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Les grillons Eneopterinae : un groupe modèle pour étudier l’évolution
et la communication

Chantàhautefréquence

Per tede
perception
desbasses
fréquences
Mâlenonstatique
Pertedephonotaxie

Réponsevibratoire

Vibrotaxie

Réflexedefuite

Présentation d'espèces

Les grillons Eneopterinae : un groupe

modèle pour étudier l’évolution et la
communication
% janvier 18, 2021 & 18 min read ' Benoît GILLES

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Pa r To n y R o b i l l a r d

Les grillons forment un groupe d’insectes Polynéoptères appartenant à l’ordre des

Orthoptères et au sous-ordre des Ensifères. Comme beaucoup d’Ensifères, ils se
caractérisent par la faculté des mâles à produire des signaux de communication, émis
à l’aide de structures spécialisées portées par leurs élytres (ailes antérieures
rigidifiées). Cet appareil stridulatoire leur permet de produire des sons servant
généralement à attirer la femelle pour la reproduction.

Ces insectes sont principalement tropicaux ; on n’en trouve que quelques espèces en
France métropolitaine, bien qu’ils peuplent beaucoup de laboratoires de biologie et
d’animaleries, où ils servent de nourriture aux NAC (nouveaux animaux de
compagnie) en tous genres… De ce fait, seule une poignée d’espèces de grillons a fait
l’objet de nombreuses études portant sur la communication acoustique, la sélection
sexuelle, ou le fonctionnement du système nerveux. Mais cette apparente familiarité,
pour le public comme pour le biologiste, dissimule une grande diversité, souvent
méconnue, chez ces insectes dont on connaît près de 5 000 espèces (Cigliano et al.
2021).

Cette diversité résulte de leur longue histoire évolutive

(lien), car on estime l’origine des grillons à environ 250
millions d’années (Song et al. 2015). Cette diversité
touche non seulement leur morphologie, mais aussi leurs
habitats, leurs comportements et leurs émissions sonores.

Les représentants de la sous-famille Eneopterinae constituent la parfaite illustration

de cette diversité, ce qui fait d’eux un groupe modèle depuis une vingtaine d’années
pour des études portant sur l’évolution de la communication et sur la diversification,
notamment en milieu insulaire (Nouvelle-Calédonie, en Asie du Sud-Est).

Caractéristiques morphologiques et diversité phénotypique

Les Eneopterinae sont des grillons dont la taille varie entre un et cinq centimètres. Ils
possèdent peu de caractéristiques exclusives permettant de les différencier des autres
grillons, mais ils sont toutefois reconnaissables par un ensemble de caractères
morphologiques et anatomiques incluant :

La forme générale de la tête, plus haute que large en vue de face, avec des
yeux développés latéralement
Les éperons portés par les tibias de la troisième paire de pattes : quatre
éperons internes et quatre éperons externes sur la face dorsale, trois éperons
apicaux internes et trois externes, le médian étant le plus long dans les deux
cas. Des épines sont présentes sur la partie dorsale du tibia postérieur au-
dessus et entre les éperons subapicaux
La présence d’un coussinet adhésif sur la face ventrale du second article des
tarses : ce caractère également présent chez d’autres groupes de grillons a
conduit jusqu’à récemment à une certaine confusion quant à la définition des
contours de la sous-famille
Les organes tympaniques sur le tibia de la première paire de pattes : chez la
plupart des Eneopterinae, les tympans de la face interne sont recouverts par
un repli de cuticule ne laissant apparaitre la membrane tympanique que par
une mince fente longitudinale
L’ovipositeur de la femelle, bien développé et aplati latéralement

Hormis ces quelques caractéristiques communes, les Eneopterinae sont diversifiés en

formes, tailles et colorations, ainsi que dans la structure de leurs pièces génitales
mâles, organe très utilisé en systématique des grillons et différent d’un groupe
d’espèces à l’autre.

