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Néphrologie & Thérapeutique 8 (2012) 5–12

Revue générale/Mise au point

Infection par le Parvovirus B19 après transplantation rénale

Parvovirus B19 infection after kidney transplantation


Albane Brodin-Sartorius a,*, Yahia Mekki b, Bénédicte Bloquel b, Marion Rabant c,
Christophe Legendre a
a
Service de transplantation rénale adulte, université Paris-Descartes, hôpital Necker, 149-161, rue de Sèvres, 75015 Paris, France
b
Laboratoire de virologie, centre de biologie et de pathologie Est, 69677 Bron, France
c
Service d’anatomie pathologique, université Paris-Descartes, hôpital Necker, 75015 Paris, France

I N F O A R T I C L E R É S U M É

Historique de l’article : La prévalence de l’infection à parvovirus B19 après transplantation rénale est estimée entre 2 et 30 %. Il
Reçu le 22 novembre 2010 peut s’agir d’une primo-infection ou de la réactivation d’une infection latente en dialyse. La
Accepté le 13 juin 2011 contamination se fait habituellement par voie respiratoire mais l’infection peut aussi être transmise
par le donneur ou par transfusion de produits sanguins infectés. Les co-infections à HHV-6 et à CMV sont
Mots clés : fréquentes. Les symptômes les plus fréquents sont hématologiques avec une anémie profonde, parfois
Parvovirus B19 complétée d’une pancytopénie. Un syndrome d’activation macrophagique peut aussi survenir. Sur le
Transplantation rénale plan néphrologique, l’infection à parvovirus B19 se complique d’une dysfonction du greffon rénal dans
Épidémiologie 10 % des cas. Des microangiopathies et des formes de glomérulopathies collapsantes ont été rapportées
Complications
au cours d’une infection à parvovirus B19 mais le lien causal avec le virus n’est pas clairement établi. Les
Diagnostic
autres complications sont plus rares : hépatite, encéphalite, myocardite. Le diagnostic repose sur le
Traitement
statut sérologique pré et post-transplantation alors que le suivi chez le patient immunodéprimé repose
sur la mesure de la charge virale par PCR dans le sang. Le traitement associe une baisse de
l’immunosuppression et des immunoglobulines intraveineuses. L’infection est chronique avec des
rechutes dans 30 % des cas.
ß 2011 Association Société de néphrologie. Publié par Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

A B S T R A C T

Keywords: Prevalence for human parvovirus B19 infection is estimated to be between 2% and 30% in renal transplant
Parvovirus B19 recipients. In post-transplant settings, parvovirus B19 infection may occur either as a primary infection
Kidney transplantation or a reactivation. Parvovirus transmission most commonly occurs through respiratory tract but may also
Epidemiology result from graft or blood packs contamination. Co-infections with HHV-6 and CMV viruses are frequent.
Complications
The hallmark symptom is anemia, more rarely pancytopenia and hemophagocytic syndrome. In respect
Diagnosis
to renal involvement, parvovirus B19 infection has been associated with graft dysfunction in 10% of
Treatment
cases. Both thrombotic microangiopathies and collapsing glomerulopathies have been reported
concomitantly with parvovirus B19 infection but the causal link remains unclear. Other complications
are seldomly reported, including hepatitis, encephalitis, and myocarditis. Diagnosis is based on pre and
post-transplant serological status. In addition, the management of parvovirus B19 infection in
immunocompromised patients requires quantitative assessment of blood viral load by PCR. The
treatment relies primarily on reduction of immunosuppression combined with intravenous
immunoglobulin infusions. Relapses occur in 30% of cases.
ß 2011 Association Société de néphrologie. Published by Elsevier Masson SAS. All rights reserved.

* Auteur correspondant.
Adresse e-mail : albane.sartorius@nck.aphp.fr (A. Brodin-Sartorius).

1769-7255/$ – see front matter ß 2011 Association Société de néphrologie. Publié par Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.
doi:10.1016/j.nephro.2011.06.001
6 [(Fig._1)TD$IG]
A. Brodin-Sartorius et al. / Néphrologie & Thérapeutique 8 (2012) 5–12

1. Abréviations

HHV human herpes virus


CMV cytomegalovirus
SAM syndrome d’activation macrophagique
IgIV immunoglobulines intraveineuses
Elisa enzyme-linked-immunosorbent assay
KDa kilo daltons
IgM immunoglobulines M
IgG immunoglobulines G
VIH virus de l’immunodéficience humaine

