Diversidad de aves de los bosques mixtos y de roble del Santuario de Flora y Fauna de Iguaque, Boyac*

Sergio Crdoba-Crdoba** Mara ngela Echeverry-Galvis***

Introduccin
Los bosques y selvas montanos son uno de los ecosistemas ms amenazados en Colombia, pues ms del 70% de su cobertura original en las tres cordilleras ha sido transformado (Cavalier y Etter, 1995). En la cordillera Oriental, remanentes de estos bosques se encuentran protegidos en parques naturales como el Santuario de Fauna y Flora de Iguaque (SFFI), el cual forma parte de la ecorregin estratgica (andina oriental); igualmente, el macizo de Iguaque corresponde a la parte ms sur del corredor de roble Guantiva-La Rusia-Iguaque (Solano et al., 2005). El SFFI est ubicado en los municipios de Tunja, Villa de Leyva y Arcabuco, en el departamento de Boyac. Cubre desde los 2.400 hasta los 3.750 m de altitud. En ste se encuentran bosques mixtos y de roble (parte media y norte), bosques de subpramo y pramo con extensas lagunas, que abarcan en total 6.750 hectreas. A lo largo del Santuario existe un gradiente de humedad, aunque es ms seco en el sur, con vegetacin rala y caractersticas casi subxerofticas, que paulatinamente aumenta a condiciones de mayor humedad ambiental e incidencia menor de vientos hacia el norte. Esta mayor humedad permite el desarrollo de vegetacin de mayor porte hacia el norte y, por ende, de bosques. Para conservar estos ecosistemas es necesario e importante realizar inventarios de la biodiversidad, con el fin de conocer tanto las especies que all se encuentran como sus hbitats, y as comprender los requerimientos que poseen. La realizacin de inventarios
* Estas caracterizaciones fueron realizadas en el marco del proyecto Conservacin y uso sostenible de la biodiversidad de los andes colombianos, financiado por GEF, la Real Embajada de los Pases Bajos y el Banco Mundial. ** Grupo de Exploracin y Monitoreo Ambiental (GEMA), Instituto Alexander von Humboldt. Correo electrnico: sergcordoba@yahoo.com *** Grupo de Exploracin y Monitoreo Ambiental (GEMA), Instituto Alexander von Humboldt. Correo electrnico: mayayito@yahoo.com

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completos y su caracterizacin facilitan el describir y conocer la estructura de las comunidades; sin embargo, su realizacin requiere gran cantidad de tiempo y dinero, por lo que grupos indicadores de biodiversidad brindan una opcin viable para obtener en poco tiempo informacin completa y representativa (Noss, 1990). Las aves se constituyen en uno de estos grupos indicadores al cumplir con varias de las caractersticas propuestas para stos (Halffter et al., 2001). La presencia de determinadas especies en una cierta localidad puede igualmente dar indicios sobre el estado de conservacin del rea, ya que el nmero total de especies de una zona por s solo, no siempre es un buen indicador del estado de conservacin. Ciertas especies de aves presentan distinto grado de sensibilidad a las perturbaciones antrpicas como la tala, la caza, la extraccin selectiva, entre otras actividades, lo cual modifica la dinmica de las comunidades de aves que dependen de ciertas reas, en especial bosques. La avifauna del SFFI se ha estudiado a travs de algunos inventarios y estudios ecolgicos espordicos, muchos de ellos restringidos a unas pocas reas o localidades dentro de ste y con distintos objetivos y esfuerzos de muestreo (por ejemplo, Acevedo-Bueno, 1987). Debido a esto, el Grupo de Exploracin y Monitoreo Ambiental (GEMA), del Instituto de Investigacin de Recursos Biolgicos Alexander von Humboldt (IAvH), realiz muestreos de aves (junto con otros grupos biolgicos), principalmente dentro de bosques mixtos y remanentes de bosques de roble que se encuentran en la parte media y hacia el norte del Santuario, para conocer su composicin, riqueza y abundancia. Con base en estos resultados se analiz la especializacin al hbitat, la sensibilidad de las especies a trastornos antrpicos y rango de distribucin, con el fin de definir prioridades de conservacin especficas. Se analizaron las reas por aparte, para compararlas entre s y, de esta manera, conocer sus similitudes y diferencias, al igual que se realiz un anlisis conjunto. Finalmente, reseamos algunos registros taxonmicos de inters, especies migrantes y diferentes aspectos del ensamble de especies encontradas.

