SAUMELL, C.A.; FERNNDEZ, A.S. Hongos nematfagos para el control biolgico de nemtodos parsitos de rumiantes.

Revista de Medicina Veterinaria, 81, 270-273, 2000.

HONGOS NEMATFAGOS PARA EL CONTROL BIOLGICO DE NEMTODOS PARSITOS DE RUMIANTES

Carlos A. Saumell(a) (*), A. Silvina Fernndez(b)

(a)

rea de Parasitologa y Enfermedades Parasitarias, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad

Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires, Pje. Arroyo Seco s/n, 7000 Buenos Aires, Argentina.
(b)

Meat Science, Department of Dairy and Food Science, Royal Veterinary and Agricultural University,

Rolighedsvej 30, 1958 Frederiksberg C, Dinamarca.

(*)

Autor para correspondencia. Correo electrnico: saumell@vet.unicen.edu.ar

Palabras claves: control biolgico, nemtodos, parsitos, rumiantes, hongos nematfagos

RESUMEN Las endoparasitosis de rumiantes han sido clsicamente controladas mediante el uso de antihelmnticos. Lamentablemente, el uso indiscriminado de tan til herramienta ha llevado al desarrollo de resistencia antihelmntica, que hoy da presenta una alta prevalencia en todo el mundo. Adems, existen en la actualidad otras preocupaciones relacionadas al uso de drogas qumicas, tales como ecotoxicidad y el aumento de la demanda pblica hacia el consumo de productos ecolgicos u orgnicos. En este contexto, es evidente la necesidad de medidas alternativas y/o complementarias para el control parasitario dentro de un programa integrado, utilizando el control alternativo junto a otras medidas tales como el manejo de las pasturas, as como la informacin epidemiolgica disponible para asegurar que el control parasitario permanezca siendo efectivo. Entre las alternativas de control que estn siendo estudiadas se destacan el desarrollo de vacunas, resistencia gentica a las parasitosis, y control biolgico. Este ltimo mtodo, basado en la utilizacin de hongos nematfagos que atacan a las formas larvarias de los parsitos en la pastura, es el contemplado por los autores en el presente trabajo, el cual presenta tambin las perspectivas para un futuro uso del control biolgico en Argentina.

Key words: biological control, nematodes, parasites, ruminants, nematophagous fungi

SUMMARY Internal parasites of ruminants have classically been controlled by anthelmintic treatments. Unfortunately, the misuse of such a handy tool has led to development of anthelmintic resistance, which today presents a well-reported high prevalence around the world. Apart from this, there are other current concerns related to the use of chemical drugs, such as ecotoxicity and a growing public consumption of ecological - or organic - products. From all these points, it is obvious that alternative and/or complementary measures of parasitic control are required within the framework of an integrated program. This program would use alternative control together with other measures, i.e. grazing management and available epidemiological knowledge, to ensure that parasite control remains effective. Development of vaccines, genetic resistance to parasites, and biological control stand out amongst the alternatives that are currently being studied. Biological control, based on the use of nematophagous fungi acting over parasite larval

stages on pasture, is the topic of the present paper. The paper also shows the perspectives for the future use of biological control in Argentina.

INTRODUCCIN Diferentes programas con bases epidemiolgicas establecieron esquemas de control para minimizar los efectos adversos de la gastroenteritis verminosa de rumiantes sobre la produccin (72, 73). Entre ellos, los que tienen como meta la disminucin de las larvas infectantes en las pasturas a travs del uso de antihelmnticos, apuntando a la reduccin de la poblacin de adultos en el animal
(95)

. Estos

programas han resultado eficientes, pero inconvenientes debido al uso de antihelmnticos tales como la aparicin de resistencia antihelmntica (23, 79, 82, 86, 90), residuos de estas drogas en los alimentos (75) y su accin deletrea sobre algunos organismos no blancos en el ambiente (53, 56), han estimulado el desarrollo de mtodos alternativos, en un intento por minimizar el uso de los antihelmnticos en las estrategias de control de los nemtodos parsitos tricostrongildeos, especialmente en sistemas de produccin en pastoreo continuo (103). El desarrollo de vacunas, la identificacin de marcadores moleculares asociados a la resistencia de los parsitos, y la posible utilizacin de microorganismos en el control de las formas de vida libre en el ambiente son las principales medidas alternativas de prevencin de los nemtodos tricostrongildeos actualmente en estudio
(36)

