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Place de l’anatomopathologie dans l’évaluation
de la réponse à la chimiothérapie néoadjuvante
du cancer du sein : marqueurs pronostiques et prédictifs
Place of pathology in evaluation of response after neoadjuvant chemotherapy
in breast cancer: prognostic and predictive markers
IP C. Abrial (1, 2), F. Bouchet-Mishellany (3, 4), I. Raoelfils (3, 4), A. Cayre (4), H. Curé (5), P. Chollet (1, 2, 3), F. Penault-Llorca (3, 4)

L
a chimiothérapie néoadjuvante représente une possibili- de ce reliquat tumoral pourra ainsi être comparée à la taille
té thérapeutique pour les patientes atteintes de tumeurs clinique et/ou échographique initiale.
mammaires de plus de 3 cm, et donc inaccessibles à un En cas de reliquat non identifiable macroscopiquement, des
geste chirurgical conservateur. Cependant, aucune étude n’a prélèvements en grille systématique de la pièce opératoire se-
démontré que cette modalité thérapeutique prolongeait la ront réalisés pour échantillonner le plus exhaustivement pos-
survie des patientes par rapport à celle des patientes traitées sible la pièce opératoire. Deux cas de figures sont ensuite pos-
par chimiothérapie adjuvante (1). sible : soit un reliquat carcinomateux est identifié et sa taille
Les objectifs principaux de la chimiothérapie préopératoire sera précisée, soit il n’y pas de reliquat identifiable. Il faudra
sont la diminution de la taille tumorale pour permettre une rechercher des signes histopathologiques d’altération tissu-
chirurgie conservatrice plus fréquente, l’obtention d’une laire témoignant de l’existence, préalable au traitement, d’une
meilleure éradication de la maladie micrométastatique par tumeur qui a été stérilisée.
un traitement précoce avant le développement de clones ré- Concernant les ganglions axillaires, ils sont étudiés individuel-
sistants alors que le facteur anti-angiogénique (l’angiostatine) lement et la présence d’un envahissement métastatique ou de
potentiel, sécrété par la tumeur primitive, est toujours pré- modifications thérapeutiques sont enregistrées.
sent, et l’évaluation de la sensibilité des cellules tumorales aux L’évaluation histopathologique est importante, puisqu’elle
cytotoxiques administrés. peut permettre aux cliniciens de modifier le schéma théra-
Le pathologiste joue un rôle majeur dans la prise en charge peutique.
optimale des patientes traitées par chimiothérapie néoadju-
vante pour un cancer du sein. En effet, la détermination histo- Classifications histopathologiques de la réponse
pathologique de la réponse au traitement est plus précise que à la chimiothérapie
les méthodes cliniques ou que l’imagerie. De plus, l’histopa- Plusieurs équipes de pathologistes ont proposé des classifi-
thologie évaluée après chimiothérapie néoadjuvante peut être cations histopathologiques de la réponse à la chimiothérapie
complémentaire des résultats obtenus sur les biopsies initia- néoadjuvante. Il faut cependant souligner qu’il n’existe pas, à
les. Enfin, le pathologiste intervient dans la détermination de l’heure actuelle, de consensus permettant de privilégier une
paramètres prédictifs de réponse, dans l’évaluation de la ré- classification plutôt qu’une autre. Cela complique notable-
ponse au traitement, et dans la détermination de paramètres ment les comparaisons des taux de réponses complètes his-
pronostiques sur le résidu tumoral. topathologiques (RCH) obtenues dans différentes études. Le
tableau résume les différentes classifications qui ont été dé-
crites dans la littérature.
Évaluation histopathologique de la La classification de Feldman (2) est valable seulement sur la piè-
réponse à la chimiothérapie néoadjuvante ce d’exérèse mammaire et non sur les ganglions lymphatiques.
Les patientes du groupe A ont une survie sans récidive significa-
Évaluation de la réponse tivement plus longue que celles du groupe B. De plus, l’absence
Lorsque le reliquat est macroscopiquement identifiable, la de toute tumeur résiduelle dans la pièce d’exérèse après chimio-
taille de la tumeur résiduelle macroscopique est mesurée ainsi thérapie première est un excellent facteur pronostique.
que la distance minimale aux berges en millimètres. La taille La classification de Chevallier (3) étudie la réponse sur le sein
et les ganglions lymphatiques. Elle est classique en France et
1. Unité de recherche clinique, Centre Jean-Perrin, 58, rue Montalembert, BP 392, 63011 reste une référence (figures 1a et b ; 2a et b ; 3a et b). Cepen-
Clermont-Ferrand Cedex 1.
2. INSERM U 484, rue Montalembert, 63005 Clermont-Ferrand Cedex.
dant, la classe 3 englobe une population très hétérogène de pa-
3. Université d’Auvergne, faculté de médecine, 28, place Henri-Dunant, 63001 Clermont- tientes comprenant de très bons répondeurs (pour lesquels le
Ferrand. reliquat est minime et très altéré) et des répondeuses partielles
4. Laboratoire d’anatomopathologie, Centre Jean-Perrin, 58, rue Montalembert, BP 392,
63011 Clermont-Ferrand Cedex 1. (qui présentent une régression tumorale de moins de 50 %). Le
5. Institut Jean-Godinot, 1, rue du Général-Koenig, 51056 Reims. grade 2 est considéré comme une rémission complète.