2. Introduction

Les infections virales sont l’une des causes les plus fréquentes Fig. 1. Structure du parvovirus B19.
d’infection opportuniste après transplantation [1]. Le risque lié à Copyright reserved Y. Mekki.
l’infection virale dépend de la spécificité du virus, de l’état
d’immunisation du patient et de l’intensité de l’immunosuppres-
sion. La majorité des infections virales sont causées par les herpès
l’année 2000, de nouveaux parvovirus ont été mis en évidence tels
virus, les virus respiratoires et les virus des hépatites. L’infection
que le Bocavirus humain (huBoV) responsable d’infection respira-
virale peut être en rapport avec une primo-infection ou la
toire et les Parvovirus 4 et 5 dont le pouvoir pathogène reste à
réactivation d’une infection latente. Cette dernière peut alors être
définir.
transmise par le donneur.
Le parvovirus B19 (PVB19) a été découvert en 1975 [2]. C’est un
3.2. Structure du virus
virus nonenveloppé à ADN simplebrin. La primo-infection à
PVB19 survient le plus souvent dans l’enfance, 70 à 90 % des
Le génome est un brin linéaire d’ADN monocaténaire de
adultes étant immunisés. Quand elle est symptomatique, l’infec-
5600 nucléotides. Ses extrémités de 383 nucléotides sont
tion entraı̂ne chez l’enfant, un érythème aigu infectieux et chez
autobridées sur 364 nucléotides en raison de la présence de
l’adulte, une polyarthrite. Chez la femme enceinte, le risque est la
séquences répétées inversées. Ces structures terminales sont
survenue d’une mort fœtale in utero. Le PVB19 infecte préfé-
indispensables pour la transcription, la réplication et l’encapsida-
rentiellement les progéniteurs érythroı̈des dans lesquels il se
tion virale. Cinq protéines sont produites dans les cellules
réplique et induit leur apoptose résultant en une anémie sévère.
infectées : une protéine de régulation NS1, les deux protéines de
Le premier cas d’infection à PVB19 après transplantation a été
capsides VP1 et VP2 et deux protéines de 7,5 et 11 KDa [4,5] (Fig. 1).
publié en 1986 [3]. Depuis, de nombreux cas d’infection après
La capside présente une structure icosaédrique avec un total de
transplantation d’organe ou de moelle osseuse ont été rapportés.
60 capsomères constitués de deux protéines, la protéine majeure
Le PVB19 entraı̂ne principalement une anémie mais d’autres
VP2 et une protéine mineure VP1. La protéine VP1 diffère de
manifestations rénales et extrarénales ont été décrites. Le faible
VP2 par un ajout de 227 acides aminés dans la partie N-terminale
nombre de séries rapportées dans la littérature empêche d’établir
de VP1 qui représente la région VP1 unique (VP1u) [5]. VP1u est
une description précise des caractéristiques de l’infection. Cette
exposé à la surface de la capside et porte les épitopes majeures de
revue rassemble l’ensemble des données actuellement disponibles
neutralisation. Elle joue un rôle essentiel dans la réponse
sur l’infection à PVB19 en transplantation rénale.
immunitaire. VP1u a également une activité phospholipase
A2 qui joue un rôle nécessaire dans l’infection à PVB19 et dans
3. Aspects virologiques
la production d’auto-anticorps et des anticorps antiphospholipides
qui peuvent être impliqués dans la physiopathologie des maladies
3.1. Classification
systémiques [6,7].
En ce qui concerne les protéines non structurales, la protéine
La famille des Parvoviridae rassemble deux sous-familles, les NS1 joue un rôle essentiel dans la réplication et la transcription
Densonvirinae qui infectent uniquement les insectes et la sous- virale. Elle induit également la mort des précurseurs érythroı̈des
famille des Parvovinae dont fait partie le PVB19, responsable par apoptose via un arrêt en phase G1 du cycle mitotique. La
d’infections chez l’homme. Parvovirus correspond au nom latin NS1 peut également réguler la production des cytokines (IL6,
Parvum signifiant petit virus. Cette famille regroupe des virus TNF-a) dans les cellules infectées et jouer ainsi un rôle
nonenveloppés à ADN monocaténaire avec une capside icosaé- important dans la réaction inflammatoire chronique. Il existe
drique de 20 à 25 nm de diamètre. Le PVB19 appartient au genre également deux autres protéines nonstructurelles : une de
Erythrovirus, du fait de son tropisme pour la lignée érythroı̈de. Le 11 KDa et une autre de 7,5 KDa. Une récente étude a montré que
PVB19 a longtemps été considéré comme le seul Erythrovirus la protéine de 11 KDa jouerait un rôle plus important que
humain. Actuellement on distingue trois génotypes : NS1 dans l’induction de l’apoptose des précurseurs érythroı̈des
[6,8].
 le génotype 1 : PVB19 ;
 le génotype 3 : la souche V9 ; 3.3. Cycle de réplication virale et réponse immunitaire
 le génotype 2 : intermédiaire aux génotypes 1 et 3.
Le PVB19 se multiplie particulièrement dans les progéniteurs
Il existe également de nombreux Erythrovirus animaux comme érythroı̈des de la moelle osseuse chez les enfants et les adultes et
le Rhésus macaque parvovirus et le Simian parvovirus. Depuis dans les cellules hépatiques chez le fœtus. Le virus s’attache aux
[(Fig._2)TD$IG] A. Brodin-Sartorius et al. / Néphrologie & Thérapeutique 8 (2012) 5–12 7

Fig. 2. Interaction du parvovirus B19 avec son récepteur l’antigène P et son corécepteur a5ß1 à la surface de la cellule érythroı̈de.
Copyright reserved Y. Mekki.

cellules cibles au moyen de trois récepteurs dont l’antigène P du 5. Épidémiologie