. El estado del conocimiento en cada una de estas alternativas es variable,

siendo igualmente variable el tiempo de espera para un posible uso futuro de estas alternativas en el control de los nemtodos tricostrongildeos. Sin embargo, entre los mtodos que estn siendo estudiados, el control biolgico parece ser una realidad a corto plazo (59), ofreciendo una alternativa eficiente y segura en la reduccin de la poblacin de larvas infectantes de nemtodos gastrointestinales en las pasturas. El conocimiento sobre el uso de agentes biolgicos en la reduccin de estados de vida libre en el ambiente creci considerablemente en los ltimos 5 -10 aos. En este perodo, el fenmeno de aprehensin de larvas ejecutado por hongos nematfagos, principales agentes microbianos considerados en la reduccin del nmero de larvas infectantes de nemtodos tricostrongildeos, pas de las observaciones en laboratorio a ensayos a campo.

EL CONTROL TRADICIONAL DEL PARASITISMO INTERNO Y SUS LIMITACIONES La implementacin de los actuales programas de control de endoparsitos en animales de produccin ha sido facilitada por la existencia de una amplia variedad de productos antihelmnticos (57), todos ellos con alta eficacia contra nemtodos gastrointestinales. Como los nemtodos gastrointestinales ocasionan graves perjuicios en el crecimiento de animales jvenes (95), el uso de antihelmnticos ofrece una respuesta rpida y eficaz en el control del parasitismo clnico y subclnico. Sin embargo, los antihelmnticos proporcionan soluciones puntuales y transitorias, y no disminuyen el riesgo de reinfeccin de los animales si stos son mantenidos en pasturas contaminadas. Por lo tanto, ninguno de ellos puede ser utilizado como nica herramienta de control, siendo necesario asociar los antihelmnticos con otras medidas, tales como el manejo de las pasturas, o pastoreo por ms de una especie animal, edad y/o raza. Adems de no ser el nico modo de control a usarse, otras limitaciones del uso de antihelmnticos se mencionan a continuacin: 1) Resistencia antihelmntica: La resistencia de cepas parasitarias a la mayora de los grupos qumicos de antihelmnticos constituye un problema mundial que ocurre principalmente en las regiones donde los animales son criados a pasto
(19, 74, 80, 102)

. En Argentina, el fenmeno de resistencia

antihelmntica en nemtodos gastrointestinales de ovinos ya se conoce (23, 82, 90), aunque nada se sabe acerca de este problema en la produccin bovina. La prctica de tratamientos supresivos y en pocas inadecuadas, de acuerdo con el manejo habitual de los establecimientos y no relacionada con la epidemiologa de las especies, torna ms difcil hallar soluciones concretas para frenar el desarrollo del fenmeno de resistencia. 2) Residuos de drogas en alimentos: La tendencia del mercado es evaluar la presencia de residuos qumicos en productos animales -carne, leche o vsceras- que pueden tornarse significativamente riesgosos para la salud humana. Organizaciones internacionales como la Organizacin para la Alimentacin y Agricultura de las Naciones Unidas (FAO) y la Organizacin Mundial de la Salud (OMS), han demostrado preocupacin por la presencia de residuos de medicamentos veterinarios en alimentos de origen animal
(75)

. Esta preocupacin determin la creacin de comits de especialistas

encargados de evaluar los compuestos utilizados en el mercado y estimular el desarrollo de mtodos de control no qumicos (106, 107).

3) Efectos ecotxicos: Las drogas antihelmnticas del grupo de las avermectinas poseen reconocida eficacia y comprobado poder residual. Estas son eliminadas principalmente a travs de las heces como droga activa, pudiendo alcanzar organismos no-blancos, tales como microartrpodos, los cuales poseen actividad en la descomposicin de las heces en el ambiente y la incorporacin de materia orgnica en el suelo (31, 32, 53, 56, 67, 98, 99, 100). 4) Desarrollo de nuevos antiparasitarios: El desarrollo de nuevos compuestos resulta oneroso, no existiendo perspectivas de grandes desarrollos en la prxima dcada (9, 10), cuando s debern ocurrir pequeas modificaciones qumicas en los compuestos existentes (51). Esto se debe a que la elaboracin de un nuevo compuesto requiere una inversin de 100-200 millones de dlares y al menos 10 aos de desarrollo hasta alcanzar la forma comercial
(51)

