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18 octobre 2018 | Conseil Régional Bourgogne-Franche-Comté | DIJON

Actes du colloque

De la connaissance de la biologie des sols


et de ses fonctions, à son pilotage
DE LA CONNAISSANCE
DE LA BIOLOGIE DES SOLS
ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE

ACTES DE LA JOURNÉE
DU 18 OCTOBRE 2018
ÉDITION DES ACTES :
Antonio Bispo, Nolwenn Bougon, Thomas Eglin, Chantal Gascuel,
Sandrine Gelin, Benoit Jaillard, Lionel Ranjard, Nathalie Schnebelen.

Cet article est publié sous la licence Creative Commons (CC BY-NC-ND 3.0).

https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/3.0/fr/
Pour la citation et la reproduction de cet article, mentionner obligatoirement le titre de l'article, le nom de tous les auteurs,
la mention de sa publication dans la revue « Innovations Agronomiques », la date de sa publication, et son URL).
SOMMAIRE
QUELS ENJEUX ASSOCIÉS À LA BIODIVERSITÉ DES SOLS ?............................................................................ 5
Hättenschwiler S., Barantal S., Ganault P., Gillespie L., Coq S.

INDICATEURS BASÉS SUR LA FAUNE DES SOLS :


DES OUTILS POUR L’AGRICULTURE INNOVANTE ?.......................................................................................... 19
Hedde M.

LA CARACTÉRISATION DES COMMUNAUTÉS MICROBIENNES


DU SOL À L’ÉCHELLE DE LA FRANCE POUR ÉVALUER L’EFFET DE L’USAGE DES SOLS............................ 32
Terrat S., Karimi B., Dequiedt S., Chemidlin N., Horrigue W., Djemiel C., Ranjard L.

APPRÉHENDER L’IMPACT DES PRATIQUES AGRICOLES SUR L’ÉTAT BIOLOGIQUE


ET LE FONCTIONNEMENT DU SOL. QUELLES RECOMMANDATIONS
ET PISTES DE R&D EN MATIÈRE DE PILOTAGE BIOLOGIQUE DES SOLS ?................................................... 43
Chemidlin Prévost-Bouré N., Cannavacciuolo M., D’Oiron-Verame E.,
Villenave C., Cluzeau D., Riou V., Mulliez P., Maron P.A., Ranjard L.

L’EFFET DES LÉGUMINEUSES SUR LE FONCTIONNEMENT BIOLOGIQUE DU SOL :


UNE MÉTA-ANALYSE SUR LA NÉMATOFAUNE DU SOL. INNOVATIONS.......................................................... 51
Villenave C., Chauvin C., Santune C., Cérémonie H., Schneider A.

LA DIVERSITÉ DES COMMUNAUTÉS MICROBIENNES,


UN LEVIER POUR PILOTER LE FONCTIONNEMENT BIOLOGIQUE DU SOL [RÉSUMÉ]................................... 66
Maron P.-A.

FERTILITÉ BIOLOGIQUE DES SOLS : DES MICROORGANISMES UTILES


À LA CROISSANCE DES PLANTES...................................................................................................................... 67
Alabouvette C., Cordier C.

VALORISATION DES INTERACTIONS SOL-PLANTE


POUR LA NUTRITION ET LA SANTÉ DES PLANTES........................................................................................... 77
Carof M., Laperche A., Cannavo P., Menasseri S., Godinot O.,
Julbault M., Manzanares-Dauleux M., Guenon R., Jaffrezic A., Pérès G., Le Cadre E.

IMPACT DE LA DIVERSITÉ DES COMMUNAUTÉS DE NÉMATODES PHYTOPARASITES


SUR LA DURABILITÉ DE SYSTÈMES DE CULTURE MARAÎCHERS
VISANT SPÉCIFIQUEMENT LE CONTRÔLE DES NÉMATODES À GALLES :
DE LA PERTINENCE D’UNE APPROCHE « DIVERSITÉ » [RÉSUMÉ].................................................................. 90
Djian-Caporalino C., Mateille T.

SYNTHÈSE DES OUTILS, INDICATEURS, RÉFÉRENTIELS DISPONIBLES


POUR COMPRENDRE ET PILOTER LA BIOLOGIE DES SOLS........................................................................... 97
Bispo A., Schnebelen N.
QUELS ENJEUX ASSOCIÉS À LA BIODIVERSITÉ DES SOLS ?

Hättenschwiler S.1, Barantal S.2, Ganault P.1, Gillespie L.1, Coq S.1
1
Centre d’Ecologie et Evolutive (CEFE) UMR 5175, CNRS, Université de Montpellier,
Université Paul-Valéry Montpellier, EPHE, IRD
2
Ecotron Européen de Montpellier,CNRS

Correspondance : stephan.hattenschwiler@cefe.cnrs.fr

RÉSUMÉ
Les organismes du sol, caractérisés par une diversité phénoménale mais mal répertoriée, orga-
nisée en réseaux d’interactions complexes, sont traditionnellement traités comme une boîte noire
dans la compréhension conceptuelle et mécanistique du fonctionnement de l’écosystème. Avec
l’érosion actuelle de la biodiversité, il est important de mieux connaître cette diversité et d’en com-
prendre le rôle fonctionnel afin de prédire les conséquences de la disparition des espèces sur le
fonctionnement des écosystèmes naturels et agricoles. En utilisant quelques exemples issus de la
recherche actuelle, nous montrons ici qu’une caractérisation relativement simple de la biodiversité
sur la base de quelques traits fonctionnels pourrait permettre de quantifier son impact sur des pro-
cessus clés comme le recyclage de la matière organique. Nous mettons en lumière l’importance de
prendre en compte les interactions entre niveaux trophiques, et en particulier le rôle de la diversité
fonctionnelle des résidus végétaux dans ces interactions. Une recherche qui vise à définir des traits
fonctionnels pertinents pour les processus du sol et les services écosystémiques associés, comme
la production de matière végétale, le maintien de la fertilité des sols ou le stockage du carbone,
devrait permettre d’inclure la diversité fonctionnelle des organismes du sol dans les décisions de
gestion et les pratiques agricoles.
Mots-clés : Diversité fonctionnelle, Faune du sol, Fonctionnement de l’écosystème, Microorga-
nismes, Résidus végétaux

ABSTRACT: Getting soil biodiversity out of the black box


The vast diversity of soil organisms, which are organized into highly complex interaction networks,
was traditionally treated as a black box in conceptual and mechanistic models of ecosystem func-
tioning. Considering the ongoing rapid decline of biodiversity worldwide this is no longer sufficient;
it is imperative that we gain a better understanding of the role of biodiversity in the functioning of
natural and agricultural ecosystems to be able to predict the consequences of biodiversity loss.
Using examples from recent research, we argue that, rather than knowing taxonomic diversity in
detail, a relatively simple functional characterization of soil biodiversity may sufficiently describe
its impact on important ecosystem processes. We show that it is particularly important to consider
trophic interactions with a key role for the functional diversity of plant residues. Future research ac-
tivities should be directed towards identifying soil organism functional traits that are relevant for soil
processes and associated ecosystem services such as the production of plant biomass, soil fertility,
and carbon sequestration. Linking soil organism functional traits with soil processes might allow the
incorporation of soil biodiversity into management decisions and agricultural practice.
Keywords: Ecosystem functioning, Functional diversity, Microorganisms, Plant residues, Soil fauna

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
INTRODUCTION
Notre planète perd des espèces à un taux comparable à celui observé lors des extinctions de masse
qui ont affecté la Terre dans un passé lointain (Dirzo et Raven 2003 ; Ceballos et al., 2010, 2015). Le
facteur principal de cette perte de biodiversité est lié aux activités de l’Homme. Tandis que les change-
ments d’utilisation des terres induisent une perte d’habitat pour les organismes, l’utilisation croissante
d’énergies fossiles par l’Homme engendre un dérèglement climatique qui menace les organismes en
modifiant leurs conditions de vie (Chapin et al., 2000). Cette érosion globale de biodiversité, souvent
désignée par l’expression de « crise de la biodiversité », est alarmante pour plusieurs raisons. Avec
la disparition des espèces, la Terre perd à jamais une partie de son héritage génétique, limitant ainsi
fortement le potentiel d’évolution biologique actuel ou à venir et modifiant en particulier leur potentiel
d’évolution face aux changements en cours.
Au-delà de la perte d’information génétique, le déclin de la biodiversité peut avoir des conséquences
à des niveaux d’organisation supérieurs, notamment à l’échelle de la communauté ou de l’écosys-
tème. Cela a amené les écologues à se poser des questions sur lesquelles la science est étonnam-
ment ignorante, mais qui ont des implications concrètes importantes, notamment pour les activités
agricoles. Quelle est par exemple la conséquence d’une diminution du nombre d’espèces dans une
communauté locale pour le fonctionnement de l’écosystème ? Reformulé de manière plus concrète,
une prairie permanente composée de cinq espèces de plantes produit-elle autant de foin qu’une
prairie de dix espèces ? Une autre question essentielle, mais dont on ignore la réponse, peut être
formulée comme suit : combien et quelles espèces peuvent disparaître d’une communauté avant que
le fonctionnement de l’écosystème, et avec eux les services rendus à la société humaine, ne s’effon-
drent ? Ces questions ont suscité une activité de recherche très soutenue depuis le milieu des années
1990 (Loreau et al., 2001 ; Balvanera et al., 2006 ; Cardinale et al., 2011 ; Tilman et al., 2014), essen-
tiellement sur des systèmes prairiaux. Pour les plantes, les résultats de ces études convergent dans
le sens d’une diminution de la productivité lorsque le nombre d’espèces végétales décroit (Cardinale
et al., 2011 ; Tilman et al., 2014), mais les mécanismes précis de cette relation entre productivité et
biodiversité ne sont pas toujours bien identifiés. En outre, des processus autres que la productivité et
des groupes d’organismes autres que les plantes, tout aussi importants pour le fonctionnement des
écosystèmes, sont beaucoup moins étudiés.
Les sols, notamment, ont longtemps été considérés comme une boîte noire, et ce n’est que récem-
ment qu’une vision plus globale de la biodiversité qu’ils hébergent a commencé à émerger (Decaëns,
2010 ; Wu et al., 2011 ; Tedersoo et al., 2012 ; Bardgett et van der Putten, 2014 ; Karimi et al., 2018).
Pour de nombreux groupes d’organismes tels que les microorganismes, on ne connaît qu’une mino-
rité des espèces, et les estimations du nombre d’espèces restent assez grossières (Bardgett et van
der Putten, 2014). On ignore également si le déclin mondial des espèces, essentiellement estimé sur
la base des Vertébrés (Ceballos et al., 2015), a lieu dans les sols et à quelle vitesse. Dans la suite,
nous essayons de dresser un état des lieux des connaissances sur la diversité des organismes du sol
et de son importance pour les processus qu’ils contrôlent, et plus généralement sur le fonctionnement
de l’écosystème et les services écosystémiques qui en découlent. Nous concluons avec quelques
perspectives de recherche et quelques considérations sur la gestion des sols et des écosystèmes.

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
1. Qu’est-ce que la biodiversité des sols et où se trouve-t-elle ?
Les organismes du sol sont incroyablement diversifiés en forme, couleur, taille et fonction, des
procaryotes microscopiques aux mammifères macroscopiques, et appartiennent à la majorité des
branches de l’arbre de la vie (Figure 1). Le sol représente ainsi un des plus grands réservoirs de
biodiversité de notre planète. Toutefois, les difficultés relatives à la description de la biodiversité
du sol et l’intérêt bien moindre qui lui a été porté comparé au compartiment aérien font que la
majorité des groupes d’organismes du sol sont encore mal connus et que de grandes régions du
globe n’ont pas encore été étudiées (Decaëns, 2010 ; Cameron et al., 2018). Les estimations de
la richesse spécifique des organismes de sol se basent sur des extrapolations donnant une idée
très approximative de leur diversité. Par exemple, on estime la richesse spécifique des procaryotes
(bactéries et archées) entre 100 et 9000 dans un centimètre cube de sol (Torsvik et al., 2002) et
entre quelques millions et un milliard au niveau mondial. De plus, seulement environ 1% des bacté-
ries du sol étant cultivables en laboratoire, ces estimations se basent uniquement sur des données
moléculaires. La plupart de ces organismes n’ont donc jamais été observés, et on ignore donc
leur écologie ou leurs traits d’histoire de vie. Les champignons, des microorganismes eucaryotes,
représentent environ 100 000 espèces décrites aujourd’hui, et potentiellement 1 à 5 millions d’es-
pèces mondialement (Hawksworth, 2001 ; Tedersoo et al., 2014).

Figure 1 : Tiré de Bardgett et van der Putten (2014). Une sélection d’organismes du sol. a–o, cette sélection
inclut des champignons ectomycorhiziens (a) champignon décomposeur (b), bactérie (c), nématode (d), tardigrade
(e), collemboles (f), acarien (g), enchytréide (h), iule (i), scolopendre (j), ver de terre (k), fourmis (l), cloporte (m),
plathelminthe (n) et taupe (o). Toutes les photos sont issues de l’European Soil Biodiversity Atlas,
avec l’aimable autorisation de A. Jones; les crédits photos individuels sont :
K. Ritz (b, c) ; H. van Wijnen (d) ; Water bear in moss, Eye of Science/Science Photo Library (e) ; P. Henning Krog
(f) ; D. Walter (g) ; J. Rombke (h) ; J. Mourek (i, j) ; D. Cluzeau (k) ; European Soil Biodiversity Atlas, Joint Research
Centre (l, n) ; S Taiti (m) ; and H. Atter (o).

Les autres groupes d’organismes sont généralement beaucoup moins nombreux dans le sol en
nombre d’espèces, mais pas nécessairement en abondance, les nématodes et divers groupes
d’unicellulaires eucaryotes pouvant en effet être particulièrement abondants (Bardgett et van der

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Putten, 2014). Pour mieux structurer notre compréhension de ces nombreux groupes d’organismes
du sol, (Swift et al., 1979) ont proposé une classification basée sur la taille (notamment le diamètre)
des organismes, qui est largement utilisée depuis (Figure 2). Ainsi, par classe de taille croissante,
les plus petits sont les microorganismes (bactéries et champignons) puis les nématodes et les
unicellulaires eucaryotes regroupés sous le terme de microfaune. Ensuite, les groupes des aca-
riens, collemboles et enchytraeides constituent la mésofaune, définie par un diamètre inférieur à
2 mm. Enfin, la macrofaune englobe de nombreux groupes très différents tels que les détritivores
comme les vers de terre, les isopodes ou les millepattes (avec les chilopodes, ils sont regrou-
pés sous le terme de myriapode dans la Figure 2), qui se nourrissent de la matière organique
morte, les prédateurs comme les araignées, les chilopodes et quelques groupe de coléoptères, et
les insectes sociaux, fourmis et termites (formicoidea et isoptera dans la Figure 2). Ces insectes
sociaux peuvent localement être extrêmement nombreux et avoir des effets importants sur les
autres communautés d’organismes du sol (prédation par les fourmis par exemple) et les proces-
sus écosystémiques. Ceux-ci incluent par exemple la décomposition du bois mort par les termites
ou la bioturbation et la formation des agrégats qui affectent indirectement l’infiltration des sols, la
stabilisation de la matière organique ou le recyclage des nutriments. Enfin, quelques espèces de
vertébrés, surtout des mammifères comme de nombreux rongeurs ou la taupe, vivent majoritaire-
ment ou en partie dans le sol et contribuent également à la biodiversité du sol.

Figure 2 : La classification par taille (largeur des corps) des organismes du sol.
Figure modifiée d’après Swift MJ et al. (1979).

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Les plantes, quoique rarement considérées comme des organismes du sol, sont à l’interface
entre les compartiments aériens et souterrains des écosystèmes, et jouent un rôle absolument
crucial dans le fonctionnement du sol. En effet, le système racinaire représente la principale zone
d‘échange de nutriments et d’eau entre le sol, les microorganismes et les plantes. Dans la zone de
sol sous leur influence, appelée rhizosphère, les racines vont très fortement modifier les proprié-
tés physico-chimiques du sol et les communautés d’organismes (Hinsinger et al., 2006). De plus,
des associations avec des organismes mutualistes, notamment les champignons mycorhiziens, et
les bactéries fixatrices d’azote, influencent fortement les cycles biogéochimiques (Lambers et al.,
2009). Les différentes espèces de plantes se distinguent fortement par rapport à leurs associations
avec des microorganismes mutualistes et de la rhizosphère, mais aussi par rapport aux traits fonc-
tionnels et à l’architecture (profondeur et densité) de leur système racinaire avec des forts impacts
sur le fonctionnement du sol et de l’écosystème dans sa globalité (Bardgett et al., 2014 ; Derrien
et al., 2016 ; Mariotte et al., 2018).
Déterminer les facteurs qui modèlent la biodiversité du sol à différentes échelles spatiales et tem-
porelles constitue un grand défi encore mal résolu, souvent évoqué comme «l’énigme de la diversi-
té du sol» (Anderson, 1975). Les grands patrons de diversité observés à l’échelle globale pour les
organismes de surface n’ont pas été totalement confirmés pour les organismes du sols, en raison
notamment du manque de données sur leur distribution (Bardgett et van der Putten, 2014). Tou-
tefois, il a été montré (i) une augmentation de la richesse spécifique avec l’aire d’échantillonnage
considérée (Gaston, 2000) chez les bactéries (Staddon et al., 1998), les acariens (Maraun et al.,
2007), les collemboles (Ulrich et Fiera 2009) et les fourmis (Kusnezov, 1957); (ii) une diminution de
la richesse spécifique vers les plus hautes latitudes chez les acariens (Maraun et al., 2007), les col-
lemboles (Ulrich et Fiera 2009), les termites (Eggleton, 1994), et les vers de terre (Lavelle, 1983),
tandis que les champignons montraient une diversité maximale aux latitudes moyennes (Shi et al.,
2014); (iii) une diminution de la richesse spécifique en altitude pour les vers de terre (Bouché, 1972)
et les fourmis (Cole et Jr., 1940), mais une richesse plus importante aux altitudes intermédiaires
chez les collemboles (Loranger et al., 2001) et une absence de relation claire pour les bactéries
(Fierer et al., 2011). Le découplage entre les patrons de biodiversité à la surface et dans le sol sug-
gèrent que d’autres mécanismes régissent l’assemblage des communautés du sol (Wardle, 2006).
A l’échelle régionale, les types d’habitats (forêt, praires, etc.) et les propriétés du sol (pH, teneur
en carbone, etc.) structurent fortement les communautés. Grâce à des approches moléculaires en
utilisant l’outil puissant du méta-barcoding, Karimi et al. (2018) ont pu démontrer que la distribution
des procaryotes (bactéries et archaea) du sol et la diversité de ces communautés à l’échelle de
la France sont structurées principalement par le pH du sol, mais aussi par le mode de gestion, la
texture du sol, sa fertilité et le climat (par ordre décroissant d’importance). A une échelle encore
plus fine de l’ordre de quelques centimètres ou millimètres, les types de microhabitats (végétation
herbacées, mousses, etc.), la qualité du sol (nutriments, capacité de rétention d’eau, etc.), l’activité
racinaire et la production d’exsudats, ou la bioturbation du sol par les ingénieurs de l’écosystèmes
(vers de terre, termites et fourmis) contrôlent également les communautés du sol (Berg, 2012).
La répartition des organismes du sol varie également verticalement dans le profil de sol, l’abon-
dance étant maximale dans les 25 premiers centimètres (Frey, 2015). Plus en profondeur, les
organismes du sol restent présents, y compris la macrofaune lombricienne avec certaines espèces
creusant des galeries jusqu’à 2 mètres de profondeur (Edwards, 2004). Cette hiérarchisation des
facteurs contrôlant la diversité du sol ainsi que la nature extrêmement variable des propriétés phy-
sico-chimiques du sol expliquent en grande partie la distribution très hétérogène des organismes
du sol à toutes les échelles (Orgiazzi et al., 2015). En combinant cette hiérarchisation des facteurs

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
avec les conséquences du changement planétaire (réchauffement climatique ou le changement
d’utilisation des sols) sur ces facteurs, on peut éventuellement créer des outils de prédiction de
l’évolution des communautés et de leur richesse face à ces changements.
Dans un contexte agricole, les sols subissent d’importantes modifications mécaniques, chimiques
et biologiques tels que la pratique du labour, l’application d’engrais ou de pesticides ou la mono-
culture d’une seule espèce végétale sur de grandes surfaces. Le labour conventionnel aère le sol,
favorisant ainsi la minéralisation de la matière organique par les organismes aérobies et donc une
perte de cette matière organique sur le plus long terme. Cette pratique entraine également une
forte mortalité des communautés lombriciennes (Emmerling, 2001), avec des conséquences sur
l’infiltration de l’eau que les vers favorisent grandement par leur galeries verticales (Capowiez et
al., 2009). L’absence de diversité végétale, et la récolte régulière du couvert du sol (souvent sans
laisser de résidus) impliquent une quantité et diversité de ressources limitant le maintien d’une
diversité et d’une abondance d’ organismes du sol comparable à celle d’une prairie par exemple
(Cavigelli et al., 2012). Les zones agricoles peuvent toutefois également abriter une biodiversité
particulière comme des espèces rares ou menacées par la provision de nouveaux milieux ou res-
sources (Tscharntke et al., 2005), bien que cet effet positif ait principalement été observé dans des
systèmes traditionnels ou à faible intensité de gestion (Bignal et McCracken, 1996).

2. Quelle importance de cette biodiversité


pour les processus écosystémiques ?
Indépendamment du nombre des espèces et de leur abondance, cette extraordinaire biodiversité
du sol, décrite succinctement dans le paragraphe précédent, est structurée au sein de réseaux
d’interactions très complexes. Les interactions prédominantes sont de nature trophique avec une
grande majorité d’organismes hétérotrophes qui dépendent des apports de matière organique
d’origine végétale (litières aériennes, souterraines et exsudats racinaires) pour constituer leur
propre biomasse. Les apports de résidus végétaux au sol, leur quantité, qualité et distribution dans
le temps sont ainsi des déterminants clés pour comprendre la biodiversité du sol dans le fonction-
nement de l’écosystème.
Différentes espèces de plantes peuvent imposer un contrôle fort sur les communautés d’orga-
nismes décomposeurs à travers la variation de la qualité de leurs litières. La qualité de la litière
végétale, communément définie par ses propriétés physico-chimiques, détermine la quantité et la
disponibilité relative (stoechiométrie) des éléments essentiels à la croissance des décomposeurs
(carbone (C), azote (N), phosphore (P), etc…) et in fine la vitesse de décomposition des litières.
Par exemple, une litière pauvre en N et riche en composés récalcitrants comme la lignine aura ten-
dance à décomposer lentement. Ces relations entre qualité des litières et le taux de décomposition
sont bien décrites dans la littérature (e.g. Berg et McClaugherty, 2008 ; Prescott, 2010 ; Swift et al.,
1979) et sont à la base du paradigme du contrôle de la décomposition par le rapport lignine:N ou le
rapport C:N. La variabilité interspécifique de ces rapports prédit très bien le taux de décomposition
pour la majorité des écosystèmes et ces paramètres simples sont largement utilisés dans les mo-
dèles mécanistes du cycle du carbone (Moorhead et al., 1999 ; Adair et al., 2008). Cependant, ce
paradigme est entièrement basé sur des études empiriques manipulant des litières issues des es-
pèces individuelles. En réalité, dans de nombreux écosystèmes, les litières de différentes espèces
se retrouvent en mélange pendant la décomposition et les paramètres chimiques peuvent varier

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
très fortement d’une espèce végétale à l’autre au sein d’une même communauté à une échelle
très locale (Figure 3), créant ainsi une forte hétérogénéité chimique des apports de litières au sol.

Figure 3 : D’après Hättenschwiler et al. (2011). Les


concentrations de phosphore (P) (a) et les rapports
lignine : azote (N) (b) pour les litières de 45 espèces
d’arbres voisines (données de Hättenschwiler et
al., 2008). Les données sont présentées par ordre
croissant de la concentration de phosphore de litière
(voir Hättenschwiler et al. 2008 pour les identités des
espèces). DM = masse sèche (‘dry mass’ en anglais) ;
NA = non disponible.

De nombreuses études ont montré que les mélanges de litières issues de différentes espèces
de plantes favorisent les activités des décomposeurs et accélèrent les taux de décomposition
(Hättenschwiler et al., 2005 ; Handa et al., 2014) par rapport aux litières de ces mêmes espèces
décomposant seules. On assiste ainsi à l’émergence d’effets de diversité, c’est-à-dire de diffé-
rences relatives entre le taux de décomposition total d’un mélange de litières et le taux prédit à
partir des espèces individuelles constituant le mélange. Ces effets de diversité remettent en cause
la généralité des modèles du cycle du carbone, basés sur les relations entre qualité et décompo-
sition de litières individuelles considérées isolément. Plusieurs mécanismes ont été suggérés pour
expliquer les effets positifs des mélanges de litières, tels que le transfert de nutriments entre les
différents types de litières, un effet de complémentarité des ressources pour les décomposeurs ou
encore une modification de la diversité des décomposeurs (Hättenschwiler et al., 2005). Ces mé-
canismes dépendent étroitement de la diversité fonctionnelle des litières (i.e. des différences entre
les espèces en termes de caractéristiques physico-chimiques) mais très peu du nombre d’espèces
en mélange (Vos et al., 2013 ; Barantal et al., 2014 ; Patoine et al., 2017). Par exemple, les travaux
de Barantal et al (2014) ont permis de mettre en évidence que les effets de la diversité des litières
peuvent s’expliquer en partie par la diversité des stœchiométries des litières au sein des mélanges,
c’est-à-dire par la dissimilarité des rapports C:N, C:P et N:P entre les litières d’un même mélange.
Dans cette expérimentation, l’effet positif du mélange sur la vitesse de décomposition augmente
dans les mélanges de litières les plus contrastés en terme de stœchiométrie C :N :P (Figure 4) et
cette relation disparait quand les mélanges sont exposés à une fertilisation en C, N, P. Ainsi, les fer-
tilisations lèvent la limitation en C, N, P pour les décomposeurs et neutralise les effets de diversité.
Cela révèle l’importance de la disponibilité relative des éléments C, N et P pour expliquer les effets
de la diversité des litières sur la décomposition. Ces effets de diversité des litières peuvent avoir
des répercussions majeures sur le recyclage des nutriments et la séquestration du C dans le sol.
En stimulant la vitesse de décomposition, les mélanges de litières peuvent en particulier contribuer

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
à une meilleure stabilisation à long terme de la matière organique (MO) dans le sol. En effet, la
fraction la plus stable de la MO dépend largement des premières phases de la décomposition et
ne provient que très peu des composés récalcitrants des litières lents à décomposer (Cotrufo et
al., 2015).

Figure 4 : D’après Barantal et al. (2014). L’effet moyen des mélanges sur la décomposition en fonction de la diver-
sité stœchiométrique du mélange de litière en présence de faune saprophage dans le traitement de contrôle sans
fertilisation ((a), n=5), et dans le traitement de fertilisation CNP ((b), n=35). La diversité stœchiométrique corres-
pond à l’indice Rao calculé à partir des rapports initiaux de C:N, de C:P et de N:P de la litière foliaire des espèces
individuelles contenues dans les mélanges. La ligne continue indique la ligne de régression linéaire (si la pente est
différente significativement de zéro) et les lignes discontinues illustrent 95% d’intervalle de confidence des lignes de
régression. Le mélange Platonia-Vochysia (petit cercle blanc) a été exclu des calculs.

Au-delà des interactions entre différentes espèces de litière, les organismes et les processus du
sol sont influencés par d’autres aspects de la diversité végétale (modification des conditions envi-
ronnementale, interactions racinaires, etc…). En manipulant directement la diversité des plantes
à travers des approches expérimentales à long terme, il a été récemment montré que la richesse
spécifique végétale augmente le stockage de carbone en prairie (Lange et al., 2015, Figure 5).
D’une manière similaire, mais avec beaucoup plus de variabilité, la richesse spécifique des arbres
dans des forêts naturelles européennes le long d’un gradient latitudinal entre l’Espagne et la Fin-
lande, montre une relation positive avec le stock de carbone du sol (Dawud et al., 2017, Figure
5). Bien qu’il soit encore difficile de répondre à la question du nombre d’espèces nécessaire pour
optimiser une ou plusieurs fonction(s) du sol, il apparaît clair que la diversité végétale constitue
un levier prometteur pour moduler la dynamique de processus clés du sol et les services écosys-
témiques associés. En particulier le développement d’une approche fonctionnelle de la diversité
offre des perspectives intéressantes pour orienter le choix des espèces végétales en associations
culturales ou comme plantes de services (i.e. une plante ciblée pour profiter des services écosysté-
miques qu’elle fournit mais qui n’est pas récoltée). Ce choix peut s’opérer en se basant sur certains
traits fonctionnels clés des plantes (traits des litières, traits racinaires, etc.) impliqués dans la ou
les fonctions ciblées.

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Figure 5 : (a.) D’après Dawud et al. (2017). L’effet de la vraie diversité de Shannon sur le stock de carbone (Mg
ha-1) dans la couche de sol 0-10 cm avec un intervalle de confiance de 95%. (b.) D’après Lange et al. (2015). Les
changements du carbone du sol (g kg-1) entre 2002 et 2011 en fonction de la richesse des espèces végétales (log)
(F1,73=41.29, P<0.001) et la présence (triangles oranges) ou l’absence de légumineuses (cercles bleus ; F1,73=4.37,
P=0.040). Les communautés herbacées étaient installées par semence sur sol nu en 2002. L’état antérieur à 2002
était un champ agricole dont le sol était labouré régulièrement.

Le paragraphe précédent a donc démontré combien les processus écologiques, et notamment


la décomposition, dépendent de l’identité et de la diversité de la matière organique, essentielle-
ment d’origine végétale, qui entre dans le sol. Mais les nombreux autres organismes édaphiques
contribuent également de manière essentielle à son fonctionnement. Ainsi, (Wickings et al., 2012)
placent des litières identiques sur différents sites soumis à des usages agricoles contrastés, et
suivent pendant deux ans la qualité chimique des litières ainsi que les communautés d’organismes
qui les dégradent. Ils démontrent que l’identité et l’activité enzymatique des organismes décompo-
seurs contrôle étroitement les transformations chimiques des litières et donc, in fine, la qualité de la
matière organique du sol. Un résultat fort et inattendu est le constat que cette litière de qualité ini-
tiale identique est transformée différemment par des communautés de décomposeurs différentes
en fonction du type d’usage du sol, résultant en une qualité chimique contrastée au terme des deux
années de décomposition.
Comment, dès lors, appréhender et comprendre les rôles fonctionnels de cette vaste diversité d’or-
ganismes du sol ? Quelques études ont tenté, pour divers groupes d’organismes édaphiques, d’ex-
plorer le lien entre biodiversité et fonctionnement du sol. D’une manière très générale, le nombre
d’espèces semble être un prédicteur assez médiocre des processus écologiques (Mikola et al.,
2002), dont l’intensité sature rapidement avec l’ajout de nouvelles espèces dans les systèmes ex-
périmentaux étudiés (Hedde et al., 2010 ; Mikola et al., 2002), (Figure 6). Cette apparente absence
de relation entre biodiversité et fonctionnement des sols a nourri l’idée d’une forte redondance
fonctionnelle dans le sol – c’est-à-dire le fait que plusieurs espèces pourraient y jouer un rôle si-
milaire. Néanmoins elle reflète sans doute surtout le fait que le nombre d’espèce est un indicateur
peu pertinent. En effet, le rôle des espèces dans les écosystèmes dépend de différents attributs
fonctionnels que portent les organismes, et la diversité fonctionnelle des communautés devrait
être, comme décrit plus haut pour les mélanges de litières, un indicateur plus pertinent.

13
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Figure 6 : Relation schématique entre la richesse spéci-
fique et le fonctionnement du sol (cela peut représenter
plusieurs processus différents comme la décomposition,
la respiration du sol, ou l’absorption des nutriments en
forme minérale). Dans la plupart des études à ce jour,
cette relation est positive mais atteint rapidement un
seuil de saturation où l’addition des espèces n’augmente
plus la ou les fonction(s) du sol. Cela est attribué à une
augmentation de la redondance des traits fonctionnels
avec l’augmentation des espèces. Par contre, la compo-
sition des communautés reste importante bien au-delà
de ce seuil et continue à influencer le fonctionnement de
manière fondamentale.

En accord avec cette prédiction, différentes études (Heemsbergen, 2004 ; Coulis et al., 2015) ont
démontré l’importance de la diversité fonctionnelle de la faune du sol dans les processus écosys-
témiques. Coulis et al. (2015) ont d’abord mesuré, chez cinq espèces de macrofaune détritivore du
sol, des attributs fonctionnels reliés à leur rôle dans la décomposition. Ces mesures ont servi de
base à la construction de différents mélanges d’animaux, chacun constitué de deux espèces, mais
différant par leur niveau de diversité fonctionnelle. Comment des processus importants du sol,
comme la décomposition des litières et plus largement la dynamique du carbone et des nutriments
dans le sol, sont-ils affectés par ce gradient expérimental de diversité fonctionnelle des organismes
détritivores ? L’étude montre que deux variables essentielles, la perte de masse des litières et le
lessivage de carbone organique dissous (DOC en anglais ; Figure 7), sont corrélés avec ce gra-
dient de diversité fonctionnelle. De manière intéressante, ces relations sont amplifiées lorsque les
mélanges de litières présentent eux-mêmes une plus forte diversité fonctionnelle.

