Masson, Paris, 2002.
Gastroenterol Clin Biol 2002;26:610-615
Comparaison histopronostique des classifications des
carcinomes gastriques en fonction de leur localisation
Nese ALLI DEMIRKAN (1), Mge TUNYREK (2), Engin UGUR ERTAN (2), Murat BLENT ALKANAT (2), Gkhan IZ (3)
(1) Service dAnatomie Pathologique, CHU du Pamukkale, Denizli, Turquie ; (2) Service dAnatomie Pathologique, (3) Service de Chirurgie,
CHU dEge, Izmir, Turquie.
RESUME
Objectif Evaluer lintrt pronostique de diffrentes classifications
des carcinomes gastriques.
Mthodes Quatre-vingt quatorze malades oprs dun adnocar-
cinome gastrique entre 1993 et 2000 lhpital dEGE ont t
tudis. Les tumeurs ont t classes selon les classifications TNM, de
lOMS, de Lauren et de Goseki.
Rsultats Vingt-cinq tumeurs (27 %) taient situes dans lestomac
proximal et 69 (73 %) dans lestomac distal. Le type intestinal de la
classification de Lauren tait plus frquent dans lestomac proximal
(19/25) que distal (32/69) (P = 0,01). Latteinte ganglionnaire tait
moins frquente dans le groupe III de Goseki (5/13) que dans les
autres groupes de la classification de Goseki (64/81) (P = 0,033). Le
suivi moyen tait de 23 mois. La survie ntait pas significativement
diffrente dans les diffrents groupes de tumeurs classes selon
lOMS, Lauren et Goseki. Par contre, dans la classification TNM, la
survie variait en fonction du stade. Le pronostic des cancers
proximaux tait moins bon que celui des cancers distaux (P = 0,037).
Pour les cancers de lestomac proximal, le nombre de ganglions
mtastatiques et lexistence dinvasions prinerveuses et dinvasions
endocapillaires taient associs un mauvais pronostic.
Conclusion Nous nous proposons dindividualiser les adnocarci-
nomes gastriques selon leur localisation proximale ou distale et
dutiliser la classification de Goseki en plus de celle de Lauren car la
classification de Goseki permet de sparer des groupes de tumeurs
avec des modes de dissmination diffrents.
L
es adnocarcinomes gastriques sont des tumeurs de
mauvais pronostic quelle que soit leur localisation. Des
travaux gntiques, pidmiologiques et morphologi-
ques ont montr que les adnocarcinomes de lestomac proximal
et distal taient des tumeurs de nature diffrente [1-12]. Les
cancers du cardia, qui sont plus souvent infiltrants et ulcrs que
les autres adnocarcinomes gastriques, sont de plus mauvais
pronostic [1, 2, 8, 13]. Il existe de nombreuses classifications
histologiques des adnocarcinomes gastriques. La valeur pronos-
tique de ces diffrentes classifications est dbattue. Seule la
classification TNM semble bien corrle au pronostic. Il nous a
donc paru ncessaire dvaluer lintrt pronostique de diffren-
tes classifications histologiques des adnocarcinomes gastriques
en tenant compte de la localisation tumorale. Dans ce travail, les
tumeurs ont t classes selon les classifications histologiques
TNM, de Lauren, de lOMS et de Goseki.
Tirs part : N. ALLI DEMIRKAN, Pk : 296, 20003 Denizli, Turquie.
E-mail : nesefahir@hotmail.com
610
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SUMMARY
Correlation of histological classifications of gastric carcino-
mas with location and prognosis
Nese ALLI DEMIRKAN, Mge TUNYREK, Engin UGUR ERTAN,
Murat BLENT ALKANAT, Gkhan IZ
(Gastroenterol Clin Biol 2002;26:610-615)
Aim To evaluate the prognostic impact of different histological
classifications of gastric adenocarcinoma.
Methods Between 1993-2000, 94 patients with gastric adenocar-
cinoma were studied. Tumors were classified according to TNM
staging, WHO, Lauren and Goseki classifications. Twenty five
patients (27%) had a proximal tumor and 69 (73%) a distal tumor.
Intestinal type according to Lauren were more often observed among
the proximal carcinomas (19/25) than in distal ones (32/69)
(P = 0.01). According to Goseki, lymph node metastasis were less
frequently found in group III (5/13) than in other groups (64/81)
(P = 0.033). The mean follow-up was 23 months. Survical was not
influenced by WHO, Lauren, and Goseki classifications. Survival
significantly varied according to the different groups of the TNM
classification. The proximal location of the tumor was associated with
poorer prognosis than distal location (P = 0.0373). Number of
metastatic lymph nodes, invasion of perineurium, and vascular
invasion had significant prognostic value in proximal carcinomas.
Conclusion The results of this study suggest that gastric carcino-
mas should be divided into proximal and distal tumors using the
Goseki classification in addition to the Lauren classification because
the Goseki classification recognizes tumor groups with different
dissemination routes.
The full text of this article is available in English, free of charge, on the web
on : www.e2med.com/gcb
Matriel et mthodes
Tous les malades oprs lhpital dEge, Turquie, dun adnocar-
cinome gastrique entre 1993 et 2000 ont t tudis. Lexamen
histologique des pices opratoires a t fait aprs fixation au formol
tamponn 10 % et coloration par lhmatoxylline-osine et le bleu-
alcian-Periodic Acid Schiff. Au moins 3 prlvements par tumeur et 2
prlvements en priphrie des tumeurs ont t faits. Des prlvements
ont t galement faits sur les limites de rsection chirurgicale et sur les
ganglions lymphatiques dissqus de la pice opratoire. Les tumeurs ont
t classes en deux groupes selon leur localisation proximale ou distale.
Ont t considres tumeurs de lestomac proximal celles dont le centre
tait localis dans les 4 cm de la jonction so-gastrique [2, 11]. Les
autres taient appeles tumeurs de localisation distale.
Les paramtres suivants ont t valus : sexe, ge, aspect macros-
copique, dimensions de la tumeur, lsions pritumorales (dysplasie,
mtaplasie intestinale, gastrite chronique), nombre de ganglions lympha-
tiques mtastatiques, existence dinvasions endocapillaires et prinerveu-
ses et invasion tumorale de la limite de rsection chirurgicale de la paroi
gastrique.
Toutes les lames ont t relues par 3 anatomo-pathologistes
expriments et les tumeurs ont t classes dun point de vue histologi-
 Classifications histopronostiques des cancers gastriques

