G Model

GYOBFE-2998; No. of Pages 11

Gynécologie Obstétrique & Fertilité xxx (2016) xxx–xxx

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Revue de la littérature

Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ?

Lucy’s cancer(s): A prehistorical origin?

G. Chene a,*,b, G. Lamblin a, K. Le Bail-Carval a, E. Beaufils a, P. Chabert a, P. Gaucherand a,

G. Mellier a, Y. Coppens c
a
Département de gynécologie, hôpital Femme-Mère-Enfant, HFME, hospices civils de Lyon, CHU de Lyon, 59, boulevard Pinel, 69000 Lyon, France
b
EMR 3738, université Claude-Bernard Lyon 1, 69000 Lyon, France
c
Chaire de paléoanthropologie, collège de France, 75005 Paris, France

I N F O A R T I C L E R É S U M É

Historique de l’article : Objectifs. – La découverte récente du plus vieux cancer, un ostéosarcome d’un métatarse, chez un
Reçu le 12 septembre 2016 hominidé datant de 1,7 millions d’années fait poser la question de l’origine du cancer et de ses
Accepté le 6 octobre 2016 déterminants. Nous avons voulu connaı̂tre s’il y avait des cancers ou tumeurs bénignes décrites dans
Disponible sur Internet le xxx
littérature pendant la préhistoire et l’antiquité.
Méthodes. – Nous avons réalisé une revue de la littérature via Pubmed et Google. Seuls les cas confirmés
Mots clés : par un examen morphologique et au moins un examen paraclinique complémentaire ont été retenus. Les
Australopithecus afarensis
mots clés suivant ont été utilisés : cancer; paleopathology; malignant neoplasia; benign tumor; leiomyoma;
Anthropologie
Évolution
myoma; breast cancer; mummies; soft tissue tumor; Antiquity.
Cancer Résultats. – Trente-cinq articles ont répondu à nos critères de sélection dans lesquelles étaient décrits
Paleopathologie 34 tumeurs malignes, 10 tumeurs bénignes et 11 tumeurs bénignes gynécologiques.
Fibrome utérin Conclusions. – Même s’il y avait peu de tumeurs, leur nombre étant probablement sous-estimé, leur
description et leur confirmation ne font pas de doute. Le cancer ne serait donc pas une maladie liée
uniquement à l’industrialisation et au mode vie de l’époque moderne. Nous avons probablement hérité
de nos ancêtres d’une prédisposition génétique dont l’interaction avec les carcinogènes de
l’environnement et notre longévité pourrait conduire aux cancers.
ß 2016 Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

A B S T R A C T

Keywords: Objectives. – The recent discovery of the earliest hominin cancer, a 1.7-million-year-old osteosarcoma
Australopithecus afarensis from South Africa has raised the question of the origin of cancer and its determinants. We aimed to
Anthropology
determine whether malignant and benign tumors exist in the past societies.
Evolution
Methods. – A review of literature using Medline database and Google about benign and malignant
Cancer
Paleopathology tumors in prehistory and antiquity. Only cases with morphological and paraclinical analysis were
Leiomyoma included. The following keywords were used: cancer; paleopathology; malignant neoplasia; benign
tumor; leiomyoma; myoma; breast cancer; mummies; soft tissue tumor; Antiquity.
Results. – Thirty-five articles were found in wich there were 34 malignant tumors, 10 benign tumors
and 11 gynecological benign tumors.
Conclusions. – The fact that there were some malignant tumors, even few tumors and probably
underdiagnosed, in the past may be evidence that cancer is not only a disease of the modern world.
Cancer may be indeed a moving target: we have likely predisposing genes to cancer inherited from our
ancestors. The malignant disease could therefore appear because of our modern lifestyle (carcinogens
and risk factors related to the modern industrial society).
ß 2016 Elsevier Masson SAS. All rights reserved.

* Auteur correspondant.
Adresse e-mail : chenegautier@yahoo.fr (G. Chene).