Figure 7 : D’après Coulis et al. (2015). Relation entre la diversité fonctionnelle des assemblages des détritivores et
la perte de masse (a) ou la lixiviation de DOC (carbone organique dissous) (b). Les lignes de régression sont repré-
sentées avec leurs valeurs r2 respectives quand les régressions linéaires sont significatives (P<0.05). MS = masse
sèche, DOC = carbone organique dissous (Dissolved Organic Carbon en anglais).

14
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Cet exemple illustre donc l’importance de la diversité fonctionnelle des différents niveaux trophiques
en interaction dans le contrôle de certains processus essentiels au fonctionnement du sol. La carac-
térisation de cette diversité est évidemment directement dépendante du choix des traits fonctionnels
mesurés. Dans un système complexe comme le sol, où les processus impliquent des interactions
entre niveaux trophiques, mais aussi entre les organismes vivants et la matrice minérale du sol,
identifier des attributs fonctionnels pertinents constitue un champ de recherche important. Dans cette
perspective, Joly et al. (2018) ont montré que les modalités de transformation des litières dans les
déjections des millepattes – et notamment les caractéristiques physiques de ces déjections – consti-
tuent un trait pertinent pour expliquer le rôle de ces animaux dans le devenir de la matière organique.
D’autre part, face à la vaste diversité des organismes du sol, des initiatives de construction de bases
de données sur les traits des organismes, en particulier la base Betsi (Pey et al., 2014) au niveau
français, ont vu le jour. Cette base devrait jouer un rôle essentiel pour la généralisation des traits à
utiliser et pour promouvoir des nouvelles idées, concepts et approches pour une meilleure prise en
compte de la diversité fonctionnelle de la faune dans le fonctionnement des sols, comme c’est le cas
des grandes bases de données sur les végétaux (par exemple « TRY » (Kattge et al., 2011)).
Les travaux présentés ci-dessus ne manipulent qu’un ou deux niveaux trophiques, alors que dans son
ensemble le sol présente une organisation trophique extrêmement complexe. L’organisation de ces
réseaux dépend de l’usage des sols (Creamer et al., 2016) et de l’activité des organismes aériens, no-
tamment les herbivores (e.g. Vandegehuchte et al., 2017). L’importance des relations interspécifique
et des réseaux trophiques pour le fonctionnement a été démontré à des échelles fines (Bonkowski et
al., 2000) ou à de plus larges échelles (de Vries et al., 2013).

CONCLUSIONS ET PERSPECTIVES
Malgré les avancées considérables dans la connaissance de la diversité biologique des sols, en par-
ticulier grâce aux outils moléculaires, cette diversité reste encore mal décrite et mal connue, surtout
dans certaines régions du globe moins accessibles. Le manque de connaissance sur la biologie,
l’écologie et le rôle de la diversité des organismes du sol pour le fonctionnement des écosystèmes
limite fortement leur intégration dans la gestion des écosystèmes. Sur la base des connaissances
actuelles il est pourtant clair que jusqu’à un certain point, le nombre d’espèces présentes dans le
sol affectent nettement son fonctionnement. Au-delà, la composition des communautés et surtout
sa diversité fonctionnelle détermine de nombreux processus clé comme le recyclage de la matière
organique, la minéralisation des nutriments, ou le stockage du carbone. Ces processus sont à la base
des services écosystémiques importants comme la production de la matière végétale, la fertilité des
sols, ou la stabilité des écosystèmes face au changement planétaire.
Dans des projets de recherche futurs, nous proposons de mettre l’accent sur une caractérisation
fonctionnelle des organismes du sol qui devra non seulement inclure la détermination des traits fonc-
tionnels des organismes, mais aussi leur pertinence comme proxy d’un processus ou d’une fonction
cible. Cela constituerait une base pour la construction d’un outil relativement simple pour décrire la
diversité fonctionnelle et son impact sur le fonctionnement du sol et la provision de services écosysté-
miques, et ce dans différents contextes de gestion des sols. Cela permettrait d’adapter la gestion des
espaces pour favoriser l’établissement de certaines espèces porteuse des traits fonctionnels recher-
chés selon les fonctions ou services que l’on souhaite renforcer. Au vu des interactions fortes entre
niveaux trophiques et surtout avec la base du réseau (résidus végétaux), il nous semble primordial

15
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
de s’intéresser de manière spécifique aux interactions entre la diversité fonctionnelle des différents
niveaux trophiques. La manipulation des intrants organiques via différents résidus végétaux semble
particulièrement adaptée à des écosystèmes agricoles. Une gestion renseignée des apports de ces
résidus et leur impact sur les niveaux trophiques supérieurs pourrait s’avérer efficace pour influencer
les processus du sol dans une direction spécifique et avec des conséquences concrètes sur les ser-
vices écosystémiques.

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18
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
INDICATEURS BASÉS SUR LA FAUNE DES SOLS :
DES OUTILS POUR L’AGRICULTURE INNOVANTE ?

Hedde Mickaël1
1
1UMR INRA-CIRAD-IRD-Montpellier SupAgro, Eco&Sols, 2 place Viala, F-34000 Montpellier
Correspondance : mickael.hedde@inra.fr

RÉSUMÉ
L’agriculture intensive exploite des espaces et des ressources naturelles pour une production utile
à l’homme (nourriture, textile, biomasse, ...). Le sol est le socle vivant sur lequel nos sociétés sont
bâties et elles doivent le ménager pour les générations futures. Comprendre et prévoir l’effet des
invertébrés sur les fonctions des sols et leurs applications dans les systèmes sol-plante est crucial
pour accompagner les pratiques innovantes misant sur le fonctionnement biologique des sols. De
l’analyse des communautés de la faune du sol sont tirés des indicateurs qui ont pour objectif de
renseigner sur l’état biologique des sols en s’intéressant à plusieurs échelles d’observation. Dans
cet article, je présente différentes fonctions liées à la méso et la macro-faune des sols et les diffé-
rents types d’indicateurs renseignant de l’état biologique des sols. Je milite pour un changement
de paradigme de l’évaluation des risques environnementaux vers l’évaluation des performances
environnementales réalisées par la faune des sols.
Mots-clés : Vers de terr, Collembole, Pratiques culturales, Fonctions

ABSTRACT: Soil fauna – based indicators : tools for innovative agriculture ?


Intensive agriculture exploits spaces and natural resources for productions that are useful to man
(food, textiles, biomass, ...). Soil is the living foundation on which our societies are built and must
be managed for future generations. Understanding and predicting the effect of invertebrates on soil
functions and their applications in soil-plant systems is crucial to support innovative practices that
focus on soil biological functioning. Indicators are drawn from the analysis of soil fauna commu-
nities, most have for objective to inform of soil biological status. In this article, I present different
functions related to the meso and the macro-fauna of soil and different bioindicators derived from
them. I argue for a paradigm shift from environmental risk assessment to assessing the environ-
mental performance of soil fauna.
Key-words: Earthworms, Collembola, Cultural practices, Functions

19
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
INTRODUCTION 
L’agriculture intensive exploite des espaces et des ressources naturelles pour une production utile
à l’homme (nourriture, textile, biomasse, …). Les modes de production modernes ont jusqu’alors
optimisé l’exploitation des ressources en remplaçant le fonctionnement écologique des écosystèmes
par l’apport d’intrants chimiques exogènes (pesticides et engrais) sur des rotations courtes à forte
productivité, avec une spécialisation massive des productions régionales. Ces pratiques ont participé
à trois changements majeurs du fonctionnement de notre planète : la perturbation de cycles biogé-
ochimiques comme ceux de l’azote et du phosphore, le réchauffement climatique, l’effondrement de
la biodiversité.
Dans les agrosystèmes, le sol joue un rôle déterminant par la multitude des services écosystémiques
qu’il fournit (Kibblewhite et al., 2008). Cependant, ce capital sol ne cesse d’être menacé par les
activités humaines (érosion, urbanisation, pollution, intensification mécanique et chimique, ...). Le
défi majeur pour les décennies à venir est de stopper cette dégradation, de mieux gérer ce capital,
et si possible de l’optimiser pour lui permettre de fournir des services directs (production végétale) et
indirects (qualité de l’eau, ...) qui participent au revenu de l’agriculteur et au bien-être de nos Sociétés.
Le sol est le socle vivant sur lequel nos sociétés sont bâties et elles doivent le ménager pour les géné-
rations futures. Les sols abritent un quart de la biodiversité connue de la terre (Decaëns et al., 2006)
avec une diversité importante de formes, de stades, de modes de vie ou de régimes alimentaires des
organismes du sol. Les activités des organismes des sols sont au cœur de leur multifonctionnalité et
sont donc impliquées dans la fourniture de nombreux services écosystémiques, dont le service de
production végétale mais aussi bon nombre de services indirects qui participent aussi au revenu des
agriculteurs. Toutefois, le paradoxe de la multifonctionnalité des sols est que les dommages occasion-
nés ne sont perçus que lorsqu’ils sont très avancés.
Ainsi, il faut repenser les modes de production pour faire face aux défis du XXIe siècle en diminuant
les externalités négatives. Ce changement de paradigme agricole implique une phase de transition
qui doit nécessiter une évaluation des changements, et notamment l’évaluation de la performance
environnementale de nouvelles formes d’agriculture dans un contexte de plus en plus normatif (loi
pour la reconquête de la biodiversité de la nature et des paysages, actant l’interdiction des néonicoti-
noïdes, plan biodiversité). Les outils actuels d’évaluation des performances techniques, économiques
et environnementales ne tiennent pas encore compte de la biodiversité et des fonctions qui lui sont
associées (par ex. SYSTERRE©). Il est nécessaire de faire évoluer ces outils pour aider à piloter
les nouvelles formes d’agriculture et passer de l’évaluation des impacts de l’agriculture à celle de sa
performance agro-environnementale.
Dans ce chapitre, je commencerai par décrire ce qu’est la faune des sols et je poserai la question :
pourquoi s’y intéresser ? Je traiterai ensuite des indicateurs actuels de qualité des sols basés sur la
faune des sols.

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
1. Qu’est-ce que la faune du sol ?
Au même titre que les fonds abyssaux et la canopée des forêts tropicales, les sols partagent les
caractéristiques des frontières biotiques (André et al., 1994). De par leur structure tridimensionnelle,
leur large gamme de porosité, la diversité de leurs caractéristiques physicochimiques et des condi-
tions microclimatiques, les sols abritent un nombre considérable, parfois inestimable d’organismes.
Effectivement les sols, zone d’interface et d’échanges, constituent une ressource et un habitat pour
de très nombreuses espèces, qui, pour certaines y vivent continuellement, pour d’autres y effectuent
au moins une partie de leur cycle de vie. En France, on dénombre en moyenne plusieurs centaines
de vers de terre, quelques milliers de collemboles et acariens, et quelques millions de nématodes
et protozoaires par mètre carré de sol (Cluzeau et al., 2012). Il convient d’y ajouter quelques mil-
liers d’autres arthropodes appartenant à pratiquement tous les groupes recensés sur Terre, de tar-
digrades, enchytréides et mollusques, ainsi que les quelques millions de rotifères. Mais, à l’heure de
la génétique, les bases taxonomiques de la quantification sont questionnées. Par ailleurs l’objectif de
quantifier la biodiversité doit être précisé ; car est-ce tant le nombre, l’histoire évolutive ou la fonction
dans le sol qui compte ?

Depuis plus de 50 ans, la faune du sol est communément subdivisée en trois grands groupes en
fonction de la taille des organismes : la microfaune, la mésofaune et la macrofaune (Coineau, 1974
; Chaussod, 1996 ; Lavelle et Spain, 2001 ; Adl, 2003). La microfaune regroupe des individus d’une
taille inférieure à 0,02 mm. Les groupes dominants sont : (i) les protozoaires (ciliés, flagellés et amibes)
qui se nourrissent surtout par ingestion de particules solides (bactéries, algues, autres protozoaires,
champignons, débris organiques); (ii) les nématodes qui sont des petits vers se nourrissant de bac-
téries, de champignons, d’autres nématodes ou du contenu des cellules végétales; (iii) les rotifères
qui se rencontrent surtout dans les litières, les mousses et les lichens et se nourrissent d’algues
unicellulaires et de bactéries; (iv) les Tardigrades, que l’on rencontre surtout dans les mousses. La
mésofaune (longueur du corps allant de 0,02 à 2 mm) comprend essentiellement les microarthropo-
des, représentés majoritairement par les collemboles et acariens, et les enchytréides. Ils peuvent se
mouvoir librement dans le réseau de macropores du sol et de la litière. La macrofaune (longueur du
corps supérieure à 2 mm) comprend des individus d’une taille supérieure à la plupart des pores du
sol. Ils vivent dans la litière ou creusent des galeries dans le sol. En France, ce sont essentiellement
les vers de terre, les mollusques et les macroarthropodes (insectes, mille-pattes, cloportes et arai-
gnées). La microfaune vit dans l’eau du sol alors que les invertébrés de la mésofaune et de la macro-
faune sont principalement hygrobiontes, c’est-à-dire qu’ils possèdent un système respiratoire aérien
mais dépendent d’une humidité élevée ou nécessitent de l’eau à l’état libre dans leur milieu (Whitford,
1989 ; Lavelle et Spain, 2001). A ces trois groupes, il convient d’ajouter la mégafaune, principalement
représentée par les vertébrés (taupes, …).

Toutefois, la classification de la faune du sol par groupe de taille est arbitraire : un ver de terre appar-
tiendrait à la mésofaune à un stade juvénile puis à la macrofaune à l’âge adulte. Cette classification
est donc avant tout opérationnelle car les outils pour observer les animaux sont différents : micros-
cope pour la microfaune, loupe pour la mésofaune et œil nu pour la macrofaune. Mais cette logique
n’est pas uniquement opérationnelle car elle repose sur l’idée, pas toujours vraie, que la fonction se-
rait liée à la taille. Il apparaît en effet évident qu’un ver de terre n’agira pas du tout aux mêmes échelles
de temps et d’espace qu’une amibe ! Cette classification a d’ailleurs souvent été reprise pour définir
des catégories écologiques fonctionnelles. Ainsi les ingénieurs de l’écosystème seraient forcément
issus de la macrofaune, car elle serait seule capable, du fait de sa taille, de modifier les propriétés

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
physiques du sol (Jones et al., 1994). Les autres décomposeurs ne permettent qu’une modification
des propriétés chimiques du sol à travers leur consommation directe de matières organiques ou
indirecte d’autres organismes décomposeurs (Brussaard, 1998). Toutefois, le cas des insectes so-
ciaux (fourmis et termites) est assez particulier car à l’échelle individuelle, ils feraient plutôt partie de
la mésofaune ; mais écologiquement cette échelle n’a aucun sens, puisque les animaux agissent à
l’échelle de leur société, et accomplissent alors un rôle d’ingénieur au moins équivalent à d’autres
organismes issus de la macrofaune.

D’autres classifications existent qui reposent sur un mélange de considérations morphologiques et


écologiques, souvent liées à la localisation verticale des espèces dans le sol. La plus connue est
certainement la classification des vers de terre en trois groupes éco-morphologiques : les épigés,
les endogés et les anéciques. Ce type de classification est aussi retrouvé chez les collemboles, les
centi-pattes ou les acariens oribates. Pour les espèces d’Oribates et Collemboles, Siepel (1994) a
proposé un classement en stratégies biologiques. Ces stratégies sont basées sur les caractéris-
tiques biologiques qui ont été sélectionnées par l’Evolution pour résoudre des problèmes écologiques
(Stearns, 1976). Ces caractéristiques regroupent la reproduction, le développement, les périodes
d’activités pendant l’année et la dispersion. D’autres classifications (trophiques, fonctionnelles, …)
ont aussi été proposées.

Ces quelques exemples de classifications montrent le besoin des scientifiques de simplifier l’énorme
diversité de la faune du sol en un ensemble restreint d’entités biologiques plus faciles à appréhender
du point de vue morphologique, trophique ou fonctionnel. Nous verrons plus loin que plusieurs de ces
classifications sont utilisées dans la mise au point d’indicateurs de qualité biologique des sols.

2. Pourquoi s’intéresser à la faune du sol ?


Ma première réponse est : pour elle-même ! Au-delà des fonctions qu’elle porte et de son intérêt
pour la production agricole, la faune du sol est un réservoir de biodiversité fantastique représentant
des milliards d’individus et des millions d’espèces et d’interactions biologiques. A l’heure de l’an-
thropocène et d’une potentielle 6e extinction de masse (Barnoski et al., 2011), il est important de
comprendre la réaction de la biodiversité aux pressions imposées par les activités humaines et de se
prémunir d’une extinction majeure.

D’autre part, comprendre et prévoir l’effet des invertébrés sur les fonctions des sols et leurs applica-
tions dans les systèmes sol-plante est crucial pour accompagner les pratiques innovantes misant sur
le fonctionnement biologique des sols. L’impact de la faune du sol sur la production primaire peut être
vu au travers de leur effet sur les fonctions de (i) recyclage des nutriments, (ii) entretien de la stabilité/
structure du sol, (iii) contrôle des bioagresseurs et (iv) support de biodiversité. Ces fonctions écosys-
témiques sont respectivement associées du point de vue des plantes à (i) leur nutrition, (ii) le milieu
physique dans lequel les plantes se développent, (iii) leur santé et (iv) les interactions entre plantes.
Cependant les sols hébergent aussi des organismes néfastes pour les cultures ou qui peuvent in-
directement affecter la production primaire via des boucles de rétroaction. Par exemple, Bradford et
al. (2002) ou Wurst et al. (2008) concluent que les effets positifs et négatifs des communautés des
sols s’annulent et que la résultante sur la productivité des plantes reste inchangée. D’un autre côté,
Wolters (2001) pointe que le bilan net de l’effet de la biodiversité des sols sur le fonctionnement des

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
écosystèmes dépend du nombre de fonctions étudiées. C’est pourquoi il est important de considérer
la multifonctionnalité des organismes des sols pour mieux appréhender le rôle de la diversité biolo-
gique des sols sur la production agricole.

2.1 Recyclage des nutriments : exemple de l’azote


Dans une méta-analyse récente, van Groenigen et al. (2014b) affirment que les vers de terre agissent
sur la croissance des plantes principalement en modifiant la disponibilité de l’azote du sol. Plusieurs
mécanismes permettent d’expliquer cet effet positif des vers de terre sur la disponibilité de l’azote.
Tout d’abord, les déjections fraîchement produites sont riches en ammonium (NH4+) issu de la mi-
néralisation de la matière organique ingérée. Ce NH4+ est progressivement nitrifié, on observe alors
une bascule entre ammonium et nitrate (NO3-) à mesure que les déjections vieillissent. Selon les
quantités de NO3- et l’humidité du sol, les déjections sont aussi le siège d’une dénitrification. De
manière similaire, les parois de galeries, tapissées de mucus ou déjections, sont enrichies en NO3- et
NH4+, et les populations de bactéries nitrifiantes et dénitrifiantes y sont plus importantes que dans
le sol (Parkin et Berry, 1999). Cela a pour effet potentiel de faciliter le transport vertical du NO3- vers
les couches plus profondes du sol où les conditions sont moins favorables à la nitrification. Enfin, les
mucus et les tissus en décomposition des animaux sont aussi des voies d’entrée d’azote dans le sys-
tème sol-plante, les vers pouvant excréter via leur mucus entre 2,9 et 3,6 g de N m-2 an-1 (Curry et al.,
1995). Ces contributions des vers de terre à la nutrition azotée des plantes varient selon la végétation
considérée (10-12% des besoins azotés des plantes en prairie ; 38% des besoins en N d’un plant de
sorgho) (James, 1991).

Outre les vers de terre, d’autres groupes d’animaux du sol participent à la disponibilité de l’azote
pour les plantes. Les nitrates, issus de l’ammonium excrété par les protozoaires, sont suspectés
d’influencer l’architecture racinaire (Forde, 2002). De plus, le broutage des microorganismes par les
nématodes augmente le couplage entre la mise à disposition des nutriments et les prélèvements par
la plantes (Bonkowski et al., 2000). Les collemboles sont également reconnus pour leur contribution
à la dynamique de l’azote, par leur activité de broutage des microorganismes, principalement les
champignons. Enfin, les interactions entre invertébrés de différents niveaux trophiques complexifient
grandement les processus. D’après Kaneda et Kaneko (2008), les collemboles modifient la minérali-
sation de l’azote de façon indirecte, sans affecter la biomasse microbienne. En fonction de leur densi-
té, les collemboles changent les rapports de biomasse entre microfaune et microorganismes, et donc
la régulation de la boucle microbienne sur la dynamique de l’azote. L’étude de l’effet des régulations
multiples au travers des réseaux trophiques est un prérequis pour une meilleure compréhension des
mécanismes de la dynamique de l’azote dans les sols.

2.2 Dynamique de la structure des sols


Gobat et al. (1998) distinguent (i) les organismes fouisseurs (taupe, campagnol, scarabée) qui
creusent essentiellement avec leurs pattes, modifiées ou non, (ii) les mineurs qui creusent leur che-
min avec leur mandibules ou leur dents transportant la terre à l’extérieur (fourmis, termites) ou la re-
poussant derrière eux (larves de hannetons), et (iii) les tunneliers forant des galeries soit en forçant le
passage et en profitant d’une porosité déjà existante (mille-pattes, vers de terre) soit en consommant
la terre et en la rejetant sous forme de déjection (vers de terre). L’activité fouisseuse des vers de terre
va aboutir à la création de macropores sous la forme de galeries et de logettes qui peuvent représen-

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
ter 5% du volume du sol dans certains cas, et jusqu’à 1 km par m² de sol (Kretzschmar, 1982). Ces
galeries ont un rôle très important dans le fonctionnement hydrique des sols car elles vont constituer
des voies d’écoulement préférentiel pour l’eau et ses solutés.

Les organismes du sol produisent des agrégats par ingestion de sol combiné à de la matière orga-
nique prélevée en surface. Ces fractions minérales et organiques ingérées sont mixées lors du transit
dans le tube digestif des organismes et excrétées sous la forme de déjections, dans le sol ou en
surface. Leurs propriétés dépendent des groupes biologiques, de la localisation de la ressource tro-
phique et des conditions pédoclimatiques (Binet & Le Bayon, 1999). Ainsi, des expériences au terrain
montrent que l’absence de vers de terre conduit à une hausse de la densité apparente (Clements et
al., 1991). La production de ces agrégats agit sur la régulation hydrique, tant sur le ruissellement que
sur la rétention en eau du sol.

En complément des microorganismes, les invertébrés agissent sur la stabilité des agrégats. Par
exemple, les lombriciens stimulent l’activité microbienne et enrichissent en carbone organique leurs
déjections, ce qui augmente la taille et la stabilité des agrégats (Fonte et al., 2007). Mais cette action
varie dans le temps : ainsi les déjections récemment produites sont peu stables, alors qu’elles sont
plus stables que le sol environnant lorsqu’elles sont plus âgées (Milleret et al., 2009 ; Shipitalo et
Protz, 1989). L’influence des lombriciens sur l’agrégation est aussi conditionnée par les espèces lom-
briciennes et de leurs interactions. En contexte agricole, il est aussi nécessaire de prendre en compte
l’effet spécifique des plantes (Pérès et al., 2013). En effet, ces dernières agissent directement sur la
stabilisation des agrégats via leur système racinaire, mais aussi indirectement en modifiant la teneur
en carbone organique, et les activités microbiennes et lombriciennes des sols.

2.3 Contrôle des bioagresseurs


La faune du sol par ses activités trophiques et ingénieriques modifient les relations entre les plantes
et leurs bioagresseurs souterrains et aériens (Wurst et al., 2003). Lorsque ces effets sont bénéfiques
à l’agriculture, les animaux sont considérés comme des auxiliaires des cultures. Quand ils sont néga-
tifs, les animaux sont considérés comme des bioagresseurs. Parfois, la dichotomie s’avère difficile et
l’analyse des réseaux d’interactions biologiques montre une réalité moins manichéenne.

La faune du sol participe à la régulation des adventices de nombreuses manières. Certains animaux
consomment les graines, participent à leur distribution spatiale et temporelle, ou encore influencent
la croissance des plantules. Beaucoup d’invertébrés se nourrissent de graines au sol comme les ca-
rabiques, les vers de terre ou les limaces (Eisenhauer et al., 2010). Par exemple, Honek et al. (2003)
ont déterminé au laboratoire, et extrapolé grâce à des observations au champ, un taux de prédation
moyen des graines par les carabiques à plus de 1000 graines m-2 j-1. La consommation ne se fait pas
au hasard, et les animaux ont des préférences pour certaines graines. Toutefois, les mécanismes
de sélection alimentaire sont encore peu étudiés. Les vers de terre sont eux aussi friands de graine
et leurs effets sont (i) consommation des graines, (ii) modification de la composition de la banque
de graines viables dans les déjections, (iii) localisation des graines (liée à l’endroit où est déposé la
déjection : surface/profondeur), (iv) stimulation/inhibition de la germination en fonction des teneurs en
NH4+ dans les déjections ou de la présence de composés rhizogéniques.

Van Geem et al. (2013) font une revue des relations épigé-endogé sur les défenses des plantes.Ils
concluent que les travaux actuels sous-estiment le potentiel des ennemis naturels des herbivores à

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
arbitrer les compromis entre croissance et défense de la plante. Il devient donc nécessaire d’appré-
hender la réponse de la plante aux bioagresseurs dans un réseau d’interactions faisant intervenir
plusieurs niveaux trophiques à la fois édaphiques et aériens. Il existe très peu d’études prenant en
compte toutes ces interactions. La régulation peut être (i) directe par prédation des ravageurs par
des ennemis naturels, (ii) indirecte par les réponses immunitaires systémiques émises face à des
ravageurs rhizophages et qui impacte les herbivores aériens (Soler et al., 2012), (iii) indirecte par les
interactions entre détritivores – plantes – herbivores (Zaller et al., 2013). Le développement des ques-
tionnements sur les effets indirects se rapporte à la montée en puissance d’approches systémiques
étudiant les réseaux d’interactions qui ouvrent de nouvelles voies.

2.4 Modification des interactions entre plantes


Le rôle des animaux du sol sur les interactions entre plantes a fait l’objet d’un nombre croissant
d’études depuis le milieu des années 1990. Cependant le sujet est vaste et les conclusions ap-
portées par ces études restent fragmentaires. De nombreux auteurs démontrent que les effets des
animaux du sol varient en fonction des types de plantes (par ex., Zaller et al., 2011). Par exemple,
les collemboles ont un effet positif plus marqué sur les herbacées dicotylédones non fixatrices que
sur les graminées ou les légumineuses. Leurs résultats montrent aussi que les turricules de sub-sur-
face produits par les vers de terre jouent un rôle dans la structuration des communautés de plantes
en affectant spécifiquement certains groupes fonctionnels. L’activité des vers de terre s’oppose à la
dominance de la légumineuse Trifolium repens (trèfle blanc) en augmentant fortement la biomasse
du ray-grass Lolium perenne (Kreuzer et al., 2004). La réduction de la limitation en azote par l’activité
lombricienne a probablement augmenté les capacités compétitrices de L. perenne. Puisque les ani-
maux augmentent la disponibilité du phosphore et de l’azote dans le sol, mais avec des magnitudes
différentes, ils peuvent changer le rapport N:P disponible et affecter la dominance des espèces, les
légumineuses étant supposées être plus compétitrices dans les sols avec des rapports N:P faibles.
Il est marquant que les travaux qui montrent une promotion des légumineuses soient des études de
long terme (>9 mois), alors que ceux qui mettent en évidence une dominance des graminées soient
des études de court terme (<3 mois) (Wurst et al., 2003).

D’autre part, les rhizophages altèrent les peuplements végétaux en consommant certaines racines plu-
tôt que d’autres. Il est à noter une étude récente très pertinente qui démontre les effets à long terme de
l’herbivorie par des larves de taupin (Agriotes sp) d’un peuplement précédent sur un nouveau peuple-
ment végétal (Sonnemann et al., 2013). L’hypothèse principale est une modification des communautés
de champignons mycorhiziens lors de la première phase d’herbivorie. Toutefois, il existe aussi des cas
où les communautés de plantes ne sont pas affectées pas une manipulation des organismes des sols,
principalement dans le cas de plantes pérennes. Les observations suggèrent que (i) ces communau-
tés végétales sont moins réactives ou réagissent plus lentement aux modifications de disponibilité en
nutriments, (ii) les effets sur le long-terme (modification de la structure physique du sol) semblent être
plus importants que les effets à court-terme (modification de la disponibilité des nutriments), (iii) les
contraintes en terme de disponibilité en nutriment ou de milieu physique étaient trop faibles, de sorte
que les lombriciens n’ont pas pu avoir d’effet levier par suppression/diminution de contrainte.

Les études ainsi décrites posent les bases de l’effet des invertébrés sur la compétition entre plantes.
Toutefois plusieurs fronts de science apparaissent. (i) Les études citées s’intéressent à des espèces/
associations végétales qui comprennent très rarement des plantes cultivées. Les années à venir
devraient voir fleurir des travaux sur les effets des invertébrés sur différentes variétés de plantes agri-

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
coles, seules ou en mélange. (ii) L’un des biais des études précédemment citées, intimement lié aux
difficultés expérimentales, est qu’elles s’intéressent principalement à des stades jeunes de plantes
annuelles. Or, les plantes utilisées dans ces expérimentations sont majoritairement des plantes à
stratégie acquisitive. Il est impératif de considérer aussi le rôle des invertébrés des sols dans des sys-
tèmes associant des plantes pérennes et annuelles, comme en agroforesterie ou dans les cultures
avec semis sous couverts végétal permanent.

3. Indicateurs de qualité biologique basés sur la faune des sols


Les difficultés liées à l’accessibilité et à l’identification des organismes du sol ont longtemps été des
verrous importants à notre compréhension du fonctionnement biologique des sols. Cela est d’autant
plus vrai que les organismes sont de petite taille. En effet, s’il est relativement aisé de prélever des
vers de terre au terrain et même d’en réaliser une détermination simplifiée in situ, la situation s’avère
plus compliquée dès lors que l’on s’intéresse à la mésofaune (ex : collemboles, acariens), a fortiori à
la microfaune (ex : nématodes). Depuis plus de quinze ans, l’intérêt pour la composante biologique
des sols augmente, pour des questions liées à la connaissance et à la protection de cette biodiversité
encore méconnue. Plusieurs projets européens (ENVASSO, EcoFinders) et nationaux (RMQS-Bio-
div, ADEME Bio-indicateurs) ont pour objectif de développer et de valider des méthodes d’accès à
cette information biologique.

Ces études ont montré que la faune du sol pouvait être utilisée comme bioindicateurs de pollution
des sols. Ce concept a été élargi dans les années 2000, et la faune du sol est utilisée pour évaluer
la qualité biologique des sols. Le concept de qualité des sol est régulièrement débattu et je retiendrai
trois notions clés : (i) la qualité est liée à un certain nombre de fonctions, comme celle de produc-
tion de biomasse, de régulation des flux d’eau, de support de biodiversité, de filtre et d’échange ;
ces fonctions permettent de rendre différents services écosystémiques, (ii) la qualité est fortement
dépendante du point de vue de l’utilisateur : il est clair qu’un agriculteur s’intéressera aux critères de
productivité et de conservation de cette capacité à produire de la biomasse, alors qu’un naturaliste y
percevra essentiellement un réservoir de biodiversité. (ii) La qualité biologique d’un sol dépend de son
propre potentiel, qui s’équilibre en fonction des conditions abiotiques existantes et des interactions
entre les organismes (facilitation, mutualisme, compétition, …).

Ces indicateurs ont pour objectif de renseigner de l’état biologique des sols en s’intéressant à plu-
sieurs échelles d’observation (infra-individu, individu, population, communauté). Beaucoup affichent
des relations avec des fonctions écologiques des sols : bioturbation, recyclage du C et des nutriments
ou encore biocontrôle. Souvent, ces relations sont empiriques : les vers de terre participent au recy-
clage des nutriments. Oui ! mais nous avons vu plus haut que les relations sont multiples et dépendent
fortement des conditions de sol. De plus, la multifonctionnalité biologique des sols est communément
vue comme une somme ou une moyenne des fonctions portées par le vivant alors qu’il existe des
synergies/compromis entre les fonctions (par ex : minéralisation des matières organiques des sol vs
séquestration du C). Alors, est-il possible d’aller plus loin, d’être plus mécaniste et de proposer des
relations objectives, quantitatives ?

Dans les deux sous-parties suivantes, je présente deux grands ensembles d’indicateurs utilisant la
faune du sol, les indicateurs taxonomiques et les indicateurs fonctionnels. Je me focalise sur l’échelle
des communautés, la plus couramment utilisée.

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
3.1 Approches taxonomiques
Les vers de terre et les collemboles sont probablement les groupes taxonomiques les plus utilisés pour
le diagnostic de la qualité biologique des sols. L’un des exemples phares en France est l’Observatoire
Participatif des Vers de Terre (OPVT, https://ecobiosoil.univ-rennes1.fr/OPVT_accueil.php). Les
indicateurs proposés reposent sur la densité d’abondance des animaux, leur diversité taxonomique,
la présence d’espèces indicatrices ou de groupes écologiques. Dans un contexte géographique don-
né (même pool d’espèces, contraintes bioclimatiques identiques), ces indicateurs permettent d’éva-
luer la modification d’une perturbation ou d’une contrainte sur la composante biologique des sols en
comparant par exemple, des situations avant/après ou des dynamiques de résilience.

