Vous êtes sur la page 1sur 17

Laptitude des mycorhizes protger les plantes contre les maladies : panace ou chimre ?

R. PERRIN
cherches l.tV.IZ.A., Statiort de Recherches sur la Flore pathogne dara le Sol 17, rue Sully. 21034 Dijon Cedex

Rsum
Lauteur sinterroge sur laptitude des mycorhizes protger les plantes contre les maladies. Des exemples extraits de la littrature ou des expriences de lauteur, rvlent que lassociation mycorhizienne peut tre source damlioration, mais galement daggravation de ltat sanitaire des plantes.

Leffet protecteur na, ce jour, t dmontr que pour les maladies dorigine telluriquc. Lexpression de ce potentiel naturel demeure subordonne de nombreux facteurs : nature de lhte, du champignon mycorhizogne, pathogne et des conditions de lenvironnement souterrain.

Lexploitation pratique de ce phnomne, parfois trs efficace, ncessite de combler les lacunes de notre connaissance des conditions favorables lexpression de laptitude prophylactique propre certaines associations symbiotiques.

Introduction

Depuis lapparition au grand jour de la notion de champignon associ aux racines (F 1885), les nombreux travaux consacrs aux mycorhizes ont rvl , RANK leur importance dans le domaine vgtal. Au cours des dix dernires annes les recherches sur les symbioses ont connu un large essor, dmontrant que lassociation mycorhizienne est un phnomne universel, indispensable la plante. Et pourtant combien dtudes physiologiques, de programme damlioration gntique... ont oubli, et continuent dignorer les mycorhizes pourtant partie intgrante de la plante
(GrArnNnzzt et r!l., 1982).
On prte aux mycorhizes de multiples vertus, maintes fois mises en vidence : amlioration de la surface absorbante du systme racinaire, de la slectivit de labsorption, de laccumulation, de la solubilisation de certains lments nutritifs, de la longvit de la racine ; augmentation de la tolrance aux toxines, de la rsistance aux conditions adverses (scheresse, salinit...) ; protection contre les agents pathognes. Cette capacit sopposer aux agents pathognes a suscit bien peu dintrt, en regard de son norme potentiel, et de limpact de certaines maladies sur le ren-

dement des cultures. Les mycorhizes ont t totalement dlaisses dans les stratgies actuelles de lutte contre les maladies. Dailleurs cette aptitude de protection est

trs controverse. Certains voient dans les mycorhizes une solution universelle radicale aux problmes de maladie de toutes origines, dautres au contraire, les jugent demble inoprantes. O est la vrit ? Les mycorhizes constitucnt-elles de ? prcieux allis ou un mirage dans la lutte contre les agents pathognes
encore

et

1.

La

protection

contre les maladies:

une

ralit bien tablie,

mais

non

une

rgle gnrale

La grande majorit des publications traitant de la protection des plantes contre les maladies par les mycorhizes attestent dun effet bnfique. Rares sont les travaux qui font tat dune aggravation de la maladie ou de labsence dinfluence des mycorhizes. Cette disproportion pourrait laisser croire au remde miracle si toutes les tentatives soldes par un chec avaient donn lieu publication ! Il est possible travers quelques exemples de mieux cerner la ralit.

11i l l1al11o l1 Phytophthora ci compte parmi les agents pathognes les plus redouts travers le monde. Il est lorigine de maladies racinaires conduisant au dprissement de nombreuses espces feuillues et rsineuses. Il est particulirement domARTSCHI mageable au Clzurnaecyparis lawsol1ial1a. B et al. (1981) ont tudi linfluence de lassociation endomycorhizienne sur la sensibilit de cette espce cultive en
conteneur.

