DOSSIER hygiène

Évolution des risques microbiologiques

alimentaires
Florence Dubois-Brissonnet1,2, Murielle Naïtali1,2, Laurent Guillier3
(1)
AgroParisTech, Département Sciences et Procédés des Aliments et des Bioproduits (2) INRA UMR Micalis (3) Anses, Laboratoire de Sécurité des aliments

L’étiologie des intoxications alimentaires a considérablement changé au cours des années. Les micro-organismes pathogènes
connus sont surveillés et relativement bien maîtrisés. Cependant, les souches microbiennes sont capables d’évoluer en acquérant
de nouveaux facteurs de virulence, des gènes de résistance aux antibiotiques ou en s’adaptant à des environnements habituel-
lement hostiles. Par ailleurs, les modifications climatiques, les changements dans les pratiques agricoles et/ou technologiques,
la globalisation des échanges commerciaux, les changements des pratiques de consommation, peuvent favoriser la survie et la
dissémination des pathogènes et donc modifier l’exposition des consommateurs. Tous ces facteurs, associés à l’accroissement des
sous-populations humaines sensibles (personnes âgées, immunodéprimées…) conduisent à l’émergence de nouveaux pathogènes
dans les filières agro-alimentaires.

Au début du XXe siècle, de nombreuses maladies infectieuses,

Abstract comme la fièvre typhoïde, la tuberculose bovine ou la brucellose,
The etiology of food poisoning has changed considerably over time. ont pu être circonscrites avant la découverte des antibiotiques grâce
Well-established pathogens are relatively well-controlled. However, aux efforts considérables dans le contrôle des maladies animales,
microbial strains are able to evolve by acquiring new virulence fac- dans le traitement des eaux potables et usées ou grâce à la stérilisa-
tors or antibiotic resistance genes and by developing better tolerance tion du lait (Tauxe, 1997). Mais dans le même temps, de nouveaux
to harmful environments. In addition, climate changes, changes in risques alimentaires sont apparus. Les principaux pathogènes ayant
agricultural and / or technological practices, globalization of world émergé ces 30-40 dernières années, bactéries, virus ou parasites, sont
trade, changes in consumption practices, can promote survival and listés dans le tableau 1. On y trouve en premier lieu des bactéries
spread of pathogens and thus can modify consumer exposure. All psychrotrophes qui se sont imposées du fait de la généralisation de
these factors combined with the increase in human sensitive subpo- la réfrigération dans les procédés alimentaires. Il s’agit par exemple
pulations (elderly, immunocompromised ...) lead to the emergence de Listeria monocytogenes, Yersinia enterocolitica ou des Clostridium
of new pathogens in food chain. botulinum non-protéolytiques. Il y a aussi de nombreuses bactéries
zoonotiques, telles que les Campylobacter, les Escherichia coli enté-
ro-hémorragiques (EHEC) et Vibrio parahaemolyticus ou vulnificus,
Introduction qui sont associés à un réservoir animal ciblé, respectivement les oi-
La sécurité sanitaire des aliments est un enjeu considérable dans seaux dont les volailles, les bovins et les produits de la mer. Enfin,
notre société tant sur le plan de la santé publique que sur le plan éco- d’autres bactéries comme Salmonella dont le caractère pathogène
nomique. Le règlement (CE) n°178/2002 du Parlement européen est bien connu ont récemment acquis des propriétés particulières
du 28 janvier 2002 (« food law ») précise les prescriptions relatives de résistance ou ont été transmises à l’Homme via des aliments in-
à la sécurité des aliments et impose aux acteurs des filières agro-ali- habituels (végétaux crus, beurre de cacahouète, etc…).
mentaires une obligation de résultats dans ce domaine (Anonyme,
2002). Les règlements du paquet hygiène qui en découlent, dont le
règlement (CE) n°852/2004, précisent les modalités d’application
et imposent notamment l’utilisation du système HACCP(1) pour
la maîtrise des dangers (Anonyme, 2004). La sécurité sanitaire est
donc considérée par le législateur, les acteurs de la filière mais éga-
lement le consommateur (Grunert, 2005), comme une obligation
absolue, non négociable et indépendante du produit et de son coût.
