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9.1 Hierro
9.1.1 General
9.1.2 Constituyentes que Contienen Hierro de los Sistemas Redox
9.1.2.1 Proteínas Hemo
9.1.2.2 Proteínas de Hierro-Azufre
9.1.3 Otras Enzimas que Requieren Hierro
9.1.4 Desarrollo del Cloroplasto y Fotosíntesis
9.1.5 Localización y Estado de Ligamiento del Hierro
9.1.6 Respuestas Radicales a la Deficiencia de Hierro
9.1.7 Deficiencia y Toxicidad por Hierro
9.2 Manganeso
9.2.1 General
9.2.2 Enzimas que Contienen Manganeso
9.2.3 Enzimas Dependientes ó Activadas por el Manganeso
9.2.4 Fotosíntesis y Evolución del Oxígeno
9.2.5 Proteínas, Carbohidratos, y Lípidos
9.2.6 División y Extensión Celular
9.2.7 Deficiencia y Toxicidad por Manganeso
9.3 Cobre
9.3.1 General
9.3.2 Proteínas de Cobre
9.3.2.1 Plastocianina
9.3.2.2 Superóxido Dismutasa
9.3.2.3 Citocromo Oxidasa
9.3.2.4 Ascorbato Oxidasa
9.3.2.5 Diamina Oxidasa
9.3.2.6 Fenol Oxidasas
9.3.3. Carbohidratos, Lípidos y Metabolismo del Nitrógeno
9.3.4 Lignificación
9.3.5 Formación del Polen y Fertilización
9.3.6 Deficiencia y Toxicidad por Cobre
9.3.6.1 Deficiencia de Cobre
9.3.6.2 Toxicidad por Cobre
9.3.6.3 Mecanismos de Tolerancia al Cobre
9.4 Zinc
9.4.1 General
9.4.2 Enzimas que Contienen Zinc
9.4.2.1 Alcohol Deshidrogenasa
9.4.2.2 Anhidrasa Carbónica
9.4.2.3 Superóxido Dismutasa-CuZn
9.4.2.4 Otras Enzimas que Contiene Zinc
9.4.3 Enzimas Activadas por el Zinc
9.4.4 Síntesis Proteica
9.4.5 Metabolismo de los Carbohidratos
9.4.6 Síntesis de Triptófano y Ácido Indolacético
9.4.7 Integridad de la Membrana
9.4.8 Interacciones Fósforo-Zinc
9.4.9 Formas de Ligamiento y Biodisponibilidad del Zinc
9.4.10 Deficiencia y Toxicidad por Zinc
9.4.10.1 Deficiencia de Zinc
9.4.10.2 Toxicidad por Zinc
9.4.10.3 Tolerancia al Zinc
9.5 Níquel
9.5.1 General
9.5.2 Enzimas que Contienen Níquel
9.5.3 Rol del Níquel en el Metabolismo del Nitrógeno
9.5.4 Contenido de Níquel en las Plantas
9.5.5 Deficiencia y Toxicidad por Níquel
9.5.6 Tolerancia al Níquel
9.6 Molibdeno
9.6.1 General
9.6.2 Nitrogenasa
9.6.3 Nitrato Reductasa
9.6.4 Otras Enzimas que Contienen Molibdeno
9.6.5 Cambios Metabólicos Gruesos
9.6.6 Deficiencia y Toxicidad por Molibdeno
9.7 Boro
9.7.1 General
9.7.2 Complejos de Boro con Estructuras Orgánicas
9.7.3 Elongación Radical y Metabolismo del Ácido Nucleico
9.7.4 Síntesis de la Pared Celular
9.7.5 Metabolismo de los Fenoles, Auxinas (IAA), y Diferenciación Tisular
9.7.6 Función en la Membrana
9.7.7 Germinación del Polen y Crecimiento del Tubo Polínico
9.7.8 Metabolismo de los Carbohidratos y Proteínas
9.7.9 Deficiencia y Toxicidad por Boro
9.7.9.1 Deficiencia de Boro
9.7.9.2 Toxicidad y Tolerancia al Boro
9.8 Cloro
9.8.1 General
9.8.2 Evolución del O2 Fotosintético
9.8.3 ATPasa bombeadora de Protones del Tonoplasto
9.8.4 Regulación Estomatal
9.8.5 Suministro de Cloro y Crecimiento de la Planta
9.8.6 Suministro de Cloro y Osmorregulación
9.8.7 Deficiencia y Toxicidad por Cloro
Lista de Figuras
Lista de Tablas
N. del T.
9.1.1 General ←
En sistemas aireados mantenidos en el rango del pH fisiológico, las concentraciones de Fe3+ y de Fe2+
iónicos están debajo de 10-15 м. Por lo tanto los quelatos de Fe(III) y ocasionalmente del Fe(II) son las
formas dominantes del hierro soluble en el suelo y soluciones nutritivas. Por lo general, es
preferentemente tomado el Fe(II) comparando con el Fe(III), pero esto también depende de la especie
vegetal (Estrategia I y II, Sección 2.5.6). En el transporte a larga distancia en el xilema, hay un
predominio de complejos de Fe(III) (Sección 3.2).
El hierro como un elemento de transición caracterizado por la relativa facilidad por la que este
puede cambiar su estado de oxidación
+e-
Fe3+ ⇌ Fe2+
-e-
y por su habilidad para formar complejos octaédricos con varios ligandos. Dependiendo del ligando,
varia ampliamente el potencial redox del Fe(II/III). Esta variabilidad da su especial importancia en los
sistemas biológicos redox. La alta afinidad del hierro por varios ligandos (e.g., ácidos orgánicos ó
fosfato inorgánico) hace improbable que los Fe3+ ó Fe2+ iónicos tengan alguna importancia en el
transporte a corta ó a larga distancia en las plantas. Además, en sistemas aeróbicos muchos quelatos
de hierro de bajo peso molecular, y el hierro libre en particular (cualquiera Fe3+ ó Fe2+) es muy
efectivo en producir radicales de oxigeno é hidroxilo y compuestos relacionados, por ejemplo
−
O2 + Fe2+ → O 2. + Fe3+
ó en la reacción de Fenton
Las proteínas hemo mejor conocidas son los citocromos, que contienen un complejo de hierro hemo-
porfirina (Fig. 9.1) como un grupo prostético. Los citocromos son constituyentes de los sistemas
redox en cloroplastos (Fig. 5.1) en mitocondrias, y también un componente en la cadena redox de la
nitrato reductasa (Fig. 8.2). Se ha discutido en el Capitulo 7 el rol particular del hierro en la
leghemoglobina y nitrogenasa. Hay alguna evidencia de que pequeñas cantidades de leghemoglobina
están también presentes en las raíces de plantas que no son capaces de formar nódulos radicales. Esta
leghemoglobina puede actuar como una molécula señal que indica deficiencia de O2 y da comienzo a
un cambio metabólico hacia la fermentación.
Otras enzimas hemo son las catalasas y peroxidasas. Bajo condiciones de deficiencia de hierro,
declina la actividad de ambos tipos de enzima. Esto es particularmente el caso de la actividad catalasa
en hojas (Tabla 9.1). La actividad de esta enzima es por lo tanto una indicadora del estado nutricional
del hierro en plantas (Sección 12.4).
Tabla 9.1 Efecto de la deficiencia de hierro en el contenido de clorofila y actividad enzimática en hojas de tomate a
Hiero en hojas Clorofila Actividad enzimática (relativa)
Tratamiento (μg g-1 peso fresco) (mg g-1 peso fresco) Catalasa Peroxidasa
+Fe 18.5 3.52 100 100
-Fe 11.1 0.25 20 56
a
En base a Machold (1968)
H2O2 → H2O + ½ O2
La enzima juega un rol importante en asociación con la superóxido dismutasa (Sección 9.2.3), así
como en la fotorrespiración y en la vía del glicolato (Fig. 5.4).
Son abundantes en plantas las peroxidasas de varios tipos (isoenzimas). Ellas catalizan las
siguientes reacciones:
XH2 + H2O2 → X + 2H2O
y
XH + XH + H2O2 → X—X + 2H2O
Se ha dado en la Fig. 5.2 un ejemplo del primer tipo de reacción, que muestra el rol de la
ascorbato peroxidasa en la desintoxicación del H2O2 en los cloroplastos. En el segundo tipo de
reacción, las peroxidasas de la pared celular catalizan la polimerización de los fenoles a lignina. Las
peroxidasas son abundantes particularmente en las paredes celulares epidérmicas y rizodérmicas y se
requieren para la biosíntesis de lignina y suberina. Ambas vías sintéticas requieren de compuestos
fenólicos y H2O2 como sustratos. La formación de H2O2 se cataliza mediante la oxidación del NADH
en la interfase membrana plasmática/pared celular. Los principios de estas reacciones son como sigue:
En estas proteínas no hemo el hierro está coordinado como clusters al grupo tiol de la cisteína ó al
azufre inorgánico, ó a ambos. La mejor conocida es la ferredoxina, que actúa como trasmisora de
electrones en un número de procesos metabólicos básicos de acuerdo al principio:
Los detalles de la función de la ferredoxina en estos procesos han sido discutidos en las
secciones relevantes. En hojas deficientes de hierro, se disminuye el contenido de ferredoxina a un
grado similar al contenido de clorofila (Tabla 9.2), y la caída en el nivel de ferredoxina está asociado
con una menor actividad de la nitrato reductasa (NRA). Ambos, el contenido de ferredoxina y de
NRA puede ser restablecido mediante el resuministro de hierro. En vista de la intervención del hierro
en varios pasos de la reducción del nitrato (Fig. 8.2) se esperan correlaciones positivas entre el
suministro de hierro, el contenido de ferredoxina y la reducción del nitrato.
Tabla 9.2 Efecto de la deficiencia de hierro en el contenido de clorofila y ferredoxina y en la actividad nitrato reductasa
en hojas de Citrus a
Contenido de Fe Clorofila Ferredoxina Nitrato reductasa
(μg g-1 peso seco) (mg g-1 peso seco) (mg g-1 peso seco) (nmol NO2 g-1 peso freco h-1)
96 1.80 0.82 937
62 1.15 0.44 408
47 0.55 0.35 310
47 → 81 b ― 0.63 943
a
En base a Alcaraz et al., (1986).
b
40h después de la infiltración de hojas intactas deficientes en hierro con 0.2% FeSO4.
Tabla 9.3 Relación entre el suministro de hierro, el contenido foliar de clorofila, y el contenido radical de ácidos
orgánicos en avena a
Contenido de Contenido de ácidos orgánicos
clorofila (μg (10g)-1 peso fresco)
Tratamiento (relativo) Málico Cítrico Otros Total
+Fe 100 39 11 23 73
-Fe 12 93 67 78 237
a
En base a Landsberg (1981).
Hay un numero de enzimas menos caracterizadas en que el hierro actúa como cualquiera un
componente metálico en las reacciones redox ó como elemento formador de puentes entre la enzima
y el sustrato. En plantas deficientes de hierro, se deterioran las actividades de algunas de estas
enzimas (quizás debido a la menor afinidad por el hierro) y pueden frecuentemente ser responsables
de los cambios gruesos en los procesos metabólicos.
Para la biosíntesis de etileno, la metionina es el precursor principal. A lo largo de esta vía
biosintética en la conversión del ácido-1-aminociclopropano-1-carboxílico (ACC) en etileno, sucede
la oxidación de un electrón en dos pasos, catalizada por el Fe(II) (ver Fig. 9.5). Por consiguiente, la
formación de etileno es muy baja en células deficientes en hierro y puede restaurarse inmediatamente
con el resuministro de hierro, y sin la intervención de síntesis proteica.
Las lipooxigenasas son enzimas que contienen un átomo de hierro por molécula, y catalizan la
peroxidación de los ácidos linólico y linolénico, i.e., de ácidos grasos poliinsaturados de cadena larga.
La alta actividad lipooxigenasa es típica en tejidos y órganos en rápido crecimiento, y puede volverse
crítica para la estabilidad de la membrana. La peroxidación lipídica mediada por la lipooxigenasa está
involucrada en la senescencia de células y tejidos y en los primeros eventos de hipersensibilidad en
combinaciones incompatibles hospedero–patógeno y, de este modo, en la resistencia a enfermedades.
En hojas de plantas deficientes en hierro, están positivamente y estrechamente correlacionados la
actividad lipooxigenasa y el contenido de clorofila indicando la posibilidad de una estrecha asociación
de la enzima con las membranas tilacoidales.
El bajo contenido de clorofila (clorosis) en hojas jóvenes es el síntoma visible más obvio de la
deficiencia de hierro. Varios factores son responsables de esta disminución, siendo el más directo el
rol del hierro en la biosíntesis de clorofila (Fig. 9.1). El precursor común de la síntesis de clorofila y
hemo es el ácido δ-aminolevulínico (ALA), y la tasa de formación de ALA es controlada por el hierro.
El hierro es también requerido para la formación de protoclorifilidas a partir de la Mg-protoporfirina
(Fig. 9.1). La alimentación con ALA al tejido foliar deficiente en hierro conduce a un incremento en
el nivel de Mg-protoporfirina, mientras que los niveles de protoclorifilidas y clorofila permanecen
bajos comparando con los niveles del tejido foliar suministrado adecuadamente con hierro. La
copropofirinogeno oxidasa (Fig. 9.1) es también una proteína que contiene hierro.
Por lo regular, la deficiencia de hierro tiene mucho menos efecto sobre el crecimiento foliar, el
numero de células por unidad de área, ó el número de cloroplastos por célula que sobre el tamaño de
los cloroplastos y el contenido proteico por cloroplasto (Tabla 9.4). Solo con deficiencia severa de
hierro también se inhibe la división celular y, de este modo, se reduce el crecimiento foliar. El hierro
es requerido para la síntesis proteica, y el número de ribosomas –los sitios de síntesis proteica-
disminuye en células deficientes en hierro. Sin embargo, bajo deficiencia de hierro, es mucho mas
deteriorada la síntesis proteica en los cloroplastos que en el citoplasma. En hojas de maíz deficientes
en hierro, por ejemplo, el contenido proteico total disminuye en un 25% pero aquel de los cloroplastos
lo hace en un 82%, mas probablemente debido al particularmente alto requerimiento de hierro del
mRNA y rRNA cloroplásticos.
Fig. 9.2 Estructura fina de los cloroplastos a partir de plantas de soya (Glycine max L) (x24 000) suficientes en hierro
(superior) y deficientes en hierro (inferior). (Cortesía de Ch. Hecht-Buchholz.)
En hojas deficientes de hierro, sin embargo, no son disminuidos en el mismo grado todos los
pigmentos fotosintéticos y componentes de la cadena de transporte de electrones (Tabla 9.5). Es
mucho mas deprimida la actividad del PS I que la del PS II. El resuministro de hierro a las hojas
cloróticas aumenta mucho más la función del PS I como una transmisora de electrones que la del PS
II. Los componentes individuales del PS I, la P 700, los citocromos, y las proteínas, se incrementan
de un modo similar, indicando que el hierro esta involucrado en la regulación del desarrollo del PS I y
ensamblaje de las subunidades en las membranas tilacoidales. Si la deficiencia de hierro se vuelve
mas severa, la actividad del PS II también cae drásticamente y es mucho mas difícil de restaurar
(Tabla 9.4). En contraste al deterioro en el transporte fotosintético de electrones, usualmente no se
afecta la actividad respiratoria en hojas deficientes en hierro, presumiblemente debido a que la
oxidación terminal por la citocromo oxidasa en las mitocondrias es catalizada por el cobre y no por el
hierro (Sección 9.3).
Tabla 9.5 Efecto del estado nutricional de las hojas de tabaco en los contenidos de clorofila y en los componentes del
fotosistema I (PS I) y en la capacidad del transporte fotosintético de electrones del PS II al PS I a
Componentes del PS I Capacidad de tranporte de e- b
Tratamiento Fe Clorofila Citocromos Proteína
con Fe (μg cm-2 hoja) (μg cm-2 hoja) P700 (pmol cm-2) (μg cm-2) PS II PS I
+Fe 1.44 89 545 599 108 56 840
- Fe 0.25 26 220 201 38 30 390
- Fe + Fe c 1.16 24 430 474 79 36 764
a
Recalculado a partir de Pushnik & Millar (1989).
b
μeq cm-1 hoja h-1.
c
10 días después de la aplicación foliar de hierro.
Cuando las plantas son cultivadas bajo condiciones controladas, cerca del 80% del hierro se localiza
en los cloroplastos en hojas en rápido crecimiento, independiente del estado nutricional del hierro (Fig.
9.3). Bajo deficiencia de hierro se presenta un cambio en la distribución del hierro solo dentro de los
cloroplastos, en el cual se incrementa el contenido de hierro lamelar a expensas del contenido de
hierro del estroma.
Fig. 9.3 Distribución intracelular del hierro en laminas foliares de plantas de remolacha azucarera suficientes y deficientes
en hierro. Barras sólidas, hierro lamelar; barras punteadas, hierro en estroma; barras limpias; hierra extracloroplástico.
(Redibujado a partir de Ferry & Low, 1982, por cortesía de Marcel Dekker, Inc.)
El hierro puede ser almacenado en las células vegetales en el estroma de los plastidios como
fitoferritina (contenido de Fe 12-23% peso seco). Esta consiste de una concha proteica, y en su
interior pueden estar almacenados hasta 5000 átomos de hierro como Fe(III). La fitoferritina tiene
frecuentemente una forma cristalina bien definida con la formula propuesta (FeO•OH)8•(FeO•OPO3H2).
Su contenido es alto en hojas cultivadas en la oscuridad (hasta 50% del hierro total), pero este
desaparece rápidamente durante el reverdecimiento y permanece muy bajo en hojas verdes. Después
del resuministro de hierro a plantas deficientes, sin embargo, la tasa de toma es excepcionalmente alta
(Sección 2.5.6) y el contenido foliar de fitoferritina puede transitoriamente incrementarse
dramáticamente y explicar hasta el 30% del hiero foliar total. La localización de la fitoferritina no está
confinada a los cloroplastos: esta también puede ser detectada en el xilema y el floema. La
fitoferritina es también abundante en la semilla, como por ejemplo, en leguminosas. Durante la
germinación la fitoferritina es rápidamente degradada, probablemente es catalizado por el Fe2+
liberado y la generación de radicales hidroxilo que destruyen la concha proteica. La fitoferritina puede
también actuar como almacenamiento de hierro en nódulos de leguminosas, ambos para la síntesis de
hemo durante el desarrollo del nódulo y para la degradación del hemo durante la senescencia.
Si las plantas son cultivadas bajo condiciones controladas (e.g., en solución nutritiva), existe
una estrecha correlación positiva entre el contenido total de hierro foliar y el contenido de clorofila
cuando el suministro de hierro (como quelato) es subóptimo. Esta correlación, sin embargo, es
frecuentemente pobre ó ausente en plantas cultivadas en suelos calcáreos, donde existe un gran
suministro de fósforo, ó cuando son suministradas diferentes formas de nitrógeno. Bajo estas
condiciones, el contenido de hierro en las hojas cloróticas puede ser similar ó aún mayor que el de las
hojas verdes. Estas discrepancias están relacionadas en parte a la localización y el estado de
ligamiento del hierro en las hojas. Una proporción del hierro puede ser precipitado en el apoplasto de
las hojas y no ser fisiológicamente disponible. Como se mostró por la espectrometría de Mössbauer,
la mayoría del hierro en las plantas está en la forma férrica (FeIII) y de particular importancia
fisiológica es la fracción que experimenta la oxidorreducción reversible Fe(II)/Fe(III). La extracción
desde las hojas con ácidos diluidos ó quelantes para caracterizar el llamado “hierro activo” a menudo
mejora las correlaciones entre el contenido de hierro y clorofila en hojas de plantas cultivadas en
campo. No se conoce sin embargo, ni la composición ni la localización de este “hierro activo”
extraído.
En las hojas de todas las especies vegetales el principal síntoma de la deficiencia de hierro es la
inhibición del desarrollo del cloroplasto. Para la raíces, sin embargo, ambos cambios morfológicos y
fisiológicos causador por la deficiencia y las respuestas a esta falta de hierro dependen de la especie
vegetal (Estrategia I y II, Sección 2.5.6). En ambas dicotiledóneas y monocotiledóneas, con excepción
de los pastos (especies gramíneas), la deficiencia de hierro está asociada con la inhibición de la
elongación radical, incremento en el diámetro de las zonas radicales apicales, y abundante formación
de pelos radicales. Estos cambios morfológicos están frecuentemente asociados con la formación de
células con una notable invaginación en la pared típica de las células de transferencia (Fig. 9.4). Estas
células de transferencia pueden ser inducidas cualquiera en la rizodermis (Fig. 9.4) ó en la hipodermis.
Fig. 9.4 Secciones de células rizodérmicas de girasol. (Arriba) Suficiente en hierro. (Abajo) Deficiente en hierro. (Cortesía
de D. Kramer.)
La formación de células de transferencia rizodérmicas inducida por la deficiencia de hierro es parte de
un mecanismo regulador para realzar la toma de hierro. Estas células de transferencia son
presumiblemente los sitios de las respuestas radicales de la Estrategia I inducidas por la deficiencia de
hierro, es decir la realzada excreción neta de protones y capacidad reductora así como la liberación de
compuestos fenólicos. Después de que se restaura el suministro de hierro, no solo desaparecen las
respuestas fisiológicas radicales, sino también las células de transferencia se degeneran en 1 a 2 días.
Cuando el suministro de hierro es subóptimo [e.g., cuando la concentración de los quelatos de Fe(III)
es baja ó son suministrados compuestos de Fe(III) inorgánico escasamente solubles], se observan
cambios cadenciosos en la morfología radical y cambios inducidos por la raíz en el pH del sustrato y
en la tasa de toma del hierro. La tasa de crecimiento caulinar y el contenido de clorofila, sin embargo,
permanecen sin alterarse.
Fig. 9.5 Modelo de biosíntesis de fitosideróforos y de algunos otros factores relacionados con el hierro en raíces. (En base
a Shojima et al., 1989 y Scholz et al., 1992)
El contenido crítico foliar de deficiencia de hierro está en el rango de 50-150 mg Fe kg-1 peso seco. El
contenido se refiere al hiero total y es, por lo tanto, solo un valor limitado para la caracterización del
estado nutricional del hierro en plantas cultivadas en campo (Sección 9.1.6). En general, las especies
C4 requieren un mayor suministro de hierro que las especies C3, pero sus contenidos críticos de
deficiencia son similares, es decir cerca de 72 mg Fe kg-1 en especies C3 y cerca de 66 mg Fe kg-1 en
especies C4. En tejidos meristemáticos de rápido crecimiento y en tejidos en expansión, por ejemplo
los ápices caulinares, los contenidos críticos de deficiencia son mucho mayores, presumiblemente en
el rango de 200 mg Fe kg-1 peso seco para hierro total, y de 60-80 mg Fe kg-1 peso seco para “hierro
activo”. En leguminosas es particularmente alta la demanda de hierro para el desarrollo nodular
(Sección 7.4.5).
La deficiencia de hierro es un problema mundial en la producción de cultivos sobre suelos
calcáreos. Este es el principal factor para la llamada clorosis inducida por cal (Sección 16.5). La
deficiencia de hierro puede también limitar la fijación de CO2 del fitoplancton en océanos como el
Pacifico.
Por otro lado, la toxicidad por hierro (“bronceado”) es un problema serio en la producción de
cultivo sobre suelos inundados, este es el segundo factor más severo que limita el desarrollo en arroz
de aniego. Los contenidos críticos de toxicidad están encima de los 500 mg Fe kg-1 peso seco foliar,
pero dependen mucho de otros factores como el contenido de otros nutrientes minerales. La toxicidad
por hierro puede también jugar un rol bajo condiciones de suelo seco y es probablemente un evento
inicial del daño del tejido fotosintético inducido por sequía causado por la formación de radicales
libres de oxigeno en cloroplastos catalizada por hierro.
9.2 Manganeso ←
9.2.1 General ←
El manganeso puede existir en los estados de oxidación 0, II, III, IV, VI y VII.. En sistemas
biológicos, sin embargo, se presenta principalmente en los estados de oxidación II, III y IV siendo
bastante estable como Mn(II) y Mn(IV) e inestable como Mn(III). En las plantas, el Mn(II) es con
creces la forma dominante, pero puede ser rápidamente oxidado a Mn(III) y Mn(IV). El manganeso
juega por lo tanto un papel importante en los procesos redox. El manganeso(II) forma solo enlaces
relativamente débiles con ligandos orgánicos. El radio iónico del Mn2+ (0.075 nm) cae entre el del
Mg2+ (0.065 nm) y el del Ca2+ (0.099 nm) y puede por lo tanto sustituir ó competir, en varias
reacciones que involucren cualquiera de estos dos iones. Las fuerzas de ligamiento de todos los tres
iones con ligandos en base a donadores de oxigeno son aproximadamente las mismas ó superior para
el Mn2+, como por ejemplo, por un factor cercano a cuatro en el caso del ATP Esto tiene importantes
consecuencias en la compartimentación del Mn2+ en las células e interacciones entre la nutrición del
manganeso y el magnesio.
Aunque un número relativamente grande de enzimas son activadas por el Mn2+ (Sección 9.2.3), a la
fecha esta bien establecida la existencia de solo dos enzimas que contienen manganeso, es decir la
proteína de manganeso en el fotosistema II (PS II) y la superóxido dismutasa que contiene manganeso
(MnSOD). No se han confirmado los primeros reportes de una fosfatasa ácida que contiene
manganeso. Esta enzima contiene dos átomos de hierro por molécula y requiere del hierro pero no de
manganeso para su actividad.
Las superóxido dismutasas (SOD) están presentes en todos los organismos aeróbicos y juegan
un rol esencial en la sobrevivencia de estos organismos en presencia del oxigeno. Ellas protegen a los
−
tejidos de los efectos deletéreos de los radicales libres de oxígeno O 2 . formados en varias reacciones
−
enzimáticas en que un solo electrón es trasmitido al O 2 :
−
La conversión del O 2 es catalizada por la SOD, y la subsiguiente dismutación del H2O2 en
H2O y O2 es facilitada por cualquiera, peroxidasas, catalasas ó, en los cloroplastos, por una ascorbato
peroxidasa especifica (Fig. 5.2). En células fotosintéticas iluminadas los cloroplastos son los
−
organelos con la mayor tasa de recambio del oxígeno, incluyendo la formación de O 2 .y H2O2. Por
consiguiente, en hojas verdes mas del 90% de la SOD está localizada en los cloroplastos y solo el 4-
5% en la mitocondria.
Las isoenzimas de la SOD difieren en su componente metálico que puede ser cualquiera hierro
(FeSOD, Sección 9.1.2.2), manganeso (MnSOD) ó cobre+zinc (CuZnSOD). La FeSOD está
principalmente confinada a los cloroplastos. La CuZnSOD también es encontrada en los cloroplastos
pero esta se presenta también en el citosol y mitocondria. La MnSOD no es muy distribuida
ampliamente en varias familias de plantas superiores. Dentro de las células está también localizada
principalmente en la mitocondria y peroxisomas. Hay reportes polémicos concernientes a la existencia
de MnSOD en cloroplastos. En arveja, por ejemplo, esta está ausente mientras que en tabaco muy
probablemente está presente. En planta transgénicas de tabaco con elevados niveles de MnSOD
ambas la degradación de la clorofila en la luz y el filtrado de solutos desde los cloroplastos y
mitocondria fueron mucho menores que en las plantas control no transgénicas con bajos niveles de
MnSOD. Ambos rizobios (bacteroides) de vida libre y simbióticos solo poseen MnSOD la que
también se encuentra en el citosol de los nódulos, mientras que la CuZnSOD solo se encuentra en el
citosol de loa nódulos.
El ejemplo mejor conocido y más documentado de una enzima que contiene manganeso es un
polipéptido (proteína) de 33 kDa del sistema del rompimiento del agua asociado con el PSII (Sección
5.2.1). En este sistema están organizados cuatro átomos de manganeso como un cluster que actúa
como un dispositivo para almacenar las cargas positivas prior a la oxidación de cuatro electrones de
dos moléculas de agua:
La mayoría de los estudios sobre la activación con manganeso de las enzimas se han llevado a
cabo in vitro y en muchos casos el Mn2+ puede ser reemplazado por el Mg2+, ó viceversa. Ya que la
concentración de Mg2+ en la células es, en promedio, cerca de 50-100 veces mayor que la del Mn2+, la
activación in vivo de las enzimas por el Mn2+ es presumiblemente importante solo para aquellas
enzimas donde el Mn2+ es mucho mas efectivo que el Mg2+. Un ejemplo de una mucha mayor
efectividad del Mn2+ es la RNA polimerasa cloroplástica donde para su activación son requeridas
concentraciones de Mg2+ cerca de 10 veces mayores que con Mn2+. Un requerimiento absoluto del
Mn2+ se presenta en los cloroplastos de la vaina del haz en aquellas plantas C4 en que el oxalacetato
actúa como lanzadera de carbono (Sección 5.2.4) y donde la descarboxilación es catalizada por la PEP
carboxiquinasa. Esta enzima tiene un requerimiento absoluto de Mn2+ que no puede ser reemplazado
por el Mg2+ (Fig. 9.6). De hecho, el Mg2+ inhibe su actividad. La máxima actividad se presenta en una
proporción Mn/ATP de uno, sugiriendo que el substrato para esta enzima es el complejo Mn•ATP y
no el Mg•ATP, como en la mayoría de reacciones (Sección 8.5).
Fig. 9.6 Efecto del Mn2+ y Mg2+ en la actividad PEP carboxiquinasa de Urochloa panicoides. La concentración de ATP se
mantuvo constante a 0.25 mм. (Burnell, 1986)
El manganeso activa varias enzimas de la vía del ácido siquímico, y de las subsiguientes vías,
que conducen la biosíntesis de aminoácidos aromáticos, como la tirosina, y varios productos
secundarios, como la lignina, los flavonoides, así como el IAA. Por ejemplo, el Mn2+ afecta la
fenilalanina-amonio liasa (PAL) y estimula las peroxidasas requeridas por la biosíntesis de lignina. En
hojas deficientes de manganeso la actividad IAA oxidasa es excepcionalmente alta, como también es
el caso en hojas que experimentan toxicidad por manganeso. Aún no es claro el rol del manganeso en
la actividad IAA oxidasa. En la vía biosintética de los isoprenoides que produce carotenoides,
esteroides, y GA, también se han hallado enzimas dependientes de manganeso, como por ejemplo, la
fitoeno sintetasa.
En leguminosas noduladas como la soya que transporta al vástago nitrógeno principalmente en
la forma de alantoína y alantoato (Sección 7.4), la degradación de estos ureidos en las hojas y en la
cubierta seminal es catalizada por la enzima alantoato amidohidrolasa que parece tener un
requerimiento absoluto de Mn2+. La arginasa es otra enzima dependiente de manganeso en el
metabolismo del nitrógeno.
Se supuso antiguamente un rol del Mn2+ en la actividad nitrato reductasa debido al incremento
en el contenido de nitrato en hojas deficientes de manganeso. Esta acumulación de nitrato, sin
embargo, es la consecuencia de un déficit de equivalentes reductores en los cloroplastos y de
carbohidratos en el citoplasma, así como de una retroregulación negativa que resulta a partir de una
menor demanda de nitrógeno reducido en los nuevos crecimientos en plantas deficientes. No hay
evidencia de un rol directo del Mn2+ en la actividad nitrato reductasa.
El manganeso (Mn2+) puede rápidamente desplazar el Mg2+ del ATP ya que el Mn2+ se liga al
ATP cuatro veces mas fuertemente que el Mg2+. A altas concentraciones de Mn2+ el ATP en el
citoplasma es rápidamente saturado por el Mn2+. A fin de un normal funcionamiento del Mg•ATP
como el principal sistema transmisor de energía las concentraciones de Mn2+ en el citosol y en el
estroma de los cloroplastos tienen por lo tanto que ser mantenidas a un bajo nivel. De acuerdo con
esto, la mayoría del Mn2+ es secuestrado en las vacuolas ó en otros compartimentos celulares como
las vesículas de Golgi. La depresión de la fotosíntesis neta en hojas altas en manganeso es causada por
la inhibición de la reacción RuBP carboxilasa, mas probablemente debido al reemplazo del Mg2+ por
el Mn2+ y, de este modo, es un reflejo de la inadecuada compartimentación del Mn2+.
Fig. 9.7 Efecto del retiro del suministro de manganeso y del resuministro de manganeso en el contenido de manganeso y
clorofila y evolución del O2 fotosintético en hojas jóvenes de Trifolium subterraneum. (Recalculado a partir de Nable et
al., 1984)
Es más complejo el rol del manganeso en el metabolismo de los lípidos. En hojas deficientes
de manganeso no solo el contenido de la clorofila es menor sino que aún mucho mas, el contenido de
constituyentes típicos de la membrana tilacoidal como los glicolípidos y los ácidos grasos
poliinsaturados. Ellos son deprimidos en su contenido hasta un 50%. Esta depresión en el contenido
de lípidos en los cloroplastos puede ser atribuida al rol del Mn2+ en la biosíntesis de ácidos grasos
(acoplamiento de las unidades C2; Sección 8.3) y de carotenoides y de compuestos relacionados
(Sección 9.2.4).
Se observan cambios notables en el contenido y composición lipídica en semillas en plantas
deficientes de manganeso (Fig. 9.8). En el rango de deficiencia de manganeso el contenido foliar de
manganeso y ambos el desarrollo y contenido de aceite seminal están correlacionados positivamente.
En contraste, el contenido proteico seminal esta correlacionado negativamente con el contenido foliar
de manganeso, que en este caso es una expresión de un típico “efecto de concentración” que resulta
del inhibido crecimiento seminal bajo deficiencia de manganeso. También se altera marcadamente la
composición de ácidos grasos del aceite, aumenta el contenido del ácido linoleico (Fig. 9.8) y el de
ciertos ácidos grasos. Esto es contrarrestado por una disminución en el contenido del ácido oleico. El
menor contenido de aceite seminal en plantas deficientes probablemente resulta principalmente a
partir de las menores tasas de fotosíntesis y de este modo del disminuido suministro de esqueletos de
carbono para la síntesis de ácidos grasos. Además puede ser un factor que contribuye la participación
directa del manganeso en la biosíntesis de ácidos grasos. No son claras las razones de los cambios en
la composición de ácidos grasos en relación al suministro de manganeso.
Los menores contenidos de lignina en plantas deficientes de manganeso (Tabla 9.7) son un
reflejo del requerimiento de manganeso en las varias etapas de la biosíntesis de lignina. La
disminución es particularmente evidente en raíces, y un importante factor responsable de la menor
resistencia de las plantas deficientes de manganeso a la infección de patógenos radicales (Capitulo 11).
Fig. 9.8 Relación entre el contenido foliar de manganeso y el desarrollo seminal y la composición seminal de soya.
(Reproducido a partir de Wilson et al., 1982, con permiso de la Crop Science Society of America.)
Tabla 9.7 Relación entre el manganeso y el contenido caulinar y radical de lignina en plantas jóvenes de trigo a
Contenido de Mn (mg kg-1 peso seco)
4.2 7.8 12.1 18.9
Lignina (% de peso seco)
Caulinar 4.0 5.8 6.0 6.1
Radical 3.2 12.8 15.0 15.2
a
Recalculado a partir de Brown et al. (1984).
Tabla 9.8 Contenidos críticos caulinares de toxicidad por manganeso en varias especies vegetales a.b
Contenido de manganeso
Especie (mg kg-1 peso seco)
Maíz 200
Fríjol gandul 300
Soya 600
Algodón 750
Batata 1380
Girasol 5300
a
En base a Edwards & Asher (1982).
b
Los contenidos críticos de toxicidad están asociados con una reducción en el 10% en la producción de materia seca.
De los factores ambientales que afectan los contenidos críticos de toxicidad, son de particular
importancia la temperatura y la presencia de silicio. A altas temperaturas los contenidos críticos
foliares de toxicidad son frecuentemente mucho mayores que a bajas temperaturas. El efecto del
silicio es comparable al de las altas temperaturas; i.e., aumentan la tolerancia tisular al manganeso
(Sección 10.3). Hay reportes contradictorios sobre el efecto de la alta intensidad lumínica sobre la
toxicidad por manganeso, por ejemplo, de incrementar la severidad de los síntomas por toxicidad ó de
disminuir los síntomas por toxicidad. La diversidad de síntomas de toxicidad por manganeso es una
razón importante para estos resultados contradictorios.
En muchas especies vegetales los síntomas de toxicidad por manganeso se caracterizan por
pecas marronas en hojas maduras, y estos síntomas son mucho menos notables en condiciones de alta
luminosidad comparando con condiciones de baja luminosidad. Aunque estas pecas marronas
contienen manganeso oxidado, el color café no deriva del manganeso (e.g., MnO2) sino de polifenoles
oxidados. La formación de las pecas marronas es precedida por la realzada formación de calosa en la
misma área, indicando los efectos tóxicos del Mn2+ sobre la membrana plasmática y la realzada
entrada de Ca2+ como una “señal” para la formación de calosa (Sección 8.6). La intensidad de la
formación de pecas marronas puede ser usada como un método rápido y simple para seleccionar
diferentes cultivares para la tolerancia al manganeso.
En hojas de especies vegetales tolerantes al manganeso como el girasol ó la ortiga urticante,
también se encuentra frecuentemente a alto contenido de manganeso manchas marronas alrededor de
la base de los tricomas y se considera como un mecanismo de tolerancia la deposición de óxidos de
manganeso en estos sitios.
En muchos casos los síntomas de toxicidad por manganeso se presentan como clorosis y
necrosis intervenal. Particularmente en dicotiledóneas como el fríjol y algodón estos síntomas se
combinan con deformaciones de las hojas jóvenes (“hoja torcida”), que es un síntoma típico de la
deficiencia de calcio. En estos casos, dominan las deficiencias inducidas de otros nutrientes minerales
como el hierro, magnesio, y calcio, ó por lo menos están involucradas. La deficiencia inducida de
hierro y magnesio es causada por ambas la inhibida toma y competencia (ó desbalance) a nivel celular.
Se han dado en la Sección 2.5.3 ejemplos del efecto inhibidor del Mn2+ sobre la toma del Mg2+ , y es
discutida arriba la competencia a nivel celular. Por consiguiente, la toxicidad por manganeso puede
frecuentemente ser contrarrestada con un alto suministro de magnesio.
En contraste al hierro y el magnesio, la inducción de los síntomas de deficiencia de calcio
(“hoja torcida”) debido a los altos contenidos tisulares de manganeso es más probablemente un efecto
indirecto en el transporte del calcio a las hojas en expansión. El transporte acropétalo del calcio es
mediado por un contratransporte basipétalo de IAA (Sección 3.4.3), y la alta actividad IAA oxidasa, ó
de la actividad polifenoloxidasa en general, es una característica típica en tejidos con altos contenidos
de manganeso. Los síntomas de deficiencia de calcio inducidos por la toxicidad por manganeso son
por lo tanto mas probablemente causados por la realzada degradación del IAA, un proceso que es
agravado, por ejemplo, por una alta intensidad lumínica. La perdida en la dominancia apical y la
realzada formación de vástagos axilares (“escoba de bruja”) constituye otro síntoma de la toxicidad
por manganeso, sustentando adicionalmente la hipótesis de una relación entre el deteriorado
transporte basipétalo del IAA y la toxicidad por manganeso.