Pour ne s’intéresser qu’à quelques exemples contrastés des phénotypes de ces

grillons (figure 1), citons les Lebinthus, généralement petits, bruns, trapus et
brachyptères, rappelant les grillons des bois (Nemobius sylvestris) ; le genre Nisitrus,
mince, jaune vif et noir, muni d’ailes transparentes ; Paranisitra, cousin de ce dernier,
mais aptère, tacheté de brun et de jaune, aux pattes fines et allongées, une bande
jaune barrant sa face ; ou encore Cardiodactylus, souvent plus grand, aux longs
élytres généralement ornés de patrons spécifiques de taches jaunes ou blanches.

Figure 1 : Diversité phénotypique des grillons Eneopterinae – A) Lebinthus

truncatipennis mâle (Indonésie – Java) – B) Nisitrus vittatus (Singapour) – C)
Cardiodactylus singapura mâle (Singapour) – D) Centuriarus centurio mâle
(Papouasie Nouvelle-Guinée) E) – F) Cardiodactylus Source : )

Vidéo de Cardiodactylus palawan

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Ecologie

Ces grillons vivent le plus souvent dans des milieux forestiers, mais on trouve
certaines espèces dans les lisières ou dans des milieux plus ouverts tels que les
savanes africaines ; quelques espèces australiennes sont également distribuées dans
des zones plus tempérées et certaines sont même connues de milieux semi-
désertiques. Certains d’entre eux s’accommodent fort bien de milieux dégradés, voire
semi-urbains, et colonisent fréquemment cultures, friches et jardins :ils sont très
communs dans les parcs au milieu de grandes agglomérations telles que Singapour
ou Kuala Lumpur (Robillard, 2011; Robillard & Tan, 2013; Ming Kai Tan & Robillard,
2014).

En termes d’habitats, la plupart des espèces vivent près ou dans la litière, sur des
plantes basses ou des arbustes, et quelque fois sur le tronc de plus gros arbres ou
dans des litières aériennes. De rares espèces se rencontrent en milieu herbacé,
comme celles du genre Xenogryllus, notamment dans les savanes africaines (Jaiswara
et al. 2019a). Comme chez la plupart des grillons, les Eneopterinae ont en général un
habitat d’activité, où les mâles s’exposent pour émettre leur chant d’appel, et un
habitat de refuge, où ils se dissimulent en dehors des heures d’activité et où les
couples se livrent à de longues séquences de copulation.

De même, si l’on définit la période d’activité des grillons comme le moment durant
lequel le mâle émet le chant d’appel, certains Eneopterinae sont strictement diurnes
(ex : espèces des genres Eneoptera et Nisitrus qui chantent dès le matin), d’autres
sont nocturnes (ex : genres Agnotecous, Xenogrylllus, Ponca) ou crépusculaires
(certaines espèces de Salmanites et de Cardiodactylus). Des données en cours
d’analyse semblent indiquer que chaque espèce possède une séquence d’activité bien
particulière, avec parfois plusieurs pics d’activité par 24h (Tan & Robillard, en
préparation).

Vidéo de Paranisistra longipes

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Systématique & Classification

Les Eneopterinae comptent environ 250 espèces décrites, réparties dans une
vingtaine de genres. Leur nombre est en constante augmentation a doublé depuis 20
ans (on comptait 120 espèces en 2000), ce qui devrait se poursuivre en même temps
que l’exploration taxonomique dans ce groupe. En effet, en comptant les nouvelles
espèces identifiées dans les collections ou récemment collectée, mais qui n’ont pas
encore été décrites, la sous-famille compterait déjà près de 300 espèces.

La phylogénie du groupe se montre assez stable à travers les différentes versions qui
ont été publiées jusqu’à présent (Robillard et Desutter-Grandcolas 2004 ; Nattier et al.
2011 ; Vicente et al. 2017) (figure 2). On y distingue cinq tribus monophylétiques,
objet de révisions taxonomiques et d’enrichissements régulier, ce qui conduit
notamment à la découverte de nouveaux genres et de nouvelles espèces (eg.
Robillard et al., 2014 ; Jaisawara 2018, 2019).