Cette tude est source de plusieurs enseignements. La gravit et le cours de la maladie ne sont pas modifis lorsque le champignon mycorhizogne est introduit dans le substrat dlevage en mme temps que lagent pathogne. Par contre, les plantes chappent la maladie si le champignon mycorhizogne prcde de six mois lintroduction du parasite. La protection contre le Phytophthora cl1l1a/11o ne sexerce 11i l donc que si la mycorhize est bien tablie (fig. 1). De plus, lassociation mycorhizienne ralise partir dune seule souche de Glomus tiiossetie nexerce quune influence limite un simple dlai dans lapparition des symptmes mais qui nempche pas la mort des plantes. Au contraire la protection est durable lorsque les C/w aecyparis l11 ont t confronts une population mlange naturelle. Le bnfice rvl ici peut dcouler dune meilleure association mycorhizienne assure par plusieurs espces, passant ventuellement par des effets synergiques, ou dune meilleure efficacit de certaines espces de la population naturelle. Si cette tude dmontre parfaitement que lassociation mycorhizienne confre au Chamaecyparis une protection contre P. 11omi, l l1a l1 c elle indique que cette protection demeure subordonne linstallation pralable du ou des champignons mycorhizognes, et dpend de la nature du symbiote. Dautres tudes constatent un effet positif de lassociation endomycorhizienne de diverses plantes sur ltat sanitaire de leur systme racinairc (W OODHEAD
et

ul., 1977...).

Toutefois, lassociation mycorhizienne est parfois source daggravation des maladies racinaires. Ainsi Ross (1972) observe que lassociation mycorhizienne entre un cultivar de soja (D60-Glyciiie inax) et une espce de lex-genre Endogone conduit une aggravation de la pourriture racinaire due Phytophtora /11egasper var. sojae 11a l (tabl. 1). Cela se traduit par une frquence plus leve de plantes atteintes en

prsence dEndogone (21) quen son absence (9). La mme espce mycorhizogne associe un autre cultivar de Soja (Lee) manifestement moins sensible, ninfluence
pas le cours de la maladie et amliore sensiblement le rendement. Ce rsultat met en lumire une particularit fondamentale : la protection contre certaines maladies est une aptitude propre la mycorhize. Cest lexpression dune entit gntique bien dtermine dfinie par linteraction entre le gnome de la plante et celui du cham-

pignon.
T. nT ! oW
1

La protection des plantes nest pas lapanage des endomycorhizes. En effet, certaines espces dectomycorhizes associes des espces du genre Ilinus offrent une bonne protection contre les attaques de P. cinnamomi (M 1969) (tabl. 2). Les , ARX racines de Pinus taeda mycorhizes par Laccaria laccata, Leucopaxillus cerealis var piceana, Suillus luteus chappent linfection par P. cinnaniotiii, tandis que P. tinctorius qui ne forme quun manchon myclien (manteau) incomplet, ne protge que 81 p. 100 des racines mycorhizes. Toutes les pointes racinaires latrales sont infectes par le parasite, ainsi que les racines courtes voisines des racines mycorhizes.

Toutefois 75 p. 100 de ces racines restent indemnes lorsque les racines mycorhizes proximit sont associes Leucopaxillus cerealis. La proportion est moindre, 23 p. 100, lorsque le symbiote est Suillus luteus. Ces deux types de mycorhizes paraissent aptes une protection distance, au contraire de celles formes avec Pisolithus tinctorius qui exerceraient un simple effet de barrire, pouvant tre mis en dfaut ds lors quelle est discontinue.

Dautres maladies dorigine tellurique voient leur gravit attnue sous leffet Ainsi le Lacearia laccata dont les carpophores sont frquents dans nos forts, offre aux rsineux une protection efficace contre le redoutable agent de ncrose racinaire et de fonte des semis : Fusarium oxysporum Schlecht (S INCLAIR et al., 1975). Ce symbiote serait dailleurs le seul capable de sopposer dans le sol un agent pathogne avant mme la formation de mycorhize.

des

mycorhizes.