9.3 Cobre ←
9.3.1 General ←
+e-
2+
Cu ⇌ Cu+
-e-
De acuerdo a Sandmann & Böger (1983) existen tres diferentes formas de proteínas en que el cobre es
el componente metálico (proteínas de Cu): (a) proteínas azules sin actividad oxidasa (e.g.,
plastocianina), que funcionan en la transferencia de un electrón; (b) proteínas no azules, que
representan a las peroxidasas y oxidan monofenoles a difenoles; y (c) proteínas multicobre que
contienen por lo menos cuatro átomos de cobre por molécula, que actúan como oxidasas (e.g.,
ascorbato oxidasa y difenol oxidasa) y catalizan la reacción:
2AH2 + O2 → 2A + 2H2O
La citocromo oxidasa es una proteína mixta de cobre-hierro que cataliza la oxidación terminal en las
mitocondrias (Sección 9.1.2).
Bajo deficiencia de cobre se disminuye bastante rápidamente la actividad de estas enzimas de
cobre, y en la mayoría, pero no en todos los casos (Sección 9.3.2.3) estas disminuciones están
correlacionadas con notables cambios metabólicos e inhibición del crecimiento vegetal.
9.3.2.1 Plastocianina ←
En general, más del 50% del cobre localizado en los cloroplastos está enlazado a la plastocianina. Esta
proteína de Cu tiene un peso molécula de ~10 kDa y contiene un átomo de cobre por molécula. La
plastocianina es un componente de la cadena de transporte de electrones del fotosistema I (Fig. 5.1).
Parece ser generalmente una proporción de 3 a 4 moléculas de plastocianina por 1000 moléculas de
clorofila.
Bajo deficiencia de cobre hay una estrecha relación entre el contenido foliar de cobre y el
contenido de plastocianina y, de este modo, con la actividad del PS I mientras que solo se afecta
ligeramente el contenido de clorofila (Tabla 9.9).
Tabla 9.9 Relación entre el contenido de cobre y algunos constituyentes del cloroplasto y las actividades de enzimas que
contienen cobre en hojas de arveja a
Actividades enzimáticas
Cu Clorofila Plastocianina Transporte Diamina Ascorbato
(μg g-1 peso (μmol g-1 peso (nmol μmol-1 fotosintético de e- oxidasa oxidasa CuZnSOD (EU
seco) seco) clorofila) en el PS I (relativo) (μmol g-1 proteína h-1) mg-1 proteína) b
6.9 4.9 2.4 100 0.86 730 22.9
3.8 3.9 1.1 54 0.43 470 13.5
2.2 4.4 0.3 19 0.24 220 3.6
a
En base a Ayala & Sandmann (1988a)
b
EU = unidad enzima
Tabla 9.10 Efecto de la deficiencia de cobre en los pigmentos cloroplásticos y en el trasporte fotosintético de electrones
en el fotosistema II y I en espinaca a
Contenido cloroplástico de pigmentos Plastocianina Actividad del fotosistema
(μg g-1 peso fresco foliar) (10-9 mol mg-1 (relativo)
Tratamiento Clorofila Carotenoides Plastoquinona clorofila) PS II PS I
+Cu 1310 248 106 5.16 100 100
-Cu 980 156 57 2.08 66 22
a
En base a Baszynski et al. (1978).
Los varios tipos de isoenzimas SOD y su requerimiento para la desintoxicación de los radicales
superóxido (O −2 ) se han discutido en la Sección 9.2. La SOD zinc-cobre (CuZnSOD) tiene un peso
molecular de ~32 kDa, y en el sitio activo probablemente un átomo de cobre y uno de zinc están
estrechamente conectados mediante un nitrógeno histidina común. El átomo de cobre en la CuZnSOD
está directamente involucrado en el mecanismo de desintoxicación del O −2 generado en la fotosíntesis.
La CuZnSOD está localizada en el citoplasma, en la mitocondria y en los glioxisomas, pero se
presenta también en los cloroplastos, junto con la FeSOD (Sección 9.1). En los glioxisomas la
CuZnSOD está presumiblemente involucrada en el control de la peroxidación de los lípidos de
membrana y, de este modo, en la senescencia.
Bajo deficiencia de cobre, también declina drásticamente la actividad foliar de CuZnSOD
(Tabla 9.9). Esta declinación es cierta para ambas, la CuZnSOD cloroplástica y citosólica, y es
acompañada por un correspondiente incremento simultáneo en la actividad de la MnSOD. Ya que la
MnSOD está localizada exclusivamente en el citoplasma (Sección 9.2), hay por lo menos en este
compartimiento un mecanismo de compensación coordinado para la formación de isoenzimas SOD.
No se sabe si este es también el caso para una correspondiente compensación de la CuZnSOD por la
FeSOD en los cloroplastos. Los dramáticos cambios en la ultraestructura de los cloroplastos con
deficiencia severa de cobre (desintegración de la lamela intergrana e hinchamiento de los granas
apilados) son típicos del daño oxidativo y mas probablemente indicativos de la inadecuada
desintoxicación del O −2 en cloroplastos deficientes de cobre.
Esta oxidasa terminal de la cadena de transporte de electrones en la mitocondria (Fig. 5.5) contiene
dos átomos de cobre y dos átomos de hierro en la configuración hemo. La actividad de la enzima
puede ser bloqueada por el cianuro; el remanente consumo respiratorio celular de O2 es luego
mediado por la quinol oxidasa conocida como “oxidasa alternativa” (en la “vía alternativa”, ver
Sección 5.3). Esta enzima contiene cobre pero no hierro hemo. Es por lo tanto improbable que en
células deficientes de cobre pueda funcionar la respiración alternativa para compensar la baja
actividad citocromo oxidasa. Ya que las tasas de respiración cualquiera permanezcan sin afectarse ó
se disminuyen solo moderadamente por la deficiencia de cobre, la citocromo oxidasa parece estar
presente en gran exceso en la mitocondria.
La ascorbato oxidasa cataliza la oxidación del ácido ascórbico a ácido dehidroascórbico de acuerdo a
la ecuación:
La enzima contiene por lo menor cuatro átomos de carbono por molécula que operan una
reducción de cuatro electrones del O2 a agua. Esta enzima se presenta en las paredes celulares y el
citoplasma, y puede actuar como una oxidasa terminal respiratoria, como se mostró arriba, ó en
combinación con polifenol oxidasas (Sección 9.3.2.6). La actividad de la ascorbato oxidasa se
disminuye en plantas deficientes de cobre (Tabla 9.9) y es una indicadora sensible del estado
nutricional del cobre en la planta (Fig. 9.10). Aunque en este caso no se encontró relación directa
entre una disminución en la actividad enzimática y el crecimiento vegetal, hay una estrecha
correlación positiva en el rango de concentración subóptimo entre el contenido de cobre en el tejido
foliar y su actividad ascorbato oxidasa (Fig. 9.10).
Fig. 9.10 Relación entre el suministro de cobre, peso seco caulinar, actividad ascorbato oxidasa, y el contenido de cobre
en trébol subterráneo. (Modificado a partir de Loneragan et al., 1982a)
Tabla 9.11 Efecto del estado nutricional del cobre en la actividad ascorbato oxidasa (AOA) y en el contenido proteico en
hojas muy jóvenes y maduras en trébol subterráneo a
Estado nutricional del Cu (suministro de Cu)
-Cu b +Cu
Edad de la hoja Parámetro -Cu + Cu
-1
Muy joven μg Cu g peso seco <0.5 17.9 13.4
c 10 245 240
AOA
-1
proteína (mg g peso seco) 17.6 38.4 40.7
Las poliamino oxidasas son flavoproteínas que catalizan la degradación de las poliaminas como por
ejemplo la espermidina (Sección 9.2) para formar putrescina, H2O2 y NH3. Las poliamino oxidasas
degradan preferentemente tri- y tetra-aminas que son las principales formas presentes en especies
gramíneas. La degradación de la putrescina (diamina) y, en algun grado de espermidina (triamina), es
mediada por la diamina oxidasa, una enzima que contiene cobre. La diamina oxidasa está difundida
en diferentes especies vegetales, particularmente en leguminosas. Su actividad disminuye en plantas
deficientes de cobre (Tabla 9.9) y puede ser restaura al resuministrar cobre. Similarmente a la
ascorbato oxidasa (Tabla 9.11), la restauración de su actividad esta confinada a hojas muy jóvenes. En
hojas deficientes de cobre se ausenta la apoenzima de la diamina oxidasa, siendo el cobre obviamente
requerido para modular el nivel de mRNA que codifica la enzima. Este último proceso esta confinado
a etapas muy tempranas del desarrollo foliar.
La diamina oxidasa está principalmente localizada en el apoplasto de la epidermis y el xilema
de tejidos maduros donde está funciona presumiblemente como un sistema de entrega de H2O2 a la
actividad peroxidasa en el proceso de lignificación y suberización. De acuerdo con esto, la actividad
diamina oxidasa se incrementa en respuesta a lesiones y está estrechamente correlacionada con la
lignificación del área lesionada.
Estas enzimas catalizan las reacciones de oxigenación de los fenoles vegetales. Las fenol oxidasas son
abundantes en las paredes celulares pero también están localizadas en las membranas tilacoidales de
los cloroplastos, donde ellas son presumiblemente requeridas para la síntesis de plastocianina, un
constituyente de la cadena fotosintética de transporte de e- (Sección 5.2.1). Estas enzimas tienen dos
notables funciones: (a) ellas hidroxilan monofenoles a difenoles, semejándose a, por ejemplo, la
actividad tirosinasa, y (b) ellas oxidan difenoles a o-quinonas, por ejemplo, semejándose a la
actividad dihidroxifenilalanina (DOPA) oxidasa:
Ambas reacciones necesitan oxigeno molecular. Están acopladas entre ellas, si los
monofenoles son los sustratos. Ellas son llamadas de acuerdo a su mas importante sustrato como
monofenol oxidasas, polifenol oxidasas, fenolasas, DOPA oxidasas, tirosinasas, etc. Su especificidad
es bastante baja.
Las polifenol oxidasas están involucradas en la biosíntesis de lignina (ver Sección 9.3.4) y
alcaloides y en la formación de sustancias melanóticas marronas, que se forman algunas veces cuando
se lesionan los tejidos (e.g., en manzana y papa). Estas sustancias son también activas como
fitoalexinas, que inhiben la germinación de esporas y el crecimiento fungoso. Bajo deficiencia de
cobre, es bastante severa la disminución de la actividad polifenol oxidasa (Tabla 9.12) y está
correlacionada con una acumulación de fenólicos y una disminución en la formación de sustancias
melanóticas. El último efecto se refleja, por ejemplo, en la estrecha correlación entre el color de las
esporas de Aspergillus niger y el estado nutricional del cobre. Con un amplio suministro de cobre las
esporas son negras; con deficiencia suave ellas son marrón claro; y con deficiencia severa ellas son
blancas.
Tabla 9.12 Efecto de la deficiencia de cobre en la floración y actividades enzimáticas en Chrysanthemum morifolium a
Tratamiento Contenido de cobre No. de vástagos No. de flores Actividad enzimática en hojas (relativo)
(μg g-1 peso seco foliar) floridos por planta abiertas por planta Polifenol oxidasa IAA oxidasa Peroxidasa
Suficiente en Cu 7.9 14.2 13.1 100 100 100
Deficiente en Cu 2.4 8.3 0.5 26 52 41
a
En base a Davies et al. (1978).
Fig. 9.11 Concentraciones de carbohidratos solubles en hojas bandera (A) y raíces (B) en plantas de trigo cultivadas a dos
niveles de cobre en función de la edad de la planta. Clave: ●, +Cu; ○, -Cu. (Modificado a partir de Graham., 1980a)
En vista del rol del cobre en el PS I se esperan bajas tasas de fotosíntesis y bajos contenidos de
carbohidratos, por lo menos durante la etapa vegetativa. Sin embargo, en plantas con severa
deficiencia de cobre la caída en la fijación neta de CO2 a cerca del 50% expresada ambos en términos
de unidad de clorofila ó de área foliar no puede ser atribuida solamente a la mucha menor actividad
del PS I. También debe ser un factor que contribuye la menor actividad del PS II, probablemente
debido a la deteriorada síntesis de carotenoides en el PS II, de quinonas, y a la desintegración de las
membranas tilacoidales. En plantas suficientes de cobre se localizan 11 átomos de cobre por 1000
moléculas de clorofila en el complejo PS II. Bajo severa deficiencia de cobre se presentan alteraciones
en los polipéptidos del PS II y la composición lipídica cambia a favor de los ácidos grasos menos
insaturados, por ejemplo, 18:3 → 18:2. Estos cambios en la composición de los ácidos grasos en los
tilacoides y en el complejo PS II están probablemente relacionados con las funciones del cobre en la
insaturación de los ácidos grasos de cadena larga (e.g., 18:2 → 18:3). Otra proteína de Cu, la oxidasa
alternativa en los glioxisomas está involucrada en esta insaturación.
El bajo contenido de carbohidratos en plantas deficientes de cobre está involucrado en la
deteriorada formación del polen y fertilización (Sección 9.3.5), y es ciertamente la principal razón de
la deprimida nodulación y fijación de N2 en leguminosas deficientes de cobre. Se presentan síntomas
de deficiencia de nitrógeno que pueden ser superados mediante la aplicación de nitrógeno mineral. En
plantas no leguminosas deficientes en cobre el contenido proteico puede ser algo inferior ó similar
(Tabla 9.11) ó aún superior que en plantas suficientes en cobre. En algunos casos también hay una
acumulación de aminoácidos y nitrato en plantas deficientes. Se carece de evidencia, sin embargo, el
cobre está involucrado directamente en la biosíntesis de proteínas, fuera de las proteínas que
contienen cobre (Sección 9.3.2.4 y 9.3.2.5).
Se ha mostrado repetidamente que la aplicación de nitrógeno acentúa la deficiencia de cobre, y
cuando el suministro de nitrógeno es alto, se requiere la aplicación de fertilizantes de cobre para el
máximo desarrollo. Además de las interacciones no específicas (e.g., crecimiento realzado por el
nitrógeno), el nitrógeno tiene efectos específicos en la disponibilidad y movilidad del cobre,
incluyendo (a) el secuestro de una gran proporción del cobre complejado a aminoácidos y proteínas
en tejidos maduros y (b) una disminución en la tasa de retranslocación de cobre desde las hojas mas
viejas a áreas de nuevo crecimiento. La retranslocación del cobre está estrechamente relacionada a la
senescencia foliar (Sección 3.5). Debido a que el alto suministro de nitrógeno retrasa la senescencia,
este también retrasa la retranslocación del cobre. La deteriorada retranslocación del cobre hacia los
nuevos crecimientos está también involucrada en la deficiencia de cobre (deformaciones caulinares)
en plantaciones de Pinus radiata establecidas sobre praderas fértiles. De acuerdo con esto, los niveles
críticos de deficiencia del cobre en la materia seca del vástago entero requeridos para el máximo
crecimiento se incrementan con el creciente suministro de nitrógeno.
9.3.4 Lignificación ←
La deteriorada lignificación de las paredes celulares es el más típico cambio anatómico inducido por
la deficiencia de cobre en plantas superiores. Esto da origen a la característica distorsión de las hojas
jóvenes, encorvamiento y retorcimiento de los tallos y ramas (deformación del tallo y formas
“pendulares” en los árboles) y a un incremento en la susceptibilidad al volcamiento de cereales,
particularmente en combinación con un alto suministro de nitrógeno.
Como se mostró en la Tabla 9.13 el cobre tiene un marcado efecto en la formación y
composición química de las paredes celulares. En hojas deficientes disminuye la proporción del
material pared celular a materia seca total; simultáneamente se incrementa la proporción de α-celulosa
mientras que el contenido de lignina solo es aproximadamente la mitad de aquel en hojas
adecuadamente suplidas con cobre. Este efecto en la lignificación es aún más notable en las células
esclerenquimáticas del tejido caulinar (Fig. 9.12). En plantas que sufren de deficiencia severa de
cobre los vasos del xilema están también insuficientemente lignificados. Con una suave deficiencia de
cobre aún se presenta una disminución en la lignificación y es de esta manera un indicador
conveniente del estado nutricional del cobre de una planta.
Tabla 9.13 Efecto del estado nutricional del cobre en la composición de la pared celular de las hojas más jóvenes
completamente emergidas en trigo a
Contenido de Cu Contenido de pared celular Porcentaje de la pared celular Porcentaje del peso seco
Tratamiento (μg g-1 peso seco) (% materia seca) α-celulosa Hemicelulosa Lignina Total fenólicos Ácido ferúlico
+Cu 7.1 46.2 46.8 46.7 6.5 0.73 0.50
-Cu 1.0 42.9 55.3 41.4 3.3 0.82 0.69
a
A partir de Robson et al. (1981).
Fig. 9.12 Secciones caulinares de plantas de girasol cultivadas con suministro suficiente de cobre (50 μg Cu l-1) y sin
suministro de cobre. (Arriba) Suficiente en cobre; las paredes de las células esclerenquimáticas son gruesas y lignificadas.
(Abajo) Deficiente en cobre; las paredes de las células esclerenquimáticas son delgadas y no lignificadas. (Rahimi &
Bussler, 1974)
9.3.5 Formación del Polen y Fertilización ←
La deficiencia de cobre afecta mucho mas la formación del grano, semilla, y fruto que el crecimiento
vegetativo (ver también Sección 6.3.3). Se muestra un ejemplo típico en la Tabla 9.14. El suministro
de 0.5 μg cobre produjo el máximo desarrollo materia seca radical y caulinar pero se deterioro la
formación de flores, y no se formaron frutos. Para la formación del fruto se requirió un mucho mayor
suministro de cobre. La declinación en los pesos secos radical, foliar y caulinar con un suministro de
1.0 y 5.0 μg cobre refleja la competición entre demandas (Sección 5.7). Con un suministro de 10 μg
se presento toxicidad.
Tabla 9.14 Relación entre el suministro de cobre y el crecimiento y distribución de materia seca en pimiento rojo a
Suministro de cobre Peso seco (g. por planta)
(μg por maceta) Radical Foliar y caulinar Yemas y flores Frutos
0.0 0.8 1.7 0.16 Ninguno
0.5 1.6 3.3 0.28 Ninguno
1.0 1.5 3.2 0.38 0.87
5.0 1.4 3.0 0.36 1.81
10.0 1.2 2.0 0.28 1.99
a
A partir de Rahimi (1970).
Para la mayoría de especies de cultivo, el nivel critico de toxicidad por cobre en las hojas está encima
de los 20-30 μg g-1 peso seco. Hay, sin embargo, marcadas diferencias en la tolerancia al cobre, entre
especies vegetales (e.g., el fríjol es mucho mas tolerante que el maíz); estas diferencias están
directamente relacionadas con el contenido caulinar de cobre. En ciertas especies tolerantes al cobre
(“metalófitas”) de la vegetación natural el contenido de cobre en las hojas puede ser tan alto como
1000 μg g-1 peso seco. La toxicidad por cobre puede inducir deficiencia de hierro, dependiendo de la
fuente del suministro del hierro. La clorosis puede ser también un resultado directo de la acción de las
altas concentraciones de cobre sobre la peroxidación lipídica y de este modo de la destrucción de las
membranas.
Un gran suministro de cobre usualmente inhibe el crecimiento radical antes que el crecimiento
caulinar. Esto no significa, sin embargo, que las raíces sean más sensibles a las altas concentraciones
de cobre; más bien, que ellas son los sitios de acumulación preferencial del cobre cuando el
suministro externo de cobre es grande, como se muestra en la Tabla 9.15 para plantas de tomate. En
plantas que reciben un suministro grande, el contenido radical de cobre se eleva proporcionalmente a
la concentración de cobre en el medio externo, mientras que el transporte al vástago todavía es
altamente restringido. Sin el análisis de las raíces, los contenidos críticos de toxicidad por cobre en los
vástagos no proporcionan necesariamente por lo tanto una indicación apropiada de la tolerancia de las
plantas al cobre Esta es una consideración esencialmente importante cuando son comparados los
genotipos. Aún a alto suministro, hasta el 60% del cobre total radical puede estar enlazado a la
fracción pared celular y a la interfase pared celular-membrana plasmática.
Tabla 9.15 Relación entre el suministro de cobre (solución nutritiva), peso seco, y contenido de cobre en plantas de
tomate a
Suministro de cobre Peso seco (g. por planta) Contenido de cobre (mg kg-1 peso seco)
-1
(μg l ) Radical Caulinar Radical Tallos y pecíolos Laminas foliares
0 0.3 2.6 4.0 2.8 3.0
2.5 2.5 9.4 3.8 2.1 3.2
5.0 3.2 11.2 6.4 2.4 4.1
50.0 3.4 12.0 64.0 4.3 14.6
250.0 1.6 9.7 360.0 6.2 20.3
a
A partir de Rahimi & Bussler (1974).
Son bien conocidas las diferencias genotípicas en la tolerancia al cobre y a otros metales pesados en
ciertas especies y ecotipos de la vegetación natural. Es bien conocido por siglos que, en áreas de
explotación minera particularmente, se desarrollan como afloramientos de una flora especial
(metalófitas) que son altamente tolerantes a estos metales. En algunas especies existe la cotolerancia a
varios metales pesados. La tolerancia a metales pesados puede ser constitucional en algunas especies
mientras que en otras la tolerancia a metales pesados es principalmente inducible. En perennes la
infección radical con ectomicorrizas puede jugar un rol importante en la tolerancia a metales pesados
de la planta hospedera (Sección 15.8).
Los mecanismos para la tolerancia a metales (pesados), que incluyen la tolerancia al cobre, en
plantas superiores pueden ser agrupados en varios mecanismos resumidos en la Fig. 9.13. La
importancia relativa de los varios mecanismos depende de la especie vegetal y de la población
(ecotipos) dentro de una especie, y si ellas pertenecen a tipos “excluder” ó “includer”. En Silene
cucubalus la alta tolerancia al cobre de una población está estrechamente relacionada con su
capacidad de restringir la toma de cobre y por lo tanto de evitar el daño a la membrana plasmática de
las células radicales (i.e., por una combinación de los mecanismos (1), (2), y (5) en la Fig. 9.13.
Aunque la inmovilización en las paredes celulares puede jugar un rol en la tolerancia al cobre
la capacidad de este mecanismo es limitada. La compartimentación, cualquiera como complejos
solubles ó insolubles, dentro del citoplasma y en la vacuola es un mecanismo importante en la
tolerancia al cobre (Fig. 9.13 (4) y (6)). Esto es cierto en particular para polipéptidos de bajo peso
molecular como las fitoquelatinas (Sección 8.3).A partir de una especie Agrostis tolerante al cobre se
ha aislado una fitoquelatina que tiene 20.8% de residuos de cisteína y enlaza 54 mg cobre por gramo
de proteína En maíz la síntesis de fitoquelatinas ricas en cisteína es inducida al suministrar altas
concentraciones de cadmio, y también, en una menor grado, por el cobre. En cultivares de arveja que
difieren en su tolerancia al cobre, el alto suministro de cobre realza la síntesis de polipéptidos que
ligan cobre (Cu(II)) más en cultivares tolerantes que en sensibles; contrario a lo esperado, en ambos
casos estos polipéptidos son bajos en cisteína pero ricos en leucina e isoleucina, i.e.,, ellas representan
un diferente tipo de fitoquelatina. En hojas de fríjol, el alto suministro de cobre realza la síntesis de
proteínas que son casi idénticas a la plastocianina.
Fig. 9.13 Posibles mecanismos de tolerancia a metales pesados en plantas. (Modificado a partir de Tomsett & Thurman,
1988) (1) Ligamiento a la pared celular. (2) Entrada restringida a través de la membrana plasmática. (3) Salida activa. (4)
Compartimentación en la vacuola. (5) Quelación en la interfase pared celular-membrana plasmática. (6) Quelación en el
citoplasma.
La realzada síntesis de fitoquelatinas en respuesta al alto suministro externo de cobre está, sin
embargo, no necesariamente correlacionada con la alta tolerancia al cobre. Lo opuesto puede ser
cierto como se muestra en Silene cucubalus. En la población tolerante, ambas la toma de cobre y la
síntesis de fitoquelatinas permanecen bajas mientras que en la población sensible se incrementan
abruptamente ambas, correlacionado con un agotamiento en el pool del glutatión, i.e., el precursor de
las fitoquelatinas del tipo cisteína. El agotamiento del pool de glutatión conduce al deterioro de la
desintoxicación del H2O2 y compuestos relacionados y, de este modo, al daño oxidativo de las células
en la población sensible al cobre. La clorosis en las hojas y la peroxidación lipídica de las membranas
tilacoidales, ó de otras membranas celulares, inducido por el alto suministro de cobre, puede reflejar
tales daños oxidativos causados por el agotamiento del pool de glutatión.
9.4 Zinc ←
9.4.1 General ←
Hay un gran número de enzimas en que el zinc es un componente integral de su estructura enzimática
(enzimas de zinc). En estas enzimas el zinc tienen tres funciones: catalítica, cocatalítica (coactivo), ó
estructural. En las enzimas en que el zinc tiene función catalítica (e.g., anhidrasa carbónica y
carboxipeptidasas) el átomo de zinc está coordinado a cuatro ligandos, tres de los cuales son
aminoácidos, siendo el mas frecuente la histidina (His), seguido por la glutamina (Glu) y la
asparragina (Asp); una molécula de agua es el cuarto ligando en todas las centros catalíticos (modelo
I):
En enzimas en que el zinc tiene función estructural (e.g., alcohol deshidrogenasa, y las
proteínas involucradas en la replicación del DNA y en la expresión génica) los átomos de zinc están
coordinados a los grupos-S de cuatro residuos de cisteína (modelo II) que forman una estructura
terciaria de alta estabilidad. La mayoría de las enzimas de zinc tienen solo átomo de zinc por molécula,
siendo la alcohol deshidrogenasa una excepción.
Esta enzima contiene dos átomos de zinc por molécula, uno con función catalítica y el otro con
función estructural. La enzima cataliza la reducción del acetaldehído a etanol:
Esta enzima contiene un solo átomo de zinc la cual cataliza la hidratación del CO2:
Fig. 9.14 Funcionamiento de la anhidrasa carbónica (CA) en células foliares de plantas C3 y C4. BS = cloroplastos de la
vaina del haz; MS = cloroplastos del mesófilo. (En base a Edwars & Walter, 1983 y Hatch & Burnell, 1990)
La anhidrasa carbónica (CA) de las dicotiledóneas consiste de seis subunidades y tiene un peso
molecular de 180 kDa, y seis átomos de zinc por molécula. La enzima está localizada ambos en los
cloroplastos y el citoplasma (Fig. 9.14).
Al evaluar el rol de la CA, y particularmente aquella en los cloroplastos, es esencial una
diferenciación entre plantas C3 y C4 y, en plantas C4 entre cloroplastos del mesófilo y de la vaina del
haz.
Por lo general en plantas C3 falta una relación directa entre la actividad CA y la asimilación
fotosintética de CO2 ó el crecimiento de la planta con los diferentes estados nutricionales del zinc (Fig.
9.15). La actividad está estrechamente relacionada con el contenido de zinc, pero son solo muy poco
afectados por las actividades CA la asimilación de CO2 por unidad de área foliar (Fig. 9.15) ó la
producción de materia seca. Con extrema deficiencia de zinc se carece de actividad CA, pero aún
cuando la actividad CA es baja, puede presentarse la máxima fotosíntesis neta (Fig. 9.15).
Fig. 9.15 Relación entre el contenido de zinc de las laminas foliares y la fotosíntesis neta y la actividad anhidrasa
carbónica en algodón. EU, unidades enzima. (Modificado a partir de Ohki, 1976)
En plantas C4, sin embargo, la situación es diferente. Se requiere una alta actividad CA en los
cloroplastos del mesófilo para cambiar el equilibrio a favor del HCO 3− , el sustrato para la PEP
carboxilasa (Fig. 9.14) que forma compuestos C4 (e.g., malato) para su lanzamiento a los cloroplastos
de la vaina del haz (Sección 5.2.4). Aquí se libera el CO2 y sirve como sustrato para la RuBP
carboxilasa. De acuerdo con esto, a pesar de las similares actividades totales en las hojas de las
plantas C3 y C4, en las plantas C4 de la actividad total CA solo el 1% está localizada en los
cloroplastos de la vaina del haz, pero del 20-60% está asociada con la membrana plasmática.
Se ha presentado evidencia de que por lo menos en plantas C4 la actividad in vivo de la CA
puede ser solo suficiente para evitar que la tasa de conversión de CO2 a HCO 3− limite la fotosíntesis.
Por consiguiente, la deficiencia de zinc puede tener un efecto más dramático en la tasa fotosintética de
plantas C4 comparando con las C3. La anhidrasa carbónica es una enzima adaptable, su síntesis se
incrementa rápidamente a bajas concentraciones de CO2 y su actividad cae en unos pocos días bajo
oscuridad, ó bajo deficiencia de nitrógeno. Los cambios en su actividad presentan siempre un paralelo
con la PEP carboxilasa, indicando que la expresión de los genes que codifican para las dos proteinas
pueden estar estrechamente relacionados.
9.4.2.3 Superóxido Dismutasa-CuZn ←
En esta isoenzima el zinc está asociado con el cobre (CuZnSOD). Se ha discutido la localización y el
rol de la CuZnSOD en la Sección 9.3. Más probablemente el átomo de cobre representa al
componente metálico catalítico y el de zinc el estructural. Con la deficiencia de zinc la actividad SOD
es mucho menor pero puede ser restaurada in vitro al resuministrar zinc en el medio de ensayo,
indicando que el átomo de zinc es un componente estructural esencial para el normal funcionamiento
de la CuZnSOD.
Es particularmente crítica la disminución en la actividad SOD que sucede bajo deficiencia de
zinc, ya que se presenta un incremento simultaneo en la tasa de generación de O −2 (Tabla 9.16). El
correspondiente mucho mayor nivel de radicales tóxicos O −2 , y de oxidantes relacionados (Sección
2.3) son los principales factores responsables de la peroxidación lipídica de la membrana y del
incremento en la permeabilidad de la membrana.
−
Tabla 9.16 Efecto de la deficiencia de zinc en la generación de radical superóxido (O 2 ), y en la actividad radical de la
superóxido dismutasa (SOD) en algodón a
Peso seco (g. por 4 plantas) Actividades mg-1 proteína
Suministro de zinc −
durante el Generación de O 2 SOD b
-1
crecimiento Caulinar Radical (nmol min ) (EU)
+Zn 3.1 0.8 1.3 75
-Zn 1.8 0.5 3.7 35
a
Cakmak & Marschner (1988a)
b
EU = unidades enzima
En plantas superiores es cualquiera requerido para, ó por lo menos modula, la actividad de un gran
numero de varios tipos de enzimas, incluyendo las deshidrogenasas, aldolasas, isomerasas y
transfosforilasas. Algunos ejemplos son dados abajo.
Las pirofosfatasas inorgánicas (PPiasas) son componentes importantes de la actividad
bombeadora de protones en el tonoplasto (Sección 2.1). Además de la conocida enzima dependiente
de Mg2+ (Mg•PPiasa), en las hojas existe una isoenzima PPiasa que depende de Zn2+ (Zn•PPiasa). En
hojas de arroz la proporción de la actividad Mg•/Zn•PPiasa varía entre 3 y 6, y ambas pirofosfatasas
son probablemente diferentes isoenzimas.
Se ha documentado por muchos años el rol del zinc en el metabolismo del DNA y RNA, en la
división celular, y en la síntesis proteica, pero solo se ha identificado recientemente un nueva clase de
moléculas proteicas dependientes de zinc (metaloproteínas de zinc) que están involucradas en la
replicación del DNA, transcripción y, de este modo, en la regulación de la expresión génica. Para la
transcripción, se requiere zinc en estas proteínas para su ligamiento a genes específicos mediante la
formación de complejos tetraédricos con los residuos aminoácidos de la cadena polipeptídica (Fig.
9.16).
Fig. 9.16 Presentación esquemática del rol del zinc en la estructura terciaria de la cadena peptídica en las proteínas de
replicación (“dedo de zinc”). (En base a Coleman, 1992 y Vallee & Falchuk, 1993)
De este modo la cadena polipeptídica forma un bucle ó “dedo” de usualmente 11-13 residuos
aminoácidos que ligan las secuencias específicas de DNA (“motivo dedo de zinc”). En estas
metaloproteínas que ligan DNA el zinc está por lo tanto involucrado directamente en el paso de
traducción de la expresión génica y en la activación ó represión de elementos de DNA.
Tabla 9.17 Efecto del suministro de zinc en el peso seco caulinar y en la composición de las partes caulinares apicales
(hojas jóvenes y ápice caulinar) en plantas de fríjol a
Peso seco Contenido en hojas jóvenes y ápice caulinar
Suministro caulinar Zn Aminoácidos libres Proteína Triptófano IAA
de Zn (g por 3 plantas) (μg g-1 peso seco) (μmol g-1 peso seco) (mg g-1 peso fresco) (μmol g-1 peso seco) (ng g-1 peso fresco)
+Zn (1 μм) 8.24 52 82 28 0.37 239
-Zn 3.66 13 533 14 1.32 118
-Zn, +Zn b 4.53 141 118 30 0.27 198
a
A partir de Cakmak et al. (1989)
b
Resuministro de 3 μм Zn por 3 días.
Fig. 9.17 Relación entre el contenido de zinc, de ribosomas 80S y proteico en la fracción soluble del tejido meristemático
caulinar de arroz. (A partir Kitagishi et al., 1987.)
Tabla 9.18 Contenido de elementos minerales en el tejido meristemático de la hoja más joven y en laminas foliares
maduras de plantas de arroz suficientes en zinc a
Contenido de elementos minerales en la materia seca
Zn Mn Mg Ca K
(μg g-1) (μg g-1) (%) (%) (%)
Meristemo 204 188 0.42 0.23 3.01
Lamina foliar 18 540 0.89 0.60 1.28
a
En base a Kitagishi & Obata (1986).
Tabla 9.19 Efecto del suministro de zinc en el peso fresco, actividad RNAasa, y nitrógeno proteico en soya (Glycine
wighii) a
Suministro de zinc Peso fresco Actividad RNAasa Nitrógeno proteico
-1 b
(mg l ) (g por planta) (%) (% peso fresco)
0.005 4.0 74 1.82
0.01 5.1 58 2.25
0.05 6.6 48 2.78
0.10 10.0 40 3.65
a
En base a Jonson & Simona (1979).
b
% hidrólisis del sustrato RNA
Ambas enzimas están localizadas en los cloroplastos así como en el citoplasma. La fructosa-
1,6-bifosfatasa es un enzima clave en el particionamiento de los azucares C6 en los cloroplastos y el
citoplasma. La aldolasa regula la transferencia de fotosintatos C3 desde los cloroplastos hacia el
citoplasma, y dentro del citoplasma el flujo de metabolitos vía la vía glucolítica. Bajo deficiencia de
zinc se reduce drástica y bastante específicamente la actividad aldolasa así que la actividad de esta
enzima puede servir como un indicador del estado nutricional del zinc en las plantas.
Por lo general, en hojas que sufren de deficiencia de zinc, una abrupta declinación en la
actividad anhidrasa carbónica es el cambio más sensible y obvio en la actividad de las enzimas del
metabolismo de los carbohidratos (Tabla 19.20). La actividad de la fructosa-1,6-bifosfatasa también
se declina bastante rápidamente; sin embargo, aquella de las otras enzimas es afectada en un mucho
menor grado, particularmente con deficiencia suave de zinc.
Tabla 9.20 Efecto de la creciente deficiencia de zinc en las actividades foliares enzimáticas en plantas de maíz cultivadas
sin suministro de zinc a
Porcentaje de disminución en la actividad después de días sin suministro de zinc
Enzima 5 10 15
Fructosa-1,6-bifosfatasa 36 50 65
Anhidrasa carbónica 84 76 84
PEP carboxilasa <1 5 34
RuBP carboxilasa 9 41 38
Enzima málica <1 22 37
a
Valores relativos; plantas suficientes en zinc = 100. En base a Shrotri et al. (1983).
Tabla 9.21 Efecto de la deficiencia de zinc y de la reanudación del suministro de zinc en los contenidos de zinc y
carbohidratos en hojas de col a
Suministro de zinc (μм)
b
Parámetro 1.0 0.001 0.001 + 2.0
Contenido de zinc (mg kg-1 peso seco) 21 14 30
Azucares (mg g-1 peso fresco) 4.2 9.1 5.0
Almidón (mg g-1 peso fresco) 7.5 24.6 19.2
Actividad reacción de Hill (relativo) 100 48 66
a
En base a Sharma et al. (1982).
b
24 h después de reanudar el suministro de 2.0 μм zinc.
Los más notables síntomas de deficiencia de zinc —crecimiento estancado y “hojas pequeñas”—
están presumiblemente relacionados con las perturbaciones en el metabolismo de las auxinas, en
particular del ácido indolacético (IAA). Aún no es claro el modo de acción del zinc en el metabolismo
de las auxinas. En plantas de tomate deficientes en zinc se ha mostrado que la retarda elongación
caulinar esta correlacionada con una disminución en el nivel IAA, y la reanudación de ambos la
elongación caulinar y del nivel IAA suceden después de que el zinc es resuministrado. Las respuestas
de los crecientes niveles de IAA al tratamiento con zinc fueron más rápidas que aquellas del
crecimiento por elongación. Los bajos niveles de IAA en plantas deficientes de zinc pueden ser el
resultado de su inhibida síntesis ó de la realzada degradación del IAA. El triptófano es mas
probablemente el precursor en la biosíntesis del IAA.
Hay reportes contradictorios acerca del requerimiento de zinc para la síntesis del triptófano. El
incremento en el contenido de triptófano en la materia seca de granos de arroz mediante la
fertilización con zinc en plantas cultivadas en un suelo calcáreo puede apoyar una suposición tal. Sin
embargo, un incremento tal puede ser una expresión de un incremento general en el contenido
proteico en los granos y, de este modo, el resultado es inconcluso en términos del requerimiento del
zinc para la síntesis del triptófano.
En hojas de plantas deficientes de zinc el triptófano puede incrementarse en vez de disminuirse;
mas probablemente como un resultado de la deteriorada síntesis proteica como se muestra en la Tabla
9.17. En hojas deficientes de zinc el contenido de triptófano se incrementa similarmente a otros
aminoácidos. Aunque el menor contenido de IAA en hojas deficientes en zinc puede indicar un rol del
zinc en la biosíntesis del IAA desde el triptófano (como se postuló por Salami & Kenefick, 1970), los
menores contenidos de IAA son mas probablemente el resultado de la realzada degradación oxidativa
del IAA (Fig. 9.18).