Figure 2 : Relations phylogénétiques des espèces de la sous-

famille des Eneopterinae reconstruites à partir de 8
marqueurs moléculaires (Source : modifié par Vicente et al.,
2017)

Ces tribus montrent une grande cohérences avec la répartition mondiale des
Eneopterinae et se distribuent ainsi (figure 3) : 1) la tribu Eurepini, endémique
d’Australie, se place en groupe frère du reste de la sous-famille ; 2) divergent ensuite
les Eneopterini, endémiques d’Amérique du Sud et d’Amérique centrale ; 3) les Nisitrini
comprennent des espèces d’Asie du Sud-Est ; 4) les Xenogryllini sont distribués en
Asie continentale et en Afrique subsaharienne ; 5) et les Lebinthini, qui sont les plus
diversifiés, sont présents à la fois en Asie et dans les archipels du Pacifique Ouest,
mais également en Amérique du Sud.

Figure 3 : Aire de distribution des tribus appartenant à la sous-famille des Eneopterinae (Source : )

Diversité des signaux de communication et des mécanismes de

production du son

L’étude des mécanismes de production des signaux de

communication représente une étape importante pour
comprendre le rôle de la communication dans la biologie
des espèces, mais aussi pour appréhender son rôle dans
l’évolution.

Des modes de communication divers sont connus chez les grillons, car ces insectes
utilisent à la fois des signaux acoustiques, vibratoires, phéromonaux, visuels et
tactiles. La communication intraspécifique à longue distance est cependant quasi
exclusivement assurée par les signaux acoustiques, les autres modes de
communication intervenant à courte distance, principalement lors de la reproduction.

De par son rôle, le chant d’appel a généralement une longue portée. Il est émis de
manière répétée durant la phase d’activité du mâle, ce qui représente parfois des
heures de chant consécutives. Ce chant assure un rôle dans la reconnaissance
spécifique avant l’accouplement (barrière précopulatoire) et possède ainsi le plus
souvent des caractéristiques propres à chaque espèce. Le chant d’appel est à la fois
mieux connu (enregistrements facilités par son intensité et son émission fréquente) et
plus distinct (paramètres de reconnaissance spécifique) que le reste du répertoire,
c’est pourquoi il est le plus propice aux analyses comparatives. Les autres chants du
répertoire des espèces interviennent à plus courte distance dans le cadre
d’interactions entre le mâle et la femelle (chant de cour, chant inter-copulatoire, chant
de garde) ou entre mâles (chant d’agressivité).

Le chant des grillons est émis par le mâle uniquement mais il est perçu chez les deux
sexes par deux paires de tympans situés sur les tibias des pattes antérieures (figure
4). Le mécanisme de stridulation a été étudié en détail durant les dernières décennies,
principalement chez quelques espèces de la sous-famille des Gryllinae (Gryllus
bimaculatus, Acheta domesticus, Teleogryllus oceanicus) (e.g. Bennet-Clark, 1989;
Elliott & Koch, 1985; Koch et al. 1988; Montealegre-Z et al. 2009). Ces études, et en
particulier les plus récentes qui ont recours à des techniques de vibrométrie laser et de
mesure des mouvements des ailes à haute vitesse, ont permis d’affiner la
connaissance du mécanisme de production du son et des contraintes qui s’y exercent.
A partir de ces connaissances, il est possible d’analyser des mécanismes qui diffèrent
des espèces modèles, tant par la structure que par le fonctionnement.

Figure 4 : Micrographies colorées de coupes transversales semi-fines du tibia

antérieur de Gryllus bimaculatus (Gryllinae) et de plusieurs espèces de la
sous-famille des Eneopterinae (Source : d’après Schneider et al.)

Une grande partie des précédents travaux de bioacoustique sur les grillons
Eneopterinae a ainsi consisté à explorer la diversité de leurs chants d’appel en tenant
compte du contexte phylogénétique et du système de production du son (Robillard &
Desutter-Grandcolas 2011: Robillard et al. 2013, 2015).