. Adems, debern ser estimuladas medidas que

enfaticen el uso adecuado de las drogas, teniendo en cuenta el conocimiento farmacocintico, el comportamiento metablico de los antihelmnticos
(58)

y otros aspectos que puedan influir en su

disponibilidad sistmica y eficacia, tales como el tipo de alimentacin, restriccin alimenticia o parasitismo en los animales (1, 2, 3, 65, 84, 85). 5) Produccin orgnica de alimentos: An cuando la produccin orgnica en Argentina es pequea en comparacin con la produccin convencional, existe una clara tendencia en aumento de la primera. As, la superficie destinada a ganadera orgnica en el pas en 1995 (140.357 ha), el primer ao con registros orgnicos, se increment en un 92% en 1998 (269.866 ha)
(93)

. De acuerdo a la

Resolucin SENASA 1286/93, los productos orgnicos deben obtenerse sin el empleo de sustancias qumicas sintticas; en este contexto, el empleo de antihelmnticos en este tipo de produccin no est permitido, por lo que todo intento de control parasitario debe hacerse en forma natural.

ALTERNATIVAS AL CONTROL QUMICO DE LOS NEMTODOS Las limitaciones mencionadas han sido, y continan siendo, estmulo para la bsqueda de alternativas en el control de las helmintosis a fin de reducir o, en ciertos casos, eliminar el uso de los antihelmnticos. Varias opciones estn siendo investigadas, principalmente estudios genticos e inmunolgicos en los animales y la identificacin de enemigos naturales en la fase de vida libre de los parsitos. Desde hace algunas dcadas, en varios laboratorios estn siendo conducidos experimentos para el desarrollo de vacunas contra helmintos (24, 94), el conocimiento de mecanismos asociados con la

respuesta inmunolgica de los animales parasitados helmintos

(8, 54, 83)

(35, 105)

, y la seleccin de animales resistentes a

. Tambin estn desarrollndose estudios sobre la influencia de la suplementacin

proteica en la dieta, que podra influir mejorando la respuesta a la vacunacin y favoreciendo la inmunidad de los animales (18, 55, 101). Con respecto a los agentes biticos que puedan actuar sobre las formas de vida libre de los tricostrongildeos, slo en los ltimos aos se han intensificado sus estudios, a pesar de haber sido registradas las primeras investigaciones hace ms de 100 aos (33, 110).

CONTROL BIOLGICO Se define como un mtodo ecolgico desarrollado por el hombre para disminuir la poblacin parsita o plaga a densidades subclnicas aceptables o para conservar esta poblacin en niveles no perjudiciales usando antagonistas naturales vivos (48). El control biolgico podr ofrecer una alternativa eficiente y segura en la reduccin de las poblaciones de larvas infectantes de nemtodos gastrointestinales en las pasturas. Los nemtodos tricostrongildeos desarrollan parte de su ciclo de vida en el ambiente -fase externa- Para cumplir con xito su ciclo, durante esta fase necesitan superar las dificultades originadas por factores abiticos y por una gran barrera biolgica formada por microorganismos que bloquean o limitan el crecimiento de las poblaciones parasitarias
(81)

. Esos enemigos naturales requieren nuestra

atencin, pues pueden ser utilizados como herramientas que reduzcan satisfactoriamente las cargas parasitarias de las pasturas y, por lo tanto, de los animales. El concepto de control biolgico es la profilaxis o prevencin de las parasitosis, y su aplicacin se fundamenta en el uso de microorganismos que puedan actuar en las fases de vida libre de los nemtodos parsitos. Dado que los nemtodos tienen muchos enemigos naturales, varios agentes han sido estudiados como posibles agentes de control biolgico, encontrndose entre ellos bacterias
(96, 97)

, hongos

(6)

protozoos (15), nemtodos (97), y artrpodos (64, 66). Dentro de los que han mostrado tener un efecto de reduccin en las poblaciones larvales de parsitos de rumiantes, pueden mencionarse los escarabajos de heces animales (12, 13, 29, 30, 46), lombrices de tierra (40), y hongos (39, 41, 60, 61, 70, 76, 77, 78).