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Tableau. Évaluation anatomopathologique de la réponse à la chimiothérapie néo-


adjuvante dans les cancers du sein.
Classification de Groupe A : absence de tumeur résiduelle macroscopique.
Feldman (1986) Groupe B : tumeur résiduelle.
a
Classification de Classe 1 : rémission complète = disparition tumorale complète macroscopique
Chevallier (1993b) et microscopique dans le sein et l’aisselle.
Classe 2 : carcinome in situ, pas d’atteinte ganglionnaire.
Classe 3 : carcinome invasif avec altération stromale.
Classe 4 : rares altérations ou absence d’altérations des cellules tumorales.
Classification de Réponse sur le sein
Sataloff (1995) TA : effet thérapeutique total ou pratiquement total.
TB : effet thérapeutique supérieur subjectivement à 50 %.
TC : moins de 50 % d’effet thérapeutique mais effet évident.
TD : pas d’effet thérapeutique
Réponse ganglionnaire
NA : effet thérapeutique évident, pas de métastases. b
NB : pas d’effet thérapeutique, pas de métastases.
NC : aspects d’effet thérapeutique, mais présence de métastases.
ND : pas d’effet thérapeutique, métastases viables.
Classification de Viens Grade I : réponse complète = absence de tumeur résiduelle.
(1998) Grade II : bon répondeur = reliquat de carcinome in situ ou tumeur invasive
résiduelle minime de moins de 5 mm ou embole résiduel nécrotique.
Grade III : répondeur partiel = carcinome invasif avec altérations cellulaires
tumorales et/ou stromales.
Grade IV : non répondeur = plus de 75 % de tumeur résiduelle sans altération.
Classification de Maladie résiduelle minime
Honkoop (1998) pCR (pathologic Complete Response) : réponse complète.
Figures 1a et b. Biopsie préchimiothérapie
mPR (microscopic Pathologic Response) : macroscopie normale, rares cellules néoadjuvante d’un carcinome canalaire invasif
néoplasiques dispersées (sein ou ganglions). et pièce chirurgicale postchimiothérapie
Maladie résiduelle macroscopique néoadjuvante (classe 1 de Chevallier).
Macroscopique
Diffuse
Stratification de la réponse ganglionnaire La classification de Viens (5) tient également
Pas de métastases compte de la viabilité cellulaire. Elle a été validée
1 à 3 ganglions envahis (N+) en clinique sur des carcinomes inflammatoires et
4 à 10 N+ ne tient pas compte de la réponse ganglionnaire.
plus de 10 N+ La classification de Honkoop (6) différencie le
Classification Grade 1 : aucun changement. groupe de la maladie résiduelle minime du groupe
d’Aberdeen (COSTA Grade 2 : persistance de foyers tumoraux. de la maladie résiduelle macroscopique, qui est
1999) Grade 3 : réduction majeure du nombre de cellules tumorales. plus hétérogène puisqu’il englobe des répondeurs
Grade 4 : quelques cellules tumorales résiduelles. et des non-répondeurs. L’évaluation du statut gan-
Grade 5 : aucune cellule tumorale identifiable glionnaire tient compte du nombre de ganglions
envahis (probablement excellent indicateur pro-
La classification de Sataloff (4) évalue la réponse sur le tissu nostique en postchimiothérapie), mais ne tient pas compte
mammaire et sur les ganglions lymphatiques. Cette classifi- d’une éventuelle stérilisation des ganglions.
cation est plus proche de la réalité, car elle tient compte de la La classification d’Aberdeen (7) est surprenante, car elle est
viabilité cellulaire. En effet, elle isole un groupe de très bons indexée à l’opposé des autres classifications. Cependant, elle
répondeurs en prenant en compte les reliquats tumoraux très est intéressante, car elle isole à la fois les très bons répondeurs
nécrosés, non mesurables macroscopiquement, dont la signi- et stratifie les répondeurs partiels.
fication clinique est très proche des répondeurs complets. De Les classifications les plus utilisées en France sont celles de
plus, elle stratifie les répondeurs partiels en “bons répondeurs” Chevallier (3) et de Sataloff (4). Au Centre Jean-Perrin, nous uti-
(effet thérapeutique supérieur à 50 %) et “mauvais répondeurs”. lisons également ces deux classifications. En effet, il nous paraît
Les auteurs ont pu mettre en évidence une survie prolongée fondamental de détailler la réponse ganglionnaire, cette derniè-
pour les patientes qui présentaient une RCH. re est souvent plus faible que la réponse au site initial (8).

