Vous êtes sur la page 1sur 5

Écologie

Au-delà de l’organisme,
l’holobionte
Marc-André Selosse

Le concept d’organisme montre aujourd’hui


ses limites : il faut désormais prendre en compte
le fait qu’un animal ou une plante ne peut vivre
sans les multiples microorganismes qui l’habitent.

E
n 1931, l’université du Kentucky la croissance, mais sans se rendre compte
entama l’amélioration de fétuques (des qu’ils tuaient les herbivores.
graminées) pour enrichir les pâtures Ainsi, les propriétés des grands orga-
de l’ouest américain. Après sélection des nismes résultent parfois de microorganismes
individus les plus performants, la variété qui les habitent. L’apport est parfois décisif :
Kentucky 31 fut commercialisée en 1943. si l’on prive Kentucky 31 de champignon
Largement semée, la plante forma bientôt par un traitement antifongique, la plante,
des prairies denses. Hélas, les bovins mon- rendue comestible, est attaquée par les
trèrent bientôt d’étranges symptômes. Chute herbivores et ne s’installe pas durable-
de la queue et des sabots, comportements ment dans la nature. C’est le consortium
de stress et activité nocturne, production plante-champignon qui est concurrentiel.
de lait et de viande réduite de 30 %, avor-
L’ E S S E N T I E L
tements plus fréquents… Kentucky 31 est
aujourd’hui une peste envahissante, qui
Une coexistence cruciale L’holobionte désigne
l’ensemble constitué
coûte cher à l’agriculture. Les plantes et les animaux sont habités de par un organisme
D’où provenaient ces nuisances ? On microbes qui façonnent leurs traits : cela a et les microorganismes
découvrit, un peu tard, le responsable : un conduit au concept d’holobionte (du grec qu’il héberge.
champignon du genre Neotyphodium, qui holo, tout, et bios, vie), qui désigne l’unité
vit dans la plante et produit des alcaloïdes. biologique composée de l’hôte (plante ou Ces microorganismes,
Certains sont toxiques pour les insectes, animal) et de tous ses microorganismes. dont certains sont
d’autres pour les mammifères. Un vasocons- De plus en plus de biologistes substituent hérités de génération
tricteur, l’ergovaline, explique la gangrène ce concept à la vision d’organismes isolés, en génération, jouent
des extrémités des bovins ; l’acide lysergique car tous sont accompagnés. Comment se un rôle essentiel dans
(un stupéfiant dont dérive le LSD) altère le mettent en place les holobiontes ? En quoi la biologie d’un animal
comportement. Ce champignon est cepen- cela modifie-t-il l’hôte ? Nous allons voir ou d’une plante.
dant invisible, car il ne sort jamais de la que la coexistence au sein de l’holobionte
L’holobionte constitue
plante ; il en colonise tous les tissus, et en détermine l’évolution des partenaires.
un écosystème complexe
particulier les graines. Il se reproduit donc L’holobionte cumule les propriétés de
qui façonne à la fois
en se propageant à la descendance. On avait l’organisme hébergeur et de ses passagers, l’hôte et ses
involontairement sélectionné des champi- dont il assemble tous les génomes. Cela microorganismes.
gnons toxiques, parce qu’ils amélioraient a conduit à la notion d’hologénome, qui

80] Écologie © Pour la Science - n° 469 - Novembre 2016


étend le génome de l’organisme en lui
UN CHAMPIGNON DU GENRE N…OTYPHODIUM
adjoignant ceux de ses microbes.
étend ses filaments au milieu du tissu cellulaire
d’une graminée du genre Festuca. Ce champignon aide son En fait, l’holobionte est un peu comme
hôte à se débarrasser des insectes et autres ravageurs un train très fréquenté : d’abord, il est très
en synthétisant divers alcaloïdes toxiques. Mais, peuplé, car chaque organisme abrite de
sélectionné involontairement dans la graminée cultivée nombreux microbes. Ensuite, certains
Kentucky 31, le champignon Neotyphodium a aussi passagers sont des abonnés, d’autres le
empoisonné les vaches qui broutaient la graminée.
prennent juste une fois. En effet certains
microbes, comme Neotyphodium, sont héri-
tables, passagers de toujours qui persistent
de génération en génération sans quitter
l’hôte. Loin d’être les plus fréquents, ils
sont souvent étroitement intégrés dans
les fonctions de l’holobionte, si bien qu’on
les a parfois repérés tardivement, comme
chez Kentucky 31.