http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2016.10.001
1297-9589/ß 2016 Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2016.10.001
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2 G. Chene et al. / Gynécologie Obstétrique & Fertilité xxx (2016) xxx–xxx
1. Introduction
La très récente découverte du plus vieux cancer chez un
hominidé datant de 1,7 millions d’années revêt un caractère
exceptionnel tant par la rareté du matériel préhistorique que par
les questions qui en découlent et qui nous ont donné l’idée de ce
travail [1] : le cancer était jusqu’à présent décrit comme une
maladie de l’ère moderne en pleine expansion, car en rapport avec
notre mode de vie, notre environnement et notre longue espérance
de vie. Pourtant, si les cancers existaient déjà à l’époque
préhistorique, quelle en est alors la part innée (génétique et/ou
héréditaire) par rapport aux déterminants acquis ? [1–3].
Nous proposons une revue de la littérature sur les tumeurs
malignes et bénignes préhistoriques et de l’Antiquité. Nous
analyserons également les tumeurs gynécologiques décrites
pendant cette période. Nous tenterons enfin de répondre à la
question de notre titre : l’autralopithèque Lucy aurait-elle pu avoir
un cancer gynécologique ?
2. Méthodes
Ce travail a reposé sur une revue exhaustive de la littérature via
Medline. Nous avons également évalué et retenu les articles
pertinents présents dans la bibliographie des articles de référence
mais qui n’étaient pas publiés dans des revues indexées Medline
(moteur de recherche utilisé : Google).
Seuls les cas confirmés par un examen morphologique ET au
moins un examen paraclinique fiable (histologie, biochimie,
radiologie, imagerie 3D. . .) ont été retenus. Les thèses et les
rapports non publiés ont d’emblée été exclus.
Les mots clés suivant ont été utilisés : cancer; paleopathology;
malignant neoplasia; benign tumor; leiomyoma; myoma; breast
cancer; mummies; soft tissue tumor; Antiquity.
3. Résultats
On dénombrait 35 publications répondant aux critères d’inclu-
sion [1,4–37]. Dans celles-ci, les types de tumeurs malignes/
bénignes étaient les suivants :
 tumeurs malignes : 34 :
 vingt-et-un cancers osseux métastatiques,
 cinq myélomes multiples,
 trois ostéosarcomes (métatarsien, de la mandibule et du
fémur),
 trois carcinomes nasopharyngés,
 un adénocarcinome du rectum,
 un carcinome de la vessie ;
 tumeurs bénignes : 10 :
 un ostéome ostéoı̈de bénin,
 un ostéoclastome,
 un ostéome crânien,
 un hémangiome crânien,
 un enchondrome de l’humérus,
 un dysplasie fibreuse des os,
 deux méningiomes,
 un schwannome ou neurinome,
 un tératome mature médiastinal.
Au niveau gynécologique, on retrouvait :
 tumeurs malignes : 0 ;
 tumeurs bénignes : 11 :
 fibroadénome mammaire : 1,
 cystadénome bilatéral ovarien : 1,
Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2016.10.001
 fibromes utérins calcifiés : 8,
 tératome ovarien : 1.
Les résultats sont présentés sous forme de tableaux. Dans le
Tableau 1, sont précisés la région et pays, la datation, la
distribution des lésions, le diagnostic tumoral, le sexe, l’âge et la
prévalence au sein de la sépulture. Le Tableau 3 reprend les mêmes
items et concerne la pathologie gynécologique. Les Tableaux 2 et 4
détaillent les méthodes techniques utilisées pour déterminer le
diagnostic définitif.
Les prévalences notées dans les Tableaux 1 et 3 sont des
données provenant uniquement de la séputure ou tombeau sans
prise en compte du sexe ou âge des différents individus.
Plusieurs cas particulièrement pertinents méritent d’être
davantage détaillés.
La tumeur la plus ancienne à ce jour est un ostéome ostéoide
bénin de la lame droite de la 6e vertèbre thoracique appartenant à
un enfant masculin de l’espèce Australopithecus sediba datant de
1,98 millions d’années [4]. Cette lésion mesure 11,8  4,9 mm en
transverse sur 14,7  7,9 mm en sagittal, est d’aspect lytique avec
une part d’ostéosclérose. Devant les similitudes retrouvées par
microtomographie aux rayons X entre cette tumeur et les
ostéomes ostéoides modernes, le diagnostic a pu être posé.
Le cas de cet ostéosarcome remontant à 1,7 millions d’années, à
l’origine de cet article, mérite également d’être décrit plus
précisément [1] (Fig. 1–3). Ce fragment incomplet de
5e métatarsien gauche provient du site Swartkrans – à 40 km de
Johannesboug – découvert en 1948. Ce site est d’une grande
richesse puisque 415 hominidés ont pu y être découverts jusqu’à
présent. Ce fragment osseux avait déjà fait l’objet d’une thèse de
Doctorat : la tuméfaction hémisphérique et irrégulière de
5,2 mm  4,7 mm avait été morphologiquement diagnostiquée
comme un ostéome ostéoı̈de bénin. Pourtant, la réévaluation grâce
aux outils technologiques modernes a finlement fait poser le
diagnotic d’ostéosarcome. Grâce à une technique innovante
d’imagerie 3D, les chercheurs ont objectivé des différences de
densité au niveau de cette tumeur : l’association et la distribution
de lésions ostéolytiques et ostéocondensantes, similaires en
tomographie numérique par microtomographie aux rayons X à
des cas modernes et confirmés d’ostéosarcome ont permis aux
auteurs de poser ce diagnostic.
Un cas de cancer osseux métastatique est également intéressant
à décrypter puisqu’il a pu être analysé grâce à une nouvelle
discipline dénommée la paléopathologie moléculaire (analyse
microscopique, moléculaire et protéomique) [10,11]. Le squelette
de cet individu masculin (appelé « roi Scythian » par les auteurs),
âgé de 2700 ans, présentait des lésions ostéoblastiques et
ostéolytiques disséminées. Le dosage par western blot du PSA
sur un prélèvement osseux chez ce sujet était identique au dosage
de PSA chez un sujet moderne atteint d’un cancer de la prostate
[10]. Des analyses génomiques ont également été réalisées par PCR
à partir de l’ADN issu du fragment tumoral : il n’y avait pas de
mutation du gène de réparation de l’ADN GADD153 ni du gène
suppresseur de tumeurs p53 [11]. Les auteurs ont par contre
identifié des modifications épigénétiques sous la forme d’une
hyperméthylation du promoteur du gène suppresseur de tumeurs
p14ARF, cette altération génétique étant décrite dans le cancer de la
prostate (métastatique ou non) [11]. L’ensemble de ces données
moléculaires confirmait ainsi de façon indubitable l’origine
prostatique.
Le tératome médiastinal était constitué de 4 fragments de
1,6 cm, 1,8 cm, 2,5 cm et 3,3 cm mesurant une fois assemblé
environ 4 cm de diamètre et 0,2 à 0,5 cm d’épaisseur. Il contenait
5 massifs dentaires [31] (Fig. 4).
Au niveau des tumeurs gynécologiques, le cysatadénome
bilatéral ovarien a été initialement décrit par Granville en
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Tableau 1
Description des différentes types de tumeurs bénignes ou malignes de la préhistoire et de l’Antiquité. Sont précisés la région et pays, la datation, la distribution des lésions, le
diagnostic tumoral, le sexe, l’âge et la prévalence au sein de la sépulture.