D’autre part, de nombreux indicateurs agrégés (basés sur plusieurs taxons) sont disponibles dans la
littérature. Le Soil Biological Quality-arthropod (SBQ-ar) se fonde sur l’abondance relative de taxons
indicateurs au sein des microarthropodes : il a pour but d’évaluer le degré de vulnérabilité des sols.
Dans une méta-analyse, Menta et al. (2018) ont identifié des études dans lesquelles le SBQ-ar a
permis de discriminer des pratiques agricoles (travail du sol, apport de matières organiques). Un
indice similaire dans sa construction et basé sur la macrofaune a été proposé par Ruiz et al. (2011). Il
a recours à la valeur indicatrice des espèces estimée sur un grande nombre de situations pédo-clima-
tiques. Certains sont déployés à des échelles larges par des programmes de surveillance nationale,
comme le Biological Indicator of Soil Quality (BISQ) au Pays-Bas. Il intègre des micro-organismes et
des organismes de la micro-, méso et macro-faune et les relie à des fonctions des sols (Rutgers et al.,
2009). Concernant la macro- et méso-faune, le BISQ établit des liens entre (i) la décomposition des
matières organiques et la diversité taxonomique des vers de terre, des enchytrées et des acariens,
(ii) la formation de la structure du sol et le nombre d’enchytrées et la ‘diversité fonctionnelle’ des vers
de terre (qui est en fait une diversité des groupes écologiques). Toutefois, le sens et l’intensité du lien
ne sont pas questionnables dans ce type d’approche.

Conjointement, toutes ces propositions d’indices/d’indicateurs ont permis de grandes avancées en


évaluation des risques environnementaux et de la qualité biologique des sols. Ainsi, les prélèvements
d’organismes des sols sont encadrés par une norme internationale (ISO 23611). Il existe aujourd’hui
une reconnaissance du besoin de capitaliser toutes les informations disponibles en les agrégeant
dans des bases de données. Cela permet leur dissémination et leur réutilisation. De plus, l’élabora-
tion d’un indicateur opérationnel, utilisable en routine, nécessite d’avoir un référentiel d’interprétation
s’appuyant sur un nombre suffisamment important de mesures réalisées dans des contextes pédolo-
giques, des occupations de sols et des pratiques de gestion variés. Le travail de Joimel et al. (2017)
illustre ce type de référentiel pour les collemboles.

Toutefois, une limite forte de cette approche est que les pools d’espèces changent, et chaque région
biogéographique doit adapter le choix des espèces bioindicatrices à ses sols, en particulier dans
les milieux extrêmes et à leurs abords. Ainsi, des comparaisons à grandes échelles géographiques
sont compromises. De plus, les liens entre les taxons et les fonctions impliquées peuvent différer en
fonctions des zones biogéographiques car les contraintes impliquées par les conditions pédologiques
et climatiques (et leurs combinaisons) vont modifier le rôle des espèces et les interactions entre les
espèces. Enfin, ces indicateurs ont été développés dans le but d’évaluer la qualité des sols dans un
contexte de pressions environnementales menant à une perte de diversité et de fonctionnalité. Un
défi aujourd’hui est renverser le paradigme et de mettre en place des indicateurs de performance
environnementale.

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DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
3.2 Approches basées sur les traits
Les recherches en termes de diversité fonctionnelle, plus spécifiquement sur les traits fonctionnels,
amènent aussi la possibilité de mener une nouvelle approche, centrée non plus sur un cortège d’es-
pèces mais sur un ensemble de traits nécessaires à la réalisation d’une fonction ou d’un service.
Les traits fonctionnels sont les caractéristiques morphologiques, physiologiques, phénologiques et
comportementales des organismes, en lien avec leur fitness dans un environnement. Ils représentent
donc une relation objectivée entre les organismes et le fonctionnement de l’écosystème.

Des indicateurs basés sur les traits de la macro- ou de la méso-faune du sol ont été mis en place de-
puis une dizaine d’année pour comprendre l’effet de différentes pratiques agricoles. Un suivi infra-an-
nuel des communautés d’auxiliaires (ici des carabiques) en vergers de pommier a montré que la
réduction de l’usage des pesticides en arboriculture de pommiers s’accompagne d’une augmentation
du volume fonctionnel et de la composition fonctionnelle en lien avec leurs capacités de régulation na-
turelle (mobilité, dispersion, morphologie des mandibules, biomasse) (Figure 1 ; Hedde et al., 2015).

Figure 1 : Illustration de l’effet des pesticides sur les auxiliaires de cultures en arboriculture fruitière

Dans un article revisitant les résultats de plusieurs essais agronomiques sur le travail du sol dans 4
régions françaises, Pelosi et al. (2014) a montré que le nombre d’espèces collectées et la densité
d’individus sont affectés par la localisation de l’essai mais faiblement modifiées par les modalités de
labour. Au contraire, la diversité des traits fonctionnels dans la communauté donne une réponse gé-
nérique : les diversités de traits les plus fortes sont observées pour les pratiques de labours les moins
intensives. Un troisième exemple vient de l’insertion de prairies au sein de rotations de cultures pour
restaurer la qualité des sols (Decaëns et al., 2008 ; Hedde et al., 2013). Dans la phase ‘culture’ de la
rotation, les espèces sont fortement filtrées (seules les espèces présentant la bonne combinaison de
traits ‘passent’ le filtre des pratiques intensives), cela aboutit à une forte convergence des traits. Au
fur et à mesure du développement de la prairie, les teneurs en C des sols augmentent et la distance
à l’espèce voisine la plus proche dans l’espace fonctionnel des traits augmente, illustrant le rôle de
la compétition dans l’assemblage des espèces en communautés. Dans les prairies les plus âgées,
la divergence des traits morphologiques est forte ce qui limite la similarité. Si on se penche sur le
28
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
rôle fonctionnel des espèces sur la minéralisation du C, la stabilité des agrégats et la localisation des
matières organiques particulaires dans les agrégats, il apparait que l’effet relatif des vers est plus fort
dans la phase culture que dans les prairies. Ces trois résultats, parmi beaucoup d’autres, illustrent
l’importance de comprendre les mécanismes qui sous-tendent les patrons de biodiversité observés et
leurs liens avec le fonctionnement des sols.

Les traits fonctionnels semblent être un moyen prometteur de relier plus aisément l’agrobiodiversité et
les effets sur les services rendus (Wood et al., 2015). Cependant il reste encore de nombreux verrous
scientifiques à lever pour mener ce type d’approche, tant au niveau de la recherche sur la biodiversité
des sols que de l’application de ces connaissances à la gestion des agroécosystèmes. Ce type d’indi-
cateurs est en cours de transfert vers le secteur privé (Projet d’Investissement d’Avenir AgroEco Sol).

4. ENJEUX DE DEMAIN ?
Le défi principal est de passer des indicateurs d’évaluation des risques environnementaux (érosion,
changements d’usage, pesticides, métaux, etc…) à des indicateurs de la performance environne-
mentale des cultures. Avec l’allongement des rotations et la complexification des pratiques, un pre-
mier enjeu est de dépasser la mesure de l’impact des pratiques agricoles en évaluant la performance
des systèmes de culture agro-écologiques.

Un second enjeu est de co-construire des ensembles d’indicateurs avec les acteurs du développe-
ment agricole de manière à assurer la transférabilité et l’acceptation de ces nouveaux indicateurs
dans la profession. De plus, ces ensembles de bioindicateurs doivent se lire en complément d’indica-
teurs de performance agro-environnementale (pression NPK, rendements, ...) et économique (temps
de travail, coût de production,...) de façon à pouvoir appréhender la durabilité des nouveaux systèmes
agro-écologiques dans leur globalité.

Enfin, un enjeu transversal repose sur l’accès à une masse de données suffisantes pour étalonner et
valider ces ensembles de bioindicateurs dans des situations allant d’essais agronomiques en condi-
tions contrôlées jusqu’à la réalité des parcelles cultivées par les agriculteurs.

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31
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
LA CARACTÉRISATION DES COMMUNAUTÉS
MICROBIENNES DU SOL À L’ÉCHELLE DE LA FRANCE
POUR ÉVALUER L’EFFET DE L’USAGE DES SOLS

Terrat S.1, Karimi B.1, Dequiedt S.1, Chemidlin N.1, Horrigue W.1, Djemiel C.1, Ranjard L.1
1
UMR INRA, AgroSup Dijon, UBFC Agro écologie,
Centre INRA Dijon, 17 rue de Sully, F-21065 Dijon Cedex
Correspondance : lionel.ranjard@inra.fr

RÉSUMÉ
Les microorganismes du sol sont les acteurs clés de nombreuses fonctions et services qui sont à
la base de la qualité du sol et de son rôle dans la qualité de l’environnement mais aussi dans sa
capacité à supporter une production végétale. Malgré ce rôle clé, nos connaissances sur la diver-
sité et la composition des communautés microbiennes ainsi que l’impact des modes d’usages des
sols sur ces communautés restent encore très incomplète. Une approche pour palier à ce manque
de connaissances est d’étudier ces communautés microbiennes à grande échelle sur un grand
nombre de sols et ceci grâce aux développements récents d’outils moléculaires qui permettent
l’analyse en haut débit de la diversité microbienne. En France, une étude de ce type a été mené
sur les sols du Réseau de Mesures de Qualité des Sols (RMQS) ce qui a permis d’améliorer signi-
ficativement nos connaissances sur les processus impliqués dans la régulation de la diversité des
communautés microbiennes et de mieux évaluer l’effet du mode d’usage des sols. De plus, cela
a aussi permis d’élaborer le premier référentiel sur la diversité microbienne des sols français avec
pour application le développement d’un diagnostic sur la qualité microbiologique des sols.
Mots-clés : Sol, Diversité microbienne, Biogéographie, Mode d’usage, Bioindicateurs, RMQS

ABSTRACT: Characterization of soil microbial community at the scale


of France to evaluate land use effect
Soil microorganisms are key players of the numerous functions and services provided by soil and
more globally of the environment quality and plant productivity. Despite their pivotal role, our knowl-
edge about the diversity and composition of soil microbial communities is relatively poor as well as
the impact of land use on these communities. One of the promising strategy to fill this gap of knowl-
edge aims at assessing soil microbial community on a large set of soils by using the recently devel-
oped molecular tools allowing the high throughput characterization of microbial diversity. In France,
such an initiative has been conducted on the French Soil Quality Monitoring Network (Réseau de
Mesures de la Qualité des Sols, RMQS in French), which has allowed the significant improvement
of our understanding about the ecological processes regulating soil microbial diversity and about
the impact of the different land uses.
Keywords : Soil, Microbial diversity, Biogeography, Land use, Bioindicators, RMQS

32
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
INTRODUCTION
Bien que les microorganismes représentent les organismes vivants les plus abondants et les plus
diversifiés de notre planète, nos connaissances sur leur diversité ainsi que sur les processus de
régulation associés sont limitées à ce jour. Ceci peut s’expliquer par les particularités des microor-
ganismes comme i) leur petite taille ii) leur faible accessibilité dans une matrice hétérogène et struc-
turée comme le sol, et iii) leur forte densité (pour exemple 109 bactéries et 106 champignons par g
de sol) et diversité (106 espèces bactériennes et 104 espèces de champignons par g de sol). Ce
manque de connaissances est d’autant plus dommageable pour une matrice comme le sol car les
microorganismes y sont fortement impliqués dans de nombreuses fonctions d’intérêts : dynamique
des matières organiques et cycles du carbone et de l’azote, biodisponibilité des éléments nutritifs, dé-
gradation de polluants organiques, rétention de polluants métalliques, action sur la structure des sols,
etc (Maron et al., 2011). Par conséquent, ce manque de connaissances explique aujourd’hui notre
incapacité à prédire l’impact des perturbations environnementales sur la qualité et le fonctionnement
biologique du sol.

Ces 20 dernières années, l’écologie microbienne du sol a subi une véritable révolution technologique
dans sa façon de caractériser les communautés de microorganismes grâce à l’avènement des ou-
tils de biologie moléculaire (Ranjard et al., 2017). Ces récentes avancées techniques sont basées
sur l’extraction directe de l’information génétique (ADN) du sol et la caractérisation des séquences
bactériennes et fongiques directement à partir de cette matrice d’acides nucléiques. Ces approches
présentent l’avantage de s’affranchir des biais liés à la culture des microorganismes telluriques, dont
on estime souvent que seulement 0,1 à 1% d’entre eux sont cultivables sur des milieux synthétiques.
Ces récentes avancées techniques offrent ainsi de nouvelles perspectives en termes de résolution et
de compréhension de la distribution de la diversité dans le sol et de son rôle dans le fonctionnement
biologique des écosystèmes. De plus, ces outils moléculaires sont faciles à standardiser et leurs
coûts baissent de façon régulière depuis une dizaine d’années. Ces avantages permettent donc de
travailler en moyen débit, rendant aujourd’hui possible la caractérisation des communautés micro-
biennes sur des grands jeux d’échantillons (plusieurs centaines à plusieurs milliers) qui intègrent de
grandes échelles spatiales ou temporelles.

Dans la plupart des pays européens il existe des réseaux de surveillance des sols qui consistent en
une détermination systématique des caractéristiques des sols et de leurs variations temporelle et
spatiale à grande échelle (Gardi et al., 2009). Toutefois, la plupart de ces réseaux de surveillance
ne prennent souvent en considération que les paramètres pédoclimatiques des sols sans aucune
intégration de paramètres biologiques et encore moins de la diversité des organismes indigènes.
Si on recadre l’intérêt de ces réseaux dans une dynamique de caractérisation à grande échelle de
la diversité biologique des sols, ils deviennent des supports d’étude très pertinents. En France, une
initiative similaire a été initiée en 2001 par le Groupement d’Intérêt Scientifique (GIS) Sol avec la
mise en place du Réseau de Mesures de la Qualité des Sols (RMQS) qui constitue un cadre national
pour l’observation de l’évolution de la qualité des sols et qui répond au besoin de disposer de don-
nées quantitatives sur l’état des sols en France (Jolivet et al., 2006 ; Ratié et al., 2010). Ce réseau
systématique de mesures et de suivi des paramètres des sols a pour objectif de détecter de façon
précoce l’apparition et les tendances de la dégradation de l’état des sols en mesurant dans un pre-
mier temps un certain nombre de paramètres physiques et chimiques. En 2006, le programme ANR/
ADEME ECOMIC-RMQS a été initié pour caractériser l’abondance et la diversité des communautés
microbiennes des sols au sein de ce réseau, et a été suivi par d’autres projets (TAXOMIC-RMQS et
plus récemment MetaOMIC-RMQS financés par France génomique-ADEME). Ces programmes ont
33
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
permis de répondre à des questions fondamentales en termes de distribution spatiale de la diversi-
té microbienne à l’échelle de la France (biogéographie microbienne) mais aussi plus finalisées en
termes d’impact des activités humaines sur ces communautés à l’échelle nationale. Dans cet article
nous proposons de synthétiser l’ensemble des résultats obtenus sur la diversité bactérienne des sols
du RMQS par ces programmes afin de mieux décrire et comprendre les variations de ces microorga-
nismes à l’échelle nationale en fonction des paramètres environnementaux et de l’action de l’homme.

1. Distribution spatiale de la diversité bactérienne à l’échelle de la France


Le RMQS est constitué de 2200 sites de monitoring répartis de manière systématique sur le territoire
français suivant la grille d’échantillonnage présentée en Figure 1. Au centre de chaque cellule, un site
d’échantillonnage est positionné. Ce dernier est organisé en une zone de prélèvement de 20m x 20m
et une zone d’implantation d’une fosse pédologique. Sur le terrain, le sol échantillonné à chaque site
est caractérisé par une description du profil observé au niveau de la fosse pédologique et par le type
d’occupation en surface (selon le Corine Land Cover). De plus, une caractérisation physico-chimique
est menée sur tous les échantillons de sol suivant des méthodes normalisées (ISO ou NF). Cette
caractérisation concerne la granulométrie, le pH, la teneur en carbone, en azote et en phosphore, les
concentrations en cations échangeables, en éléments majeurs et en éléments traces. Les paramètres
climatiques (T°C, pluviométrie et Evapotranspiration) ainsi que les paramètres géomorphologiques
(altitude, présence de barrières naturelles) sont aussi référencés pour chacun des sites. La variation
de ces paramètres environnementaux servira à expliquer les variations d’abondance et de diversité
des communautés microbiennes à l’échelle du territoire national.

Figure 1 : Grille d’échantillonnage du réseau de Mesures de la Qualité des Sols


et variabilité du mode d’usage des sols.

L’étude de la diversité des bactéries sur les sols du RMQS s’est faite par l’extraction de l’ADN du sol
et la caractérisation des gènes permettant d’identifier les différents taxons bactériens (ADNr 16S) par

34
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
des techniques de séquençage massif (Bouchez et al., 2016). Il est ainsi possible d’obtenir environ
10 000 séquences de gènes taxonomiques par sol et ces séquences ont été comparées les unes aux
autres afin de regrouper ensemble celles qui ont une similarité supérieure à 95%. Ces groupes de
séquences sont appelés des unités taxonomiques opérationnelles (UTO) ou taxons. Le nombre de
taxons dans un sol permet de définir la diversité en termes de richesse taxonomique. Ce paramètre
est très important car il est directement relié aux fonctions que peut porter la communauté microbienne
et à son aptitude à résister aux perturbations environnementales. Pour exemple, une perte de 30% de
la richesse taxonomique d’une communauté microbienne du sol entraîne une baisse significative de
ces capacités de minéralisation du carbone et de l’azote (Bauman et al., 2013 ; Philippot et al., 2013).

La valeur de richesse bactérienne moyenne obtenues sur tous les sols français est 2079 taxa avec
une forte variation allant de 870 à 3074 taxons (ou UTO) ce qui démontre une forte variabilité de cette
diversité à l’échelle du territoire national. L’analyse de la carte nationale obtenue avec ces valeurs de
diversité montre une distribution spatiale hétérogène et une structuration en grands profils géogra-
phiques d’environ 110 km de rayon. Il est possible d’observer des zones géographiques jaunes avec
des fortes diversités bactériennes et d’autres bleues avec des diversités bactériennes plus faibles
(Figure 2). Les sols les moins riches en diversité bactérienne se trouvent dans le Sud-Ouest (Landes
de Gascogne), le Centre et le Nord-Est, alors que les sols les plus riches sont situés en Bretagne,
dans le Nord et sur le pourtour méditerranéen.

Figure 2 : Carte nationale de la diversité bactérienne (en termes de nombre de taxons) des sols de France.
Les zones géographiques jaunes sont les plus riches en diversité bactérienne alors que les zones géographiques
bleues sont les plus faibles. L’échelle de variation correspond à la modélisation du nombre de taxons bactériens
à l’échelle de la France, ce qui implique le lissage des valeurs extrêmes uniques.

A cette échelle aucune influence du climat ni de la géomorphologie (présence de montagnes, de


rivières, de bord de mer) n’est démontrée mais il est plutôt observé une distribution selon les grands
types pédologiques et de mode d’usage des sols. Des études statistiques plus poussées ont permis
de hiérarchiser ces paramètres environnementaux quant à leur influence sur la richesse bactérienne
selon la séquence suivante : Type de sol > Mode d’usage >> Climat > Géomorphologie.

35
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Plus précisément, il est aussi possible de hiérarchiser au sein des caractéristiques physico-chimiques
des sols celles qui ont le plus d’influence sur la diversité bactérienne selon la séquence suivante : pH
> Texture > rapport C/N.

La diversité bactérienne semble donc plus influencée par le pH du sol, sa texture et la qualité du
carbone organique présent dans le sol. En d’autres termes, les sols alcalins, de texture grossière et
avec un faible C/N représentent les sols les plus à même de fournir une grande diversité d’habitats
pouvant héberger une grande diversité de taxons bactériens ; alors que, les sols à texture fine, riche
en carbone organique et aussi alcalin sont les plus à même de fournir un grand nombre d’habitats
(mais peu diversifiés) et donc d’héberger le plus de microorganismes sans pour autant représenter
une grande diversité taxonomique.

2. Impact des modes d’usage sur la diversité bactérienne


La diversité bactérienne est aussi fortement influencée par le mode d’usage du sol puisque les sols
sous prairies et forêts présentent les niveaux de diversité les plus bas (2107 et 1910 taxons, respective-
ment) par rapport aux sols agricoles ou viticoles (2181 et 2186 taxons, respectivement ; Figure 3). Ces
tendances sont à l’inverse de celles observées pour la biomasse moléculaire microbienne où les sols
cultivés avaient un effet délétère sur la quantité de microorganismes (Dequiedt et al., 2011).

Figure 3 : Nombre de taxons bactériens dans les sols français en fonction du mode d’usage des sols.

Cette observation peut s’expliquer tout d’abord par le fait que certains modes d’usage sont associés historiquement à
certains types des sols mais aussi parce qu’ils peuvent influencer certains paramètres du sol comme le pH, la teneur et la

36
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
qualité de la matière organique. Pour exemple, les sols de forêts sont à l’origine plutôt acides et le fait de mettre une forêt
peut accentuer l’acidité du sol. Comme le pH est un paramètre positivement corrélé à la diversité bactérienne, la faible
diversité en sol de forêts peut s’expliquer partiellement par cet effet indirect du mode d’usage. Toutefois, des analyses
statistiques poussées, comme la partition de variance, permettent de découpler l’effet indirect et direct du mode d’usage
et démontre un effet direct significatif du mode d’usage des sols. La plus faible diversité observée en sol de forêts et de
prairie peut s’expliquer par le concept écologique de la « perturbation intermédiaire » qui fait le postulat que la biodiversité
au sein d’un écosystème est maximale lorsque ce dernier subit une perturbation intermédiaire (ni trop forte et ni trop
faible) et minimale lorsqu’il subit une perturbation faible (phénomène d’exclusion compétitive des espèces et dominance
des espèces opportunistes) ou forte (sélection des espèces). Ainsi, les sols sous forêts et prairies qui représentent des
écosystèmes naturels ou semi-naturels subissant des perturbations faibles par la quasi absence de l’action de l’homme
renferment donc une diversité faible de bactéries. A l’inverse, les sols agricoles et viticoles qui subissent généralement une
multitude d’interventions et correspondent à des systèmes plus perturbés (mais pas trop) présentent donc une diversité
bactérienne plus élevée. Toutefois, ce niveau de diversité ne renseigne pas sur la qualité de cette diversité et notamment
sur la présence de populations bactériennes bénéfiques ou au contraire néfastes pour son fonctionnement. Il a ainsi été
démontré que les sols agricoles, bien que plus diversifiés, possèdent aussi plus de populations néfastes pour les pro-
ductions agricoles comme des bactéries pathogènes ou des bactéries impliquées dans une dégradation trop rapide de la
matière organique du sol (Lienhard et al., 2014).

3. Distribution spatiale des grands taxons bactériens à l’échelle de la France


Le séquençage des gènes taxonomiques sur tous les sols du RMQS a permis de définir 114 252
taxons bactériens différents à l’échelle de la France qui se répartissent dans environ 1350 genres eux
même répartis en 35 phylums de bactéries et d’archées. Parmi ces phylums, 20 ont une abondance
relative variant de 14% à 0,01% et se retrouvent dans plus de 50% des sols du RMQS. Il est intéressant
de constater que les phylums bactériens les plus abondants sont aussi les plus cosmopolites parmi
les sols du RMQS et donc les plus ubiquistes à l’échelle de la France (Figure 4 ; Karimi et al., 2018).

Figure 4 : Ubiquité et abondance


relative des phylums bactériens
dans les sols français.

37
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Les phylums Alphaproteobacteria, Actinobacteria, Planctomycetes, Firmicutes, Gammaproteobacteria,
Acidobacteria, Betaproteobacteria et Deltaproteobacteria ont été identifiés comme majoritaires dans
d’autres études sur les sols (Constancias et al., 2015) ou aussi dans d’autres environnements comme
les sédiments marins, les océans et les tractus digestifs de mammifères. Leur fort caractère cosmo-
polite peut s’expliquer par leur grande capacité de dispersion mais aussi par leur grande capacité à
coloniser différents types d’environnements.

L’analyse de leurs variations à l’échelle de la France nous a permis de générer des cartes nationales
de leur distribution spatiale. L’analyse de ces cartes met en évidence des profils de distribution géo-
graphique différents en fonction des phylums. Pour exemple, les Actinobacteria présentent des grands
profils géographiques de taille supérieure à 200 km de rayon, alors que les Bacteroidetes présentent
des profils de taille moyenne (entre 100 et 200 km de rayon), et les Chloroflexi des profils de petites
tailles (<100 km) (Figure 5).

L’analyse de l’influence des paramètres de l’environnement (sols, mode d’usage et climat) sur la dis-
tribution de ces taxons nous a permis de mieux comprendre leurs attributs écologiques et les habitats
au sein desquels nous pourrions préférentiellement trouver ces phylums. Il est ainsi possible de faire
une fiche d’identité écologique par phylum regroupant l’ensemble de ces informations (Figure 5). L’en-
semble de ces données sur tous les phylums et genres bactériens est compilé dans un ouvrage intitulé
« Atlas français des bactéries du sol » (Karimi et al.) qui sera publié fin 2018 (éditions Biotope).

Figure 5 : Exemples de fiches d’identité


de phylums bactériens dans les sols français.

38
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
4. Réseaux d’interactions biotiques
Au-delà de la simple description des inventaires taxonomiques microbiens à l’échelle de la France nous
avons aussi développé de nouvelles méthodologies pour appliquer les concepts dédiés aux réseaux
d’interactions biotiques entre les populations microbiennes. Notre approche est basée sur la construc-
tion de réseaux de cooccurrence (Karimi et al., 2017). Ces réseaux, à l’image des réseaux sociaux,
renseignent sur la capacité des microorganismes à coopérer ou à être en compétition pour remplir
certaines fonctions d’importance pour le sol (minéralisation de la matière organique, dégradation de
polluants etc...). Plus globalement, ils permettent de rendre compte de la complexité des interactions
entre les populations et potentiellement de la stabilité et du fonctionnement de ces communautés en
fonction des modes d’usages des sols.

Une première analyse des réseaux d’interactions bactériens au sein des sols du RMQS montre ainsi
un réseau plus complexe (plus d’interactions positives (en vert) et négatives (en rouge)) pour les sols
de forêts en comparaison de ceux obtenus pour les sols de vignes (Figure 6 ; Karimi et al., 2018). Par
conséquent, si les pratiques agricoles semblent stimuler la diversité bactérienne elles semblent aussi
réduire les interactions entre les taxons bactériens. Les hypothèses sous-jacentes sont que la dégra-
dation de la structure des sols agricoles peut engendrer un isolement physique des taxons bactériens,
mais aussi que les pratiques agricoles peuvent stimuler des taxons plus aptes à fonctionner de façon
autonome sans nécessité de coopération. Cette dernière hypothèse est supportée par le nombre plus
important de bactéries opportunistes qui se développent dans les sols agricoles ou viticoles (Lienhard
et al., 2014). D’un point de vue écologique, un réseau plus complexe indique un fonctionnement bio-
logique de la communauté plus important et aussi une meilleure résistance de cette communauté aux
perturbations environnementales.

Figure 6 : Réseaux d’interactions entre les taxons bactériens des sols de forêts et de vignes au sein du RMQS.
Les liens verts représentent des interactions positives entre les taxons (coopération) et les liens rouges
des interactions négatives (compétition).(Karimi et al., 2018 en révision).

A la vue de ces premiers résultats prometteurs, nous affinerons par la suite l’étude des réseaux sur des
paysages agricoles afin d’évaluer l’impact des systèmes de production et des pratiques agricoles. Le
lien avec le fonctionnement biologique (minéralisation de la MO) et la stabilité de la communauté sera
aussi entrepris par des études plus expérimentales.

39
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
5. Les communautés microbiennes
comme bioindicateur de la qualité des sols
L’ensemble des données générées dans ce projet a alimenté le premier référentiel national de la bio-
diversité microbienne des sols (MicroSol database ©, Morin et al., 2013) qui doit permettre, à terme,
de développer un diagnostic de la qualité microbiologique des sols basés sur les outils de génomique
environnementale.

La standardisation méthodologique de ces outils moléculaires et leur application sur la grande variabi-
lité des sols du RMQS a permis de faire valider la « diversité bactérienne » (en termes de nombre de
taxons) comme un des indicateurs parmi les « Indicateurs nationaux sols » par l’Observatoire National
de la Biodiversité (Ministère de l’Environnement) 1 De plus, sur la base de ces jeux de données accu-
mulés nous avons pu élaborer des modèles statistiques prédictifs de type polynomial dont la forme est
la suivante (pour la diversité bactérienne) (Terrat et al., 2017) :

Diversité bactérienne = 1044 + 3.305 x pH4 - 0,0457 x Argiles2 + 0.0597 + 0.00298 x Argiles2 x C/N
- 1.54 x 10-6 x Argiles3 x C/N + 2.336 x 10-5 x C:N2 x Longitude.

Ces modèles nous permettent aujourd’hui de prédire des valeurs de référence de la diversité bacté-
rienne des sols selon leurs caractéristiques pédoclimatiques. Cette valeur de référence permet alors
de s’affranchir du contexte pédoclimatique afin de réaliser un diagnostic d’impact du mode d’usage
d’un sol. Pour exemple, l’effet d’une pratique agricole est positif si la valeur mesurée est supérieure à
la valeur de référence et négatif dans le cas contraire.

Ces indicateurs et le diagnostic associé ont été appliqués dans de nombreuses situations agricoles en
viticulture et en grande culture à l’échelle nationale (Cannavaccioulo et al., 2017). L’analyse compilée
de ces diagnostics montrent qu’environ 35% des parcelles agricoles sont dans un état microbiologique
de bonne qualité, 50% dans un état non critique mais à surveiller et environ 10-15% dans un état
microbiologique très critique. Il est donc possible de conclure que les sols agricoles français ne sont
pas morts d’autant plus que la qualité microbiologique d’un sol dégradé peut être restaurée assez ra-
pidement par des techniques agricoles simples et vertueuses (amendements organiques, bonne cou-
verture végétale…). Il est aussi intéressant de noter que la qualité microbiologique des sols agricoles
n’est pas forcément meilleure en système de production mené en Agriculture Biologique. Ceci peut
s’expliquer par la récurrence et l’intensité du travail du sol en AB qui est une pratique assez délétère
pour les organismes vivants du sol.

A ce jour, ces bioindicateurs doivent être testés et validés pour d’autres systèmes de production comme
le maraîchage, l’arboriculture, l’horticulture mais aussi sur d’autres modes d’usage comme ceux asso-
ciés aux sols urbains qui sont soumis à d’autres contraintes (toits végétalisés, pollution, îlots de chaleur,
imperméabilisation, agriculture urbaine, Guilland et al., 2018).

A ce jour, ces indicateurs de microbiologie du sol sont en cours de transfert à des laboratoires de pres-
tation analytique afin qu’ils soient rendus disponibles pour les utilisateurs des sols (Projet AgroEcoSol
(2017-2020) piloté par Auréa AgroSciences : www.ademe.fr/agro-eco-sol).

1
http://indicateurs-biodiversite.naturefrance.fr/indicateurs/evolution-de-la-biodiversite-bacterienne-des-sols

40
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
CONCLUSION
L’ensemble des études menées à l’échelle de la France sur la distribution spatiale des microorganismes
du sol permet de montrer une distribution hétérogène à grande échelle. Les profils de distribution géo-
graphique des microorganismes sont, comme pour les macroorganismes, significativement gouvernés
par l’hétérogénéité environnementale et les paramètres environnementaux ayant le plus d’influence
sur cette distribution sont liés au sol et au mode d’usage. Les nouvelles connaissances accumulées
sur les attributs écologiques des différents phylums microbiens vont faire l’objet prochainement d’un
nouvel ouvrage (Atlas français des bactéries du sol à paraître fin 2018). D’un point de vue finalisé, notre
approche a permis de mieux évaluer l’impact des modes d’usage des sols sur les microorganismes. De
plus, la génération d’un grand nombre de données sur l’abondance et la diversité des communautés
microbiennes a permis de créer les premiers référentiels sur les communautés microbiennes des sols
ce qui permet de valider les outils moléculaires utilisés comme des « indicateurs nationaux » de la
qualité biologique des sols français. A ce jour, ces indicateurs sont utilisés pour élaborer un diagnostic
de la qualité microbiologique des sols agricoles directement avec les acteurs du développement et
devraient, à terme, déboucher sur l’élaboration d’un nouveau type de conseil agronomique adapté à
la transition agro-écologique. Leur transposition aux systèmes urbains dans le cadre d’un diagnostic
de l’impact des aménagements urbains sur la biodiversité des sols est une étape à développer à court
terme dans un contexte de « retour de la nature en ville » et de développement de l’agriculture urbaine.

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41
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
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42
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
APPRÉHENDER L’IMPACT DES PRATIQUES AGRICOLES
SUR L’ÉTAT BIOLOGIQUE ET LE FONCTIONNEMENT DU SOL.
QUELLES RECOMMANDATIONS ET PISTES DE R&D
EN MATIÈRE DE PILOTAGE BIOLOGIQUE DES SOLS ?

