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journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264

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Mécanismes d'exposition à l'allicine pour l'amélioration

de la fermentation des boues : focus sur les processus de
fermentation et les traits métaboliques microbiens

Croc1, ,2Wen Xuan Huang1,,2

Feng Wang1,2,Jingyang Luo1,2,*, Shiyu Yunqi
Zhang1,2, Le Zhang1,2, Xiaoshi Cheng 1,2, Wei Du 1,2, Fang Croc1,2,
,
Jiashun Cao1 2, Yang Wu3,*
1Laboratoire clé de régulation intégrée et de développement des ressources sur les lacs peu profonds, ministère de l'Éducation,
Université Hohai, Nanjing 210098, Chine
2Collège d'environnement, Université Hohai, Nanjing 210098, Chine
3Laboratoire clé d'État de contrôle de la pollution et de réutilisation des ressources, École des sciences et de l'ingénierie de l'environnement,
Université de Tongji, Shanghai 200092, Chine

informations sur l'article abstrait

Historique des articles : En tant que produit fréquemment utilisé ayant une activité antimicrobienne, l'allicine consommée pourrait
Reçu le 23 juin 2021 être rejetée et concentrée dans les boues activées (WAS). Cependant, l'influence de l'allicine (en tant que
Révisé le 18 juillet 2021 polluant exogène) sur la fermentation des WAS n'a pas été clairement révélée. Cette étude visait à divulguent
Accepté le 22 juillet 2021 les impacts de l'allicine sur la génération d'acides gras volatils (AGV) pendant la fermentation WAS. Les
résultats ont montré que la présence appropriée d'allicine (10 mg/g de TSS) a amélioré de manière
significative le rendement en AGV (1 894 contre 575 mg DCO/L dans le contrôle). avec une proportion accrue
Mots clés: d'acétate (24,3%). Une exploration plus approfondie a révélé que l'allicine favorisait simultanément la
Allicine solubilisation, l'hydrolyse et l'acidification du WAS. L'analyse métagénomique a révélé que les gènes clés
Boues activées résiduaires (WAS) impliqués dans le métabolisme de l'hydrolyse extracellulaire (c'est à dire.CAZymes), le transport
Fermentation anaérobie membranaire (c'est-à-dire, gtsAettT), métabolisme du substrat (c'est à dire, yhdRethtK) et la synthèse des
Analyse météonomique acides gras (c'est-à-dire accAetacD) étaient tous fortement exprimés. L'allicine a également induit les
Gènes fonctionnels bactéries à produire davantage de molécules de signalisation et à réguler les fonctions cellulaires, améliorant
ainsi la capacité d'adaptation et de régulation microbienne à un environnement défavorable. De plus, les
variations des microbes fermentatifs et leurs contributions à la régulation positive des gènes fonctionnels (
c'est-à-dire ytfR,gltL, INV,IODet pflD) pour la génération de VFA ont été divulgués. Dans l'ensemble, la
stimulation simultanée des abondances microbiennes fonctionnelles et des activités métaboliques a
contribué à la production de VFA dans des réacteurs conditionnés à l'allicine.
© 2021 Centre de recherche pour les sciences éco-environnementales, Académie chinoise de
Sciences Edité par Elsevier BV

*Auteur correspondant.
E-mails :luojy2016@hhu.edu.cn,wuyang1026@tongji.edu.cn (Y. Wu).