Tableau I. Rpartition des 94 adnocarcinomes gastriques selon les diffrentes classifications

histologiques.
Classification of the 94 gastric carcinomas.

Classifications des tumeurs Estomac Estomac Total P

proximal distal n = 94
n = 25 n = 69

OMS 0,70
Tubuleux 18 28 46
Cellules en 3 25 28
bague
chaton
Mucineux 2 6 8
Papillaire 1 2 3
Autresa 1 8 9
Goseki 0,38
Groupe I 13 23 36
Groupe II 3 3 6
Groupe III 3 10 13
Groupe IV 6 33 39
Lauren 0,01
Intestinal 19 32 51
Diffus 5 28 33
Inclassable 1 9 10
Classification en fonction du pourcentage 0,17
de cellules en bague chaton
Aucune 14 31 45
0-5 % 5 7 12
6-75 % 3 5 8
76-100 % 3 3 26

a
une tumeur adnosquameuse, 1 tumeur cellules syncytiotrophoblastiques et 7 tumeurs indiffrencies.

que selon les classifications pTNM, OMS, Lauren et Goseki. La classifica-
tion de Goseki est la suivante [14] : groupe I : tumeurs riches en
formations glandulaires, peu mucoscrtantes ; groupe II : tumeurs riches
en formations glandulaires, trs mucoscrtantes ; groupe III : tumeurs
pauvres en formations glandulaires, peu mucoscrtantes ; groupe IV :
tumeurs pauvres en formations glandulaires, trs mucoscrtantes. La
classification histologique de lOMS classe les adnocarcinomes en
adnocarcinome papillaire, adnocarcinome tubuleux, adnocarcinome
mucineux et adnocarcinome avec cellules en bague chaton [15]. La
classification de Lauren classe les tumeurs en type intestinal, type diffus et
inclassable [16].
Dautre part les tumeurs ont t classes en fonction du pourcentage
de cellules en bague chaton (apprciation globale) : groupe I : 0 %,
groupe II : 1-25 %, groupe III : 26-75 % et groupe IV : 76-100 %.
La classification pTNM a t base sur les critres de UICC et AJC de
lanne 1997 selon lesquels le statut ganglionnaire est valu en fonction
du nombre de ganglions mtastatiques [17].
Analyse statistique : lanalyse des donnes pidmiologiques et
histologiques a t faite avec les tests U de Mann-Whitney, le test du Chi2
et le test t de Student sur le programme informatique SPSS. Lanalyse de
survie a t faite selon la mthode de Kaplan-Meier et le test du log-rank
a t utilis pour la comparaison des courbes de survie. La valeur de P
tait considre significative du point de vue statistique si elle tait
infrieure 0,05.
Rsultats
Quatre-vingt quatorze malades ont t tudis. Vingt-cinq
tumeurs (26,6 %) taient situes dans lestomac proximal et 69
(73,4 %) dans lestomac distal.
Les interventions chirurgicales pratiques taient une gastrec-
tomie sub-totale chez 56 % des malades, une gastrectomie totale
chez 35 % et une sophago-gastrectomie chez 9 %. Lge
moyen des malades tait 60 ans (extrmes : 25-85 ans). Il
sagissait de 37 femmes et 43 hommes. Lge et le sex ratio
ntaient pas significativement diffrents selon la localisation
tumorale. Cinq malades ayant des mtastases hpatiques ont t
traits par chimiothrapie aprs la chirurgie.
Analyse histologique des tumeurs
Cinquante-deux tumeurs (55 %) taient daspect infiltrant, 30
(31 %) daspect ulcrovgtant, 8 (9 %) daspect vgtant et 4
(5 %) daspect polypode. Les tumeurs daspect infiltrant taient
significativement plus frquentes dans le type diffus (26/33) que
dans le type intestinal de Lauren (21/51) (P = 0,014) ; 5 des
tumeurs de type inclassable taient infiltrantes.
La rpartition des tumeurs selon les diffrentes classifications
et selon le sige tumoral (proximal et distal) est indique dans le
tableau I. Trente-cinq des 36 tumeurs classes dans le groupe I de
Goseki ont t considres de type intestinal selon Lauren et une
tait inclassable (tableau II, figure 1). Pour les 39 tumeurs du
groupe IV de Goseki, 32 ont t classes dans le type diffus selon
Lauren (figure 2). La comparaison des autres groupes est
indique dans le tableau II (figure 3, 4 et 5). Latteinte ganglion-
naire tait moins frquente dans le groupe III que dans les autres
groupes de la classification de Goseki (P = 0,033) (tableau III).
Mais la survie du groupe III ntait pas statistiquement diffrente
de celle des autres groupes.
Dans les zones pritumorales, nous avons not dans 8 cas
une dysplasie pithliale, dans 36 cas une mtaplasie intestinale

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 N. alli Demirkan et al.

Tableau II. Comparaison de la classification de Goseki celle de

Lauren.
Correlation between Goseki and Lauren classifications.

Lauren

Type intestinal Type diffus Cas inclassables Total

Goseki I 35 0 1 36
II 3 1 2 6
III 6 0 7 13
IV 7 32 0 39
Total 51 33 10 94

et dans 16 cas une gastrite chronique. Une mtaplasie intestinale

tait note dans 26 des 51 cas du type intestinal de Lauren, 6 des
33 cas de type diffus et 4 des 10 cas de type inclassable
(P = 0,01). Dans lestomac distal et proximal, le pourcentage de
gastrite chronique pritumorale tait de 20 % en cas de tumeur
de lestomac distal et de 12,5 % des cas en tumeur de lestomac
proximal.
Fig. 3 Carcinome gastrique de type inclassable selon Lauren et qui
est inclus dans le groupe II de Goseki (H & E X40).
A case with Lauren unclassified type or Goseki group II gastric
carcinoma (H & E X40).
Le nombre de mtastases ganglionnaires tait significative-
ment plus important en cas de tumeur proximale que distale
(tableau IV) ; de mme, linvasion prinerveuse et linvasion
endocapillaire taient significativement plus frquentes en cas de
tumeur proximale. La frquence de lextension endocapillaire, le
nombre de ganglions dissqus et de ganglions mtastatiques
pour chaque groupe de Goseki sont indiqus dans le tableau III.