Microbes hérités
ou passagers
Un autre exemple est fourni par la res-
piration. À l’échelle cellulaire, ce proces-
sus est assuré par les mitochondries, des
organites qui produisent l’énergie dont a
besoin la cellule. Or la mitochondrie s’est
révélée être une bactérie qui vit depuis
des lustres dans nos cellules. Les premiers
observateurs l’avaient supposé parce que
les mitochondries se divisent en deux,
comme des bactéries. L’élucidation de la
biochimie de la respiration, au début du
XXe siècle, a montré les liens étroits de la
mitochondrie avec le reste du métabolisme
cellulaire, rejetant une origine bactérienne
dans l’ombre. Après les années 1960, la
découverte d’ADN et d’un génome bactérien
réduit dans les mitochondries a finalement
établi leur nature de bactérie. La respira-
tion est ainsi une propriété holobiontique
des cellules adjointes aux mitochondries
qu’elles nourrissent…
Il en va de même pour la photosyn-
thèse : les algues et les plantes l’assurent
grâce aux plastes, les organites cellulaires
qui contiennent la chlorophylle. Or ceux-ci
ont également un petit génome bactérien,
ce qui en fait des bactéries photosynthé-
tiques (plus exactement des cyanobactéries).
Certaines propriétés cellulaires vitales
sont donc celles de passagers montés à
bord il y a fort longtemps ; ils y restent
parce qu’ils sont héritables, grâce à leur
présence dans les cellules reproductrices
– spores ou ovules.
Partie héritable de l’holobionte, les
www.ars.ndsa.org

passagers de toujours demeurent moins


divers que les passagers d’un jour, qui
embarquent à chaque génération. En effet,

© Pour la Science - n° 469 - Novembre 2016 Écologie [81


à la germination ou à la naissance, une mitochondries, les plastes ou les champi-
foule microbienne colonise l’organisme, gnons de Kentucky 31.
en particulier là où il se nourrit : racine et Du milieu, en revanche, il peut venir le
intestin se ressemblent donc par la grande meilleur comme le pire, parasite racinaire
diversité microbienne recrutée à chaque L’AUTEUR ou maladie intestinale. Des mécanismes
génération. Le sol qui entoure la racine, de type « carotte et bâton » aident l’hôte.
enrichi en cellules mortes et en sécrétions, Marc-André Côté carotte, les microbes favorables sont
SELOSSE,
attire moult champignons et bactéries (100 chercheur en activement attirés. La racine végétale émet
à 1 000 millions par gramme de sol). La biologie végétale, par exemple des strigolactones, reconnues
consommation de ressources minérales est professeur par des champignons favorables du sol : ils
au Muséum
par la racine et les molécules émises créent national d’histoire naturelle, colonisent la racine de 90 % des plantes en
des conditions particulières, qui filtrent une à Paris, et professeur invité formant un organe mixte, la « mycorhize ».
communauté spécifique à partir du sol. aux universités de Gdansk, Là, ils échangent des sucres contre des sels
De même, l’intestin abrite une com- en Pologne, et de Viçosa, minéraux collectés dans le sol. Les racines
au Brésil.
munauté abondante : chez l’homme, avec des légumineuses émettent des flavonoïdes
plus d’un millier d’espèces de bactéries et qui attirent les rhizobiums, des bactéries du
de levures par individu (plus d’un kilo- sol, lesquels colonisent des nodosités des
gramme), il compte autant de bactéries que racines où ils transforment l’azote atmos-
notre organisme comporte de cellules. Se phérique en ressources azotées pour la
nourrissant des aliments ingérés, la com- plante. Cet apport fait des légumineuses
munauté intestinale est aussi filtrée à partir des « engrais verts », même si leur apport
de l’environnement par des comportements azoté est en fait… holobiontique.
alimentaires, les conditions particulières Chez l’homme, le lait maternel favorise
(absence d’oxygène, abondance d’enzymes) la colonisation de l’intestin du nourrisson
et le système immunitaire de l’hôte. par des bactéries, qui aident à la digestion
Faut-il préférer les passagers d’un et protègent des agents des diarrhées. Le
jour ou ceux de toujours ? Tout dépend lait humain contient en effet des sucres
du critère. Les microorganismes recrutés à complexes qui sont, par leur concentra-
chaque génération sont très variés, et cette tion (15 grammes par litre), le troisième
variété peut adapter l’hôte à un milieu LES CHLOROPLASTES sont des organites constituant du lait, derrière le lactose et les
des cellules végétales. Grâce à la chlorophylle
différent ou à une alimentation nouvelle. qu’ils contiennent, ils captent l’énergie lipides, mais devant les protéines. Comme
Notre flore digestive nous adapte ainsi à lumineuse pour synthétiser des sucres l’enfant ne les digère pas, on les a omis des
notre régime alimentaire : par exemple, à partir d’eau et du dioxyde de carbone laits maternisés. Dommage, car ils sont
les Asiatiques hébergent des bactéries qui atmosphérique. Les cellules végétales digestes pour des bactéries favorables,
oxydent une toxine du soja (la daidzéine, contiennent aussi des mitochondries qui, à telles certaines bifidobactéries qui se sont
partir des sucres produits par photosynthèse,
un perturbateur endocrinien naturel), les spécialisées dans leur utilisation.
synthétisent de l’ATP, le carburant de la
Japonais en ont qui digèrent les parois des cellule. Mitochondries et chloroplastes sont Côté bâton, des réactions immunitaires
cellules d’algues rouges, telles que le nori, en fait des bactéries vestigiales, nourries rejettent les pathogènes qui lèsent les tissus,
caractéristiques de leur cuisine. par les cellules qu’elles aident à vivre. et des mécanismes trient les meilleurs
En termes d’assurance en revanche,
un microbe hérité est fiable, alors qu’un
microbe à recruter peut faire défaut. Qui
essaye de semer des orchidées en milieu
naturel échouera en beaucoup d’endroits,
par manque des champignons du sol adé-
quats pour nourrir la jeune plantule.

