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Tourillon de microbiologie appliquée 2002, 93, 363–373

Interaction microbienne dans les produits de charcuterie cuits sous

vide ou sous atmosphère modifiée à 4C

J. Metaxopoulos, M. Mataragas and EH Drosinos Agricultural University of

Athens, Department of Food Science and Technology, Laboratory of Food Quality Control and Hygiene, Athènes, Grèce

278 ∕ 9 ∕ 01 : reçu le 11 septembre 2001, révisé le 15 avril 2002 et accepté le 24 avril 2002

J. ME T AXOP OUL OS, M. MY GAS ET EH D NOUS MERCI. 2002.

Objectifs : Étudier l'activité antagoniste de deux souches d'acide lactique contre la microflore d'altération dans des produits de
charcuterie cuits, conditionnés sous vide ou sous atmosphère modifiée à 4C et déterminer la capacité inhibitrice de leurs bactériocines.

Méthodes et résultats : Des saucisses de type Frankfurter et des tranches d'épaule de porc cuites et salées ont été inoculées avec
Leuconostoc mesenteroides L124 et Lactobacillus curvatus L442 ou avec leurs bactériocines. Les changements

microbiens, physicochimiques (pH, L et Dlactate, acétate et ammoniaque) et de couleur ont été étudiés. Les résultats sous emballage sous
vide ont montré que dans les échantillons non inoculés du produit de porc, la microflore de détérioration s'est développée, mais que dans
les échantillons inoculés, les microorganismes de détérioration (par exemple Brochothrix thermosphacta et entérocoques) ont diminué
pendant le stockage.

Cette observation était plus prononcée dans les échantillons avec l'ajout de bactériocines. Dans les saucisses de type saucisse de Francfort, la
microflore de détérioration ne s'est pas développée dans les échantillons non inoculés et inoculés. Dans l'atmosphère modifiée enrichie en
CO2, la population de la microflore d'altération est restée à de faibles niveaux dans les deux produits, indiquant que le CO2 a un effet sur la
croissance des microorganismes d'altération. Dans le produit de porc, les concentrations d'acétate et de
rélactate a augmenté tandis que LLlactate a diminué, mais dans les saucisses de type saucisses de Francfort, augmentation de
l'acétate et le Dlactate n'ont pas été observés.

Conclusions : Les souches d'acide lactique ont eu un effet sur la croissance de la microflore d'altération mais n'ont pas affecté négativement
les propriétés organoleptiques des produits. Ces souches peuvent être utilisées comme cultures bioconservatrices ou leurs bactériocines
pourraient être une contribution importante à la qualité microbiologique des produits carnés.

Importance et impact de l'étude : établissement de la bioconservation comme méthode de prolongation de la durée de conservation des
produits carnés.

protéger les produits contre la croissance des microorganismes Gram-

INTRODUCTION
Les saucisses de type saucisses de Francfort cuites et l'épaule de porc
cuite tranchée (seront signalées dans le texte également comme produit de
porc) sont sensibles aux produits de viande avariés. La faible teneur en sel
(2Æ0% en phase aqueuse), un pH supérieur à 6Æ0 et une activité de l'eau
(aw) supérieure à 0Æ95 ne sont que de petits obstacles pour inhiber les
types d'organismes habituels associés à ces produits. Après cuisson, la
flore normale du produit, constituée de bactéries lactiques, est trop faible
pour
Écrire à : M. Mataragas, Université agricole d'Athènes, Département des sciences et technologies
alimentaires, Laboratoire de contrôle de la qualité et de l'hygiène des aliments, Iera Odos 75, 118
55 Athènes, Grèce (courriel : iqcf2mey@auadec.aua.gr).
négatifs (Kotzekidou et Bloukas 1996).
Les produits de viande cuits sont stockés sous vide ou sous atmosphère
modifiée à des températures de refroidissement. La flore bactérienne est
progressivement sélectionnée vers une flore tolérante au CO2 mais à
croissance lente (Borch et al. 1996), dominée principalement par des
bactéries lactiques (von Holy et al. 1991). Les données indiquent que la
durée de conservation des saucisses de type saucisse de Francfort et de
l'épaule de porc cuite tranchée sous vide est d'environ 35 à 42 jours et de
18 à 20 jours, respectivement, à une température de stockage de 4 °C
(Blickstad et Molin 1983 ; Kotzekidou et Bloukas 1996 ).
Le stockage sous atmosphère modifiée (CO2 + N2 ) (MA) est
également utilisé pour les charcuteries cuites. Comparaisons de

ª 2002 La Société de Microbiologie Appliquée

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2 J. METAXOPOULOS ET AL.

La durée de conservation de ces produits sous vide et en emballages MA a Tableau 1 Composition finale des produits
donné lieu à des conclusions différentes. Certaines enquêtes n'ont indiqué
Épaule de porc
aucune prolongation de la durée de conservation des produits de viande Saucisses type Francfort (%)

emballés MA, mais d'autres études ont signalé une augmentation de la durée (%)

de conservation par MA . 1996). La microflore des charcuteries cuites sous Humidité 61Æ5 68Æ0

vide ou en MA est constituée principalement de Lactobacillus sp. (Dykes et Protéines 13Æ5 12Æ2

von Holy 1994; McMullen et Stiles 1994) et Leuconostoc sp. ( Schillinger et Gros 17Æ0 12Æ0

Lucke 1987; Collins et al. 1993; Dykes et al. 1994). D'autres espèces qui ont Sel (NaCl) 2Æ2 2Æ2