groupe sanguin qui est également présent à la surface des cellules
endothéliales, des trophoblastes, des tissus interstitiels du La primo-infection à PVB19 se fait le plus souvent pendant
placenta, des myocytes, des cellules synoviales, de certaines l’enfance mais peut aussi survenir chez l’adulte. La prévalence de la
cellules hépatiques et des mégacaryocytes [9]. On peut en conclure séropositivité est estimée à 10 % chez l’enfant, 60 % chez l’adulte
que le PVB19 peut être responsable d’atteinte de différents jeune, et entre 70 et 85 % de la population adulte [23,24]. C’est une
organes. Comme pour le VIH, l’attachement et la pénétration de infection qui suit un rythme saisonnier, survenant le plus souvent à
ce virus dans la cellule cible nécessitent un corécepteur. Le la fin de l’hiver ou au printemps.
PVB19 se fixe sur son récepteur l’antigène P, sa pénétration dans les La transmission se fait généralement par voie respiratoire [25].
cellules cibles est possible grâce à un corécepteur, l’intégrine a5ß1 L’infection peut aussi se transmettre par voie verticale de la mère
(cellules érythroı̈des, Fig. 2) ou l’antigène Ku80 selon le type au fœtus [26] ou par transfusion de concentrés globulaires infectés
cellulaire [9,10]. [27].
Lors d’une primo-infection à PVB19, les anticorps IgM sont Chez le patient greffé, l’infection peut être transmise par le
principalement dirigés contre les épitopes de la protéine VP2 [11]. donneur lors de greffe de moelle [28] ou de transplantation
Ils apparaissent dix jours après le contage et restent généralement d’organe solide (foie, cœur, rein) [29,30].
détectables six semaines à trois mois après le contage, mais L’incidence de l’infection à PVB19 après transplantation
peuvent cependant persister plusieurs mois. Les anticorps IgG sont d’organe est difficile à estimer. Dans la littérature, ce sont
produits 15 jours après le contage, ils sont dirigés contre VP1 et principalement des cas isolés qui sont rapportés ou des études
VP2, mais seuls les anticorps anti-VP1u semblent persister à long avec une durée de suivi trop courte et avec des méthodes de
terme et confèrent une protection durable. Contrairement à la détection virale différentes. Au début des années 2000, l’incidence
réponse humorale anti-VP, la réponse anti-NS1 semble ne pas être de la réplication du PVB19 dans le sang après greffe d’organe solide
neutralisante et serait prédominante chez le patient présentant (rein-foie-cœur) et de moelle était estimée à 1,8 % [31,32]. Avec
une persistance virale, telle qu’elle est décrite chez le greffé de l’augmentation de la sensibilité des techniques de détection du
moelle et le transplanté d’organe. virus par PCR, deux études prospectives plus récentes ont conclu à
une incidence de la réplication du PVB19 entre 31 et 59 % pendant
4. Pathogénie la première année de greffe [33,34].
Une autre étude a cherché à évaluer le risque de transmission
L’infection à PVB19 se solde habituellement par une élimination du PVB19 par des greffons rénaux infectés selon l’état d’immu-
complète du virus de l’organisme. Certaines études ont cependant nisation du receveur. Quarante pourcent des receveurs séronéga-
montré la persistance de la réplication virale chez des patients tifs, greffés avec un greffon PCR PVB19 positif, ont développé des
immunocompétents [12,13]. signes cliniques et biologiques d’infection à PVB19. Un receveur
L’infection chronique à PVB19 a initialement été décrite chez les séropositif pour le PVB19 avant la greffe tend à avoir une
patients sévèrement immunodéprimés : les enfants ayant un diminution de l’incidence de l’infection à PVB19 après la greffe
déficit immunitaire congénital [14], les patients atteints de sans que cela ne soit encore formellement démontré [35].
leucémie aiguë [15], infectés par le VIH [16] ou greffés de moelle
[17]. Elle est maintenant observée chez les patients greffés 6. Co-infection
d’organe solide, notamment du rein [18–20].
La différence entre une réinfection et la persistance d’une L’infection à PVB19 peut survenir en même temps qu’une
infection latente est difficile à évaluer. Chez les patients infection à un autre virus, particulièrement à herpès virus,
immunodéprimés après transplantation rénale, l’infection à augmentant la morbidité associée. Les co-infections rapportées
PVB19 peut être due à la réactivation d’une infection latente. La les plus fréquentes sont celles à PVB19, HHV-6 ou à CMV.
séroprévalence en dialyse ne diffère pas de celle de la population Une co-infection à PVB19 et HHV-6 a initialement été rapportée
générale (63 à 77 %) [21]. Le virus peut persister dans l’organisme chez un enfant de sept ans, deux mois après la transplantation [36].
en raison de la faible réponse immunitaire de ces patients. Une Il présentait de la fièvre et une éruption cutanée accompagnée
étude sur 242 patients dialysés a montré que 16 % des patients d’une pancytopénie. Puis une autre équipe a rapporté le cas d’un
dialysés ont un taux d’IgM positif, ce qui est comparable à la adulte transplanté rénal ayant une co-infection à PVB19 et CMV.
fréquence de 23 % observée chez les 47 patients transplantés Alors que le traitement par ganciclovir était inefficace, le
rénaux étudiés [22]. traitement par IgIV a permis la guérison [37]. Dans la série de
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Cavallo, parmi les 11 patients transplantés rénaux anémiés au traitement immunosuppresseur empêche la formation de
infectés à PVB19, huit (73 %) avaient une infection concomitante complexes immuns, pouvant expliquer le tableau clinique frustre.
à CMV [38]. L’éruption cutanée et les arthralgies sont observées dans respec-
Ces infections peuvent être transmises par le greffon. En suivant tivement 13 % et 6 % des cas [53].
69 greffons rénaux, Barzon [39] a détecté la présence de virus
(PVB19, CMV, EBV, HHV-6, HHV-7, HHV-8, BKV, JCV) dans 70 % des 8.2. Hématologiques
biopsies sur un suivi de 24 mois dont 25 % de co-infections. Les
infections les plus fréquentes étaient le PVB19 dans 35 % des cas et L’infection à PVB19 après transplantation rénale se manifeste le
l’HHV-6 dans 25 % des cas. Le CMV n’était présent dans le greffon plus souvent par une anémie. Cette dernière est liée à la réplication
que dans moins de 3 % des cas. virale dans l’érythrocyte : la libération des virions matures conduit
à une virémie intense une semaine après l’exposition, conduisant à
7. Manifestations cliniques chez l’immunocompétent la fin du cycle lytique à l’apoptose des progéniteurs érythroı̈des.
Cette anémie est normochrome, normocytaire, arégénérative et
Les manifestations cliniques de l’infection à PVB19 varient en résistante à l’érythropoı̈étine. Le myélogramme, le plus souvent
fonction de l’âge du patient, de son statut hématologique et effectué, oriente le diagnostic en montrant une érythroblastopénie.
immunologique. Cette anémie, présente dans 98,8 % des cas, peut être accompagnée
L’infection à PVB19 chez la personne immunocompétente est le d’une leucopénie et d’une thrombopénie dans respectivement
plus souvent asymptomatique ou n’entraı̂ne que de légers 37,5 et 21,0 % des cas [37], [53]. Quelques cas de microangiopathie
symptômes respiratoires associés à une asthénie. Lorsque l’infec- thrombotique liée à l’agression endothéliale du virus (via
tion est symptomatique, la forme la plus fréquente chez l’enfant est l’antigène P) aggravent l’anémie par un mécanisme d’hémolyse
l’érythème infectieux aigu, appelé cinquième maladie correspon- associé [54–56]. L’infection à PVB19 a été diagnostiquée chez 23 %
dant à une fièvre modérée associée à une éruption commençant au des patients ayant une anémie persistante [38], et dans 38 % des cas
visage et s’étendant ensuite au tronc et aux membres [40]. Chez où elle est inférieure à 10 g/dL et résistante à l’érythropoı̈étine [30].
l’adulte, la forme clinique habituelle est une polyarthrite distale, Le risque de rechute de l’anémie après traitement est estimé à
plus fréquente chez les femmes [41]. La pathogénie de l’éruption et 33 % [18]. Ce risque est d’autant plus élevé qu’il s’agit d’une primo-
des atteintes articulaires semble liée, au moins en partie, aux infection ou que le patient a reçu un traitement par sérum
dépôts de complexes immuns dans la peau et les tissus synoviaux. antilymphocytaire.
L’infection à PVB19 chez les personnes souffrant d’anémie Un SAM peut compliquer une infection à PVB19, particulière-
hémolytique chronique comme dans le cas de la drépanocytose, ment en cas de sphérocytose héréditaire [57]. Le SAM lié au
entraı̂ne une érythroblastopénie aiguë [42]. L’anémie peut être PVB19 a un meilleur pronostic que le SAM lié à d’autres virus
profonde, nécessitant un support transfusionnel en attendant le (comme l’EBV) [58–60]. Le premier cas décrit chez un patient
contrôle de l’infection par le système immunitaire. transplanté rénal a été rapporté en 2008 [61]. La biopsie rénale
Chez la femme enceinte, l’infection à PVB19 peut entraı̂ner une réalisée devant une insuffisance rénale aiguë a montré des lésions
mort fœtale in utero avant 20 semaines d’aménorrhée [43]. Au- de microangiopathie thrombotique. L’évolution a été favorable
delà de cette date de grossesse, le PVB19 peut provoquer une après traitement par IgIV. L’incidence n’est pas connue mais dans
anasarque fœtoplacentaire avec atteintes cardiaques et hépa- une série récente de 17 patients transplantés rénaux atteints d’un
tiques. SAM, aucun d’entre eux n’était lié au PVB19 [62].
D’autres manifestations cliniques plus anecdotiques ont été
décrites et sont controversées, surtout chez l’immunocompétent. 8.3. Rénales
L’infection à PVB19 a été incriminée dans des maladies inflam-
matoires chroniques, des myocardites et des cardiomyopathies Le lien de causalité entre l’infection à PVB19 et la dysfonction
dilatées, des hépatites, des pneumopathies interstitielles, des aiguë ou chronique du greffon n’est pas clairement établi. Des cas
encéphalopathies, et des atteintes neuro-ophtalmiques [44–48]. rapportés font part d’une aggravation de la fonction rénale et/ou de
Sur le plan néphrologique, l’infection à PVB19 est associée à des l’apparition d’une protéinurie au moment d’une infection par le
glomérulopathies prolifératives [49,50], des glomérulopathies PVB19 mais, dans la plupart des cas, sans documentation
collapsantes [51] et des hyalinoses segmentaires et focales [52], histologique.
dont nous reparlerons par la suite. Deux cas de dysfonction aiguë du greffon ont été rapportés. Un
enfant a été transplanté alors qu’il avait une infection évolutive à
8. Complications chez le patient transplanté rénal PVB19 et a évolué vers un rejet vasculaire sévère deux jours après
la greffe [31]. Un adulte a présenté huit semaines après la greffe
8.1. Cliniques une infection à PVB19 se manifestant par de la fièvre, des
polyarthralgies et une pancytopénie, confirmée par une sérocon-
Le patient transplanté rénal est très susceptible aux infections version. La biopsie rénale a montré une nécrose tubulaire sévère
virales, tout particulièrement dans la période post-greffe. La avec une PCR PVB19 intratissulaire positive, dont l’évolution a été
première description d’un cas d’infection à PVB19 chez un favorable après traitement par IgIV [63].
transplanté rénal date de 1986 [3]. Depuis, de nombreux cas ont Le rôle de l’infection à PVB19 dans la dysfonction chronique du
été rapportés. Cependant, il existe peu d’études incluant un grand greffon n’est pas clairement établi. Une dégradation de la fonction
nombre de patients. rénale a récemment été rapportée dans 10 à 36 % des cas
L’infection à PVB19 survient pendant la première année de [38,51,55,63–67], mais cela n’avait pas été rapporté dans des
greffe, au moment où l’immunodépression du transplanté est la études antérieures [33]. Avec un suivi prospectif de 24 mois,
plus forte. Eid et al. rapportent que l’infection survient en moyenne l’équipe de Barzon a montré une corrélation entre la persistance de
sept semaines après la greffe et dans 65 % des cas, dans les trois la réplication intratissulaire détectée par PCR du PVB19 et
premiers mois [53]. l’apparition d’une protéinurie [39].
Les signes cliniques associés à l’infection sont rares et Les lésions histologiques induites par le PVB19 dans le greffon
aspécifiques. Le patient peut présenter une fièvre modérée et sont des lésions de microangiopathie thrombotique (MAT) et des
une sensation de malaise. La baisse de l’immunité humorale liée lésions glomérulaires à type de glomérulopathies collapsantes.
[(Fig._3)TD$IG] A. Brodin-Sartorius et al. / Néphrologie & Thérapeutique 8 (2012) 5–12 9