Éviter les partenaires


défavorables
Ces deux types de transmission diffèrent
enfin par un autre aspect, l’évitement des
partenaires défavorables. Les partenaires
hérités depuis longtemps tendent à être
© M.-A. Selosse/MNHN

plus favorables à l’hôte : comme leur repro-


duction dépend de celle de l’hôte, ceux qui
le favorisent sont naturellement sélection-
nés. C’est ainsi qu’ont été sélectionnés les

82] Écologie © Pour la Science - n° 469 - Novembre 2016


partenaires. Par exemple, sur les racines, seulement une réaction immunitaire, mais
tous les champignons capables de former une capacité à mieux réagir qui ne serait
des mycorhizes ne sont pas favorables au pas acquise sans eux. L’immunité n’est pas
même degré à la plante, qui risque donc de seulement activée, elle est reprogrammée :
nourrir des partenaires inutiles. Après que certains de ses composants sont réprimés,
la plante a formé diverses mycorhizes, elle tels que des lymphocytes activateurs de
alimente sélectivement les champignons l’inflammation, les natural killers, chez les
qui lui apportent le plus de phosphore et souris. L’explosion actuelle des allergies,
d’azote, et moins ceux qui se révèlent inu- situations où le système immunitaire réagit
tiles. Ainsi, une longue coévolution avec de façon disproportionnée, résulterait d’une
les microorganismes a façonné, chez les vie occidentale trop aseptisée, où la diversité
animaux et les plantes, des mécanismes microbienne arrive trop tard dans le déve-
qui optimisent le partenariat. loppement pour jouer ce rôle de maturation.
De fait, les allergies sont moins fréquentes
Alimentation, immunité, à la campagne, et peuvent être prévenues
développement... par des apports de bactéries ciblées dans
l’alimentation infantile.
Partenaires de toujours et d’un jour ont Enfin, les souris axéniques présentent
fini par occuper des rôles bien définis dans des altérations comportementales : activité
l’holobionte. Ces dernières décennies, des accrue, timidité et anxiété réduite, mauvaise
plantes cultivées en sol stérile et des ron- mémorisation… Leur système nerveux
geurs élevés en bulle sans microbes (on révèle des différences avec celui des souris
les dit axéniques) ont permis de révéler a holobiontiques, notamment dans le fonction-
contrario des rôles variés, là encore com- nement des synapses ou dans l’expression
parables dans l’intestin et sur la racine. de gènes majeurs. Ces traits reviennent à
L’alimentation est affaire d’holobionte. la normale après colonisation microbienne,
Autour de la racine, les champignons myco- mais uniquement dans le jeune âge, donc
rhiziens rabattent des sels minéraux du sol, tant que le développement est en cours.
des bactéries solubilisent le fer ou le phos- La présence bactérienne induit donc
phate ou, comme les rhizobiums, mobilisent aussi, d’une façon encore inconnue, le déve-
l’azote atmosphérique. Aussi, beaucoup loppement correct du système nerveux. Ce
de plantes, tels les pins, poussent très mal dernier entretient un dialogue complexe
en sol stérile. Dans l’intestin, les bactéries avec les microorganismes, qui persiste chez
aident à la digestion par leurs enzymes ; elles l’adulte, dont le comportement peut être
fabriquent des vitamines (K et B12) et diverses affecté par les bactéries. Par exemple, des
© J.-L. Lany

