UNIVERSITÉ FRANÇOIS – RABELAIS DE TOURS

ÉCOLE DOCTORALE SSBCV

EQUIPE Sélection Avicole Qualité Sécurité Alimentaire et Environnement

THÈSE présentée par :

Nabeel ALNAHHAS
soutenue le : 27 mai 2016

pour obtenir le grade de : Docteur de l’université François – Rabelais de Tours

Discipline/ Spécialité : Sciences de la Vie

Possibilité d’amélioration de la qualité de

viande chez le poulet par sélection génétique
et interactions avec le mode d’élevage
THÈSE dirigée par :
Mme LE BIHAN-DUVAL Elisabeth Directrice de Recherches – INRA de Nouzilly
Mme BERRI Cécile Directrice de Recherches – INRA de Nouzilly

RAPPORTEURS :
M. BIDANEL Jean-Pierre Directeur de Recherche, INRA de Jouy-en-Josas.
M. HOCQUETTE Jean-François Directeur de Recherche, INRA de Saint-Genès-Champanelle

JURY :
Mme Saint-Dizier Marie
M. Bidanel Jean-Pierre
M. Hocquette Jean-François
Mme Allais Sophie
Mme Berri Cécile
Mme Le Bihan-Duval Elisabeth
Professeur des Université, Université de Tours
Directeur de Recherche, INRA de Jouy-en-Josas
Directeur de Recherche, INRA de Saint-Genès-Champanelle
Maître de Conférences, Agrocampus Ouest, Rennes
Directrice de Recherches – INRA de Nouzilly
Directrice de Recherches – INRA de Nouzilly
‫‪Dédicace‬‬

‫‪Ce travail est entièrement dédié au berceau de la civilisation, la‬‬

‫‪Syrie.‬‬

‫إهداء‬
‫إلىسوريا‪..‬‬

‫قف يوما عنالعطاء‪..‬‬

‫ءها‪ ..‬لم تتو‬
‫لرؤوم لكلأبنا‬
‫سوريا فإن هذاالبلد‪ ..‬هذ األم ا ‪..‬‬
‫بالرغم من كل مأسي ويالت الحربفي‬

‫ثيرينلكي اكمل‬
‫تارن من بين ك‬
‫لد الغالي‪ ..‬الذي اخ ي‬
‫لذاكن لبي‬
‫الشكر اي‬
‫متنان و‬
‫بير ن األ‬
‫اللغة عن التع‬
‫فردات‬
‫تعجز كل م‬

‫بهفي ظلالحرب‪...‬‬
‫التي يمر ا‬
‫وباالقتصادية‬
‫ت‬
‫وحة بالرغم من كلالصع‬
‫تمر بتمويل هذه الطر‬
‫دراستفي الخارج‪..‬والذياس‬
‫ي‬

‫سان الحال إال أن يقول‪..‬اللهم ادي صبرك ألهلسوريا و اجعلفرجسوريا و أهلهاقريب‪.‬‬

‫ال يملك‬

‫‪2‬‬
3
Remerciements

Depuis 2012, l’année à laquelle je suis arrivé à l’URA, j’ai travaillé en collaboration avec plusieurs
personnes qui m’ont aidé à réaliser mes travaux de recherche, et m’ont guidé pendant la réalisation
de ces travaux. Cette thèse est le fruit de ces travaux, je tiens donc à remercier toutes ces personnes
et en particulier :
Denis Milan, chef du Département de Génétique Animale de l’INRA pour m’avoir accueilli dans
son département.
Catherine Beaumont, présidente du Centre INRA Val de Loire, pour avoir soutenu ce projet de
thèse.
Michel Duclos, directeur de l’URA, pour m’avoir permis d’effectuer cette thèse au sein de l’unité.
Elisabeth Le Bihan-Duval pour la confiance qu'elle m'a accordée en acceptant d'encadrer ce
travail doctoral, pour ses multiples conseils et pour toutes les heures qu'elle a consacrées à diriger
cette recherche. J'aimerais également lui dire à quel point j’ai apprécié sa grande disponibilité et
ses nombreuses relectures de l’ensemble des travaux réalisés dans cette thèse. Enfin, j’ai été
extrêmement sensible à ses qualités humaines d'écoute et de compréhension tout au long de ce
travail doctoral.
Cécile Berri pour avoir co-encadré ce travail de thèse. C’est également grâce à elle que j’ai eu la
chance de travailler avec deux équipes de recherche, ce qui s’est avéré une expérience très
enrichissante. Au cours de ce travail, elle a souvent attiré mon attention sur beaucoup de questions
importantes et m’a consacré beaucoup de temps, entre-autres pour relire et corriger non seulement
ce manuscrit de thèse mais aussi l’ensemble de mes publications.
Jean-Pierre Bidanel et Jean-François Hocquette pour avoir accepté la responsabilité d’être
rapporteur de ces travaux et de me faire partager leur expérience et leur avis.
Je tiens également à remercier Marie Saint-Dizier pour avoir accepté de juger ce travail et d’en
présider le jury de soutenance.
Mes remerciements s’adressent également à Sophie Allais pour avoir accepté de juger cette thèse
en tant qu’examinatrice.

4
Je teins également à remercier toute l’équipe du Département de Productions Animales à
l’université de Tours notamment Claude Chevrier et Christophe Bressac de m’avoir accordé une
place parmi les étudiants de la promotion de 2012 du Master 2 en Qualité et Environnement en
Productions Animales. Ce Master était la clé qui m’a permis d’accéder à la thèse et de réaliser ce
projet de recherche.
Un grand merci à Sandrine Mignon-Grasteau qui a dirigé mon stage de Master 2 à l’université
de Tours. Je lui suis très reconnaissant de m’avoir fait découvrir le travail passionnant de chercheur
à travers ce stage.
Ces remerciements seraient incomplets si je n'en adressais pas à l'ensemble des membres de
l’équipe SAQSE et MOCA pour leur aide dans la réalisation du travail expérimental de cette thèse,
pour leur soutien moral ainsi que pour la très bonne ambiance que j'ai toujours trouvée lors de notre
collaboration. Je remercie plus particulièrement Thierry Bordeau et Pascal Chartrin pour leur
aide dans la réalisation des nombreuses mesures de qualité. Je voudrais aussi remercier Christelle
Hennequet-Antier pour sa disponibilité et ses réponses à mes nombreuses questions en
statistiques.
Je tiens également à remercier Christine Leterrier à la fois pour les discussions et les débats qu’on
eus sur les résultats de mon travail, et pour m’avoir fait découvrir de nombreux d’aspects de la
culture Française.
Un grand merci à Julien Recoquillay pour avoir partagé son bureau avec moi pendant mes deux
premières années de thèse mais surtout pour m’avoir écouté, soutenu et aidé pendant ces années.

Enfin, ce travail de thèse n’aurait jamais vu le jour sans le soutien affectif et l’encouragement en
permanence de mes parents et de ma famille. Pour cela, je vous suis indéfiniment reconnaissant.

5
Résumé

La demande mondiale en viande de volailles ne cesse d’augmenter. Dans ce contexte, la

compréhension des facteurs déterminant la qualité de la viande est devenue une priorité pour la
filière avicole. Cette thèse avait comme objectif d’évaluer l’intérêt de la sélection génétique pour
moduler les qualités technologique et sensorielle du filet de poulet, en se basant sur la comparaison
de deux lignées divergentes sur le pH ultime du muscle pectoralis major (PM-pHu) : la lignée
pHu+, à PM-pHu élevé, et la lignée pHu-, à PM-pHu faible.

L’analyse rétrospective de l’ensemble des données de sélection a révélé un fort déterminisme

génétique du PM-pHu avec une héritabilité (h2) de 0,57. Une forte corrélation génétique (0,54) a
été observée avec le pHu de la cuisse, indiquant une modification plutôt globale que spécifique du
métabolisme énergétique musculaire en réponse à la sélection. Au niveau du filet, la divergence du
pHu (0,42 unités) s’est manifestée par une viande moins pâle, moins rouge et moins jaune dans la
lignée pHu+ que dans la lignée pHu-. Cette divergence était également associée à un rendement
technologique et un pouvoir de rétention d’eau nettement plus élevés chez les pHu+ que chez les
pHu-. En revanche, cette sélection n’a pas eu d’impact sur le gras abdominal ou le poids vif alors
qu’un effet plutôt favorable sur le rendement en muscles était observé (plus élevé chez les pHu+).
Au plan physiologique, la sélection divergente a entraîné un potentiel glycolytique plus élevé chez
les pHu- que chez les pHu+ dans le muscle pectoralis major. Si la composition chimique du filet
n’était pas influencée par la sélection, le niveau d’oxydation des lipides était plus important chez
les pHu-. Au plan histologique, même si la sélection n’a pas modifié significativement la taille des
fibres du pectoralis major, elle a significativement réduit le nombre de capillaires sanguins par
fibre musculaire chez les pHu+. Au plan sensoriel, les filets des pHu+ étaient plus tendres et avaient
un goût acide moins prononcé que ceux des pHu-.

Le déterminisme génétique des striations blanches, un défaut émergent de qualité, a également été
étudié. Ce défaut, deux fois plus fréquent chez les pHu+ que les pHu-, avait une forte h2 (0,65). Le
rendement en filet et le poids vif semblent être les déterminants majeurs de ce défaut (r g = 0,68 et
0,33, respectivement). La teneur en lipides du pectoralis major était fortement corrélée aux
striations (rg = 0,64). L’apparition de ce défaut n’était pas indépendante du métabolisme
6
énergétique musculaire comme l’indiquent les corrélations génétiques modérément positives avec
le pHu du filet (0,21) et de la cuisse (0,31).

Enfin, les performances en élevage des deux lignées ont été comparées dans des contextes
alimentaires variables, équilibré ou non en acides aminés. Quel que soit le régime considéré, le
poids vif et l’efficacité alimentaire des deux lignées étaient similaires. L’aliment déséquilibré en
acides aminés entraînait une perte de poids, de rendement en filet et une augmentation du gras
abdominal ainsi qu’une diminution du pHu chez les deux lignées. Une interaction entre lignée et
régime pour la qualité des aplombs, mesurée à travers le test de Gait Score, a par contre été mise
en évidence. Sur régime équilibré, le score de boiterie était plus élevé chez les pHu+ que chez les
pHu- alors que sur régime déséquilibré, diminuant la croissance, il était équivalent dans les deux
lignées.

En conclusion, ces résultats montrent l’efficacité de la génétique pour moduler la qualité

technologique de la viande. L’augmentation du pHu et l’élimination des viandes « acides »
permettraient une amélioration de nombreux critères technologiques et sensoriels. Les objectifs à
atteindre en termes de pHu restent bien sûr à définir en fonction des produits ciblés et en intégrant
les limites physiologiques et le développement de défauts structuraux qui semblent apparaître chez
des animaux à trop faibles réserves énergétiques musculaires.

Mots-clés : Poulet, sélection divergente, pH ultime, pectoralis major, qualité technologique.

7
Résumé en anglais

Global demand for poultry meat is growing. In this context, understanding the factors determining
the quality of the meat has become a priority for the poultry sector. The objective of this thesis was
to evaluate the effectiveness of genetic selection to modify sensory and technological qualities of
chicken breast fillet studied via the comparison of two broiler lines divergent for the ultimate pH
of the pectoralis major muscle (PM-pHu): pHu+ line, selected for high PM-pHu and the pHu- line,
selected for low PM-pHu.
The retrospective analysis, performed on the accumulated selection data, revealed a strong genetic
determination of the PM-pHu with a heritability (h2) of 0.57. A strong genetic correlation (0.54)
was observed with the thigh pHu, indicating a global rather than specific change in muscle energy
metabolism in response to the selection. Regarding meat quality, the divergence of pHu (0.42 units)
was manifested by breast fillets less pale, less red and less yellow in line pHu+ than in the pHu-
line. The reported divergence was also associated with a higher curing-cooking yield and a water-
holding capacity in the pHu+ compared to the pHu- line. However, this selection had no impact on
abdominal fat or body weight, while a rather favorable effect on meat yield was observed (higher
in pHu+). Physiologically, divergent selection has resulted in a higher glycolytic potential in the
pectoralis major muscle of the pHu- line compared to the pHu+ line. Although the chemical
composition of the breast fillet was not influenced by the selection, the level of fat oxidation was
significantly higher in the pHu- line than in the pHu+. Histologically, selection on PM-pHu does
not change the cross-sectional area of muscle fibers in the pectoralis major, but it significantly
reduced the number of capillaries per muscle fiber in pHu+ compared to the pHu- line. Regarding
the sensorial quality, breast fillets of pHu+ were more tender and had a less pronounced acidic taste
than those of pHu- line.
Genetic determinism of white striping, an emerging quality defect, was also studied. This defect,
significantly more common in the pHu+ than the pHu-, had a strong h2 (0.65). Breast meat yield
and body weight appear to be the major determinants of this defect (rg = 0.68 and 0.33,
respectively). Lipid contents of the pectoralis major was strongly correlated with this defect (rg =

8
0.64). The incidence of this defect was not independent of muscle energy metabolism as indicated
by moderately positive genetic correlations with pHu of the breast (0.21) and the thigh (0.31).
Finally, live performances of the two lines were compared in varying nutritional contexts, balanced
and unbalanced in amino acids. On both diets, body weight and feed efficiency of the two lines
were similar. On the unbalanced diet, both lines exhibited decreased body weight and breast meat
yield and increased abdominal fat in addition to decreased pHu indicating the absence of line-by-
diet interaction. On the contrary, an interaction between line and diet for the walking quality,
measured through the test of gait score, was observed. On the balanced diet, the lameness score
was higher in pHu+ than in pHu- line while on the unbalanced diet, where growth was penalized,
lameness scores were comparable in both lines.
In conclusion, these results show the effectiveness of genetic selection for modulating the
technological quality of broiler breast meat. Increasing the pHu, within certain limits, and removing
"acid" meat would improve many technological and sensory quality criteria. The threshold value
in terms of pHu is to be defined according to the characteristics of final products. Definition of this
threshold should take into consideration the physiological limits and the incidence of structural
defects that seem to appear in birds having low muscle energy reserves.
Keywords: broiler chicken, divergent selection, ultimate pH, pectoralis major, technological
quality.

9
Table des matières
Dédicace ........................................................................................................................................... 2
Remerciements ................................................................................................................................. 4
Résumé ............................................................................................................................................. 6
Résumé en anglais ............................................................................................................................ 8
Table des matières .......................................................................................................................... 10
Liste des tableaux ........................................................................................................................... 14
Liste des figures ............................................................................................................................. 16
Introduction générale...................................................................................................................... 20
Première Partie : Introduction bibliographique .............................................................................. 26
1. Les muscles squelettiques .................................................................................................. 28
1.1. La structure musculaire .............................................................................................. 28
1.2. Le métabolisme énergétique....................................................................................... 38
1.3. Cinétique de chute du pH post-mortem...................................................................... 42
2. Conséquences de la chute de pH post-mortem................................................................... 44
2.1. La dénaturation post-mortem des protéines musculaires ........................................... 45
2.2. La dégradation post-mortem des protéines musculaires ............................................ 47
2.3. L’oxydation post-mortem des lipides intramusculaires ............................................. 50
2.4. L’oxydation post-mortem des protéines musculaires................................................. 51
3. Impact de la chute du pH post-mortem sur la qualité de viande ........................................ 54
3.1. La couleur de la viande .............................................................................................. 54
3.2. Le pouvoir de rétention d’eau de la viande (PRE) ..................................................... 58
3.3. La texture de la viande ............................................................................................... 61
4. Les défauts de qualité liés aux variations du pH post-mortem .......................................... 64
4.1. La viande PSE-Like (Pale, Soft, Exudative) .............................................................. 65
4.2. Les viandes acides et les viandes DFD-Like .............................................................. 69
5. Le contrôle génétique de la qualité des viandes ................................................................. 74
5.1. Héritabilités ................................................................................................................ 78
5.2. Le lien génétique entre le pH ultime et les autres caractères de qualité ..................... 82

10
 5.3. Le lien génétique entre la qualité de la viande, la croissance et le développement
musculaire .............................................................................................................................. 86
5.4. Les gènes majeurs impliqués dans le déterminisme de la qualité technologique ...... 90
6. Autres facteurs impliqués dans la variation de la qualité technologique ........................... 96
6.1. Rôle de la nutrition dans le déterminisme de la qualité technologique ...................... 96
6.2. Les facteurs de pré-abattage ..................................................................................... 100
Conclusions .............................................................................................................................. 104
Deuxième Partie : Etudes expérimentales .................................................................................... 106
Chapitre 1 : Analyse rétrospective d’une expérience de sélection divergente sur le pH ultime du
muscle Pectoralis major chez le poulet : Estimation des paramètres génétiques et conséquences
phénotypiques........................................................................................................................... 108
Article 1: Selecting broiler chickens for ultimate pH of breast muscle: Analysis of divergent
selection experiment and phenotypic consequences on meat quality, growth and body
composition traits1 .................................................................................................................... 112
Chapitre 2 : Impact de la sélection divergente sur le pH ultime du muscle Pectoralis major sur
les caractéristiques biochimiques, histologiques et sensorielles du filet de poulet .................. 118
Article 2: Impact of divergent selection for ultimate pH of pectoralis major muscle on
biochemical, histological and sensorial attributes of broiler meat1 .......................................... 120
Chapitre 3 : Etude de l’impact de la sélection divergente pour le PM-pHu sur l’incidence des
défauts de structure musculaire ................................................................................................ 122
Article 3: Genetic parameters of white striping in relation to body weight, carcass composition
and meat quality traits in two broiler lines divergently selected for the ultimate pH of the
Pectoralis major muscle ........................................................................................................... 126
Chapitre 4 : Impact de la sélection divergente pour le pH ultime du filet sur les performances en
élevage et interaction avec l’alimentation ................................................................................ 130
Article 4: Combined effect of divergent selection for breast muscle ultimate pH and dietary
amino acids on chicken performance, physical activity and meat quality ............................... 134
Troisième Partie : Discussion générale ........................................................................................ 136
La sélection génétique : un outil efficace de modulation de la qualité technologique de la viande
de poulet ................................................................................................................................... 140
1. Déterminisme génétique du PM-pHu ............................................................................... 142
11
 1.1. Héritabilités .............................................................................................................. 142
1.2. Corrélations génétiques avec les caractères de qualité technologique ..................... 142
1.3. Corrélations génétiques avec le poids vif, les caractères de composition de carcasse et
l’apparition des striations blanches ...................................................................................... 150
1.1. Evolution génétique entre la 1ère et la 6ème génération ............................................. 156
2. Réponses corrélées à la sélection divergente pour le PM-pHu ........................................ 160
2.1. Les modifications apportées par la sélection au niveau du tissu musculaire ........... 160
2.2. Les modifications apportées par la sélection au niveau du produit (i.e. la viande du
filet) 166
2.3. Les modifications apportées par la sélection au niveau de l’animal ........................ 167
Quatrième Partie : Conclusions générales et perspectives ........................................................... 172
Bibliographie ................................................................................................................................ 180

12
13
Liste des tableaux

Tableau 1 : Caractéristiques des différents types de fibres musculaires d’après Rémignon (1993).
................................................................................................................................................ 35
Tableau 2 : Caractéristiques des lignées expérimentales et commerciales étudiées dans les articles
cités......................................................................................................................................... 78
Tableau 3: Estimations et erreurs standards des paramètres génétiques des caractères de qualité et
de composition corporelle issues d’une analyse multicaractères réalisée sous VCE V6. Sur la
diagonale inférieure sont indiquée les héritabilités (h2) et au-dessus les corrélations génétiques
(rg) entre paramètres mesurés. .............................................................................................. 128
Tableau 4: Estimations et erreurs standards des paramètres génétiques des caractères de qualité et
de composition corporelle issues d’une analyse multicaractères intra-lignée réalisée sous
VCE V6 chez la lignée pHu+ et pHu- respectivement. Sur la diagonale inférieure sont
présentées les héritabilités (h2) et au-dessus les corrélations génétiques (rg) entre paramètres
mésurés. ................................................................................................................................ 129
Tableau 5: Moyennes phénotypiques des caractères de qualité et de composition corporelle
mesurés à la 6ème génération de sélection. ............................................................................ 159

14
15
Liste des figures

Figure 1 : La structure du muscle squelettique et ses composantes. ............................................. 27

Figure 2 : La structure du sarcomère. ............................................................................................ 30
Figure 3 : Les protéines contractiles du muscle. ........................................................................... 32
Figure 4 : Structure chimique du glycogène. ................................................................................ 37
Figure 5 : Représentation schématique de la glycolyse. ............................................................... 37
Figure 6 : Représentation schématique du cycle de l’acide citrique. ............................................ 40
Figure 7 : Conversion de l’acide pyruvique en acide lactique. ..................................................... 41
Figure 8 : Cinétique de chute de pH dans le muscle p. major chez le poulet. D’après Thielke et al.
(2005). .................................................................................................................................... 43
Figure 9 : Structure chimique de la myoglobine. .......................................................................... 55
Figure 10 : Représentation schématique des statuts chimiques et des couleurs associées aux
différentes variantes de la myoglobine................................................................................... 56
Figure 11 : Héritabilité du pH ultime du filet. ............................................................................... 77
Figure 12 : Héritabilité des paramètres de couleur du filet. .......................................................... 77
Figure 13 : Héritabilité de la perte d’eau par exsudation du filet. ................................................. 77
Figure 14 : Héritabilité de la vitesse de chute du pH du filet ........................................................ 77
Figure 15 : Corrélation génétique entre le pH ultime du filet, l’exsudat et L*. ............................ 81
Figure 16 : Corrélation génétique entre le pH ultime et le pH15 du filet...................................... 81
Figure 17 : Corrélation génétique entre le pH ultime et l’indice de rouge du filet. ...................... 81
Figure 18 : Corrélation génétique entre le pH ultime et l’indice de jaune du filet. ....................... 81
Figure 19 : Corrélation génétique entre le pH ultime du filet et le poids vif. ............................... 85
Figure 20: Corrélation génétique entre le pH ultime du filet et le rendement en filet. ................. 85
Figure 21: Corrélation génétique entre le pH ultime du filet et le gras abdominal. ...................... 85
Figure 22: Corrélation génétique entre la luminance du filet et le poids vif. ................................ 85
Figure 23 : Corrélation génétique entre la luminance et le rendement en filet. ............................ 87
Figure 24 : Corrélation génétique entre la luminance le gras abdominal. ..................................... 87
Figure 25 : Corrélation génétique entre l’indice de rouge du filet et le poids vif. ........................ 87

16
Figure 26 : Corrélation génétique entre l’indice de rouge et le rendement en filet. ...................... 87
Figure 27 : Corrélation génétique entre l’indice de jaune du filet et le poids vif. ......................... 89
Figure 28 : Corrélation génétique entre l’indice de jaune et le rendement en filet. ...................... 89
Figure 29 : Corrélation génétique entre l’indice de jaune le pourcentage de gras abdominal. ..... 89
Figure 30 : Les trois catégories de striations blanches observées au sein des lignées divergentes
pour le pH ultime du muscle p. major. ................................................................................. 122
Figure 31: Evolution génétique (A) et phénotypique (B) du pH ultime de P. major à la 6ème
génération. ............................................................................................................................ 140
Figure 32: Héritabilités des caractères de qualité technologique, de croissance et de composition
corporelle à la 6ème génération. .......................................................................................... 141
Figure 33: Corrélations génétiques des caractères de qualité technologique avec le pH ultime du
filet à la 6ème génération. ...................................................................................................... 141
Figure 34: Proportion de variance expliquée par le pH ultime du filet dans la population totale.
.............................................................................................................................................. 145
Figure 35: Proportion de variance expliquée par le pH ultime du filet chez les pHu-. ............... 145
Figure 36: Proportion de variance expliquée par le pH ultime du filet chez les pHu+. .............. 145
Figure 37: Effet du pH ultime du filet sur l’évolution génétique des caractères de qualité, les pHu+
vs les pHu-. ........................................................................................................................... 149
Figure 38: Tendance génétique du pH ultime du muscle P. major chez les pHu+ (A) et les pHu-
(B)......................................................................................................................................... 155
Figure 39: Tendance génétique du pH ultime du muscle Sartorius chez les pHu+ (A) et les pHu-
(B)......................................................................................................................................... 155
Figure 40 : Tendance génétique de l’exsudat du muscle P. major chez les pHu+ (A) et les pHu-
(B)......................................................................................................................................... 157
Figure 41: Tendance génétique de la luminance (L*) du muscle P. major chez les pHu+ (A) et les
pHu- (B). .............................................................................................................................. 157
Figure 42: Tendance génétique de l’indice de jaune (b*) du muscle P. major chez les pHu+ (A) et
les pHu- (B). ......................................................................................................................... 157
Figure 43: Relation génétique entre les striations blanches et les lipides intramusculaire (LIM)
chez la lignée pHu+ (A) et la lignée pHu- (B), R2 : Le coefficient de déterminisme. ........ 163

17
18
19
Introduction générale

20
21
La population humaine ne cesse d’augmenter. Chaque jour, 200 mille personnes se rajoutent à la

population à nourrir, qui serait de 9,2 milliards de personnes en 2050 (Nellemann et al., 2009). En

réponse aux besoins de cette population en protéine animale de bonne qualité, la production

mondiale de viande progresse constamment. Les statistiques de la FAO (2012) indiquent qu’une

augmentation annuelle de 2,9% devrait se réaliser entre 2007 (258,4 millions de tonne) et 2050

(402,8 millions de tonne) pour cette production. Parmi toutes les filières de viande, celle de

volailles représente la filière pour laquelle l’augmentation est la plus forte. La production de viande

de volailles entre 2007 et 2050 devrait augmenter de 1,5% par an, alors que pour les filières de

bœuf et de porc cette augmentation ne serait que de 0,9% et 0,4% par an respectivement (FAO,

2012). Cette différence par rapport aux autres filières s’explique notamment par le prix moins élevé

de cette viande, l’efficacité de la production et l’absence de tabous religieux par rapport à sa

consommation. L’image de « viande diététique » dont dispose la viande de volailles mais

également sa facilité de préparation, sont également des facteurs favorisant la consommation de

volaille (Petracci and Cavani., 2012). En parallèle à ce développement attendu dans la production

avicole, les tendances de marketing et de vente sont aussi en pleine évolution. En effet, les volailles

de chair sont de moins en moins vendues en carcasses entières alors que la part de marché des

découpes fraîches et des produits élaborés est en expansion (Barbut et al., 2008; Petracci et al.,

2009). Dans ce contexte d’évolution de la production et de la consommation, l’accent doit être mis

sur l’importance des qualités technologiques ainsi que sensorielles de la viande afin de pouvoir

répondre aux exigences des professionnels de l’industrie et des consommateurs.

Pour les professionnels de l’industrie de transformation, les viandes de qualité médiocre nécessitent

des traitements spéciaux au niveau des procédés de cuisson ou des additifs ajoutés aux produits, ce

qui a pour effet d’augmenter le temps de travail et le coût de transformation et de diminuer la marge

22
de profit, entraînant des conséquences économiques négatives (Lesiow and Kijowski, 2003). En ce

qui concerne les consommateurs, la déviation des caractères visuels de la viande de ce que l’on a

l’habitude de voir dans les rayons qu’elle soit en termes de couleur (viande plus ou moins pâle), de

texture (viande plus dure ou plus molle) ou bien de perte d’eau (excès d’eau dans les barquettes ou

viande particulièrement sèche) peut conduire à un refus d’achat de cette viande (Kuttapan et al.,

2012). Si l’étape d’achat est franchie, la décision de rachat sera largement impactée par la qualité

exprimée en termes de texture, de tendreté et de goût après cuisson (Fletcher, 2000). De ce fait, les

viandes de moindre qualité entraînent des pertes économiques parfois très importantes pour

l’industrie avicole.

Les travaux de recherche réalisés sur la viande de volailles indiquent que la plupart des problèmes

de qualité mentionnés ci-dessus sont fortement liés, au niveau phénotypique mais aussi génétique,

à des variations du pH ultime de la viande, notamment du filet (Barbut, 1997; Allen et al., 1997;

Fletcher et al., 2000; Swatland, 2008; Le Bihan-Duval et al., 2008; Petracci et al., 2009; Gaya et

al., 2011; Jlali et al., 2012; Guardia et al., 2014).

De ce fait, l’étude et la compréhension du déterminisme génétique et physiologique du pH ultime

et l’implication de ce caractère dans l’incidence des défauts de qualité sont devenues un enjeu

important pour l’industrie avicole. Par conséquent, les travaux de recherche menés dans le cadre

de cette thèse ont visé à exploiter un dispositif expérimental original développé à l’INRA et

consistant en deux lignées génétiques de poulet de chair sélectionnées de manière divergente sur

le pH ultime du filet. Il permet d’aborder les problématiques de qualité technologique et sensorielle

de la viande en lien avec d’autres thématiques d’importance pour la filière avicole telle que la

croissance, la qualité de carcasse et le développement musculaire.

23
Le premier objectif de la thèse était la réalisation d’une analyse rétrospective de l’expérience de

sélection afin d’en évaluer l’impact sur la qualité de viande chez le poulet de chair en relation avec

les caractères de composition corporelle et de croissance musculaire,

Afin de permettre une compréhension plus approfondie des conséquences de la sélection sur le pH

ultime du muscle Pectoralis major, le deuxième objectif de la thèse a consisté en deux volets. Le

premier était la réalisation d’une caractérisation fine des deux lignées divergentes au niveau de la

structure histologique, des caractéristiques biochimiques des muscles pectoraux et du profil

sensoriel de la viande issue des deux lignées. Le deuxième volet a porté sur l’étude de l’incidence

des défauts musculaires que cette sélection pourrait engendrer et l’estimation de leurs paramètres

génétiques en lien avec la croissance, le développement musculaire et la qualité de viande.

Enfin, considérant que les réponses des lignées génétiques au niveau des caractères d’intérêt

peuvent être modulées par les interactions avec les facteurs environnementaux et notamment

l’alimentation, le troisième objectif de la thèse était l’étude des réponses des lignées divergentes

sur le pH ultime en termes de performances en élevage, d’activité physique, d’activité alimentaire

et de qualité de viande dans deux contextes alimentaires différents : un aliment équilibré en acides

aminés et optimal pour la croissance et un autre déséquilibré en acides aminés et pénalisant la

croissance.

24
25
Première Partie : Introduction bibliographique

26
Figure 1 : La structure du muscle squelettique et ses composantes.

27
La synthèse sur la structure musculaire et le métabolisme énergétique, présentée ci-après, est basée

en partie sur les livres de Kerth (2013), de Lawrie (2006) et de Barbut (2002).

1. Les muscles squelettiques

Les muscles squelettiques sont les muscles attachés au squelette soit directement soit par

l’intermédiaire des ligaments ou bien des tendons. Ils ont pour fonction de transformer l’énergie

chimique en énergie mécanique. Cette dernière est ensuite utilisée pour la locomotion, pour le

maintien de la position et de la posture, pour supporter les tissus mous et pour maintenir la

température corporelle.

1.1. La structure musculaire

Ce type de muscles est composé de 1) tissu conjonctif qui assure l’organisation structurelle du

muscle et qui sert également de milieu permettant l’échange de nutriments et de déchets

métaboliques entre le tissu musculaire et le sang, 2) de tissu musculaire qui réalise les fonctions

musculaires, 3) de vaisseaux sanguins et de nerfs.

1.1.1. La macrostructure des muscles squelettiques

Un muscle squelettique (Figure 1) est composé d’un ensemble de faisceaux musculaires composés,

eux-mêmes, d’un ensemble de fibres musculaires. Le tissu conjonctif assure l’organisation de la

structure musculaire. Il consiste en trois couches : l’extérieure (i.e. l’épimysium) entoure un muscle

entier et est connectée au fascia profond (i.e. l’enveloppe qui recouvre les structures anatomiques

avoisinantes). Cette couche sépare les muscles des tissus voisins. La couche intermédiaire (i.e. le

périmysium) entoure un faisceau de fibres musculaire et le sépare, au sein du muscle, des faisceaux

voisins. De plus, cette couche contient les nerfs et les vaisseaux sanguins du muscle. La troisième

couche (i.e. l’endomysium) entoure une fibre musculaire individuelle et la sépare, au sein du

28
faisceau musculaire, des autres fibres musculaires. Les capillaires sanguins et les plaques motrices

se trouvent dans cette couche. Aux extrémités du muscle, les trois couches fusionnent, formant

ainsi les points d’attachement (i.e. les tendons) à la matrice osseuse (Tylor, 2003).

Les muscles squelettiques sont des muscles volontaires contrôlés par le système nerveux central.

Les vaisseaux sanguins assurent l’arrivée en permanence de l’oxygène et des nutriments au tissu

musculaire et en évacuent les déchets métaboliques.

1.1.2. La cellule musculaire et la contraction

Les fibres musculaires sont des cellules multi-nuclées se caractérisant par une longueur (jusqu’à

20 cm) et une largeur (10-20 µm) importantes en raison de la manière dont elles sont formées (i.e.

fusion de multiples myoblastes mono-nucléés) au cours de l’embryogénèse (Widmaier et al., 2014).

Le sarcolemme est la membrane cellulaire qui entoure le cytoplasme (i.e. le sarcoplasme) des

fibres. Cette membrane joue un rôle important dans la contraction musculaire du fait que le

changement du potentiel transmembranaire au niveau du sarcolemme est l’action qui permet

l'entrée de l'influx nerveux à l'intérieur de la cellule musculaire. Le sarcoplasme est le milieu où se

trouvent la réserve énergétique (i.e. le glycogène) de la cellule et la myoglobine (i.e. le transporteur

d’O2). Le dispositif chargé de transporter l’influx nerveux du sarcolemme à l’intérieur de la cellule

et qui assure la contraction simultanée de la fibre sont les tubules transversaux (i.e. les tubules T).

Le réticulum sarcoplasmique a des expansions que l’on appelle les citernes terminales. Le calcium

(Ca++), dont la libération déclenche la contraction musculaire, est stocké dans ces citernes. Chaque

tubule transversal transporte l’influx nerveux aux deux citernes terminales qui l’entourent

(Widmaier et al., 2014),

Chaque fibre musculaire est composée d’un faisceau de myofibrilles. Il existe deux types de

myofibrilles : les fines (composées principalement d'actine) et les épaisses (composées

29
principalement de myosine). Elles s’étendent tout au long de la fibre musculaire et sont composées,

chacune d’entre elles, d’une succession répétitive de sarcomères. Les sarcomères (Figure 2) sont

l’unité fonctionnelle de la contraction musculaire et l’unité structurelle des myofibrilles. Chaque

sarcomère est composé de zones foncées (i.e. les bandes A) et de zones claires (i.e. les bandes I).

C’est l’alternance entre ces deux types de bandes dans le sarcomère qui attribue l'apparence striée

au muscle. Au centre de chaque bande A, il y a ce que l’on appelle la ligne M qui représente

également le centre du sarcomère. Autour de chaque ligne M, il y a une zone plus claire qui

l’entoure. Cette zone ne contient que des filaments épais et est appelée la zone H. Les lignes Z sont

localisées au centre de chaque bande I et chaque sarcomère est délimité par deux lignes Z

successives. La zone la plus dense et la plus foncée au sein du sarcomère est la zone où se

chevauchent les filaments fins et les filaments épais. Chaque filament épais est attaché, par une de

ses deux extrémités, à la ligne Z d’à côté par le moyen d’un brin protéique appelé la titine. Ces

brins servent à stabiliser les filaments (Kerth, 2013).

Figure 2 : La structure du sarcomère.

30
Près de la zone de chevauchement entre les deux types de filaments, les sarcomères sont entourés

par les tubules transversaux. La contraction musculaire est déclenchée par une stimulation neurale

qui arrive à la plaque motrice via les nerfs. Une fois que cette stimulation est arrivée, elle est

relayée, par les tubules transversaux, au réticulum sarcoplasmique. Ce dernier libère le calcium

stocké dans les citernes terminales. Ensuite, le Ca++ libéré met les filaments fins et épais en situation

d’interaction. Cette interaction est largement déterminée par la structure des molécules des

protéines contractiles (Lawrie, 2006a).

L’actine (Figure 3, a) est une protéine contractile composée de deux brins qui forment ensemble

une hélice. Les deux brins d’actine sont attachés l’un à l’autre par une autre protéine : La nébuline.

La myosine (Figure 3, b) est également une protéine contractile dont la structure est composée de

deux parties : la tête et la queue. Quand le muscle est en état de relaxation, les sites actifs de l’actine,

qui fixent la myosine lors de la contraction, sont occupés par une protéine régulatrice : la

Tropomyosine ce qui empêche ces sites de fixer la myosine et de former les liaisons croisées actino-

myosines. Lors de la contraction musculaire, le Ca++ libéré par le réticulum sarcoplasmique se lie

à la Troponine. Cette dernière protéine régulatrice a pour fonction de coller la tropomyosine aux

sites actifs de l’actine. L’interaction avec le Ca++ empêche la troponine d’effectuer son rôle ce qui

fait que la tropomysine libère les sites actifs de l’actine permettant ainsi à l’actine de fixer les têtes

de myosine. Les myofilaments fins (l’actine) glissent, entre les myofilaments épais (la myosine),

vers la ligne M (i.e. centre du sarcomère). La largeur de la bande A (la bande foncée) reste la même

qu’en état de relaxation mais les deux lignes Z du sarcomère se reprochent l’une de l’autre et la

zone H se compresse. Par conséquent, le sarcomère se raccourcit (i.e. contraction du sarcomère).

La contraction simultanée de tous les sarcomères d’un myofilament entraîne la contraction du

31
myofilament et puis, la contraction simultanée de ces derniers dans une fibre musculaire entraîne

la contraction de la fibre. La contraction d’un muscle entier est donc le résultat direct de la

contraction simultanée de toutes les fibres dans tous les faisceaux musculaires qui le composent.

Ce mécanisme de contraction est appelé la contraction par glissement de myofilaments. Ce

processus de contraction consomme de l’énergie (i.e. ATP) et produit de la tension (i.e. force)

permettant aux muscles de réaliser leurs fonctions (Widmaier et al., 2013).

Figure 3 : Les protéines contractiles du muscle.

Le processus de rigor mortis intervient après la mort de l’animal, suite à l’épuisement de l’énergie

dans le muscle. Il se caractérise par une augmentation temporaire de la rigidité du muscle. Il faut

noter que ce phénomène ne se produit pas immédiatement après la mort de l’animal parce que les

sources d’énergie (e.g. la créatine phosphate et le glycogène) sont épuisées progressivement dans

les cellules musculaires post-mortem. Suite à l’épuisement total de l’énergie musculaire, les

liaisons actino-myosines formées dans le tissu musculaire entre les myofilaments fins et épais ne
32
peuvent plus être séparées (Swartz et al., 2009) et le muscle se trouve dans un état de contraction

prolongée. Cette contraction prolongée est à l’origine de la rigidité extrême de la carcasse observée

après la mort de l’animal. La rigor mortis progresse selon les phases suivantes (Lyon and Buhr,

1999) :

1) La phase de pré-rigor (ou de retard) : c’est le temps qui passe entre la mort de l’animal et

l’entrée des muscles en contraction prolongée. Durant cette phase, le muscle dispose d’une

réserve suffisante d’ATP pour empêcher la formation de liaisons croisées actino-myosines

permanentes. Par conséquent, les muscles conservent leur extensibilité pendant cette phase.

2) La phase d’entrée en rigor mortis : cette phase est déclenchée au moment où la

consommation d’ATP dépasse 60% de la réserve initiale d’ATP dans le muscle quel que

soit le pH. Au cours de cette phase, la formation de liaisons croisées permanentes entre les

myofilaments fins et épais a lieu et l’extensibilité des muscles est réduite en raison du

raccourcissement des sarcomères.

3) La phase d’achèvement : en absence de toutes sources d’énergie, la rigidité des muscles

arrive à un niveau extrêmement élevé.

La résolution de la rigor mortis est en partie le résultat de l’activité post-mortem des enzymes

protéolytiques ayant pour fonction la dégradation des différentes composantes des sarcomères

notamment les lignes Z et les protéines cyto-squelettiques (e.g. la titine, la nébuline et la désmine).

Par conséquent, les muscles retrouvent leur extensibilité.

1.1.3. Les types de fibres musculaires

Chez les oiseaux, comme chez les mammifères, il existe des fibres musculaires adaptées à la

contraction rapide et intermittente nécessaire à certain types d’activité tel que le vol. Il existe aussi

d’autres types de fibres adaptés à une contraction lente mais plus durable, un type de contraction

33
nécessaire à d’autres types d’activité tel que le maintien de la posture. Ces différences

fonctionnelles entraînent des différences de structure et de caractéristiques biochimiques des

muscles squelettiques (Papinaho et al., 1996).

Selon l’activité ATPasique des protéines contractiles (les myofibrilles), Brooke et Kaiser (1970)

ont classé les fibres musculaires, chez les mammifères, en trois types : type I , type IIB et type IIA

. Le premier se caractérise par une couleur foncée ou sombre, par une contraction lente, et par un

métabolisme oxydatif. Comparé au type I, le type IIB est caractérisé par sa couleur pâle, sa vitesse

élevée de contraction et par la prédominance du métabolisme glycolytique. Quant au type IIA, il

est intermédiaire en termes de couleur et de vitesse de contraction et de type de voie métabolique

(i.e. voie mixte oxydative-glycolytique) entre les deux autres types de fibres. A titre d’exemple

chez le poulet, le muscle anterior latissimus dorsi du dos est catégorisé comme muscle lent oxydatif,

le muscle pectoralis major du filet comme muscle rapide glycolytique et le muscle sartorius de la

cuisse comme muscle mixte oxydo-glycolytique.

Barnard et al. (1982) ont montré la présence de cinq types majeurs de fibre musculaire chez le

poulet. Ces différents types de fibres ont été classés en fonction de leurs caractéristiques

histochimiques mais aussi morphologiques. En plus du type I, IIB et IIA, ces auteurs ont désigné

deux autres types de fibres : IIIA et IIIB. Ces deux types de fibres se trouvent dans les muscles

toniques (i.e. contraction lente et de longue durée) qui sont très rares chez les mammifères mais

plus présents chez les oiseaux (e.g. le muscle anterior latissimus dorsi). En fonction de la vitesse

de contraction, ces cinq types sont classés en deux catégories : les fibres à contraction rapide (type

IIA et IIB) et les fibres à contraction lente (type I, IIIA et IIIB). En termes de voie métabolique, ils

se répartissent entre voie glycolytique (type IIB), voie oxydative (type I) et voie mixte oxydative-

34
glycolytique (type IIA). Les caratéristiques des fibres existant dans les muscles squelettiques des

volailles sont résumées dans le tableau 1.

Tableau 1 : Caractéristiques des différents types de fibres musculaires d’après Rémignon (1993).

Type
Caractéristiques
I, IIIA et IIIB IIA IIB
Physiologie
Vitesse de contraction lente rapide rapide
Résistance à la fatigue (+++)1 (+++) (+)
Morphologie
Surface plaque motrice (+) (+++) (+++)
Réticulum sarcoplasmique (+) (+++) (+++)
Tubules transverses (+) (+++) (+++)
Couleur rouge rouge blanche
Myoglobine (+++) (+++) (+)
Densité capillaire (+++) (++) (+)
Nombre de mitochondries (+++) (+++) (+)
Epaisseur de la strie Z (+++) (++) (+)
Richesse en collagène (+++) (++) (++)
Aire de section (+++) (++) (+++)
Métabolites
Glycogène (+) (+++) (+++)
Lipides (+++) (+++) (+)
1
Fort (+++), moyen (++) et faible (+).

35
36
 Figure 4 : Structure chimique du glycogène.

Figure 5 : Représentation schématique de la glycolyse.

37
 1.2. Le métabolisme énergétique
La contraction musculaire nécessite de l’énergie qui est fournie par l’adénosine triphosphate

(ATP) par hydrolyse (Honikel, 2004). Les fibres musculaires stockent normalement assez d’ATP

pour déclencher la contraction mais, cette réserve est vite épuisée. Par conséquent, l’ATP doit être

produite en permanence dans les fibres (i.e. cellules) musculaires afin d’assurer leur capacité à se

contracter à l’arrivée d’une stimulation neurale. En cas de contraction musculaire, la première voie

métabolique sollicitée est la phosphorylation directe (Koolman and Roehm, 2005). Les

particularités de cette voie sont (1) qu’elle est la voie métabolique la plus rapide en termes de

production d’énergie et (2) qu’elle se fait en conditions d’anaérobie (i.e. en absence d’oxygène).

La phorphorylation directe se sert de la créatine phosphate (CP), stockée dans le muscle, comme

donneur de phosphate pour transformer l’adénosine diphosphate (ADP) en ATP ce qui se réalise

sous l’effet de l’enzyme créatine phosphokinase (CPK).

Il faut noter que la réserve de CP s’épuise rapidement et qu’une fois qu’elle est épuisée, l’énergie

nécessaire à la contraction musculaire est générée, à partir de la réserve du muscle en glycogène

(Figure 4), par d’autres voies métaboliques (Honikel, 2004).

La glycolyse est une voie métabolique consistant à transformer une molécule de glucose à six

atomes de carbone en deux molécules de pyruvate à trois atomes de carbone par une série de

réactions enzymatiques (Figure 5). Cette voie a lieu dans le sarcoplasme en absence d’oxygène

(Nelson and Cox, 2004). Le substrat de cette voie (i.e. le glucose) a normalement pour source les

aliments ingérés mais, en cas de besoin, le glycogène stocké dans le tissu musculaire peut être

dégradé et les molécules de glucose qui forment ce glucide complexe sont ainsi libérées.

38
La réserve du muscle en glycogène est dégradée en molécules de glucose-1-phosphate par

l’intermédiaire de l’enzyme glycogène phosphorylase. Le glucose-1-phosphate ainsi produit est

ensuite transformé par phosphorylation en glucose-6-phosphate. Cette réaction nécessite une

molécule d’ATP (i.e. étape consommatrice d’énergie). Ce dernier est ensuite converti en fructose-

6-phosphate par isomération et puis en fructose 1,6 biphosphate par l’enzyme phosphofructokinase.

Cette dernière transformation consomme une autre molécule d’ATP. Le fructose 1,6 biphosphate

est ensuite transformé en glycéraldéhyde-3-phosphate (G3P). L’oxydation de ce dernier par

l’enzyme glycéraldéhyde-3-phosphate désydrogénase produit du 3-phosphoglycéroyl-1-phosphate

et du NADH+. Ensuite, une molécule de phosphate est transférée du 3-phosphoglycéroyl-1-

phosphate à l’ADP qui se transforme en ATP (i.e. étape génératrice d’énergie). Enfin, deux

molécules d’acide pyruvique sont synthétisées ce qui génère de l’énergie (Koolman et Roehm,

2005).

En bilan, au cours de la glycolyse d’une molécule de glucose, quatre molécules d’ATP sont

produites et deux molécules sont consommées ce qui fait un gain énergétique net de deux molécules

d’ATP. De plus, deux molécules de nicotinamide adénine dinucléotide (NADH+) sont également

produites.

Les pyruvates ont un potentiel énergétique important et leur devenir dépend des conditions aérobies

ou anaérobies dans lesquelles se trouvent les cellules musculaires.