Références Région/pays Datation Distribution anatomique Diagnostic tumoral Sexe Âge Prévalence
des lésions

[4] Malapa/Afrique du Sud 1,98 M 6e vertèbre thoracique Ostéome ostéoı̈de bénin M 12–13 ans ?
Australopithecus
sediba
[5] Vogelherd, Sud-Ouest 32,500 Déformation cranienne Méningiome ? ? ?
de l’Allemagne parasagittal
[1] Swartkrans/Afrique du Sud 1,7 M 5e métatarse gauche Ostéosarcome Hominidé et ? ?
sexe indéterminé
[6] Krapina/Croatie 120,000 Côte supérieure gauche Dysplasie fibreuse Néanderthalien Adulte ?
[7] Hongrie 1er au 5e Lésions ostéoblastiques et Cancers osseux 1F 40–50 ans ?
(3 individus) siècle ostéolytiques disséminées métastatiques d’origine 2m
après JC (pelvis, rachis, fémur, mammaire (?) et
crâne, côtes, scapula) prostatique (?)
[8] Lac Baikal/Sibérie/Russie 4588 34 lésions ostéoblastiques Cancer osseux M 35–45 ans ?
avant JC et ostéolytiques métastatique d’origine
disséminées (crâne, pulmonaire (?) ou
vertèbres, sacrum, côtes, prostatique (?)
sternum, pelvis, fémur,
humérus, chevilles)
[8] Lac Baikal/Sibérie/Russie 5000 Lésion lytique de l’os Cancer osseux M 30–35 ans ?
avant JC frontal droit métastatique
[8] Lac Baikal/Sibérie/Russie 4000 Lésions lytiques des Myélome multiple M > 50 ans ?
avant JC fémurs, tibias, fibula,
crâne
[9] Pays basque/Nord de 5000 Lésions ostéoblastiques de Carcinome osseux M ? 1/285
l’Espagne avant JC l’aile iliaque gauche et du métastatique d’origine
sacrum prostatique
Lésions ostéolytiques
scapulaires
[10,11] Arzhan, Sibérie/Russie 2700 Lésions ostéoblastiques et Cancer osseux M 40–50 ans ?
avant JC ostéolytiques disséminées métastatique d’origine Individu
(crâne, vertèbres, côtes, os prostatique, prouvé par le Dénommé Roi
longs) dosage des PSA et par Scythian
l’hyperméthylation du
gène p141RF
[12] Tennessee/États-Unis 1200–1600 Lésions ostéolytiques du Cancer osseux F > 55 ans 1/843
avant JC crâne, sternum, de métastatique d’origine
7 vertèbres, pelvis et mammaire (?),
humérus gauche pulmonaire (?), rénale (?)
ou thyroı̈dienne (?)
[13] Kentucky/États-Unis 1000 Lésion de la branche Ostéosarcome de la M 28 ans ?
avant JC droite de la mandibule mandibule
[14] La Pampa/Argentine 700 avant JC Lésions ostéolytiques des Cancer osseux M 40–50 ans ?
vertèbres, côtes, pelvis, métastatique
scapula, fémurs, humérus
gauche et ulna droit
[15] Chernovski/Alaska 1000–1800 Lésions ostéolytiques Méningiome agressif de la M 40 ans ?
avant JC basi-occipitales, base du crâne
sphénoı̈dale et palatine
avec lyse de la selle
turcique et hyperplasie
osseuse unilatérale
(branche gauche de la
mandibule et processus
coronoı̈de)
[16] Les Andes/Pérou et Chilie 8000 Lésions ostéolytiques du Cancer osseux F 45 ans 1/703
avant JC rachis, crâne, pelvis, métastatique d’origine
fémur droit, sacrum, mammaire (?)
sternum
[17] Amara/Soudan 1200 Lésions ostéolytiques Cancer osseux M 25–35 ans ?
avant JC diffuses (scapula, métastatique d’origine
clavicules, sternum, indéterminée
vertèbres, sacrum, pelvis)
[18] Nubie Période Lésion ostéolytique Cancer osseux M Adulte ?
meroı̈tique frontale et pariétale métastatique d’origine
3e siècle droite, aile iliaque droite, vésicale (?)
avant JC vertèbre lombaire et
scapula gauche
[19] Égypte Entre 2350 Lésions ostéolytiques du Carcinome nasopharyngé F 35–45 ans ?
à 1786 crâne (région sphénoı̈de,
avant JC base du crâne, région
ethmoı̈dale et nasale
[20] Menya/Égypte 500 après JC Lésions ostéolytique du Carcinome nasopharyngé M 30–35 ans ?
nasopharynx

Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
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4 G. Chene et al. / Gynécologie Obstétrique & Fertilité xxx (2016) xxx–xxx

Tableau 1 (Suite )

Références Région/pays Datation Distribution anatomique Diagnostic tumoral Sexe Âge Prévalence
des lésions

[21] Sayala/Égypte Entre 30 Lésions ostéolytiques Carcinome osseux F 35–45 ans ?