[51,69,70] mais l’étude d’une grande série de lésions glomérulaires


n’a pas pu mettre en évidence de corrélation avec l’infection à
PVB19 [71].

8.4. Extrarénales

Des atteintes viscérales liées à l’infection par PVB19 ont été


rapportées chez le transplanté d’organe. Chez le transplanté rénal,
Shan et al. ont rapporté un cas d’hépatite fibrosante [72], puis Lee
et al. ont montré une fréquence accrue d’hépatite associée à
l’infection à PVB19 [73]. Une dysfonction hépatique liée au PVB19 a
aussi été observée chez le greffé de moelle [74]. Chez l’enfant
transplanté rénal, un cas d’encéphalite [75] ainsi qu’un cas de
vascularite cérébrale [76] ont été rapportés.
Le PVB19 est connu pour avoir un tropisme particulier pour les
cellules cardiaques [77]. L’infection est associée à une fréquence
accrue de rejets chez le transplanté cardiaque [78]. Des myocar-
dites fatales ont été rapportées après transplantation de foie [79],
Fig. 3. Rétrécissement et thrombose de la lumière vasculaire. de cœur [65] et de moelle [80]. Des cas de pneumopathies ont été
Copyright reserved M. Raban). décrits chez des greffés de moelle, pulmonaire et cardiaque [80–
82].

L’agression directe des cellules endothéliales par le virus (via le P 9. Stratégie diagnostique
antigène récepteur présent à la surface des cellules endothéliales
[54]) est probablement à l’origine des lésions de microangiopathie 9.1. Méthodes diagnostiques
thrombotique (Fig. 3). Dans une série de quatre cas, la dégradation
de la fonction rénale était concomitante d’une pancytopénie 12 à Le diagnostic bien qu’aisé chez l’enfant et le patient immuno-
50 jours après la greffe, avec une PCR PVB19 positive dans le sang compétent, nécessite de recourir à des techniques complémen-
et dans le greffon. L’évolution a été favorable pour tous les patients taires de diagnostic direct, telle la PCR et sa grande sensibilité et
même si un seul a été traité par IgIV [55]. Les lésions vasculaires spécificité chez le patient immunodéprimé. En effet, la méthode de
peuvent cependant être sévères et simuler un rejet vasculaire [56]. diagnostic doit prendre en compte le statut immunitaire de l’hôte
Les lésions glomérulaires induites par le PVB19 sont discutées, la [83].
physiopathologie de l’atteinte virale des glomérules restant à Le diagnostic de choix reste le diagnostic indirect, l’ensemble
élucider. Si l’antigène P, récepteur du PVB19 a été mis en évidence des tests sérologiques actuellement disponibles détecte les trois
dans le rein, sa localisation cellulaire n’est pas connue [54]. Des génotypes de PVB19. Chez le patient immunocompétent, la
dépôts de complexes immuns peuvent aussi être à l’origine des sérologie par méthode Elisa à la recherche d’anticorps spécifiques
lésions glomérulaires. dirigés contre PVB19 est recommandée. La présence d’IgM indique
Des glomérulopathies collapsantes ont tout d’abord été une infection aiguë. La présence isolée des IgG signe une infection
rapportées sur le rein natif (Fig. 4). La prévalence de l’infection à ancienne.
PVB19 est augmentée chez les patients souffrant de glomérulo- Chez le patient immunodéprimé, la réponse humorale contre le
pathies collapsantes et de hyalinoses segmentaires et focales PVB19 peut être déficiente. La recherche de PVB19 par PCR dans le
[51,68]. L’ADN du PVB19 a été mis en évidence dans les podocytes sang est alors recommandée [84]. La PCR est le plus souvent
et les cellules épithéliales. En ce qui concerne les greffons rénaux, quantitative mais aucune étude n’a étudié la corrélation entre un
des glomérulopathies collapsantes ont été rapportées sur le greffon seuil de virémie et la survenue des symptômes. En cas d’anémie
[(Fig._4)TD$IG] persistante, la valeur prédictive positive d’une virémie à PVB19 est
élevée. En cas de PCR faiblement positive, l’augmentation de la
réplication sur deux virémies successives peut aider à porter le
diagnostic.
Le PVB19 peut aussi être mis en évidence par PCR directement
dans le tissu infecté comme le rein ou la moelle osseuse.
Le myélogramme est le plus souvent effectué. Il peut être utile si
le tableau clinique est fortement suggestif d’une infection à
PVB19 alors que la sérologie et la PCR dans le sang sont négatives.
Une hybridation in situ ou un immunomarquage spécifique du
virus peuvent être effectués sur la moelle.