Fig. 1 Carcinome gastrique de type intestinal selon Lauren et qui est
inclus dans le groupe I de Goseki (H & E X40).
A case with Lauren intestinal type or Goseki group I gastric
carcinoma (H & E X40).
Facteurs pronostiques
La dure moyenne du suivi tait 22 mois pour les cancers de
lestomac proximal et 40 mois pour les cancers de lestomac
distal. La survie tait significativement meilleure en cas de tumeur
de localisation distale : la probabilit de survie 2 et 4 ans tait
respectivement de 71 % et 42 % pour la localisation distale,
contre respectivement 59 % et 25 % en cas de tumeur de
localisation proximale (log rank P = 0,038).
Le taux de survie global 4 ans tait de 53 % chez les
malades avec une tumeur sans cellules en bague chaton
(groupe I) et de 50 % chez les malades avec une tumeur de
groupe IV (classement en fonction du pourcentage de cellules en
bague chaton). La survie entre les diffrents groupes classs
selon Goseki ntait pas statistiquement diffrente non plus : le

Fig. 2 Carcinome gastrique avec cellules en bague chaton class dans

le groupe IV selon Goseki et le type diffus selon Lauren (AB-PAS Fig. 4 Carcinome gastrique de type inclassable selon Lauren et qui
X 40). est inclus dans le groupe III de Goseki (H & E X 40).
A case with Group IV Goseki or Lauren diffuse type that have A case with Lauren unclassified type or Goseki group III gastric
signet ring cells (AB-PAS X 40). carcinoma (H & E X 40).

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 Classifications histopronostiques des cancers gastriques

taux de survie global 4 ans tait de 45 % pour le groupe I et de

50 % pour le groupe IV. Il y avait une diffrence significative de
survie seulement pour la classification TNM : la probabilit de
survie 4 ans pour les stades I et IV de TNM tait respectivement
de 70 % et 32 % (P < 0,005).

La survie des tumeurs gastriques daspect vgtant et poly-

pode tait significativement meilleure que celles des tumeurs
daspect infiltrant et ulcrovgtant (P = 0,038) : la probabilit
de survie 4 ans tait de 67 % pour les tumeurs gastriques
daspect vgtant et polypode et de 33 % pour les tumeurs
gastriques daspect infiltrant et ulcrovgtant.

Lexistence de mtastases ganglionnaires, le nombre de

mtastases ganglionnaires, linvasion de la paroi gastrique,
linvasion endocapillaire, linvasion prinerveuse et linvasion de
Fig. 5 Carcinome gastrique de type inclassable selon Lauren et qui
est inclus dans le groupe III de Goseki (H & E X 200). la limite de rsection chirurgicale taient des paramtres signifi-
cativement associs une moins bonne survie (tableau IV).
A case with Lauren unclassified type or Goseki group III gastric
carcinoma (H & E X 200).

Tableau III. Facteurs pronostiques selon les groupes dtermins par la classification de Goseki.
Prognostic factors in the different groups according to Goseki classification.