après JC et diffuses (crâne, rachis, métastatique d’origine
4e siècle sacrum, sternum, côtes, mammaire (?)
après JC clavicule, scapula, radius,
metacarpes, phalanges,
pelvis, fémur et tibia)
[22] Naga-ed-Dêr/Égypte Entre 2300 Lésion ostéolytique de Carcinome du F 35–45 ans 1/160
à 1780 l’épipharynx et de la base nasopharynx
avant JC du crane
[23] Abusir/Égypte 26e dynastie Lésion tissulaire sacrée Schwannome ou F ? ?
2500 ans neurinome
[24] Égypte/mommie 285–30 BC Lésions ostéoblastiques Cancer osseux M 51–60 ans ?
ptolémaique diffuses rachidiennes, métastatique d’origine
iliaques, claviculaires, prostatique
hulérales, fémorales, de la Les tissus mous pelviens
scapula gauche et de et périnéaux (sexe) sont
3 côtes préservés, loge
prostatique aussi qui est
normal mais n’élimine pas
le diagnostic
[25] Thebes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques et Cancer osseux F 40–50 ans 5/505
avant JC ostéoblastiques du crâne, métastatique
vertèbres et humérus
[25] Thebes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques et Cancer osseux M 20–25 ans 5/505
avant JC ostéoblastiques diffuses métastatique d’origine
testiculaire (?)
[25] Thebes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques du Plasmocytome M 40–50 ans 5/505
avant JC pelvis et vertébrales
[25] Thebes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques du Plasmocytome M 50–60 ans 5/505
avant JC crâne et vertèbrales
[25] Thèbes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques et Cancer osseux F 30–50 ans 5/505
avant JC ostéoblastiques du crâne, métastatique
et vertèbrales
[26] Thèbes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques et Cancer osseux ? Adulte 4/325
avant JC ostéoblastiques diffuses métastatique
[26] Thèbes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques et Cancer osseux ? Adulte 4/325
avant JC ostéoblastiques diffuses métastatique
[26] Thèbes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques Myélome multiple ? Adulte 4/325
avant JC vertébrales, pelviennes et
craniennes
[26] Thèbes/Égypte 1500–500 Lésions ostéolyiques Myélome multiple ? Adulte 4/325
avant JC vertébrales, pelviennes et
craniennes
[27] Saqquara/Égypte 1500–1300 Tumeur néopalasique du Ostéosarcome Sub-adulte 4/27
avant JC fémur
[27] Saqquara/Égypte 1500–1300 Lésion ostéolytique Cancer osseux F Adulte 4/27
avant JC crânienne métastatique
[27] Saqquara/Égypte 1500–1300 Tumeur bénigne de la Ostéoclastome bénin Adulte 4/27
avant JC clavicule
[27] Saqquara/Égypte 18e dynastie 2 tumeurs crâniennes Ostéome F Adulte 4/27
[28] L’Aquila/Italie 2–4e siècle Lésion ostéolytique Hémangiome du crâne F 39 ans ?
avant JC pariétale gauche confirmé par une forte
concentration de fer
[29] Oasis Dakhleh/ 330–30 Masse rectale Adénocarcinome du M Adulte ?
Égypte avant JC rectum prouvé à
l’histologie
[30] Oasis Dakleh/ 1er–3e Lésion vésicale Carcinome de bas grade de M Adulte ?
Égypte siècle la vessie
après JC
[31] Italie, esclave 1er au 3e Structure thoracique Tératome mature F 25–45 ans 1/180
romaine siècle arrondie, ossifiée médiastinal
après JC irrégulière de 4 cm de
diamètre et 0,2 à 0,5 cm
d’épaisseur et contenant
5 dents
[32] Aube/France 3e au 4e Masse irrégulière Enchondrome (tumeur M > 45 ans ?
siècle calcifiéede l’extrémité osseuse bénigne d’origine
après JC proximale de l’humérus, cartilagineuse)
mesurant 3,2  2,7 cm
[33] Stabies/Italie 1er siècle Lésion ostéosclérotique de Cancer osseux M ? ?
après JC 2 cm de diamètre du métastatique d’origine
bassin (région supra- prostatique (?)
acétabulaire gauche)
M : millions d’année ; m : mâle ; f : femelle ; JC : Jésus Christ.

Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
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Tableau 2
Description des différentes technologies utilisées pour déterminer le diagnostic de tumeurs bénignes ou malignes de la préhistoire et de l’Antiquité.

Références Diagnostic tumoral Examen Outils technologiques utilisés

macroscopique

[4] Ostéome ostéoide bénin Oui Microtomographie synchroton à rayons X

[5] Méningiome Oui Radiographies
[1] Ostéosarcome Oui Microtomographie aux rayons X
[6] Dysplasie fibreuse Oui Radiographies
Microtomographie aux rayons X
[7] Cancers osseux métastatiques d’origine mammaire (?) Oui Radiographies
(3 individus) et prostatique (?) Reconstruction scannographique
Microscopie électronique à balayage
[8] Cancer osseux métastatique d’origine pulmonaire (?) Oui Radiographies
3 individus ou prostatique (?)
Cancer osseux métastatique
Myélome multiple
[9] Carcinome osseux métastatique d’origine prostatique Oui Radiographies
Histologie
Analyses chimiques
[10,11] Cancer osseux métastatique d’origine prostatique, Oui Radiographies
(Roi Scythian) prouvé par le dosage des PSA et l’hyperméthylation Histologie
du gène p141RF Microscopie électronique à balayage
Techniques biochimiques et de western blot
Techniques moléculaires par PCR
[12] Cancer osseux métastatique d’origine mammaire (?), Oui Radiographies
pulmonaire (?), rénale (?) ou thyroı̈dienne (?)
[13] Ostéosarcome de la mandibule Oui Radiographies
[14] Cancer osseux métastatique Oui Radiographie
Microscope électronique à balayage
[15] Méningiome agressif de la base du crâne Oui Radiographies
TDM
[16] Cancer osseux métastatique d’origine mammaire (?) Oui Radiographies
[17] Cancer osseux Oui Radiographies
Métastatique d’origine indéterminée Microscope électronique à balayage
[18] Cancer osseux métastatique d’origine vésicale (?) Oui Radiographies
[19] Carcinome nasopharyngé Oui Radiographies
[20] Carcinome nasopharyngé Oui Radiographies
Microscopie
[21] Carcinome osseux métastatique d’origine mammaire (?) Oui Radiographies
Analyse chimique (confirmant la nature
calcifiée)
[22] Carcinome du nasopharynx Oui Radiographies
[23] Schwannome ou neurinome Oui Radiographies
Histologie
Immunohistochimie
[24] Cancer osseux métastatique d’origine prostatique Oui Radiographies
Imagerie multirésolution par tomographie
aux rayons X
[25] Cancer osseux métastatique Oui Radiographies
(4 individus) Cancer osseux métastatique d’origine testiculaire (?) TDM
Plasmocytome
Plasmocytome
Cancer osseux métastatique
[26] Cancer osseux métastatique Oui Radiographies
(4 individus) Cancer osseux métastatique TDM
Myélome multiple
[27] Ostéosarcome Oui Radiographies
(4 individus) Cancer osseux métastatique
Ostéoclastome bénin
Ostéome
[28] Hémangiome du crâne Oui Radiographies
Analyse microchimique et dosage du fer
[29] Adénocarcinome du rectum Oui Histologie
[30] Carcinome de bas grade de la vessie Oui Histologie
[31] Tératome mature médiastinal Oui Radiologie
[32] Enchondrome Oui Radiologie
[33] Cancer osseux métastatique d’origine prostatique (?) Oui Radiologie
Microradiographie
Microscopie polarisant

1825 comme étant un « œdème ovarien » (« ovarian dropsy »), Les fibromes calcifiés (Fig. 5) ainsi que le tératome ovarien
correspondant à un carcinome ovarien. Il a fallu attendre 1994 pour étaient de localisation centropelvienne (évitant ainsi la confusion
qu’une histologie ovarienne soit réalisée sur cette momie avec d’autres type de calcifications ou encore avec de simples
égyptienne et confirme la nature kystque bénigne [29,35]. pierres) [22,29,35–37] (Fig. 6–8). La confirmation diagnostique a

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Tableau 3
Description des différentes types de tumeurs bénignes ou malignes gynécologiques de la préhistoire et de l’Antiquité. Sont précisés la région et pays, la datation, la
distribution des lésions, le diagnostic tumoral, le sexe, l’âge et la prévalence au sein de la sépulture.