https://doi.org/10.1016/j.jes.2021.07.024
1001-0742/© 2021 Centre de recherche pour les sciences éco-environnementales, Académie chinoise des sciences. Publié par Elsevier BV
254 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264
Introduction
Le traitement des boues activées (WAS) est extrêmement important et
urgent pour le fonctionnement hautement efficace des usines de
traitement des eaux usées (STP), compte tenu de la production
croissante de WAS. En Chine, la production de WAS devrait augmenter de
près de 5 % par an (Luo et coll., 2019a) et devrait atteindre 70 millions de
tonnes (80 % d'humidité) d'ici 2025 (Klatte et coll., 2014Les approches
conventionnelles d'élimination des WAS, telles que la mise en décharge
et l'incinération, ont récemment suscité de nombreuses préoccupations
et critiques en termes de durabilité environnementale (gaspillage
important de ressources organiques et pollution secondaire de
l'environnement) et économique (pénurie de terres et coûts
d'exploitation élevés) (Luo et coll., 2020c). Alternativement, la forte
proportion de substances organiques (par exemple,glucides et protéines)
contenus dans les WAS en font également un réservoir de matières
premières vaste et économique pour la valorisation des ressources.
La fermentation anaérobie a été largement acceptée comme une stratégie
prometteuse pour l'élimination des WAS avec récupération des ressources
vertes (Luo et coll., 2018Par exemple, la fermentation WAS pourrait produire
efficacement des acides gras volatils (AGV), qui présentaient des applications
multiples (c'est à dire.sources de carbone pour les STP, les ingrédients pour les
biocarburants et la synthèse des bioproduits) (Fasahati et Liu, 2014). La
production d'AGV est principalement un processus biologique et les micro-
organismes fonctionnels jouent un rôle important lors de la bioconversion. Les
activités métaboliques des microbes fonctionnels étaient donc essentielles à la
production finale d'AGV. À l'exception des conditions opérationnelles (c'est à
dire.pH, température et SRT), les activités microbiennes dans les réacteurs
anaérobies étaient également facilement affectées par les polluants exogènes,
notamment les polluants toxiques (Peng et coll., 2021).
WAS est un mélange de divers composés, dont de nombreuses
substances toxiques et nocives (c'est à dire.métaux lourds et polluants
organiques) (Luo et coll., 2019b). Parmi eux, l’allicine est considérée
comme un polluant exogène nouvellement concerné dans le WAS.
L’allicine est largement présente dans les aliments quotidiens (c'est à
dire.pousses d'ail et oignons) en raison de ses saveurs distinctives. De
plus, en tant qu'antibiotique naturel à large spectre, il a été largement
utilisé dans les pratiques médicales comme remède contre les maladies (
Khanum et coll., 2004). En 2017, la production mondiale d’oignons a
atteint 3,33×dix7tonnes (Tao et coll., 2021). Ainsi, la consommation
importante d'allicine dans la vie quotidienne entraînerait son rejet
important et son entrée dans les STP à proximité et potentiellement se
concentrerait dans le WAS. Comme indiqué, l'allicine peut interférer avec
la stabilité de la membrane cellulaire et inhiber les activités métaboliques
de certains micro-organismes (Mozaffari Nejad et al., 2014;Reiter et coll.,
2017). Une publication précédente a démontré que l'allicine pourrait
affecter la communauté archéenne et diminuer l'abondance relative de
Méthanosaeta, responsable de la production de méthane lors de la
digestion des déchets alimentaires (Tao et coll., 2020). Cependant, la
fermentation anaérobie et la digestion diffèrent en raison des
différences dans leurs produits finaux et dans les conditions de réaction.
Les caractéristiques des déchets alimentaires et du WAS diffèrent
également considérablement. Par conséquent, l'impact de l'allicine
présente dans le WAS sur la structure microbienne et la production
ultérieure d'AGV reste inconnu. De plus, la production d’AGV implique
une série d’étapes biochimiques (c'est à dire.solubilisation, hy-
drolyse et acidification), et un large éventail d'enzymes actives et de
gènes fonctionnels sont nécessaires pour un métabolisme efficace
du substrat pendant la fermentation WAS. L'enquête
métagénomique a principalement porté sur les espèces
microbiennes, l'activité métabolique et l'expression des gènes dans
le processus de fermentation anaérobie (Luo et coll., 2021c
).L'élucidation de ces questions a contribué à mieux révéler les
mécanismes de promotion des AGV lors de la formation de WAS
induite par l'allicine. Néanmoins, à notre connaissance, les
influences de l'allicine sur le processus de fermentation ainsi que les
profils microbiens fonctionnels n'ont pas été étudiés. mais a été
systématiquement illustré.
Cette recherche vise à divulguer les impacts de l'allicine sur la
fermentation WAS pour la production d'AGV. Les associations de l'allicine
avec l'efficacité de la solubilisation, de l'hydrolyse et de l'acidification de
WAS sont également divulguées. Les expressions génétiques
fonctionnelles liées au métabolisme des substances fermentaires et à la
biosynthèse des AGV et leurs interrelations avec les microbes. La
succession des communautés a été analysée de manière approfondie
par analyse métagénomique. Ce travail élargit la compréhension des
impacts de l'allicine sur le processus de fermentation WAS, notamment
en termes de traits génétiques et fonctionnels, et fournit de nouvelles
informations sur les corrélations entre les polluants exogènes et
l'efficacité de la fermentation.
1. Matériels et méthodes
1.1. Caractéristiques du WAS et de l'allicine
Le WAS utilisé dans cette étude a été obtenu auprès d'un STP à
Nanjing, en Chine. Le WAS retiré a d'abord été percolé pour éliminer
les particules de matière inorganique, puis déposé à 4°C pendant 12
heures pour obtenir des WAS concentrés comme substrats de
fermentation. Les principales caractéristiques des WAS concentrés
étaient les suivantes : matières totales en suspension (TSS) 20 120±
220 mg/L, matières volatiles en suspension (VSS) 8910±250 mg/L,
demande chimique totale en oxygène 20210±215 mg/L, demande
chimique en oxygène soluble 395±30 mg/L, protéines solubles 25,4±
2,1 mg/L, glucides solubles 9,3±0,6 mg/L, AGV totaux 41,5±2,4 mg
DCO/L et pH 7,1±0,1. Allicine (pureté :≥95%) ont été obtenus auprès
de Sigma-Aldrich (St. Louis, MO, USA).
1.2. Influence des allicines sur la génération d'AGV dérivés de la
fermentation WAS
Les impacts de l'allicine sur la fermentation du WAS pour la production
d'AGV ont été réalisés dans cinq bouteilles en verre identiques (volume
utile de 600 mL). Dans un premier temps, 300 mL de WAS concentré ont
été ajoutés aux bouteilles pour garantir une homogénéisation et un
mélange complets pendant la fermentation. a été réglé sur 0 (R0), 10
(R1), 20 (R2), 50 (R3) et 100 (R4) mg/g TSS. Ensuite, tous les réacteurs ont
été purgés avec du N de haute pureté.2(>99%) pendant 10 minutes pour
maintenir l'environnement anaérobie puis placé dans un agitateur à bain
d'air à 37,5°C avec une vitesse d'agitation de 180 tr/min. Les mélanges
ont été échantillonnés chaque jour pour étudier les variations d'AGV au
cours du processus de fermentation.
 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264 255