Total Groupe I Groupe II Groupe III Groupe IV

n = 94 n = 36 n=6 n = 13 n = 39

Nombre moyen de ganglions dissqus 15 13 10 11 18

par malade
Cas avec mtastases ganglionnaires 69 25 6 5 33
Nombre moyen de ganglions atteints 5,4 3,6 6,1 1,3 8,3
Invasion tumorale endocapillaire 63 24 5 11 23
Invasion de la muqueuse 5 1 0 0 4
Invasion de la sous-muqueuse 5 3 1 0 1
Invasion de toute la paroi gastrique 84 32 5 13 34
Invasion de la limite de rsection de 13 7 1 2 3
lexrse chirurgicale proximale
Invasion de la limite de rsection de 6 3 0 0 3
lexrse chirurgicale distale
Diamtre moyen de la tumeur (cm) 4,6 5,0 4,4 4,3 4,4

Tableau IV. Modes dextension selon la localisation tumorale.

Dissemination routes by tumor localization.

Total Estomac proximal Estomac distal P

n = 94 n = 25 n = 69

Cas avec mtastases ganglionnaires 69 21 48 0,0005

Nombre moyen de ganglions atteints par 5,4 6,1 5,1 0,0002
malade
Invasion de la paroi gastrique 0,0082
Muqueuse 5 0 5
Sous-muqueuse 5 1 4
Sreuse gastrique 84 24 60
Invasion de la limite de rsection 0,01
chirurgicale
Proximale 13 8 5
Distale 6 1 5
Invasion endocapillaire 63 20 43 0,0041
Invasion prinerveuse 65 20 45 0,0008
Diamtre moyen de la tumeur (cm) 4,6 5,0 4,4 0,0689