Chemidlin Prévost-Bouré N.1, Cannavacciuolo M.2, D’Oiron-Verame E.3, Villenave C.4,


Cluzeau D.5, Riou V.6, Mulliez P.6, Maron P.A.1, Ranjard L.1
1
UMR Agro écologie (AgroSup Dijon, INRA, UBFC), 17 rue de Sully, F-21000 Dijon
2
Unité LEVA, ESA 55, Rue Rabelais, F649007 Angers
3
Observatoire Français des sols Vivants, Domaine de Danne, F-49500 Saint Martin du Bois
4
ELISOL environnement, ZA des Tourels, 10 avenue du midi, F-30111 Congénies
5
UMR ECOBIO, Université Rennes 1, Station Biologique de Paimpont, F-35380 Paimpont
6
Chambre d’agriculture Maine et Loire, 14 avenue Jean Joxé, F-49006 Angers
Correspondance : nicolas.chemidlin@agrosupdijon.fr

RÉSUMÉ
Le pilotage biologique des sols représente un enjeu dans la transition agroécologique. Ces dernières
années, des outils de diagnostic ont été développés et validés par des actions de recherche
participative alliant acteurs de la recherche et acteurs du monde agricole. Aujourd’hui, ces outils
d’évaluation sont voués à évoluer. La validation de nouveaux biodindicateurs permettra de mieux
décrire le sol ; l’acquisition massive de données biologiques permettra de développer des modèles
prédictifs pour le diagnostic d’impact des pratiques agricoles et des indicateurs de synthèse tels qu’un
indicateur d’état sanitaire. Néanmoins, cette évolution doit se faire en parallèle d’une évaluation du
gain économique lié au pilotage biologique des sols. Le développement de réseaux de recherche/
recherche et développement participatifs constituera un bras de levier pour répondre à ces enjeux et
permettra de co-constuire avec les acteurs du monde agricole des Outils d’Aide à la Décision associés
à un conseil agronomique adapté.
Mots-clés : Pilotage biologique, Sol, Monitoring, Réseaux de recherche participative, Bioindicateurs,
Outils d’aide à la décision

ABSTRACT: Considering the impact of agricultural practices:


Recommandations and research perspectives for the biological management of soils
The biological management of soils is a cornerstone for agriculture to reach agroecology. Diagnosis tools
have been developed and validated over the past decade through participative research approaches
merging researchers and stakeholders. Today, these tools are dedicated to evolve. Validating new
bioindicators will allow a finer description of soils, the massive acquisition of biological data will allow
the development of predictive models to diagnose the impact of agricultural practices and of synthesis
indicators to evaluate, for example, the sanitary state of soils. Nevertheless, this evolution will have to
be associated to the estimation of the economic gain related to the biological management of soils. The
development of participative research networks involving researchers and farmers will be a leverage to
reach these goals and will allow the co-construction of decision tools adapted to their needs together
with the agricultural advisory adapted to these new tools and to the goals of farmers.
Keywords: Soil, Biological management, Monitoring, Participative research networks, Bioindicators,
Decision tools.

43
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
INTRODUCTION
Le rapport des Nations Unies sur l’état des ressources en sols dans le monde (FAO, 2015) met
en exergue la place primordiale des sols. Les sols déterminent notre capacité à produire des biens
en quantité et en qualité, ainsi qu’à bénéficier des services qu’ils rendent (régulation du climat, dé-
pollution) s’appuaynt sur les fonctions remplies par les sols (cycles biogéochimiques, cycle de l’eau).
Aujourd’hui, il y a urgence à gérer durablement les ressources en sols (quantité, qualité, fonctions),
les biens et services écosystémiques qu’ils fournissent pour répondre aux enjeux liés  : 1) à la sé-
curité alimentaire (disponibilité des surfaces agricoles, érosion des sols, rendements et qualités des
productions) ; 2) aux ressources en eau (quantité et qualité) ; 3) à l’adaptation aux changements
climatiques (émissions de gaz à effet de serre, stockage de carbone) ; 4) à la santé humaine (qualité/
état sanitaire des productions) ; 5) et à la préservation du patrimoine biologique (FAO, 2015 ; Cour-
toux et Claveirole, 2015).
La transition agroécologique constitue une réponse à ces enjeux en favorisant la durabilité écono-
mique, sociale et environnementale des exploitations agricoles (Projet Agroécologique pour la France,
2015 ; rapport Agriculture Innovation 2025 ; Initiative 4‰, 2015 ; https://www.gis-relance-agrono-
mique.fr/Actualites/GIS-RA-SOL). Elle peut être définie comme un ensemble de dynamiques de
systèmes agricoles qui utilisent de manière plus efficiente les ressources naturelles, mobilisent les
régulations biologiques et contribuent à maintenir et accroître les fonctionnalités des écosystèmes
(Duru et al., 2014 ; Altieri, 1987). De ce fait, elle met naturellement de côté la vision du sol « sup-
port » des productions et la remplace par celle d’un écosystème « piloté de manière à fournir dura-
blement diverses catégories de biens et de services précisément qualifiés » (Millenium Ecosystem
Assessment, 2005). Elle replace ainsi l’état et le fonctionnement biologique des sols des agroécosys-
tèmes au même niveau que les caractéristiques abiotiques de ces derniers (propriétés physiques et
chimiques). En effet, l’extrême biodiversité des sols est à la base de la diversité des fonctions biolo-
giques (Chemidlin Prévost-Bouré et al., 2010 ; Maron et al., 2011 ; Vivant et al., 2013 ; Barot et al.,
2007, Cortet et al., 1999 ; JRC, 2017) et de leur intensité (Philippot et al., 2013 ; Tardy et al., 2014). En
plus de cette importance stratégique, la biodiversité des sols est une assurance écologique (Loreau,
2010) pour des agro-écosystèmes fonctionnels et durables en assurant la stabilité du fonctionnement
du sol face à des perturbations (e.g. pollutions, changements climatiques).
Appréhender l’impact des pratiques agricoles sur l’état biologique et le fonctionnement des sols né-
cessite d’avoir à disposition des outils et des références pour les évaluer. Ces dernières années,
les programmes GESSOL et ADEME-BIOINDICATEURS I et II ont permis d’identifier des bioindica-
teurs pouvant constituer des outils de pilotage des parcelles agricoles. Des programmes à grande
échelle tels que le Réseau de Mesure de la Qualité des Sols (Arrouays et al., 2002 ; GISSOL 2010),
ECOMIC-RMQS (ANR, ADEME, GISSOL), META-TAXOMIC-RMQS (France Génomique, ADEME,
GISSOL) et RMQS-Biodiv (ADEME) ont quant à eux permis de constituer des référentiels pour la
physico-chimie des sols, les microorganismes (bactéries et champignons) et la faune du sol. En plus
des avancées conceptuelles en sciences des sols et en écologie, la mise en œuvre de ces bioindica-
teurs dans des programmes de recherche internationaux (Ecofinders), nationaux (ECOMIC-RMQS,
RMQS-BIODIV, MOSAIC) et régionaux (MICSCAPE) a permis de démontrer l’impact des pratiques
agricoles sur l’état biologique et le fonctionnement des sols. Ainsi, il est aujourd’hui acté que le travail
du sol modifie l’abondance et la diversité des microorganismes du sol (Constancias et al., 2015), des
lombriciens (Piron et al., 2009) et des nématodes (Villenave et al., 2015). De même, la fertilisation
des sols et les rotations culturales sont des facteurs importants modulant l’abondance, la diversité et
le fonctionnement des sols (Le Guillou et al., 2018 ; Piron et al., 2009 ; Villenave et al., 2013, 2015 ;

44
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Tardy et al., 2015). La caractérisation de ces différents impacts met aussi en évidence certains des
leviers agronomiques permettant de préserver l’état biologique et le fonctionnement du sol (réduction
du travail du sol, couverture végétale longue, allongement des rotations et fertilisations organiques
fréquentes). Cette base de travail se doit d’être plus largement déployée pour affiner la gestion.
Dans ce contexte, le présent article propose une réflexion sur le pilotage biologique des sols, notam-
ment en termes de besoins méthodologiques et techniques, ceci en s’appuyant sur des initiatives
françaises passées ou en cours.

1. Des outils d’évaluation opérationnels en constante évolution


Les études d’écologie des sols ont permis de mettre en évidence la sensibilité des organismes du sol
(abondance et diversité) aux pratiques agricoles (Piron et al., 2009 ; Dequiedt et al., 2011 ; Constan-
cias et al., 2015 ; Villenave et al., 2013). L’accumulation d’observations dans une large gamme de
conditions pédoclimatiques, au travers d’essais (référentiel Elipto®, Elisol Environnement) et/ou du
Réseau de Mesure de la Qualité des Sols, a permis de constituer des référentiels d’interprétation
(MicroSol database©, Morin et al., 2013 ; Base de Données EcoBioSoil...) s’appuyant sur des mé-
thodes standardisées (Plassart et al., 2012 ; Terrat et al., 2012, NF EN ISO 23611-4/10/2011 ; https://
ecobiosoil.univ-rennes1.fr/page.php?60). Ainsi, de nombreux organismes sont reconnus comme
de bons bioindicateurs pour évaluer l’impact des pratiques agricoles (https://www.ademe.fr/bioin-
dicateurs-outils-biologiques-sols-durables-fiches-outils). Néanmoins, peu d’entre eux sont au-
jourd’hui reconnus opérationnels au terrain par les acteurs du monde agricole. Les bioindicateurs
actuellement opérationnels ont été sélectionnés conjointement avec les utilisateurs pour leur
coût, leur intérêt et leur mise en œuvre. Cette sélection participative a notamment permis d’aboutir au
tableau de bord opérationnel dans le cadre du programme AgrInnov (CASDAR, 2012-2015) comme
le décrivent Cannavacciuolo et al. (2017). Il comprend un grand nombre d’indicateurs élémentaires
pour caractériser la physico-chimie des sols ; leur état structural ; la dégradation de la matière orga-
nique ; et l’état biologique/le fonctionnement biologique de la parcelle. Il présente aussi la particularité
de proposer deux indicateurs de synthèse permettant aux utilisateurs d’avoir une lecture rapide et
intégrative des résultats. Ces indicateurs de synthèse constituent une première avancée dans le
pilotage biologique.
Néanmoins, dans les prochaines années, cette démarche est vouée à évoluer. L’accumulation de
nouvelles références permettra le développement de modèles prédictifs permettant d’estimer des
valeurs seuils à la parcelle pour chaque bioindicateur pour affiner le diagnostic. Pour illustrer cela,
on peut citer les modèles développés par Horrigue et al. (2016) et Terrat et al. (2017) qui permettent
d’estimer la biomasse moléculaire microbienne et la richesse taxonomique bactérienne des sols à
la parcelle sur la base des analyses de terre, ceci afin de les confronter aux valeurs mesurées et
d’évaluer l’impact des pratiques agricoles. De plus, cette évolution nécessitera dans les années à
venir un effort conséquent en termes d’acquisition de données biologiques. Les développements
méthodologiques et l’acquisition massive de références feront émerger à court terme de nouveaux
bioindicateurs opérationnels et/ou de nouvelles métriques (e.g. réseaux d’interactions biologique ;
Karimi et al., 2017, Ranjard et al., ce numéro). Ces nouveaux indicateurs permettront de prendre en
compte de nouveaux organismes d’intérêt dans le sol, de nouvelles fonctions ; et ainsi d’appréhender
plus en détails la complexité du sol. Ces nouveaux bioindicateurs opérationnels ou ces nouvelles
connaissances devront aussi être utilisés dans des approches intégratives comme celle proposée par
les indicateurs de synthèse évoqués plus haut. Cette évolution d’indicateurs de synthèse nécessitera

45
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
a fortiori une réflexion approfondie sur les méthodes d’agrégation et la pertinence des informations
pour éviter les redondances. Cette réflexion se devra aussi d’être étendue au développement de
nouveaux indicateurs de synthèse. Par exemple, de nombreuses études mettent en exergue la place
des organismes du sol dans la définition de l’état sanitaire des parcelles. Les différents groupes taxo-
nomiques peuvent avoir des effets néfastes (pathogènes) mais aussi et surtout positifs (biocontrôle),
néanmoins, il ne semble pas y avoir aujourd’hui d’approche permettant de prendre en compte l’état
biologique/le fonctionnement biologique d’une parcelle pour en évaluer l’état sanitaire. Une telle ap-
proche représente un enjeu important car elle permettrait notamment d’appuyer les démarches de
réduction d’usage des produits phytosanitaires. Enfin, le coût économique du pilotage biologique des
sols est un enjeu majeur. Le déploiement de biondicateurs est nécessairement indexé à un retour
sur investissement satisfaisant. Il nécessite donc à la fois d’avoir des analyses les plus abordables
possibles mais aussi un effet positif sur la performance économique des exploitations agricoles. Dans
cette optique, les instituts de recherche ont engagé un transfert des méthodologies permettant de
caractériser l’état biologique et le fonctionnement des sols auprès de laboratoires de prestation ana-
lytique (PIA AgroEcoSol). Mais l’évaluation du gain économique pour les exploitations agricoles est
encore en suspens et devient de plus en plus pressante.

2. Des réseaux de recherche participative


pour identifier des pratiques agricoles innovantes
Les instituts de recherche et les instituts techniques ont mis en place depuis plusieurs années des
réseaux de sites expérimentaux (e.g. Les SOERE - Systèmes d’Observation et d’Expérimentation
au long terme pour la Recherche en Environnement, sites expérimentaux des instituts techniques,
plateformes d’expérimentation des coopératives...). Ces réseaux de sites sont un levier d’innova-
tion et de développement/déploiement en matière de pratiques agricoles et de systèmes de culture.
Néanmoins, malgré leur nombre, ils ne permettent toujours pas d’évaluer simultanément un nombre
très important de pratiques dans une grande diversité de contextes pédoclimatiques. Une approche
complémentaire est celle des réseaux de recherche/expérimentation et développement participatifs.
En effet, les 437 000 exploitations agricoles de France recensées en 2016 (Agreste, 2017, http://
agreste.agriculture.gouv.fr/recensement-agricole-2010/resultats-donnees-chiffrees/) sont au-
tant de sites d’expérimentation et d’innovations potentielles qu’il est important d’explorer et de saisir.
Pour cela, les approches participatives constituent un outil de choix. Elles permettent à la fois de
fédérer les utilisateurs autour d’une thématique dans une démarche ascendante où ils sont décideurs
et forces de proposition. Ceci permet alors d’accélérer l’appropriation des résultats et leur mise en
œuvre. Pour exemple, le programme AgrInnov (CASDAR 2012-2015) s’appuie sur un réseau partici-
patif d’agriculteurs qui ont mis en œuvre le tableau de bord AgrInnov en autonomie. Il a ainsi permis
de montrer qu’un bon état et un bon fonctionnement biologique du sol d’une parcelle n’est pas inféodé
à un itinéraire technique particulier (Cannavacciuolo et al., 2017). Ceci laisse entendre que le pilotage
biologique des sols ne devrait pas nécessiter de changement brutal dans les techniques mises en
œuvre à l’échelle de l’exploitation. Par ailleurs, ce programme a permis de montrer que l’approche
participative permet d’induire des changements rapides au sein de certaines exploitations. Une en-
quête (n=66) réalisée en sortie de projet (18 mois) a permis de mettre en évidence des changements
de pratiques liés à la biologie des sols dans 60% des exploitations (couverts végétaux, travail du sols,
gestion des intrants, modification de rotations)  ; 30% des participants n’ayant rien modifié en raison
de bons résultats. Les réseaux de recherche participative sont donc une force indéniable et complé-
46
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
mentaire pour l’identification et la dissémination de pratiques agricoles, en particulier pour le pilotage
biologique des sols. Néanmoins, une appropriation aussi rapide des outils et des résultats nécessite
des actions de formation et d’échanges soutenues des agriculteurs et des conseillers.
Enfin, un pilotage biologique des sols durables nécessite d’évaluer si les modifications de pratiques
agricoles permettent d’atteindre les objectifs visés à court et moyen terme (environnementaux, éco-
nomiques). Pour ce faire, le monitoring des réseaux de parcelles est essentiel et s’appuiera néces-
sairement sur un large déploiement des actions de formation auprès des acteurs et sur la mise à
disposition des outils de pilotage biologique, ceci dans une approche participative. En effet, le monito-
ring participatif d’un réseau d’exploitation en collaboration avec les conseillers agricoles permettra de
définir des plans d’action au sein de chacune d’entre-elles et d’évaluer directement leur impact sur la
qualité biologique des sols, tout en bénéficiant du retour d’expérience des autres fermes du réseau.
C’est notamment l’objectif du Réseau d’Expérimentation et de Veille à l’innovation Agricole (REVA,
Observatoire Français des Sols Vivants) qui a démarré en 2016 avec un premier groupe suivi sur 5
ans en Gascogne et s’est étoffé en 2017 avec deux groupes d’agriculteurs en Pays de la Loire et 3
nouveaux groupes en 2018, et en Bourgogne Franche-Comté avec 5 groupes d’agriculteurs et de
viticulteurs (3 en 2018 et 2 en 2019).

3. Des outils d’aide à la décision


et un conseil pour le pilotage biologique des sols
Avec le développement de l’agriculture de précision, le conseil agronomique tend à mettre en œuvre
de plus en plus d’Outils d’Aide à la Décision (e.g. OAD pour moduler de la fertilisation azotée) adossés/
intégrés aux logiciels de gestion parcellaire. Promouvoir un pilotage biologique des sols nécessitera à
court terme d’être en mesure de proposer de tels OAD pour la gestion des composantes biologiques
des sols, auquel devra être associé un conseil agronomique adapté aux objectifs des agriculteurs.
Pour répondre à cette attente des acteurs du monde agricole, les approches participatives de mo-
nitoring prennent toute leur importance. D’une part, par l’acquisition de données massives dans le
temps, elles permettent de caractériser les réponses des indicateurs biologiques et de synthèse aux
changements de pratiques et de les modéliser. D’autre part, les évolutions techniques et concep-
tuelles permettent de coupler simplement ces différents modèles (Marilleau et al., 2008 ; Hassoumi,
2015) et de co-construire les OAD dans une démarche de modélisation participative impliquant tous
les acteurs tant pour la structuration des outils que pour la définition des règles de décision (Etienne,
2010). Ainsi, il est possible d’aboutir à des OAD répondant au mieux aux besoins et aux enjeux des
acteurs et des futurs utilisateurs, cette co-construction favorisant généralement l’acception et l’utilisa-
tion de l’OAD. Dans les années à venir, une telle approche va voir le jour en bénéficiant des acquis
antérieurs (programme AgrInnov) et des actions en cours (Réseau d’Expérimentation et de Veille à
l’Innovation Agricole, notamment) à la fois dans l’acquisition des données et dans la construction des
outils (Métaprogramme INRA, Observatoire Français des Sols Vivants). D’autre part, le monitoring
participatif des parcelles agricoles offre l’opportunité de co-construire le conseil agronomique avec
les agriculteurs. Fédérés autour d’un objectif/d’une question, les agriculteurs mettent en œuvre un
plan d’action avec leurs conseillers en prenant en compte l’état/le fonctionnement biologique de leur
parcelle et leurs objectifs/des contraintes individuelles (économiques, environnementales...). L’éva-
luation de l’efficacité du plan d’action à une échelle individuelle ou d’un groupe via le monitoring des
parcelles permettra alors d’identifier les pratiques les plus efficaces au regard des objectifs visés et

47
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
de co-construire le conseil agronomique associé au pilotage biologique de sols. Cette construction
bottom-up du conseil agricole pourra s’appuyer sur les laboratoires de prestation analytique qui ac-
quièrent aujourd’hui les méthodologies de caractérisation de la biologie des sols à haut débit et pourra
être comparé aux conseils agronomiques proposés par les laboratoires afin d’accentuer la dynamique
d’innovation ou l’identification de pratiques novatrices.

CONCLUSION
Aujourd’hui, les outils permettant d’appréhender l’état et le fonctionnement biologique des sols évo-
luent et sont de plus en plus faciles d’accès. Les enjeux aujourd’hui résident à la fois dans leur
constante évolution/mise à jour, en particulier au travers d’approches intégratives innovantes et leur
meilleure dissémination pour favoriser leur utilisation. Ceci est particulièrement dépendant de l’ex-
ploration des possibles au sein de réseaux de recherche participative impliquant tous les acteurs du
monde agricole : chercheurs, conseillers, agriculteurs. En effet, en constituant une force d’expérimen-
tation et d’échanges, le développement des réseaux de recherche participatives permettra à la fois
de faire évoluer les outils de pilotage biologique des sols en concertation avec les utilisateurs pour
répondre à leurs attentes mais aussi de construire le conseil agronomique associé.

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50
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
L’EFFET DES LÉGUMINEUSES SUR LE FONCTIONNEMENT BIOLOGIQUE
DU SOL : UNE MÉTA-ANALYSE SUR LA NÉMATOFAUNE DU SOL

Villenave C.1, Chauvin C.1, Santune C.1, Cérémonie H.1, Schneider A.2
1
 ELISOL environnement, ZA des Tourels, 10, avenue du midi, F-30111 Congénies
2
Terres Inovia, 1, avenue Lucien Brétignières, Campus de Grignon. F-78850 Thiverval-Grignon
Correspondance : cecile.villenave@elisol.fr

RÉSUMÉ
Les nématodes sont des bio-indicateurs pertinents pour étudier l’effet de pratiques agricoles sur
le fonctionnement biologique du sol. Cette méta-analyse évalue l’effet de la présence de légumi-
neuses comparativement à des plantes non-légumineuses. Les résultats obtenus dans 18 essais
conduits dans 14 pays différents ont été codés pour 23 paramètres nématofauniques et analysés.
Les populations de nématodes bactérivores, et les paramètres nématofauniques liés à leur pré-
sence, sont augmentés dans le sol soumis à l’influence des légumineuses comparativement au sol
soumis à l’influence de plantes non-légumineuses. Ce résultat reflète une disponibilité augmentée
des nutriments et une activité des décomposeurs primaires accrue, perceptible au niveau de la
strate de sol de surface (0-20 cm). Par contre, l’activité biologique globale n’est que peu augmentée
et la complexité du réseau trophique du sol n’est pas impactée par la présence des légumineuses.
Mots-Clés : Bio-indicateurs ; Nématodes ; Légumineuses ; Effet d’une pratique ; Fonctionnement
biologique du sol.

ABSTRACT : Effect of legumes on soil biological activity:


a meta-analysis of soil nematofauna
Nematodes are relevant bioindicators for studying the effect of agricultural practices on soil biolog-
ical functioning. This meta-analysis evaluates the effect of legumes compared to non-leguminous
plants. The results obtained in 18 trials conducted in 14 different countries were coded for 23
nematofaunal parameters and analyzed. The bacterial-feeder nematodes, and the nematofaunic
parameters related to their presence, are increased in the soil subjected to the influence of legumes
compared to the soil subjected to the influence of non-leguminous plants. This result reflects in-
creased nutrient availability and increased primary decomposer activity, noticeable at the surface
soil stratum (0-20 cm). On the other hand, the overall biological activity is only slightly increased
and the complexity of the soil food web is not affected by the presence of legumes.
Keywords : Bio-indicateurs ; Nematodes ; Legumes ; Effect of a practice ; Biological functioning

51
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
INTRODUCTION
Connaitre et valoriser l’effet des pratiques agricoles sur le fonctionnement biologique des sols est
une voie prometteuse pour progresser vers des systèmes de culture plus durables. Les plantes ont
une forte influence sur le fonctionnement biologique du sol : elles représentent la principale voie
d’entrée de matières organiques dans le sol, sous forme de litières et de rhizodépôts (De Deyn
et Van der Putten, 2005), en complément des fertilisants organiques à base d’effluents d’élevage
et d’autres matières d’origines résiduaires. Elles influencent ainsi directement les flux d’éléments
minéraux et la structure des communautés d’espèces animales et microbiennes du sol. Toute-
fois, l’effet des plantes sur ces composantes du sol est susceptible de varier selon la nature des
couverts. Grâce à leur capacité à fixer l’azote atmosphérique, les légumineuses représentent une
source intéressante pour la nutrition azotée des plantes en alternative ou en complément des in-
trants apportés. C’est pourquoi les espèces de cette famille botanique sont mobilisées en tant que
cultures intermédiaires ou au cours des rotations lorsque l’on vise à développer des systèmes de
culture innovants à bas intrants ou plus respectueux de l’environnement ; (Drinkwater et al., 1998 ;
Schneider et Huyghe, 2015). Cette propriété d’améliorer la fertilité des sols a un intérêt majeur en
agriculture, et la dimension chimique n’est certainement pas la seule en jeu. Les effets des légumi-
neuses sur le fonctionnement biologique des sols sont peu connus et cette étude bibliographique
a été conduite afin de mieux les comprendre. Elle a pour objectif de renseigner si la présence de
légumineuses a un effet spécifique sur le fonctionnement biologique des sols, en évaluant celui-ci
par un bioindicateur : les communautés de nématodes du sol appelées aussi « nématofaune ».
Les nématodes sont les organismes pluricellulaires (les métazoaires) les plus abondants sur terre ;
ils sont utilisés comme bio-indicateurs de l’état biologique des sols depuis les années 1990 (Bon-
gers, 1990 ; Neher, 2001) pour caractériser l’impact d’une pratique agricole ou d’un système de
culture sur l’activité et le fonctionnement biologique des sols (Djigal et al., 2012 ; Coll et al., 2012 ;
Salomé et al., 2016). Les nématodes sont des organismes microscopiques vermiformes (longueur
de l’ordre de 1 mm pour un diamètre de 20 µm). Souvent connus dans le milieu agricole pour
leur activité parasitaire et pour les dégâts qu’ils peuvent causer sur les cultures, les nématodes
forment en réalité une communauté d’organismes dont les habitudes alimentaires sont très variées
: bactérivores, fongivores, omnivores, prédateurs, phytophages, ou entomatopathogènes. Les né-
matodes participent ainsi activement aux divers processus du sol notamment par leur influence
sur la biomasse, la composition et l’activité des communautés microbiennes du sol, ainsi que sur
la minéralisation des matières organiques (Bongers et Ferris, 1999 ; Ferris, 2010 ; Yeates et Bon-
gers, 1999 ; Trap et al., 2016). Les communautés de nématodes ont ainsi un rôle d’indicateur de la
structure et du fonctionnement global des réseaux trophiques du sol.
S’ils sont particulièrement intéressants pour être utilisés comme bio-indicateurs de l’état du sol,
c’est parce que :
• Ils sont abondants : dans un sol ordinaire on trouve de l’ordre de 1 million de nématodes par m2,
• Ils présentent une grande diversité taxonomique et fonctionnelle (différents comportements ali-
mentaires, des capacités à coloniser le milieu très variables),
• Ils jouent le rôle clé de micro-régulateurs dans la dynamique des éléments nutritifs dans le sol,
• Ils sont sensibles, de façon variable, aux conditions du milieu et aux perturbations physiques ou
chimiques,
• Ils sont faciles à échantillonner et à étudier : la méthode d’étude est normalisée (IS0 23611-4),

52
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
• Enfin les nématodes se placent à différents niveaux de la chaîne trophique et de ce fait, leur ca-
ractérisation donne une information sur l’ensemble du réseau trophique du sol.
Différents indices nématofauniques basés sur les abondances et la composition taxonomique et
fonctionnelle des communautés de nématodes ont été développés et permettent de discuter des
flux de nutriments, la stabilité du milieu ou encore des voies de décomposition majeures dans le
sol (Bongers, 1990 ; Ferris et al., 2001 ; Ferris, 2010).
Les effets de la présence de légumineuses ont été évalués sur les différents paramètres némato-
fauniques par une méta-analyse des résultats de publications internationales et de littérature grise.

1. Matériel et méthodes
1.1 Les données bibliographiques exploitées
Les articles traitant de l’effet de la culture de légumineuses sur la nématofaune ont été recherchés
sur différents moteurs de recherches d’articles scientifiques (ISI web of science, google scholar,
bibliographie interne). Vingt-six études ont été répertoriées (articles de la littérature internationale
et rapports). Parmi ces études, 18 dispositifs expérimentaux ont été retenus : 11 issus d’articles
de rang A et 7 non publiés (littérature grise) (Tableau 3). Pour être retenues, les études devaient
présenter des modalités « légumineuses » ou « associations légumineuses/non-légumineuses »
versus des modalités « non-légumineuses » et les communautés de nématodes du sol devaient
avoir été caractérisées (abondance totale de nématodes du sol, ou des groupes trophiques, ou des
familles, ou des espèces de nématodes, ou des indices nématofauniques, etc).
A partir des 18 études retenues, 245 modalités ont été référencées (Tableau 3) et classées selon :
• Le type de plantes étudiées : légumineuse (L), non-légumineuse (NL) ou association légumineuse/
non-légumineuse (L+NL)
• Le type de légumineuses : légumineuses fourragères (F), légumineuses à graines consommables
(LG) ou arbres fixateurs d’azote (A).
Les études ont porté sur l’analyse de la nématofaune dans le sol au cours du développement de
plantes ou suite à l’apport de résidus végétaux de plantes. Les études retenues ont été conduites,
en plein champ ou en serre, dans 14 pays : Espagne (1), Nouvelle-Zélande (1), Suède (3), Da-
nemark (2), USA (Californie) (1), Chine (1), Royaume-Uni (1), Pays-Bas (1), USA (Minnesota) (1),
France (3), Brésil (1), Kenya (1), Congo (1), Bénin (1). Elles concernent différents types de produc-
tions : grandes cultures, prairies, plantations d’arbres.

1.2 Les paramètres de la nématofaune du sol


Classiquement, les nématodes sont extraits du sol (échantillons composites de l’ordre de 300 g)
par élutriation, dénombrés puis identifiés au niveau de la famille ou du genre.
Plusieurs types de paramètres sont utilisés à partir de l’étude de la nématofaune :
(1) Les abondances des différents groupes trophiques,
(2) Les indices nématofauniques et de diversité,
(3) Les empreintes métaboliques.

53
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
1.2.1 Abondances des différents groupes trophiques
Les nématodes sont regroupés en fonction de leur groupe trophique et les abondances de ces
différents groupes sont calculées :
• Les nématodes microbivores qui incluent :
- Les nématodes bactérivores (BACTERIVORES)
- Les nématodes fongivores (FONGIVORES)
• Les nématodes prédateurs de niveaux trophiques supérieurs : omnivores et carnivores
- Ils sont regroupés sous la dénomination : OMN_CARN
• Les nématodes phytophages (PHYTOPHAGES)
- Les phytophages obligatoires (PHYTOPARASITES)
- Les phytophages facultatifs (PHYTO_FAC)
Les nématodes libres du sol sont les bactérivores, les fongivores, les omnivores et les carnivores
(LIBRES). Les indications fournies par les différents groupes trophiques sont listées dans le Ta-
bleau 1.

Tableau 1 : Les abondances des différents groupes fonctionnels


de nématodes utilisés pour caractériser le fonctionnement biologique du sol.

54
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
1.2.2 Abondances des différentes guildes fonctionnelles 
Les nématodes peuvent être regroupés en fonction de leurs caractéristiques démographiques
(traits d’histoire de vie) telles que définies par Bongers (1990). On obtient alors des guildes fonc-
tionnelles. Par exemple, au sein des nématodes bactérivores on distingue deux sous-groupes :
les nématodes bactérivores opportunistes ou cp1 (BACTERIVORES_cp1) ont des taux de repro-
duction très rapides et se multiplient dans les milieux enrichis ; les autres nématodes bactérivores
ou cp2-4 (BACTERIVORES_AUTRES) ont des temps de génération plus longs et se retrouvent
préférentiellement dans des milieux plus stables. Différents indices basés sur les abondances
d’individus, leurs habitudes alimentaires, et leurs appartenances aux différentes guildes fonction-
nelles au sein des communautés de nématodes ont été développés pour définir les conditions et le
fonctionnement du sol (Ferris et al., 2001 ; Bongers, 1990 ; Neher, 2001).

1.2.3 Les indices nématofauniques et de diversité


Deux indices de diversité classiques sont calculés (Tableau 1):
• R_TAX_FAM: Richesse taxonomique mesurée au niveau de la famille
• DIV_SHANNON_FAM : indice de diversité de Shannon calculé au niveau de la famille

Dans cette étude, les résultats de plusieurs indices nématofaunique sont présentés (Figure 2):
• EI: Indice d’Enrichissement
• SI: Indice de Structure
• NCR: Nematode Channel Ratio (pouvant se traduire Indice des Voies de Décomposition en
français)
• MI: Indice de Maturité
• PPI: Indice des parasites des plantes

Le mode de calcul de ces indices ainsi que leur signification sont présentés dans le Tableau 2.

1.2.4 Les empreintes métaboliques


Les empreintes métaboliques fournissent une mesure de l’activité métabolique de la communauté
de nématode du sol en se basant sur les quantités de carbone mobilisées, la production de matière
et la respiration de chaque guilde fonctionnelle. Elles permettent d’évaluer la magnitude de l’acti-
vité et de l’impact de ces différentes composantes de la nématofaune sur le fonctionnement global
du sol (Ferris, 2010). Le mode de calcul des empreintes ainsi que leur signification sont présentés
dans le Tableau 2.