ARUAYE G (1982) ont montr que lassociation mycorhizienne ralise Hebelomu crustuliniforme et le htre (Fagus sylvatica) maintient un niveau trs bas le potentiel infectieux ( dun sol ou dun substrat infest par lythium spp. ) *
tN ERR P &
entre

E (]969) T p Co observe que les mycorhizes formes par Suillus granulatras offrent
Pinus excelsa
une

protection vis--vis de la pourriture

racinaire

engendre

par

Khizoctonia spp.

plantes

mycorhizienne des vis--vis des agents pathognes telluriques montrent quil est possible de trouver des symbiotes efficaces contre la plupart des agents pathognes du sol, en particulier vis--vis des parasites fongiques les plus dommageables aux essences forestires.
Les tudes consacres leffet protecteur de lassociation
une

Les relations entre nmatodes phytophages et littrature tout aussi copieuse. Lassociation
comme

mycorhizes
Glomus

sont

connues

endomycorhizienne
osseae 2 n

plantes
(!)

le tabac, la tomate, lavoine


une

avec

travers de diffrentes conduit une

Aptitudc dun sol produire

maladie

sur une

population dhtes sensibles.

attnuation des effets maladifs produits par Meloidogyne incogrzita, espce galement parasite de plantes prennes (Su<otzn & ScHO!taECt<, 1975). Une aggravation des dgts TILANO est rapporte par A et al. (1976) la suite des attaques de Meloidogyne tireiiaria sur la vigne associe diverses espces dendogonaces. Bien que les tmoignages faisant tat dune amlioration de ltat sanitaire de la plante reprsentent lessentiel des publications, lassociation mycorhizienne peut aboutir comme pour les champignons parasites, un accroissement des effets maladifs. maladies ariennes

l.l.

Mycorhization

et

Plus rares sont les travaux consacrs linfluence de lassociation mycorhizienne les maladies ariennes ou les maladies virus. Tous ces travaux relatifs des champignons endomycorhiziens vsicule et arbuscule font tat dune aggravation de la maladie cause par des organismes tels que des rouilles sur haricot ou l3otrytis cinerea sur laitue, ou encore diffrents virus sur des plantes varies (S , CHONBECK 1980). De ces connaissances trs fragmentaires il semble ressortir que lassociation endomycorhizienne aboutit une sensibilisation des plantes des parasites facultatifs ou obligatoires. Nos connaissances demeurent trop insuffisantes pour proposer des explications ce phnomne. La symbiose naffecte pas la rsistance gntique de la plante (D 1982). Toutefois les modifications du mtabolisme de la plante , EHNE mycorhize peuvent avoir dimportants retentissements sur les mcanismes physiologiques lorigine du processus de dfense de la plante. On sait limportance de lquilibre dans la nutrition des plantes et son influence sur la sensibilit des plantes aux parasites ariens ; les excs de phosphore en particulier, ou dautres lments peuvent contribuer amoindrir la rsistance des parties ariennes diffrentes maladies. Lamlioration de la nutrition de la plante est spcialement voque pour expliquer laggravation des maladies virus.
sur

Ce rapide tour dhorizon montre que des preuves incontestables ont t accumules en faveur de lexistence de la protection des plantes contre les maladies grce la symbiose mycorhizienne. Nos connaissances actuelles indiquent que leffet, lorsquil existe, est limit au site de linteraction hte-symbiotc et nest donc ralis que pour les agents pathognes telluriques. Lassociation mycorhizienne nassure gnralement pas une protection totale mais contribue une nette rduction de la gravit des dommages. Cette particularit peut tre simplement illustre par ltude de MARAIS & 1<oTZr ( 1976) (tabl. 3). On retrouve un trait caractristique des phnomnes tampons naturels correspondant des quilibres au sein desquels lagent pathogne nest pas exclu, mais o son activit, son impact sont considrablement limits. Il est illusoire dattendre de la symbiose mycorhizienne une radication totale des maladies, mais plutt une substantielle attnuation caractrise par une stabilit la fois temporelle et vis--vis des conditions de lenvironnement.
comme en ppinire, cest labsence de mycorhyzes qui constitue lexcepcaractrise des systmes culturaux trs spcialiss. Par consquent cest plus la variabilit du bagage mycorhizien, donc la nature des associs, qui dterminera le comportement de la plante, notamment vis--vis des maladies dorigine tellurique. Or nous savons que les diffrences existant dune espce lautre peuvent tre considrables. De plus leffet de protection apparat comme un potentiel qui sexerce sous ltroite dpendance de la nature de la plante, de lassoci fongique, de lagent pathogne, mais galement des conditions de lenvironnement tellurique.