9.2. Indications

Actuellement, il n’existe pas de recommandations concernant le


dépistage systématique des donneurs et des receveurs de greffe
d’organe pour l’infection à PVB19. Cependant, la recherche d’une
infection à PVB19 est indiquée en cas d’anémie persistante chez le
patient transplanté, après exclusion des autres causes d’anémie
Fig. 4. Augmentation du nombre et de la taille des cellules épithéliales avec un
secondaire, surtout en période d’immunosuppression sévère
collapsing du glomérule. comme la première année de greffe. Les autres indications sont
Copyright reserved M. Rabant. une pancytopénie et un tableau clinique évocateur [85].
10 A. Brodin-Sartorius et al. / Néphrologie & Thérapeutique 8 (2012) 5–12

10. Traitement 12. Conclusions

Un traitement antiviral spécifique n’est actuellement pas L’infection à PVB19 est associée à un large spectre de
disponible. manifestations cliniques, certaines étant bien établies et d’autres
Le traitement est conditionné par le statut immunologique du controversées. L’incidence de l’infection à PVB19 en transplanta-
receveur. La plupart des infections du sujet immunocompétent ne tion est très variable et est probablement sous-estimée, d’autant
requièrent pas de traitement, l’évolution étant spontanément que les stratégies d’immunosuppression actuelles sont de plus en
favorable. En cas d’anémie sévère, un support transfusionnel peut plus lourdes et les méthodes de détection du virus plus sensibles.
être nécessaire. L’infection à PVB19 doit être incluse dans les diagnostics
Chez le sujet immunodéprimé, les IgIV sont une source différentiels d’une anémie inexpliquée. La sérologie PVB19 étant
d’anticorps dirigés contre le PVB19 et ont montré leur efficacité peu contributive, la PCR constitue l’analyse de choix chez le patient
bien qu’aucune étude contrôlée n’ait été réalisée à ce jour immunodéprimé. Le traitement par IgIV a montré son efficacité
[30,31,53] et que des cas de guérison sans recours aux IgIV sont pour contrôler l’infection virale mais des rechutes peuvent
décrits [38,53]. Le traitement optimal n’a pas été établi, néanmoins survenir. Une modération de l’immunosuppression est le plus
la plupart des protocoles s’accordent sur une posologie de 400 mg/ souvent recommandée. L’association de lésions chroniques du
kg par jour pendant cinq jours. La réponse clinique est de règle, greffon à l’infection à PVB19 est soulevée sans être clairement
associée à une réticulocytose et une correction de l’anémie. La établie. Des lésions de MAT peuvent survenir mais d’autres études
réplication virale peut persister dans le sang plusieurs mois après sont à prévoir pour préciser le rôle de PVB19 dans l’induction de
la correction des anomalies hématologiques [86]. Des rechutes, lésions glomérulaires du greffon.
suspectées devant une réapparition de l’anémie, peuvent survenir,
même après plusieurs mois [19]. L’administration répétée d’IgIV
13. Recommandations
peut être nécessaire [53].
La baisse de l’immunosuppression est aussi recommandée au
La sérologie prégreffe PVB19 n’est actuellement pas recom-
moment du diagnostic pour permettre au système immunitaire du
mandée.
patient de contrôler la réplication virale [87–89]. La durée et le
L’infection à PVB19 doit être recherchée devant toute anémie
degré de réduction de l’immunosuppression n’est pas clairement
normochrome normocytaire arégénérative résistante à l’érythro-
établi. Chez un enfant de 15 ans, un relais de l’acide mycophéno-
poı̈étine.
lique par de la rapamycine n’a pas permis d’éliminer le virus
La PCR quantitative confirme le diagnostic lorsqu’elle est
malgré le traitement associé par IgIV. Le contrôle de l’infection a
fortement positive. En cas de valeur faible, un contrôle sur un
été obtenu après arrêt de la rapamycine et réduction des doses de
second prélèvement peut confirmer le diagnostic si elle augmente.
tacrolimus (résiduelle à 4 ng/mL) [90]. Le relais de la ciclosporine
Le myélogramme montre une érythroblastopénie.
au tacrolimus a permis dans un cas une résolution rapide de
Le traitement comporte des perfusions d’immunoglobulines
l’infection. Ce cas isolé ne permet cependant pas de recommander
(2 g/kg sur cinq jours), associées à une baisse de l’immunosup-
cette conduite systématiquement [87,91].
pression (acide mycophénolique en première intention). En cas de
L’anémie, souvent sévère, requiert le plus souvent un support
persistance de l’infection virale, les perfusions d’immunoglobu-
transfusionnel. Le recours à l’érythropoı̈étine reste controversé.
lines doivent être répétées. Un relais du tacrolimus par la
Cette dernière pourrait faciliter la réplication virale dans les
ciclosporine peut être envisagé. L’érythropoı̈étine n’est pas
progéniteurs érythroı̈des, empêchant l’éradication complète du
recommandée en raison du risque d’entretien de la réplication
virus par les IgIV [92].
virale.
Barsoum et al. ont effectué une retransplantation après
La rechute est observée dans 30 % des cas.
éradication complète du virus, chez un patient ayant présenté
un rejet de greffon rénal sur infection à PVB19. Vingt-deux mois
après la greffe, le patient n’a pas récidivé l’infection à PVB19 et Déclaration d’intérêts
l’évolution rénale est favorable, sans modification du traitement
immunosuppresseur [69]. Les auteurs déclarent ne pas avoir de conflits d’intérêts en
relation avec cet article.
11. Prévention
Références
Chez les patients transplantés, aucune mesure thérapeutique
préventive n’est recommandée. Pour les patients hospitalisés, un [1] Kotton CN, Fishman JA. Viral infection in the renal transplant recipient. J Am
isolement gouttelettes est préconisé pour éviter une transmis- Soc Nephrol 2005;16:1758–74.
[2] Cossart YE, Field AM, Cant B, Widdows D. Parvovirus-like particles in human
sion nosocomiale [93]. En effet, Lui et al. ont décrit une sera. Lancet 1975;1:72–3.
transmission nosocomiale d’une infection à PVB19 identique [3] Neild G, Anderson M, Hawes S, Colvin BT. Parvovirus infection after renal
génotypiquement chez trois patients greffés rénaux sévèrement transplant. Lancet 1986;2:1226–7.
[4] Zhi N, Zadori Z, Brown KE, Tijssen P. Construction and sequencing of an
immunodéprimés [94]. Les IgIV ne sont pas recommandées de infectious clone of the human parvovirus B19. Virology 2004;318:142–52.
façon prophylactique. [5] Kaufmann B, Chipman PR, Kostyuchenko VA, Modrow S, Rossmann MG.
Concernant la transmission transfusionnelle, aucun dépistage Visualization of the externalized VP2 N termini of infectious human parvovi-
rus B19. J Virol 2008;82:7306–12.
du PVB19 dans le culot globulaire n’est actuellement recom-
[6] von Landenberg P, Lehmann HW, Modrow S. Human parvovirus B19 infection
mandé. Cependant, nous avons récemment décrit le cas d’un and antiphospholipid antibodies. Autoimmun Rev 2007;6:278–85.
patient séronégatif avant la greffe ayant contracté une infection [7] Chen DY, Tzang BS, Chen YM, Lan JL, Tsai CC, Hsu TC. The association of anti-
parvovirus B19–VP1 unique region antibodies with antiphospholipid antibo-
chronique à PVB19 transmise par transfusion de culots globulaires
dies in patients with antiphospholipid syndrome. Clin Chim Acta
[95]. Pour éviter de tels cas, il serait prudent de ne transfuser les 2010;411:1084–9.
patients séronégatifs qu’avec des concentrés globulaires testés [8] Agbandje-McKenna M, Rossmann MG. The structure of human Parvovirus B19.
PVB19 négatifs. In: Anderson LJ, Young NS, editors. Human Parvovirus B19 20,. First ed., New
York: Karger; 1997. p. 3–15.
Le développement d’un vaccin anti-PVB19 est en cours [96]. Son [9] Siegl G, Bates RC, Berns KI, Carter BJ, Kelly DC, Kurstak E, et al. Characteristics
indication chez les patients transplantés sera à préciser. and taxonomy of Parvoviridae. Intervirology 1985;23:61–73.
A. Brodin-Sartorius et al. / Néphrologie & Thérapeutique 8 (2012) 5–12 11