Divulguer les influences des allicines sur la solubilisation et

l'hydrolyse des WAS, la teneur en protéines solubles et en glucides.
2. Résultats et discussion
drates (composants organiques dominants dans WAS), NH+ 4-N, et
2.1. Influences de l'allicine sur la production d'AGV pendant la
PO43−
-P (hydrosats typiques lors de l'hydrolyse WAS) ont été dé-
fermentation WAS
détectés respectivement à 2 et 4 jours. En ce qui concerne les
corrélations entre le dosage de l'allicine et le processus
Les corrélations entre le dosage de l'allicine et l'accumulation d'AGV dans
d'acidification, les activités des enzymes typiques formant des
le processus de fermentation WAS ont été divulguées pour la première
acides, notamment la phosphotransacétylase (PTA) et l'acétate
fois (Figure 1). L'accumulation maximale d'AGV dans le réacteur témoin
kinase (ACK), qui sont responsables de la biosynthèse de l'acide
(R0) était de 575 mg DCO/L au jour 4. Cependant, le rendement en AGV a
acétique, et La succinyl CoA transférase (SCOT) et l'oxaloacétate
été remarquablement amélioré avec l'ajout d'allicine. Par exemple, la
transcarboxylase (OAATC), associées à l'acide propionique, ont
génération maximale d'AGV a été améliorée à 1894 et 2103. mg DCO/L
également été évaluées (Luo et coll., 2021aDe plus, la libération
dans les réacteurs avec respectivement 10 (R1) et 20 (R2) mg d'allicine/g
d'adénosine 5'-triphosphate (ATP) et de lactate déshydrogénase
de TSS. Néanmoins, une nouvelle augmentation de la dose d'allicine n'a
(LDH) a été analysée pour déterminer l'activité générale et l'intégrité
que peu contribué à la promotion des AGV. L'accumulation la plus élevée
membranaire des micro-organismes (Wu et coll., 2021).
d'AGV était d'environ 2 077 et 2 248 mg de DCO. /L dans les réacteurs R3
De plus, pour révéler le changement dans la communauté
(50 mg d'allicine/g de TSS) et R4 (100 mg d'allicine/g de TSS),
microbienne et l'expression génétique associée qui participe à la
respectivement.
production d'AGV, des échantillons de boues R0, R1 et R3 ont été
L'ajout d'allicine a montré des impacts significatifs sur la
collectés à la fin de la fermentation pour le séquençage et l'analyse
distribution des produits AGV pendant la fermentation WAS (Figure
métagénomique d'Illumina MiSeq.
1B) Par exemple, l'acide propionique était l'AGV dominant dans le
groupe témoin (41,4 %), alors que la proportion d'acide acétique ne
1.3. Méthodes analytiques
représentait que 5,9 % du total des AGV. Néanmoins, la proportion
d'acide acétique a été augmentée à 24,3 %. dans le réacteur R1 et a
Les déterminations de TSS, VSS, NH+ 4,PO3−et
4 la DCO étaient
encore augmenté à 33,4 % dans le réacteur R3. L'acide acétique est
évalué selon des méthodes standards (Fédération et Association,
largement utilisé comme excellent solvant, conservateur alimentaire
2005Les niveaux de protéines, de glucides et d'enzymes acidogènes
et précurseur de divers produits chimiques (par exemple,alcool,
(PTA, ACK, SCOT et OAATC) ont été détectés selon une publication
aldéhyde ou cétone) (Pal et Nayak, 2017Il possède également la
antérieure (Luo et coll., 2020aDe plus, la caractérisation de l'EPS a
taille de marché la plus élevée au monde (350 000 tonnes/an) parmi
été réalisée par spectrométrie de fluorescence tridimensionnelle à
les VFA typiques (Zhang et coll., 2020a). Par conséquent,
matrice d'excitation-émission (EEM) (F7000, Hitachi, Japon) (Wu et
l'amélioration du rapport acétate favoriserait davantage la valeur
coll., 2020aLa concentration d'ATP et la libération de LDH ont été
économique et pratique des produits de fermentation dérivés du
mesurées respectivement par un kit de test d'ATP (Beyotime, Chine)
WAS. De plus, les proportions de butyrate et de valérate étaient
et un kit de détection de cytotoxicité (Roche Applied Science),
toutes deux diminuées en présence d'allicine. 28,6 % et 24,1 % dans
conformément aux instructions des fabricants.
le réacteur témoin et 12,3 % et 16,8 % dans le réacteur R3,
respectivement.
De plus, les échantillons ont été centrifugés à 10 000 tr/min pendant
Dans l’ensemble, la présence d’allicine a évidemment affecté à la fois
10 minutes, puis le surnageant a été filtré sur un filtre à 0,45 µm
l’accumulation et la composition des AGV.
membrane et immédiatement mesuré pour la production de VFA par
chromatographie en phase gazeuse (GC) (Agilent 7820A, USA), en se
référant à la littérature précédente pour les conditions opératoires 2.2. Influences de l'allicine sur le processus de fermentation

spécifiques (Wu et coll., 2021La concentration totale en AGV a été particulier pour la promotion des AGV

calculée comme la somme des acides acétique, propionique, butyrique et

valérique avec une conversion stoechiométrique de la DCO, qui était La fermentation WAS pour la génération d'AGV comprend principalement trois

respectivement de 1,07, 1,51, 1,82 et 2,04, et a finalement été exprimée étapes : solubilisation, hydrolyse et acidification. Cependant, WAS est

en mg DCO/L. L'analyse des échantillons de boues a été réalisée sur généralement cimenté et floculé par des substances polymères

la plateforme Illumina MiSeq (Biozeron, Chine).Les méthodes détaillées extracellulaires (EPS), qui doivent d'abord se solubiliser et s'hydrolyser dans

sont décrites dans une publication précédente (Ping et coll., 2020). En des substrats biodisponibles à petites molécules avant d'entrer dans les

bref, l'ADN total dans les échantillons de boues a d'abord été extrait par microbes pour métabolisme intercellulaire (Luo et coll., 2021b).Les processus

le réactif TRIzol (Invitrogen) Lyse. Ensuite, la plateforme Illumina HiSeq de solubilisation et d'hydrolyse ultérieurs sont fréquemment considérés

2500 a été utilisée pour séquencer l'ADN génomique avec une stratégie à comme les étapes limitantes de la fermentation WAS. Par conséquent, les

extrémités appariées de 150 pb. Les données de séquençage originales corrélations de l'allicine avec les efficacités de solubilisation et d'hydrolyse ont

ont été filtrées. par les logiciels SeqPrep et Sickle pour garantir été divulguées pour la première fois.

l'exactitude de l'analyse bioinformatique de suivi. Le logiciel Bowtie a été

utilisé pour comparer les lectures nettes obtenues avec le génome de
référence désigné. L'expression de tous les gènes dans les groupes
expérimentaux a été analysée pour identifier les gènes exprimés
différentiellement ( DEG). Enfin, Gene Ontology (GO) et Kyoto
Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG) ont été analysés selon les
paramètres d’annotation par défaut (Hyatt et coll., 2012;Kanehisa et coll.,
2013).
2.2.1. Processus de solubilisation
En tant que composants principaux du WAS, la teneur en glucides et
protéines solubles pourrait refléter directement l'efficacité de
solubilisation du WAS (Niu et coll., 2013).Comme exposé dansFigure 2A,
les niveaux de substrats solubles ont tous augmenté en présence
d'allicine. Les protéines et les glucides solubles n'étaient que de 45,1 et
43,7 mg/L dans le réacteur R0 à 2 jours, respectivement.
256 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264

Fig. 1. – (A) variations des VFA et (B) rapport des VFA individuels dans différents réacteurs de fermentation WAS.