molécules essentielles : privées de bactéries, bactéries altèrent l’humeur chez les rongeurs
les souris axéniques requièrent, à croissance et chez l’homme. Les Campylobacter favori-
égale, une nourriture plus abondante. seraient des états dépressifs ; les lactobacilles LES RACINES DES PLANTES sont souvent
Les microorganismes protègent l’holo- et les bifidobactéries réduisent la dépression des mycorhizes, c’est-à-dire un complexe
bionte, qui est leur gîte et leur garde-manger. et le stress : elles miment partiellement l’effet formé par les racines et par des filaments
Ils tiennent les pathogènes à distance en d’anxiolytiques sur le comportement mais de champignon, les hyphes (ci-dessus,
les hyphes noires ayant colonisé une racine
les concurrençant localement, et au prix aussi, chez l’homme, sur l’activité cérébrale ! de hêtre). Les mycorhizes relient la racine
d’une guerre d’antibiotiques qui fait rage Un jour peut-être, des bactéries choisies à un réseau qui trouve dans le sol voisin
dans l’intestin ou autour de la racine. Mais nous soigneront. En attendant, on s’étonne des nutriments ; de plus, les hyphes forment,
leur effet protecteur passe aussi par l’hôte. d’autant d’intrusions dans des fonctions en couvrant la racine, un manchon
Ainsi, les souris axéniques ont un système que nous imaginions (à tort) autonomes. qui la protège des agressions du sol.
immunitaire moins développé (moins de Les microbes s’insinuent jusque dans
lymphocytes, expression atténuée des gènes la reproduction. Quand on stérilise une
du système immunitaire), tant au niveau fleur de sureau (une espèce odorante, uti-
de l’intestin que dans le reste de l’orga- lisée dans des boissons parfumées), elle
nisme. De même, des plantes dépourvues cesse de synthétiser certains composés
de microbes racinaires réagissent moins attirant les pollinisateurs, et produit trois
vite et moins intensément aux attaques fois moins de terpènes volatils. Chez les
parasitaires, et subissent des dégâts accrus. animaux, des interférences microbiennes
Les microorganismes interviennent en jouent même avec le choix du partenaire
outre dans le développement de l’hôte. En sexuel. Ainsi, quand on mélange des dro-
colonisant ce dernier, ils induisent une matu- sophiles nourries de mélasse à d’autres
ration de son système immunitaire – non pas nourries d’amidon, les accouplements

© Pour la Science - n° 469 - Novembre 2016 Écologie [83


ne se font qu’entre individus ayant reçu traîne déjà un parfum désuet. En effet, les
la même nourriture. Or, après traitement interactions, en particulier microbiennes,
antibiotique, cette préférence disparaît. nient la pertinence d’une vision autonome
Mais elle réapparaît lorsqu’on recontamine de l’organisme. Certes, l’holobionte fait
ces animaux avec des excréments : l’origine survivre l’organisme en une unité élargie.
de ceux-ci détermine alors le choix sexuel. Mais dans un monde d’interactions, y a-t-il
L’explication est simple : des lactobacilles encore vraiment des « unités » ? Considé-
rons un instant une interaction qui occupe
La notion d’holobionte actualise mon équipe de recherche.
Les champignons mycorhiziens colo-
la notion d’organisme, mais nisent les racines de plusieurs plantes, par-

dissimule l’importance des interactions, fois d’espèces différentes. De même, chaque