En présence d’oxygène (i.e. chez l’animal vivant), l’acide pyruvique issu de la glycolyse est

transporté à l’intérieur des mitochondries où il est transformé par le complexe enzymatique

pyruvate désydrogénase en acétyl co-enzyme A (acétyl-CoA). Ce dernier sera ensuite décarboxylé

par le cycle de l’acide citrique (i.e. décarboxylation oxydative) (Figure 6) et produit deux molécules

39


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mortem. Cette énergie est encore générée, à ce stade-là, par la voie aérobie en utilisant le très peu

d’oxygène se trouvant encore dans le sang qui reste dans les tissus après l’abattage.

Une fois que cet oxygène (dit localisé) est épuisé, le métabolisme énergétique aérobie cesse de

générer de l’énergie. Par conséquent, la concentration d’ATP dans le muscle chute stimulant ainsi

le passage du mode aérobie au mode anaérobie du métabolisme énergétique. En conséquence, au

lieu d’être transporté à l’intérieur des mitochondries et d’être transformé en acétyl-CoA et entrer

dans le cycle de l’acide citrique, l’acide pyruvique est réduit en lactate (Figure 7) par

l’intermédiaire de l’enzyme lactate déshydrogénase. Cette réduction est accompagnée de la

production de deux molécules d’ATP et deux molécules de lactate (Harvey and Ferrier, 2005).

Figure 7 : Conversion de l’acide pyruvique en acide lactique.

L’accumulation de l’acide lactique dans le sarcoplasme des fibres musculaires est à l’origine de la

chute du pH post-mortem.

41
 1.3. Cinétique de chute du pH post-mortem
Chez les mammifères, l’évolution du pH des muscles se déroule selon les phases

suivantes (Honikel, 2004) :

1. Une période courte (de quelques minutes à 30 min) où la consommation d’ATP est

tamponnée par la créatine phosphate. Au cours de cette période, le pH du muscle reste

stable.

2. Une période de 1 à 3 h où la concentration d’ATP est toujours stable mais la production de

l’acide lactique est observée et la chute de pH de la neutralité commence.

3. Une période de 3 à 30 h où l’ATP est complètement épuisée en raison du manque de

glycogène mais aussi de l’inactivation des enzymes glycolytiques. Le pH chute, à la fin de

cette période, à une valeur généralement comprise entre 5,5 et 6,5 selon le type de muscle

et l’état physiologique de l’animal.

42
Chez les volailles (Figure 8), il est bien établi que le métabolisme énergétique post-mortem se

réalise plus vite que celui des mammifères (Van Laack and Lane, 2000; Lee et al., 2008). Chez le

poulet, le pH du muscle pectoralis major (p. major) chute de la neutralité au moment de l’abattage

à une valeur variant de 6,0 à 6,50 à 15 min post-mortem (Berri et al., 2001, 2005; Barbut et al.,

2008) et 6 à 8 h plus tard, il arrive à son point ultime (pHu) de chute, qui en moyenne est autour de

5,8-5,9 (Lee et al., 2008), et se stabilise à cette valeur que l’on retrouve à 24 h post-mortem (Le

Bihan-Duval et al., 1999; El Rammouz et al., 2004; Janish et al., 2011). Contrairement au muscle

p. major, le pH ultime des muscles de la cuisse chute plus lentement et à 24 h post-mortem ils

atteignent en moyenne une valeur de 6,5 – 6.6 (Debut et al., 2003; Berri et al., 2005b).

7.00
6.80
6.60
6.40
6.20
PM-pHu

6.00
5.80
5.60
5.40
5.20
5.00
0.0
0.5
1.0

2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
5.0
5.5
6.0
6.5
7.0

8.0
8.5
9.0
9.5
1.5

7.5

10.0
10.5
11.0
11.5
12.0
16.0
24.0

Temps (h) post-mortem

Figure 8 : Cinétique de chute de pH dans le muscle p. major chez le poulet. D’après Thielke et
al. (2005).

43
2. Conséquences de la chute de pH post-mortem
L’évolution du pH post-mortem est à l’origine de plusieurs changements physico-chimiques que

l’on observe dans les muscles et qui influencent largement la conversion de ceux-ci en viande.

D’un point de vue de la qualité technologique, les changements les plus importants qui se

produisent suite à la chute post-mortem de pH sont ceux observés au niveau de la fonctionnalité

des protéines musculaires (Barbut, 1996, 1997). La fonctionnalité des protéines est une notion

générale qui fait référence à tout changement de caractéristiques physico-chimiques pouvant

impacter l’aptitude à la transformation et le comportement des protéines dans les aliments et

pouvant, par voie de conséquence, affecter les caractéristiques de qualité du produit final (Xiong,

1997). Les fonctionnalités des protéines musculaires, selon cet auteur, peuvent être classées en trois

types : (1) l’hydratation (e.g. le pouvoir de rétention d’eau et la solubilité), (2) la structure et la

texture (e.g. la gélification, la cohésion, l’adhésion et la viscoélasticité) et (3) l’activité de surface

(e.g. l’émulsification et la formation de mousse). Tous ces attributs de fonctionnalité sont

déterminés par la conformation (i.e. la structure spatiale) des protéines (Koolman and Röhm, 2005).

Par conséquent, tout facteur pouvant influencer la structure protéique conduirait à des changements

de fonctionnalité et de la qualité des produits finaux. Dans cette revue, nous allons, d’abord, nous

focaliser sur le rôle du pH dans la dénaturation, la dégradation et l’oxydation des protéines

musculaires. Ensuite, les conséquences de ces phénomènes sur les caractères de qualité

technologique seront discutées. Vu son implication dans l’initiation de l’oxydation des protéines,

l’oxydation des lipides sera également abordée dans cette section.

44
 2.1. La dénaturation post-mortem des protéines musculaires
Les muscles squelettiques se caractérisent par une organisation structurelle hautement complexe.

Le maintien de cette structure nécessite donc un approvisionnement constant en énergie (i.e. ATP).

Suite à la mort de l’animal et à l’épuisement de la réserve énergétique musculaire par la voie

glycoglytique anaérobie, la production d’énergie n’est plus assurée. La chute du pH que l’on

observe suite à ces événements provoque la dénaturation des protéines musculaires (Lawrie,

2006b). Selon cet auteur, la dénaturation des protéines est le réarrangement physique ou

intramoléculaire des chaînes de polypeptides sans hydrolyse des liaisons chimiques reliant les

acides aminés composant ces chaînes. Ce changement de structure, de forme ou de taille des

protéines dénaturées est à l’origine de la perte de leurs fonctions biologiques.

Les conditions les plus favorisantes à la dénaturation des protéines musculaires sont (1) une chute

rapide de pH post-mortem alors que la température de carcasse est encore élevée et (2) un pH

ultime extrêmement faible (Van Laack and Lane, 2000; Scheffler and Gerrard, 2007).

L’acidification post-mortem est normalement associée à la libération de protons porteurs de charge

électrique positive (H+). En cas d’acidification excessive (i.e. chute rapide et extrême du pH) post-

mortem, la réaction entre ces protons et les acides aminés porteurs de charge négative amène à la

neutralisation des charges mais aussi à la perte de capacité des acides aminés à former des liaisons

ioniques ce qui entraîne la perte de conformation (i.e. dégradation de structure) des protéines (Huff-

Lonergan and Lonergan, 2007). C’est par ce mécanisme que le pH influence la fonctionnalité des

protéines musculaires et intervient dans le déterminisme de la qualité technologique et des défauts

de qualité que nous allons développer plus tard dans cette revue.

De nombreux facteurs de variations pourraient influencer l’effet du pH sur la dénaturation des

protéines musculaires. Parmi ces facteurs, l’espèce animale, le génotype, le type de muscle, les
45
paramètres de transformation (i.e. température et pression de cuisson) et le mode de refroidissement

des carcasses après l’abattage ont été étudiés (Xiong et al., 1987, 1993; Murphy and Marks, 2000).

Van Laack and Lane (2000) ont étudié et comparé les niveaux de dénaturation de protéines dans

deux muscles chez le poulet (un blanc, le Pectoralis minor et un rouge, le Pubo-ishio femorale) et

deux muscles chez le porc (un blanc, le Semimembranosus et un rouge, le Psoas major). Plusieurs

combinaisons de pH et de température ont été utilisées. Ils ont conclu que les protéines des deux

muscles du porc étudiés étaient aussi sensibles à la dénaturation que celles des muscles rouges chez

le poulet. En revanche, les résultats de cette étude ont montré que les protéines des muscles

pectoraux chez le poulet étaient plus résistantes à la dénaturation que tous les autres muscles dans

cette expérience. Les auteurs de cette étude ont suggéré que les différences d'architecture génétique

de la myosine entre les volailles et les mammifères pouvaient être à l’origine de cette résistance à

la dénaturation des protéines des muscles pectoraux. La température et le temps auxquels le

refroidissement de la carcasse est initié post-mortem ont un impact majeur sur le déroulement de

la glycolyse post-mortem et donc sur la vitesse de chute du pH du muscle (Alvarado and Sams,

2004). En comparant des carcasses de poulet refroidies à 0 °C, 20 °C et 30 °C, ces auteurs ont

observé des différences significatives de pH des filets à 60 mais aussi à 105 min (pH à 30 °C < pH

à 20 °C < pH à 0 °C). Cette diminution de pH était associée à une augmentation progressive de la

dénaturation des protéines et à une perte de fonctionnalité de plus en plus importante notamment

en termes de solubilité de protéines. Les protéines sarcoplasmiques sont les plus sensibles à la

dénaturation (Huff-Lonergan and Lonergan, 2007). Suite à la dénaturation de cette fraction des

protéines musculaires, elle se précipitent sur la myosine entraînant ainsi une fonctionnalité réduite

(e.g. pouvoir de rétention d’eau et capacité de gélification réduits) de celle-ci (Pietrzak et al., 1997).

L’effet de l’interaction entre le pHu et la température de stockage sur la dénaturation des protéines

46
du muscle Longissimus dorsi (LD) chez le porc a été étudié par Fernandez et al. (1994). Ces auteurs

ont conclu que l’effet de la température de stockage sur la dénaturation des protéines, comme

l’indique la solubilité de ces protéines, était modulé par le pHu. En effet, l’impact de la température

sur la solubilité des protéines du muscle LD n’était observé qu’à un pHu inférieur à 6,22 ce qui

suggère un effet protecteur du pHu élevé contre la dénaturation et la perte de fonctionnalité des

protéines, en particulier celles des protéines sarcoplasmiques.

Enfin, l’effet du pH sur la dénaturation et la perte de fonctionnalité des protéines musculaires des

muscles pectoraux pourrait être réversible chez le poulet. En effet, Woelfel and Sams (2001) ont

indiqué que les protéines à fonctionnalité réduite, issues de filets de poulet à faible pH, ont pu

restaurer partiellement leur fonctionnalité après avoir été marinées dans un produit de marinade à

pH 9. La possibilité d’inverser l’effet du pH sur la fonctionnalité des protéines musculaires a été

confirmée par Bianchi et al. (2005). Ces auteurs ont montré que l’augmentation du pH de la viande

de filet de 5,67 à 5,90, en y rajoutant du NaOH, a abouti à une restauration partielle de la

fonctionnalité des protéines de cette viande et a, par conséquent, entraîné une amélioration de leur

pouvoir de rétention d’eau et des autres caractères de qualité technologique qui en dépendent.

2.2. La dégradation post-mortem des protéines musculaires

Il est bien établi que la dégradation post-mortem des protéines musculaires, notamment les

protéines myofibrillaires (i.e. les protéines fonctionnelles), est impliquée dans le déterminisme de

plusieurs caractères de qualité d’importance pour la filière de transformation (e.g. la cohésion de

la structure musculaire) mais aussi pour la satisfaction des consommateurs (e.g. la texture de la

viande) (Hopkins and Geesink, 2009). Le rôle de plusieurs systèmes enzymatiques dans la

dégradation post-mortem des protéines musculaires a largement été étudié chez le bovin, chez le

porc et chez le poulet. Kemp et al. (2010) ont réalisé une synthèse de résultats assez récents. Selon
47
cette synthèse, quatre systèmes enzymatiques interviennent au niveau de la dégradation protéique

post-mortem : les cathepsines, les proteasomes, la caspase et les calpaines. Le système enzymatique

le plus impliqué dans la conversion du tissu musculaire en viande est celui des calpaines (Hopkins

and Geesink, 2009; Lian et al., 2013). Ce système représente une famille de proteases dont la

régulation de l’activité protéolytique dépend de la concentration intracellulaire de calcium (Ca2+).

En fonction de cette concentration, il existe trois isoformes de calpaine d’intérêt pour la qualité de

viande (Lee et al., 2008; Huff-Lonergan et al., 2010): 1) La calpaine nécessitant une concentration

micro-molaire de Ca2+ pour s’activer (i.e. la µ-calpaine), 2) la calpaine moins sensible au Ca2+ et

qui nécessite donc une concentration milli-molaire afin de s’activer (i.e. la m-calpaine) et la

troisième isoforme qui n’existe que chez les oiseaux et s’active à une concentration de Ca2+

intermédiaire par rapport aux autres deux calpaines (i.e. m/µ-calpaine). Les protéines visées par

ces enzymes sont les protéines cyto-squelettiques et costamériques ayant pour fonction de relier

les myofibrilles entre elles dans la zone de la ligne Z mais aussi de relier les myofibrilles au

sarcolemme (Huff-Lonergan et al., 1996; Bee et al., 2007).

Les études menées chez les volailles (Veeramuthu and Sams, 1999; Lee et al., 2008; Wilhelm et

al., 2010), le porc (Bee et al., 2007; Pomponio et al., 2010) et le bovin (O’Halloran et al., 1997;

Lomiwes et al., 2014) indiquent que le métabolisme énergétique post-mortem, représenté par la

vitesse de chute et le point ultime de chute du pH, influence significativement l’activité

protéolytique des calpaines. Vu sa forte sensibilité au Ca2+, la µ-calpaine s’active vite après la mort

de l’animal. Elle est donc plus affectée par la vitesse de chute de pH que par le pH ultime (Huff-

Lonergan and Lonergan, 2010; Yin et al., 2014). D’après ces auteurs, une vitesse normale de chute

de pH post-mortem entraînerait des modifications dans la structure de la µ-calpaine ce qui l’active.

En revanche, l’accélération de l’acidification post-mortem conduit à l’arrêt total de la protéolyse

48
post-mortem. Cet arrêt de protéolyse s’explique par la cessation de l’autolyse de la µ-calpaine

(Barbut et al., 2008) mais aussi par la dénaturation de cette enzyme qui pourrait se produire à une

forte vitesse de chute de pH (Bee et al., 2007). A partir de 6 h post-mortem, l’heure à laquelle le

muscle p. major chez le poulet entre en rigor mortis suite à l’arrivée du pH de ce muscle à son point

ultime, l’activité de cette enzyme n’est plus détectable (Lee et al., 2008). Selon ces auteurs, la µ/m-

calpaine est plus stable que la µ-calpaine et son activité protéolytique varie très peu jusqu’à 24 h

post-mortem. Chez le poulet, l’activation plus tardive de la µ/m-calpaine peut être expliquée par le

fait que la concentration de Ca2+ requise à cette activation est plus importante que celle nécessaire

à l’activation de la µ-calpaine (10 µM et 100 µM pour la µ- et la µ/m-calpaine respectivement) et

n’est pas disponible immédiatement après la mort de l’animal (Lee et al., 2007). En utilisant une

approche de modélisation, Dransfield (1994) a estimé que la tendreté maximale du muscle p.

profundus chez le poulet de chair stocké à 1 °C était atteinte à 0,3 jours (i.e. 7,2 h) post-mortem.

L’arrivée rapide et précoce à ce niveau de tendreté suggérerait que le rôle de la µ/m-calpaine dans

la dégradation post-mortem des protéines musculaires chez cette espèce est moins important que

celui de la µ-calpaine. Cette suggestion est renforcée par le fait que le niveau de Ca2+ dans

l’environnement intracellulaire est suffisant pour activer la µ-calpaine à 100% mais ne suffit qu’à

activer 30% de la µ/m-calpaine (Dransfield, 1994). Cela signifierait que dans les muscles

glycolytiques où le métabolisme post-mortem se déroule et se termine vite, ce qui est le cas dans

le muscle p. major chez le poulet, l’implication du pH ultime dans l’activité enzymatique

protéolytique serait moins important que celle de la vitesse de chute du pH.

En revanche, chez les espèces animales où le métabolisme post-mortem se déroule plus lentement

et la maturation de la viande nécessite plusieurs jours de stockage, le pH ultime joue un rôle

important dans la régulation de la protéolyse. Lomiwes et al. (2014), en étudiant la tendreté de la

49
viande bovine (dans le muscle Longissimus dorsi), ont montré que les mécanismes de dégradation

des protéines musculaires pendant la période de maturation de la viande étaient influencés par le

pHu. En effet, ces auteurs ont observé qu’à pHu élevé (> 6,2), la µ-calpaine s’active et s’attaque

aux protéines musculaires de poids moléculaire élevé, telle que la titine, la nébuline et la filamine,

qui sont dégradées précocement post-mortem alors qu’à pHu faible (< 5,79), la cathepsine, un autre

système enzymatique de protéolyse, se libère des lysosomes suite à la dégradation de leurs

membranes, s’attaque aux protéines de faible poids moléculaire, telle que la desmine, et les

dégrade. Wu et al. (2014) ont confirmé ces résultats en suivant la dégradation des protéines

structurelles à large taille moléculaire du muscle Longissimus dorsi chez le bovin par la méthode

de SDS-PAGE. Ces auteurs ont montré que la dégradation post-mortem de ces protéines se réalise

plus vite et plus précocement à pHu élevé qu’à pHu faible.

2.3. L’oxydation post-mortem des lipides intramusculaires

En comparaison aux différents types de denrées alimentaires, les viandes sont les plus sensibles à

l’oxydation des lipides (Ahn et al., 2009). La peroxydation des lipides dans la viande est

majoritairement réalisée par auto-oxydation : une réaction en chaîne libérant des radicaux libres

(Min and Ahn, 2005). Ce processus entraîne la formation de plusieurs produits secondaires tels que

les malondialdehydes (MDA) qui représentent l’indicateur le plus utilisé afin de mesurer le niveau

d’oxydation dans les viandes (Cortinas et al., 2005). Les études réalisées dans les années 80s, chez

le poulet mais aussi chez le porc, montrent clairement une association négative entre le pH et

l’oxydation des lipides. Chen and Waimaleongorra (1981) ont surveillé, sur deux semaines, la

valeur de TBA-RS (i.e. les substances réactives à l’acide thiobarbiturique) dans des échantillons

de viande hachée, issue de filets et de cuisses de poulet, après en avoir ajusté le pH à 3, 5, 7 et 9.

Ils ont observé que la valeur de TBA-RS augmentait d’autant plus que la valeur de pH diminuait.

50
Chez le porc, Yasosky et al. (1984) ont comparé les valeurs de TBA dans des échantillons de viande

crue hachée issue du muscle triceps brachii d’animaux témoins et d’animaux injectés avec de

l’épinephrine afin d’accélérer le métabolisme énergétique (i.e. l’épuisement d’énergie) post-

mortem. Les mesures ont eu lieu avant (pHu = 6,05 et 6,53 pour les témoins et les traités

respectivement) et après (pHu = 5,72 et 6,39 pour les témoins et les traités respectivement) l’entrée

des carcasses en rigor mortis. Dans cette étude, les valeurs de TBA-RS dans les échantillons de

post-rigor étaient significativement moins élevées chez les animaux traités que chez les témoins ce

qui indique, comme chez le poulet, une association négative entre le pHu et l’oxydation des lipides.

En 2001, Ahn et al. ont confirmé les observations faites chez le porc en comparant des échantillons

de viande acide (i.e. à faible pHu) et DFD (i.e. à fort pHu) issus du muscle longissimus dorsi après

les avoir irradiés afin d’en étudier le profil de substances volatiles. Ces auteurs ont conclu qu’à

pHu élevé, la viande était significativement plus stable face au stress oxydatif.

Le lien entre le pH et l’oxydation des lipides s’explique par le fait que la chute post-mortem du pH

modifie la charge nette des protéines et leur structure (voir le paragraphe sur la dénaturation post-

mortem des protéines musculaires) ce qui réduit leur capacité à séquestrer les ions catalytiques qui

oxydent les lipides (e.g. le fer) (Yasosky et al., 1984). Suite à la désintégration des membranes

cellulaires, ces ions à effet pro-oxydant sont libérés et entrent en contact avec les acides gras

insaturés ce qui conduit à l’oxydation de ces acides gras, à la libération de radicaux libres mais

aussi à la propagation des réactions oxydatives (Morrissey et al., 1998).

2.4. L’oxydation post-mortem des protéines musculaires

L’oxydation des protéines implique une modification covalente (i.e. une molécule qui se rajoute à

une autre) de ces protéines induite soit directement par les espèces réactives de l’oxygène (ROS)

ou indirectement par les produits secondaire du stress oxydatif (Traore et al., 2012). Tous les
51
muscles contiennent naturellement des substances ou des molécules pro-oxydantes telles que

l’hème, la myoglobine, l’hémoglobine, le fer ferrique (Fe3+) et d’autres ions métalliques capables

de déclencher l’oxydation (Lund et al., 2011). Récemment, Traore et al. (2012) ont suggéré un lien

entre le niveau de glycogène résiduel et l’oxydation des protéines dans le muscle Longissimus

thoracis chez le porc où ils ont observé une corrélation positive entre ces deux caractères. Ce

phénomène produit plusieurs changements physico-chimiques dans le muscle. Selon Lund et al.

(2011), les changements les plus marqués suite à l’oxydation des protéines sont (1) la formation

des dérivés de carbonyl, (2) la perte des groupes sulfydryl et (3) la formation de liens croisés intra-

et inter-molécules de protéines. Les conséquences de ces changements sur les protéines

musculaires se manifestent par toute une gamme de modifications de structure mais aussi par la

fragmentation de ces protéines ce qui conduit à la perte de leur fonctionnalité (Utrera et Estévez,

2012).

L’impact du pH sur l’oxydation des protéines est indirect et passe par son impact sur l’oxydation

des lipides (Wang et al., 2009). Selon ces auteurs, un pHu faible, dans le muscle p. major du poulet,

entraîne le déclenchement et la propagation de l’oxydation des lipides et en conséquence, la

libération des radicaux libres (voir le paragraphe précédent). Ces derniers se rattachent aux acides

aminés des chaînes latérales des protéines conduisant ainsi à leur oxydation.

L’ensemble des changements physico-chimiques qu’entraîne la chute rapide et extrême du pH post-

mortem sont normalement observés dans les conditions normales d’évolution de pH post-mortem

mais à moindre magnitude. Ces changements sont indispensables à la conversion du tissu

musculaire en viande et à l’élaboration des attributs de qualité de cette viande (Lawrie, 2010). Les

défauts de qualité liés aux variations de pH, comme nous allons le voir dans cette revue, ne sont

observés que dans les cas extrêmes de variation de ce caractère.

52
53
3. Impact de la chute du pH post-mortem sur la qualité de viande
Dans cette section, nous allons aborder l’effet des variations de pH sur les trois composantes

majeures de la qualité technologique (i.e. la couleur, le pouvoir de rétention d’eau et la texture de

la viande). Cela nous permettra de comprendre les liens entre les changements physico-chimiques

post-mortem que nous venons d’aborder dans la section précédente et les caractères de qualité

technologique mentionnés ci-avant.

3.1. La couleur de la viande

La couleur de la viande, quelle que soit l’espèce animale dont elle est issue, compte parmi les

indicateurs intrinsèques ayant une influence majeure sur l’apparence du produit et par conséquent

sur la perception de la qualité de ce produit par les consommateurs (Bekhit et Faustman, 2005).

Les consommateurs se servent de la couleur pour juger la fraîcheur du produit et sont, dans la

majorité des cas, prêts à payer un prix plus élevé pour un produit ayant une couleur qu’ils jugent

acceptable. L’évaluation de la couleur de la viande se fait, selon Mancini (2013), soit

subjectivement (i.e. à l’œil), comme c’est le cas lors de l’évaluation sensorielle de la viande par des

panels de jurés ou de consommateurs où le degré d’acceptabilité de la couleur est jugé sur une

échelle hédonique donnée variant, par exemple, entre 0 (couleur très pâle) et 5 (couleur très foncée),

soit objectivement (i.e. par un instrument) en mesurant la réflectance de la surface de la viande. Les

variables de réflectance utilisées en routine lors de la mesure de la couleur de la viande sont celles

définies par la Commission Internationale de L’éclairage (CIE) : l’indice de luminance (L*),

l’indice de rouge (a*) et l’indice de jaune (b*).

54
 Figure 9 : Structure chimique de la myoglobine.

La couleur de la viande est majoritairement déterminée par la myoglobine (Figure 9), une protéine

sarcoplasmique composée d’une seule chaîne, ayant une forme globulaire et servant de transporteur

d’oxygène dans le tissu musculaire (Mancini, 2009). En fonction de (1) la molécule reliée sur la

position 6 de l’atome de fer, se trouvant en position centrale dans cette protéine, et de (2) son état

d’oxydo-réduction, quatre types différents de cette protéine (Figure 10) peuvent être

observés (Cornforth et Jayasingh, 2004) : (1) La déoxy-myoglobine est formée quand la position 6

de l’atome de fer (en état de réduction, Fe+2) est libre (absence de molécule) et attribue à la viande

une couleur rouge violacé, (2) l’oxy-myoglobine qui est formée quand l’atome de fer (Fe+2) est relié

à une molécule d’O2 et attribue à la viande une couleur rouge cerise brillant, (3) la carboxy-

myoglobine se forme quand la position 6 de l’atome de fer (Fe+2) est occupée par une molécule de

monoxyde de carbone (CO) ce qui attribue à la viande une couleur rouge cerise aussi brillant que

celle attribuée par l’oxy-myoglobine, (4) la met-myoglobine qui est normalement formée suite à

l’oxydation de l’atome de fer (transformation de Fe+2 en Fe+3) de l’oxy- ou de la déoxy-myoglobine

et donne ainsi à la viande une couleur brune.

55


)LJXUH5HSUpVHQWDWLRQVFKpPDWLTXHGHVVWDWXWVFKLPLTXHVHWGHVFRXOHXUVDVVRFLpHVDX[
GLIIpUHQWHVYDULDQWHVGHODP\RJORELQH

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1997; Fletcher, 1999; Qiao et al., 2002). Ainsi, les viandes à pHu élevé (dites viandes DFD-Like

pour Dark, Firm, Dry) se caractérisent par une couleur plus sombre ou foncée (i.e. valeurs de L* et

b* plus faibles et valeur de a* plus élevée) tandis que celles à pHu faible (dites viandes acides) se

caractérisent par une couleur pâle prononcée (i.e. valeurs de L* et b* plus élevées et valeur de a*

plus faible). Le paramètre L* est responsable de l’aspect pâle de la couleur et il est largement utilisé

afin de différencier les filets normaux des filets anormalement pâles (Zhang et barbut, 2005). Le

coefficient de corrélation phénotypique (rp) rapporté dans la littérature entre ce paramètre et le pHu

est très élevé variant de -0,61 (Barbut, 1997; Berri et al., 2007) à -0,76 (Van Laack et al., 2000) et

il est significatif dans tous les cas. Par contre, le paramètre a* est responsable de l’aspect rouge de

la couleur de viande et et peut servir d’indicateur pour différencier les filets normaux des filets

anormalement foncés (Boulianne et King, 1998). La corrélation entre ce paramètre et le pHu du

filet est néanmoins beaucoup plus faible que dans le cas du L* variant de 0,27 (Fletcher, 1999) à

0,52 (Harford et al., 2014). Finalement, le lien entre L* et a* est négatif et la corrélation entre les

deux paramètres varie de -0,49 (Fletcher, 1999) à -0,35 (Harford et al., 2014).

Selon Swatland (2008), chez le poulet, les variations extrêmes du pHu influencent la couleur de la

viande soit par (1) la dénaturation des protéines sarcoplasmiques (dont la myoglobine fait partie),

soit par (2) l’augmentation de la réflectance au niveau de la surface myofibrillaire ou bien par (3)

l’augmentation de la réfraction de lumière quand cette dernière passe à travers les myofibrilles. A

un pHu élevé (> 6,1), deux facteurs importants jouent sur la couleur de viande (Lawrie, 2006c). Le

premier, c’est l’activité de l’enzyme cytochrome oxidase. Cette enzyme est impliquée dans la

réduction de la met-myoglobine (couleur brune) en oxy-myoglobine en présence d’O2 (couleur

rouge cerise brillant) ou en déoxy-myoglobine en absence d’O2 (couleur rouge violacé). L’activité

de cette enzyme augmente d’autant plus que le pH de la viande augmente (Bekhit and Faustman,

57
2005). Le deuxième, c’est l’absence du phénomène de dénaturation et la perte de fonctionnalité

des protéines musculaires. A un pHu supérieur à 6,1, les protéines musculaires (sarcoplasmiques

et myofibrillaires) sont bien au-delà de leur point iso-électrique (Huff-Lonergan and Lonergan,

2005). En conséquence, la majorité de l’eau du muscle reste attachée aux protéines dont la fonction

est de relier l’eau et les fibres musculaires deviennent étroitement compressées les unes contre les

autres formant ainsi un barrage empêchant la diffusion de l’eau vers l’extérieur. Dans ce cas, la

dispersion de lumière par le tissu musculaire devient plus faible alors que la capacité de la

myoglobine à absorber la lumière augmente et le trajet parcouru par cette dernière en traversant le

tissu musculaire devient plus long ce qui attribue à la viande une couleur plus foncée ou plus

sombre. En revanche, à un pHu faible (< 5,7), les phénomènes opposés sont observés (Swatland,

2008) suite notamment à la dénaturation des protéines qui entraîne la perte du pouvoir colorant de

la myoglobine mais aussi la réduction du pouvoir de rétention d’eau. Ainsi, la dispersion de lumière

par le tissu musculaire augmente tandis que la capacité de la myoglobine à absorber cette lumière

est affaiblie et le trajet parcouru par la lumière dans le tissu musculaire est raccourci ce qui confère

à la viande une couleur pâle. Chez le poulet, la composante rouge (a*) du filet augmente avec la

vitesse de chute de pH post-mortem, elle-même déterminée par l’intensité des battements d’ailes

avant l’abattage (Berri et al., 2005 et Debut et al., 2005) et probablement l’afflux de sang dans le

muscle.

3.2. Le pouvoir de rétention d’eau de la viande (PRE)

L’eau est la composante majeure du tissu musculaire. Elle représente 75% de sa composition

chimique (Brewer, 2004). Au sein du tissu musculaire, l’eau est répartie dans différents

compartiments. En effet, 5% de l’eau se trouve liée aux protéines par adsorption (i.e. adhésion

surface contre surface) monomoléculaire ou multimoléculaire. Cette proportion d’eau n’est pas

58
disponible pour participer aux réactions et elle n’est pas influencée par les charges des protéines

musculaires. Par conséquent, le pH n’a pas d’impact sur ces 5% d’eau (Brewer, 2004). L’eau

immobilisée est retenue fermement dans les myofibrilles soit par effet stérique (i.e. arrangement

des molécules dans l’espace) soit par attraction vers l’eau liée (Apple et Yancey, 2013).

Contrairement à l’eau liée, l’eau immobilisée peut être enlevée par les méthodes conventionnelles

telles que la cuisson ou la déshydratation. Par ailleurs, c’est l’eau immobilisée qui est la plus

influencée par l’évolution post-mortem du pH et la conversion du tissu musculaire en viande (Huff-

Lonergan et Lonergan, 2005). Enfin, après avoir coulé des cellules musculaires vers l’espace

extracellulaire, l’eau immobilisée est appelée l’eau libre. Cette dernière est retenue dans ce

compartiment par de faibles forces capillaires.

Selon Apple et Yancey (2013), le pouvoir de rétention d’eau (PRE) est la capacité inhérente de la

viande à retenir l’eau quand une force y est appliquée (i.e. découpe, pression, broyage, mise en

emballage) ou pendant la transformation de la viande (i.e. saumurage et cuisson).

Le pH ultime de la viande influence le pouvoir de rétention d’eau par l’effet qu’il exerce sur les

protéines musculaires ainsi que sur la structure musculaire (Huff-Lonergan et Lonergan, 2005).

Quand le pH ultime chute et se rapproche du point isoélectrique des protéines musculaires, la

charge nette de ces protéines s’approche de zéro. En conséquence, elles perdent leur capacité à

relier et à retenir l’eau dans le tissu musculaire (Huff-Lonergan et Lonergan, 2007). De plus, au

point isoélectrique, les forces électrostatiques permettant de maintenir l’espacement des

myofilaments à l’intérieur des myofibrilles sont également réduites (Puolanne et Halonen, 2010).

Par conséquent, l’eau immobilisée qui est retenue dans cet espace est forcée vers l’espace

extramyofibrillaire où elle sera ensuite perdue sous forme d’exsudat.

59
Après l’arrivée du pH des muscles à son point ultime, les muscles entrent en rigor mortis ce qui se

produit chez le poulet de chair 5 à 6 h post-mortem (Thielke et al., 2005). En cas de vitesse de chute

de pH extrêmement rapide, les enzymes protéolytiques, et notamment la µ-calpaine, sont

dénaturées et par conséquent, elles sont désactivées (Barbut et al., 2008). Cet arrêt de protéolyse,

selon Pearce et al. (2011), fait que les protéines cyto-squelettiques et costamériques qui forment

les liens intra- et inter-myofibrillaires et qui relient les myofibrilles au sarcolemme restent intactes

(voir la section précédente). En conséquence, la contraction musculaire prolongée pendant la rigor

mortis exerce un effet synergique à celui de la dénaturation en forçant l’eau accumulée dans

l’espace extracellulaire vers l’extérieur du muscle aggravant ainsi la perte de l’eau libre par

exsudation.

La dernière voie par laquelle le pH pourrait intervenir dans le déterminisme du PRE est l’oxydation

des protéines musculaires (voir la section précédente). Récemment, Traore et al. (2012) ont étudié

le lien entre l’oxydation des protéines et le PRE dans le muscle Longissimus thoracis chez le porc.

Les échantillons ont été classés en trois groupes en fonction du PRE; PRE élevé (exsudat < 2,6%),

PRE intermédiaire (2,6% < exsudat < 4%) et PRE faible (exsudat > 4%). Ils ont noté des

concentrations de carbonyl (indicateur d’oxydation de protéines) significativement plus

importantes dans le groupe de PRE faible que dans les autres groupes. Ces auteurs ont conclu que

l’oxydation modifiait la capacité des protéines à former des liaisons d’hydrogène, électrostatiques

ou capillaires avec les molécules d’eau ce qui aggravait encore la perte d’eau par exsudation. Ces

résultats étaient en cohérence avec ceux d’Utrera et Marion (2012) qui ont observé une corrélation

négative et significative (-0,45, P < 0,01) entre le niveau de carbonyl et le PRE dans le muscle

Longissimus dorsi chez le porc.

60
 3.3. La texture de la viande
La texture de la viande est le caractère le plus important relativement à la satisfaction finale des

consommateurs de la viande de poulet (Lawrie, 2006d). Selon Kerth (2013), la tendreté de la viande

est déterminée par (1) la l’état physico-chimique des protéines musculaires, et (2) la densité du

tissu conjonctif dans le muscle. Les problèmes de texture liés à la formation et à la multiplication

des liaisons croisées au sein du tissu conjonctif ont pratiquement disparu chez le poulet de souche

standard en raison du progrès réalisé en termes de réduction de l’âge à l’abattage (Fletcher, 2002).

La tendreté liée aux protéines musculaires, quant à elle, est déterminée par (a) le degré de

contraction des sarcomères mais aussi (b) par la dégradation post-mortem des protéines (Kerth,

2013). Durant la phase de rigor mortis, plus les sarcomères du muscle se raccourcissent, plus la

dureté de la viande augmente (Wakefield et al., 1989). Les mécanismes par lesquels se réalisent le

raccourcissement des sarcomères et la rigidité des muscles post-mortem sont plutôt influencés par

la vitesse de chute de pH que par le point ultime de chute post-mortem (Dunn et al., 2000). L’effet

de la vitesse de chute du pH sur la rigidité post-mortem varie en fonction de la température de

carcasse (Lyon and Buhr, 1999). Selon ces auteurs, il existe trois conditions post-mortem où la

rigidité du muscle est augmentée. La première condition est la rigidité due à une température élevée

de carcasse (> 19 °C). Dans ce cas, la glycolyse est accélérée, l’ATP est vite épuisée et le pH ultime

est rapidement atteint et, par conséquent, le muscle entre en rigor mortis plus tôt qu’à une vitesse

de chute de pH normale. La deuxième condition est observée en cas de vitesse de chute lente du

pH accompagnée d’un refroidissement rapide (< 14 °C à pH15 > 6,7) des muscles. Dans ces

conditions, la disponibilité de l’ATP couplée à la présence du Ca2+ provoque la contraction des

sarcomères et l’augmentation de la rigidité musculaire. Il faut noter que ces conditions de

température et de pH à 15 min post-mortem se réunissent fréquemment dans les systèmes où les

filets sont précocément (< 4 h post-mortem) séparés des carcasses (découpe à chaud), ce qui a pour
61
effet d’augmenter davantage la contracture musculaire (Northcutt et al., 2001; Huezo et al., 2007).

La troisième condition est observée quand on fait décongeler un muscle ayant été congelé avant

l’entrée en rigor mortis. Dans ce cas, le muscle, encore en stade de pré-rigor, contient une réserve

suffisante d’ATP et de Ca2+ pour provoquer la contraction et le raccourcissement des sarcomères

une fois qu’il est décongelé. La dégradation post-mortem des protéines musculaires et les voies par

lesquelles intervient le pH dans le déterminisme de l’activité protéolytique ont été suffisamment

abordées dans la section précédente. Brièvement, le système de calpaines a pour fonction de

dégrader les protéines cyto-squelettiques (e.g. la desmine, la titine et la nébuline), chargées de

maintenir l’organisation structurelle du muscle, libérant ainsi les myofilaments qui sont ensuite

visées par le système de cathepsines ayant pour substrat les protéines myofibrillaires (e.g. la

myosine et l’actine). Le premier système est influencé par la vitesse de chute du pH alors que le

deuxième est influencé par le pH ultime du muscle (Koohmaraie and Geesink, 2004).

62
63
4. Les défauts de qualité liés aux variations du pH post-mortem
Dans cette section, nous allons nous concentrer sur les défauts de qualité technologique pour

lesquels une association significative avec les variations extrêmes de pH post-mortem a été mise

en évidence. Dans un premier temps, nous allons aborder le défaut dit PSE (chez le porc) ou PSE-

Like (chez le poulet et la dinde) qui est lié à la vitesse de chute post-mortem du pH. Ensuite, nous

allons nous intéresser aux défauts associés au pH ultime à savoir les viandes dites acides et les

viandes dites DFD (chez le porc) ou DFD-Like (chez le poulet et la dinde).

Il faut noter que les viandes PSE-Like sont souvent étudiées dans la littérature en lien avec le pH

ultime (i.e. mesuré à 24 h post-mortem) de la viande (Barbut, 1993; 1996; 1997; 2005; Kissel et

al., 2009; Sheard et al., 2012). Or, ce défaut de qualité est lié à la vitesse de chute de pH

normalement mesurée entre 15 et 20 min post-mortem chez le poulet et chez la dinde (Pietrzak et

al., 1997; Berri et al., 2001; Fernandez et al., 2001; Le Bihan-Duval et al., 2001; 2008). Par

conséquent, dans la synthèse qui suit, les études ayant étudié les viandes définies comme PSE-Like

en lien avec le pH ultime seront discutées dans la section sur les viandes acides.

Chez les volailles, l’incidence des défauts PSE-Like et acides est souvent basée sur l’estimation de

la luminance et varie considérablement d’une étude à l’autre. Selon Petracci et al. (2009),

l’incidence de ce type de défaut dans le marché de volailles en Europe varie de 5 à 30%. Aux Etats-

Unis, Owens et al. (2009) ont estimé l’incidence des viandes PSE-Like chez la dinde de 5 à 40%

ce qui fait une perte économique annuelle de l’ordre de 200 millions de dollars US pour cette filière.

Garcia et al. (2010) ont indiqué que l’incidence des viandes PSE-Like chez le poulet au Brésil était

aux alentours de 10%.

64
 4.1. La viande PSE-Like (Pale, Soft, Exudative)
En 1954, Ludvigsen (cité par Santiago-Anadon, 2002) était le premier à décrire un problème chez

le porc qu’il a appelé la dégénérescence musculaire. La viande, issue des animaux atteints de ce

problème, se caractérisait par une couleur pâle (Pale), une texture particulièrement molle à l’état

cru (Soft) et une perte en eau par exsudation (Exudative) très importante. Vu ces caractéristiques,

ce défaut est aujourd’hui appelé PSE (Lee and Choi, 1999). Chez le porc, l’origine génétique de

ce défaut a été mise en évidence (Fujii et al., 1991). En revanche, chez les volailles, aucun

déterminant génétique n’a encore été identifié pour la viande PSE (Paiao et al, 2013). L’équivalent

de ce défaut chez le poulet est donc aujourd’hui couramment appelé PSE-Like (Petracci et al.,

2009). Dans leur revue sur les causes et les solutions à ce défaut, Lee and Choi (1999) ont estimé

l’incidence de la viande PSE chez le porc entre 10% et 30% et dans certains cas, elle a été estimée

à 60%. Dix ans plus tard, Barbut et al. (2008) ont fait une revue sur le progrès réalisé en matière

de réduction de l’incidence de ce défaut. Ils ont estimé que cette incidence avait largement diminué

et variait chez le porc entre 0,1% et 10%.

Les variations de la vitesse de chute sont influencées par plusieurs facteurs tels que la souche

(Debut et al., 2003), le sexe de l’animal (Offer, 1991), la saison (McKee and Sams, 1997; Petracci

et al., 2004). Mais, un facteur important semble être l’activité des animaux sur la chaîne d’abattage

dont la variation est directement impliquée dans les variations du métabolisme énergétique post-

mortem et notamment la vitesse initiale de chute du pH (Berri et al., 2005; Debut et al., 2005).

Les changements physico-chimiques observés dans le muscle suite à l’incidence de ce défaut se

produisent en cas d’acidification post-mortem accélérée induisant une chute rapide du pH alors que

la température de la carcasse est encore élevée (McKee and Sams, 1998; Van Laack and Lane,

2000). Cette combinaison de pH et de température entraîne la dénaturation des protéines

65
musculaires (Huff-Lonergan and Lonergan, 2005) ce qui se répercute directement sur la

fonctionnalité de ces protéines ainsi que sur les caractères de qualité technologique tels que la

couleur, le pouvoir de rétention d’eau et la texture de la viande (Zhu et al., 2013). La couleur

particulièrement pâle des viandes PSE-Like est attribuée à l’augmentation de la dispersion de

lumière au niveau de la surface du muscle suite à la dénaturation des protéines sarcoplasmiques

(Irie and Swatland, 1993). MacKee et Sams (1998) ont réalisé une étude afin de comprendre l’effet

combiné d’une température élevée de carcasse et d’un pH faible sur l’incidence de la viande PSE-

Like dans le filet de dinde. Dans cette étude, les échantillons du muscle p. major ont été maintenus

à une de trois températures : 0 °C, 20 °C ou 40 °C jusqu’au développement de la rigor mortis. Les

auteurs de cette étude ont noté qu’au fil du temps, entre 0 min et 4 h post-mortem, plus la

température était élevée, plus le pH du muscle diminuait et plus la couleur des échantillons de p.

major était pâle. Selon ces auteurs, une température élevée de carcasse a pour effet d’accélérer le

métabolisme glycolytique post-mortem et par conséquent la vitesse de chute du pH post-mortem.

Cela déclenche l’ensemble des changements physico-chimiques observés dans les viandes PSE-

Like. Les variations de couleur observées dans les viandes PSE-Like ne sont pas indépendantes de

la diminution du pouvoir de rétention d’eau provoquée par ce défaut. En effet, Huff-Lonergan and

Lonergan (2005) ont indiqué qu’avec la chute de pH post-mortem, l’espace inter-myofilaments fins

et épais est réduit. En conséquence, les fluides sarcoplasmiques accumulés dans cet espace peuvent

être forcés vers l’espace extra-myofibrillaire et puis vers l’extérieur du muscle sous forme

d’exsudat. L’accumulation de l’exsudat sur la surface de la viande argumenterait la dispersion de

la lumière par cette surface. Ceci explique la forte corrélation négative (-0,75, P < 0,01) mise en

évidence par Allen et al. (1998) entre le pouvoir de rétention d’eau et la luminance (L*) des filets

de poulet. La forte perte d’eau par exsudation caractérisant les viandes PSE-Like serait le résultat

66
de la perte de fonctionnalité et de la dégradation des protéines musculaires (Pietrzak et al., 1997).

En comparant deux groupes de dindes se différenciant par leur vitesse de chute de pH (5,80 vs 6,44

à 20 min post-mortem), ces auteurs ont montré une augmentation marquée du PRE entre les

groupes de faible et de fort pH à 20 min post-mortem, respectivement. Cette différence a été

attribuée, par ces auteurs, à la solubilité et l’extractibilité réduites de la myosine suite à sa

dénaturation. Ces résultats ont été confirmés par MacKee et al. (1998). Ces auteurs ont mené une

étude dont l’objectif était la mise en place d’un test permettant de prédire l’incidence des viandes

PSE-Like chez la dinde. Dans cette étude, les filets pâles (pH15 = 5,81, L* > 53) et normaux (pH15

= 6,0, L* < 53) ont été comparés. Ces auteurs ont montré des différences significatives entre les

deux groupes en termes d’exsudat (1,82 vs 0,77% respectivement, P < 0,05) et de perte après

cuisson (32,56 vs 25,52% respectivement, P < 0,05). Ces différences ont été attribuées, comme

dans l’étude citée ci-avant, à la solubilité réduite des protéines musculaires.

Chez le poulet, le PRE est également affecté par la protéolyse des protéines cyto-squelettiques (e.g.

la titine, la nebuline et la desmine) et costamériques (e.g. la vinculine) pendant le processus de

maturation de la viande (Tomaszewska-Gras et al., 2011). Ces auteurs ont montré une très forte

corrélation négative entre la dégradation de la titine et de la nébuline (quantifiées par SDS-PAGE)

d’un côté et la perte d’eau après cuisson de l’autre (r = -0,86 et -0,87 respectivement, P < 0,01).