été isolées comprennent Weissella viridescens, Carnobacterium divergens, Nitrites (NO2 – ) <0Æ03 <0Æ03

C. piscicola, Brochothrix thermosphacta, Pseudomonas fragi, Ps. Cendres 3Æ2 3Æ5

Amidon 4Æ0 4Æ5

fluorescence et Ps. lundensis et quelques autres espèces (Egan et al. 1980;
Gardner 1983; Collins et al. 1987; Hammes et al.
1987;
1992 ; Nychas 1994).
Les cultures antagonistes qui ne sont ajoutées que pour inhiber les agents
pathogènes et ∕ ou pour prolonger la durée de conservation, tout en
modifiant le moins possible les propriétés sensorielles du produit, sont
appelées cultures protectrices. Leur utilisation (ou leurs produits
métaboliques, à savoir les bactériocines ou les enzymes) est souvent
qualifiée de bioconservation (Lu¨cke
2000). Les cultures protectrices sont des microorganismes, à savoir
des bactéries lactiques, qui peuvent supprimer la croissance d'organismes
responsables d'intoxications alimentaires dans le produit. L'inhibition de la
croissance des microorganismes indésirables peut se faire de plusieurs
façons, telles que la production
de bactériocines, la compétition pour les nutriments, etc. (Kotzekidou et Bloucokanse1r9v9é6s)à. 4 °C jusqu'à 28 jours et un emballage de chaque
Le but de cette étude était d'étudier l'effet de deux souches de bactéries
lactiques, Leuconostoc mesenteroides L124 et Lactobacillus curvatus L442,
sur la microflore d'altération et sur les propriétés organoleptiques des
produits, en vue de les utiliser comme cultures protectrices.
a été dilué avec une solution de Ringer stérile à 1/4 (OXOID,
Basingstoke, RoyaumeUni), produisant un inoculum d'environ 104 cfu ml)1
. Les sdaeupcoisrsceosndt eéttéypime
msaeurgciésssedadnesF3ralintrcefsordt eetsluespeondsuioitn
bactérienne et le surplus de solution a été laissé s'égoutter en plaçant les
tranches sur une grille stérile. L'inoculation a eu lieu dans une hotte à flux
laminaire (Nuaire NU425–400E, Plymouth, MN, USA).
Les tranches témoins inoculées et non inoculées ont été conditionnées
sous vide et MA (80% CO2 + 20% N2 ). Le matériau d'emballage utilisé
était des sacs de type Cryovac à faible
)2 )1
j
perméabilité à l'oxygène (35 cm3 m àé2té2Cré,a6li5s%é àhrl')a.
iLd'eemd'buanlelage a machine d'emballage (Henkovac 1900, Howden
Food Equipment BV BA's – Hertogenbosch, PaysBas). Chaque paquet
contenait deux tranches de chaque produit. Tous les échantillons ont été
occasion a été examiné à des intervalles de 0, 3, 7, 14, 21 et 28 jours de
stockage pour analyse microbiologique et physicochimique.

Purification partielle des bactériocines, dosage et

MATÉRIAUX ET MÉTHODES ensemencement

Produits carnés, cultures bactériennes, inoculation et stockage
Les deux produits étudiés étaient les saucisses de type saucisse de
Francfort et l'épaule de porc cuite en tranches. Le tableau 1 montre la
composition finale des produits.
Les souches d'acide lactique Leuc. mesenteroides L124 et Lact.
curvatus L442 ont été isolés à partir de salami sec grec fermenté et
conservés congelés à ) 2°C dans un bouillon MRS (MERCK, Darmstadt,
Allemagne) additionné de 20 % de glycérol.
Les organismes ont été souscultivés deux fois (24 h, 30 °C) dans 10 ml de
bouillon MRS (MERCK), 1 % d'inoculum. Les cellules ont été récoltées par
centrifugation (11 000 · g pendant 30 min) (Heraeus Sepatech, Biofuge
22R, Osterode, Allemagne), lavée deux fois et remise en suspension dans
10 ml de tampon phosphate de sodium 50 mmol l)1 pH 7. La suspension
bactérienne
Les surnageants (500 ml) (11 000 · g à 4C pendant 15 min) d'une culture
d'une nuit des bactéries lactiques en bouillon MRS (MERCK) ont été
ajustés à pH 6Æ5 avec NaOH (1 mol l)1 ) et traités avec de la catalase
( 300 Uml)1 )
(C3515, Sigma) (Schillinger et Lucke 1989). Après cela, les surnageants
ont été précipités (60 et 50 % de saturation pour les bactériocines produites
par Leuc. mesenteroides L124 et Lact. curvatus L442, respectivement)
avec du sulfate d'ammonium (SERVA, Heidelberg, Allemagne) à 4 C
pendant 18 h (Schobitz et al. 1999 ). La pellicule a été recueillie après la
précipitation et le culot par centrifugation (11 000 · g à 4C pendant 30
min) et l'ensemble remis en suspension dans 20 ml de tampon phosphate
de sodium 50 mmol l)1 pH 7. Les solutions
avec les bactériocines ont été diluées avec le même tampon à 1 : 2 et 1 : 4
pour les bactériocines de Leuc. mesenteroides L124 et Lact.
curvatus L442, respectivement, pour donner la même activité, 1280 UA
ml)1 et stérilisé

ª 2002 Société de microbiologie appliquée, Journal of Applied Microbiology, 93, 363–373

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BIOCONSERVATION DES PRODUITS VIANDS 365