HONGOS NEMATFAGOS

Los hongos nematfagos consisten en una gran variedad y diversidad de hongos capaces de infectar y alimentarse de nemtodos. Los hongos son habitantes naturales del suelo (37, 38, 77), pueden ser aislados de heces de animales (50, 62, 68, 91, 92) y su patrn de colonizacin es influido por las condiciones climticas (25, 89). Los hongos nematfagos exhiben una serie de ventajas a ser aprovechadas: Tienen ciclo de vida corto con alta actividad reproductiva; algunos son especficos -como los hongos endoparsitos-, producen esporos de resistencia (14) o quedan en una fase saproftica en ausencia de sus hospedadores (11). Adems, no son patgenos para los animales (20). Como desventaja, su accin es ms lenta cuando son comparados con los antihelmnticos; no eliminan totalmente las poblaciones parasitarias sino que las reducen, aunque sto en realidad puede considerarse una ventaja, ya que la poblacin parasitaria remanente actuara como estmulo permanente de la respuesta inmunolgica contra los parsitos, si se mantiene en bajo nmero. Los hongos son denominados nematfagos por tener la capacidad de producir rganos especializados para aprehender, destruir y alimentarse de los nemtodos (6). Pueden ser clasificados como predadores o endoparsitos. Los predadores son especies que producen un sistema hifal extenso en el ambiente. Las estructuras predadoras desarrolladas por estos hongos pueden ser muy simples, tales como las especies que forman hifas adhesivas aseptadas, hasta altamente especializadas, como son los anillos constrictores
(6, 38)

(Figura 1). Los endoparsitos existen en el ambiente como

esporos y deben alcanzar los nemtodos por adhesin o ingestin (6). A pesar de ser susceptibles a las condiciones climticas desfavorables en el ambiente, como la baja humedad y temperatura, la mayora de ellos slo precisan tener contacto con los nemtodos para establecer infecciones. Sin embargo, algunos hongos endoparsitos -como los del gnero Harposporium- necesitan ser ingeridos para cumplir su ciclo de vida (4, 5, 21, 22) (Figura 2). La biologa de los hongos nematfagos es conocida (38), y ya fueron descriptas ms de 150 especies (6, 37). En la bsqueda de hongos nematfagos para controlar parsitos de rumiantes, se han llevado a cabo diferentes experimentos a fin de detectar la presencia de tales hongos y evaluar su capacidad predatoria contra larvas de tricostrongildeos. Para ese fin, se han usado cultivos de heces animales (Tabla 1), ya que representan el ambiente ms parecido al real donde la interaccin hongos-parsitos tiene lugar, es decir, las deposiciones fecales en la pastura. Los estudios de mapeo para detectar hongos nematfagos que puedan actuar en el control

biolgico sobre parsitos de rumiantes, se han llevado a cabo, hasta el momento, en Francia

(77)

Dinamarca (60, 61), Canad (68), Australia (62), Nueva Zelandia (50), y Brasil (89, 91, 92). En estos estudios se ha logrado aislar muchas especies diferentes de hongos, todos ellos considerados potenciales agentes de control biolgico. De todos los hongos aislados, hasta el presente slo uno de ellos, Duddingtonia flagrans, se ha establecido como el candidato ideal. La razn para esto es que, aparte de ser un predador altamente eficiente basndose en la formacin de redes tridimensionales (Figura 3), D. flagrans produce abundante cantidad de esporos de resistencia (clamidosporos) (Figura 3) que soportan el pasaje a travs del tracto gastrointestinal de los animales (60, 61, 88). Esto permite que el hongo pueda ser dosificado en forma sencilla y ser administrado a los animales, para luego aparecer en las heces y all ejercer su accin predadora sobre las larvas de los parsitos (Figura 4). Los hongos llevan a cabo su accin sobre los parsitos de la siguiente manera: una vez que tanto el hongo predador como las larvas de los parsitos se encuentran en las heces de los animales, el hongo crece y comienza a desarrollar su sistema hifal en forma de red. Como las larvas presentan gran motilidad, terminan quedando atrapadas en la red fngica y son una fuente de nutricin del hongo. Como consecuencia, el nmero de larvas en la materia fecal se reduce, y por lo tanto, tambin disminuye la cantidad de larvas infectantes en el pasto. Los trabajos realizados a campo para estudiar los efectos de los hongos nematfagos contra parsitos de rumiantes bajo condiciones naturales, son relativamente pocos. Grnvold y cols. (43, 44, 45) iniciaron ensayos con el hongo Arthrobotrys oligospora, obteniendo resultados muy dispares y generalmente pobres. El hecho de que A. oligospora no posea la caracterstica de producir clamidosporos, y por lo tanto no resista el pasaje a travs del tracto digestivo de los animales, provoc que se abandonaran los planes para utilizarlo a gran escala. A partir de los trabajos de Larsen y cols. (60,
61)