[10] Weigel-Kelley KA, Yoder MC, Srivastava A. Alpha5 beta1 integrin as a cellular [40] Anderson LJ. Role of parvovirus B19 in human disease. Pediatr Infect Dis J
coreceptor for human parvovirus B19: requirement of functional activation of 1987;6:711–8.
beta1 integrin for viral entry. Blood 2003;102:3927–33. [41] White DG, Woolf AD, Mortimer PP, Cohen BJ, Blake DR, Bacon PA. Human
[11] Doyle S, Kerr S, O’Keeffe G, O’Carroll D, Daly P, Kilty C. Detection of parvovirus parvovirus arthropathy. Lancet 1985;1:419–21.
B19 IgM by antibody capture enzyme immunoassay: receiver operating [42] Serjeant GR, Serjeant BE, Thomas PW, Anderson MJ, Patou G, Pattison JR.
characteristic analysis. J Virol Methods 2000;90:143–52. Human parvovirus infection in homozygous sickle cell disease. Lancet
[12] Faden H, Gary Jr GW, Anderson LJ. Chronic parvovirus infection in a presum- 1993;341:1237–40.
ably immunologically healthy woman. Clin Infect Dis 1992;15:595–7. [43] Ergaz Z, Ornoy A. Parvovirus B19 in pregnancy. Reprod Toxicol 2006;21:421–35.
[13] Lundqvist A, Tolfvenstam T, Bostic J, Soderlund M, Broliden K. Clinical and [44] Barah F, Vallely PJ, Cleator GM, Kerr JR. Neurological manifestations of human
laboratory findings in immunocompetent patients with persistent parvovirus parvovirus B19 infection. Rev Med Virol 2003;13:185–99.
B19 DNA in bone marrow. Scand J Infect Dis 1999;31:11–6. [45] Bock CT. Parvovirus B19: a new emerging pathogenic agent of inflammatory
[14] Gahr M, Pekrun A, Eiffert H. Persistence of parvovirus B19-DNA in blood of a cardiomyopathy. Ernst Schering Res Found Workshop 2006;55:83–97.
child with severe combined immunodeficiency associated with chronic pure [46] Kerr JR. Pathogenesis of human parvovirus B19 in rheumatic disease. Ann
red cell aplasia. Eur J Pediatr 1991;150:470–2. Rheum Dis 2000;59:672–83.
[15] Kurtzman GJ, Cohen B, Meyers P, Amunullah A, Young NS. Persistent [47] Magro CM, Wusirika R, Frambach GE, Nuovo GJ, Ferri C, Ross Jr P. Autoim-
B19 parvovirus infection as a cause of severe chronic anaemia in children mune-like pulmonary disease in association with parvovirus B19: a clinical,
with acute lymphocytic leukaemia. Lancet 1988;2:1159–62. morphologic, and molecular study of 12 cases. Appl Immunohistochem Mol
[16] Griffin TC, Squires JE, Timmons CF, Buchanan GR. Chronic human parvovirus Morphol 2006;14:208–16.
B19-induced erythroid hypoplasia as the initial manifestation of human [48] Le Scanff J, Vighetto A, Mekki Y, Nguyen AM, Dufour JF, Broussolle C, et al.
immunodeficiency virus infection. J Pediatr 1991;118:899–901. Acute ophthalmoparesis associated with human parvovirus B19 infection. Eur
[17] Weiland HT, Salimans MM, Fibbe WE, Kluin PM, Cohen BJ. Prolonged parvovi- J Ophthalmol 2010;20:802–4.
rus B19 infection with severe anaemia in a bone marrow transplant patient. Br [49] Komatsuda A, Ohtani H, Nimura T, Yamaguchi A, Wakui H, Imai H, et al.
J Haematol 1989;71:300. Endocapillary proliferative glomerulonephritis in a patient with parvovirus
[18] Beckhoff A, Steffen I, Sandoz P, Hirsch HH, Schaub S. Relapsing severe anaemia B19 infection. Am J Kidney Dis 2000;36:851–4.
due to primary parvovirus B19 infection after renal transplantation: a case [50] Mori Y, Yamashita H, Umeda Y, Uchiyama-Tanaka Y, Nose A, Kishimoto N, et al.
report and review of the literature. Nephrol Dial Transplant 2007;22:3660–3. Association of parvovirus B19 infection with acute glomerulonephritis in
[19] Renoult E, Bachelet C, Krier-Coudert MJ, Diarrassouba A, Andre JL, Kessler M. healthy adults: case report and review of the literature. Clin Nephrol 2002;
Recurrent anemia in kidney transplant recipients with parvovirus 57:69–73.
B19 infection. Transplant Proc 2006;38:2321–3. [51] Moudgil A, Nast CC, Bagga A, Wei L, Nurmamet A, Cohen AH, et al. Association
[20] Sturm I, Watschinger B, Geissler K, Guber SE, Popow-Kraupp T, Horl WH, et al. of parvovirus B19 infection with idiopathic collapsing glomerulopathy. Kidney
Chronic parvovirus B19 infection-associated pure red cell anaemia in a kidney Int 2001;59:2126–33.
transplant recipient. Nephrol Dial Transplant 1996;11:1367–70. [52] Wierenga KJ, Pattison JR, Brink N, Griffiths M, Miller M, Shah DJ, et al.
[21] Becker MR, Schneider B, Reber U, Poge U, Klein B, Klehr HU, et al. Renal anemia Glomerulonephritis after human parvovirus infection in homozygous sick-
aggravated by long-term parvovirus B19 and cytomegalovirus infection in a le-cell disease. Lancet 1995;346:475–6.
renal transplant patient: case report and evaluation of B19 seroprevalence in [53] Eid AJ, Brown RA, Patel R, Razonable RR. Parvovirus B19 infection after
dialysis patients. Transplant Proc 2005;37:4306–8. transplantation: a review of 98 cases. Clin Infect Dis 2006;43:40–8.
[22] Malyszko J, Hryszko T, Malyszko JS, Wolczynski S, Mysliwiec M. Parvovirus [54] Cooling LL, Koerner TA, Naides SJ. Multiple glycosphingolipids determine the
B19 infection and IGF system components in relation to erythropoiesis in tissue tropism of parvovirus B19. J Infect Dis 1995;172:1198–205.
dialyzed patients and kidney transplant recipients. Transplant Proc 2002; [55] Murer L, Zacchello G, Bianchi D, Dall’Amico R, Montini G, Andreetta B, et al.
34:3211–4. Thrombotic microangiopathy associated with parvovirus B 19 infection after
[23] Cohen BJ, Buckley MM. The prevalence of antibody to human parvovirus B19 in renal transplantation. J Am Soc Nephrol 2000;11:1132–7.
England and Wales. J Med Microbiol 1988;25:151–3. [56] Ardalan MR, Shoja MM, Tubbs RS, Jayne D. Parvovirus B19 microepidemic in
[24] Kelly HA, Siebert D, Hammond R, Leydon J, Kiely P, Maskill W. The age-specific renal transplant recipients with thrombotic microangiopathy and allograft