Huff-Lonergan and Lonergan (2005) et Huff-Lonergan et al. (2007) avaient déjà observé le lien

entre la protéolyse et le PRE chez le porc. Selon ces auteurs, une vitesse de chute de pH élevée

conduit à la cessation de l’activité protéolytique post-mortem ce qui fait que les protéines

mentionnées ci-avant restent intactes. Par conséquent, l’organisation structurelle du muscle est

conservée. Dans ce cas, la contraction du muscle pendant la rigor mortis forcera l’eau libre,

accumulée dans les espaces intracellulaires, vers l’espace extracellulaire et puis vers l’extérieur du

67
muscle sous l’effet de la gravité. Les modifications de fonctionnalité que subissent les protéines

musculaires des viandes PSE-Like entraînent des changements de texture et plus particulièrement,

elles confèrent aux viandes crues atteintes de ce défaut une texture excessivement molle (Petracci

et al., 2004). Zhang et al. (2012) ont étudié l’effet du stress thermique chronique sur le métabolisme

glycolytique et sur la qualité de la viande chez le poulet. Ils ont remarqué que, sous l’effet de la

chaleur chronique (34 °C), la vitesse de chute de pH dans le muscle p. major était significativement

supérieure (pH45min = 6,21 vs 6,36, P < 0,05) à celle observée chez les animaux gardés à une

température normale d’élevage (23 °C). Dans le même temps, la force de cisaillement nécessaire à

la rupture de la viande cuite du filet des animaux stressés était significativement plus importante

(19,30 vs 17,19 N, P < 0,05). Selon ces auteurs, l’accélération de l’acidification post-mortem

diminue la capacité des protéines musculaires à retenir l’eau ce qui résulte en l’augmentation de la

perte d’eau par exsudation mais aussi après cuisson. Par conséquent, les fibres musculaires se

compressent augmentant ainsi la résistance des fibres à la rupture et la dureté de la viande PSE-

Like cuite.

Li et al. (2015) ont récemment réalisé une étude comparative entre les viandes normales et PSE-

Like du filet de poulet. Au lieu de mesurer la force de cisaillement des filets, ils ont comparé les

profils rhéologiques (i.e. la dureté, l’élasticité, la cohésion et la masticabilité) de gels préparés à

partir de la viande de ces deux groupes. Ils ont observé, en accord avec les travaux cités ci-avant,

que les valeurs des propriétés rhéologiques au sein du groupe PSE-Like (pH2h = 5,86, L* = 55,04)

étaient considérablement plus faibles que celles du groupe normal (pH2h = 6,01, L* = 49,9) ce qui

a également été attribué à leur plus forte perte en eau après cuisson.

68
 4.2. Les viandes acides et les viandes DFD-Like
Chez le porc, les viandes qui se caractérisent par une vitesse normale de chute de pH post-mortem

suivie d’un pH ultime considérablement plus faible de ce qui est observé dans les viandes normales,

sont dites acides (Naveau, 1986). A l’opposé, les viandes dont le pH ultime est plus élevé que les

viandes ayant un métabolisme glycolytique normal, sont dites DFD chez le porc ou DFD-Like chez

les volailles (Mallia et al., 2000; Qiao et al., 2001; Adzitey and Nurul, 2011). Chez les volailles,

les viandes dont le pH ultime mesuré à 24 h post-mortem est inférieur à un certain seuil sont souvent

désignées comme des viandes PSE-Like dans la littérature. Dans cette section, elles seront

désignées en tant que viandes acides du fait que les viandes PSE-Like sont liées à la vitesse de

chute de pH mais pas au pH ultime de la viande (voir paragraphe précédent). L’incidence de ces

défauts est estimée à 25% chez la dinde et de 0 à 28% chez le poulet (McCurdy et al., 1996; Barbut,

1997). En France, une série d’enquêtes a été menée par l’INRA et l’ITAVI dans les abattoirs

français entre 2008 et 2011. Les résultats des enquêtes ont montré que la fréquence des viandes

acides (pH < 5,7) variait largement en fonction du génotype et allait de 18% chez le poulet standard

jusqu’à 50% chez le poulet label. En revanche, la fréquence des viandes DFD-Like (pH > 6,2)

variait, selon ces enquêtes, de 0 chez le poulet label à 10% chez le poulet standard (Bouvarel et al.,

2011).

Dans le paragraphe suivant, les propriétés des viandes acides et DFD-Like sont comparées ce qui

va nous permettre de mieux comprendre l’impact de ces défauts sur les caractères de qualité

technologique.

4.2.1. La couleur des viandes acides et DFD-Like

La couleur particulièrement pâle des viandes acides et particulièrement foncée (i.e. Dark) des

viande DFD-Like est attribuée aux changements post-mortem observés au niveau de la

69
microstructure du muscle (Guarnieri et al., 2004). Barbut et al. (2005) ont comparé la

microstructure du tissu musculaire entre trois groupes d’échantillons de filets de poulet marinés,

avec un groupe acide (pHu = 5,72, L* = 57,7), un groupe normal (pHu = 6,02, L* = 49,7) et un

groupe DFD-Like (pHu = 6,27, L* = 44,9). Ils ont noté que les espaces inter-cellulaires ainsi que

les espaces inter-faisceaux musculaires étaient significativement plus importants dans les viandes

acides que dans les viandes normales et les viandes DFD-Like respectivement. Cette modification

de microstructure fait que le trajet parcouru par la lumière traversant le tissu musculaire est

relativement raccourci et que l’absorbance de la lumière par ce tissu est également diminuée. Par

conséquent, la dispersion de lumière au niveau de la surface de la viande augmente sensiblement

ce qui attribue à la viande acide une couleur plus pâle (Swatland, 2008). Selon cet auteur, le

phénomène inverse est observé dans les viandes DFD-Like ce qui leur confère une couleur foncée.

Les variations de couleur observées dans les viandes acides et DFD-Like, comme dans le cas des

viandes PSE-Like, sont aussi influencées par les variations du pouvoir de rétention d’eau. Plus

l’exsudat est élevé (i.e. viandes acides) plus l’indice de réfraction de la lumière au niveau de la

surface du muscle est important et plus la couleur de la viande est pâle. La situation inverse est

observée dans les viandes DFD-Like dont l’exsudat est faible. Ce lien entre exsudat et couleur de

la viande est en cohérence avec la corrélation significative et négative entre ces deux caractères (r

= -0,61, P < 0,05) mise en évidence par Barbut (1997) dans le filet de poulet.

4.2.2. Le pouvoir de rétention d’eau (PRE) des viandes acides et DFD-Like

Les variations du pouvoir de rétention d’eau observées dans les viandes acides et DFD-Like sont

dues, comme c’est le cas des viandes PSE-Like, aux variations de la fonctionnalité des protéines

musculaires (Hertog-Meische et al., 1997; Garcia et al., 2010). Barbut (1993) a étudié les liens

entre les caractères de qualité technologique en comparant deux groupes de filets de dinde classés

70
pâle (PM-pHu = 5,68, L* = 53,6) ou foncé (PM-pHu = 6,03, L* = 41,1). Selon les résultats de cette

étude, les viandes DFD-Like avaient une perte après cuisson deux fois moins forte que celle des

viandes acides (9% d’écart). Barbut (1993) a attribué cette différence à la perte de fonctionnalité

des protéines musculaires suite à la dénaturation que l’on observe à faible pHu. Ce même auteur a

ultérieurement montré de fortes corrélations (r = 0,87 et r = 0,85, P < 0,01) entre le pHu et le PRE

mesuré par centrifugation d’échantillons de viande chez la dinde (Barbut, 1996) et chez le poulet

(Barbut, 1997), respectivement. Ces corrélations impliquent que plus le pHu est élevé, plus la

solubilité ainsi que l’extractabilité des protéines musculaires sont importantes (Rathgeber et al.,

1999; Van Laack et al., 2000) et leur capacité à retenir l’eau dans l’espace intra-myofibrillaire est

également importante. Par conséquent, la perte d’eau par exsudation sera plus faible.

4.2.3. La texture des viandes acides et DFD-Like

Chez le Poulet, contrairement aux viandes PSE-Like, très peu d’éléments bibliographiques sont

disponibles sur la texture des viandes acides et DFD-Like dans la littérature. La plupart des études

menées chez le poulet et la dinde ont examiné l’impact des variations du pH ultime du muscle p.

major sur les caractéristiques de gels (i.e. le profil rhéologique) préparés à partir d’échantillons de

muscle.

Les changements physico-chimiques observés dans le muscle post-mortem en cas de pH ultime

fort ou faible sont responsables de la texture anormalement molle et dure des viandes crues acides

et DFD-Like respectivement (Zhang and Barbut, 2005). Ces auteurs ont étudié et comparé les

caractéristiques de texture de gels préparés à partir des viandes acides (pHu = 5,54, L* = 57,5),

normales (pHu = 5,91, L* = 50,2) et DFD-Like (pHu = 6,25, L* = 43,0) issues de filets de poulets

cuits. Ils ont montré que la force de fracture des gels fabriqués à partir de la viande acide était

significativement plus faible que celle des viandes normales et DFD-Like (28,1 < 42,07 < 59,96 N,

71
P < 0,05) respectivement. Dans cette étude, la faible force de fracture des viandes acides était

attribuée à la faible disponibilité de protéines solubles dans ce type de viande ce qui rendait les gels

formés à partir de cette viande moins cohésifs par rapport à ceux formés des deux autres groupes.

Chan et al. (2011) ont analysé les propriétés de texture des gels de viandes acides (pH < 5,7, L* >

52), normales (5,9 < pH < 6,1, 46 < L* < 52) et DFD-Like (pH > 6,3, L* < 46) chez la dinde. Les

résultats de cette étude étaient en accord avec ceux observés chez le poulet. Toutes les

caractéristiques de texture (i.e. la dureté, l’élasticité, la cohésion et la masticabilité) des gels de

viandes acides étaient plus faibles que celles des viandes normales et DFD-Like, respectivement.

Chan et al. (2011) ont indiqué que la texture de la viande chez la dinde était associée au PRE. Selon

ces auteurs, pendant la cuisson, les viandes à faible pH ultime perdent plus d’eau et par conséquent

la structure du gel devient moins résistante. L’eau reliée par les protéines musculaires et qui occupe

les espaces intra- et inter-myofibrillaires contribue au déterminisme de la texture de la viande. Près

du point iso-électrique (i.e. pH proches de 5,5), les protéines musculaires ne sont plus capables

d’assurer leurs fonctions ce qui entraîne une perte conséquente d’eau par exsudation. Cette perte

d’eau confère à la viande acide une texture molle à l’état cru mais une texture dure après cuisson

(Barbut et al., 2005). En revanche, le fort pouvoir de rétention d’eau des viandes DFD-Like leur

confère une texture dure à l’état cru et une texture plus tendre après cuisson.

72
73
5. Le contrôle génétique de la qualité des viandes
Afin de satisfaire une demande croissante en viande de volailles au niveau mondial, l’accent a été

mis depuis de nombreuses années sur l’augmentation des performances en élevage (croissance et

efficacité alimentaire) et du rendement en viande (au travers du pourcentage de filet). Les outils

utilisés par la filière afin d’améliorer ces caractères sont la sélection génétique et l’élaboration de

nouvelles stratégies alimentaires permettant aux animaux améliorés de réaliser pleinement leur

potentiel génétique. Afin de quantifier les gains réalisés, Havenstein (2006) a fait la synthèse de

plusieurs études ayant pour objectif de comparer des lignées génétiques de poulet de chair

sélectionnées à des lignées génétiques non améliorées (i.e. lignées contrôles) depuis les années 50.

Cet auteur estime que le progrès réalisé pour ces caractères est majoritairement dû à la sélection

génétique (85-90%) et que la part de l’alimentation reste quand même non négligeable (10-15%).

L’efficacité de la sélection génétique pour ces caractères est due au fait que ces caractères ont des

coefficients d’héritabilité modérément forts et que les corrélations génétiques entres ces caractères

sont majoritairement favorables (Le Bihan-Duval et al., 1998; Zerehdaran et al., 2004; Gaya et al.,

2006; Felicio et al., 2013). Selon Schmidt et al. (2009), un progrès considérable a été réalisé pour

le rendement en filet et la vitesse de croissance. En comparant une lignée moderne de poulet de

chair à une autre qui n’a pas été sélectionnée depuis les années 50, ces auteurs ont trouvé que le

rendement en filet, à l’âge de 5 semaines, était passé du simple (9%) au double (18%). Ces auteurs

ont également montré que la lignée sélectionnée avait une vitesse de croissance 1,8 fois plus

importante que celle de la lignée contrôle.

Au cours des années d’amélioration de ces caractères, les sélectionneurs se sont concentrés sur les

aspects de quantité de la production alors que les aspects de la qualité des produits ont très peu ou

pas du tout été abordés (Harford, 2014). La difficulté de mesurer les caractères de qualité, le coût

74
de ce type de mesure et la difficulté de l’intégration de certaines informations dans les programmes

de sélection sont parmi les raisons expliquant le peu d’attention qui a été porté à la qualité de la

viande (Williams, 2008).

Chez le poulet, la sélection pour la croissance et le développement musculaire ont entraîné de la

variabilité dans les caractéristiques du tissu musculaire mais aussi dans les propriétés fonctionnelles

de la viande. Par conséquent, il a été suggéré que cette sélection était à l’origine des problèmes de

qualité de viande chez cette espèce (Dransfield and Sosnicki, 1999; Petracci and Cavani, 2012).

La qualité étant devenue incontournable non seulement du point de vue de la filière avicole mais

aussi du point de vue du consommateur des produits issus de cette viande, nous allons, dans cette

section, aborder le contrôle génétique de cette qualité et plus particulièrement du pH ultime du filet

de poulet. Dans un premier temps, nous allons aborder les relations génétiques entre le pHu du filet

et les autres caractères de qualité technologique. Ensuite, du fait que les études génétiques menées

sur la qualité technologique de la viande de poulet ont majoritairement été réalisées sur des lignées

commerciales ou expérimentales sélectionnées soit sur la croissance soit sur la conformation de la

carcasse, il est indispensable d’examiner les liens génétiques entre la qualité de viande, la

croissance et le développement musculaire. Enfin, les connaissances sur les gènes majeurs

impliqués dans le contrôle génétique de la qualité de viande, notamment dans celui du pH, seront

présentées.

75
76
0.65 0.90
0.60 0.80
0.55 0.70
0.60
0.50
0.50
0.45
0.40
0.40 0.30
0.35 0.20
0.30 0.10
0.25 0.00
Chabault et al. Le Bihan Le Bihan Le Bihan Gaya et
0.20 (2012) Duval et al. Duval et al. Duval et al. al.(2011)
Chabault et Le Bihan Le Bihan Le Bihan Gaya et (1999) (2001) (2008)
al.(2012) Duval et Duval et Duval et al.(2011)
al.(1999) al.(2001) al.(2008) a* b* L*

Figure 11 : Héritabilité du pH ultime du filet. Figure 12 : Héritabilité des paramètres de couleur du filet.

0.50 0.60
0.45
0.50
0.40
0.35
0.40
0.30
0.25 0.30
0.20
0.20
0.15
0.10
0.10
0.05
0.00 0.00
Chabault et al. Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011) Chabault et al. (2012) Le Bihan Duval et al. Gaya et al. (2011)
(2012) al. (2001) al. (2008) (2001)

Figure 13 : Héritabilité de la perte d’eau par exsudation du filet. Figure 14 : Héritabilité de la vitesse de chute du pH du filet
 5.1. Héritabilités
Les études menées sur des lignées commerciales et expérimentales de poulet de chair sélectionnées

pour la croissance et les caractéristiques de la carcasse (Tableau 2) ont montré que la génétique

était parmi les déterminants les plus importants des caractères de qualité.

Tableau 2 : Caractéristiques des lignées expérimentales et commerciales étudiées dans les articles
cités.

Source Âge à l'abattage PV (g) RendFilet (%) PGA (%)

Chabault et al. (2012) 12 semaines 2678 ± 436 16,50 ±1,32 4,0 ±1,56
Le Bihan Duval et al. (2001) 6 semaines 1659 ± 258 14,04 ± 1,21 2,15 ± 0,55
Le Bihan Duval et al. (2008) 6 semaines 2141 ± 326 17,8 ± 1,50 2,6 ± 0,60
Gaya et al. (2011) 6 semaines 2656 19,3 -
PV : poids vif, RendFilet : rendement en filet, PGA : pourcentage de gras abdominal.

En 1999, Le Bihan-Duval et al. ont réalisé une analyse génétique sur des données issues d’une

expérience de sélection qui avait abouti à la création de deux lignées génétiques expérimentales :

la lignée Qualité, sélectionnée simultanément pour le poids vif (PV) et le rendement en filet (RF)

et contre le pourcentage de gras abdominal (PGA), et la lignée témoin qui n’a pas été sélectionnée.

A la 13ème génération de sélection, le pH ultime du muscle p. major (PM-pHu) avait une

composante génétique significative (Figure 11). En effet, au sein de cette population expérimentale,

la génétique comptait pour 49% de la variabilité totale de ce caractère. En outre, ces auteurs ont

mis en évidence un rôle significatif de la génétique dans le déterminisme des autres caractères de

qualité technologique tels que les trois paramètres de la couleur (i.e. L*, a* et b*) du filet (Figure

12). En 2001, afin d’améliorer la précision des estimations des paramètres génétiques, Le Bihan-

Duval et al. ont réalisé une autre analyse génétique sur les mêmes lignées mais, ils ont utilisé une

base de données plus importante (n = 1076 vs n = 231) et ils ont inclus de nouveaux caractères de

qualité par rapport à leur étude précédente. Cette nouvelle analyse a permis de confirmer la part de
la génétique dans le déterminisme du PM-pHu (Figure 11) mais aussi dans celui de la couleur

(Figure 12) de viande, de la perte d’eau par exsudation (Figure 13) et du pH15 (Figure 14).

Le rôle de la génétique dans le déterminisme des caractères de qualité technologique a également

été étudié sur des populations commerciales. En 2008, Le Bihan-Duval et al. ont réalisé une étude

sur une lignée grand-parentale commerciale sélectionnée intensivement pour la croissance et le

rendement en filet. Au sein de cette population, le PM-pHu était moins héritable que dans la

population expérimentale étudiée précédemment par ces auteurs mais, la composante génétique

était, comme dans les premières études, significative (Figure 11). Les paramètres de couleur et

l’exsudat étaient également significativement déterminés par la génétique. Au Brésil, Gaya et al.

(2011) ont effectué une analyse génétique sur les données issues d’une lignée commerciale de

poulet de type mâle sélectionnée intensivement pour les caractères de performances en élevage et

de qualité de carcasse. Au cours de cette étude, les caractères de qualité technologique ont

également été mesurés. En cohérence avec les résultats des études menées en France, le PM-pHu

était significativement mais modérément héritable (Figure 11). En revanche, les résultats de cette

étude ont indiqué des héritabilités plus faibles que celles rapportées dans les études françaises pour

les paramètres de couleur, l’exsudat et le pH15 (Figure 12, 13 et 14). Les particularités des souches

génétiques utilisées (notamment en termes de croissance et de conformation) et des conditions

d’élevage et d’expérimentation entre les études menées en France et au Brésil peuvent expliquer,

en partie, la variabilité observée dans les résultats de ces études.

En France, les souches à croissance lente, utilisées en élevage alternatif (e.g. le Label-Rouge,

l’élevage bio ou l’élevage en plein air), représentent 27% de la consommation totale de viande et

69% du marché des poulets consommés en carcasse entière (ITAVI, 2014).

79
Chabault et al, (2012) ont étudié la variabilité génétique des caractères de qualité et de composition

corporelle au sein d’une souche SASSO sélectionnée pour l’élevage Label Rouge. En accord avec

les résultats obtenus sur des souches standard expérimentales et commerciales, le PM-pHu était

fortement héritable au sein de cette lignée (Figure 11). De plus, les paramètres de la couleur du

filet ainsi que l’exsudat et le pH15 présentaient, au sein de cette lignée, des composantes génétiques

significatives (Figure 12, 13 et 14).

L’ensemble de ces résultats souligne l’existence d’une composante génétique significative de la

qualité technologique de la viande y compris dans des génotypes ayant subi une forte pression de

sélection sur la croissance et le développement musculaire. La variabilité que l’on observe entre

les différentes études reflète la variabilité inter-populations en termes de fond génétique, d’objectif

de sélection (e.g. croissance rapide vs croissance lente, rendement musculaire, efficacité

alimentaire, etc,) mais aussi de conditions d’élevage (e.g. expérimentales vs commerciales, élevage

intensif vs extensif).

Au-delà de l’héritabilité du PM-pHu et des autres caractères de qualité, les questions qui se posent

maintenant sont : Quels liens existent entre le PM-pHu, la croissance et les caractéristiques de la

carcasse ? Comment expliquer l’effet de la sélection pour ces caractères sur l’évolution de la qualité

technologique et sensorielle des viandes ?

80
 0.00 0.80
-0.10
-0.20 0.60
-0.30
-0.40 0.40
-0.50
-0.60 0.20
-0.70
-0.80 0.00
-0.90
-1.00 -0.20
Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011)
al.(2012) al.(2001) al.(2008) -0.40
Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011)
Exsudat L* al.(2012) al.(2001) al.(2008)

Figure 15 : Corrélation génétique entre le pH ultime du filet, l’exsudat et L*. Figure 16 : Corrélation génétique entre le pH ultime et le pH15 du filet.

0.40 0.00
0.30 -0.10
0.20
-0.20
0.10
0.00 -0.30

-0.10 -0.40
-0.20 -0.50
-0.30
-0.60
-0.40
-0.50 -0.70

-0.60 -0.80
Chabault et Le Bihan Le Bihan Le Bihan Gaya et Chabault et Le Bihan Le Bihan Le Bihan Gaya et
al.(2012) Duval et Duval et Duval et al.(2011) al.(2012) Duval et Duval et Duval et al.(2011)
al.(1999) al.(2001) al.(2008) al.(1999) al.(2001) al.(2008)

Figure 17 : Corrélation génétique entre le pH ultime et l’indice de rouge du filet. Figure 18 : Corrélation génétique entre le pH ultime et l’indice de jaune du filet.
 5.2. Le lien génétique entre le pH ultime et les autres caractères de qualité
Il est bien établi dans la littérature que le pH ultime du filet (PM-pHu) intervient de manière

importante dans le déterminisme des autres caractères de qualité technologique et sensorielle

notamment la couleur du filet (Barbut, 1996; 1997; Qiao et al., 2001; Swatland, 2008) et les

caractères liés au pouvoir de rétention d’eau tel que l’exsudat (Van Laack et al., 2000; Van Laack

and Lane, 2000; Puolanne and Halonen, 2010), le rendement technologique (Woelfel and Sams,

2001) et la dureté de la viande (Zhang and Barbut, 2005; Chan et al., 2011). De ce fait, les liens

génétiques entre ces caractères et le PM-pHu ont été pris en considération dans les études

génétiques citées dans le paragraphe précédent.

Contrairement à Gaya et al. (2011) qui ont trouvé une corrélation génétique modérée et positive

entre le PM-pHu et le pH15 au sein de leur population commerciale (Figure 16), ces deux caractères

apparaissent indépendants au sein de lignées expérimentales (Le Bihan-Duval et al., 2001) et

commerciales (Le Bihan-Duval et al., 2008) certes sélectionnées sur la croissance et le rendement

en filet mais plus anciennes que celles étudiées par Gaya, ou au sein d’une lignée à croissance lente

destinée à l’élevage Label Rouge (Chabault et al., 2012).

En ce qui concerne la couleur de la viande, toutes les analyses génétiques réalisées dans les études

citées ci-avant ont mis en évidence une relation génétique négative, modérée ou très forte, entre le

PM-pHu et L* (Figure 15). Ces études ont également montré une association génétique négative

mais de moindre amplitude entre PM-pHu et b* (Figure 18). En revanche, le lien génétique entre

PM-pHu et a* s’est révélé variable en termes de sens, avec une corrélation génétique positive dans

certaines populations et négative dans d’autres. En termes d’amplitude, cette corrélation était faible

à modérée dans toutes les populations étudiées (Figure 17).

Par rapport à l’exsudat, il est largement influencé par le PM-pHu au niveau génétique. La

corrélation génétique rapportée dans la littérature entre le PM-pHu et ce caractère était forte voire

très forte et négative dans toutes les études génétiques sur la qualité de la viande chez le poulet

(Figure 15).

Le lien génétique entre le PM-pHu et la perte après cuisson ainsi qu’entre le PM-pHu et la

résistance de la viande au cisaillement a également été étudié chez le poulet de souche standard (Le

Bihan-Duval et al., 2008). Les corrélations génétiques estimées entre le PM-pHu et ces deux

caractères étaient fortes et significatives (rg : -0,80 et -0,81 respectivement, p < 0,01). En revanche,

chez le Label Rouge, il semble que le rôle du PM-pHu en tant que facteur déterminant de la

résistance au cisaillement est plus limité qu’en souche standard avec une corrélation génétique

estimée à -0,26 (p > 0,05)

83
.

84
0.20 0.40

0.10 0.30

0.00
0.20
-0.10
0.10
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0.00
-0.30

-0.40 -0.10

-0.50 -0.20
Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011) Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011)
al.(2012) al.(1999) al.(2001) al.(2012) al.(1999) al.(2001)

Figure 19 : Corrélation génétique entre le pH ultime du filet et le poids vif. Figure 20: Corrélation génétique entre le pH ultime du filet et le rendement en filet.

0.40 0.70

0.60
0.20
0.50
0.00
0.40

-0.20 0.30

0.20
-0.40
0.10
-0.60 0.00

-0.80 -0.10

-0.20
-1.00 Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011)
Chabault et al.(2012) Le Bihan Duval et al.(1999)Le Bihan Duval et al.(2001) al.(2012) al.(1999) al.(2001)

Figure 21: Corrélation génétique entre le pH ultime du filet et le gras abdominal. Figure 22: Corrélation génétique entre la luminance du filet et le poids vif.
 5.3. Le lien génétique entre la qualité de la viande, la croissance et le
développement musculaire
Au plan génétique, la variation du pH ultime est indépendante de la variation de la croissance

globale de l’animal comme l’indique l’absence de corrélation génétique significative entre le poids

vif (PV), indicateur de cette croissance, et le PM-pHu (Figure 19). En ce qui concerne les liens

génétiques entre le PM-pHu et le rendement en filet (Figure 20), on constate qu’ils sont également

très variables en termes de sens et d’amplitude et reflètent une faible relation génétique entre ces

deux caractères. Néanmoins, la sélection sur la croissance et le développement musculaire est

associée à une réduction de la vitesse de chute de pH et du potentiel glycolytique, qui se traduit par

une augmentation du pHu du muscle p. major (Berri et al., 2001). Il a été montré que la sélection

sur le développement musculaire opérait via l’augmentation du diamètre des fibres musculaires

(Rémignon et al., 1994). Selon Berri et al. (2001), cette augmentation des diamètres des fibres

musculaires serait associée à la diminution du potentiel glycolytique et l’augmentation du pH

ultime. En 2007, Berri et al. ont d’ailleurs mis en évidence une corrélation génétique significative

entre le diamètre des fibres musculaires et le potentiel glycolytique (rg : -0,52), le lactate à 15 min

post-mortem (rg : -0.41), le pH15 (rg : 0.40) et le pH ultime (rg : 0.61) du muscle p. major. En lien

avec ces résultats, des corrélations génétiques très significatives ont été mises en évidence entre le

poids du muscle p.major et le pHu (rg : 0,84), la luminance (rg : -0,55), l’exsudat (rg : -0,65), les

pertes à la cuisson (rg : -0,80) et la résistance au cisaillement (rg : -0,60) (Le Bihan-Duval et al.,

2008). L’ensemble de ces éléments démontrent que même si la relation génétique directe entre le

PM-pHu et le rendement en filet est faible, le PM-pHu et le métabolisme énergétique plus

globalement ne sont pas indépendants du développement musculaire en lien avec la croissance

globale des animaux.

0.30 0.60

0.20 0.50

0.10 0.40

0.30
0.00
0.20
-0.10
0.10
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0.00
-0.30
-0.10
-0.40
Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011) -0.20
al.(2012) al.(1999) al.(2001) Chabault et al.(2012) Le Bihan Duval et al.(1999)Le Bihan Duval et al.(2001)

Figure 23 : Corrélation génétique entre la luminance et le rendement en filet. Figure 24 : Corrélation génétique entre la luminance le gras abdominal.

0.60 0.40
0.30
0.40
0.20
0.20 0.10
0.00
0.00
-0.10
-0.20
-0.20

-0.40 -0.30
-0.40
-0.60
-0.50
-0.80 -0.60
Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011) Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011)
al.(2012) al.(1999) al.(2001) al.(2012) al.(1999) al.(2001)

Figure 25 : Corrélation génétique entre l’indice de rouge du filet et le poids vif. Figure 26 : Corrélation génétique entre l’indice de rouge et le rendement en filet.
La corrélation génétique négative entre le PM-pHu et le pourcentage de gras abdominal (Figure

21), mise en évidence en souche expérimentale (Le Bihan-Duval et al., 1999, 2001), indique que

l’augmentation du niveau d’engraissement des animaux pourrait s’accompagner d’une acidité plus

importante de la viande. En comparant des lignées divergentes pour le pourcentage de gras

abdominal, Sibut et al. (2008) ont d’ailleurs observé une augmentation du potentiel glycolytique

musculaire et une diminution du pH ultime du filet chez la lignée grasse par rapport à lignée maigre.

En ce qui concerne les autres caractères de qualité technologique, les corrélations génétiques entre

le poids vif et les paramètres de couleur (L*, a* et b*) sont faibles à modérées et variables selon

les populations étudiées (Figures 22, 25 et 27). Quant au rendement en filet, les études menées sur

les souches standard ainsi que sur les souches à croissance lente indiquent que le pourcentage du

filet est indépendant des variations de luminance (Figure 23) mais pas de l’indice de rouge (Figure

26) et de l’indice de jaune (Figure 28). Il semble qu’au sein des lignées expérimentales, la

modification de la croissance globale ou des caractéristiques de la carcasse par la sélection

génétique entraîne une viande de filet ayant tendance à être moins rouge et moins jaune ce qui n’est

pas le cas au sein des lignées commerciales. Cette dérive pourrait être expliquée par une teneur en

pigments héminiques moins élevée dans les muscles pectoraux des lignées sélectionnées pour la

croissance ou le rendement en filet (Berri et al., 2001).

En résumé, les quelques études génétiques menées jusqu’ici chez le poulet font apparaître un faible

lien génétique entre la croissance globale et le pH ultime de la viande. Les relations avec la

composition corporelle sont variables selon les études, mais certains résultats vont dans le sens

d’une diminution des réserves en glycogène et donc d’une augmentation du pH ultime chez les

animaux les mieux conformés (i.e. à plus fort développement musculaire et faible engraissement).
0.50 0.80
0.40
0.60
0.30
0.20 0.40

0.10
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Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011) Chabault et Le Bihan Duval et Le Bihan Duval et Gaya et al.(2011)
al.(2012) al.(1999) al.(2001) al.(2012) al.(1999) al.(2001)

Figure 27 : Corrélation génétique entre l’indice de jaune du filet et le poids vif. Figure 28 : Corrélation génétique entre l’indice de jaune et le rendement en filet.

0.60

0.40

0.20

0.00

-0.20

-0.40

-0.60

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Chabault et al.(2012) Le Bihan Duval et al.(1999)Le Bihan Duval et al.(2001)

Figure 29 : Corrélation génétique entre l’indice de jaune le pourcentage de gras abdominal.

 5.4. Les gènes majeurs impliqués dans le déterminisme de la qualité
technologique
Les caractères de qualité technologique sont des caractères complexes contrôlés par de nombreux

gènes (i.e. polygéniques). Certains de ces gènes peuvent avoir un effet plus important que d’autres

et expliquent un part plus importante de la variance de ces caractères (i.e. gènes majeurs).

Chez le porc, deux gènes majeurs ayant un impact considérable sur la qualité technologique ont été

identifiés : le gène de sensibilité à l’halothane (HAL) et le gène du rendement napole (RN).

La mutation RYR1 Cys615 du gène HAL (Fujii et al., 1991) modifie la fonctionnalité des canaux

calciques du réticulum sarcoplasmique qui sont en charge de réguler la libération du Ca2+ retenu

dans les citernes terminales au sein des myofibrilles. Cette modification se traduit par l’incapacité

de ces canaux à retenir le Ca2+ ce qui entraîne une haute sensibilité (i.e. une contraction excessive)

du muscle vis-à-vis des stimulations. Cette sensibilité se manifeste par le déclenchement du

syndrome de l’hyperthermie maligne (SHM) suite à l’exposition de l’animal à l’halothane, un gaz

anesthésique. Cette mutation a pour effet d’accélérer la vitesse de chute de pH post-mortem

conduisant ainsi à l’apparition de la viande PSE (Rosenvold et Andersen, 2003). Le locus HAL

présente deux allèles : N, responsable du phénotype normal et n, responsable de la sensibilité à

l’halothane (Renand et al., 2003). Salmi et al. (2010) ont réalisé une méta-analyse sur les données

de la littérature afin de quantifier l’effet du gène HAL sur plusieurs caractères de qualité

technologique et de composition de carcasse chez le porc. Selon ces auteurs, la vitesse de chute de

pH évaluée à 45 min post-mortem dans le muscle LM était significativement différente (P < 0,0001)

entre les trois génotypes au locus HAL et plus précisément, elle était plus rapide chez le génotype

n/n (pH45min = 5,92) que le génotype N/n (pH45min = 6,24) ou le génotype N/N (pH45min = 6,4). Dans

cette étude, cette vitesse accélérée de chute de pH était associée à une viande significativement

plus pâle (L* = 53,39, 50,69 et 50,08 respectivement chez les animaux n/n, N/n et N/N, P < 0,0001)
mais aussi à un pouvoir de rétention d’eau plus faible (exsudat = 5,16%, 4,12% et 3,77%

respectivement chez les animaux n/n, N/n et N/N, P < 0,05). Par ailleurs, les résultats de la méta-

analyse ont confirmé l’effet favorable de l’allèle n sur le rendement en muscle. En effet, en

comparant les individus N/N aux individus N/n, Salmi et al. (2010) ont montré une différence très

significative en rendement musculaire entre ces deux génotypes (57,8% vs 58,78% chez les

animaux N/N et N/n respectivement, P = 0,0004) ce qui justifie le maintien de ce gène à l’état

hétérozygote dans certaines populations.

Chez les volailles, plusieurs expériences visant à étudier la sensibilité à l’halothane et à identifier

un équivalent de la mutation du gène HAL, mise en évidence chez le porc, ont été effectuées.

Wheeler et al. (1999) ont étudié la possibilité de mettre en place un test de sensibilité à l’halothane

chez la dinde afin de pouvoir distinguer les animaux susceptibles de produire de la viande PSE-

Like. Dans un premier temps, l’expérience a été effectuée sur une lignée commerciale en exposant

les animaux âgés de 4 semaines, pendant 3 min, au gaz halothane (3%) à raison de 6 L/min. De

tous les animaux testés (n = 116), seulement 5% avait une réponse positive (i.e. rigidité musculaire

élevée dans les cuisses). Ensuite, la même expérience a été réalisée sur des lignées de dinde

sélectionnées intensivement pour la croissance et le rendement en filet. En plus de la rigidité

musculaire, plusieurs caractères de qualité technologique ont été mesurés. Cette fois, seulement

3% des animaux testés (n = 504) ont eu une réponse positive à l’halothane. Selon les résultats de

cette étude, les animaux ayant exprimé une réponse positive à l’halothane, avait un pH15

comparable à celui des animaux ayant exprimé une réponse négative (6,31 et 6,39 respectivement,

P > 0,05). Malgré la différence significative entre les deux groupes en PM-pH évalué à 1 h post-

mortem (6,0 et 6,17 respectivement chez les positifs et les négatifs, P < 0,05), aucune différence

significative en L* ou en exsudat n’a été observée entre les deux groupes. Les auteurs de ces

91
expériences ont conclu que le test utilisé n’était pas capable de distinguer les animaux présentant

un risque plus important de produire une viande PSE-Like chez la dinde. Cette conclusion a été

confirmée par Owens et al. (2000). En accord avec l’étude de Wheeler et al. (1999), ces auteurs

ont observé que seulement 3,5% des animaux testés (n = 1286) ont exprimé une rigidité musculaire

élevée dans les cuisses suite à l’exposition à l’halothane à 4 semaines d’âge. A l’âge de 20

semaines, les animaux positifs (HAL+) et négatifs (HAL-) ont été abattus après 2 h de transport.

Les auteurs de cette étude ont noté qu’aucun des paramètres de qualité technologique ne variait de

manière significative entre les animaux HAL+ et HAL-. Owens et al. (2000) ont finalement conclu

que le test de sensibilité à l’halothane n’était pas un prédicteur fiable de la viande PSE-Like chez

la dinde même après l’avoir soumise au stress de transport. Chez le poulet de chair, Cavitt et al.

(2004) ont testé la sensibilité de 4 lignées commerciales à l’halothane. Dans cette expérience, les

chercheurs ont fait le choix d’utiliser la succinylcholine (un agent de dépolarisation) par voie

intraveineuse, en tant que déclencheur de stress. Après 3 semaines d’élevage dans les mêmes

conditions environnementales, les animaux âgés de 7 semaines ont été injectés par une dose de 60

µg de succinylcholine dans 0,2 mL de solution physiologique et puis, 15 min après s’être rétablis

de l’effet de cette substance, ils ont été abattus selon un protocole d’abattage commercial. En

cohérence avec les études menées chez la dinde, Cavitt et al. (2004) n’ont pas observé de différence

significative entre les animaux HAL+ (14% sur un total de 1000 poulets) et les animaux HAL- en

termes de PM-pH mesuré à 0,25, 2,0, 5,0 et 24 h post-mortem. Par conséquent, les valeurs de L*,

d’exsudat et de perte après cuisson étaient similaires chez les deux groupes d’animaux. La

conclusion de cette étude était en accord avec celle faite chez la dinde concernant l’absence de

fiabilité du test de sensibilité à l’halothane comme prédicteur de l’incidence de la viande PSE-Like

chez le poulet.

92
Les résultats de ces études suggèrent que le contrôle génétique responsable de la viande PSE-Like

ne serait pas le mêmes chez les volailles que chez le porc. Chez les volailles, il existe deux

isoformes du récepteur à la ryanodine dans les muscles squelettiques : a-RYR et b-RYR

homologues de l’isoforme RyR1 et RyR3 chez le porc (Paiao et al., 2013). Oda et al. (2009) ont

comparé les profils d’expression des deux isoformes du gène RYR dans deux groupes de viande de

filet : normal et PSE-Like (L* > 53, pH < 5,8) chez le poulet de chair mais aussi chez la poule

pondeuse. Selon les résultats de cette étude, les profils d’expression de l’isoforme a-RYR étaient

comparables entre les deux types de viande chez le poulet de chair ainsi que chez la poule pondeuse.

En revanche, dans la viande PSE-Like, quelle que soit la lignée, le niveau d’expression de

l’isoforme b-RYR était significativement (P < 0,05) inférieur à celui dans la viande normale. Oda

et al. (2009) ont suggéré que le déséquilibre du ratio d’expression des deux isoformes par rapport

au ratio normal (1:1) pourrait être impliqué dans l’incidence de la viande PSE-Like chez les

volailles. En 2012, Droval et al. ont étudié la séquence d’une région de 604 nucléotides de l’ADN

du poulet. Cette séquence était similaire au gène de l’isoforme a-RYR chez le porc dont la mutation,

mentionnée ci-avant, est réponsable du syndrome conduisant à l’incidence de la viande PSE-Like

(Oda et al., 2009). Ils ont identifié un SNP (abréviation en anglais pour : Single Nucleotide

Polymorphism) à la position 585 dans cette séquence chez le poulet dans des échantillons de filet

PSE-like mais aussi de filet normal. Ce SNP était une mutation de substitution de nucléotide G en

nucléotide A qui a entraîné un changement d’acide aminé valine en méthionine dans la séquence

d’acide aminé de l’a-RYR. La fréquence de ce SNP n’étant pas significativement différente entre

les échantillons normaux et PSE-Like, ces auteurs ont conclu qu’il n’était pas un marqueur fiable

du défaut PSE-Like chez le poulet.

93
Selon toutes ces études, on peut conclure que l’origine génétique de la viande PSE-Like chez les

volailles serait différente de celle de la viande PSE chez le porc et que cette origine reste encore à

identifier. L’identification de mutation causale ou de marqueurs génétiques associés à l’incidence

de ce défaut de qualité permettrait la mise en place d’outils génétiques pouvant être utilisés afin de

prédire le développement de tel défaut chez le poulet ou la dinde et d’en limiter les conséquences

économiques.

Le gène du Rendement Napole (RN) est le second gène majeur identifié chez le porc et impliqué

dans la variation de la qualité technologique de la viande notamment l’incidence des viandes acides

(Naveau, 1986). Cet auteur a suggéré qu’un gène majeur était à l’origine de ce défaut. Le Roy et

al. (1990) ont confirmé cette hypothèse par analyse de ségrégation au sein de la race Hampshire et

ont montré que ce gène avait un mode dominant d’action. La mutation causale (R200Q) du gène

PRKAG3 a été mise en évidence par Milan et al. (2000). Ce gène code pour l’isoforme spécifique

au tissu musculaire de la sous-unité gamma de l’AMPK (abréviation en anglais pour : adenosine

monophosphate activated protein kinase) responsable de la régulation de l’équilibre énergétique

dans les muscles squelettiques. En effet, cette mutation entraîne une augmentation considérable de

la teneur en glycogène (mesurée par le potentiel glycolytique) dans les muscles ce qui se traduit

par une acidification prolongée post-mortem et un pH ultime très faible. Ce faible pH ultime est

associé à une augmentation de la perte après cuisson, à une réduction considérable du rendement

technologique et à une couleur plus pâle chez les animaux RN-/RN- comparés aux animaux rn+/rn+

(Le Roy et al., 2000). En revanche, l’effet de l’allèle (RN-) sur la composition de carcasse, surtout

sur la longueur de la carcasse, est favorable (Navajas and Simm, 2004).

Au plan génétique, jusqu’à présent, aucune mutation génétique équivalente à celle du gène RN

chez le porc n’a encore été détectée chez les espèces aviaires.

94
95
6. Autres facteurs impliqués dans la variation de la qualité
technologique
Les caractères de qualité technologique, notamment le pH de la viande, sont des caractères

quantitatifs à variation continue. En plus de la génétique, plusieurs facteurs environnementaux

interviennent dans le déterminisme de ces caractères. Dans cette revue, nous nous intéresserons à

deux facteurs d’importance que sont (1) la nutrition et (2) les conditions de pré-abattage.

6.1. Rôle de la nutrition dans le déterminisme de la qualité technologique

La sélection sur les performances en élevage et le développement musculaire a engendré une

évolution importante des stratégies alimentaires appliquées en élevage avicole. En effet, les besoins

nutritionnels des animaux sont estimés de manière à ce que l’animal réalise le potentiel génétique

au niveau de la vitesse de croissance et du rendement en filet que lui a conféré cette sélection. La

littérature indique que la qualité technologique de la viande varie en fonction de la stratégie

alimentaire appliquée, de la composition de l’aliment mais aussi de la teneur de l’aliment en

plusieurs nutriments tels que la matière azotée totale et certains acides aminés (Quentin et al., 2003;

Corzo et al., 2002; Bee et al., 2006; Berri et al., 2008). Pourtant, la qualité technologique reste très

peu ou pas du tout prise en compte lors de l’estimation de ces besoins et de la mise en place de ces

stratégies.

Les modifications de la qualité technologique observées en lien avec les variations des apports

alimentaires passent par des variations de la teneur musculaire en glycogène (Tesseraud et al.,

2014). Les variations de l’aliment en matière azotée totale peuvent influencer les réserves

énergétiques et, par conséquent, modifient le pH post-mortem des muscles. En 2008, Gu et al. ont

comparé l’effet de trois aliments iso-caloriques (3,0 Mcal/kg) avec des teneurs différentes en

protéine totale (18,7, 20 et 21,3%) sur les différents caractères de qualité du filet de poulet. Ils ont

96
constaté que le PM-pHu avait tendance à diminuer légèrement avec l’augmentation de la teneur en

protéine (P = 0,06). Jlali et al. (2012) ont étudié les effets de l’interaction entre le génotype (lignée

maigre vs lignée grasse) et la teneur de l’aliment en protéine (17 vs 23%) sur le potentiel

glycolytique et la qualité technologique de la viande. Ces auteurs ont montré que la teneur de

l’aliment en protéine pouver aussi moduler la qualité technologique du filet mais que cela dépendait

du génotype. En effet, dans cette étude seule la lignée maigre avait un potentiel glycolytique plus

élevé sur le régime à 23% que sur le régime à 17% de protéine (+8,6%, p < 0,01). En conséquence,

le PM-pHu chez cette lignée était moins élevé avec le régime à 23% qu’avec le régime à 17% de

protéine (5,79 vs 5,88, p < 0,001). Les réponses corrélées à ce PM-pHu étaient une viande plus pâle

et à plus faible pouvoir de rétention d’eau. Les auteurs de cette étude ont suggéré que l’excès de

protéine, dans des aliments iso-caloriques, est orienté vers la synthèse de glycogène qui sera ensuite

stocké dans le muscle expliquant ainsi le faible PM-pHu. Les auteurs de cette étude ont aussi mis

en évidence que seule la lignée maigre, dont le muscle contient moins de glycogène que celui de

la lignée grasse (Sibut et al., 2008), répondait aux variations d’apport protéique.

La modulation de la réserve musculaire en glycogène par la nutrition a également été étudiée chez

le porc. Rosenvold et al. (2001) ont étudié l’impact de l’utilisation, sur les trois semaines avant

l’abattage, d’un aliment à disponibilité variable en énergie sur le potentiel glycolytique du muscle

longissimus. Les résultats de cette étude indiquaient qu’en cas de faible disponibilité du glucide

dans l’aliment, la teneur du muscle en glycogène diminuait significativement. Néanmoins, cette

diminution n’a pas entraîné de modification dans le métabolisme énergétique post-mortem comme

l’indiquait l’absence de différence significative pour les caractères de qualité (i.e. pH et couleur de

viande) entre les différents traitements expérimentaux. Le fait que l’activité des enzymes

impliquées dans le métabolisme énergétique était dans les plages normales de variations, que la

97
diminution du potentiel glycolytique était modérée et que les animaux n’ont pas été mis à jeûn ni

stressés dans cette étude pourrait expliquer en partie l’absence d’impact sur la qualité

technologique. En 2006, Bee et al. ont également étudié l’effet de la variation dans la disponibilité

des hydrates de carbone pendant les trois semaines précédant l’abattage sur le potentiel

glycolytique et la qualité technologique de la viande chez le porc. En accord avec les résultats de

Rosenvold et al. (2001), Bee et al. (2006) ont montré que l’utilisation d’un aliment à faible

disponibilité d’hydrates de carbone réduit significativement la teneur du muscle (longissimus et

semitendinosus dans ce cas) en glycogène. Ces auteurs n’ont noté d’impact significatif sur le pHu

et la couleur (L* et b*) que dans la partie glycolytique du muscle semitendinosus. En cohérence

avec le potentiel glycolytique, le pHu était plus élevé, et L* et b* étaient plus faibles sur le régime

à faible disponibilité que sur le régime à disponibilité élevée en glucides. Cette différence est

probablement due à une combinaison d’une teneur en glycogène plus faible dans le muscle

semitendinosus que celle du muscle longissimus et d’une faible disponibilité de glucide dans

l’aliment expérimental de cette étude.