El zinc es requerido para el mantenimiento de la integridad de la membrana. Este puede ligarse a los
grupos fosfolípidos y sulfhidrilos de los constituyentes de la membrana ó formar complejos
tetraédricos con los residuos cisteína de las cadenas polipeptídicas (Sección 9.4.2) y por lo tanto
proteger a los lípidos y proteínas membranales contra los daños oxidativos. El zinc puede también
controlar la generación de los radicales tóxicos de oxígeno al interferir con la oxidación del NADPH
así como al limpiar el O −2 en su función como componente metálico de la CuZnSOD. Por
consiguiente, bajo deficiencia de zinc hay un típico incremento en la permeabilidad de la membrana
plasmática, por ejemplo en raíces indicado por la fuga de solutos de bajo peso molecular, una
disminución en el contenido de fosfolípidos y en el grado de insaturación de los ácidos grasos en los
lípidos membranales (Tabla 9.22). Tan solo 12 h después de resuministrar zinc se puede observar
alguna restauración en la integridad de la membrana. Las vesículas de la membrana plasmática,
aisladas a partir de raíces deficientes en zinc, también tienen una mayor permeabilidad pasiva que las
vesículas a partir de raíces suficientes en zinc.
La incrementada permeabilidad membranal en plantas deficientes de zinc es causada por las
mayores tasas de generación de O −2 . (Tabla 9.16) como resultado de la elevada actividad de una
oxidasa generadora de O −2 dependiente de NADPH (Tabla 9.23). La mayor actividad de esta oxidasa
es cualquiera un reflejo del rol directo del zinc en la regulación de la actividad de la enzima, ó del
resultado indirecto por las alteraciones en la estructura y composición de las membranas (Tabla 9.22).
Tabla 9.22 Efecto del estado nutricional del zinc en la fuga de solutos de bajo peso molecular (exudados radicales) y en la
composición radical lipídica en plantas de algodón a
Contenido radical Exudados radicales (g-1 peso seco (6h)-1) Contenido lípidos
de Zn Aminoácidos Azucares Fenólicos Potasio Fosfolípidos Ácidos grasos
Tratamiento (μg g-1 peso seco) (μg) (μg) (μg) (mg) (μg g-1 peso fresco) sat/insat
+Zn 258 48 375 117 1.68 2230 0.79
-Zn 16 165 751 161 3.66 1530 0.90
b
-Zn+Zn 121 94 652 130 2.32 ND ND
a
En base a Cakmak & Marschner (1988c)
b
Resuministro de Zn a plantas deficientes por 12 h; ND = no determinado.
Tabla 9.23 Relación entre el contenido caulinar y radical de zinc, contenido de clorofila, generación de superóxidos y
oxidación del NADPH en extractos radicales (48 000 g Supernatant) de plantas de fríjol a
Contenido de Zn −
(μg g-1 peso seco) Clorofila Generación de O 2 Oxidación de NADPH
Tratamiento Radical Caulinar (mg g-1 peso seco) (nmol mg-1 proteína min-1) (nmol mg-1 proteína min-1)
+Zn 44 37 7.4 2.2 18.3
-Zn 11 10 3.6 6.6 61.0
-Zn + Zn b 69 71 4.1 4.3 40.0
a
Cakmak & Marshner (1988a).
b
Resuministro de zinc por 2 días a plantas deficientes.
Fig. 9.18 Participación del zinc en la generación y desintoxicación de radicales superóxido, y efectos de loa radicales
libres de oxígeno en la función de la membrana y en el metabolismo del IAA. (Compilado a partir de Cakmak &
Marschner, 1988ª,b, y Cakmak et al., 1989.)
Más probablemente, muchos de los síntomas mas obvios de deficiencia de zinc como la
clorosis y necrosis foliar, la inhibida elongación caulinar y la incrementada permeabilidad de la
membrana son expresiones del estrés oxidativo llevado a cabo por la mayor generación de O −2 . y un
simultáneo deterioro del sistema de desintoxicación en plantas deficientes de zinc. Estos eventos son
resumidos esquemáticamente en la fig. 9.18.
Las grandes aplicaciones de fertilizantes de fósforo a suelos de baja disponibilidad de zinc pueden
inducir la deficiencia de zinc (“deficiencia de Zn inducida por P”), al alterar cualquiera los factores
suelo o planta. Los altos contenidos de fósforo en los suelos pueden disminuir la solubilidad del zinc
en los suelos, aunque no siempre ocurren tales efectos. El alto suministro de fósforo está
frecuentemente asociado con una reducción en el crecimiento radical y un menor grado de infección
radical con micorrizas VA (Sección 15.6). Ambos factores son importantes para la adquisición del
zinc. Una disminución en el contenido caulinar de zinc y una inducción de los síntomas de deficiencia
de zinc por el alto suministro de fósforo son frecuentemente los resultados del realzado crecimiento
caulinar y, de este modo, de la “dilución” del zinc en las plantas. Hay, sin embargo, interacciones
fisiológicas adicionales entre el fósforo y el zinc dentro de las plantas involucradas, ya que la
deficiencia de zinc inducida por fósforo puede ser demostrada rápidamente en cultivos en solución
nutritiva. Con crecientes contenidos de fósforo en la materia seca caulinar son mas severos los
síntomas de deficiencia de zinc, aunque el contenido de zinc en la materia seca no disminuya. Sin
embargo, se disminuye la disponibilidad fisiológica del zinc como se indica, por ejemplo, en las
menores proporciones de zinc extraíble por agua y las menores actividades SOD en las hojas. Los
altos contenidos caulinares de fósforo pueden por lo tanto disminuir la solubilidad y movilidad del
zinc ambos dentro de las células y en el transporte a larga distancia hacia el ápice caulinar.
En cultivo en solución con alto suministro de fósforo pero bajo de zinc, la deficiencia de zinc
inducida por fósforo está frecuentemente asociada con una cantidad excepcional alta de fósforo y
síntomas de toxicidad por fósforo en las hojas maduras, que pueden ocasionalmente ser confundidos
con una evidencia de realce de la deficiencia de zinc debido a la gran proporción P/Zn. Como se
muestra en la Tabla 9.24, la toma de zinc no se afecta al incrementar las concentraciones de fósforo en
la solución externa. En ausencia de zinc, ó con bajas concentraciones externas, sin embargo, es muy
alto el contenido de fósforo en la materia seca caulinar, conduciendo a síntomas de toxicidad. En
general, un contenido de fósforo mayor del ~2% en peso seco foliar puede ser considerado como
tóxico.
Tabla 9.24 Efectos de las concentraciones de zinc y fósforo en la solución nutritiva en el crecimiento y contenido caulinar
de zinc y fósforo en okra (Abelmoschus esculentum L.) a
Peso seco Contenido de zinc Contenido de fósforo
Suministro de Zn (g por planta) b (μg g-1 peso seco) b (mg g-1 peso seco) b
(μм) P1 P2 P1 P2 P1 P2
0 8.3 9.5 15 15 11.0 24.1
0.25 9.6 9.9 27 27 9.6 20.2
1.0 9.8 11.6 54 57 8.7 11.8
a
En base a Loneragan et al. (1982b).
b
P1, 0.25 mм fósforo; P2, 2.0 mм fósforo.
El mucho mayor contenido de fósforo en la materia seca caulinar en plantas deficientes de zinc
suplidas con altas concentraciones de fósforo (P2) puede solo ser en algún grado atribuido al “efecto
concentración” particularmente en hojas maduras. La principal razón del alto contenido de fósforo en
las hojas es que la deficiencia de zinc realza ambas la tasa toma radical de fósforo y su translocación
hacia los vástagos (Tabla 9.25). Este efecto realzante es específico para la deficiencia de zinc y no se
observa cuando son deficientes otros micronutrientes.
Tabla 9.25 Efecto de la deficiencia de micronutrientes en el peso seco y contenido radical y caulinar de fósforo en plantas
de algodón a
Peso seco (g por planta) Contenido de P en materia seca (%)
Tratamiento Radical Caulinar Radical Caulinar
Control 0.18 1.21 1.03 1.10
-Zn 0.13 0.70 1.15 2.65
-Fe 0.16 0.98 1.00 0.90
-Mn 0.15 0.93 0.96 1.20
-Cu 0.16 1.00 1.38 1.40
a
Cakmak & Marschner (1986).
El zinc afecta el metabolismo radical del fósforo, quizás también el paso de cargar el fósforo
en el xilema (Sección 2.8). La deficiencia de zinc también incrementa la permeabilidad de la
membrana plasmática de las células radicales al fósforo, así como al cloruro y boro, y puede aún
también realzar la toxicidad por boro. De este modo, la realzada toma de fósforo en plantas
deficientes en zinc puede en parte ser una expresión de la mayor permeabilidad pasiva de la
membrana plasmática de las células radicales ó del deteriorado control de la carga del xilema.
El alto contenido caulinar de fósforo en plantas deficientes de zinc, sin embargo, es también el
resultado de un deterioro específico en la retranslocación del fósforo en el floema (Tabla 9.26) y, de
este modo, de una importante “señal” del control caulinar en la toma radical de fósforo (Sección
3.4.4). No es claro el mecanismo por el que la deficiencia de zinc deteriora la retranslocación de
fósforo desde los vástagos, ya que en plantas deficientes no se deteriora la retranslocación de ninguno
86
Rb ni de 36Cl (Tabla 9.26).
Tabla 9.26 Distribución del 32P, 86Rb y 36Cl entre vástagos y raíces en plantas de algodón deficientes y suficientes en zinc,
19 h después de su aplicación caulinar, valores relativos a
32 86 36
Estado nutricional P Rb Cl
del zinc Caulinar Radical Caulinar Radical Caulinar Radical
+Zn 66 34 62 38 29 71
-Zn 92 8 66 34 32 68
a
Marschner & Cakmak (1986).
Es pobre el conocimiento de las formas de ligamiento del zinc en los órganos vegetativos de la planta,
excepto por aquel en enzimas (ver arriba) y en el rango de concentración tóxico (Sección 9.4.10). En
hojas de lechuga extraídas con bicarbonato de amonio se aisló una fracción de bajo peso molecular
(~1.25 kDa) que contenía azufre, azucares reductores, nitrógeno-amino y 73% del zinc soluble total
en las hojas. Sin embargo, esto no significa necesariamente una importancia in vivo de esta fracción
ya que puede presentarse redistribución del zinc durante la extracción.
En contraste a los órganos vegetativos, se dispone de mucha información sobre la localización
y las formas de ligamiento del zinc en semillas y granos. En granos y semillas, la mayoría del zinc y
otros nutrientes minerales, están localizados en los llamados “cuerpos proteicos” en forma de
partículas discretas, los cristales globoides. Estos globoides consisten principalmente de fitato, i.e.,
sales del ácido fítico (Tabla 9.27). En semillas de trigo, se encontraron similarmente altos contenidos
de zinc (600 μg g-1 peso seco) en cuerpos proteicos en el escutelo. En los cuerpos proteicos del
germen de maíz el fitato es principalmente una sal mixta de K + Mg. Sin embargo, también se enlazan
como fitato proporciones relativamente grandes de los micronutrientes zinc, manganeso y hierro, pero
no cobre.
Tabla 9.27 Contenido de elementos minerales en el germen y cuerpos proteicos en el germen de granos de maíz a
Contenido de elementos minerales
Zn Fe Mn Cu Ca K Mg Ptot Pfit
(μg g-1 peso seco) (mg g-1 peso seco)
Germen 163 186 30 12 449 27 10 30 23
Cuerpos proteicos 565 490 170 11 1645 68 44 89 88
a
Marschner, Ehret & Haug (no publicado).
Es difundida la deficiencia de zinc entre plantas cultivadas en suelos altamente alterados y en suelos
calcáreos. En el último caso la deficiencia de zinc está frecuentemente asociada con la deficiencia de
hierro (“clorosis de la cal”). La baja disponibilidad del zinc en suelos calcáreos de alto pH resulta
principalmente a partir la adsorción del zinc a la arcilla ó a los CaCO3 en vez de por la formación de
Zn(OH)2 o ZnCO3 escasamente solubles. Además se inhibe la toma y translocación del zinc hacia el
vástago por las altas concentraciones de bicarbonato, HCO 3− . Este efecto tiene notables semejanzas al
efecto del HCO 3− en el hierro (Sección 16.5). En contraste a la deficiencia de hierro, sin embargo, la
deficiencia del zinc en plantas cultivadas en suelos calcáreos puede ser corregida bastante
rápidamente mediante la aplicación al suelo de sales inorgánicas de zinc como el ZnSO4.
Los mas característicos síntomas visuales de la deficiencia de zinc en dicotiledóneas son el
crecimiento estancado debido al acortamiento de los entrenudos (“arrosetamiento”) y una drástica
disminución en el tamaño foliar (“hojas pequeñas”), como se muestra en la Fig. 9.19. Bajo deficiencia
severa de zinc se muere el ápice caulinar (“die-back”), como está ampliamente distribuido, por
ejemplo, en plantaciones forestales en el sur de Australia. Bastante a menudo estos síntomas son
combinados con clorosis, que es cualquiera altamente contrastante ó difusa (“moteado de hoja”).
Estos síntomas son usualmente más severos bajo altas intensidades lumínicas que bajo sombreo
parcial, por las razones que se han discutido en la Sección 5.2.2. En cereales como el sorgo, se
presentan frecuentemente en las hojas bandas cloróticas a lo largo de la arteria central y decoloración
rojiza en manchas (causadas por las antocianinas). Los síntomas de clorosis y necrosis de las plantas
deficientes en zinc son frecuentemente efectos secundarios causados por la toxicidad por fósforo ó
boro (Sección 9.4.8), ó por la fotooxidación que resulta de la deteriorada exportación de fotosintatos
(Sección 5.2.2). En dicotiledóneas los síntomas de deficiencia de zinc puede ser similares en
apariencia a la infección por virus y puede ser confundida con tal, como ha pasado en el caso de la
“enfermedad de la rizadura” en lúpulo (Humulus scandens).
Fig. 9.19 Deficiencia de zinc en manzano con la típica inhibición en la elongación de los entrenudos (“arrosetamiento”) y
reducción del tamaño foliar (“hojas pequeñas”).
Bajo deficiencia de zinc es usualmente más inhibido el crecimiento caulinar que el crecimiento
radical, el crecimiento radical puede aún ser realzado a expensas del crecimiento caulinar como, por
ejemplo, en trigo. Bajo deficiencia de zinc también se incrementa la exudación radical de solutos de
bajo peso molecular. Mientras que en especies dicotiledóneas dominan los aminoácidos, azúcares,
fenólicos y el potasio (Tabla 9.22), en especies gramíneas los principales solutos son los
fitosideróforos que son liberados en un claro patrón diurno, tal como es típica bajo deficiencia de
hierro (Sección 2.5.6). No es claro si la realzada liberación de los fitosideróforos bajo ambas
deficiencia de zinc y hierro son regulados separadamente ó sea más probablemente la expresión de un
deterioro del metabolismo del hierro inducido por la deficiencia de zinc en las plantas.
En las hojas, los niveles críticos de deficiencia están debajo de los 15-20 μg Zn g-1 peso seco
(ver Sección 9.4.4). Por la deficiencia de zinc se deprime a un relativamente mayor grado el
desarrollo del grano y semilla que la producción total de materia seca, probablemente debido por lo
menos en parte a la deteriorada fertilidad del polen en plantas deficientes (Sección 6.4). Las especies
vegetales difieren en su sensibilidad a la deficiencia de zinc, el maíz, el algodón, y el manzano son
mucho mas sensibles que, por ejemplo, el trigo, la avena, o la arveja.
Cuando es grande el suministro de zinc, puede ser rápidamente inducida la toxicidad por zinc en
plantas no tolerantes, siendo la inhibición de la elongación radical un parámetro muy sensible.
Bastante a menudo, la toxicidad por zinc conduce a la clorosis en hojas jóvenes. Esto puede ser una
deficiencia inducida de, por ejemplo, magnesio ó hierro, debido al similar radio iónico del Zn2+ y del
Fe2+ y del Mg2+. La inducida deficiencia de manganeso puede también ser de importancia ya que el
alto suministro de zinc disminuye fuertemente el contenido de manganeso en las plantas.
En plantas de fríjol la toxicidad por zinc inhibe la fotosíntesis en varios pasos y a través de
diferentes mecanismos. La deprimida actividad RuBP es presumiblemente causada por la
competencia con el magnesio, y la inhibida actividad PS II por el reemplazo del manganeso en las
membranas tilacoidales. Mientras que en las membranas tilacoidales de las plantas control están
enlazados cerca de seis átomos de ambos manganeso y zinc por 400 moléculas de clorofila, bajo
toxicidad por zinc esta proporción cambia a dos átomos de manganeso y 30 de zinc.
Los niveles críticos de toxicidad en las hojas de plantas de cultivo son tan bajos como 100 μg
Zn g peso seco hasta a mas de 300 μg Zn g-1 peso seco, siendo más típico el último valor. El
-1
incrementar el pH del suelo mediante el encalado es el procedimiento más efectivo para disminuir
ambos el contenido de zinc y la toxicidad por zinc en las plantas. En comparación con las diferencias
genotípicas entre las plantas de vegetación natural, son pequeñas las diferencias genotípicas en la
tolerancia al zinc entre plantas de cultivo, pero no obstante son marcadas, aún dentro de la misma
especie. En genotipos de soya la tolerancia al zinc está positivamente correlacionada con el contenido
foliar de zinc. En otras palabras, en este ejemplo el mecanismo de tolerancia no es el de exclusión
desde la toma sino el de tolerancia del tejido a los altos contenidos de zinc.
Como con la tolerancia al cobre, han sido bastante tiempo una tópico principal de interés en la
ecofisiología los mecanismos responsables de la tolerancia al zinc. La tolerancia al zinc también se ha
vuelto un tópico de interés en la agricultura y la fisiología de cultivos, ya que el zinc es el metal
pesado que se encuentra presente en las mayores concentraciones en la mayoría de desperdicios que
surgen de las comunidades modernas industrializadas.
Los principales mecanismos de tolerancia a los metales pesados han sido discutidos en la
Sección 9.3, e ilustrados en la Fig. 9.13. En contraste al cobre, la exclusión desde la toma, ó el
ligamiento a las paredes celulares, no parece ser importantes para la tolerancia al zinc. Sin embargo,
puede existir un mecanismo particular de exclusión en especies de árboles forestales como en Pinus
sylvestris donde ciertos hongos ectomicorrícicos retienen la mayoría del zinc en su micelio y, de este
modo, incrementan fuertemente la “tolerancia al zinc” de la planta hospedera.
En el caso del zinc, la tolerancia es conseguida principalmente a través del secuestro del zinc
en las vacuolas como se muestra en un ejemplo típico en la Tabla 9.28. Mientras que en clones no
tolerantes que reciben un abundante suministro de zinc hay una acumulación preferencial del zinc en
el citoplasma, en los clones tolerantes permanece baja la concentración de zinc en el citoplasma; en
vez de eso, el zinc es secuestrado en las vacuolas. Se presentan estrechas correlaciones positivas en
genotipos tolerantes entre la acumulación de ácidos orgánicos como el malato y el citrato, y la
acumulación del zinc, indicando que la complejación del zinc con ácidos orgánicos en las vacuolas es
en muchos casos un mecanismo importante de tolerancia al zinc.
Tabla 9.28 Efecto del suministro de zinc en las concentraciones de zinc en el citoplasma y vacuolas de raíces de clones de
Deschampsia caespitosa tolerantes y no tolerantes al zinc a
Concentración externa Zinc enlazado en el citoplasma (mм) Zinc soluble en las vacuolas (mм)
(mм Zn2+) No tolerante Tolerante No tolerante Tolerante
0.10 7.1 10.6 3.7 5.3
0.75 33.4 6.2 2.1 33.4
a
En base a Brookes et al. (1981).
Hay un acuerdo general de que las fitoquelatinas no juegan un rol en la tolerancia al zinc. Esto
ocasiona la cuestión en cuanto a los mecanismos de tolerancia al zinc en tejidos meristemáticos no
vacuolados como los ápices radicales. Aquí, existen otros mecanismos como el secuestro del zinc
mediante el ligamiento al fitato como ocurre en un ecotipo tolerante al zinc de Deschampsia
caespitosa. Además, puede ser de importancia la complejación del zinc con aminoácidos en el
citoplasma. La tolerancia al zinc en Deschampsia caespitosa se incrementa en plantas suplidas con
amonio comparando con las nutridas con nitrato. Esto probablemente resulta por la mayor
acumulación de asparragina en el citoplasma de las plantas alimentadas con amonio y que forma
complejos bastante estables con el zinc.
9.5 Níquel ←
9.5.1 General ←
En sistemas biológicos están bien definidas un número de enzimas en que el níquel es el componente
metálico requerido para su actividad. En estas enzimas el níquel está coordinado cualquiera a
ligandos de N- y O- (e.g., en ureasa), a ligandos de S- (residuos cisteína, e.g., hidrogenasa), ó
ligandos de N- de estructuras tetrapirrólicas.
En plantas superiores, la ureasa es hasta ahora la única enzima conocida que contiene níquel.
La ureasa aislada de canavalia (Canavalia ensiformis L.) tiene un peso molecular de 590 kDa y
consiste de seis subunidades (i.e., es hexamérica), cada subunidad contiene dos átomos de níquel. En
las subunidades el níquel está coordinado a ligandos de N- y O-, y uno de las enlaces Ni-O puede
posiblemente ser desplazado por moléculas de agua durante las reacciones hidrolíticas (ver abajo).
Cuando se suministra la urea como única fuente de nitrógeno, en ausencia de níquel fue muy pobre el
crecimiento de Lemna y de cultivos celulares de soya y fue baja la actividad ureasa. La adición de
níquel incremento ambos el crecimiento y la actividad ureasa más de cinco veces en el cultivo de
células de soya. En plantas bajas en níquel suplidas con urea, no solo se deteriora la utilización de esta
forma de nitrógeno sino también se presenta toxicidad por urea. La aplicación foliar de urea está
frecuentemente asociada con la toxicidad por urea (Sección 4.3), y la severidad de los síntomas de
toxicidad se relacionan estrechamente con el estado nutricional del níquel de la planta como se
muestra en la Tabla 9.29 para soya. En plantas sin suministro de níquel, es baja la actividad foliar
ureasa y la aplicación foliar de urea conduce a una gran acumulación de urea y a la necrosis severa de
las puntas foliares. En plantas suplidas con níquel, la actividad ureasa fue mucho mayor y
correspondientemente menores la acumulación de urea y necrosis.
Tabla 9.29 Efecto del suministro de níquel en la solución nutritiva y de la aplicación foliar de urea en la necrosis de la
punto foliar, y en la actividad ureasa en plantas de soya a
Suministro de Ni Aplicación foliar Necrosis de puntas foliares Contenido de urea Actividad ureasa
(μg l-1) (mg urea por hoja) (% de peso seco) (μg g-1 peso seco) (μmol NH3 h-1 g-1 peso seco)
0 <0.1 64 2.2
0 3 5.2 1038 2.7
6 13.6 6099 2.4
0 0 0 11.8
100 3 2.0 299 11.3
6 3.5 1583 9.6
a
En base a Krogmeier et al. (1991). Reimpreso con permiso de Kluwer Academic Publishers.
En leguminosas noduladas como la soya, los ureidos son la forma dominante del nitrógeno
transportado a los vástagos (Sección 7.4) donde ellos son degradadas a NH3 y CO2 sin involucrar el
metabolismo de la urea (Sección 8.2.3). Por consiguiente, no se espera un requerimiento de níquel
particularmente alto en soya nodulada, y otras leguminosas tipo ureido, comparando con soya suplida
con nitrógeno mineral. Independientemente de la forma de nutrición de nitrógeno (urea; N-NH4; N-
NO3; fijación de N2) en soya y caupí, sin suministro de níquel, se acumulan grandes cantidades de
urea en las hojas y son severos los síntomas de necrosis de punta foliar. La Tabla 9.30 muestra que
hay una gran acumulación de urea (hasta 3% del peso seco) hacia la punta de la lamina foliar en
plantas deficientes de níquel. Los contenidos de ureidos son bajos y no son afectados por el
suministro de níquel, lo que es también cierto para purinas libres y el ácido úrico. Estos resultados
indican que la urea es un intermediario normal en el metabolismo del nitrógeno (ver abajo).
Tabla 9.30 Efecto del suministro de níquel durante el crecimiento en el contenido de urea, ureidos y níquel en hojas
maduras de caupí suplido con NH4NO3 a
Contenido en peso seco
Urea Ureido Níquel
Parte de la (μmol g-1) (μmol g-1) (μg g-1)
hoja +Ni -Ni +Ni -Ni +Ni -Ni
Pecíolo 0.11 0 ND ND Nd ND
Base lamina 0.56 18.1 3.6 4.5 3.73 0.11
Punta lamina 2.16 238.4 ND ND ND ND
a
En base a Walter et al. (1985) ; ND = no determinado.
Cuando fueron usadas semillas a partir de plantas cultivadas bajo condiciones bajas en níquel
también se encontraron grandes acumulaciones de urea y necrosis severa de la punta foliar en plantas
de trigo, cebada, y avena sin suministro de níquel. El crecimiento radical y caulinar fue
significativamente menor en las plantas privadas de níquel, que fueron menos verdes, desarrollaron
necrosis y clorosis intervenal, y los 2 cm terminales de las hojas fallaron en su despliegue.
En semillas de cebada a partir de plantas cultivadas con bajo suministro de níquel se presenta
una estrecha relación entre el contenido de níquel, la viabilidad, la tasa de germinación y el vigor de la
plántula. Esta relación para la tasa de germinación se muestra en la Fig. 9.20.
La viabilidad de las semillas deficientes en níquel no puede ser restaurada al empapar las
semillas en una solución que contiene níquel, demostrando que el níquel es esencial para el normal
desarrollo de la semilla en las plantas maternas y, de este modo, para completar el ciclo de vida en la
planta de cebada.
Fig. 9.20 Relación entre el contenido seminal de níquel y el porcentaje de germinación en cebada. (Redibujado a partir de
Brown et al-. 1987a; con permiso de la American Society of Plant Physiologists)
Fig. 9.21 Vías de biosíntesis de la urea en plantas. (Modificado a partir de Walter et al., 1985.)
Por lo menos en cebada, el nivel crítico de deficiencia de níquel está en el rango de 0.1 μg g-1
peso seco, y a menores contenidos se acumulan aminoácidos y nitrato. Los cambios en el contenido
de ácidos orgánicos y otros solutos pueden resultar a partir de los eventos secundarios de las
perturbaciones en el metabolismo del nitrógeno en plantas deficientes en níquel. No es claro hasta que
punto varios de estos efectos de la deficiencia de níquel están directamente relacionados con la
función del níquel en la ureasa. En cualquier caso estos estudios demuestran que en el metabolismo
del nitrógeno la urea es un metabolito normal cuya concentración tiene que ser mantenida a un nivel
bajo a fin de evitar su toxicidad. Se conocen en las plantas varías vías de biosíntesis de la urea (Fig.
9.21). El ciclo de la ornitina para la biosíntesis de urea probablemente es de importancia general, así
como la mayor tasa de formación de urea durante la degradación proteica, por ejemplo, en hojas
maduras, al principio del crecimiento reproductivo y en la germinación de semillas de leguminosas.
En la mayoría de plantas el contenido de níquel en los órganos vegetativos está en el rango de 1-10 μg
g-1 peso seco, y este rango refleja principalmente las diferencias entre especies vegetales en la toma y
en el transporte del níquel de la raíz al vástago. El níquel es fácilmente móvil en el xilema y el floema,
y en algunas especies vegetales es preferentemente translocado a las semillas. Esto es particularmente
cierto para las Fabaceae como se muestra en la Tabla 9.31 en un ejemplo típico a partir de un gran
numero de especies. El molibdeno es el único otro micronutriente que es acumulado tan
preferentemente en las semillas de leguminosas.
Tabla 9.31 Contenido de níquel y otros micronutrientes en las partes caulinares vegetativas y en las semillas de lupino
(Lupinus polyphyllus) y centeno (Secale cereale) a
Contenido (μg g-1 peso seco)
Especie Ni Mo Cu Zn Mn Fe
Lupino Caulinar 0.81 0.08 3.6 28 298 178
Seminal 5.53 3.29 6.0 41 49 47
Hasta ahora no hay evidencia clara de deficiencia de níquel en plantas cultivadas en suelo, ó en
bacterias del suelo, a pesar de que en un experimento en macetas con un suelo calcáreo en trigo
suplido con urea, el suministro simultaneo de níquel realzo el crecimiento, aún hasta a contenidos
caulinares de níquel de 15-22 μg g-1 peso seco.
En general, en plantas de cultuvo hay una mucha mayor preocupación respecto a la toxicidad
por níquel, por ejemplo, en relación a la aplicación de aguas negras que son frecuentemente altas en
níquel. Los niveles críticos de toxicidad están en el rango de >10 μg g-1 peso seco en especies
sensibles, y >50 μg g-1 peso seco en especies moderadamente tolerantes. En trigo los niveles críticos
de toxicidad se incrementan desde 63 a 112 μg g-1 peso seco con el creciente suministro de urea. En
especies sensibles, se inhibe severamente el crecimiento radical aún debajo de los 5 μм Ni cuando es
baja la concentración de Ca2+.
Los suelos de serpentina (ó más precisamente, ultramáficos son usualmente muy altos en hierro,
magnesio, níquel, cromo, pero muy bajos en calcio. La flora de estos suelos incluyen muchas especies
(e.g., del genero Alyssum) que exhiben hiperacumulación de níquel, en donde el contenido de níquel
en las hojas puede alcanzar 10-30 mg g-1 peso seco. La tolerancia al níquel en estas
hiperacumuladoras es conseguida principalmente mediante la complejación del níquel con ácidos
orgánicos, en particular málico y cítrico; siendo la estabilidad de los complejos con ácido cítrico cerca
de 150 veces mayor que la de los complejos con ácido málico. En suelos de debajo del dosel de
árboles hiperacumuladores existe una mucha mayor proporción de bacterias resistentes al níquel que
las que están mas allá del dosel indicando la alta tasa de ciclaje de níquel en el “microecosistema” de
estos árboles.
9.6 Molibdeno ←
9.6.1 General ←
9.6.2 Nitrogenasa ←
La nitrogenasa es el único complejo enzimático clave para todos los microorganismos fijadores de N2.
Está consiste de dos proteínas de hierro, una de las cuales es la FeMo-proteína de 240kDa, compuesta
de cuatro subunidades con 30 átomos de Fe y 2 de Mo. Los detalles del arreglo estructural y las
funciones catalíticas del molibdeno en la nitrogenasa han sido discutidos en la Sección 7.3. En
algunas bacterias diazotróficas (e.g., Azotobacter chroococcum), además de la Mo-nitrogenasa, hay
otra nitrogenasa en que el molibdeno es reemplazado por el vanadio.
En leguminosas y no leguminosas dependientes de la fijación de N2, el requerimiento de
molibdeno es grande, particularmente en los nódulos radicales. Cuando el suministro externo es bajo,
el contenido nodular de molibdeno por unidad peso seco es usualmente mayor que aquel de las hojas,
mientras que cuando el suministro externo es alto, el contenido foliar frecuentemente se eleva mas
que el de los nódulos. Cuando el molibdeno es limitante, la acumulación preferencial en los nódulos
radicales puede conducir a un contenido considerablemente menor de molibdeno en los vástagos y
semillas de las leguminosas noduladas. Sin embargo, la relativa asignación de molibdeno a los varios
órganos vegetales varia considerablemente no solo entre especies vegetales, sino también entre
genotipos dentro de un especie, por ejemplo en Phaseolus vulgaris.
Como se espera, el crecimiento de plantas que dependen de la fijación de N2 es
particularmente estimulado mediante la aplicación de molibdeno a suelos deficientes (Tabla 9.32). La
respuesta del peso seco nodular al molibdeno es espectacular y refleja indirectamente el incremento
en la capacidad de fijación de N2 causado por el molibdeno.
Tabla 9.32 Efecto del molibdeno en el crecimiento y contenido de nitrógeno en plantas de aliso (Alnus glutinosa)
cultivadas en un suelo deficiente en molibdeno a
Aplicación de molibdeno
Parámetro (μg por maceta) Hojas Tallos Raíces Nódulos
Peso seco (g por maceta) 0 1.79 0.59 0.38 0.007
150 5.38 2.20 1.24 0.132
Contenido de nitrógeno (%) 0 2.29 0.92 1.79 2.77
150 3.58 1.17 1.83 3.26
a
A partir de Becking (1961).
Tabla 9.33 Influencia del suministro de fertilizantes de nitrógeno y molibdeno en el contenido foliar de nitrógeno y en el
desarrollo seminal de plantas de soya no noduladas y noduladas a
Tratamiento No nodulada (hg N ha-1) Nodulada (hg N ha-1)
-1
(g Mo ha ) 0 67 134 201 0 67 134 201
Nitrógeno 0 3.1 4.6 5.3 5.6 4.3 5.1 5.4 5.6
(% peso seco foliar) 34 3.6 4.7 5.3 5.6 5.7 5.5 5.6 5.6
Desarrollo seminal 0 1.71 2.66 3.00 3.15 2.51 2.76 3.08 3.11
(t ha-1) 34 1.62 2.67 2.94 3.16 3.05 3.11 3.23 3.13
a
Las plantas fueron cultivadas en un suelo de pH 5.6. En base a Parker & Harris (1977).
La nitrato reductasa es una enzima dimerica con grupos prostéticos que transfieren tres electrones por
subunidad: flavín (FAD), hemo, y molibdeno. Durante la reducción del nitrato, los electrones son
transferidos directamente desde el molibdeno al nitrato. Los detalles de este proceso de reducción han
sido descritos en la Sección 8.2.
La actividad nitrato reductasa (NRA) es baja en hojas de plantas deficientes en molibdeno,
pero puede ser fácilmente inducida en unas pocas horas al permear los segmentos foliares con
molibdeno. Como se muestra en la Fig. 9.22, en plantas alimentadas con nitrato hay una estrecha
relación entre el suministro de molibdeno, la NRA foliar (NRA - Mo), y el desarrollo de la espinaca.
De los segmentos foliares incubados por 2 h con molibdeno (NRA + Mo), solo en aquellos a partir de
plantas deficientes fue donde hubo un incremento en la NRA del tejido foliar. La “NRA inducible”
puede por lo tanto ser usada como un prueba para el estado nutricional del molibdeno en plantas.
Fig. 9.22 Actividad nitrato reductasa (NRA) en hojas de espinaca a partir de plantas cultivadas con diferentes niveles de
molibdeno. Los segmentos foliares fueron incubados con (NRA + Mo) ó sín (NRA – Mo) molibdeno por 2 h. El área
punteada represente al “NRA inducible”. (Redibujado a partir de Witt & Jungk, 1977.)
Tabla 9.34 Efectos del molibdeno y de la fuente de nitrógeno en el crecimiento y contenido de clorofila, nitrato y ácido
ascórbico en tomate a
Peso seco Clorofila Nitrato Ácido ascórbico
b
Tratamiento (g. por planta) (mg (100g)-1 peso fresco) (mg g-1 peso seco) (mg (100g)-1 peso fresco)
(forma del nitrógeno) -Mo +Mo -Mo +Mo -Mo +Mo -Mo +Mo
Nitrato 9.6 25.0 8.9 15.8 72.9 8.7 99 195
Amonio 15.9 19.4 21.6 17.4 10.4 8.7 126 184
a
En base a Hewin & McCready (1956)
b
pH del sustrato (arena cuarcítica) tamponado con CaCO3.
Hay reportes contradictorios a si existe algún requerimiento de molibdeno cuando las plantas
son suplidas con nitrógeno reducido como amonio ó urea. Los resultados mostrados en la Tabla 9.34
incluyen este aspecto ya que bajo condiciones de cultivo no estériles se presentó en el sustrato la
nitrificación del amonio y, de este modo, no pudo evitarse la toma y acumulación de nitrato. En
plantas de coliflor cultivadas bajo condiciones estériles, aquellas suplidas con amonio pero sin
molibdeno no desarrollaron ningún síntoma de deficiencia y no parecieron tener requerimiento de
molibdeno, un resultado que está de acuerdo con aquel obtenido en algas verdes. Se ha supuesto que
aún bajos contenidos de nitrato inducen la síntesis de la nitrato reductasa (ver también Sección 8.2.1)
y que esta apoenzima en ausencia del apropiado cofactor de molibdeno puede tener otras propiedades
catalíticas que conducen a perturbaciones metabólicas similares a aquellas inducidas por los altos
niveles de radicales superóxido como la peroxidación de la membrana lipídica. Cuando se aplicó
tungsteno a plantas deficientes de molibdeno, este fue incorporado en la apoenzima nitrato reductasa
y evitó el desarrollo de los síntomas típicos de deficiencia de molibdeno pero no restauro la actividad
nitrato reductasa. Es bien conocido que ciertas metaloenzimas aún dentro de la misma especie vegetal
no son absolutamente metaloespecíficas. Metales similares pueden ser incorporados y pueden
cualquiera restaurar la reacción catalítica original, ó desarrollar un tipo modificado de reacción
enzimática.
En tabaco, el reemplazo del molibdeno por el tungsteno en la apoenzima de la nitrato
reductasa deprime drásticamente la actividad nitrato reductasa en una pocas horas pero conduce a un
progresivo incremento no solo de la apoenzima sino también de los correspondientes mRNA a niveles
que son varias veces mayores que en plantas suplidas con molibdeno. Esta respuesta sugiera que el
tungsteno inactiva la nitrato reductasa pero simultáneamente conduce a la sobreexpresión de los genes
estructurales de la nitrato reductasa. Estos genes son suprimidos en plantas suplidas con molibdeno,
probablemente por un mayor nivel del nitrógeno reducido.
De las otras enzimas que contienen molibdeno en sistemas biológicos, más probablemente la xantina
oxidasa/deshidrogenasa es también de importancia general en plantas superiores. Esta enzima es una
metaloflavoproteína dimerica cada subunidad de la cual contiene un átomo de molibdeno junto con
una molécula de FAD y cuatro grupos Fe-S como un cluster. Las apoenzimas de la nitrato reductasa
(Sección 8.2.1) y de xantina oxidasa/deshidrogenasa comparten muchas propiedades en común,
incluyendo un peso molecular similar. La xantina oxidasa/deshidrogenasa cataliza la vía catabólica de
las purinas a ácido úrico:
La enzima se presenta cualquiera como una xantina oxidasa con O2 como un aceptor terminal
de electrones, ó xantina deshidrogenasa donde los electrones son transferidos al NAD+. Se han
encontrado ambas formas de la enzima en plantas superiores, en las hojas predomina la forma
deshidrogenasa. La enzima está involucrada en el catabolismo de las purinas y, de este modo, en la
vía biosintética de ureidos que son productos de la oxidación de las purinas (Sección 8.5). En
leguminosas como la soya y caupí, en que los ureidos son los compuestos más predominantes de
nitrógeno formados en los nódulos radicales (Sección 7.4.3), la xantina oxidasa/deshidrogenasa juega
un rol clave en el metabolismo del nitrógeno. En el citosol de los nódulos las purinas (e.g., xantina)
son oxidadas a ácido úrico, el precursor de los ureidos. En leguminosas noduladas del tipo ureido,
bajo deficiencia de molibdeno puede resultar por lo tanto la inhibición del crecimiento y las bajas
tasas de fijación de N2 debido a la baja actividad nitrogenasa ó del deteriorado catabolismo de las
purinas en los nódulos, ó de ambas causas.