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a a

b b

Figures 2a et b. Biopsie préchimiothérapie néoadjuvante Figures 3a et b. Biopsie préchimiothérapie néoadjuvante


d’un carcinome canalaire invasif et pièce chirurgicale d’un carcinome canalaire invasif et pièce chirurgicale
postchimiothérapie néoadjuvante (classe 3 de Chevallier). postchimiothérapie néoadjuvante (classe 4 de Chevallier).

Discordance entre les taux de réponses cliniques et Évaluation des facteurs prédictifs de la
histopathologiques réponse à la chimiothérapie néoadjuvante
La réponse à la chimiothérapie néoadjuvante est évaluée par
des examens cliniques, mammographiques, échographiques L’évaluation histopathologique des biopsies préthérapeuti-
et anatomopathologiques. Les taux de réponses pathologiques ques permet de démontrer l’existence de facteurs prédictifs.
rapportés s’échelonnent de 3 à 30 % selon les études. Plusieurs Les facteurs évalués sont soit morphologiques (type histopa-
de ces études ont montré qu’il existait un lien entre une ré- thologique, grade SBR, envahissement ganglionnaire…), soit
ponse pathologique complète et une survie prolongée et entre immunohistochimiques (récepteurs hormonaux, Her-2, p53,
la présence d’un envahissement ganglionnaire axillaire et une Cox-2, Ki-67…).
survie plus courte (1). Ces paramètres devraient nous permettre de sélectionner les
Les taux rapportés de réponse clinique et de réponse mammo- patientes qui vont bénéficier de la chimiothérapie néoadju-
graphique sont généralement plus élevés que ceux de réponse vante, et ainsi de ne pas proposer cette approche thérapeuti-
histopathologique. Dans une étude récente, parmi un groupe que aux patientes potentiellement non répondeuses.
de 89 patientes traitées par anthracyclines en préopératoire, L’évaluation de la valeur prédictive de nombreux paramètres
15 (17 %) présentaient une réponse clinique complète dont établis sur la tumeur mammaire primaire a fait l’objet de nom-
seulement 3 avec une réponse histopathologique complète (9). breuses études. Les paramètres morphologiques sont souvent
D’autres travaux aboutissent à des écarts similaires (10-12). significatifs. C’est le cas notamment de la taille tumorale. De
Cependant, quelques études rapportent des taux de réponses meilleurs taux de réponses histopathologiques et/ou cliniques
cliniques et pathologiques complètes proches (13, 14). À l’in- sont observés pour les tumeurs de petite taille (18, 19). C’est le
verse, le taux de réponse échographique est souvent corrélé cas également du grade histopronostique, du grade nucléaire
à celui de la réponse histologique complète (15-17). Il paraît et du type histopathologique. C’est ainsi que les tumeurs de
donc évident que les évaluations échographique et surtout haut grade histopronostique et à fort taux de mitoses sont as-
anatomopathologique sont plus précises. sociées à de meilleurs taux de réponse (20, 21). Il en est de