En fort

tion

ou

qui

2.

Les conditions de iexpression du phnomne de contre les agents pathognes

protection

2.1.

ltzfluence de la

nature de lhte

Les travaux de Ross (1972) fournissent un remarquable exemple de linfluence de la nature de lhte sur lexpression du phnomne de protection (taibl. 1). Selon le cultivar de soja utilis, lassociation avec la mme espce mycorhizogne conduit des rsultats opposs. Nous avons obtenu des rsultats analogues avec des plants feuillus ectomycorhizs avec Hebeloma crustulitziforme. Associ au htre H. crustulitziforme entrane une diminution du potentiel infectieux dun sol infest par Pythitini spp., tandis quavec le chne le potentiel infectieux ncst pas modifi. Une diffrence sensible existe entre les souches de la mme espce (P & ERRIN GARBAYE, 1982).
2.2.

Spcificit de laptitude prophylactique

Quelques tudes, malheureusement conduites in vitro, mettent en vidence une certaine spcificit de leffet protecteur. Diffrentes espces mycorhiziennes ont t confrontes diffrenles souches de champignons pathognes (M 1969 ; S . ASEK . ARX 1967) (tabl. 4 et 5). Certaines espces manifestent une aptitude antagoniste, repre par une inhibition de croissance plus ou moins prononce vis--vis de plusieurs espces dagents pathognes. Stcillus luteus, Leucopaxillus cerealis om cne olonzcr onaceu hp l1l capacit, ainsi que Tric sa qui, toutefois, ne serait pas mycorhizognc. La situation la plus frquente est un effet spcifique. Lextrapolation in vivo de ces rsultats obtenus itt aitro est trs hasardeuse et mrite une confirmation par ltude des mmes espces en conditions naturelles.
2.3.

Dcpcndance de laptitude ais-it-vis de lenvironnement

prophyluctiyue tellurique

Cette dpendance est trs marque et deux tudes diffrentes de D (1979, vis A 1980) le dmontrent parfaitement. La premire tude concerne le coton (Gossypiu l1l

1 l1 hirsuturn L.) confront un parasite vasculaire Verlieilliu clahlicte. Lincidence S u l1l du parasite est quivalente que la plante soit ou non mycorhize avec Glo Jusci culutus, lorsque le taux de phosphore atteint des valeurs leves (300 I tg/g) (tabl. 6 et 7). Lendomycorhization conduit une aggravation de la maladie, lorsque le taux de phosphore est bas (20 yg/g).

Ce schma ne respecte pas le dveloppement du myclium relativement au diamtre racinaire. Le myclium atteint en ralit 10 20 fois les dimensions figures sur ce dessin. Les diffrents mcanismes sont reprsents indpendamment du type de mycorhize reprsente. ae is r t y lt l Developme of external h 10 to 20 more important tii(iii represented on this picture. Mechanisms are located on this sclzeme without relatioiiship with tlre type of

mycorrlzizae.

exprience analogue met en prsence Citrus siuensis et Phytophthora parasitica agent de pourritures des racines. La maladie nest pas modifie par lendomycorhization avec G. fasciculatus lorsque le sol est riche en phosphore. Au contraire lendomycorhization amliore sensiblement ltat sanitaire des plants levs en sol pauvre en phosphore.
Une Le fonctionnement de la

phosphore du sol, dpend directement.