à travers un filtre microbiologique Acrodisc, 0Æ22 lm (Gelman, MI,

l'enrichissement a été effectué en mettant en suspension 25 g d'échantillon
USA).
dans 225 ml de bouillon d'enrichissement Listeria selon la FDA
Pour vérifier l'activité de la bactériocine, des dilutions au 1/2 des
(MERCK), suivi d'une incubation à 30 ° C pendant 48
extraits ont été réalisées dans une solution stérile de Ringer au 1/4. Ensuite,
h. Après l'incubation, la culture a été striée sur PALCAM Agar
50 ul des échantillons dilués ont été déposés sur des plaques de gélose
(MERCK) et les plaques ont été incubées à 30°C pendant 48 h.
MRS (MERCK) contenant une souche indicatrice (Lact. curvatus L267).
Caractéristique Listeria spp. les colonies ont ensuite été identifiées par le
Après incubation (30 °C pendant 24 h), les unités arbitraires d'activité
système API Listeria (BioMérieux, Marcyl'Etoile, France).
(UA) de la bactériocine ont été déterminées comme l'inverse de la dilution
la plus élevée montrant l'inhibition de la souche indicatrice (Bare foot et
Klaenhammer 1983). Une unité de 1 ml de solution de bactériocine a été
utilisée sur chaque surface de tranche avec pipette (Gilson, VilliersleBel, pH, test aw et mesure de la couleur
France). Après s'être assuré du bon contact de l'inoculum avec la surface
Le pH a été mesuré immédiatement après l'analyse microbiologique, en
de la viande (massage manuel de l'extérieur des sacs), les échantillons ont
immergeant l'électrode dans le sac Stomacher avec l'échantillon dilué. Pour
été emballés sous vide (Henkovac 1900) et conservés à 4C pendant 28
la mesure, un pHmètre numérique a été utilisé (WTW, pH 526, Weilheim,
jours.
Allemagne)
(Nychas et Arkoudelos 1990). L'activité de l'eau a été mesurée avec un
hygromètre électrique calibré, Rotronic DT (Rotronic AG, Bassersdorf,
Échantillonnage et analyse microbiologique Suisse).
La couleur de surface (L [clarté], a, b) des produits carnés a été
Une unité d'échantillon de 25 g de chaque cas expérimental a été pesée, de
mesurée avec un colorimètre Minolta (Chroma meter CR200) après
manière aseptique, dans un sac stérile Stomacher (sacs Seward Stomacher
l'analyse microbiologique. Les valeurs a et b sont données
400, Londres, RoyaumeUni). Puis 225 ml d'eau peptonée stérile 0Æ1% (w
comme la valeur moyenne de 10 déterminations, cinq mesures sur chaque
∕ v) (OXOID) ont été ajoutés et l'échantillon a été homogénéisé dans un surface.
stomacher (Laboratory Blender, Seward, Londres, UK) pendant 2 min à
vitesse normale à température ambiante. Des dilutions décimales en série
dans une solution de Ringer stérile au 1/4 (OXOID) ont été préparées à Analyse chimique
partir de cette dilution 10)1 et des échantillons de 1 ou 0Æ1 ml des
Un échantillon de 10 g a été homogénéisé avec 60 ml d'acide perchlorique
dilutions appropriées ont été versés ou étalés en double sur des plaques de
(1 mol l)1 ). L'homogénat est transféré quantitativement avec de l'eau
comptage total et de gélose sélective.
distillée dans une fiole jaugée de 100 ml, remplie d'eau jusqu'au trait de
Le nombre total de mésophiles a été déterminé sur Plate Count Agar
jauge. L'homogénat a été stocké à )20C jusqu'au jour de l'analyse. Après
(PCA, MERCK), incubé à 30 °C pendant 72 h; bactéries lactiques sur de
décongélation, le mélange déprotéiné a été transféré dans un tube à
Man, Rogosa, Sharpe Agar (MRS, MERCK), incubées à 30°C pendant 72
centrifuger et a été centrifugé à 11 000 g pendant 15 min à 4C.
h en conditions anaérobies (GasPack, BBL) ; Brochothrix thermosphacta
Après centrifugation, 50 ml de surnageant ont été transférés dans un
sur streptomycine Thallous Acetate Agar (STAA) (Gardner 1966), incubé
bêcher de 100 ml et le liquide a été ajusté au pH final 8 avec KOH (5 mol
à 25 °C pendant 48
l)1 ). Le contenu a été transvasé dans une fiole jaugée de 100 ml, remplie
h; micrococci sur Kranep Agar (KRA, MERCK), incubé à 30°C pendant
jusqu'au trait de jauge avec de l'eau distillée et placée à 4°C pendant 60
72 h ; pseudomonades sur milieu CetrimideFucidin Cephaloridine
min pour précipiter le perchlorate de potassium. Après refroidissement au
(CFC) (OXOID), incubé à 25°C pendant 48 h ; entérobactéries dans
réfrigérateur, le mélange a été filtré à travers un papier filtre Whatman n°
Violet Red Bile Glucose Agar (VRBGA, MERCK), recouvertes de 5 ml
1. Le surnageant clair après filtration a été stocké à 4 °C et utilisé comme
du même milieu et les plaques ont été incubées à 37°C pendant 24 h ;
solution d'échantillon dans les dosages. Concentration de l'échantillon
entérocoques sur Kanamycin Aesculin Azide Agar (MERCK), incubés à
dans la solution d'échantillon finale l)1 et facteur de dilution, F ¼ 1 : 20
37°C pendant 48 h ; et staphylocoques sur BairdParker Agar (MERCK),
Llactique e(tDarcoéstiiqéutaeitodnet é5t0égdonsoéssept
incubés à 37°C pendant 48 h.
aBrovaordie1e9n9z5y)m. LaetisquaecisdeelsonDle, s méthodes décrites
par Gawehn (1984), Noll (1984) et Beutler (1984), respectivement.
La sélectivité des milieux de croissance a été vérifiée en effectuant les
L'ammoniac a été dosé par colorimétrie selon la méthode de Cheney et
tests rapides suivants sur environ 10 % des colonies cultivées sur plaques
Marbach (1962). Boehringer Mannheim GmbH, Mannheim, Allemagne a
dénombrables, selon Harrigan et McCance (1976).
fourni des enzymes et des coenzymes et la méthode analytique, ainsi que
La présence de Listeria monocytogenes a également été constatée le jour
les calculs, ont été effectués conformément aux instructions des
du conditionnement. Pour la détection de Listeria,
fournisseurs.