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même pour les tumeurs présentant un grade nucléaire élevé (22). En situation néoadjuvante et parmi les paramètres morpholo-
Concernant le type histopathologique, les carcinomes de type lo- giques, plusieurs études rapportent que la taille clinique ini-
bulaire présentent des taux de réponse à la chimiothérapie néoa- tiale, le statut ganglionnaire initial et le stade tumoral initial
djuvante inférieurs aux carcinomes de type canalaire (23, 24). sont prédictifs d’une meilleure survie globale et sans rechute
Ces paramètres présentent, en outre, l’avantage d’être réalisés (11, 35). En revanche, une étude menée dans notre institution
systématiquement puisqu’il s’agit des paramètres histopatho- rapporte que le grade SBR, mesuré initialement avant l’admi-
logiques classiques évalués sur la biopsie initiale. nistration de la chimiothérapie néoadjuvante, ne se révèle pas
Les paramètres immunohistochimiques possèdent une valeur pronostique (8).
prédictive plus variable. C’est ainsi que la présence de récep- La chimiothérapie néoadjuvante est souvent proposée à des
teurs aux estrogènes est liée à une moins bonne réponse à la tumeurs mammaires de grande taille et de fort grade SBR. Il
chimiothérapie et, inversement, la négativité des récepteurs s’agit donc, en général, de tumeurs agressives de haut stade, a
aux estrogènes paraît liée à une meilleure réponse (9, 21). Les priori de mauvais pronostic. Après traitement, si la tumeur a
autres facteurs prédictifs, comme les marqueurs de prolifé- été sensible à la chimiothérapie, la taille tumorale et le nom-
ration, la surexpression d’Her-2, mais aussi les marqueurs de bre de ganglions envahis vont diminuer. Ainsi, par rapport à
l’apoptose, semblent moins déterminés. la tumeur initiale, il va exister une sous-stadification clinique
Les marqueurs de prolifération peuvent être évalués par la et pathologique du TNM. Malgré cela, la taille histologique
mesure du pourcentage de cellules en phase S ou de cellules mesurée à la chirurgie et l’envahissement ganglionnaire res-
marquées par le Ki-67. D’après certains auteurs, une tumeur tent de puissants paramètres pronostiques (8, 11, 15, 36, 37).
présentant un taux élevé de cellules en phase S n’est pas plus Par ailleurs, nous avons montré dans notre institution que la
sensible à une chimiothérapie néoadjuvante qu’une tumeur persistance d’un grade SBR élevé ou son développement sous
ayant un taux plus faible (25, 26). À l’inverse, d’autres équi- traitement est un facteur de mauvais pronostic (20).
pes montrent qu’il existerait une tendance entre un pourcen- De plus, de nombreuses études ont montré l’intérêt pronos-
tage élevé de cellules en phase S et une meilleure réponse à tique de la réponse complète histologique, à la fois sur le
la chimiothérapie néoadjuvante (27, 28). Concernant le Ki-67, contrôle local et sur la survie globale.
des taux élevés pourraient prédire une meilleure réponse à la
chimiothérapie néoadjuvante (28, 29). D’autres travaux rap- Sur le contrôle local
portent des résultats contradictoires (26). Plusieurs études relient la réponse anatomopathologique ob-
Concernant la surexpression d’Her-2, les résultats sont contra- tenue en fin de chimiothérapie néoadjuvante et les rechutes
dictoires. Ainsi, MacGrogan et al. (30) ne retrouvent pas de locales : les patientes en RCH présentent moins de rechutes
valeur prédictive, alors que Rozan et al. (31) concluent à une locales que les autres (38, 39). Dans une étude menée sur des
tendance prédictive. De plus, dans une étude rétrospective de patientes atteintes de cancer du sein localement avancé, Kue-
Penault-Llorca et al. (32), les tumeurs Her-2+ présentent qua- rer et al. (18) concluent qu’une RCH prédit une excellente sur-
tre fois plus de chance de répondre à la chimiothérapie néo- vie sans rechute, tandis que l’absence de réponse, voire une
adjuvante que les autres. progression, induirait une survie sans rechute médiocre. Une
Enfin, concernant les marqueurs de l’apoptose, la plupart des étu- autre étude, réalisée au Centre Jean-Perrin (13), montre que le
des ne retrouvent pas de corrélation entre la p53 et la réponse à taux de survie sans rechute à 15 ans est significativement plus
la chimiothérapie (26, 31, 33). Seules quelques études rapportent élevé chez les patientes en RCH que chez les autres.
une résistance des tumeurs p53 aux chimiothérapies à base d’an-
thracyclines (34). L’étude de Makris et al. (26) montre une ten- Sur la survie
dance entre la surexpression de Bcl-2 et la réponse au traitement. L’étude citée précédemment (13) conclut également à une survie
À l’inverse, d’autres ne retrouvent pas cette tendance (34). globale significativement meilleure à 15 ans chez les patientes en
Ainsi, les paramètres à déterminer sur la biopsie diagnostique RCH par rapport aux autres. La valeur pronostique de la RCH se
initiale avant le traitement sont : le type histopathologique, retrouve dans d’autres études telles que celle d’Eltahir et al. (40) et
le grade histopronostique avec le compte des mitoses sur 10 de Bonadonna et al. (11). De plus, dans l’étude de Bonadonna et
champs au fort grandissement, le statut des récepteurs hor- al. (11), l’envahissement ganglionnaire résiduel après chimiothé-
monaux, éventuellement le taux de cellules exprimant Ki-67 rapie est également un indicateur de mauvais pronostic.
(selon les équipes) et le statut Her-2 si des protocoles néoad- Enfin, parmi les paramètres immunohistochimiques, la pré-
juvants avec de l’Herceptin® sont envisagés. sence de cellules fortement prolifératives (pourcentage élevé
de cellules en phase S et surexpression de Ki-67) est un mar-
queur de mauvais pronostic (27, 32). Quelques études réalisées
Évaluation des facteurs pronostiques chez des patientes traitées par chimiothérapie néoadjuvante
sur l’impact pronostique de la surexpression d’Her-2 aboutis-
L’évaluation de la valeur pronostique de nombreux paramè- sent à des résultats controversés : l’équipe de MacGrogan et al.
tres a été établie sur la tumeur mammaire primaire, mais éga- (30) rapporte une corrélation entre la surexpression d’Her-2 et
lement sur la pièce opératoire. la survie, tandis que Rozan et al. (31) n’en retrouvent pas.

