- tances non volatiles selon deux modalités – appé-
sage. D’autres espèces, en particulier celles qui tantes et anti-appétantes. Il existe ainsi deux
sont folivores, consomment les feuilles durant la classes de neurones gustatifs qui stimulent ou
nuit et se cachent durant la journée dans la litière inhibent l’alimentation (Chapman, 2003). Une
à la base des plantes, probablement pour éviter les telle partition de l’espace sensoriel se retrouve
prédateurs. Ces chenilles effectuent chaque jour chez la plupart des insectes, en particulier chez
des choix orientés, dépendant du rythme circa- la drosophile où l’on a pu montrer que tous les
dien. En dépit donc de leur système sensoriel neurones «  appétants » expriment un récep-
primitif, les chenilles sont capables de s’orienter teur gustatif aux sucres (DmGr5a), alors que les
de manière sélective vers des stimuli olfactifs émis neurones « aversifs » expriment d’autres récep-
par la plante, par l’environnement ou par leurs teurs comme le récepteur à la caféine (DmGr66a)

r
congénères comme chez les processionnaires du (Thorne et al., 2004).

eu
pin. De manière étonnante, chez la pyrale du maïs, L’effet stimulant ou aversif des molécules sapides
des chenilles néonates sont capables de distinguer sur la prise de nourriture dépend cependant
des odeurs de leur plante hôte, le maïs, de celles fortement de la motivation alimentaire. Dans

t
de plantes non hôtes comme l’épinard. D’ailleurs,

à profit par des chercheurs, qui ont pu démon-


au
ces capacités d’orientation à distance ont été mises
la plupart des études précédentes, les animaux
testés sont affamés pendant au moins 24 heures,
ce qui permet à l’expérimentateur d’observer
trer que des chenilles habituées à une plante hôte des activités alimentaires sur un intervalle de
ire
particulière se dirigent vers l’odeur de la plante temps assez bref, compatible avec l’expérimen-
à laquelle elles se sont adaptées. L’orientation tation. Dans la nature, les chenilles modulent
à distance est suivie par un examen au contact, leur alimentation en fonction du rythme circa-
a

préliminaire obligatoire à toute consommation. dien, du contenu de leur tube digestif et, enfin,
La physiologie des récepteurs gustatifs impliqués
pl

de leur stade physiologique. Le stade larvaire des


a été particulièrement étudiée dans le passé et l’on Lépidoptères est ainsi marqué par une série de
a pu démontrer qu’elles possèdent une sensibilité phases successives, caractérisées par l’élimina-
m

gustative à de très nombreux composés secon- tion de leur ancienne cuticule et la mise en place
daires des plantes qui jouent le rôle de répulsifs, d’une nouvelle cuticule. Quelques heures avant la
e

alors qu’un nombre plus limité de substances, mue larvaire ou imaginale, les chenilles cessent
Ex

comme des sucres ou quelques acides aminés, de s’alimenter et passent leur temps à se déplacer.
ont un effet stimulant sur ­l’alimentation (Schoon- Le déterminisme de cette cessation de l’alimen-
hoven et van Loon, 2002). tation est clairement hormonal dans ce cas. L’état
physiologique des larves intervient également,
Stimuli internes et externes de régulation car on a pu observer que des chenilles infectées
La prise de nourriture proprement dite dépend par des micro-organismes pathogènes cessent de
d’un grand nombre de facteurs. Les plus étudiés s’alimenter (Adamo, 2005).
ont été les facteurs gustatifs dans la perspective
de rechercher des composés amers, répulsifs Apprentissage et motivation interne
ou toxiques dont l’effet est d’inhiber la prise de La sélectivité des chenilles pour une plante parti-
nourriture. De nombreuses études ont ainsi été culière dépend fortement de leur état physiolo-
consacrées à évaluer l’effet d’extraits de plantes gique interne. À court terme, comme chez les
ou de molécules issues de la synthèse chimique vertébrés, l’état de satiété module les aversions.
sur la consommation de substrats artificiels Une substance amère comme la quinine sera
(papier filtre, fibres de verre) rendus appétants relativement efficace pour repousser les chenilles