Références Région/pays Datation Distribution anatomique des lésions Diagnostic Sexe Âge Prévalence
tumoral

[29] Gurna/Égypte 330–30 avant JC Nodule quadrant externe du sein gauche Fibroadénome F 35 ans ?
de 1 cm de diamètre mammaire
[36] Gurna/Égypte 600 avant JC Kyste pelvien bilatéral Cystadénome F 50–55 ans
bilatéral ovarien
[36] Corseaux-sur- 4700–3490 avant JC Masse calcifiée sphériquede Fibrome calcifié F Adulte ?
Vevey/Suisse 5,6  5,2  4,5 cm irrégumière pelvienne
e e
[36] Valais/Suisse 5 au 10 siècle après JC Lésion pelvienne calcifiée de Fibrome calcifié F Adulte ?
4,6  3,2  2,5 cm
e e
[36] Vaud/Suisse 5 au 7 siècle après JC Lésion pelvienne calcifiée de Fibrome calcifié F Adulte ?
3  2,6  1,8 cm
[29] Herculaneum/Italie 79 après JC Masse ovoı̈de de 7,1  6,3  4,7 cm Fibrome calcifié F 50–55 ans ?
[29] Abruzzo/Italie 2e au 3e siècle après JC Masse calcifiée Fibrome calcifié F 32 ans ?
[29] Abruzzo/Italie 6e au 4e siècle avant JC Masse calcifiée Fibrome calcifié F Adulte ?
[29] Abruzzo/Italie 6e au 4e siècle avant JC Masse sphéroı̈de de 1,3 cm de diamètre Fibrome calcifié F 40 ans
[22] Sayala/Égypte 3 au 4e siècles après JC Tumeur calcifée mesurant Fibrome utérin F 35–45 ans 1/451
123  80  105 mm localisé au niveau du calcifié
pelvis sans connection avec d’autres
éléments osseux
[37] La Fogonussa/Espagne 5e siècle avant JC Masse calcifiée spérique de Tératome ovarien F 30–40 ans 1/46 ?
42,72 mm  44,27 mm contenant
4 structures dentaires
M : millions d’année ; m : mâle ; f : femelle ; JC : Jésus Christ.

anthropologues, la discipline « paléopathologie » est récente et il

est fortement probable que d’autres cas de cancers datant de la
préhistoire ou de l’Antiquité existent et n’aient pas été diag-
nostiqués soit par méconnaissance (nécessité d’utiliser des outils
technologiques très spécifiques, radiographie non systématique
des différents ossements), soit par disparition « naturelle » post-

Fig. 1. Image de l’ostéosarcome du 5e métatarsien gauche datant de 1,7 millions

d’années obtenue par microtomographie aux rayons X. Remarquez la tuméfaction
hémisphérique sur ce métatarse (avec l’aimable autorisation du Pr Patrick
S. Randolph-Quinney) [1].

nécessité différentes techniques radiologiques et/ou biochimiques

décrites dans le Tableau 4.

4. Discussion

4.1. Les tumeurs non gynécologiques

Le cancer a longtemps été pensé comme une pathologie de l’ère

industrielle en relation avec les polluants environnementaux, le
tabagisme et autres carcinogènes, le mode de vie et la longévité. Si
cet hypothèse est avérée, le cancer ne devrait pas exister dans les
temps anciens [2,3]. Or, comme notre travail le démontre, un
certain nombre de cancers osseux et non osseux ont pu être décrits.
Nous avons d’ailleurs volontairement retenu les cas ayant eu une
analyse technologique complémentaire afin d’être quasi certain de
Fig. 2. Image en coupe axiale de l’ostéosarcome du 5e métatarsien gauche datant de
leur nature maligne. 1,7 millions d’années obtenue par microtomographie aux rayons X. Remarquez la
La description de 34 tumeurs malignes décrites dans notre réaction ostéocondensante (A), la tuméfaction exophytique (B), l’invasion sous-
article pourrait sembler être anecdotiques, voire un épiphéno- périostée en direction du cortex (C), le remodellage osseux au niveau de la cavité
mène. Pour autant, comme le rappelle nombre d’archéologues et médullaire (D) (avec l’aimable autorisation du Pr Patrick S. Randolph-Quinney) [1].

Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2016.10.001
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G. Chene et al. / Gynécologie Obstétrique & Fertilité xxx (2016) xxx–xxx 7

Fig. 3. Méthode de modélisation et de travail de l’imagerie 3D de l’ostéosarcome

(avec l’aimable autorisation du Pr Patrick S. Randolph-Quinney) [1].
Fig. 6. Bassin du squelette présentant un tératome ovarien (femme âgée de 30–
40 ans) flêche : remarquez la masse sphérique centropelvienne plutôt latéralisée à
droite (avec l’aimable autorisation du Dr Nuria Armentano) [37].

Fig. 4. Tératome médiastinal (femme âgée de 25 à 45 ans) localisé en avant du rachis thoracique. A. Stucture sphérique composée de 4 fragments dont la reconstruction
mesure 4 cm de grand axe. B. Cette structure contenait 5 dents (avec l’aimable autorisation du Dr Philippe Charlier) [31].

Fig. 5. Fibrome calcifiée (femme âgée de 40–50 ans) : a : aspect macroscopique ; b : aspect radiologique ; c : aspect histologique (avec l’aimable autorisation du Pr Gino
Fornaciari) [29].

Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2016.10.001
G Model
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8 G. Chene et al. / Gynécologie Obstétrique & Fertilité xxx (2016) xxx–xxx

Fig. 7. Tératome ovarien. A et B. Il s’agit d’une masse sphérique de 42,7 mm  44,2 mm. C. Remarquez le travail de nettoyage du Docteur Armantano. Cette tuméfaction est
pratiquement vide hormis la présence de dents (deux dents partiels déformés et deux dents complètes) entourés de différentes cloisons. D. Image scannographique montrant
les septas et les dents (avec l’aimable autorisation du Dr Nuria Armentano) [37].

mortem au fil du temps de ces tumeurs (acidité des sols, érosion,
décomposition bactérienne post-mortem. . .) [2,3,27] ou encore par
détériorations lors des fouilles. S’ajoutent à ces éléments le coût
financier de ces technologies innovantes, les difficultés d’analyse
sans abı̂mer le matériel et par voie de conséquence les refus des
musées et/ou gouvernements de préter leurs collections à des fins
d’analyse (le squelette de Lucy est ainsi enfermé dans un coffre fort
en Éthiopie à Addis-Abeba et seules des copies obtenues par
moulage peuvent être actuellement étudiées). Les technologies
mini-invasives par biopsie ainsi que tous les nouveaux outils non
invasifs par imagerie 3D pourront certainement apporter des
solutions [1].
Si l’industrialisation n’explique pas (complètement) les cancers,
quelles en sont les causes ? Nous donnerons ici quelques pistes de
réflexion :
 certains carcinogènes environnementaux (l’abestose par exam-
ple) existent naturellement et pouvaient donc interagir chez nos
aieux [3,27] ;
 l’effet des fumées potentiellement toxiques provenant des feux
de bois dans des foyers non suffisament aérés et ventilés.
Certains auteurs le comparent au tabagisme passif et l’incrimi-
nent dans la genèse des carcinomes nasopharyngés [2,3,27] ;
Tableau 4
Description des différentes technologies utilisées pour déterminer le diagnostic de
tumeurs bénignes ou malignes gynécologiques de la préhistoire et de l’Antiquité.

Références Diagnostic Examen Outils

tumoral macroscopique technologiques
utilisés

[29] Fibroadénome Oui Histologie

mammaire
[34] Cystadénome Oui Histologie
bilatéral ovarien
[35] (3 individus) Fibrome calcifié Oui Radiographies
Histologie
Analyse chimique
Cristallographies
aux rayons X
[29] (4 individus) Fibrome calcifié Oui Radiographies
Histologie
Analyse chimique
[22] Fibrome calcifié Oui Radiographies
Analyse chimique
(confirmant la
nature calcifiée)
Fig. 8. Tératome ovarien. Remarquez les deux dents complètes au sein de cette [36] Tératome ovarien Oui Scanner
masse (avec l’aimable autorisation du Dr Nuria Armentano) [37].

Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2016.10.001
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G. Chene et al. / Gynécologie Obstétrique & Fertilité xxx (2016) xxx–xxx
 différentes pathologies infectieuses peuvent se compliquer de
cancers. Citons la bilharziose (présente en Égypte actuellement
mais aussi dans l’ancienne Égypte avec des descriptions datant
de 1500 BC) et son rôle dans le cancer de vessie mais aussi dans
le cancer du sein masculin (en rapport avec les perturbations
hormonales liées à la cirrhose secondaire à la shistosomiase)
[17,27,38–40].
La relation entre Helicobacter pylori et le cancer gastrique est
également démontré. L’existence de cette bactérie semble être
ancestrale d’après les données de génétique moléculaires il y a
58 000 années [41].
Le cancer du nasopharynx est quant à lui étroitement lié au
virus d’Epstein Barr, responsable d’infections fréquentes dans
l’ancienne Égypte [27].
HPV 18 (et probablement les autres sérotypes), bien connu pour
son rôle dans le cancer du col utérin, était déjà présent en Afrique il
y a 200 000 ans [42].
 la sous-estimation du nombre de cancers pendant la pré-
histoire et l’Antiquité [25]. Comme nous l’avons déjà expliqué,
certaines tumeurs n’ont certainement pas été diagnostiquées
[25]. Nous avons déterminé, dans les Tableaux 1 et 3, des
prévalences qui doivent être interprétées avec prudence
puisqu’elles ne sont qu’un reflet de la fréquence tumorale
dans la sépulture étudiée (qui n’est pas forcément unique dans
la localité), indépendant de l’âge ou du sexe. Cependant, Nerlich
et al. [25,26] ont compilé les fréquences tumorales au niveau de
différentes nécropoles de l’ancienne Égypte et les ont compa-
rées à des données plus récentes. Sur leur série de 905 individus
(3200–500 BC) [25], 5 cancers osseux ont été identifiés, soit une
fréquence de 0,55 %. Dans le groupe contrôle de 2457 individus
allemands (1400–1800 AD), 13 cancers osseux ont été
identifiés, soit une fréquence de 0,53 %. Les auteurs ont ensuite
utilisé un modèle mathématique permettant de calculer la
prévalence attendue de cancer en se basant sur une population
contrôle connue (âge et sexe) anglaise du 20e siècle [43]. L’équa-
tion de Waldron [43] obtenait une nombre attendu de cancer
dans le groupe de mommies egyptiennes entre 4 et 9, et pour
le groupe contrôle allemand entre 11 et 20 [25]. Les auteurs
[25] concluaient ainsi qu’il y avait autant de cancers dans les
anciens temps que dans les périodes modernes : l’environne-
ment et les autres facteurs de carcinogenèses ne seraient pas
prédominants et seul l’espérance de vie pourrait expliquer,
selon ces même auteurs, la différence de prévalence (moins de
15 % de la population égyptienne dépassait l’âge de 46 ans)
[25,27] ;
 la relation phylobiologique entre le cancer et les vertébrés [3] : il
n’y a pas de cancer chez les invertébrés ni chez les plantes
[3,44]. Le cancer semble être une caractéristique spécifique des
vertébrés. Le cas le plus ancien décrit remonte à 350 millions
d’années BP [3] : il s’agissait d’une tumeur osseuse au niveau de
la mâchoire d’un poisson fossilisé découvert à Cleveland dans
l’Ohio. Des cas de tumeurs ont aussi été diagnotiqués chez des
dinosaures, le plus souvent bénignes à type d’hémangiomes ou
d’ostéomes. Citons également le cas de cet os de dinosaure du
Jurassique supérieur présentant des lésions ostéolytiques dont
l’aspect morphologique et radiologique est en faveur d’un cancer
osseux métastatique [45]. Une étude épidémiologique et
radiologique sur 10 312 vertèbres de dinosaures a également
révélé la présence de tumeurs bénignes (hémangiomes,
fibromes desmoplastiques, ostéoblastomes) mais 1 seul cas de
cancer métastatique (1/548 dinosaures ornithopode à bec de
canard de type Edmontosaurus) [46]. La rareté des cancers chez le
dinosaure pourrait s’expliquer par l’actvité de prédations de
certains d’entre eux [3] ;
Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2016.10.001
9
 la longévité : l’augmentation de l’espérance de vie au-delà de
70–80 ans serait l’une (la ?) des principales causes d’explosion
de la prévalence des cancers actuellement (durée d’exposition
prolongé aux carcinogènes environnementaux et autres pollu-
ants) [2,3].
Pour autant, à espérance de vie et mode de vie similaires, on
retrouve actuellement des différences significatives de prévalence
et d’incidence de cancers en fonction des zones géographiques.
Même la prévalence des types histologiques tumoraux peuvent
différer d’un pays à l’autre [2,3]. La longévité de l’ère moderne
n’explique donc pas tout.
L’interaction ADN nucléaire/ADN mitochondriale [47–49] : la
migration des premiers hommes préhistoriques vers les contrées
nordiques se serait accompagnée d’un certain nombre de
mutations au niveau de l’ADN mitochondrial afin de modifier les
fonctions bioénergétiques de la mitochondrie et permettre une
économie d’énergie. Cette adaptation mitochondriale héritée de
nos ancètres conduirait à une synthèse accrue de résidus oxydatifs
toxiques en cas de vie sédentaire et de régime alimentaire trop
riche. Ce stress oxydatif serait par la suite la source de dommages
cellulaires via de spécifiques interactions génomiques nucléaires,
préludes à différentes pathologies dont le cancer.
4.2. Les tumeurs gynécologiques
La problématique des tumeurs gynécologiques est différente
des tumeurs osseuses en raison de la question de la conservation
dans le temps des tissus gynécologiques.
Le premier cas de cancer du sein a été décrit dans un papyrus
(appelé Papyrus d’Edwin Smith) datant entre 3000 à 1600 BC et
peut-être rédigé par le médecin égyptien Imhotep [17]. Ce papyrus
a été découvert à Thèbes en 1962 et a été traduit par J.H. Breasted
(1865–1935), directeur de l’institut oriental de l’université de
Chicago [50]. La version traduite en anglais est téléchargeable
gratuitement sur le site internet « The Oriental Institute » (https://
oi.uchicago.edu). Il contient huit descriptions de « tumeurs » et/ou
cancer présumé du sein, avec un doute sur le sexe pour le cas 45 XV
15-16 (« man » homme) : on peut lire les mots et expressions
comme « bulging tumors » (tumeurs globuleuses), « breast
tumors. . . cool » (tumeurs du sein. . . froides), « no fever » (pas
de fièvre), « they have no granulation, contain no fluid, give rise to
no liquid discharge. . . protuberance to your touch » (elles n’ont pas
de granulations, pas de contenu liquide, pas d’écoulement. . .
protubérance à la palpation), « swellings on the breast, large,
spreading and hard. . . like touching a ball of wrappings, or . . .
unripe hemat-fruit. . . hard » (tuméfaction de la poitrine, large,
s’étendant et dure. . . comme une boule de bandelettes ou un fruit
pas mûr. . . dur) [50,51] mais aucun cas clinique n’a pour l’instant
été retrouvé et identifié.
Les tumeurs gynécologiques qui peuvent se calcifier dans le
temps sont, par contre, à même d’être découvertes. Les fibromes
sont un bon exemple et constituent la majorité des tumeurs
gynécologiques retrouvées. Leur diagnostic peut être difficile en
raison de nombreux autres diagnotics différentiels (ganglion
lymphatique calcifié, kyste hydatique calcifié, nodules de tuber-
culose pértonéal calcifié) nécessitant ainsi le recours à des
examens paracliniques complémentaires [52].
L’absence de tumeurs gynécologiques malignes et la rareté des
tumeurs gynécologiques bénignes peuvent donc s’expliquer par
plusieurs facteurs :
 la nécessité de préservation des viscères [2,3,29]. L’embaume-
ment des momies comportait en effet l’ablation des organes
internes et viscères pendant la période égyptienne dynastique
( 3150 à 30). Les organes internes étaient par contre conservés
G Model
GYOBFE-2998; No. of Pages 11