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Conclusion pathological and biological characteristics in patients with locally advan-
ced breast cancer. Br J Cancer 1998;77:621-6.
Les taux des réponses clinique et histopathologique sont sou- 7. Costa SD, von Minckwitz G, Raab G et al. The role of docetaxel
vent discordants. Les patientes en réponse clinique majeure (Taxotere) in neoadjuvant chemotherapy of breast cancer. Semin Oncol
présentent, dans la majorité des cas, une tumeur histopatho- 1999;26(3)Suppl.9:24-31.
logiquement non stérilisée. Une modification des méthodes 8. Cure H, Amat S, Penault-Llorca F, le Bouedec G et al. Prognostic va-
lue of residual node involvement in operable breast cancer after induction
d’évaluation de la réponse histopathologique et le développe-
chemotherapy. Breast Cancer Res Treat 2002;76:37-45.
ment de l’imagerie mammaire fonctionnelle et de l’IRM de-
9. Faneyte IF, Schrama JG, Peterse JL, Remijnse PL, Rodenhuis S, van de
vraient permettre de réduire cette discordance.
Vijver MJ. Breast cancer response to neoadjuvant chemotherapy: predic-
La détermination de la réponse histopathologique à la chimiothé-
tive markers and relation with outcome. Br J Cancer 2003;88:406-12.
rapie est essentielle, car très précise. Le pathologiste a donc un rôle 10. Belembaogo E, Feillel V, Chollet P et al. Neoadjuvant chemotherapy in
clé dans l’évaluation du traitement, dont l’objectif primaire est la 126 operable breast cancers. Eur J Cancer 1992;28A(4-5):896-900.
réponse pathologique complète. En effet, de nombreuses études 11. Bonadonna G, Valagussa P, Brambilla C et al. Primary chemotherapy
ont montré qu’une RCH était de bon pronostic (11, 13, 40). in operable breast cancer: eight-year experience at the Milan Cancer Insti-
De plus, la détermination de paramètres prédictifs sur les tute. J Clin Oncol 1998;16:93-100.
biopsies avant traitement devrait permettre d’améliorer les 12. Gradishar WJ. Docetaxel as neoadjuvant chemotherapy in patients
taux de réponses observés et donc la survie des patientes. with stage III breast cancer. Oncology (Huntingt) 1997;11(8)Suppl.8:15-8.
Enfin, les facteurs évalués après chimiothérapie néoadjuvante 13. Chollet P, Amat S, Cure H et al. Prognostic significance of a complete
pourront être comparés avec ceux mesurés avant la prise du pathological response after induction chemotherapy in operable breast
traitement et permettront également au pathologiste de gui- cancer. Br J Cancer 2002;86:1041-6.
der le clinicien dans la prise en charge thérapeutique optimale 14. Amat S, Bougnoux P, Penault-Llorca F et al. Neoadjuvant docetaxel
des patientes, pour le choix des cytotoxiques utilisés après le for operable breast cancer induces a high pathological response and
geste chirurgical et pour la détermination du pronostic de la breast-conservation rate. Br J Cancer 2003;88:1339-45.
tumeur. n 15. Chollet P, Charrier S, Brain E et al. Clinical and pathological res-
ponse to primary chemotherapy in operable breast cancer. Eur J Cancer
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cancer: pathologic response and outcome. Bone Marrow Transplant 2002;20:791-6.
1998;21:249-54.
6. Honkoop AH, van Diest PJ, de Jong JS et al. Prognostic role of clinical, L’ensemble des références sera disponible sur le site Internet d’Edimark : http://www.edimark.fr