prevalence of human parvovirus immunity in Victoria, Australia compared vasculitis. Exp Clin Transplant 2008;6:137–43.
with other parts of the world. Epidemiol Infect 2000;124:449–57. [57] Rouphael NG, Talati NJ, Vaughan C, Cunningham K, Moreira R, Gould C.
[25] Anderson MJ, Higgins PG, Davis LR, Willman JS, Jones SE, Kidd IM, et al. Infections associated with haemophagocytic syndrome. Lancet Infect Dis
Experimental parvoviral infection in humans. J Infect Dis 1985;152:257–65. 2007;7:814–22.
[26] Jordan JA. Identification of human parvovirus B19 infection in idiopathic [58] Yilmaz S, Oren H, Demircioglu F, Firinci F, Korkmaz A, Irken G. Parvovirus B19:
nonimmune hydrops fetalis. Am J Obstet Gynecol 1996;174:37–42. a cause for aplastic crisis and hemophagocytic lymphohistiocytosis. Pediatr
[27] Azzi A, Morfini M, Mannucci PM. The transfusion-associated transmission of Blood Cancer 2006;47:861.
parvovirus B19. Transfus Med Rev 1999;13:194–204. [59] Kaya Z, Ozturk G, Gursel T, Bozdayi G. Spontaneous resolution of hemophago-
[28] Heegaard ED, Laub Petersen B. Parvovirus B19 transmitted by bone marrow. Br cytic syndrome and disseminated intravascular coagulation associated with
J Haematol 2000;111:659–61. parvovirus B19 infection in a previously healthy child. Jpn J Infect Dis 2005;58:
[29] Broliden K. Parvovirus B19 infection in pediatric solid-organ and bone marrow 149–51.
transplantation. Pediatr Transplant 2001;5:320–30. [60] Hermann J, Steinbach D, Lengemann J, Zintl F. Parvovirus B19 associated
[30] Egbuna O, Zand MS, Arbini A, Menegus M, Taylor J. A cluster of parvovirus hemophagocytic syndrome in a patient with hereditary sperocytosis. Klin
B19 infections in renal transplant recipients: a prospective case series and Padiatr 2003;215:270–4.
review of the literature. Am J Transplant 2006;6:225–31. [61] Ardalan MR, Shoja MM, Tubbs RS, Esmaili H, Keyvani H. Postrenal transplant
[31] Zolnourian ZR, Curran MD, Rima BK, Coyle PV, O’Neill HJ, Middleton D. hemophagocytic lymphohistiocytosis and thrombotic microangiopathy asso-
Parvovirus B19 in kidney transplant patients. Transplantation 2000;69: ciated with parvovirus B19 infection. Am J Transplant 2008;8:1340–4.
2198–202. [62] Karras A, Thervet E, Legendre C. Hemophagocytic syndrome in renal transplant
[32] Gallinella G, Manaresi E, Venturoli S, Grazi GL, Musiani M, Zerbini M. Occur- recipients: report of 17 cases and review of literature. Transplantation
rence and clinical role of active parvovirus B19 infection in transplant reci- 2004;77:238–43.
pients. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 1999;18:811–3. [63] Yango Jr A, Morrissey P, Gohh R, Wahbeh A. Donor-transmitted parvovirus
[33] Ki CS, Kim IS, Kim JW, Lee NY, Kim SH, Lee KW, et al. Incidence and clinical infection in a kidney transplant recipient presenting as pancytopenia and
significance of human parvovirus B19 infection in kidney transplant recipi- allograft dysfunction. Transpl Infect Dis 2002;4:163–6.
ents. Clin Transplant 2005;19:751–5. [64] Solano C, Juan O, Gimeno C, Garcia-Conde J. Engraftment failure associated
[34] Park JB, Kim DJ, Woo SY, Choi GS, Chun JM, Jung GO, et al. Clinical implications of with peripheral blood stem cell transplantation after B19 parvovirus infection.
quantitative real time-polymerase chain reaction of parvovirus B19 in kidney Blood 1996;88:1515–7.
transplant recipients - a prospective study. Transpl Int 2009;22:455–62. [65] Lower FE, Menon S, Sanchez JA. Association of parvovirus B19 with plasma
[35] Barzon L, Murer L, Pacenti M, Biasolo MA, Vella MD, Ghirardo G, et al. Detection cell-rich myocardial infiltrates after heart transplantation. J Heart Lung Trans-
of viral DNA in kidney graft preservation and washing solutions is predictive of plant 2001;20:755–8.
posttransplant infections in pediatric recipients. J Infect Dis 2009;200: [66] Keung YK, Chuahirun T, Wesson D. Concomitant parvovirus B19 and cyto-
1425–33. megalovirus infections after living-related renal transplantation. Nephrol Dial
[36] al-Khaldi N, Watson AR, Harris A, Irving WL. Dual infection with human Transplant 1999;14:469–71.
herpesvirus type 6 and parvovirus B19 in a renal transplant recipient. Pediatr [67] Bergen GA, Sakalosky PE, Sinnott JT. Transient aplastic anemia caused by
Nephrol 1994;8:349–50. parvovirus B19 infection in a heart transplant recipient. J Heart Lung Trans-
[37] Marchand S, Tchernia G, Hiesse C, Tertian G, Cartron J, Kriaa F, et al. Human plant 1996;15:843–5.
parvovirus B19 infection in organ transplant recipients. Clin Transplant [68] Tanawattanacharoen S, Falk RJ, Jennette JC, Kopp JB. Parvovirus B19 DNA in
1999;13:17–24. kidney tissue of patients with focal segmental glomerulosclerosis. Am J Kidney
[38] Cavallo R, Merlino C, Re D, Bollero C, Bergallo M, Lembo D, et al. B19 virus Dis 2000;35:1166–74.
infection in renal transplant recipients. J Clin Virol 2003;26:361–8. [69] Barsoum NR, Bunnapradist S, Mougdil A, Toyoda M, Vo A, Jordan SC. Treatment
[39] Barzon L, Murer L, Pacenti M, Biasolo MA, Della Vella M, Benetti E, et al. of parvovirus B19 (PVB19) infection allows for successful kidney transplanta-
Investigation of intrarenal viral infections in kidney transplant recipients tion without disease recurrence. Am J Transplant 2002;2:425–8.
unveils an association between parvovirus B19 and chronic allograft injury. [70] Moudgil A, Shidban H, Nast CC, Bagga A, Aswad S, Graham SL, et al.
J Infect Dis 2009;199:372–80. Parvovirus B19 infection-related complications in renal transplant
12 A. Brodin-Sartorius et al. / Néphrologie & Thérapeutique 8 (2012) 5–12