de

et ces

mycorhize est videmment trs diffrent selon le taux deux tudes dmontrent que laptitude prophylactique en

A travers les quelques exemples prcdents apparat une particularit fondamentale de laptitude prophylactique des mycorhizes : cest un potentiel qui sexprimera plus ou moins compltement en fonction de lenvironnement de la mycorhize. Si certaines exigences cologiques de quelques espces mycorhizognes sont bien dlimites (ex. : caractre thermophile de Pisolithus linctorius) on ignore tout ou presque sur les circonstances favorables lexpression de laptitude prophylactique de la mycorhize. Les connaissances sont encore insuffisantes en ce domaine pour se prononcer sur lintrt et lutilit de ce phnomne pour la lutte intgre contre les agents pathognes. A quoi bon slectionner une souche mycorhizogne si son effet dissuasif ne sexerce quen conditions particulires, exceptionnelles en conditions naturelles ?

3.

Les diffrents mcanismes contre les agents

qui contribuent la protection pathognes (fig. 2)

mis

Znts (1969) puis MAUX (1972) ont en jeu par les mycorhizes pour la

propos une liste des diffrents mcanismes protection du systme racinairc des plantes.

Pour atteindre la racine, tout agent pathogne doit djouer, successivement ou simultanment les diffrents systmes de dfense intervenant distance , donc participant la cration de l ambiance tnycorhizosphrique sous linfluence de la

mycorhize.
Trois processus diffrents peuvent tre distingus : lagent pathogne doit voluer dans un contexte physico-chimique transform par lactivit de la mycorhize (prlvements nutritifs ; alimentation hydrique ; modification des exsudats racinaires ; sous-produit du mtabolisme des partenaires ou de lactivit du champignon mycorhi. AMBELL zogne ; R 1973). Dailleurs une des consquences les plus videntes de la symbiose est dtendre et de modifier considrablement cet espace transform sur le plan physico-chimique.
entrer en comptition avec une microflore et une microcontrles par la mycorhize, adaptes lambiance mycorhizosphrique, en interaction constante avec le milieu. Lintense activit microbienne qui rgne proximit de la racine fait de la mycorhizosphre le lieu des comptitions les plus INCLAIR intenses. S & S (1973) sont les seuls rapporter une influence dun TACK champignon mycorhizogne, Laccaria laccata avant son association avec la racine, sur un champignon pathogne, Fusarium oxysporum, par lintermdiaire de la microflore.

Lagent pathogne doit

faune

De nombreux travaux attestent de limportance des modifications dans la composition et lactivit de la microflore lies lassociation mycorhizienne. Ltude de KnTZrrE!sorr et al. (1962) situe ltendue des remaniements oprs par la symbiose dans la rhizosphre du bouleau jaune (Betula alleghaniensis) (tabl. 8). Les auteurs constatent une augmentation sensible du nombre de bactries et dactinomyctes et par contre une lgre rduction du nombre de champignons sur la surface des racines mycorhizes. Parmi les bactries, celles ncessitant des facteurs nutritifs complexes, sont en plus grand nombre sur la racine mycorhize. La composition des populations fongiques varie considrablement. Des espces de Pythiuiii spp., Fusariul11 spp. et Cylindrocarpon spp. prdominent sur les racines non mycorhizes ; les deux premires manquent totalement sur la racine mycorhize o abondent des Penicillium

spp.,

Paeciloinyces, Phialocephala...

phologiques

Dautres travaux, F & MARKS (1967) rvlent qu diffrents types OSTER de mycorhizes sont associes des microflores diffrentes.

mor-

A une telle disparit dans la composition de la microflore peuvent correspondre des rpercussions cologiques trs importantes notamment vis--vis des agents pathognes. Ltude de Kn!!zN!LSON montre dailleurs que la symbiose mycorhizienne exclut tout agent pathogne de la racine mycorhize du bouleau jaune. De mme lassociation du htre (Fagus sylvatica L.) avec Hebeloma crustuliniforme aboutit la rduction du potentiel infectieux du sol infest par Pytlzium spp., tandis quun autre champignon . ARBAYE ERRIN mycorhizogne Laxillus involutus le fait au contraire augmenter (P & G

1982).