Fig. 2. – (A) Concentrations de glucides et de protéines solubles ; (B) Concentrations de LB-EPS et TB-EPS ; (C) Spectres de
fluorescence EEM du SMP pendant la fermentation WAS.

Cependant, ils se sont améliorés à 173,3 et 55,2 mg/L dans le réacteur R1
et ont encore augmenté à 469,7 et 76,7 mg/L dans le réacteur R4. Les
effets positifs de l'allicine sur la solubilisation du WAS ont également été
démontrés par la caractérisation EEM du surnageant de fermentation (
Figure 2C) Les principaux substrats solubles dans les liquides de
fermentation étaient des protéines de type tryptophane (T1 et T2).
positions) et les protéines de type tyrosine (positions B1 et B2), qui
sont généralement acceptées comme étant biodégradables par les
bactéries fermentaires (Wu et coll., 2020bCependant, les intensités
de fluorescence (positivement corrélées à la concentration de
substrats fluorescents) ont été améliorées avec l'ajout d'allicine.
 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264
Fig. 3. – (A) Les concentrations d'hydrosats solubles et les activités enzymatiques des hydrolases ; (B) les activités relatives de
l'enzyme acidogène pendant la fermentation WAS au jour 4.
Le EPS représente 80 % de la masse du WAS et les principaux
composants sont les protéines et les glucides (Luo et coll., 2021b;
Pang et coll., 2021On s'attendait donc à ce que l'augmentation des
protéines et des glucides solubles provienne de la perturbation des
EPS.Figure 2B, les teneurs en TB-EPS et LB-EPS étaient toutes deux
diminuées dans le réacteur conditionné à l'allicine, et la tendance à
la réduction était étroitement associée au dosage d'allicine. Par
exemple, les teneurs en TB-EPS et LB-EPS étaient de 9,5 et 41,8 mg/
g TSS dans le groupe témoin et réduits à 3,6 et 18,3 mg/g TSS dans
le réacteur R3, respectivement. Par conséquent, on peut conclure
que l'ajout d'allicine a favorisé la perturbation de l'EPS dans WAS
pendant le processus de solubilisation et a entraîné Cela
entraînerait une augmentation évidente des substances organiques
solubles, ce qui bénéficierait au processus de fermentation
anaérobie en fournissant davantage de substrats biodisponibles
pour la transformation microbienne.
2.2.2. Processus d'hydrolyse
NH soluble+ 4-N et PO3− 4-P, qui dérivent principalement de
l'hydrolyse des matières organiques protéiques et contenant du P dans
les boues, peut être utilisée comme indicateur de l'efficacité de
l'hydrolyse WAS (Jin et coll., 2016).
Comme exposé dansfigure 3A, le contenu de NH+ 4-N et
PO43−
-P étaient respectivement de 13,2 et 46,1 mg/L dans le réacteur R0
à 4 jours, mais ils ont néanmoins augmenté progressivement avec l'augmentation
dose d'allicine. Par exemple, le contenu de NH+ 4-N et PO3− 4-P
étaient respectivement de 22,4 et 80,4 mg/L dans le réacteur R1 et
de 36,5 et 117,5 mg/L dans le réacteur R3. Néanmoins, lorsque la
dose d'allicine a augmenté à 100 mg/g de TSS, l'amélioration de
l'hydrolyse du WAS n'a pas été significatif (avec
37,9 mg/L de NH4+ soluble et 121,8 mg/L de PO soluble3− 4).Le
activités enzymatiques de la protéase etα-glucosidase, qui sont
impliquées dans le processus d'hydrolyse des protéines et des glucides (
Hu et coll., 2018), ont été respectivement augmentées de 1,16 et 1,28 fois
dans le réacteur R1, et de 1,31 et 1,46 fois dans le réacteur R3 par
rapport à celles du réacteur témoin.
De toute évidence, la présence d’allicine a également bénéficié à l’étape
d’hydrolyse du WAS et a joué un rôle essentiel dans l’accélération de la
production ultérieure d’AGV.
257
2.2.3. Processus d'acidification
En plus de substrats biodisponibles suffisants, la biosynthèse des
AGV dans le processus d'acidification dépendait également
fortement des activités microbiennes, telles que les enzymes
acidogènes (Luo et coll., 2020c).Comme illustré dansfigure 3B, par
rapport au réacteur R0 (100% de contrôle), les activités de PTA et
ACK, qui sont des enzymes vitales régulant la production d'acétate (
Luo et coll., 2014), ont été augmentées à 105,5 et 132,2 % dans le
réacteur R1 et encore améliorées à 114 et 132 % dans le réacteur
R3, respectivement. Cependant, les activités enzymatiques du SCOT
et de l'OAATC, responsables de la formation d'acide propionique,
étaient de 95,5. et 91,7 % dans le réacteur R1 et ont encore diminué
à 86,8 et 88,9 % dans le réacteur R3, respectivement. Ces résultats
sont en accord avec les variations de la composition des AGV
(rapport d'acétate augmenté mais avec proportions de propionate
diminuées) dans les réacteurs de fermentation avec ajout d'allicine.
Dans l’ensemble, la présence d’allicine a montré des effets positifs
simultanément sur la solubilisation, l’hydrolyse et l’acidification du WAS
et a finalement abouti à des performances de production d’AGV
satisfaisantes.
2.3. Informations métagénomiques sur les voies métaboliques
associées à la promotion des AGV pilotées par l'allicine
2.3.1. Influences de l'allicine sur le métabolisme de l'hydrolyse
extracellulaire
Les composants organiques (en particulier les protéines et les
glucides) du WAS doivent généralement être convertis en
substances solubles et micromoléculaires pour un métabolisme
microbien ultérieur (Pang et coll., 2020Dans cette étude, les
expressions génétiques fonctionnelles liées à l'hydrolyse ont donc
d'abord été étudiées, et elles se sont révélées enrichies dans des
réacteurs conditionnés à l'allicine.
Par exemple, l'abondance relative des glycosides hydrolases
(GH), responsables de l'hydrolyse des liaisons glycosidiques entre
les glucides, est passée de 28,1 % dans le réacteur R0 à 29,1 % dans
le réacteur R1 (Annexe A, Figure S1). De même, les estérases de
glucides ( CE), qui sont impliqués dans l’élimination des
modifications à base d’esters présentes dans les polysaccharides