55
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Tableau 2 : Les différents paramètres et indices nématofauniques
utilisés pour caractériser le fonctionnement biologique du sol.

Les résultats de plusieurs empreintes sont présentés (Figure 2) :


• EFOOT : empreinte d’enrichissement
• SFOOT : empreinte de structure
• PLTFOOT : empreinte des phytophages
• BACFOOT : empreinte des bactérivores
• FUNGFOOT : empreinte des fongivores
• COMFOOT : empreinte composite de la communauté totale.

1.3 Codage des données nématofauniques des études


Les données présentes dans les articles (abondances de taxons, indices calculés) ont été impor-
tées dans la base de données ELIPTO©, Système d’Information Environnemental (SIE) dédié
aux analyses nématologiques développé par ELISOL environnement. A partir des données dispo-
nibles, les autres paramètres, tels que les abondances des groupes trophiques, les indices néma-
tofauniques, les indices de diversité et les empreintes métaboliques ont été calculés chaque fois
que cela était possible de façon à compléter les données de base présentes dans les publications
originelles.
La sélection des traitements retenus pour la méta-analyse a été réalisée selon les règles suivantes.
Pour les études pour lesquelles les données de plusieurs répétitions étaient disponibles pour une
modalité, les valeurs moyennes ont été calculées et utilisées pour chacun des paramètres étudiés,
de façon à ce que le niveau de représentation soit le même quel que soit les études. Pour une
étude disposant de données pour L, NL et l’association L+NL, les données L+NL n’ont pas été utili-
sées. Quand l’étude présentait des données pour NL et L+NL, et pas de modalité L, la comparaison
a été effectuée entre NL et NL+L (cela concerne 2 études sur les 18). Quand l’étude présentait
plusieurs dates de mesures, une date seulement a été conservée; sauf pour Grabau et al.(2016) où
trois dates ont été retenues en raison du très grand nombre d’analyses nématofauniques réalisées
à chaque date. Les témoins « sols nus » ainsi que les témoins « végétation naturelle » hors site
n’ont pas été utilisés.

56
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Certains traitements ont été moyennés pour homogénéiser le nombre de données disponibles pour
les différentes études (par exemple, moyenne de deux profondeurs échantillonnées ou moyennes
des différentes espèces de NL au sein d’une étude).

1.4 Analyse des données


Compte tenu de la grande diversité des contextes d’étude, il a été choisi de travailler sur des résultats
relatifs plutôt que sur les résultats bruts. L’effet des légumineuses (traitement) est estimé en compa-
raison avec les non-légumineuses (témoin) présentes dans la même étude, étudiées aux mêmes
dates.
L’effet des légumineuses a été évalué par le % de modifications par rapport au témoin non-légumi-
neuses :
traitement - témoin
%= x 100
témoin

L’intervalle de confiance des mesures au seuil de 5% a été calculé par la formule suivante :

Intervalle de confiance = erreur standart x 1,96

Au final, les 245 modalités (réparties entre les 3 traitements L, L+N, NL) ont été condensées en 46
modalités (différences entre L et NL dans le cas général) qui ont fait l’objet d’une ’étude statistique
(Tableau 3) ; tous les paramètres nématofauniques n’ont pas pu être calculés pour l’ensemble des
études considérées compte tenu des données disponibles dans les publications d’origine.
L’analyse a été tout d’abord réalisée sur tous types de plantes confondus, puis en séparant par
type de légumineuses : légumineuses à graines (LG), légumineuses fourragères (F), arbres (A).

57
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Tableau 3 : Etudes utilisées pour la méta-analyse

2. Résultats et discussion
2.1 Effet global des légumineuses : tous types confondus
La Figure 1 montre que la présence des légumineuses induit une augmentation significative des
abondances totales de nématodes (+33%). Ces nématodes sont essentiellement des nématodes
libres (+29%) et plus particulièrement des nématodes bactérivores (+43%).

Figure 1 : Différences d’abondances de néma-


todes exprimées en % entre légumineuses et
non-légumineuses ; valeurs moyennes et intervalle
de confiance sur la moyenne. En vert : les diffé-
rences sont significatives.

58
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Parmi ceux-ci, les nématodes Bactérivores_cp1 sont les plus favorisés par la présence des légu-
mineuses (+193%). Les nématodes Bactérivores_autres sont également favorisés, mais dans une
moindre mesure (+29%). Les nématodes Bactérivores_cp1 sont des indicateurs du niveau d’enri-
chissement du milieu, ils se multiplient dans des milieux riches, où les communautés bactériennes
exploitent des ressources abondantes et facilement dégradables (Trap et al., 2016). Ce résultat
est surement à relier à la qualité des litières et des rhizodépôts des légumineuses, particulière-
ment riches en azote et en éléments facilement dégradables (DuPont et al., 2009 ; Schneider et
Huyghe, 2015). Contrairement aux nématodes bactérivores, les abondances de nématodes des
hauts niveaux de la chaine trophique (omnivores et carnivores), les nématodes fongivores et les
nématodes phytophages (qu’ils soient phytophages facultatifs ou phytophages obligatoires) ne
sont pas significativement modifiées par la présence de légumineuses.
Ces modifications d’abondances des différents groupes fonctionnels de nématodes se répercutent
sur les valeurs des indices nématofauniques (Figure 2). L’Indice d’Enrichissement (EI) est aug-
menté en présence de légumineuses, traduisant des flux de nutriments (en particulier d’azote)
plus importants. La réduction de l’Indice de Maturité (MI) sous les légumineuses reflète une plus
forte proportion des nématodes des niveaux trophiques inférieurs (bactérivores et fongivores) par
rapport aux nématodes des niveaux trophiques supérieurs (omnivores et carnivores). Cette dimi-
nution de l’indice indique une spécialisation des réseaux trophiques du sol vers l’exploitation des
ressources fournies dans le sol par les légumineuses. En parallèle, l’Indice de Structure (SI) n’est
pas significativement modifié ; la présence des légumineuses n’induit pas de conditions favorables
à la présence des nématodes sensibles, que sont les nématodes à cycles longs des hauts niveaux
de la chaine trophique (omnivores et carnivores).

Figure 2 : Différences des indices nématofau-


niques, de diversité et des empreintes métabo-
liques entre légumineuses et non-légumineuses
(en %) ; valeurs moyennes et intervalle de
confiance sur la moyenne. En vert: les différences
sont significatives.

59
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
L’empreinte métabolique de la communauté de nématodes « d’enrichissement » est fortement
augmentée (+110%) ainsi que l’empreinte métabolique des nématodes bactérivores (+84%) ; ce
sont ces nématodes qui contribuent à l’augmentation de l’empreinte métabolique de la communau-
té totale du sol (+45%) car les empreintes métaboliques des autres groupes (fongivores, phyto-
phages, indicateurs de structure) ne sont pas significativement modifiées. Cette augmentation des
empreintes totales traduit une augmentation de l’activité biologique des sols en présence de légu-
mineuses en comparaison à des sols sans légumineuses.
L’indice des voies de décomposition (NCR) montre que les voies de décomposition de la matière
organique sont modifiées en présence de légumineuses : les légumineuses favorisent la voie bac-
térienne (NCR augmentée de 12%) au dépend de la voie fongique. Enfin, la diversité taxonomique,
mesurée par le nombre de morphotypes de nématodes présents et par l’indice de diversité de
Shannon, n’est pas significativement différente en présence de légumineuses.

2.2 Comparaisons entre les différents types de légumineuses :


légumineuses à graines, légumineuses fourragères et arbres fixateurs d’azote
La Figure 3 montre les résultats des différences entre les légumineuses et les modalités témoins
en séparant les trois types de légumineuses considérées :
• Les légumineuses à graines consommables (LG),
• Les légumineuses fourragères (F),
• Les arbres fixateurs d’azote (A).
L’abondance des nématodes bactérivores est significativement augmentée pour les légumineuses
à graines (LG ; +33%) et les légumineuses fourragères (F ; +42%). Pour ces dernières, les abon-
dances des Bactérivores _cp1 et des Bactérivores_autres sont significativement augmentées
(+215% et +44% respectivement) tandis que ces abondances ne sont pas significativement modi-
fiées par les légumineuses à graines (LG).
Les abondances de nématodes fongivores sont, à l’inverse, significativement réduites pour les
arbres fixateurs d’azote (A) et les légumineuses à graines consommables (LG) (-19% et -27% res-
pectivement). En conséquence de ces effets sur les différents groupes trophiques de nématodes
qui composent la nématofaune libre, l’abondance totale des nématodes libres est augmentée de
41% sous les légumineuses fourragères (F) comparativement aux non-légumineuses. Cette aug-
mentation des abondances de nématodes libres, qui traduit une plus forte activité biologique dans
les sols, n’est pas significative pour les arbres fixateurs d’azote (A) et les légumineuses à graines
(LG). Les abondances de nématodes prédateurs, phytophages facultatifs et phytoparasites ne sont
pas significativement différentes entre non-légumineuses et légumineuses des trois types A, LG
et F.
Le EI tend à être plus élevé avec les 3 types de légumineuses (A, LG et F) ; il est significativement
augmenté de 8% pour les LG : ceci traduit la forte augmentation relative des Bactérivores_cp1 au
sein de la communauté des nématodes libres du sol, lié à de plus forts flux de nutriments dans le
sol. La tendance sur le SI dépend du type de plante : le SI est significativement plus élevé pour les
A (+15%) tandis qu’il tend à être diminué pour les légumineuses fourragères (F ; -29%, non-signi-
ficatif) et qu’il ne varie pas sous les légumineuses à graines (LG). On peut faire l’hypothèse que,
dans le système pérenne que constituent les plantations d’arbres, les nématodes sensibles des
hauts niveaux de la chaine trophique sont favorisés en présence d’arbres fixateurs d’azote et par
l’absence du travail du sol comparativement au témoin non-légumineuses.

60
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Le NCR tend à être plus élevé pour les 3 types de légumineuses (A, LG et F) indiquant que la
voie de décomposition bactérienne est significativement favorisée par ces cultures. Cet effet est
significatif avec les légumineuses de type A et LG (+14% et +12%). par rapport aux témoins non-lé-
gumineuses respectifs.

Figure 3: Différences des abondances de nématodes (A), des indices nématofauniques (B),
des indices de richesses et des empreintes métaboliques (C) entre les différents types de légumineuses (en %) ;
valeurs moyennes et intervalle de confiance sur la moyenne.

61
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Cet effet des légumineuses sur les abondances de nématodes bactérivores comparativement à
une culture non-légumineuse peut également être observé lorsque les cultures de non-légumineuses
sont fertilisées avec des engrais inorganiques. Dans un essai de longue durée, Blanchart et al. (1998)
mettent en avant des abondances de nématodes bactérivores plus élevées dans une culture mixte
de maïs et de Mucuna puriens (une légumineuse à graine) que dans une culture de maïs pure ferti-
lisée. Palmborg et al. (2005) montrent également que les teneurs en nitrates (NO3-) et ammoniaque
(NH4+) des sols sont plus importantes sous des couverts de légumineuses ou sous des couverts
mixtes contenant des légumineuses que sous des couverts de non-légumineuses. En sus, la res-
titution des litières des légumineuses induit généralement une augmentation des teneurs en azote
minérale du sol. Par exemple, une luzerne âgée de 2 à 3 ans peut apporter un équivalent de 100 à
150kg N/ha pour la culture suivante (Scheider et Huyghe, 2015). Ainsi la présence de légumineuse
permet à la fois de stimuler l’activité bactérienne, celles des organismes bactérivores dans les sols et
engendrer des flux d’azote importants, pouvant parfois égaler ceux liés à une fertilisation minérale.
Du fait de l’augmentation des abondances et/ou de la proportion des nématodes bactérivores au sein
de la communauté de nématodes, l’indice MI tend à être plus faible avec les 3 types de légumineuses
(A, LG et F); avec une diminution significative pour les LG (-7%).
De manière plus globale, l’empreinte d’enrichissement (EFOOT) est fortement augmentée pour les
trois types de plantes (+85% ; +41% ; +116%), de la même manière que l’empreinte métabolique
des bactérivores (BACFOOT) et de celle de l’ensemble de la communauté de nématodes du sol
(COMFOOT). L’ensemble de ces résultats reflète une augmentation de l’activité des nématodes bac-
térivores et donc de l’activité bactérienne pour la dégradation des matières organiques au sein des
réseaux trophiques du sol, liée à la présence des légumineuses.
L’empreinte de la communauté des nématodes fongivores (FUNGFOOT) et des nématodes de la
faune de structure (SFOOT) sont diminués pour les A et les LG (-28% et -21%), reflétant une moindre
activité des nématodes fongivores et des nématodes des niveaux trophiques supérieurs sous les
légumineuses de type A et LG que sous leurs témoins non-légumineuses.

CONCLUSION
Les nématodes du sol sont représentatifs de l’activité biologique du sol ; les variations des abon-
dances des nématodes du sol sous différentes plantes sont le résultat d’interactions biotiques entre
les racines, les apports de litières, les micro-organismes, et des effets directs et indirects des plantes
sur le sol (bioturbation, allélopathie…). Les légumineuses ont des impacts particuliers sur les compo-
santes physico-chimiques des sols relativement bien documentés et en particulier liés à leur capacité
à fixer l’azote atmosphérique (Schneider et Huyghe, 2015).
L’étude des nématodes du sol permet ici de mettre en évidence des effets des légumineuses sur la
biologie du sol. En effet, la méta-analyse effectuée révèle des différences significatives dans l’activité
biologique du sol entre les légumineuses et les non-légumineuses. Dans une majorité de cas, il y a
une spécialisation du réseau trophique des sols vers une exploitation des ressources primaires par
voies bactériennes. Cette spécialisation s’observe à travers des populations de nématodes bacté-
rivores (et en particulier les Bactérivores_cp1) augmentées dans les sols soumis à l’influence des
légumineuses comparativement aux sols soumis à l’influence de plantes non-légumineuses. Ces
nématodes indiquent un enrichissement du milieu, c’est-à-dire une disponibilité augmentée des nutri-
ments et une activité des décomposeurs primaires accrue.

62
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Différents facteurs peuvent expliquer que les populations de nématodes bactérivores soient augmen-
tées en présence de légumineuses comparativement aux non-légumineuses. Le facteur principal est
sans doute la qualité des ressources nutritives que fournissent les légumineuses aux organismes du
sol : lorsque les plantes sont vivantes, elles produisent des exsudats racinaires et autres rhizodépôts
riches en azote. A la mort des plantes la composition biochimique des matières organiques fraiches
qui demeurent dans le sol (racines parties aériennes non exportées) est également plus facilement
exploitable que pour une majorité de non-légumineuses. Les résidus végétaux issus des légumi-
neuses ainsi que leurs rhizodépôts ayant une quantité d’azote plus importante que les autres plantes,
il est probable que la flore bactérienne puisse facilement les exploiter permettant ensuite le déve-
loppement de nématodes bactérivores qui les consomment (Trap et al., 2016). Cette augmentation
significative d’abondance des nématodes bactérivores témoigne d’un sol «enrichi» ; elle contribue à
l’augmentation significative d’autres paramètres nématofauniques qui lui sont liés, en particulier : l’EI,
l’EFOOT et le BACFOOT.
Cette tendance est observable dans la grande majorité des articles (DuPont et al., 2009 ; Blanchart
et al., 2006 ; Viketoft et al., 2008 ; Grabau et Chen., 2016). Dans deux études (Zhao et al., 2014 et
Crotty et al., 2015), ce résultat n’est pas observé : il y a au contraire une diminution des populations
de nématodes bactérivores. Ceci peut s’expliquer par le contexte pédoclimatique (pH du sol notam-
ment) et l’échelle de temps spécifiques de ces deux études ; les études ont porté sur des arbres ou
sur des cultures âgées de quatre ans. La pérennité des espèces et leur physiologie peut également
être responsable de cette tendance.
Ces effets observés, liés à la présence de légumineuses dans le système comparativement à des
plantes non légumineuses, sont comparables aux effets mesurés suite à une fertilisation minérale,
en particulier d’une fertilisation azotée (Bongers et al., 1997 ; Robin et al., 2014 ; Liu et al., 2016 ;
Blanchart et al., 2006). Malheureusement, pour une majorité des études prises en compte dans la
méta-analyse, il n’est pas précisé si les modalités non-légumineuses des essais ont fait l’objet d’une
fertilisation minérale différente des modalités légumineuses ; on peut toutefois supposer que ce n’est
pas le cas, car sinon cela aurait réduit les différences entre traitement L et NL, jusqu’à les rendre pos-
siblement nuls. Toutefois une différence majeure entre fertilisation minérale et présence de légumi-
neuses est la temporalité des effets sur le sol qui est sans doute plus durable avec les légumineuses
qu’avec un engrais dont l’effet est beaucoup plus fugace (Wang et al., 2006)
De plus, les résultats obtenus par la méta-analyse montrent que quel que soit le type de légumineuses
(arbres, plantes à graines ou fourragères), les mêmes grandes tendances existent : les populations
de nématodes Bactérivores_cp1, de nématodes libres pris globalement ainsi que l’abondance totale
de nématodes du sol sont augmentées, et les populations de fongivores sont un peu réduites. En re-
vanche, la présence des légumineuses n’induit pas de conditions plus favorables aux organismes des
niveaux trophiques supérieurs tels que les nématodes prédateurs ; seule la culture d’arbres fixateurs
d’azote qui implique un travail du sol moindre, sur la longue durée, peut favoriser ces organismes. Il
semble dans ce cas, qu’il s’agisse plus d’un effet lié aux pratiques appliquées au sol qu’un effet direct
des arbres fixateurs d’azote.
Enfin, le nombre de nématodes phytoparasites ne varie pas selon le type de végétaux (fixateurs
d’azote ou non), mais plutôt avec les espèces de plantes du fait de la spécificité hôte /parasite de
nombreux nématodes phytophages. Le risque qu’induit la présence de phytoparasites dans les
cultures est indépendant du type de plante : légumineuses ou non-légumineuses.
Il apparaît intéressant de compléter ces conclusions en approfondissant le cas de chacune des 3
types de légumineuses pour préciser expérimentalement les résultats selon les situations agricoles
63
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
pour mieux les caractériser selon les modes d’exploitation des légumineuses dans les systèmes et
pour expliciter l’amplitude des effets selon les contextes pédoclimatiques (Chauvin et al., 2018).

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65
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
LA DIVERSITÉ DES COMMUNAUTÉS MICROBIENNES,
UN LEVIER POUR PILOTER LE FONCTIONNEMENT BIOLOGIQUE DU SOL

Maron Pierre-Alain1
1
UMR 1347 Agroécologie, INRA Dijon
Correspondance : pierre-alain.maron@inra.fr

RÉSUMÉ
De tous les organismes vivants du sol, c’est dans le monde de l’invisible, de «l’infiniment petit» que
l’on trouve la diversité biologique la plus importante de notre planète. Ainsi, on estime respective-
ment à 1 million et 100 000 le nombre d’espèces de bactéries et de champignons qui vivent dans
1 gramme de sol. Au-delà de la diversité génétique, ces communautés représentent également
une part très importante de la biomasse vivante du sol, de l’ordre de 2 à 10 tonnes de carbone
par hectare, soit l’équivalent de la biomasse végétale d’une praire de la même surface auquel on
ajoute une dizaine de vaches pâturant !
Cette richesse microbienne extraordinaire se traduit par une implication forte dans les fonctions et
les services écosystémiques assurés par le sol. Ainsi, les communautés microbiennes contribuent
aux services de soutien, notamment par leur rôle dans les cycles biogéochimiques d’éléments
majeurs tels que le carbone, l’azote, le phosphore, le soufre… déterminant pour la fertilité du sol.
Ils ont également un impact sur la santé et la croissance des plantes, contribuant ainsi aussi au
service d’approvisionnement majeur qu’est la production agricole. Ils interviennent aussi dans les
services de régulation via leur implication dans la dégradation et le transfert de polluants (métaux,
pesticides…), l’émission et la capture de gaz à effet de serre, la régulation de l’abondance et/ou
l’activité de populations pathogènes, etc.
Si l’importance de la biomasse microbienne, c’est-à-dire la quantité de microorganismes, pour le
fonctionnement du sol est bien reconnue (i.e. un sol avec beaucoup de biomasse sera implicite-
ment considéré comme plus actif qu’un sol avec peu de biomasse), le rôle de la diversité micro-
bienne est moins connu. Ceci s’explique par le faible nombre d’études ayant réellement abordé
cette question, principalement en raison de limitations méthodologiques pour caractériser l’énorme
diversité des communautés in situ. Avec le développement de la génomique environnementale
(i.e. caractérisation de l’ADN des communautés microbienne du sol), les scientifiques disposent
aujourd’hui d’outils performants pour caractériser finement la biodiversité microbienne et ainsi la
relier au fonctionnement du sol. Ces travaux sont essentiels pour déterminer dans quelle mesure
la gestion de la diversité microbienne peut être considérée et utilisée comme un levier efficace
pour optimiser le fonctionnement et la fertilité du sol dans le contexte actuel de transition agroéco-
logique.
Dans cet exposé seront présentées différentes illustrations de travaux actuellement menés pour
évaluer le rôle de la diversité des communautés microbiennes pour le fonctionnement biologique
du sol appréhendé au travers de différentes fonctions telles que : la régulation (i) des transfor-
mations des cycles biogéochimiques (carbone et azote), (ii) de la structure du sol ou (iii) de l’état
sanitaire du sol (effet barrière de la diversité à l’implantation de populations pathogènes exogènes).

66
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
FERTILITÉ BIOLOGIQUE DES SOLS : DES MICROORGANISMES UTILES
À LA CROISSANCE DES PLANTES

Alabouvette C1. et Cordier C.1


1
AGRENE CONSULTING,Technopole Agronov Rd3, F-21110 Breteniere

Correspondance : c.ala@agrene.fr

RÉSUMÉ
Le sol héberge une grande diversité de communautés microbiennes qui interagissent entre elles
et qui, dans la rhizosphère, interagissent aussi avec les racines des plantes. Les activités de
certaines populations microbiennes peuvent être bénéfiques à la croissance des plantes. Ces
microorganismes utiles peuvent constituer des associations symbiotiques comme c’est le cas entre
les légumineuses et des bactéries fixatrices d’azote ou entre les champignons mycorhizogènes de
l’ordre des Glomales et de nombreuses espèces végétales. D’autres microorganismes dits « libres »
possèdent aussi la capacité de favoriser la croissance des plantes, en solubilisant des nutriments
non ou peu disponibles dans le sol, mais aussi en libérant dans la rhizosphère des substances de
croissance de type hormonal. Depuis une dizaine d’année l’industrie des « biostimulants » a mis
sur le marché un grand nombre de produits à base de microorganismes bénéfiques, bactéries ou
champignons, libres ou symbiotiques. Leur efficacité dépend de nombreux facteurs parmi lesquels,
la culture, le type de sol, la qualité du produit et le mode d’application jouent un rôle prépondérant.
Mots-Clés : Rhizosphère, Biostimulants, Biofertilisants, Microorganismes libres,
Microorganismes symbiotiques, Mycorhize, Rhizobium, Bacillus, Pseudomonas, Trichoderma

ABSTRACT
A large diversity of microbial communities exists in soil. In the rhizosphere, these microbial
populations interact among themselves, and with plant roots. Some microorganisms have the
capacity to improve plant growth. Bacteria such as nitrogen-fixing Rhizobia and fungi belonging
to the order Glomales form symbiotic associations with plant roots. In addition free living
microorganisms such as Pseudomonas, Bacillus or Trichoderma are also able to promote plant
growth through different mechanisms such as increasing the bioavailability of soil-borne nutrients,
secreting hormones etc. The biostimulant Industry has created many diverse products containing
growth promoter microorganisms, bacteria and fungi, free living or symbiotic that are now available
on the market. Their efficacy depends on many factors especially on the crop, the soil type, the
product quality and the mode of application.
Keywords : Rhizosphere, Biofertilizers, Free living microorganisms, Symbiotic microorganisms,
Mycorrhiza, Rhizobium, Bacillus, Pseudomonas, Trichoderma

67
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
1. Fertilité biologique des sols
Avant d’aborder plus spécifiquement le rôle des microorganismes favorisant la croissance et/ou le
développement des plantes, il convient de tenter de définir ce qu’est la fertilité biologique des sols.
Si l’on interroge le net nous trouvons de nombreuses définitions de la fertilité des sols. Plusieurs
auteurs s’accordent à penser qu’il est impossible de proposer une définition acceptable par tous,
car elle serait trop vague. Nous en avons choisi une qui est celle-ci : la fertilité du sol est une
composante de la productivité biologique du sol s’intéressant à son état en matière de disponibilité
en éléments nutritifs, et à sa capacité à fournir les éléments nutritifs à partir de ses propres réserves
pour la production des cultures et, enfin, à ses réactions concernant les apports externes d’éléments
nutritifs. Son évaluation est utile pour décider des doses d’application d’engrais, ce qui est la fonction
principale des laboratoires d’analyse du sol. Les engrais sont nécessaires si la fertilité du sol est faible
et inadaptée à maintenir un niveau désiré de production des plantes. L’application d’engrais a pour
objectif d’augmenter la fertilité biologique du sol».
Cette définition fait donc essentiellement référence aux éléments nutritifs disponibles et à la nécessité
d’en apporter sous forme d’engrais si les résultats d’analyses physicochimiques signalent de
potentielles carences en certains éléments. Mais curieusement, dans la dernière phrase, il est fait
référence à la fertilité biologique sans en préciser la définition.
Toujours sur le net et comme pour la fertilité, nous trouvons plusieurs définitions de la fertilité biologique
la plus courte étant celle-ci : La fertilité biologique est « une aptitude d’un substrat, d’un sol, à fournir
naturellement, par les cycles biologiques les éléments fertilisants pour la croissance des végétaux ».
De notre point de vue cette définition n’est pas très explicite mais en continuant nos recherches nous
trouvons une définition beaucoup plus complète et plus satisfaisante.
La fertilité biologique est « une aptitude des sols à apporter les éléments essentiels (azote,
phosphore et potassium principalement) à la croissance des végétaux par l’action des organismes
vivants (animaux, insectes, champignons, parasites) ayant des inter-relations complexes et qui
se nourrissent de débris végétaux ou animaux. L’ensemble de ces organismes contribuent à la
dégradation de la matière organique qui entraîne la libération des éléments nutritifs nécessaires à
la plante. Une fraction de la matière organique, facilement dégradable, participe à la fertilité du sol
en nourrissant la biomasse microbienne qui elle-même participe à la nutrition des plantes en azote,
phosphore… Une autre fraction dite « stable » a un rôle de structuration du sol. L’équilibre du ratio
entre dégradation et stabilisation de la matière organique détermine la fertilité biologique des sols.
La principale critique que nous ferons à cette définition est de ne citer que des éléments nutritifs
majeurs alors que la vie microbienne des sols est essentielle aux cycles de certains oligo-éléments
comme le fer, le manganèse et bien d’autres. Mais cette définition met en exergue le rôle central joué
par les communautés microbiennes dont l’activité contribue de manière importante à la fourniture à la
plante des éléments indispensables à son développement.

2. La rhizosphère
Dans la définition de la fertilité biologique citée ci-dessus, il est dit que les organismes vivants
se nourrissent de débris végétaux ou animaux. Cela est exact, mais incomplet car de nombreux
microorganismes utilisent les éléments nutritifs émis par la plante dans la rhizosphère. Il est donc

68
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
indispensable de définir ce terme. La rhizosphère correspond au volume de sol soumis à l’influence
des racines de la plante. C’est le lieu des interactions principales entre la plante et les microorganismes
telluriques d’une part et des interactions entre microorganismes eux-mêmes. La distance à laquelle
la racine d’une plante affecte les activités microbienne est extrêmement variable, elle dépend du type
de sol, de l’espèce végétale et des activités microbiennes considérées. La racine de la plante modifie
très largement certaines caractéristiques du sol : pH, potentiel hydrique, potentiel d’oxydo-réduction,
et apporte, via les exsudats racinaires, de nombreux éléments, en particuliers des sucres et des
acides organiques, qui stimulent les activités microbiennes et leurs interactions.
Dans la rhizosphère les microorganismes peuvent être libres ou étroitement associés aux racines,
l’association la plus stricte étant celle de la symbiose qui caractérise d’une part les relations entre les
légumineuses et les rhizobiacées, bactéries fixatrices d’azote et d’autres part les relations entre les
glomales, champignons formant des mycorhizes avec de très nombreuses espèces végétales.
Parmi les microorganismes libres vivant dans la rhizosphère, on trouve aussi bien des organismes
bénéfiques à la croissance tels que les bactéries dites «  PGPR  » pour Plant Growth Promoting
Bacteria, que des organismes délétères ou pathogènes. Le groupe des Pseudomonas fluorescent
offre de multiples exemples de bactéries bénéfiques mais aussi de bactéries délétères. Du côté des
champignons, le genre Trichoderma regroupe un grand nombre d’espèces à activité bénéfique à la
croissance de la plante, alors que les genres Fusarium ou Phytophthora présentent de nombreuses
espèces pathogènes pour les plantes.
Ces quelques exemples qui seront détaillés plus loin, montrent comment les microorganismes,
indépendamment de leur rôle dans la dégradation des résidus végétaux participent à la fertilité
biologique des sols.

3. Comment favoriser la fertilité biologique des sols ?


Deux approches complémentaires sont possibles : (i) utiliser des méthodes qui vont stimuler in
situ l’activité des microorganismes bénéfiques (ii), introduire massivement des microorganismes
préalablement sélectionnés pour leurs activités bénéfiques.
La première approche est celle qui est privilégiée dans le cadre de l’agro-écologie. Elle fait appel à un
ensemble de méthodes et de moyens qui concourent à préserver, voire augmenter la diversité des
communautés microbiennes, à préserver la teneur en matières organiques des sols, etc. Cela passe
par un allongement des rotations, le choix de techniques de travail du sol moins perturbantes qu’un
labour profond, la culture de plantes hébergeant une microflore utile telles que les légumineuses
et leur association symbiotique avec les rhizobiacées, des apports de matières organiques etc…
Il conviendrait de consacrer un chapitre spécial dédié à cette approche. Mais dans le cadre de cet
article nous nous limiterons à la seconde approche celle qui fait appel à l’apport de « biostimulants ».

4. Les biostimulants
Comme nous l’avons signalé plus haut la rhizosphère des plantes est un lieu d’intense activité
microbienne, car la plante, via ses exsudats, libère à la fois des sucres et des acides aminés qui

69
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
lèvent la microbiostase qui caractérise l’état des microorganismes dans un sol « au repos ». Il a été
bien démontré que, dans le sol, en absence d’éléments nutritifs exogènes, les champignons sont
soumis à la mycostase, phénomène qui les maintient à l’état de repos végétatif, le plus souvent sous
forme sporulée, mais aussi sous forme de mycélium inactif. Remis en activité dans la rhizosphère des
plantes, les microorganismes interagissent entre eux et avec la racine des plantes. Lorsqu’il s’agit de
microorganismes pathogènes, champignons ou bactéries, sans parler des nématodes, l’interaction
avec la plante se traduit par le développement de symptômes plus ou moins graves qui peuvent
conduire à la mort de la plante. Mais il existe aussi des interactions bénéfiques qui peuvent se traduire
par une stimulation de croissance de la plante et par une meilleure résistance de la plante aux stress
d’origine diverse.
Depuis une vingtaine d’années, avec une accélération récente, on a vu apparaitre sur le marché
des produits ayant une revendication de « biostimulation » de la croissance des plantes ou de
« biofertlisation ». Parmi ces produits les microorganismes tiennent une place importante, mais ils
ne sont pas les seuls. Il est donc nécessaire de préciser ce que sont les produits biostimulants.

4.1 Qu’est-ce qu’un biostimulant ?


La définition proposée par EBIC est la suivante : les biostimulants des plantes contiennent une
ou des substances ou microorganismes dont la fonction est, après application à la plante ou dans la
rhizosphère, de stimuler les processus naturels pour stimuler ou augmenter l’absorption des éléments
nutritifs, leur efficacité, la tolérance aux stress abiotiques, et la qualité des récoltes. Les biostimulants
n’ont pas d’action directe vis-à-vis des agents pathogènes et de ce fait ne tombent pas sous le coup
de la réglementation des pesticides.
J. Kloepper, professeur à Auburn Unviversity qui est un des premiers chercheurs à avoir travaillé
sur les PGPR (Plant Growth Promoting Rhizobacteria), est le co-auteur d’un article important qui fait
le point sur les données scientifiques relatives aux bio-stimulants. Il fait remarquer le contraste qui
prévaut dans l’approche suivie pour développer d’une part des microorganismes agents de protection
des plantes et d’autre part des produits biostimulants. Dans le 1er cas de nombreuses recherches
scientifiques ont été réalisées en amont des tentatives d’application dans le second cas, ce sont les
applications pratiques qui ont précédé le travail de recherche qui se heurtait au scepticisme d’un
grand nombre de scientifiques.
Dans cet article Kloepper considère 4 grandes catégories de bio-stimulants : 1/ les microorganismes
(bactéries et champignons) ; 2/ les acides humique et fulvique ; 3/ les hydrolysats de protéines et
mélanges d’acides aminés ; 4/ les extraits d’algue.
Il doit être clair qu’en focalisant notre propos sur les microorganismes, nous ne traitons qu’un aspect
du problème de la fertilité biologique des sols.