Lagent pathogne doit subir leffet de substances antibiotiques ou antifongiques champignon mycorhizogne, et libres dans le sol. Un grand nombre despces mycorhizognes sont capables de produire de telles substances in vitro.
labores par le
ln
ont
ce phnomne est plus difficile. M & ARX DnvvY (1969) Leticopaxilliis cerealis var. piceana (Pecti.) produit deux antibiotiques : le diatretyne nitryle et le diatretyne 3 au niveau de la mycorhize et de la rhizosphre. Ces substances assurent mme la protection de racines non mycorhizes directement adjacentes aux racines mycorhizes (tabl. 2). Suillus luteus est galement lorigine dun effet dantibiose cependant moins marqu.

sittt, la dmonstration de
tabli que

A cet effet racine :


-

distance ,

sajoutent des

mcanismes intervenant

au

niveau de la

le manchon myclien (manteau des ectomycorhizes) constitue un obstacle, barrire mcanique difficile franchir pour certains agents pathognes. Lexemplc le plus dmonstratif est fourni par M (1969) (tableau 9). Les mycorhizes de Pinus ARX taedct (inocules) ou de Pi!zus echinata (naturelles) formant un manteau complet et un rseau de Hartig trs dense, assurent une protection totale, de la racine lencontre de P. cinrtanaomi, tandis quun pourcentage lev de mycorhizes ne constituant quun manteau et un rseau de Hartig trs partiels sont infects par le parasite ;
une
-

lagent pathogne

est confront des substances inhibitrices

produites

par

lhte la suite de linfection

mycorhizienne. mycorhizogne
ou

Ds les premires tentatives de pntration dun champignon dun agent pathogne, un processus de dfense se dclenche chez la par la production de substances appartenant aux phytoalexines.

plante

et se

traduit

LEY BAI (1984) ont montr que lassociation endomycorhizienne chez trois isoflavonodes : glyceolline I, coumestrol, et daidzine. La concentration de ces substances dans les tissus en particulier le coumestrol dpasse les concentrations qui, in vitro, inhibent la mobilit dun nmatode phytophage (PratylencL2us spp.). A cette augmentation notable du taux de ces substances inhibitrices dans les tissus sajoute le fait que leur accumulation prexiste lagression des agents pathognes.

MoonNDt &

le

soja (Glycine max.) exacerbe la synthse de

rn RU Chez les rsineux, K et al. (1973) rapportent que la concentration de au groupe des terpnes est multiplie par 30 40 lorsque les racines de Pinus ecLzinata sont mycorhizes avec Pisolithus tinctorius ou Cenococcum graniforme. Ces substances sont volatiles et rduisent la croissance vgtative dun grand nombre de champignons pathognes (tabl. 10).

substances appartenant

Conclusion

A la lueur de nos connaissances actuelles une conclusion simpose : les mycorhizes possdent incontestablement la capacit de protger les plantes contre les agents pathognes dorigine tellurique. Cette protection sopre travers des mcanismes varis, complmentaires qui agissent gnralement de concert. Mais lexistence et lefficience de ces diffrents processus connaissent des variations notables selon la plante, le champignon mycorhizogne, lagent pathogne... De plus lexpression de cette protection est subordonne au conditions de lenvironnement sol o a lieu la confrontation mycorhize-agent pathogne. Les connaissances des facteurs qui modulent le fonctionnement des diffrents mcanismes font souvent dfaut. Des questions essentielles demeurent sans rponses. Dans quelles conditions laptitude prophylactique des mycorhizes contribue-t-elle rduire la gravit des maladies dorigine telluriqueQuelles sont les influences des pratiques culturales sur ce phnomne ? Doit-on prendre en considration cette capacit de protection comme