359
Interactions insectes-plantes

si celles-ci ont à leur disposition une source de vis des odeurs associées à la plante hôte. De telles
nourriture alternative. Dans le cas contraire, modifications du comportement représentent
les chenilles seront capables de surmonter leur un avantage sélectif en ce sens que l’adaptation à
aversion, de manière proportionnelle à la durée une plante hôte implique l’expression d’enzymes
de privation alimentaire. Cette plasticité est de détoxication spécifiques des défenses de la
cependant relative et liée à la spécialisation des plante, défenses qui représentent des classes de
chenilles. Chez des espèces oligophages voire molécules différentes selon les espèces. Déve-
monophages comme le ver à soie, la présence de lopper une préférence pour une plante à laquelle
quinine ou d’autres composés amers représente les chenilles se sont adaptées permet d’éviter aux
une barrière absolue, et les chenilles se laissent chenilles d’être intoxiquées par des molécules à
mourir de faim plutôt que de consommer un l’égard desquelles elles sont restées sans défenses.
substrat végétal traité avec cette substance.
Adaptation à l’hôte
Ce qui a frappé le plus les esprits, c’est l’induc-
tion de préférences et aversions après une Les recherches menées sur les interactions

r
période d’adaptation. C’est le cas en particulier moléculaires entre les plantes et les chenilles

eu
chez Manduca sexta (Lepidoptera, Sphingidae), démontrent combien leurs relations sont
la chenille du sphinx du tabac (De Boer, 2004). ­dynamiques et en équilibre instable. Une première
Cette espèce est connue pour attaquer diverses série d’observations a permis d’établir que les

t
plantes attaquées augmentent leur production de
espèces de Solanacées, en particulier la tomate ou
le tabac. Il est possible de l’élever sur un milieu
artificiel (comportant des farines de maïs et de la
au
composés secondaires lorsqu’elles sont attaquées
par des chenilles. Cette défense est induite non
levure de blé par exemple). Les chenilles élevées seulement par la destruction de tissus végétaux,
ire
sur un milieu artificiel sont beaucoup plus tolé- mais aussi par la présence de substances parti-
rantes vis-à-vis des substances amères que les culières dans la salive des chenilles, substances
chenilles élevées sur plantes entières. Plus encore, qui sont détectées par la plante et induisent une
a

après s’être adaptées à une espèce de plante, ces cascade de signalisation qui active la production
de composés secondaires. La première substance
pl

chenilles deviennent quasiment monophages et


l’on a pu montrer que cette induction de préfé- de ce type qui a été identifiée a été nommée
rence impliquait une modification du spectre de « volicitine » (Turlings et al., 2000). La conjonc-
m

réponse des récepteurs gustatifs, ainsi que l’ins- tion d’une blessure mécanique et de la présence
tallation de comportements d’orientation vis-à- de volicitine induit une réponse systémique dans
e
Ex

Encadré 23-5 – Mise en œuvre de l’électropénétrographie (ou EPG) et exemples de signaux


électriques obtenus par cette technique
L’EPG est une technique permettant de suivre Cette figure (e) montre les signaux électriques
électriquement les pièces buccales des insectes caractéristiques engendrés par la cochenille
piqueurs-suceurs dans les tissus de la plante. Elle du manioc, Phenacoccus manihoti et P. herreni
consiste à connecter à l’aide d’un fil d’or  (a) un (Sternorrhyncha, Pseudococcidae) (d’après
insecte à une sonde (b), laquelle est branchée à un Calatayud et Le  Ru, 2006). Cet enregistrement
amplificateur (pour amplifier les signaux électriques sur 4  heures montre en début de chaque piqûre
engendrés par l’activité d’alimentation de l’insecte) (noté « piqûre » sur l’enregistrement) les grandes
(c). Cet amplificateur est lui-même connecté à un ondes de salivation A et B (np = non-pénétration,
ordinateur pour enregistrer les signaux électriques. c’est-à-dire stylets en dehors du végétal), puis
Le montage est placé sous une cage de Faraday pendant les trajets intercellulaires des stylets  (c)
pour limiter les bruits de fond extérieurs au circuit des chutes de potentiels (pd =  pour « potential
électrique  (d) (d’après Calatayud et Le Ru, 2006). drop » dues à la traversée par les stylets d’une

360
L’insecte au contact des plantes

membrane plasmique) pendant lesquelles des stylets, il n’y a pas de membrane plasmique). Son
prélèvements du contenu cellulaire de différentes objectif est de s’alimenter principalement de sève
cellules du mésophile sont enregistrées. Avant phloémienne (Pl). Au final, une chute de potentiel
l’atteinte du phloème, l’insecte peut prélever de la est enregistrée (car traversée d’une membrane
sève xylémienne  (Xyl) (pas de chute de potentiel plasmique) et il s’ensuit une activité de pompe ou
enregistrée car lors de la traversée du xylème par les d’alimentation continue de sève (E1 et E2).