La sulfito oxidasa es otra enzima que contiene molibdeno, bien caracterizada en
microorganismos, que cataliza la oxidación del sulfito (SO 32 − ) a sulfato (SO 24 − ). Es bien conocido, sin
embargo, que esta oxidación puede también llevarse a cabo por otras enzimas como peroxidasas y
citocromo oxidasas, así como un número de iones metálicos, y radicales superóxido. No es por lo
tanto claro si una sulfito oxidasa específica este involucrada en la oxidación del sulfito en plantas
superiores, y, consecuentemente también si el molibdeno es esencial en plantas superiores para la
oxidación del sulfito, como sucede por ejemplo durante la degradación proteica y reoxidación del
azufre reducido en los aminoácidos (Sección 8.3.2).
Tabla 9.35 Efecto del suministro de molibdeno en la producción y viabilidad del polen en plantas de maíz a
Suministro de Concentración de molibdeno Capacidad de producir polen Diámetro del polen Viabilidad del polen
molibdeno en granos de polen (no. de granos de polen por (μm) (% germinación)
(mg kg-1) (μg g-1 peso seco) antera)
20 92 2437 94 86
0.1 61 1937 85 51
0.01 17 1300 68 27
a
A partir de Agarwala et al. (1979).
Fig. 9.23 Relación entre el contenido de molibdeno en los granos de maíz, momento de fertilización superficial con
nitrógeno, y porcentaje de mazorcas brotadas en maíz. La fertilización superficial con nitrógeno a (▼) 30 días; (□) 40-55
días; (●) 70-85 días. (En base a Tanner, 1978.)
Fig. 9.24 Representación esquemática de los cambios en la morfología foliar en coliflor deficiente en molibdeno (síntoma
de “cola de látigo”).
La clorosis local y la necrosis a lo largo de las arterias principales de hojas maduras (e.g.,
“manchas amarillas” en cítricos) y la cola de látigo en hojas jóvenes pueden reflejar el mismo tipo de
perturbaciones metabólicas locales, sucediendo, sin embargo, a diferentes etapas del desarrollo foliar.
Cuando hay deficiencia severa también se presenta clorosis y necrosis marginal en hojas maduras con
un alto contenido de nitrato.
La deficiencia de molibdeno es difunda en leguminosas y ciertas especies vegetales (e.g.,
coliflor y maíz) cultivadas en suelos minerales ácidos con alto contenido de hidrato de oxido de hierro
reactivo y de este modo con una alta capacidad de adsorber MoO 24 − . Además, el ácido molíbdico es
un ácido débil; con un pH decreciente de 6.5 a 4.5 y abajo, disminuye la disociación (MoO 24 − .→
HMoO −4 → H2MoO4) y se favorece la formación de polianiones (molibdato → tri- → hexa-molibdato)
lo que conduce a la disminución en la toma de molibdeno. Estos aspectos se tienen que tener en
cuenta en las mediciones para la corrección de la deficiencia de molibdeno en suelos ácidos.
Como se muestra en la Tabla 9.36, independiente de si el molibdeno es cualquiera suplido ó no,
el contenido caulinar de molibdeno en soya se incrementa cuando se incrementa el pH del suelo de
5.0 a 7.0 al encalar. El efecto del tratamiento del solo encalado en el peso seco planta es similar al de
la aplicación de molibdeno al suelo sin encalar. De este modo, bastante frecuentemente el encalado y
la aplicación de molibdeno pueden ser alternativas para estimular el crecimiento de leguminosas en
suelos minerales ácidos. El crecimiento respuesta de las leguminosas al encalado por lo tanto también
depende fuertemente del estado del molibdeno en el suelo. Una combinación de ambos, encalado y
suministro de molibdeno frecuentemente conducirán a un notorio consumo de lujo y a un muy alto
contenido de molibdeno en las partes vegetativas de los vástagos y en las semillas.
Un alto contenido de molibdeno en las semillas asegura el apropiado crecimiento de la
plántula y altos desarrollos finales de grano en suelos bajos en molibdeno disponible (Tabla 9.37).
Correspondientemente, el efecto de la aplicación de molibdeno a un suelo deficiente sobre el
crecimiento vegetal está inversamente relacionado con el contenido de la semilla y con las cantidades
de molibdeno aplicadas al cultivo productor de la semilla.
Tabla 9.36 Relación entre el pH del suelo, suministro de molibdeno, y el peso seco y contenido de molibdeno en soya a
Suministro de molibdeno pH del suelo
Parámetro (mg por maceta) 5.0 6.0 7.0
Peso seco (g. por maceta) 0 14.9 18.9 22.5
5 19.6 19.5 20.4
Tabla 9.37 Relación entre el contenido seminal de molibdeno en soya y el subsiguiente desarrollo seminal de las plantas
cultivadas en un suelo deficiente en molibdeno a
Contenido seminal de molibdeno Desarrollo seminal del cultivo
(mg kg-1 peso seco) (kg ha-1)
0.05 1505
19.0 2332
48.4 2755
a
En base a Gurley & Giddens (1969).
Comparando con las tasas de toma de otros micronutrientes, es muy baja la tasa de toma de
molibdeno por plantas de soya durante las primeras 4 semanas después de la germinación; de este
modo el requerimiento de molibdeno para el crecimiento tiene que ser satisfecho principalmente
mediante su retranslocación desde la semilla. Cultivares con semilla grande combinados con alta
disponibilidad del molibdeno durante el periodo de llenado de la semilla son muy efectivos en la
producción de semillas convenientes para suelos bajos en molibdeno disponible.
El peletizado de las semillas con molibdeno es otro procedimiento para prevenir la deficiencia
durante el crecimiento inicial y para establecer un sistema radical vigoroso para su subsiguiente toma
desde suelos bajos en molibdeno disponible. Como se muestra en la Tabla 9.38 el peletizado de la
semilla con el relativamente insoluble trióxido de molibdeno a una proporción de 100 g molibdeno
por hectárea es algo más efectivo que su aplicación al suelo. El peletizado seminal con 100 g
molibdeno en leguminosas como el cacahuate puede incrementar la producción de materia seca y la
cantidad de nitrógeno en las plantas más que una aplicación de 60 kg ha-1 de fertilizante de nitrógeno
mineral (Sección 7.4; Tabla 7.3).
Tabla 9.38 Efecto de la aplicación de trióxido de molibdeno en la producción de materia seca y en el contenido de
nitrógeno en la leguminosa subtropical de pasturas Desmodium intartum cultivada en un suelo de pH 4.7 a
Aplicación de molibdeno Peso seco Contenido de nitrógeno
(g ha-1) (kg ha-1) (% peso seco)
0 70 1.9
100 (aplicación al suelo) 1220 3.2
100 (peletizado de semilla) 1380 3.4
a
A partir de Kerridge et al. (1973).
Tabla 9.40 Efecto de los fertilizantes fosfato (13 kg P ha-1) en la producción de materia seca, toma de nitrógeno y
contenido de molibdeno en cacahuete cultivado en un suelo arenoso ácido, bajo en molibdeno (Luvic Arenosol) a
Fertilizante de Materia seca Toma de N Contenido de Mo (μg g-1 peso seco)
b c
fósforo -1
(kg ha ) -1
(kg ha ) Caulinar Nodular Seminal
- P 2000 52 0.22 4.0 1.0
+ SSP 2550 62 0.09 1.5 0.1
+ TSP 3150 81 0.31 8.2 3.1
a
En base a Rebafka et al. (1993). Reimpreso con permiso de Kluwer Academic Publishers.
b
SSP = superfosfato simple; TSP = superfosfato triple.
c
En floración
9.7 Boro ←
9.7.1 General ←
El boro es un miembro del grupo metaloide de los elementos que también incluye al silicio y al
germanio. Estos elementos son intermediarios en sus propiedades entre metálicos y no metálicos, y
también comparten muchas características en las plantas. El átomo de boro es pequeño y tiene solo
tres valencias. El ácido bórico es un ácido muy débil y en solución acuosa a pH < 7, se presenta
principalmente como ácido bórico no disociado; a mayor pH el ácido bórico acepta iones hidroxilo
del agua formando así un anión borato tetraédrico
Solo las especies monoméricas B(OH)3 y B(OH) −4 usualmente están presentes en solución
acuosa a concentraciones <25 mм boro; de este modo es improbable que se presenten especies
poliméricas en las plantas, excepto bajo toxicidad por boro.
La toma de boro está estrechamente relacionada con el pH y con la concentración externa de
boro en un amplio rango de concentraciones (Sección 2.5.3). Su distribución en las plantas está
principalmente gobernada por la corriente de transpiración (Sección 3.2.4) aunque también es móvil
en el floema y puede ser retranslocado en cantidades considerables (Sección 3.3).
El boro es un micronutriente para las plantas vasculares, diatomeas y algunas especies de algas
verdes, mientras que aparentemente no es requerido por hongos y bacterias. Una excepción son las
cianobacterias en que algunas especies requieren boro cuando dependen de la fijación de N2 (Sección
9.7.4). De acuerdo con la clasificación de McClendon (1976) de los orígenes de los requerimientos de
nutrientes minerales, el requerimiento de boro es de naturaleza evolutiva, relacionado con la
lignificación y diferenciación del xilema en las plantas vasculares.
El rol del boro en la nutrición vegetal es añun el menos entendido de todos los nutrientes
minerales y lo que es conocido del requerimiento del boro surge principalmente a partir de estudios de
lo que sucede cuando el boro es retenido ó resuministrado después de su deficiencia. Este pobre
conocimiento es sorprendente, debido a que basándose molarmente el requerimiento de boro, por lo
menos para dicotiledóneas, es mayor que el de cualquier otro micronutriente. Es bastante fácil en
ciertas especies vegetales (e.g., girasol) inducir muy rápidamente un rango de notables cambios
metabólicos y síntomas visibles de deficiencia al retener el boro. El boro no es ninguno un
constituyente enzimático ni hay evidencia convincente que este afecte directamente las actividades
enzimáticas. Hay una larga lista de roles postulados para el boro: (a) transporte del azúcar; (b) síntesis
de la pared celular; (c) lignificación; (d) estructura de la pared celular; (e) metabolismo de los
carbohidratos; (f) metabolismo del RNA; (g) respiración; (h) metabolismo del ácido indolacético
(IAA); (i) metabolismo de los fenoles; (j) membranas. Esta larga lista puede indicar que (a) el boro
está involucrado en un número de vías metabólicas, ó (b) un “efecto cascada”, como se conoce en
fitohormonas, por ejemplo. Hay creciente evidencia para la última alternativa, y de un rol primario del
boro en la biosíntesis y estructura de la pared celular, y en la integridad de la membrana plasmática.
Para un revisión conceptual del rol del boro en las paredes celulares ver Loomis & Durst (1992) y
para una revisión mas general ver Shelp (1992).
El ácido bórico tiene una capacidad sobresaliente para formar complejos con dioles, polioles,
particularmente con cis-dioles, cualquiera como la Ec (1), ó la Ec (2):
Para la formación de tales complejos se requieren compuestos polihidroxilos con una configuración
adyacente cis-diol; los compuestos incluyen un número de azúcares y sus derivados (e.g., alcoholes de
azúcar y ácidos urónicos), en particular manitol, manano, y ácido polimanurónico. Estos compuestos
sirven, por ejemplo, como constituyentes de la fracción hemicelulosa de las paredes celulares. En
contraste, la glucosa, fructosa, galactosa y sus derivados (e.g., sacarosa) no tienen esta configuración
cis-diol y de este modo no forman complejos estables de borato. Algunos o-difenólicos, como el ácido
cafeico y el ácido hidroxiferúlico, que son importantes precursores para la biosíntesis de lignina en
dicotiledóneas, poseen la configuración cis-diol y por lo tanto forman complejos estables de borato.
Las complejos de boratos mas estables son formados con los cis-dioles en un anillo furanoide,
es decir las pentosas ribosa y apiosa, siendo la última un componente universal de la pared celular de
las plantas vasculares. El alto requerimiento de boro en plantas productoras de goma está mas
probablemente relacionado a la función del boro en formar entrecruzamientos con los varios
polímeros polihidroxi como el galatomanano. El boro no solo forma complejos estables con ribosa, el
principal componente azúcar del RNA, sino también con NAD+. De este modo, la inhibida actividad
deshidrogenasa bajo toxicidad por boro es probable que este asociada con las mayores
concentraciones citosólicas de boro (Sección 9.7.9.2).
Por lo menos en plantas superiores, una proporción considerable del contenido de boro total es
complejado en la configuración cis-diol en las pared celulares. El mayor requerimiento de boro en
dicotiledóneas comparando con especies gramíneas está presumiblemente relacionado con las
mayores proporciones de compuestos con configuración cis-diol en las paredes celulares, es decir
sustancias pécticas y poligalacturonanos. Se ha demostrado por Tanaka (1967) que el contenido de
boro fuertemente complejado en las paredes celulares es de 3-5 μg g-1 peso seco en especies
gramíneas como el trigo, y hasta 30 μg g-1 en especies dicotiledóneas como el girasol. Estas
diferencias apenas reflejan las diferencias entre las especies en cuanto al requerimiento de boro para
su óptimo crecimiento (Sección 9.7.9.1).
Una de las más rápidas respuestas a la deficiencia de boro es la inhibición ó el cese de la elongación
radical, dando a las raíces una apariencia regordeta y tupida. Como se muestra en la Fig. 9.25A, la
inhibición de la elongación radical se presenta tan pronto como 3 h después de que se interrumpe el
suministro de boro, volviéndose más severa después de las 6 h, y finalmente llegando al cese después
de las 24 h. Doce horas después de que el suministro de boro es restaurado a las raíces privadas de
boro por el mismo tiempo, sin embargo, su elongación radical se vuelve de nuevo rápida.
Fig. 9.25 Efecto de la deficiencia de boro en la elongación radical (A) y en la actividad IAA oxidasa (B) en secciones
radicales apicales de 5 mm de calabaza. Reanuadación del suministro de boro después de 12 h (flecha) de deficiencia de
boro. Clave: ●—●, +B; ○- -○, B. (Redibujado a partir de Bohnsack & Albert, 1977.)
Fig. 9.26 Efecto del suministro de boro en el peso seco y desarrollo de fibra en óvulos no fertilizados de algodón
cultivados en presencia de IAA, ácido giberélico, y citoquinina. Las unidades fibra total representan la relación longitud
fibra a gramo de peso seco. (Redibujado a partir de Birnbaum et al., 1974.)
En plantas deficientes en boro las paredes celulares se alteran dramáticamente como se refleja en
ambos niveles macroscópicos (e.g., “tallo reventado”; “tallo corchoso”; “desorden del tallo hueco”) y
microscópicos. El diámetro de la pared celular y la proporción de material pared celular a peso seco
total son ambos mayores en tejidos deficientes en boro. En apio el grosor de la pared celular de las
células parenquimáticas se incrementa desde 1 μm en plantas suficientes en boro a 4 μm en plantas
deficientes en boro. Un ejemplo de este efecto del boro en las paredes celulares es mostrado en la Fig.
9.27. Las paredes celulares primarias de células deficientes en boro no son lisas sino que se
caracterizan por deposiciones irregulares de agregaciones vesiculares entremezcladas con materiales
membranosos. Hay una mayor concentración de sustancias pécticas y una mayor proporción de
incorporación de la glucosa en β-1,3-glucano, el principal componente de la calosa (Sección 8.6), que
también se acumula en los tubos cribosos en plantas deficientes en boro y, de este modo, deteriora el
transporte en el floema.
Fig. 9.27 Grosor de la pared celular y estructura fina en células parenquimáticas de Mentha piperita L. al afectarse por el
estado nutricional del boro: (1, superior) suficiente en boro; (2, inferior) deficiente en boro; W = pared celular; VA =
vacuola; barra = 1 μm. (Fischer & Hecht-Buchholz,1985.)
Fig. 9.28 Corte transversal de una haz vascular de un entrenudo superior en una planta de girasol suficiente en boro
(izquierda) y deficiente en boro (derecha). X, xilema; Ph, floema. (A partir de Pissarek, 1980.)
El realce de la división celular en el tejido cambial del tallo y la deteriorada diferenciación del
xilema no son, sin embargo, efectos directos de la deficiencia de boro. Pueden obtenerse cambios
morfológicos similares en plantas suficientes de boro mediante la destrucción mecánica del meristemo
apical caulinar. Pude concluirse, por lo tanto, que la inhibición ó aún la falta de diferenciación del
xilema está solo indirectamente relacionada con la nutrición de boro. Además, los primeros síntomas
de deficiencia de boro son las modificaciones en la estructura de las paredes celulares primarias y no
en la diferenciación del xilema.
No son claras las relaciones entre la nutrición de boro, el nivel de auxina, la diferenciación y la
lignificación. En plantas deficientes en boro los niveles de auxina son frecuentemente mucho mayores
que lo normal, y un suministro exógeno de IAA induce cambios anatómicos en las puntas radicales
similares a aquellos causados por la deficiencia de boro. Esto ha conducido a la interpretación de que
los síntomas de deficiencia de boro son un reflejo de los incrementados niveles de auxina. Sin
embargo, los cambios ultraestructurales causados por la deficiencia de boro y por los niveles
excesivos de IAA son bastante diferentes. Además, los síntomas típicos de la deficiencia de boro
pueden presentarse sin ningún incremento en el nivel de IAA en el mismo tejido. En las etapas
iniciales de deficiencia hay aún una tendencia hacia niveles menores de IAA en los tejidos apicales.
Smirnov et al (1977) tampoco encontraron correlaciones significativas entre el nivel de IAA y los
síntomas de deficiencia de boro comparando diferentes especies vegetales ú órganos vegetales.
En vista de los mecanismos de la acción de las fitohormonas (Sección 5.6) no es probable que
las determinaciones, por ejemplo, del IAA total en tejidos de plantas suficientes y deficientes en boro
proporcionen una adecuada aproximación para desenredar el rol del boro en el metabolismo del IAA.
Se ha proporcionado información más específica por Tang & de la Fuente (1986) que muestran que en
segmentos de hipocótilo deficientes en boro se inhibe el transporte basipétalo de IAA. Esto es similar
a lo que se presenta bajo deficiencia de calcio y es un indicativo de la deteriorada integridad de la
membrana bajo la deficiencia de boro. Un efecto similar en el transporte basipétalo de IAA es
conseguido por ciertos flavonoides como la quercetina. Puede ser que las interacciones entre el boro y
el IAA y la diferenciación tisular son eventos secundarios causados por los efectos primarios del boro
en el metabolismo de los fenoles. Ciertos fenólicos no son solo efectivos inhibidores de la elongación
radical sino también simultáneamente realzan la división celular radial, esto es, ellos inducen cambios
anatómicos que son similares a aquellos causados por el IAA.
Muchos resultados contradictorios de las relaciones entre el boro, el IAA, y el metabolismo de
los fenoles son causados por diferentes condiciones experimentales. Por ejemplo, pueden presentarse
altos niveles de IAA solo en aquellas especies vegetales que, en respuesta a la deficiencia de boro,
acumulen ciertos fenólicos como el ácido cafeico, que es un efectivo inhibidor de la actividad IAA
oxidasa. Los contenidos de fenoles en las hojas son también fuertemente dependientes de la
intensidad lumínica (Tabla 9.41). Hay una estrecha correlación entre la creciente intensidad lumínica
y el creciente contenido de fenoles en ambas, hojas suficientes y deficientes en boro. El gradiente en
las hojas deficientes, sin embargo, es mucho mas abrupto y está correlacionado con un incremento en
la actividad polifenol oxidasa y particularmente con la salida de potasio como un indicador del
deterioro de la integridad de la membrana plasmática.
Tabla 9.41 Efecto del suministro en boro (10-5 м = suficiente; 10-7 м = deficiente) en plantas de girasol cultivadas bajo
diferentes intensidades lumínicas en el contenido de fenoles, actividad polifenol oxidasa y salida de potasio de los
segmentos foliares a
Intensidad Contenido de fenoles Actividad polifenol oxidasa Salida de K+
lumínica (μg ácido cafeico equiv. por 6 segmentos) (relativo) (μg K por 6 segmentos) (2 h-1)
(μE m-2 s) 10-5 м 10-7 м 10-5 м 10-7 м 10-5 м 10-7 м
100 30 35 1.0 1.4 10 23
250 45 90 0.8 2.1 12 63
580 75 265 0.6 4.2 25 238
a
Cakmak. comunicación personal.
Fig. 9.29 Rol del boro en el metabolismo de los fenoles y en la biosíntesis de la lignina.
Hay un rango de evidencias que apoyan un rol del boro en la integridad y funcionamiento de la
membrana. Hasta ahora se ha demostrado convincentemente el rol del boro en la función la membrana
plasmática, pero no para otras membranas celulares como la del tonoplasto ó la envoltura del
cloroplasto. Se ha mostrado que la formación y mantenimiento de los potenciales de membrana
inducidos por luz infrarroja ó por la gravedad requieren de la presencia de boro. El boro también
influye los movimiento nictinásticos regulados por el turgor en los foliolos de Albizzia y realza ambos
la entrada de 86Rb y la apertura estomatal en Commelina communis.
Las tasas de toma de fósforo son mucho menores en las puntas radicales de plantas de haba y
maíz deficientes en boro comparando con las suficientes (Tabla 9.42). Sin embargo, el pretratamiento
con boro en las puntas radicales por solo 1 h realzo marcadamente la toma de fósforo en ambas raíces
suficientes y deficientes en boro y casi restaura la tasa de toma de la raíz de maíz originalmente
deficiente en boro y algo menos efectivamente en raíces de haba deficientes en boro. Como se
muestra en el mismo estudio, el efecto del pretratamiento con boro en las tasas de toma de cloruro y
rubidio fue similar a aquel sobre las tasas de toma de fosfato. Además, la actividad ATPasa de
membrana, que fue baja en raíces de maíz deficientes en boro, se restaura en 1 h al mismo nivel como
en raíces suficientes en boro.
Tabla 9.42 Efecto del pretratamiento de boro en la subsiguiente toma de fósforo por las zonas de las puntas radicales de
haba y maíz a
Toma de fósforo (n mol g-1 h-1)
Pretratamiento de las Haba cultivada con ó sin B Maíz cultivado con ó sin B
puntas radicales por 1 h +B -B +B -B
Sin boro 112 52 116 66
10-5 м B(OH)3 152 108 190 171
a
Las zonas de las puntas radicales fueron 0-2 cm. desde el ápice. A partir de Pollard et al. (1977).
Es ahora bastante claro que estos efectos del boro sobre la toma de iones y también de glucosa,
son mediados por los efectos directos ó indirectos del boro en la ATPasa bombeadora de H+ de la
membrana plasmática (Sección 2.4.2). En células y raíces deficientes en boro esta actividad es mucho
menor y puede ser restaurada en 20-120 min. después del resuministro del boro. Esta restauración se
indica por ambos los cambios a corto plazo en la excreción neta de protones y en la hiperpolarización
del potencial de membrana (que se hace más negativo). De manera interesante, en células de tabaco
cultivadas en suspensión este efecto del boro en la ATPasa-H+ requiere de la presencia de IAA, y
viceversa, el boro es requerido para la realzada excreción neta de H+ inducida por IAA. El rol
particular del boro en la integridad de la membrana plasmática y en la actividad bombeadora de H+
puede también ser demostrado in vitro con vesículas membranales de raíces de girasol suficientes y
deficientes en boro.
Aunque el boro puede actuar directamente en la ATPasa-H+ de la membrana plasmática, es
mas probable que estos efectos estén indirectamente mediados, por ejemplo, por la complejación de
grupos cis-diol con constituyentes de la membrana plasmática como glicoproteínas ó glicolípidos en
la interfase pared celular-membrana plasmática y actuando por lo tanto como un factor estabilizador y
estructural requerido para la integridad y funcionamiento de la membrana plasmática. Un alto
contenido específico de boro en las membranas plasmáticas aisladas comparando con el resto del
protoplasto de los hipocótilos en judía mung concuerda con el rol particular del boro en la membrana
plasmática.
Se muestra en la Fig. 9.30 apoyo adicional para el rol de boro en la integridad y
funcionamiento de la membrana plasmática en la salida de potasio desde hojas en expansión de
girasol en plantas suficientes y deficientes en boro. Las hojas fueron aisladas e inmersas en cualquiera
agua destilada ó en concentraciones crecientes de boro. Comparando con las hojas suficientes en boro
la salida de potasio fue muy alta en las hojas deficientes en boro, pero pudo disminuirse
marcadamente mediante el suministro externo de boro durante el periodo de salida. La disminución
fue dependiente de la concentración externa de boro y fue evidente aún después de 30 min.
Similarmente a la salida del potasio la salida de azúcares, aminoácidos y fenoles fue también mucho
mayor en hojas deficientes en boro y puede ser disminuida mediante un suministro externo de boro
comparable con la salida de potasio. De manera interesante, pudo conseguirse una disminución
similar en la salida de potasio cuando el suministro externo de boro fue reemplazado por germanio
(Fig. 9.30), indicando que una sustitución del boro por el germanio no solo en las funciones y
estabilidad de la pared celular (Sección 9.7.4) sino también en la integridad de la membrana
plasmática.
Fig. 9.30 Salida de potasio a partir de hojas en expansión de girasol intactas suficientes en boro (+B) y deficientes en boro
(-B) y efecto del suministro externo (10-5-10-3 м) de boro ó germanio (Ge) en tiempo cero (tratamientos-B +B; -B +Ge).
(Cakmak & Kurz, no publicado.)
Fig. 9.31 Rol propuesto del boro en el metabolismo de la pared celular y efectos primarios y secundarios relacionados de
la deficiencia de boro. (Modificado a partir de Römheld & Marschner, 1991).
A partir de la evidencia publicada acerca del rol del boro en la biosíntesis de la pared celular,
en el metabolismo de los fenoles, y en la integridad de la membrana plasmática, puede concluirse que
en plantas superiores el boro ejerce sus influencia primaria en la pared celular y en la interfase
membrana plasmática-pared celular, como se resumió en el modelo en la Fig. 9.31. Los cambios en la
pared celular y en esta interfase se consideran como los efectos primarios de la deficiencia de boro
que conducen a la cascada de efectos secundarios en el metabolismo, crecimiento y composición
vegetal. Debe recordarse que los cambios en la membrana plasmática actúan como una señal para
muchos cambios en el citoplasma, y también para un cambio en la excreción de material pared celular
(Sección 8.6.7).
Fig. 9.32 Efecto de las concentraciones de boro en la germinación del polen, crecimiento del tubo, y filtración de azúcares
al medio en lirio (Lilium longiflorum L.). (Redibujado a partir de Dickinson, 1978.)
En flores la demanda de boro para el crecimiento del tubo polínico tiene que ser proporcionada
por el estigma ó la seda. En maíz se requiere un contenido mínimo de boro de 3 μg g-1 peso seco seda
para la germinación del polen y fertilización Los niveles críticos de deficiencia en el estigma pueden,
sin embargo, variar considerablemente entre cultivares y especies. En uva (Vitis vinifera), que es
conocida por su alto requerimiento de boro, con suficiente suministro de boro el contenido de boro en
el estigma es de 50-60 μg g-1 peso seco y aún a contenidos de 8-20 μg g-1 peso seco se deteriora la
fertilización. De acuerdo a Lewis (1980b) los altos niveles de boro en el estigma y estilo se requieren
para la inactivación fisiológica de la calosa en las paredes celulares del tubo polínico mediante la
formación de complejos borato-calosa. Cuando los contenidos de boro son bajos, se incrementa la
síntesis de calosa e induce la síntesis de fitoalexinas (incluyendo fenoles) en el estigma y estilo, como
un mecanismo de defensa similar a aquel en respuesta a la infección microbiana.
El rol particular del boro en el crecimiento del tubo polínico es un principal factor responsable
de la usualmente mayor demanda de suministro de boro para la producción de semilla y grano que la
necesitada para el solo crecimiento vegetativo. Se ha mostrado esto para el caso, por ejemplo, del
maíz (Capitulo 6) ó del trébol blanco. En mango, el cuajado irregular y periódico del fruto causado
por temperaturas subóptimas durante la polinización puede por lo menos en parte ser compensado al
elevar el contenido de boro en el pistilo y en los granos de polen. El boro también afecta la
fertilización al incrementar la capacidad de producir polen de las anteras y la viabilidad del grano de
polen. Los efectos indirectos pueden también ser importantes como el incremento en la cantidad y
composición de los azucares en el néctar, por medio del cual las flores de las especies que se basan en
insectos polinizadores se vuelven más atractivas para los insectos.
Se ha propuesto que el boro juega un rol clave en las plantas superiores al facilitar el transporte de
azúcares a corta y larga distancia vía la formación de complejos borato-azúcar. Sin embargo, una
propuesta tal es inaceptable debido a que la sacarosa, el predominante azúcar transportado en el
floema forma solo complejos débiles con el boro, y en los mecanismos de carga de sacarosa en el
floema el boro no está involucrado (Sección 5.4.1). Mientras que el boro facilita la toma de azúcar por
las hojas, la exportación de fotosintatos desde las hojas cualquiera no se afecta ó se deteriora por la
formación de calosa en los tubos cribosos ó por la falta de actividad demanda en los ápices radicales y
caulinares en plantas que sufren de deficiencia severa de boro. Se ha mostrado también que en plantas
deficientes de boro disminuye la tasa de elongación radical independiente del contenido de azúcar en
las puntas radicales. De este modo, los efectos del boro en el metabolismo de los azucares son
solamente efectos secundarios, excepto en el de los intermediarios que influencien el particionamiento
del flujo de carbohidratos entre la glicólisis y el ciclo de las pentosas fosfato.
Son interesantes los reportes de que la fertilización de boro incrementa el contenido radical de
carbohidratos y la exudación radical de carbohidratos, conduciendo de este modo a una mayor
colonización de las raíces con micorrizas VA ó ectomicorrizas, pero difíciles de interpretar como
efecto directos del boro en la translocación de azucares. Es mas probable que el boro actúe vía
alteraciones en el metabolismo de los fenoles y por lo tanto específicamente en el reconocimiento
hospedero-microbio y en el establecimiento de la simbiosis (Sección 7.4 y 15.6). Diferentes niveles de
IAA en raíces micorrizadas de plantas fertilizadas y no fertilizadas pueden indicar tales efectos más
específicos del boro.
No hay evidencia convincente de un efecto directo del boro en el metabolismo del nitrógeno,
por ejemplo, en la reducción del nitrato, en el contenido de aminoácidos ó proteínas, que puede ser
mayor ó menor en plantas deficientes en boro, dependiendo de la severidad de la deficiencia, edad de
la planta, y órgano de la planta. Los cambios son más probablemente efectos secundarios, por ejemplo,
causados por las diferentes actividades demanda y, de este modo, en la demanda por nitrógeno. El
metabolismo y composición foliar puede ser afectados indirectamente por la deficiencia de boro vía
su efecto en la síntesis de citoquininas en las puntas radicales: cuando se retiene el suministro de boro,
disminuye ambas la producción y exportación de citoquininas en los vástagos. En tabaco lo mismo es
cierto para el alcaloide nicotina.
9.7.9 Deficiencia y Toxicidad por Boro ←
Tabla 9.43 Contenido de boro en el tejido foliar de especies vegetales del mismo lugar a
Contenido de boro
Especie vegetal (mg kg-1 peso seco)
Trigo 6.0
Maíz 8.7
Fleo 14.8
Tabaco 29.4
Trébol rojo 32.2
Alfalfa 37.0
Col de Bruselas 50.2
Zanahoria 75.4
Remolacha azucarera 102.3
a
En base a Gupta (1979).
Las notables diferencias entre la demanda de boro particularmente entre especies gramíneas y
dicotiledóneas más probablemente están causalmente relacionadas con las diferencias en la
composición de su pared celular. En especies gramíneas las paredes celulares primarias contienen
muy poco material péctico y tienen también un mucho menor requerimiento de calcio (Sección 8.6).
Interesantemente, estos dos grupos de plantas también difieren típicamente en su capacidad de toma
de silito la cual está usualmente inversamente relacionada con su requerimiento de boro y calcio
Todos los tres elementos están localizados principalmente en las paredes celulares. Aunque los
reportes sobre la interacción calcio/boro son frecuentemente inconclusos, estas interacciones
probablemente tengan una base fisiológica. Los ejemplos incluyen funciones estructurales similares
en las paredes celulares y en la interfase pared celular-membrana plasmática, interacciones en la toma
y en el transporte en el vástago (Sección 9.7.4) y en el transporte del IAA (Sección 9.7.6). Estas
características comunes también explican ciertas semejanzas en los síntomas de deficiencias de calcio
y boro, por ejemplo, en semillas de maní y lechuga.
Los síntomas de la deficiencia de boro en los vástagos son observables en las yemas terminales
ó en las hojas mas jóvenes, que se decoloran y pueden morir. Los entrenudos son más cortos, dando a
las plantas una apariencia tupida y arrosetada. Puede presentarse clorosis intervenal en las hojas
maduras, así como laminas foliares deformadas. Es particularmente común un incremento en el
diámetro de los pecíolos y tallos y puede conducir a síntomas como “tallo quebrado” en apio, ó
“desorden del tallo hueco” en brócoli. Son también un síntoma típico de la deficiencia de boro la
caída de yemas, flores, y frutos en desarrollo. En las cabezas de cultivos de hortalizas (e.g., lechuga),
se presentan áreas podridas, puntas quemadas, y corazón pardo ó negro. En raíces de almacenamiento
de apio ó remolacha azucarera, la necrosis del área de crecimiento conduce a la podredumbre del
corazón (Fig. 9.33). Con deficiencia severa las hojas jóvenes se vuelven pardas y mueren, siendo
común la subsiguiente pudrición e infección microbiana de los tejidos dañados. En frutos carnosos
deficientes de boro, no solo la tasa de crecimiento es menor, sino que puede también ser severamente
afectada la calidad por la deformación (e.g., “corcho interno” en manzano) ó, en cítricos, por una
disminución en la razón pulpa/cáscara.
Fig. 9.33 La deficiencia de boro en remolacha azucarera. (Izquierda) Deficiencia severa de boro (podredumbre del
corazón y de corona), (Medio) Deficiencia suave de boro (podredumbre del corazón), (Derecha) Suficiente en boro.
(Cortesía de W. Bussler.)
Se conoce n bien la reducción ó aún la falla en el formación de semilla y cuajado del fruto
inducido por la deficiencia de boro (ver Sección 6.3). Sin embargo, aún cuando el desarrollo de la
semilla no sea deprimido en plantas cultivadas en un suelo bajo en boro, las semillas producidas
pueden tener una menor calidad en términos de viabilidad como se muestra en la Tabla 9.44 para
fríjol mungo. A pesar del mismo peso seco seminal, las semillas con el menor contenido de boro
tenían menor viabilidad y produjeron un alto porcentaje de plántulas anormales. Se ha considerado
que un contenido de boro de 6 mg kg-1 peso seco seminal es óptimo para el crecimiento de plántulas
normales en fríjol mungo.
Tabla 9.44 Efecto de la fertilización de boro en el desarrollo seminal, contenido seminal de boro, viabilidad seminal y
germinación en fríjol mungo (Vigna mungo L.) a
Desarrollo seminal Contenido de B Porcentaje de plántulas
Tratamiento (g peso seco por planta) (mg kg-1 semilla) Normal Débiles/anormal No viable
-B 5.0 3.4 57 40 3
+B 5.1 7.4 92 6 2
a
En base a Bell et al. (1989).
Para la aplicación de boro puede cualquiera al suelo ó como aspersión foliar, puede usarse
diferentes boratos de sodio, incluyendo al bórax ó al tetraborato de sodio. El ácido bórico ó el borato
de sodio son efectivos como aspersiones foliares, por ejemplo, para incrementar el establecimiento de
flores y cuajado de frutos en árboles frutales, ó en soya. En el último caso la aplicación foliar también
disminuyó simultáneamente el riesgo de toxicidad por boro. La cantidad de boro aplicada varía desde
0.3 a 3.0 kg ha-1 dependiendo del requerimiento y sensibilidad del cultivo a la toxicidad por boro. El
estrecho rango de concentración entre la deficiencia y toxicidad por boro requiere de especial cuidado
en la aplicación de fertilizantes de boro.
La toxicidad por boro es más común en regiones áridas y semiáridas en plantas cultivadas en suelos
formados a partir de material parental de origen marino, ó relacionados con el uso de aguas de
irrigación altas en boro. La toxicidad por boro puede también presentarse cuando son aplicadas
grandes cantidades de compost municipal. Las especies vegetales, y en algún grado también los
cultivares dentro de un especie, difieren mucho en su forma de tolerancia. Por ejemplo, los contenidos
críticos de toxicidad en las hojas están en el rango de (mg kg-1 peso seco): maíz, 100; pepino, 400;
calabaza 1000; y 100-270 en genotipos de trigo, y cerca de 100 en judía y encima de 330 en caupí.
Los síntomas típicos de toxicidad por boro en las hojas maduras son la clorosis marginal ó en
la punta ó ambas y necrosis. Ellos reflejan la distribución del boro en los vástagos, que sigue a la
corriente de transpiración (Sección 3.2.4). Los síntomas visuales de toxicidad en las hojas pueden
presentarse a contenidos muchos menores de los requeridos para la depresión del desarrollo del grano,
por ejemplo, en trigo. El contenido de boro en granos de trigo puede también elevarse más de veinte
veces sin efectos negativos en la germinación de las semillas y en el crecimiento de las plántulas.
Por varias razones los contenidos críticos foliares de toxicidad por boro tienen que ser
interpretados con reserva. Como se ha mostrado (Sección 3.2.4) dentro de la lamina foliar hay un
abrupto gradiente en el contenido de boro. En cebada esta gradiente desde la base a la punta de la
lamina foliar es de cerca de 80 a 2500 μg B g-1 peso seco, pero el promedio para la hoja es de 208 μg
g-1. Además, los contenidos críticos de toxicidad son frecuentemente inferiores en plantas cultivadas
en campo comparando con las cultivadas en invernadero. Esta diferencia está parcialmente
relacionada con el lavado de boro de las hojas por la lluvia.