, que observaron la capacidad de D. flagrans de aparecer intacto en las heces, comenzaron a

desarrollarse estudios a campo. Varios de los trabajos comnmente llamados de parcela han demostrado que D. flagrans es altamente eficaz para reducir el nmero de larvas en la materia fecal y, como consecuencia, en la pastura. Estos trabajos se basan en la deposicin sobre la pastura de materia fecal que contiene un nmero conocido tanto de huevos de nemtodos como de clamidosporos. Mediante muestreos peridicos del pasto alrededor de las deposiciones fecales, es posible estimar la reduccin de larvas debido a la accin fngica, al compararse con heces controles que no contienen

hongos. As, bajo diferentes condiciones de estudio, la eficacia de D. flagrans contra parsitos de bovinos ha sido de 74-85% (47), 83% (7), 55-64% y 78-94% (27), 85%, 30-40% y 73-84% (28). Tambin se han llevado a cabo estudios con animales en pastoreo, a los cuales se les han administrado diferentes dosis fngicas. Hashmi y Connan (49) usaron A. oligospora y registraron una reduccin del 51-62% en la infectividad del pasto. Sin embargo, concluyeron que la administracin oral de este hongo parece ser insuficiente para el propsito de control biolgico. Estudios conducidos en Dinamarca
(63, 71, 108)

demostraron que el uso de D. flagrans result en reduccin de la infectividad de las pasturas, y en consecuencia, en una disminucin de la carga parasitaria adquirida por los animales en pastoreo. Otros estudios llevados a cabo a fin de comparar el efecto de diferentes dosis fngicas, mostraron que para aplicar correctamente el control biolgico no solamente debe tenerse en cuenta la dosis fngica a usar, sino tambin otros factores tales como nivel inicial de larvas en las pasturas, y carga animal (26). Un aspecto muy importante en la implementacin del uso de hongos nematfagos, es el impacto ambiental que la presencia masiva de estos hongos en las heces animales pudiera ocasionar. Yeates y cols. (109) realizaron un estudio para determinar un posible efecto de D. flagrans, usado para el control de nemtodos de ovinos, sobre nemtodos no-blancos del suelo. Los resultados mostraron que no hubo cambios en la fauna nemtoda del suelo, y los autores concluyeron que el uso del hongo no tiene efectos ambientales adversos. Fernndez y cols. (27, 28) estudiaron si la presencia masiva de D. flagrans afecta la degradacin normal de las heces bovinas. Ambos estudios indicaron una carencia de efectos perjudiciales en la degradacin fecal cuando el hongo fue usado para combatir estados de vida libre de Ostertagia ostertagi, Cooperia oncophora, y Dictyocaulus viviparus.

CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS El propsito del control biolgico no es ser un mtodo alternativo en la lucha contra nemtodos parsitos, sino un mtodo adicional a ser integrado con otras medidas en un sistema de control parasitario sostenible. En Argentina existe solamente un trabajo sobre la existencia de hongos nematfagos (34), en el cual se reporta que tres especies fngicas, Arthrobotrys conoides, A. cladodes y Monacrosporium gephyropagum, fueron aisladas de heces ovinas, madera en descomposicin, y suelo, respectivamente. Fuera de este nico reporte, no hay informacin sobre las especies de hongos nematfagos existentes en