Cependant, en France, le nombre de Toxi-Infections Alimentaires
Collectives(2) (TIAC) déclarées reste relativement constant depuis
une dizaine d’année avec des valeurs autour de 13 000 cas/an (12
236 cas en 2011 (INVS, 2014)). D’après les estimations du rapport
« Mortabilité et morbidité dues aux maladies infectieuses d’origine
alimentaire en France » publié en 2004 par l’InVS et l’Anses, ces
chiffres seraient bien en deçà de la vérité. Le nombre réel d’intoxi-
cations alimentaires microbiologiques en France se situerait plus
probablement autour de 250 000 /an en regroupant les TIAC et
les autres intoxications d’origine bactérienne, virale et parasitaire
(InVS Anses, 2004). Ces chiffres témoignent de la difficulté encore
aujourd’hui à maîtriser totalement les pathogènes dans les filières
agro-alimentaires, malgré un niveau d’hygiène toujours croissant
(Baron et al., 2012). Cette difficulté est en partie liée à l’évolution Tableau 1 : Liste des principaux micro-organismes pathogènes alimentaires
constante des risques microbiologiques. ayant émergé depuis les années 1970 et maladies humaines associées.

- 18 - Industries Alimentaires et Agricoles • Mai-Juin 2014


L’émergence des risques liés aux micro-organismes pathogènes ali-
mentaires est attribuée à différents facteurs, généralement regrou-
pés en trois catégories : l’évolution des souches, de leurs modes de
transmission à l’Homme et de la sensibilité de ce dernier (Figure
1). Nous allons détailler ci-dessous quelques-uns de ces facteurs
majeurs.
Figure 1 : Principaux facteurs d’évolution des risques microbiologiques
1- Évolution des souches microbiennes
Les bactéries ont une importante faculté d’évolution grâce notam-
ment à des transferts horizontaux de gènes. Chez de nombreuses
bactéries pathogènes comme Yersinia ou Salmonella, les gènes de
virulence sont regroupés sur de longues séquences d’ADN chro-
mosomiques, appelés îlots de pathogénicité, certainement issues
d’insertions anciennes. Par ailleurs, certains facteurs de virulence
ou de résistance sont portés par des plasmides, éléments génétiques
mobiles.
Acquisition de facteurs de virulence
Le sérotype E. coli entéro-hémorragique EHEC O157 :H7 ayant
émergé dans les années 1980 a évolué à partir d’un ancêtre non-pa-
thogène qui a progressivement acquis plusieurs gènes lui conférant
un niveau élevé de pathogénie, notamment les gènes stx1 et stx2 co-
dant pour les shiga-toxines (Kelly et al., 2009). Cette souche est
aujourd’hui souvent mise en cause dans des intoxications liées à la
consommation de steaks hachés mal cuits. Elle peut provoquer des
diarrhées, colites hémorragiques ou, plus grave, le Syndrome Hé-
morragique et Urémique (SHU), qui peut être fatal chez les jeunes
enfants (Brugère et al., 2012). Depuis 2000, d’autres sérotypes pa-
thogènes d’EHEC (O26, O103, O111, O145) ont émergés comme
agents responsables du SHU (CDC, 2009). C’est également le cas
de la souche d’E. coli O104 :H4, qui a provoqué une grave épidémie
en 2011 suite à la consommation de graines germées de fenugrec,
majoritairement en Allemagne avec 3842 cas dont 855 SHU (Ro-
bert Koch Institute, 2011), mais aussi dans plusieurs autres pays
européens dont la France avec 12 cas à Bordeaux dont 7 SHU (Avis
de l’Anses, 2011). Cette souche était à l’origine un E. coli entéro-ad-
hérent (EAEC), qui a acquis le gène stx2 par transfert horizontal.
Elle a donc été classée dans une catégorie d’E. coli EHEC atypiques.