ª 2002 Société de microbiologie appliquée, Journal of Applied Microbiology, 93, 363–373

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366 J. METAXOPOULOS ET AL.
Fig. 1 Développement de la microflore d'altération dans les saucisses de type
saucisses de Francfort non ensemencés, sous vide à 4C. h, staphylocoques
pathogènes et non pathogènes ; s, entérocoques ; n, Brochothrix thermos phacta ; ,,
pseudomonades ; j, entérobactéries ; d, microcoques ; m, nombre total viable ; .,
bactéries lactiques
RÉSULTATS
Analyse microbiologique
La figure 1 montre une croissance représentative de tous les types de micro-
organismes dans les échantillons non inoculés de saucisses de type saucisse
de Francfort. La flore d'altération, hormis les bactéries lactiques, ne s'est pas
développée et quelle que soit la présence ou non des deux souches
bactériocinogènes ou de leurs bactériocines,
la population en fin de stockage était inférieure à 3 log10 ufc g)1 , sous vide
ou MA. Des résultats similaires chez les non inoculés
ª 2002 Société de microbiologie appliquée, Journal of Applied Microbiology, 93, 363–373
et de la charcuterie inoculée avec les souches bactériocinogènes ou avec leurs
bactériocines, conditionnée sous AMM, a été obtenue.
Dans l'emballage sous vide des produits de porc non inoculés, une
croissance d'entérocoques, de B. thermosphacta et de microcoques a été
observée, avec une population finale d'environ 5 à 6 log10 cfu
g)1 . La population de pseudomonades et de staphylocoques à la fin du
stockage était d'environ 3 log10 cfu g)1 (Fig. 2a). Dans le produit de porc
inoculé avec la souche productrice de bactériocine Leuc. mesenteroides L124,
après l'augmentation initiale des entérocoques (0Æ5–1 log10 ufc g)1 ) et B.
thermosphacta (2 log10 ufc g)1 ), a suivi une diminution de leur population
jusqu'à la fin du stockage. La réduction des deux organismes de détérioration
mentionnés cidessus était d'environ 1Æ5 log10 cfu g )1 (Fig. 2b). Les
résultats obtenus à partir de l'autre souche bac+, Lact. curvatus L442, étaient
similaires. Dans les échantillons de charcuterie, conditionnés sous vide
ensemencés avec la bactériocine produite par Leuc. mesenteroides L124, le
microorganisme B. thermosphacta ne s'est pas développé, tandis que la
population d'entérocoques était d'environ 2 log10 ufc g)1
inférieure par rapport aux échantillons non inoculés à la fin du stockage et leur
croissance a également été retardée de 21 jours. La population de microcoques
pendant le stockage a augmenté d'environ 4 log10 cfu g)1 dans les échantillons
non inoculés. Mais dans les échantillons
avec les bactériocines ajoutées, la population n'a augmenté que de 1Æ8 log10
cfu g )1 et la croissance a été retardée de 14 jours, reflétant l'activité
antimicrobienne des deux bactériocines contre les microorganismes Gram-
positifs (Fig. 2c). Les résultats obtenus avec l'autre bactériocine étaient
similaires.
Dans les saucisses de type saucisses de Francfort, les bactéries lactiques,
endogènes ou bactériocinogènes, ont montré un retard de leur
Fig. 2 Développement de la microflore d'altération dans
les échantillons non inoculés (a) et inoculés d'épaule de
porc cuite tranchée avec Leuconostoc
mesenteroides L124 (b) et la bactériocine de
Leuconostoc mesenteroides
L124 (c), sous vide à 4C. h, staphylocoques
pathogènes et non pathogènes ; s, entérocoques ; n,
Brochothrix thermosphacta ;,, pseudomonades ; j,
entérobactéries ; d, micro
coques ; m, nombre total viable ; ., bactéries lactiques
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BIOCONSERVATION DES PRODUITS VIANDS 367