4.2 Les microorganismes biostimulants


Comme indiqué ci-dessus, c’est au tout début des années 80, que des chercheurs, pathologistes
pour la plupart, ce sont intéressés aux bactéries colonisant la rhizosphère et/ou le rhizoplan des
plantes. Ils ont démontré que certaines de ces bactéries appartenant, pour la plupart, au groupe
des Pseudomonas fluorescents avaient non seulement des aptitudes antagonistes vis-à-vis d’agents
pathogènes, mais aussi la capacité à stimuler la croissance de certaines plantes. C’est à cette époque

70
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
qu’a été forgée, l’appellation PGPR pour Plant Growth Promoting Rhizobacteria. C’est également à
cette époque que ce sont intensifiées les recherches relatives aux associations symbiotiques entre
la racine des plantes et d’une part des bactéries fixatrices d’azote, les rhizobiacées, d’autre part
des champignons capables de former des mycorhizes à arbuscules et appartenant au groupe des
Glomales

4.3 Les associations symbiotiques


Pour nous, en France le premier exemple bien documenté de l’usage d’une bactérie bénéfique
à la croissance est celui de l’inoculation du soja avec une souche efficiente de Bradyrhizobium
japonicum. Les légumineuses ont développé une stratégie d’acquisition de l’azote indispensable à
leur croissance, en s’associant à des bactéries fixatrices d’azote qui forment sur les racines des
nodosités caractéristiques. La bactérie utilise l’énergie et le carbone résultant de la photosynthèse de
la plante et fixe l’azote atmosphérique, qui pourra être utilisé par la plante sous forme ammoniacale.
Les mécanismes d’infection de la racine par les bactéries ont fait l’objet d’importants travaux de
recherche qui ont permis de montrer que la première étape de l’interaction est caractérisée d’une
part par une déformation des poils absorbants auxquels viennent se fixer les bactéries et d’autre part
par un échange de signaux moléculaires entre la plante et les bactéries, ces dernières produisant
des lipochito-oligosaccharides appelés facteurs Nod. Reconnus par la plante à des concentrations
extrêmement faibles de l’ordre du nano‐ au picomolaire, ces facteurs Nod déterminent la
reconnaissance spécifique entre l’espèce végétale et l’espèce bactérienne. En effet, comme dans le
cas des agents pathogènes, il existe une spécificité d’espèce, c’est-à-dire que différentes espèces de
légumineuses forment des associations symbiotiques avec différentes espèces de Rhizobium.
La principale application de ces connaissances, en Europe est l’inoculation du soja par une souche
de Bradyrhizobium japonicum. Le soja n’étant pas originaire du continent européen, les sols français
étaient dépourvus de l’espèce de Bradyrhizobium capable de former des nodosités avec la racine
de soja. Pour développer la culture de cette légumineuse, sans avoir à apporter une fertilisation
azotée, il a fallu introduire une souche de bactérie fixatrice d’azote. Un travail de sélection de souches
efficientes a été réalisé à Dijon, de même que le développement de la technologie permettant la
multiplication en fermenteur de la souche sélectionnée et la mise au point des modalités d’application
aux semences. Bien que Bradyrhizobium soit capable de survivre dans les sols préalablement
inoculés, il est préférable, pour assurer une bonne colonisation des racines, d’inoculer les semences
avant chaque nouvelle culture. Il a également été proposé d’associer, dans une même préparation,
facteurs Nod et souche de Rhizobium pour favoriser la nodulation des plantes. A notre connaissance
ce type de préparation proposée aux Etats Unis n’est pas disponible en France.
Aujourd’hui plusieurs sociétés commercialisent non seulement un inoculum destiné à la culture du
soja, mais aussi des inoculums destinés à d’autres cultures de légumineuses, comme la luzerne.
Dans ce cas, il s’agit non pas d’introduire une espèce bactérienne inexistante dans les sols français,
mais de favoriser la colonisation des racines par des souches plus efficientes que les souches
autochtones qui préexistent dans les sols.
Le second exemple est celui des champignons endo-mycorhizogènes. Ces champignons appartenant
au groupe des glomales sont capables de coloniser les racines de très nombreuses espèces végétales,
plantes annuelles et plantes ligneuses. Contrairement à d’autres microorganismes, ces champignons
sont incapables de se développer dans le sol, en absence des racines d’une plante-hôte. Ils se
conservent dans les sols sous forme de spores au repos qui ne germeront qu’à proximité immédiate

71
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
d’une racine. Le tube germinatif adhère à la racine puis y pénètre pour former un réseau d’hyphes
intracellulaires qui forment ce que l’on appelle des arbuscules. Ces arbuscules où la membrane
plasmique de la cellule végétale est au contact de la membrane du champignon constituent une
grande surface d’échanges entre la racine et le champignon. Comme dans l’exemple précédent, la
plante fournit l’énergie via la photosynthèse et le champignon apporte un certain nombre d’éléments
minéraux, en particulier du phosphore présent dans les sols sous une forme non directement
assimilable par la plante. A partir de la racine mycorhizée, le champignon développe dans le sol
un dense réseau d’hyphes qui contribuent à augmenter considérablement le volume de sol exploré
par les racines de la plante. Ce ne sont pas uniquement des éléments minéraux mais aussi des
ressources hydriques qui sont mises à la disposition de la plante via ce réseau. C’est pourquoi les
champignons mycorhizogènes contribuent à aider la plante à résister à des stress abiotiques et en
particulier à la sécheresse. Comme dans le cas de la symbiose légumineuses/ rhizobiacées, il existe
un dialogue moléculaire entre la plante et le champignon qui fait appel à des molécules appelés
Myc qui sont, comme les facteurs Nod, des lipochito-oligosaccharides. Il existe donc, au niveau
moléculaire, de grandes similitudes entre ces deux types de relations symbiotiques qui concernent
des espèces végétales et des microorganismes très différents.
Pour être complet, il faut citer également les associations symbiotiques entre certaines espèces
végétales et des bactéries actinomycètes. Les actinorhizes sont des nodosités fixatrices d’azote qui
se forment au niveau des racines de certaines espèces végétales dites actinorhiziennes. Ce sont
principalement des arbres ou des arbustes tels que l’aulne et des espèces appartenant à la famille des
Ericacées et des Elaeagnaceae qui forment ce type de nodosités avec des bactéries filamenteuses
appartenant au genre Frankia.

4.4 Les microorganismes libres


Comme il vient d’être rappelé ci-dessus, la mise sur le marché de produits biostimulants à base de
microorganismes « bénéfiques » à la croissance des plantes a précédé les recherches concernant
ces microorganismes et leurs modes d’action. Il convient de préciser dès maintenant que les premiers
produits biostimulants, mis sur le marché étaient à base de Pseudomonas, Bacillus et Trichoderma,
bactéries et champignons déjà bien connus pour leurs propriétés antagonistes d’agents pathogènes.
Les recherches qui leur étaient consacrées visaient à comprendre leur mode d’action antagoniste,
ce qui explique, en partie, le manque d’intérêt des chercheurs pour leur capacité à promouvoir la
croissance des plantes. Il est évident que lorsque l’activité antagoniste s’exerce dans la rhizosphère
à l’encontre d’organismes pathogènes ou délétères, la résultante visible au-dessus de la surface du
sol est une meilleure croissance des plantes. Il a donc fallu attendre les premiers résultats montrant
un effet direct de ces organismes sur la croissance des plantes pour stimuler les recherches sur les
mécanismes de biostimulation.
Aujourd’hui, comme il a été signalé ci-dessus, la réglementation européenne établit une distinction
nette entre microorganismes utilisés pour lutter contre des agents pathogènes et les microorganismes
biostimulants. Les premiers sont considérés comme des produits phytosanitaires et sont évalués
selon les mêmes critères que les pesticides de synthèse, alors qu’il n’existe pas de réglementation
européenne pour les biostimulants dont la mise sur le marché est réglementée au niveau national.
Si ces deux catégories de produits : produits phytosanitaires d’une part, biostimulants d’autre part
est claire au niveau réglementaire, elle ne l’est pas au niveau des modes d’action de ces deux types
de microorganismes. En effet plusieurs modes d’action clairement identifiés concourent à la fois aux
aptitudes antagonistes et à la stimulation de croissance.
72
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Avant de présenter un certain nombre de produits actuellement disponibles ou en développement,
nous allons tenter de présenter de manière synthétique les principaux modes d’action qui confèrent
leur propriété biostimulante à certains microorganismes, bactéries ou champignons, actifs dans la
rhizosphère des plantes.
La fixation d’azote atmosphérique pour mettre à la disposition des plantes l’azote sous forme
assimilable par les plantes ne concerne pas que des bactéries symbiotiques. Des espèces bactériennes
appartenant aux genres Azospirillum, Azotobacter, Klebsiella ou Burkholderia spp présentent la
capacité à fixer l’azote. Des souches appartenant à ces genres bactériens sont développées en tant
que biostimulants dans différents pays, certains produits étant disponibles sur le marché.
Une des principales revendications concernant les champignons symbiotiques est l’amélioration de la
nutrition phosphatée car ils produisent différents types de phosphatases entrainant la solubilisation du
phosphore présent dans le sol sous des formes inaccessibles aux plantes. Mais la solubilisation du
phosphore n’est pas l’apanage des champignons mycorhizogènes. De très nombreux microorganismes,
bactéries et champignons, augmentent la disponibilité du sol en éléments minéraux en augmentant leur
solubilisation, favorisant ainsi leur absorption par la plante. Deux types de mécanismes prévalent : la
production de phosphatases et la production d’acides organiques qui abaissant le pH du sol favorisent
la libération des ions phosphate. De nombreux types d’acides organiques différents sont produits par
des espèces microbiennes différentes parmi lesquelles il convient de citer les Bacillus licheniformis et
amyloliquefasciens, mais aussi les Pseudomonas spp., Burkholderia cepacia etc.
D’autres éléments minéraux, macro- ou micro-éléments essentiels à la croissance des plantes sont
également solubilisés par des bactéries et des champignons du sol ; le potassium, le zinc, le cuivre
le manganèse etc. Les bactéries et en particulier les Pseudomonas du groupe des Pseudomonas
fluorescents ont développé des systèmes d’acquisition et de transport du fer qui leur permettent de
se développer dans des milieux très pauvres en fer. Les sidérophores qui chélatent le fer contribuent
à la nutrition ferrique des plantes comme cela a été bien démontré dans le cas de la tomate et du riz.
Plus récemment a été mise en évidence la production, par les microorganismes, de phytohormones
telles que des auxines, des cytokinines des gibbérellines ou de l’éthylène. Ces hormones identiques
ou analogues aux phytohormones produites par les plantes sont clairement impliquées dans la
stimulation de croissance ou de développement de la plante ou de certains organes de la plante.
Les travaux les plus récents consacrés aux modes d’action des Trichoderma spp. montrent des
interactions très complexes au niveau moléculaire entre la plante et le champignon. Ce sont plusieurs
centaines de gènes dont l’expression est modifiée dans la plante en réponse à l’inoculation avec une
souche de Trichoderma.
Il faut admettre que nous sommes très loin d’une bonne connaissance des modes d’action par lesquels
les microorganismes stimulent la croissance des plantes. De plus, contrairement à ce qui est exigé
pour les agents de biocontrôle, la réglementation n’exige pas la mise en évidence des modes d’action,
l’autorisation de mise sur le marché se base sur la démonstration de l’absence d’effets néfastes et de
l’efficacité.

5. Efficacité des biostimulants


Bien que le marché des microorganismes biostimulants soit en forte augmentation, tous les problèmes
liés à leur production, formulation et mode d’application sont loin d’être résolus. Comme c’est le cas pour
les microorganismes de biocontrôle, il convient de commercialiser des organismes vivants capables,
73
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
après application, d’exprimer les propriétés bénéfiques pour lesquelles ils ont été sélectionnés  ?
Cette contrainte nécessite des procédés de production et de formulation adaptés à chaque type de
microorganisme. Bactéries comme champignons peuvent être produits par fermentation en milieu
liquide ou en milieu solide, à condition que les paramètres de culture soient optimisés pour assurer
une forte densité de microorganismes et un « état physiologique » permettant leur survie. Il en est de
même des procédés de formulation qui doivent permettre la survie des microorganismes, pendant les
phases de stockage, de transport et d’application.
Dans la majorité des produits disponibles, les microorganismes sont formulés avec une maltodextrine
qui assure leur conservation et leur remise en activité après application au sol. Mais les modes
d’application n’ont pas réellement été optimisés. En effet la plupart des biostimulants sont appliqués
uniformément sur toute la surface des parcelles alors que c’est dans la rhizosphère des plantes qu’ils
doivent manifester leur activité bénéfique. Une localisation plus précise dans la raie de semis ou
par enrobage des semences serait de nature à améliorer leur efficacité tout en diminuant les doses
d’apport.

6. Quelques exemples de produits biostimulants actuellement sur le marché


La mise sur le marché des produits biostimulants est, en France, soumise à une autorisation délivrée
par l’ANSES sous la rubrique « Matières Fertilisantes et Supports de Culture (MFSC). L’obtention
de cette autorisation repose sur l’examen par l’ANSES d’un dossier très complet répondant à des
exigences précises relatives à l’identité des microorganismes concernés, à l’absence de toxicité
du produit vis-à-vis de l’homme de l’animal et de l’environnement ainsi qu’à des critères de qualité
du produit : titre en microorganismes garanti, absence de contaminants microbiens, constance et
homogénéité de la production. Enfin, l’efficacité de la biostimulation doit être vérifiée dans des essais
conduits en laboratoire, en serres ou au champ.
La liste de tous les produits autorisés est consultable sur le site E-phy de l’Anses.
Le Tableau 1 donne un aperçu de quelques produits disponibles sur le marché français.

74
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Tableau 1 : Aperçu de quelques produits disponibles sur le marché français

Fournisseur Produit Champignons Bactéries

Actura Resid MG Champignons endomycorhizogènes

Agrifutur Nitrogen Bradyrhizobium japonicum

Agrostar Baci Start M4 Bacillus amyloliquefaciens

BASF Rhizoflo soja Bradyrhizobium japonicum


Cérès Trichoderma harzianum Pseudomonas fluorescens
Biovitis Carpoes
Trichoderma harzianum Bacillus methylotrophicus
Heles
Pseudomonas fulva
Bacteriolis
Cybele Agro Care Pseudomonas fulva
Rhizobacteriolis
+ Pseudomonas fluorescens
Compo expert Agrosil turf Argin Bacillus amyloliquefaciens

De Sangosse Rizoliq Top Bradyrhizobium japonicum

Coniothyrium minitans Pseudomonas fluorescens


FCA Myco’sol
+ Trichoderma asperellum + Pseudomonas putida

Fertemis Fertevie Rhiz Bacillus amyloliquefaciens

Elephant vert Ovalis rhizofertil Pseudomonas putida

Gaiago SAS Free PK Bacillus mucilaginosus

If Tech Mycor Champignon endomycorhizogène

Inoculum Plus Symbivit Champignons endomycorhizogènes

Champignon endomycorhizogène
Italpollina CONDOR Bactérie de la rhizosphère
+ Trichoderma atroviride

Champignon endomycorhizogène
Italpollina TEAM Horto + Trichoderma atroviride Bactérie de la rhizosphère
+ Glomus mosseae

Champignon endomycorhizogène
Italpollina TEAM Enrobage + Trichoderma atroviride Bactérie de la rhizosphère
+ Glomus mosseae

Trichoderma atroviride
Italpollina TIFI Bactérie de la rhizosphère
+ Glomus spp.

Lallemant Plant Care Rhizocell Bacillus amyloliquefaciens sp.

Plantworks Root grow Champignons endomycorhizogènes

Premier Tech GHA Myke Pro Champignon endomycorhizogène

75
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
CONCLUSION
Bien que l’on assiste au cours des dernières années à une augmentation du nombre de produits à
base de microorganismes mis sur le marché, il est clair que de gros efforts de recherche sont encore
nécessaires pour améliorer l’utilisation de microorganismes bénéfiques à la croissance des plantes. Il
faut bien admettre que seul un tout petit nombre de genres et d’espèces fait l’objet de développement
alors qu’il existe une grande diversité de communautés microbiennes dans la rhizosphère des plantes.
Il convient donc de s’intéresser à d’autres groupes microbiens et d’approfondir les recherches visant à
comprendre les modes d’actions de ces microorganismes.
Enfin, comme il a été déjà signalé plus haut, l’apport de microorganismes sélectionnés n’est qu’une
des approches permettant d’augmenter la fertilité biologique des sols. Le choix de méthodes
agronomiques ou culturales visant à stimuler in situ l’activité de la microflore autochtone bénéfique
à la croissance des plantes constitue une autre approche, tout aussi si non plus prometteuse que
l’introduction de microorganismes exogènes.

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76
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
VALORISATION DES INTERACTIONS SOL-PLANTE
POUR LA NUTRITION ET LA SANTÉ DES PLANTES

Carof M.1, Laperche A.2, Cannavo P.3, Menasseri S.1, Godinot O.1, Julbault M.2,
Manzanares-Dauleux M.2, Guenon R.3, Jaffrezic A.1, Pérès G.1, Le Cadre E.1
1
UMR SAS, AGROCAMPUS OUEST, F-35042 Rennes
2
UMR IGEPP, AGROCAMPUS OUEST, F-35237 Le Rheu
3
UP EPHor, AGROCAMPUS OUEST, F-49045 Angers

Correspondance : edith.lecadre@agrocampus-ouest.fr

RÉSUMÉ
Afin de développer une agriculture plus respectueuse de l’environnement, et capable de nourrir la
population, les interactions entre le sol et les plantes sont un levier prometteur. En effet, les plantes
sont capables de modifier profondément leur environnement racinaire, la rhizosphère, soit direc-
tement soit indirectement en établissant des liens avec les autres organismes du sol. Le présent
article tente de lister et d’expliquer les potentiels effets bénéfiques sur la nutrition et la santé des
plantes. Le transfert de connaissances et la valorisation de ces connaissances sont effectifs dans
les systèmes agricoles et horticoles mais il reste des défis à relever notamment au niveau de la sé-
lection variétale, dans la définition de produits biostimulants, ainsi que la conception de systèmes
de cultures innovants.
Mots-clefs : Agroecologie, Conception, Innovation variétale, Cultures, Racines

ABSTRACT : Utilization of soil-plants interaction for plant nutrition and health


In order to develop a type of agriculture able to preserve environment and provide food and fiber to
Humankind, soil plant interactions are a promising lever. Indeed, plants are able to alter the volume
of soils at the vicinity of roots, the rhizosphere. Plants can directly modify directly soil processes or
indirectly by establishing relationships with other soil organisms, which altogether affect plant nutrition
and health. Knowledge transfer and its use in crop systems are effective but still challenging, because
improvements in terms of plant breeding, biostimulants and cropping system design are still needed.
Keywords : Agroecology, Conception, Plant breeding, Crop, Roots

77
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
INTRODUCTION
En 1904, Lorenz Hiltner a le premier introduit le concept de « rhizosphère » qui désigne le volume de
sol autour des racines et sous influence de l’activité des racines vivantes. Les premiers travaux de
Hiltner insistaient sur la possible influence des composés organiques libérés par les racines, les rhi-
zodépôts, sur la structure des communautés bactériennes, pouvant influencer en retour la dynamique
des nutriments ou la capacité des plantes à résister aux maladies (Hartmann et al., 2008). Depuis
ces travaux pionniers, les modifications du fonctionnement du sol dans la rhizosphère induites par la
plante sont désormais mieux connues et s’étendent au-delà de la composante biologique du fonction-
nement des sols. En effet, il est désormais démontré que les plantes sont capables de pouvoir modi-
fier une grande variété de processus tant physiques que chimiques (Hinsinger et al., 2009). Dans un
contexte d’agriculture plus respectueuse de l’environnement, et économe en intrants, ces interactions
entre la plante et le sol et plus particulièrement entre la plante et la remarquable biodiversité hébergée
dans le sol, sont de première importance pour relever les défis de la production végétale. En effet,
même si les ressources d’un sol peuvent être abondantes, leur acquisition peut être délicate pour les
racines d’une plante, car le sol est un milieu hétérogène, aux ressources spatialement distribuées et
présentes sous des formes parfois difficilement utilisables (Hinsinger et al., 2009). Par conséquent,
l’ensemble des mécanismes mobilisables par la plante tant en terme de modification de son sys-
tème racinaire ou l’établissement d’interactions positives avec des organismes du sol confèrent aux
plantes une capacité d’adaptation aux stress biotiques et abiotiques. Après avoir rappelé les bases
de la description des systèmes racinaires et les différentes interactions se mettant en place entre les
racines et les organismes du sol, une deuxième partie décrit les effets positifs de ces interactions sur
la disponibilité des nutriments et la santé des plantes. Enfin, la troisième partie discute des possibi-
lités d’intégration de ces connaissances dans la conception de systèmes de cultures ou de schéma
de sélection. Des exemples pour des plantes de grandes cultures mais également horticoles seront
présentés.

1. Les racines, un organe spécialisé des plantes


1.1 Description des systèmes racinaires
Le degré de description et la connaissance des rôles des racines sont plus rudimentaires que ceux
impliquant la partie aérienne des plantes (fleurs, feuilles, tiges, fruits). L’obstacle à notre connais-
sance relève bien naturellement de la difficulté d’observation et de mesure des systèmes racinaires
en conditions naturelles, justifiant que les systèmes racinaires soient qualifiés de parties cachées
des plantes à l’instar de la partie immergée d’un iceberg (Ryan et al., 2016). Les systèmes racinaires
peuvent être caractérisés à l’aide de mesure ou par modélisation. Les systèmes d’observation des
racines au terrain sont de deux grands types (i) destructives (excavation, observations dans des tran-
chées, prélèvements de cubes de sol), et donc avec perturbation du sol et (ii) non destructives avec
peu de perturbations du sol tels que les rhizotrons (Pierret et al., 2016). Ces observations ont permis
de classer les racines en trois grandes catégories : racines primaires, adventives ou secondaires
(Doussan et al., 2009). La racine primaire se différencie rapidement du radicule de la graine présent
dans l’embryon de la graine, et présente une croissance principalement verticale (gravitropisme).
Ce type de développement conduit généralement à un système racinaire qualifié de pivotant. Les
racines adventives sont quant à elles initiées à partir d’une localisation précise (rhizome, tige) et
leur croissance est moins sensible au gravitropisme que les précédentes, donnant souvent lieu à un
système racinaire dit fasciculé. Les racines secondaires (ou latérales) sont issues de racines plus

78
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
anciennes, formées à partir de celles-ci non loin de la zone apicale, et forment avec la racine mère
un angle d’embranchement. Le degré de réitération de la formation de racines secondaires définit un
ordre d’embranchement. L’ensemble de ces étapes définit la morphologie des systèmes racinaires.
En fonction de la quantité de racinaires secondaires issues des racines primaires, deux grands types
de systèmes racinaires sont donc définis à savoir des systèmes racinaires pivotants ou fasciculés
(fibreux). Bien que la morphologie du système racinaire soit en grande partie gouverné par un déter-
minisme génétique, les contraintes environnementales modulent ce déterminisme génétique (Hodge
et al., 2009), ce qui explique les fortes variabilités des systèmes racinaires observés y compris pour
une même espèce. Afin de décrire les systèmes racinaires, différents critères de structuration du
système racinaire, d’activité ou de développement peuvent être utilisés. Néanmoins, la classification
dite de Cannon (1949) est la plus courante et repose sur les étapes du développement racinaire décrit
précédemment. Cette classification présente l’avantage de refléter la distinction entre les Monocoty-
lédones et Dicotylédones. La nature du système racinaire est capitale car elle permet de comprendre
en partie les stratégies d’exploration du sol par les plantes.

1.2 Rôles et fonctions des systèmes racinaires


Les deux rôles principaux des racines sont des rôles de nutrition et d’ancrage des plantes dans le
sol. Grâce à leur système racinaire, les plantes ont la capacité de s’adapter à leur environnement
afin de mieux exploiter leur environnement (Grossman et Rice, 2012) pour l’acquisition de nutriments
et d’eau. En réponse à la perception de son environnement et des ressources du sol, le système
racinaire peut alors évoluer pour favoriser un plus grand embranchement, une modification de l’angle
d’embranchement, une augmentation de la croissance racinaire, du diamètre des racines, et de la
densité de poils racinaires et de leur longueur. Ce type d’adaptation du système racinaire définit une
stratégie qualifiée de balayage (« scavenging ») pour acquérir les ressources du sol permettant d’ex-
plorer plus efficacement le sol. Ce type d’adaptation est possible si les conditions physico chimiques
ne contraignent pas l’exploration racinaire. Parmi les contraintes abiotiques, le pH limite fortement
l’exploration racinaire à des valeurs inférieures à 5 par apparition d’une toxicité liée à la présence
d’ions Al, Mn, et protons et aux déficiences des ions Ca, Mg, Mo et P. L’aération du sol, en lien avec
la structure des sols et la teneur en eau peut également affecter l’exploration racinaire tout comme la
température. Ce dernier paramètre influence à la fois la croissance et le développement des racines
au travers des processus d’élongation des cellules et donc la longueur des racines et leur diamètre,
tandis que le développement influencera la durée de la croissance et l’embranchement et l’orientation
des racines. L’effet de la température est très variable selon les plantes, ainsi, les optimums, maxi-
mums et minimums sont à déterminer par espèces. Cependant la gamme des températures peut
être située entre 17 et 35°C pour la majorité des espèces végétales. En dehors de ces contraintes,
la résistance du sol à la pénétration est le facteur commun à toutes les espèces végétales (Taylor
et Brar, 1991). Ces zones de compaction peuvent être liées à la présence d’horizons compactés
liés au travail du sol ou naturels. En présence de zones de sol compactées, les racines tendront à
utiliser les biopores créés par les vers de terre ou les racines d’une précédente culture (Stirzaker et
al., 1996) mais également exploiteront les anfractuosités naturelles des sols. Une autre stratégie
d’acquisition des nutriments, dite d’extraction (« mining ») consiste à modifier leur environnement
racinaire afin d’accéder aux ressources présentes sous des formes chimiques ou organiques a priori
peu disponibles (voir partie suivante). Concernant la fonction d’ancrage des plantes, la croissance et
la structure du système racinaire mais également la symétrie par rapport aux parties aériennes sont
des paramètres importants pour résister au vent (pression latérale) mais l’ancrage peut également

79
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
contribuer à résister à l’herbivorie (pression verticale) (Mickovski, 2002). Outre leur rôle d’absorption,
les racines peuvent également être un lieu de stockage des éléments, mais également un organe
servant à la communication entre les plantes et, entre les plante et autres organismes du sol par
libération de molécules (Walker et al., 2003).

1.3 Les interactions entre plantes et organismes du sol :


rôle de la libération de carbone par les racines
Les plantes peuvent libérer par l’intermédiaire de leurs racines une grande variété de composés
(Jones et al., 2004 ; Jones et al., 2009). Selon (Nguyen, 2003) en moyenne près de 17% du carbone
nouvellement photosynthétisé serait libéré par les racines, avec une grande variation de cette quanti-
té en présence de stress biotiques (ex. herbivorie des racines ou des parties aériennes) ou abiotiques
(carences, résistance mécanique du sol). Certains auteurs estiment quant à eux que de 30 à 50%
du carbone assimilé serait attribué aux parties racinaires, avec jusqu’à 25% du carbone alloué aux
parties racinaires qui serait libéré dans le sol. Cette libération de carbone par les racines est un pro-
cessus écologique majeur aux multiples conséquences. Par exemple, les plantes via leurs systèmes
racinaires peuvent être impliquées dans l’agrégation des particules de sol, et donc dans la structu-
ration du sol. Les racines sont des facteurs agrégeants directs et indirects très importants (Bronick
et Lal, 2005). Plusieurs de leurs traits contribuent à cela. Par leurs traits morphologiques (longueur,
densité, diamètre), qui influent sur la pression qu’elles exercent en se développant ainsi que sur la
modification de l’état hydrique du sol, les racines contribuent à la formation et la dégradation des agré-
gats (Kay, 1990 cité par Jastrow et al., 1998 ; Bardgett et al., 2014). Des racines fines et denses sont
plus effectives vis-à-vis de la formation des agrégats par renforcement des liaisons entre agrégats
que les racines plus grossières (Loades et al, 2010). Le trait qui a le plus d’impact sur l’agrégation est
l’exsudation de composés carbonés, et tout particulièrement des polysaccharides présents dans le
mucilage des racines. En effet, le mucilage renforce la cohésion entre particules et entre agrégats, et
diminuant la vitesse d’infiltration de l’eau dans l’agrégat et ainsi, l’éclatement et la désagrégation de
ce dernier. La proportion de ces molécules dans les exsudats dépend des espèces végétales (Jones
et al., 2009 ; Nguyen, 2003). De ce fait, la densité et l’architecture du système racinaire peut influencer
les distributions des tailles des agrégats (Miller et Jastrow, 1990, cité par Jastrow et al., 1998). Un
dernier facteur qui intervient dans la formation d’agrégats est le degré d’infestation des racines par
les mycorhizes. Ces derniers jouent le même rôle que les exsudats en produisant également des
exo-polysaccharides et une protéine hydrophobe, la glomaline, mais assurent également un maillage
physique autour des agrégats les rendant plus résistants vis-à-vis d’une agression extérieure. D’une
manière générale, nous pouvons dire que la stabilité structurale sous prairie et couvert permanent est
supérieure à celle sous cultures annuelles en rotation (Amezetka et al., 1999), elle-même supérieure
à celle sous monoculture (Angers et Caron, 1998). Cela étant, la stabilité structurale en prairie reste
fortement conditionnée par la diversité floristique et fonctionnelle : comparée à une prairie mono-spé-
cifique, la stabilité structurale augmente avec la diversité floristique et en présence de graminées
alors qu’elle diminue en présence de légumineuses. Ceci s’explique par la combinaison de plusieurs
facteurs tels que la biomasse racinaire, la biomasse microbienne et la teneur en carbone organique
(Pérès et al., 2012).