Vendredi 25 avril 2008 (1 journée) – Des ateliers pratiques de radiologie interventionnelle en sénologie ont été organisés
par le département d’imagerie médicale de l’hôpital Lapeyronie à Montpellier (Pr Patrice Taourel).
 Démonstration pratique en petits groupes des techniques de micro- et macrobiopsie sous mammographie, échographie et IRM.
 Discussion de stratégie diagnostique à partir de dossiers.
 Corrélations radiopathologiques.
Renseignements et inscriptions : Département d’imagerie médicale, hôpital Lapeyronie, 371, avenue du Doyen-Gaston-Giraud,
34295 Montpellier Cedex 5. Tél. : 04 67 33 86 02 – Fax : 04 67 33 89 49. E-mail : p-taourel@chu-montpellier.fr
Droits d’inscription : 200 euros.

La Lettre du Sénologue - n ° 39 - janvier-février-mars 2008 29


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21. Vincent-Salomon A, Carton M, Freneaux P et al. ERBB2 overex- chemotherapy or radiotherapy in breast cancer. Int J Cancer 1998;79:
pression in breast carcinomas: no positive correlation with complete 27-33.
pathological response to preoperative high-dose anthracycline-based 32. Penault-Llorca F, Cayre A, Bouchet Mishellany F et al. Induction
chemotherapy. Eur J Cancer 2000;36:586-91. chemotherapy for breast carcinoma: predictive markers and relation
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La Lettre du Sénologue - n ° 39 - janvier-février-mars 2008 29