croissance par rapport au produit porcin. Le retard de la croissance des

bactéries lactiques était plus prononcé sous MA par rapport au vide, Analyse chimique
montrant l'effet de MA sur la croissance microbienne. La population
Dans les saucisses de type saucisse de Francfort, emballées sous vide ou dans
maximale (7–8 log10 cfu g)1 ) de bactéries lactiques dans les saucisses de
des conditions MA, la concentration de L-lactate a diminué pendant le
type saucisse de Francfort a été atteinte à la fin du stockage (28e j) et dans le
stockage dans les échantillons non inoculés et inoculés (Fig. 3a). Une
produit de porc, le même niveau de population a été atteint plus tôt (14e j) .
production de D-lactate en fin de stockage chez les non ensemencés (139 mg
Le nombre initial de bactéries lactiques dans les échantillons inoculés avec
pour 100 g soit 15Æ4 mmol kg)1 ) et inoculés (190Æ9 mg pour 100 g soit
les deux souches était supérieur de 1 log10 ufc g)1 à celui des échantillons
21Æ2 mmol kg)1 ) en Lact. curvatus sous vide a coïncidé avec une réduction
non inoculés,
du pH. Dans les conditions MA, la concentration de D-lactate est restée
en raison de leur inoculation avec les bactéries lactiques productrices de
constante
bactériocines. De plus, dans tous les échantillons, la microflore était
dominée par les bactéries lactiques. Par conséquent, le substrat et
(14Æ1 mg pour 100 g ou 1Æ6 mmol kg)1 ) pour tous les échantillons (Fig.
l'emballage ont une influence sur la croissance microbienne.
3b). Les niveaux d'acétate et d'ammoniac n'ont ni augmenté ni diminué (Fig.
4a, b).
Une réduction de la concentration en L-lactate a été observée
pour les échantillons inoculés du produit de porc avec Leuc. mesenteroides
pH, test aw et mesure de la couleur L124 et Lact. curvatus L442 sous vide ou MA (Fig.
5a). Les concentrations de D-lactate (Fig. 5b) et d'acétate (Fig. 6a) ont
L' aw du produit de porc est restée constante (0Æ98) jusqu'à la fin du
augmenté pendant le stockage dans les échantillons non inoculés et inoculés.
stockage, tandis que l' aw des saucisses de type saucisses de Francfort a
L'ammoniac a montré une légère augmentation à la fin du stockage, mais il
diminué de 0Æ99 à 0Æ97. La couleur est restée acceptable pendant le
n'était pas significatif de supposer que la protéolyse était importante (Fig.
stockage et n'a pas montré de changements jusqu'à la fin de l'expérience.
6b). Les résultats obtenus à partir des échantillons ensemencés avec les
Les valeurs de a et b sont restées proches des valeurs initiales, dans les
bactériocines, sous vide ou MA, étaient les mêmes que ceux mentionnés
échantillons non inoculés et inoculés avec les souches bac+ ou avec leurs
précédemment pour
bactériocines, dans les deux produits (tableau 2). Dans les saucisses de type
les saucisses de type saucisse de Francfort et pour le produit de porc
saucisse de Francfort, la valeur du pH est restée constante (6Æ5–6Æ3) dans
(résultats non présentés).
les deux emballages, sauf pour les non ensemencés et inoculés avec Lact.
Malgré le nombre élevé de plaques dans les saucisses de type saucisse de
curvatus L442, conservés sous vide, dont le pH a diminué (5Æ8) en fin de
Francfort, l'aspect général des échantillons après 28
conservation (28e j). Dans le produit de porc, la diminution du pH, pour les
jours de stockage à 4°C était toujours meilleur que celui du produit de porc.
échantillons inoculés avec les souches bac+ et pour ceux avec leurs
À la fin du stockage, lorsque la détérioration était visible dans le produit de
bactériocines, sous vide ou en emballage MA, a été similaire. La valeur du
porc (perte d'égouttement et formation de boue) mais pas dans les saucisses
pH a diminué de 6Æ6 à 5Æ1–5Æ3 et à 5Æ5–5Æ6 pour les échantillons
de type saucisse de Francfort, les niveaux de D- lactate étaient de 37Æ8
emballés sous vide et MA, respectivement.
mmol kg)1 (340Æ9 mg pour 100 g) et 54 mmol kg)1 (486Æ9 mg pour 100
g) dans le vide, et dans le MA étaient 13Æ3 mmol kg)1 (119Æ8 mg pour
100 g) et 40Æ7 mmol kg)1 (366Æ5 mg pour 100 g), en présence de Leuc.
mésentéroides

Tableau 2 Changement de couleur des échantillons inoculés avec les deux souches

Saucisse type Frankfurter Produit de porc

Numéros initiaux Chiffres finaux Numéros initiaux Chiffres finaux

Échantillons VP ∕ CARTE CARTE VP ∕ CARTE CARTE

vice-président vice-présid ent

Non inoculé 19Æ72* 19Æ76 19Æ53 15Æ69 16Æ32 15Æ98

24Æ31 24Æ61 24Æ05 9Æ77 10Æ05 9Æ83

Leuc. mésentéroides L124 19Æ15 19Æ56 18Æ85 13Æ01 13Æ68 13Æ08

23Æ32 23Æ30 22Æ87 9Æ58 9Æ97 9Æ40

Du lait courbe L442 18Æ82 18Æ99 18Æ61 14Æ62 14Æ12 14Æ69

23Æ37 23Æ59 23Æ47 9Æ80 9Æ69 9Æ23

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368 J. METAXOPOULOS ET AL.

vice-président, emballage sous vide ; MAP, emballage sous atmosphère modifiée. *une valeur.

valeur b.