recipients: treatment with intravenous immunoglobulin. Transplantation [84] Peterlana D, Puccetti A, Corrocher R, Lunardi C. Serologic and molecular
1997;64:1847–50. detection of human Parvovirus B19 infection. Clin Chim Acta 2006;372:14–23.
[71] Swaminathan S, Lager DJ, Qian X, Stegall MD, Larson TS, Griffin MD. Collapsing [85] Eid AJ, Posfay-Barbe KM. Parvovirus B19 in solid organ transplant recipients.
and non-collapsing focal segmental glomerulosclerosis in kidney transplants. Am J Transplant 2009;9(4):S147–50.
Nephrol Dial Transplant 2006;21:2607–14. [86] Kumar J, Shaver MJ, Abul-Ezz S. Long-term remission of recurrent parvovi-
[72] Shan YS, Lee PC, Wang JR, Tsai HP, Sung CM, Jin YT. Fibrosing cholestatic rus-B associated anemia in a renal transplant recipient induced by treatment
hepatitis possibly related to persistent parvovirus B19 infection in a renal with immunoglobulin and positive seroconversion. Transpl Infect Dis
transplant recipient. Nephrol Dial Transplant 2001;16:2420–2. 2005;7:30–3.
[73] Lee PC, Hung CJ, Lin YJ, Wang JR, Jan MS, Lei HY. A role for chronic parvovirus [87] Geetha D, Zachary JB, Baldado HM, Kronz JD, Kraus ES. Pure red cell aplasia
B19 infection in liver dysfunction in renal transplant recipients? Transplanta- caused by Parvovirus B19 infection in solid organ transplant recipients: a case
tion 2002;73:1635–9. report and review of literature. Clin Transplant 2000;14:586–91.
[74] Schleuning M, Jager G, Holler E, Hill W, Thomssen C, Denzlinger C, et al. Human [88] Pamidi S, Friedman K, Kampalath B, Eshoa C, Hariharan S. Human parvovirus
parvovirus B19-associated disease in bone marrow transplantation. Infection B19 infection presenting as persistent anemia in renal transplant recipients.
1999;27:114–7. Transplantation 2000;69:2666–9.
[75] Laurenz M, Winkelmann B, Roigas J, Zimmering M, Querfeld U, Muller D. [89] Liefeldt L, Buhl M, Schweickert B, Engelmann E, Sezer O, Laschinski P, et al.
Severe parvovirus B19 encephalitis after renal transplantation. Pediatr Trans- Eradication of parvovirus B19 infection after renal transplantation requires
plant 2006;10:978–81. reduction of immunosuppression and high-dose immunoglobulin therapy.
[76] Bilge I, Sadikoglu B, Emre S, Sirin A, Aydin K, Tatli B. Central nervous system Nephrol Dial Transplant 2002;17:1840–2.
vasculitis secondary to parvovirus B19 infection in a pediatric renal transplant [90] Shen Q, Xu H, Cao Q, Zhou LJ, Xu J, Fang XY, et al. Long-term remission of
patient. Pediatr Nephrol 2005;20:529–33. recurrent severe anemia as a result of parvovirus B19 infection in a pediatric
[77] Porter HJ, Quantrill AM, Fleming KA. B19 parvovirus infection of myocardial renal transplant recipient. Pediatr Transplant 2011;15:E76–9.
cells. Lancet 1988;1:535–6. [91] Wong TY, Chan PK, Leung CB, Szeto CC, Tam JS, Li PK. Parvovirus B19 infection
[78] Schowengerdt KO, Ni J, Denfield SW, Gajarski RJ, Bowles NE, Rosenthal G, et al. causing red cell aplasia in renal transplantation on tacrolimus. Am J Kidney Dis
Association of parvovirus B19 genome in children with myocarditis and 1999;34:1132–6.
cardiac allograft rejection: diagnosis using the polymerase chain reaction. [92] Arzouk N, Snanoudj R, Beauchamp-Nicoud A, Mourad G, Charpentier B,
Circulation 1997;96:3549–54. Tchernia G, et al. Parvovirus B19-induced anemia in renal transplantation:
[79] Jonetzko P, Graziadei I, Nachbaur K, Vogel W, Pankuweit S, Zwick R, et al. Fatal a role for rHuEPO in resistance to classical treatment. Transpl Int 2006;
course of parvovirus B19-associated myocarditis in a female liver transplant 19:166–9.
recipient. Liver Transpl 2005;11:463–6. [93] Siegel JD, Rhinehart E, Jackson M, Chiarello L. 2007 guideline for isolation
[80] Klumpen HJ, Petersen EJ, Verdonck LF. Severe multiorgan failure after parvo- precautions: preventing transmission of infectious agents in health care
virus B19 infection in an allogeneic stem cell transplant recipient. Bone settings. Am J Infect Control 2007;35:S65–164.
Marrow Transplant 2004;34:469–70. [94] Lui SL, Luk WK, Cheung CY, Chan TM, Lai KN, Peiris JS. Nosocomial outbreak of
[81] Moreux N, Ranchin B, Calvet A, Bellon G, Levrey-Hadden H. Chronic parvovirus parvovirus B19 infection in a renal transplant unit. Transplantation 2001;
B19 infection in a pediatric lung transplanted patient. Transplantation 71:59–64.
2002;73:565–8. [95] Brodin-Sartorius AM Y, Pastural M, Billaud G, Daoud S, Chauvet C, Touraine JL,
[82] Janner D, Bork J, Baum M, Chinnock R. Severe pneumonia after heart trans- et al. Severe transfusion-transmitted parvovirus B19 infection in a naive
plantation as a result of human parvovirus B19. J Heart Lung Transplant immunocompromised patient. Transpl Inf Dis 2011;13:97–8.
1994;13:336–8. [96] Ballou WR, Reed JL, Noble W, Young NS, Koenig S. Safety and immunogenicity
[83] Jordan JA. Diagnosing human parvovirus B19 infection: guidelines for test of a recombinant parvovirus B19 vaccine formulated with MF59 C.1. J Infect
selection. Mol Diagn 2001;6:307–12. Dis 2003;187:675–8.