Mtodos
Realizamos inventarios de aves en cuatro zonas del SFFI y su rea de amortiguacin con bosques mixtos o de robles en los aos 2002 y 2003 (Figura 1). Los bosques evaluados se encuentran entre los 2.700 y 3.250 m de altitud. La zona 1 corresponde al sector de Carrizal, entre los 2.700 y los 3.200 m de altitud (05 41 N, 73 27 W); la zona 2, a la Cuchilla de Morronegro (05 38 N, 73 29 W), entre los 3.220 y los 3.250 m; la zona 3, al sector de Chorrera, vereda La Capilla (05 41 N, 73 28 W), entre los 2.600 y los 2.700 m. estas tres zonas en el municipio de Villa de Leyva, y la zona 4, que corresponde a La Colorada u Ortigal, en el municipio de Arcabuco (05 43 N, 73 27 W) a 2.700 m de altitud.

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Figura 1. Mapa del SFFI y su zona de amortiguamiento (se observan numeradas las 4 reas donde se muestrearon las aves en bosque de roble y mixtos)

1: Carrizal; 2: Cuchilla de Morronegro; 3: Chorrera; 4: La Colorada. Mapa tomado de http://www.parquesnacionales.gov.co/areas/lasareas/iguaque/ y modificado para esta publicacin.

Se emplearon redes de niebla y registros por observacin visual y auditiva para el registro de aves. Esta ltima acompaada de grabaciones de vocalizaciones como apoyo de identificacin (Villarreal et al., 2004; ODea et al., 2004). La captura de aves se hizo en cada zona en dos subestaciones de muestreo cada una con ca. 400 metros de redes, los cuales permanecieron abiertos por ca. de 6 horas diarias en dos das consecutivos para cada subestacin. Las observaciones visuales y auditivas con grabaciones se realizaron por 1 o 2 km diarios en la zona, durante cuatro das consecutivos. La taxonoma de las especies registradas sigue la propuesta por Remsen et al. (2006). Se realizaron, por un lado, curvas de rarefaccin, para obtener la riqueza comparativa, y, por el otro, curvas de acumulacin de especies, para evaluar la representatividad de los muestreos. Se analiz la especializacin de las aves de acuerdo con el nmero y tipos de hbitats utilizados por estas (sensu Parker et al., 1996), teniendo en cuenta slo los hbitats encontrados en el rea. Por ltimo, se analiz la sensibilidad presentada por las especies a los trastornos antrpicos, as como si son de distribucin restringida para Colombia o la zona andina.

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Resultados
En total, entre las cuatro reas estudiadas dentro del SFF de Iguaque y su zona de amortiguacin, se registraron 92 especies, de las cuales 85 son consideradas de interior de bosques. Los emberizidos fueron la familia mejor representada en la totalidad del estudio, y los grupos de las tangaras (Thraupidae) y de las reinitas (Parulidae), los de mayor representatividad con 14 y 7 especies, respectivamente. Adems, los atrapamoscas (Tyrannidae) y colibres (Trochilidae) presentaron una gran cantidad de especies. El mayor nmero de especies fue registrado en Carrizal, seguido por La Colorada. En cada una de las cuatro reas muestreadas se encontraron especies que no se registraron en ninguna de las otras, por lo cual ninguna de las reas, por s misma, contiene la totalidad de especies. La Colorada present la mayor proporcin de especies exclusivas, algunas de las cuales son de especial importancia por la sensibilidad que presentan, seguida por Carrizal y Chorrera. La representatividad del muestreo (Tabla 1), en general, fue alta, y ms para las especies consideradas como de bosque, al haber registrado entre un 74%-95% de las especies estimadas.
Tabla 1. Representatividad de los muestreos realizados en el SFFI
Lugar Carrizal Morronegro Chorrera La Colorada Total Especies observadas 59 38 42 56 92 Nm. de individuos Chao2 (%) 637 178 638 759 2.212 1.981 72,4 73,9 71,3 88,3 67,3 74,0 MMMean (%) 85,3 65,6 83,2 82,3 93,4 95,0

Total en bosque 75

Siguiendo los lineamientos generales de hbitats propuestos por Parker et al. (1996), cerca del 80% de las especies encontradas durante los muestreos utilizan alguno de los tipos de bosque hallados en la zona, por lo que, se deduce, este es un tipo de formacin vegetacin primordial para todas las especies, as no lo usen de manera exclusiva. Dentro de estos bosques, el 38% de las especies utilizan el bosque montano perennifolio principalmente (Figura 2) y el 24% se encuentran restringidas exclusivamente a ste. Es de resaltar que cerca de un 30% de las especies registradas utilizan de manera exclusiva un solo hbitat (Figura 3).
Figura 2. Porcentaje de uso de tipos de hbitats por parte de las aves en el SFFI

Fuente: Parker et al. (1996).