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 N. alli Demirkan et al.
Discussion
Lincidence des carcinomes gastriques a diminu au cours
des dernires annes [1, 12]. La frquence des cancers localiss
lestomac proximal a augment par rapport celle des
carcinomes de lestomac distal [1-3, 12]. La cause de laugmen-
tation des cancers du cardia ainsi que celle des cancers du bas
sophage nest pas encore lucide.
Dans notre tude, les tumeurs localises lestomac proximal
reprsentaient 26 % des carcinomes gastriques, ce qui est
comparable aux sries de la littrature faisant tat dune
variation de 9,3 40 % dans lesquelles se trouvent aussi les
adnocarcinomes dvelopps sur muqueuse de Barrett [11, 18].
Dans notre tude les adnocarcinomes proximaux taient de plus
mauvais pronostic que les adnocarcinomes distaux, comme
lont constat plusieurs auteurs [1, 8, 19-22]. Le mauvais
pronostic des cancers du cardia pourrait tre d au diagnostic
tardif, la difficult dabord chirurgical de la rgion atteinte ou
un comportement biologique diffrent [9, 12, 21, 23, 24].
Le type histologique varie selon la localisation des tumeurs
gastriques [1, 12]. Kampscher et al. [8] et Antonioli et al. [2] ont
constat que les carcinomes composs de cellules en bague
chaton taient frquents dans lestomac distal. Dans notre tude,
le type intestinal de Lauren tait plus frquent dans lestomac
proximal (19/25) que dans lestomac distal (32/69) (P = 0,01).
Le type histologique des cancers de lestomac proximal navait
pas de signification pronostique. Contrairement certaines
publications [2], les tumeurs avec prdominance de cellules en
bague chaton ntait pas de plus mauvais pronostic.
Il existe diffrentes classifications histopronostiques des carci-
nomes gastriques. La classification de lOMS est une classification
morphologique sans valeur pronostique [13, 25]. Par contre la
classification de Lauren, plus reproductible, est corrle
lvolution des tumeurs [13, 15]. Mulligan ajoute une troisime
forme celles de Lauren : la forme cellules pylorocardiaques de
pronostic intermdiaire [10, 13, 25]. La classification de Ming,
base sur des critres architecturaux, dcrit deux formes :
expansive et infiltrante. Dans chacune, laspect cellulaire et
larchitecture tumorale peuvent varier, les tumeurs tant en
gnral mieux diffrencies dans la forme expansive. La valeur
pronostique de cette classification a t voque par certains
auteurs [26]. Nous navons pas valu cette classification, mais
nos rsultats indiquent que laspect macroscopique tait corrl
la survie. Dans la Japanese Research Society for Gastric Cancer,
les cancers gastriques sont classs selon la formation tubulaire et
selon les types mucineux, papillaires et la prsence de cellules en
bague chaton. Cette classification assez complexe semble tre
peu reproductible [14]. Certaines tudes rcentes ont montr que
la classification de Goseki a une valeur pronostique additionnelle
celle de la classification TNM [21, 22, 26, 27]. La classification
TNM tait la mieux corrle au pronostic dans notre tude. Etant
donn que les cancers gastriques ont une volution souvent
mauvaise, la classification TNM napparat pas suffisante compte
tenu des importantes diffrences entre les diffrents formes
tumorales, tant sur plan macroscopique quhistologique. Nous
avons utilis la classification de Goseki, qui parat assez