No se entiende bien la fisiología de la tolerancia al boro y de la toxicidad por boro. Como
primera aproximación parece que para un amplio rango de especies vegetales hay una estrecha
correlación positiva entre los contenidos críticos de deficiencia y toxicidad. Especies con una alta
demanda pueden también tener una mayor capacidad de secuestrar el boro en las paredes celulares
(Fig. 9.31). Cuando el suministro es excesivo, la inactivación como complejos solubles parece ser
menos importante, con la excepción de ciertas halófitas que pueden usar para este propósito solutos
compatibles (Sección 16.6.4.4) como el sorbitol. A muy altas concentraciones de azúcar la fructosa
puede también formar complejos de borato y aliviar por lo tanto la toxicidad en el crecimiento de los
tubos polínicos ó de células de tabaco. Si se vuelven limitantes estos mecanismos de desintoxicación,
las concentraciones de boro en el citosol pueden subir y causar perturbaciones metabólicas mediante
la formación de complejos con NAD+, ó con la ribosa del RNA, por ejemplo, ó específicamente al
inhibir el metabolismo de los ureidos en las hojas de soya nodulada.
Dentro de especies como cebada, trigo, medicagos anuales (Medicago spp.) y guisante
forrajero (Pisum sativum L.) existen grandes diferencias genotípicas en la capacidad para tolerar altas
concentraciones de boro en el suelo ó en la solución nutritiva. Estas diferencias están basadas en las
restricciones en la toma radical de boro y en el transporte al vástago y no en la alta tolerancia tisular al
boro. Esto es obviamente un mecanismo diferente comparando con el tomate, en donde la diferencia
más notable entre los genotipos estuvo en el transporte de boro raíz a vástago en vez de en su toma.
Interesantemente, en cebada, las diferencias genotípicas en la restricción de la toma y del transporte
del boro a las hojas están estrechamente correlacionadas con restricciones similares en la toma y
transporte de silicio en los respectivos genotipos.
Ya están bien definidas genéticamente en cebada las diferencias en la capacidad para reducir la
toma de boro, y obviamente están basadas en la infiltración pasiva restringida del boro a través de la
membrana plasmática de las células radicales, y no en las diferencias en la anatomía radical ó en las
tasas de transpiración. No es claro el mecanismo que causa la restricción y no es regulado por la
demanda. En cebada está restricción en la toma se mantiene cierta para todo el rango de
concentraciones aplicadas de boro.
9.8 Cloro ←
9.8.1 General ←
El cloro es ubicuo en la naturaleza, y se presenta en solución acuosa como el ión cloruro monovalente
(Cl-). Sus sales son rápidamente solubles, la movilidad del cloruro en el suelo es alta, y su
concentración en la solución del suelo varía en un amplio rango. El cloruro es rápidamente tomado
por las plantas y su movilidad en el transporte a corta y larga distancia es alta. En plantas el cloro se
presenta principalmente como un anión libre ó está flojamente enlazado a sitios de intercambio. Sin
embargo, en plantas superiores también se han encontrado más de 130 compuestos orgánicos clorados.
Con pocas excepciones (Sección 9.8.5), no se conoce la importancia de estos compuestos en términos
del requerimiento funcional de cloro para las plantas superiores. Los contenidos promedio de cloro en
las plantas están en el rango de 2-20 mg g-1 materia seca que es el contenido típico de un
macronutriente. En la mayoría de especies vegetales el requerimiento de cloro para el óptimo
crecimiento, sin embargo, está en el rango de 0.2-0.4 mg g-1 materia seca, esto es, cerca de 10 a 100
veces menor. Debido a que el cloro es usualmente suplido como cloruro a plantas a partir de varias
fuentes (reservas del suelo, agua de irrigación, lluvia, fertilizantes, polución del aire), en una base
mundial hay mucho mas interés acerca de la toxicidad por cloro (Sección 16.6.3) que por su
deficiencia en las plantas. De hecho, para inducir deficiencia de cloro, en la mayoría de especies
vegetales se requieren precauciones particulares para reducir la “contaminación” por cloruro
proveniente de las semillas, químicos, agua y aíre. Usando estas precauciones Broyer et al. (1954) fue
capaz de demostrar el requerimiento de cloro como un micronutriente para plantas superiores. Para
una más reciente tabulación donde se ha demostrado la deficiencia de cloro el lector es referido a
Flowers (1988).
En 1946 Warbug & Lüttgens mostraron que el sistema de rompimiento del agua del fotosistema II (PS
II) requiere de cloro, y a partir de ese momento se ha confirmado la participación del cloro en el
rompimiento del agua en el centro oxidante del PS II, i.e., para la evolución del O2 (Sección 5.2) en
un gran número de estudios con fragmentos de cloroplasto. Un ejemplo de esto es mostrado en la Fig.
9.34. En partículas de PS II de cloroplastos de espinaca agotados en cloro hay un abrupto incremento
en la evolución del O2 fotosintético al incrementar el suministro externo de cloruro. Sin embargo,
otros aniones como el sulfato disminuyen la eficiencia del cloruro (Fig. 9.34) indicando una baja
selectividad de los sitios de ligamiento por el cloruro en el PS II.
Fig. 9.34 Evolución del O2 en partículas de PSII de cloroplastos de espinaca agotados en cloruro al afectarse por las
variadas concentraciones de NaCl y MgSO4. (A partir de Itoh & Uwano, 1986)
En principio resultados similares que muestran la dependencia al cloro para la evolución del
O2 se han encontrado para la dependencia al manganeso, por ejemplo, por Ball et al. (1984) con
fragmentos de cloroplasto de remolacha azucarera. Es asombroso que además del manganeso un
simple anión como el cloruro pueda jugar un rol fundamental tal en el sistema de rompimiento del
agua del PS II. El cloruro puede cualquiera actuar como un ligando formador de puentes para la
estabilización del estado oxidado del manganeso, ó como un componente estructural de los
polipéptidos asociados (extrínsecos). Un modelo de un rol estructural tal del cloruro se muestra en la
Fig. 9.35. Los varios polipéptidos (33 kDa, 24 kDa, 18 kDa) adheridos al PS II proporcionan las
cargas para el ligamiento del cloruro, y el cloruro por otro lado protege a los polipéptidos de la
disociación. Varía ampliamente la concentración externa requerida para la máxima evolución del O2,
es tan alta como 250 mм en vesículas tilacoidales puras sin los tres polipéptidos. El resuministro de
los polipéptidos resultó en su redistribución y redujo la concentración externa requerida de cloruro a
cerca de 5 mм. Esta es una de las razones del por que se ha revisado críticamente la necesidad del
cloro in vivo como un cofactor en el sistema de rompimiento de agua del PS II. Se argumenta también
que el calcio (Ca2+) puede jugar un rol estructural más importante en el PS II que el cloruro.
Desafortunadamente los experimentos con cloroplastos intactos son inconclusos para
comprobar la esencialidad del cloro en la evolución del O2 fotosintético, ya que los contenidos de
cloro son relativamente altos aún en los cloroplastos provenientes de plantas deficientes de cloro. En
base a sus estudios con especies vegetales halófitas y no halófitas, que incluyen espinaca, suplida con
diferentes concentraciones de cloruro, Robinson & Downton (1985, 1986) concluyeron que los
cloroplastos mantiene una concentración bastante alta de cloruro (80-90 mм) independientemente de
la especie vegetal y del suministro externo. Esto contrasta con los resultados para remolacha
azucarera y espinaca. Al usar microanálisis por rayos X se mostró que las concentraciones de cloruro
en los cloroplastos de espinaca estaban estrechamente relacionadas con la concentración externa y
caían tan bajo como 1.4 mм a bajo suministro externo. Esto puede implicar que en cloroplastos
intactos el requerimiento de cloruro del PS II para la evolución del O2 está en el rango de 1 mм ó
menos, a menos que este sea estrictamente compartimentado.
Fig. 9.35 Presentación esquemática de la superficie membranal del complejo de rompimiento del agua del PS II (P680) con
polipéptidos extrínsecos. (A partir de Itoh & Uwano, 1986)
Las ATPasas y PPiasas bombeadoras de protones de la membrana son estimuladas por varios cationes
y aniones. La importancia de estas bombas para la regulación del pH del citosol y la toma radical de
iones se ha discutido en la Sección 2.4. Mientras que la ATPasa bombeadora de protones de la
membrana plasmática es estimulada por cationes monovalentes, K+ en particular, la ATPasa
bombeadora de protones del tonoplasto no es afectada por cationes monovalentes sino que es
estimulada específicamente por el cloruro. Un ejemplo que muestra la estimulación del cloruro es
dado en la Tabla 9.45. El bromuro es algo menos efectivo, el sulfato tiene un efecto inhibidor. El
nitrato cualquiera estimula la bomba solo ligeramente (Tabla 9.45) ó aún inhibe su actividad.
La estrecha relación entre el suministro de KCl y la actividad radical ATPasa (Sección 8.7) es
por lo tanto un reflejo de dos diferentes mecanismos localizados en diferentes membranas:
Tabla 9.45 Efecto de las sales en la ATPasa bombeadora de protones de las vesículas del tonoplasto a
Sal Estimulación de la ATPasa
(10 mм ion monovalente) (% de control)
Ion no monovalente 10
KCl (control) 100
NaCl 102
NaBr 87
KNO3 21
K2SO4 3
a
En base a Mettler et al. (1982)
Hay también notables semejanzas entre la ATPasa-H+ estimulada por el cloruro y los
mecanismos que regulan la elongación de los coleoptilos. La severa inhibición de la elongación
radical en plantas deficientes en cloro puede también estar relacionada con está función del cloruro.
La falta de estimulación de la ATPasa-H+ del tonoplasto por el nitrato es probablemente un
importante mecanismo regulador que asegura bajas tasas de acumulación de nitrato en las vacuolas de
las células radicales y por lo tanto el rápido transporte del nitrato al vástago, el principal sitio de
reducción del nitrato. Por otro lado el transporte preferencial del cloruro a las vacuolas de las células
radicales permite a este ión funcionar como un soluto osmoticamente activo dentro de las raíces. Estas
funciones osmorreguladoras requieren de altas concentraciones de cloro y son difíciles de reconciliar
con las funciones del cloro como un micronutriente, a menos que estas funciones osmóticas estén
confinadas a únicamente partes particulares de las plantas ó compartimentos celulares (Sección 9.8.6).
El cloro puede jugar un rol esencial en la regulación estomatal. La apertura y cierre de los estomas es
mediada por los flujos de potasio y aniones acompañantes como el malato y el cloruro (Sección
8.7.6.2). En especies vegetales como Allium cepa que carece en las células guarda de cloroplastos
funcionales para la síntesis de malato, el cloruro es esencial para el funcionamiento estomatal, y se
inhibe la apertura estomatal en ausencia de cloruro. Los miembros de la Palmaceae como el coco
(Cocus nucifera L.) y la palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) que pueden poseer cloroplastos que
contienen almidón en sus células guarda también requieren del cloruro para el funcionamiento
estomatal. En coco se presenta una estrecha correlación entre los flujos de potasio y cloruro durante la
apertura estomatal desde las células subsidiarias a las células guarda y, viceversa, durante el cierre
estomatal; en plantas deficientes en cloro se retrasa la apertura estomatal por cerca de 3 h. El deterioro
de la regulación estomatal en palmas se considera un factor principal responsable de la depresión del
crecimiento y síntomas de marchitamiento en plantas deficientes en cloro.
9.8.5 Suministro de Cloro y Crecimiento de la Planta ←
Fig. 9.36 Efecto de la deficiencia de cloro en el crecimiento (A) y fotosíntesis (B) en remolacha azucarera. (A partir de
Ferry, 1977.)
Fig. 9.37 Peso seco caulinar relativo y contenido de cloro en plantas deficientes en cloro. (Redibujado a partir de Jonson et
al., 1957.)
La especie vegetal juega un rol importante al determinar el contenido crítico de deficiencia del
cloro en el peso seco caulinar, y la depresión del crecimiento cuando se interrumpe el suministro de
cloro como se muestra en la Fig. 9.37 para varias especies vegetales cultivadas en soluciones
nutritivas bajo condiciones ambientales controladas. Al retener el suministro de cloro, el crecimiento
no fue alterado en calabaza, pero lo redujo drásticamente en lechuga. El resuministro de cloro a las
plantas deficientes restauro el crecimiento en unos pocos días.
La reducción del crecimiento y los síntomas de deficiencia del cloro pueden ser restaurados al
90% del nivel de las plantas adecuadamente suplidas con cloruro al suplirlas con bromuro. El cloruro
y el bromuro tienen propiedades fisicoquímicas similares; por ejemplo, sus radios iónicos hidratados
son casi los mismos: 0.332 nm (Cl-) y 0.330 nm (Br-). Sin embargo, la sustitución del cloruro por el
bromuro no tiene significado práctico, debido a las diferencias en sus abundancias naturales. En la
corteza terrestre, el mar, y el aíre, así como en las plantas, el cloro es ~1000 veces mas abundante que
el bromo.
Comparando con la mayoría de otras especies vegetales (con excepción de los árboles de
palma), el kiwi (Actinidia deliciosa) tiene un mucho mayor requerimiento de cloro (Tabla 9.46). En
plantas deficientes de cloro el peso seco y el tamaño foliar son drásticamente reducidos y se presenta
clorosis intervenal en laminas foliares maduras. El contenido crítico de deficiencia en las hojas es de
cerca de 2 mg Cl g-1 peso seco y, de este modo, la deficiencia por cloro puede ser rápidamente
inducida en esta especie. No son claras las razones para el alto requerimiento de cloro por el kiwi. En
el experimento mostrado en la Tabla 9.46, los efectos del cloro sobre el crecimiento no estaban
relacionados con los cambios en el balance catión-anión en las plantas, ya que los crecientes
contenidos de cloruro en las hojas fueron contrarrestados por disminuciones equimolares en el
contenido de nitrato.
Tabla 9.46 Efecto del suministro de cloruro en el contenido de cloro en la hoja más joven y crecimiento en kiwi (Actinidia
deliciosa) a
Suministro de cloruro Contenido en la hoja más joven Peso seco total Área foliar principal
(µм) (mg g-1 peso seco) (g. por planta) (m2 por hoja)
0 0.7 8 0.17
350 1.5 32 0.41
700 2.1 37 0.50
1400 4.0 34 0.43
a
En base a Smith et al. (1987).
No se conoce mucho sobre el rol específico del cloro como un micronutriente, por ejemplo, en
la división y extensión celular, ó en el metabolismo del nitrógeno. Los contenidos de ciertos
aminoácidos y amidas son excepcionalmente altos en plantas de col y coliflor deficientes en cloro
como un resultado cualquiera debido a la inhibición en la síntesis ó al realce de la degradación
proteica. Se indica un rol del cloro en el metabolismo del nitrógeno por su efecto estimulante en la
asparragina sintetasa, que usa la glutamina como sustrato:
Cualquiera el cloruro ó el bromuro realza está transferencia en un factor de ~7, mientras que el
sulfato tiene un efecto inhibidor. Además, el cloruro incrementa la afinidad de la enzima por el
sustrato en un factor de 50. En especies vegetales en que la asparragina es el principal componente en
el transporte a larga distancia de nitrógeno soluble (Sección 8.2), el cloruro puede de este modo
también jugar un rol en el metabolismo del nitrógeno.
Algunos de estos compuestos orgánicos que contienen cloro en las plantas tienen una actividad
biológica tan alta como antibióticos y fungicidas. Puede concebirse un efecto particular del cloro
sobre el crecimiento por extensión en algunas especies leguminosas como arveja y haba que contienen
cantidades considerables de IAA clorado en sus semillas. Este compuesto realza la elongación del
hipocótilo 10 veces mas de lo que lo hace la IAA misma, probablemente debido a su mayor
resistencia contra la degradación por peroxidasas.
Cuando se expresa en base al contenido de agua vegetal, un contenido crítico de deficiencia del 0.2%
en el peso seco representa 60 μmol Cl g-1 peso seco, ó una concentración cercana a 6 mм Cl-. Esta
concentración es muy baja para ser de importancia general en la osmorregulación del tejido vegetal
grueso, a menos que el cloro sea acumulado preferentemente en ciertos tejidos (e.g., zonas de
extensión) ó células (e.g., células guarda). Por lo general, sin embargo, las concentraciones de cloro
en las plantas exceden este nivel crítico de deficiencia por dos órdenes de magnitud y se vuelve
importante en el ajuste osmótico y en las relaciones planta agua incluyendo un rol en el caudal de
volumen en el xilema y en la presión radical (Sección 3.2). En este rango de concentración el cloruro
representa el anión inorgánico dominante en la vacuola. En la savia del floema las concentraciones de
cloruro pueden estar en el orden de 120 mм y parecen jugar un rol en la carga y descarga de azúcares
en el floema. Este es el caso por ejemplo, en hojas de cebada, y en la descarga del floema en los
pulvinulos de Mimosa pudica durante los movimientos foliares seismonásticos; en el último proceso
la descarga del cloruro está acompañada por potasio y azúcares.
El cloruro, junto con el potasio, tiene una función particular en la osmorregulación en el
estigma de pastos. El estigma de pastos como Pennisetum americum L. frecuentemente se extiende en
minutos en la antesis mediante la elongación celular y es principalmente mediado por la rápida
transferencia de potasio y cloruro desde los tejidos circundantes al primordio de estigma.
En conclusión, el cloruro tiene funciones importantes a diferentes niveles en la
osmorregulación. A contenidos vegetales usualmente altos este es un osmótico principal en las
vacuolas del tejido grueso (50-150 mм Cl-), junto con el potasio. A bajos contenidos que están en el
rango de micronutriente (~1 mм Cl- ó debajo), estas funciones osmorreguladoras del cloruro están
presumiblemente confinadas a tejidos ó células especializadas, como las zonas de extensión radicales
y caulinares, pulvinulos y estigma, y células guarda, donde las concentraciones de cloruro pueden ser
mucho mayores que en el promedio del tejido grueso. La estimulación del cloruro en la ATPasa
bombeadora de protones en el tonoplasto concuerda con el rol particular del cloruro en la
osmorregulación.
En especies vegetales como en trébol rojo con requerimientos de cloruro relativamente bajos
(<1 mg Cl g-1 peso seco foliar) la demanda puede ser cubierta por una concentración de 100 µм Cl- en
la solución nutritiva, a un suministro de 10 µм Cl- el peso seco caulinar cae en un 50%, indicando que
la selectividad en la toma de cloro no es muy alta comparando, por ejemplo, con la del fósforo, donde
el mucho mayor requerimiento en el peso seco foliar (Sección 8.4.6) puede ser cubierto por el
suministro de aún menos de 10 µм.
Surge la pregunta acerca de la ocurrencia de deficiencia de cloro bajo condiciones de campo.
Asumiendo un contenido crítico de deficiencia de 1 mg Cl g-1 peso seco caulinar, el requerimiento del
cultivo puede estar en el rango de 4-8 kg Cl ha-1, que aproximadamente es la entrada a partir de lluvia
en áreas bastante distantes de los océanos, y aproximadamente 10 veces menos que la entrada a partir
de lluvia en parte cercanas al océano. Sin embargo, en suelos altamente lixiviados con una baja
entrada de cloro a partir de la lluvia y otras fuentes, puede presentarse deficiencia de cloro aún en
especies vegetales con bajo requerimiento de cloro. La probabilidad de deficiencia de cloro y, así de
la respuesta a fertilizantes de cloro, se incrementa en especies vegetales con un alto requerimiento de
cloro como el kiwi y los árboles de palma en particular.
Hay también reportes de experimentos en campo con trigo y otros cereales (que tiene un
requerimiento relativamente bajo de cloro) en que los incrementos en el desarrollo del grano fueron
obtenidos por la fertilización con cloruro (e.g., KCl en vez de K2SO4). Este incremento del desarrollo
puede ser una combinación de varios efectos, incluyendo el alivio de la deficiencia de cloro, la
supresión de enfermedades de pudrición radical, ó una combinación de la supresión de enfermedades
y de las mejoradas relaciones planta-agua. En kiwi, las realzadas tasas de toma de potasio y un
mejoramiento en el estado nutricional del potasio pueden ser efectos colaterales adicionales por la
aplicación de fertilizantes de cloruro.
Comparada con la deficiencia de cloro, la toxicidad es de mucha más ocurrencia mundial y
una factor general de estrés que limita el crecimiento vegetal particularmente en regiones áridas y
semiáridas. En promedio, las concentraciones de cloruro en la solución externa de más de 20 mм
puede conducir a la toxicidad en especies vegetales sensibles, mientras que en especies tolerantes la
concentración externa puede ser cuatro a cinco veces mayor sin reducir el crecimiento. Estas
diferencias están relacionadas principalmente con las diferencias en la sensibilidad del tejido foliar a
contenidos excesivos de cloruro. Mas de 3.5 mg Cl g-1 peso seco foliar (~10 mм Cl- en el agua foliar)
son toxicas para especies sensibles, como la mayoría de árboles frutales, y para el fríjol y algodón. En
contraste, 20-30 mg Cl g-1 peso seco foliar (~60-90 mм Cl- en el agua foliar) no son dañinas para
especies tolerantes como la cebada, espinaca, lechuga, y remolacha azucarera. Las diferencias
genotípicas en la tolerancia al cloro están estrechamente relacionadas con los mecanismos de
tolerancia a las sales, que son discutidos en la Sección 16.6.
N. del T. Se puede generalizar acerca de que cada oración escrita por el autor viene acompañada de
una referencia que la respalda, estas no se anotaron, para mayor seguridad leer libro original.
Igualmente todas las siglas siguen en el idioma original.
マルシネルさま!!!!
Esto puede tener enormes catastróficas, por lo tanto, no comer cuento…. Ir a la fuente directa…,
gracias.
←
http://geocities.com/minnanonokogaku/
Lista de Figuras
←
Tabla 9.1 Efecto de la deficiencia de hierro en el contenido de clorofila y actividad enzimática en hojas de tomate a
Tabla 9.2 Efecto de la deficiencia de hierro en el contenido de clorofila y ferredoxina y en la actividad nitrato reductasa
en hojas de Citrus a
Tabla 9.3 Relación entre el suministro de hierro, el contenido foliar de clorofila, y el contenido radical de ácidos
orgánicos en avena a
Tabla 9.4 Efecto de la deficiencia de hierro en hojas y cloroplastos de remolacha azucarera a
Tabla 9.5 Efecto del estado nutricional de las hojas de tabaco en los contenidos de clorofila y en los componentes del
fotosistema I (PS I) y en la capacidad del transporte fotosintético de electrones del PS II al PS I a
Tabla 9.6 Efecto de la deficiencia de manganeso en el crecimiento y composición de plantas de fríjol a
Tabla 9.7 Relación entre el manganeso y el contenido caulinar y radical de lignina en plantas jóvenes de trigo a
Tabla 9.8 Contenidos críticos caulinares de toxicidad por manganeso en varias especies vegetales a.b
Tabla 9.9 Relación entre el contenido de cobre y algunos constituyentes del cloroplasto y las actividades de enzimas que
contienen cobre en hojas de arveja a
Tabla 9.10 Efecto de la deficiencia de cobre en los pigmentos cloroplásticos y en el trasporte fotosintético de electrones
en el fotosistema II y I en espinaca a
Tabla 9.11 Efecto del estado nutricional del cobre en la actividad ascorbato oxidasa (AOA) y en el contenido proteico en
hojas muy jóvenes y maduras en trébol subterráneo a
Tabla 9.12 Efecto de la deficiencia de cobre en la floración y actividades enzimáticas en Chrysanthemum morifolium a
Tabla 9.13 Efecto del estado nutricional del cobre en la composición de la pared celular de las hojas más jóvenes
completamente emergidas en trigo a
Tabla 9.14 Relación entre el suministro de cobre y el crecimiento y distribución de materia seca en pimiento rojo a
Tabla 9.15 Relación entre el suministro de cobre (solución nutritiva), peso seco, y contenido de cobre en plantas de
tomate a
−
Tabla 9.16 Efecto de la deficiencia de zinc en la generación de radical superóxido (O 2 ), y en la actividad radical de la
superóxido dismutasa (SOD) en algodón a
Tabla 9.17 Efecto del suministro de zinc en el peso seco caulinar y en la composición de las partes caulinares apicales
(hojas jóvenes y ápice caulinar) en plantas de fríjol a
Tabla 9.18 Contenido de elementos minerales en el tejido meristemático de la hoja más joven y en laminas foliares
maduras de plantas de arroz suficientes en zinc a
Tabla 9.19 Efecto del suministro de zinc en el peso fresco, actividad RNAasa, y nitrógeno proteico en soya (Glycine
wighii) a
Tabla 9.20 Efecto de la creciente deficiencia de zinc en las actividades foliares enzimáticas en plantas de maíz cultivadas
sin suministro de zinc a
Tabla 9.21 Efecto de la deficiencia de zinc y de la reanudación del suministro de zinc en los contenidos de zinc y
carbohidratos en hojas de col a
Tabla 9.22 Efecto del estado nutricional del zinc en la fuga de solutos de bajo peso molecular (exudados radicales) y en la
composición radical lipídica en plantas de algodón a
Tabla 9.23 Relación entre el contenido caulinar y radical de zinc, contenido de clorofila, generación de superóxidos y
oxidación del NADPH en extractos radicales (48 000 g Supernatant) de plantas de fríjol a
Tabla 9.24 Efectos de las concentraciones de zinc y fósforo en la solución nutritiva en el crecimiento y contenido caulinar
de zinc y fósforo en okra (Abelmoschus esculentum L.) a
Tabla 9.25 Efecto de la deficiencia de micronutrientes en el peso seco y contenido radical y caulinar de fósforo en plantas
de algodón a
Tabla 9.26 Distribución del 32P, 86Rb y 36Cl entre vástagos y raíces en plantas de algodón deficientes y suficientes en zinc,
19 h después de su aplicación caulinar, valores relativos a
Tabla 9.27 Contenido de elementos minerales en el germen y cuerpos proteicos en el germen de granos de maíz a
Tabla 9.28 Efecto del suministro de zinc en las concentraciones de zinc en el citoplasma y vacuolas de raíces de clones de
Deschampsia caespitosa tolerantes y no tolerantes al zinc a
Tabla 9.29 Efecto del suministro de níquel en la solución nutritiva y de la aplicación foliar de urea en la necrosis de la
punto foliar, y en la actividad ureasa en plantas de soya a
Tabla 9.30 Efecto del suministro de níquel durante el crecimiento en el contenido de urea, ureidos y níquel en hojas
maduras de caupí suplido con NH4NO3 a
Tabla 9.31 Contenido de níquel y otros micronutrientes en las partes caulinares vegetativas y en las semillas de lupino
(Lupinus polyphyllus) y centeno (Secale cereale) a
Tabla 9.32 Efecto del molibdeno en el crecimiento y contenido de nitrógeno en plantas de aliso (Alnus glutinosa)
cultivadas en un suelo deficiente en molibdeno a
Tabla 9.33 Influencia del suministro de fertilizantes de nitrógeno y molibdeno en el contenido foliar de nitrógeno y en el
desarrollo seminal de plantas de soya no noduladas y noduladas a
Tabla 9.34 Efectos del molibdeno y de la fuente de nitrógeno en el crecimiento y contenido de clorofila, nitrato y ácido
ascórbico en tomate a
Tabla 9.35 Efecto del suministro de molibdeno en la producción y viabilidad del polen en plantas de maíz a
Tabla 9.36 Relación entre el pH del suelo, suministro de molibdeno, y el peso seco y contenido de molibdeno en soya a
Tabla 9.37 Relación entre el contenido seminal de molibdeno en soya y el subsiguiente desarrollo seminal de las plantas
cultivadas en un suelo deficiente en molibdeno a
Tabla 9.38 Efecto de la aplicación de trióxido de molibdeno en la producción de materia seca y en el contenido de
nitrógeno en la leguminosa subtropical de pasturas Desmodium intartum cultivada en un suelo de pH 4.7 a
Tabla 9.40 Efecto de los fertilizantes fosfato (13 kg P ha-1) en la producción de materia seca, toma de nitrógeno y
contenido de molibdeno en cacahuete cultivado en un suelo arenoso ácido, bajo en molibdeno (Luvic Arenosol) a
Tabla 9.41 Efecto del suministro en boro (10-5 м = suficiente; 10-7 м = deficiente) en plantas de girasol cultivadas bajo
diferentes intensidades lumínicas en el contenido de fenoles, actividad polifenol oxidasa y salida de potasio de los
segmentos foliares a
Tabla 9.42 Efecto del pretratamiento de boro en la subsiguiente toma de fósforo por las zonas de las puntas radicales de
haba y maíz a
Tabla 9.43 Contenido de boro en el tejido foliar de especies vegetales del mismo lugar a
Tabla 9.44 Efecto de la fertilización de boro en el desarrollo seminal, contenido seminal de boro, viabilidad seminal y
germinación en fríjol mungo (Vigna mungo L.) a
Tabla 9.45 Efecto de las sales en la ATPasa bombeadora de protones de las vesículas del tonoplasto a
Tabla 9.46 Efecto del suministro de cloruro en el contenido de cloro en la hoja más joven y crecimiento en kiwi (Actinidia
deliciosa) a
Tabla 9.47 Relación entre el contenido foliar de cloro y desordenes en el crecimiento en árboles de coco (Cocos nucifera
L.) a
Micronutrients in Crop Production
←
I. INTRODUCCIÓN
II. ESTADO DE LOS SUELOS EN EL MUNDO
III. FACTORES DEL SUELO QUE AFECTAN LA DISPONIBILIDAD
A. pH
B. Materia orgánica
C. Temperatura, Humedad y Luz
IV. FACTORES ASOCIADOS CON EL SUMINISTRO Y LA ADQUISICIÓN
A. Deficiencias y toxicidades
B. Suministro y toma
C. Oxidación y reducción
D. Rizosfera
E. Interacciones con otros elementos
1. Boro
2. Cloro
3. Cobre
4. Hierro
5. Manganeso
6. Molibdeno
7. Zinc
8. Níquel y cobalto
V. MEJORANDO EL SUMINISTRO Y LA ADQUISICIÓN
A. Mejorando el suelo
B. Fertilización del suelo y foliar
1. Corrigiendo deficiencias
2. Efectos residuales
C. Mejorando la planta
D. Asociaciones microbianas
E. Mejorando la tolerancia y resistencia a insectos y enfermedades
VI. CONCLUSIÓN
Lista de Tablas
Los micronutrientes esenciales para el desarrollo de cultivos son B, Cu, Fe, Mn, Mo, y Zn. Otros
nutrientes minerales considerados esenciales a bajas concentraciones para el crecimiento de algunas
plantas son el Ni y Co. La incidencia de las deficiencias de micronutrientes en cultivos ha aumentado
marcadamente en años recientes debido a el laboreo excesivo, la perdida del suelo superficial por
erosión, las perdidas de micronutrientes a través de la lixiviación, el encalado de suelos ácidos, las
disminuidas proporciones de abonos de granja frente a los fertilizantes químicos, la incrementada
pureza de fertilizantes químicos, y el uso de tierras marginales para la producción de cultivos. Los
problemas de deficiencia de micronutrientes son también agravados por la alta demanda de cultivares
de cultivos modernos. Se han reportado aumentos en los desarrollos de cultivos por la aplicación de
micronutrientes en muchas pares del mundo. Factores como el pH, el potencial redox, la actividad
biológica, la SOM (materia orgánica del suelo), la capacidad de intercambio de cationes, y los
contenidos de arcilla son importantes en determinar la disponibilidad de micronutrientes en los suelos.
Los factores vegetales como la morfología de las raíces y de los pelos radicales (longitud, densidad,
+ -
área superficial), los cambios inducidos por las raíces (secreción de H , OH , HCO 3− ), la exudación
radical de ácidos orgánicos (cítrico, málico, tartárico, oxálico, fenólico), de azúcares, y de
aminoácidos no proteinogénicos (fitosideróforos), la secreción de enzimas (fosfatasas), la demanda de
la planta, las especies vegetales/cultivares, y las asociaciones microbianas (realzada producción de
CO2, rizobios, micorrizas, rizobacterias) tienen profundas influencias en la habilidad vegetal de
absorber y utilizar los micronutrientes del suelo. Los objetivos de este articulo son reportar los
avances en investigación en la disponibilidad y requerimientos de micronutrientes para cultivos, en la
corrección de deficiencias y toxicidades en suelos y plantas, y en el incrementar la habilidad de la
plantas de adquirir las cantidades necesarias de elementos micronutrientes.
I. INTRODUCCIÓN ←
Los nutrientes esenciales pueden ser definidos como aquellos sin los cuales las plantas no pueden
completar su ciclo de vida, son irremplazables por otros elementos, y están directamente involucrados
en el metabolismo de la planta. En base a la cantidad requerida, los nutrientes son divididos en macro-
y micronutrientes. Los macronutrientes con requeridos en grandes cantidades por las plantas
comparando con los micronutrientes. Los micronutrientes también han sido llamados elementos
menores ó traza indicando que sus concentraciones en los tejidos vegetales son en cantidades menores
ó en trazas en relación a los macronutrientes. Los micronutrientes esenciales para cultivos en campo
son el B, Cu, Fe, Mn, Mo, y Zn. La acumulación de estos micronutrientes por las plantas
generalmente sigue el orden de Mn > Fe > Zn > B > Cu > Mo. Este orden puede cambiar entre
especies vegetales y condiciones de crecimiento (e.g., arroz de aniego).
Otros nutrientes minerales a bajas concentraciones considerados esenciales para el crecimiento
de algunas plantas son el Ni y Co. Existe evidencia convincente para indicar que el Ni es esencial para
ciertas plantas. Aunque el Co estimula el crecimiento de ciertas plantas, no se considera esencial de
acuerdo a la definición de esencialidad de Arnon & Stout (1939). El cobalto es esencial para la
fijación de N2 por bacterias, pero no es requerido por plantas superiores. Los rizobios y otros
organismos fijadores de N2 tienen requerimientos absolutos de Co cualquiera creciendo dentro ó
afuera de los nódulos radicales independiente de la fuente de N (fijación de N2 ó N mineral). Aún así,
el Co es esencial para la nutrición animal como un componente de la vitamina B12.
El Cl y el Si han sido frecuentemente referidos como micronutrientes, aunque sus
concentraciones en el tejido vegetal son frecuentemente equivalentes a aquellas de macronutrientes.
El Cl será considerado en este artículo, pero ya que han aparecido revisiones recientes acerca del Si,
este elemento no será considerado. Posiblemente, otros micronutrientes esenciales serán descubiertos
en el futuro debido a los recientes avances en las técnicas de cultivo en solución y la disponibilidad de
instrumentos analíticos altamente sensibles. En base a las propiedades fisicoquímicas, los
micronutrientes esenciales para la planta son metálicos excepto por el B y el Cl. Aunque los
micronutrientes son requeridos en pequeñas cantidades por cultivos en campo, su influencia es tan
importante como la de los macronutrientes en la producción de cultivos.
Excepto por el B y Cl, los micronutrientes son comúnmente constituyentes de grupos
prostéticos que catalizan procesos redox mediante la transferencia de electrones como los elementos
primarios de transición Fe y Mn y en algún grado Cu y Mo. Los micronutrientes normalmente forman
complejos enzima-sustrato (Fe y Zn) y realzan reacciones enzimáticas al influenciar las
configuraciones moleculares entre enzimas y substratos (Zn).
Son extendidas las deficiencias de micronutrientes en plantas de cultivo debido a (i)
incrementadas demandas de micronutrientes debido a las intensivas practicas de cultivo y adaptación
de cultivares de alto rendimiento que pueden tener mayor demanda de micronutrientes, (ii) realzada
producción de cultivos en suelos marginales que contienen bajas cantidades de micronutrientes
esenciales, (iii) uso incrementado de fertilizantes de alto análisis con bajas cantidades de
contaminación por micronutrientes, (iv) uso disminuido de abonos animales, compost, y residuos de
cosecha; (v) uso de suelos que son inherentemente bajos en reservas de micronutrientes, y (vi) la
intervención de factores naturales y antropogénicos que limitan la disponibilidad adecuada a la planta
y crean desequilibrios en los elementos.
La adquisición por la planta de micronutrientes es afectada por numerosos factores del suelo,
de la planta, microbianos y ambientales. El material parental, los minerales que contienen los
micronutrientes, y los procesos de formación del suelo influencian la disponibilidad de
micronutrientes a las plantas. Los materiales de fase sólida son importantes al determinar las
relaciones de solubilidad de los nutrientes en los suelos. La disponibilidad de micronutrientes en el
suelo se deriva de la alteración de materiales parentales subyacentes, procesos naturales (e.g., gases de
erupciones volcánicas, lluvia/nieve, aerosoles marinos, polvo continental, incendios forestales) y
procesos antropogénicos (descargas de industrias y automóviles, adición de fertilizantes, encalado,
aguas negras). Los micronutrientes del suelo existen en fases sólidas como minerales primarios,
precipitados secundarios, y adsorbidos en superficies de arcillas. Las reacciones de adsorción del
suelo son importantes al determinar la biodisponibilidad del B, Cu, Mo, y Zn. Los micronutrientes en
las fases sólidas no son inmediatamente disponibles para las plantas. Solo cerca del 10% de los
micronutrientes en el suelo están solubles y/ó en formas intercambiables para la adquisición por la
planta. Las temperaturas fluctuantes, la humedad y los factores antropogénicos cambian las
concentraciones de micronutrientes, sus formas, y la distribución entre las varias fases en el suelo.
El pH del suelo, el potencial redox, y la materia orgánica del suelo (SOM) afectan
profundamente la biodisponibilidad de los micronutrientes. Para la mayoría de suelos, la SOM del
suelo contiene el mayor pool de micronutrientes lábiles en el suelo e influencian el ciclaje de
micronutrientes, la distribución de los ligandos orgánicos que se producen naturalmente, la
especiación y forma (orgánica o inorgánica) de los elementos en la solución del suelo, y la naturaleza
y estabilidad de los complejos de micronutrientes con ácidos húmicos y fúlvicos, especialmente con la
conversión microbiana de la SOM. La importancia de la SOM para la influencia en la retención de los
micronutrientes sigue la secuencia de Cu > Zn > Mn. La mayoría de micronutrientes metálicos en el
suelo son complejados por ambos ligandos inorgánicos y orgánicos. Los ligandos orgánicos actúan
como carriers para las raíces vegetales, y el Cu, Zn, y Mn forman complejos estables, especialmente
con grupos carboxilo y fenólicos, haciendo estos minerales menos disponibles para las plantas. Las
sustancias orgánicas como los ácidos húmicos y fúlvicos formados en la degradación y
transformación de la SOM son también importantes en el ciclaje de micronutrientes.
Los factores vegetales como la morfología de las raíces y pelos radicales (longitud, densidad,
+ -
área superficial), los cambios inducidos por las raíces (secreción de H , OH , HCO 3− ), la exudación
radical de ácidos orgánicos (cítricos, málico, tartárico, oxálico, fenólico), de azúcares, y de
aminoácidos no proteinogénicos (fitosideróforos), la secreción de enzimas (fosfatasas), la demanda de
la planta, las especies vegetales/cultivares, y las asociaciones microbianas (realzada producción de
CO2, rizobios, micorrizas, rizobacterias) tienen profundas influencias sobre la habilidad de la planta
para absorber y utilizar los micronutrientes del suelo.