1.4 Les racines et les autres organismes du sol


Selon (Kuzyakov et Blagodatskaya, 2015), la rhizosphère est une zone de sol particulièrement im-
portante passé l’horizon Ap des sols. Premièrement, au sein de la rhizosphère, l’activité microbienne

80
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
peut être de 2 à 20 fois supérieure que dans un sol non influencé par l’activité racinaire (Kuzyakov et
Blagodatskaya, 2015). La particularité de la rhizosphère comparée aux autres zones écologiques du
sol comme la résidusphère, drilosphère ou aggrégatosphère est l’apport continu de carbone labile et
en quantité importante. Deuxièmement, les racines peuvent explorer divers horizons de sol, contraire-
ment aux autres zones écologiques du sol plus restreintes en terme de nombre d’horizons de sol im-
pactés. L’apport continu de carbone favorise le développement d’une activité microbienne intense au
voisinage des racines, mais permet également aux plantes d’interagir avec les bactéries et les autres
organismes du sol. Ainsi, il se forme une boucle microbienne permettant la libération de nutriments
à proximité des racines (Bonkowski et al., 2004). En effet, la minéralisation de la matière organique
des sols n’est pas le seul fait des bactéries du sol, car elle implique d’autres organismes comme la
microfaune et mésofaune. Les protozoaires, et les nématodes bactérivores sont connus pour être
particulièrement importants dans la libération de nutriments au voisinage des racines. Deux méca-
nismes permettent cette libération, l’un direct en stimulant la croissance bactérienne par élimination
des cellules bactériennes sénescentes et l’autre indirect par libération de nutriments lors de l’ingestion
(Trap et al., 2016). Les nématodes bactérivores auraient donc un rôle de contrôle de la compétition
pour les nutriments entre les plantes et les microorganismes au voisinage de la rhizosphère (Schimel
and Bennett, 2004). Irshad et al. (2012) ont ainsi montré que la présence de nématodes bactérivores
était indispensable pour permettre l’utilisation du P à partir du phytate, une forme organique de phos-
phore non disponible directement par les plantes. Dans leur récente méta analyse, (Trap et al., 2016)
ont également montré que la présence de bactérivores peut doubler la minéralisation d’azote. Cepen-
dant, les protozoaires sembleraient plus efficaces que les nématodes bactérivores pour libérer des
nutriments par prédation des bactéries car ils ont des taux de reproduction plus élevés et ont accès à
une porosité du sol non accessible aux nématodes. De plus, les protozoaires n’utiliseraient que 10 à
40% du carbone contenu dans les bactéries prédatées, et comme les ratios C :N :P des protozoaires
et des bactéries diffèrent peu, l’excès de N et P des bactéries est libéré dans le milieu au bénéfice des
plantes. Afin de comprendre l’effet de causalité entre la libération de carbone par les racines et la li-
bération de nutriments dans la rhizosphère des plantes, l’étude des ratios stœchiométriques est donc
d’importance cruciale (Mooshammer et al., 2012 ; Zechmeister-Boltenstern et al., 2015). Actuelle-
ment, il existe un ensemble de théories écologiques qui conceptualisent la libération de nutriments en
fonction de la limitation par le carbone, l’azote ou le phosphore des bactéries (Zechmeister-Boltens-
tern et al., 2015). Ces théories permettent de comprendre comment la stœchiométrie des ressources
limite l’activité microbienne, et donc les impacts potentiels des plantes. Toutefois, il faut noter que les
organismes du sol peuvent contrôler leur ratio stœchiométrique (homéostasie) en ajustant l’efficience
d’utilisation des ressources (unité de biomasse produite par unité d’élément utilisée), ou produire des
exoenzymes afin de mobiliser des ressources leur permettant de lever la limitation par un élément. Il
serait donc simpliste de limiter à une comparaison des ratios des ressources du sol à un ratio moyen
des bactéries pour comprendre comment des bactéries peuvent contribuer à la nutrition des plantes
dans la rhizosphère.
Les plantes interagissent également avec des champignons du sol. En particulier, la symbiose avec
des champignons mycorhiziens repose sur un échange de carbone photosynthétisé vers le cham-
pignon (4 à 30% du carbone photosynthétisé peut être transféré au champignon symbiotique), qui
en retour contribue à l’alimentation hydro minérale de la plante (Lambers et al., 1998a). Toutes les
plantes d’intérêt agricole sont capables de faire cette symbiose mises à part les plantes de la famille
des Brassicacae. Les deux grands types de mycorhization sont les endomycorhizes vasculaires à
arbuscules, et les ectomycorhizes (Jansa et al., 2013). Le rôle du mycélium des mycorhizes est
d’explorer les zones de sol riches en nutriments inaccessibles aux racines et poils racinaires. Ainsi,

81
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
la longueur d’hyphes peut être de près de 11m par cm-1 de racine pour l’espèce Trifolium avec le
champignon Acaulospora laevis (Lambers et al., 2008). La mycorhization peut également favoriser
la libération de nutriments par libération d’anions organiques, d’exoenzymes comme les phytases
ou en favorisant l’activité microbienne à proximité de leurs hyphes (mycorhizosphere). Un autre type
de symbiose, également d’importance écologique majeure est la symbiose avec des bactéries du
genre Rhizobium permettant à la plante d’obtenir de l’azote à partir du diazote (N2) de l’atmosphère.
L’infection des bactéries du genre Rhizobium est possible après libération par les racines des plantes
de composés phénoliques particuliers comme les flavonoïdes. Cette symbiose est très effective car
l’azote de la plante provenant du N2 peut représenter jusqu’à 96% de l’azote total de la plante (Lam-
bers et al., 2008). Enfin, les racines des plantes peuvent héberger des champignons ou bactéries
endophytes, qui se développent à l’intérieur des tissus racinaires sans causer de dommages à la
plante ou induire une réponse négative de l’hôte (Mayerhofer et al., 2013). L’effet de ces endophytes
est très variable mais une augmentation de la croissance des plantes, un effet sur leur nutrition ou
protecteur vis à vis des pathogènes ou des ravageurs (résistance à l’herbivorie) sont les plus sou-
vent mentionnés dans la littérature (Gaiero et al., 2013 ; Lambers et al., 1998b). Au vu des multiples
interactions au sein de la rhizosphère, la plante ne doit donc plus être considérée comme isolée et
autonome (Vandenkoornhuyse et al., 2015). Une vision plus holistique de son fonctionnement doit
être désormais reconnue car la fitness des plantes est la conséquence de la plante elle-même mais
également des symbiontes et des organismes qu’elle héberge. Il faut dès lors envisager la plante
comme un super organisme ou holobionte dont le génome est étendu à celui de son microbiome. Le
microbiome rhizophérique contribue aux performances de la plante, mais on retiendra que d’autres
microbiomes de la plante, comme celui de la phyllosphère sont également d’une importance cruciale.
Les interactions entre les plantes et les vers de terre, sont également, mentionnées dans la littérature.
La méta-analyse produite par van Groenigen et al., (2014) souligne que la présence de vers de terre
est associée en moyenne à une augmentation de 25% des rendements et pourrait être liée notam-
ment à l’accès facilité à la ressource phosphate. Cependant la réponse des plantes à l’abondance des
vers de terre est complexe. (Agapit et al., 2018) estiment que la réponse des plantes à la présence
de vers de terre serait de nature systémique plutôt que spécifique par effet direct sur la croissance
racinaire. Les processus liés à la réponse systémique seraient une modification de la structure du sol
(structures grumeleuse et tubulaire favorisant le développement racinaire), une libération de nutri-
ments dans les déjections des vers de terre déposées dans le sol ou tapissant les parois des dans les
galeries de vers de terre, des effets hormonaux ou de stimulation des symbiotes des plantes (Blouin
et al., 2013). Le rôle de ces signaux hormonaux engendrés par les organismes du sol, qu’ils soient
de taille micrométrique jusque centimétriques, apparaît de plus en plus comme un trait majeur dans
les interactions entre les plantes et organismes du sol conduisant à la croissance de la plante, à son
développement et à sa défense (Puga-Freitas et Blouin, 2015).

2. Conséquences des modifications de l’environnement racinaire


2.1 Effets sur la disponibilité des éléments – nutrition des plantes
La libération des éléments N et P peut être influencée par la minéralisation de la matière organique
impliquant les bactéries mais également nombre d’organismes du sol (voir partie ci-dessus). Cepen-
dant d’autres processus physico chimiques induits par les plantes peuvent être impliqués modifiant la
disponibilité des éléments majeurs comme le phosphore, le potassium ou d’autres éléments poten-
tiellement toxiques si présents en grandes quantités. Parmi les différents processus physicochimique,

82
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
la modification du pH par les plantes au voisinage de la rhizosphère est souvent soulignée dans la
littérature comme un processus majeur modifiant la disponibilité des éléments (Hinsinger et al., 2003).
L’origine des variations de pH induites par les plantes réside dans divers processus. Afin de préserver
l’électroneutralité de ses tissus et du pH cytosolique, les plantes excrètent des charges opposées
sous la forme d’ions hydroxyles ou de protons pour contrebalancer les charges positives ou négatives
absorbées. Par conséquent, la différence entre la quantité de cations et d’anions absorbés par la
plante influence la libération d’ions hydroxyles ou protons, et modifie le pH du sol autour des racines.
La libération d’acides organiques par les plantes est une autre possibilité d’acidification de la rhizos-
phère ainsi que la respiration des racines et des organismes du sol de la rhizosphère. En effet, le CO2
respiré génère de l’acide carbonique au voisinage des racines, qui en se dissociant peut modifier le
pH. Enfin, des processus d’oxydo-réduction peuvent également contribuer à la modification du pH de
la rhizosphère. Etant donné que le pH est un facteur impliqué dans nombre de réactions chimiques
du sol, les variations de pH induites par les plantes vont contribuer à la nutrition des plantes. Par
exemple, la désorption des ions orthophosphate à partir des minéraux du sol est fortement influencé
par le pH (Devau et al., 2009). La modification du pH peut également contribuer à la dissolution de
divers précipités formant des familles de minéraux retenant les ions orthophosphates avec du calcium
(sols calcaires) ou avec le fer ou l’aluminium (sols acides) (Hinsinger, 2001). Les acides organiques
(citrate, malate, oxalate, ...) libérés par les plantes en réponse à une carence en fer ou en phos-
phore font également partie des stratégies adaptatives des plantes dans les sols calcaires. Certaines
plantes comme le lupin (Lupinus albus) ainsi que d’autres plantes de la famille des légumineuses
peuvent excréter de fortes quantités d’acides organiques. Jhonson et al (1996) cité par (Hinsinger,
2001) évaluent que un équivalent de près de 12% de la biomasse totale d’un lupin blanc âgé de 3
semaines, et cultivé dans un sol calcaire est exsudée sous la forme de citrate. Les anions organiques
peuvent alors par échange de ligands, chélation des métaux impliqués dans la précipitation des ions
orthophosphates, influencer la nutrition phosphatée des plantes. Ces anions peuvent également être
impliqués dans la nutrition en fer des plantes, ou d’autres éléments essentiels des plantes comme le
manganèse ou molybdène.

2.2 La santé des plantes


Le contrôle biologique est une alternative aux intrants de synthèse utilisés pour lutter contre les ma-
ladies et ravageurs des cultures. Concernant les maladies ou les ravageurs des cultures du sol, le
biocontrôle s’intéresse au compartiment rhizosphérique. Il existe divers agents de biocontrôle tels
que les bactéries Bacillus, Burkholderia, Pseudomonas, ou les champignons de type Trichoderma
ou Gliocadum (Lugtenberg et Leveau, 2007). Ces microorganismes peuvent délivrer des molécules
antibiotiques ralentissant ou détruisant les bactéries pathogènes, ou altérer la perception des bacté-
ries pathogènes de la densité de bactéries présentes au voisinage des racines (quorum sensing), ra-
lentissant leur croissance. Les agents de biocontrôle peuvent également être des prédateurs ou des
parasites des d’autres organismes, comme pour le champignon Trichoderma. Un autre mécanisme
est d’induire une compétition pour les nutriments, et notamment pour le fer, Fe3+. Le fer est un élé-
ment indispensable à la croissance de tous les organismes. En diminuant la disponibilité du fer pour
les pathogènes, certains agents de biocontrôle peuvent contribuer à la santé des plantes. Toutefois,
quelque soit l’action de ces microorganismes spécifiques (directe ou indirecte), l’efficacité dépend
beaucoup du reste de la communauté microbienne de la rhizosphère. En effet, les microorganismes
doivent être en nombre suffisamment important pour avoir un effet significatif sur les populations de
pathogènes. De plus, les microorganismes établissant une relation de type commensalisme avec

83
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
la plante, ne doivent pas développer des antagonismes avec les agents de biocontrôle introduits.
Enfin, grâce aux exsudats racinaires, les plantes sélectionnent un nombre restreint d’organismes
du sol dans la rhizosphère à partir d’un réservoir initial présent dans le sol (Berg et Smalla, 2009 ;
Hunter et al., 2014). Certains de ces organismes recrutés, comme les bactéries peuvent augmenter
les défenses des plantes, provoquant une résistance systémique induite (Berendsen et al., 2012) des
plantes.

3. Mobilisation des connaissances pour la conception


de systèmes de cultures et l’amélioration des plantes
La conception de nouveaux systèmes de culture est une étape importante pour les agriculteurs dé-
sireux de faire évoluer leurs pratiques de gestion des agroécosystèmes. De nombreuses études
portent sur les méthodes de conception et sur leur mise en œuvre concrète. Dans les documents
récents, en langue française, nous pouvons citer le guide d’Havard et al. (2017). A notre connais-
sance, le système racinaire – que ce soit au travers de son architecture, de sa biomasse, de sa
vitesse d’élongation, ou de ses interactions avec les autres organismes du sol – est rarement expli-
citement pris en compte, dans ces méthodes de conception, comme l’un des critères de choix d’un
système de culture par rapport à un autre, sauf par le biais d’indicateurs de productivité lorsque le
produit récolté est la racine (e.g., les cultures de betteraves sucrières et fourragères, la culture de
légumes-racines). Pourtant, les chapitres précédents montrent bien l’intérêt qu’il y aurait à intégrer la
diversité des systèmes racinaires dans la conception de systèmes de culture. En effet, les systèmes
racinaires pourraient être considérés comme des leviers de gestion remplaçant ou complétant des
pratiques agricoles telles que la fertilisation, le travail du sol, le désherbage (Doré et al., 2011). Par
exemple, lors des associations de cultures céréales-légumineuses, la présence d’une légumineuse
peut permettre à la céréale d’accéder au phosphore non disponible par action directe modifiant la
disponibilité du phosphore ou indirecte via la stimulation des activités microbienne (Hinsinger et al.,
2011). Dans des conditions limitantes, cette association peut se révéler plus productive que si les
plantes étaient cultivées seules (Bedoussac et al., 2015). Si la structure du sol affecte le développe-
ment et la croissance du système racinaire, l’inverse s’observe également : la structure du sol évolue
selon le système racinaire en place. Par exemple, Uteau et al. (2013) montrent que le système raci-
naire pivotant de la luzerne, au bout de trois années de culture, améliore la structure du sol au-delà
de 75 cm de profondeur ; en revanche, les systèmes racinaires de la chicorée et de la fétuque n’ont
pas un tel effet. Cette idée que le système racinaire pourrait être un moyen d’améliorer la structure
du sol en l’absence de tout travail du sol est à la base des systèmes de culture en semis direct sous
couvert végétal (SCV). En France, ceci a déjà été testé il y a quelques années mais les résultats de
l’époque n’étaient pas probants, pour partie parce que les expérimentations ont été menées sur un
temps trop court (voir par exemple, Carof, 2006). Dans la même veine, Jin et al. (2017) soutiennent
l’idée qu’il existe des interactions optimales, à mieux identifier, entre les systèmes racinaires et les
sols et qu’ainsi, des idéotypes racinaires, adaptés à des conditions de sol différentes, sont à sélec-
tionner pour optimiser l’acquisition des ressources édaphiques (eau, nutriments). L’allélopathie, i.e.,
le relargage, par une plante, de composés chimiques (terpènes, quinones, phénols, glucosinolates)
favorisant son développement (Sforza et al., 2018), est une autre voie à explorer pour la conception
de systèmes de culture. Différentes recherches confirme l’intérêt de l’allélopathie comme levier de
gestion agroécologique pour diminuer la présence des adventices et des ravageurs sur une parcelle
(Jabran et al., 2015). Lors de la (re)conception d’un système de culture, il faudrait être capable d’iden-
84
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
tifier les espèces végétales dont les exsudats racinaires apporteraient un avantage, direct ou non,
aux espèces de rente de la succession de cultures. Il faudrait aussi être capable de quantifier cet
avantage (en termes, par exemple, du nombre d’adventices éliminées). Ces espèces d’intérêt pour-
raient être les espèces de rente elles-mêmes, des espèces associées non rémunératrices (de telles
espèces sont souvent regroupées sous le terme de « couvert végétal » ou « plante de couverture »)
ou des espèces implantées pendant la période d’interculture comme la moutarde, le seigle ou le trèfle
violet (Haramoto et Gallandt, 2004). L’une des difficultés pour l’agriculteur qui gérerait un système de
culture conçu en intégrant explicitement le rôle des systèmes racinaires des différentes espèces culti-
vées est l’absence de moyen simple pour apprécier le développement et la croissance des racines
et pour évaluer les conséquences de ceux-ci. Ceci est pourtant nécessaire afin de savoir si des pra-
tiques complémentaires sont nécessaires pour corriger, par exemple, un défaut de développement.
La production végétale hors-sol, particulièrement utilisée pour les plantes horticoles, présente de
nombreuses spécificités en comparaison aux sols naturels et cultivés. La principale particularité est la
croissance des végétaux dans un pot ou conteneur, signifiant un volume racinaire limité. La première
conséquence directe est le faible pouvoir tampon de ces milieux au regard des variations de teneur
en eau, de température et en éléments nutritifs qui peuvent être très fortes à l’échelle de la journée.
Les conséquences des variations de teneur en eau se traduisent soit en excès d’eau avec risques
d’anoxie, soit en déficit hydrique où les substrats organiques prennent un caractère hydrophobe et où
un phénomène d’hystérèse se met en place, avec une mauvaise réhumectation du substrat (Naasz
et al., 2008). Les conséquences de des variations d’éléments nutritifs peuvent se traduire soit par
une carence minérale, soit par un excès d’éléments nutritifs générant des problèmes de salinité du
substrat. Ainsi, le contrôle de la gestion de l’eau et des fertilisants est cruciale pour que les végétaux
se développent dans des conditions non stressantes. Cet enjeu est à croiser avec le système raci-
naire et en particulier, l’impact de la croissance racinaire sur les modifications des propriétés hydro-
dynamiques du substrat. Dans les cultures Hors sol, certains substrats sont de nature biologique. Le
caractère biologique de ces matériaux, peu biodégradables, leur conférant une bonne stabilité phy-
sique. Néanmoins, cette faible activité peut avoir des conséquences sur la dégradation des engrais
organiques, très en vogue dans la production horticole hors-sol, mais mal maitrisée cependant. Les
substrats organiques hébergent naturellement des micro-organismes, spécifiques à chaque substrat
(Montagne et al., 2015), certains pouvant avoir des effets suppressifs contre certains pathogènes
comme le Fusarium oxysporum (Montagne et al., 2016). Ils sont donc capables a priori de dégrader
les engrais organiques, à condition que ces micro-organismes disposent des enzymes cataboliques
nécessaires. Un travail de caractérisation est nécessaire dans ce domaine, permettant de choisir les
engrais organiques et biostimulants les plus adaptés aux substrats horticoles. Ainsi, l’élaboration de
substrats innovants, la valorisation des interactions substrats-plantes sont des enjeux cruciaux pour
l’avenir de la production hors-sol agroécologique.
Parmi les leviers permettant de valoriser les interactions sols-plante, le choix variétal doit être particu-
lièrement instruit (Berg et Smalla, 2009). On propose ici de faire un focus sur le choix variétal, comme
un des éléments de l’itinéraire technique permettant de participer à la définition de nouveaux systèmes
de cultures, plus durables, plus économes en intrants. La définition de tels systèmes a pour but de
mieux valoriser différents processus, comme l’accès aux ressources (eau, éléments nutritifs,..), ou la
capacité des plantes à collaborer de manière efficace (notamment lors de mélange d’espèces ou des
variétés), entre elles et avec leur milieu. La création de cultivars avec des systèmes racinaires per-
mettant une meilleure exploration des sols, ainsi qu’une meilleure absorption des nutriments, apparait
comme une piste prometteuse. Cependant, il faut constater que la prise en compte des systèmes
racinaires dans les programmes d’amélioration des plantes est assez récente et reste très limitée.

85
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Cela résulte à la fois de la difficulté à caractériser le système racinaire pour un nombre important de
génotypes, et à la fois d’une sélection historiquement concentrée sur le développement de cultivars
à haut potentiel, et adaptés à des itinéraires techniques intensifs où l’accès aux ressources était ra-
rement limitant. Ainsi, les programmes de sélection mis en place lors de la révolution verte dans les
années 60, ont mis en avant des variétés très productives, (notamment chez les céréales), avec des
indices de récolte plus importants (l’indice de récolte correspond à la part de biomasse totale allouée
aux grains), ayant pour conséquence la réduction significative du système racinaire. Associée à des
pratiques culturales intensives, l’utilisation de ces variétés à haut potentiel a permis d’augmenter
significativement les rendements. Toutefois, dans des conditions où les ressources deviennent plus
difficilement accessibles, et où l’intensification des pratiques est remise en cause, il devient important
de redéfinir de nouveaux idéotypes, prenant en compte notamment le compartiment souterrain.
Le système racinaire a principalement pour fonction de pourvoir à la capture d’eau et d’éléments nutri-
tifs. L’amélioration de l’accès aux ressources dépend à la 1) de la capacité de la plante à efficacement
le profil de sol, 2) de sa capacité à absorber efficacement les ressources disponibles ; et enfin, 3) de
sa capacité de modifier le fonctionnement du sol. Ces trois aspects peuvent être considérés comme
des pistes pour l’amélioration variétale. Quelques exemples sont illustrés ci-après.
L’architecture racinaire est un élément important qui contribue à l’ancrage de la plante dans le sol,
mais aussi à sa capacité d’exploration du profil de sol, et donc de son accès aux ressources. Parmi
les différentes caractéristiques d’architecture. L’angle du système racinaire est une caractéristique ar-
chitecturale assez simple à évaluer dont la prise en compte dans des programmes de sélection, et qui
a permis une amélioration notable des performances, notamment du riz, en conditions notamment hy-
drique. Chez le riz par exemple et en conditions non limitantes d’eau, un système racinaire superficiel
avec un large front d’exploration, c’est-à-dire présentant un angle très ouvert, sera plus adapté, alors
qu’en conditions limitantes, un système racinaire plus profond, présentant un angle fermé, permettra
d’accéder plus efficacement aux ressources. Chez cette espèce, ce caractère est contrôlé princi-
palement par un QTL à effet majeur, le QTL Dro1, (Uga et al., 2013) dont l’allèle favorable permet
d’augmenter les rendements en conditions de contrainte hydrique de 10% (par rapport à des lignées
quasi-isogéniques ne possédant pas le QTL, mais ayant le même fonds génétique) (Arai-Sanoh et
al., 2014). Des travaux complémentaires, ont montré que ce même gène pourrait être intéressant
pour améliorer l’architecture d’autres espèces, notamment des espèces pérennes du genre Prunus
(Guseman et al, 2017). Ces premiers éléments « simples » d’architecture racinaire semblent promet-
teurs et ouvrent la voie à des investigations plus larges de l’intérêt de considérer le système racinaire
dans sa complexité (longueur du système racinaire, ramifications, volume de sol exploré, nombre
de racines latérales, …), mais aussi dans les processus mis en œuvre et leur régulation, comme
l’absorption, (N, P, K, micro-nutriments) par unité de surface de racine. L’interaction des variétés
avec leur environnement souterrain s’illustre aussi par leur capacité à recruter des communautés
microbiennes bénéfiques. La rhizosphère joue une influence non négligeable sur la productivité des
plantes, et ce, par la mise en place d’interactions bénéfiques plante-microorganismes. Le microbiome
peut moduler la croissance, le développement, la réponse aux bioagresseurs, ainsi que l’acquisition
des ressources (eau, N, etc.). Il a été montré chez le maïs (Peiffer et al., 2013 ; Emmet et al., 2017)
et le riz (Edwards et al., 2015) que les microbiomes associés étaient dépendants du génotype de la
plante et présentaient des fonctions différentes notamment liées au cycle de l’azote et à la fourniture
d’azote à la plante. La sélection de génotypes présentant des rhizosphères plus efficaces dans la
gestion de l’azote, représente ainsi une piste intéressante notamment pour diminuer les doses d’en-
grais chimiques apportées aux cultures (Wissuwa et al., 2009).

86
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
CONCLUSION
Les interactions sol-plante méritent d’être examinées comme levier de la transition agroécologique.
Bien que complexes, et constituant un front de recherche parfois limité par les outils actuellement dis-
ponibles, un certain nombre de valorisations sont déjà possibles en terme d’association de cultures,
de recherche de bouquets variétaux, de schémas de sélection, ou de conception de systèmes de
cultures intégrant une plus grande diversification des cultures.

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89
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
IMPACT DE LA DIVERSITÉ DES COMMUNAUTÉS DE NÉMATODES
PHYTOPARASITES SUR LA DURABILITÉ DE SYSTÈMES DE CULTURE
MARAÎCHERS VISANT SPÉCIFIQUEMENT LE CONTRÔLE DES NÉMATODES
À GALLES : DE LA PERTINENCE D’UNE APPROCHE « DIVERSITÉ »

Djian-Caporalino C.1, Mateille T.2


1
INRA, Université Côte d’Azur, CNRS, Institut Sophia Agrobiotech,
400 route des Chappes, 06903 Sophia Antipolis Cedex, France.
2
CBGP, IRD, CIRAD, INRA, Montpellier SupAgro, Univ. Montpellier, Montpellier, France.
Correspondance : caroline.caporalino@inra.fr

RÉSUMÉ
La conception et l’évaluation expérimentale in situ de systèmes de culture prototypes (SCP) combinant
des innovations techniques et variétales ont été mises en œuvre dans le cadre du projet INRA
‘GeDuNem’ pour une gestion durable des nématodes à galles (NG) dans les systèmes maraîchers
méditerranéens sous abris. Un SCP, alternant un engrais vert sorgho et des cultures partiellement
résistantes (tomate et piment) en période estivale, a été testé sur deux sites différant par la diversité
de leurs communautés de nématodes et leur richesse en matière organique (MO). Le SCP a permis
une diminution significative des populations de NG dans les deux sites (70 et 99%). Cependant,
son efficacité a été plus durable dans le site le plus riche en MO, où la nématofaune totale était la
plus diversifiée et abondante, et où les nématodes non phytoparasites se sont multipliés tout au
long de l’expérimentation. L’hypothèse est que la diversité des nématodes en communautés joue
un rôle régulateur par compétition entre espèces phytoparasites et par contribution des espèces
non-phytoparasites à la santé des sols. Ce SCP est actuellement répété dans le cadre du projet PEI
‘GONem’ où dix sites sont suivis sur quatre ans pour améliorer de nouveaux SCP et confirmer ces
résultats.
Mots-clefs : Communauté, Compétition, Engrais vert, Expérimentation-système, Meloidogyne spp.,
Pratiques culturales.

ABSTRACT: Impact of the diversity of plant-parasitic nematode communities on the


sustainability of vegetable cropping systems specifically targeting the control of root-knot
nematodes: the relevance of a diversity approach
Experimental field co-design and evaluation of prototype cropping systems (PCS) combining technical
and varietal innovations were implemented within the framework of the INRA project ‘GeDuNem’ for
the sustainable management of root-knot nematodes (RKN) under Mediterranean sheltered vegetable
systems. A PCS, alternating sorghum green manure and partially resistant crops (tomato and
pepper) during the summer period, was tested at two sites differing in the diversity of their nematode
communities and their richness in organic matter (OM). The PCS allowed a significant decrease
in RKN populations in both sites (70 and 99%). However, its efficacy was more sustainable on the
richest site in OM, where the global soil nematofauna was the most diversified and abundant, and
where non-phytoparasitic nematodes multiplied throughout the experiment. The hypothesis is that the
diversity of nematodes in communities plays a regulatory role by competition between phytoparasitic
species and through the contribution of non-phytoparasitic species to soil health. This PCS is currently

90
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
being repeated within the framework of the PEI project ‘GONem’ where ten sites are monitored over
four years to improve new PCS and confirm these results.
Keywords: Agronomical practices, Community, Green manure, Meloidogyne spp., Species
competition, System experiment.

INTRODUCTION
Les systèmes maraîchers méditerranéens sous abri s’appuient principalement sur des rotations
culturales intensives et peu diversifiées qui les exposent spécialement aux bioagresseurs telluriques.
Une enquête a souligné l’importance particulière des nématodes à galles (NG, Meloidogyne
spp.), ravageurs d’importance mondiale (Jones et al., 2013), dans plus de 40% des exploitations
conventionnelles et en agriculture biologique du Sud-Est de la France (Djian-Caporalino, 2012) et
l’inquiétude accrue des producteurs vis-à-vis d’espèces de quarantaine qui les obligeraient à une
jachère noire des parcelles touchées (Villeneuve et al., 2013). De plus, suite à l’évolution de la
législation européenne en matière d’homologation et d’usage des pesticides, de nouveaux modes de
production moins dépendants des nématicides doivent être recherchés et développés à large échelle,
en s’appuyant sur les principes de la protection intégrée et en introduisant des méthodes de lutte
alternatives. Ces méthodes, qu’elles soient physiques, biologiques, génétiques, ou culturales sont
supposées mieux préserver les fonctions du sol impliquées dans la santé et la production végétale
(Doran et Zeiss, 2000) et être plus exclusives vis-à-vis des NG, tout en préservant les nématodes
libres (Timper, 2014). Or, prises individuellement, ces méthodes de lutte ont toutes montré leurs limites
(Collange et al., 2011). Notre démarche soutenue par le projet INRA SMacH ‘GeDuNem’ a consisté
dans un premier temps à concevoir des systèmes de culture prototypes (SCP) innovants combinant
résistances génétiques et pratiques culturales (solarisation, engrais vert nématicide ou plante-piège en
interculture) pour réduire les populations de NG dans le sol et augmenter la durabilité des résistances
variétales à ces bioagresseurs (Djian-Caporalino et al., 2015). Dans un second temps, il s’agissait de
les évaluer via l’expérimentation pluriannuelle et multi-site chez des agriculteurs candidats, d’étudier
leur impact sur les communautés de nématodes rencontrées, et d’enquêter sur l’acceptabilité des
nouveaux SCP par les agriculteurs. Les premiers résultats sont décrits par Navarrete et al. (2014),
Goillon et al. (2017), Djian-Caporalino et al. a (sous presse) et b (soumis), et Mateille et al. (soumis).
Les SCP les plus efficaces contre les NG semblent être ceux où la nématofaune globale du sol
(parasites de plantes et non phytoparasites) était la plus diversifiée et abondante. Un exemple est
décrit dans cette note brève.

1. Matériels et méthodes
Les SCP suivis dans le cadre du projet ‘GeDuNem’ reposaient sur des cultures de tomate et
piment portant des gènes de résistance aux NG. Les tomates résistantes-Mi-1 étaient des variétés
commerciales portant le gène de résistance Mi-1 qui contrôle les principales espèces de Meloidogyne
de la zone méditerranéenne (M. incognita, M. arenaria, M. javanica). Faute de disposer de variétés
homologuées de piment avec des gènes de résistance aux NG, des piments (Capsicum annuum)
résistants Me3-DLL développés à l’INRA GAFL, ont été utilisés comme porte-greffes de variétés
commerciales. Ces porte-greffes étaient issus d’un rétrocroisement de la lignée HD149 (portant

91
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
le gène majeur Me3 à large spectre qui contrôle les 3 espèces de NG) par la variété Doux Long
des Landes (DLL, très sensible aux mêmes espèces de Meloidogyne). Ces 2 gènes peuvent être
contournés par des populations virulentes de Meloidogyne (Castagnone-Sereno, 2002 ; Barbary et al,
2014), ce qui permettait de vérifier jusqu’à quel point les prototypes de SCP les protègeraient.
Un SCP, alternant en période estivale ces cultures partiellement résistantes et un engrais vert sorgho,
a été testé sur 2 sites différant par la diversité de leurs communautés de nématodes et leur richesse
en matière organique (MO). Le sorgho était un Sudan grass variété ‘Piper’ classiquement utilisé
par les maraîchers, semé à 50 kg.ha-1, broyé et enfoui dans le sol un mois après semis. Le site de
Lambesc (13) était sur une parcelle de 680 m² naturellement infestée par M. incognita (98%) et M.
arenaria (2%) et le site de Six-Fours (83) était sur une parcelle de 250 m² naturellement infestée par
M. arenaria. Les caractéristiques du sol sont données dans le Tableau 1.

Tableau 1 : Caractéristiques des sols des 2 sites sur lesquels a été testée l’alternance
d’un engrais vert sorgho et de Solanaceae partiellement résistantes aux NG.

Site Composition texturale pH C/N MO


Lambesc 37% sable, 11% argile, 22% limon 8,4 10,2 3,5%
Six-Fours 44% sable, 20% argile, 22% limon pH=8,1 10,5 1,8%

Des analyses nématologiques concernant les nématodes phytoparasites (NPP) et les espèces
non phytoparasites (NNP), indicateurs de la santé des sols (Yeates et al., 1994), ont été réalisées
après chaque culture dans chaque parcelle en 8 points fixes. Les nématodes ont été extraits de 200
ml de sol tamisé, par élutriation de Seinhorst (1962) (adaptée de ISO_23611-4), puis identifiés et
énumérés (nombre de nématodes/dm3 de sol), à l’échelle de la famille et du genre pour les NPP, et
sans caractérisation taxonomique pour les NNP. Ces notations permettaient d’évaluer les effets des
SDC sur l’évolution spatio-temporelle des patrons de communautés et sur la santé des sols (espèces
non parasites).

2. Résultats
Sur le site de Lambesc, le sorgho ‘Piper’ a diminué de plus de 70% l’abondance des NG dans le sol
en 2012 et 2014 (Figure 1A). Par la suite, ces populations sont restées faibles, en dessous du taux
initial, après les cultures d’hiver très sensibles (blette ou laitue). Les cultures de piment ou tomate
à résistance contournable ont été protégées par cette réduction des NG (aucun contournement
de résistance par d’éventuelles populations virulentes n’a été constaté). Les cultures d’été (melon
sensible ou Solanaceae partiellement résistantes) ont légèrement remultiplié les NG. Néanmoins,
au cours des quatre années d’expérimentation, l’alternance d’engrais vert sorgho et de cultures
partiellement résistantes a permis une diminution de la population de NG de 87% par rapport au
niveau initial. Sur ce site, une grande diversité des communautés de nématodes a été observée.
Les NPP détectés étaient : Meloidogynidae (Meloidogyne arenaria, M. incognita), Telotylenchidae
(Histotylenchus sp., Merlinius microdorus, Tylenchorhynchus clarus), Hoplolaimidae (Helicotylenchus
canadensis), Tylenchidae (Basiria tumida, Boleodorus thylactus, Filenchus hamatus, F. misellus,
Ottolenchus facultativus, Psilenchus aestuarius, P. hilarulus), Criconematidae (Mesocriconema

92
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
spp.), Paratylenchidae (Paratylenchus nanus), Pratylenchidae (Pratylenchus thornei), Longidoridae
(Xiphinema pachtaicum), et Anguinidae (Ditylenchus acutus, Nothotylenchus acutus, N. thornei). Les
4 premières familles citées étaient les plus abondantes (> 1%). Les Telotylenchidae se sont multipliés
sur sorgho puis la population s’est maintenue quelle que soit la culture mise en place. Les populations
des autres NPP se sont maintenues à des niveaux faibles et n’ont pas été impactées par la rotation
engrais vert – Solanaceae résistantes. Les populations de NNP se sont multipliées tout au long de
l’expérimentation et étaient 5.5 fois plus importantes en fin d’essai.
Sur le site de Six-Fours, les NG (Meloidogyne arenaria) étaient largement prédominants sur les
autres NPP (95% de la nématofaune phtytoparasite), mais deux fois moins abondants que sur
le site de Lambesc. Le sorgho ‘Piper’ a permis une réduction de plus de 99% des NG (Figure
1B). Les cultures d’été de tomate ou piment à résistance contournable étaient protégées par
cette réduction du taux d’infestation du sol. Les cultures d’hiver (salade) étaient également très
peu attaquées. Cependant, la culture sensible (melon) a remultiplié rapidement les NG dans le
sol. Le SCP n’a eu aucune influence sur les autres espèces phytoparasites qui étaient rares et
très peu abondantes : Tylenchidae (Basiria tumida, Filenchus hamatus, Psilenchus hilarulus),
Hoplolaimidae (Helicotylenchus canadensis, Rotylenchus sp.), Criconematidae (Mesocriconema
spp.), Pratylenchidae (Pratylenchus thornei), Telotylenchidae (Merlinius sp. et Tylenchorhynchus
clarus) et Paratylenchidae (Paratylenchus nanus). Le sorgho a significativement diminué les
populations de NNP, qui n’ont ensuite augmenté qu’au cours des cultures de melon et salades,
leur abondance fluctuant avec la même ampleur que celle des Meloidogyne.