Acquisition de résistances aux antibiotiques
Le nombre de bactéries alimentaires résistantes ou multi-résistantes
aux antibiotiques est en augmentation constante depuis une ving-
taine d’années, laissant craindre la perspective d’impasse théra-
peutique pour les infections les plus sévères. Cette multi-résistance
concerne surtout les bactéries zoonotiques, telles que Campylobac-
ter ou Salmonella, qui deviennent résistantes aux antibiotiques uti-
lisés en médecine vétérinaire. En effet, même si l’utilisation d’anti-
biotiques en tant que facteurs de croissance est interdite en Europe
depuis 2006, ceux-ci continuent à être utilisés dans l’élevage en
prophylaxie(3) (ex : sevrage du porcelet) ou en métaphylaxie(4). Par
ailleurs, à l’échelle mondiale, de nombreux pays producteurs de pro-
duits animaux sont encore utilisateurs d’antibiotiques de manière
massive.
hygiène DOSSIER
Salmonella Typhimurium DT 104 est l’une des premières souches
pathogènes alimentaires à avoir acquis une multi-résistance aux anti-
biotiques dans le courant des années 1980. Elle cumule la résistance
à l’ampicilline, au chloramphénicol/florfénicol, à la streptomycine,
aux sulfamides et aux tétracyclines (Velge et al., 2005). Depuis
2002, le centre national de référence (CNR) des Salmonella, à l’Ins-
titut Pasteur, a constaté l’émergence préoccupante d’une souche
de Salmonella Kentucky multi-résistante, en particulier aux fluoro-
quinolones, antibiotiques utilisés en traitement des salmonelloses
sévères (Le Hello et al., 2011). D’autres genres sont aussi concer-
nés. Au début des années 1990, on a vu apparaître des souches de
Campylobacter résistantes à la tétracycline, à l’acide nalidixique ou
à l’érythromycine (Mégraud et Prouzet-Mauléon, 2004), mais sur-
tout aux fluoroquinolones qui sont régulièrement utilisés en élevage
de poussins (Smith et Fratamico, 2010). Enfin, certaines souches de
Listeria monocytogenes ont aussi acquis des résistances à un ou plu-
sieurs antibiotiques (Walsh et al., 2001).
Pour l’Europe et la France, un plan de réduction des risques d’anti-
biorésistance en médecine vétérinaire a été défini pour les années à
venir (MAAF, 2011), mais il devient urgent de traiter le problème
à l’échelle mondiale. En effet, les voyages et les échanges commer-
ciaux internationaux accélèrent la circulation des souches et le trans-
fert des gènes de résistance aux antibiotiques à travers le monde.
Adaptation à un environnement difficile et persistance
Malgré des procédures de nettoyage-désinfection régulières, cer-
taines bactéries pathogènes sont capables de survivre et de persister
dans les environnements industriels (Hald et al., 2003; Carpentier
et Cerf, 2011). Cette persistance est souvent associée à la présence
de biofilms, communautés microbiennes adhérentes à une sur-
face et engluées dans des exopolymères microbiens (Bridier et al.,
2011). La vie au sein de ces biofilms protège les bactéries contre des
conditions défavorables telles que de la dessiccation ou des actions
de désinfection ; elle leur permet de survivre en s’adaptant grâce à
des mécanismes de réponse au stress. Des variants phénotypiques
hyper-résistants, appelés « persisters » peuvent aussi apparaitre en
proportion non négligeable (Lewis, 2001). De plus, la vie en bio-
film favorise les transferts génétiques, du fait de la proximité entre
souches mais aussi par stabilisation des plasmides (Madsen et al.,
2012). Ceci facilite l’émergence de variants génétiques stables ayant
des propriétés spécifiques de formation de biofilms ou de résistance
aux désinfectants (Boles et al., 2004).
2- Voies inhabituelles de transmission à l’Homme
Changements climatiques
Les conditions climatiques ont un rôle important à la fois dans les
modes de survie, de persistance ou de transmission des pathogènes à
l’Homme. Après des périodes de précipitations brutales et importantes,
une augmentation des maladies diarrhéiques est par exemple observée
chez les populations ayant des infrastructures sanitaires sommaires (Ti-
rado et al., 2010). Dans les pays industrialisés, en période de forte pluie,
les eaux usées sont rejetées dans les rivières ou les mers par les déversoirs
d’orage, conçus pour protéger les stations d’épuration (Petit et Cour-
noyer, 2010). Les eaux de mer et les élevages de coquillages à proximité
des bouches de sortie des canalisations peuvent alors potentiellement
être contaminés par les eaux usées non traitées.