reproductible [28] avec celle de Lauren et de lOMS. Nous avons
constat que dans le groupe III de Goseki les mtastases
ganglionnaires taient moins frquentes (P = 0,033). Toutefois,
cela navait pas dimpact sur la survie, mais le nombre de
malades tudis tait faible.
Pour Goseki et al. [14], le mode dextension variait selon le
groupe. Dans une srie autopsique de 200 malades prsentant
un carcinome gastrique, lextension par voie hmatogne
saccompagnant de mtastases hpatiques tait plus frquente
dans le groupe I et lextension par voie lymphatique saccompa-
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gnant dune invasion pritonale et de mtastases ganglionnai-
res, plus frquente dans le groupe IV [14]. Dans le groupe III
lextension tait htrogne avec des mtastases prdominant
dans la mlle osseuse. Limpact pronostique de la classification
de Goseki est controvers [27-33]. Dans la srie de Sorgun et al.,
les tumeurs du groupe III de Goseki (peu diffrencies) taient de
mauvais pronostic [28]. En revanche, certains auteurs ont insist
sur la mucoscrtion et ont suggr que les tumeurs mucoscr-
tantes (Goseki II + IV) taient de plus mauvais pronostic que les
tumeurs peu mucoscrtantes (Goseki I + III) [29, 32]. Dans les
groupes I et II de Goseki, Stachura et al. ont montr que les voies
de dissmination taient diffrentes comme ltait galement le
pronostic [31]. Nos rsultats obtenus pour chaque groupe de la
classification de Goseki (I, II, III et IV) ou globalement aprs
rpartition en deux groupes (I + III et II + IV), nont pas montr de
diffrence dans la survie. Yokota et al. ont identifi rcemment un
groupe de carcinomes gastriques peu diffrencis et darchitec-
ture compacte [34]. Ce groupe de cancers saccompagnait
rarement de mtastases ganglionnaires et tait de meilleur
pronostic. Nous pensons que ces tumeurs, qui ont un mode
dextension diffrent, appartiennent au groupe III de Goseki. Les
13 tumeurs du groupe III de Goseki de notre tude, classes de
type intestinal peu diffrenci ou de type inclassable selon
Lauren, devraient tre traites diffremment compte tenu de leur
voie de dissmination particulire.
Les facteurs de mauvais pronostic : nombre lev de gan-
glions mtastatiques, invasion prinerveuse et invasion endoca-
pillaire, taient plus frquents dans les cancers de lestomac
proximal que dans les cancers de lestomac distal, alors que la
frquence des autres facteurs pronostiques comme latteinte
ganglionnaire, la profondeur dinvasion et linvasion de la limite
de rsection chirurgicale ntait pas statistiquement diffrente
selon la localisation. Ceci signifie que le mauvais pronostic des
cancers du cardia ne serait pas d la dissmination locale.
En conclusion, nous avons constat que les adnocarcinomes
de lestomac proximal taient de plus mauvais pronostic. Le type
intestinal de Lauren tait prdominant dans les tumeurs de cette
localisation. Le nombre de ganglions mtastatiques, linvasion
prinerveuse et linvasion endocapillaire taient galement plus
frquents. La classification TNM est corrle la survie. La
classification de Goseki a identifi un groupe de tumeurs qui
saccompagnent rarement de mtastases ganglionnaires. Il sem-
ble donc utile dappliquer la classification de Goseki en plus de
celle de Lauren, mme si notre travail na pu dmontrer que cela
avait un effet pronostique.
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