258 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264
Fig. 4. – (A) Les abondances relatives des fonctions critiques basées sur les classifications KEGG, (B) Les gènes clés responsables des transporteurs
membranaires, (C) Les gènes clés responsables du métabolisme des glucides, (D) Les gènes clés responsables du métabolisme des acides aminés.
pour faciliter la fonction de la GH sur les polysaccharides complexes,
également améliorée dans les réacteurs conditionnés à l'allicine. Par
exemple, l'abondance relative de GH3, qui code pourβ-glucosidase,
a été augmentée de 1,7 et 1,5 fois dans les réacteurs R1 et R3,
respectivement, par rapport au groupe témoin. La forte expression
génétique des CAZymes induite par l'allicine indique généralement
la promotion des activités microbiennes pour l'hydrolyse du
substrat. Ces résultats ont de grandes accord avec la valorisation
des hydrosats solubles et des activités hydrolases évoquées ci-
dessus (figure 3UN).
2.3.2. Impacts de l'allicine sur le transport membranaire des
substrats métaboliques
La génération d'AGV est principalement un processus biologique qui se
produit dans le métabolisme intracellulaire, et les substrats biodisponibles
dans les liquides de fermentation doivent pénétrer dans les cellules internes.
viatransport membranaire (Regueira et coll., 2020Par conséquent, le transport
transmembranaire des substrats métaboliques pour le métabolisme
intracellulaire est essentiel à la génération d’AGV.
Comme démontré dansFigure 4A, l'abondance relative du
métabolisme de transport membranaire, responsable de l'apport de
substances organiques (Ye et al., 2018), était de 35,9 % dans R0, 37,5
% dans R1 et 37,6 % dans le réacteur R3. En particulier, la grande
majorité des gènes participant aux transporteurs de cassettes de
liaison à l'ATP (ABC), qui sont des transporteurs primaires de
diverses substances (par exemple,glucides et protéines) en mi-
cellules crobiennes (Hollenstein et coll., 2007), étaient évidemment
régulés positivement (Figure 4(B) et figure S2).Par exemple,
l'abondance relative des transporteurs de glucose/mannose (par
exemple, gtsA, gtsB etikB) et le galactofuranose (par exemple, ytfQ,
ytfT, ytfR) transporteurs (Luo et coll., 2021a), qui sont essentiels à
l'apport de métabolites glucidiques, a été amélioré dans les
réacteurs conditionnés à l'allicine. Par rapport au groupe témoin, les
abondances relatives deytfQ, ytfTetwxyaont été améliorés de 1,7,
2,4 et 9,69 fois dans le réacteur R1 et encore augmentés à 2,3, 11,5
et 16,0 fois dans le réacteur R3, respectivement.
L'expression génétique des transporteurs de glutamate/aspartate (
par exemple, gltI, gltKetGL) et les transporteurs de cystine (par exemple
tcyAettcyB), qui sont essentiels au transport des acides aminés, a
également été remarquablement améliorée dans les réacteurs R1 et R3.
Plus précisément, les abondances relatives detcyAettcyBdans le réacteur
R1 étaient 1,3 et 2,4 fois plus élevées que celles du réacteur R0 et encore
améliorées à 1,8 et 3,1 fois celles du réacteur R3, respectivement. De
toute évidence, la présence d'allicine favorisait le transport
transmembranaire des substrats métaboliques, ce qui conduisait à le
métabolisme intracellulaire des AGV.
2.3.3 Variations dans l'expression génétique du métabolisme du
substrat primaire avec l'allicine
Considérant que les glucides et les protéines sont les principaux
composants du WAS, les niveaux d'expression génétique liés au
métabolisme de ces substrats primaires ont été analysés plus en détail.
 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264
ysed.Comme indiqué dansFigure 4(A), l'abondance relative des gènes
impliqués dans le métabolisme des glucides et le métabolisme des acides
aminés était respectivement de 72,9 % et 77,5 % dans le réacteur R0 et de
73,0 % et 78,7 % dans le réacteur R1, et a légèrement augmenté à 73,1 % et
79,3 % dans le réacteur R3. De toute évidence, les variations du métabolisme
des glucides dans les différents réacteurs étaient insignifiantes tandis que les
variations du métabolisme des acides aminés étaient légèrement accentuées
dans les réacteurs conditionnés à l'allicine.
De plus, l’expression des gènes homologues annotée dans la
voie du métabolisme du glucose a été analysée plus en détail (
Figure 4C et annexe A, figure S3).L'abondance relative desINV([EC:
3.2.1.26]), qui est responsable de l'hydrolyse des composés O- et S-
glycosyle, était respectivement 6,0 et 76,8 fois plus élevée dans R1 et
R3 que dans le groupe témoin.malZ([EC:3.2.1.20]) codant pour
l'alpha-glucosidase etmalQ([EC:2.4.1.25]) codant pour la 4-
alphaglucanotransférase, qui participe à l'hydrolyse du glucose, a
présenté des tendances à la hausse comparables dans les réacteurs
conditionnés à l'allicine et s'est améliorée de 1,5 et 1,2 fois dans R1,
respectivement, par rapport au groupe témoin. les distributions de
htK([EC : 2.7.1.146]) codant pour la phosphofructokinase/
glucokinase ADP-dépendante etikB([EC:5.4.2.12]) codant pour la
phosphoglycérate mutase indépendante du 2,3-
bisphosphoglycérate, qui participent à la formation du pyruvate,
étaient de 2,1 et 1,1 fois dans le réacteur R1 et de 3,3 et 1,3 fois dans
le réacteur R3 par rapport au témoin. groupe, respectivement.
De même, les gènes fonctionnels impliqués dans le métabolisme
des acides aminés ont également été significativement améliorés
dans les réacteurs allicinconditionnés (Figure 4D et annexe A, figure
S4).Les gènes devXY([EC: 3.4.13.22]), qui est associée à l'hydrolyse
des acides aminés en agissant sur les liaisons peptidiques
(peptidases), était évidemment régulée positivement.IOD([EC:
3.7.1.22]) codant pour la 3D-(3,5/4)-trihydroxycyclohexane-1,2-dione
acylhydrolase (décyclisation) ont été augmentées de 1,3 et 2,6 fois