diferentes lugares y substratos, y tampoco han sido desarrollados estudios de control biolgico de nemtodos parsitos de tricostrongildeos. Resulta indispensable, entonces, la realizacin de un mapeo en las principales regiones ganaderas del pas con el objetivo de identificar las especies potencialmente tiles para el control biolgico. La bsqueda deber orientarse, inicialmente, hacia los hongos que colonizan naturalmente las heces de animales, como as tambin hacia aquellas especies fngicas que ya han demostrado tener una eficiente accin predadora sobre nemtodos parsitos. La necesidad de encontrar especies fngicas autctonas se debe a los inconvenientes tanto legales como cientficos, que limitan la introduccin de hongos nematfagos aislados en otros pases. Llegado el caso de que especies forneas puedan ser introducidas en el territorio nacional, se requerir una introduccin inicial controlada, ya que nada se sabe sobre las alteraciones ecolgicas que pueden acarrear la introduccin en el ambiente de material gentico procedente de otros pases. As, varias medidas de seguridad, tales como cuarentena de esas cepas de hongos y detallados estudios de sus efectos sobre los microorganismos autctonos en el ambiente son necesarios, buscando minimizar los riesgos de la introduccin. Con respecto a su aplicacin prctica, en el futuro, los hongos podrn ser utilizados en formulaciones biolgicas para el control de los nemtodos tricostrongildeos de rumiantes en diferentes regiones y programas de manejo. Hasta el momento, los estudios se han llevado a cabo administrando el material fngico en forma oral, junto con suplemento alimentario diario. Este procedimiento bien puede aplicarse en sistemas de pastoreo intensivo, o cuando el encierro diario de animales forma parte de la rutina laboral en el campo. Sin embargo, esto deja una gran brecha respecto a otros sistemas de manejo, tales como pastoreo extensivo con gran nmero de animales, donde el encierro diario es simplemente imposible. Para que el control biolgico funcione tambin en estos sistemas de produccin, otras formulaciones fngicas y sistemas de administracin deben existir, tales como dispositivos de liberacin lenta y/o bloques minerales. Por lo tanto, la optimizacin de tales formulaciones es tambin un rea prioritaria de investigacin. Estudios a campo combinando control biolgico con otras estrategias, tales como tratamientos antihelmnticos y manejo de pastoreo, deben ser planeados y llevados a cabo dentro de diferentes sistemas/niveles de produccin. De esta manera, en el marco de un sistema sostenible de control

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parasitario, ser posible determinar el mejor momento para la aplicacin del control biolgico y lograr as un control parasitario ptimo.

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Tabla 1: Estudios de laboratorio usando cultivos de heces animales para probar el efecto de reduccin de distintos hongos sobre larvas de parsitos de rumiantes

Parsito Cooperia oncophora Ostertagia ostertagi O. ostertagi Haemonchus contortus H. contortus H. contortus Dictyocaulus viviparus Strongyloides papillosus H. contortus C. oncophora

Hongos Arthrobotrys oligospora (42) A. oligospora (45) Arthrobotrys spp. (60) A. oligospora (104) A. oligospora, A. robusta, Monacrosporium eudermatum (69) Drechmeria coniospora (87) Duddingtonia flagrans (27, 52) A. oligospora (16) Harposporium anguillulae (17) A. oligospora, D. flagrans (25)

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Leyendas para Figuras 1, 2, 3 y 4: Figura 1: Nemtodo atrapado por Monacrosporium sp. mediante un anillo constrictor. Se observa tambin la presencia de un anillo abierto (ngulo superior derecho), y un anillo cerrado (a la izquierda del nemtodo), observndose su conformacin de tres clulas. Figura 2: Nemtodo muerto por Harposporium anguillulae. Figura 3: Estructuras del hongo predador de nemtodos Duddingtonia flagrans. Clamidosporos o esporos de resistencia (foto superior); desarrollo de la hifa fngica, la cual presenta anillos tridimensionales (foto inferior) que formarn la red donde los nemtodes sern atrapados y destruidos. Fotografa: Jos Bresciani (reproducido de Grnvold y cols., 1996, J. Helminthol. 70: 291-297, con permiso del autor). Figura 4: "Representacin del funcionamiento de D. flagrans como agente de control biolgico de parsitos gastrointestinales (GI) en el ganado. Los clamidosporos del hongo se administran a los animales va oral. Estos esporos pasan intactos a travs del tracto GI y son eliminados alexterior junto con los huevos de parsitos en las heces. En heces, los huevos de parsitos eclosionan y las larvas mudan sucesivamente hasta alcanzar el estado infectivo (L3). Mientras tanto, los clamidosporos germinan y el hongo crece y se expande en las heces, atrapando a los distintos estados larvales. Resultado: el nmero de L3 migrando posteriormente hacia la pastura se reduce como consecuencia de la accin predadora del hongo, con una consiguiente reduccin de la infectividad larvaria de las pasturas."

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Figura 1

Figura 2

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Figura 3

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Figura 4

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