Modes de production agricole
Les élevages à très large échelle, notamment de volailles, ont favorisé,
depuis la fin du XXème siècle, les intoxications de grande ampleur.
Entre mai et novembre 2010, 1 939 salmonelloses ont par exemple
été provoquées aux Etats-Unis par la consommation d’œufs coquille
provenant d’un même producteur dont le cheptel s’élevait à plus de
15 millions de volailles (CDC, 2010).
Industries Alimentaires et Agricoles •Mai-Juin 2014 - 19 -
 DOSSIER hygiène
La création de nouvelles zones de production, notamment dans des
pays en voie de développement, peut révéler brutalement l’existence
et la virulence d’un pathogène jusque-là inconnu. On peut citer par
exemple l’épidémie provoquée en 2000 aux Etats-Unis par Cyclospo-
ra cayetanensis suite à la consommation de framboises fraîches pro-
duites au Guatemala (Ho et al., 2002).
Par ailleurs, la modification de certaines pratiques agricoles peut ou-
vrir de nouvelles voies de contamination pour des pathogènes biens
connus. En Amérique du Nord depuis les années 1990, de nombreux
cas de salmonellose ont été provoqués par des produits végétaux,
tels que des poivrons ou des tomates, alors que l’origine de cette
maladie était habituellement restreinte aux ovoproduits et produits
de volaille. Des pratiques agricoles telles que l’arrosage des plantes
avec de l’eau contaminée ou l’épandage de boues fertilisantes non
traitées peuvent entrainer une contamination par les salmonelles
de la plante et de la fleur avant la formation du fruit, ce qui permet
aux bactéries de s’internaliser au cœur de celui-ci. Ces pratiques ont
notamment engendré, entre 2005 et 2006, 4 grandes épidémies de
salmonelloses liées à la consommation de tomates crues tranchées
dans 21 états américains (459 cas confirmés) (CDC, 2007).
Modes de transformation et de conservation des aliments
Certains aliments « prêt-à-consommer », visant à rester assez
proches de produits frais, sont très faiblement traités. Non stériles,
ils sont donc conservés à des températures de réfrigération parfois
sous atmosphère modifiée ou sous vide. Depuis les années 1990,
de tels produits (notamment à base de poisson) ont provoqué un
nombre non négligeable de cas de botulisme (Peck, 1997; Linds-
trom et al., 2006). En effet, les Clostridium botulinum non-protéo-
lytiques de type E sont psychrotrophes et peuvent se développer
jusqu’à 2,5°C (Peck, 2006). Ils sont capables de. produire une quan-
tité détectable de toxine botulique à 6°C en moins de 20 jours (Betts
et Gaze, 1995).
Modes de consommation des aliments
Par ailleurs, suite à un engouement pour les modes d’alimentation
exotiques, on assiste aujourd’hui à une augmentation très impor-
tante de la consommation des poissons crus, comme les sushis ou
les sashimis, dans les pays occidentaux. Le risque sanitaire lié à la
consommation de ces produits est important car la cuisson est un
moyen majeur de maîtrise pour beaucoup de microorganismes.
Sans cuisson, la destruction des parasites, notamment des Anisakis
dont la prévalence est importante dans les poissons marins (Hoch-
berg et Hamer, 2010), peut être assurée par une étape de congéla-
tion (-20°C pendant au moins 4 jours selon la réglementation euro-
péenne). Par contre, les bactéries comme Vibrio parahaemolyticus ou
vulnificus ne sont pas détruites par la congélation, et le seul moyen
de prévention des intoxications est d’appliquer une réfrigération ri-
goureuse et de fixer des Dates Limites de Conservation (DLC) très
courtes sur les produits concernés.