dans R1 et R3, respectivement.pyrB(aspartate
carbamoyltransférase, [EC:2.1.3.2]) etwxya(l'aspartate
aminotransférase, [EC:2.6.1.1]), qui participent au métabolisme de
l'aspartate, ont été augmentées de 3,1 et 14,6 fois et de 3,5 et 6,0
fois dans R1 et R3, respectivement.ikB(glutamine synthétase,
[EC:6.3.1.2]),GDH2(glutamate déshydrogénase, [EC:1.4.1.2]), AHr(
glutamate déshydrogénase (NADP+), [EC:1.4.1.4]),GLD (petite chaîne
de glutamate synthase (NADPH), [EC:1.4.1.13]) et GL(glutaminase,
[EC:3.5.1.2]), qui participent au métabolisme du glutamate, ont
également été améliorées dans des conditions conditionnées à
l'allicine par rapport au contrôle.Google Tag(l'alanine transaminase,
[EC:2.6.1.2]), qui sont des enzymes essentielles régulant le
métabolisme de l'alanine, était de 0,026 et 0,093 % dans les
réacteurs R0 et R1, respectivement.
Il est évident que la régulation positive significative des gènes
fonctionnels responsables des composés carbonés et protéiques
contribuerait à leur bioconversion en produits ultimes d'AGV.
2.3.4. Modifications des activités microbiennes impliquées dans le
métabolisme intermédiaire et la biosynthèse des acides gras
Le métabolisme du pyruvate situé dans la voie métabolique centrale
est essentiel à la génération finale d'AGV (Wu et coll., 2021).Comme
illustré dansFigure 5A et annexe A Figure S5, divers gènes clés
impliqués dans le métabolisme du pyruvate ont été
259
Fig. 5. – L'abondance relative des gènes clés responsables du (A)
métabolisme du pyruvate et (B) de la biosynthèse des acides gras dans
différents réacteurs.
régulée positivement dans les réacteurs conditionnés à l’allicine. Par
exemple,htK([EC:2.3.1.54]), qui est responsable du formatage de la
Cacétyltransférase (Stewart, 2011), a été multiplié par 19,2 et 119,9
dans les réacteurs R1 et R3, respectivement.ikB([EC:6.2.1.13]), qui
catalyse la formation réversible d'acétate et d'ATP à partir de
l'acétyl-CoA en utilisant de l'ADP et du phosphate, a également été
multipliée par 6,2 et 41,4 dans R1 et R3, respectivement. dexylA(
alpha-cétoglutarique semi-aldéhyde déshydrogénase, [EC:1.2.1.-]),
qui catalyse l'oxydation dépendante du NAD(P)+- du semi-aldéhyde
alpha-cétoglutarique en alpha-cétoglutarate, était de 0,11, 0,15 et
0,18 % dans les R0, R1 et R3, respectivement. L’amélioration de ces
voies métaboliques a donc été bénéfique à la génération ultérieure
d’AGV en fournissant les prérequis nécessaires.
En termes de biosynthèse des acides gras (Figure 5(B) et figure
S6), les abondances relatives deaccA, accB, accCetacDétaient tous
améliorés dans les réacteurs conditionnés à l'allicine.
L'augmentation évidente de l'abondance de ces gènes a sans aucun
doute contribué à la transformation biologique du carboxylate
acétyl-CoA en acétoacétyl-CoA, qui est considéré comme un
métabolite préalable à la génération d'AGV (Zhang et coll., 2020b
).Les abondances relatives defas, fabB, fabFetfH, qui sont des
acyltransférases et jouent un rôle important dans la voie de
biosynthèse des acides gras (Edwards et coll., 1997;Yuan et coll.,
2012), ont également été améliorés avec le dosage de l’allicine. De
plus, l’abondance relative degG, qui participe au transfert de
donneurs d'électrons entre NAD(P)H/NAD(P)+, était respectivement
de 2,82, 3,04 et 3,11 % dans les réacteurs R0, R1 et R3.
Généralement, les gènes hautement exprimés étaient
avantageux pour catalyser la synthèse et la sécrétion des enzymes
correspondantes, favorisant ainsi la production d'AGV. Ces résultats
illustrent l'effet positif du conditionnement à l'allicine sur les traits
fonctionnels de la fermentation WAS au niveau génétique.
2.3.5. Adaptation environnementale des bactéries fermentatives en
présence d'allicine
Il a déjà été rapporté que l'allicine se diffuse rapidement à travers
les membranes cellulaires, détruisant ainsi la chimie intracellulaire
et diminuant les activités enzymatiques.
260 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264
Fig. 6. – (A) Le niveau de libération de LDH et d'ATP (B) Gènes clés responsables du quorum sensing dans différents réacteurs.
(Tao et coll., 2021Dans cette étude, la libération de LDH, qui est
fréquemment utilisée comme indicateur pour étudier l'intégrité
structurelle des cellules, a en fait été observée comme étant augmentée
avec l'ajout d'allicine.Figure 6A, par rapport au groupe témoin (100 % du
contrôle), la libération de LDH a augmenté respectivement à 154 % et
1 245 % dans les réacteurs R1 et R3, indiquant les effets néfastes de
l’allicine sur les cellules bactériennes.
Cependant, les micro-organismes possèdent généralement certaines
capacités d’adaptation et de récupération en réponse à des conditions
défavorables (Bouzat et Hoostal, 2013;Zschiedrich et coll., 2016). En effet,
l'expression génétique liée aux fonctions de réplication et de réparation
s'est avérée augmenter de 2,86 % dans le réacteur R0 à 2,92 et 3,08 %
dans les réacteurs R1 et R3, respectivement. Parallèlement, le quorum
sensing est un mécanisme de communication intercellulaire important
utilisé pour coordonner les comportements coopératifs au niveau de la
population en produisant, libérant et détectant de petites molécules de
signalisation (autoinducteurs) (Almeida et coll., 2020;Xue et coll., 2009).
Les bactéries peuvent surveiller les variations de la densité des colonies
et du milieu environnant pour réguler les comportements microbiens en
détectant certains autoinducteurs (c'est à dire.molécules de signalisation)
(Hu et coll., 2021). Parmi eux, l'autoinducteur-2 (AI-2) a participé à la
communication interspécifique et est essentiel pour améliorer le quorum
sensing, dont la production est régulée parluxS(Pereira et coll., 2012
).Comme exposé dansFigure 6B et annexe A Figure S7, l'abondance