critre de slection des souches mycorhizognes ? Ces normes lacunes dans nos connaissances interdisent pour linstant de se prononcer sur lintrt pratique de la matrise de ce phnomne.
Les mycorhizes, partie intgrante de la plante, offrent un potentiel naturel de protection contre les aggressions parasitaires qui peut sans doute parfaitement complter et sintgrer dautres interventions visant minimiser les attaques parasitaires. Dailleurs en ppinire o les pertes conscutives diverses maladies dpassent frquemment le bnfice espr dune meilleure croissance, la valorisation de laptitude prophylactique des mycorhizes sera recherche en priorit. Ni par les

panace, ni chimre, trop longtemps ignore, la capacit offerte aux plantes mycorhizes pour lutter contre les agents pathognes est un potentiel de lutte biologique, quil nous faut apprendre connatre, pour tenter de le matriser et de lexploiter. Reu erz septembre 1984. Accept en mars 1985.

Summary
The

ability of mycorrhizae

to

protect plants against diseases:


chimera ?

panacea
The role of mycorrhizae the literature and authors association can act either as the plants.
as

or

biological deterrents to diseases of plants are reviewed from experiments. The examples cited revealed that mycorrhizal a source of improvement or aggravation of sanitary state of

The protective ability was only demonstrated for certain soil borne diseases. The expression of this natural potential was related to several factors like nature of the hosts plants, mycorrhizal symbiots, plant pathogens, and conditions of the telluric environnement. The practical exploitation of this phenomenon requires more in depth studies about the favourable conditions for expressing the protective ability of symbiotic associations.

Rfrences
TILANO A
on

bibliographiques

ENGE ICH R_A., R J.R., F!axts M., M J.A., 1976. Effect of Meloi(logyiie arellaria atol., l11 endomycorrhizal grape (Vitis vitiefera) rootings. J. Ne 8, 278. EGII N O B ARTSCHT H., G P V., V 1., 1981. Vesicular-arbuscular mycorrhiza and IANINAZZI EARS Il l1 a 111 0111 root rot disease (Phytophthora ci Rands) development in CI 1aecyparis llIl1 lawsoniccrta (Murr.) Parl. Ph Z., 102, 213-218. topathol, y ORTE C A., 1969. Research on the influence of the mycorrhizal infection on the growth, vigor, and state of health of three Pinus species. Arclr. Bot. Biogegr. ltal., 45, 1. s ll wiN R n ENG Dnms R.M., M J.A., E D.C., 1979. Influence of Glom fasciculatzrs and soif ll11 phosphorus on Verticillil wilt of cotton. Phytopnth., 69, 453-456. ENGE DAv!s R.M., M J.A., 1980. Influence of Glomus fasciculatus and soil phosphorus on Phytophthora root rot of citrus. Phytopath., 70, 447-452. DEHN! H.W., 1982. Interaction between vesieular arbuscular mycorrhizal fungi and plant pathogens. Phytopath., 72, 11I5-1119.