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Figura 3. Nmero de hbitats utilizados por las especies de aves registradas en el SFFI

De la totalidad de especies registradas, el 68,5% son sensibles a las perturbaciones humanas ya sea alta o medianamente. De estas especies, catalogadas como de sensibilidad alta (Tabla 2), seis corresponden a la familia de los horneros y trepatroncos (Furnariidae y antiguos Dendrocolaptidae); aves insectvoras en su mayora, que buscan activamente sus presas a lo largo de troncos y el follaje, realizando de vez en cuando la captura de insectos al vuelo. Estas especies son, en ocasiones, muy difciles de observar e identificar, ya que presentan una coloracin predominantemente caf-oliva, por lo cual la deteccin por medio de sus vocalizaciones es muy til.

Tabla 2. Especies registradas en el estudio con sensibilidad alta a las perturbaciones

Especie Otus albogularis Campylorhamphus pusillus Hellmayrea gularis Margarornis squamiger Premnoplex brunnescens Pseudocolaptes boissonneautii Syndactila subalaris Grallaria rufula Grallaria squamigera Scytalopus infasciatus Mecocerculus stictopterus Silvicultrix frontalis Cinnycerthia unirufa Buarremon torquatus Catamblyrhynchus diadema Hemispingus atropileus Dubusia taeniata Cacicus leucoramphus Geotrygon linearis Pogonotriccus aff. poecilotis

Nombre comn Currucut gorgiblanco Guadaero estriado Rastrojero cejiblanco Corretroncos perlado Corretroncos barranquero Corretroncos cuelliblanco Hojarasquero listado Tororoi flautista Tororoi ondulado Tapaculos ratn Tiranuelo colilargo Pitajo coronado Cucarachero rufo Atlapetes listado Gorrin afelpado Hemispingus cabecinegro Dubusia diadema Arrendajo de montaa Paloma-perdiz lineada Atrapamoscas variegado

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En Carrizal, se registr la nica especie casi amenazada: el colibr (Eriocnemis cupreoventris), cuya principal amenaza es la prdida de hbitat (Renjifo et al., 2002). Sin embargo, se registraron tres especies consideradas como casi endmicas para Colombia (Stiles, 1998), cuya distribucin principal se encuentra en Colombia, pero una porcin es compartida con otros pases: Chlorostilbon poortmanni, Atlapetes albofrenatus y Myioborus ornatus.

Discusin
En este estudio se registraron el 40% de las especies conocidas a altitudes similares para del corredor de Roble (Solano et al., 2005), teniendo en cuenta principalmente que las especies que se estudiaron son de bosque y que la diversidad de aves en el corredor aumenta hacia el norte. El corredor de conservacin est centrado alrededor de los bosques de robles (incluidos los mixtos), lo cual ayuda al mantenimiento de especies, con una distribucin ms amplia, muchas veces de zona andina; no obstante, al tiempo, conserva especies y ensambles de aves especficos a estos bosques y a la cordillera Oriental. Los diferentes ensambles registrados en cada lugar estudiado dentro del SFFI se complementan entre ellos, sin que uno solo logre abarcar la totalidad de las especies. Es interesante resaltar que el bosque de La Colorada, el cual es un remanente de bosque que se encuentra en regeneracin sucesional donde predomina el bosque mixto con algunos rboles de roble de gran porte fue donde se registr un nmero alto de especies y el que present el mayor nmero de especies con sensibilidad alta. La representatividad del muestreo fue alta y vari entre 73,5%, segn el estimador Chao2, y 95,1%, de acuerdo con MMMean, para las diferentes reas muestreadas. Al realizar un anlisis conjunto, en el cual podra sugerirse que se incluyeron diferentes comunidades heterogneas (Magurran, 2004) por ser cuatro reas muestreadas y donde los valores de los estimadores tienden a ser mucho menores a 60% o alcanzan valores mximos de 60% o 70%, en algunos casos (ODea et al. 2004), los valores obtenidos al agrupar todos los muestreos son tambin altos y similares a los encontrados para cada zona por aparte, lo cual indica que las comunidades encontradas en este estudio son bastante homogneas. El mejor estimador fue MMMean, mientras que Chao2 fue el ms bajo, este ltimo se ha considerado el ms acertado (Feinsinger, 2003; Magurran, 2004; Chazdon et al.. 1998) y por lo tanto siguindolo, esperaramos con los mtodos de muestreo utilizados detectar 27 especies ms de bosque. Durante los muestreos no se registraron rapaces grandes de bosque, aunque s algunos de tamao mediano y pequeo. La deteccin de predadores de vertebrados constituye un