relative deluxSétait de 0,013 %, 0,046 % et 0,048 % dans les réacteurs R0,
R1 et R3, respectivement. Pendant ce temps, les micro-organismes
peuvent internaliser l'AI-2 via lelsrsystème de transport, régulant ainsi les
comportements des espèces voisines. L'abondance relative de ces gènes
a également été remarquablement améliorée dans les réacteurs
conditionnés à l'allicine. Par conséquent, on s'attendait à ce que la
présence d'allicine puisse inciter les bactéries à produire davantage de
molécules de signalisation et à réguler le fonctions cellulaires, améliorant
ainsi la capacité d'adaptation microbienne et le mécanisme de régulation
à un environnement défavorable. Cependant, il convient de noter que la
capacité d'adaptation pourrait se détériorer en cas de surdosage
d'allicine en raison de dommages importants aux cellules microbiennes.
Cela affecterait les activités microbiennes pour la génération d'AGV. Par
exemple, le niveau d'ATP, qui est une bioénergie essentielle pour la
génération d'AGV, était de 1,21, 1,61 et 1,14.µmM/L dans R0, R1 et R3,
respectivement. Cela pourrait expliquer la promotion significative des
AGV à la dose appropriée d'allicine (R1), mais sans amélioration
supplémentaire à un niveau élevé (R3).
2.4. Variation de la communauté microbienne et association avec
l'expression de gènes fonctionnels
Les micro-organismes sont les acteurs clés des processus biochimiques
de production d'AGV. Leur distribution et leur abondance sont fortement
corrélées à la génération d'AGV au cours de la fermentation anaérobie.
Par conséquent, la diversité microbienne dans les réacteurs avec
différents niveaux d'allicine a également été étudiée. Comme le montre
l'étudeFigure 7A, les populations microbiennes dans les réacteurs
témoins et conditionnés à l'allicine étaient similaires au niveau du
phylum. Les bactéries prédominantes étaientProtéobactéries(48,4%∼
49,9%) etBacteroidètes(12,7%∼16,1%), qui sont des micro-organismes
typiques présents dans les digesteurs anaérobies conventionnels, et
certains d'entre eux pourraient être impliqués dans la décomposition
organique et la formation d'AGV (Wu et coll., 2020b).
Cependant, la population microbienne a été modifiée de manière
significative au niveau du genre, et certains micro-organismes ont été
observés comme étant significativement accrus dans le réacteur
conditionné à l'allicine, ce qui pourrait être induit par le quorum sensing (
Figure 7B) Par exemple, l’abondance relative de
Bêtaprotéobactéries_norank, qui pourrait décomposer efficacement les
substances organiques et les convertir en AGV (Wu et coll., 2020a), était
respectivement de 2,74 %, 3,08 % et 3,52 % dans les réacteurs R0, R1 et
R3. Ces résultats concordaient avec l'effet positif de l'allicine sur le
métabolisme des glucides et des acides aminés.Spirochètes_norank était
de 0,79 % dans le réacteur témoin mais a augmenté respectivement à
2,27 % et 1,56 % dans les réacteurs R1 et R3. Des publications antérieures
ont démontré queSpirochètes_norankest capable de convertir les
glucides ou les acides aminés en acétate (Lee et coll., 2013).Par
conséquent, l’enrichissement deSpirochètes_norankdans les réacteurs
conditionnés à l'allicine ont montré un accord avec l'augmentation de la
production d'AGV et de la proportion d'acétate. De plus, par rapport au
réacteur témoin, l'abondance relative deFonticellea été augmentée
respectivement de 32,7 et 57,49 fois dans les réacteurs R1 et R3.
Fonticellepeut métaboliser les substrats organiques pour produire de
l’acétate.Fonticelle pourrait résister aux environnements défavorables
causés par l'allicine en raison de sa membrane cellulaire résistante (Luo
et coll., 2020b). Ainsi, le renforcement deFonticellea été bénéfique à la
bioconversion efficace de la matière organique en AGV, notamment en
acide acétique. De plus, certaines bactéries fermentaires typiques (par
exemple, Bacteroidetes_noranketAcidobactéries_norank) se sont enrichis
en
 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264
Fig. 7. – La population microbienne dans différents réacteurs au niveau (A) du phylum et (B) du genre, et (C) les contributions microbiennes
relatives.
le réacteur R1 mais réduit dans le réacteur R3. Par exemple,
l'abondance relative deBacteroidetes_norankétait respectivement
de 5,30 %, 5,67 % et 4,89 % dans les réacteurs R0, R1 et R3. On
suppose qu'un dosage excessif d'allicine aurait des effets inhibiteurs
sur certains micro-organismes fermentaires fragiles en raison de sa
forte capacité antimicrobienne, affectant ainsi la production d'AGV.
De plus, la présence d’allicine pourrait également diminuer
l’abondance des méthanogènes, qui sont considérés comme l’un
des principaux consommateurs d’AGV.Méthanobactériennes, qui
sont des méthanogènes acétoclasiques typiques (Tao et coll., 2021),
était respectivement 2,0 et 1,6 fois plus faible dans les réacteurs R1
et R3 que dans le réacteur R0. Sans aucun doute, la réduction des
méthanogènes contribuerait également à l’accumulation d’AGV.
Les micro-organismes sont des hôtes de ces gènes fonctionnels et
étroitement associés à des gènes exprimés différentiellement. Ainsi, les
intercorrélations des principales bactéries fermentaires avec l'expression
de gènes fonctionnels ont également été analysées (Figure 7C) Pour le
processus de solubilisation,Bacteroidetes_norank a le plus contribué à
l'expression génétique critique (par exemple GH3etCE14) dans tous les
réacteurs. Cependant, les contributions microbiennes à l'expression
génétique liée au transport membranaire présentaient des différences
significatives.wxya, qui joue un rôle clé dans le transport du glucose, était
principalement lié àSpirochètes_noranken R0 (41,7%), R1 (79,3%) et R3
(75,9%).gltLétait principalement associée àBêtaprotéobactérie-