10 G. Chene et al. / Gynécologie Obstétrique & Fertilité xxx (2016) xxx–xxx

chez les momies égyptiennes de la période prédynastique Tableau 5

Changement de mode de vie chez Homo sapiens depuis 150 000 ans.
( 5500 à 3150) et les momies péruviennes. La décomposition
des tissus (bénins ou malins) est possible, malgré la mommifica- Régime alimentaire/ 1re période passée : 2e période actuelle :
tion. Les travaux de Zimmerman [53] ont démontré expéri- Mode de vie/environnement 135 000 années 15 000 années
mentalement que les tissus malins étaient mieux conservés que Fruits +++ Rare
les tissus bénins. Pour autant, cette étude a été réalisée sur des Fibres +++ Rare
cadavres mommifiés dans les 24 heures, l’auteur lui-même Légumes de saison 3000 20
Viande rouge Rare +++
reconnaı̂t qu’il est difficile d’extrapoler ces résultats à des
Viande grasse Rare +++
mommies vieilles de plusieurs milliers d’années ; Produits laitiers industriels Rare +++
 l’espérance de vie [2,3,29] : comme expliqué précédemment, Type d’alimentation Produits frais Produits cuisinés
l’âge moyen de décès pendant l’Antiquité ne dépassait pas 40 ou et variés et industriels
Style de vie Mobilité active Sédentaire
50 ans, voire même plus tôt pour les classes défavorisées,
Pesticides/polluants Rare +++
autrement dit avant l’âge d’apparition de la plupart des cancers ;
 les fouilles archéologiques [29] : des centaines de momies ont Modifiée d’après Coffey [59].
été découvertes au 19e siècle et ont été bien souvent malmenées
et non étudiées d’un point de vue scientifique. Un terrain de
fouille doit pourtant correspondre à une véritable scène de doute sur le fait qu’il y ait eu des cancers durant la Préhistoire et
crimes et être méticuleusement analysé. La Fig. 6 montre l’Antiquité. Le cancer reste une pathologie plurifactorielle.
parfaitement la localisation pelvienne de ce tératome ovarien. L’association de carcinogènes, le mode de vie moderne, la longévité
On imagine facilement que si cette tumeur avait été par mégarde mais aussi un déterminant phylogénique inscrit dans notre ADN
déplacée, le diagnostic final retenu n’aurait pas été le même. . . ; (nucléaire et mitochondrial) et hérité de nos très lointains ancêtres
 le recours à des examens mini-invasifs (comme par exemple une doivent certainement interagir pour conduire aux cancers [1–
biopsie à visée histologique) car les seuls examens morpholo- 3,25,29].
giques ou radiologiques ne sont pas toujours suffisants [29]. Là- L’explosion numérique actuelle du cancer reste en (grande)
encore, il est alors nécessaire d’obtenir des autorisations partie en relation avec notre mode de vie, probable facteur
notamment pour les réaliser sur des momies. déclenchant. Par exemple, les travaux de Coffey [59] concernant le
cancer du sein et de la prostate s’appuient sur plusieurs constats
4.3. Le(s) cancer(s) de Lucy ? épidémiologiques :

Revenons maintenant à notre amie Lucy, Australopithecus
afarensis. Cette petite femelle australopithèque âgée d’environ
3,2 millions d’années mesurant environ 1 m 05 pour un poids
estimé entre 24 et 34 kg n’en finit pas de dévoiler les secrets de son
existence. Après que nous avons analysé son bassin et sommes
arrivés à la conclusion qu’elle aurait pu accoucher malgré un
bassin platypelloı̈de par voie basse [54,55], qu’elle n’aurait pas pu
développer de prolapsus urogénital en raison de la conformation
de son pelvis [56], nous apprenons maintenant qu’elle serait
décédée vers l’âge d’une vingtaine d’année suite à une chute
mortelle d’environ 12 m de hauteur, à une vitesse de plus de
56 km/h, d’après la présence d’un trait de fracture de l’humérus
droit, caractéristique d’un traumatisme par chute [57]. Bien que
les arboricoles soient plutôt agiles et aient le sens de l’équilibre,
peut-être Lucy était-elle particulièrement maladroite ? Les
auteurs de l’étude considèrent que l’acquisition de la bipédie
pourrait avoir compromis son habileté à grimper aux arbres
[57]. Les 52 ossements de son squelette ont été a priori examinés à
plusieurs reprises et aucun chercheur n’a mis en évidence de
tuméfactions osseuses suspecte de cancer. Pour autant, ce trait de
fracture vient d’être mis en évidence alors que Lucy a été
découverte il y a plus de 40 ans en 1974 par l’équipe du Professeur
Coppens.
Aurait-elle pu avoir un cancer ? L’anatomie comparée des
grands singes (bonobos, chimpanzés, gorilles et orangs outans)
révèle que ces derniers peuvent avoir des fibromes utérins mais les
principaux cancers de l’espèce humaine (seins, prostate, poumon
et colorectaux) sont inhabituels chez les singes [58]. Compte tenu
de son âge à sa mort, Lucy ne devait donc pas avoir de pathologies
tumorales.
5. Conclusion
Nos propos ne doivent pas être mal interprétés et trop
rapidement « caricaturés ». Nous avons voulu démontré que la
genèse du cancer et certaines anomalies génomiques ou mutations
génétiques pouvaient être héritées de nos ancêtres. Il n’y a pas de
 forte incidence du cancer de la prostate chez l’être humain et le
chien alors qu’il n’y en a pas ou peu chez les autres mammifères
(en captivité ou en liberté) ;
 variations géographiques : la relative faible incidence du cancer
du sein et de la prostate chez les asiatiques par rapport aux
habitants d’Amérique du Nord ; forte augmentation de
l’incidence de ces cancers en cas de migration des asiatiques
et leurs descendants en Amérique du Nord.
Ces deux constats pourraient être en rapport avec des facteurs
environnementaux. Coffey [59] propose la théorie suivante
(Tableau 5) : l’espèce humaine a trop rapidement changé de
mode de vie (alimentation, sédentarité) en l’espace de seulement
15 000 années alors qu’il n’y a pas eu assez de temps pour
l’adaptation biologique. Les perturbations hormonales liées à notre
« mauvaise » alimentation, aux pesticides et autres polluants de
l’environnement (phyto-œstrogènes et autres perturbateurs endo-
criniens retrouvés dans les aliments industriels, aromatisation des
androgènes en œstrogènes dans le tissus gras des patientes obèses
ou surpoids) conduiraient au stress oxydatif, à des phénommènes
inflamatoires et au final à une dérégulation de la stabilité
génétique, prélude au cancer [59,60].
Déclaration de liens d’intérêts
Les auteurs déclarent ne pas avoir de liens d’intérêts.
Remerciements
Les auteurs remercient chaleureusement le Pr Patrick
S. Randolph-Quinney, le Pr Gino Fornaciari, le Dr Philippe Charlier
et le Dr Nuria Armentano pour avoir accepté de diffuser leurs
photos ainsi que les échanges constructifs qui ont aidé à la
réalisation de ce travail. Les auteurs les remercient également de
leur contribution dans ce numéro de la revue de Gynécologie
obstétrique et fertilité.

Pour citer cet article : Chene G, et al. Le(s) cancer(s) de Lucy : une origine préhistorique ? Gynécologie Obstétrique & Fertilité (2016),
http://dx.doi.org/10.1016/j.gyobfe.2016.10.001
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G. Chene et al. / Gynécologie Obstétrique & Fertilité xxx (2016) xxx–xxx
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