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BIOCONSERVATION DES PRODUITS VIANDS 369

Fig. 3 Changements dans (a) la

concentration de L-lactate et (b) de D-lactate dans les
saucisses de type saucisse de Francfort, sous vide
(symboles ouverts) et MA (80 % CO2 + 20 % N2 )
(symboles solides) à 4C. h ∕ j, non inoculé ; s ∕ d, présence
de Leuconostoc mesenteroides L124; n ∕ m, présence de
Lactobacillus curvatus L442

100 (un)
dix (b)

90
8

80

70

4
60
Fig. 4 Changements de (a) acétate et
(b) concentration d'ammoniac dans les saucisses de type
saucisse de Francfort, sous vide (symboles vides) ou MA
50 2 (80 % CO2 + 20 % N2 ) (symboles solides) à 4 C. h ∕ j,
0 9 19 28 0 non inoculé ; s ∕ d, présence de Leuconostoc mesenteroides
9 19 28
L124; n ∕ m, présence
Jours de stockage de Lactobacillus curvatus L442

et Lact. curvatus, respectivement. Dans les échantillons non ensemencés, la

bactériocines échantillons de saucisses de type saucisses de Francfort et
concentration de D-lactate était de 53 ± 5 mmol kg)1 (482 ± 4 mg pour 100 g) et
de charcuterie, sous vide ou sous emballage MA. La durée de conservation
de 30 ± 9 mmol kg)1 (278 ± 1 mg pour 100 g) dans les emballages sous vide et
des produits était la même pour le vide et le MA, entre non ensemencé et ensemencé
MA, respectivement. Dans les saucisses de type saucisse de Francfort, la avec les souches bac+ ou avec leurs bactériocines. La durée
concentration de D-lactate était de 1Æ5 mmol kg)1 (13Æ5 mg pour 100 g) et de de conservation des saucisses de type saucisse de Francfort était de plus
21Æ2 mmol kg)1 (190Æ9 mg pour 100 g) dans le vide,
de quatre semaines, car il n'y avait pas de formation de boue, de perte d'égouttement
et dans le MA était de 1Æ6 mmol kg) 1 (14Æ1 mg pour 100 g) et 1Æ9 mmol kg)1
et pas, comme on peut le voir d'après les résultats, de production d'acide D-lactique
(16Æ7 mg pour 100 g), en présence de Leuc. mesenteroides L124 et Lact. curvatus
ou acétique. Pour le produit à base de viande de porc, la durée de conservation était
L442, respectivement. Les résultats étaient similaires pour les non inoculés et
de trois semaines en raison de la forte concentration d' acide D-lactique et acétique,
inoculés avec le
mais une formation de mucus et une perte d'égouttement ont été observées après

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quatre semaines.

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BIOCONSERVATION DES PRODUITS VIANDS 371

350 (a)
500 (b)

400
300

300

250

200

Fig. 5 Changements de (a) concentration

de L-lactate et (b) de D- 200
100
lactate dans l'épaule de porc cuite tranchée, sous
vide (symboles ouverts) et MA (80 % CO2 + 20 %
N2 ) (symboles pleins) à 4 C . h ∕ j, non ensemencé
; s ∕ d, présence de Leuconostoc mesen teroides 150 0
L124; n ∕ m, 0 9 19 28 0 9 19 28
présence de Lactobacillus curvatus L442 Jours de stockage

60 (un) 15 (b)

12

40
9

6
20
Fig. 6 Changements dans (a)
l'acétate et (b) la concentration d'ammoniac dans 4
l'épaule de porc cuite tranchée, sous vide
(symboles ouverts) ou MA (80 % CO2 + 20 %
N2 ) (symboles solides) à 4 C. h ∕ j, non inoculé ; s
0 0
∕ d, présence de Leuconostoc mesenteroides L124;
0 9 19 28 0 9 19 28
n ∕ m, présence de
Lactobacillus curvatus L442 Jours de stockage

DISCUSSION augmentation initiale, réduite et cela indique la production de substances

Le substrat et l'emballage sont deux facteurs qui influent sur la croissance de
la flore d'altération. En ce qui concerne la composition de la microflore, il y
avait des différences entre les deux produits carnés. Dans le produit de porc
emballé sous vide, la croissance
de micro-organismes d'altération, à l'exception des bactéries lactiques,
telles que les pseudomonades, B. thermosphacta, les entérocoques et les
entérobactéries, a été observée, mais la population finale de
pseudomonades et d'entérobactéries n'était pas élevée. Dans le produit de
porc inoculé avec les deux bactéries
lactiques, la population de B. thermosphacta et d'entérocoques, après
antimicrobiennes par les bactéries lactiques, probablement des
bactériocines. L'inhibition d'autres espèces par les bactéries lactiques a été
attribuée à la production de lactate ou de peroxyde d'hydrogène, bien
qu'aucun de ceux-ci ne puisse être la cause de la viande stockée en
anaérobiose car la quantité de lactate produite est négligeable par rapport à
celle déjà présente dans la viande et cette dernière elle ne se forme pas en
l'absence d'oxygène (Gill 1982). De plus, les résultats ont montré que les
deux bactériocines avaient un effet sur la croissance de B. thermosphacta et
des entérocoques car elles n'étaient pas capables
de se développer par rapport aux échantillons non inoculés. Dans les deux pro

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370 J. METAXOPOULOS ET COLL.

échantillons les micro-organismes prédominants étaient les bactéries lactiques.