Globalisation du commerce et des échanges
Depuis plusieurs dizaines d’années, la distribution des produits
alimentaires se fait sur des zones géographiques très larges à partir
d’une zone centralisée de production de masse. Les échanges de
marchandises au niveau mondial s’amplifient. Ainsi, l’émergence
ponctuelle d’un pathogène peut se transformer en quelques années
seulement en une forme pandémique(5). Il y a alors apparition d’in-
toxications faussement sporadiques car ayant une même origine
malgré une dissémination sur des points géographiques très éloi-
gnés. En 1999, le sérotypage et le profil PFGE des agents causals
(Salmonella NewPort) a permis de faire le lien entre 78 infections
disséminées sur 13 états américains, liées à la consommation de
mangues fraiches. Ces fruits avaient été immergées dans de l’eau
chaude sur leur zone de production (Brésil) avant exportation pour
- 20 - Industries Alimentaires et Agricoles • Mai-Juin 2014
éviter une infestation par la mouche du fruit, mais ce procédé avait
permis aux salmonelles de s’introduire au cœur des mangues (Si-
vapalasingam et al., 2003). La souche multi-résistante Salmonella
Typhimurium DT 104 est apparue dans les années 1990 en Eu-
rope et aux Etats-Unis, puis partout dans le monde à l’exception de
l’Australie et de la nouvelle Zélande. Il est probable que ce soit la
règle de mise en quarantaine des animaux importés qui ait protégé
ces deux pays vis-à-vis de l’implantation de cette nouvelle souche
(Tauxe, 2002). Plus récemment, le nouveau sérotype O3:K6 de
Vibrio parahaemolyticus s’est rapidement disséminé depuis l’Asie
du sud-est jusqu’au Japon puis aux Etats-Unis. Cette bactérie a tra-
versé les océans grâce aux bateaux de marchandises qui, en utilisant
les eaux portuaires comme ballastes, transfèrent de très grandes
quantités d’eau d’un port à l’autre (Tauxe, 2002). Par ailleurs, les
voyageurs peuvent aussi être vecteurs de pathogènes alimentaires.
La souche Salmonella Kentucky multi-résistante aux antibiotiques,
a par exemple été isolée chez certains voyageurs revenus d’Egypte,
du Kenya et de Tanzanie (Le Hello et al., 2011). Enfin, les animaux
sauvages, les rongeurs, les oiseaux ou les insectes peuvent aussi être
vecteurs de germes pathogènes en circulant au-delà des frontières.
3- Augmentation des populations sensibles
Au XXème siècle, la durée de vie moyenne s’est considérablement
accrue et la tendance continue aujourd’hui. Respectivement de 63
et 69 ans pour les hommes et les femmes en 1951, elle est passée à 78
et 85 ans en 2013 (Insee, 2013). Le vieillissement de la population a
une influence considérable sur le nombre de maladies d’origine ali-
mentaire et leur gravité, du fait de la sensibilité accrue des personnes
âgées. Lors de plusieurs épidémies de salmonellose aux Etats-Unis
en maisons de retraite, 10% des résidents avaient été hospitalisés et
7% étaient décédés (Altekruse et al., 1997), ce qui correspond à un
pourcentage de létalité par salmonellose beaucoup plus élevé que
dans la population moyenne. Par ailleurs, une augmentation signifi-
cative des cas de listériose bactériémique a été constatée en 2006 et
2007 en France chez les personnes de plus de 65 ans, sans que l’on
puisse l’attribuer à une cause particulière (Avis de l’Anses, 2009).
La proportion dans la population générale de personnes immuno-
déprimées (malades du SIDA, ou prenant des traitements immu-
nosuppresseurs après une greffe par exemple…) ou de personnes
vivant avec une maladie chronique (cancers, etc..), est également en
augmentation, ce qui participe à l’augmentation du risque microbio-
logique. En effet, comme illustré dans le tableau 2 pour la listériose,
les sujets sont d’autant plus sensibles aux intoxications alimentaires
qu’ils sont affaiblis par un état pathologique.