Los macro- y micronutrientes han sido largamente reconocidos con estar asociados con los
cambios en la susceptibilidad ó tolerancia de la planta y la resistencia a enfermedades y plagas.
Aunque la información de investigación sobre la nutrición mineral de plantas ha avanzado
significativamente en años recientes, la mayoría de los avances han estado asociados con
macronutrientes. Las razones para esto puede ser que los micronutrientes son requeridos en cantidades
tan pequeñas, y sus deficiencias no han sido verificadas sistemáticamente bajo condiciones de campo.
Los objetivos de este artículo son reportar los avances en la investigación en la disponibilidad de
micronutrientes y los requerimientos para los cultivos, en la corrección de las deficiencias y
toxicidades en suelos y plantas y en el incrementar la habilidad de las plantas para adquirir las
cantidades necesarias de elementos micronutrientes.
Las cantidades y la distribución de los micronutrientes en los suelos son influenciadas por los
materiales parentales, los niveles y clase de SOM, el pH, el Eh (condiciones de oxidación), la
mineralogía, la distribución de las partículas por tamaño, el horizonte del suelo, la edad del suelo, los
procesos de formación del suelo, el drenaje, la vegetación, y procesos microbianos, antropogénicos, y
naturales. Las concentraciones de micronutrientes son generalmente mayores en los horizontes
superficiales del suelo (Ap) y disminuyen con la profundidad del suelo. A pesar de las
concentraciones totales relativamente altas de micronutrientes reportadas en suelos en una base global,
se han reportado frecuentemente deficiencias de micronutrientes en muchos cultivos cultivados en
varias partes del mundo. Se ha sido estimado que 3.95 billones de ha del área terrestre sin hielo del
mundo está sometida a estrés mineral para las plantas, con un 14% de está área estando sometida a un
estrés potencial de micronutrientes. Las razones para las deficiencias de micronutrientes son que estos
elementos no han sido usualmente aplicados regularmente a los suelos a través de la fertilización.
Además, los incrementados desarrollos de los cultivos, la perdida de micronutrientes a través de la
lixiviación, el encalado de suelos, el disminuido uso de abonos frente a los fertilizantes químicos, y la
incrementada pureza de los fertilizantes químicos sin adiciones de micronutrientes han contribuido al
acelerado empobrecimiento de micronutrientes disponibles en suelos. Las deficiencias encubiertas de
micronutrientes pueden ser más extendidas que como se ha sospechado generalmente. Se han
proporcionado las deficiencias/toxicidades potenciales de micronutrientes asociadas con los
principales grupos de suelos (Tabla I), los minerales comunes del suelo que contienen varios
elementos micronutrientes (Tabla II), y los rangos de concentración de micronutrientes en suelos y
plantas (Tabla III) para ayudar a definir donde pueden ocurrir los problemas de micronutrientes.
Tabla I. Deficiencias ó toxicidades potenciales de micronutrientes asociadas con los principales grupos de suelo a
Grupo de Elemento problema
Orden de suelo suelo Deficiencia Toxicidad
Andosols (Andepts) Andosol B,Mo
Ultisols Acrisol Mayoría de micronutrientes Fe, Mn
Ultisols/Alfisols Nitosol Mn
Spodosols (Podsols) Podsol Mayoría de micronutrientes
Oxisols Ferralsol Mo Fe, Mn
Histosols Histosol Cu
Entisols (Psamments) Arensol Cu, Fe, Mn, Zn
Entisols (Fluvents) Fluvisol Fe, Mn
Mollisols (Aqu), Inceptisols, Entisols, etc.
(pobremente aireados) Gleysol Mn Fe, Mo
Mollisols (Borolls) Chernozem Fe, Mn, Zn
Mollisols (Ustolls) Kastanozem Cu, Mn, Zn
Mollisols (Aridis)(Usdolls) Phaeozem Mo
Mollisols (Rendolls)(superficiales) Rendzina Fe, Mn, Zn
Vertisols Vertisol Fe
Aridisols Xerosol Fe, Zn
Alfisols/arid Entisols Yermosol Co, Fe, Zn
Alfisols/Ultisols (Albic)
(pobremente drenados) Planosol Mayoría de micronutrientes
Alfisols/Aridisols/Mollisols
(Natric)(alto álcali) Solonetz Cu, Fe, Mn, Zn
Aridisols (alto sales) Solonehak B, Cl
Modificado a partir de Balligar & Fageria (1999); Clark (¡982); Dudal (1976); S.W. Buol, North Carolina State University,
Raleigh; H
-1
Las concentraciones de B en los suelos oscilan cerca de 2 a 100 mg kg (promedio de 10 mg
-1
kg ) y generalmente se encuentra como H3BO3/B(OH)3. Los suelos formados a partir de rocas ígneas
contienen menos B que los suelos formados a partir de sedimentos marinos. Los suelos derivados de
rocas de granito, ígneas y ácidas y de sedimentos metamórficos son a menudo pobres en B. Los suelos
bajos en B usualmente están fuertemente alterados (Acrisols, Podzols, Ferralsols), con textura gruesa
(Arenosols), y poco profundos (Lithosols). En rocas ácidas y sedimentos metamórficos, el B se
encuentra en minerales turmalina y no es rápidamente disponible para las plantas. La adsorción de
boro usualmente se incrementa con el creciente pH de la solución del suelo, la temperatura, la fuerza
iónica y naturaleza de los cationes adsorbidos. La cantidad de B adsorbido en suelos con textura fina
usualmente se incrementa con contenidos elevados de arcillas. Por ejemplo, las arcillas
montmorillonitas normalmente adsorben mayores cantidades de B que las arcillas ilitas. Los efectos
de aniones competitivos en la adsorción del B aumentan en el orden de P > Mo > S aunque el efecto
competitivo fue bajo, indicando que los centros de adsorción de B son generalmente específicos para
el B. La superficies que adsorben de B en suelos son comúnmente los óxidos de Al y Fe, hidróxidos
de Mg, minerales de arcilla, carbonatos de Ca, y la materia orgánica (OM). La distribución de B entre
la solución y las superficies de adsorción se afecta por los tipos y contenidos de minerales de arcilla, y
las áreas de superficie específica, la mineralogía de las fracciones arena/limo, los sesquióxidos, el
contenido de SOM, el pH, los iones en los sitios de intercambio, y la salinidad. Estos factores del
suelo también afectan la retención de B en los suelos. La disponibilidad de B es comúnmente reducida
en suelos en suelos altos en óxidos de Al así como en suelos de cenizas volcánicas. En los suelos, el B
está presente normalmente como moléculas no ionizadas y se pierden fácilmente por lixiviación. En
regiones áridas y semiáridas particularmente, la toxicidad por B puede ser de mayor interés.
Tabla II. Principales minerales del suelo que contiene micronutrientes a
Elemento Tipo Mineral
B Boratos (hidratado) Borax-Na2B4O2•10H2O; Kernita-Na2B4O2•4H2O;
B B
Colemanita-Ca2B6O11•5H2O; Ulexita-NaCaB5O9•4H2O
B
Muchos factores de suelo como el pH, la SOM, la temperatura, y la humedad afectan la disponibilidad
de los micronutrientes para las plantas cultivadas. Los efectos de estos factores pueden variar
considerablemente desde un micronutriente a otro también como su grado relativo de eficacia. La
disponibilidad de micronutrientes es en gran parte controlada por el mismo factor(es) del suelo donde
existan buenas correlaciones entre las concentraciones en la planta de dos ó más micronutrientes. Son
complicadas las relaciones asociadas con cada de los muchos factores del suelo, aunque las
correlaciones entre muchos factores pueden ser explicadas con una certeza relativamente alta. Un
buen ejemplo de esto son las correlaciones altamente significativas entre el Mo y el Mn. La
disponibilidad de ambos Mo y Mn es tan fuertemente afectada por el pH del suelo que los otros
factores tienen un valor limitado. Mientras el Mn en plantas disminuye extensamente con el creciente
pH del suelo, el Mo aumenta, y no se esperan deficiencias de ambos Mn y Mo ó no se encuentran
usualmente en el mismo suelo. La deficiencia de manganeso está frecuentemente combinada con el
exceso de Mo y viceversa. El Cu, Mn, y Zn están enlazados predominantemente en formas orgánicas
en los Spodosols de Florida, mientras que estos elementos están enlazados orgánicamente y asociados
con óxidos de Mn y formas amorfas en Alfisols y Entisols. Las concentraciones disponibles de Co, Cu,
Ni, y Zn se incrementan con cantidades crecientes de arcillas.
A. pH ←
El pH del suelo influencia la solubilidad, la concentración en la solución del suelo, la forma iónica, y
la movilidad de los micronutrientes en el suelo, y consecuentemente la adquisición de estos elementos
por las plantas. Por lo general, la disponibilidad de B, Cu, Fe, Mn, y Zn usualmente disminuye, y del
Mo como se incremente el pH del suelo aumente. Estos nutrientes son usualmente adsorbidos sobre
las superficies de sesquióxidos del suelo. La Tabla IV resume los cambios importantes en las
concentraciones de micronutrientes como son influenciados por el pH del suelo y su consecuente
adquisición por las plantas. Se ha suministrado La Tabla V para mostrar la adquisición de Cu, Fe, Mn,
y Zn para arroz cultivado con varios valores de pH del suelo.
El boro es el único micronutriente que existe en solución como una molécula no ionizada en
los rangos de pH del suelo adecuados para el crecimiento de la mayoría de planta. El creciente pH del
suelo disminuye la disponibilidad de B al incrementar la adsorción de B sobre las superficies de
arcillas e hidroxilos de Al y Fe, especialmente a alto pH del suelo. La mayor disponibilidad de B fue a
pH de 5.5-7.5, y la disponibilidad disminuye debajo ó encima de este rango de pH. En otros estudios,
se incrementó la adsorción de B desde pH 3 a 8 en caolinita, montmorillonita, y dos suelos de zonas
áridas con el pico de adsorción a pH 8-10 y disminuyo desde pH 10 a 12. Se reduce la disponibilidad
de B al encalar (llamada “fijación de B”) ya que el CaCO3 actúa como una superficie de adsorción.
Como tal, la deficiencia de B puede presentarse en plantas cultivadas en suelos ácidos encalados.
Tabla IV. Influencia de pH del suelo en las concentraciones de micronutrientes en el suelo y en su toma por la planta a
Elemento Influencia en la concentración/toma
B El creciente pH del suelo favorece la adsorción de B. Este elemento generalmente se vuelve menos
disponible para las plantas. La disponibilidad y toma del B disminuyen dramáticamente a pH > 6.0
Cl El cloruro es fuertemente enlazado en la mayoría de suelos con pH ligeramente ácido a neutro y esto
se hace insignificante a pH 7.0. Cantidades apreciables pueden ser adsorbidas con la creciente
acidez del suelo, particularmente en Oxisols y Ultisols, los cuales son dominados por arcilla
caolinita. El creciente pH del suelo generalmente aumenta la toma de Cl- por las plantas.
2+
Cu La solubilidad de Cu es muy dependiente del pH del suelo y disminuye 100 veces por cada unidad
creciente de pH. La toma por la planta también disminuye.
3+ 2+
Las actividades férricas (Fe ) y ferrosas (Fe ) en la solución del suelo disminuyen 1000 y 100
Fe
veces, respectivamente, por cada unidad creciente de pH del suelo. En la mayoría de suelos
oxidados, la toma de Fe por plantas cultivadas disminuye con el creciente pH del suelo.
2+
Mn La principal especie iónica de Mn en el suelo es el Mn , y sus concentraciones disminuyen 100
veces por cada unidad creciente de pH del suelo. En suelos extremadamente ácidos, la solubilidad
2+
del Mn puede ser suficientemente alta para inducir problemas de toxicidad en especies de cultivo
sensibles.
2-
Mo Encima del pH 4.2 del suelo, domina el MoO4 . La concentración de esta especie se incrementa con
el creciente pH del suelo y también aumenta su toma por la planta. El Mo hidrosoluble aumenta seis
veces como se incremente el pH desde 4.7 a 7.5. El reemplazo del Mo adsorbido por el OH- es el
responsable de los aumentos en el Mo hidrosoluble como se incremente el pH del suelo.
La solubilidad del zinc es altamente dependiente del pH del suelo y disminuye 100 veces por cada
Zn
unidad creciente de pH, y como consecuencia disminuye su toma por las plantas.
2+
Ni El Ni es relativamente estable en unos amplios rangos de pH del suelo y de condiciones redox. Sin
embargo, la disponibilidad es usualmente mayor en suelos ácidos que en alcalinos. A pH 7 y
mayores, se incrementa su retención y precipitación. El incremento del pH desde 4 a 7 en suelos de
serpentina mediante el encalado reducen el Ni en el tejido vegetal.
Co La solubilidad y disponibilidad de Co disminuyen a pH extremos del suelo. Presencia de CaCO3, y
alto Fe, Mn, SOM, y humedad.
a
Adriano (1986), Fageria, Baligar & Jones (1997), y Tisdale et al (1985).
El cloruro solo es retenido ligeramente por la mayoría de sitios de intercambio del suelo en
suelos ácidos a neutros y esto se vuelve insignificante a pH 7.0. El cloruro es fácilmente lixiviado del
suelo.
Considerable Cu del suelo es adsorbido específicamente como se incremente el pH. Por
ejemplo, el creciente pH desde 4 a 7 incrementó la adsorción de Cu, y fue adsorbido en componentes
inorgánicos del suelo y ocluido por hidróxidos y óxidos del suelo. El creciente pH del suelo encima de
6.0 induce la hidrólisis de Cu hidratado lo cual puede conducir a una adsorción más fuerte de Cu a los
minerales de arcilla y a la OM. Fuentes fácilmente solubles de Cu (intercambiable ó sorbido) fueron
altamente tóxicas para cítricos, y las concentraciones de Cu disminuyeron considerablemente con
incrementos de pH del suelo encima de 6.5. El sobre-encalado de suelos ácidos puede también
conducir a deficiencia de Cu. La SOM es un constituyente primario para la adsorción de Cu y
rápidamente compleja al Cu. Como se incremente el pH, disminuyen los tamaños de los coloides
orgánicos de alto peso molecular, incrementado de este modo las superficies donde el Cu puede ser
adsorbido.
Tabla V. Influencia del pH del suelo en la adquisición de Cu, Fe, Mn, y Zn por arroz de secano cultivado en un Oxisol en
Brasil a
pH del suelo Cu (µg planta-1) Fe (µg planta-1) Mn (µg planta-1) Zn (µg planta-1)
4.6 75 4540 11 160 1090
5.7 105 1860 5 010 300
6.2 78 1980 4 310 242
6.4 64 1630 3 610 262
6.6 61 1660 2 765 163
6.8 51 1570 2 360 142
r2 0.89 b 0.97 c 0.99 c 0.98 c
a
Fageria (2000c)
b
P < 0.05.
c
P < 0.01.
La solubilidad de Fe disminuye ~1000 veces por cada unidad creciente de pH del suelo dentro
del rango de 4 a 9 comparando con la disminución de ~100 veces en la actividad de Mn, Cu, y Zn. El
0 2+ 3+
hierro existe en las formas Fe (metálica), Fe (ferrosa), y Fe (férrica). Bajo condiciones ácidas, el
0 2+ 2+ 3+
Fe se oxida rápidamente a Fe , y el Fe se oxida a Fe como se incremente el pH encima de 5. El
3+ 2+
Fe férrico (Fe ) es reducido a Fe y es rápidamente disponible para las plantas en suelos ácidos, pero
precipita en suelos alcalinos. Los óxidos de hierro son dominantes en el gobierno de la solubilidad del
Fe en los suelos. La mínima solubilidad de Fe se encuentra entre el pH de 7.5 y 8.5, el cual es el rango
de pH de muchos suelos calcáreos. Los aumentos en el pH ó Eh del suelo cambian el Fe desde formas
orgánicas intercambiables a formas hidrosolubles y de oxido de Fe. La solubilidad del Fe en suelos
3+
bien aireados es controlada mediante la dilución y precipitación del Fe . El decreciente pH de la
rizosfera con la adición de N (N- NH4) y/ó K (KCl y/ó K2SO4) fue efectivo para aumentar la toma de
Fe por las plantas. El aplicar FeSO4 con fertilizantes de tipo ácidos también incrementó la
disponibilidad de Fe para las plantas.
El pH del suelo afecta la solubilidad, adsorción, desorción, y oxidación del Mn, y la reducción
de los óxidos de Mn en el suelo. Como disminuya el pH, se moviliza el Mn desde varias fracciones y
aumentan sus concentraciones y disponibilidad del Mn en la solución del suelo. El Mn intercambiable
(forma disponible para la planta) fue alto a bajo pH del suelo (<5.2), mientras que las fracciones
orgánicas y oxido de Mn (forma poco disponible) fueron altas a alto pH. En suelo arenoso, el
creciente pH también incrementa las fracciones orgánicas de Mn. El creciente pH del suelo con
aplicaciones de Mg en maní disminuyó la toxicidad por Mn y las concentraciones caulinares y foliares
4+ 2+
de Mn. La reducción de Mn a Mn es mayor a bajo pH del suelo, y las condiciones ácidas del suelo
(<5) conducen a toxicidades por Mn para muchas especies vegetales sensibles. Además, los coloides
orgánicos de alto peso molecular disminuyeron con creciente pH del suelo incrementando las
superficies donde el Mn así como el Cu y Fe pueden ser adsorbidos. Se incremento el Mn en la
solución del suelo 1.6 veces por cada unidad decreciente de pH en un Molisol bien drenado
acidificado con fertilizante alto en N, indicando que la acidez y aireación del suelo son importantes
para la disponibilidad del Mn. El Mn, Cu, y Fe son generalmente más disponibles bajo condiciones
limitadas de drenaje ó en suelos inundados.
El molibdeno es el único micronutriente cuya disponibilidad normalmente se incrementa con
2-
el creciente pH del suelo. La forma activa del Mo es normalmente el MoO4 , el cual tiende a
polimerizar cuando esta en solución. Esta condición se realza mediante la acidificación lo que puede
explicar parcialmente la baja disponibilidad de Mo en algunos suelos ácidos. La solubilidad de
2-
CaMoO4 y H2MoO4 (ácido molíbdico) se incrementa con el creciente pH del suelo. La sorción de
molibdeno en los óxidos de Fe se incrementa con las disminuciones en el pH del suelo en el rango de
7.8 a 4.5. La adsorción de Mo en los óxidos de Al y Fe fue máxima a pH < 5, y disminuyo como se
incrementa el pH >5 con poca ó sin adsorción a pH 8. El pH del suelo tiene efectos pronunciados en
la adsorción de Mo entre 3 y 10.5 virtualmente sin adsorción a pH 8. La adsorción de Mo en los
óxidos hidratados de Fe y Al disminuyo como se incrementa el pH, y la adición de cal al suelo
normalmente incrementa la solubilidad del Mo y su adquisición por las plantas. Además, la máxima
adsorción de Mo en los óxidos de Al y Fe fue a pH 4-5, pero la adsorción fue máxima a pH 3.5 en
ácidos húmicos y disminuyó con creciente pH del suelo. Fueron evidentes mecanismos diferentes en
la adsorción de Mo con los ácidos húmicos comparando con los óxidos de Al/Fe, que involucraron la
formación de complejos entre grupos carboxilo y fenólicos. Surgieron ocasionalmente efectos dañinos
para leguminosas cultivadas en suelos ácidos, ya que la deficiencia de Mo puede ser más dominante
que la toxicidad por Al. En algunos casos, ambas aplicaciones de Mo y cal pueden ser necesarias para
proporcionar el adecuado Mo para las plantas.
El pH del suelo es más importante que cualquier otra propiedad individual para controlar la
movilidad del Zn en suelos. El creciente pH del suelo generalmente disminuye la disponibilidad de Zn
para las plantas, y tal disminución fue usualmente debida a la mayor adsorción de Zn. Como se
incremente el pH del suelo encima de pH 5.5, el Zn es adsorbido en óxidos hidratados de Al, Fe, y Mn.
Sin embargo, el grado al cual el Zn es retenido por los óxidos hidratados de Fe y Al es influenciado
por la naturaleza de los minerales de arcilla, las condiciones superficiales, y el pH. En algunos casos,
un pH del suelo mayor que 7 puede incrementar el Zn en solución del suelo debido a la solubilización
+
de la OM y también de formas Zn(OH) y a la incrementada complejación de Zn con una menor carga
positiva. Las disminuciones graduales en la actividad del Zn como se incremente el pH del suelo se
han atribuido a la creciente capacidad de intercambio de cationes. Se han reportado disminuciones de
treinta veces en la concentración de Zn en suelos ácidos por cada unidad creciente de pH del suelo
entre 5 y 7. El zinc fue preferentemente adsorbido por el Cu en los sitios de intercambio indicando
que sucede sorción química del Zn hidrolizado. La adsorción de zinc es un factor principal que
contribuye a las bajas concentraciones del Zn en solución en suelos deficientes de Zn. El pH del suelo
afectó la adsorción de Zn cualquiera al cambiar el número de centros disponibles para la adsorción ó
al cambiar la concentración de especies de Zn que son preferentemente absorbidas por las plantas. El
sobre-encalado de suelos puede inducir deficiencia de Zn al disminuir la disponibilidad de Zn,
especialmente a alto pH del suelo. La absorción del zinc por el trigo disminuyó con crecientes
+ +
concentraciones de H , debido presumiblemente a los efectos directos de toxicidad por H y los
2+ +
efectos indirectos de competición entre el Zn y el H por los sitios de toma en las superficies
radicales. El efecto del pH puede también ser modificado por ligandos orgánicos, y estos ligandos
pueden disminuir la toma de Zn por las plantas con creciente pH del suelo. Puede esperarse
deficiencia de zinc en suelos ligeramente ácidos y particularmente en suelos alcalinos donde el Zn
-8 -10
inorgánico en equilibrio con el Zn del suelo disminuye entre 10 y 10 м.
Se favorece la sorción química de Ni en óxidos, en aluminosilicatos no cristalinos, y en capas
2+
de arcillas silicatadas a pH del suelo > 6, pero se favorece el Ni soluble e intercambiable bajo
condiciones de pH menores. La movilidad del Ni es moderada en suelos ácidos y se vuelve baja en
suelos neutrales y alcalinos. La solubilidad del cobalto disminuye con incremento en el pH del suelo
debido a la incrementada sorción química en óxidos y arcillas silicatadas, complejándose con la OM,
y a la posible precipitación de Co(OH)2. El cobalto es algo móvil en suelos ácidos, pero se reduce
como el pH del suelo se aproxime a la neutralidad.
B. Materia orgánica ←
La OM del suelo puede ser agrupada en compuestos no hidrosolubles (ácidos húmicos ó huminas) e
hidrosolubles (ácidos fúlvicos y productos microbianos de bajo peso molecular). Los ácidos húmicos
contienen muchos grupos de oxigeno aniónico (hidroxilos fenólicos y carboxilos, carboxilos alifáticos,
hidroxilos alcohólicos), los cuales pueden interactuar con cationes metálicos. Las reacciones
predominantes entre los ácidos húmicos y metales son reacciones de enlazamiento iónico ó
complejación. Los incrementos en la humificación de la OM incrementan estos grupos reactivos y
realzan el potencial para la reacción con cationes metálicos. La complejación de metales con
substancias húmicas normalmente forma complejos metálicos fuertes, mientras que el enlazamiento
iónico con ácidos orgánicos de bajo peso molecular (acético, cítrico, málico) forman enlaces
relativamente débiles. Ambos tipos de enlaces resultan normalmente en el incremento en la movilidad
del metal y/o disponibilidad para la planta, pero algunos complejos no son rápidamente disponibles
para las plantas. Se han sido revisado reacciones químicas involucradas con la SOM y metales.
El B nativo del suelo estuvo significativamente y positivamente correlacionado con el C
orgánico. La OM del suelo adsorbe B mediante el intercambio de ligandos y tal adsorción es vital en
la disponibilidad del B. La materia orgánica es la principal fuente de B en suelos ácidos, ya que
relativamente poco B es adsorbido en las fracciones minerales a bajo pH. Se incrementa la adsorción
de B por la OM que integra el suelo con el creciente contenido de SOM y con el creciente pH del
suelo. Aunque no son bien entendidas las reacciones del B con la OM, el B puede estar involucrado
en reacciones con grupos hidroxilo ó complejos inorgánicos. El boro se compleja con compuestos
dihidroxilos en la OM, y estos complejos retienen considerables cantidades de B. La OM también
parece ser responsable de ocluir sitios importantes de adsorción y reduce las posibles reacciones
histeréticas (confieren características de reversibilidad) con los sitios de adsorción. Debido a que el B
está estrechamente asociado con la OM, este está usualmente más disponible en la superficie del suelo
comparando con la subsuperficie debido a las mayores cantidades de OM en la superficie del suelo.
El cloruro biodisponible no se compleja con y no está relacionado con el contenido de OM en
el suelo.
El cobre es fuertemente enlazado a compuestos de la SOM, aún mucho más que otros
micronutrientes, y generalmente no esta disponible para las plantas. Mucho del Cu en la solución del
suelo está también asociado con la OM. Los niveles bajos de Cu en el suelo y la complejación del Cu
en formas insolubles cuando los suelos tienen alta OM conducen a la deficiencia de Cu en algunas
plantas. Las principales partes del Cu total están orgánicamente enlazadas en suelos arenosos ácidos,
pero precipita cuando es alto el pH del suelo. La solubilidad del Cu en el suelo usualmente se
disminuye por la complejación con partículas de arcilla-humus y/o la formación de complejos
húmicos insolubles. En suelos deficientes en Cu, los ácidos húmicos y fúlvicos forman complejos
altamente estables con el Cu reduciendo su disponibilidad. La complejación del Cu con la OM sucede
principalmente a valores de pH de la solución encima de 6.5, y usualmente se incrementa la
formación de complejos de Cu con el creciente pH, la decreciente fuerza iónica, y las crecientes
proporciones OM/Cu. El Cu inorgánico comúnmente se compleja con hidroxilos y carbonatos cuando
el pH de la solución del suelo es >7.0. El rompimiento de los residuos del cultivo por los microbios
del suelo puede liberar cantidades significantes de Cu, pero las sustancias complejantes naturales
producidas durante la descomposición de la OM pueden complejar el Cu a formas no disponibles.
El hierro forma complejos estables con compuestos orgánicos que se encuentran en ambos
suelos y fases sólidas. Los ácidos orgánicos como el cítrico, málico, oxálico, y fenólico que forman
complejos solubles de Fe son liberados cuando se descompone la OM. Estos complejos de Fe realzan
la movilidad y la biodisponibilidad del Fe. Aunque el hierro se compleja con la OM, la
biodisponibilidad del Fe es afectada mas por el pH del suelo que por el contenido de la OM. Los
ligandos fúlvicos y húmicos forman los complejos más estables con Fe comparando con otros metales
de transición, y la efectividad de estos complejos aumenta con el creciente pH debido a la realzada
dispersión e ionización de los ligandos superficiales. La formación de complejos solubles de Fe por
ligandos quelatantes que se encuentran naturalmente puede también aumentar la solubilidad del Fe en
el suelo. La adición de OM al suelo conduce a condiciones reductoras, y bajos estas condiciones el Fe
es cambiado desde formas menos solubles a formas intercambiables y orgánicas. La degradación
biológica de la OM también libera electrones ú otros agentes reductores bajando los potenciales redox
del suelo e incrementa significativamente la solubilidad de la OM. Suceden aumentos en el Fe (y Al)
extraíble con oxalato después de la descomposición de la OM, y los centros de adsorción de los
óxidos de Fe y Al son cubiertos ú ocluidos con OM y son activos solo después de la eliminación de la
OM. Además, la disponibilidad del Fe mejora con la adición de OM en suelos drenados e inundados.
Se ha relacionado el contenido de OM con crecientes, decrecientes y sin efectos en la
disponibilidad de Mn para plantas de cultivo. Dentro de las fracciones del suelo, son importantes las
formas intercambiables y enlazadas orgánicamente del Mn para la disponibilidad de la planta. Se ha
reportado que las mayores acumulaciones de Mn en los horizontes superficiales del suelo indican que
el Mn puede estar estrechamente asociado con la OM. Las correlaciones positivas entre la OM y el
Mn indican que el Mn tiene una fuerte afinidad para la OM, y las mayores concentraciones de Mn en
la superficie del suelo comparando con las capas inferiores son probablemente debidas a la mayor
OM en los horizontes superficiales. También se han asociado los sitios de retención del Mn no solo
2+
con la OM sino también con el CaCO3 en suelos calcáreos de pH 8. El Mn forma complejos
especialmente con los ácidos fúlvicos y húmicos y huminas, y con ligandos orgánicos como ácidos
orgánicos, aminoácidos, y azucares ácidos, hidroxamatos, fenólicos, sideróforos, y otros compuestos
2+
orgánicos producidos por varios organismos en la solución del suelo. Las formas hidratadas del Mn
forman complejos con los grupos carboxilo de la OM, lo cual ayuda a explicar las observaciones de
que el Mn se liga débilmente a la OM comparando con Fe, Cu, y Zn. La disponibilidad de manganeso
en suelos altos en OM puede también disminuir debido a la formación de complejos no disponibles de
Mn. Los complejos no disponibles de Mn se forman en suelos de turba ó cenagosos.
La OM parece tener menos efectos en la disponibilidad del Mo que el pH del suelo. La
disponibilidad del molibdeno bajo condiciones de suelos ácidos es principalmente afectada por la
adsorción del MoO 24 − en componentes inorgánicos de suelo. Sin embargo, existe evidencia de que el
Mo es fijado por la OM. En suelos del sudeste de Estados Unidos, se incremento el Mo adsorbido con
los incremento de SOM y de contenidos de óxidos de Fe. La materia orgánica puede también
incrementar potencialmente la movilización de Mo bajo condiciones imposibilitadas de drenaje.
La OM del suelo parece afectar la disponibilidad de Zn al (i) incrementar la solubilidad de Zn
a través de la formación de complejos con ácidos orgánicos, aminoácidos, o ácidos fúlvicos; (ii)
formar complejos órgano-Zn insolubles que disminuyen la solubilidad del Zn; (iii) liberar exudados y
ligandos radicales que pueden complejar el Zn en la rizosfera; y (iv) disminuir la inmovilización
microbiana y mineralización y aumentar el Zn disponible del suelo. Los incrementados niveles de OM
incrementan las fracciones intercambiables y orgánicas de Zn y disminuyen las fracciones de óxidos
de Zn en los suelos debido a las condiciones reductoras que realzan la biodisponibilidad del Zn. Una
extensa deficiencia de Zn en arroz de aniego en Asia estuvo relacionada con alto pH del suelo, poco
- -
Zn disponible del suelo, y poco contenido de OM. La descomposición de la OM libera OH , HCO3 , y
ligandos orgánicos que tienden a inmovilizar el Zn en la rizosfera radical. En la práctica, los suelos de
textura fina y los suelos con horizontes que contienen altos niveles de OM tienen mayor capacidad de
sorción de Zn que los suelos de textura arenosa, y bajos de OM. La adsorción de aniones orgánicos
puede también incrementar las cargas negativas en las superficies de las partículas realzando la
adsorción del Zn. Por otro lado, los ligandos orgánicos en solución pueden disminuir la adsorción del
Zn al competir por los centros superficiales con el Zn. Con los ligandos orgánicos puede
incrementarse ó diminuirse la adsorción del zinc en las arcillas y óxidos hidratados.
2+
Los altos niveles de SOM en suelos ricos en Ni pueden solubilizar el Ni como complejos
orgánicos a alto pH del suelo. A alto pH del suelo, se incrementan los complejos de Co con SOM, y
su disponibilidad cuando este forma complejos con la SOM.
Las concentraciones suficientes y/o las formas disponibles de micronutrientes deben estar en ó cerca
de las superficies radicales para satisfacer las necesidades de adquisición de las plantas. Los
suministros de nutrientes a plantas están gobernados por factores como las concentraciones dentro de
las plantas y en la solución del suelo, el suministro y la química en las superficies radicales ó en la
rizosfera, y las interacciones de uno de los nutrientes con el otro, A cualquier tiempo dado, las
concentraciones de los nutrientes en la solución inmediatamente adyacente las raíces parece ser una
de las mejores medidas para evaluar el potencial de absorción, aunque los factores de la planta y
rizosfera pueden influenciar las tasas de absorción. La información sobre los mecanismos y procesos
asociados con la toma y translocación de nutrientes minerales no son discutidos aquí, ya que muchas
revisiones son disponibles del tema. Este artículo se enfocara en el suministro y los procesos de
adquisición generales.
A. Deficiencias y toxicidades ←
Para que las plantas obtengan los micronutrientes para su apropiado funcionamiento fisiológico y
bioquímico (Tabla VI), estos nutrientes minerales necesitan estar en concentraciones apropiadas. Son
extensas las deficiencias y toxicidades por micronutrientes y se han documentado en varios suelos en
todo el mundo. La deficiencia de micronutrientes esenciales induce pigmentación, tamaño y forma
anormal de los tejidos vegetales, reduce las tasas fotosintéticas foliares, y conduce a varias
condiciones perjudiciales. Los síntomas de deficiencia específicos aparecen en todas las partes de la
planta, pero la decoloración de las hojas es la más comúnmente observada. Los síntomas de
deficiencia de los nutrientes poco móviles (Fe, B, Mn, Zn, y Mo) aparecen inicialmente en las hojas
superiores ó puntas foliares, mientras que los síntomas de nutrientes móviles (N, P, K, y Mg) aparecen
principalmente en las hojas inferiores. Los síntomas de deficiencias y toxicidad pueden ser
confundidos con los de sequía, enfermedades, insectos, y otros daños, así que el diagnóstico correcto
puede ser difícil sin experiencia. Se han proporcionado rangos de concentración crítica de
micronutrientes en el suelo para cultivos en campo importantes (Tabla VII) y algunas descripciones
de los síntomas de deficiencia y toxicidad asociados con muchos cultivos vegetales (Tabla VIII y
Tabla IX).
La deficiencia de boro es común en plantas cultivadas en áreas áridas, semiáridas, y
fuertemente lluviosas en suelos calcáreos, arenosos, textura liviana, ácidos y bajos en OM. Los suelos
suplidos con altas cantidades de compost, cienos, y biosolidos municipales tienden a acumular altas
cantidades de B lo que puede resultar en toxicidad por B. Las toxicidades por boro están comúnmente
asociadas con cultivos que reciben agua irrigación que contiene alto B. Son estrechas las diferencias
entre suficiencia y toxicidad de B.
Tabla VI. Las funciones de los micronutrientes en las plantas a
Elemento Función
B Activa ciertas enzimas deshidrogenasa. Involucrado en el metabolismo de carbohidratos. Síntesis de
componentes de la pared celular. Esencial para división celular y desarrollo.
Cl Esencial para la fotosíntesis y como activador de enzimas. Involucrado en la partición del agua.
Funciona en la osmorregulación de plantas cultivada en suelos salinos.
Cu Constituyente de un número de importantes enzimas oxidasa, incluyendo la citocromo oxidasa, ácido
ascórbico oxidasa, y lactasa. Importante en la fotosíntesis y metabolismo de proteínas y carbohidratos.
Fe Importante en la formación de clorofila y un componente esencial de varias enzimas peroxidasa,
catalasa, y citocromo oxidasa. Se encuentra en funciones metabólicas claves como la fijación del N2,
fotosíntesis y transferencia de electrones.
Mn Activa las enzimas descarboxilasa, deshidrogenasa, y oxidasa. Involucrado en la fotosíntesis, el
metabolismo y asimilación de N.
Mo Un componente esencial de la nitrato reductasa, y enzimas de fijación del N2, y requerido para la
normal asimilación del N.
Zn
Componente esencial de varias enzimas deshidrogenasa, proteinasa, y peptidasa. Promueve las
hormonas de crecimiento, la formación de almidón, y la maduración de la semilla.
Componente de la enzima ureasa. Participa en las reacciones redox. Mejora la actividad hidrogenasa,
Ni
hidrólisis de la urea. Estimula la germinación y crecimiento.
Desarrollo del nódulo, infección del rhizobium, fijación de N2, componente de la coenzima
Co
cobalamina (vitamina B12).
a
A partir de Brady & Well (1996), Fageria, Baligar & Jones (1997), Marschner (1995), y Stevenson (1986).
Tabla VII. Concentraciones críticas de micronutrientes (mg kg-1) en el suelo para algunos cultivos en campo a
Solución Concentración crítica
Elemento Cultivo extractante Rango Media
B Alfalfa, remolacha azucarera, algodón, maíz, maní Agua caliente 0.1-2 0.8
Cl Trigo, cebada, avena Agua >22
0.01 м Ca(NO3)2
0.05 м K2SO4
CaO
Cu Maíz y granos pequeños NH4HCO3-DTPA 0.12-2.5 0.8
Mehlich-1 0.1-10 3
Cebada y avena 0.05 м EDTA 1.1
Arroz 0.05 м HCl 0.1
Maíz, soya y trigo Mehlich-1 0.26
NH4HCO3-DTPA 0.53
Mehlich-3 0.37
Fe Sorgo y soya NH4HCO3-DTPA 2.5-5 4.8
Sorgo DTPA-TEA 4.5
Mn Soya Mehlich-1 4-8 7
Granos pequeños NH4HCO3-DTPA 1-2 1.4
Maíz Mehlich-3 3
Soya Mehlich-3 3.9
Mo Leguminosas forrajeras, soya, coliflor Oxalato-NH4 0.1-0.3
Zn Fríjol (común), maíz, arroz, sorgo, lino NH4HCO3-DTPA 0.25-2 0.8
Mehlich-1 0.5-3 1.1
Maíz 0.1 м HCl 2-10 5
Maíz DTPA-TEA 0.86
Arroz 0.05 м HCl 1
a
A partir de Cox (1987), Martens & Lindsay (1990), Sims (2000), y Sims & Jonson (1991).
Tabla VIII. Síntomas de deficiencia de micronutrientes en plantas de cultivo a
Elemento Síntomas
B Muerte de los puntos de crecimientos caulinar y radical. Fallo en el desarrollo de las yemas florales.
Ennegrecimiento y muerte tisular, especialmente los tejidos internos de las plantas Brassica.
Cl Reducido tamaño foliar. Amarillamiento, bronceado y necrosis foliar. Raíces con crecimiento reducido y sin
pelos.
Cu Amarillamiento de las hojas jóvenes. Enrollamiento y dieback de las puntas foliares. Las hojas son pequeñas.
Se retarda el macollamiento. Crecimiento atrofiado.
Fe Amarillamiento intervenal de las hojas más jóvenes con marcadas venas verdes. Con deficiencia severa las
hojas enteras se vuelven amarillo oscuras ó blancas, y los bordes foliares se vuelven marrones y mueren.