Chez les volailles, les acides aminés sont largement étudiés en lien avec la croissance, le

développement musculaire et la composition de carcasse (Mack et al., 1999; Tesseraud et al., 2001;

Corzo et al., 2002; Plumstead et al.,2007 ; Tavernari et al., 2009). En revanche, l’impact que

pourraient avoir ces acides aminés sur la qualité technologique est très peu étudié. Berri et al.

(2008) ont étudié l’effet de la teneur de l’aliment en lysine, acide aminé indispensable chez les

volailles, sur les caractères de qualité technologique du filet de poulet. Ils ont noté que

l’augmentation de la teneur en lysine digestible dans l’aliment de 0,83 à 1,03% a entraîné une

augmentation significative du PM-pHu de 5,91 à 6,02 (P < 0,05). Par conséquent, l’exsudat a

diminué de 1,10 à 0,85% (P < 0,05). Cette amélioration de la qualité technologique a été attribuée

98
au fait que l’augmentation de la teneur en lysine était associée à une augmentation du poids du

muscle p. major et du rendement en filet. En effet, il a été montré dans la littérature qu’un

développement plus important du muscle p. major est accompagné d’une augmentation du

diamètre des fibres musculaires et d’une réduction de la réserve glycolytique dans ces fibres

(Rémignon et al., 1994; Berri et al., 2001, 2007) aboutissant à une augmentation du pH ultime ce

qui explique l’amélioration des caractères de qualité observée dans cette étude. Les résultats de

cette étude ont par ailleurs suggéré qu’il était possible de développer des stratégies alimentaires

basées sur la teneur de l’aliment en lysine mais également sur l’équilibre des autres acides aminés

calculés par rapport à la lysine (AA/Lys) afin de moduler le PM-pHu et les autres caractères de

qualité technologique associés. Guardia et al. (2014) ont étudié l’impact de telles stratégies

appliquées à court terme (3 jours avant l’abattage) sur la qualité de la viande. Dans cette étude, on

a fait varier le niveau de lysine ainsi que le ratio AA/Lys (deux niveaux de lysine : réduit (0,80%)

et en excès (1,2%) en combinaison avec AA/Lys réduit (90%), normal (100%) et en excès (110%).

La réduction de la teneur en lysine accompagnée de l’augmentation du ratio AA/Lys a entraîné une

baisse du PM-pHu, une augmentation de L* et de b*. En revanche, la valeur de PM-pHu la plus

élevée était observée sur le régime supplémenté en lysine mais à faible ratio AA/Lys. La lysine est

l’acide aminé prédominant dans le muscle p. major (Tesseraud et al., 2014). L’excès en lysine

digestible a pour effet de stimuler la synthèse et le dépôt protéiques et de limiter l’utilisation des

AA à d’autres fins que celles-ci (Tesseraud et al., 1999; Tesseraud et al., 2014). En cas de carence

en lysine et d’excès en AA/Lys, la synthèse protéique diminue ce qui permet l’utilisation de l’excès

en AA à des fins énergétiques, y compris, la synthèse et le dépôt de glycogène dans le muscle.

C’est par ce mécanisme que l’aliment réduit en lysine et sur-supplémenté en AA modifierait le

PM-pHu du muscle p. major.

99
Le fait que les réserves énergétiques des muscles soient modulables par la nutrition souligne

l’importance de la prise en compte de la qualité lors de l’estimation des besoins nutritionnels des

animaux. De plus, l’ensemble des résultats des études citées ci-avant indique que la mise en place

de stratégies alimentaires permettant de maximiser, de manière efficace et peu coûteuse, le gain

réalisé en qualité technologique est désormais possible chez les volailles et notamment chez le

poulet de chair.

6.2. Les facteurs de pré-abattage

Les changements physico-chimiques qui se produisent lors de la conversion du muscle en viande

sont immédiatement initiés suite à l’abattage et à la saignée. De ce fait, l’état physiologique de

l’animal avant l’abattage va sans doute se répercuter sur la qualité de la viande issue de cet animal.

Les facteurs ante-mortem qui influencent la physiologie de l’animal auront donc un impact sur les

événements post-mortem et par conséquent, sur la qualité finale du produit. Dans cette revue, les

événements qui se déroulent pendant les 24 h précédant l’abattage et les conséquences de ces

événements sur la qualité technologique de la viande seront brièvement abordés.

Afin de limiter autant que possible la contamination des carcasses par de la matière fécale, les

animaux sont mis à jeun pendant une durée de temps variable permettant l’évacuation du contenu

intestinal (Petracci et al., 2010). En pratique, une mise à jeun variant de 8 à 12 h chez le poulet et

de 6 à 12 h chez la dinde est habituellement appliquée (Northcutt and Buhr, 2010 In Poultry Meat

Processing). Cette privation des animaux d’accès à l’aliment représente un facteur de stress

important chez le poulet et entraîne des changements considérables dans les indicateurs de stress

sanguins mais aussi dans le métabolisme énergétique musculaire (Delezie et al., 2007). Lyon et al.

(1991) ont montré une relation quadratique entre le PM-pHu et la durée de jeûne. En effet, entre 0

et 16 h de jeûne, le PM-pHu augmente significativement de 5,82 à 5,9, puis il baisse

100
significativement de 5,9 à 5,79 entre 16 et 24 h. Cette tendance quadratique peut être expliquée par

le fait que la mise à jeun des animaux de 5 à 10 h entraîne l’épuisement de la réserve énergétique

musculaire ce qui fait que le muscle arrive au pHu et entre en rigor mortis plus vite (Sams and

Mills, 1993). Après 10 h de jeûne, l’oxydation des acides gras augmente considérablement et du

fait qu’elle est plus efficace que la glycolyse en termes de production énergétique, elle entraîne la

baisse du PM-pHu observée après 16 h de jeûne (Sams and Mills, 1993). Schedle et al. (2006) ont

étudié l’impact d’une mise à jeun variant de 0 à 24 h sur la qualité de la viande du filet chez le

poulet. Ils ont constaté que le PM-pH initial (i.e. mesuré immédiatement après la mort de l’animal)

augmentait légèrement mais significativement de 6,3 à 6,5, d’autant plus que la durée de mise à

jeun augmentait. Quant au PM-pHu, ces auteurs ont noté que l’augmentation était plus forte et

variait de 5,8 à 6,0 à 16 h de mise à jeun puis légèrement moins forte entre 16 et 24 h de mise à

jeun confirmant ainsi les résultats des travaux précédents.

A la fin de la période de mise à jeun, les animaux sont attrapés puis mis en cages en préparation au

transport, ce qui représente également un facteur de stress pour les animaux. Kannan et al. (1997)

ont étudié l’effet de la mise en cage pendant 0, 1, 2, 3 ou 4 h sur les caractères de qualité de viande

chez le poulet. Ils ont constaté que la durée de mise en cage n’avait pas d’impact significatif sur

les caractères de qualité du filet. Ces résultats ont été confirmés par Yalçin et al. (2007) qui ont

indiqué que, contrairement aux indicateurs de stress sanguins, la mise en cage pendant 2 h, qu’elle

soit dans des conditions normales de température (i.e. 22 °C) ou en conditions de stress thermique

(i.e. 34 °C), n’a pas eu d’effet significatif sur le PM-pHu ni sur la couleur du filet de poulet.

Il est bien établi que le transport des animaux aux abattoirs est une source majeure de stress

(Schwartzkopf-Genswein et al., 2012). En fonction de la distance, de la durée et des conditions de

transport, les paramètres sanguins varient sensiblement chez les animaux transportés (Minka and
101
Ayo, 2009). Chez les volailles, le transport ne semble pas avoir un effet constant sur les caractères

de qualité technologique. Savenije et al. (2002) ont comparé les caractères de qualité technologique

du filet entre deux groupes de poulets : un groupe abattu sans transport (i.e. témoin) et un autre

abattu après 1,5 h de transport. Dans cette étude, le transport n’a eu aucun impact sur le PM-pH

mesuré entre 0 et 6 h. La couleur, la force de cisaillement et le pouvoir de rétention d’eau étaient

également comparables entre les deux groupes. Le type de fibres musculaires et de voie

métabolique semble avoir un effet sur la réponse des animaux au transport. Debut et al. (2003) ont

étudié l’impact de 2 h de transport sur les caractères de qualité du filet mais aussi de la cuisse du

poulet. Ces auteurs ont noté que le transport n’avait pas d’impact significatif sur les caractères de

qualité du filet ce qui confirme les résultats cités précédemment. Par contre, Debut et al. (2003) ont

constaté un pHu plus élevé dans les cuisses des animaux transportés 2 h que dans celles des

animaux abattus après un transport de 2 à 3 min (6,21 vs 6,13, P < 0,05). Les fibres musculaires

blanches, glycolytiques et à contraction rapide seraient donc plus résistantes aux effets du stress

que les fibres rouges, oxydatives et à contraction plus lente. Zhang et al. (2009) ont étudié l’effet

de deux durées de transport (45 min et 3 h) suivies par deux périodes de rétablissement (45 min et

3 h) sur la qualité technologique du filet et de la cuisse de poulet. En ce qui concerne le filet, aucun

impact significatif sur la qualité technologique n’a été constaté dans cette étude ce qui cohérent

avec les résultats des autres études citées ci-avant. Contrairement aux résultats de Debut et al.

(2003), les auteurs de cette étude n’ont pas noté d’effet de l’altérnance entre transport et

rétablissement sur le pH de la cuisse.

A l’abattoir, l’abattage commence par l’accrochage des animaux à la chaîne ce qui provoque une

réponse comportementale se manifestant par des battements d’ailes et des tentatives de

redressement (Ali et al., 2007). Cette réponse modifie le métabolisme énergétique post-mortem des

102
muscles (Debut et al., 2005). En effet, ces auteurs ont montré que plus la durée des battements

d’ailes était prolongée et plus le niveau de lactate mesuré à 15 min post-mortem dans le muscle p.

major augmentait. La vitesse de chute de pH est fortement négativement corrélée au niveau de

lactate à 15 min post-mortem (Le Bihan-Duval et al., 2008). Une durée prolongée de battements

d’ailes, que l’on observe plutôt chez les souches Label à croissance lente que chez les souches

standard à croissance rapide (Berri et al., 2005), peut donc entraîner l’accélération de cette vitesse

de chute et par conséquent, l’incidence des viandes PSE-Like en cas de vitesse de chute extrême.

Bien que les effets des facteurs de stress de pré-abattage sur la qualité technologique de la viande

chez le poulet ne soient pas toujours constants à travers les différentes études, ces facteurs

représentent des sources importantes de variations dans les caractères de qualité. Par conséquent,

les pratiques d’élevage et la gestion de l’abattage, de la mise à jeun jusqu’à l’accrochage sur la

chaîne et la saignée, doivent être effectuées de manière à ce que le stress que subissent les animaux

soit limité autant que possible afin de réduire les effets sur le bien-être des animaux et

l’hétérogénéité de la qualité des produits finaux.

103
Conclusions
La qualité technologique et sensorielle de la viande est déterminée par un ensemble de caractères

influencés non seulement par la génétique de l’animal mais aussi par l’environnement qui l’entoure.

Nous avons pu voir, à travers cette revue de la littérature, que plusieurs facteurs ante- et post-

mortem sont impliqués dans le déterminisme du PM-pHu. La génétique de l’animal, en particulier,

semble être un déterminant majeur de ce caractère. La sélection des animaux pour les caractères

d’intérêt économique a involontairement entraîné des changements dans la structure et les

propriétés des muscles pectoraux ainsi que dans les caractères de qualité de la viande issue des

animaux sélectionnés. Cependant, les relations entre le PM-pHu ou les caractères de qualité et la

croissance ou la composition corporelle, ne sont pas toujours linéaires et faciles à prédire. La

nutrition et l’alimentation de l’animal interviennent également, mais dans une moindre mesure que

la génétique, dans le déterminisme du PM-pHu et des autres caractères de qualité de la viande

associés. Ceci souligne le besoin d’aller plus loin que la croissance et le rendement en filet dans

l’estimation des besoins nutritionnels des animaux via la prise en considération de la qualité dans

ces estimations. Les conditions d’élevage dans lesquelles vit l’animal particulièrement pendant les

24 dernières heures de sa vie doivent minimiser le stress imposé à l’animal autant que possible afin

de pouvoir garantir à la filière de transformation mais aussi aux consommateurs des produits une

qualité homogène et satisfaisante. La recherche scientifique sur les aspects mentionnés ci-avant

pourra renforcer les connaissances existantes et en apporter de nouvelles permettant non seulement

d’améliorer la qualité de la viande mais aussi de limiter les défauts de cette qualité et leurs

conséquences économiques négatives.

104
105
Deuxième Partie : Etudes expérimentales

106
107
Chapitre 1 : Analyse rétrospective d’une expérience de sélection divergente sur
le pH ultime du muscle Pectoralis major chez le poulet : Estimation des
paramètres génétiques et conséquences phénotypiques.
Les lignées sélectionnées de manière divergente sur le pH ultime du muscle Pectoralis major (PM-

pHu) représentent un modèle animal unique développé afin d’étudier le contrôle génétique et

physiologique du pHu mais aussi des autres caractères de qualité technologique. L’originalité de

ce modèle se trouve dans le fait qu’il permet non seulement d’étudier le déterminisme des

caractères de qualité mais aussi d’étudier les associations génétiques et phénotypiques entre ces

caractères d’un côté et les caractères de croissance et de composition corporelle, qui portent un

intérêt économique majeur pour l’industrie avicole, de l’autre.

Les animaux utilisés au cours de cette thèse sont issus d’une expérience de sélection divergente sur

le pH ultime (pHu) du muscle Pectoralis major (p. major) chez le poulet de chair. Cette expérience,

initiée en 2009, a permis la création de deux lignées divergentes pour le pHu du muscle p. major

(PM-pHu) : la lignée pHu+ sélectionnée pour une valeur élevée de PM-pHu et la lignée pHu-

sélectionnée pour une valeur faible de PM-pHu. La population de base (Génération 0) qui a servi

à créer les deux lignées divergentes consistait en 43 mâles et 127 femelles issus d’une lignée

femelle grand-parentale sélectionnée pour un équilibre pour la croissance et la reproduction

(Hubbard). Du fait que la mesure du PM-pHu nécessite l’abattage des animaux et le prélèvement

du muscle p. major, la sélection a été effectuée sur collatéraux (i.e. les candidats à la sélection et

les individus mesurés étaient apparentés). Afin d’effectuer cette sélection, à chaque génération trois

lots d’animaux ont été produits. Deux lots (725 à 917 animaux) étaient destinés à la mesure des

caractères d’intérêt (i.e. lots de testage) alors que le troisième lot (462 à 674 animaux) était destiné

à la reproduction et à la production de la génération suivante (i.e. les candidats à la sélection).

108
Concernant les lots de testage, les mâles et les femelles des deux lignées ont été élevés ensemble

(i.e. population unique) dans les mêmes conditions environnementales afin de minimiser autant

que possible les variations dues à l’environnement dans les caractères mesurés. Le bâtiment

d’élevage, situé à l’unité expérimentale (PEAT) du site de Tours du centre Val-de-Loire de l’INRA,

consistait en deux cellules identiques équipée chacune d’un système dynamique assurant la

ventilation et l’évacuation de l’humidité, d’un chauffage à gaz, d’une ligne de mangeoires

automatiques, d’une ligne d’abreuvoir à pipettes et d’une couche de copeaux de bois servant de

litière pour les animaux. Au cours de l’élevage, des aliments standard de poulet de chair ont été

utilisés en croissance (énergie métabolisable = 12,5 MJ/kg, matière azotée totale = 21,7%) et en

croissance et finition (énergie métabolisable = 13 MJ/kg, matière azotée totale = 20%). Un

programme lumineux correspondant aux normes européennes du bien-être animal a également été

appliqué dans le bâtiment d’élevage (24 h de lumière pendant la 1ère semaine, 16 h de lumière et 8

h de nuit jusqu’à la fin de l’élevage). En ce qui concerne les lots de reproduction, l’élevage est

réalisé dans un bâtiment à environnement protégé. En termes de régimes alimentaires, programme

lumineux et suivi sanitaire, des pratiques standard d’élevage de troupeaux de parentaux ont été

appliquées. A la fin de 2015, huit générations avaient été produites. En moyenne, 28 mâles et 73

femelles par lignée ont servi de parents de la génération suivante. La pression de sélection (i.e. la

proportion d’individus conservés parmi les candidats) appliquée aux mâles et aux femelles était de

19 et de 50% respectivement.

Les caractères mesurés en routine au cours de la sélection étaient le PM-pHu, les trois paramètres

de la couleur du filet : l’indice de rouge (a*), l’indice de jaune (b*) et la luminance (L*) ainsi que

le poids à l’abattage (PV42), le rendement en filet (RendFilet) et le pourcentage de gras abdominal

(PGA). A la 5ème génération, de nouveaux caractères ont été mesurés y compris le pH du muscle p.

109
major à 15min post-mortem (pH15), le pH ultime du muscle Sartorius de la cuisse (SART-pHu),

l’exsudat du muscle p. major et le rendement en cuisse (RendCuisse). A la génération G6, le jeu

de données a encore été enrichi avec d’autres mesures, à savoir, la perte après cuisson du filet

(PAC), la résistance au cisaillement du filet cuit (RC), le rendement technologique du filet

(RendTech), la teneur du filet en lipides intramusculaires (LIM), l’indice d’oxydation des lipides

intramusculaires du filet (TBA-RS) et l’incidence du défaut de white striping qui correspond à

l’apparition de stries blanches entre les fibres musculaires.

L’objectif de cette première partie de la thèse était de valoriser la totalité des données de

l’expérience de sélection via une analyse rétrospective visant à étudier et à comprendre le contrôle

génétique du PM-pHu en lien avec les autres caractères de qualité, de croissance et de composition

de carcasse. Dans un premier temps, les paramètres génétiques (i.e. l’héritabilité et les corrélations

génétiques) ont été estimés pour les caractères mesurés entre la 1ère et la 5ème génération sur

l’ensemble des données accumulées entre ces deux générations de sélection (n = 9626 animaux).

Ensuite, les conséquences phénotypiques (i.e. les réponses corrélées) à la sélection sur le même

ensemble de caractères mais seulement sur les données de la dernière génération (G5, n = 1600

animaux) ont été évaluées. Les résultats de ces analyses ont été valorisés par la publication

présentée ci-après et publiée en 2014 dans le Journal of Animal Science.

110
111
 Published December 12, 2014

Selecting broiler chickens for ultimate pH of breast muscle:

Analysis of divergent selection experiment and phenotypic
consequences on meat quality, growth, and body composition traits1
N. Alnahhas,* C. Berri,* M. Boulay,† E. Baéza,* Y. Jégo,‡ Y. Baumard,§ M. Chabault,*
and E. Le Bihan-Duval*2
*INRA, UR83 Recherches Avicoles, F-37380 Nouzilly, France; †SYSAAF, Centre INRA
de Tours, F-37380 Nouzilly, France; ‡Hubbard, La Pouhardière, F-35220 Chateaubourg, France;
and §INRA, UE1295 Pôle d’Expérimentation Avicole de Tours, F-37380 Nouzilly, France

ABSTRACT: Genetic parameters for ultimate pH of
pectoralis major muscle (PM-pHu) and sartorius muscle
(SART-pHu); color parameters L*, a*, b*; logarithm
of drip loss (LogDL) of pectoralis major (PM) muscle;
breast meat yield (BMY); thigh and drumstick yield
(TY); abdominal fat percentage (AFP); and BW at 6 wk
(BW6) were estimated in 2 lines of broiler chickens
divergently selected for PM-pHu. Effects of selection on
all the previous traits and on glycolytic potential, pecto-
ralis major muscle pH at 15  min postmortem, curing-
cooking yield (CCY), cooking loss (CL), and Warner-
Bratzler shear force (WBSF) of the PM muscle were
also analyzed after 5 generations. Strong genetic deter-
minism of PM-pHu was observed, with estimated h2 of
0.57 ± 0.02. There was a significant positive genetic cor-
relation (rg) between PM-pHu and SART-pHu (0.54 ±
0.04), indicating that selection had a general rather than
a specific effect on energy storage in skeletal muscles.
The h2 estimates of L*, a*, and b* parameters were
0.58 ± 0.02, 0.39 ± 0.02, and 0.48 ± 0.02, respective-
ly. Heritability estimates for TY, BMY, and AFP were
0.39 ± 0.04, 0.52 ± 0.01, and 0.71 ± 0.02, respectively.
Our results indicated different genetic control of LogDL
and L* of the meat between the 2 lines; these traits had a
strong rg with PM-pHu in the line selected for low ulti-
mate pH (pHu) value (pHu–; –0.80 and –0.71, respec-
tively), which was not observed in the line selected for
high pHu value (pHu+; –0.04 and –0.29, respectively).
A significant positive rg (0.21  ± 0.04) was observed
between PM-pHu and BMY but not between PM-pHu
and BW6, AFP, or TY. Significant phenotypic differ-
ences were observed after 5 generations of selection
between the 2 lines. The mean differences (P < 0.001) in
pHu between the 2 lines were 0.42 and 0.21 pH units in
the breast and thigh muscle, respectively. Breast meat in
the pHu+ line exhibited lower L* (–5 units; P < 0.001),
a* (–0.22 units; P < 0.001), b* (–1.53 units; P < 0.001),
and drip loss (–1.6 units; P < 0.001) than in the pHu–
line. Breast meat of the pHu+ line was also character-
ized by greater CCY (+6.1 units; P < 0.001), lower CL
(–1.66 units; P < 0.01), and lower WBSF after cooking
(–5.1 units; P < 0.001) compared to the pHu– line. This
study highlighted that selection based on pHu can be
effective in improving the processing ability of breast
meat and reducing the incidence of meat quality defects
without affecting chicken growth performance.

Key words: broiler, divergent selection, genetic parameters, meat quality, ultimate pH

© 2014 American Society of Animal Science. All rights reserved. J. Anim. Sci. 2014.92:3816–3824
doi:10.2527/jas2014-7597
INTRODUCTION
1This research was supported by INRA. Nabeel Alnahhas is a
PhD student supported by a grant from the Government of Syria.
Evolution in consumers’ attitude towards foods and
The authors would like to thank the staff of the Poultry Breeding increased demand for further processed meat products
facilities (INRA, UE 1295 Pôle d’Expérimentation Avicole de Tours, has significantly increased the importance of meat sen-
F-37380 Nouzilly, France) and the Avian Research Unit (INRA, UR83
Recherches Avicoles, F-37380 Nouzilly, France) for their valuable
sory and technological qualities and processing ability
technical assistance. (Barbut et al., 2008; Petracci et al., 2009, 2013). Extreme
2Corresponding author: elisabeth.lebihan@tours.inra.fr
meat quality conditions such as pale, soft, and exuda-
Received January 14, 2014. tive (PSE)-like or dark, firm, and dry (DFD) meats are
Accepted June 23, 2014.
3816
 Selection for chicken breast ultimate pH
strongly associated with variations in meat pH (Fletcher,
2002). Normal broiler breast meat ultimate pH (pHu) val-
ues are approximately 5.8 to 5.9 (Qiao et al., 2001; Duclos
et al., 2007). The more pHu deviates from this value, the
more defects occur. Meat with high pHu values (>6.1)
exhibits physicochemical properties resulting in DFD
syndrome, while meat with low pHu (<5.7) is associated
with acid meat, often referred to as PSE-like syndrome in
broiler (Barbut, 1997; Woelfel et al., 2002). Breast meat
pHu has also been shown to be negatively associated with
cooking loss (CL; Woelfel and Sams, 2001; Bianchi et
al., 2005). Therefore, low pHu values result in negative
economic effects due to lower yield. The impact of meat
pH on meat quality has been studied in broiler lines se-
lected for different criteria such as growth rate (Nadaf et
al., 2007) and body composition (Berri et al., 2001; Sibut
et al., 2008). However, there has been no study of lines
selected directly for muscle pHu or related meat quality
traits. In 2009, 2 divergently selected broiler lines were
created with the pHu of pectoralis major muscle (PM-
pHu) breeding value as selection criterion. These lines,
specifically selected on breast meat pHu, should contrib-
ute significantly to understanding of genetic and physi-
ological control of meat quality and the relationship with
growth and body composition. This study investigated
the genetic control of PM-pHu in relation to meat quality,
body composition, and growth and evaluated the impact
of the divergent selection by phenotypic characterization
of the 2 lines at the fifth generation
MATERIALS AND METHODS
All animal care and experimental procedures need-
ed for the selection of the 2 divergent lines for PM-pHu
(program number 00880.02) were approved by the Ethics
Committee for Animal Experimentation of Val de Loire
(registered under number 19 by the national committee).
Birds and Housing
The base population used to initiate the divergent se-
lection originated from 43 males and 127 females from a
grandparental female broiler line selected for a balance
between growth and reproduction traits. As the measure-
ment of PM-pHu requires sacrificing the birds, selection
was performed on their sibs. Three batches were produced
at each generation: 1 batch (462 to 674 birds) was kept for
reproduction and the other 2 batches (725 to 917 birds) for
measurements of muscle pH and other traits under study.
On average, 28 males and 73 females in each line were
used from each generation as parents of the next genera-
tion. The selection pressure applied on males and females
was estimated at 19 and 50%, respectively.
3817
To reduce the effects of the environment, birds from
the 2 lines (high pHu value [pHu+] and low pHu value
[pHu–]) were reared together in a standard closed broiler
house equipped with a dynamic ventilation system, gas
heaters, automatic pan feeders, and nipple drinkers at Pôle
d’Expérimentation Avicole de Tours (PEAT; Nouzilly,
France). Classical rearing practices were followed for the
2 batches dedicated for measurements. The lighting pro-
gram consisted of 24 h of light for the first week of age
and of 20 h of light and 4 h of darkness for the remain-
der of the rearing period. A standard broiler starter feed
(12.50 MJ/kg ME and 21.7% CP) was used for the firs
3 wk followed by a standard broiler finisher diet (13 MJ/
kg ME and 20% CP) from 3 to 6 wk of age. Broilers were
fed and watered ad libitum until 8 h before slaughter.
Slaughter and Carcass Processing
At the age of 6 wk, birds were weighed, transport-
ed to the experimental slaughter house of PEAT, and
slaughtered after being stunned in a water bath using an
electric current (80 mA and 125 Hz) for 5 s/bird. After
24 h of storage at 2°C, carcasses were cut and the ab-
dominal fat, right breast muscles (pectoralis major and
minor), and thigh + drumstick were removed from the
carcass and weighed to calculate their respective yields
relative to BW at slaughter.
Meat Quality Measurements
Performed at Each Generation
The pHu of the right pectoralis major (PM) mus-
cle was measured 1 d after slaughter using a portable
pH meter (model 506; Crison Instruments SA, Alella,
Bercelona, Spain) by direct insertion of the glass elec-
trode into the thickest part of the muscle. A Miniscan
Spectrocolorimeter (Hunterlab, Reston, VA) was used at
the same time to measure the color of the ventral surface
of the PM muscle according to the CIE trichromatic sys-
tem as L*, a*, and b*.
Additional Meat Quality Measurements
Performed on the Last (Fifth) Generation
The glycolytic potential (GP) was measured on the
left PM muscle that was sampled 15 min postmortem
and quickly frozen in liquid nitrogen (n = 6 per line and
sex) according to the method of Dalrymple and Hamm
(1973) and calculated according to Monin and Sellier
(1985). The initial rate of pH decline in breast muscle
was estimated through measurement of the PM muscle
pH at 15 min postmortem (PM-pH15; n = 40 per line and
sex) as described in Berri et al. (2007). The pHu of sar-
torius muscle (SART-pHu; thigh) was measured on all
3818 Alnahhas et al.
birds of the fifth generation (n = 756) 1 d after slaugh-
ter as described above for PM muscle. The PM muscles
(n = 694) were then put into zip-lock plastic bags, hung
from a hook, and stored at 2°C for 5 d before estimating
their drip loss (DL) expressed as a percentage of the ini-
tial sample weight. After DL measurement, PM muscle
samples (n = 40 per line and sex) of 180 g ± 5 g were
weighed and then vacuum packed and stored at +2°C
overnight. Samples were then cooked in a water bath at
85°C for 13 min (core temperature of about 70°C), cooled
in crushed ice for 10 min, wiped dry using absorbent pa-
per, and weighed again to estimate CL. Cooking loss was
expressed as the percentage of the initial weight before
vacuum packing. Firmness of the cooked meat was then
evaluated by measuring the Warner-Bratzler shear force
(WBSF; N/cm2) using an Instron universal testing instru-
ment (Instron 5543; Instron S.A., Guyancourt, France).
For each sample (n = 40 per line and sex), measurement
was performed on 3 adjacent strips (measuring 3 by 1 by 1
cm) and the average maximum WBSF necessary to shear
the meat was calculated for each sample. The curing-
cooking yield (CCY) was measured on 60 g of PM mus-
cle (n = 40 per line and sex) first lacerated with a scalpel
and then mixed in a plastic bag (Stomacher 80 standard
bags [Ref. 0714235]; Grosserom, Saint-Herblain, France)
with 20% nitric salt solution (136 g/L of 0.6% sodium ni-
trite) for 30 s using a stomacher (BagMixer, Lab Blender;
Interscience, St. Nom la Bretêche, France) and stored
for 24 h at 4°C under agitation. The next day, the cured
meat was cooked at 85°C for 10 min and then cooled in
crushed ice for 10 min, wiped dry using absorbent paper,
and weighed. The CCY was expressed as a percentage of
the raw cured meat before processing.
Estimation of Genetic Parameters
The total population of 9,626 animals used for the
genetic analyses consisted of 4,685 (48.7%) males and
4,941 (51.3%) females. This population was produced
by 322 sires and 855 dams. Data inspection, tests for
normality of trait distributions, and detection of outli-
ers were performed using PROC UNIVARIATE of SAS
(SAS Inst. Inc., Cary, NC). Descriptive statistics of traits
included in the genetic analysis were performed using
PROC MEANS of SAS. Genetic parameters (i.e., h2 and
genetic correlations [rg]) were estimated using the re-
stricted maximum likelihood method in a multivariate
animal model. This model was fitted to the data using
VCE 6.0.2 (Neumaier and Groeneveld, 1998). The equa-
tion of the model was as follows:
yijkl = μ + Hi + Sj + ck + al + eijkl,
in which yijkl is the performance of the lth individual (l =
1 to 9,626); μ is the general mean; Hi is the fixed effect of
the ith hatch (i = 1 to 19); Sj is the fixed effect of the jth
sex (j = 1 for males and 2 for females); ck is the random
environmental effect common to all the progeny of the
kth dam (k = 1 to 855), which was included in the model
only for BW at 6 wk (BW6); al (or akl in case of BW6) is
the direct additive genetic effect of the lth individual, and
eijkl is the residual term. This model was first fitted to the
complete data set to obtain estimates of genetic param-
eters for the total population (constituted from the 2 diver-
gent lines). An intraline analysis was then performed by
fitting the same model to 2 data sets each containing the
data of 1 of the 2 lines to reveal whether the genetic de-
terminism of the traits studied was different between the 2
genetic lines. Estimated breeding values were calculated
by obtaining the solutions of the mixed model equations
in the OUTPUT section of VCE (6.0.2) parameters fil
(Neumaier and Groeneveld, 1998) while genetic standard
deviations (GSTD) were obtained by taking the square
roots of estimated genetic variances. To improve the un-
derstanding of the relationship between the breeding val-
ues of PM-pHu (explanatory variable) and the other traits
measured in the study (dependent variables), a series of
simple linear regression models was fitted using the lm
(Chambers and Hastie, 1992) function available in the R
statistical environment (R Core Team, 2013). This series
of fits allowed visualization of this relationship and made
it possible to see how it differed in direction and strength
between the 2 genetic lines.
Phenotypic Analysis of Growth, Carcass
Composition, and Meat Quality Traits
The effects of line, sex, and their interactions were
tested for all traits measured on the last generation using a
2-way analysis of variance with interaction for unbalanced
data (General Linear Model procedure of SAS). The least
squares means and Tukey’s test for multiple comparisons
between levels of each factor and their different combina-
tions (interactions) were obtained using the same proce-
dure. The accepted type I error was set at 5%.
RESULTS
Genetic Parameters in the Whole Population
Descriptive statistics of traits included in the genetic
analyses are summarized in Table 1. As an initial inspec-
tion of the data revealed a nonnormal distribution of DL, it
was decided to apply a logarithmic transformation to this
trait before genetic analyses but not before the phenotypic
characterization of the 2 divergent lines where raw values
of DL (i.e., percentages) were used. All other traits had a
 Selection for chicken breast ultimate pH 3819

Table 1. Descriptive statistics of traits included in the genetic analysis

Trait1 n Mean STD Minimum Maximum Skewness Kurtosis CV
PM-pHu 4,720 5.90 0.20 5.38 6.58 0.27 –0.32 3.40
SART-pHu 756 6.53 0.20 5.94 7.00 –0.15 –0.32 3.00
L* 3,387 48.91 3.82 35.14 59.77 –0.04 –0.24 7.80
a* 3,247 –0.06 0.65 –1.85 1.82 0.09 –0.39 –
b* 3,390 10.47 1.47 5.76 15.56 0.08 –0.06 14.00
DL, % 691 2.99 1.53 0.44 7.86 0.72 0.17 51.29
BMY,2 % 4,700 20.18 1.41 14.98 25.76 –0.04 0.06 6.70
TY,2 % 764 22.60 1.20 18.78 26.97 0.16 0.51 5.30
AFP,2 % 4,698 1.96 0.44 0.69 4.02 0.44 0.32 22.30
BW6, g 5,062 2,737 395.8 1,527 4,408 0.43 0.37 14.40
1PM-pHu = ultimate pH of pectoralis major muscle (measured 24 h postmortem); SART-pHu = ultimate pH of sartorius muscle (thigh; measured 24 h post-
mortem); DL = drip loss (after 5 d of storage); BMY = breast muscle yield; TY = thigh + drumstick yield; AFP = abdominal fat percentage; BW6 = BW at 6 wk.
2Expressed in relation to BW at 6 wk of age.

normal or a very close to normal distribution as indicated
by their skewness and kurtosis coefficients. As shown in
Table 2, a strong genetic control of PM-pHu was observed
with an estimated h2 of 0.57. Except for BW6, the h2 of
which was moderate, all the other traits had high h2 of be-
tween 0.39 and 0.71. Estimated rg between PM-pHu and
other traits measured in the present study varied greatly
(Table 2). Strongly significant positive rg was found be-
tween PM-pHu and SART-pHu. Strong and moderate
negative rg were observed with L* and b* while it was
very close to 0 with a*. A significant negative rg was also
found with logarithm of drip loss (LogDL). Correlations
between PM-pHu and growth and body composition var-
ied according to the traits. They were moderately positive
with breast meat yield (BMY) but close to 0 with thigh
yield (TY), abdominal fat percentage (AFP), and BW6.
Genetic Parameters within Each Line
Similar estimates of h2 for PM-pHu were obtained
within each line and in the whole population (Table 2).
In contrast, differences in h2 between the 2 lines were
observed for other traits. The h2 estimate of LogDL for
the pHu+ line was around than twice as high as that for
the pHu– line (P < 0.05). The h2 estimate for BMY was
27% higher (P < 0.05) in the pHu– line. The intraline
analyses indicated that PM-pHu did not always correlate
in the same way with meat quality and carcass composi-
tion traits in the 2 selected lines. Indeed, PM-pHu was
negatively correlated with L* in both lines, moderately
in the pHu+ line but strongly in the pHu– line. Similarly,
a very strong negative correlation was found in the pHu–
line between PM-pHu and LogDL, while in the pHu+
line the correlation was close to 0. The correlation with
a* was close to 0 in the pHu+ line, whereas it was mod-
erate and positive in the pHu– line.
To highlight the interline differences, especially in rg
between PM-pHu and LogDL and between PM-pHu and
L*, EBV of LogDL and L* were fitted against those of
PM-pHu in a simple regression model separately for both
lines (online supplement 1, Fig. A to D). In the pHu+ line,
only 4% of the variability of LogDL was accounted for
by the PM-pHu. On the other hand, PM-pHu accounted
for 85% of the total LogDL variability in the pHu– line.
Similarly, for the relationship between breast meat L*
and PM-pHu EBV, R2 values from the regression fit were
quite different between the 2 lines and reached 81 and
32% in the pHu– and pHu+ lines, respectively.
Genetic Evolution of Traits during Selection
As shown in Fig. 1, the 2 subpopulations (pHu– and
pHu+) started to diverge for PM-pHu after only 1 genera-
tion of selection where the between-lines difference was
estimated at 1.15 GSTD. The difference increased by an
average of 0.67 GSTD per generation to reach 3.84 GSTD
after 5 generations of selection. Similar patterns of evolu-
tion but of lower magnitude were observed for L* and b*
color parameters with the between-lines difference reach-
ing 2.21 and 1.66 GSTD at the fifth generation of selec-
tion for these 2 traits, respectively. The genetic evolution
of a* was less symmetric and of lower magnitude than the
other color parameters, with a difference of 0.63 GSTD
at the fifth generation . Carcass composition traits did not
diverge to the same extent as meat quality traits. The 2
subpopulations started to diverge for BMY (0.36 GSTD)
in the second generation, and the interline difference in-
creased on average by 0.22 GSTD per generation, reach-
ing 0.87 GSTD at the fifth generation . Nonsymmetrical
patterns of evolution were observed for AFP and BW6.
Their respective between-lines differences were 0.06 and
0.21 GSTD at the fifth generation
3820 Alnahhas et al.

Table 2. Estimates and SE of h2 and genetic correlation (rg) with ultimate pH of pectoralis major muscle for body
and meat quality traits in the whole population and in the 2 selected (high ultimate pH value [pHu+] and low ultimate
pH value [pHu–]) lines
Total population pHu+ pHu–
Trait1 h2 (SE) rg (SE) h2 (SE) rg (SE) h2 (SE) rg (SE)
PM-pHu 0.57 (0.02) – 0.62 (0.04) – 0.57 (0.03) –
SART-pHu 0.41 (0.03)b 0.54 (0.04) 0.39 (0.04)ab 0.68 (0.07) 0.55 (0.06)a 0.64 (0.08)
L* 0.58 (0.02) –0.47 (0.03)b 0.59 (0.03) –0.29 (0.04)c 0.54 (0.03) –0.71 (0.03)a
a* 0.39 (0.02) –0.02 (0.03)y 0.43 (0.04) –0.05 (0.03)y 0.33 (0.03) 0.19 (0.04)x
b* 0.48 (0.02) –0.24 (0.03) 0.46 (0.04) –0.22 (0.05) 0.49 (0.03) –0.21 (0.04)
LogDL 0.52 (0.02)b –0.34 (0.04)y 0.69 (0.05)a –0.04 (0.08)z 0.37 (0.06)c –0.80 (0.05)x
BMY, % 0.52 (0.01)ab 0.21 (0.03) 0.45 (0.03)b 0.15 (0.04) 0.57 (0.03)a 0.20 (0.04)
TY, % 0.39 (0.04) 0.06 (0.04) 0.44 (0.06) –0.17 (0.10) 0.47 (0.04) 0.11 (0.09)
AFP, % 0.71 (0.02) 0.06 (0.03) 0.71 (0.03) 0.07 (0.04) 0.66 (0.02) 0.06 (0.04)
BW6, g 0.21 (0.02) –0.05 (0.03) 0.29 (0.04) –0.14 (0.04) 0.21 (0.04) –0.06 (0.05)
a–cDifferentsuperscripts in the same row indicate significantly di ferent h2 estimates (P ≤ 0.05).
x–zDifferent superscripts in the same row indicate significantly di ferent rg estimates (P ≤ 0.05).
1PM-pHu = ultimate pH of pectoralis major muscle (measured 24 h postmortem); SART-pHu = ultimate pH of sartorius muscle (thigh; measured 24 h postmortem);
LogDL = logarithm of drip loss (after 5 d of storage); BMY = breast muscle yield; TY = thigh + drumstick yield; AFP = abdominal fat percentage; BW6 = BW at 6 wk.

Phenotypic Characterization of the Low

Ultimate pH Value and High Ultimate pH Value Lines
For PM-pHu (Fig. 2), the between-lines difference
at the first generation was 0.13 units of pH (P < 0.05).
This difference increased by an average increment of 0.07
units/generation and reached 0.42 units at the fifth genera-
tion (P < 0.05). Based on the cut-off values published by
Zhang and Barbut (2005), after 5 generations of selection,
62.2% of the breast meat in the pHu– line could be clas-
sified as acid or PSE-like (PM-pHu ≤ 5.7) and 43.5% of
breast meat in the pHu+ line as DFD (PM-pHu ≥ 6.1).
The marginal effects of line and sex on muscle, meat
quality, and body traits were estimated after 5 genera-
tions of selection (Table 3). There was no significant in-
teraction between any factor except for BMY. As shown
in Fig. 3, BMY was significantly higher in the pHu+ line
than in the pHu– line whatever the sex. The difference
between sexes was significant only in the pHu+ line in
which females exhibited higher BMY than males (P =
0.0002). As shown in Table 3, males were heavier and
exhibited lower AFP but greater TY than females. A sig-
nificant sex effect was also observed on some of the meat
quality traits. The PM-pH15 was slightly higher (P  <
0.001) while the SART-pHu and CCY were lower (P <
0.001) in females than in males (Table 3). The line ef-
fect on all traits studied was highly significant except for
BW6 and AFP (Table 3). The pHu+ line exhibited slight-
ly higher (P < 0.001) TY. As for the PM-pHu, the SART-
pHu was higher (P < 0.001) in the pHu+ line, with a
difference of 0.21 pH units between the 2 lines. The PM
muscle of the pHu– line was characterized by a higher
GP (+17%; P < 0.001) and a slightly lower PM-pH15
(P < 0.001) compared to the pHu+ line. Breast meat in
the pHu+ line was less colored (lower a* and b* values;
P < 0.001) but much darker (lower L*; P < 0.001) than
in the pHu– line. Percentages of DL and CL were also

Figure 1. Means ± SD of the estimated breeding values (expressed in

genetic standard deviation [GSTD]) of ultimate pH of pectoralis major mus- Figure 2. Means ± SD of the observed values of ultimate pH of pectoralis
cle. pHu– = low ultimate pH value; pHu+ = high ultimate pH value. major muscle. pHu– = low ultimate pH value; pHu+ = high ultimate pH value.
 Selection for chicken breast ultimate pH 3821

Table 3. Effects of line and sex on muscle, meat quality and body traits1
Line effect3 Sex effect P-value
Trait2 pH+ pH– Males Female Line Sex
PM-pH15 6.78 ± 0.01 6.71 ± 0.01 6.72 ± 0.01 6.78 ± 0.01 *** ***
PM-pHu 6.09 ± 0.01 5.67 ± 0.01 5.89 ± 0.01 5.87 ± 0.01 *** NS4
SART-pHu 6.63 ± 0.01 6.42 ± 0.01 6.56 ± 0.01 6.49 ± 0.01 *** ***
L* 47.50 ± 0.20 52.50 ± 0.20 50.00 ± 0.22 50.00 ± 0.19 *** NS
a* –0.17 ± 0.04 0.05 ± 0.04 –0.009 ± 0.04 –0.11 ± 0.04 *** NS
b* 9.49 ± 0.09 11.02 ± 0.09 10.26 ± 0.1 10.25 ± 0.08 *** NS
DL, % 2.20 ± 0.06 3.80 ± 0.06 2.10 ± 0.07 2.90 ± 0.06 *** NS
CCY, % 86.6 ± 0.5 80.5 ± 0.5 85.1 ± 0.5 82.1 ± 0.5 *** ***
CL, % 10.2 ± 0.36 11.9 ± 0.35 10.9 ± 0.34 11.2 ± 0.37 ** NS
WBSF, N/cm2 10.9 ± 0.4 16.0 ± 0.4 13.0 ± 0.4 13.9 ± 0.37 *** NS
GP,μM/g 102.6 ± 2.8 119.9 ± 2.8 110.3 ± 2.8 112.2 ± 2.8 *** NS
TY,5 % 22.8 ± 0.05 22.4 ± 0.1 23.0 ± 0.1 22.2 ± 0.1 *** ***
AFP,5 % 1.78 ± 0.01 1.80 ± 0.01 1.61 ± 0.02 1.98 ± 0.02 NS ***
BW6, g 2,727 ± 11 2,698 ± 11 2,910 ± 12 2,515 ± 11 NS ***
1Expressed as least squares means ± SE.
2PM-pH = pectoralis major muscle pH at 15 min postmortem; PM-pHu = ultimate pH of pectoralis major muscle (measured 24 h postmortem); SART-pHu =
15
ultimate pH of sartorius muscle (thigh; measured 24 h postmortem); DL = drip loss (after 5 d of storage); CCY = curing-cooking yield; CL = cooking loss; WBSF =
Warner-Bratzler shear force (of cooked meat); GP = glycolytic potential ; TY = thigh + drumstick yield; AFP = abdominal fat percentage; BW6 = BW at 6 wk.
3pH+ = high ultimate pH value; pH– = low ultimate pH value.
4NS = not significant
5Expressed in relation to BW at 6 wk of age.