Les températures sont restreintes en raison de la forte concentration de CO2 et
Comme mentionné précédemment, B. thermosphacta et les entérocoques ont
de l'absence d' O2 , ainsi le,s
d'abord augmenté puis diminué. Cela pourrait s'expliquer par le fait que les
mbaiccrtoéfrlioerseladcotmiqiuneasntdee(vIniegnrnaemnt la 1962). L'une des
bactériocines des deux souches d'acide lactique sont produites après 24 à 48 h et
raisons pour lesquelles les micro-organismes de détérioration ci-dessus sont les
qu'elles ont atteint l'activité maximale après 7 j d'incubation des bactéries
espèces les plus couramment détectées est leur capacité à cataboliser les sous-
lactiques à 4 °C (résultats d'une autre expérience).
extraits présents dans la viande et les produits à base de viande. Toutes les
Les résultats de cette étude ont montré que les bactériocines n'inhibaient pas les
espèces d'altération psychrotrophes courantes dans des conditions anaérobies
bactéries lactiques endogènes. Afin de supprimer la croissance des bactéries
utilisent le glucose comme source de carbone et une ou deux autres substances
lactiques à croissance naturelle, l'inoculation d'une culture starter lactique plus la
pour répondre à leurs besoins énergétiques (Nychas et al. 1988).
bactériocine pourrait être un moyen efficace de contrôler les changements
organoleptiques indésirables dans les produits carnés emballés sous vide ou MA
Les bactéries lactiques sont le principal groupe associé à la détérioration
(Schobitz et al. 1999).
des produits de charcuterie cuits réfrigérés sous vide ou emballés MA
(Blickstad et Molin 1983 ; Shaw et Harding 1989 ; von Holy et al. 1991 ;
Dans la présente étude, peut-être que la réduction de la valeur aw de 0Æ99 à 0Æ97
Borch et al. 1996).
était l'une des raisons pour lesquelles la flore de détérioration ne s'est pas développée
Les bactéries lactiques gâtent les produits de viande réfrigérés en causant des
dans les saucisses de type saucisses de Francfort. Cela ne s'appliquait pas aux produits
défauts tels que des saveurs désagréables, une décoloration, la production de
du porc. De plus, les bactéries lactiques dans les saucisses de type saucisses de
gaz, la formation de boue et une diminution du pH (Borch et al. 1996). De plus,
Francfort ont montré une diminution du taux de croissance en raison de la valeur aw
la détérioration des produits se développe lentement et seulement après avoir
réduite , alors que dans le produit de porc, la valeur aw est restée constante jusqu'à la
atteint la population maximale de bactéries lactiques (Gill 1982). Cette
fin du stockage (0Æ98).
observation explique le fait que, dans la présente étude, à la fin du stockage, la
Dans le conditionnement sous vide, la combinaison des conditions
surface du produit de porc était humide, en raison de la formation de boue. Cela
micro aérophiles, de la basse température (4C) et de la présence de sels de cure
ne s'appliquait pas aux saucisses de type saucisse de Francfort. Une explication
favorise la croissance des bactéries lactiques psychrotrophes telles que
à cela est que dans les saucisses de type saucisse de Francfort, les bactéries
Lactobacillus et Leuconostoc (von Holy et al. 1991). La valeur initiale du pH
lactiques ont montré un retard dans leur croissance par rapport au produit de
des saucisses de type saucisse de Francfort et du produit de porc était de 6Æ5
porc. La formation de boue associée aux produits de charcuterie cuits est causée
et 6Æ6, respectivement. La valeur initiale du pH n'affecte pas la croissance
par Lactobacillus sp. et Leuconos toc sp. (Korkeala et al. 1988 ; von Holy
microbienne de la flore d'altération car elle est élevée, entre 6Æ0 et 6Æ5
et al. 1991 ; Dykes et al. 1994 ; Borch et al. 1996).
(Dainty et Mackey 1992). La réduction du pH à la valeur 5Æ0–5Æ3, en raison
de la production d'acide lactique par les bactéries lactiques (Dykes et al. 1991),
Dans cette étude, une augmentation du D-lactate et une diminution de la
peut inhiber la croissance de B. thermosphacta car ce micro- organisme ne se
concentration en L-lactate ont été observées lors du stockage sous vide ou MA.
développe pas à des valeurs de pH inférieures à 5Æ5 , mais cela ne s'applique
Bien que l'activité racémase ait été isolée à partir de bactéries lactiques
pas au genre de Lactobacillus (Blickstad 1983).
(Lactobacillus sakei) (Garvie 1980), aucune activité de ce type n'a été observée
Le stockage sous MA (CO2 plus N2 ) peut augmenter la durée de
avec Lactobacillus casei subsp. rhamnosus (Hjorleifsdottir et al. 1990) et pour
conservation des produits de charcuterie cuite par rapport à l'emballage sous
une souche du genre Lactobacillus (Borch et Agerhem 1992). Par conséquent,
vide, car le taux de croissance des bactéries lactiques est réduit dans
la réduction de la concentration en L-lactate peut être attribuée à son
l'atmosphère CO2 (augmentation de la phase de latence) par rapport à l'aérobie
métabolisme par
et stockage sous vide (Blickstad et Molin 1983, 1984; Borch et al. 1996). Mais
les micro-organismes. Ces résultats coïncident avec ceux d'autres chercheurs
certaines études n'ont indiqué aucune prolongation de la durée de conservation
(de Pablo et al. 1989 ; Hjorleifsdottir et al. 1990 ; Ordon˜ez et al. 1991 ; Borch et
des produits de viande emballés MA (Simard et al. 1983; Boerema et al. 1993).
Agerhem 1992 ; Kakouri et Nychas 1994 ; Nychas 1994 ; Drosinos et Board
Dans notre étude, les différences de durée de conservation des produits entre les
1995 ; Lambropou lou et al. 1996). De plus, il a été observé que la production
emballages sous vide et MA n'ont pas été observées. Les résultats ont montré
que les souches bac+ ou leurs bactériocines n'affectaient pas de D-lactate est retardée dans les saucisses de type saucisse de Francfort
emballées sous vide par rapport au produit de porc. Cela peut s'expliquer par le
négativement la durée de conservation des produits. De plus, la population finale
fait que les bactéries lactiques ont tardé à atteindre la population maximale par
des microorganismes d'altération, à savoir les bactéries
rapport au produit de porc. Généralement, la production de D-lactate est plus
lactiques, ne peut être le seul paramètre ou l'indicateur pour l'évaluation de la
durée de conservation des produits carnés. Sous MA, la croissance prononcée en phase stationnaire (c'est-à-dire après l'atteinte de la population
maximale), alors que la production de L-lactate se
des micro-organismes aérobies, qui sont responsables de la détérioration des
produit généralement aux premiers stades de la croissance microbienne (Garvie
produits à base de viande, emballés dans des conditions aérobies au froid
1980).