Mn Los tejidos intervenales se vuelven verde pálido permaneciendo las venas y tejidos circundantes verdes en
dicotiledóneas (diseño árbol de Navidad) y largas bandas foliares intervenales en cereales. Se desarrolla
necrosis en etapas avanzadas.
Mo Apariencia de moteado pálido en hojas jóvenes. Decoloración y marchitamiento de hojas y algunas puntas
muertas. Las leguminosas que sufren deficiencia de Mo tienen hojas de verde pálido a amarillento.
Crecimiento atrofiado. Pobre producción de semillas.
Zn Amarillamiento profundo de las hojas del verticilo (cereales). Enanismo (enrrosetado) y amarillamiento de
los puntos de crecimiento foliares y radicales (dicotiledóneas). Enrojecimiento en franjas en hojas viejas con
amarillamiento en hojas maduras. Reducido tamaño foliar. La vena principal de la hoja ó el tejido del haz
vascular se vuelven blanco plateado, y aparecen marcadas franjas en la mitad de la hoja.
Ni Clorosis de las hojas más recientes. Finalmente conduce a la necrosis en los meristemos. Reducida
germinación y vigor de la plántula (baja viabilidad de la semilla)
Co Amarillamiento difuso en las hojas. Los vástagos jóvenes y hojas viejas tienen pardeamiento severo
localizado marginalmente.
a
A partir de Baligar et al. (1998), Bennett (1993), Hould et al. (1983), Brown et al. (1987), Clark & Baligar (2000), y
Fageria, Baligar, & Jones (1997).
B. Suministro y toma ←
Tabla X. Proporciones estimadas de micronutrientes potencialmente suplidos por flujo másico, difusión, e interceptación
radical a raíces de maíz cultivado en un Alfisol fértil a
Porcentaje estimado de toma total Interceptación
Micronutriente Flujo másico Difusión radical
B 1000 29 29
Cu 219 0 6
Fe 66 21 13
Mn 22 35 43
Zn 230 0 43
a
A partir de Barber (1966).
La interceptación radical es otro proceso por el cual las raíces obtienen minerales. Como las
raíces crecen en el suelo, ellas empujan las partículas del suelo al lado y las superficies radicales
entran en contacto directo con los nutrientes minerales. La interceptación de minerales por las raíces
depende del volumen del suelo ocupado por las raíces, la morfología radical, y las concentraciones de
nutrientes minerales en el volumen de suelo ocupado por las raíces. En promedio, el volumen del
suelo ocupado por las raíces de plantas cultivadas es cerca de 0.7 a 0.9%. La interceptación radical
puede suministrar cantidades significantes de requerimientos de la planta para B, Zn, y Mn.
La interacción de los factores del suelo y la planta influencian los procesos del flujo mineral en
el suelo. Los principales factores que influencia el flujo mineral son las concentraciones de los iones
minerales en los sitios intercambiables y en la solución, la capacidad buffer del suelo, el coeficiente
de difusión, el tipo de arcilla, la estructura del suelo, la naturaleza de la OM, el contenido de agua, y
la temperatura. La capacidad del suelo para adsorber los nutrientes minerales es importante en el
transporte de nutrientes minerales hacia las raíces. Si la capacidad de intercambio de iones del suelo
es baja, los iones usualmente están libremente móviles en la solución. Además, disminuyen los
coeficientes de difusión del Cu, Mn, y Zn ~10 veces con varias arcillas en el orden de caolinita > ilita
> montmorillonita > vermiculita. Los principales factores de la planta que contribuyen a los flujos
minerales son la densidad y la longitud de la raíz y pelos radicales, la demanda vegetal por nutrientes
minerales y agua, y la modificación por la planta de la rizosfera.
La cantidad de minerales en el suelo, la concentración en la solución del suelo, y el transporte
hacia las raíces son factores clave que influencian la toma mineral por las raíces. Ya que el B, Mn, y
el Fe se mueven hacia las raíces de la planta principalmente por difusión, las propiedades del suelo
que afectan la difusión gobiernan la disponibilidad de micronutrientes para las raíces vegetales. El
suministro de nutrientes minerales, cualquiera a niveles adecuados ó tóxicos, puede fuertemente
influenciar el crecimiento, morfología radical, y la distribución de los sistemas radicales en el suelo.
Ya que la mayoría de micronutrientes pueden ser suplidos por difusión, el tamaño de las raíces tiene
un profundo efecto en la habilidad de la planta para adquirir las concentraciones requeridas del
mineral. Los niveles tóxicos de Al, Mn, y H en suelos ácidos y la presencia de H2CO3, Na2CO3, B, Na,
Mo, S-SO4, y Cl en suelos alcalinos ó altos en sales pueden reducir directamente el crecimiento
radical e inhibir la habilidad de las raíces para explorar grandes volúmenes del suelo por minerales y
agua.
La alteración del suelo, las actividades antropogénicas, la adición de enmiendas agrícolas
(fertilizantes, abonos orgánicos, cal, escorias, aguas negras), y pesticidas han contribuido a los
incrementados niveles de elementos micronutrientes esenciales ó elementos traza no esenciales en el
suelo. La movilidad y biodisponibilidad de estos minerales en el suelo están influenciadas por el pH,
la temperatura, el potencial redox, el intercambio de cationes, la formación de ligandos orgánicos, y la
composición y cantidad en la solución del suelo. A cualquier pH dado, la movilidad relativa de
algunos micronutrientes en suelos ácidos disminuye en el orden de B > Ni > Zn > Mn > Cu.
Las deficiencias y excesos de nutrientes minerales afectan el crecimiento (masa seca, relación
vástago:raíz) y morfología (longitud, espesor, área superficial, densidad) radical y radicular. Las
deficiencias de nutrientes usualmente conducen a raíces mas finas y las toxicidades por elementos
traza estimulan la iniciación y el crecimiento de raíces laterales de segundo y tercer orden, mientras
que se suprimen las raíces principales y laterales de primer orden (seminal/basal). Es disponible
información adicional acerca de la toxicidad y restricción por micronutrientes y elementos traza sobre
el crecimiento radical. Los cambios en el crecimiento y morfología radical afectan la habilidad de la
planta para absorber minerales desde el suelo para satisfacer las demandas de la planta. La toma de
minerales involucra selectividad [donde ciertos minerales son absorbidos preferentemente sobre otros
(discriminación ó exclusión)], acumulación (donde los minerales se acumulan a mayores
concentraciones en la savia del xilema que en la solución externa del suelo), y genotipo (donde
existen claras diferencias entres especies y dentro de especies vegetales). Es disponible discusiones
detalladas y revisiones de los factores del suelo y la planta que afectan la toma, transporte y
utilización de micronutrientes en plantas. Los micronutrientes catiónicos en la solución del suelo
también forman comúnmente complejos orgánicos de estabilidad, tamaño, y carga variable.
Kochian (1991) declaro que para entender los mecanismos generales de la toma de cationes
micronutrientes en plantas hay necesidad de considerar la formación de quelatos metálicos dentro de
la rizosfera radical en la membrana plasmática celular radical, las formas de transportarse los
micronutrientes catiónicos en las células vegetales, y la naturaleza de los complejos quelato-metálicos,
ambos dentro de las células e implicado en el transporte a larga distancia. Una discusión detallada de
los procesos asociados con la toma y transporte mineral es suministrada en varios artículos de revisión.
El boro es absorbido por las raíces como ácido bórico no disociado [B(OH) 3 ó H3BO3] y no es
claro si la toma es activa ó pasiva. No obstante, la toma de B por arroz pareció ser pasiva bajo
suministros normales de B y activa bajo suministros bajos de B y fue el resultado de la asimilación
pasiva del ácido bórico no disociado. A suministros altos de B, también se menciona la toma pasiva y
la excreción activa de B. La distribución del B como la del Cl en el tejido vegetal parece ser
gobernada principalmente por la transpiración, ya que el B y el Cl en el suelo son altamente móviles y
se mueven con el agua. El boro es suplido a las raíces principalmente por flujo másico. Los factores
que afectan la toma de B incluyen el tipo de suelo, el contenido de B, el pH del suelo, la cantidad de
agua que el suelo recibe, y la especie vegetal. El pH del suelo afecta la cinética de absorción radical
del B, la adsorción en las partículas del suelo, y el mantenimiento de las concentraciones de B en la
solución del suelo. La absorción del B por plantas monocotiledóneas fue menor que aquella por las
plantas dicotiledóneas y fue pasiva. El transporte a larga distancia de B desde las raíces hacia los
vástagos sucede en el xilema y está relacionado con las tasas de transpiración.
La toma de cobre es un proceso activo y está influenciada por la especie vegetal, la etapa de
crecimiento, la parte de la planta, varias propiedades del suelo, y las enmiendas agregadas. El cobre es
relativamente inmóvil en el suelo, así que grandes porciones de Cu son derivadas de la interceptación
radical en suelos bajos en Cu labil. La explotación del suelo por las raíces (volumen radical,
densidades) influencia el Cu absorbido por las raíces. El pH del suelo no afectó extensamente la toma
de Cu debido a que los niveles de Cu en el suelo son suficientemente mantenidos, aún cuando se ha
2+
reducido el Cu libre con el creciente pH del suelo incrementado. Las asociaciones de micorrizas con
raíces mejoran la toma de Cu de un 53 a 62% en trébol blanco.
3+
En la solución del suelo, el Fe domina y forma complejos orgánicos con OM degradada
(ácido fúlvicos) ó sideróforos (compuestos complejantes del Fe liberados por microbios del suelo y/o
3+
raíces vegetales). En suelos bien aireados, el Fe complejado es la principal forma de Fe. Las plantas
superiores usan procesos específicos y no específicos para aumentar la solubilidad y toma de Fe desde
la rizosfera. La toma de cationes sobre aniones es uno de los procesos no específicos más importantes
que resultan en disminuciones del pH en la rizosfera incrementando la disponibilidad y toma de Fe.
Los factores que interfieren con los balances iónicos en plantas y que contribuyen a la toma de Fe son
la fuente del N, el suministro del K, el estado del P en la planta, y las diferencias genotípicas. Los
procesos Estrategia I usados por dicotiledóneas y monocotiledóneas no pastos (especies no gramíneas)
en respuesta a la deficiencia del Fe son excretar protones (acidificación de la rizosfera) y aumentar la
actividad reductasa en la interfase raíz-suelo. La deficiencia de hierro en plantas dicotiledóneas se
+
reduce mediante la disminución del pH de la rizosfera debida a la excreción de H desde la raíz
(excreción de protones), a la exudación radical de ácidos orgánicos (principalmente fenólicos), a la
3+ 2+
incrementada reducción radical del Fe a Fe , y a la capacidad reductora radical activada en las
3+
membranas plasmáticas celulares. La incrementada acidificación del medio y la reducción del Fe
+ 3+
son llevados a cabo por las actividades de la ATPasa-H y la NADH:Fe reductasa ligadas al
plasmalema. Los aniones orgánicos como el citrato y oxalato exudados desde las raíces contribuyen a
la movilización del Fe en el suelo, y una respuesta tal parece estar en los factores bajo deficiencia de P
para especies como colza y lupino. En plantas Estrategia I, la actividad de reducción en la interfase
raíz-suelo parece jugar un rol dominante en la adquisición de Fe. En Estrategia I, la respuesta de la
planta a la deficiencia de Fe es la incrementada capacidad de las raíces para reducir los quelatos
-
férricos, lo que es afectado por el HCO3 , Fe, y otros metales. Muchas plantas monocotiledóneas,
3+
especialmente aquellas de las Poaceae (pastos), transportan fitosideróforos-Fe (quelatos derivados
de la raíz) a través de las células radicales (plantas Estrategia II), que es un mecanismo importante por
el que el Fe es adquirido por estas plantas. Los procesos de la Estrategia II son usados por especies
gramíneas que excretan varios tipos de fitosideróforos como mecanismos adaptativos a la deficiencia
de Fe. Los fitosideróforos son ligandos polidentatos de bajo peso molecular (aminoácidos no
3+
proteinogénicos) que ligan al Fe para facilitar su transporte. En general, el alto pH, el estado redox,
-
el buffer de pH (HCO3 , cal activa, OM), el nitrato y los tipos minerales de Fe afectan la toma de Fe
por las plantas. La tasa de liberación de fitosideróforos en cereales bajo deficiencia de Fe difiere en
gran parte entre especies, y estas diferencias están correlacionadas positivamente con la resistencia de
los cereales a la deficiencia de Fe. Además del Fe, los fitosideróforos también movilizan Zn, Mn, y
Cu.
La toma de manganeso es mediada metabólicamente, y la toma aumenta desde pH 4 a 6.
2+ 4+ 2+
Encima de pH 6, sucede la oxidación del Mn a Mn , y se reduce la toma de Mn . El pH del suelo y
los potenciales redox controlan el suministro de Mn hacia las raíces por flujo másico y difusión. La
2+
deficiencia de Mn se encuentra usualmente cuando el pH del suelo es >6.2, pero el Mn puede ser
suficiente en algunos suelos, aunque el pH sea ≥7.5. La fuente predominante del Mn en las superficies
2+
radicales es el Mn . El manganeso forma complejos con compuestos orgánicos (ácido trihidroxámico,
sideraminas) de origen microbiano ó vegetal, lo que incrementa la movilidad del Mn en el suelo. Las
tres principales fuentes de Mn en suelos que son principalmente responsables del suministro de Mn a
las raíces son el Mn intercambiable, el Mn complejado orgánicamente, y los óxidos de Mn. La
proporción de estas formas de Mn varían con el tipo del suelo, el pH del suelo, y la OM. Como
disminuya el pH del suelo, se incrementa dramáticamente la proporción de Mn intercambiable,
mientras que las proporciones de óxidos de Mn y Mn enlazado a los óxidos de Mn y Fe disminuyen.
En suelos bajos en Fe disponible, se estimula la actividad reductasa radical debido a la acidificación
de la rizosfera y puede conducir a mayor movilidad y toma del Mn. Fueron registrados mayores
rangos de Mn foliar para diferentes especies de plantas cultivadas en el mismo suelo comparando con
el Cu, Fe, ó Zn. Estas diferencias fueron atribuidas a la habilidad de la especie para acidificar el suelo
en la rizosfera en vez de por su requerimiento de Mn.
2-
El molibdeno es absorbido como anión (MoO4 ) y es dependiente de la energía; el S puede
interferir, y el P realzar la toma de Mo. El flujo másico y la difusión suministran hacia las raíces el
Mo en el suelo (Tabla X).
2+
El zinc es absorbido principalmente como un catión divalente (Zn ) y puede ser absorbido a
+
alto pH del suelo como un catión monovalente (ZnOH ). No es claro si la toma de Zn es activa ó
pasiva, aunque Mengel & Kirkby (1982) indicaron que el Zn fue absorbido activamente. El zinc no es
reducido u oxidado como lo son el Mn, Fe, y el Cu. La baja disponibilidad del Zn en suelos calcáreos
de alto pH es debida a la adsorción del Zn sobre arcillas ó CaCO3. Además, altas concentraciones de
-
HCO3 inhiben la toma y translocación de Zn. Los fitosideróforos también aumentan la toma de zinc.
C. Oxidación y reducción ←
Las reacciones de oxido-reducción suceden cuando los electrones son transferidos desde un donador a
un aceptor. El donador pierde electrones para aumentar el número de oxidación, y el aceptor gana
electrones para disminuir el número de oxidación. Son comunes en los suelos reacciones redox con
2+ 4+ 2+ 3+ + 2+
varias formas del Mn (Mn y Mn ), Fe (Fe y Fe ), y Cu (Cu y Cu ), pero las reacciones redox
del Fe y Mn son considerablemente más importantes que las del Cu debido a sus mayores
concentraciones en el suelo. La fuente primaria de electrones para las reacciones redox biológicas en
el suelo es la OM, pero la aireación, el pH, y las actividades radicales y microbianas también
influencian estas reacciones. Las reacciones redox en el suelo pueden estar también influenciadas por
los metabolitos orgánicos producidos por las raíces y microorganismos.
Ciertas formas de micronutrientes están más disponibles para las plantas que otras, y las
concentraciones de cada forma mineral depende de las condiciones del suelo que afecten la redox. Las
2+ 2+ 2+
formas mas solubles en agua y disponibles para las plantas son Mn , Fe , y Cu , y estas pueden ser
alteradas en gran parte dependiendo de las condiciones redox. En general, un alto pH favorece la
oxidación y un bajo pH favorece la reducción de estos minerales. La disponibilidad del Fe y Mn
aumenta, y algunas veces ellos se vuelven tóxicos para las plantas cultivadas bajo condiciones
altamente reductoras (inundación). La redox del Mn es favorecida termodinámicamente a potenciales
redox relativamente mayores comparando con el Fe a unos valores dados de pH. Por ejemplo, el
2+ 2+
potencial redox crítico al cual el Fe aparece fue de 100 mV y el Mn aparece a 200 mV en un suelo
franco limoso de Crowley a pH 6.5. Como resultado, se observaron relaciones espaciales
demostradas entre la precipitación del Mn y Fe en columnas horizontales de arena en relación con
crecientes potenciales redox. El hierro se precipito a potenciales redox relativamente menores
comparando con el Mn, el cual no se precipito hasta alcanzar las porciones mas oxidadas en las
columnas. El encalado del suelo a pH > 5.6 aumentó los procesos de oxidación y redujo ó evito la
toxicidad por Mn. La creciente reducción de óxidos de Mn sucede con creciente temperatura del suelo.
Por lo tanto, los suelos cálidos pueden inducir toxicidad por Mn más prontamente que suelos más
fríos.
El inundado (condiciones reductoras) no tuvo influencia en las concentraciones de B en los
suelos, y el B no experimenta reacciones redox. Crecientes valores Eh del suelo (oxidación)
redistribuyen el Cu desde formas intercambiables y orgánicas a fracciones de óxido de Fe, reduciendo
por lo tanto la disponibilidad del Cu para las plantas. Bajo condiciones de inundación, el Cu fue
adsorbido en las superficies de los óxidos reducidos de Mn y Fe.
Las condiciones reductoras en el suelo movilizan las fracciones de óxido de Fe, el cual se
asoció con fracciones intercambiables, orgánicas y de óxido de Mn para hacer el Fe mas disponible a
las plantas. Los aumentos en el Eh ó el pH del suelo cambiaron el Fe desde formas intercambiables y
orgánicas a fracciones solubles en agua y óxido de Fe. Bajo condiciones alternas de mojado y secado,
la adición de OM condujo a condiciones reductoras y realzo la disponibilidad de Fe. Como se
incrementen los potenciales redox y/ó el pH del suelo, disminuye la disponibilidad de Fe para la
3+ 3+
planta debido a la insolubilidad de los óxidos de Fe . El potencial redox crítico para el Fe fue de –
100 mV a pH 8, +100 mV a pH 7, y +300 mV a pH 6. La inundación resultó en un disminuido
potencial redox, y un bajo pH conduciendo a un incrementado Fe soluble en agua y intercambiable. El
- 3+
exceso de agua en suelos calcáreos incrementó la concentración de HCO3 , el cual redujo el Fe
soluble e indujo deficiencia de Fe.
El pH del suelo y el potencial redox son responsables de la transformación del Mn desde
formas insolubles a formas extractables e hidrosolubles. Bajo condiciones reductoras, el Mn fue
liberado desde formas orgánicas y óxidos a fracciones intercambiables e hidrosolubles. Valores de Eh
bajos (condiciones reductoras) aumentaron el Mn intercambiable al movilizar el Mn en fracciones
más disponibles para la planta. En suelos pobremente drenados, el Mn orgánico y los óxidos de Mn
dominan comparando con suelos bien drenados.
El molibdeno no parece estar directamente involucrado en las reacciones redox en el suelo. Sin
embargo, los aumentos en el pH del suelo y la reducción de los óxidos de Fe bajo condiciones
reductoras (bajos valores redox) pueden aumentar la solubilidad del MoO4.
El zinc no es reducido bajo condiciones redox bajas, pero la inmersión del suelo tiende a
disminuir las concentraciones de Zn en la solución del suelo. Ni el Zn ni el Cu son afectados por las
reacciones redox que ocurren bajo la mayoría de condiciones del suelo. La inmersión del suelo causó
la disminución del Eh y el aumento del pH incrementando la solubilidad y liberación de óxidos
metálicos. En suelos de arroz de aniego, la disminuida concentración y movilidad del Zn fue debida a
la adsorción del Zn en las superficies de óxidos hidratados de Mn.
D. Rizosfera ←
La rizosfera es definida como la zona del suelo inmediatamente adyacente a las raíces de la planta en
que las clases, números, y/ó actividades de los microorganismos difieren de aquellas del suelo no
rizosférico. Esta zona contiene usualmente hongos, bacterias, secreciones radicales y de
microorganismos, desechos ó materia muerta de raíces y microorganismos, y propiedades químicas
que son marcadamente diferentes del suelo no rizosférico. La química de la rizosfera tiene profundos
efectos sobre la disponibilidad de los micronutrientes.
Un ejemplo de la actividad de la rizosfera es la micorriza. Las micorrizas asociadas con
plantas de cultivo son principalmente los hongos micorrícicos arbusculares (AMF). Los AMF forman
simbiosis beneficiosas con las raíces para permitir a las plantas crecer considerablemente mejor que lo
esperado bajo condiciones relativamente severas de estrés mineral. Estos hongos son ubicuos en la
mayoría de suelos, y cerca del 90% de plantas son micorrícicas. Los AMF mejoran la nutrición de la
planta hospedera al mejorar la adquisición de P y otros minerales, especialmente los micronutrientes
poco móviles Zn, Cu, y Fe. Los AMF realizan esto principalmente por la extensión de la geometría
radical. Esto es, las hifas AMF son mas pequeñas (diámetro promedio = 3-4 µm) que las raíces y/ó
pelos radicales (diámetro => 10 µm) y pueden entrar en contacto con partículas del suelo y/ó explorar
poros/cavidades que las raíces no pueden de otra modo contactar. Las hifas también se extienden más
allá de las raíces y exploran mayores volúmenes del suelo que las raíces mismas. Los AMF pueden
también proteger las plantas de la toma excesiva de algunos minerales tóxicos. La colonización
radical con AMF puede disminuir el riesgo de las plantas a toxicidad por Mn, Fe, B, y Al en suelos
ácidos. Los factores de toxicidad pueden ser reducidos al inhibir la adquisición de minerales tóxicos
y/ó a partir de las exudaciones de la raíz/hifa que disminuyen las reacciones en la rizosfera como la
reducción del Mn.
Además de las micorrizas, microorganismos rizosféricos no infecciosos pueden afectar la
nutrición mineral de las plantas a través de su influencia en el crecimiento y morfología radical, la
fisiología y desarrollo radical y caulinar, la disponibilidad de nutrientes, y la adquisición de nutrientes.
Si la alta actividad microbiana en la rizosfera conduce a aumentos ó descensos en la disponibilidad de
micronutrientes depende de las condiciones. Por ejemplo, si los exudados radicales consisten
principalmente de ácidos orgánicos ó compuestos complejantes con alta actividad hacia la
movilización del Mn ó Fe, la utilización de estos ácidos orgánicos por los microorganismos
rizosféricos puede disminuir la adquisición del Mn y Fe. Se han registrado efectos generalmente
positivos de los microorganismos rizosféricos sobre la disponibilidad de micronutrientes cuando son
liberados azúcares en los exudados radicales. Los microorganismos rizosféricos no infecciosos
2+
pueden también ser responsables de la oxidación del Mn en el suelo rizosférico y no rizosférico y
pueden inmovilizar (oxidar) ó movilizar (reducir) el Mn.
Las raíces también inducen cambios químicos y microbianos en la rizosfera que afectan la
disponibilidad de micronutrientes. El pH de la rizosfera puede diferir por tanto como 2-3 unidades del
+ - -
suelo no rizosférico. La excreción neta de H , OH , y HCO3 , de las raíces asociada con la toma
catión/anión induce cambios en el pH en la rizosfera, lo cual se ha relacionado con la capacidad buffer
+
del suelo y la fuente del N. La excreción radical de H en las superficies radicales es un mecanismo
efectivo para aumentar la toma de Zn comparando con la excreción de agentes complejantes. La
acidificación de la rizosfera generalmente mejora la disponibilidad de micronutrientes, aun en suelos
calcáreos, al realzar la movilización de micronutrientes. Esto se ha registrado especialmente para Fe.
Se ha registrado la realzada actividad reductora en las superficies radicales como respuestas inducidas
por la deficiencia del Fe en plantas dicotiledóneas y monocotiledóneas no gramíneas. La modificación
de las propiedades de la rizosfera por las raíces es importante en la adquisición de micronutrientes por
las plantas y en la habilidad de las plantas para adaptarse a condiciones adversas de estrés mineral en
el suelo.
Las raíces vegetales liberan ó secretan exudados radicales de bajo y alto peso molecular. Los
exudados de bajo peso molecular incluyen ácidos orgánicos, aminoácidos y ácidos fenólicos
(incluyendo fitosideróforos) y azúcares. Estos exudados de bajo peso molecular liberados de la raíces
movilizan micronutrientes en la rizosfera y asisten a las raíces en la adquisición de minerales menos
disponibles. La efectividad con que los exudados radicales disuelven micronutrientes escasamente
+
solubles depende del pH de la rizosfera, la forma del N, la excreción de H inducida por deficiencia
mineral, y/o la producción de ácidos microbianos.
Los principales componentes de las sustancias de alto peso molecular liberados a la rizosfera
son los mucílagos y las ectoenzimas. Estas substancias contribuyen a la rizodeposición (deposición de
C orgánico). Los exudados de C orgánico de alto peso molecular liberados en la rizosfera sirven
como sustratos para los microorganismos alrededor de las raíces y pueden afectar indirectamente la
solubilidad y disponibilidad de los micronutrientes. Los microorganismos en la rizosfera pueden
beneficiar el crecimiento vegetal al realzar la disponibilidad de micronutrientes (mineralización,
morfología radical, actividad de la fauna), al aumentar la fijación de N2 no simbiótica, al mejorar las
relaciones radicales simbióticas con los otros organismos (rizobios, micorrizas), al realzar las
respuestas vegetales a los metabolitos microbianos, y al disminuir la actividad de los patógenos y
enfermedades vegetales.
Pueden ser liberadas por las plantas cantidades considerables de C en la rizosfera. En
promedio, 30-60% del C fotosintético neto es asignado a las raíces, y proporciones apreciables de este
C (14 a 14% del C fijado) es liberado como C orgánico en la rizosfera. La cantidad de C liberado
depende de la edad de la planta y las condiciones de crecimiento como el estado hídrico vegetal, la
aireación del suelo, la fuerza del suelo, y el estado nutricional de las plantas. La deposición en la
rizosfera del C orgánico normalmente se incrementa cuando suceden varias formas de estrés como la
existencia de impedancia mecánica, la anaerobiosis, la sequía, y deficiencia de minerales.
Los microbios del suelo mineralizan la SOM, por lo tanto liberan grandes cantidades de
nutrientes minerales esenciales. Los microorganismos en las superficies radicales pueden también
afectar la morfología (raíces principales y densidad de pelos radicales, área superficial), y
subsecuentemente aumentar ó reducir la absorción mineral. La liberación de exudados radicales
2+
aumentó las concentraciones de Cu soluble, y la disociación del Cu de ligandos orgánicos sucede
antes de la toma vegetal.
3+
Los procesos reductores cercanos a las raíces pueden aumentar la disponibilidad del Fe a
3+
causa de la disociación de los quelatos-Fe . Los ácidos orgánicos pueden también ser responsables de
3+
la movilización del Fe escasamente soluble (Fe ) en la rizosfera. Las respuestas vegetales a la
deficiencia de Fe pueden aumentar la exudación de ácidos fenólicos y aminoácidos, especialmente de
fitosideróforos, así las plantas pueden adquirir Fe. La exudación radical de cebada deficiente en Fe
cultivada en suelo calcáreo movilizo cantidades considerables de Fe, Zn, Mn, y Cu.
Los compuestos orgánicos como los hidroxi-carboxilatos liberados desde las raíces
4+ 2+
aumentaron la disponibilidad del Mn al reducir los óxidos de Mn y complejar el Mn . Tales efectos
de los exudados radicales son particularmente importantes en suelos a pH < 5.5. La adquisición del
Mn por arroz cultivado en suelo aeróbico fue aparentemente influenciada por la toma del Fe y el pH
del suelo. La incrementada solubilidad del MnO2 por los exudados radicales resultó principalmente
debido a ácidos orgánicos. Por ejemplo, los ácidos orgánicos, aminoácidos y ácidos fenólicos
exudados pueden realzar directamente la disolución de compuestos de Mn escasamente solubles en el
suelo. La efectividad de los exudados radicales para la disolución (reducción) de los óxidos de Mn es
favorecida a bajo e inhibida a alto pH rizosférico.
Es importante el entendimiento de las interacciones de los micronutrientes entre ellos y entre los
varios nutrientes minerales para balancear los suministros de nutrientes a las plantas, mejorar los
crecimientos y desarrollos de las plantas, y eliminar las deficiencias y toxicidades impuestas en las
plantas. Las interacciones minerales son medidas generalmente en términos de crecimientos respuesta
y cambios en las concentraciones de nutrientes minerales en las plantas. Una excelente revisión de las
muchas interacciones que tienen los micronutrientes con otros elementos ha sido proporcionada por
Olsen (1972), y nuestro artículo discute principalmente la información desde aquella revisión.
1. Boro ←
La habilidad de los aniones para lixiviar el B adsorbido por los óxidos de Fe y Al en el suelo
incrementa en el orden de Cl < S << P. Los hidróxidos de magnesio también adsorben B. Las
-1
concentraciones normales de B en el tejido vegetal oscilan usualmente de 10 a 50 mg kg peso seco,
pero algunas plantas como la alfalfa requieren considerablemente mas que otras. También se han
mencionado relaciones positivas entre el B y los fertilizantes de K y N para mejorar los desarrollos
del cultivo. Altos suministros de B resultaron en la baja toma de Zn, Fe, y Mn, pero aumento la toma
de Cu. El alto pH, Ca, Mg, y N en el suelo puede también reducir el B en las plantas. En suelos bajos
en P, alto N se indujo deficiencia de B en plantas. Sin embargo, no son claros los efectos del P, K, y S
sobre la toma del B, y estos minerales tienen efectos positivos, negativos y/ó sin efectos sobre la toma
del B. La deficiencia de Zn realzo la acumulación del B, y la fertilización de Zn redujo la
acumulación y toxicidad por B en plantas cultivadas en suelos que contienen adecuado B. La
deficiencia de boro redujo la toma de P para el haba, y redujo la toma de Mn y Zn para el algodón. El
boro se volvió tóxico para el maíz cultivado bajo condiciones de deficiencia de P, y las aplicaciones
de P aliviaron la toxicidad por B.
La translocación de calcio a los vástagos fue inhibida debida al relativamente alto pH de la
savia del xilema, la cual fue mejorada al aplicar B. Las concentraciones radicales de Ca disminuyeron
mientras que las concentraciones de B aumentaron, pero no cambio el B en los vástagos y frutos,
indicando que la translocación de B no fue obstaculizada por el Ca en plantas cultivadas en suelo
calcáreo. En base a la relación de Ca/B equivalentes, ambas aplicaciones foliares y al suelo de B
aseguraron el adecuado B para los vástagos y aliviaron la toma excesiva de Ca del suelo. Aunque no
es claramente entendido el rol del B en las plantas, el B es importante en la estructura de la membrana,
el transporte a través de las membranas, el metabolismo de los compuestos celulares de N y P, y la
viabilidad de las semillas. Estos procesos afectaran la toma indirectamente de no solo el B sino
también de otros minerales. La toma y transporte de varios nutrientes minerales en plantas son
sensibles a las concentraciones del B en el medio de crecimiento.
2. Cloro ←
Solo es disponible información limitada sobre las interacciones del Cl con otros nutrientes. El cloro es
altamente móvil en el suelo, y concentraciones excesivas pueden ser lixiviadas por irrigación excesiva
y/ó lluvia. Las altas concentraciones de Cl en la solución del suelo pueden deprimir las actividades de
nutrientes minerales y producir relaciones anormales de Na/Ca, Na/K, Ca/Mg, y Cl/N-NO3. Como
resultado, las plantas pueden volverse susceptibles a daños osmóticos asi como desordenes
nutricionales que pueden reducir el desarrollo y calidad vegetal. El cloruro es a menudo agregado con
fertilizantes de K, que es agregado a dosis relativamente altas comparando con otros micronutrientes.
Incrementados niveles de Cl redujeron el N-NO3, ya que el Cl compite con el N-NO3 durante los
procesos de toma. Existe evidencia que si el Cl en vez del S-SO4, es dominante en suelos salinos,
puede aliviarse la deficiencia de Ca, y el Cl puede aumentar la toma de Ca independiente de la adición
de Ca. El realce del Ca por el cloruro puede también estar relacionado con los aumentos en la
actividad catiónica a partir del Cl en la solución del suelo ó a partir del cotransporte que resulta en la
neutralización de las cargas positivas durante la toma de cationes. Son altos los normales rangos de
concentraciones tisulares de Cl aunque las cantidades necesarias para la actividad en la planta son
relativamente bajas.
3. Cobre ←
La toma de cobre es mediada metabólicamente e inhibida fuertemente por otros cationes divalentes,
2+
especialmente por el Zn . Las aplicaciones de niveles relativamente altos de fertilizantes de N y P
han inducido deficiencia de Cu en plantas cultivadas en suelos bajos en Cu. Aunque el N y Cu
interactúan, no se han registrado efectos significantes del N-NO3 ó el N-NH4 sobre la toma de Cu. Sin
embargo, el transporte de Cu estuvo relacionado con el suministro y transporte del N, y la
translocación del Cu se incremento con crecientes suministros de N. El incrementado P del suelo
indujo deficiencia de Cu, pero fue relacionado con los efectos de dilución a partir del incrementado
crecimiento y de los efectos depresores del P sobre la absorción del Cu. También se ha registrado
toxicidad por Cu mencionada en plantas deficientes en P, y el K también disminuyó la toma de Cu en
girasol. Las plantas cultivadas en suelos de textura gruesa con poco P y Fe disponible y altos en Cu
exhibieron toxicidad por Cu. El Fe agregado alivió la toxicidad por Cu en espinaca, y la toxicidad por
Cu ha inducido deficiencia de Fe en plantas. El incrementado Cu en el medio de crecimiento, el
disminuido Zn, y los aumentados niveles de P en el suelo resultaron en una exploración reducida del
suelo por parte de las raíces micorrizadas, lo cual condujo a la baja disponibilidad de Cu y bajas
concentraciones de Cu en el tejido vegetal. Ya que el Zn y el Cu son absorbidos por el mismos carrier,
cada uno de estos nutrientes minerales inhibe competitivamente la toma de cada otro. La
inmovilización microbiana y los efectos antagónicos de las incrementadas concentraciones de Fe y
Mn redujeron el Cu disponible del suelo.
4. Hierro ←
Los altos niveles de varios minerales (Ca, P, N, Mn, y Cu) pueden contribuir a la inducción de la
deficiencia de Fe en muchas plantas. Por otro lado, el bajo Fe del suelo puede también inhibir ó
promover la absorción de otros minerales. De los nutrientes que interfieren con la nutrición del Fe, los
minerales con los mayores efectos siguen las secuencia de P > K > Mg > N > Ca. El alto Fe puede
también reducir la toma de estos minerales. Diferentes concentraciones de Fe inhibieron la toma de
minerales por arroz cultivado en solución nutritiva y también disminuyo la toma de P, K, Ca, Mg, y
S por alfalfa, trigo, arroz, y trébol rojo con incrementados niveles de Fe. Similarmente, disminuyó la
toma de Mn, Zn, y Cu en alfalfa, trébol rojo, y trigo cuando se incrementaron los niveles de Fe. El
creciente Cu en el medio de crecimiento no solo disminuyó el Fe sino también el Zn y Mn. Sin
embargo, el efecto sobre el Fe fue más pronunciado que aquel sobre el Zn y el Mn. También han sido
reportadas interacciones negativas entre el Fe y el Mn para otras plantas de cultivo. Los suelos bajos
en Zn pueden realzar la toma de Fe, especialmente cuando el pH del suelo es > 7.0.
Están bien documentadas los efectos del alto P en el suelo sobre las decrecientes
concentraciones de Fe en la planta debido a la inmovilización del Fe del suelo, y los altos niveles de P
en el suelo que disminuyen las concentraciones de Fe en las plantas pueden estar también
relacionados con la inhibición de la absorción radical de Fe, del subsiguiente transporte a los vástagos,
y con la inactivación del Fe en las plantas. El nitrógeno, especialmente el N-NO3, puede agravar la
-
deficiencia de Fe al elevar el pH del suelo y liberar el HCO3 en la rizosfera. Con ó sin fertilizantes de
N, la aplicación de Fe resulto en incrementadas concentraciones de N, P, K, Mg, Zn, y Cu en las
laminas foliares del maní, pero disminuyó el Ca y el Mn. El Mn disminuyó la toma de Fe y afecto
adversamente el metabolismo del Fe y aumentó la toma de Fe que es disminuida por el Mo. Esta
última interacción puede ser importante en suelos alcalinos donde la disponibilidad del Fe es baja y
-
pueden ser altas las concentraciones de MoO4 solubles.
La toxicidad por hierro es común para arroz cultivado en suelos inundados debido a las
3+ 2+
elevadas condiciones reductoras (Fe a Fe ), y a las incrementadas concentraciones de Fe en la
solución y en las plantas. El estado nutricional del arroz está comúnmente relacionado con la
toxicidad por Fe. Cuando ocurre toxicidad por Fe en arroz, las concentraciones de Fe en las láminas
-1
foliares pueden exceder los 300 mg kg peso seco. Además, las deficiencias de P, K, Ca, Mg, y Mn
disminuyen la capacidad de las raíces del arroz para excluir el Fe y puede resultar toxicidad por Fe.
En suelos donde existen problemas por toxicidad por Fe, aparecieron deficiencias de P y K antes que
fuera reducida la toma de Mn, Zn, y Cu. Las concentraciones adecuadas de K en la solución del suelo
también disminuyeron la toxicidad por Fe en arroz. La deficiencia de zinc puede acentuar la toma de
Fe y conducir a la acumulación de niveles tóxicos de Fe en plantas. La adición de MnO2 aumentó el
2+
potencial redox del suelo y redujo las concentraciones de Fe y productos orgánicos reductores. La
toxicidad por hierro es más severa para plantas cultivadas sobre suelos de textura pesada comparando
con suelos de textura liviana.
5. Manganeso ←
Los minerales aniónicos P, S, N-NO3, Cl y los minerales catiónicos K y N-NH4 afectan la solubilidad,
la movilidad, y/ó disponibilidad del Mn para plantas de cultivo. También son comunes los estudios
sobre las interacciones entre el Mn y minerales divalentes. La toma de Mn también se considera ser
activa y puede ser inhibida por el Ca, Mg, y Zn. Fueron registradas concentraciones relativamente
altas de Fe en hojas de soya cultivadas con bajo Mn, y las concentraciones caulinares de Mn en soya
disminuyeron con incrementados niveles de Fe en la solución. Los CaCO3 libres, el alto Fe, y las
condiciones fuertemente alcalinas pueden también inducir la deficiencia de Mn en plantas.