**P < 0.01; ***P < 0.001.

reduced (P < 0.01) while that of CCY was considerably
increased (P < 0.001) in the pHu+ line compared to the
pHu– line. After cooking, the breast meat WBSF was
lower (P < 0.001) in the pHu+ than in the pHu– line.
DISCUSSION
It is well established in the literature that major meat
quality defects such as PSE- and DFD-like meats are
mainly associated with extreme variations in meat pHu
(Yang and Chen, 1993; Allen et al., 1997; Barbut, 1997;
Fletcher et al., 2000; Swatland, 2008). Pale, soft, and
exudative–like meat is characterized as being pale in
color, with soft texture and lower water-holding capacity
(WHC), while DFD-like meat is characterized by a dark
color and firm texture and by being dry. Both types of
defect contribute largely to variation in meat appearance,
texture, juiciness, shelf life, and processing ability (Allen
et al., 1997; Barbut, 1998; Fletcher, 2002; Bianchi et al.,
2005; Zhuang and Savage, 2010). Therefore, understand-
ing the genetic and physiological control of meat pHu is
essential to reduce the occurrence of extremely high or
low values of this trait and consequently to reduce the in-
cidence of these defects.
This is the first study to our knowledge in which ge-
netic parameters of growth, carcass traits, and meat qual-
ity were estimated in broiler lines divergently selected for
breast meat pHu. Pedigree information (before the initia-
tion of our experiment) of the female grandparental broiler
line from which birds in the present experiment were origi-
nated was not available so it was not included in the genetic
analysis. Missing pedigree information has been shown to
bias estimates of genetic parameters in case of nonrandom
selection (Schenkel and Schaeffer, 2000). In our case, the
original line was selected for growth and reproduction traits
and as the relationship between growth and PM-pHu has
been shown to be insignificantly different from 0 (Gaya et
al., 2011), there is no reason to think that the described lack
of information could bias our estimated genetic parameters.
On the other hand, to the best of our knowledge, papers on
the relationship between muscle pHu and reproduction traits
in poultry are not yet available. Strong genetic determin-
ism (57%) of PM-pHu was observed. This was 10 to 15%
higher (P > 0.05) than h2 obtained in broilers by Chabault
et al. (2012) and Le Bihan-Duval et al. (1999, 2001) and
around 40% higher (P < 0.05) than estimates obtained in
the studies of Le Bihan-Duval et al. (2008) and Gaya et
al. (2011). Differences in genetic background between the
lines used in the selection process (male vs. female grand-
parent lines and commercial vs. experimental lines) could
in part explain the differences in h2 observed between stud-
ies. In addition, the low SE of h2 we encountered compared
to previous studies was probably due to the large number of
pHu measurements (n = 4,720) accumulated in our dataset
over the 5 generations of selection. The strong genetic de-
terminism of breast meat pHu resulted in a huge difference
of 0.42 pH units, corresponding to more than 2 phenotypic
SD, between the pHu+ and pHu– lines after 5 generations
3822
Figure 3. Impact of line × sex interaction on breast meat yield expressed
as least squares means ± SEM. pHu– = low ultimate pH value; pHu+ = high
ultimate pH value.
of selection on this parameter. The breast muscle pHu in
broilers is mainly determined by the GP, which quantifie
the amount of glycogen present in the muscle at slaughter
(Berri et al., 2001, 2005). At the genetic level, the correla-
tion between breast muscle GP and pHu is very close to –1
(Le Bihan-Duval et al., 2008). Therefore, selecting broil-
ers for higher (or lower) breast meat pHu should result in
lower (or higher) muscle GP, and this was confirmed ex-
perimentally in our study with a significantly lower GP in
the pHu+ line compared to the pHu– line. However, more
research is needed to understand the mechanism by means
of which the selection process induced this significan
variation in GP. The h2 of the pHu of a thigh (sartorius)
muscle was estimated for the first time. In addition to being
highly heritable, the SART-pHu had also a strong positive
rg with PM-pHu. From a physiological point of view, this
indicates that selection on pHu in breast muscle affects the
metabolism of other muscles, whose function and typol-
ogy are quite different from the PM muscle (Rémignon et
al., 1994). This also means from an applied point of view
that selection on breast meat pHu may have consequences
on the sensorial and technological quality of thigh meat.
The breast meat color parameters were found to be highly
heritable. Our estimates were roughly in agreement with
those reported for broilers in previous studies (Chabault et
al., 2012; Le Bihan-Duval et al., 2001). The breast meat L*
and b* were negatively correlated with pHu, which was
not the case for a*. However, many studies have already
reported negative rg between breast meat pHu and all color
parameters including a* (Chabault et al., 2012; Gaya et al.,
2011; Le Bihan-Duval et al., 1999, 2001, 2008). Redness
of broiler breast meat is influenced by many factors such as
genetic background, environmental conditions, and patho-
gens (Debut et al., 2003; Fletcher, 2002). The complex de-
terminism of breast muscle redness could explain why the
relationship with pHu is not consistent between studies.
In addition to breast meat quality traits, our study pro-
vided original data on the genetic relationship between
Alnahhas et al.
body composition and breast meat traits. The h2 estimates
for BMY, AFP, and TY were in agreement with those re-
ported in the literature (Chabault et al., 2012; Le Bihan-
Duval et al., 1999, 2001; Zerehdaran et al., 2004). There
was a moderate positive correlation between BMY and
pHu. Selecting broilers for higher breast meat pHu value
would therefore lead to higher BMY, which is one of the
most important criteria of selection in commercial broiler
lines. Such a positive relationship between breast muscle
development and pHu has already been observed in sev-
eral studies that analyzed the consequences of selecting
body composition traits on breast meat quality (Berri et
al., 2001, 2007; Sibut et al., 2008; Jlali et al., 2012). On
the other hand, there was no significant rg between PM-
pHu and BW6, TY, or AFP, indicating that selection on
breast meat pHu would not significantly affect these traits.
The high impact of selecting for breast muscle pHu
on meat quality was confirmed at the phenotype level.
Indeed, the pHu– and pHu+ lines diverged considerably
for breast meat color and many traits related to WHC. An
average variation of 0.42 units of pHu between the 2 lines
led to differences of 5 and 1.5 points for L* and b* and
to 1.6% for DL during storage. The better WHC of meat
from the pHu+ line was also observed during cooking
(–1.6% less CL) but especially during processing, with
6% more CCY than in the pHu– line. Our study also high-
lighted a very considerable difference in cooked meat
texture between the 2 lines, with the pHu+ line produc-
ing a much more tender meat (–5 N/cm2 for WBSF) than
the pHu– line. The determinism of breast meat texture is
quite complex. Contrary to the significant correlation re-
ported by Murphy and Marks (2000) between shear force
and cook loss (r = 0.87) in ground and formed chicken
breast meat, correlation between WBSF and CL and be-
tween WBSF and DL were not significant (r = 0.17, P =
0.13, and r = 0.21, P = 0.10, respectively) in the present
study. Consequently, it was suggested that factors other
than DL and CL contribute to the determinism of WBSF
in the population of the present study. According to a re-
cent study (Wang et al., 2013), variations in postmortem
decline in pH in broiler breast muscle can affect the activ-
ity or release of several proteolytic enzymes involved in
the postmortem meat tenderization process. Whether or
not selection on pHu affects the postmortem proteolytic
activity in breast muscle, and as a consequence meat tex-
ture, remains to be elucidated.
Within-line genetic analyses revealed some differ-
ences in the genetic control of meat quality parameters
between the 2 divergent lines. The R2 values obtained
from the regression model fit between the EBV of PM-
pHu and of LogDL and between the EBV of PM-pHu
and of L* indicated that variation in PM-pHu would
have a much greater impact on the variation of LogDL
and L* in the pHu– line than in the pHu+ line. Indeed,
 Selection for chicken breast ultimate pH
increasing PM-pHu in the pHu+ line would result in
a moderate decrease in the LogDL and the L* values,
while in the pHu– line, decreasing the PM-pHu would
greatly increase the LogDL and L* values. Our data of
the whole population indicate that, at the phenotypic
level, the relationship between pHu and DL is not linear
(data not shown). Such nonlinear relationship has al-
ready been reported by Barbut (2002) and could explain
why only a moderate increase in WHC was observed in
the pHu+ line while a great decrease in WHC was ob-
served in the pHu– line in the present study.
The greater water loss observed in the pHu– line could
be explained by the postmortem loss of functionality of
muscle proteins, especially water-binding proteins, as they
approach their isoelectric point (Barbut, 1998). When this
point is reached (pH = 5.3 for myosin; Van Laack et al.,
2000), muscle proteins lose their ability to attract, bind,
and retain water (Huff-Lonergan and Lonergan, 2005).
Van Laak et al. (2000) have shown that contrary to what
has been observed in pork, denaturation (i.e., irreversible
loss of functionality) was unlikely the cause of PSE-like
meat in chicken. According to these authors, myosin from
white chicken muscles was more resistant to denaturation
than that from red chicken muscles and from white and
red pork muscles under different pH (5.4 vs. 6.5), tem-
peratures (25 vs. 40°C), and ATP concentrations (0.68 vs.
3.4 mM). Therefore, the observed low WHC in the pHu–
line would be a result of a reversible loss of functionality
rather than an irreversible denaturation of muscle proteins.
Lightness (i.e., translucency or reflectance) of poul-
try meat is highly affected by pH-related light scattering
effect giving low-pH meat a lighter color and high-pH
meat a darker color (Swatland, 2008). According to this
author, a decrease in pH reduces the negative electrostat-
ic repulsion between myofilaments, which then move
closer together laterally and increase the refractive index
of the meat in the lateral direction. In addition, at low pH
values, free water (the proportion of water not contained
within muscle cells) increases between muscle cells and
on the surface of cut muscles and acts as a reflective sur-
face, resulting in a lighter appearance of the meat, while
at high pH values, more water is kept inside muscle cells
giving the meat a less reflective surface and darker ap-
pearance (Braden, 2013).
Taking into consideration the estimates of the genet-
ic parameters found in the current study and their phe-
notypic consequences, there is considerable impact of
selection for PM-pHu on the determinism of meat qual-
ity traits. The PM-pHu is therefore a major candidate
for introduction into commercial breeding programs
to reduce the incidence of PSE-like or DFD-like meat
and the undesirable quality traits associated with these
defects in broilers. The present study also showed that
selection for PM-pHu had no significant impact on BW
3823
and AFP, which are traits of major economic importance
for the industry. Therefore, improvement of the qualita-
tive aspects (i.e., reduction of PSE-like and DFD-like
meat) does not seem to compromise the quantitative as-
pects of broiler chickens meat production.
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113
La figure supplémentaire suivante accompagne la version en ligne de l’article. L’objectif de ces

graphes est de montrer les différences de liens génétiques entre la luminance (L*) et le PM-pHu

d’une part et l’exsudat et le PM-pHu d’autre part entre les deux lignées.

114
Supplementary Figure. Regression of estimated breeding values of L* on those of PM-pHu in the pHu+ line (A) and in the pHu- line

(B), and of estimated breeding values of log (DL) on those of PM-pHu the pHu+ line (C) and in the pHu- line (D).
116
117
Chapitre 2 : Impact de la sélection divergente sur le pH ultime du muscle
Pectoralis major sur les caractéristiques biochimiques, histologiques et
sensorielles du filet de poulet
Si le premier chapitre a bien montré l’efficacité de la sélection divergente pour le PM-pHu et les

réponses associées au niveau de la qualité technologique de la viande, il était important de mieux

comprendre les variations associées en termes de physiologie musculaire et l’impact sur la qualité

organoleptique de la viande. Une caractérisation fine des deux lignées a donc été réalisée à la 5ème

génération de sélection. Celle-ci a permis d’étudier, dans un premier volet d’analyses, les

caractéristiques biochimiques du filet évaluées, en plus du pH15 et du PM-pHu, par les mesures de

la teneur du muscle en lactate et en glycogène à 15 min post-mortem et en glycogène résiduel à 24

h post-mortem. Le deuxième volet d’analyses a porté sur le profil histologique du muscle p. major

issu des deux lignées. Cette analyse comprenait la mesure des diamètres et nombres de fibres

musculaires, de la densité de capillaires sanguins et de la proportion de surface musculaire couverte

par du collagène sur des coupes transversales de muscles. Le troisième volet d’analyses avait pour

objectif d’étudier les éventuelles modifications dans la composition chimique du muscle entrainées

par la sélection divergente. Ce volet a consisté à mesurer la teneur du muscle en matière azotée

totale, en lipides intramusculaires et en matière sèche. L’oxydation des lipides intramusculaires,

l’oxydation des protéines du muscle p. major et la protéolyse au sein de ce muscle ont également

été étudiées.

Enfin, l’effet de la sélection pour le PM-pHu sur la qualité sensorielle de la viande du filet et de la

cuisse a été analysé grâce à une évaluation par un panel de jurés entraînés. L’ensemble de ces

résultats a donné lieu à la publication suivante parue dans Journal of Animal Science.

118
119
 Published September 8, 2015

Impact of divergent selection for ultimate pH of pectoralis major

muscle on biochemical, histological, and sensorial attributes of broiler meat1
N. Alnahhas,* E . Le Bihan-D uval,* E . Baéza,* M . C habault,*
P. C hartrin,* T. Bordeau,* E . C ailleau-Audouin,* K. M eteau,† and C . Berri,*2
*INRA, UR83 Recherches Avicoles, F-37380 Nouzilly, France;
and †INRA UE1206 Elevage Alternatif et Santé de Monogastrique, F-17700 Surgères, France

ABSTRAC T: The impact of divergent selection based
on the ultimate pH (pHu) of pectoralis major (P. major)
muscle on the chemical, biochemical, and histologi-
cal profiles of the muscle and sensorial quality of meat
was investigated in broiler chickens. The protein, lipid,
DM, glycogen and lactate content, glycolytic potential,
proteolysis, lipid and protein oxidation index, muscle
fiber cross-sectional area, capillary density, and col-
lagen surface were determined on the breast P. major
muscle of 6-wk-old broilers issued from the high-pHu
(pHu+) and low-pHu (pHu–) lines. Sensory attributes
were also evaluated on the breast (roasted or grilled)
and thigh (roasted) meat of the 2 lines. Protein, lipid,
and DM content of P. major muscle were not affected
by selection (P > 0.05). However, the P. major muscle
of the pHu+ line was characterized by lower residual
glycogen (–16%; P ≤ 0.001) and lactate (–14%; P ≤
0.001) content and lower glycolytic potential (–14%;
P ≤ 0.001) compared with the pHu– line. Although the
average cross-sectional area of muscle fibers and sur-
face occupied by collagen were similar (P > 0.05) in
both lines, fewer capillaries per fiber (–15%; P ≤ 0.05)
were observed in the pHu+ line. The pHu+ line was
also characterized by lower lipid oxidation (thiobarbi-
turic acid reactive substance index: –23%; P ≤ 0.05) but
protein oxidation and proteolysis index were not differ-
ent (P > 0.05) between the 2 lines. At the sensory level,
selection on breast muscle pHu mainly affected the tex-
ture of grilled and roast breast meat, which was judged
significantly more tender (P ≤ 0.001) in the pHu+ line,
and the acid taste, which was less pronounced in the
roasted breast meat of the pHu+ line (P ≤ 0.002). This
study highlighted that selection based on pHu does not
affect the chemical composition and structure of breast
meat. However, by modifying muscle blood supply and
glycogen turnover, it affects meat acidity and oxidant
status, both of which are likely to contribute to the large
differences in texture observed between the 2 lines.

Key words: broiler, histology, muscle biochemistry, sensorial analysis, ultimate pH

© 2015 American Society of Animal Science. All rights reserved. J. Anim. Sci. 2015.93:4524–4531
doi:10.2527/jas2015-9100

I NTRODUC TIO N

Consumer satisfaction with poultry meat is

1This research was supported by INRA. Nabeel Alnahhas is a
PhD student supported by a grant from the Government of Syria.
The authors would like to thank the staff of the Poultry Breeding
Facilities (INRA, UE 1295 Pôle d’Expérimentation Avicole de
Tours, F-37380 Nouzilly, France) and the Avian Research Unit
(INRA, UR83 Recherches Avicoles, F-37380 Nouzilly, France)
for their valuable technical assistance.
2Corresponding author, berri@tours.inra.fr
Received March 13, 2015.
Accepted June 24, 2015.
mainly determined by the appearance and texture of
the meat (Fletcher, 2002). From the industrial stand-
point, it is no longer enough for broilers to have high
slaughter yields and desirable carcass conformation.
Good esthetic and functional characteristics must be
taken into consideration to satisfy the demands of
both processor and consumer (Petracci et al., 2013a),
especially in light of the continuing evolution of
trends in broiler meat marketing and consumption
toward fresh cuts and further processed products
(Barbut et al., 2008). These new marketing methods

4524
 Selecting on broiler meat ultimate pH
are usually associated with more frequent occurrence
of meat quality issues (Petracci et al., 2009). Genetics
have been shown to be a major contributor to the de-
terminism of different meat quality traits, especially of
ultimate pH (pHu) of breast meat (P. major), a trait
that has already been described as one of the most im-
portant predictors of technological and sensorial qual-
ities of meat (Le Bihan-Duval et al., 2008; Alnahhas
et al., 2014). The histological and chemical char-
acteristics of breast P. major muscle have also been
shown to be significantly affected by selection (Iman
Rahayu et al., 2008; Branciari et al., 2009; Petracci et
al., 2013b). With regard to sensory attributes, they are
mainly related to the genetic strain and age at slaugh-
ter (Castellini et al., 2008), as increasing growth rate
by selection in commercial hybrids considerably de-
creases age and maturity at slaughter, leading to more
tender and juicier meat but also to lower intensity of
flavo . As most of the above-cited studies focused on
the relationship between body or muscle growth rate
and different aspects of meat quality, we decided to in-
vestigate the impact of divergent selection specifically
applied to muscle metabolism, through the measure-
ment of ultimate muscle pH, on the biochemical and
histological characteristics of muscle as well as on the
sensorial quality of the broiler chicken meat.
M ATE RI ALS AND ME THOD S
All animal care and experimental procedures need-
ed for the selection of the 2 divergent lines for breast
meat pHu (program number 00880.02) were approved
by the Ethics Committee for Animal Experimentation
of Val de Loire (registered under number 19 by the
national committee).
Birds and Housing
This experiment was conducted on birds originating
from the fifth generation of 2 genetic lines divergently
selected for high pHu (pHu+) or low pHu (pHu–) of
P. major values as described in Alnahhas et al. (2014).
After hatching, birds were identified by wing bands
and then reared in a standard closed broiler house at
the experimental unit (INRA, Centre de Val de Loire,
Nouzilly, France) equipped with gas heaters and a cross-
building dynamic ventilation system and consisting of
2 identical rearing rooms. Standard broiler lighting (24
h of light for the first week and 20 h of light and 4 h of
darkness for the remainder of the rearing period) and
feed (starter: 2,993 Kcal/kg ME and 21.7% CP; finisher
3,100 Kcal/kg ME and 20.0% CP) programs were used.
Feed and water were available ad libitum through auto-
matic pan feeders and nipple drinkers.
◊
Slaughtering, Carcass
Processing, and Muscle Sampling
At the age of 6 wk and after 8 h of feed withdrawal,
broilers were put into containers and transferred to the
slaughter house of the experimental unit. Before killing
by ventral neck cutting, birds were stunned in a water
bath using an electric current of 80 mA and 125 Hz for
5 s per bird. After a 180 s bleeding, birds were scalded
(200 s at 51°C), feathered (140 s), and partially manually
eviscerated (only gut was removed). At 15 min postmor-
tem, samples were taken from the P. major muscle. They
were snap-frozen in isopentane cooled with liquid nitro-
gen and stored at –80°C before histological analysis (n =
10 per line and per sex), frozen at –20°C for chemical
analysis (n = 10 per line and per sex), and stored for 8 d
at 2°C for determination of lipid oxidation (n = 10 per
line and per sex) or aged for 24 h at 2°C and then stored
at –80°C to determine residual glycogen content and
proteolysis index (PI ; n = 12 per line and per sex). Then,
sampled and intact carcasses were air-chilled (airflow of
7 m3/s) and stored for the night in a cold storage room at
2°C. The day after slaughter, the breast fillets and thigh
were removed from carcasses and the pHu was mea-
sured on breast P. major and thigh sartorius muscles as
described in Alnahhas et al. (2014). Fifty carcasses and
100 breast fillets from 50 other carcasses (25 per line)
were vacuum-packed and then quickly frozen and stored
at –20°C until sensorial analysis. Samples used for bio-
chemical analyses were taken from birds of both lines
and sexes whereas those for sensorial analyses were tak-
en only from males of both lines. For all types of analy-
sis, samples were chosen within line to be representative
of the distribution and average pHu value of the group.
Histological Analyses
Serial 10-μm-thick cross-sections were prepared
at –21°C using a cryostat (Leica CM3050S; Leica
Microsystems, Nanterre, France). The cross-sectional
area (C SA) and number of muscle fibers per area were
determined on a cross-section stained with red Azorubin
(15 per line) as described by Rémignon et al. (1996). The
periodic acid–Schiff method (Madsen and Homskov,
1995) was used to determine the density of blood cap-
illaries (15 per line). Finally, the Vectastain ABC Elite
PK 6102 immunohistochemistry kit (Vector laboratories,
Inc., Burlingame, CA) was used according to the manu-
facturer’s instructions to determine the density of type III
collagen fibers (10 per line) using the primary antibody
3B2 (Developmental Studies Hybridoma Bank, Iowa
City, IA). Images (3 per sample for CSA, 2 for blood cap-
illaries, and 8 for collagen) were taken using a light mi-
croscope (Leica Microsystems) from random locations
in the cross-sections. Images were then analyzed using
4526 Alnahhas et al.
Visilog Image Analysis Software (Noesis, St. Aubin,
France) to determine the average muscle fiber CSA (ex-
pressed in μm2) and number (per mm2) and the number
of blood capillaries (per mm2 or per muscle fiber)
Biochemical Analyses
Water, protein, and lipid content of P. major muscle
were measured in samples of ground meat (n = 32, 8
per line and sex) using standardized procedures, that is,
method 950.46 (AOAC International, 2000) for water
and method 976.05 for protein and Folch et al. (1957) for
lipid content. The residual P. major glycogen and lactate
content (μM/g) were measured 24 h postmortem accord-
ing to Dalrymple and Hamm (1973) in a sample of 500
mg of muscle ground under nitrogen (n = 24, 6 per line
and per sex). The glycolytic potential was then calculat-
ed according to Monin and Sellier (1985) and expressed
as micromolar concentration of lactate equivalent/gram
of fresh muscle. Lipid oxidation was evaluated in P. ma-
jor muscle samples aged for 8 d at 2°C (n = 80, 20 per
line and per sex) by measuring the thiobarbituric acid
reactive substance (TBARS) index according to Lynch
and Frei (1993). The TBARS index was expressed as
milligrams of malonedialdehyde per kilogram of meat.
The degree of protein oxidation in P. major muscle was
also evaluated on 10 samples per line, through the mea-
surement of carbonyl and thiol content as described by
Mercier et al. (1998). Results were expressed as nano-
moles of 2,4-dinitrophenylhydrazine fixed per milligram
of protein for carbonyl and as nanomoles per milligrams
of protein for thiol groups. The PI was determined in
P. major muscle samples (n = 6 per line and sex) aged
for 24 h at 2°C as described by Harkouss et al. (2012).
Briefl , the level of N-terminal α amino groups was de-
termined in meat extract by reference to a calibration
curve of glycine varying in concentration from 5 to 50
mM. The levels of these groups were then expressed
as grams of “glycine equivalent” per gram of meat. In
parallel, the total protein content was measured in the
breast meat extract according to the method of Bradford
(1976). The PI was then expressed as the percentage ra-
tio of N-terminal α amino group content to total protein
content of meat samples. Proteolysis index determina-
tion was performed in triplicate for each sample.
Sensorial Analyses
After 3 training sessions, 8 sessions of sensory quan-
titative descriptive analysis were performed by 12 trained
panelists. At each session and after thawing for 24 h at 4°C,
2 whole carcasses and 4 breast fillets of each line (pHu+
and pHu–) were removed from their packaging, cooked,
and distributed to the panelists. Breast fillets were cooked
between 2 layers of aluminum foil under a preheated grill
(200°C) for about 9 min (80°C internal cooking tem-
perature). Whole carcasses were roasted at 225°C until
an internal temperature of 80°C was reached. Each meat
piece (grilled or roasted fillets and roasted thigh) were
then immediately cut into 3 rectangular pieces under heat
lamps and immediately served on warm plates in a pre-
defined order. The tasting process was performed in indi-
vidual boxes at a room temperature of 20 ± 2°C and under
natural light. For each product, samples from the 2 lines
were presented to panelists on the same plate. The FIZZ
Network system (Biosystèmes, Saint-Ouen l’Aumône,
France) was used for electronic data collection. Each at-
tribute was evaluated on a continuous scale between 0
and 10 (0 and 10 being the lowest and the highest scores,
respectively). The panelists judged several attributes of
cooked meat including color intensity, initial (easy break-
ing at the first act of mastication) and overall tenderness
(easy breaking during chewing), juiciness (the quantity
of released juice in the mouth during chewing), adhesive-
ness (the difficulty of chewing the meat inside the mouth;
judged only for the fillets), fat perception (the intensity
of the taste of fat; judged only for the thigh), intensity of
acid flavo , overall (the intensity combined flavors that
can be perceived by the panelist) and broiler flavo , and
overall positive appreciation of the meat.
Statistical Analyses
A 2-way ANOVA was used to analyze the effects of
genetic line, sex, and their interactions on histological
and biochemical traits. The effects of genetic line, ses-
sion, and their interactions were included in the analysis
of sensorial data. Statistical analyses were performed
using the general linear model procedure (PROC GLM)
of SAS (SAS Inst. Inc., Cary, NC). Least squares means
of different levels of different effects and their inter-
actions were obtained and tested for significant differ-
ences using the LSMEANS statement and Tukey’s test
for multiple comparisons in the same procedure. The
accepted type I error was set at 5%. Correlations be-
tween traits were estimated and their levels of signifi-
cance were tested using the rcorr function of the Hmisc
package (Harrell and Dupont, 2014) in the R statistical
environment (R Core Development Team, 2014).
RE SU LTS
There was no effect of sex (P > 0.05) and no in-
teraction between the effects of the line and of the sex
(P  > 0.05) on biochemical and histological charac-
teristics measured in this study. For this reason, we
decided to present only the effect of the selection on
breast meat pHu on these characteristics.
 Selecting on broiler meat ultimate pH ◊

Table 1. Effects of line (high ultimate pH [pHu+] and low ultimate pH [pHu–]) on biochemical and histological
characteristics of pectoralis major muscle1
Line effect
Trait No. pHu+ pHu– P-value
pH and metabolites
Ultimate pH 80 6.07 (0.02) 5.67 (0.02) ***
Residual lactate 24 h postmortem, μM/g 12 93.30 (1.97) 107.95 (1.97) ***
Residual glycogen 24 h postmortem, μM/g 12 26.14 (1.0) 31.11 (1.0) **
Estimated glycolytic potential, μM/g 12 145.58 (3.64) 170.17 (3.64) ***
Histological characteristics
Muscle fiber cross sectional area, μ 2 15 2,759 (136) 2,739 (132) NS2
Number of muscles fibers per m 2 15 210 (12) 215 (11) NS
Number of capillaries per mm2 15 82 (5.60) 97 (5.50) †
Number of capillaries per muscle fibe 15 0.22 (0.01) 0.26 (0.01) *
Surface occupied by collagen, % 10 23.61 (0.58) 23.06 (0.58) NS
Chemical composition
Protein, % 16 21.99 (0.42) 22.24 (0.40) NS
Lipid, % 16 2.15 (0.14) 1.84 (0.18) NS
DM, % 16 25.12 (0.77) 26.10 (0.74) NS
Oxidation index
TBARS,3 mg of MDA4/kg of meat 40 0.50 (0.04) 0.65 (0.03) *
Carbonyl groups, nmol of fixed DNP 5/mg of protein 10 3.42 (0.22) 2.82 (0.22) †
Free thiol groups, nmol/mg of protein 10 25.54 (2.20) 28.20 (2.20) NS
Proteolysis index
N-terminal α amino groups, g/g of muscle 12 0.104 (0.003) 0.109 (0.004) NS
1Expressed as least squares means (SE).
2NS = not significan
3TBARS = thiobarbituric acid reactive substances.
4MDA = malonedialdehyde.
5DNPH = 2,4-dinitrophenylhydrazine.
†P < 0.1; *P < 0.05; **P < 0.01; ***P < 0.001.

Biochemical Breast Muscle Characteristics

After 5 generations of selection, a difference in pH of
0.4 units was observed between the 2 lines. The P. major
muscle lactate and residual glycogen content measured
24 h postmortem were 16 (15 μM/g) and 19% (5 μM/g)
higher in the pHu– line than in the pHu+ line, respec-
tively (Table 1). This corresponded to a 17% higher gly-
colytic potential, that is, 25 μM of lactate equivalent per
gram of fresh meat, in the pHu– line compared with the
pHu+ line. Levels of water, protein, and lipid content of
the P. major muscle were not affected by selection on
pHu (Table 1). After 1 d of storage, the PI was not differ-
ent between the 2 lines. In contrast, the TBARS index of
the P. major muscle after 8 d of storage was 30% higher
(P ≤ 0.0001) in the pHu– line than in the pHu+ line, but
no significant difference in carbonyl or thiol group con-
tent was observed between lines.
Histological Breast Muscle Characteristics
The average CSA and the number of fibers per
square millimeter in the P. major muscle were not affect-
ed by selection (Table 1). A tendency toward a greater
number of blood capillaries per square millimeter was
observed in the pHu– line (P = 0.06) compared with the
pHu+ line. Moreover, the ratio of blood capillaries per
muscle fiber was significantly lower (P ≤ 0.05) in the
pHu+ line (approximately 1 capillary/5 fibers) than in
the pHu– line (approximately 1 capillary/4 fibers). The
proportion of type III collagen per square millimeter in
the P. major muscle was similar in both lines (P = 0.51).
Sensorial Attributes of Breast and Thigh Meat
There was no interaction between the effects of the
line and of the session. Selection on breast meat pHu
affected only the sensorial attributes of breast fillets,
both grilled and roasted, but had no effect on those of
thigh meat (Table 2). It changed the initial and over-
all tenderness of grilled (P = 0.0009 and P ≤ 0.0001,
respectively) and roast (P = 0.003 and P = 0.002, re-
spectively) breast meat, which were both lower in
the pHu– line than in the pHu+ line. Roast fillets of
the pHu– line also had a more pronounced acid taste
(P = 0.002) than those of the pHu+ line. A tendency
to greater acidity (P = 0.08) was also observed for the
4528 Alnahhas et al.

Table 2. Effects of line (high ultimate pH [pHu+] and low ultimate pH [pHu–]) on sensory attributes of grilled
and roast breast fillets and roast thigh meat n = 8 sessions by product)1
Grilled breast fillet P-value Roast breast P-value Roast thigh P-value
Trait pHu+ pHu– Line pHu+ pHu– Line pHu+ pHu– Line
Color 4.04 (0.09) 4.13 (0.09) NS2 3.94 (0.10) 4.14 (0.10) NS 4.63 (0.09) 4.65 (0.09) NS
Initial tenderness 4.80 (0.11) 4.25 (0.11) *** 4.85 (0.12) 4.33 (0.12) ** 4.87 (0.12) 4.88 (0.12) NS
Overall tenderness 4.95 (0.11) 4.30 (0.11) *** 4.94 (0.11) 4.44 (0.11) ** 4.96 (0.12) 5.00 (0.12) NS
Juiciness 3.17 (0.15) 2.89 (0.15) NS 2.38 (0.14) 2.61 (0.14) NS 2.20 (0.13) 2.30 (0.13) NS
Adhesiveness 2.09 (0.13) 2.16 (0.13) NS 2.63 (0.15) 2.42 (0.15) NS nd3 nd nd
Perception of fat nd nd nd nd nd nd 2.33 (0.11) 2.34 (0.11) NS
Acidity 1.17 (0.11) 1.43 (0.11) † 1.11 (0.11) 1.58 (0.11) ** 0.78 (0.07) 0.86 (0.07) NS
Overall flavo 4.09 (0.10) 3.98 (0.10) NS 4.20 (0.11) 4.19 (0.11) NS 4.53 (0.09) 4.48 (0.09) NS
Broiler flavo 3.17 (0.11) 3.08 (0.11) NS 3.27 (0.13) 3.27 (0.13) NS 3.65 (0.13) 3.77 (0.13) NS
Overall appreciation 2.68 (0.12) 2.45 (0.12) NS 2.51 (1.10) 2.34 (1.29) NS 3.32 (0.14) 3.37 (0.14) NS
1Expressed as least squares means (SE).
2NS = not significant
3nd = not determined.
†P < 0.1; **P < 0.01; ***P < 0.001.

grilled fillets of the pHu– line than for the pHu+ line.
Despite the differences found in texture and taste, the
color, flavo , and overall appreciation of the cooked
breast meat were similar between lines.
DI SCU SSIO N
The pHu of chicken breast meat is known to infl -
ence many quality traits, including color, drip and cook-
ing loss, texture, and processing yield (Alnahhas et al.,
2014; Fletcher, 2002; Huff-Lonergan and Lonergan,
2005; Swatland, 2008). Selecting broilers on meat
pHu, which is a highly heritable trait, can, therefore,
be considered as a strategy to improve meat quality in
broilers or at least to reduce the occurrence of quality
defects related to high variations in pHu, such as pale,
soft, and exudative and dark, firm, and dry–like meat
(Alnahhas et al., 2014; Le Bihan-Duval et al., 2008).
One recent study reported an experiment on divergent
selection on breast meat pHu in broilers (Alnahhas et
al., 2014). The average pHu of the acid line (pHu–) was
5.67 after 5 generations of selection whereas that of the
pHu+ line was 6.07. Such differences in pHu resulted
in considerable changes in several attributes of breast
meat, including lightness (L*), drip loss, cooking loss,
Warner–Bratzler shear force after cooking, and curing-
cooking yield. Moreover it highlighted that selection on
breast meat pHu also affected the pHu of thigh meat.
In addition to these findings, it is important to evaluate
the effects of such selection on meat composition and
structure that might affect the nutritional value, storage
ability (through susceptibility to oxidation), and sen-
sory attributes as they may be perceived by consumers.
Such selection did not affect the composition of
breast meat, as both lines exhibited similar DM, pro-
tein, and lipid content. The surface occupied by the
connective tissue in the P. major muscle was around
23% and was similar in both lines. Collagen content of
muscles is known to decrease with increased growth
rate (Das et al., 2010) and to be higher in slow- than in
fast-growing strains when compared at the same age
(Intarapichet et al., 2008). Our findings are, therefore,
consistent with the fact that the pHu+ and pHu– lines
exhibited similar growth rates (Alnahhas et al., 2014).
The breast muscle of the pHu– line was character-
ized by higher levels of residual glycogen and lactate
(measured 1 d postmortem) than in the pHu+ line and
by greater lipid peroxidation evaluated through the
TBARS index after 8 d of storage. Lipid peroxidation
generally increased with the amount of lipids pres-
ent in the tissue (Toghyani et al., 2006). Because the
amounts of lipids were similar in both lines (Alnahhas
et al., 2014), it is more likely that the higher TBARS
value reported in the pHu– line was due to the greater
acidity or amount of residual glycogen or lactate and/or
higher capillary density in the meat. Indeed, iron (fer-
ric or ferrous) is a pro-oxidant element that increases
the oxidation levels in muscles (Bartov and Kanner,
1996; Ahn and Kim, 1998). This is particularly true in
the postmortem muscle where the oxygen supply and
the pH decrease, increasing the catalytic activity of
heme pigment (hemoglobin and myoglobin) on lipid
peroxidation (Carlsen et al., 2005). The volatilization
of malonedialdehyde, the major substance reactive to
thiobarbituric acid generated by the oxidation of PUFA
in meat, is also greater at low pH than at high pH, sug-
gesting a promoting impact of acidity on lipid peroxida-
tion (Fernandez et al., 1997). Furthermore, significan
relationships between the TBARS index and the resid-
ual glycogen and/or lactate content present in muscle
 Selecting on broiler meat ultimate pH
have already been reported in several species including
the pig (Traore et al., 2012a) and the emu (Filgueras
et al., 2010). According to the latter authors, glycogen
could act as a precursor of glucose, which is involved in
advanced glycation end products. In our study, signifi-
cant correlations were found between TBARS values
and pHu (r = –0.63, P ≤ 0.001), residual glycogen (r
= +0.39, P ≤ 0.05), and lactate (r = +0.59, P ≤ 0.01)
content measured in meat 24 h postmortem. Therefore,
the lower pH and higher residual glycogen and lactate
concentrations that characterized the breast meat of the
pHu– line might all have contributed to the higher lipid
oxidation levels of this line compared with the pHu+
line. Glycogen has been suggested to play a key role in
protein oxidation in pig (Traore et al., 2012b) and emu
(Filgueras et al., 2010) muscles. In the present study,
protein oxidation, evaluated through the measurement
of levels of both the carbonyl and the free thiol group
content, was not different between lines. Moreover, no
significant correlation was found between these traits
and the pH value of the muscle. Protein oxidation has
been shown to be influenced by lipid oxidation levels
(Wang et al., 2009). In the present study, although sig-
nificantly different between the 2 lines, levels of lipid
oxidation were relatively low. This could explain the
lack of significant difference between the 2 lines in
terms of protein oxidation.
At the histological level, the P. major muscle of the
2 lines exhibited similar muscle fiber CSA. This trait
is highly related to body and muscle weight and yield
(Berri et al., 2007). Compared with the pHu– line, the
pHu+ line is characterized by slightly higher breast meat
yield (+0.9 points) for a similar growth rate (Alnahhas et
al., 2014). One explanation may be that although signifi-
cant, such small differences do not necessarily result in
measurable change in fiber CSA. Another explanation
may be that the higher breast meat yield of the pHu+
line could result from a greater number of fibers in the
entire muscle, and unfortunately, this was not evalu-
ated in the present study. As already mentioned, the
pHu+ line showed a smaller number of blood capillaries
per muscle fiber than the pHu– line. It was previously
shown that capillary density and haeminic iron is nega-
tively associated with breast meat yield (Hoving-Bolink
et al., 2000; Berri et al., 2001). A similar correlation was
observed between meat yield and capillary density of
breast muscle in our population (r = –0.43, P ≤ 0.05),
confirming that increased muscle development can lead
to a decrease in blood supply to the muscle. In addition,
we found a significant negative correlation between the
number of capillaries per muscle fiber and the pHu of
the meat (r = –0.44, P ≤ 0.01). This could indicate that
lower oxygen supply to the P. major muscle in the pHu+
line could be one of the mechanisms triggering the use
◊
of glycogen to produce energy during the rearing period,
at least partly explaining the lower glycogen reserve in
the P. major muscle found in this line at slaughter (as
estimated through the glycolytic potential).
Sensorial analysis of the breast and thigh meat in-
dicated some differences between the pHu+ and pHu–
lines. The main changes caused by selection involved
the texture of breast meat that was judged to be sig-
nificantly tougher and the acid taste that was more
pronounced in the pHu– line than in the pHu+ line.
Interestingly, selection did not affect the appearance of
cooked meat, although differences in color, especially
lightness, between breast meat of the 2 lines were obvi-
ous before cooking (Alnahhas et al., 2014). The differ-
ence in tenderness was observed whatever the cooking
mode (grilled or roast), whereas the stronger acidity
taste of the pHu– line was mainly detected in roast meat
(only a tendency was observed in grilled meat; P = 0.08).
Our findings with regard to meat tenderness are con-
sistent with literature reports describing broiler breast
meat of low pH as very tough after cooking (Droval et
al., 2012). No effect of selection on the pHu of breast
muscle was found in thigh meat, probably due to the
smaller difference in pHu observed between the 2 lines
in thigh muscle (0.2 vs. 0.4 pH units in thigh and breast
meat, respectively; Alnahhas et al., 2014). The results
of the sensory analysis in the present study are consis-
tent with our previous study (Alnahhas et al., 2014) that
reported a much higher average Warner–Bratzler shear
force (+6 N/cm2) for cooked breast fillets from the pHu–
line compared with cooked breast fillets from the pHu+
line. Meat tenderness is thought to be the result of sever-
al changes occurring postmortem. First, change in water
content during cooking induces muscle fiber shrinkage
that will directly affect sarcomere length and meat juici-
ness and texture. Therefore, the higher level of cooking
loss that characterized the pHu– line (Alnahhas et al.,
2014) is likely to explain differences in meat texture af-
ter cooking, as it was already shown by Barbanti and
Pasquini (2004) in chicken. In mammalian species, the
activity of 2 major enzyme systems involved in the pro-
teolysis of myofibrillar and cytoskeletal proteins, that
is, μ-calpain and cathepsins, have been shown to be
dependent on the muscle pHu (Lomiwes et al., 2014).
We did not measure proteolytic enzyme activities in the
present study, but we evaluated the effects of selection
on the degree of muscle protein proteolysis by compar-
ing the levels of N-terminal α amino groups present in
the breast muscle of the 2 lines after 1 d of storage. We
chose to perform this measurement at this time because
preliminary experiments performed in our laborato-
ry did not reveal any changes in PI of chicken breast
muscle after 1 d of storage (data not shown). In addi-
tion, sensory analyses were performed on meat aged for
4530 Alnahhas et al.
only 1 d before freezing. The level of proteolysis was
not different in the 2 lines, confirming the major role of
protein water-holding properties to explain the differ-
ences in cooked meat texture between them. In addi-
tion, low pH and high levels of oxidation are known to
impair protein functionalities, resulting in lower protein
solubility, gelation, and water-holding capacity (Wang
et al., 2009; Utrera and Estévez, 2012). The low pH and
the greater oxidation status that characterize the P. ma-
jor muscle of the pHu– line could, therefore, have also
contributed to the low water-holding capacity and ten-
derness after cooking observed in this line.
Ultimate pH is one of the main determinants of
the quality of breast meat in broilers. We have pre-
viously demonstrated that divergent selection on this
trait considerably affects the color, water-holding, and
processing ability of breast meat. In this study, the ef-
fects of selection on meat composition and sensorial
attributes were investigated in relation to several mus-
cle characteristics. Selecting on meat pHu hardly af-
fected muscle structure and composition but changed
its blood capillary density, which was significantly re-
duced in the breast muscle of the pHu+ line. Selecting
birds with high breast meat pHu may, therefore, result
in muscles with impaired oxidative capacity, leading
to increased use of glycogen as energy source and thus
reducing its in vivo content. From a physicochemical
point of view, selection on breast muscle pHu greatly
affected meat acidity and lipid oxidation during stor-
age, both of which are likely to contribute to the wide
differences in water-holding capacity and texture after
cooking observed between the high- and low-pH lines.
At the sensory level, selection mainly changed the ten-
derness and taste of breast meat, 2 sensorial attributes
of major importance for consumer satisfaction.
LI TE RATU RE CI TED
Ahn, D. U., and S. M. Kim. 1998. Effect of superoxide and su-
peroxide-generating systems on the prooxidant effect of
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121
Chapitre 3 : Etude de l’impact de la sélection divergente pour le PM-pHu sur
l’incidence des défauts de structure musculaire
Les défauts de qualité liés à la structure musculaire représentent un défi émergent pour l’industrie

avicole avec des conséquences négatives non seulement sur l’acceptabilité des produits par les

consommateurs mais également sur les caractères de qualité technologique et de qualité

nutritionnelle de la viande. La compréhension de l’origine génétique de ces défauts et des liens

entre ces défauts, les caractères de qualité technologique, de croissance et de développement

musculaire est donc devenue indispensable afin de pouvoir élaborer des stratégies visant à les

éliminer ou, au moins, à en réduire l’incidence et la sévérité.

Au cours de l’abattage et de la découpe des lots de testage issus de l’expérience de sélection

divergente pour le PM-pHu, nous avons constaté l’apparition sur les filets découpés d’un défaut de

structure nommé « striations blanches » (Figure 30).

Figure 30 : Les trois catégories de striations blanches observées au sein des lignées divergentes
pour le pH ultime du muscle p. major. A gauche, un filet normal (numéro 133), au milieu, un filet
modérément atteint (numéro 32) et à droite, un filet sévèrement atteint (numéro 94).

Ces striations blanches apparaissaient dans la direction des fibres musculaires. Elles étaient

d’épaisseur variable et couvraient des proportions plus ou moins importantes de la surface du

122
muscle p. major. Le fait que très peu d’informations étaient disponibles dans la littérature sur le

contrôle génétique de ce défaut nous a conduits à inclure l’évaluation de ce défaut à partir de la

génération 5 de sélection.

A ce stade-ci, nous savons que la sélection divergente pour le PM-pHu modifie le métabolisme

énergétique post-mortem dans le muscle p. major. Nous avons également montré que cette

sélection modifie certaines caractéristiques histologiques comme le nombre de capillaires sanguins

rapporté au nombre de fibres. Maintenant, au-delà des aspects quantitatifs du profil histologique,

les questions qui se posent sont quelles seraient les conséquences de la variation du PM-pHu sur

l’intégrité de la structure musculaire ? La variation extrême du PM-pHu serait-t-elle impliquée dans

l’incidence des striations blanches ?

Afin de répondre à ces questions, nous avons choisi d’exploiter les particularités de notre modèle

animal et de nous concentrer sur les striations blanches. Nous avons donc réalisé une analyse

génétique visant à estimer la part de la génétique dans le déterminisme de ce défaut. Cette analyse,

que nous avons réalisée sur la 5ème et la 6ème génération, avait également pour objectif d’étudier les

liens génétiques et phénotypiques entre les striations blanches, la croissance, le développement

musculaire ainsi que l’impact de ce défaut de structure sur la qualité technologique de la viande.

L’analyse de ces données a conduit à l’écriture d’une 3ème publication soumise le 17/12/2015 à

BMC Genetics. Du fait de la nature catégorielle du défaut, les analyses génétiques présentées dans

l’article (héritabilité des striations blanches et corrélations génétiques avec les autres caractères)

ont été réalisées grâce au logiciel TM basé sur l’utilisation d’un modèle à seuil. Les tableaux 3 et

4 donnent des résultats supplémentaires sur les héritabilités et les corrélations génétiques obtenues

sur les 6 générations de sélection pour le PM-pHu et les autres caractères de qualité ainsi que la

123
croissance et la composition corporelle, obtenues avec le logiciel VCE adapté aux caractères à

distribution normale. Ces résultats seront également repris dans la discussion générale de la thèse.

124
125
Genetic parameters of white striping in relation to body weight, carcass

composition and meat quality traits in two broiler lines divergently selected

for the ultimate pH of the pectoralis major muscle

Nabeel Alnahhas1, Cécile Berri1, Marie Chabault1, Pascal Chartrin1, Maryse

Boulay2, Marie Christine Bourin3 and Elisabeth Le Bihan-Duval1*

1
Institut National de la Recherche Agronomique (INRA), UR83 Recherches Avicoles, F-37380

Nouzilly, France.
2
Syndicat des Sélectionneurs Avicoles et Aquacoles Français (SYSAAF), Centre INRA Val de

Loire, Unité de Recherches Avicoles, F-37380 Nouzilly, France.

3
Institut Technique de l’Aviculture (ITAVI), Centre INRA Val de Loire, F-37380 Nouzilly,

France.

*Correspondence: Elisabeth.Duval@tours.inra.fr

Abstract

Background: White striping (WS) is an emerging quality defect with adverse consequences for

the sensorial, technological, and nutritional qualities of breast meat in broiler chickens. The genetic

determinism of this defect is little understood and thus the aim of the study presented here was to

estimate the genetic parameters of WS in relation to other traits of economic importance such as

body weight, carcass composition, and technological meat quality in an experimental population

consisting of two divergent lines selected for high (pHu+ line) or low (pHu- line) ultimate pH

(pHu) of the pectoralis major (p. major) muscle.

1
Results: The incidence of WS in the whole population was 50.7%, with 36.7% of broilers being

moderately and 14% being severely affected. A higher incidence of moderate (p<0.001) and severe

(<0.0001) WS was observed in the pHu+ line, and strong genetic determinism (h2 = 0.65±0.08)

was evidenced for WS. In addition, WS was significantly genetically correlated with body weight

(rg = 0.33±0.15), and breast meat yield (0.68±0.06), but not with the percentage of leg or abdominal

fat. Increased body weight and breast muscle yield were significantly associated with increased

incidence and severity of WS regardless of the line. Significant rg were observed between WS and

several meat quality traits, including breast (0.21±0.08) and thigh (0.31±0.10) pHu, and breast

cooking loss (0.30±0.15). WS was also strongly genetically correlated with the intramuscular fat

content of the pectoralis major muscle (0.64±0.09), but not with the lipid oxidation index of this

muscle.

Conclusions: This study highlighted the role of genetics as a major determinant of WS. The

estimated genetic correlations showed that WS was more highly related to muscle development

than to the overall growth of the body. The positive genetic association reported in this study

between WS and muscle pHu indicated a possible relationship between the ability of muscle to

store energy as a carbohydrate and its likelihood of developing WS. Finally, the strong genetic

determinism of WS suggested that selection can be an efficient means of reducing the incidence of

WS and of limiting its undesirable consequences on meat quality in broiler chickens.

Keywords: white striping, genetic parameters, muscle growth, ultimate pH, broilers.