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buen indicador del estado general de los sitios muestreados, ya que reflejara una disponibilidad de presas (Renjifo, 1999; Kattan et al., 1994). As mismo, casi no se registraron aves de gran tamao, aunque la pava de montaa (Penelope montagnii) s fue encontrada. La escasa o nula presencia de estos dos grupos durante los muestreos puede estar relacionada con la historia de intervencin antrpica en la zona. Estos grupos de aves, aunque son generalmente escasos, son detectables en zonas donde se encuentra disponibilidad de presas grandes, que generalmente requieren reas grandes ms o menos continuas y en buen estado de conservacin (Renjifo, 1999; Kattan et al. 1994). Tampoco se registraron Odontophorus strophium y Macroagelaius subalaris, especies en estado crtico de amenaza y presentes en el corredor de robles (Solano et al., 2005), y que podran eventualmente aparecer en cercanas del Santuario, aunque su distribucin altitudinal es un poco mas baja, pero cuyo rango geogrfico podra extenderse hasta Iguaque. Aun as, es importante recordar que ms de la mitad de las especies registradas presentan sensibilidad alta o media a perturbaciones humanas, por lo que todas las acciones encaminadas a la conservacin y mantenimiento de estas especies y sus hbitats redundaran en un mantenimiento de procesos ecolgicos y biolgicos importantes para la regin en general.

Conclusiones
El SFFI presenta, en general, una comunidad de aves de bosque importante para las alturas muestreadas en la cordillera Oriental y dentro del corredor de robles. Es necesario recalcar que algunas de las zonas muestreadas en el presente estudio no constituyen parte del SFFI, sino zona de amortiguamiento, por lo que el manejo de estas reas debe ser de vital importancia dentro de los planes de conservacin regionales y locales. Cerca de un 80% de las especies registradas habitan en bosque y alrededor del 76% estn asociadas casi exclusivamente con ste, por lo cual es importante continuar con la conservacin y vigilancia constante a los bosques que se encuentran en el rea, teniendo en cuenta tanto los dominados por roble, como aquellos mixtos, enanos o incluso las zonas que han sido dejadas a regeneracin natural y que hoy da presentan bosques secundarios, para as favorecer los mosaicos de vegetacin. De las aves encontradas en los ensambles estudiados, es importante desarrollar programas de seguimiento a especies como Eriocnemis cupreoventris (amenazada con sensibilidad media en el mbito neotropical) y, al menos, a ocho especies de sensibilidad alta del bosque montano perennifolio (Cacicus leucoramphus, Campylorhamphus pusillus, Geotrygon linearis, Mecocerculus stictopterus, Pogonotriccus cf. poecilotis, Premnoplex brunnescens, Scytalopus infasciatus y Syndactila subalaris).

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Recomendaciones
Es importante desarrollar investigaciones que aporten informacin sobre los requerimientos especficos de las aves (biologa y ecologa) dentro de estos bosques y sus interacciones con los recursos ofrecidos. No hay estudios recientes sobre polinizacin o sobre frugivora y dispersin de semillas, al igual que de los insectvoros y los recursos de los cuales dependen. No se conocen los perodos reproductivos de las aves que se reproducen y cran all. Igualmente, es necesario identificar la dinmica de estas aves dentro del SFFI y sus posibles movimientos a lo largo de los bosques existentes y el corredor. Es necesario realizar censos peridicos y seguimiento en las reas estudiadas, con el fin de determinar la dinmica de los ensambles a lo largo del ao, tanto de las aves residentes como de las migratorias que los utilizan. Se vuelve cada vez ms importante vincular a la sociedad civil circundante a las reas protegidas, y el SFFI es un lugar propicio para esto, en programas conjuntos de conservacin activa a largo plazo que incluyan el conocimiento de la fauna y flora de la regin, sobre una mayor rea, como la Fundacin Natura, el Instituto Humboldt, entre otros, han venido realizando.

Agradecimientos
Al Instituto de Investigacin de Recursos Biolgicos Alexander von Humboldt, por el apoyo logstico y financiero; a funcionarios del SFFI, y a todos los miembros del GEMA, especialmente a Socorro Sierra y Fernando Forero.