R.C., MARKS G.C., 1967. Observations on the mycorrhizae of forest trees. Il - The rhizosphere of Piners radiata D. Don. !4;<.s/. J. Biol. Sci., 20, 915. F RANK A.B., 1885. ber die auf Wurzelsymbiose beruhende Ernahrung gewisscr Baume durch unterirdische lilze. Ber. Deut. Bot. Ces., 3, 128. IANINAZZJ G S., G P V., T A., 1982. Les mycorhizes, partie intIANINAZZI EARSON ROUVELOT grante de la plante : biologie et perspectives dutilisation. Les Colloques de lLN.R.A. Numro 13, 397 p. I.N.R.A. diteur. ATZNELSON K A., RouAn B.N., P F.A., 1962. The rhizosphere effect of mycorrhizal ETERSON roots of yellow birch seedlings. Call. J. Bot., 40, 77-382. RUPA K S., A J., M D.H., 1973. Studies on ectomycorrhizac of pine. IV - Volatile NDERSSON x AR organic compounds in mycorrhizal and nonmycorrhizal root S of Pinus cchinato ystems mill. Etrr. J. For. Patlt., 3, 194-200. MARAIS L.J., KoTZE P.M., 1976. Ectomycorrhizae of Piiiiis pat as biological deterrents to ila l Phytophthora cinrznnzomi. S. Afric. For. J., 99, 35-39. ARX M D.H., 1969. Mycorrhizac : I - Ectomycorrhizae as biological deterrents to pathogenic root infections. Proceedings of the first NACOM, n&dquo; 1189, USDA Forest Service, 81-96. ARX M D.H., Dnver C.B., 1.969. The influence of ectotrophic mycorrhizal fungi on the rsistance of pine roots to pathogenic infections. 111 - Rsistance of aseptically formed mycorrhizae to infection by Phytophthora ci 59, 549-558. 1, 1 lamol lll ARX M D.H., 1972. Ectomycorrhizae as biological deterrents to pathogenic root infections. Ami. Rev. Phytopath&dquo; 10, 429-454. ORANDI M D., B J.A., 1984. Isoflavonoid accumulation in soybean roots infected by AILEY vesicular arbuscular mycorrhizal fungi. Physiol. Plant Pathol., 24, 357-364. ERRIN P R., G J., 1982. Influence of ectomycorrhizae on infectivity of Pythill ARBAYE 1l l infested soils and substrates. Plant and Soil, 71, 345-351. AMBELLI R A., 1973. The rhizosphere of mycorrhizae. ln Ectomycorrhizae. G.C. MARKS and T.T. K editors. Academic Press. New York, 299-349. OSLOWSKI Ross J.P., 1972. Influence of l!-iidogoiie mycorrhizae on Phytophthora root rot of soybean. Phytopath., 62, 896-897. ASEK S V., 1967. The protective effect of mycorrhizal fungi on the host plant. 14th IUFRO Congress, Mdnich, 24, 182-190. ScHENCtc N.C., R W.H., C J.A., 1977. Interaction of two vcsicular arbuscular IDINGS ORNELL mycorrhizal fungi and Phytophthora parasitica on two citrus root stocks. Ahstr., 9, Proc. Third NACOM, Corvallis, Oregon. NeECK E ScHO F., 1980. Endomycorrhiza : Ecology, function and phytopathological aspects, Forum Microbiol., 3, 90-96. IKORA S R.A., ScHOe F., 1975. Effect of vesicular arbuscular mycorrhizae (Endogone K eEC N moxxeae) on the population dynamics of the root knot nematodes (Muloi(logy e ll illcogllita and Meloidogyne haplcr). VIII - Int. Congr. Plant Profect. J., 5, 158-166. INCLAIR S W.A., CowLEs D.P., H S.M., 1975. Fusarium root rot of Douglas fir seedlings : EE suppression by soil fumigation, fertility management, and inoculation with spores of the fungal symbiont Laccaria laccata. For. Sci., 21, 390-399. TACK S R.W., S W.A., 1975. Protection of Douglas fir seedlings against Fusarierm root INCLAIR rot by a mycorrhizal fungus in the absence of mycorrhiza formation. Phytnpath., 65, 468-472. ODHEAD WO S.H., G J.W., P J.D., 1977. M infection of soybean roots N O T X A ERDEMANN 171Za1 YCOIC reduces Phytophthora root rot (Abstract) 10, Third NACOM Proc. AK Z B., 1964. Role of mycorrhizae in root disease. Aiz!i. Rev. Phytotratlt., 2, 377.
OSTER F