2
Background

The worldwide demand for poultry meat is constantly increasing, mainly because of its low price,

ease and diversity of preparation, dietary and nutritional properties, and the fact that poultry meat

production and consumption are not faced with obstacles of traditional or religious nature [1].

According to projections of the FAO, global poultry meat production and consumption are

expected to increase by 1.8% per annum between 2007 and 2050, which is considerably more than

the expected increase in pork production and consumption (0.8% per year) [2]. This increased

demand could only be met by increased levels of production, putting more pressure on the poultry

industry to produce birds with higher growth rates and feed efficiency. Intensive genetic selection

has been the method of choice for the industry to improve these traits. Havenstein [3] estimated

that 85 to 90% of the change in growth rate observed over the last 50 years was due to genetic

selection, while the remaining 10 to 15% of the observed improvement in this trait was due to

improved nutritional strategies. However, producing broilers capable of reaching market weight

three times faster and with a third of the amount of feed [3] is not without consequences for animal

physiology and meat properties. White striping (WS), an emerging non-infectious quality defect

characterized by white striations appearing on broiler fillets and thighs parallel to the direction of

muscle fibers, has recently been associated with high growth rate [4] and breast meat yield [5] in

broilers. Other production factors such as sex and feeding regimen do not seem to play a major role

in the incidence of this phenomenon [6]. Recent studies reported that the incidence of WS is far

from negligible, with an estimate of 12% in commercial conditions [5] and over 50% in

experimental conditions [4]. This defect leads to the rejection of the most expensive part of the

carcass (i.e. the fillet) and affects purchasing decisions with adverse economic consequences [7].

Beyond the deleterious impact on the visual appearance and nutritional value of products [7, 8],

3
WS affects several breast meat quality parameters including color and water holding capacity [5,

6]. For all these reasons, there is an increasing need to develop strategies to eradicate or at least

reduce the incidence and severity of WS in modern commercial broilers. In this study we took

advantage of the availability of two broiler lines divergently selected for breast meat ultimate pH

[9] and affected by WS. As they are issued from a commercial fast-growing line, they are relevant

to study the genetic determinism of WS and its relationships with growth, muscle development,

and a wide range of meat quality traits. In addition, this unique model allows to investigate the

potential implication reported in the literature [5, 10] of muscle ultimate pH on the incidence of

WS.

Results and discussion

Phenotypic characterization

Incidence and severity of white striping

The incidence of white striping was determined by line and sex (Figure 1). When totaling lines and

sexes (n = 1349), 36.7% of the fillets were categorized as moderately affected (MOD) and 14%

as severely affected (SEV), making a total of 50.7%, which is in line with previously reported

findings obtained in experimental conditions [4]. Frequencies of normal breast fillets were higher

in the pHu- than in the pHu+ line whatever the sex, the difference being more pronounced in

females than in males. Within the pHu- line, the proportion of normal fillets was higher in females

than in males. Females of the pHu+ line presented higher frequency of moderately white striped

breast fillets compared to females of the pHu- line, while males of the two lines showed similar

incidences. Finally, the incidence of severe white striping was higher in the pHu+ than in the pHu-

line for both sexes. The higher incidence of moderate (p<0.001) and severe (p<0.0001) WS

4
observed in the pHu+ line is in line with previous results that showed that white striped breast

fillets were characterized by higher pHu than normal breast fillets [5, 10]. The positive association

reported between breast muscle pHu and the increased degree of WS may be due to the fact that

birds with the highest degree of WS also exhibited the highest breast muscle yield (BMY) [10].

This latter trait has already been shown to be negatively related to muscle glycogen reserve and

positively related to pHu in broilers [11]. In a previous work [9], we have shown that despite a

similar growth rate, the pHu+ line exhibited higher BMY compared to the pHu- line, which could

partly account for the higher incidence of WS in the pHu+ line.

Body weight and carcass composition in relation to white striping

Regardless of the line, the MOD and SEV categories of WS were characterized by increased body

weight (BW) and BMY compared to the NORM category (Table 1). These findings are in

accordance with those of Kuttappan et al. [4] who found a higher degree of WS in birds fed a high

energy diet, resulting in higher BW and BMY. According to these authors, enhanced growth rate

and inadequate capillary development in breast muscles due to intensive selection could have

resulted in a damaged muscular structure which manifests visually as WS. Our results also

confirmed findings of Bauermeister et al. [8] and Petracci et al. [5] who reported that high yielding

broilers were characterized by higher incidence and greater severity of WS than moderate yield

type broilers. Our results therefore confirmed the unfavorable association between growth and

breast muscle development, and the incidence of WS. Our results concerning the development of

breast muscles indicated that the presence of WS was specifically associated with increased yield

of the pectoralis major muscle (p<0.0001), but not with that of the pectoralis minor muscle

(p=0.92). Our results also highlighted that WS is not related to abdominal fat percentage (AFP) or

to leg yield (LEGP) in these two lines.

Meat quality in relation to white striping

5
The WS conditions affected several breast meat quality traits, but not necessarily in the same way

in both lines (Table 2). Lightness (L*) was generally higher in white striped than in normal breast

fillets. Significant differences were observed between the NORM and SEV categories in the pHu+

line (p = 0.03), and between the NORM and MOD categories in the pHu- line (p = 0.005). Previous

studies [5, 6] did not identify breast meat L* as a discriminating factor to evaluate the presence of

WS. However, they reported increased yellowness (b*) and redness (a*) in white striped fillets

compared to normal fillets, which was not the case in the experimental lines of our study. Breast

meat drip loss (DL) and cooking loss (CL) increased with the degree of WS in the pHu+ line but

not in the pHu- line. It is well established that high levels of L*, DL, and CL are usually associated

with low pHu value in chicken breast meat [5, 9]. In the present study, breast meat pHu increased

slightly with the degree of WS in the pHu- line, while no effect on this trait was found in the pHu+

line. Despite these findings, changes in L* (in both lines), DL, and CL (only in the pHu+ line) were

observed. This suggests that changes in meat quality parameters are likely to be associated with

the presence of WS rather than a consequence of a change in pHu. These results tend to corroborate

a previous study [5] that reported concomitant increases in pHu and CL in both raw and marinated

severely white-striped fillets and concluded that the effect of WS on meat quality parameters was

independent of that of the pHu. As showed by Petracci et al. [12], muscle degeneration resulting

from WS decreases muscle content of contractile (i.e., functional) proteins, including myosin and

actin, leading to reduced ability of muscles to bind and retain water. Within each line, our results

indicated that variation in the incidence and severity of WS did not impact, pH15, a* and b* color

parameters nor CCY, SF, and TBARS of breast meat.

As already reported [4, 12, 13], the amount of intramuscular fat (IMF) increased with the degree

of WS in both lines. It has been suggested that when the damage to the muscle tissue is acute or

continuous, attempts to repair or regenerate the damaged zones may fail, leading to differentiation
6
of the pluripotent stem cells of the muscle tissue into fibroblasts or adipocytes, which in turn lead

to fibrosis and lipidosis. The occurrence of these phenomena accounts for the higher collagen and

intramuscular fat content associated with WS, respectively [4, 12, 13]. Although the IMF content

increased with the presence of WS in the present study, no effect of the WS condition was observed

on breast meat lipid peroxidation, as measured by the TBARS index after 9 days of storage at 4°C.

The absence of effect on the TBARS index suggests that, despite the increase in IMF content of

breast fillets, WS does not influence the storage ability of fresh meat.

Estimation of genetic parameters

The descriptive statistics of traits (other than WS) included in the genetic analyses are summarized

in Table 3. Estimates of heritability (h2) for these traits and genetic correlations (rg) with WS are

presented in Table 4. The estimated heritability of WS (0.65) indicates that genetics is a major

determinant of this defect. This estimate is considerably greater than the only estimates reported

by Bailey et al. [14] in two commercial pure lines of broiler chickens selected for high (h2 = 0.34)

or moderate (h2 = 0.18) breast meat yield. This difference in magnitude may be related to

differences in genetic background (i.e., different base populations), selection criteria (breast meat

pHu vs. breast muscle yield) and methods of estimation. While Bailey et al. [14] estimated WS

heritability on a 4-point observed scale, in the present study h2 was estimated on an underlying

continuous scale, which can result in higher values. Using the approximation developed by

Dempster and Lerner [15] in the case of a binary trait, a heritability of 0.65 on this underlying scale

would correspond to an estimate of 0.41 on the observed scale for an incidence of 0.50 (which is

the case for WS if we group MOD and SEV categories together). Estimates of h2 calculated in the

present study for body weight, carcass composition (i.e., breast meat yield, leg yield, and abdominal

fat percentage), and meat quality parameters were in the range reported in our previous paper [9].

7
In accordance with the phenotypic findings of the current study, WS was found to be positively

genetically correlated with BW and BMY at slaughter, the genetic correlation (rg) with the latter

trait being twice as high as with the former (rg = 0.68 vs. 0.33). In addition, WS was also more

strongly correlated with the percentage of pectoralis major muscle than with that of pectoralis

minor muscle (rg = 0.73 vs. 0.48). The stronger genetic correlations found between the BMY and

the percentage of pectoralis major muscle (rg = 0.91 ± 0.01) than found between the BMY and the

percentage of pectoralis minor muscle (0.58 ± 0.06) indicates that breast meat yield is mainly

determined by the percentage of pectoralis major muscle, which is in agreement with the findings

of Reddish and Lilburn [16]. According to these authors, the width and thickness of the pectoralis

major muscle are particularly targeted by selection for high BMY, which is entirely consistent with

the greater occurrence of WS observed in the pectoralis major compared to the pectoralis minor

muscle [17]. The positive rg reported in the present study for body weight and muscle development

with WS indicate that the incidence and the degree of this defect can be expected to be higher when

the selection focus is on higher BW and BMY. Our results also highlight that WS is more

influenced by genetic progress in breast meat yield (especially that of pectoralis major muscle) than

in growth rate. Interestingly, WS was not found to be significantly correlated with AFP nor with

LEGP. However, and in accordance with the phenotypic findings of the current study, WS was

highly correlated (0.64 ± 0.09) with the IMF content of the pectoralis major muscle. Moreover, in

the present study the IMF was found to be far more heritable (h2 = 0.83) than the IMF reported in

the slow-growing chicken genotypes used in Label Rouge type production (h2 = 0.18) in France

[18]. Such differences in heritability may be due to differences in IMF content and the variability

observed between the slow- and the fast-growing line investigated in that study, the latter

containing 40% more lipids on average than the former, certainly as the result of the intensive

selection on growth rate and muscle development, and the presence of WS. The high genetic
8
correlation between WS and IMF also indicates that the latter measurement could be used as a

valuable quantitative indirect criterion of selection against WS. At the genetic level, WS was not

correlated with breast pH15, L*, a*, b*, DL, CCY, SF, and TBARS. A significant correlation was

only found with breast CL (rg = 0.30 ± 0.15) indicating increased water loss after cooking with

increased degree of WS. The lack of significant correlation between WS and breast meat color

parameters (L*, a*, b*) may explain the inconsistent effect of WS on these traits, as reported in the

literature [5, 7]. The positive genetic correlation reported between the WS condition and CL is

consistent with previous results that showed increased juice loss during cooking [19]. These authors

also reported decreased marinade uptake in white-striped fillets compared to normal fillets.

The moderate, but significant, positive genetic correlations reported between WS and muscle pHu

(rg = 0.21± 0.08 and 0.31 ± 0.10 for breast and thigh muscle, respectively) confirmed a possible

link between the incidence of this defect and the energy status of the muscle during life. Indeed,

increased pHu in the breast muscle of chickens reflects decreased levels of glycogen reserve [20].

Muscles containing low glycogen content before slaughter may thus be more susceptible to WS.

Improvement of breast muscle mass and yield in broilers is mainly achieved by increasing muscle

fiber size, which results in decreased muscle glycogen content [11]. Such structural and metabolic

changes may in part be responsible for the emergence of white striping whose incidence is

particularly high in heavy broiler production [5, 12]. Indeed, the chicken pectoralis major muscle

is almost entirely made of fast-twitch glycolytic fibers [1, 21]. It is characterized by reduced

capillary density [22] and by the predominance of the anaerobic glycolytic pathway for energy

regeneration where glucose, originating mainly from the glycogen reserve of the muscle, is the

only substrate used to generate energy [23]. In addition, we have recently shown that selection for

increased breast muscle pHu was associated with reduced muscle capillary density [24]. It could

therefore be hypothesized that in modern heavy broilers reduced muscular vascularization and
9
glycogen reserve may compromise energy supply to muscle fibers. Such a condition could induce

protein catabolism as an alternative pathway to produce energy, resulting in impaired muscle fiber

development and functioning and, as a consequence, progressive replacement of muscle tissue by

adipose and connective tissues during growth, as observed in white striped breast fillets.

Because the breast meat characteristics and the level of incidence of WS differ between the two

lines, we estimated genetic correlations between them within each of the two lines (Table 4). The

strong positive genetic correlations between WS on one hand and BMY, PMY, and IMF on the

other hand were confirmed within each of the lines. By contrast, the genetic correlation between

PmY and WS was no longer significant when estimated separately in the pHu+ and pHu- lines. For

BW6, the genetic correlation with WS was only significant in the pHu+ line, due to the high

standard error of the estimation in the pHu- line. As found in the global population, AFP and LEGP

were not correlated with WS whatever the line. As for the total population, positive but moderate

genetic correlations were found between WS and breast and thigh pHu. However because of larger

standard errors when separating the two lines, only the correlation between WS and thigh pHu in

the pHu+ line remained significant. Intra-line analysis revealed strong positive correlations that

were not observed or at lesser level when considering one unique population. It was the case for

L* and CL that were both strongly positively related to WS in the pHu+ and pHu- lines, b* and DL

that were positively correlated to WS in the pHu+ line, and CCY that was highly negatively

correlated in the pHu- line. As observed in the total population, no significant correlation was found

between WS and a*, pH15, SF, and TBARS whatever the line. Altogether, our results showed that

the positive genetic relationship between breast meat yield and WS existed in the two lines despite

strong difference in muscle pHu while the influence of WS condition seemed to partly depend on

pHu for some of the meat quality parameters.

10
Conclusions

The present study highlighted the strong genetic determinism of the white striping condition in

broilers. Positive genetic correlations were evidenced with breast meat yield and to a lesser extent

with body weight, two traits that are selected intensively in modern broiler lines. The increased

degree of white striping was also phenotypically and genetically associated with increased levels

of intramuscular fat and to a lesser extent with cooking loss, which emphasized the negative impact

of this defect on the nutritional value and processing ability of chicken breast meat. The positive

relationship observed for white striping with muscle ultimate pH and yield suggests that both fiber

hypertrophy and lack of energy reserve in muscle could in part be responsible for the emergence

of this defect in heavy broiler lines and this requires further investigation to confirm the

relationship. Given the heritability of white striping, selection may be proposed as an effective tool

to reduce the occurrence of this defect in broilers. However, in view of the strong genetic

correlations with breast meat yield and body weight, this would involve a compromise between the

occurrence of white striping and the genetic progress achieved for these traits.

Methods

Birds and housing

The study was conducted on birds originating from two lines divergently selected for breast meat

pHu according a breeding scheme described in Alnahhas et al. [9].White striping was evaluated on

a total of 1,349 broilers produced by 114 sires and 300 dams, originating from the 5th and 6th

generations of divergent selection on the pHu of the pectoralis major muscle. Of this total, 685

birds (319 males and 366 females) were from the line selected for high breast pHu value (i.e., the

11
pHu+ line) and 664 birds (300 males and 364 females) from the line selected for low breast pHu

value (i.e., the pHu- line). After hatching, day-old chicks were identified by wing tags, sexed, and

vaccinated against Infectious Bronchitis. Birds from the two divergent lines were reared as a single

population (with males and females of both lines mixed together) in a standard closed poultry house

of the INRA experimental unit (PEAT, F-37380 Nouzilly, France). Broilers were reared under

standard rearing practices, as described in Alnahhas et al. [9], and had ad libitum access to feed,

and water during the rearing period. All animal care and experimental procedures needed for the

selection of the two divergent lines (Program N° 00880.02) were approved by the Ethics

Committee for Animal Experimentation of Val de Loire (registered under N° 19 by the National

Committee).

Slaughter and processing

At the age of 6wk and after 8h of feed withdrawal, birds were weighed and transported to the

experimental slaughter house of PEAT. Slaughtering and processing were performed as described

in Alnahhas et al. [9]. The day after slaughter, the right breast pectoralis major muscle was scored

for white striping. The categories of WS were defined according to a modified version of the scale

of Kuttapan et al. [7] to account for the lower degree of severity in our experimental population.

The fillets were scored as normal (NORM) in the absence of WS, moderate (MOD) corresponding

to score 1 (striation thickness < 1 mm) or severely affected (SEV), corresponding to score 1.5-2

(striation thickness ≥ 1 mm) of Kuttapan et al. [7]. Body composition and meat quality traits were

determined through the measurement of several parameters, as described in Alnahhas et al. [9].

Breast meat yield (BMY), leg yield (LEGP), and percentage of abdominal fat (AFP) were

determined in relation to body weight (BW). Breast meat quality was evaluated on pectoralis major

muscle through the measurement of pH at 15 minutes post-mortem (pH15), pHu, color parameters

L*, a*, b*, drip (DL), and cooking (CL) loss, Warner-Bratzler shear force (SF) of cooked meat,
12
and curing-cooking yield (CCY). Ultimate pH was also measured in the Sartorius muscle of thigh.

Briefly, the pHu was measured 24 h post-mortem using a portable pH meter (model 506, Crison

Instruments SA, Alella, Bercelona, Spain) by direct insertion of its glass electrode into the muscles.

L*, a*, and b* color parameters were measured at the same time on the internal face of the muscle

using a miniscan spectrocolorimeter (Hunterlab, Reston, VA, USA). DL was determined after 5-

day storage at 2°C of the entire muscle hanged and zip-locked in a plastic bag. CL was measured

after cooking a vacuum-packed meat sample of 180 g in a water-bath (85°C for 13 minutes). The

SF of the cooked meat was then measured using an Instron universal testing instrument (Instron

5543, Instron S.A., Guyancourt, France). For each sample, measurement was performed on 3

adjacent strips (3×1×1 cm) of meat and the average of the maximum force necessary to shear the

meat was recorded. CCY was measured on 60 g of minced muscle mixed with 20% nitric salt

solution for 24 h at 4°C. Intramuscular fat (IMF) content was determined from samples of

pectoralis major muscle, taken at slaughter and kept at -20°C until analysis. After thawing

overnight at 4°C, samples were ground and the intramuscular fat content was determined from

about 50 g of ground meat by near-infrared spectroscopy using a Nirflex N-500 spectrometer

(Buchi, Rungis, France) as described in Chartrin et al.[25]. The level of lipid peroxidation was also

evaluated by measuring the thiobarbituric acid-reactive substance (TBARS) index [26] in

pectoralis major muscle samples, aged for 9 days at 2°C then stored at -80°C and thawed

overnight at 4°C. The TBARS index was expressed as mg of malonedialdehyde per kg of meat

after thawing.

Phenotypic characterization

The incidence of WS was calculated and compared between lines and sexes separately for each

category of WS using the test of Chi-squared as implemented in the PROC FREQ of SAS [27].

13
Body and meat quality traits were subjected to analysis of variance. The model included the fixed

main effects of number of hatch (Hi, i= 1 to 4), sex (Sj, j = 1 for male, 2 for female), and genetic

line (Lk, k = pHu+, pHu-). A term for WS intra line (WS(L)kl, l = 1 to 3) was also included in the

model to analyze the effects of WS within each line independently from the effect of the pHu. The

final model equation was as follows:

yijklm  Hi  S j  Lk  WS ( L)kl  eijklm

where yijklm is the record of the mth bird for the trait analyzed, and eijklm is a random residual assumed

to follow a normal distribution eijklm ~ N(0, σ2). All other terms are as indicated above. The analyses

were implemented using the GLM procedure of SAS software [27]. Means of different effects were

separated and compared for significant differences using Tukey’s method, as implemented in the

same procedure via the LSMEANS option. The accepted type I error was set at 5%.

Estimation of genetic parameters

In addition to the data collected at the 5th and the 6th generations, the genetic analysis included

measurement of body weight, breast meat yield, pHu, color parameters (L*, a*, and b*), and

percentage of abdominal fat acquired from the four previous generations [9]. The pedigree file

included a total of 10,621 birds produced by 382 sires and 1011 dams. Of this total, 1640 birds

(15.5%) belonged to the base population (G0), 4,295 birds (40.4%) belonged to the pHu+ line, and

4,686 birds (44.1%) to the pHu- line. Data inspection, elimination of outliers, and tests of normality

for quantitative traits were performed using PROC UNIVARIATE of SAS [27]. A logarithmic

transformation was applied to normalize the distribution of the drip loss data before running the

genetic analysis. Descriptive statistics of all available data, recorded between the 1st and the 6th

generations, for all traits included in the estimation of genetic parameters were generated using

PROC MEANS of the same software.

14
Given that WS is measured as a categorical trait and that threshold models are one of the most used

methodologies to analyze this kind of data, a series of bi-variate (a single quantitative trait with

WS at a time) generalized linear mixed animal models was fitted to the data using the Gibbs

sampling method as implemented in the software TM [28] for Threshold Model. In this

methodology, the phenotypic expression of categorical trait is attributed to an underlying

continuous normally distributed unobservable trait referred to as the liability [29]. The number of

thresholds is defined as (m – 1) where m is the number of observed categories for the observed

trait. When the liability for a bird exceeds a particular threshold, the corresponding category (i.e.,

the phenotype) is expressed [30].The model equation that we implemented to analyze the liability

to white striping or the quantitative traits measured in our population was the following:

yijkl  µ  Hi  S j  ck  al  eijkl

where yijkl is the record of the lth individual (l =1 to 10,621 birds), µ the general mean of the

population, Hi the fixed effect of the ith hatch (i = 1 to 21 hatches), Sj the fixed effect of the jth sex

(j = 1 for male, 2 for female), ck the random effect of the common maternal environment (k = 1 to

1,011 dams) which was included in the model only for BW, al the direct additive genetic effect of

the bird (l =1 to 10,621 birds), and eijkl a random error.

In the bi-variate analysis of the liability underlying WS (noted as 1) and the quantitative trait (noted

𝑒1
as 2), the vectors of the residual terms had the following (co)variance structure 𝑉𝑎𝑟 (𝑒 ) =
2

  2  e12 
⊕𝑛𝑘=1 𝑅𝑘 where Rk   e1 2 
 , n is the number of birds and ⊕ is the direct sum. For the

 e 21  e2 

vectors of the additive genetic effects, the following (co)variance structure was assumed:

𝑉𝑎𝑟 (𝑎𝑎1 ) = 𝐴 ⊗ 𝐺 where ⊗ is the direct product (i.e., the Kronecker product), A is the relationship
2

15
matrix between the birds, and G is the matrix of the genetic additive (co)variance components with

  g21  g12 
the following structure: G   2 
.

 g 21  g2 

The total number of iterations used in the Gibbs sampler was 100,000 iterations in a single Markov

Chain Monte Carlo (MCMC) chain. The first 20,000 iterations were discarded (i.e., burn-in

iterations) and every 20 iterations (thinning interval) a sample was saved from the remaining

80,000 iterations. The 4,000 estimations resulting from the sampling process were used to estimate

the genetic parameters and their standard errors. For each one of the 4,000 samples, heritability of

the liability to WS or the quantitative trait was calculated as the ratio of the additive genetic

 g2
2
variance over the sum of the genetic and residual variances i.e., h  2 . Then, the mean and
 g   e2

standard deviation for the 4,000 estimates were taken as the heritability estimate of the trait and its

standard error. Genetic correlations were calculated at each iteration as the ratio of the additive

genetic covariance between traits over the product of their genetic standard deviations i.e.,

 g12
rg  , and similarly to the heritability, the mean and standard deviation of the calculated
 g21   g22

correlations over all iterations were taken as the estimate and its standard error. Convergence of

threshold models was tested by plotting the traces and running means of the posterior distributions.

The convergence was also tested by the Heidelberger and Welch test as implemented in the boa

package version 1.1.7-2 [31] under the R Statistical Environment [32].

To perform the intra-line estimation of genetic parameters, the same methodology as for the whole

population was applied to a dataset containing only the pHu+ line, or only the pHu- line. The

purpose of the intra-line analysis was to detect potential differences between the two divergent

16
lines in term of genetic relationships between white striping and other traits of interest in the present

study.

Competing interests

The authors declare that they have no competing interests.

Authors’ contributions

ED, CB, MC, and MB contributed to the experimental design. PC, MCB, and NA performed the

lipid measurements. NA and ED performed the statistical and genetic analyses. NA drafted the first

manuscript of the article under the supervision of ED and CB. All authors read and approved the

final manuscript.

Acknowledgement

This research was supported by INRA. Nabeel Alnahhas is a PhD student supported by a grant

from the Syrian government. The authors would like to thank the staff of the poultry breeding

facilities (INRA, UE1295 Pôle d’Expérimentation Avicole de Tours, Nouzilly, France) for

producing the animals and the staff of the Avian Research Unit (INRA, UR83 Recherches

Avicoles, Nouzilly, France) for their valuable help in performing trait measurements.

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21
Figure Legends

Figure 1: Incidence of white striping per line and sex. pHu+ = broiler line selected for high value

of ultimate pH; pHu- = broiler line selected for low value of ultimate pH. NORM = normal breast

fillets; MOD = breast fillets moderately affected by white striping; SEV = breast fillets severely

affected by white striping. Observed frequencies per line and sex have been compared within

each category of WS. a-cdifferent letters indicate significant difference (p < 0.05) within each WS

category .

22
Table 1 Intra-line effects of white striping on body traits expressed as LSMeans ± Standard error

pHu+ pHu-
p-Value
N NORM MOD SEV NORM MOD SEV

BW6 (g) 1,347 2,667 ± 16.0b 2,780 ± 14.5a 2,848 ± 19.2a 2,702 ± 11.9b 2,836 ± 17.0a 2,971 ± 47.0a <.0001

BMY (%) 1,340 20.3 ± 0.08c 21.2 ± 0.07b 21.9 ± 0.10a 20.0 ± 0.06b 20.8 ± 0.08a 20.9 ± 0.24a <.0001

PMY (%) 1,342 16.4 ± 0.07c 17.3 ± 0.06b 17.9 ± 0.09a 16.2 ± 0.05b 17.0 ± 0.07a 17.1 ± 0.21a <.0001

PmY (%) 1,339 3.9 ± 0.02 3.9 ± 0.01 3.9 ± 0.02 3.7 ± 0.01 3.8 ± 0.02 3.8 ± 0.05 0.92

AFP (%) 1,342 1.8 ± 0.02 1.8 ± 0.02 1.8 ± 0.02 1.9 ± 0.01 1.8 ± 0.02 1.7 ± 0.06 0.03

LEGP (%) 1,339 22.9 ± 0.07 22.7 ± 0.06 22.6 ± 0.08 22.4 ± 0.05 22.3 ± 0.078 22.7 ± 0.21 0.03
pHu+ = broiler line selected for high value of ultimate pH; pHu- = broiler line selected for low value of ultimate pH.

NORM = normal breast fillets; MOD = breast fillets moderately affected by white striping; SEV = breast fillets severely

affected by white striping. BW6 = Body weight at 6 weeks; BMY = Breast meat yield; PMY = Pectoralis major yield; PmY =

Pectoralis minor yield; AFP = Abdominal fat percentage; LEGP = Leg percentage.

p-Value = probability for the intra-line nested effect of white striping.

a,b,c
Different superscripts in different columns indicate significant intra-line differences between categories of white striping.

23
Table 2 Intra-line effects of white striping on breast pectoralis major muscle traits expressed as LSMeans ± Standard error

pHu+ pHu-
p-Value
N NORM MOD SEV NORM MOD SEV

L* 920 45.2 ± 0.3b 45.9 ± 0.2ab 46.4 ± 0.3a 52.3 ± 0.2b 53.5 ± 0.2a 52.4 ± 0.7ab 0.0002

a* 903 -0.21 ± 0.04 -0.18 ± 0.04 -0.24 ± 0.05 0.12 ± 0.03 -0.03 ± 0.04 -0.12 ± 0.13 0.05

b* 921 10.2 ± 0.09 10.4 ± 0.08 10.5 ± 0.11 12.1 ± 0.07 12.3 ± 0.09 12.1 ± 0.28 0.32

pH15 595 6.73 ± 0.008 6.73 ± 0.008 6.75 ± 0.009 6.67 ± 0.006 6.68 ± 0.008 6.67 ± 0.025 0.25

pHu 1,344 6.11 ± 0.008 6.13 ± 0.007 6.13 ± 0.01 5.66 ± 0.006b 5.69 ± 0.009a 5.72 ± 0.02ab 0.001

DL (%) 1,273 1.8 ± 0.08b 2.2 ± 0.08ab 2.3 ± 0.10a 4.0 ± 0.06 4.1 ± 0.09 4.1 ± 0.25 0.005

CL (%) 593 8.6 ± 0.20b 9.2 ± 0.18ab 9.5 ± 0.22a 10.6 ± 0.15 11.0 ± 0.18 11.8 ± 0.57 0.003

CCY (%) 556 86.0 ± 0.40 86.3 ± 0.36 86.2 ± 0.43 84.1 ± 0.31 82.9 ± 0.37 82.2 ± 1.16 0.11

SF (N/cm2) 594 11.3 ± 0.25 11.2 ± 0.23 11.0 ± 0.27 16.2 ± 0.19 15.8 ± 0.23 15.9 ± 0.72 0.59

IMF (%) 597 1.3 ± 0.03c 1.4 ± 0.03b 1.7 ± 0.04a 1.3 ± 0.03b 1.6 ± 0.03a 1.8 ± 0.10a <.0001

TBARS 592 0.27 ± 0.04 0.31 ± 0.03 0.35 ± 0.04 0.53 ± 0.03 0.47 ± 0.03 0.42 ± 0.10 0.43
pHu+ = broiler line selected for high value of ultimate pH; pHu- = broiler line selected for low value of ultimate pH.

NORM = normal breast fillets; MOD = breast fillets moderately affected by white striping; SEV = breast fillets severely

affected by white striping. L* = Lightness; a* = Redness; b* = Yellowness; pH15 = pH at 15 min post-mortem; pHu = Ultimate

24
pH; DL = Drip loss; CL = Cooking loss; CCY = Curing-cooking yield; SF = Shear force; IMF = Intramuscular fat content;

TBARS = Thiobarbituric acid reactive substances index expressed as mg of malonedialdehyde per kg of meat.

p-Value = probability for the intra-line nested effect of white striping.

a,b,c
Different superscripts in different columns indicate significant intra-line differences between categories of white striping.

25
Table 3 Descriptive statistics of traits included in the genetic analyses

N Mean SD Min Max

BW6 (g) 5,668 2,741 389 1,527 4,408

BMY (%) 5,436 20.2 1.4 15.0 25.8

PMY (%) 5,305 15.5 2.8 6.2 22.4

PmY (%) 5,271 3.9 0.8 1.3 7.8

AFP (%) 5,435 1.9 0.4 0.7 4.0

LEGP (%) 1,500 22.6 1.2 18.6 27.0

L* 4,120 48.9 4.1 35.1 59.8

a* 3,977 -0.07 -4.35 -1.85 2.93

b* 4,123 10.7 1.6 5.8 15.9

pH15 597 6.71 0.09 6.42 7.02

pHu (breast) 5,459 5.90 0.22 5.29 6.65

pHu (thigh) 1,492 6.45 0.23 5.84 7.00

Log(DL) 1,293 0.7 0.5 -1.3 2.1

CL (%) 593 9.9 2.2 4.0 20.4

CCY (%) 557 84.9 4.1 70.1 94.3

SF (N/cm2) 594 13.6 3.5 5.7 24.1

IMF (%) 600 1.4 0.4 0.5 3.2

TBARS 593 0.40 0.39 0.02 3.76

BW6 = Body weight at 6 weeks; BMY = Breast meat yield; PMY = Pectoralis major

yield; PmY = Pectoralis minor yield; AFP = Abdominal fat percentage; LEGP = Leg

percentage. L* = Lightness; a* = Redness; b* = Yellowness; pH15 = pH at 15 min

post-mortem; pHu = Ultimate pH; DL = Drip loss; CL = Cooking loss; CCY =

Curing-cooking yield; SF = Shear force; IMF = Intramuscular fat content; TBARS =

26
Thiobarbituric acid reactive substances index expressed as mg of malonedialdehyde

per kg of meat.

27
Table 4 Genetic parameters of white striping in relation to body weight, carcass

composition and breast meat quality

Total population Intra-line

h2 ± se rg ± se rg ± se (pHu+) rg ± se (pHu-)

BW6 0.20 ± 0.04 0.33 ± 0.15 0.26 ± 0.06 0.14 ± 0.29

BMY 0.60 ± 0.04 0.68 ± 0.06 0.74 ± 0.08 0.62 ± 0.15

PMY 0.57 ± 0.04 0.73 ± 0.07 0.76 ± 0.05 0.81 ± 0.08

PmY 0.38 ± 0.04 0.48 ± 0.16 0.06 ± 0.13 0.02 ± 0.21

AFP 0.72 ± 0.10 -0.12 ± 0.10 -0.09 ± 0.14 -0.17 ± 0 .17

LEGP 0.61 ± 0.07 0.02 ± 0.12 -0.10 ± 0.15 0.19 ± 0.19

L* 0.59 ± 0.05 0.17 ± 0.10 0.45 ± 0.13 0.62 ± 0.10

a* 0.37 ± 0.04 -0.07 ± 0.13 0.19 ± 0.20 0.19 ± 0.45

b* 0.49 ± 0.04 0.10 ± 0.11 0.40 ± 0.12 -0.01 ± 0.25

pH15 0.37 ± 0.09 0.21 ± 0.16 0.23 ± 0.12 0.27 ± 0.28

pHu (breast) 0.55 ± 0.04 0.21 ± 0.08 0.18 ± 0.13 0.19 ± 0.22

pHu (thigh) 0.63 ± 0.08 0.31 ± 0.10 0.31 ± 0.14 0.28 ± 0.22

Log(DL) 0.57 ± 0.10 0.00 ± 0.12 0.34 ± 0.13 0.23 ± 0.27

CL 0.45 ± 0.09 0.30 ± 0.15 0.56 ± 0.26 0.71 ± 0.20

CCY 0.18 ± 0.06 -0.06 ± 0.22 -0.37 ± 0.27 -0.77 ± 0.23

SF 0.53 ± 0.08 -0.21 ± 0.14 0.06 ± 0.30 -0.19 ± 0.35

IMF 0.83 ± 0.09 0.64 ± 0.09 0.63 ± 0.11 0.51 ± 0.25

TBARS 0.20 ± 0.06 0.00 ± 0.21 0.31 ± 0.30 -0.38 ± 0.28

WS 0.65 ± 0.08 - - -

28
h2 ± se = Estimated heritability ± standard error of the estimate; rg ± se =

Estimated genetic correlation with WS ± standard error of the estimate. BW6 =

Body weight at 6 weeks; BMY = Breast meat yield; PMY = Pectoralis major

yield; PmY = Pectoralis minor yield; AFP = Abdominal fat percentage; LEGP

= Leg percentage; L* = Lightness; a* = Redness; b* = Yellowness; pH15 = pH

at 15 min post-mortem; pHu = Ultimate pH; DL = Drip loss; CL = Cooking

loss; CCY = Curing-cooking yield; SF = Shear force; IMF = Intramuscular fat

content; TBARS = Thiobarbituric acid reactive substances index; WS = White

striping.

Estimates in bold are significantly different from 0 based on their confidence

intervals.

29
 Figure 1

30.0

25.0 c b c a b b a b a b a b

20.0 17.7
14.2
(%)

15.0 12.5
9.4 8.9
10.0 7.9 7.2 8.1
6.7
5.3
5.0
0.8 1.2
0.0
Males Females Males Females Males Females
NORM MOD SEV

pHu+ pHu-

30
127
Tableau 3: Estimations et erreurs standards des paramètres génétiques des caractères de qualité et de composition corporelle issues
d’une analyse multicaractères réalisée sous VCE V6. Sur la diagonale inférieure sont indiquée les héritabilités (h2) et au-dessus les
corrélations génétiques (rg) entre paramètres mesurés.

PV47 a* b* L* RendFilet PGA PM-pHu SART-pHu RendCuisse LogExsudat pH15 PAC RC RendTech LIM TBA-RS

PV47 0,23±0,02 -0,18±0,02 -0,25±0,03 0,11±0,02 0,43±0,02 0,30±0,02 -0,05±0,03 -0,02±0,02 -0,08±0,02 -0,06±0,02 0,27±0,02 -0,05±0,02 -0,07±0,03 0,04±0,03 0,29±0,02 -0,15±0,02

a* 0,38±0,01 0,24±0,02 -0,34±0,02 -0,14±0,02 -0,02±0,02 -0,06±0,03 0,20±0,02 -0,07±0,02 -0,06±0,02 -0,55±0,03 -0,11±0,01 -0,06±0,02 0,07±0,03 -0,24±0,01 -0,21±0,03

b* 0,46±0,01 0,50±0,02 -0,01±0,02 -0,21±0,02 -0,28±0,02 -0,18±0,02 0,14±0,02 0,24±0,02 -0,36±0,03 0,36±0,01 0,44±0,02 -0,53±0,03 0,31±0,02 0,37±0,02

L* 0,59±0,01 0,18±0,02 -0,15±0,02 -0,51±0,02 -0,41±0,02 -0,02±0,02 0,41±0,02 0,15±0,03 0,59±0,02 0,60±0,02 -0,79±0,02 0,56±0,02 0,60±0,03

RendFilet 0,60±0,01 0,06±0,02 0,15±0,02 0,14±0,02 -0,37±0,02 0,06±0,02 0,14±0,03 0,14±0,02 -0,26±0,03 -0,09±0,03 0,25±0,02 -0,11±0,03

PGA 0,74±0,01 0,04±0,02 -0,17±0,02 -0,40±0,02 -0,19±0,02 0,28±0,03 -0,33±0,02 -0,09±0,03 0,13±0,03 -0,26±0,02 -0,28±0,03

PM-pHu 0,54±0,02 0,49±0,02 0,11±0,02 -0,19±0,02 0,23±0,03 -0,10±0,02 -0,50±0,03 0,16±0,04 0,10±0,02 -0,11±0,03

SART-pHu 0,54±0,02 0,24±0,02 0,27±0,03 -0,21±0,03 0,25±0,03 -0,29±0,03 0,11±0,04 -0,15±0,02 0,05±0,03

RendCuisse 0,62±0,01 0,15±0,02 -0,14±0,03 0,23±0,02 0,07±0,03 -0,20±0,03 0,13±0,02 -0,01±0,03

LogExsudat 0,70±0,01 -0,14±0,03 0,88±0,01 0,59±0,02 -0,70±0,03 -0,05±0,02 0,67±0,03

pH15 0,31±0,05 -0,18±0,04 0,14±0,03 -0,07±0,05 0,14±0,03 0,13±0,04

PAC 0,50±0,02 0,60±0,03 -0,81±0,02 0,23±0,04 0,77±0,03

RC 0,36±0,23 -0,63±0,04 0,01±0,03 0,78±0,02

RendTech 0,16±0,04 -0,44±0,03 -0,68±0,03

LIM 0,83±0,08 0,29±0,04

TBA-RS 0,26±0,03

PV47 : poids vif à l’abattage, a* : indice de rouge, b* : indice de joune, L* : luminance, RendFilet : rendement en filet, PGA : pourcentage de gras abdominal, PM-
pHu : pH ultime du filet, SART-pHu : pH ultime du muscle Sartorius de la cuisse, RendCuisse : rendement en cuisse, LogExsudat : transformation logarithmique
de l’exsudat du filet, pH15 : pH du filet à 15min post-mortem, PAC : perte arpès cuisson du filet, RC : résistance au cisaillement après cuisson du filet, RendTech :
rendement technologique du filet, LIM : teneur en lipides intramusculaires du filet et TBA-RS : indice d’oxydation des lipides intramusculaires du filet.

128
Tableau 4: Estimations et erreurs standards des paramètres génétiques des caractères de qualité et de composition corporelle issues
d’une analyse multicaractères intra-lignée réalisée sous VCE V6 chez la lignée pHu+ et pHu- respectivement. Sur la diagonale
inférieure sont présentées les héritabilités (h2) et au-dessus les corrélations génétiques (rg) entre paramètres mésurés.
pHu+ PV47 a* b* L* RendFilet PGA PM-pHu SART-pHu RendCuisse LogExsudat pH15 PAC RC RendTech LIM TBA-RS
PV47 0.29±0.02 -0.27±0.02 -0.20±0.02 0.11±0.02 0.38±0.02 0.26±0.02 -0.11±0.02 0.11±0.02 0.18±0.02 0.24±0.02 0.28±0.02 0.20±0.02 0.03±0.02 -0.01±0.02 0.33±0.01 -0.25±0.02
a* 0.39±0.01 0.24±0.02 -0.38±0.02 -0.16±0.02 -0.05±0.02 -0.06±0.02 0.24±0.02 -0.04±0.02 -0.06±0.02 -0.75±0.01 -0.09±0.02 0.04±0.02 0.05±0.02 -0.25±0.02 -0.13±0.02
b* 0.47±0.01 0.57±0.02 -0.04±0.02 -0.20±0.02 -0.25±0.02 -0.09±0.02 0.18±0.02 0.38±0.02 -0.56±0.02 0.50±0.02 0.36±0.02 -0.64±0.02 0.31±0.02 0.44±0.02
L* 0.56±0.01 0.14±0.02 -0.22±0.02 -0.40±0.02 -0.26±0.02 0.11±0.02 0.47±0.02 0.03±0.02 0.58±0.02 0.31±0.02 -0.76±0.02 0.44±0.02 0.65±0.02
RendFilet 0.57±0.01 0.10±0.02 0.21±0.02 0.26±0.02 -0.51±0.02 0.22±0.02 0.31±0.02 0.26±0.02 -0.14±0.03 0.05±0.03 0.41±0.02 -0.06±0.03
PGA 0.77±0.01 0.07±0.02 -0.29±0.02 -0.46±0.02 -0.15±0.02 0.32±0.02 -0.22±0.02 0.08±0.03 0.14±0.03 -0.16±0.02 -0.19±0.03
PM-pHu 0.60±0.02 0.56±0.02 -0.04±0.03 0.04±0.02 0.38±0.02 0.04±0.03 -0.19±0.02 0.23±0.04 0.17±0.02 -0.17±0.02
SART-pHu 0.59±0.01 0.35±0.02 0.34±0.02 0.06±0.02 0.30±0.02 -0.28±0.02 0.21±0.02 0.03±0.02 -0.20±0.02
RendCuisse 0.62±0.01 0.26±0.02 -0.12±0.02 0.26±0.02 0.17±0.03 -0.20±0.02 0.07±0.03 0.06±0.02
LogExsudat 0.56±0.02 -0.11±0.03 0.98±0.01 0.62±0.02 -0.72±0.02 -0.10±0.03 0.57±0.03
pH15 0.59±0.48 -0.13±0.02 -0.18±0.03 0.23±0.03 0.20±0.02 -0.05±0.03
PAC 0.44±0.17 0.59±0.03 -0.78±0.02 0.05±0.03 0.62±0.03
RC 0.29±0.02 -0.78±0.02 -0.24±0.03 0.69±0.02
RendTech 0.34±0.03 -0.11±0.03 -0.82±0.02
LIM 0.83±0.03 -0.01±0.03
TBA-RS 0.39±0.17

pHu- PV47 a* b* L* RendFilet PGA PM-pHu SART-pHu RendCuisse LogExsudat pH15 PAC RC RendTech LIM TBA-RS
PV47 0.21±0.03 -0.18±0.03 -0.32±0.04 0.06±0.03 0.31±0.02 0.28±0.03 0.01±0.03 -0.21±0.04 -0.44±0.04 0.01±0.05 0.40±0.05 -0.09±0.03 0.10±0.03 0.17±0.05 -0.13±0.03 0.14±0.05
a* 0.35±0.02 0.19±0.03 -0.38±0.03 -0.14±0.03 0.03±0.03 0.14±0.03 0.38±0.03 -0.01±0.03 -0.35±0.04 -0.35±0.05 -0.20±0.03 -0.29±0.02 0.17±0.06 -0.16±0.03 -0.20±0.06
b* 0.49±0.02 0.37±0.03 -0.04±0.03 -0.25±0.03 -0.27±0.03 -0.20±0.02 0.24±0.03 0.11±0.05 -0.39±0.06 0.22±0.03 0.42±0.02 -0.25±0.05 0.25±0.04 0.32±0.04
L* 0.55±0.02 0.15±0.02 -0.13±0.03 -0.72±0.02 -0.71±0.03 -0.18±0.03 0.84±0.04 0.07±0.07 0.72±0.02 0.82±0.02 -0.85±0.03 0.54±0.06 0.53±0.06
RendFilet 0.64±0.02 0.03±0.02 0.19±0.03 0.11±0.04 -0.21±0.02 0.07±0.05 0.02±0.05 0.19±0.03 -0.24±0.03 -0.34±0.05 0.00±0.03 -0.17±0.05
PGA 0.65±0.02 0.07±0.03 0.04±0.03 -0.28±0.03 0.01±0.06 0.32±0.06 -0.44±0.03 -0.20±0.04 0.31±0.06 -0.44±0.05 -0.35±0.06
PM-pHu 0.56±0.02 0.81±0.02 0.35±0.04 -0.71±0.04 0.04±0.07 -0.26±0.04 -0.74±0.04 0.49±0.06 -0.17±0.04 -0.21±0.07
SART-pHu 0.69±0.03 0.19±0.03 -0.64±0.04 -0.25±0.06 -0.22±0.03 -0.67±0.04 0.42±0.05 -0.25±0.04 -0.20±0.06
RendCuisse 0.74±0.02 -0.37±0.05 -0.13±0.05 0.06±0.03 -0.20±0.04 0.04±0.06 0.17±0.04 -0.23±0.05
LogExsudat 0.31±0.03 0.04±0.07 0.69±0.04 0.72±0.04 -0.72±0.07 0.23±0.08 0.50±0.07
pH15 0.17±0.03 -0.23±0.08 0.19±0.08 -0.01±0.08 -0.29±0.07 0.04±0.08
PAC 0.41±0.02 0.53±0.04 -0.81±0.04 0.61±0.09 0.64±0.05
RC 0.43±0.02 -0.56±0.05 0.27±0.05 0.74±0.04
RendTech 0.16±0.02 -0.55±0.10 -0.37±0.07
LIM 0.57±0.07 0.34±0.10
TBA-RS 0.22±0.02
PV47 : le poids vif à l’abattage, a* : l’idice de rouge, b* : l’indice de joune, L* : la luminance, RendFilet : le rendement en filet, PGA : le pourcentage de gras abdominal, PM-
pHu : le pH ultime du filet, SART-pHu : le pH ultime du muscle Sartorius de la cuisse, RendCuisse : le rendement en cuisse, LogExsudat : la transformation logarithmique de
l’exsudat, pH15 : le pH du filet à 15min post-mortem, PAC : la perte arpès cuisson du filet, RC : la résistance au cisaillement après cuisson du filet, RendTech : le rendement
technologique du filet, LIM : la teneur en lipides intramusculaires du filet et TBA-RS : l’indice d’oxydation de lipides intramusculaires du filet.