Parmi les conclusions tirées de ces travaux, les Eneopterinae présentent une grande
diversité rythmique que l’on retrouve chez d’autres groupes de grillons [un aperçu de
cette diversité peut être écoutée sur le site de la sonothèque du muséum :
https://sonotheque.mnhn.fr/?q=Gryllidae&start=100.

Un autre aspect méconu de l’évolution de la communication acoustique chez les

grillons est sa disparition pure et simple chez un nombre important de lignées de ces
insectes. Des telles pertes de communication acoustique issues de convergences
évolutives sont connues chez les Eneopterinae, à tel point que chaque tribu au sein de
la sous-famille en compte un exemple différent. Chez certaines lignées, la faculté à
produire des sons disparait mais les ailes et la capacité à voler persistent, comme
chez le genre Swezwilderia ; chez d’autres les ailes sont entièrement perdues, comme
chez Paranisitra, tandis que chez l’espèce Pseudolebinthus lunipterus, c’est à la fois
l’appareil stridulatoire et les tympans auditifs qui ont été perdus (Salazar et al. 2020)
au sein d’un genre énigmatique d’espèces africaines produisant des signaux à hautes
fréquences à l’aide d’élytres fortement modifiés (Robillard et al. en prép) (figure 5).

Jusqu’à présent, la
principale originalité
bioacoustique de ces
grillons est cependant qu’ils
ont développé à plusieurs
reprises une communication
acoustique à hautes
fréquences, parfois
ultrasonore, ce qui est
supposé être à l’origine
d’une radiation adaptative
chez la tribu Lebinthini
(Robillard & Desutter-
Grandcolas 2004a). En
2004, quand cette tribu a
été érigée, on ne disposait
d’un enregistrement
acoustique que pour quatre
espèces sur la vingtaine
Figure 5 : Pseudolebinthus lunipterus mâle avec ses élytres
alors connues. L’analyse de
sans appareil stridulatoire (Source : d’après Salazear et al.,
ces premières données 2020)
révéla que ces espèces
utilisaient des signaux à
hautes fréquences, et que, contrairement aux autres grillons, leur fréquence
dominante correspondait à un harmonique de la fréquence fondamentale (Robillard &
Desutter-Grandcolas, 2004a; Robillard, Grandcolas & Desutter-Grandcolas, 2007).

Aujourd’hui les Lebinthini constituent la tribu d’Eneopterinae qui a le plus augmenté

en nombre de taxons au cours des deux dernières décennies, puisque d’une quinzaine
d’espèces pour trois genres, ils sont passés à près de 150 espèces réparties dans 19
genres (davantage si l’on compte les taxons encore non décrits). Très vite, il s’est
avéré que toutes les nouvelles espèces découvertes appartenant à ce clade
produisaient des signaux à hautes fréquences. Ainsi, au fil des descriptions
taxonomiques, on a pu documenter chez les Lebinthini des signaux dont la fréquence
dominante du chant peut être le premier, le second ou le troisième pic harmonique,
avec des valeurs de fréquences dépassant de loin la limite des ultrasons (20 kHz).

Le record de plus haute fréquence connue pour un chant de grillon est ainsi détenu
par l’espèce Pixibinthus sonicus Anso & Robillard de Nouvelle-Calédonie, qui émet un
long trille constitué de milliers de syllabes à une fréquence avoisinant 30 kHz (Anso et
al. 2016) [pour « l’écouter » : https://sonotheque.mnhn.fr/?q=pixibinthus.