a d

r
eu
b

t
au
a ire
pl
m

c
e
Ex

361
Interactions insectes-plantes

la plante, réponse qui non seulement implique la prise de nourriture chez ces insectes. Sur une
la production et un transport de substances plante non hôte, la durée de piqûre est réduite, le
secondaires, mais aussi l’émission de substances temps d’accès au phloème est rallongé et la durée
volatiles particulières qui modifient l’odeur des de piqûre dans le phloème est courte. On peut
plantes attaquées. Ces odeurs modifiées sont donc penser que, pendant ces phases, l’insecte
particulièrement attractives pour les parasites et a pu « goûter » différents contenus cellulaires
prédateurs des chenilles. Les recherches concer- (cellules du mésophile et cellules du phloème)
nant les interactions moléculaires entre chenilles pour décider de s’installer ou pas sur la plante
et plantes attaquées sont très actives actuellement pour s’alimenter et se reproduire.
et modifient considérablement notre vision de la
sélectivité des relations plantes-insectes. Pistes de recherches et d’applications
Le cas des insectes piqueurs-suceurs Ce chapitre décrit comment, avec des outils
neurophysiologiques et les étapes comporte-
Chez les insectes piqueurs-suceurs comme les
mentales engendrées, l’insecte sélectionne avec

r
pucerons, cochenilles, aleurodes et cicadelles,

eu
le choix et la reconnaissance de la plante hôte précision son hôte, son site de ponte sur l’hôte
passent également par une perception olfactive et décide de se nourrir de la plante. La plante a
et gustative au travers de sensilles disséminées un intérêt évolutif à limiter et à préserver son

t
sur les antennes et le labium (Backus, 1988 ; Cala- intégrité, et à fournir des signaux à la frontière
tayud et Le  Ru, 2006 ; Walker et Gordh, 1989).
Ces insectes sont capables de « sentir » à courte
au
ultime de défense avec l’extérieur pour limiter
les agressions. L’insecte s’adapte à l’émission
distance la présence de la plante hôte puis de de ces signaux qui lui indiquent s’il y a lieu de
continuer des investigations plus coûteuses en
ire
« goûter » la surface de celle-ci avant la pénétra-
tion des pièces buccales (ou stylets) dans les tissus énergie et qui lui évitent d’ingérer des molé-
de la plante. Ensuite, l’organe gustatif épipharyn- cules toxiques. La dépense d’énergie fournie par
l’insecte pour trouver son hôte et le continuum
a

gien et hypopharyngien, très développé chez ces


insectes, leur permet de diriger les stylets dans entre les différents stimuli émis par la plante, qui
pl

le végétal. Le suivi des stylets dans la plante a agissent à distance, au contact puis à l’intérieur
largement été  réalisé chez les phloémophages de la plante, participent à l’adaptation de l’insecte
m

(pucerons, cochenilles, aleurodes…) compa- à son milieu. Relier les signaux chimiques perçus
rativement aux xylémophages comme les cica- à la surface des plantes à des besoins physiolo-
e

delles. Ce suivi a été rendu possible par la mise giques et nutritionnels de l’insecte pose moins
de questions lorsque l’on sait que les métabolites
Ex

au point d’une t­echnique permettant d’enregis-


trer électriquement le trajet des pièces buccales indispensables à l’insecte peuvent être perçus dès
de l’insecte dans les tissus de la plante. Cette le contact avec la plante. Les métabolites secon-
technique, élaborée initialement par McLean et daires sembleraient quant à eux avoir un rôle plus
Kinsey en 1964 puis modifiée par Tjallingii en important dans l’épiderme ou le mésophile.
1978, consiste à connecter un insecte dans un La compréhension de la perméabilité cuticu-
circuit électrique qui se « boucle » lorsque l’in- laire ouvre de nouvelles voies de recherche des
secte insère ses pièces buccales dans le végétal mécanismes de sélection de la plante hôte par
(voir montage, encadré  23-5). L’exemple d’enre- l’insecte. La plupart des molécules qui agissent
gistrement obtenu chez la cochenille du manioc sur les récepteurs gustatifs sont naturellement
donne un aperçu des signaux électriques obtenus très peu lipophiles et leur comportement dans la
et de l’interprétation que l’on peut en faire (voir couche cireuse que représente la cuticule végétale
enregistrement, encadré 23-5). va donc être capital. On connaît aussi très mal
Ainsi, il a pu être clairement mis en évidence que la structuration spatiale des concentrations en
le choix de la plante hôte passe également par molécules stimulantes ou dissuasives à la surface

362
L’insecte au contact des plantes

de la plante. Nos connaissances doivent aussi être Barthlott W. - 1993, ‘Epicuticular wax ultrastructure and
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limitent la ponte dans la sélection variétale. En intake. Advances in Insect Physiology, 16, 59-118.

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appliquant sur la plante des molécules dissuadant

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