plante s’associe à différents champignons,
qui brouillent les frontières de dizaines d’espèces. Les mycorhizes créent
donc un réseau de plantes connectées par
favorisées par la consommation d’amidon des champignons, et vice-versa. Or certaines
modifient les phéromones sexuelles qui plantes se nourrissent de ce réseau : leurs
attirent le partenaire. champignons leur fournissent des sucres
Pourquoi ces intrusions de microorga- qu’ils ont acquis sur les plantes voisines.
nismes dans des processus qui pourraient Des espèces de la famille des orchidées et
être autonomes ? Avec des collègues, nous des bruyères ont parfois perdu la chloro-
avons proposé deux idées simples expli- phylle, et sont entièrement nourries par le
quant cette évolution vers la dépendance. réseau. D’autres, en revanche, sont encore
La première est que les microbes peuvent vertes et nourries par la photosynthèse et
apporter à l’hôte une innovation évolutive par le réseau. Bien plus, ce réseau peut
qui lui est favorable, par exemple un nou- transmettre des signaux : quand une plante
veau parfum floral. La seconde idée est que est attaquée par un parasite, les plantes
s’il se trouve des microorganismes réalisant connectées au même réseau mycorhizien
l’une des fonctions de l’hôte, par exemple réagissent à cette attaque, par exemple en
la synthèse d’une vitamine, ils peuvent s’y fabriquant des tannins qui les prémunissent.
substituer au cours de l’évolution.
De tels événements sont sans doute rares, Des réseaux
mais des millions d’années de coévolution
en ont multiplié la probabilité. De surcroît,
encore plus vastes
quand des fonctions sont perdues chez un Dans cet exemple, où délimiter des unités ?
partenaire, les mutations qui les restau- Où s’arrête l’holobionte? Qui plus est, il existe
reraient sont peu probables. Cette dérive d’autres réseaux d’interaction : les insectes
BIBLIOGRAPHIE
vers la dépendance fonde la pertinence du pollinisateurs interagissent avec plusieurs
F. Thomas et al., Biologie évolutive concept d’holobionte. Elle a d’ailleurs des plantes qui, chacune, interagissent avec
(2e édition), De Boeck, 2016. effets symétriques pour les microbes, et fait plusieurs insectes, nos propres pathogènes
S. R. Bordenstein et K. R. Theis, des fonctions réalisées dans l’holobionte interagissent chacun avec plusieurs hôtes,
Host biology in light d’authentiques produits de coévolution. qui subissent chacun plusieurs microbes…
of the microbiome : La leçon est terrible pour ceux qui ne La notion d’holobionte actualise la
Ten principles of holobionts
and hologenomes, PLoS Biology, voulaient enseigner l’écologie que sur le tard, notion d’organisme, mais dissimule l’im-
vol. 13(8), e1002226, 2015. parce qu’elle exigerait d’abord de maîtriser portance des interactions elles-mêmes. La
M.-A. Selosse et al., Microbial la physiologie, le développement, la repro- science moderne a transposé une philoso-
priming of plant and animal duction… bref, de connaître la biologie des phie occidentale fondée sur l’individu en
immunity : symbionts organismes. Or voilà que les interactions des une biologie fondée sur l’organisme. Une
as developmental signals, microbes entre eux et avec l’hôte dessinent la vraie rupture donnerait aux interactions la
Trends in Microbiology,
vol. 22, pp. 607-613, 2014. biologie des organismes, qui apparaît donc place centrale. Une toile d’araignée n’est
comme un écosystème complexe. Comme pas un ensemble de points, mais surtout
M.-A. Selosse, La symbiose :
structures et fonctions, rôle la poule et l’œuf, les disciplines que sont les fils les reliant. De façon semblable, le
écologique et évolutif, Vuibert, la biologie et l’écologie se sous-tendent vivant est fait d’organismes et surtout de
Paris, 2000. donc mutuellement. L’enseignement de liens entre eux. La notion d’organisme,
R. Diaz Heijtz et al., Normal gut l’écologie doit donc se faire assez tôt dans en deux siècles de recherches, a donné ce
microbiota modulates brain la formation des biologistes. qu’elle pouvait en termes de compréhen-
development and behavior, PNAS, Terminons par les limites de l’holo- sion et de connaissance. Place désormais
vol. 108, pp. 3047-3052, 2011.
bionte. Concept moderne et en vogue, il aux interactions !

84] Écologie © Pour la Science - n° 469 - Novembre 2016