La aplicación de Fe puede reducir las concentraciones de Mn en plantas. Las plantas
cultivadas con aplicaciones de Fe tuvieron alto crecimiento y bajas concentraciones caulinares de Mn,
aunque a niveles deficientes, debido a la dilución. Se reportaron efectos antagónicos del FeEDDHA
en la acumulación de Mn en lupino blanco, pero estos efectos ocurrieron principalmente cuando
-
fueron agregadas cantidades relativamente altas de P. Los niveles relativamente bajos de Fe (4 mg kg
1
suelo) en ausencia de P agregado solo tuvieron escasos efectos negativos sobre el Mn y aún se
incrementaron las concentraciones de Mn. En contraste, se registraron marcados efectos deprimentes
-1
del FeEDDHA en las concentraciones de Mn en plantas cultivadas con alto P (120 mg kg suelo). Los
problemas asociados con las interacciones Fe-Mn han sido relacionados principalmente con
interacciones químicas en el interfase raíz-suelo. La incrementada acidez rizosférica a causa de las
4+ 2+
respuestas de la planta a la deficiencia de Fe puede también aumentar la reducción de Mn a Mn , y
2+
aumentar la solubilidad del Mn .
Los incrementados niveles de P del suelo ambos aumentaron y disminuyeron la toxicidad por
Mn en plantas, y las aplicaciones de fertilización de Zn ó Mo redujeron la toma de Mn. Las crecientes
concentraciones de Fe (también de Ca ó Mg) en el medio de crecimiento puede también disminuir la
toxicidad por Mn.
La deficiencia de Fe inducida por el exceso de Mn en papa y cultivos de hoja tiene relaciones
Mn/Fe de 18 ó mayores. La alta disponibilidad del Al contrarresto estos efectos al incrementar el Fe
en plantas y disminuir las relaciones de Mn/Fe. Las plantas con deficiencia de Fe tienen bajas
relaciones de Mn/Fe, y las plantas con altas relaciones desarrollaron toxicidad por Mn. En arroz los
síntomas de toxicidad por Mn y deficiencia de Fe son diferentes, y es estrecho el rango en que la
toxicidad por Fe puede ser remediada por la aplicación de Mn. Las altas concentraciones caulinares de
Fe en soya sensible al Mn, e ineficiente en Fe acentuaron la toxicidad por Mn, y las altas
concentraciones caulinares de K en soya tolerante al Mn aliviaron los efectos nocivos de las altas
concentraciones internas de Mn.
Los incrementados niveles de Ca en el medio de crecimiento disminuyeron la toma y toxicidad
por Mn. El fósforo desintoxico el Mn al precipitarlo en las raíces vegetales. Las fuentes solubles de Si
en el medio de crecimiento pueden también proteger a las plantas contra la toxicidad por Mn. Las
plantas bajas en Si, P, Ca, Mg, y Fe a menudo acumulan alto Mn y son susceptibles a toxicidad por
Mn. El silicio puede también disminuir la toma excesiva de Mn y Fe. El exceso de Mn puede
interferir con la absorción, translocación, y utilización del P, Ca, Mg, y Fe y reducir las
concentraciones de Si, K, Zn, y Cu.
Las crecientes concentraciones de Mn en la solución nutritiva aceleraron efectos sinérgicos
sobre la toma de Ca, Mg, Na, P, y Cu, pero exhibieron acción antagónica sobre el K y el Zn en el
arroz. También se inhibió la translocación de Fe. Los crecientes niveles de Mn retrasaron la
maduración del arroz y las concentraciones de los minerales acumulados. Sin embargo, fueron
menores las concentraciones de minerales potencialmente tóxicos en el grano que aquellas en los
tejidos vegetativos. Las concentraciones de Ca, K, Na, P, y Zn interactuaron con las crecientes
concentraciones de Mn, principalmente en los vástagos, pero se registraron diferentes patrones para el
Mg, Cu, y Fe. La adquisición de manganeso se redujo con la aplicación de fertilizantes de Zn y Mo.
Las interacciones del Mn con otros elementos, particularmente con el Fe y el Si, pueden ser de gran
extensión.
6. Molibdeno ←
7. Zinc ←
Son muchas las interacciones del zinc con otros elementos e incluyen Zn-P, Zn-N, Zn-K, Zn-Mn, Zn-
Fe, y Zn-Cu. Bajo algunas condiciones; el Co y el Na pueden también inhibir la absorción del Zn. La
interacción mas ampliamente reportada con el Zn es aquella con el P.
El alto P aplicado a suelos bajos en Zn realzo la acumulación vegetal del P incrementando por
lo tanto el requerimiento interno de la planta por Zn debido a la precipitación del Zn. Las altas
aplicaciones de fertilizantes de P pueden inducir la deficiencia de Zn (deficiencia de Zn inducida por
el P) y aumentar los requerimientos de la planta por el Zn. Aplicaciones inadecuadamente altas de P
han inducido deficiencia de Zn en plantas más probablemente debido a la incrementada toma de P y
mayor crecimiento caulinar lo cual ha conducido a la disminución del Zn caulinar debido a su
dilución. Las plantas deficientes pueden tener también concentraciones altas y potencialmente tóxicas
de P, y los síntomas de toxicidad por P han sido algunas veces confundidos con los de la deficiencia
de Zn. No obstante, la toxicidad de P inducida por la deficiencia de Zn puede ser un artefacto causado
por las altas concentraciones de P. Los altos niveles de P han también resultado en la incrementada
absorción y retención de Zn en las raíces y la disminuida translocación hacia las hojas. Los procesos
involucrados en las interacciones de P-Zn y la subsiguiente baja adquisición de Zn por las plantas
incluyen el alto P en el suelo que disminuye la solubilidad del Zn, el reducido crecimiento radical, los
+
cationes añadidos con y los H generados por la sales de P que inhiben la absorción de Zn, y la
suprimida colonización radical por las micorrizas. Las plantas con reducida colonización radical por
micorrizas tienen inferiores concentraciones de Zn, y las plantas micorrizadas comúnmente tienen
mayores concentraciones de Zn que las plantas no micorrizadas. En ciertos suelos, el P añadido tendió
a realzar la adsorción de Zn en las partículas del suelo ricas en óxidos hidratados de Fe y Al con la
subsiguiente inducción de deficiencia de Zn en plantas.
Se han registrado muchas interacciones de Zn con otros macronutrientes aparte del P. Ambos
cationes monovalentes y divalentes pueden inhibir la toma de Zn, y la importancia de estos fue N-
NH4 > Rb > K > Cs > Na > Li para minerales monovalentes y Mg > Ba > Sr = Ca para minerales
divalentes. La aplicación de yeso a suelos sódicos y la adición de abonos han también ayudado a
aliviar la deficiencia de Zn. Los suelos alcalinos y suelos altos en CaCO3, N, y P y bajos en SOM
+
normalmente tienen una reducida disponibilidad de Zn. Altos niveles de H también reducen
competitivamente la absorción de Zn. Con mayores suministros de S, es translocado más Zn desde las
raíces a los vástagos. Los altos niveles de Zn disminuyeron la toma de Cu y Mn en arroz de secano
cultivado en Oxisols en Brasil central.
Las interacciones de zinc con otros micronutrientes incluyen concentraciones realzadas de B
en plantas deficientes en Zn y se reduce la toxicidad por B con las aplicaciones de Zn. Se presentan
interacciones mutuamente competitivas entre el Cu y el Zn. Las interacciones Zn-Cu afectaron la
nutrición vegetal debido a que el Zn deprimió fuertemente la absorción del Cu, el Zn y el Cu se
inhiben competitivamente cada uno, y el Cu afectó la redistribución de Zn dentro de las plantas.
Suministros elevados de Zn mejoraron el crecimiento de soya deficiente en Fe, y las aplicaciones de
Fe superaron muchos de los efectos de toxicidad por Zn en soya. El incremento de Zn del suelo
incrementó la translocación de Mn a los vástagos de soya induciendo la toxicidad por Mn (hoja
torcida), y el Zn y el Mn interfirieron con la utilización del Fe en hojas reduciendo la síntesis de
clorofila. Además, la deficiencia de Zn realzo la toma de Mn así que las concentraciones de Mn
alcanzaron niveles fitotóxicos. También se registraron incrementadas concentraciones de Mn, B, y
Mo cuando la cebada recibió aplicaciones de Zn.
8. Níquel y cobalto ←
A. Mejorando el suelo ←
Los potenciales de producción de muchos suelos del mundo son disminuidos por los bajos suministros
de micronutrientes a causa de las limitaciones adversas físicas y químicas del suelo. Las principales
limitaciones químicas (salinidad, acidez, deficiencias y toxicidades por elementos, baja SOM) y
físicas (densidad aparente, capas duripan, estructura y textura, encostramiento y sellamiento de la
superficie, capacidad de retención del agua, saturación, secado, aireación) afectan la transformación
(mineralización, inmovilización), la fijación (adsorción, precipitación), y la lixiviación ó escorrentía
superficial de los micronutrientes nativos ó agregados. En regiones tropicales, los problemas comunes
de micronutrientes del suelo en sistemas alimentados por lluvia que afectan la producción de cultivos
incluyen la toxicidad por Fe y deficiencia de Zn. Los suelos ácidos presentan problemas nutricionales
especiales de micronutrientes en plantas debido a la alta disponibilidad del Mn y Fe y la reducida
disponibilidad del Zn y Mo. Los suelos ácidos presentan problemas especiales con la nutrición de
micronutrientes en plantas debido a la alta disponibilidad de Mn y Fe y la reducida disponibilidad de
Zn y Mo. Además, los factores que realzar la acidificación no solo conducen a
toxicidades/deficiencias de micronutrientes sino también a la degradación del suelo. Los
micronutrientes que comúnmente se encuentran en concentraciones tóxicas en suelos salinos incluyen
el Mo y el B.
En los últimos años, la adición de elementos traza tóxicos como el Cd, Cr, Ni, Pb, Cu, Zn, As,
Co, y Mn (algunos de los cuales son considerados micronutrientes) a suelos agrícolas ha aumentado a
causa de la actividad antropogénica (quemado de combustibles fósiles, aplicación de aguas residuales,
productos industriales, mineros, municipales), el uso de enmiendas (fertilizantes, abonos, cal), la
aplicación de plaguicidas, y la deposición de partículas atmosféricas. Los niveles excesivos de
elementos traza plantean fitotoxicidades a las plantas y pueden reducir el crecimiento y la adquisición
de los micronutrientes. La temperatura, el pH, los potenciales redox, la formación de ligandos aniones,
y la composición y cantidad de la solución influyen mucho en la movilidad y biodisponibilidad de los
micronutrientes y otros elementos traza. La biodisponibilidad de la mayoría de elementos traza es alta
a bajo pH del suelo.
Las propiedades físicas adversas del suelo afectan el crecimiento radical radial y longitudinal,
la distribución radical, los cambios morfológicos (enanismo, grosor, reducción de raíces laterales) y
anatómicos. La alta impedancia mecánica conduce a la perdida de caliptras y a la reducción del
engrosamiento radical, principalmente debido a las pequeñas y anchas células en el mismo volumen
cortical. La impedancia mecánica puede también causar cambios en la estructura de la endodermis y
células del periciclo. Tales cambios en el tamaño radical y en la morfología interna y externa
influenciaran la habilidad radical para explorar grandes volúmenes del suelo por micronutrientes. Los
micronutrientes excesivos ó deficientes también afectan la morfología (longitud, grosor, áreas
superficiales, densidad) y crecimiento (masa seca, relación raíz:vástago) de las raíces y pelos radicales.
Las relaciones raíz:vástago del maíz aumentaron cuando se disminuyó el Zn y disminuyeron cuando
se disminuyeron el Mn y el Cu .
La materia orgánica ayuda a mantener la buena agregación del suelo, aumenta la capacidad de
retención del agua y de iones intercambiables, lixiviación de nutrientes, y toxicidades por Fe y Mn. La
adición de residuos de cultivo, compost, abonos animales, cultivos cobertura, usar labranza reducida,
y evitar la eliminación (quemado) de los residuos de cultivo pueden mejorar significativamente los
niveles de SOM y eventualmente conducir a un mejorado crecimiento vegetal y adquisición de
micronutrientes.
El encalado ha sido también efectivo en corregir las limitaciones químicas del suelo y ha
mejorado la disponibilidad del Mo y disminuido la disponibilidad del Mn, Fe, B, Zn, y Cu, y reducida
la toxicidad por Mn. El encalado también mejora el crecimiento radical aumentando la habilidad de
la planta para absorber micronutrientes. Además, el encalado mejora la capacidad del suelo para suplir
los micronutrientes necesarios para las plantas. Ya que la cal tiene poca movilidad en el suelo, la cal
aplicada en la superficie tiene poco ó no tiene efecto en mejorar los problemas en el suelo
subsuperficial. Sin embargo, la tendencia del movimiento descendente del Ca a partir del yeso
aplicado superficialmente (CaSO4) es alta y tiene efectos positivos a largo plazo en el crecimiento de
la planta. El movimiento descendente del Ca en el suelo mejoró la profundidad radical y aumento los
niveles de micronutrientes para el maíz cultivado en los suelos ácidos de Cerrado, Brasil. La
reducción de los problemas de acidez del subsuelo conduce a un enraizado mas profundo y mejora la
toma de micronutrientes por la planta.
Las fuentes de micronutrientes pueden ser inorgánicas, quelatos sintéticos, y/o complejos orgánicos
naturales. Existe el potencial de crear niveles tóxicos de micronutrientes en suelos por la mala
aplicación ya que solo son lixiviadas cantidades pequeñas desde el suelo (excepto el B) ó solo son
absorbidas pequeñas cantidades por las plantas. Las toxicidades por micronutrientes son indeseables
ya que ellas disminuyen los desarrollos y calidad del producto, y niveles excesivos pueden entrar a la
cadena alimenticia. La corrección de los suelos con altos niveles de micronutrientes es relativamente
difícil. En las secciones anteriores se han discutido los factores que influyen la disponibilidad y la
adquisición de micronutrientes por la planta.
Ambas fuentes de micronutriente orgánicas e inorgánicas son usadas para corregir las
deficiencias en el suelo. La aplicación al suelo incluye aplicaciones en banda ó al voleo antes de
sembrar ó aspersiones foliares durante el crecimiento vegetativo. Los micronutrientes son usualmente
mezclados con ó cubiertos con fertilizantes granulares de N, P, y K o mezclados con fertilizantes
fluidos. Para evitar la alteración química de los micronutrientes, el mezclado debe ser relativamente
justo antes de la aplicación.
Las aplicaciones foliares son usadas para suplir micronutrientes más rápidamente para la
corrección de deficiencias severas inducidas comúnmente durante las etapas iniciales de crecimiento,
y son soluciones temporales del problema. Varios problemas asociados con las aplicaciones foliares
incluyen las bajas tasas de penetración en hojas gruesas, el derrame desde las superficies hidrofóbicas
ó el lavado por la lluvia, el rápido secado de la solución aspersora, la limitada translocación a partir
del sitio de toma a otras partes de la planta, las limitadas cantidades de nutrientes que pueden ser
suministradas y a menudo no satisfacen las demandas de la planta, y el daño/quemado foliar. La
reducción del pH de las soluciones aspersoras puede reducir el daño foliar. La adición de surfactantes
de Si parece reducir el daño foliar y aumentar la efectividad de la aspersión. Las desventajas de las
aplicaciones foliares son que no pueden ser posibles desarrollos máximos si la aspersión es retrasada
hasta que aparezcan síntomas de deficiencia y son pocas los efectos residuales de las aspersiones
foliares, así que pueden ser requeridas múltiples aspersiones para la corrección a lo largo de la
temporada. Sin embargo, la fertilización foliar tiene muchas ventajas que incluyen: las dosis aplicadas
son considerablemente menores que las aplicaciones al suelo; son posibles las aplicaciones uniformes;
la respuesta del cultivo a los micronutrientes aplicados es casi inmediata así que la deficiencia puede
ser corregida relativamente rápido; pueden superarse los problemas asociados frecuentemente con la
inactivación de los micronutrientes aplicados al suelo. Los factores de la planta (edad foliar, especie,
estado nutricional y requerimientos), climáticos (luz, temperatura, humedad), y químicos (forma,
carrier, coadyuvante) afectan la efectividad de las aspersiones foliares. Las mayores absorciones por
las hojas son favorecidas bajo baja iluminación, temperatura óptima, y condiciones de alta humedad.
Las hojas jóvenes son metabólicamente mas activas que las hojas más viejas y más efectivas en la
absorción. Los compuestos higroscópicos mantienen más tiempo a los micronutrientes en solución,
ayudando por lo tanto a las plantas a absorber estos elementos más efectivamente que con los
compuestos no higroscópicos. Para aumentar la efectividad de la toma foliar, usualmente se agregan
agentes de humedecimiento a la aspersiones. Estos químicos son compuestos no iónicos neutrales que
reducen la tensión superficial y aumentan el humedecimiento de las superficies foliares para permitir
que sean absorbidas mayores cantidades de la solución.
1. Corrigiendo deficiencias ←
Las medidas para corregir micronutrientes son resumidas en la Tabla XI. Esta información incluye las
concentraciones de nutrientes para las aplicaciones de aspersiones foliares y al suelo. Las
concentraciones enlistadas son aproximaciones y pueden variar dependiendo del nivel original del
suelo, la especie/cultivar, el desarrollo deseado del cultivo, y las condiciones climáticas. Se han
discutido las cuestiones relacionadas con la fertilización foliar y del suelo de micronutrientes y la
corrección de sus deficiencias en el suelo y plantas. La recuperación del cultivo por micronutrientes es
relativamente baja (5 a 10%) comparando con los macronutrientes (10 a 50%) debido a la pobre
distribución a causa de las bajas dosis aplicadas, a que el fertilizante reacciona con el suelo formando
productos no disponibles, y a la baja movilidad en el suelo. Las principales fuentes de fertilizantes de
micronutrientes usado se han enlistado en la Tabla XII.
-1
El boro es usualmente aplicado de 0.25 a 3 kg ha , y son requeridas mayores dosis con
aplicaciones al voleo que por bandas ó aspersiones foliares. Las leguminosas y ciertos cultivos de raíz
-1
requieren 2 a 4 kg B ha , mientras que son usualmente necesarias dosis menores para los máximos
desarrollos de otros cultivos. Usando el concepto de la relación Ca/B, la aplicación foliar (0.3%) o al
-1
suelo (10 kg ha ) de B aseguran el B adecuado. El bórax u otros boratos solubles son usualmente
aplicados al suelo antes de la siembra. El fertilizante del boro no debe ser ubicado en contacto con la
semilla ó a niveles en que pueda ser tóxico para los cultivos. La disponibilidad del boro disminuye
comúnmente durante la sequía y cuando son encalados los suelos ácidos.
suelo)
Cl 20-50 kg KCl ha-1 Desconocido
Cu 1-20 kg CuSO4 ha-1 (cada 5-10 años) 0.1-0.2% solución CuSO4•5H2O ó 0.1-4.0 kg Cu ha-1
como CuCl2•2H2O, CuSO4•5H2O ó CuO•
Fe 30-100 kg FeSO4 ó FeEDDHA ha-1 (necesidad 2% FeSO4•7H2O ó 0.02-0.05% FeEDTA solución
de tratamiento anual de 0.5-10 kg ha-1) (necesidad de varias aspersiones)
Mn 5-50 kg fuente de Mn ha-1 (no se recomienda 0.1% MnSO4•H2O solución ó 0.3-6 kg Mn ha-1
aplicación al suelo)
Mo 0.01-1 kg fuente de Mo ha-1 (0.3 molibdato de 0.07-0.1% molibdato de Na ó NH4 (100 g Mo ha-1)
Na ó NH4 ha-1) ó encalar a pH 6.5
Zn 0.5-35 kg ZnSO4 ó ZnEDTA ha-1 0.1-0.5% ZnSO4•7H2O solución (0.17-1.5 kg ha-1)
Ni Usualmente no necesario Puede ser aplicación como aspersión
Co 1-6 kg fuente de Co ha-1 (al voleo) 500 mg Co l-1 solución ó 500 mg Co kg-1 tratamiento
seminal
a
A partir de Bould et al (1983), Fageria, Baligar, & Jones (1997), y Martens & Westermann (1991).
b
Los valores inferiores para aplicaciones al suelo son aplicables para aplicación en banda y los valores superiores son para
aplicaciones al voleo.
c
400 litros de solución es suficiente para rociar 1 ha de cultivo en campo.
2. Efectos residuales ←
C. Mejorando la planta ←
Los constantes incrementos en el desarrollo de los principales cultivos durante la última mitad del
siglo se han conseguido a través del mejoramiento genético y el mejoramiento de las prácticas de
manejo. La selección de genotipos mejorados adaptados a amplios rangos de diferencias climáticas ha
contribuido mucho al aumento general en la productividad de cultivos durante este tiempo. A pesar de
estos avances, los desarrollos promedios de los principales cultivos están normalmente de dos a cuatro
veces abajo de los máximos potenciales registrados. Los genotipos desarrollados recientemente de
arroz, maíz, trigo, y soya han sido más eficientes en la absorción y utilización de micronutrientes
comparando con los cultivares antiguos.
La acumulación de micronutrientes varía entre especies vegetales y cultivares/genotipos dentro
de especies. Tales diferencias entre las especies/cultivares vegetales han sido atribuidas a la genética,
los mecanismos fisiológicos/bioquímicos, las respuestas a variables climáticas, la tolerancia a plagas y
enfermedades, y las respuestas a prácticas agronómicas de manejo. Se han revisado las variaciones
genéticas en la adquisición de micronutrientes por la planta. El desarrollo de genotipos/cultivares
efectivos en la adquisición y el uso de micronutrientes y con características agronómicas deseadas es
vital para mejorar los desarrollos y alcanzar la adaptación genotípica a condiciones ambientales
diversificadas y a la resistencia incrementada a plagas. Se han resumido los factores vegetales y
externos que afectan el uso de micronutrientes por las plantas y los mecanismos y procesos que
influencias las diferencias genotípicas en la eficiencia de micronutrientes (Tabla XIII y Tabla XIV).
Las especies vegetales difieren considerablemente en los requerimientos de B y en la
tolerancia de los niveles deficientes y tóxicos de B en el suelo. Las plantas con altos requerimientos
de B son la alfalfa, el manzano, la remolacha roja, el nabo, la col, y la coliflor. Se han observado
diferencias genotípicas en la tolerancia al alto B en trigo, cebada, medicagos anuales, y arveja en
campo. Tales diferencias algunas veces están relacionadas con la restringida toma y transporte de B.
Por ejemplo, la susceptibilidad a la deficiencia de B en tomate fue debida a la falta de habilidad de la
planta para transportar el B desde las raíces a los vástagos. Se registró variabilidad genética en la toma
de B y su concentración foliar en maíz.
La sensibilidad a altas concentraciones de Cl varía ampliamente entre especies y cultivares
vegetales, pero la toxicidad por Cl es más extensa mundialmente que la deficiencia de Cl.
Particularmente en regiones áridas y semiáridas. La tolerancia vegetal al Cl reporta que la fresa y la
arveja son muy sensibles; la lechuga, cebolla, maíz, manzano son moderadamente sensibles, la papa,
col, coliflor, trigo, y ryegrass son ligeramente tolerantes; y la remolacha roja, espinaca, colza, y
cebada son altamente tolerantes.
Se conoce bien en ciertas especies y ecotipos de vegetación natural diferencias genotípicas en
la tolerancia al Cu y a otros metales pesados. Se ha conocido por largo tiempo que flora especial
(metalófitas) con una alta tolerancia a metales, incluyendo el Cu, se desarrollan en afloramientos en
muchos sitios contaminados por minerías.
Tabla XIII. Factores vegetales y externos que afectan el uso de micronutrientes por las plantas a
Factores vegetales Factores externos
Control genético Prácticas agronómicas de manejo
Especie/cultivar/genotipo Encalado
Rotación de cultivos
Fisiológico Incorporación de residuos de cultivo, cultivos
Longitud radical, densidad raíz principal, laterales y cobertura
pelos radicales
Mayor desarrollo caulinar, índice de cosecha, demanda Suelo
interna Condiciones de aireación/reducción
Mayor eficiencia fisiológica pH
Mayor toma y utilización de micronutrientes Niveles y formas de materia orgánica
+ -
Excreción de H , OH , HCO 3
− Temperatura
Estado de humedad
Textura/estructura
Bioquímico Compactación
Enzimas: ácido rodotorúlico (Fe), ferroxamina b (Fe),
ácido ascórbico oxidasa (Cu), ácido carbónico Fertilizantes
anhidrasa (Zn) Fuente
Metalotioneína (elementos traza) Sincronización, profundidad, método de colocación, y
Prolina, pinitol asparragina (salinidad) aplicación
Ácido abscísico, prolina (sequía) Uso de formas de lenta liberación
Exudados radicales (ácidos cítrico, málico, trans-
aconítico) Elementos
Fitosideróforos Toxicidades en suelos ácidos (Al, Mn, pH) y salinos
(B, Cl)
Otros Deficiencias en suelos ácidos (Cu, Zn, Mo) y alcalinos
Tolerancia al estrés (sequía, acidez, alcalinidad) (Zn, Fe, Mn, Cu)
Tolerancia/resistencia a enfermedades/plagas
Temperatura aérea, calidad lumínica, humedad Otros
Micorrizas arbusculares, microbios benéficos del
suelo
Control de malezas. enfermedades, e insectos
a
Baligar & Bennett (1986a, b), Baligar & Fageria (1997), Duncan (1994), y Fageria (1992).
Otros factores
Factores del suelo
Solución del suelo: equilibrio iónico, solubilidad, precipitación, competición de iones, iones orgánicos, pH, iones
fitotóxicos
Propiedades fisicoquímicas: materia orgánica, pH, aireación, textura, compactación, humedad
Efectos ambientales
Intensidad y calidad lumínica (radiación solar)
Temperatura
Humedad (lluvia, humedad, sequía)
Enfermedades de la planta, insectos, y alelopatia
a
A partir de Baligar & Fageria (1997), Baligar et al. (1990), Duncan & Baligar (1990), Fageria (1992), y Gerloff (1987).
D. Asociaciones microbianas ←
Los microorganismos benéficos del suelo como los rizobios, bacterias diazotrofas , y micorrizas
pueden mejorar el crecimiento al realzar la fijación de N2 atmosférico, suprimir patógenos, producir
fitohormonas, realzar las áreas superficiales radicales para facilitar la toma de micronutrientes menos
móviles, y movilizar y solubilizar nutrientes minerales orgánicos e inorgánicos no disponibles. Las
leguminosas son incapaces de fijar N2 sin microorganismos como los rizobios, que tienen
requerimiento esenciales de Co. Muchos microorganismos producen sideróforos, especialmente
cuando crecen bajo condiciones de deficiencia de Fe, lo cual pueden realzar la adquisición de Fe por
la planta. Los sideróforos son moléculas orgánicas grandes [e.g., hidroxamatos (grupos amida
funcionales) producido por hongos y bacterias y catecolatos (grupos aromáticos funcionales)
3+
producidos por bacterias] que ligan fuertemente y específicamente los metales, especialmente el Fe .
Los microorganismos rizosféricos pueden también estar asociados con las diferencias entre cultivares
y su efectividad para crecer con niveles bajos de algunos minerales. Por ejemplo, un cultivar de trigo
“eficiente en Mn” (alto crecimiento bajo condiciones de deficiencia) tienen una mayor colonización
de pseudomonas del suelo que los cultivares “ineficientes en Mn”, y un cultivar “eficiente en Zn”
tuvo una mayor colonización de nopseudomonas que los cultivares “ineficientes en Zn”. La
colonización micorrízica radical aumenta las áreas superficiales radicales aumentando la exploración
radical de grandes volúmenes del suelo comparando con las raíces no infectadas y aumenta la toma de
nutrientes minerales y la tolerancia de la planta a limitaciones químicas del suelo (acidez, alcalinidad,
salinidad), elementos tóxicos, y sequía. Los hongos micorrícicos y/ó raíces micorrizadas tienen una
particularmente incrementada adquisición de Cu, Fe, Mn, y Zn en plantas cultivadas bajo condiciones
de deficiencia (usualmente en suelos alcalinos) y disminuida de B, Fe, y Mn en plantas cultivadas
bajo condiciones donde estos minerales son excesivos (usualmente suelos ácidos). Las micorrizas
están también involucradas en el control biológico de patógenos radicales y en el ciclaje de nutrientes
(solubilización, mineralización).
Las interacciones microbianas pueden también influenciar la movilidad de micronutrientes.
Los micronutrientes reaccionan con productos microbianos (CO2, sideróforos, compuestos orgánicos)
y alteraciones mediadas por formas microbianas en los ambientes físicos y químicos (pH, potenciales
redox). El Fe, Mn, y algunas veces el Cu son reducidos directamente por los microbios del suelo ó por
ácidos húmicos del suelo. Se han identificados varios microbios involucrados en las reacciones redox
en el suelo. Por ejemplo, las bacterias Thiobacillus, Geobacter, Desulfovibrio, Pseudomonas, y
2+ 3+
Thiobacillus están involucradas en la oxidación del Fe a Fe ; las Arthobacter, Leptothrix,
2+ 4+
Pseudomonas, y otras varías bacterias y hongos aumentan la oxidación del Mn a Mn ; y las
4+ 2+
bacterias Bacillus, Geobacter, y Pseudomonas aumentan la reducción del Mn a Mn . Los
microorganismos rizosféricos no infecciosos pueden realzar la nutrición de micronutrientes en la
planta al mejorar el crecimiento y morfología de las raíces, la fisiología y desarrollo de las plantas, y
los procesos de toma de micronutrientes por las raíces.
Grandes números de microorganismos pueden realzar las enfermedades vegetales y las
infestaciones de plagas reduciendo los desarrollos de los cultivos. Los patógenos originados del suelo
como los actinomicetos, bacterias, hongos, nematodos, y virus conducen a estrés patogénico y cambio
de la morfología y fisiología radical y caulinar. Tales cambios reducen la habilidad de la planta para
absorber y usar efectivamente los micronutrientes. Las enfermedades e insectos en su mayoría
infectan las hojas de la planta (el sitio de la fotosíntesis), y la reducida actividad fotosintética resulta
en una menor utilización de los micronutrientes absorbidos. Las enfermedades vegetales son también
en gran parte influenciadas por las deficiencias y/ó toxicidades de micronutrientes. La severidad de
los parásitos obligados y facultativos en las plantas es influenciada por muchos micronutrientes. La
falta de Zn, B, Mn, Mo, Ni, Cu, y Fe en los tejidos vegetales puede aumentar varias enfermedades en
las plantas.
La nutrición vegetal siempre ha sido un componente importante del control de enfermedades. Los
nutrientes minerales en los tejidos vegetales aumentan la resistencia al maximizar la resistencia
inherente de las plantas, al facilitar el escape a la enfermedad a través de la mayor disponibilidad de
micronutrientes ó al estimular el crecimiento vegetal, y al alterar los ambientes externos influenciando
la supervivencia, germinación, y penetración de los patógenos. Las concentraciones de
micronutrientes en las plantas son importantes en la habilidad del hospedero para resistir ó tolerar los
patógenos infecciosos. La tolerancia de las plantas hospederas a las enfermedades es medida por la
habilidad para mantener el crecimiento y/ó desarrollo a pesar de las infecciones. La resistencia de las
plantas huésped es determinada por la habilidad de la planta de limitar la penetración, desarrollo, y/ó
reproducción de los patógenos invasores, y la resistencia varía con la especie ó el genotipo de los dos
organismos, la edad de la planta, y los cambios en el ambiente.
Las deficiencias de Cu, Fe, Mn, Mo, y Zn redujeron el crecimiento y esporulación del hongo
Fusarium oxysporum, mientras que los mayores niveles de Fe, Mn, y Zn del suelo beneficiaron el
crecimiento y esporulación del patógeno. Las enfermedades take-all de los granos pequeños a causa
del Gaeumannomyces graminis respondieron dramáticamente a las diferencias en la nutrición de
micronutrientes. El Cl, Cu, Fe, Mn, y Zn en plantas redujeron la severidad del take-all, mientras que
el Mo incremento la severidad de la enfermedad. El adecuado Cu y Mn pueden controlar la roña
común de la papa causada por el Streptomyces scabies, y el Fe, Zn, y B tuvieron efectos benéficos en
reducir la roña.
La suficiencia de B en las plantas redujo la incidencia y severidad de enfermedades, mientras
que la deficiencia de B realzo. Por ejemplo, se realzo el corazón pardo en rábano y en raíces de
colinabo, la podredumbre del corazón en remolacha, la podredumbre parda del corazón en coliflor, las
manchas pardas internas en batata, y el tallo reventado del apio cuando las plantas tuvieron
insuficiente B. La suficiencia de B también redujo la incidencia de hernia de col en colinabo y otras
crucíferas, fusarium en fríjol, tomate, y algodón, infección de rhizoctonia en fríjol mungo, arveja, y
caupí, virus del mosaico del tabaco en fríjol y tomate, y el virus amarillo de la hoja rizada en tomate.
El Cl tiende a reducir la incidencia de enfermedades en muchas plantas. Por ejemplo, el Cl
controló particularmente la pudrición de la caña y el añublo foliar septentrional en maíz, la roya
amarilla y el take-all en trigo, el mildeo velloso en millo, y la pudrición radical en cebada. Las
enfermedades de mildeo polvoso y la roya de hoja fueron suprimidas en trigo de invierno con
aplicaciones de Cl en siete de las nueve locaciones experimentales.
El Cu ha sido usado extensamente más de lo normal como un fungicida y suprime muchas
enfermedades originadas del suelo. Las aplicaciones al suelo del Cu disminuyen muchas
enfermedades fungosas y bacterianas, incluyendo el mildeo en trigo y el cornezuelo en arroz y cebada.
El Fe disminuyó las infecciones de roya y carbón en trigo y redujo las infecciones de
Colletotrichum musae en banano, y las aspersiones foliares de Fe realzaron la resistencia del manzano
y el pero a Sphaeropsis malorum y la tolerancia de la col al Olpidium brassicae.
El Mn aumentó la resistencia y la tolerancia de las plantas a ambas enfermedades fungosas y
bacterianas foliares y radicales. Los efectos del Mn en la resistencia a enfermedades ocurrieron en
ambos rangos de deficiencia y de suficiencia de Mn en la planta hospedera. Las concentraciones de
Mn en los tejidos hospederos comúnmente disminuyeron como se incremente la incidencia de la
enfermedad, y la incidencia de la enfermedad puede estar relacionada con la reducida capacidad de
absorción de las raíces causada los patógenos y a la inmovilización del Mn causada por la oxidación.
La disponibilidad de manganeso en la rizosfera y las concentraciones radicales de Mn son importantes
para la manifestación de la severidad del take-all. Por ejemplo, los aumentos en el pH del suelo ó el
uso de N-NO3 versus N-NH4 disminuyó la disponibilidad de Mn e incremento la severidad del take-
all. También se redujo el take-all en trigo cuando las semillas contenían alto Mn comparando bajo Mn.
El manganeso fue también efectivo en controlar otras enfermedades del suelo como la roña común de
la papa y el marchitamiento verticillum (Verticillum dahaliac). El marchitamiento kleb en algodón
cultivado en suelo ácido puede deberse a la toxicidad por Mn, Al, y posiblemente otros
micronutrientes ácidos solubles.
Aunque se desconocen los roles específicos del Mo en la protección de plantas contra las
enfermedades, se ha indicado que el Mo suprime el marchitamiento verticillum en tomate. El Zn ha
disminuido, incremento, y no tuvo efectos en la susceptibilidad de la planta a enfermedades. Las sales
de Ni fueron efectivas como fungicidas contra las royas de hoja y tallo en trigo.
Los factores por los cuales las plantas resisten las plagas incluyen las propiedades físicas
(propiedades de la superficie, pelos, color), mecánicas (fibras, silicio), y químicas y/ó bioquímicas
(estimulantes, toxinas, repelentes). Los nutrientes minerales pueden en algún grado afectar estos
factores. Alto aminoácidos en la planta fomentan la incidencia de parásitos chupadores. La deficiencia
en Zn puede reducir la síntesis de proteínas lo que puede conducir a alta acumulación de aminoácidos.
Se registraron relaciones negativas entre los contenidos foliares de B en plántulas de palma de aceite y
el ataque por la arañita roja. Se requiere B para la biosíntesis de cianidina y fue relacionado con la
producción de polifenoles, que están involucrados en la resistencia contra algunos insectos. Aunque
no ha sido discutido el Si como un micronutriente, el alto ó adecuado Si puede restringir la
penetración fungosa ó de insectos en las células vegetales (y aliviar muchas enfermedades) aliviando
muchos problemas de insectos y enfermedades en plantas. El Si en las paredes de las células
epidérmicas actúa como una barrera mecánica a los ataques de insectos y fungosos. La importancia
del Si en la resistencia de insectos y enfermedades ha sido estudiada extensamente en arroz, caña de
azúcar, y pepino.
VI. CONCLUSIÓN ←
Tabla I. Deficiencias ó toxicidades potenciales de micronutrientes asociadas con los principales grupos de suelo a
Tabla II. Principales minerales del suelo que contiene micronutrientes a
Tabla III. Micronutrientes esenciales para el crecimiento vegetal, principales formas absorbidas, rangos de concentración
en plantas y suelos, y personas que demuestran la esencialidad en plantas.
Tabla IV. Influencia de pH del suelo en las concentraciones de micronutrientes en el suelo y en su toma por la planta a
Tabla V. Influencia del pH del suelo en la adquisición de Cu, Fe, Mn, y Zn por arroz de secano cultivado en un Oxisol en
Brasil a
Tabla VI. Las funciones de los micronutrientes en las plantas a
Tabla VII. Concentraciones críticas de micronutrientes (mg kg-1) en el suelo para algunos cultivos en campo a
Tabla VIII. Síntomas de deficiencia de micronutrientes en plantas de cultivo a
Tabla IX. Descripción general de los síntomas de toxicidad mineral en plantas a
Tabla X. Proporciones estimadas de micronutrientes potencialmente suplidos por flujo másico, difusión, e interceptación
radical a raíces de maíz cultivado en un Alfisol fértil a
Tabla XI. Métodos para la corrección de deficiencia de micronutrientes a
Tabla XII. Principales fuentes de fertilizantes micronutrientes para corregir deficiencias a
Tabla XIII. Factores vegetales y externos que afectan el uso de micronutrientes por las plantas a
Tabla XIV. Mecanismos y procesos y otros factores del suelo y de la planta que influencian las diferencias genotípicas en
la eficiencia de micronutrientes en plantas cultivadas bajo estrés mineral a
Tabla XV. Nombres comunes y científicos de especies vegetales mencionadas en el texto.