Bibliografa
Acevedo-Bueno, C. I. 1987. Contribucin al conocimiento de las relaciones entre colibres (Trochilidae) y flores, con observaciones de sus ciclos anuales en el bosque Alto Andino de Iguaque. Trabajo de Grado de la Carrera de Biologa. Bogot: Pontificia Universidad Javeriana. Cavalier, J. y A. Etter. 1995. Deforestation of montane forests in Colombia as a result of illegal plantations of opium (Papaver somniferum). En: S. P. Churchill, H. Balslev, E. Forero y J. L. Luteyn (eds.), Biodiversity and conservation of Neotropical montane forests (pp. 541-549). New York: The New York Botanical Garden.

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Chadzon, R. L., R. K. Colwell, J. S. Denslow y M. R. Guariguata. 1998. Statistical method for estimating species richness of woody regeneration in primary and secondary rain forest of NE Costa Rica. En: F. Dallmeiner y J. A. Comiskey (eds.), Forest biodiversity Research monitoring and modeling; Conceptual background and Old world case studies (pp. 285-309). Paris: Parthenon Publishing. Feinsinger, P. 2003. El diseo de estudios de campo para la conservacin de la biodiversidad. Santa Cruz de la Sierra: Fan. Halffter, G., C. Moreno y E. Pineda. 2001. Manual para la evaluacin de la biodiversidad. En: Reservas de la biosfera: manuales y tesis Sociedad Entomolgica Aragonesa (vol. 2). Aragn: s. e. Kattan, G., H. lvarez-Lpez y M. Giraldo. 1994. Forest fragmentation and bird extinctions: San Antonio eighty years later. Conservation Biology, 8: 138-146. Magurran, A. E. 2004. Measuring biological diversity. Malden: Blackwell Publishing. Noss, R. 1990. Indicators for monitoring biodiversity: A hierarchical model. Conservation Biology, 4: 355-364. ODea, N. J. Watson y R. Whittaker. 2004. Rapid assessment in conservation research: A critique to avifaunal assessment techniques illustrated by Ecuadorian and Madagascan case study data. Diversity and Distribution, 10: 55-63. Parker, T. A. III, D. F. Stotz y J. W. Fitzpatrick. 1996. Ecological and distribution databases. En: D. F. Stotz, J. W. Fitzpatrick, T A. Parker III y D. K. Moskovitz (eds.), Neotropical birds: Ecology and conservation (pp. 115-436). Chicago: University of Chicago Press. Remsen, J. V., Jr., A. Jaramillo, M. Nores, J. F. Pacheco, M. B. Robbins, T. S. Schulenberg, F. G. Stiles, J. M. C. da Silva, D. F. Stotz, y K. J. Zimmer. Version Jun. 2006. A classification of the bird species of South America. American Ornithologists Union. Disponible en: http:/ /www.museum.lsu.edu/~Remsen/SACCBaseline.html Renjifo, L. M. 1999. Composition changes in a subandean avifauna after long-term forest fragmentation. Conservation Biology, 13: 1124-1139. Renjifo, L.M, A. M. Franco-Maya, J. D. Amaya-Espinel, G. H. Kattan y B. Lpez-Lans (eds.). 2002. Libro rojo de aves de Colombia. Bogot: Instituto de Investigacin de Recursos Biolgicos Alexander von Humboldt y Ministerio del Medio Ambiente.

Primera Parte. Avances en la investigacin biolgica de los robles y ecosistemas asociados

127

Solano, C., C. Roa, y Z. Calle (eds.). 2005. Estrategias de desarrollo sostenible: Corredor de Conservacin Guantiva-La Rusia-Iguaque. Bogot: Fundacin Natura. Stiles, F. G. 1998. Aves endmicas de Colombia. En: M. E. Chvez y N. Arango (eds.), Informe nacional sobre el estado de la biodiversidad en Colombia (tomo 1, pp. 378-385). Bogot: Instituto de Investigacin de Recursos Biolgicos Alexander von Humboldt, PNUMA, Ministerio del Medio Ambiente. Villarreal, H. (ed.), M. lvarez, S. Crdoba, F. Escobar, G. Fagua, F. Gast, H. Mendoza, M. Ospina y A. M. Umaa. 2004. Manual de mtodos para el desarrollo de inventarios de biodiversidad. Bogot: Instituto Alexander von Humboldt.

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