Etat pathologique Sensibilité relative
Transplantation 2 584
Cancer du sang 1 364
SIDA 865
Dialyse 476
Cancer pulmonaire 229
Cancer gastrointestinal et du foie 211
Maladie du foie autre que le cancer 143
Cancer de la vessie ou de la prostate 112
Cancer gynécologique 66
Diabète, insulino-dépendant 30
Diabète non insulino-dépendant 25
Alcoolisme 18
Plus de 65 ans 7,5
Moins de 65 ans, pas d’autres maladies 1
Tableau 2 : Sensibilité relative à la listériose de différentes sous-populations
en fonction de leur état pathologique (estimation basée sur des données épi-
démiologiques françaises) (FAO, 2004)

Emballage et Conditionnement
Conclusion
Ainsi, de nombreux facteurs conduisent à l’évolution des risques mi-
crobiologiques, à l’émergence et la persistance de pathogènes dans les
filières agro-alimentaires, malgré l’application de règles strictes sur la
sécurité sanitaire des aliments. Aujourd’hui encore, de nombreuses
intoxications alimentaires ne sont pas élucidées : en 2011, seulement
26% en France et 20% aux Etats-Unis des intoxications alimentaires
ont été reliées à un agent identifié (2 562/9 674 cas en France (INVS,
2014) et 9,4 millions/48 millions de cas aux Etats-Unis (CDC,
2011)). Il est donc fondamental d’assurer une vigilance sans faille sur
toute la filière agro-alimentaire en prenant en compte les modes de
production primaire (matières premières végétales ou animales), la
transformation des produits, les systèmes de distribution et les habi-
tudes de consommation, sans oublier les interactions avec l’environ-
nement. La surveillance se situe aujourd’hui à deux niveaux :
• La surveillance des maladies d’origine alimentaire (Vaillant
et al., 2012) repose sur trois piliers que sont la déclaration obli-
gatoire, les centres nationaux de référence et les réseaux volon-
taires de médecins, d’hôpitaux ou de laboratoires d’analyse. Cette
surveillance permet de détecter rapidement l’augmentation du
nombre de cas d’une maladie donnée. Elle a permis par exemple
de mettre en évidence une augmentation à partir de 2004 du
nombre de cas de botulisme infantile liés à la consommation de
miel (ajouté dans le lait des jeunes enfants). L’Anses a alors émis
un avis en 2010 recommandant des mesures préventives pour
le grand public, et notamment un étiquetage déconseillant la
consommation de miel avant l’âge de 1 an (Avis de l’Anses, 2010).
• La surveillance des micro-organismes dans la chaine alimen-
taire (Lombard et al., 2012) est basée sur les contrôles officiels et
les autocontrôles effectués par les industriels. Dans le cadre des
contrôles officiels, des plans de surveillance et de contrôles de la
contamination des denrées alimentaires selon le cadre réglemen-
taire sont mis en œuvre. Ils peuvent être complétés par des plans
complémentaires, comme le plan de surveillance particulière
des EHEC dans les végétaux, établi en 2011 par la DGCCRF(6)
compte-tenu de l’épidémie dans les graines germées. Cette sur-
veillance nécessite une adaptation des méthodes de détection aux
germes à considérer. Du fait de l’émergence de sérotypes d’E. coli
entérohémorragiques humains autres que O157:H7, l’Autorité
Européenne de Sécurité des Aliments a invité en 2009 les états
membres à surveiller les EHEC O26, O103, O111 and O145
(Efsa, 2009) en plus du sérogroupe O157 (Anonyme, 2001). La
spécification technique ISO/TS 13136 permet de détecter ces sé-
rotypes (Anonyme, 2012).
Dans le cadre de la création très récente d’un observatoire de l’ali-
mentation, un volet sanitaire a été défini pour améliorer le système
de surveillance (Lombard et al., 2012). Celui-ci vise à objectiver le
niveau sanitaire de l’offre alimentaire. Il devrait permettre de mu-
tualiser les données de surveillance des secteurs publics et privés :
contrôles officiels et autocontrôles d’acteurs volontaires des filières
alimentaires. Cet observatoire devrait aboutir, dans les années fu-
tures, à un meilleur suivi de l’émergence des maladies d’origine ali-
mentaire et donc à une prévention plus efficace. n
(1)
Hazard Analysis Critical Control Point
(2)
TIAC : apparition d’au moins deux cas similaires d’une symptomato-
logie, en général gastro-intestinale, dont on peut rapporter la cause à une
même origine alimentaire
(3)
Prophylaxie : mesure préventive à des moments de fragilité particulière
(4)
Métaphylaxie : mesure visant à prévenir l’extension d’une maladie dés
l’apparition des premiers symptômes chez un individu du groupe
(5 )
Pandémie : épidémie présente sur une large zone géographique
(6)
Direction Générale de la concurrence, de la consommation et de la répres-
sion des fraudes
cahier
hygiène
DOSSIER
DOSSIER
DOSSIER
spécial
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