Découverte d’un nouveau système de communication

Le système de communication des grillons est principalement connu à travers l’étude

approfondie de quelques espèces archétypes de la sous-famille Gryllinae, qui utilisent
des chants à basses fréquences et à partir duquel on extrapole des généralités sur
l’ensemble du groupe en dépit de la diversité morphologique et acoustique avérée.
L’archétype du système de communication des grillons est donc le suivant (figure 6A) :

Le mâle, statique, émet un chant d’appel à basse fréquence (environ 5 kHz) ; en

réponse à l’appel du mâle, la femelle se déplace et s’oriente à l’aide du son
uniquement (phonotaxie) jusqu’à finalement trouver le mâle. D’un point de vue
neurologique, la perception du chant est opérée par un neurone auditif appelé AN1
sensible aux basses fréquences. Chez ces espèces, les stimuli à hautes fréquences
(>10 kHz) sont perçus par un autre neurone auditif (AN2) et provoquent un réflexe de
fuite immédiat en lien avec la prédation par les chauves-souris, car certaines utilisent
leurs signaux d’écholocation (ultrasons) pour repérer leurs proies (e.g. Weber &
Thorson 1989, Wyttenbach et al.1996). Autrement dit, il est assez surprenant que les
Lebinthini utilisent comme signaux de communication intraspécifique des signaux
généralement perçus par les femelles grillons comme des signaux de prédateurs. C’est
ce constat qui a été à la base des recherches visant à comprendre comment ces
grillons communiquaient à l’aide de ces signaux particuliers.

Figure 6A : Systèmes de communication chez les grillons archétypes (Gryllinae), incluant

appel à basse fréquence et réponse phonotactique de la femelle, et en parallèle présence de
réflexe de fuite en cas d’exposition à des stimuli à d’autres fréquences de prédateurs chauve-
souris (Source : Robillard, 2021)

Des travaux menés grâce à un réseau de collaborations internationales

multidisciplinaires permettent de commencer à comprendre ce qui était en jeu. Ces
études, qui se poursuivent toujours, ont mis à jour un nouveau système de
communication chez ce grillon (figure 6B). Il a probablement été acquis par
l’exploitation sensorielle du réflexe de fuite existant chez les autres grillons, une
situation évolutive rarement rencontrée (Hofstede et al. 2015).

De façon remarquable, le signal induisant la fuite – le son à hautes fréquences – aurait

été incorporé dans le système de communication intraspécifique pour former un
nouveau système de communication totalement original : le mâle non statique émet
son chant à hautes fréquences tout en explorant la végétation autour de lui (vidéo 3) ;
de son côté, la femelle, qui a perdu la perception des basses fréquences, ne s’oriente
pas vers le mâle lorsqu’elle entend le chant d’appel à hautes fréquences (absence de
phonotaxie) ; en revanche, elle émet une réponse vibratoire qui guide le mâle jusqu’à
elle à travers le substrat végétal (vidéo 4).

Ce système de communication est supposé avoir joué un

rôle majeur dans la diversification des Lebinthini. Or, il
repose sur l’acquisition d’un unique trait partagé par tous
ces grillons : les élytres des mâles ont acquis la faculté
d’émettre de plus hautes fréquences en amplifiant l’un
des harmoniques du spectre de fréquences généré par la
stridulation, un phénomène appelé « saut d’harmonique ».

L’exploration taxonomique des Lebinthini permet de caractériser chaque étape du

système et sa diversité. Initialement décrit chez trois espèces, le nouveau système des
Lebinthini a été observé chez beaucoup d’autres espèces grâce à l’enregistrement
systématique des chants d’appel lors des études menées sur le terrain.

Figure 6B : Système de communication des Lebinthini incluant chant du mâle à haute

fréquence et réponse vibratoire de la femelle acquis par exploitation sensorielle du réflexe de
fuite présent chez les autres grillons (Source : Robillard, 2021)

Conclusion

L’exemple de grillons Eneopterinae permet de démontrer que la taxonomie

et l’histoire naturelle dans son ensemble sont primordiales dans l’étude de
l’évolution, à la fois pour reconstruire les relations phylogénétiques à tous
les niveaux, pour retracer l’histoire biogéographique des lignées, et pour
explorer la diversité des traits des taxons. Des pans entiers de la diversité
du vivant se dissimulent encore bien trop souvent derrière les espèces
modèles ou archétypes que l’on croit « bien connus », en par ticulier chez les
insectes dont la diversité est immense.

Vidéo de Lebinthus bitaeniatus

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