129
Chapitre 4 : Impact de la sélection divergente pour le pH ultime du filet sur les
performances en élevage et interaction avec l’alimentation
Les performances en élevage représentent un groupe de caractères d’importance économique

majeure pour l’industrie avicole. Les lignées commerciales modernes de poulet de chair sont

intensivement sélectionnées sur la vitesse de croissance, le poids vif et l’efficacité alimentaire. La

prise en considération de tout nouveau critère de sélection, comme le pH ultime de la viande,

nécessite donc d’étudier les conséquences de l’introduction de ce critère dans les schémas de

sélection sur les performances en élevage afin de préserver si possible les progrès génétiques

réalisés pour ces caractères.

Un des principaux axes de travail dans cette thèse est l’évaluation de l’intérêt de la sélection sur le

PM-pHu non seulement afin de comprendre le contrôle génétique et physiologique de ce caractère

mais aussi pour évaluer plus largement la possibilité d’une introduction de ce caractère dans les

schémas de sélection avicole. Dans les deux premières parties de la thèse, nous avons étudié les

conséquences de cette sélection sur la qualité technologique, la composition de carcasse, les

caractéristiques biochimiques et histologiques du muscle p. major et les caractéristiques

sensorielles de la viande issue de ce muscle. Nous avons également étudié l’impact de cette

sélection sur l’incidence des défauts de structure musculaire. L’étape suivante de la thèse a élargi

le champ d’évaluation de manière à prendre en considération non seulement les conséquences de

la sélection divergente sur les performances de croissance mais également sur l’efficacité

alimentaire des animaux et d’autres critères pouvant influencer les performances en élevage, telles

que les activités physique et alimentaire, et les indicateurs de bien-être tels que la qualité de la

marche.

130
L’environnement au sein duquel la sélection et la création de nouveaux génotypes ont lieu n’est

pas forcement le même que celui où l’élevage et l’expression des caractères auront lieu.

Normalement, au niveau de la sélection, les animaux sont élevés dans des environnements protégés

où les conditions environnementales (i.e. la température, la ventilation, la lumière et les aliments)

sont strictement et régulièrement contrôlés. En élevage, les animaux, dont les parents sont

sélectionnés dans des environnements protégés, se trouvent souvent dans des conditions

environnementales moins favorables ce qui les empêche de pleinement atteindre leur potentiel

génétique. Il est donc nécessaire de prendre en compte l’impact du changement d’environnement

sur les caractères d’intérêt lors du développement de nouvelles génétiques. Cette prise en compte

se fait par l’étude des interactions entre la génétique et les facteurs environnementaux.

Le dispositif expérimental que nous avons conçu dans le dernier chapitre de la thèse était un

dispositif factoriel 2 × 2 qui croisait les deux lignées divergentes (pHu+, pHu-) avec deux régimes

alimentaires (témoin, expérimental) favorisant ou non la croissance, le développment musculaire

et le stockage énergétique sous forme de glycogène musculaire. Ainsi, quatre traitements

expérimentaux ont été comparés : 1) les pHu+ sur régime témoin (pHu+TEM), 2) les pHu+ sur

régime expérimental (pHu+EXP), 3) les pHu- sur régime témoin (pHu-TEM) et 4) les pHu- sur

régime expérimental (pHu-EXP). Les réponses des animaux pour les critères zootechniques,

d’activités physique et alimentaire, de qualité de marche et de qualité de viande ont ensuite été

analysées et sont présentées dans l’article suivant soumis à la revue Animal le 22/09/2015.

Dans le cadre de cette étude, nous avons choisi de faire varier deux critères dans l’aliment

expérimental par rapport à l’aliment témoin. Le premier est la teneur de l’aliment en lysine

digestible (Lys). L’aliment témoin est suffisamment supplémenté en cet acide aminé indispensable

chez les volailles alors que l’aliment expérimental était carencé et contenait 30% en moins de Lys
131
comparé à l’aliment témoin. Le deuxième est la teneur de l’aliment en autres acides aminés

indispensables exprimée en ratio par rapport à la teneur en lysine (AA/Lys). L’aliment témoin était

équilibré en tous les autres acides aminés indispensables alors que l’aliment expérimental en

contenait 10 à 20% de plus en fonction de l’acide aminé. Le choix de modifier ces deux critères a

été fait en fonction des objectifs de cette étude. Le premier objectif était de comparer les

performances zootechniques des deux lignées ce qui était possible grâce au régime témoin qui

favorisait la croissance et le développement musculaire. Le deuxième objectif était d’étudier

l’impact du changement d’aliment, tel qu’il est formulé dans cette étude, sur la réponse des animaux

(i.e. l’interaction) et de voir si une modication des réserves énergétiques musculaires (telle qu’elle

est engendrée par la sélection divergente sur le PM-pHu) pouvait modifer la réponse au

déséquilibre en acides aminés de l’aliment.

132
133
Combined effect of divergent selection for breast muscle ultimate pH and dietary
amino acids on chicken performance, physical activity and meat quality.

N. Alnahhas1, C. Berri1, M. Chabault-Dhuit1, M. Bourin2, C. Arnould3, and E. Le Bihan-

Duval1†

1INRA, UR83 Recherches Avicoles, F-37380 Nouzilly, France; 2ITAVI, INRA Centre Val

de Loire, F-37380 Nouzilly, France; 3INRA, UMR85 Physiologie de la Reproduction et

des Comportements, CNRS, UMR7247, Université François Rabelais de Tours, IFCE,

F-37380 Nouzilly, France.

†Corresponding author: Elisabeth Le Bihan-Duval. E-mail: Elisabeth.Duval@tours.inra.fr

Short title: Selection and diet effect on broiler meat quality

1
Abstract

Responses to changes in dietary Lys and other essential amino acid (AA) concentrations

were evaluated in 480 male and female broilers originating from two lines divergently

selected for high (pHu+) or low (pHu-) ultimate pH (pHu) of breast muscle. The 2 genetic

lines were crossed with 2 grower isocaloric diets differing in both true digestible Lys

(control = 10.2 g/kg and experimental = 7.0 g/kg) and amounts of other essential AA

calculated in relation to Lys, which were sufficient for the control diet or in excess for the

experimental diet. There were 6 repetitions per treatment. Birds were weighed individually

at d 21, 28, and 43. Feed consumption was recorded per pen and feed conversion

calculated over the growing period. The physical activity and walking ability of broilers

were recorded during the whole rearing period. Breast and thigh + drumstick yield, and

abdominal fat percentage were measured at 43 d of age, as were pHu, color, drip and

cooking loss, Warner-Bratzler shear force, and curing-cooking yield on the breast

Pectoralis major and pHu on the thigh Sartorius muscle. Divergent selection greatly

affected most breast meat quality traits without impairing broiler growth and feed

efficiency. By contrast, broilers fed the experimental diet exhibited lower growth rates and

breast meat yield and increased abdominal fat percentage. The experimental diet slightly

decreased breast pHu, with effects on color, shear force and curing-cooking yield.

Selection did not affect the responses of broilers to changes in Lys and other essential

AA, except for the walking ability of pHu+ broilers that was lower in birds fed the control

diet than in those fed the experimental diet. In conclusion, divergent selection on breast

meat quality does not impair levels of performance and responses to changes in dietary

AA in broilers. Only the walking ability of pHu+ broilers was affected when fed the control

2
diet that favored growth and breast muscle development and limited storage of

carbohydrate in muscle.

Key words: broiler, divergent selection, lysine, ultimate pH, meat quality.

Implications

In response to the increased consumption of cuts and further-processed products, poultry

meat production has to combine efficiency and product quality by optimizing the choice of

genetics and nutrition. By comparing two broiler lines divergently selected for high and

low breast muscle ultimate pH, we showed that genetic selection is a very effective way

to monitor technological meat quality without impairing growth and feed efficiency. As the

two genetic lines respond in a similar way to the variation in dietary intake of AA,

cumulative positive or negative impacts of both factors on meat quality and growth traits

can be predicted.

Introduction

In the face of the increased global demand for broiler meat and the fluctuating global

market in raw materials, the poultry meat industry has focused its efforts on producing

more efficient birds. This has mainly been achieved by intensive selection for improved

levels of performance (i.e. growth rate, breast meat yield and feed conversion ratio) of

broilers and by adapting their diets according to their improved genetic potential. Genetic

selection for these traits has been shown to be very effective, as demonstrated by Schmidt

et al. (2009) who showed that a modern broiler line grew 1.8 times faster, had 72% greater

body weight (BW) and two-fold higher breast meat yield (BMY) at 5 wks than a heritage

line. Concomitantly, the role of nutrition in enabling broilers to reach their improved genetic
3
potential has been widely studied, with a particular focus on amino acids (AA), particularly

Lys. Certain studies found that increasing the level of Lys in the diet resulted in a

significant increase in BW and BMY, and a significant decrease in the feed conversion

ratio (FCR) and abdominal fat percentage (AFP) (Kidd et al., 1998; Mack et al., 1999;

Labadan et al., 2001; Tesseraud et al., 2001; Dozier et al., 2010). It is also important to

note that selection for improved levels of performance in broilers was found to be

associated with changes in muscle characteristics, metabolism and meat quality traits

(Dransfield and Sosnicki, 1999; Berri et al., 2001). Selection for improved BW and BMY

is associated with increased fiber diameter and length (Rémignon et al., 1994; 1996) that

was previously shown to result in changes in muscle and meat quality such as decreased

rate and extent of post-mortem decline in pH, lightness (L*) and drip loss in breast muscle

(Berri et al., 2007). Variations in dietary protein or AA such as Lys during the finishing

period were also found to alter breast meat ultimate pH (pHu) and associated quality traits

related to their effects on breast muscle growth and carbohydrate (glycogen) content

(Berri et al., 2008; Jlali et al., 2012; Guardia et al., 2014). However, most of the above

studies only examined the main effects of genetics or dietary AA intake on performance

levels and meat quality traits and rarely considered the impact of the interaction between

genotype and dietary AA intake.

The aim of the study presented here was to evaluate the performance levels, physical

activity and breast meat quality traits of two divergent lines selected for high (pHu+) or

low (pHu-) pHu of breast Pectoralis major (P. major) muscle subjected to two grower

isocaloric diets differing in Lys and other essential AA content. Our hypothesis was that

dietary variations in AA intake may have different effects on the growth and metabolism

4
of broilers from the pHu+ and pHu- lines because of their differences in muscle glycogen

content and muscle growth capacity (Alnahhas et al., 2014).

Materials and methods

All animal care and experimental procedures were approved by the Ethics Committee for

Animal Experimentation of Val de Loire (registered under N° 19 by the National

Committee).

Animals, Experimental Design and Diets

In this study, 480 one-day old chicks from the pHu+ and pHu- lines divergently selected

for high and low pHu of the P. major muscle were used (Alnahhas et al., 2014). The chicks

originated from 28 and 27 sires, and from 66 and 65 dams for the pHu+ and pHu- lines,

respectively. The present study was conducted on the fifth generation of selection. After

hatching, chicks were individually identified by wing tags, weighed, vent sexed, vaccinated

against infectious bronchitis and randomly allocated to one of four treatments, in which

the two genetic lines (pHu+, pHu-) were crossed with two isocaloric (3,150 kcal/kg) grower

diets differing in both true digestible Lys and other essential AA content. Lys level in the

control diet was 10.2 g/kg and the ratio of other essential AA calculated in relation to Lys

was adequate (as defined by Mack et al., 1999). In the experimental diet, Lys was reduced

by 31% (7.0 g/kg) and the amounts of other essential AA by 14% to 24% according to AA,

leading to a higher ratio of other essential AA calculated in relation to Lys compared to

the control diet (10 to 20% depending on the AA). Chicks were randomly distributed into

24 floor pens (10 males and 10 females per replicate, 6 replicates per treatment,). The
5
pens were located in a standard poultry house in the INRA experimental unit (PEAT, F-

37380, Nouzilly, France) with thermostatically controlled air inlets and a dynamic cross

ventilation system. Each pen (1,5 m × 1,7 m) was equipped with a hanging feeder, a line

of nipple drinkers and 5 kg of fresh wood shavings as litter. In addition, all pens were

separated by opaque separators in order to avoid the influence of birds’ behavior in a

single pen on the behavior of birds in neighboring pens. Similarly, different treatments

were assigned to neighboring pens for the same purpose. Water and feed were provided

ad libitum throughout the study and for up to 6 h before slaughter. Birds from all four

treatments were fed a common broiler starter feed during the first three weeks, and a

common grower feed was used over the following week. The experimental diet was

distributed from d 28 to 12 pens (6 per line) while the other 12 pens continued to receive

the same grower feed until slaughter. The composition and characteristics of all diets are

presented in Table 1. Classical broiler rearing practices were followed in terms of lighting

program and ambient temperature.

Evaluation of Live Performance Levels

All birds were individually weighed at 3, 4 and 6 weeks of age. At the same time, feed

consumption was evaluated per pen and then the FCR was calculated on a pen basis.

Evaluation of Physical Activity and Walking Ability

The scan sampling method was used to evaluate physical activity. The number of birds

drinking, eating, standing, walking and lying down was registered in each pen by an

observer located between two pens at a distance of 1 m from the door of the pens. The

scanning process was repeated twice in the morning and twice in the afternoon by two
6
observers working at the same time. Each observer scanned half of the pens, and the

pens observed were alternated between observers at each scanning cycle. Observations

took place at d 13, d 16, d 17, d 20, d 23, d 24, d 27, d 37, d 38 and d 41. As the number

of walking birds was low, the sum of the number of birds walking and standing was used

to assess physical activity (birds standing but not engaged in feeding or drinking activity).

The sum of the number of birds eating and drinking was used as the indicator of feeding

activity. Walking ability was evaluated at d 30 and d 41 using the gait scoring system

developed by Kestin et al. (1992). Briefly, 4 birds in each pen were randomly selected by

two observers by mutual agreement. As the randomly selected birds walked through their

living space, a mutual score was allocated to each one by the two observers. In cases

where birds refused to walk, they were encouraged to do so by gently waving a small stick

behind them. The Kestin scale consists of six scores (Webster et al., 2008): 0 (normal

walk, no detectable abnormality), 1 (detectable but unidentifiable abnormality), 2

(identifiable abnormality that has little effect on overall function), 3 (identifiable abnormality

that impairs function), 4 (severe impairment of function but still capable of walking) and 5

(complete lameness).

Slaughter Procedure and Measurement of Carcass and Meat Quality

At d 43, and after 6 h of feed withdrawal, 6 males and 6 females from each pen (12 birds

× 24 pens = 288 birds in total) were randomly chosen, weighed, identified by new wing

tags and then transported to the PEAT experimental slaughter house. After hanging the

birds on the processing chain, they were automatically stunned in a water bath using a

constant electric current (5 s, 80 mA/bird, 125 Hz). Slaughter was performed manually by

cutting the carotid artery and the jugular vein at the ventral surface of the neck from inside
7
the oral cavity and a standard broiler processing procedure was then followed. After 24 h

of storage at 2°C, all carcasses were dissected to weigh the abdominal fat, right P. major

and P. minor muscles, and thigh+drumstick, and to calculate their respective yields in

relation to live weight at slaughter. The pHu of the right P. major and Sartorius muscles

were then measured using a portable pH meter (Model 506, Crison Instruments SA, Alella,

Barcelona, Spain) by direct insertion of a glass electrode into the thickest part of the

muscle. A Miniscan Spectrocolorimeter (Hunterlab, Reston, VA) was used to measure the

color parameters (L* = lightness, a* = redness and b* = yellowness) of the P. major muscle

according to the CIELAB trichromatic system. Finally, the P. major muscle was put into

zip-lock plastic bags, hung from a hook and left at 2°C for 72 h before estimating the water

holding capacity by measuring drip loss (DL), as described in Alnahhas et al. (2014). After

measurement of DL, half of the P. major muscles were vacuum-packed and stored at -

25°C. Samples were then thawed overnight at 4°C, cooked in a water bath at 85°C for 13

min (internal temperature 65 - 70°C), cooled in crushed ice for 10 min, wiped dry using

absorbent paper and weighed. The cooking loss (CL) was then expressed as a

percentage of the fresh muscle weight. Meat texture was analyzed through evaluation of

Warner Bratzler shear force (WB-SF) in cooked meat using an Instron universal testing

instrument. The curing-cooking yield (CCY) was determined as described by Alnahhas et

al. (2014) on 20 birds per treatment and expressed as the percentage of cured muscle.

Statistical Analysis

Performance levels and meat quality data were analyzed using the General Linear Model

procedure (PROC GLM) of SAS 9.4 (SAS Institute, Cary, NC). The following model of

analysis of variance was fitted to the data:

8
yijkl  µ  Si  L j  Dk  LD jk  SLij  SDik  eijkl

where yijkl is the trait under analysis for the lth bird, µ is the general mean, Si the fixed effect

of gender (i = male, female), Lj the fixed effect of genetic line (j = pHu+, pHu-), Dk the fixed

effect of diet (k = control, experimental), LDjk the interaction between the jth line and the

kth diet, SLij the interaction between the ith gender and the jth line, SDik the interaction

between the ith gender and the kth diet, and eijkl the random error term. For FCR, mean

values per pen were analyzed with a model containing the same effects except for those

of sex and corresponding interactions. First, a complete model was fitted to the data.

Then, all effects that were found to be non-significant were removed and a reduced model

(including only significant effects) was refitted to the data. Differences between levels of

main effects and their interactions were tested for significance using Tukey’s test for

multiple comparisons, as implemented in the same procedure via the LSMEANS

statement. The accepted type I error was set at 5%. Finally, to obtain the partial Eta-

squared (ƞ2), which represents the proportion of the total variance explained by each

factor, the EFFECT SIZE statement of the GLM procedure was used.

Behavioral data generated by the Scan Sampling method were first transformed into

percentages. As the percentage of walking birds was low, the percentages of birds walking

and standing were added together and used to represent birds’ physical activity. Similarly,

the percentages of birds eating and drinking were added together to represent birds’

feeding activity. These new groups were then analyzed using the Kruskal-Wallis test as

implemented in the R statistical environment (R Core Team, 2014). For the Gait Score

test, two new scores were created from the five initial scores, a moderate score gathering

scores of zero, 1 and 2, and a severe score gathering scores of 3, 4 and 5. The

9
frequencies of these two scores were then analyzed using the Chi-squared (Χ2) test as

implemented in the R statistical environment (R Core Team, 2014).

Results and discussion

Effects of Gender on Performance Levels, Carcass and Meat Quality Traits

At 43 d, a significant interaction (P = 0.007) between gender and diet was found for body

weight. The diet did not affect (P = 0.28) this trait in females while males fed control diet

were significantly heavier (+250 g, P < 0.001) than those fed experimental diet. However,

males were heavier (P < 0.0001) than females at this age whatever the diet. Except for

this trait, there was no significant interaction between gender and diet or line. For this

reason, we decided to present the main effects of gender separately from those of diet

and line. Gender mainly affected traits related to animal growth and body composition

and, to a considerably lesser extent, those related to meat quality (Table 2). In agreement

with the literature (Young et al., 2001; Kidd et al., 2005; Baéza et al., 2010; Lopez et al.,

2011), males had the highest BW from 28 d (P < 0.0001) and females exhibited at

slaughter the highest BMY and AFP (+3.7% and +16%, respectively, P < 0.0001) but the

lowest TY (-3.5%, P < 0.0001). In our experimental conditions, there was no effect of

gender on breast and thigh pHu. However, despite the lack of difference in pHu between

sexes, males were characterized by slightly paler breast fillets (L*, P = 0.006) and lower

CCY (P = 0.01) than females. It has already been shown in chickens that the breast

muscle of the female contains larger muscle fibers than that of the male and that the

diameter of breast muscle fibers is genetically and phenotypically correlated with several

10
meat quality traits, including color and water holding capacity (Berri et al., 2007), which

can partly explain the change observed in the present study.

Effects of Line and Diet on Broiler Performance Levels and Body Composition

Modifying the pHu of breast muscle in broilers by selection had no significant impact on

growth or on feed efficiency, as indicated in Table 3. These results are consistent with

previous results obtained in the same lines (Alnahhas et al., 2014) and other lines (Gaya

et al., 2011; Chabault et al., 2012) that showed there was no significant genetic correlation

between BW at slaughter and breast meat pHu. By contrast, growth and feed efficiency

traits are known to be influenced by variation in dietary AA, particularly Lys which is one

of the first limiting AA in poultry. In the present study, Lys is the most reduced AA (30%

vs. 18-24% for other AA) in the experimental diet, and therefore the most limiting AA for

growth and protein synthesis. Feeding birds with the experimental diet resulted in a

significant 6% reduction in BW at slaughter (P < 0.0001) and a tendency to increase the

FCR by around 12% between d 29 and d 43 (P = 0.09). These observations are in

agreement with the results of Dozier et al. (2010) who reported that increasing dietary Lys

from 7.1 g/kg to 9.9 g/kg between d 28 to d 42 resulted in similar increases in BW and

decreases in FCR to those reported in our study. Both the pHu+ and pHu- line responded

in a comparable manner to the experimental diet (i.e., reduced BW and increased FCR).

The lack of line by dietary Lys interaction effect for BW and FCR was already reported by

Praharaj et al. (2002) when comparing four broiler genotypes differing in growth rate

subjected to four dietary levels of Lys (9.6, 10.5, 11.4 and 12.3 g/kg).

11
As for BW and FCR, no significant line by diet interaction was found for body composition

traits. As already reported by Alnahhas et al. (2014), broilers of the pHu+ line exhibited

higher BMY (+2.6%, P = 0.01) and thigh yield (TY, +2.6%, P < 0.0001) but similar

abdominal fat percentage (AFP) than broilers of the pHu- line. Even more markedly, the

experimental diet induced a reduction in BMY (-10%, P < 0.0001) and an increased AFP

(+21%, P < 0.0001) compared to birds fed the control diet, without changing their TY. It

has been established that Lys has a major impact on broiler carcass composition and that

birds’ Lys requirements for optimal BMY are greater than those based on optimal growth

(Leclercq, 1998). Breast muscle in broilers serves as a protein store which is highly

solicited in cases of AA deficiency (Tesseraud et al., 1999), which could explain the higher

response of the breast muscle to Lys deficiency compared to other skeletal muscles.

Moreover, in Lys deficiency, breast P. major and thigh Sartorius muscles have been

reported to exhibit reduced protein deposition, resulting in a 55% and 25% decrease in

the weight of the two muscles respectively compared to broilers fed a diet containing

sufficient levels of Lys (Tesseraud et al., 2001). The lower sensitivity of the mixed

oxidoglycolytic Sartorius muscle to Lys deficiency could be related to its slower growth

rate compared to that of the glycolytic P. major muscle (Leclercq, 1998; Guernec et al.,

2003). The lower response of the Sartorius muscle to Lys deficiency could help to explain

the lack of diet effect on TY in the present study. Our results are also consistent with the

negative linear relationship reported between dietary Lys content and AFP (Dozier et al.,

2010).

Effects of Line and Diet on Meat Quality

12
The effects of line and diet on meat quality traits are presented in Table 3. In the

experimental conditions of the present study, the effects of the line for all meat quality

traits were far greater than those of the diet (Figure 1a). This confirms the effectiveness

of selection based on the breast meat pHu as a means of modulating breast meat quality

traits in broilers (Alnahhas et al., 2014). In general, the line effect explained between 5.1%

and 63.4% of phenotypic variation in meat quality traits (Figure 1a), while the variation

accounted for by the diet ranged from 0.3% to 10.3% (Figure 1b). In contrast to the diet

effect, line was the major source of variation for breast pHu (ƞ2: 9.5% and 63.4%,

respectively). The between-lines difference for this trait was 1.4 phenotypic standard

deviations (STD) whereas the between-diets difference was only 0.36 STD. In contrast to

the pHu of the P. major muscle, the low dietary AA level did not significantly impact on the

pHu of the thigh Sartorius muscle. As already discussed, this result might partly be related

to differences in growth rate and muscle fiber type composition between the two muscles.

The positive effect of Lys or AA density on breast meat pHu has already been reported

(Berri et al., 2008; Guardia et al., 2014). In terms of other meat quality traits, it is accepted

that lower breast pHu values are associated with higher L*, b* and DL values in raw meat

and higher WB-SF values in cooked meat (Barbut, 1997; Woelfel et al., 2002; Swatland,

2008; Alnahhas et al., 2014). In the study presented here, the responses of breast meat

quality traits correlated with variations in P. major muscle pHu, whether this was due to

the effect of the line or the diet, and followed the expectations indicated above.

Accordingly, the pHu+ line was characterized by a darker and less yellow color (i.e., lower

L* and b*, P < 0.0001), higher CCY (P < 0.0001) and lower WB-SF (P < 0.0001) than the

pHu- line. The breast meat of birds fed the control diet was darker and less yellow (P =

0.005 for L* and P < 0.0001 for b*) and characterized by higher CCY (P = 0.03) and lower
13
WB-SF (N/cm2, P = 0.001) than the breast meat of birds fed the experimental diet. AA

deficiency slightly modified the impact of line on DL (P < 0.03 for the line by diet effect).

The pHu- line always showed a much higher DL than the pHu+ line but the between-line

difference was greatest when broilers were fed the low AA diet (+109% vs. 66% when

animals were fed the control diet).The line accounted for 35.1% of the total variation for

this trait whereas diet and line by diet interaction effects accounted for only 0.01% and

1.76%, respectively (Figures 1a and b). The fact that the effects of line and diet are

additive for most quality traits allows for easier prediction of the combined effects of these

two factors. For instance, it can be predicted that rearing pHu+ broilers on a diet

sufficiently balanced in Lys and other AA may result in an increase in CCY of almost 8%

compared to pHu- broilers fed a AA-deficient diet, which significantly contributes to

reducing the processing costs at the industrial level.

The strong line effect on breast meat quality traits probably passes through a common

genetic control manifested by significant genetic correlations that are generally reported

with the pHu of the meat (Le Bihan-Duval et al., 2001, 2008; Gaya et al., 2011; Chabault

et al., 2012; Alnahhas et al., 2014) although the genes and metabolic pathways behind

this effect remain to be identified. In studying the diet effect, Guardia et al. (2014) recently

demonstrated that breast meat with low pHu is increased in the case of Lys deficiency,

especially when chickens are subjected to an excess intake of AA in relation to Lys. The

hypothesis is that such conditions may limit protein synthesis and increase the proportion

of nutrients used for energy storage purposes, including storage of energy as muscle

glycogen, resulting in meat with a low pHu. The present study confirmed these previous

findings and showed that the dietary AA effect on meat quality was not influenced by the

14
initial glycogen level of the muscle, which differed significantly between the two divergent

lines (Alnahhas et al., 2014).

Effects of Line and Diet on Birds’ Physical Activity and Walking Ability

There was no significant effect of line and diet on physical and feeding activities of the

broilers. However, activity was significantly influenced (P < 0.0001 and P < 0.002,

respectively) by the age of the birds (Figure 2a and 2b). The level of physical activity

observed was maximal at d 24, and then decreased to the end of the rearing period. These

findings are in agreement with those reported previously (McLean et al., 2002; Arnould et

al., 2004). Birds’ feeding activity also evolved with age, being maximal at d 41. A

significant effect of line-by-diet interaction was observed (P = 0.03) on gait score (Figure

3). Moderate scores were significantly less frequent in the pHu+ line and severe scores

were more frequent (P < 0.05) compared to the pHu- line when fed the control diet. On

the other hand, similar frequencies of moderate and severe scores were found in both

lines when fed the experimental diet. In the present study, broilers fed the experimental

diet were characterized by lower BW and BMY than those fed the control diet, which might

have alleviated the mechanical pressure applied to leg joints and helped to reduce the

occurrence of the severe scores, as shown by Skinner-Noble and Teeter (2009) and

Baéza et al. (2012). Furthermore, the glycogen content of P. major muscle, as measured

by the glycolytic potential at slaughter, was almost 20% lower in the pHu+ than in the pHu-

line (Alnahhas et al., 2014). In addition, selecting for higher breast meat pHu also affected

the pHu of thigh muscles, suggesting a concomitant reduction in glycogen content in all

muscles of the body. It could therefore be hypothesized that when the diet is optimized for

growth and meat yield (as the control diet), lower muscle energy reserve, as in the pHu+
15
line, might negatively affect muscle function, and consequently the birds’ gait and walking

ability. The results of the present study open the door for studies on a much larger number

of birds to examine more fully the relationship between muscle energy reserves, walking

ability and physical activity in birds.

Conclusion

This study demonstrated that modifying breast meat quality by means of selection on P.

major muscle pHu is not associated with a significant impact on other economic traits such

as BW and FCR. In addition, variation in dietary intake of AA does not affect the response

to selection on breast meat pHu in terms of animal’s growth, feed efficiency, body

composition and meat quality traits. This suggests that the line and the diet exert their

effects via independent physiological pathways which require further investigation.

Although our results indicated that nutrition could be an additional tool to modify breast

meat quality traits, these results confirmed that direct selection on meat pHu is far more

effective in modifying these traits. In addition to growth and meat quality elements, the

present study also highlighted that the additive positive impact of genetics and nutrition

on meat pHu increases the incidence and severity of walking disorders in broilers,

probably in response to the reduced muscle glycogen reserve that may directly affect

muscle function and birds’ ability to move. These results emphasize the importance of

studying the overall impact of genetic or nutritional strategies in greater detail in order to

improve meat quality while ensuring the sustainability of the production system.

Acknowledgements
16
This project was funded by grants from INRA and the Association of Agricultural Technical

Coordination (ACTA) of the French Ministry of Agriculture. Nabeel Alnahhas is a PhD

student supported by a grant from the Government of Syria. The authors thank Michel

Lessire for formulating diets and the staff of the poultry breeding facilities (INRA, UE1295

Pôle d’Expérimentation Avicole de Tours, Nouzilly, France) and the Avian Research Unit

(INRA, UR83 Recherches Avicoles, Nouzilly, France) for technical assistance.

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Figure legends

Figure 1: Line (a) and diet (b) effects on different traits under study expressed as

proportions of the total variance (partial ETA-squared) and ordered in increasing order.

AFP = Abdominal fat percentage; TY = Thigh+drumstick yield; SART-pHu = Ultimate pH

of Sartorius muscle; a* = redness of Pectoralis major muscle; b* = yellowness of

Pectoralis major muscle; L* = lightness of Pectoralis major muscle; WB-SF = Warner-

Bratzler shear force of Pectoralis major muscle; CL = Cooking loss of Pectoralis major

muscle; PM-pHu = Ultimate pH of Pectoralis major muscle; DL = Drip loss of Pectoralis

major muscle; BW6 = Body weight at 6 weeks; BMY = Breast meat yield.

Figure 2: Effects of broiler age on (a) physical activity (% of time spent standing and

walking) and (b) feeding activity (% of time spent eating and drinking).
21
Figure 3: Effects of line-by-diet interaction on gait score. pHu- = broiler line selected for

low ultimate pH of Pectoralis major; pHu+ = broiler line selected for high ultimate pH of

Pectoralis major; Moderate = Gait scored as 0, 1 and 2; Severe = Gait scored as 3, 4

and 5 according to Kestin et al. (1992) scoring scale.

22
Table 1. Composition (%) and characteristics of diets fed to chickens from d 1 to d 43

Starter diet Grower diets1

(0 to 21 d) Control Experimental
Ingredients
Maize 27.55 40.46 51.80
Soybean meal 31.22 28.80 21.14
Wheat 20.41 20.41 20.00
Soybean oil 5.00 5.00 3.64
Maize gluten meal 1.79 1.75 -
Peas 10.00 - -
Dicalcium phosphate 1.85 1.67 1.70
Calcium carbonate 1.19 0.79 0.75
Mineral-Vitamin premix 2
0.40 0.40 0.50
Sodium chloride 0.40 0.40 0.40
DL-Met 0.13 0.15 0.07
Lys-HCL 0.01 0.17 -
AMEn, kcal/kg
3
3,000 3,153 3,150
Calculated composition,4 %
Crude protein 22.20 20.10 16.27
Fat 7.0 7.8 6.7
Lys 1.18 1.02 0.70
Met 0.43 0.42 0.29
Met+Cys 0.78 0.70 0.53
Trp 0.26 0.21 0.18
Thr 0.81 0.65 0.53
Calcium 1.06 0.85 0.85
Available Phosphorus 0.41 0.37 0.37
Control diet was distributed to all broilers from d 21 to d 28, then broilers from 6 pens per line
1

continued to receive the control diet while broilers from the 6 other pens per line were fed the

Experimental diet.

23
Supplied per kilogram of diet: Co, 0.6 mg; Cu, 20 mg; Fe, 58 mg; I, 2 mg; Mn, 80 mg; Se, 0.2 mg;
2

Zn, 90 mg; retinyl acetate, 15000 IU; cholecalciferol, 4300 IU; DL-alpha tocopheryl acetate, 100 mg;

thiamine mononitrate , 5 mg; riboflavin, 8 mg; calcium pantothenate, 25 mg;

cyanocobalamin, 0.02 mg; menadione, 5 mg; pyridoxine hydrochloride, 7mg; folic acid, 3 mg; biotin,

0.3 mg; niacin, 100 mg; choline chloride , 550 mg; antioxidant (buthylhydroxyanisole, propyl gallat,

ethoxyquin), 50 mg.

Calculated value.
3

Amino acids given as true digestible values calculated according to Sauvant et al. (2004).
4

Table 2 Effects of gender on body weight, carcass composition and meat quality traits

expressed as LS means ± Standard error.

RMSE P-
Trait n Males Females
1
value
Body weight, g
21 days of age 427 770 ± 8 749 ± 8 115.6 0.064
28 days of age 423 1392 ± 13 1294 ± 11 175.0 <.0001
Body yields, % of live weight (d 43)
Breast meat 284 18.7 ± 0.1 19.4 ± 0.1 1.61 <.0001
Abdominal fat pad 282 1.94 ± 0.03 2.25 ± 0.03 0.41 <.0001
Thigh + drumstick 284 23.5 ± 0.08 22.6 ± 0.08 1.03 <.0001
Sartorius muscle ultimate pH 283 6.46 ± 0.01 6.45 ± 0.01 0.15 0.931
Pectoralis major muscle traits
Ultimate pH 285 5.85 ± 0.01 5.86 ± 0.01 0.15 0.328
51.60 ± 50.74 ±
Lightness, L* 285 2.60 0.006
0.21 0.21
Redness, a* 258 0.24 ± 0.04 0.21 ± 0.04 0.53 0.622
12.44 ± 12.41 ±
Yellowness, b* 285 1.06 0.790
0.09 0.09
14.91 ± 14.46 ±
Warner-Bratzler shear force, N 116 2.60 0.354
0.34 0.33

24
 Curing-cooking yield, % of cured 77.80 ± 80.00 ±
72 3.63 0.011
meat 0.61 0.59
13.07 ± 12.71 ±
Cooking loss, % of fresh meat 115 2.42 0.427
0.32 0.31
Drip loss, % of fresh meat 285 3.34 ± 0.10 3.13 ± 0.11 1.31 0.170
RMSE = Root mean squared error.
1

25
 Table 3 Effects of line, diet and line-by-diet interaction on body weight, feed conversion ratio, carcass composition, and meat quality

traits expressed as LS means ± Standard error.

Broiler lines1 Grower diets2 Probability

Trait n pHu+ n pHu- n Control n Experimental RMSE3 Line Diet
Body weight, g
21 days of age 207 754 ± 8 218 764 ± 8 - - - - 115.6 0.380 nd4
28 days of age 206 1342 ± 12 214 1343 ± 12 - - - - 175.0 0.920 nd
43 days of age 200 2652 ± 23 203 2591 ± 23 198 2704 ± 23 205 2539 ± 22 321.9 0.061 <.0001
Feed conversion ratio
d 0 to d 21 12 1.37 ± 0.01 12 1.34 ± 0.01 - - - - 0.057 0.200 nd
d 22 to d 28 12 1.48 ± 0.01 12 1.50 ± 0.01 - - - - 0.056 0.320 nd
d 29 to d 43 12 1.96 ± 0.09 12 2.10 ± 0.09 12 1.91 ± 0.09 12 2.14 ± 0.09 0.320 0.280 0.090
Body yields, % of live weight (d 43)
Breast meat 143 19.3 ± 0.13 141 18.8 ± 0.13 140 20.0 ± 0.13 144 18.0 ± 0.13 1.61 0.010 <.0001
Abdominal fat pad 141 2.10 ± 0.03 141 2.0 ± 0.03 141 1.9 ± 0.03 141 2.3 ± 0.03 0.41 0.510 <.0001
Thigh + drumstick 143 23.3 ± 0.08 141 22.7 ± 0.08 141 23.0 ± 0.08 143 23.0 ± 0.08 1.03 <.0001 0.570
Sartorius muscle ultimate pH 142 6.58 ± 0.01 141 6.33 ± 0.01 139 6.45 ± 0.01 144 6.46 ± 0.01 0.15 <.0001 0.387
Pectoralis major muscle traits
Ultimate pH 144 6.05 ± 0.01 141 5.67 ± 0.01 141 5.9 ± 0.01 144 5.81 ± 0.01 0.15 <.0001 <.0001
Lightness, L* 144 49.0 ± 0.2 141 53.4 ± 0.2 141 50.7 ± 0.2 144 51.6 ± 0.21 2.60 <.0001 0.005
Redness, a* 121 -0.10 ± 0.05 137 0.56 ± 0.04 126 0.16 ± 0.05 132 0.29 ± 0.05 0.53 <.0001 0.062
Yellowness, b* 144 11.7 ± 0.09 141 13.2 ± 0.09 141 12.2 ± 0.09 144 12.7 ± 0.09 1.06 <.0001 <.0001
Warner-Bratzler shear force, N 59 12.5 ± 0.33 57 16.9 ± 0.34 59 13.8 ± 0.34 57 15.5 ± 0.33 2.59 <.0001 0.001
Curing-cooking yield, % of cured
40 81.9 ± 0.57 32 75.9 ± 0.64 36 79.9 ± 0.60 36 77.9 ± 0.60 3.63 <.0001 0.029
meat
Cooking loss, % of fresh meat 59 12.6 ± 0.31 56 13.2 ± 0.32 59 12.6 ± 0.31 56 13.2 ± 0.32 2.42 0.180 0.203
Drip loss, % of fresh meat 144 2.3 ± 0.1 141 4.2 ± 0.1 141 3.2 ± 0.11 144 3.2 ± 0.10 1.31 <.0001 0.878
1
pHu+: broiler line selected for high breast meat ultimate pH value; pHu-: broiler line selected for low breast meat ultimate pH value.

26
2
Control = diet providing 10.2 g/kg of true digestible Lys and adequate amount other essential amino acids calculated in relation to

Lys; Experimental = Lys deficient (7.0 g/kg of true digestible Lys) diet with a high amount of other essential amino acids calculated in

relation to Lys.

RMSE = Root mean squared error.

3

nd = not determined.
4

27
 Troisième Partie : Discussion générale

136
137
L’objectif de cette thèse était d’évaluer l’impact de la sélection divergente pour le pH ultime du

muscle p. major sur la qualité technologique de la viande tout en prenant en compte les liens

génétiques et phénotypiques que le pH ultime du filet peut avoir avec la croissance et les

caractéristiques de la carcasse chez le poulet de chair. L’étude de l’impact de cette sélection sur les

profils biochimique et histologique du muscle p. major a fait partie intégrante de cette évaluation

visant également à comprendre les mécanismes sous-jacents au déterminisme du critère de

sélection. Du fait que les caractéristiques organoleptiques de la viande sont indispensables à la

satisfaction du consommateur final du produit, l’effet de la sélection sur ces aspects a également

été étudié. Enfin, toute évaluation d’un nouveau critère de sélection ne peut pas être complète sans

avoir étudié l’effet de la sélection pour ce critère sur les autres caractères d’intérêt économique

pour l’industrie avicole. C’est pour cette raison que l’effet de la sélection sur les performances en

élevage, l’activité physique et alimentaire ainsi que sur la qualité de marche a été étudié non

seulement dans un contexte d’alimentation standard mais aussi dans un contexte d’alimentation

déséquilibrée.

Ce travail de thèse s’inscrit dans un contexte où la qualité de la viande gagne de plus en plus

d’importance. En effet, la filière de transformation réclame une matière première de haute qualité

permettant d’élaborer des produits de qualité contrôlée et homogène répondant aux exigences des

consommateurs tout en maximisant les rendements et réduisant les pertes. Les consommateurs

d’aujourd’hui, quant à eux, sont plus conscients de l’importance de la valeur nutritionnelle des

produits qu’ils achètent et réclament, au-delà des aspects sensoriels, un produit qui satisfait à

l’image diététique de la viande de poulet.

138
Dans ce contexte, la compréhension du déterminisme génétique et physiologique de la qualité

technologique mais aussi des défauts qui peuvent être observés est devenue un enjeu primordial

pour l’industrie avicole.

Nous nous sommes servis d’un modèle animal original afin de parvenir à réaliser les objectifs de

cette thèse. Les lignées pHu sont des lignées expérimentales de poulet de chair sélectionnées de

manière divergente pour le pH ultime du muscle p. major (PM-pHu). Au cours de cette expérience,

un ensemble important de caractères liés à la qualité technologique du filet et de la cuisse, à la

composition corporelle et à la croissance des animaux a été mesuré et enregistré. La totalité de ces

données a servi à réaliser les analyses génétiques alors que l’étude des conséquences phénotypiques

a été effectuée sur un effectif moins important comprenant la 5ème et la 6ème génération de sélection.

139
La sélection génétique : un outil efficace de modulation de la qualité
technologique de la viande de poulet
La sélection génétique est, depuis longtemps, l’outil de choix de l’industrie avicole pour apporter

les modifications désirées dans les caractères d’intérêt. Dans le cadre de cette thèse, cet outil a pour

la première fois été utilisé afin de moduler de manière directe un caractère majeur de la qualité

technologique de la viande : le PM-pHu. Les résultats des travaux de cette thèse montrent que la

sélection a été très efficace et a conduit, au fil des générations, à une forte divergence génétique

(Figure 31 A) et phénotypique (Figure 31 B) dans le critère de sélection entre les deux lignées.

L’analyse des mesures de PM-pHu accumulées entre G1 et G6 a montré que 63% des filets au sein

de la lignée pHu+ (n = 2173 mesures de pHu) avaient un PM-pHu supérieur à 6,1 et étaient classés

comme viande DFD-Like. Chez les pHu- (n = 2385 mesures de pHu), 61% des filets avaient un

PM-pHu inférieur à 5,7 et étaient, par conséquent, classés comme viande acide.

A B
3.00 6.20
2.50 6.10
2.00
Ecart-type génétique

1.50 6.00
Unités de pH

1.00 5.90
0.50
5.80
0.00
-0.50 5.70
-1.00 5.60
-1.50
-2.00 5.50
-2.50 5.40
0 1 2 3 4 5 6 0 1 2 3 4 5 6
Génération Génération

pHu- pHu+ pHu+ pHu-

Figure 31: Evolution génétique (A) et phénotypique (B) du pH ultime de P. major à la 6ème
génération.

140
 1.00

0.90

0.80

0.70

0.60

0.50
h2

0.40

0.30

0.20

0.10

0.00

Figure 32: Héritabilités des caractères de qualité technologique, de croissance et de composition

corporelle à la 6ème génération.

0.60

0.40

0.20

0.00
rg

-0.20

-0.40

-0.60

Figure 33: Corrélations génétiques des caractères de qualité technologique avec le pH ultime du
filet à la 6ème génération.
141
1. Déterminisme génétique du PM-pHu

1.1. Héritabilités
En ce qui concerne le critère de sélection, l’analyse génétique réalisée sur la totalité des données

de l’expérience de sélection et accumulées entre la 1ère et la 6ème génération a révélé un fort

déterminisme génétique du PM-pHu. Nous nous baserons ici sur les estimations des paramètres

génétiques obtenues avec VCE pour l’ensemble des données disponibles à la 6ème génération de

sélection et présentées en résultats supplémentaires du Chapitre 3 de la thèse (Tableau 3). La

variance génétique additive du PM-pHu représentait 54% de la variance phénotypique totale. Cette

forte héritabilité du PM-pHu a largement contribué à l’efficacité de la sélection divergente pourtant

menée à partir de tests sur collatéraux.

Concernant les autres caractères de qualité technologique, l’analyse génétique a indiqué des

niveaux d’héritabilité qui variaient entre 0,16 pour le rendement technologique du filet et 0,83 pour

les teneurs en lipides intramusculaires du filet. Ces héritabilités étaient, pour tous les caractères,

statistiquement significatives (Figure 32) ce qui indique que ces caractères seraient également de

possibles critères de sélection.

1.2. Corrélations génétiques avec les caractères de qualité technologique

Le PM-pHu est un déterminant majeur de la qualité technologique (Le Bihan-Duval et al., 2008).

Selon les estimations obtenues suite à l’analyse génétique avec VCE des données de l’expérience

de sélection, tous les caractères de qualité technologique pris en compte, sauf l’indice de rouge

(a*), étaient significativement génétiquement corrélés au PM-pHu (Figure 33). Ces corrélations

variaient en termes de sens et d’amplitude d’un caractère à l’autre. Comparée à une sélection pour

une valeur décroissante de PM-pHu, la sélection pour une valeur plus élevée sera associée à une

142
viande moins jaune (-b*), moins pâle (-L*), moins exsudative en cru (-Exsudat) et après cuisson (-

PAC), et une résistance au cisaillement plus faible (-RC). Par contre, une telle sélection sera

associée à une vitesse de chute initiale du pH moins élevée (+pH15), à un SART-pHu plus élevé

(+SART-pHu), à un rendement technologique plus important (+RendTech), à une teneur en lipides

intramusculaire (+LIM) plus élevée mais un indice d’oxydation plus faible (-TBARS). La Figure

33 montre que le SART-pHu, la résistance au cisaillement (RC), et la luminosité (L*) sont les

caractères les plus fortement corrélés au PM-pHu.

143
144
 100.00 88.34
90.00 81.18 77.57
80.00
70.00 63.01
58.18
60.00 51.68
(%)
50.00 43.69 40.78
40.00
30.00
20.00 11.81 8.48 8.12 5.16
10.00 0.27 0.01
0.00

Caractère

Figure 34: Proportion de variance expliquée par le pH ultime du filet dans la population totale.

80.00
69.07
70.00 64.67
57.51
60.00
50.00
(%)

40.00
29.90 29.20
30.00 22.63
18.80
20.00 12.46
10.00 6.04 3.14 1.25 0.52 0.09 0.07
0.00

Caractère

Figure 35: Proportion de variance expliquée par le pH ultime du filet chez les pHu-.