261
ria_norank, et les interrelations se sont renforcées avec
l’augmentation de l’allicine. D’où l’enrichissement de
Spirochètes_norank etBêtaprotéobactéries_norankdans les
réacteurs conditionnés à l'allicine était bénéfique pour le transport
membranaire. De plus, la contribution microbienne deINV, vital
pour le métabolisme du glucose, provenait principalement de
Acidobactéries_norankdans le réacteur R1 (52,3 %) et le réacteur R3
(54,0 %), alors qu'elle était négligeable dans le réacteur R0.IOD, qui
est responsable du métabolisme des acides aminés, a été
principalement contribué par Chloroflexi_norank(47,1%) dans le
groupe témoin, tandis queBêtaprotéobactériesest devenu le
principal donneur dans les réacteurs R1 et R3. Par conséquent,
l'abondance relativement élevée deAcidobactéries_noranket
Bêtaprotéobactéries_norankinduite par l'allicine pourrait favoriser le
métabolisme du glucose et des acides aminés.htK, qui est important
pour le métabolisme du pyruvate, étaitAnaérolineae_norank(33,3%)
dans le groupe témoin, alors qu'il étaitFonticelledans les réacteurs
R1 (62,9%) et R3 (27,1%).accB, qui sont des gènes essentiels à la
biosynthèse des acides gras, ont été exprimés parClostridiumdans
des réacteurs conditionnés à l'allicine.
De toute évidence, les structures microbiennes ont été
remarquablement influencées par le conditionnement de l'allicine au
cours du processus de fermentation, ce qui pourrait par la suite
provoquer une expression génétique différentielle responsable de la
sécrétion de différentes enzymes métaboliques. Ce sont peut-être les
principales raisons des concentrations et des modes de distribution
distincts des AGV dans différents réacteurs.
262 journal des sciences de l'environnement 115 ( 2022 ) 253-264
Fig. 8. – Mécanismes proposés pour l'amélioration des AGV lors de la fermentation WAS pilotée par l'allicine.
2.5. Mécanismes de promotion des AGV pilotés par l'allicine
Comme mentionné ci-dessus, la présence d'allicine a affecté la
communauté microbienne dans les réacteurs anaérobies en régulant la
capacité d'adaptation microbienne et la fonction cellulaire. Ces facteurs
ont provoqué l'enrichissement en bactéries fermentatives fonctionnelles
(c'est-à-dire Bacteroidetes_norank, Betaproteobacteria_norank et
Spirochaetes_norank) et l'amélioration des activités métaboliques
microbiennes liées à la production d'AGV (Figure 8). Les enzymes
critiques (c'est à dire.protéase etα-glucosidase) et les gènes codants (
c'est à dire.CAZymes) qui sont impliqués dans la solubilisation/hydrolyse
du WAS ont été régulés positivement, ce qui était avantageux pour la
dégradation des matières organiques macromoléculaires (c'est à dire.
glucides et protéines) et convertis en petites molécules organiques
solubles, qui ont surmonté les étapes présumées limitantes et ont fourni
suffisamment de substrat biodisponible pour un métabolisme ultérieur.
En outre, la présence d'allicine a également favorisé le transport
transmembranaire des bactéries fermentatives avec une augmentation
des gènes codants (c'est-à-dire, gtsAettT). Cela accélérerait la livraison et
le transfert des substrats de fermentation de l'espace extracellulaire vers
les cellules intracellulaires pour le métabolisme microbien. Plus
important encore, les gènes fonctionnels liés à la décomposition du
substrat (c'est-à-dire pfkC, apgM, yhdR, glnA, INV, accAetfas) et la
biosynthèse des AGV (c'est-à-dire, accB, accCetacD) ont également
montré des niveaux élevés dans les réacteurs conditionnés à l'allicine.
Ces facteurs seraient absolument propices à la sécrétion et au
fonctionnement des micro-organismes correspondants.
enzymes biologiques (c'est à dire.PTA et AK) et promouvoir la production
d’AGV.
Dans l'ensemble, l'amélioration simultanée de la solubilisation,
de l'hydrolyse et de l'acidification du WAS induite par l'abondance
fermentative améliorée des bactéries et des activités microbiennes
a entraîné une promotion évidente des AGV dans le système de
fermentation du WAS conditionné à l'allicine. et l'efficacité de
l'acidification, la présence d'allicine pourrait évidemment favoriser
le processus de solubilisation.
3. Conclusion
La présence d'allicine a favorisé la génération d'AGV pendant la fermentation
WAS en améliorant simultanément les étapes de solubilisation, d'hydrolyse et
d'acidification. Une analyse plus approfondie a indiqué que l'allicine pourrait
stimuler la capacité d'adaptation microbienne et les mécanismes de régulation
dans des environnements défavorables et ainsi contribuer à l'enrichissement
des bactéries fermentatives fonctionnelles. Les gènes responsables du
métabolisme de l'hydrolyse extracellulaire, du transport membranaire, du
métabolisme du substrat intracellulaire et de la biosynthèse des acides gras
étaient tous fortement exprimés dans les réacteurs conditionnés à l'allicine.
Ces facteurs contribuent à l'amélioration des activités métaboliques
microbiennes dans les systèmes de fermentation et ont finalement bénéficié à
la production d'AGV observée dans ce étude.
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Remerciements
Le travail est soutenu par leFondation nationale des sciences naturelles de
Chine(N° 52070069),Fonds de recherche fondamentale pour les universités
centrales(N° B200202099),Fondation chinoise des sciences postdoctorales(N°
2021M692423), Programme d'excellence postdoctorale de Shanghai (n°
2020419), Fondation du Laboratoire clé d'État pour le contrôle de la pollution
et la réutilisation des ressources (n° PCRRF20005) et Développement de
programmes académiques prioritaires des établissements d'enseignement
supérieur du Jiangsu (PAPD), Chine.
Annexe A Données supplémentaires
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