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Pendant le stockage, la concentration d'acide acétique a augmenté dans le
produit de porc, tandis que dans les saucisses de type
saucisse de Francfort, la concentration d'acétate est restée constante.
L'augmentation de l'acétate trouvée dans les échantillons inoculés
était la plus prononcée pendant la phase de croissance stationnaire.
Par conséquent, un niveau élevé d'acétate indique un nombre élevé de
bactéries. Les mêmes résultats ont été retrouvés dans d'autres
études (de Pablo et al. 1989 ; Ordon˜ez et al. 1991 ; Borch et Agerhem 1992 ;
Drosinos et Board 1994 ; Nychas 1994 ; Lambropoulou et al.
1996). Cette dernière s'explique probablement par le fait que les bactéries
lactiques dans les saucisses de type saucisses de Francfort ont montré un
temps de latence dans leur croissance. Les leuco
nostocs en tant que bactéries hétérofermentaires produisent de l'acide acétiqubea.ctériennes ont un effet sur la croissance des micro-organismes
L'acétate n'est pas un produit final qui devrait être produit par un
Lactobacillus sp homofermentaire. dans des conditions anaérobies (Kandler
1983). Cependant, il a été démontré pour Lactobacillus sp.
et pour Lactococcus lactis que la production d'acétate peut être induite dans
des conditions simulant une semi-inanition (Thomas et al. 1979 ; Borch et al.
1991 ; Hjorleifsdottir et al. 1991). Ainsi, l'apport de glucose à chaque cellule
bactérienne individuelle est susceptible d'être insuffisant pour soutenir un
métabolisme homofermentaire lorsque le nombre de bactéries est élevé, par
exemple sur une surface de viande pendant le stockage (Borch et Agerhem
1992). De plus, les conditions anaérobies peuvent provoquer un changement
dans les voies métaboliques des bactéries lactiques (Thomas et al. 1979 ; Borch
et Molin 1989 ; de Pablo et al. 1989 ; Ordon˜ez et al. 1991 ; Borch et Agerhem
1992 ; Kakouri et Nychas 1994 ; Nychas 1994).
La concentration d'ammoniac dans les saucisses de type saucisse de
Francfort est restée constante, tandis que dans le produit de porc, une
légère augmentation a été observée à la fin du stockage.
L'ammoniac est un sous-produit du métabolisme microbien et provient
principalement de la désamination d'acides aminés, de peptides ou d'amines.
La production d'ammoniac est observée après l'atteinte de la population maximale et
lorsque la détérioration a déjà commencé et cela peut
conduire à une augmentation du pH (Gill 1982 ; Kakouri et Nychas 1994 ;
Nychas 1994 ; Lambro poulou et al. 1996).
Il a été suggéré que le D-lactate est un paramètre de la contamination
bactérienne de la viande et des produits carnés emballés sous vide ou MA
(de Pablo et al. 1989 ; Borch et Agerhem 1992 ; Lambropoulou et al. 1996).
Sinell et Luke (1979) ont conclu que les produits carnés ayant une teneur en
D-lactate inférieure à 5Æ5 mmol kg)1 étaient sensoriellement acceptables,
alors que les teneurs supérieures à 11 mmol kg)1 commençaient à se gâter
et que les teneurs supérieures à 33 mmol kg)1 étaient complètement gâté.
Borch et Agerhem (1992) ont également constaté que pour les échantillons de
viande qui commençaient à se gâter, les concentrations de D-lactate étaient
d'environ 10 mmol kg)1 et 40 mmol kg)1 en présence de Leuco nostoc sp. et
Lactobacillus sp., respectivement.
Schneider et al. (1983) ont constaté que, alors que des valeurs de D-
lactate supérieures à 100 mg pour 100 g étaient invariablement liées à des propriétés organoleptiques perceptibles
ª 2002 Société de microbiologie appliquée, Journal of Applied Microbiology, 93, 363–373
BIOCONSERVATION DES PRODUITS VIANDS 371
changements, ce n'est que lorsque le D-lactate atteignait des valeurs supérieures à 200–
400 mg par 100 g que les produits carnés étaient manifestement gâtés.
Les deux souches d'acide lactique (i) ont la capacité de produire
des agents antimicrobiens (bactériocines) pendant la conservation au froid, (ii)
sont bien adaptées à la croissance dans les produits carnés, puisqu'elles ont
été isolées à partir de salami sec fermenté, (iii) constituent la flore
dominante, et enfin (iv) n'ont pas d'influence indésirable sur la qualité du
produit. Ces micro-organismes pourraient donc être utilisés comme
bioconservateurs ou cultures protectrices pour inhiber d'autres micro-
organismes de détérioration ou même des agents pathogènes, prolongeant la
durée de conservation des produits et augmentant la sécurité de la viande. De
plus, leurs riocines
d'altération, tels que les entérocoques et B. thermosphacta ; par conséquent, ils
pourraient contribuer à l'augmentation de la qualité et de la sécurité
microbiologique de la viande.
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BIOCONSERVATION DES PRODUITS VIANDS 373

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