70.00
59.40
60.00 54.24
50.00 42.20
40.00
(%)

30.00 25.89
20.45
20.00 13.66
10.52 10.48
7.00
10.00 2.07 1.93 0.80 0.02 0.01
0.00

Caractère

Figure 36: Proportion de variance expliquée par le pH ultime du filet chez les pHu+.
Nous avons effectué une analyse de régression linéaire en utilisant les valeurs génétiques

standardisées du PM-pHu comme facteur explicatif et celles des autres caractères comme facteurs

à expliquer afin de mieux comprendre les liens entre ces caractères (Figures 34, 35 et 36). Selon

cette analyse sur les valeurs génétiques standardisées, le PM-pHu explique 81,2% de la variabilité

du SART-pHu et quand la valeur génétique du PM-pHu augmente d’une unité (i.e. un écart-type

génétique, ETG) la valeur génétique du SART-pHu augmente en moyenne de 0,4 unité. Cette

association positive entre les deux pHu impliquerait que l’effet de la sélection sur le métabolisme

énergétique musculaire serait plutôt global que spécifique et influencerait d’autres muscles

squelettiques que le muscle ciblé par la sélection. Par conséquent, l’amélioration de la qualité

technologique du filet serait associée à une modification de la qualité technologique dans les autres

muscles squelettiques tels que le muscle Sartorius de la cuisse. La Résistance au cisaillement (RC)

semble être majoritairement déterminée par le PM-pHu. Selon le coefficient de détermination (R2)

issu de la régression linéaire entre valeurs génétiques standardisées, le PM-pHu compte pour 88,3%

de la variabilité de ce caractère et une augmentation d’un ETG dans le PM-pHu entraînerait une

diminution (i.e. viande plus tendre) de 0,62 ETG dans la RC. Au-delà de l’effet du PM-pHu sur la

RC, ce caractère est également influencé par les caractères liés au pouvoir de rétention d’eau

(Murphy and Marks, 2000). En effet, la régression linéaire a révélé que la RC était largement

déterminée par l’exsudat, le RendTech et la PAC qui expliquent respectivement 79,2%, 72,3% et

61,3% de la variabilité des valeurs génétiques de ce caractère.

Le PM-pHu, comme nous l’avons vu dans la revue bibliographique, a un impact majeur sur les

caractères liés au pouvoir de rétention d’eau. Il explique 63%, 51,6% et 40,8% de la variabilité des

valeurs génétiques standardisées de l’exsudat, du RendTech, et de la PAC. Ainsi, une variation

d’un ETG dans le PM-pHu serait associée à une variation de -0,34, 0,34 et -0,25 ETG

respectivement pour les trois caractères.

La variation du PM-pHu entraîne également d’importantes variations dans la couleur de la viande,

notamment dans l’indice de luminance (L*) pour lequel le PM-pHu explique 77,6% de la variabilité

des valeurs génétiques et de l’indice de jaune (b*) dont le critère de sélection explique 58,2% de la

variabilité.

De manière originale notre étude a montré que le niveau d’oxydation des lipides intramusculaires

(LIM) du muscle p. major, mesuré par l’indice de TBA-RS, est aussi influencé par le PM-pHu. Ce

dernier compte pour 43,7% de la variabilité des valeurs génétiques de cet indice. La pente de la

régression linéaire indique que cet indice varierait de -0,26 ETG quand le PM-pHu varie d’un ETG.

Par contre, la teneur du muscle p. major en LIM ne semble pas être influencée par les variations

génétiques du PM-pHu avec un coefficient de détermination et une pente de régression quasi nuls.

L’analyse génétique intra-lignée a permis de mettre en évidence des différences marquées entre les

deux lignées divergentes concernant les liens entre PM-pHu et les autres caractères de qualité

technologique (Chapitre 3, Tableau 4). En effet, à la 6ème génération, la corrélation génétique entre

le PM-pHu et la luminance du filet était presque deux fois plus importante au sein de la lignée pHu-

qu’au sein de la lignée pHu+ (rg : -0,72 vs -0,40). Dans la lignée pHu+, le PM-pHu ne comptait que

pour 42,2% de la variabilité des valeurs génétiques standardisées de L* alors que chez les pHu-, il

expliquait 57,5% de cette variabilité. Pour l’exsudat, la différence entre lignées en termes de

corrélation génétique avec le PM-pHu était encore plus prononcée. Chez les pHu+, la corrélation

était quasi nulle alors que chez les pHu-, elle était très forte (rg : 0,04 vs -0,71). Le coefficient de

détermination issu de la régression linéaire intra-lignée indiquait que le PM-pHu expliquait 29,2%

de la variabilité des valeurs génétiques de l’exsudat chez les pHu- tandis qu’il n’expliquait que

20,4% de cette variabilité chez les pHu+. L’analyse intra-lignée a également révélé que le

rendement technologique était largement plus influencé par le PM-pHu chez les pHu- que chez les
147
pHu+ avec une corrélation génétique de 0,49 et de 0,23 respectivement au sein des deux sous-

populations. Une situation similaire a été notée pour la RC. Cette dernière était plus fortement

corrélée au PM-pHu chez les pHu- que chez les pHu+ (rg :-0,74 vs -0,19).

L’ensemble de ces estimations intra-lignées suggère que la sélection aurait presque atteint ou serait

très proche d’atteindre les limites d’amélioration qu’elle peut apporter chez les pHu+ alors qu’elle

pourrait encore dégrader la qualité technologique chez les pHu-. Il apparaît qu’au-delà de certaines

limites, l’effet protecteur d’un pH élevé contre la dénaturation des protéines musculaires aurait

atteint ses limites chez les pHu+ alors que l’effet aggravant d’un pH acide sur la dénaturation des

protéines musculaires pourrait encore entraîner de la détérioration de certains caractères de qualité

chez les pHu-. Ces résultats indiquent également que dans la lignée pHu+ d’autres facteurs que la

variation du PM-pHu expliquent la variabilité des critères de rétention d’eau et de tendreté. Par

ailleurs, ces estimations permettent, au niveau pratique, de déterminer les seuils génétiques et

phénotypiques au-delà desquels la sélection apporte peu ou n’apporte plus de bénéfices.

148
Figure 37: Effet du pH ultime du filet sur l’évolution génétique des caractères de qualité, les pHu+ vs les pHu-.
Afin d’illustrer cette dernière idée, nous avons réalisée une analyse de régression dans laquelle les

valeurs génétiques de quatre caractères, l’exsudat, la PAC, la RC et le RendTech, ont été régressées

sur les valeurs génétiques du PM-pHu (Figure 37). Cette figure montre que sur une gamme de PM-

pHu variant entre ± 2 ETG, ces quatre caractères de qualité varient selon une tendance linéaire. Il

est intéressant de noter que sur de fortes valeurs de PM-pHu (i.e. supérieures à 4 ETG), la variation

des caractères de qualité commence à se stabiliser ce qui fait que la tendance quadratique devient

significative à ce point. Cela laisse à penser qu’aller au-delà d’un certain niveau génétique du PM-

pHu ne représenterait plus d’intérêt pour l’amélioration des caractères de qualité fortement

déterminés par ce pHu.

Globalement, les estimations issues de l’analyse génétique de l’expérience de sélection confirment

l’effet du pHu sur la qualité technologique de la viande de filet et montrent également l’intérêt et

l’utilité de l’introduction du PM-pHu dans les schémas de sélection avicole en vue d’améliorer la

qualité technologique et l’aptitude de la viande à la transformation.

1.3. Corrélations génétiques avec le poids vif, les caractères de composition

de carcasse et l’apparition des striations blanches
La prise en compte de ce groupe de caractères lors de l’évaluation des nouveaux critères de

sélection est primordiale du fait de leur importance économique. L’analyse génétique que nous

avons réalisée a démontré que le PM-pHu n’était pas génétiquement corrélé au poids vif ni au

pourcentage de gras abdominal (Résultats supplémentaires, chapitre 3, Tableau 3). De ce fait, la

sélection pour le PM-pHu aurait peu d’impact sur ces deux caractères, même si l’introduction d’un

nouveau critère impacte forcément la pression de sélection mise sur les autres critères de l’index.

En revanche, le PM-pHu était modérément positivement corrélé au rendement en filet (rg = 0,15).

Cette corrélation implique que la sélection pour le PM-pHu serait associée à une augmentation

modérée du RendFilet. L’ensemble de ces corrélations génétiques, obtenues après 6 générations de

sélection, ont des implications pratiques importantes pour l’industrie avicole. En effet,

l’introduction du PM-pHu dans les schémas de sélection avicole n’aurait pas d’impact négatif sur

la croissance globale ou sur l’état d’engraissement des carcasses. Une sélection pour une

augmenttaion du PM-pHu, où en tout cas une élimination des viandes acides, pourrait même se

traduire par une augmentation conjointe du rendement en filet.

La divergence significative entre les deux lignées en termes d’incidence et de sévérité de striations

blanches a permis, pour la première fois, d’étudier la part de la génétique dans l’incidence et la

sévérité de ce défaut. Ce défaut a été évalué sur les filets issus de la 5ème et la 6ème génération de

sélection mais la base de données analysée comprenait toutes les données accumulées dès la 1ère

génération afin de gagner en précision dans l’estimation des liens génétiques entre ce défaut et les

autres caractères mesurés tout au long de la sélection.

Comme le montre les résultats de l’article du chapitre 3, cette analyse génétique a permis de mettre

en évidence un fort déterminisme génétique des striations blanches avec une héritabilité de 0,65.

Un résultat intéressant de cette analyse était la corrélation génétique positive, modérée mais

significative observée entre les striations blanches et le pH ultime du muscle p. major (0,21) mais

également du muscle Sartorius (0,31). Cette corrélation implique que les valeurs élevées du pHu

seraient associées à une incidence et à une sévérité plus importantes que ce que l’on pourrait

observer sur les muscles à faibles valeurs du pHu. En effet, sur les 5ème et 6ème générations de

sélection, nous avons observé que plus de 65% des filets des animaux pHu+ étaient classés comme

modérement ou sévèrement atteints alors qu’ils n’étaient que 35% dans la lignée pHu-. D’autres

études ont également montré que la présence de stries blanches était accompagnée d’un pH ultime

plus élevé. C’est le cas dans l’étude de Petracci et al. (2013) qui ont montré que les filets

sévèrement atteints avaient un pH ultime plus élevé que celui des filets modérement atteints ou
151
normaux (5,95 vs 5,88 et 5,86, respectivement). De la même façon, le pHu des filets atteints étaient

plus élevé que celui des filets sans défaut dans l’étude de Mudalal et al. (2015). L’hypothèse que

l’on peut émettre à propos de cette association positive est que les muscles ayant une réserve

énergétique faible seraient moins capables de réaliser leurs fonctions biologiques et seraient, par

voie de conséquence, plus exposés à la désintégration de la structure musculaire ce qui pourrait

être selon la littérature (Mudalal et al., 2015 et Kuttappan et al., 2012) à l’origine de l’incidence de

ce défaut.

Il est bien établi, dans la littérature, que la sélection visant à accélérer la croissance et à augmenter

le rendement en filet est directement impliquée dans l’incidence des striations blanches.

L’hypothèse proposée par Kuttappan et al. (2012) et Petracci et Cavani (2012) pour expliquer ce

lien est que la sélection pour ces critères est associée à une augmentation des diamètres des fibres

musculaires. La poursuite de cette sélection conduit les diamètres des fibres musculaires à dépasser

les diamètres du système de support qui les entoure (i.e. la couche interne de collagène,

l’endomysium) ce qui fait qu’à un moment donné, l’endomysium n’arrive plus à contenir les fibres

et par conséquent, il explose. C’est la réaction physiologique de l’organisme visant à réparer les

zones endommagées qui conduit à l’apparition des striations blanches qui s’accompagnent d’une

accumulation de tissu adipeux (lipidose) et de tissu conjonctif interstitiel (fibrose) (Kuttapan et al.,

2013). Notre analyse génétique à d’ailleurs conclu à une forte correlation génétique positive (0,64)

entre stries blanches et teneur en gras intramusculaires du filet qui, dans notre dispositif, est un

indicateur indirect de la sensibilité à ce défaut.

L’analyse génétique que nous avons réalisée a en effet révélé que les striations blanches étaient

fortement corrélées au rendement en filet (0,68) et modérément au poids vif (0,33). Les corrélations

génétiques, dans les deux cas, étaient significatives et positives confirmant ainsi l’hypothèse citée
152
avant. Par ailleurs, l’association génétique positive entre le PM-pHu et le rendement en filet

pourrait être impliquée dans la corrélation génétique positive entre le PM-pHu et les striations

blanches : l’augmentation de rendement en filet associée à la sélection pour une augmentation du

PM-pHu serait un des facteurs favorisant l’apparition des stries blanches. A ce stade, même si cette

étude souligne une fois encore la relation positive entre PM-pHu et stries blanches, nous ne

pouvons conclure sur la nature du lien (direct ou indirect) entre le métabolisme énergétique

musculaire et ce défaut de structure.

153
154
 A B

Figure 38: Tendance génétique du pH ultime du muscle P. major chez les pHu+ (A) et les pHu- (B).

A B

Figure 39: Tendance génétique du pH ultime du muscle Sartorius chez les pHu+ (A) et les pHu- (B).
 1.1. Evolution génétique entre la 1ère et la 6ème génération
La description de l’évolution génétique des caractères pris en considération dans le cadre de cette

thèse a été réalisée par régression polynomiale. Après les avoir standardisées par leurs écart-types

génétiques (ETG) respectifs, les valeurs génétiques de chaque caractère on été régressées sur

l’année de naissance (i.e. la génération) des animaux selon le modèle suivant :

VGijk  0  1 X 1   2 X 22   ijk

où VGijk est la valeur génétique du caractère i de l’individu k né à la génération j, β0, la moyenne

de la population pour la valeur génétique, β1, le coefficient linéaire ( X 1 = Génération) de la

tendance génétique et β2, le coefficient quadratique ( X 22 = Génération2) de cette tendance

génétique.

En ce qui concerne le PM-pHu, l’analyse de régression a indiqué que la valeur génétique de ce

caractère suivait chez les pHu+ une augmentation linéaire (Figure 38A) au cours des générations

(p < 0,001) alors que chez les pHu- (Figure 38B), la valeur génétique du PM-pHu suivait une

tendance qui s’écartait légèrement mais significativement de la linéarité (p < 0,001). A G1, la

moyenne des valeurs génétiques était de 0,75 et -0,52 ETG chez les pHu+ et les pHu-

respectivement. Cinq générations plus tard, cette moyenne était de 2,72 et -2,18 ETG

respectivement chez les pHu+ et les pHu-.

Contrairement au critère de sélection, le SART-pHu évoluait chez les pHu+ de manière quadratique

(Figure 39A) au cours des générations (p < 0,001) alors qu’il suivait une tendance linéaire chez les

pHu- (Figure 39B). A G1, la moyenne de la valeur génétique de ce caractère était de 0,20 et -0,20

ETG respectivement chez les pHu+ et les pHu-. A G6, l’écart entre les deux lignées était de 2,24

ETG.

156
 A B

Figure 40 : Tendance génétique de l’exsudat du muscle P. major chez les pHu+ (A) et les pHu- (B).

A B

Figure 41: Tendance génétique de la luminance (L*) du muscle P. major chez les pHu+ (A) et les pHu- (B).

A B

Figure 42: Tendance génétique de l’indice de jaune (b*) du muscle P. major chez les pHu+ (A) et les pHu- (B).

157
Quant à l’exsudat, chez les pHu+, ce caractère évoluait de manière linéaire jusqu’à la G5 (Figure

40A). Entre G5 et G6, la moyenne des valeurs génétiques est passée de -1,22 à -1,04, et par

conséquent, la courbe d’évolution de ce caractère chez les pHu+ s’éloigne de la linéarité pour

prendre une forme quadratique (p < 0,001). Chez les pHu-, la tendance inverse est observée (Figure

40B). La moyenne générationnelle des valeurs génétiques a chuté de 0,41 ETG à G5 à 0,18 ETG à

G6 d’où la significativité de la tendance quadratique (p < 0,001). La luminance (L*) du filet

évoluait de manière linéaire (p < 0,001) chez les pHu+ (Figure 41A). En revanche, ce caractère

suivait une tendance quadratique (p < 0,001) chez les pHu- (Figure 41B). A G1, la valeur génétique

moyenne de L* était de -0,45 et de 0,21 ETG chez les pHu+ et les pHu- respectivement. Elle a

varié de 1,17 et de 1,19 ETG pour atteindre -1,62 et 1,40 ETG à G6, respectivement chez les deux

lignées. Contrairement à L*, l’indice de jaune (b*) évoluait selon une tendance linéaire chez les

deux lignées (Figure 42A et Figure 42B). La valeur génétique de b* est passée de -0,27 et de 0,15

ETG à G1 à une moyenne de -1,23 et de 1,04 ETG à G6 respectivement chez les pHu+ et les pHu-

Les tendances génétiques des caractères qui n’étaient pas significativement corrélés au PM-pHu

ainsi que celles des caractères qui n’ont été mesurés qu’à la dernière génération n’ont pas été

incluses dans l’analyse de régression. Le premier groupe de caractères (non corrélés au PM-pHu)

ne suivait pas de tendance particulière et fluctuait aléatoirement au fil des générations. Les valeurs

génétiques des caractères du deuxième groupe (i.e. mesurés à partir de la G6) n’étaient estimées

qu’à la dernière génération de sélection alors que les valeurs génétiques obtenues sur les cinq

premières générations étaient calculées en fonction des corrélations génétiques et des liens de

parentés dans la généalogie. Elles étaient donc moins précises.

158
Tableau 5: Moyennes phénotypiques des caractères de qualité et de composition corporelle
mesurés à la 6ème génération de sélection.

Caractère Lignée p-value

pH- pH+
PM-pHu 5,67 ± 0,01 6,16 ± 0,01 <,0001
SART-pHu 6,20 ± 0,01 6,53 ± 0,01 <,0001
pH15 6,68 ± 0,01 6,74 ± 0,01 <,0001
a* 0,06 ± 0,03 -0,22 ± 0,03 <,0001
b* 12,76 ± 0,07 10,76 ± 0,07 <,0001
L* 52,85 ± 0,19 44,80 ± 0,19 <,0001
Exsudat, % 4,25 ± 0,08 1,98 ± 0,08 <,0001
PAC, % 10,71 ± 0,11 9,06 ± 0,11 <,0001
2
RC, N/cm 16,05 ± 0,14 11,16 ± 0,14 <,0001
RendTech, % 83,53 ± 0,23 86,21 ± 0,23 <,0001
TBA-RSǂ 0,50 ± 0,02 0,31 ± 0,02 <,0001
LIM, % 1,44 ± 0,02 1,43 ± 0,02 0,8751
PV47, g 2798 ± 15 2758 ± 15 0,0588
P. major, g 232,3 ± 2 237,6 ± 2 0,0529
P. major, % 16,6 ± 0,08 17,2 ± 0,08 <,0001
P. minor, g 52,7 ± 0,37 53,4 ± 0,37 0,1689
P. minor, % 3,8 ± 0,02 3,9 ± 0,02 <,0001
RendFilet, % 20,4 ± 0,08 21,1 ± 0,08 <,0001
RendCuisse, % 22,4 ± 0,07 22,7 ± 0,07 0,0004
PGA, % 1,89 ± 0,02 1,90 ± 0,02 0,6847
PM-pHu : le pH ultime du filet, SART-pHu : le pH ultime du muscle Sartorius de la cuisse, pH15 :
le pH du filet à 15min post-mortem, a* : l’indice de rouge du filet, b* : l’indice de jaune du filet,
L* : la luminance du filet, Exsudat (%) : la perte d’eau par exsudation, PAC : la perte après cuisson
du filet, RC : la résistance au cisaillement du filet, RendTech : le rendement technologique du filet,
TBA-RS : l’indice d’oxydation de lipides intramusculaires du filet, LIM : la teneur en lipides
intramusculaires du filet, PV47 : le poids vif à l’âge de l’abattage, P. major (g) : le poids du muscle
P. major, P. major (%) : le rendement du muscle P. major, P. minor : le poids du muscle P. minor,
P. minor (%) : le rendement du muscle P. minor, RendFilet : le rendement en filet (RendFilet =
(((P. major + P. minor) × 2 )/ PV47) × 100), RendCuisse : le rendement en cuisse, PGA : le
pourcentage de gras abdominal.
ǂExprimé en mmol de MDA/kg de viande.

159
2. Réponses corrélées à la sélection divergente pour le PM-pHu
Au-delà de l’étude du déterminisme génétique du PM-pHu et des liens génétiques entre ce caractère

et les autres caractères considérés dans cette thèse, les réponses entraînées par la sélection au niveau

des phénotypes de ces caractères ont été analysées et étudiées. Les moyennes par lignée (corrigées

pour les effets du lot et du sexe) de l’ensemble des phénotypes mesurés à la 6ème génération sont

présentées dans le Tableau 5.

2.1. Les modifications apportées par la sélection au niveau du tissu

musculaire
A la 6ème génération de sélection, l’écart entre les deux lignées pour le critère de sélection était de

0,49 unités de pH ce qui représentait 1,77 écart-type phénotypique (ETP). Cette divergence très

significative de la valeur phénotypique du PM-pHu montre une modification du métabolisme

énergétique musculaire dont ce caractère est l’indicateur le plus important. En outre, l’effet de cette

sélection ne se limitait pas au muscle P. major ciblé par la sélection mais s’étendait à d’autres

muscles squelettiques tels que le muscle Sartorius de la cuisse. En effet, la différence entre les deux

lignées en termes de SART-pHu était de 0,33 unités de pH (1,42 ETP) à la génération G6. Cette

réponse corrélée est cohérente avec la corrélation génétique rapportée dans le paragraphe précédent

entre le pH ultime du filet et de la cuisse et signifie que le déterminisme du pHu dans les muscles

squelettiques serait en partie commun.

Comment expliquer l’effet de la sélection sur le PM-pHu?

L’analyse biochimique du muscle P. major a révélé que la sélection sur le PM-pHu était associée

à une forte modification du potentiel glycolytique mesuré à 15 min post-mortem dans ce muscle.

Comme montré dans les deux premiers articles de la thèse, ce potentiel était significativement plus

160
élevé dans la lignée pHu- que dans la lignée pHu+ ce qui signifie, selon Monin et Sellier (1985),

que la teneur en glycogène dans le muscle au moment de la mort était plus élevée chez les pHu-

que chez les pHu+. Le fait que la teneur du muscle P. major en glycogène au moment de l’abattage

est le déterminant majeur du PM-pHu (Berri et al., 2001; Le Bihan-Duval et al., 2008) explique

certainement en grande partie la différence de PM-pHu entre les deux lignées. Par ailleurs,

l’analyse du profil histologique du muscle p. major des deux lignées a permis de mettre en évidence

une différence significative du ratio de capillaires sanguins par fibre musculaire. Ce ratio était plus

faible chez la lignée pHu+ que chez la lignée pHu- (Article 2 de la thèse). Cela pourrait impliquer

une arrivée plus limitée des nutriments et de l’oxygène dans le muscle ainsi qu’une évacuation plus

faible des déchets métaboliques. Dans ces conditions, l’hypothèse que l’on peut émettre est, qu’au

cours de la vie, la voie métabolique glycolytique chez la lignée pHu+ serait plus active que la voie

oxydative et inversement chez les pHu-. Selon Kerth (2013), le glycogène est le principal substrat

de la voie glycolytique. La sollicitation accrue de cette voie dans la lignée pHu+ pourrait contribuer

à une teneur en glycogène plus faible à l’abattage que celle de la lignée pHu-.

Implications de la sélection divergente sur le PM-pHu pour la structure musculaire et

l’incidence des striations blanches
L’incidence et la sévérité plus élevées des striations blanches au sein de la lignée pHu+ par rapport

à la lignée pHu- ne seraient pas indépendantes des conséquences de la sélection sur le métabolisme

énergétique et le ratio de capillaires sanguins par fibre musculaire. Le tissu musculaire, comme

nous l’avons vu dans la revue bibliographique, dispose d’une structure hautement organisée et la

conservation de cette structure ainsi que le fonctionnement du muscle (i.e. la production de force

ou de tension) nécessitent une fourniture durable et constante en énergie. En cas de teneur faible

en glycogène musculaire couplée à un ratio de capillaires par fibre plus faible tel qu’observé chez
161
162
 A

Figure 43: Relation génétique entre les striations blanches et les lipides intramusculaire (LIM) chez la lignée pHu+
(A) et la lignée pHu- (B), R2 : Le coefficient de déterminisme.
163
les pHu+, les muscles squelettiques ne parviendraient plus à fonctionner correctement ni à

conserver leur structure. Face à la désintégration de la structure musculaire, l’organisme tente de

réparer les zones endommagées par des mécanismes physiologiques tels que la fibrose (i.e. la

différenciation des cellules souches musculaires en fibroblastes) et la lipidose (i.e. la différenciation

des cellules souches musculaires en adipocytes) (Kuttapan et al., 2012). Le dépôt lipidique tout au

long des fibres musculaires dans les zones touchées apparaît sous forme de striations d’une couleur

blanche qui varie en diamètre en fonction du nombre des fibres impactées. Par ailleurs, on pourrait

penser que l’accumulation des produits secondaires du métabolisme énergétique glycolytique (e.g.

lactate et acide lactique) due au ratio capillaires par fibre plus faible pourrait aggraver la

détérioration de la structure musculaire en agissant comme agent irritant et pourrait donc accroître

l’incidence des striations. Mais, cette hypothèse reste à vérifier.

Il est intéressant de noter que le lien génétique entre les LIM et les striations blanches varie en

amplitude entre les deux lignées divergentes pour le PM-pHu (Figure 43). Chez la lignée pHu+, la

régression linéaire des valeurs génétique des LIM sur celles des striations montre que ce défaut

explique 51% de la variabilité génétique des LIM alors que chez les pHu-, il n’en explique que

34%. Cela suggèrerait la présence de différences métaboliques, entraînées par la sélection, entre

les deux lignées en termes de formation du dépôt lipidique du muscle P. major. Il semblerait ainsi

que les LIM sont relativement majoritairement déterminés par l’incidence des striations blanches

chez les pHu+ alors que chez les pHu-, d’autres facteurs (peut-être plus liés au métabolisme

énergétique des fibres musculaires) pourraient être impliqués dans le déterminisme du dépôt des

LIM dans le filet. Mais, cette hypothèse reste à confirmer.

164
Quels impacts des striations blanches sur la qualité technologique ?
Les striations blanches sont associées à une réduction de la teneur du muscle en protéines (Petracci

et al., 2014). Parmi ces protéines, il y a les protéines ayant pour fonction de relier et de retenir l’eau

dans le tissu musculaire. Par conséquent, plus la sévérité des striations est importante plus la perte

d’eau sera importante (Petracci et al., 2013; 2014; Mudalal et al., 2015). Nos résultats confirment

l’effet des striations non seulement sur l’exsudat et la PAC qui augmentent mais aussi sur la couleur

de la viande de filet (plus pâle). Il faut noter que les deux lignées avaient des réponses différentes

aux striations blanches en termes de qualité technologique. C’est en particulier le cas pour les

caractères liés au pouvoir de rétention d’eau qui variaient significativement avec le degré de

striations chez les pHu+ mais pas chez les pHu-.

Le lien entre les striations blanches et la teneur du filet en lipides intramusculaires était significatif

et positif quelle que soit la lignée. Au plan génétique, les striations blanches sont fortement

corrélées aux LIM (rg = 0,64±0,09, 0,63±0,10 et 0,50±0,25 au sein de la population totale, les pHu+

et les pHu-, respectivement). Au plan phénotypique, quelle que soit la lignée, l’augmentation de la

sévérité des striations d’un degré est associée à une augmentation moyenne de 0,22% de la teneur

du filet en LIM. Au sein de notre population, la teneur en LIM des filets variait entre 1,29, 1,51 et

1,75% pour les filets normaux, modérément et sévèrement atteints respectivement. Comme montré

dans l’Article 3, cette augmentation des LIM liée aux stries blanches n’est pas associée à une

augmentation du niveau d’oxydation de ces lipides, limitant au moins sur ce point l’impact négatif

des stries sur la qualité nutritionnelle de la viande.

165
 2.2. Les modifications apportées par la sélection au niveau du produit (i.e.
la viande du filet)
La sélection divergente sur le PM-pHu a entraîné de fortes réponses corrélées. La divergence entre

les deux lignées était associée à une viande d’une couleur plus pâle (+1,53 ETP de L*), plus jaune

(+1,24 ETP de b*) et légèrement plus rouge (+0,45 ETP de a*) chez les pHu- que chez les pHu+

(Tableau 5). Etant largement déterminés par le PM-pHu, les caractères liés au pouvoir de rétention

d’eau comme l’exsudat, la PAC et le RendTech divergeaient significativement entre les deux

lignées. La lignée pHu+ se caractérisait par des pertes plus faibles (-1,30 et -0,75 ETP pour

l’exsudat et la PAC, respectivement) et par un rendement technologique plus élevé (+ 0,64 ETP)

comparée à la lignée pHu-. La résistance au cisaillement (RC) de la viande après cuisson était

également plus faible (i.e. viande plus tendre) chez les pHu+ que chez les pHu- (-1,4 ETP). En

revanche, cette sélection n’a pas eu d’effets marqués sur la composition chimique (i.e. la valeur

nutritionnelle) de la viande de filet. En effet, les teneurs du filet en protéines et en matières sèches

étaient similaires au sein des deux lignées (Article 2 de la thèse) de même que la teneur en LIM

mesurée par SPIR (Tableau 5). La sélection a par ailleurs modifié significativement le niveau

d’oxydation des lipides dans le muscle P. major. Pendant la période de stockage, la viande issue

de la lignée pHu- était plus sensible à l’oxydation que la viande issue de la lignée pHu+. Les valeurs

de l’indice des substances réactives à l’acide thiobarbiturique (i.e. l’indice de TBA-RS) étaient

significativement plus élevées chez les pHu- que chez les pHu+ (+0,48 ETP). Le fait que le pH

acide et le glycogène résiduel (plus important dans la lignée pHu-, Article 2) soient pro-oxydants

(Filgueras et al., 2010; Fernandez et al., 1997) peuvent expliquer, au moins en partie, l’origine de

cette variation de TBA-RS entre les lignées pHu+ et pHu-.

166
D’autre part, les variations extrêmes du PM-pHu ont entraîné des variations dans la qualité

sensorielle du produit. En effet, les filets grillés ainsi que les filets issus de carcasses rôties à partir

des poulets pHu+ étaient jugés plus tendres que ceux des pHu-. Cette différence de tendreté était

notée par le panel de jurés non seulement au premier acte de mastication (i.e. la tendreté initiale)

mais également au niveau de la tendreté globale. Il faut noter que cette différence de tendreté

mesurée par un test sensoriel est en cohérence avec la différence de résistance au cisaillement

observée entre les deux lignées. Par ailleurs, la divergence de PM-pHu entre les deux lignées a

entraîné des variations de goût des filets rôtis. Le panel de jurés a accordé un score de goût acide

plus élevé aux filets rôtis des pHu- ce qui est également en accord avec les valeurs de PM-pHu plus

faibles dans cette lignée. Hormis la tendreté et le goût acide, aucun des autres critères sensoriels

évalués sur les filets n’était significativement différent entre les deux lignées.

Malgré la variation significative du SART-pHu, les scores rapportés par le panel de jurés pour les

dix critères évalués sur les cuisses rôties indiquaient que la sélection divergente pour le PM-pHu

ne modifiait pas la qualité sensorielle de la cuisse.

L’ensemble des réponses corrélées rapportées ci-avant au niveau du produit permet de confirmer

l’intérêt de la sélection pour une augmentation du PM-pHu comme outil de modulation de la qualité

technologique et permet également de conclure que, dans les limites de pHu étudiées, cette

sélection ne se fait pas au détriment de la qualité nutritionnelle et entraîne des changements

favorables dans la qualité sensorielle du produit, en particulier au niveau de sa texture.

2.3. Les modifications apportées par la sélection au niveau de l’animal

La sélection divergente pour le PM-pHu modifie le développement musculaire sans conséquence

marquée sur la croissance globale de l’animal ou l’état d’engraissement de la carcasse. En effet,

167
selon les résultats de l’analyse rétrospective de l’expérience de sélection, les poulets pHu+ avaient

un rendement en filet et en cuisse plus importants que les poulets pHu- avec un écart entre les deux

lignées de 0,35 et de 0,23 ETP respectivement pour les deux rendements. Par contre, le poids vif

et le pourcentage de gras abdominal étaient comparables au sein des deux lignées. Les corrélations

génétiques quasi nulles du poids vif et du pourcentage de gras abdominal avec le PM-pHu sont

cohérentes avec l’absence d’effet de la lignée sur ces caractères.

La comparaison des performances en élevage des lignées pHu, réalisée en interaction avec

l’équilibre de l’aliment en acides aminés, a confirmé les résultats de l’analyse rétrospective pour le

poids vif, l’état d’engraissement de la carcasse, le rendement en filet et en cuisse (Article 4 de la

thèse). De plus, cette comparaison a révélé que l’efficacité alimentaire des lignées pHu, exprimée

par l’indice de consommation (IC), n’était pas modifiée par la sélection. Par ailleurs, en comparant

les performances des deux lignées sur deux régimes différents, équilibré et déséquilibré en acides

aminés, on constate que la variation des caractéristiques de l’aliment a le même effet sur les

performances des animaux des deux lignées comme l’indique l’absence d’interaction

statistiquement significative entre les deux facteurs de variation (i.e. la lignée et le régime) pour ce

groupe de caractères. Quelle que soit la lignée, la teneur plus faible en lysine et plus élevée en

autres acides aminés de l’aliment expérimental, a entraîné une perte de poids vif (-165g) et de

rendement en filet (-2 points) alors qu’elle était associée à une augmentation du pourcentage de

gras abdominal (+0,4 points) et à une tendance vers un indice de consommation plus élevé (+0,23

points). La lysine est un acide aminé indispensable chez les volailles dans le sens où l’organisme

n’est pas capable de la synthétiser et qu’il faut impérativement la fournir par l’alimentation. Cet

acide aminé est le plus abondant dans les protéines des muscles squelettiques et notamment dans

celles du muscle p. major (Tesseraud et al., 2001). En cas de carence dans l’aliment, la réserve des
168
muscles en lysine est sollicitée pour fournir à l’organisme ces besoins en cet acide aminé. Cette

carence a pour effet d’augmenter le turnover protéique dans les muscles (Tesseraud et al., 2001).

En effet, elle entraîne l’augmentation de la dégradation des protéines musculaires afin d’en libérer

la lysine. Par conséquent, la masse musculaire, et plus globalement la croissance des animaux, sont

réduites en parallèle à l’épuisement de la réserve en lysine. Cela se manifeste par une réduction du

poids vif et du rendement en filet comme nous l’avons observé dans notre étude (Article 4). La

carence en lysine a également pour effet de moduler la synthèse protéique (Tesseraud et al., 2001).

La réduction de la synthèse protéique due à une carence en lysine, surtout en cas d’excès des autres

acides aminés, peut conduire à l’utilisation des acides aminés à d’autres fins que la synthèse

protéique (Guardia et al., 2014). Par exemple, l’excès d’acides aminés peut servir de substrat dans

les voies métaboliques énergétiques où ils peuvent être transformés soit en glycogène soit en gras.

Le dépôt de ces deux derniers éléments dans les muscles ou le dépôt de gras dans la cavité

abdominale auront des conséquences sur la qualité technologique de la viande ainsi que sur la

qualité de la carcasse. Les résultats de notre étude (Article 4) montrent que la baisse de la densité

de l’aliment en lysine et autres acides aminés se répercute sur l’acidification post-mortem et

entraîne un pHu plus acide dont les réponses corrélées seront une viande plus pâle (p = 0,005) et

plus dure (p = 0,001) après cuisson (Tableau 3 de l’article 4). Nous avons également observé un

pourcentage de gras abdominal plus élevé (p < 0,001) sur le régime carencé en lysine et autres

acide aminé comparé au régime témoin.

En ce qui concerne l’indice de consommation (IC), dans notre étude, nous n’avons pas observé

d’effet significatif de la variation de la teneur de l’aliment en acides aminés. Le fait que cette

variation n’a pas eu d’impact sur la consommation alimentaire journalière des animaux explique,

en partie, l’absence d’effet sur ce caractère d’importance économique.

169
En ce qui concerne l’activité physique et alimentaire des lignées pHu, malgré la différence

significative en réserve énergétique musculaire entre les deux lignées (un écart de près de 20% à

la génération G6), la sélection ne modifie pas l’activité physique des animaux. De plus, les

fréquences des composantes individuelles de l’activité physique (i.e. la fréquence d’observer un

animal debout sans autre activité et la fréquence d’observer un animal marcher) étaient également

similaires au sein des deux lignées. Par ailleurs, le fait de pénaliser ou pas la croissance des

animaux, en modifiant l’équilibre de l’aliment en acides aminés, n’a pas non plus modifié la

réponse des deux lignées en termes d’activité physique. En revanche, la modulation de l’équilibre

de l’aliment en acides aminés a significativement modulé la réponse des deux lignées en termes de

qualité de la marche évaluée par le test du Gait Score. Sur régime équilibré optimisant la croissance,

la sévérité de boiterie chez les pHu+ était plus importante que celle chez les pHu- alors qu’aucune

différence significative en sévérité de boiterie n’était mise en évidence sur régime alimentaire

déséquilibré en acides aminés et pénalisant la croissance et le développement musculaire. Le fait

que les pHu+ aient un rendement en filet plus élevé que celui des pHu- peut partiellement expliquer

la qualité de marche plus dégradée dans cette lignée. En effet, un rendement en filet plus élevé

entraîne le décalage du centre de gravité de l’animal vers l’avant. Par conséquent, une fois qu’il

commence à marcher, l’animal est obligé d’accélérer tout en écartant les pattes afin de se remettre

en posture équilibrée. Cette manière anormale de se déplacer est perçue par l’observateur comme

une boiterie. Plus la masse musculaire est large et plus le décalage du centre de gravité et la sévérité

de boiterie seront importants. Par ailleurs, une masse musculaire plus importante signifie également

plus de pression mécanique sur les articulations des pattes, ce qui peut aggraver la dégradation de

la qualité de marche (Baéza et al., 2012; Skinner-Noble and Teeter, 2009).

170
Un autre élément d’explication de la qualité de marche plus dégradée des pHu+ serait l’effet de la

sélection sur la réserve des muscles en énergie. Sur régime optimal pour la croissance et le

développement musculaire, les animaux ayant une réserve énergétique musculaire réduite, tel que

les pHu+, seraient moins performants face à un effort physique sollicitant intensivement les

muscles squelettiques impliqués dans le maintien de la posture ainsi que dans la locomotion.

Quant à l’activité alimentaire des animaux, la sélection divergente pour le PM-pHu n’a pas eu

d’impact sur la fréquentation des abreuvoirs et des mangeoires par les animaux. De plus, la

modulation de l’équilibre de l’aliment en acides aminés n’a pas non plus eu d’effet sur la réponse

des deux lignées au niveau de la fréquentation des abreuvoirs et des mangeoires. Cela représente

également un élément d’explication des niveaux comparables de consommation alimentaire au sein

des deux lignées sur les deux régimes.

Le fait que la sélection divergente pour le PM-pHu ne modifie ni les performances en élevage ni le

comportement de l’animal renforce l’intérêt de l’introduction du PM-pHu dans les schémas de

sélection avicole afin d’améliorer la qualité technologique de la viande. Par contre, nos résultats

alertent sur un lien potentiel entre le PM-pHu et la qualité de la marche. Etant un indicateur

important de bien-être animal, l’effet d’une augmentation du PM-pHu (associé à une diminution

des réserves énergétiques muscsulaires) sur la qualité de marche mérite donc d’être étudié plus

profondément.

171
Quatrième Partie : Conclusions générales et
perspectives
173
Ce travail de thèse fait partie d’une démarche plus globale visant à identifier des marqueurs

génétiques et biologiques de la qualité de la viande de poulet, à les étudier et à en comprendre les

mécanismes sous-jacents. Au sein de cette démarche, la sélection génétique pour le pH ultime du

filet (PM-pHu) a servi d’outil de création d’un modèle de lignées expérimentales divergentes pour

ce caractère. Du fait de l’importance de ce caractère en tant que déterminant de la qualité

technologique et sensorielle, ce modèle nous a permis d’étudier le déterminisme génétique du PM-

pHu et ses liens génétiques et phénotypiques avec un ensemble important de caractères liés à la

qualité de la viande, la croissance et la composition de carcasse. Ainsi, l’impact de cette sélection

sur le tissu musculaire, la viande et l’animal dans sa globalité (i.e. performances et comportement)

a été précisé.

Grâce à notre modèle animal, nous avons confirmé que la génétique était un déterminant majeur

du PM-pHu et que la modulation de ce caractère par la sélection était associée à une modification

du métabolisme énergétique dans les muscles squelettiques. Cette modification du métabolisme

énergétique musculaire s’est traduite par une différence marquée entre les deux lignées divergentes

en termes de réserves en glycogène dans le muscle.

Par ailleurs, nous avons montré que la sélection divergente sur le pH ultime avait peu modifié la

composition biochimique du muscle mais qu’elle était associée à une diminution du nombre de

capillaires sanguins par fibre chez les pHu+, à l’origine peut-être d’une plus forte sollicitation du

métabolisme glycolytique pour produire de l’énergie dans cette lignée. De plus, nos résultats

suggèrent un lien entre le métabolisme énergétique et l’incidence de certains défauts liés à la

dégradation de la structure musculaire telle que les striations blanches. Il apparaît que pour des

fortes valeurs de pHu (telles que celles observées dans la lignée pHu+), l’incidence et la sévérité

174
de ce défaut augmentent ce qui peut se répercuter négativement non seulement sur l’aspect visuel

du produit mais aussi sur les caractéristiques nutritionnelles et technologiques de la viande.

Les études menées dans le cadre de cette thèse ont montré qu’il était possible de sélectionner

spécifiquement le métabolisme énergétique musculaire (en lien avec le critère de PM-pHu) sans

affecter drastiquement la croissance de l’animal. En effet, nous avons montré que le PM-pHu était

génétiquement indépendant du poids vif de l’animal et de l’engraissement de la carcasse et que son

augmentation était favorablement associée au rendement en muscles. Par ailleurs, nous avons

montré que la sélection sur le PM-pHu n’avait pas d’impact sur les performances en élevage des

animaux notamment le gain de poids, la consommation alimentaire et l’indice de consommation.

Il est à noter cependant que nos résultats ont indiqué que la modification du métabolisme

énergétique musculaire entraînée par la sélection sur le PM-pHu influence la qualité de la marche

sans impact sur la fréquence de l’activité physique chez les animaux sélectionnés.

Au-delà de la qualité technologique, les caractéristiques organoleptiques de la viande sont

primordiales à la satisfaction du consommateur final du produit. En augmentant le PM-pHu par

sélection, la tendreté de la viande, qui compte parmi les caractéristiques sensorielles les plus

importantes, peut être améliorée. Cette sélection permet également d’atténuer le goût acide que

peut avoir la viande issue de filets à faible valeur de pHu.

Enfin, nos résultats ont montré que les variations alimentaires, notamment les variations de la

teneur en lysine et du rapport entre les autres acides aminés et la lysine, ne modulaient pas les

réponses des animaux des lignées divergentes pour le PM-pHu en termes de performances,

d’activité physique, d’activité alimentaire et de qualité technologique. Pour l’ensemble de ces

caractères, les effets de la génétique et de l’aliment étaient additifs ce qui permet de prédire plus

175
facilement les réponses des animaux dans les différents contextes alimentaires pris en considération

dans nos études.

Sur un plan appliqué, ces résultats montrent l’efficacité de la génétique pour moduler la qualité

technologique et sensorielle de la viande. L’augmentation du pH ultime et l’élimination des viandes

« acides » permettrait une amélioration de nombreux critères technologiques au premier lieu

desquels le pouvoir de rétention d’eau et le rendement technologique particulièrement important

pour l’industrie de la transformation. Les objectifs à atteindre en termes de pH ultime restent bien

sûr à définir en fonction des gammes de produits ciblés (viandes crues découpées, produits

élaborés, etc.) mais aussi en restant vigilant par rapport aux limites physiologiques qui semblent

apparaître chez des animaux à trop faibles réserves énergétiques musculaires avec notamment le

développement de défauts structuraux musculaires et une détérioration de leur qualité de marche.

En perspectives, le modèle des lignées divergentes pour le pH ultime pourra être exploité afin de

préciser les relations entre les variations de la réserve énergétique musculaire et la fonctionnalité

et l’intégrité du muscle en lien avec l’apparition de défauts tels que les stries blanches. Nos études

ayant montré que la sélection avait eu un effet non pas spécifique mais plutôt global sur le

métabolisme musculaire (avec un effet y compris au niveau de la cuisse), à terme il sera également

intéressant d’évaluer l’impact sur d’autres fonctions comme la reproduction ou plus largement les

réponses au stress et la robustesse des animaux. Enfin, les deux lignées divergentes constituent un

modèle de choix pour rechercher les gènes et les polymorphismes génétiques à l’origine de la

variation du pH ultime. Disposer de marqueurs génétiques pourrait faciliter la mise en œuvre d’une

sélection sur la qualité de la viande aujourd’hui basée sur un processus lourd et coûteux de tests

sur collatéraux. L’identification de ces gènes et de leurs polymorphismes pourrait aussi faciliter

176
l’étude des relations entre la variabilité génétique des réserves énergétiques musculaires et les

autres caractères d’intérêt pour la filière avicole.

177
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200
 Nabeel ALNAHHAS
Possibilité d’amélioration de la qualité de viande chez le poulet par
sélection génétique et interactions avec le mode d’élevage

Résumé
Dans un contexte où la demande mondiale en viande de poulet ne cesse d’augmenter, les qualités technologique
et sensorielle de cette viande sont devenues un enjeu majeur pour l’industrie. L’analyse de deux lignées de poulet
divergentes pour le pH ultime (pHu) du filet confirme que la génétique est un déterminant majeur de ce caractère.
Leur comparaison montre qu’augmenter le pHu du filet par sélection impacte le pHu d’autres muscles et améliore
de nombreux critères dont le pouvoir de rétention d’eau, le rendement technologique et la tendreté de la viande.
Si l’histologie et la composition biochimique du muscle ne sont pas affectées par la sélection, nos résultats
suggèrent un lien défavorable entre un trop faible niveau des réserves énergétiques musculaires et l’incidence de
défauts structuraux telle que les striations blanches. Par contre, aucun antagonisme génétique entre le pH ultime
et les caractères de production (poids vif, rendement en viande et indice de consommation) n’a été observé.

Mots-clés : pH ultime, sélection génétique, qualité de la viande, poulet.

Résumé en anglais
In a context where the global demand for chicken meat is increasing, technological and sensory qualities of this
meat have become a major issue for the poultry industry. The analysis of two chicken lines divergent for ultimate
pH (pHu) of breast fillets confirms that genetics is a major determinant of this trait. Between-lines comparison
shows that increasing the pHu by selection changes the pHu of other muscles and improves many other quality
criteria such as water-holding capacity, curing-cooking yield and meat tenderness. Although histology and
biochemical composition of the muscle are not affected by the selection, our results suggest an unfavorable
relationship between low muscle energy reserve and the incidence of structural defects such as white striping.
On the contrary, no negative association between ultimate pH and production traits (body weight, meat yield and
feed conversion ratio) was observed.

Mots-clés: ultimate pH, genetic selection, meat quality, broiler.

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