Figure 1 : Effet du SCP alternant en période estivale un engrais vert sorgho et des cultures partiellement résistantes sur
la cinétique des populations de Meloidogyne et la nématofaune globale du sol de 2 sites expérimentaux (A : Lambesc
et B : Six-Fours): moyennes de 8 répétitions ± erreur standard. S = sorgho ‘Piper’ ; piment résistant (Me3 DLL) =
différentes variétés de piments greffés sur un porte-greffe piment résistant portant le gène Me3 dans le fond génétique
sensible Doux Long des Landes ; tomates résistantes Mi = différentes variétés commerciales de tomates portant le gène
Mi-1 non actif au-delà de 30°C.

93
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
3. Discussion
Le site sur lequel le SDC a le mieux régulé les NG durant les 4 années d’expérimentation semble
être celui où la nématofaune était la plus diversifiée et abondante. Sur ce site de Lambesc où la
communauté de nématodes, phytoparasite et non phytoparasite, était très riche et le taux de MO
élevé, on a observé que les NG n’ont plus jamais atteind leur niveau initial, même après une culture
très sensible de melon. Parmi les familles phytoparasites, seuls les Telotylenchidae se sont multipliés
suite aux sorghos puis la population s’est réduite quelle que soit la culture mise en place, ce qui
pourrait être dû à un effet de compétition comme suggéré par Ferris et al. (2001) et Nahar et al. (2006)
montrant également l’influence très importante des caractéristiques biologiques du sol sur l’évolution
des populations de nématodes et la variété de leurs ennemis naturels. Les populations de nématodes
non phytoparasites se sont également multipliées tout au long de l’expérimentation, sans aucun effet
négatif des engrais verts ou des cultures d’été résistantes. Comme ce sont des indicateurs de santé
des sols (Yeates et al., 1994 ; Neher et al., 1995 ; Briar et al., 2007), leur augmentation est donc très
encourageante. Sur le site de Six-Fours où les NG prédominaient largement et où le taux de MO était
moitié moindre, malgré une très bonne efficacité du sorgho en engrais vert, les NG augmentaient
fortement et très rapidement dès la culture de melon sensible, sans doute parce que les autres
espèces phytoparasites étant rares, elles n’ont pu jouer un rôle régulateur contrairement à ce qui
avait été observé sur le site de Lambesc, et les NNP n’ont pas réussi à se multiplier.
De plus, en modélisant la courbe de régression entre les populations de NG et les Telotylenchidae
tout au long de l’expérience, il a été observé, à quelques exceptions près, que chaque fois que
les populations de NG diminuaient, les populations de Telotylenchidae augmentaient et inversement
(Mateille et al., soumis). En outre, il y avait une augmentation constante des Telotylenchidae au
détriment des Meloidogynidae, probablement dûe au contrôle à long terme des Meloidogynidae,
ce qui correspondrait à un modèle hiérarchique (Daly et al., 2015). De même, les populations de
Paratylenchidae n’ont pas été capables de se développer lorsque les Meloidogynidae étaient présents,
ce qui pourraient s’expliquer par le fait que l’intensité de la compétition interspécifique est directement
liée au niveau de chevauchement des niches écologiques des espèces (Pianka, 1978), les juvéniles
de ces nématodes occupant temporairement la même niche au niveau du parenchyme cortical. Ces
observations rejoignent celles de Begon (2006) montrant la concurrence dans les communautés
de nématodes phytoparasites. Néanmoins, davantage de recherches devraient être menées pour
(i) observer les éventuels effets cumulatifs pluriannuels de ces combinaisons de pratiques avant
de conclure sur leur efficacité, (ii) comprendre comment la compétition existe entre les espèces de
nématodes phytoparasites et contribue à leur cinétique ascendante ou descendante, et (iii) prédire
comment la modification des pratiques culturales régulerait par compétition la diversité de ces
nématodes (Groselj et al., 2015). Les SCP sont actuellement répétés dans le cadre d’un projet des
groupes opérationnels des PEI (Partenariat Européen d’Innovation) ‘GONem : Groupe Opérationnel
sur la gestion des NEMatodes à Galles en maraîchage en PACA’, soutenu par la région PACA et
l’Europe, où dix sites sont suivis sur quatre ans pour améliorer de nouveaux SCP et confirmer ces
résultats.
D’un point de vue agronomique, ces interactions compétitives posent la question du risque lié à une
communauté de nématodes phytoparasites résiduelle, une fois qu’une espèce cible telle que les
NG est contrôlée (Ferris et al., 2004 ; De Araujo Filho et al., 2016). Même s’il a été démontré que
certaines stratégies culturales contrôlent les populations de NG, on sait que les Telotylenchidae par
exemple sont pathogènes pour les légumes (Khan et al., 1986). Dans cet essai, le remplacement
des NG par les nématodes Telotylenchidae soulèvent des questions quant à la réduction durable de

94
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
la pathogénicité globale de la communauté des nématodes phytoparasites. Il est donc nécessaire
de reconsidérer les stratégies à long terme de sols suppressifs telles que la gestion de la diversité
des communautés de nématodes, plutôt que de se concentrer sur le contrôle d’une espèce ciblée.
Les données sur les effet ou contre-effets possibles des prototypes sur d’autres bioagresseurs n’ont
pas encore été traitées, mais elles semblent très importantes à prendre en compte en protection des
cultures. Il est en effet impossible de raisonner des moyens de protection des plantes sans prendre
en considération le sol dans lequel se développent les racines et qui héberge un ensemble d’agents
pathogènes. Cela nécessite une approche plus holistique associant plusieurs disciplines scientifiques
telles que l’écologie du sol, la nématologie, l’amélioration des plantes et l’agronomie.

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96
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
SYNTHÈSE DES OUTILS, INDICATEURS,
RÉFÉRENTIELS DISPONIBLES POUR COMPRENDRE
ET PILOTER LA BIOLOGIE DES SOLS

Bispo A.1 et Schnebelen N.2


1
INRA Unité InfoSol,
2
INRA Unité département Environnement et Agronomie, Centre de recherche Val de Loire, site
d’Orléans, 2163 avenue de la Pomme de Pin - CS 40001 Ardon, F-45 075 Orléans Cedex 2
Correspondance : Antonio.Bispo@inra.fr

RÉSUMÉ
Depuis plus de quinze ans, l’intérêt pour la composante biologique des sols est croissant, que ce soit
pour des questions liées à la connaissance et la protection de cette biodiversité encore méconnue ou
pour être en mesure de piloter les organismes du sol dans le cadre de différentes pratiques. Plusieurs
projets européens et nationaux ont financé le développement et la validation des méthodes d’accès
à cette information biologique. Cela a notamment permis de développer de nouvelles approches
d’identification moléculaire basées sur l’ADN extrait des sols et de former de jeunes spécialistes.
Plusieurs méthodes sont désormais disponibles et normalisées. Les résultats de ces projets ont mis
en évidence l’intérêt d’utiliser des indicateurs biologiques en complément des indicateurs physico-
chimiques et agronomiques. Leur compilation en bases de données a permis de générer de premiers
référentiels d’interprétation. Compte tenu du nombre de situations renseignées, il est désormais pos-
sible de poser un diagnostic sur la qualité biologique des sols. Au-delà du monde de la recherche,
ces outils sont utilisables (et déjà utilisés) par des agriculteurs ou pour la surveillance des sols. Reste
désormais à progresser dans le développement du conseil agronomique pour entretenir, améliorer et
piloter cette biodiversité.
Mots-clefs : Techniques d’analyse, Bio-indicateurs, Références, Interprétation, Outils d’aide à la dé-
cision.

INTRODUCTION
Qu’entendons-nous par biologie des sols ? C’est l’étude de l’ensemble des organismes vivants ré-
sidant dans le sol, de leurs interactions et de leur(s) fonction(s). La diversité de ces organismes est
immense, et nous sommes très loin d’en avoir un inventaire exhaustif. C’est pourquoi il est essentiel
de mieux l’appréhender et de protéger la biodiversité tellurique associée. Celle-ci englobe des or-
ganismes allant de plusieurs centimètres pour les invertébrés les plus gros (ex : escargots, vers de
terre), au millimètre pour les acariens, les collemboles et les champignons, et enfin à l’échelle du
micromètre (millionième de m) pour les bactéries. Ces organismes se caractérisent aussi par des
distributions très hétérogènes, allant de quelques dizaines d’individus par gramme de sol pour les
nématodes à plusieurs millions pour les champignons et les bactéries. Ces caractéristiques propres
à chaque classe d’organismes du sol, et le fait qu’ils se développent dans une matrice complexe

97
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
rendent ardue leur étude, et sont autant de défis scientifiques à relever. Malgré ces difficultés, les
vingt dernières années ont vu le développement de nombreuses avancées conceptuelles, technolo-
giques et collaboratives dans le domaine de la biologie des sols (Uroz et al. 2014).

1. Un intérêt croissant pour la biologie des sols


Au niveau international, la Convention sur la diversité biologique (1993) a notamment pour objectifs la
conservation de la diversité biologique et l’utilisation durable de ses constituants. En 2006, une initia-
tive liée à cette convention concernant la protection et l’utilisation durable de la biodiversité des sols
a été lancée avec pour objectifs l’acquisition de connaissances sur ses rôles ainsi que l’intégration de
sa conservation dans les pratiques de gestion des terres et des sols.
Au niveau européen, en 2002, une communication de la Commission européenne [COM(2002)179]
faisait état de la dégradation des sols, reconnaissant officiellement le besoin de protection des sols et
notamment de la biodiversité des sols.
Au niveau national, ont été publiés en 2015 un avis du Conseil Economique, Social et Environne-
mental sur les sols (CESE, 2015), le rapport conjoint du Conseil général de l’environnement et du
développement durable et du Conseil général de l’alimentation, de l’agriculture et des espaces ruraux
(CGEED/CGAAER, 2015). Les orientations pour une agriculture innovante et durable mettent en
avant la question des sols (Agriculture Innovation 2025, 2015) et notamment de la biodiversité des
sols. D’un point de vue opérationnel, ce plan appelle le développement i) de procédures et référentiels
de diagnostic biologique des sols, ii) de méthodes de caractérisation de la biodiversité microbienne
sur la base de leur ADN, iii) de systèmes agricoles valorisant biodiversité et interactions biotiques,
incluant la sélection d’espèces et de variété végétales favorisant les populations bénéfiques, iv) de
modèles de prédiction de l’effet du type de sol et du mode d’usage sur la biodiversité et son fonc-
tionnement, comme support d’aide à la décision. Ce plan demande également, au plan académique,
une meilleure connaissance i) de la biodiversité de sols de référence par une approche de métagé-
nomique, avec identification de nouveaux gènes de fonctions, ii) du déterminisme des patrons d’as-
semblage des populations en communautés, de la distribution de la diversité et des conséquences
sur les activités telluriques, iii) des caractères microbiens et végétaux impliqués dans les interactions
plantes-microorganismes, et iv) des réseaux trophiques entre plantes, faune et microorganismes et
modélisation.
Ainsi, tous ces textes insistent sur l’intérêt de la composante biologique des sols, le besoin de mieux
la connaître, la mesurer et en tirer parti pour promouvoir l’agroécologie.

2. Des programmes de recherche pour développer des indicateurs


biologiques (ou bio-indicateurs) et un transfert vers les utilisateurs
Au cours des vingt dernières années, plusieurs appels d’offres centrés spécifiquement sur les fonc-
tions environnementales et la biodiversité des sols ont été lancés (voir Uroz et al., 2014 ; pour une
description détaillée de ces projets). Le premier appel à projets national intitulé « Programme Gessol
(www.gessol.fr) », initié en 1998 par le ministère en charge de l’Écologie, ciblait des fonctions environ-
nementales des sols (exemple : la régulation du cycle des éléments, la séquestration du carbone, le
98
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
support de la biodiversité et des paysages) ainsi que les principales dégradations (exemple : érosion,
tassement, contamination). Cet appel a permis entre autre d’initier les méthodes de caractérisation
de l’ADN microbien des sols et le développement d’indicateurs biologiques basés sur la macrofaune
des sols. En accord avec la Stratégie européenne de protection des sols, l’ADEME a mis en place en
2004 un appel à projets de recherche dédié au développement et à la validation de bio-indicateurs de
qualité des sols (https://ecobiosoil.univ-rennes1.fr/ADEME-Bioindicateur) en collaboration avec le
programme Gessol, mais également avec les actions thématiques Ecoger et EcoDyn de l’INSU. Ainsi,
dans ce cadre, plusieurs indicateurs biologiques ont été testés et éprouvés sur divers sites expéri-
mentaux mais également à l’échelle régionale ou nationale, sur le Réseau de Mesures de la Qualité
des Sols (RMQS, programme du GIS Sol, https://www.gissol.fr/le-gis/programmes/rmqs-34). Suite
à la publication de la stratégie européenne de protection des sols en 2017, différents programmes
de recherche européens ont ciblé et financé des travaux spécifiquement sur la biodiversité des sols
(exemple : ENVASSO1, EcoFINDER2, LandMark3).
Tous ces travaux de recherche ont ainsi permis l’émergence, la validation et la fiabilisation de nom-
breux indicateurs biologiques pour caractériser l’état des sols. Les protocoles ont été stabilisés et
normalisés permettant leur appropriation par des laboratoires mais également par les utilisateurs. Ce
transfert vers le monde agricole a notamment été possible à travers le projet AgrInnov4 (CASDAR
2011-2015). A l’initiative de l’Observatoire Français des Sols Vivants (www.ofsv.org) ce projet visait
à valider des bio-indicateurs, ainsi qu’un mode opératoire à l’intention des agriculteurs afin de consti-
tuer un réseau de veille à l’innovation agricole. A travers ce réseau, il s’agissait de faire collaborer le
monde de la recherche et les agriculteurs afin d’évaluer l’impact des pratiques agricoles et viticoles
sur la vie biologique des sols.

3. Une évolution importante des techniques d’analyse,


d’accès de plus en plus aisé
Les projets de recherche et d’innovation précédemment évoqués ont notamment permis de dé-
passer certaines des difficultés liées à l’accessibilité et à l’identification des organismes du sol, qui
ont longtemps été des verrous importants en écologie terrestre. Plusieurs stratégies sont possibles
pour collecter et caractériser les organismes du sol (Figure 1 et Tableau 1) :
• Pour la microflore des sols, avant les années 2000, les échantillons de sol étaient mis en culture
sur différents milieux pour permettre le développement et l’identification des colonies de bactéries et
de champignons (approche dite pasteurienne). Les techniques d’étude des microorganismes du sol
ont depuis beaucoup évolué et il est désormais possible de déterminer, dans des échantillons de sol,
les espèces et leurs abondances grâce aux analyses de l’ADN extrait des sols et l’utilisation de gènes
marqueurs (exemple : ADNr 16S ou 18S respectivement pour les bactéries et les champignons). Ces
approches ont donné lieu à des méthodes de mesure permettant de quantifier ces organismes di-
rectement à partir d’échantillons de sol (PCR quantitative), et à des méthodes de séquençage à haut
débit (méthode de pyroséquençage, Illumina…) permettant d’accéder à la diversité d’organismes de
l’échantillon considéré. Ces approches moléculaires ont ainsi permis d’accéder à des organismes qui

1
https://esdac.jrc.ec.europa.eu/projects/envasso
2
https://esdac.jrc.ec.europa.eu/projects/ecoFinders
3
http://landmark2020.eu/
4
https://www.ofsv.org/images/documentations/rapport_agrinnov_final_8_juin_2016.pdf

99
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
n’étaient pas ou très difficilement cultivables (moins de 10 % des bactéries du sol étant cultivables) et
qui restaient donc inconnus. Si les méthodes d’extraction de l’ADN des sols sont désormais norma-
lisées (Tableau 1), les techniques de séquençage évoluant tellement vite, il n’a pas encore été jugé
opportun de proposer des protocoles standardisés à la normalisation.
• Pour la faune du sol, les organismes de plus grande taille sont collectés sur le terrain (exemple :
macrofaune totale, vers de terre) par un tri manuel, à l’aide d’extractants chimiques (exemple : formol,
moutarde) ou de pièges ; pour la mésofaune (par exemple les collemboles, acariens, nématodes),
des échantillons de sol sont prélevés puis extraits au laboratoire par élutriation (nématodes, enchy-
tréides) ou par un gradient thermique (exemple : collemboles, acariens). La plupart de ces méthodes
de prélèvement et d’extraction sont normalisées (Tableau 1). Extraits, ces animaux sont ensuite iden-
tifiés sur des critères morphologiques à l’aide de clés détermination, à l’œil nu, sous loupe binoculaire
ou au microscope. La séparation des organismes de la matrice sol est une étape clé qui peut s’avé-
rer parfois compliquée, tout comme l’identification qui peut être très consommatrice de temps et de
connaissances en raison du nombre très important d’espèces contenues dans une simple poignée
de sol. Il est alors indispensable de faire appel à plusieurs spécialistes. Comme pour les microor-
ganismes du sol, les approches basées sur l’ADN se développent (Bienert et al., 2012). Là encore,
l’ADN est extrait du sol puis séquencé. Cette approche de métagénomique massive (analyse globale
de l’ensemble de l’ADN contrairement à une analyse ciblée) nécessite cependant d’avoir accès à des
bibliothèques de référence constituées grâce au séquençage de spécimens dûment identifiés par
des spécialistes (Porco et al., 2010) pour comparer l’ADN de l’échantillon analysé aux ADNs connus.
Cette comparaison permet l’assignation taxonomique des organismes.

Figure 1 : Du prélèvement à l’analyse de la biodiversité des sols (adapté de Uroz et al., 2013)

Au-delà de ces approches taxonomiques qui visent à nommer les espèces et les décrire, il faut éga-
lement être en mesure d’estimer l’activité de ces organismes. En effet, s’il est important de savoir
qui est là et combien ils sont, il s’agit aussi d’être capable de préciser ce qu’ils font. Des approches
fonctionnelles se sont donc développées, basées par exemple sur la respiration, sur des activités
enzymatiques (spécifiques ou globales), la dégradation de la litière, ou encore les activités de forage
des organismes quantifiées par la macroporosité du sol ou la production de déjections à la surface.

100
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Certaines de ces méthodes ont été normalisées et sont donc disponibles pour conduire ces carac-
térisations (Tableau 1). De même, les aspects liés à la définition des plans d’échantillonnage pour
prélever les invertébrés (ISO 23611-6, 2012) ou caractériser les microorganismes (ISO 10381-6,
2009) ont été standardisés.

4. Un besoin de références pour l’interprétation


Disposer « d’outils » normalisés et fiables est un préalable mais ne suffit pas pour interpréter des ana-
lyses et des caractérisations de sol. Il s’agit d’être en mesure de resituer le résultat par rapport à des
références existantes. Ainsi, l’élaboration d’un indicateur opérationnel, utilisable en routine, nécessite
d’avoir un référentiel d’interprétation s’appuyant sur un nombre suffisamment important de mesures
réalisées dans des contextes pédoclimatiques, des occupations de sols et des pratiques de gestion
variés. Ainsi, les différents programmes de recherche précédemment présentés ont permis d’étudier
un grand nombre de bio-indicateurs et d’aboutir à des valeurs de référence pour certains d’entre eux
(Bispo et al., 2017). Le Tableau 1 précise les indicateurs biologiques qui disposent de référentiels
nationaux plus ou moins complets, ce qui peut déjà permettre de préciser les niveaux attendus d’or-
ganismes et d’activités dans certaines situations. Il faut cependant encore accroitre ces données, à
travers des analyses réalisées dans différents contextes pédoclimatiques mais également en ciblant
des usages de sol et des pratiques variés. Accroitre ces référentiels peut se faire à travers de nou-
veaux projets de recherche ou d’innovation (ainsi l’AFB a lancé en 2018 un nouvel appel ciblant par
exemple spécifiquement l’évaluation de pratiques agricoles agro écologiques5) mais également, à
travers des recherches participatives.
Concernant le développement de nouvelles références, il est attendu que le séquençage à haut débit,
avancée technologique majeure de ces dernières années, permette d’acquérir à moindre coût (tarif
régressant de 10 à 0,006 euros la séquence en une dizaine d’années) la diversité des organismes
du sol, avec une résolution sans précédent. Ces approches devraient donc se développer très vite,
générant une inflation importante du nombre de données à interpréter, d’où la nécessité en parallèle
de développer les outils bio-informatiques permettant de traiter les résultats obtenus.
Concernant les approches participatives, un observatoire des lombriciens a par exemple été mis
en place depuis 2010. Cet Observatoire Participatif des Vers de Terre (OPVT ; https://ecobiosoil.
univ-rennes1.fr/OPVT_accueil.php) a ainsi initié la création d’un référentiel sur les vers de terre en
sollicitant la participation du plus grand nombre de personnes (agriculteurs, scolaires, naturalistes,
jardiniers, gestionnaires de milieux). L’OPVT propose plusieurs protocoles d’évaluation simplifiés de
la biodiversité des vers de terre (https://ecobiosoil.univ-rennes1.fr/page/participer) qui répondent
à différents niveaux d’accessibilité et de précision des résultats souhaités (https://ecobiosoil.univ-
rennes1.fr/page/quel-protocole-choisir). D’autres indicateurs basés sur l’activité biologique des
sols de développent également, comme des sachets de thé enfouis dans le sol pour mesurer la
décomposition de la matière organique. Ces démarches permettent d’acquérir beaucoup plus rapide-
ment de nombreuses données mais également d’inventorier des milieux peu explorés jusqu’à présent
comme les sols de jardins urbains. Cependant, elles posent la question de la récupération des don-
nées, leurs hétérogénéités et de leurs fiabilités afin de réfléchir à la manière dont on peut ensuite les
utiliser pour créer des référentiels.

5
https://www.afbiodiversite.fr/fr/actualites/appel-projets-de-recherche-biodiversite-des-sols-et-agro-ecologie

101
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Tableau 1 : Synthèse des bio-indicateurs actuellement disponibles pour les sols agricoles

Existence de laboratoires

Lien avec les services

TRL Global (de 1 à 9)


Intérêt pour le conseil
rendus par les sols
référentiel national

Idée de l’optimum
Type de mesure

Existence d’un

(Privé/Public)
Indicateur

agricole
Groupe

Norme
Habitat
Lombriciens NF EN Recyclage de la MO
(prélèvement ISO Oui +/- Publics Production végétale Oui 7
et extraction) 23611-1 Entretien du sol
Régulation des flux d’eau
Collemboles/ Habitat
NF EN
acariens
ISO ? Non Publics Recyclage de la MO ? 6
(prélèvement
23611-2 Production végétale
et extraction)
Enchytréides NF EN Habitat
(prélèvement ISO ? Non Publics Recyclage de la MO ? 4
et extraction) 23611-3 Entretien du sol
Diversité

Habitat
Nématodes NF EN Recyclage de la MO
(prélèvement ISO En cours +/- Privé Oui 8
FAUNE

et extraction) 23611-4 Production végétale


Régulation des ravageurs

Macrofaune Habitat
NF EN Recyclage de la MO
totale (pré-
ISO ? Non Publics Oui 5
lèvement et Production végétale
23611-5
extraction) Régulation (eau, ravageurs)
Habitat
Faune totale Recyclage de la MO
par analyse - Non Non Publics Oui 3
de l’ADN Production végétale
Régulation (eau, ravageurs)
ISO
Bait lamina ? Non Publics Recyclage de la MO Oui 5
18311
Activité

Présence de Entretien du sol


galeries ou de - Non Non Publics Régulation des flux d’eau Oui 4
turricules Recyclage de la MO

102
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
(bactérienne ou fongique)
Biomasse moléculaire NF EN Recyclage de la MO
Extraction
ISO Oui +/- Oui Oui 7
ADN Potentiel d’épuration
11 063
Diversité par abondance de séquences
de gènes microbiens par PCR

PCR quanti- Habitat


tative à partir NF ISO
Oui Non Publics Recyclage de la MO Oui 6
d’ADN extrait 17 601
du sol Potentiel d’épuration
MICRO-ORGANISMES

Diversité microbienne

Analyse des XP CEN


ISO/TS Habitat
(PLFA)

acides gras
29 843-1 ? Non Publics Oui 4
phospholipi- Potentiel d’épuration
diques (PLFA) et -2 :
Diversité microbienne

Habitat
Séquençage
- Oui Non Publics Potentiel d’épuration Oui 6
massif
Régulation

Respiration NF EN
Activité
globale

Recyclage de la MO
microbienne ISO Oui +/- Publics Oui 7
du sol 16 072 Potentiel d’épuration
Activités enzymatique ciblant

ISO
des éléments (ex : N, P, S)

14238
ISO/TS
Recyclage de la MO
Cycle des 22939
En cours Non Publics Cycle de nutriments Oui 7
éléments ISO
Potentiel d’épuration
23753-1
ISO
23753-2

103
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
5. Des bio-indicateurs d’intérêt aux bio-indicateurs
opérationnels et aux outils d’aide à la décision
Les protocoles de mesure pour différents bio-indicateurs sont disponibles et de plus en plus utilisés
pour caractériser l’état biologique des sols. Ils sont par ailleurs reconnus et demandés par les acteurs
du monde agricole et commencent à être connus plus largement par le grand public. Il n’en reste pas
moins que les protocoles potentiellement utilisables sont nombreux et qu’il s’agit de faire un choix.
Idéalement, lors de leur sélection, les éléments suivants devraient être considérés (Doran et Zeiss,
2000) :
• Corrélation aux propriétés et fonctions du sol.
• Validation scientifique (e.g., les variations naturelles de l’indicateur liées par exemple au type de sol
et au climat doivent être connues).
• Sensibilité aux options de gestion des sols.
• Disponibilité des méthodes acceptées et partagées par tous (e.g., normalisées),
• Facilité d’utilisation (échantillonnage et détermination) et d’interprétation (existence de bases de
données et de références).
• Coûts.
• Possibilité de développer un conseil agro-écologique sur la base du diagnostic proposé.
Dans le cadre du programme ADEME « Bio-indicateur », un groupe de travail constitué de chercheurs
et d’utilisateurs potentiels (bureaux d’étude, gestionnaires de sites, laboratoires d’analyse) a discuté
de la pertinence et la transférabilité des bio-indicateurs proposés, en se basant notamment sur leur
coût et leur simplicité d’utilisation et d’interprétation. Ce travail a abouti à un premier outil, accessible
directement sur internet (https://ecobiosoil.univ-rennes1.fr/ADEME-Bioindicateur/dev.php), per-
mettant de choisir des indicateurs notamment en fonction de différentes applications (e.g., étude de
sols pollués, évaluation de pratiques agricoles, surveillance des sols).
Outre la liste des indicateurs et des méthodes, le tableau 1 propose également une vision quant aux
services que renseignent ces indicateurs, la présence de laboratoires qualifiés pour réaliser ces pres-
tations et l’intérêt de tels indicateurs pour la profession et le conseil agricole. Une évaluation globale
du degré de maturité des bio-indicateurs a été rajoutée, selon une échelle TRL6 d’après Blieux et al.
2017, modifié:
• Les TRL 1 à 3 correspondent à des bio-indicateurs d’intérêt, permettant de rendre compte d’un
fonctionnement ou d’une modification de l’environnement. Ils sont généralement mis en œuvre par
des laboratoires universitaires.
• Les TRL 4 à 6 traduisent une mise en œuvre du bio-indicateur dans un contexte expérimental,
de développement et d’industrialisation. Il s’agit de bio-indicateurs opérationnels pouvant déjà être
applicables en routine.
• Les TRL 7 à 9 visent des bio-indicateurs mis en œuvre dans un contexte réel, répondant à un
marché et pour lequel des prestataires sont en mesure de les proposer en routine. Ceci suppose
l’existence de référentiels pour pouvoir faire des diagnostics comparatifs, et de conseils adaptés face
aux diagnostics établis. Ils sont utilisés comme outils d’aide à la décision.

6
Technology Readiness Level

104
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Dans le Tableau 1, le positionnement des bio-indicateurs dans cette échelle de maturité est issu de
la connaissance des auteurs et intègre l’intégralité de la chaine de la prestation, du prélèvement à
l’interprétation. Ainsi, elle considère ici non seulement la technologie d’analyse de l’indicateur mais
également sa capacité à appuyer le conseil agronomique.
• Plusieurs indicateurs présentent des notes de 7 à 8 et pourraient, si leurs référentiels progressent,
atteindre la note maximale. Les indicateurs basés sur les lombriciens, les nématodes, la biomasse
bactérienne mesurée par l’ADN, les activités respiratoires et enzymatiques sont dans cette situation :
des référentiels existent, les chercheurs/utilisateurs disposent d’informations sur les niveaux attendus
mais ne sont pas encore complètement en mesure de proposer des pratiques améliorantes ou
garantissant le bon fonctionnement biologique des parcelles évaluées.
• D’autres indicateurs, comme par exemple le séquençage massif des organismes du sol (animaux et
microorganismes), conduisant à des listes taxonomiques, ne disposent ni de normes ni réellement de
référentiels. Ils sont logiquement beaucoup plus éloignés d’un marché potentiel (notes entre 3 et 6),
même si compte tenu de l’accès de plus en plus aisé à ces techniques moléculaires, leur croissance
pourrait être très rapide.
Le développement et l’utilisation de ces bio-indicateurs nécessite non seulement l’industrialisation
des analyses mais également du diagnostic et du conseil ultérieur basé sur ces analyses. Le projet
PIA AgroEcoSol, soutenu par l’ADEME et piloté par Auréa Agro Sciences, poursuit ces divers objec-
tifs, à savoir :
• L’industrialisation des méthodes d’analyse pour aboutir à la production des bio-indicateurs fiables,
précis, interprétables (une réduction des coûts est également attendue).
• La gestion des données récoltées et constitution de la base de données afin d’accroitre les référentiels
et d’affiner progressivement les diagnostics (boucle de progrès).
• La formulation du conseil agro-écologique à partir des résultats des bio-indicateurs et du référentiel.
• La formation des utilisateurs afin de présenter ces outils et leurs potentialités.
Ce projet de 4 ans, démarré en 2018, devrait donc permettre d’accélérer l’accès à ces outils biolo-
giques de caractérisation des sols ainsi que le diagnostic et le conseil en agro-écologie.

CONCLUSION
L’intérêt pour la composante biologique des sols est croissant, que ce soit pour des questions liées
à la connaissance et la protection de cette biodiversité encore méconnue ou pour être en mesure
de piloter les organismes du sol dans le cadre de pratiques agroécologiques (e.g., biocontrôle des
ravageurs, nutrition des plantes). Sa prise en compte dépend essentiellement de deux facteurs : l’in-
dustrialisation des techniques de mesure et du conseil, et l’enrichissement des référentiels permettant
d’établir les diagnostics en vue du conseil.
Ce chapitre se concentre sur les applications pour les sols agricoles, mais pour les sols forestiers
(Uroz et al., 2014) tout comme pour les sites et sols pollués (Grand et al., 2018), les bio-indicateurs
de terrain décrits précédemment sont également utilisés. Dans le cadre des sites pollués, à cette
évaluation de l’état et de l’activité des communautés en place, s’ajoute des mesures d’accumulation
des contaminants issus du sol.
Un diagnostic de l’état biologique des sols est donc d’ores et déjà disponible pour tous les sols : les
outils sont validés, les prestataires existent et il est possible de situer l’état de son sol par rapport à

105
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
des références nationales qui s’enrichissent régulièrement à travers les différents programmes de
recherche, de développement et des sciences participatives.
Il reste désormais à progresser sur le conseil agronomique pour entretenir et améliorer la biodiver-
sité des sols et leur fonctionnement, voire orienter les activités biologiques. En effet, même si les
grandes options de manipulation de la biologie des sols sont connues (exemples : apport de matière
organique, rotations avec insertion de prairies temporaires, travail du sol…), le conseil au cas par cas
reste encore à développer et devra s’appuyer tant sur des sites expérimentaux de longue durée que
sur des réseaux de parcelles agricoles et des expériences locales mises en place par les agriculteurs
eux même.

Références bibliographiques

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conservation, dans des conditions aérobies, de sols destinés à l’évaluation en laboratoire des processus, de
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du terrain à la règlementation (Vol. 4). Burgeot, T., Minier, C., Cuny, D., Cuny, M. A., Bispo, A., & Grand, C
(Eds). ISTE Editions., p. 217-279.

106
DE LA CONNAISSANCE DE LA BIOLOGIE DES SOLS ET DE SES FONCTIONS, À SON PILOTAGE
Pour en savoir plus

inra.fr/ciag

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